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2008-10-25DOI: 10.3724/SP.J.1145.2008.00721

根瘤菌、丛枝菌根(AM)真菌与宿主植物共生的分子机理*

王树和1,2 王 昶1 王晓娟1 金 樑1**

(1兰州大学草地农业科技学院 兰州 730020)

(2河南科技大学林学院 河南洛阳 471003)

Molecular Basics of Tripartite Symbiosis Formed by Rhizobia, Arbuscular Mycorrhizal (AM) Fungi and Legumes*

WANG Shuhe1，2, WANG Chang1, WANG Xiaojuan1 & JIN Liang1**

(1School of Pastoral Agriculture Science and Technology, Lanzhou University, Lanzhou 730020, China)(2College of Forestry, Henan University of Science and Technology, Luoyang 471003, Henan, China)

Abstract Arbuscular mycorrhizal (AM) fungi and rhizobia are two of the most important plant symbionts in natural habitats. Many leguminous plants have the ability to associate with the two microbial symbionts, which yield arbuscular mycorrhizae and root nodules. Moreover, AM fungi, rhizobia and leguminous plants are able to form a tripartite symbiosis. It has demonstrated that the intimate association is determined by the mutual recognition and subsequently the penetration of plant tissues in the establishment stage. Additionally, symbiotic interactions are involved in molecular communication between the host plant and its hemicrobial symbiont in the rhizosphere. It has been shown that the establishment of arbuscular mycorrhizae and root nodules share some common features in early signaling. On the basis of this, four parts of the molecular basics of the tripartite symbiosis were discussed: the signals which host-plant roots excrete for AM fungi and rhizobia recognization, the mechanism of host-plant root responses to AM fungi and rhizobia colonization, the relevant genes transcription and expression, and the forming procedures of the symbionts. Ref 46Keywords arbuscular mycorrhizal fungus; rhizobium; legume; symbiosisCLC Q948.122

摘 要 丛枝菌根(AM)真菌和根瘤菌是两类重要的共生微生物，分别能够与宿主植物形成丛枝菌根和根瘤，其中，对

二者共有的宿主植物——豆科植物而言，则能够形成AM真菌–豆科植物–根瘤菌三重共生体. 两类微生物与宿主植

物共生关系建立的关键是二者之间的相互识别以及随后的侵染，其相互识别过程就是它们相互交换信号分子、相互

作用的过程，而这两类微生物与宿主植物的识别过程具有许多相似之处. 本文就根瘤菌、AM真菌与宿主植物在分子

水平上的共生机理进行了综述，在对宿主植物分泌信号分子识别的基础上，提出植物根系对两类微生物侵染的感应

机制，分析了共生体形成过程中相关基因的转录与表达，进而阐明了共生体的形成过程，并对本领域的未来发展提出

了建议. 参46

关键词 丛枝菌根真菌；根瘤菌；豆科植物；共生CLC Q948.122

收稿日期: 2007-08-13 接受日期: 2007-09-10*国家重 点基础 研 究发 展计 划项目(No. 2007CB106804)，国家 外国专

家局引智项目(No. 20076200051)和兰州大学引进人 才专项基 金项目(Nos. 582402, 582403) Supported by the National Basic Research Program of China (2007CB106804), the Import of Foreign Talents Program of the State Administration of Foreign Experts in China (No. 20076200051) and the Natural Science and Technology Program of Lanzhou University (Nos. 582402, 582403)

**通讯作者 Corresponding author (E-mail: liangjin@lzu.edu.cn)

共生是自然界普遍存在的一种生物现象，指不同的生物

通过一定的种间关系共同生活在一起的方式，现在通常特指

生物体间的互惠共生. 陆地上的生物在长期的进化过程中面

临各种生境因子的综合作用，其中许多因子常常以胁迫因子

的形式存在，如营养物质的匮乏、干旱胁迫、高温胁迫等，研

究发现共生是生物适应胁迫环境的有效策略之一[1, 2].丛枝菌根(Arbuscular mycorrhizal, AM)真菌是最为古老

的一类共生真菌，丛枝菌根的出现最早约为4亿年前的泥盆

纪，几乎与陆生植物同时出现在地球上 [3]. 研究表明，AM真

菌在个体水平上能促进宿主植物提高对营养物质、土壤水分

等的吸收，进而促进宿主植物的生长发育，提高植物的耐盐、

耐旱、耐重金属和抗病的能力[4~6]. 在种群与群落水平上，不

同的菌根真菌对同种或异种植物的同时侵染，以及菌丝桥对

不同植物个体之间养分、水分等资源的再分配，从而对植物

的种内和种间竞争产生影响，使得菌根营养植物的群落表现

722 14 卷应 用 与 环 境 生 物 学 报 Chin J Appl Environ Biol

出不同于非菌根营养植物的整体效应 [7, 8].与AM真菌相比，根瘤菌(Rhizobia)的共生起源要晚得

多，约为距今0.65亿年前的白垩纪 [9]. 根瘤菌是一类广泛分布

于土壤中的革兰氏阴性细菌，能与豆科植物形成高度专化的

共生关系，侵染豆科植物根部形成根瘤，进而固定空气中的

分 子态氮形成能被植物利用的有机氮；同时，作为回报，根

瘤菌从宿主植物中获取所需的光合产物. 根瘤菌与豆科植物

的共生固氮作为生物固氮的主要方式，与其它固氮体系共同

参与全球的氮循环 [10]，在陆地生态系统中发挥重要的功能，

可以为植物，特别是粮食作物提供氮元素，降低化肥用量，

减少水土污染，提高环境质量，维持生态系统的平衡[10, 11]

AM真菌和根瘤菌作为两类最重要的共生微生物，二者

都能与豆科植物建立共生关系，分别形成AM菌根和根瘤；

而且两类微生物还可与豆科植物形成AM真菌–豆科植物–

根瘤菌三重共生关系，因而在分子水平上，AM真菌和根瘤

菌的共生机理以及二者之间是否具 有相互作用已经引起广

泛关注. 鉴于此，本文就近年来根瘤菌和AM真菌与豆科植物

共生机理的研究进展及二者相互作用对宿主植物的影响进

行综述.

1 两类微生物对植物信号的感应研究表明，豆科植物与两类微生物共生关系的建立过

程就是其相互识别、交换信号分 子、相互作用的过程 [12~16].根瘤菌和AM真菌对宿主植物的识别是共生关系建立的开

始，植物根系不断释放根系分泌物，这种混合物中包含有共

生微 生物能够感应的特定物质. 根瘤菌在宿主植物根系分

泌的类黄酮化合物作用下，激活位于根瘤菌细胞内膜的结

瘤调控蛋白(NodD)，由NodD调控结瘤基因的转录，之后结

瘤基因的产物参与多糖信号分子脂壳寡糖(LCDs, lipochito-oligosaccharides)或称结瘤因子(Nod factors)的合成 [16, 17]. 根分

泌物中的类黄酮物质也能够促进AM真菌孢子的萌发、菌丝

伸长和分枝. 由于AM真菌是专性共生生物，只有与宿主植物

形成 共 生体后才能完成自身的生活史 [18]，两者共 生关 系建

立过程中的第一事件被认为是宿主植物根系分泌释放的称

为“Branching factors, BFs”的信号分子刺激AM真菌菌丝的

生长和分枝 [13]. 因此，类黄酮物质曾经被认作是BFs在AM真

菌与宿主植物共生关系建立过程中的信号分子. 但是，Buée等的研究结果表明，查耳酮合成酶缺失的玉米突变体和野

生型的玉米都能促使AM真菌孢子的萌发和菌丝分枝的产

生. 由于查耳酮合成酶是类黄酮生物合成的关键酶，因而根

系分泌物中的类黄酮物质作为BFs的可能性被排除[19]. 另外，

Burbulis等在非菌根营养型植物拟南芥(Arabidopsis thaliana)根系分泌物中也检测到了栎精、杨梅酮、类黄酮等物质 [20]. 对于BFs突破性的研究是从日本百脉根(Lotus japonicus)的根

系代谢物中分离出一种Strigolactone (5-deoxy-strigol)物质，能

够诱发AM真菌菌丝大量分枝，推测Strigolactone是AM真菌

与宿主植物共生关系建立的信号传导物质 [16]. 目前，仅仅知

道Strigolactone为倍半萜烯(Sesquiterpenes)，其生物合成途径

尚待深入研究[16].

2 宿主植物对两类微生物的感应宿主植物对两类微生物的感应是共生体系建立的另一

个关 键因子，是宿主植物与两类 微 生物交 换信号分 子、相

互作用过程的起点. 在宿主植物与根瘤菌共生过程中，宿主

植物如何感应根瘤菌产生的结瘤因子并与之结合存在多种

机制. 结瘤因子在极低浓度(10-12 mol/L)下就能引起宿主植物

的反应 [21]，说明结瘤因子是由受体识别并与之结合，相应的

受体对作为配体的结 瘤因子具 有高度的亲和力. 目前已经

在日本百脉根(L. japonicus)上发现两个结瘤受体激酶 (Nod-factor receptor) NFR1和NFR5，它们都能感知结瘤因子，在根

系中介导植物对根瘤菌侵染的早期反应. 分析发现，NFR1和NFR5包含有能够结合结瘤因子中N-乙酰葡萄糖胺(N-acetyl glucosamine)分子结构的LysM功能域 [22, 23]. 豆科植物根上的

凝集素也能够识别根瘤菌的结瘤因子，凝集素特异性地识别

根瘤菌表面的酸性胞外多糖(EPS)和脂多糖(LPS)，形成交联

桥，从而形成分子界面结构，保证根瘤菌特异性吸附到豆科

植物根系表面[24~26].在宿主植物与AM真菌的共生过程中，AM真菌在宿主

植物信号分 子的启动下，能够释放可扩散的信号物质促使

一些与共生相关的植物基因表达 [27, 28]. Kosuta等用玻璃膜将

截形苜蓿(Medicago truncatula)的根和AM真菌菌丝进行物

理隔离，但允许信号交换，采用pMtENOD11-gusA检测到了MtENOD11基因在根部的表达，表明植物对AM真菌释放的信

号分 子有响应；而采用同样的方法，将AM真菌用病原真菌(Phythophthora medicaginis, Phoma medicaginis var. pinodella和Fusarium solani f. sp. phaseoli)代替，则在植物根部未检测

到有MtENOD11基因表达 [28]. 推测AM真菌释放的可扩散信号

分子就是此前被一些研究者所提出的类似于根瘤菌产生的

结瘤因子的信号物质 [29, 30]，目前，将这类物质称之为菌根因

子(Myc factor)，是几丁质寡聚物(Chitin oligomers)，不同于病

原真菌产生的几丁质片段(Chitin fragments)[28].

3 两类微生物相同的共生途径在两类微生物与宿主植物共生关系的研究中发现，根

瘤菌与AM真菌享有一些相同的共生途径 . 研究发现，根瘤

菌结瘤因子受体激酶 NFR1和NFR5的诱导启动了下游基因

的表达，其中SYMRK (Symbiosis receptor-like kinase)基因是被

诱导的主效基因，该基因编码的蛋白是使L. japonicus识别和

应答土壤中生活在根部周围的固氮细菌和AM真菌链式反应

早期一环所必需的. SYMRK分子的化学结构表明，它自身可

能就是识别AM真菌和固氮细菌产生的特异分 子并与之 结

合的受体 [14]. 另外，在豌豆(Pisum sativum)上发现的PsSYM19基因、在截形苜蓿(M. truncatula)上发现的DMI2 (does not make infections)基因和在紫花苜蓿(M. sativa)上发现的NORK (Nodulation receptor kinase)基因，均为SYMRK的同源基因

(Orthologue gene)[15, 29, 30]，它们在两类微生物与宿主植物形成

共生体的过程中具 有相同的功能 . 类似于DMI2基因的还有DMI1和 DMI3，它们都是首先在M. truncatula上发现的控制共

生的DMI基因 [29]. DMI1基因的功能是编码一个SYMRK下游

预测的离子通道 [31]，而DMI3基因编码形成钙及钙调素依赖

7235 期 王树和等：根瘤菌、丛枝菌根(AM)真菌与宿主植物共生的分子机理

型蛋白质激酶 (CCaMK)，CCaMK包含有钙和钙调素结合位

点，能够转导Ca2+-spiking信号，产生一个磷酸化作用，从而

介导植物与AM真菌和根瘤菌之间共生关系的建立 [32, 33].当前，围绕AM真菌和根瘤菌激活的植物信号传导机理

尚未完全阐明，有待深入研究. 目前的研究主要围绕相关的

受体蛋白，以及根毛细胞中一些离子的浓度变化开展 [34, 35]，

尽管离子浓度改变的确切功能尚待查明，但已有的结果可以

判定它们是信号分子传导的有效检测工具，其中作为第二信

使的Ca2+能够在信号传递中发挥信号传递作用，可能是通过Ca2+ flux和Ca2+-spiking来实现 [35, 36].

4 两类共生体的形成及其相互作用宿主植物与结瘤因子相互识别后，根部对共生细菌作出

反应，如根毛质膜的去极化、根毛细胞的碱性化、根毛细胞

质中游离Ca2+浓度的振荡 [35]、早期结瘤素基因的诱导以及皮

层细胞的分裂等. 豆科植物的根毛开始发生卷曲，在这些卷

曲区域形成侵入线，使细菌可以进入根毛细胞，侵入线引起

根部形成根瘤[37]，细菌在根瘤中经历一系列物理和生化反应

来固定大气中的氮元素.AM真菌与宿主 植物相互识 别后，不断伸长和分枝的

AM真菌菌丝与宿主植物的根系相接触，一些菌丝在植物根

表皮形成附着胞(Appressoria). 在附着胞的形成过程中，研究

发现植物的表皮细胞对附着胞有感应现象，首先，附着胞下

方表皮细胞中的细胞核快 速移向附着胞所在位置，之后细

胞核移走，并在细胞中位于附着胞下方形成一个手指状的结

构，称作前侵入栓(Pre-penetration apparatus, PPA)，PPA由微

管、微丝的肌动蛋白、内质网的扁囊形成. 附着胞上的侵染丝

可经由PPA进入植物细胞，最后在皮层细胞中定植 [38].AM真菌、根瘤菌与宿主植物间的共生在信号传导过程

中享有相同的信号物质和信号传导途径，二者在与宿主植物

之间共生关系建立过程中是否存在互作效应? Xie等在大 豆

和扁豆根 上 添 加 结 瘤因子后发 现 能 够 促 进A M 真 菌的 定

殖 [39]. 同样，接种有效的AM真菌能够促进根瘤形成及其固

氮作用，最终促进宿主植物的生长，其优越性明显大于二者

的单独接种[40]. 在截形苜蓿(M. truncatula)上接种结瘤因子既

能促进侧根的形成，又能促进AM菌根的形成；另外，在截形

苜蓿上添加AM真菌的一种扩散性物质后也能促进侧根的生

长，同时也有利于根瘤的形成 [41]. 但是，在紫花苜蓿上添加结

瘤因子后却同时抑制了AM菌根和根瘤的形成，表明在共生

体的形成过程中宿主植物对结瘤因子和AM真菌的信号有共

同的调节机制[42].

5 问题与展望AM真菌与植物之间的共 生是 一种普 遍的现象，超 过

80%的陆生高等植物能与AM真菌形成共生体 [43]，而根瘤菌

主要与豆科植物共生. 研究表明，控制植物与固氮微生物共

生的遗传物质存在于植物的基因组中[14, 15]. 在这一发现的基

础上，如果能对其它农作物如玉米、小麦和水稻进行基因改

造，使其也能利用微生物的固氮作用，这在提高农业生产与

维持生态系统稳定性中将具有重要意义. 大量的研究表明，

AM真菌和根瘤菌与宿主植物形成共生关系后，对提高宿主

植物的营养吸收和抗性具有协同促进作用[44, 45]. 同时，AM真

菌和根瘤菌与豆科植物的共生机理有许多相似之处，甚至在

信号传递方面具有相同的信号物质和路径，但是两类微生物

在信号传导过程中的交互作用尚待深入研究. 此外，在一些

研究中也发现AM真菌和根瘤菌之间存在匹配关系，不匹配

的AM真菌与根瘤菌共同接种会造成植物营养吸收能力下降

和固氮效率降低 [46]. 因此，在混合接种中如何有效发挥根瘤

菌和AM真菌的功效，产生最佳的经济和生态效益也是今后

关注和研究的重点.

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