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Colombia Forestal • ISSN 0120-0739 • e-ISSN 2256-201X • Bogotá-Colombia • Vol. 21 No. 1 • pp. 5-17[ 5 ]

AGRUPACIÓN FUNCIONAL DE ESPECIES VEGETALES PARA LA RESTAURACIÓN ECOLÓGICA DE ECOSISTEMAS DE MONTAÑA,

BOGOTÁ, COLOMBIA

Functional grouping of plant species for the ecological restoration of mountain ecosystems, Bogotá, Colombia

Maribel Vásquez-Valderrama1 & Jairo Solorza-Bejarano2

Vásquez-Valderrama, M., & Solorza-Bejarano, J. (2018). Agrupación funcional de especies vegetales para la res-tauración ecológica de ecosistemas de montaña, Bogotá, Colombia. Colombia Forestal, 21(1), 5-17

Recepción: 3 de abril de 2017 Aprobación: 28 de agosto de 2017

1 Jardín Botánico de Bogotá José Celestino Mutis. Bogotá, Colombia. [email protected] Autor para correspondencia.2 Jardín Botánico de Bogotá José Celestino Mutis. Bogotá, Colombia. [email protected]

ResumenLos ecosistemas de montaña están sometidos a diver-sos factores de perturbación que requieren el desarro-llo de procesos de restauración ecológica, orientados a su recuperación estructural y funcional. En este es-tudio se analizaron los atributos funcionales de las especies vegetales de ocho especies vegetales incor-poradas en áreas piloto de investigación en restau-ración ecológica presentes en Bogotá. Se registró el área foliar (AF), área foliar específica (AFE), contenido foliar de materia seca (CFMS), densidad de madera (dB), altura máxima (Hmax) y hábito de crecimiento de Ageratina aristei, Abatia parviflora, Baccharis lati-folia, Myrcianthes leucoxyla, Solanum oblongifolium, Vallea stipularis, Viburnum triphyllum y Xylosma spi-culifera. Se encontraron tres grupos funcionales, los cuales presentan características de especies exclusi-vamente adquisitivas o adquisitiva-conservativa, lo que sugiere diferentes mecanismo y estrategias y me-canismos de adaptación a las condiciones de recupe-ración de las áreas perturbadas.Palabras clave: altura máxima, área foliar específi-ca, atributo funcional, contenido foliar, densidad de madera.

AbstractMountain ecosystems are subject to various factors of disturbance, therefore different ecological res-toration processes should be developed for achie-ving their structural and functional recovery. In this study, we analyzed the functional attributes of ei-ght plant species used in ecological restoration re-search areas in Bogotá. Leaf area (AF), leaf area of dry matter (CFMS), wood density (dB), maximum height (Hmax) and growth habit of Ageratina aris-tei, Abatia parviflora, Baccharis latifolia, Myrcianthes leucoxyla, Solanum oblongifolium, Vallea stipularis, Viburnum triphyllum and Xylosma spiculifera were quantified. Three plant functional groups were found with exclusive characteristics of acquisitive or ac-quisitive–conservative species, suggesting different mechanisms and strategies of adaptation for the re-covery of disturbed areas.Key words: maximum height, functional attribute, specific foliar area, leaf content, wood density.

DOI: http://doi.org/10.14483/2256201X.11730

Artículo de investigAción

mailto:[email protected]

mailto:[email protected]

http://dx.doi.org/10.14483/2256201X.11730

Agrupación funcional de especies vegetales para la restauración ecológica de ecosistemas de montaña, Bogotá, Colombia

Vásquez-Valderrama, m., & solorza-Bejarano, j.


INTRODUCCIÓN

La biodiversidad hace referencia a elementos de la naturaleza que pueden ser descritos, clasifica-dos, medidos y que están relacionados con proce-sos y funciones de los ecosistemas (Mayer, 2006). Representa un reto determinar la dinámica de la biodiversidad, los procesos del ecosistema y los factores abióticos (Loreau et al., 2001). La diver-sidad funcional combina diferentes tipos de pro-cesos importantes en la estructura y estabilidad dinámica de una comunidad (Moore, 2001). Los efectos en el funcionamiento de los ecosistemas, relacionados con la abundancia, la composición, la distribución y las características de las especies, se pueden representar a través de atributos funcio-nales (Martín-López et al., 2007), compuestos de rasgos morfológicos y fisiológicos de los indivi-duos y expresados en el crecimiento, la reproduc-ción y la supervivencia (Violle et al., 2007; Duffy et al., 2007). Los atributos funcionales son, enton-ces, un indicador funcional de los ecosistemas da-das las características esenciales de las especies que permiten el equilibrio entre la adquisición y procesamiento de recursos (Leps et al., 2006).

Los rasgos más comunes en estudios sobre gru-pos funcionales corresponden a atributos de las hojas como el área foliar, el área foliar específi-ca y el contenido foliar de materia seca (Wright et al., 2004). En la actualidad, se han incluido otros rasgos como la densidad de madera, la cual tiene una estrecha relación con la supervivencia y cre-cimiento de las plantas (Chave et al., 2009). Algu-nos rasgos hidráulicos del tallo como densidad y diámetro de vasos tienen implicaciones en la regu-lación hídrica de los individuos vegetales (Reich, 2014), ayudando a comprender con más detalle las relaciones de compromisos de las plantas (Díaz et al., 2016).

Es común encontrar agrupaciones de las espe-cies presentes en los ecosistemas a partir de gru-pos funcionales, los cuales se pueden interpretar como un conjunto de especies que cumplen un rol funcional en un espacio definido (Hawkins et al.,

1989). De esta forma, el análisis de estos atribu-tos se pueden considerar una herramienta efectiva para analizar la diversidad de respuestas eco-fi-siológicas en los ecosistemas naturales (Chapin, 1993; Squeo et al., 1999) y en los procesos de res-tauración ecológica, este último, centrado en me-jorar las relaciones de biodiversidad y los servicios de los ecosistemas (Benayas et al., 2009).

En los procesos de restauración ecológica, los atributos de los grupos funcionales se emplean como indicadores del funcionamiento del ecosis-tema y de los cambios generados por perturbacio-nes (Wortley et al., 2013; Murcia & Guariguata, 2014; Ostertag et al., 2015), así como facilitado-res y orientadores para la selección de especies (Barrera-Cataño & Valdés-López, 2007; Castella-nos-Castro & Bonilla, 2011). El objetivo de este estudio fue caracterizar los atributos funciona-les de las especies que con mayor frecuencia y abundancia se emplean en los procesos de res-tauración ecológica desarrollados por el Jardín Botánico de Bogotá José Celestino Mutis y sus im-plicaciones en la recuperación de ecosistemas de alta montaña.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

El Jardín Botánico de Bogotá cuenta con ocho áreas piloto de investigación en restauración eco-lógica (Apire) en del distrito capital y desde el año 2012 ha adelantado procesos en escenarios con diferentes factores de perturbación (v.g. cultivos agrícolas, ganadería, invasiones biológicas, plan-taciones forestales exóticas e incendios). Las Apire (figura 1) se encuentran distribuidas en las locali-dades de Santa Fe (Parque Nacional Enrique Olaya Herrera y Venado de Oro), Suba (Las Mercedes), Engativá (La Florida), San Cristóbal (La Arboleda), Usme (Cantarrana y Arrayanes-Curubital) y Ciu-dad Bolívar (Mochuelo-Pasquilla-Mercedes) (So-lorza, 2016). Corresponden a ecosistemas zonales




de bosque andino y altoandino, entre los 2550 y 3200 m de altitud, con un comportamiento climá-tico bimodal, de precipitación promedio anual de 1000 mm, temperatura media anual entre los 12 y 15°C, valores máximos de 25°C y mínimos por de-bajo de los 0°C (Barrera-Cataño et al., 2010).

Registro y medición de rasgos funcionales

En el periodo entre los años 2012 y 2015, el Jardín Botánico de Bogotá ha desarrollado la incorpo-ración de 119 689 individuos vegetales, corres-pondientes a 113 especies y 49 familias, con el objetivo de recuperar áreas con diferentes factores de perturbación. Las especies de estudio fueron se-leccionadas de acuerdo con la frecuencia relativa de uso en al menos siete de las ocho Apire, donde el registro de muestras se realizó con individuos juveniles de las especies seleccionadas.

A las especies seleccionadas se les registró atri-butos funcionales de fácil medición (Casanoves et al., 2011). Se trabajó con seis atributos en total, tres foliares, uno de tallo y dos de historia de vida. Para los rasgos foliares se seleccionaron cinco in-dividuos por especie y cinco hojas por individuo, a los que se les midió el área foliar especifica (AFE), el área foliar (AF) y el contenido foliar de materia seca (CFMS) mediante el empleo del software libre ImageJ (Schneider, 2012), y determinados a partir de los protocolos sugeridos por Corneliessen et al. (2003) y Salgado-Negret (2015).

Los rasgos de tallo y de historia de vida tales como densidad de madera (dB), altura máxima (Hmax) y hábito de crecimiento, se tomaron de re-gistros publicados para las especies. En los casos en los que no se encontró información específica de la especie se trabajó con información del géne-ro. Se utilizó el sistema APG III para la clasificación

Figura 1. Áreas piloto de investigación en restauración ecológica en Bogotá, Colombia.




de especies (The Angiosperm Phylogeny Group, 2009), donde el clúster indica las relaciones de pa-rentesco filogenético de las especies en estudio, construido a partir de las entidades taxonómicas de las especies y del árbol filogenético dispuesto por el software Phylocom (Webb et al., 2008).

Análisis de datos

Se realizaron análisis de varianza para determi-nar diferencias de los rasgos funcionales entre las especies y dentro de la especie. Cuando no se cumplieron los supuestos estadísticos se reali-zaron transformaciones log10 para el análisis. Se emplearon pruebas postHoct para determinar di-ferencias entre pares de especies (mínima diferen-cia significativa de Fisher-LSD), y prueba Honesta de Tukey HDS. Se construyeron análisis de com-ponentes principales (ACP) para identificar agru-paciones de las especies respecto a sus atributos funcionales. Finalmente, se realizaron clúster de

las especies de acuerdo con sus abundancias y presencia en las áreas, identificando relaciones de parentesco (filogenético) y grupos funcionales. To-dos los análisis se corrieron en el software estadís-tico R Project© (R Core Team, 2016).

RESULTADOS

De las 11 especies que representan el 28.4 % de los individuos sembrados en al menos siete Api-re, entre el año 2012 y 2015, se seleccionaron ocho para caracterizar sus rasgos funcionales: A. aristei (2120 ind), A. parviflora (1763 ind), B. lati-folia (2740 ind), M. leucoxyla (2838 ind), S.oblon-gifolium (11 073 ind), V. stipularis (2134 ind), V. triphyllum (3456 ind) y X. spiculifera (2565 ind), excluyendo a Smallanthus pyramidalis (2 672 ind), Verbesina crassiramea (1858) y Clusia multiflora (807 ind), ya que no se contó con individuos ju-veniles para el registro de información (figura 2).

Figura 2. Porcentaje de abundancia de las especies en los procesos de restauración realizados por el Jardín Botáni-co de Bogotá entre el año 2012 y 2015, Agar (A. aristei), Abpa (A. parviflora), Bala (B. latifolia), Clmu (C. multiflora), Myle (M. leucoxyla), Smpy (S. pyramidalis), Soob (S.oblongifolium), Vast (V. stipularis), Vecr (V. crassiramea), Vitr (V. triphyllum) y Xysp (X. spiculifera).




El 71.6 % restante corresponde a 102 especies (85 665 ind), cada una de estas aporta menos del 0.06 % de los individuos reintroducidos.

Los individuos de las especies M. leucoxyla y X. spiculifera presentan áreas foliares más pequeñas (0.59 ± 0.11 y 0.72 ± 0.09 mm2, respectivamente) y se diferenciaron significativamente del resto de las especies (P<0.001). Las otras especies presen-taron áreas foliares entre 0.73 ± 0.18 y 1.74 ± 0.53 mm2, diferenciándose tan solo en pares particula-res. Sin embargo, S. oblongifolium con 1.31 ± 0.33 mm2 registró el mayor valor para este atributo. En

contraste, para AFE solo B. latifolia (238.02 ± 43.85 cm2.g-1) y X. spiculifera (106.43 ± 20.33 cm2.g-1) son significativamente diferentes de las demás es-pecies (P<0.001). El comportamiento del CFMS fue similar al AFE para todas las especies (figura 3).

V. stipularis presenta el mayor dB (0.62 g.cm-3) y S. oblongifolium el menor dB (0.41 g.cm-3), as-pecto que puede estar relacionado con las estrate-gias de adaptación de las especies; en general, las especies presentan densidades entre 0.45 y 0.58 g.cm-3. En altura, las especies M. leucoxyla y A. parviflora son las especies que alcanzan el estrato

Figura 3. Atributos foliares por especie, AF (área foliar), AFE (área foliar específica), CFMS (contenido foliar de mate-ria seca, Agar (A. aristei), Abpa (A. parviflora), Bala (B. latifolia), Myle (M. leucoxyla), Soob (S. oblongifolium), Vast (V. stipularis), Vitr (V. triphyllum) y Xysp (X.spiculifera), especies con letras diferentes presentan diferencias significativas.




arbóreo (25 y 20 m respectivamente), mientras que A. aristei y B. latifolia son especies arbustivas que alcanzan 3.5 y 4 m (figura 4).

En el ACP, que explica el 76 % del comporta-miento de las especies (32 % en el componente uno y del 44 % en el componente dos), se logra-ron identificar tres grupos principales de plantas: el primer grupo está conformado por las especies B. latifolia y V. stipularis, las cuales están relacio-nadas con altos valores de CFMS y AFE; el segun-do grupo se conforma por M. leucoxyla, A. aristei, V. triphyllum y X. spiculifera, relacionados con va-lores de altura y altos valores de dB; y un tercer

grupo conformado por S. oblongifolium y A. parvi-flora, con los mayores valores de AF (figura 5).

De acuerdo al análisis del clúster, en el primer conglomerado se muestra la agrupación de las es-pecies de acuerdo a la abundancia de cada una de las zonas, donde se generan tres grupos prin-cipales. El primero de especies abundantes con más del 26 % del total de individuos (V. triphyllum, M. leucoxyla y X. spiculifera); el segundo, de la es-pecie más abundante con el 32.5 % del total de individuos y presente en las ocho Apire (S. oblongi-folium); y el tercero, especies con abundancia en-tre el 5 % y 6 % del total de individuos, y presentes

Figura 4. Densidad básica y altura por especie, dB (densidad básica de la madera), Hmax (altura máxima que puede alcanzar los individuos de la especie).




en al menos siete de las ocho áreas (B. latifolia, A. parviflora, A. aristei y V. stipularis) (figura 5).

En el segundo conglomerado se puede apreciar parentesco de las especies (divergencia filogenéti-ca). El clúster indica menor relación entre especies en las medidas que hay mayor separación de las ramas, donde se conforman tan solo dos grupos, lo que demuestra que, aunque se empleen diferen-tes especies a nivel filogenético la diversidad tra-bajada en los procesos de restauración ecológica es baja. En contraste en el último conglomerado, se encuentra la agrupación de las especies a partir de las características funcionales, identificando los tres grupos encontrados en la misma agrupación que en ACP. Lo que nos muestra que, aunque la

diversidad filogenética es baja, a nivel funcional se presentan tres grupos definidos que varían en sus características y, por tanto, existe una compen-sación a nivel funcional de las especies (figura 6).

Pese a que la riqueza de especies es alta (113 es-pecies) la abundancia de individuos está concen-trada en pocas especies (11 especies), lo que nos muestra que la diversidad funcional y filogenética es baja, pero teniendo en cuenta los objetivos a corto plazo de los procesos de restauración ecoló-gica que buscan recuperar la cobertura vegetal, es-tructura del suelo y control de factores de tensión, fundamental en las primeras etapas en los que se encuentran los procesos de restauración ecológi-ca con menos de cuatro años de implementación.

Figura 5. Análisis de componentes principales, Agar (A. aristei), Abpa (A. parviflora), Bala (B. latifolia), Myle (M. leu-coxyla), Soob (S. oblongifolium), Vast (V. stipularis), Vitr (V. triphyllum) y Xysp (X. spiculifera). dB (densidad básica de la madera), AF (área foliar), AFE (Área foliar especifica), CFMS (contenido foliar de materia seca), Hmax (altura máxi-ma de las especies).




DISCUSIÓN

Las ocho especies más empleadas en las áreas de restauración ecológica que el Jardín Botánico de Bogotá ha reintroducido entre los años 2012 a 2015, conforman tres grupos que presentan di-ferencias a nivel funcional dentro de las áreas, generando limitaciones y oportunidades para su establecimiento.

El primer grupo lo conforman las especies S. oblongifolium y A. parviflora que presentan los mayores valores de AF, las cuales son más resis-tentes a áreas frías, presentan mayor capacidad fotosintética indispensable para la creación de teji-dos y aspectos productivos de las plantas, con ma-yor captación y uso de los recursos, manteniendo

altas tasas de adquisición de recursos, equilibran-do los costos de construcción de la hoja con el po-tencial de crecimiento. (Wilson et al., 1999; Lüscher et al., 2001; Warnock et al., 2006; Díaz et al., 2016). Adicionalmente, se encontró que las especies que presentan mayor tamaño de hoja (AF), presentan menor densidad de madera, respuesta que se debe a la inversión de más energía en mantener altas tasas de recambio, hojas poco costosas y altas ta-sas fotosintéticas para maximizar la captura de recursos, más que en generar tallos con altas resis-tencias comportándose como especies más adqui-sitivas (Pickup et al., 2005; Lohbeck et al., 2015).

El segundo grupo conformado por B. latifolia y V. stipularis relaciona las especies con mayores AFE, asociadas a mejor uso de recursos, produciendo

Figura 6. Análisis de conglomerado de acuerdo a la frecuencia y abundancia de las especies en las APIRE, diversidad filogenética y atributos funcionales, Agar (A. aristei), Abpa (A. parviflora), Bala (B. latifolia), Myle (M. leucoxyla), Soob (S. oblongifolium), Vast (V. stipularis), Vitr (V. triphyllum) y Xysp (X. spiculifera).




más hojas, pero siendo más susceptibles a la her-bívora y con menor longevidad foliar, por lo que son recomendadas para ambientes con muchos nutrientes. En contraste las especies con menor AFE (V. triphyllum, X. spiculifera, A. aristei y M. leu-coxyla) se concentran en la retención de recursos, siendo más apropiadas en zonas con menor dispo-nibilidad de nutrimentos (Poorter & De Jong, 1999; Wilson et al., 1999; Marenco et al., 2009). El AFE se relaciona de manera directa con la disponibilidad de recursos y con la disponibilidad de lumínica (Hodgson et al., 2011), además de relacionarse de manera positiva con los contenidos de nitrógeno en las hojas (Gulías et al., 2003). sin embargo, no se relaciona con el tamaño de hoja (Wilson et al., 1999; Ackerly et al., 2002). En el trabajo desarrolla-do por Melo-Cruz et al. (2012), para cinco especies nativas andinas de la cordillera oriental en áreas en proceso de restauración ecológica, se registró variabilidad en las características foliares, aspec-to similar al encontrado para las especies evalua-das en este estudio, donde se incluyen especies de diferente origen taxonómico y características funcionales.

El tercer grupo está conformado por M. leuco-xyla, A. aristei, V. triphyllum y X. spiculifera, y se relacionan con mayores valores de Hmax y dB. Las especies tolerantes a la luz o pioneras, pre-sentan una relación inversa con la dB (Gelder et al., 2006), las especies que requieren luz (King et al., 2005) y tiene poca competencia intra e interes-pecífica (Kunstler et al., 2015), presentan un mayor crecimiento en altura y una alta capacidad foto-sintética, y se caracterizan por tener bajas. Por otro lado, especies con altas dB se ha observado que tiene una relación con la tolerancia a la se-quía (Hacke et al., 2001). En general, el grupo de especies en nuestro estudio que se relaciona con la densidad de madera presenta densidades entre 0.45 y 0.60 g.cm-3, densidad considerada como media, lo que indica que presentan compensacio-nes entre características adquisitivas y caracterís-ticas conservativas que les permiten adaptarse al medio (Puertas et al., 2013).

A nivel filogenético se encuentran dos grupos y se ha reportado que especies con relaciones es-trechas en su filogenia tienden también a presentar características similares en sus rasgos funciona-les (Ackerly, 2009; Flynn et al., 2011). No obstante, como se aprecia en este estudio, estas similitudes no se observaron ya que existen diferencias a ni-vel de grupo funcional. Es posible que se deba a las adaptaciones de las especies en respuesta a factores ambientales, debido a que existen múl-tiples combinaciones de los atributos funcionales para cumplir una misma función o proceso deter-minado (Díaz et al., 2013). Ningún atributo aislado puede cumplir con procesos o funciones ecosisté-micas, por el contrario, requiere la combinación y compensaciones de diferentes estrategias y ras-gos para cumplir con ello. Así que los tres grupos funcionales encontrados y su filogenia, muestra agrupaciones de especies que están emparentadas y cumplen funciones similares, pero que pueden emplear estrategias diferentes (variación de rasgos funciones entre las especies), para cumplir su fun-ción en el ecosistema (Maherali & Klironomos, 2007).

CONCLUSIONES

Se identificaron tres grupos funcionales. El primero de ellos está relacionado con el AF, se trata de es-pecies tolerantes a la luz, con rápido crecimiento y tasas de recambio altas comportándose como es-pecies adquisitivas. Un segundo grupo relaciona-do a AFE y CFMS, con especies de altos contenidos nutricionales en las hojas y menor longevidad fo-liar; y un tercer grupo relacionado a la Hmax de las especies y la dB, donde las especies con menores densidades presentan mayores crecimientos y me-nor altura. Los dos últimos grupos presentan carac-terísticas de especies adquisitivas y conservativas.

La respuesta de las especies que presentan ya sea de características adquisitivas o conservativas, se constituye en un factor importante a tener en cuenta para la selección de especies y su incor-poración en diferentes espacios y momentos del




proceso de restauración ecológica. Además, se debe tener en cuenta el grado de perturbación del área, la disponibilidad de recursos en el medio, la estructura y composición de la cobertura vegetal establecida y la funcionalidad del sistema en su conjunto.

Adicionalmente, se encontró que, aunque las especies empleadas en los procesos de restaura-ción ecológica conforman dos grupos de acuerdo a sus similitudes filogenéticas: a nivel funcional aumenta el número en un grupo, indicando que las especies presentan diferentes mecanismos y es-trategias de adaptación, lo que corrobora que la combinación de diferentes atributos funcionales y en diferentes proporciones pueden contribuir a diferentes procesos ecosistémicos. Aunque el ma-yor número de individuos reintroducidos en las Apire involucra pocas especies, se aporta a la re-cuperación de las funciones ecológicas gracias a la combinación de atributos funcionales de estas especies. La estrategia de las especies empleadas está asociada a la adquisición de recursos, estra-tegia indispensable para la recuperación de zonas disturbadas ya que induce una rápida recupera-ción de la cobertura vegetal. Sin embargo, es claro que la restauración es a largo plazo, por lo cual se recomienda involucrar grupos funcionales con rasgos conservativos, de tal manera que se conti-núe con los procesos de restauración ecológica, teniendo en cuenta el sistema de referencia, los mecanismos ecológicos que se deseen facilitar de acuerdo con los objetivos planteados para cada escenario.

Para activar el proceso sucesional en la fase inicial de implementación de las actividades de restauración ecológica, se incorporó un grupo de especies dominantes con la finalidad de actuar como especies facilitadoras en la recuperación de la cobertura vegetal, estructura del suelo y control de los factores de tensión. Una vez concluida esta fase, y como parte de la evaluación, se recomien-da continuar con la incorporación de otras espe-cies e incrementar el número de individuos de las especies que se han incluido en las Apire, pero no

se incluyen en este análisis, dado que aportan nue-vos componentes y características estructurales y funcionales que dan mayor complejidad al ecosis-tema, permitiendo mayor autosostenibilidad.

CONFLICTO DE INTERESES

Los autores declaran no tener conflicto de intereses.

CONTRIBUCIÓN POR AUTOR

El autor único es responsable de la obra en todos los aspectos que condujeron a la elaboración de su publicación.

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