Análisis morfológico, molecular y filogenético del género ...
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INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL
Escuela Nacional de Ciencias Biológicas
Sección de Estudios de Posgrado e Investigación
Biociencias
Análisis morfológico, molecular y filogenético del género Centroceras Kützing (Rhodophyta, Ceramiaceae) en el
Golfo de México y mar Caribe mexicano
T E S I S
Que para obtener el grado de:
Maestría en Biociencias
P R E S E N T A
Lic. En Biol. Adrián Gerardo Alfonso Garduño Acosta
Directores
Dra. Ángela Catalina Mendoza González
Dr. Carlos Fabián Vargas Mendoza
Ciudad de México, octubre del 2019
II
Resumen
El género Centroceras cuenta con 18 especies y dos variedades aceptadas
actualmente. Presenta una alta plasticidad morfológica en respuesta al ambiente en el
que se desarrolla, adicional a esta problemática también existe el registro de especies
crípticas. En este contexto es necesario llevar a cabo un estudio de taxonomía alfa para
determinar las entidades taxonómicas presentes en el Golfo de México y mar Caribe
mexicanos. Se realizó la descripción de 60 ejemplares recolectados en el litoral de cinco
estados de la costa Atlántica de México utilizando caracteres cualitativos y cuantitativos;
los cuales se analizaron estadísticamente con la finalidad de evaluar su utilidad
taxonómica. La forma de la célula acropetal y longitud de las células corticales son
algunas de las características relevantes en la segregación de especies. En la
caracterización molecular se obtuvieron 13 secuencias de la región génica de
cloroplasto (rbcL). La reconstrucción filogenética recuperó dos entidades: Centroceras
gasparrinii, (morfotipos I y II) y C. arcii (morfotipos III, IV y V). La divergencia nucleotídica
entre estas dos entidades fue mayor al 6%, mientras que al interior de cada una de ellas
fue menor al 1%. Se tiene como nuevo registro para la costa Atlántica de México a C.
arcii distribuyéndose solo en la Península de Yucatán, mientras que C. gasparrinii tiene
la distribución más amplia en el área de estudio. Con la evidencia morfológica y
molecular del presente trabajo se establece que la riqueza de especies del género
Centroceras está sobrestimada en el área de estudio.
III
Abstract
The genus Centroceras contains 18 species and two varieties taxonomically accepted.
It presents morphological plasticity in response to the environment where it habits, in
addition to this problem there is also the presence of cryptic species. In this context exist
the need to carry out an alpha taxonomic study to clarify the taxonomic entities present
at the Gulf of Mexico and the Mexican Caribbean. A description of 60 specimens was
made for the collected specimens, on five states of the Atlantic coast of Mexico, based
on qualitative and quantitative characters; statistics analysis was applied to these
characters in aim to value its taxonomic utility. The form of the initial cortical cells and
length of the superficial cortical cells are some relevant characters to distinguish
between species. In the molecular characterization, 13 sequences of the chloroplast
gene region (rbcL) were obtained. The phylogenetic reconstruction recovered two
entities: Centroceras gasparrinii (morphotypes I and II) and C. arcii (morphotypes III, IV
and V). The nucleotide divergence between these two entities was greater than 6%,
while within each of them was less than 1%. Centroceras arcii is reported for the first
time in the Atlantic coast of Mexico and its distribution is restricted to Yucatan Peninsula,
while C. gasparrinii has the widest distribution in the study area. Both, morphological
and molecular evidence entails an overestimation of the species in the Gulf of Mexico
and the Mexican Caribbean.
IV
El presente estudio se desarrolló en el Laboratorio de Ficología, Departamento de
Botánica y en el Laboratorio de Variación Biológica y Evolución, Departamento de
Zoología; de la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas del Instituto Politécnico
Nacional, bajo la dirección de la Dra. Ángela Catalina Mendoza González y el Dr.
Carlos Fabián Vargas Mendoza. Formo parte del Programa de Formación de
Investigadores en los proyectos:
SIP 20170696, 20180489, 20195092, 20170767, 20180491, 20195127.
Parte de los resultados fueron presentados en el Foro PIFI 2018, realizado en la
Unidad Politécnica para el Desarrollo y Competitividad Empresarial (UPDCE,
Zacatenco, Ciudad de México).
V
Dedicatoria
A mis padres y hermana, por su amor, trabajo y sacrificio en todos estos años,
gracias a ustedes he logrado llegar hasta aquí ́ y convertirme en lo que soy. A
Mariana por todo su apoyo, amor y disposición en estos años de compartir grandes
experiencias.
“Nuestra recompensa se encuentra en el esfuerzo y no en
el resultado. Un esfuerzo total es una victoria completa.”
Mahatma Gandhi
VI
Agradecimientos
A la Escuela Nacional de Ciencias Biológicas del Instituto Politécnico Nacional por
los apoyos brindados a través de los proyectos SIP antes mencionados, además
del agradecimiento al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) por la
beca otorgada, así como al Programa Institucional de Formación de Investigadores
del IPN por la beca de Estímulo Institucional de Formación de Investigadores (BEIFI)
otorgada.
A la Dra. Ángela Catalina Mendoza González y la Dra. Luz Elena Mateo Cid, por
permitirme formar parte del este gran laboratorio durante estos seis años, el
conocimiento transmitido y las gratas experiencias en campo que jamás olvidare.
Al Dr. Carlos Fabián Vargas Mendoza, por abrirme las puertas de su laboratorio,
transmitirme su tan valioso conocimiento y contribuir a la realización de esta etapa
académica.
A la Dra. Alejandrina Graciela Avila Ortiz, al Dr. José Alberto Ocaña Luna, a la M
en B. Donají González Nieto, a la Dra. Amelia Cornejo, por sus comentarios
aportes y sabios consejos durante la realización de este trabajo.
A mi familia, mi padre, madre y hermana por ser los pilares más grandes en mi vida.
Por no dejar de confiar en mí en ningún momento y por contar con su apoyo
incondicional. No quiero dejar pasar la oportunidad de expresarles lo mucho que los
amo, hacerles saber que son las personas más importantes en mi vida y siempre
vivirán en mi corazón.
VII
A Marianita quien se ha convertido en una persona esencial en mi vida, y reafirmo
el pensamiento de que es la mejor persona que pude haber encontrado y que sin
dudarlo la elegiría de nuevo para pasar todos estos momentos.
Por último y no por eso menos importantes a Alfredo Pérez, Alejandra Moncada,
Julio Acosta, Itzel González, Aldo Juárez, Fabiola Mendoza, Ángel Ocaña, Daniela
Cano, Vere, Clau, la maestra Dei, el profe Juan Carlos, Chio, Mike y Rosita Ortíz,
por haber trabajado junto a ustedes y haber compartido en mayor o menor medida
más allá de nuestras responsabilidades en nuestro tan querido laboratorio, siempre
los tendré presentes en mis recuerdos con mucho cariño.
VIII
Índice
1.-Introducción 1
1.1 Características generales de Rhodophyta 1
1.2 Ubicación taxonómica 1
1.3 Descripción morfológica de Centroceras 2
1.4 Origen y filogenia 3
1.5 Análisis moleculares para el estudio de las algas rojas 4
2. Antecedentes 6
2.1 Antecedentes taxonómicos del género Centroceras 6
2.2 Antecedentes de su distribución en México 8
3.- Justificación 9
4.- Hipótesis 9
5.- Objetivos 10
5.1 Objetivo general 10
5.2 Objetivos particulares 10
6.- Materiales y métodos 11
6.1 Área de estudio 11
6.2.- Obtención del material biológico 12
6.3.- Determinación taxonómica 14
6.4 Análisis molecular 16
6.4.1 Extracción de DNA 16
6.4.2 Amplificación y secuenciación 17
7.-Resultados 20
7.1 Caracterización morfológica 20
7.2 Descripciones morfológicas 21
7.3 Distribución geográfica del género Centroceras 31
IX
7.4 Evaluación de los caracteres morfológicos 36
7.4.1 Caracteres cualitativos 36
7.4.2 Caracteres cuantitativos 40
7.5 Análisis molecular 45
7.5.1 Relaciones filogenéticas a partir del gen rbcL 45
7.5.2 Porcentaje de divergencia del gen rbcL 46
7.6 Re-descripción de las especies de Centroceras en la Costa Atlántica de México 48
8.- Discusión 51
8.1 Riqueza 51
8.2 Análisis morfológico 52
8.3 Distribución del género Centroceras en México ¡Error! Marcador no definido.
8.4 Análisis filogenéticos 55
9.-Conclusiones 58
10.- Prospectivas 59
11.- Literatura citada 60
X
Índice de figuras
Figura 1.- Ubicación geográfica del área de estudio y de las localidades de muestreo a lo
largo del litoral de cinco entidades federativas. 13
Figura 2.- Características morfoanatómicas del morfotipo I. 22
Figura 3.- Características morfoanatómicas del morfotipo II. 24
Figura 4.- Características morfoanatómicas del morfotipo III. 26
Figura 5.- Características morfoanatómicas del morfotipo IV. 28
Figura 6.- Características morfoanatómicas del morfotipo V. 30
Figura 7.- Distribución geográfica del morfotipo I (C. gasparrinii) en Golfo de México y mar
Caribe mexicanos. 31
Figura 8.- Distribución geográfica del morfotipo II (C. gasparrinii) en Golfo de México y mar
Caribe mexicanos. 32
Figura 9- Distribución geográfica del morfotipo III (C. hyalacanthum) en Golfo de México y
mar Caribe mexicanos. 33
Figura 10.- Distribución geográfica del morfotipo IV (C. micracanthum) en Golfo de México
y mar Caribe mexicanos. 34
Figura 11.- Distribución geográfica del morfotipo V (C. tetrachotomum) en Golfo de México
y mar Caribe mexicanos. 35
Figura 12.- Análisis de componentes principales de las características de los ejemplares de
Centroceras en los dos primeros componentes. 38
Figura 13.- Análisis discriminante para mostrar los caracteres que influyen en la
diferenciación de morfotipos. 39
Figura 14.- Análisis de componentes principales de las características de los ejemplares de
Centroceras en los dos primeros componentes. 42
Figura 15.- Análisis discriminante para mostrar los caracteres cuantitativos que influyen en
la diferenciación de morfotipos. 43
Figura 16.- Filogenia del género Centroceras basada en secuencias de rbcL inferido a partir
de un análisis de máxima verosimilitud. 47
XI
Índice de cuadros
Cuadro 1.- Nombre de las localidades de recolecta y sus coordenadas geográficas.
12
Cuadro 2.- Caracteres cualitativos y estados del carácter usados en la
determinación taxonómica de las especies del género Centroceras. 14
Cuadro 3.- Caracteres cuantiativos usados en la determinación taxonómica de las
especies del género Centroceras. 15
Cuadro 4.- Primers probados en la amplificación del gen rbcL del género
Centroceras. 17
Cuadro 5.- Resumen de los caracteres cualitativos y cuantitativos de los morfotipos
presentes en los 60 especímenes recolectados en el litoral de Veracruz, Campeche,
Yucatán y Quintana Roo. 20
Cuadro 6.- Matriz de confusión del análisis discriminante de los datos cuantitativos.
40
Cuadro 7.- Matriz de confusión del análisis discriminante de los datos cuantitativos.
44
Cuadro 8.- Características útiles en la segregación entre especies 50
Cuadro 9.- Porcentajes de divergencia intra e interespecífica de la familia
Ceramiaceae. 56
1
1.-Introducción
1.1 Características generales de Rhodophyta
Las algas rojas (Rhodophyta) son talofitas eucariotas, fotosintéticas y casi en su
totalidad, se desarrollan en ambientes marinos (Brodie y Lewis, 2007). Sus
cloroplastos presentan una forma estrellada en la mayoría de las especies, en el
resto adoptan una forma de disco (Brodie y Lewis, 2007). Los plastos tienen doble
membrana, clorofila a, los tilacoides no están apilados en grana y los ficobilisomas
se encuentran en la superficie de estos (Lee, 2008). La coloración roja característica
de las especies del grupo se debe a las biliproteínas (ficoeritrina, aloficocianina y
ficocianina) contenidas en los ficobilisomas (Lee, 2008).
1.2 Ubicación taxonómica
Las algas rojas pertenecen al Reino Plantae en el Phylum Rhodophyta, el cual está
constituido por siete clases con aproximadamente 7,287 especies, posicionándose
así como el grupo más diverso de macroalgas (Guiry y Guiry, 2019).
Florideophyceae es la clase más diversa, compuesta por el 95% (6,919) de las
especies reconocidas actualmente y estan distribuidas en 29 ordenes (Guiry y Guiry,
2019). El Orden Ceramiales (perteneciente a Florideophyceae) se divide en cuatro
familias, una de ellas es Ceramiaceae; incluye más de 120 géneros y está
representada en prácticamente todos los hábitats marinos del mundo (Choi et al.,
2008). A su vez, en la familia Ceramiaceae se reconocen 24 tribus, entre ellas
Ceramieae, dicha tribu comprende 17 géneros, entre los cuales se encuentra
Centroceras Kützing (Guiry y Guiry, 2019). Actualmente el género Centroceras
2
cuenta con 18 especies y 2 variedades aceptadas taxonómicamente (Guiry y Guiry,
2019), su distribución es discontinua y se desarrolla principalmente en climas
tropicales y templados, habitando el Océano Atlántico, Pacífico, Índico, Mar Caribe
y Mediterráneo (Wynne, 2003; Won et al., 2009).
Dentro del orden Ceramiales, la familia Ceramiaceae se caracteriza por la ausencia
de verdaderas células pericentrales, además de un recubrimiento poco desarrollado
en los gonimoblastos (Choi et al., 2008).
1.3 Descripción morfológica del género Centroceras
Las especies de este género son bentónicas y habitan principalmente sobre rocas,
de la misma manera pueden ser encontradas epífitas o epizoicas, morfológicamente
se caracterizan por presentar ejes cilíndricos postrados y erguidos mostrando una
ramificación generalmente dicotómica sin embargo puede ser tricotómica o
tetracotómica, con una coloración que va de un tono rosado hasta un rojo obscuro
(Taylor, 1960). Los ejes del talo están divididos en segmentos, también conocidos
como internodos, los cuales se encuentran corticados en su totalidad por células de
forma rectangular y con un arreglo longitudinal; entre cada internodo se pueden
apreciar distintos tipos de células como acropetales, glandulares y espinas con una
disposición radial (Kützing, 1842; Taylor, 1960).
Se desarrolla principalmente en la zona intermareal, donde los organismos están
expuestos a una variación en la temperatura (tanto diaria como estacional), altos
niveles de irradiación solar, desecación y estrés osmótico (Brawley et al., 2017).
3
El género presenta una alta plasticidad morfológica en respuesta al ambiente en el
que se desarrolla por lo que muchas de las características morfológicas utilizadas
para separar a las especies se sobreponen entre ellas, adicionalmente a esta
problemática también existe la presencia de especies cripticas (Schneider et al.,
2015).
1.4 Orígen y filogenia
Las algas Rhodophyta, como ya se mencionó, forman parte del reino Plantae, el
cual se estableció para incluir aquellos organismos que presentan plastos que
contengan un orgánulo fotosintético con doble membrana que se encuentra libre en
el citosol (Yoon et al., 2010). En este contexto el plasto de las algas rojas surge a
partir de una endosimbiosis primaria, que ha permitido establecer un ancestro en
común con otros grupos de algas (Chlorophyta y Glaucophyta), a pesar de las
diferencias en sus pigmentos y la estructura de la membrana tilacoidal (Stiller y Hall,
1997).
Estudios filogenéticos de secuencias de genes ribosomales muestran que las
Rhodophyta se ramificaron más tempranamente en el tiempo que otros grupos
(Stiller y Hall, 1997); dando una fecha de separación de las dos clases
(Bangiophyceae y Florideophyceae) en 943 millones de años (Ma) según los
estudios moleculares en algas rojas (Lim et al., 1986; Yang et al., 2016).
Como se mencionó, Florideophyceae tiene como grupo hermano a Bangiophyceae,
que alberga al organismo eucariota fotosintético más antiguo del que se tiene
conocimiento (Bangiomorpha pubescens), datado en 1,200 Ma (Butterfield, 2000).
4
La subclase Rhodymeniophycidae comenzó su diversificación hace 412 Ma (y es el
grupo más diverso de la clase Florideophyceae). En este sentido el orden
Ceramiales se diversificó hace 335 Ma, teniendo como característica distintiva la
formación de células auxiliares después de la fertilización (Yang et al., 2016). El
orden Ceramiales se considera monofilético, teniendo como grupo hermano al
orden Acrosymphytales (Yang et al., 2016).
1.5 Análisis moleculares para el estudio de las algas rojas
Los caracteres morfológicos por sí solos, en ocasiones, no pueden resolver
adecuadamente las dificultades taxonómicas en géneros problemáticos con
plasticidad morfológica, por lo que se han utilizado datos moleculares para resolver
relaciones en diferentes niveles taxonómicos (Barros-Barreto et al., 2006). Al utilizar
de manera conjunta evaluaciones morfológicas y moleculares, se han realizado
importantes aportaciones en la taxonomía y sistemática de diversos grupos de algas
rojas (Feng et al., 2015; Savoie y Saunders, 2016).
Esta clase de trabajos se han incrementado exponencialmente en las últimas
décadas (Leliaert et al., 2014). En este contexto, la subunidad larga del cloroplasto
(rbcL) es uno de los genes más utilizados para análisis filogenéticos en plantas (Hu
y Fraser, 2016). La enzima ribulosa 1,5 bifosfato carboxilasa-oxigenasa (Rubisco)
es muy popular, debido a que es una de las enzimas más abundantes en
organismos fotosintéticos y es fundamental en el Ciclo de Calvin; dicha subunidad
es de gran importancia en la fijación del carbono (Mondal et al., 2013).
5
En este contexto, dentro del orden Ceramiales se utiliza el gen rbcL por varias
características adicionales, como su longitud (1467 pares de bases), un nivel
apropiado de variación que permite la diferenciación tanto a nivel de género como
de especie (McIvor et al., 2002). Además, en este gen no se presentan inserciones
ni deleciones, lo que disminuye la probabilidad de homoplasia en los análisis
filogenéticos (Barros-Barreto et al., 2006).
6
2. Antecedentes
2.1 Antecedentes taxonómicos del género Centroceras
Kützing (1842) describió por primera vez al género Centroceras como un talo
provisto de espinas con disposición verticilar, células corticales alineadas
transversal y longitudinalmente, del mismo modo caracteriza seis especies, entre
ellas: Centroceras micracanthum Kützing y Centroceras hyalacanthum Kützing
aceptadas taxonómicamente en la actualidad.
Wynne (2003) reconoce seis especies de Centroceras, incluyendo al lectotipo
Centroceras clavulatum (C. Agardh) Montagne, Centroceras corallophiloides R.E.
Norris, Centroceras distichum Okamura, Centroceras internitens S.G. Gallagher y
Humm, Centroceras japonicum Itono y Centroceras minutum Yamada, todas ellas
vigentes hasta el día de hoy, además, propone una nueva especie Centroceras
secundum M.J. Wynne con base en características morfológicas adicionales a las
ya conocidas como la longitud del talo, la fuerte corticación de los ejes y su
ramificación.
Fue hasta el 2009 cuando Won et al. analizaron morfológica y molecularmente al
género Centroceras y proponen dos nuevas especies. Se utilizaron los genes rbcL,
LSU rDNA y SSU rDNA para hacer un análisis de parsimonia y máxima verosimilitud
y conjuntamente con la morfología vegetativa y del tetrasporangio, proponen el
resurgimiento de tres especies (Centroceras gasparrinii (Meneghini) Kützing, C.
micracanthum y C. hyalacanthum) antes integradas en una sola (C. clavulatum) y
añaden dos nuevas especies al género Centroceras rodmanii Won, T.O. Cho y
7
Fredericq y Centroceras tetrachotomum Won, T.O. Cho y Fredericq. Además, la
distribución de C. clavulatum se restringió al norte de Chile, Perú, el sur de
California, Australia y Nueva Zelanda, es decir, solo en el Océano Pacífico.
Posteriormente, Won et al. (2010) utilizaron ejemplares del Sur de África
anteriormente analizados con secuencias del gen rbcL y referidos como especie
uno y especie dos. Estos autores describieron nuevamente los talos vegetativos,
además también diseñaron una clave de identificación para las especies de esta
región; lo anterior resultó en la presencia de cinco especies en esta región, de las
cuales Centroceras natalensis Won, T.O. Cho y Fredericq y Centroceras
hommersandii Won, T.O. Cho y Fredericq son nuevas especies.
Won (2010) también realizó una caracterización morfológica de los especímenes
determinados como C. clavulatum de Corea, en la cual destaca que estos presentan
una ramificación dicotómica y la presencia de ramas involucrales en los
tetrasporangios; con la generación de secuencias del gen rbcL aunado a las
características antes mencionadas, se llegó a la conclusión de que los ejemplares
antes referidos como C. clavulatum son ahora reconocidos como C. gasparrini y
establece las diferencias morfológicas con C. distichum, quien también habita en la
costa de Corea.
Schneider et al. (2015) examinaron especímenes de Bermudas, llevando a cabo
una comparación morfológica y molecular. En el estudio molecular se utilizó el gen
rbcL y el gen COI-5P y se determinó que C. clavulatum no estaba presente sino las
especies C. gasparrinii, C. hyalacanthum y C. micracanthum, adicionalmente, los
8
autores proponen dos nuevas especies: Centroceras illaqueans C.W. Schneider,
Cianciola y Popolizio y Centroceras arcii C.W. Schneider, Cianciola y Popolizio; esta
última se establece como una especie criptica morfológicamente con C.
micracanthum, solo distinguiendo entre ellas una diferencia en la secuencia del
código de barras COI-5P y sin diferencias morfológicamente visibles.
2.2 Antecedentes de su distribución en México
En México, Ortega et al. (2001) elaboran un catálogo de algas marinas bentónicas,
donde se compilan todos los registros existentes hasta ese momento, en el cual se
refleja que en el Golfo de México y mar Caribe solo se tenía registro de la presencia
de C. clavulatum como única especie de este género en la región.
Posteriormente, Mateo-Cid et al. (2013) realizan un estudio florístico acerca de las
algas marinas bentónicas en ocho localidades en la costa de Campeche; citando
como nuevo registro para México la presencia de C. micracanthum, así como el
sustrato en el que se desarrolla y fase de reproducción.
Mendoza-González et al. (2016) estudian las algas marinas de la Península de
Yucatán a partir de muestreos estacionales a lo largo de 11 años y la revisión de
ejemplares de herbario, teniendo como nuevo registro en México a C. hyalacanthum
con hábito epífito o epizoico; presentándose en las costas de Campeche, Yucatán
y Quintana Roo.
9
3.- Justificación
La alta plasticidad morfológica que presenta el género Centroceras en respuesta al
ambiente en que se desarrolla, ha derivado en que muchas de las características
utilizadas para separar a las especies se sobrepongan entre ellas, lo cual dificulta
su determinación. Lo anterior evidencia la necesidad de complementar e integrar
conocimientos de tipo morfológico con información molecular para desarrollar un
estudio de taxonomía alfa, que nos permita corroborar el estado taxonómico de las
especies del género Centroceras presentes en la costa este de México.
4.- Hipótesis
Si los registros del género Centroceras en el Golfo de México y mar Caribe
mexicanos son inciertos, se espera que un análisis morfológico y molecular permita
dilucidar las entidades taxonómicas del género presentes en el área de estudio.
10
5.- Objetivos
5.1 Objetivo general
Analizar en conjunto tanto caracteres morfológicos, como moleculares del género
Centroceras para redefinir la situación taxonómica y filogenética de las especies en
el Golfo de México y el mar Caribe mexicanos.
5.2 Objetivos particulares
▪ Realizar las descripciones morfológicas de cada especie presente en el área
de estudio.
▪ Caracterización molecular de las especies presentes en el área de estudio.
▪ Evaluar la utilidad de los caracteres morfológicos (cualitativos y cuantitativos)
para la segregación de las especies.
▪ Definir las relaciones filogenéticas de las especies del género en el Golfo de
México y mar Caribe mexicanos.
▪ Determinar la riqueza de especies de Centroceras en la costa Atlántica de
México.
▪ Establecer la distribución de las especies presentes en el Golfo de México y
mar Caribe mexicanos.
11
6.- Materiales y métodos
6.1 Área de estudio
La línea de costa mexicana del Golfo y mar Caribe presenta una extensión de 3,294
km, ubicándose como parte del Océano Atlántico Occidental, se delimita por dos
fronteras naturales que son la desembocadura del Río Bravo al norte y la
desembocadura del Río Hondo al sur (Tamayo, 1990). Seis entidades federativas
se ubican de norte a sur: Tamaulipas, Veracruz, Tabasco, Campeche, Yucatán y
Quintana Roo dentro de la planicie costera (Cea-Herrera et al., 1990).
A lo largo de dicha línea costera se encuentran irregularidades geográficas como
afloramientos y puntas rocosas, playas arenosas, estuarios, bocas,
desembocaduras, barras, canales de manglar, pequeñas lagunas, caletas y lagunas
costeras, además de sustratos artificiales como escolleras de concreto, malecones,
cuerdas que retienen pequeñas embarcaciones, materiales plásticos; en todos ellos
las algas se desarrollan exitosamente (Garduño-Solórzano et al., 2005).
En este litoral se presenta un gradiente climático, en el cual se pueden encontrar
regiones subtropicales, tropicales lluviosas, secas y cálido húmedas, situación que
afecta principalmente la masa de agua superficial de las costas (García, 1981). La
masa de agua superficial presenta un gradiente latitudinal tanto en los valores de
temperatura como de salinidad; con temperaturas entre 28 y 30ºC en verano y entre
19 y 24ºC en invierno, con las temperaturas más altas hacia el sur y las más bajas
hacia el norte; en cuanto a la salinidad, aumenta hacía el sur y en los meses más
12
cálidos mientras que disminuye hacia el norte y en los meses más fríos (Garduño-
Solórzano, 2000).
Las corrientes en el Golfo de México se ven influenciadas principalmente por la
corriente de Lazo, que al ingresar por el lado oriental del Golfo se crean
inestabilidades que forman los anillos ciclónicos y anticiclónicos, lo que resulta en
corrientes que se desprenden hacia el occidente (Garduño Solorzano et al., 2005).
Las mareas en el Golfo y Mar Caribe son comúnmente diurnas, en algunos sitios
del mar Caribe existen mareas mixtas y en Campeche se llegan a presentar mareas
semidiurnas; con oscilaciones entre 30 y 60 cm (Zavala-Hidalgo, 1997; Espejel-
Montes, 1983).
6.2.- Obtención del material biológico
Los ejemplares se recolectaron en 23 localidades distribuidas a lo largo de la línea
costera de cinco de los seis estados (exceptuando Tamaulipas) en el Golfo de
México y el mar Caribe mexicano (Cuadro 1) (Figura 1).
Cuadro 1.- Nombre de las localidades de recolecta y sus coordenadas geográficas.
No Estado Localidad No Estado Localidad
1.- Veracruz Tuxpan 13.- Campeche La Ensenada
2.- Veracruz Playa El Pulpo 14.- Campeche Puerto Real
3.- Veracruz Lechuguillas 15.- Campeche Villamar
4.- Veracruz Playa Los Muñecos 16.- Yucatán Sisal
5.- Veracruz Villa Rica 17.- Yucatán Chicxulub
6.- Veracruz Penacho del Indio 18.- Yucatán San Crisanto
7.- Veracruz El Canal de Alvarado 19.- Quintana Roo Akumal
8.- Veracruz Punta Puntillas 20.- Quintana Roo Punta Pelícanos
9.- Veracruz Playa Hermosa 21.- Quintana Roo Hualapich
10.- Veracruz Montepío 22.- Quintana Roo Punta Piedra
11.- Tabasco Sánchez Magallanes 23.- Quintana Roo Punta Sacrificios
12.- Tabasco Playa Paraíso
13
Figura 1.- Ubicación geográfica del área de estudio y de las localidades de muestreo a lo largo
del litoral de cinco entidades federativas. Elaboró C. Mariana Hernández Casas y A. Gerardo
A. Garduño Acosta.
Los muestreos se realizaron principalmente en las zonas rocosas de cada localidad
y los talos fueron removidos manualmente con la ayuda de una espátula.
Los ejemplares fueron sometidos a tres procesos distintos de conservación de
acuerdo con el estudio que se les realiza. El primer proceso consistió en colocar
dentro de bolsas de plástico con sílica gel lo más pronto posible, a los ejemplares
destinados para la extracción del material genético. El segundo proceso consistió
en fijar ejemplares en una solución con agua de mar y formaldehído al 5% para su
caracterización morfológica. Por último, se prensaron ejemplares sin fijación a
manera de respaldo en caso de que se presentara alguna eventualidad. Todos los
Figura 1.- Ubicación geográfica del área de estudio y de las localidades de muestreo a lo largo
del litoral de cinco entidades federativas. Elaboró C. Mariana Hernández Casas y A. Gerardo A.
Garduño Acosta.
Yucatán
Quintana
Roo
Campeche
Tabasco Veracruz
Chiapas Oaxaca
14
ejemplares se etiquetaron con sus datos de identificación como número de ejemplar,
localidad, estado, fecha de recolección y observaciones.
6.3.- Determinación taxonómica
Cada ejemplar se examinó inicialmente en un microscopio estereoscópico (ZEIGEN
HG571405) para ubicar estructuras de reproducción como espermacios,
cistocarpos o tetrasporangios, entre algunos otros caracteres como el hábito de
crecimiento y tipo de ramificación (Cuadro 2).
Cuadro 2.- Caracteres cualitativos y estados del carácter usados en la
determinación taxonómica de las especies del género Centroceras.
Carácter Estados del carácter Abreviatura
1.- Hábito a) Postrado b) Erguido
N/A
2.- Tipo de ramificación a) Dicotómica b) Tricotómica c) Tetracotómica
RDi RTr RTe
3.- Forcipación a) Casi recta b) Ligera c) Pronunciada
Fo
4.- Forma de la célula glandular a) Ovoide N/A
5.- Fase sexual a) Tetrasporofito b) Gametofito c) Carposporofito
N/A
6.- Disposición de la estructura reproductiva a) Radial N/A
7.- Forma de la espina a) Recta N/A
8.- Disposición de la espina a) >45° b) <45°
FEs
9.- Forma de la célula acropetal a) Ovoide b) Ovoide papilada b) Elongada
FCA
10.- Forma de la célula cortical a) Poligonal b) Rectangular
FCC
11.- Arreglo de la célula cortical a) Longitudinal alterna b) Longitudinal paralela
ArC
12.- Presencia de ramas auxiliares a) Escasas b) Regular c) Abundantes
RAu
13.- Talo a) Recto b) Arqueado
Ta
14.- Forma de rizoides a) Multicelular digitado N/A
15
Posteriormente, se realizan cortes transversales con navajas de doble filo de partes
vegetativas del talo. Con dichos cortes se elaboran preparaciones
semipermanentes, las cuales se tiñen con verde yodo, azul de cresil o fucsina para
dar contraste, por lo que el colorante se mezcla con agua destilada y una solución
de miel Karo® y fenol al 5%, con la finalidad de preservar sin contaminantes y evitar
la degradación por hongos o bacterias (Ávila-Ortiz et al., 2011). De la misma manera
se efectúan preparaciones de las estructuras reproductivas.
Adicionalmente se registraron también caracteres cuantitativos, a partir de conteos
y mediciones (al menos seis mediciones o conteos por ejemplar) de distintas
estructuras consideradas por Won et al. (2009) y Schneider et al. (2015) (Cuadro
3). Las preparaciones semipermanentes, toma de los caracteres cuantitativos y
algunos cualitativos se efectuaron con la utilización de un microscopio óptico
(Olympus CX3200).
Cuadro 3.- Caracteres cuantitativos usados en la determinación
taxonómica de las especies del género Centroceras.
Carácter Abreviatura
1.- Altura del talo H
2.- Diámetro del eje DEj
3.- Longitud del segmento LSe
4.- Diámetro del eje DEj
5.- Diámetro del tetrasporangio DTe
6.- Intervalo de ramificación IRa
7.- Número de células pericentrales NCP
8.- Número de células de la espina N/A
9.- Longitud de la espina LEs
10.- Diámetro de la espina DEs
11.- Longitud de la célula cortical LCC
12.- Ancho de la célula cortical ACC
13.- Número de células corticales originadas a partir de la célula acropetal inicial
N/A
16
Las características mencionadas se revisan con las claves y descripciones
contenidas en distintas obras como Won et al. (2009), Won (2010) y Schneider et
al., (2015) para la asignación de un epíteto especifico a cada espécimen revisado.
A partir de los caracteres morfológicos cualitativos y cuantitativos se construyó una
matriz con datos de presencia/ausencia, categorías y valores continuos. A los datos
continuos se les probó normalidad mediante la prueba de Shapiro-Wilks y
posteriormente fueron transformados mediante logaritmo con el fin de reducir la
varianza entre los datos.
Los datos anteriores se utilizaron para realizar un Análisis de Componentes
Principales (PCA), con una matriz de correlación y de varianza-covarianza para los
caracteres cualitativos y cuantitativos respectivamente, el cual permitió observar el
ordenamiento de los ejemplares con base en la variación de los caracteres
morfológicos registrados. En conjunto con esta prueba se llevó a cabo un Análisis
Discriminante (DA) con el fin de establecer los caracteres que tienen mayor peso en
la separación de las especies presentes en el área de estudio, en este contexto los
grupos previamente definidos a partir de las características morfológicas fueron los
morfotipos. Estas pruebas se realizaron con el paquete estadístico PAST 3.0
(Hammer et al., 2001).
6.4 Análisis molecular
6.4.1 Extracción de DNA
Para la extracción del DNA se usaron los especímenes deshidratados en sílica gel.
Se hizo una maceración del tejido completo en un tubo Eppendorf con un
17
micropistilo de polipropileno agregando nitrógeno líquido para facilitar la lisis
mecánica de las células.
El DNA se obtuvo utilizando el DNeasy Plant Mini Kit (Qiagen, Valencia, Ca, USA)
de acuerdo con el protocolo del fabricante con las siguientes modificaciones:
a)incremento en el tiempo de incubación en baño maría durante la lisis celular a un
mínimo de 45 minutos, b) calentar previamente el buffer de elusión c) aumentar el
tiempo de reposo del buffer de elusión en la columna a 30 minutos.
6.4.2 Amplificación y secuenciación
Se iniciaron las pruebas de amplificación de la región génica de cloroplasto (rbcL)
con los primers propuestos por Schneider et al. (2015) (Cuadro 4). Fue necesario el
diseño de primers propios y una recombinación, debido a los resultados negativos
obtenidos con anterioridad. En la Cuadro 4 se resaltan con negritas los primers
utilizados para la amplificación en este trabajo.
Cuadro 4.- Primers probados en la amplificación del gen rbcL del género Centroceras.
Primer Longitud (pb) Secuencia Autor
RR1 19 ATGTCTAACTCTGTAGAAG Schneider et al.,
2015
RR4 18 TTCAGCTCTTTCATACAT Schneider et al., 2015
RrIF 20 TCTCAGCCTTTTATGCGTTG Schneider et al., 2015
Rrr 21 ATCTCACTATTCTATACTCC Schneider et al., 2015
rC1 20 GTATCAGTAGAAGTATAGTT Presente trabajo
rC2 20 TTAGCTGTTGAAGTTTCTAC Presente trabajo
rC3 26 GCTGTTGGAGTTTCTACGAAATCAGC Presente trabajo
18
Las condiciones para realizar la PCR de ambos genes fueron: un ciclo de
desnaturalización a 94º C durante dos minutos, posteriormente se tendrán 38 ciclos
que comprenden los siguientes pasos: 94º C durante un minuto de
desnaturalización, el alineamiento a una temperatura de 48° C durante un minuto,
75º C durante 2 minutos y finalmente, un ciclo de extensión a 72º C durante cuatro
minutos (Schneider et al., 2015).
Los productos obtenidos de la amplificación fueron enviados a la empresa
BIONEER INC en Corea para su secuenciación.
6.4.4 Alineamiento y análisis filogenético
Las secuencias obtenidas en este trabajo y las ya disponibles en GENBANK del
género Centroceras se encuentran en el Anexo I; el conjunto de estas secuencias
se alineo con el algoritmo MUSCLE en el programa MEGA 7.0 (Kumar et al., 2016).
Para la selección del modelo de sustitución que mejor se ajuste a las secuencias de
la región del cloroplasto, se realizó una prueba en el programa JMODELTEST 2.1.7
(Posada, 2008) con la cual obtuvo que el modelo más adecuado es Tamura-Nei
(TrN) con la presencia de sitios invariantes (+I) y una distribución gamma (+G). Con
los siguientes parámetros y asumiendo una frecuencia de nucleótidos de A=0.3233,
C=0.1472, G=0.2065, T=0.3230; matriz con una tasa de sustitución A-C=1.0000, A-
G=4.3937, A-T=1.0000, CG=1.0000, C-T=14.1658, G-T=1.0000; proporción de
sitios que se asumen invariables = 0.5640 y tasas de los sitios invariables
asumiendo un distribución gamma con un parámetro = 1.0820.
19
En la generación de árboles filogenéticos se utilizaron a las especies Gayliella
flaccida (Harvey ex Kützing) T.O. Cho y L.J. McIvor y G. taylorii (E.Y. Dawson) T.O.
Cho y S.M. Boo como grupos externos.
En la inferencia filogenética por el método de máxima parsimonia se toman en
cuenta los sitios parsimoniosamente informativos albergados en el alineamiento de
las secuencias; se utilizó el algoritmo de búsqueda heurística de árboles Tree
Bisection-Reconection (TBR), con diez árboles iniciales y un nivel de búsqueda 5;
además de una prueba de bootstrap con 1000 réplicas para obtener el árbol
consenso de los árboles obtenidos con el programa MEGA7 (Kumar et al., 2016).
En el análisis de máxima verosimilitud se utilizó el modelo de sustitución TrN +I +G,
como ya se mencionó; posteriormente se realizó una búsqueda heurística con el
vecino más cercano a partir del árbol creado inicialmente más parsimonioso. Se
generó un bootstrap de 1,000 réplicas para observar el soporte de cada rama. Todos
los análisis se hicieron con el programa MEGA 7.0 (Kumar et al., 2016).
20
7.-Resultados
7.1 Caracterización morfológica
Se caracterizaron 60 especímenes recolectados en el litoral de Veracruz,
Campeche, Yucatán y Quintana Roo. De acuerdo con los 27 caracteres (cualitativos
y cuantitativos) establecidos a partir de los propuestos por Won et al. (2009) y
Schneider et al. (2015) se obtuvieron cinco morfotipos distintos descritos más
adelante (Cuadro 5).
Cuadro 5.- Resumen de los caracteres cualitativos y cuantitativos de los morfotipos presentes en
los 60 especímenes recolectados en el litoral de Veracruz, Campeche, Yucatán y Quintana Roo.
Morfotipo I II III IV V
Caracteres cualitativos
Hábito Postrado y erguido
Tipo de ramificación Di, Tr y Te Di, Tr y Te Tr y Te Di y Te Te
Forcipación Ligera Ligera Casi recta Marcada Casi recta
Forma de célula glandular Ovoide
Fase sexual T T y C T, C y G T y C T y G
Disposición Radial
Forma espina Recta
Forma de célula acropetal Ovoide Papilada Elongada Elongada Elongada
Forma de célula cortical Poligonal Poligonal Rectangular Rectangular Rectangular
Arreglo de célula cortical Longitudinal
Ramas auxiliares Abundantes Abundantes Escasas Escasas Escasas
Talo Recto Recto Recto Arqueado Recto
Forma de rizoides Multicelular, digitado
Caracteres cuantitativos
Altura (mm) 9 a 82 9 a 65 10 a 45 15 a 110 15 a 31
Diámetro del eje (μm) 112 a 232. 120 a 255 141 a 258.7 120 a 259 178 a 274
Longitud segmentos (μm) 300 a 992 225 a 832.5 240 a 1065 397.5 a 945 510 a 675
Diámetro tetraspora (μm) 29.6 a 40.7 28.1 a 42.5 34 a 44 40.7 a 48.1 37 a 41
Intervalo de ramificación (μm) 7 a 22 7 a 20 5 a 17 6 a 17 7 a 12
No. células pericentrales 11 a 21 11 a 20 11 a 19 11 a 19 15 a 18
No. células de la espina 2 2 2 2 2
Longitud espina 31.8 a 90 39.3 a 82.5 45 a 131.25 50 a 133.1 93 a 127.5
Diámetro espina 15 a 28.1 15 a 30 18 a 114.7 22 a 56.25 26.5 a 35.6
Longitud célula cortical 11.1 a 26.5 11.2 a 29.6 18 a 71.25 37 a 101.25 41 a 72
Ancho célula cortical 7.5 a 18.75 7.5 a 18.7 7.5 a 18.75 9.3 a 20.6 11.2 a 15
Cortical inicial 1 a 2 1 a 2 1 a 2 1 a 2 1 a 2
Abreviaturas: Tipo de ramificación: Di, dicotómica; Tr, tricotómica; Te, tetracotómica. Fase reproductiva: T, tetrasporofítica; C, carposporofítica; G, gametofítica.
21
7.2 Descripciones morfológicas
Morfotipo I: Centroceras gasparrinii
Características morfológicas: El talo presenta una altura de hasta 82 milímetros, sus
ejes presentan un hábito tanto postrado como erguido; con un diámetro que varía
entre 112 a 232 μm. Dichos ejes se mantienen rectos a lo largo de todo el talo,
excepto en los ápices de este, donde se observa una ligera forcipación en los
últimos segmentos. Su ramificación puede ser dicotómica (principalmente, pero no
exclusivamente, en la zona apical), tricotómica y tetracotómica. Dichas
ramificaciones suceden en un intervalo de ramificación cada 7 a 22 segmentos. La
longitud de estos segmentos se encuentra con una variación de entre 112 a 232
μm. También se puede apreciar la presencia de abundantes ramas auxiliares
ramificadas a lo largo de todo el talo.
Estructuras celulares: Los segmentos están cubiertos totalmente por células
corticales de forma poligonal con un arreglo longitudinal. Estas células presentan un
largo y ancho de hasta 26.5 μm y 18.7 μm respectivamente. Entre cada segmento
se encuentran células glandulares y acropetales, ambas con una forma ovoide. En
este mismo sitio y con una disposición radial el talo se encuentra provisto de espinas
rectas con una orientación igual o menor a 45° respecto al eje y constituidas por dos
células. Las espinas tienen una altura y diámetro promedio de 55 y 21 μm
respectivamente. Observando en corte transversal al eje se pueden encontrar de 11
a 20 células pericentrales.
22
Figura 2.- Características morfoanatómicas del morfotipo I.
Reproducción: La fase tetrasporofítica fue la única representada en los ejemplares
de este morfotipo. En la cual se observan los tetrasporangios desarrollándose de
forma radial sobre el eje y cubiertos por un involucro formado a partir de las células
de la espina, teniendo un diámetro de 29.6 a 40.7 μm.
Figura 2.- morfotipo I, C. gasparrinii. a) Aspecto general del talo. b) Ápices, mostrando forcipación ligera. c) Ramificación dicotómica tricotómica y tetracotómica. d) Células corticales poligonales en vista superficial. e) Células glandulares ovoides (►) y células acropetales ovoides (flecha). f) Corte transversal del eje mostrando las células pericentrales (P). g) Talo en fase reproductiva tetrasporofítica. h) Tetrasporangio (cabeza de flecha) rodeado por involucro (flecha) Rizoides multicelulares digitados.
P
P
h
)
g
)
i
b
)
a
) c
)
d
)
e
)
f
)
23
Morfotipo II: C. gasparrinii
Características morfológicas: La altura del talo presenta un intervalo entre nueve a
65 milímetros, sus ejes presentan un hábito tanto postrado como erguido; con un
diámetro que varía entre 120 a 255 μm. Dichos ejes se mantienen rectos a lo largo
de todo el talo, excepto en los ápices donde se observa una ligera forcipación en
los últimos segmentos. Su ramificación puede ser dicotómica (principalmente, pero
no exclusivamente, en la zona apical), tricotómica y tetracotómica. Dichas
ramificaciones suceden en un intervalo de ramificación cada 7 a 20 segmentos. La
longitud de estos segmentos varía entre 225 a 832 μm. También se puede apreciar
la presencia de abundantes ramas auxiliares ramificadas a lo largo de todo el talo.
Estructuras celulares: Los segmentos están cubiertos totalmente por células
corticales de forma poligonal con un arreglo longitudinal. Estas células presentan un
largo y ancho de hasta 29.6 μm y 18.7 μm respectivamente. Entre cada segmento
se encuentran células glandulares con forma ovoide en la base y una papila en la
parte superior, las células acropetales presentan una forma ovoide. En este mismo
sitio y con una disposición radial el talo se encuentra provisto de espinas rectas con
una orientación igual o menor a 45° respecto al eje, compuestas por dos células.
Las espinas tienen una altura y diámetro promedio de 63 y 21 μm respectivamente.
En corte transversal al eje puede observarse la presencia de 11 a 20 células
pericentrales.
24
Reproducción: En estos ejemplares se encontraron tanto la fase carposporofítica
como tetrasporofítica. En esta última se observan los tetrasporangios
desarrollándose de forma radial sobre el eje y cubiertos por un involucro formado a
partir de las células de la espina, teniendo un diámetro de 28.1 a 42.5 μm.
Figura 3.- morfotipo II, C. cf. gasparrinii. a) Aspecto general del talo. b) Ápices, mostrando forcipación ligera. c) Ramificación dicotómica y tricotómica. d) Células corticales poligonales en vista superficial. e) Células glandulares ovoides (►) y células acropetales papiladas (flecha). f) Corte transversal del eje mostrando las células pericentrales (P). g) Talo en fase reproductiva carposporofítica. h) Detalle de la disposición de los tetrasporangios. i) Rizoides multicelulares digitados.
Figura 3.- Características morfoanatómicas del morfotipo II.
b
)
c
)
d
)
e
)
f
)
g
)
h
)
a
)
i
P
P
25
Morfotipo III: C. hyalacanthum
Características morfológicas: El talo presenta una altura de entre diez y 45
milímetros, sus ejes presentan un hábito tanto postrado como erguido; con un
diámetro que varía entre 141 a 259 μm. Dichos ejes se desarrollan de forma recta
a lo largo de todo el talo, sus ápices son generalmente rectos. Su ramificación es
principalmente dicotómica y tricotómica, en ocasiones se puede presentar
ramificaciones tetracotómicas; en los ápices es siempre dicotómica. Dichas
ramificaciones suceden en un intervalo de ramificación entre 5 a 17 segmentos. La
longitud de estos segmentos se encuentra con una variación de entre 240 a 1065
μm. La presencia de ramas auxiliares ramificadas es escasa, llegando a estar
ausentes en algunos ejemplares.
Estructuras celulares: Los segmentos están cubiertos totalmente por células
corticales de forma rectangular y alargadas con un arreglo longitudinal. Estas
células presentan un largo y ancho de hasta 71.2 μm y 18.7 μm respectivamente.
Entre cada segmento se encuentran células glandulares con forma ovoide y células
acropetales de forma elongada. En este mismo sitio y con una disposición radial, el
talo se encuentra provisto de espinas rectas con una orientación mayor a 45°
respecto al eje y constituidas por dos células. Las espinas tienen una altura y
diámetro promedio de 88 y 29 μm respectivamente. En corte transversal al eje se
pueden encontrar de 11 a 19 células pericentrales.
26
Reproducción: Se lograron ubicar las tres fases que componen el ciclo de vida
(tetrasporofito, gametofito y carposporofito). El gametofito masculino encontrado
presenta los espermacios con una disposición radial. Los tetrasporangios se
desarrollan de forma radial sobre el eje y cubiertos por un involucro compuesto a
partir de las células de la espina, teniendo un diámetro de 40.7 a 48.1 μm.
Figura 4.- morfotipo III, C. cf. hyalacanthum. a) Aspecto general del talo. b) Ápices casi rectos. c)
Células corticales rectangulares en vista superficial. d) Células glandulares ovoides (►). e) Células
acropetales elongadas (►). f) Corte transversal del eje mostrando las células pericentrales (P). g)
Tetrasporangio rodeado por involucro. h) Talo en fase reproductiva carposporofítica. i) Talo en
reproducción gametofítica, espermacios.
Figura 4.- Características morfoanatómicas del morfotipo III.
b
)
d
)
e
)
f
)
P
P
c
)
h
)
a
)
i
g
)
27
Morfotipo IV: C. micracanthum
Características morfológicas: El talo presenta una altura de hasta 110 milímetros,
sus ejes presentan un hábito tanto postrado como erguido; con un diámetro que
varía entre 120 a 259 μm. Estos ejes presentan la peculiaridad de arquearse e
incluso pronunciar esta curvatura hasta formar espirales. En los ápices se observa
una forcipación pronunciada que se expresa en el último orden de ramificación. Su
ramificación es principalmente tetracotómica y dicotómica, en ocasiones, puede ser
tricotómica. Dichas ramificaciones suceden en un intervalo de ramificación cada 6
a 17 segmentos. La longitud de estos segmentos se encuentra con una variación
de entre 397 a 945 μm. También se puede apreciar la presencia de ramas auxiliares
ramificadas de manera regular.
Estructuras celulares: Los segmentos están cubiertos totalmente por células
corticales de forma rectangular elongada con un arreglo longitudinal. Estas células
presentan un largo y ancho de hasta 101.2 μm y 20.6 μm respectivamente. Entre
cada segmento se encuentran células glandulares con forma ovoide, mientras que
la forma de las células acropetales es elongada. En este mismo sitio y con una
disposición radial el talo se encuentra provisto de espinas rectas con una orientación
igual o mayor a 45° respecto al eje y conformadas por dos células. Las espinas
tienen una altura y diámetro promedio de 99 y 35 μm respectivamente. En un corte
transversal del eje se pueden realizar el conteo de 11 a 19 células pericentrales que
rodean al eje.
28
Reproducción: Se encontraron talos en fase tetrasporofítica y carposporofítica. Los
tetrasporangios se desarrollan de forma radial sobre el eje y cubiertos por un
involucro formado a partir de las células de la espina con un diámetro de 37-41 μm.
Figura 5.- morfotipo IV, C. cf. micracanthum. a) Aspecto general del talo. b) Ápices, mostrando forcipación marcada. c) Ramificación dicotómica y tetracotómica. d) Talo arqueado. e) Células corticales rectangulares en vista superficial. f) Células glandulares ovoides (►) y células acropetales elongadas (flecha). g) Corte transversal del eje mostrando las células pericentrales. h) Tetrasporangio rodeado por involucro. i) Talo en fase tetrasporofítica.
Figura 5.- Características morfoanatómicas del morfotipo IV.
b
)
c
)
d
)
e
)
f
)
a
)
h
) i
g
)
29
Morfotipo V: C. tetrachotomum
Características morfológicas: El talo presenta una altura de hasta 31 milímetros, sus
ejes tienen un hábito tanto postrado como erguido; con un diámetro que varía entre
178 a 274 μm. Dichos ejes se mantienen rectos a lo largo de todo el talo, los ápices
son casi rectos. Su ramificación es exclusivamente tetracotómica a lo largo de todo
el talo, excepto en los ápices con ramificación dicotómica. Dichas ramificaciones
suceden en un intervalo de ramificación cada 7 a 12 segmentos. La longitud de
estos segmentos se encuentra con una variación de entre 510 a 675 μm. También
se puede apreciar la presencia de ramas auxiliares ramificadas regularmente.
Estructuras celulares: Los segmentos están cubiertos totalmente por células
corticales de forma rectangular con un arreglo longitudinal. Estas células presentan
un largo y ancho de hasta 72 μm y 15 μm respectivamente. Entre cada segmento
se encuentran células glandulares con forma ovoide y células acropetales
elongadas. En este mismo sitio y con una disposición radial el talo se encuentra
provisto de espinas rectas con una orientación mayor a 45° respecto al eje y
constituidas por dos células. Las espinas tienen una altura y diámetro promedio de
107 y 32 μm respectivamente. Observando en corte transversal al eje se pueden
encontrar de 15 a 18 células pericentrales.
Reproducción: Se ubicaron talos en fase gametofítica y tetrasporofítica. Los
espermacios de la fase gametofítica se encuentran dispuestos de manera radial.
30
Misma disposición observamos en los tetrasporangios cubiertos por involucro y con
un diámetro entre 37 y 41 μm.
Figura 6.- morfotipo V, C. cf. tetrachotomum. a) Aspecto general del talo. b) Ápices casi rectos. c) Ramificación exclusivamente tetracotómica. d) Células corticales rectangulares en vista superficial. e) Células acropetales elongadas (►). f) Células glandulares ovoides (►). g) Corte transversal del eje mostrando los espermacios de la fase gametofítica. h) Rizoides multicelulares digitados.
d
)
e
)
f
)
g
)
h
)
b
)
c
)
a
)
Figura 6.- Características morfoanatómicas del morfotipo V.
31
7.3 Distribución geográfica del género Centroceras
Los morfotipos con la distribución más amplia fueron I y II con presencia en 12 de
las 23 localidades muestreadas (52%) (Figura 7 y 8). El morfotipo I se recolectó en
todos los estados del área de estudio y se ubicó de una manera homogénea a lo
largo de toda la línea de costa en proporción a la cantidad de localidades trabajadas
(Figura 7).
Figura 7.- Distribución geográfica del morfotipo I (C. gasparrinii) en Golfo de México y mar
Caribe mexicanos. Elaboró C. Mariana Hernández Casas y A. Gerardo A. Garduño Acosta.
Figura 7.- Distribución geográfica del morfotipo I (C. gasparrinii) en Golfo de México y mar Caribe
mexicanos. Elaboró C. Mariana Hernández Casas y A. Gerardo A. Garduño Acosta.
32
No obstante que tiene gran semejanza la distribución de estos dos morfotipos, en el
estado de Yucatán no tenemos la presencia del morfotipo II (Figura8). Cabe resaltar
que estos morfotipos comparten su presencia en seis localidades.
Figura 8.- Distribución geográfica del morfotipo II (C. gasparrinii) en Golfo de México y mar
Caribe mexicanos. Elaboró C. Mariana Hernández Casas y A. Gerardo A. Garduño Acosta.
Figura 8.- Distribución geográfica del morfotipo II (C. gasparrinii) en Golfo de México y mar Caribe
mexicanos. Elaboró C. Mariana Hernández Casas y A. Gerardo A. Garduño Acosta.
33
El morfotipo III se encuentra ubicado en los estados de Yucatán (una localidad) y
Quintana Roo (tres localidades), permitiendo establecer que su distribución es
exclusiva en el mar Caribe (Figura 9).
Figura 9.- Distribución geográfica del morfotipo III (C. hyalacanthum) en Golfo de México y mar
Caribe mexicanos. Elaboró C. Mariana Hernández Casas y A. Gerardo A. Garduño Acosta.
Figura 9- Distribución geográfica del morfotipo III (C. hyalacanthum) en Golfo de México y mar Caribe
mexicanos. Elaboró C. Mariana Hernández Casas y A. Gerardo A. Garduño Acosta.
34
Los registros del morfotipo IV se observan en cinco localidades, casi en su totalidad
en el estado de Quintana Roo, con solo una localidad en el estado de Campeche
(Figura 10).
Figura 10.- Distribución geográfica del morfotipo IV (C. micracanthum) en Golfo de México y mar
Caribe mexicanos. Elaboró C. Mariana Hernández Casas y A. Gerardo A. Garduño Acosta.
Figura 10.- Distribución geográfica del morfotipo IV (C. micracanthum) en Golfo de México y mar
Caribe mexicanos. Elaboró C. Mariana Hernández Casas y A. Gerardo A. Garduño Acosta.
35
La localización del morfotipo V es exclusiva de una localidad en Quintana Roo
(Akumal) (Figura 11).
Figura 11.- Distribución geográfica del morfotipo V (C. tetrachotomum) en Golfo de México y mar
Caribe mexicanos. Elaboró C. Mariana Hernández Casas y A. Gerardo A. Garduño Acosta.
Figura 11.- Distribución geográfica del morfotipo V (C. tetrachotomum) en Golfo de México y mar
Caribe mexicanos. Elaboró C. Mariana Hernández Casas y A. Gerardo A. Garduño Acosta.
36
7.4 Evaluación de los caracteres morfológicos
7.4.1 Caracteres cualitativos
El análisis de componentes principales muestra que la mayor variación morfológica
de los caracteres cualitativos de Centroceras, esta explicada por los dos primeros
componentes (55%). El componente 1 explica el 49.7%, y el componente 2 el 5.3%.
El PC1 representó un gradiente positivo con respecto a la forma y arreglo de las
células corticales (FCC y ArC) y negativo en relación con la ramificación tricotómica
(RTr) y la abundancia de ramas auxiliares (RAu). Mientras que el PC2 mostró un
gradiente positivo respecto a la forcipación (Fo) y de manera negativa a la
ramificación tetracotómica (Figura 12).
De esta manera el análisis nos permite ubicar a los ejemplares con presencia de
ramificación tricotómica y abundantes ramas auxiliares al costado izquierdo del
componente 1, mientras que los ejemplares con células corticales y acropetales
elongadas se ubicaran al costado derecho del mismo eje. De acuerdo con la
variación sobre el componente 2 tenemos una fuerte influencia de la forcipación
marcada, característica que distingue a los ejemplares del morfotipo IV por
presentarla (Figura 12).
Por otro lado, en el análisis discriminante al establecer como grupos preformados a
los morfotipos, se pueden apreciar que tanto el morfotipo I y II se sobreponen en la
mayoría de sus características. En el eje uno los grupos se ordenan por la presencia
de ramificación principalmente tetracotómica, de manera positiva, mientras que, de
manera negativa ubicamos a los grupos en los que prevalece la ramificación
37
tricotómica y además se observan una mayor cantidad de ramas auxiliares. Es decir,
tanto el morfotipo I como el II pueden presentar una ramificación di, tri y/o
tetracotómica, pero la ramificación tricotómica es común observarla en la mayoría
de los talos, en contraste con el morfotipo III en el cual dicha ramificación se observa
en pocos ejemplares y en los morfotipo IV y V llega a estar ausente este tipo de
ramificación. Además de observarse que la ramificación tetracotómica es
predominante y exclusiva en los morfotipos IV y V respectivamente. Una situación
similar se presenta con las ramas auxiliares, siendo muy abundantes en los
ejemplares de los morfotipos I y II; mientras que en los morfotipos restantes son
escasas o incluso carecen de ellas (Figura 13).
En el mismo eje, de manera positiva influye la forma de la espina, es decir los
morfotipos III, IV y V presentan comúnmente espinas con ángulo mayor a los 45°,
mientras que en los morfotipos I, II ángulo de las espinas es menor a 45°. Esta
característica junto con los tipos de ramificación fueron las que mostraron un valor
más grande en cuanto a la discriminación entre grupos (Figura 13).
Cercano al origen encontramos distintos caracteres como la forma de la célula
cortical (FCC), forma de la célula acropetal (FCA) y el talo (Ta), entre otros lo que
nos indica que son caracteres con poco valor taxonómico como consecuencia de
su baja variabilidad entre los ejemplares (Figura 13).
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40
Cuadro 6.- Matriz de confusión del análisis discriminante de
los caracteres cuantitativos. Mostrando cuantos ejemplares
fueron asignados correctamente en su morfotipo.
Morfotipos I II III IV V Total
I 19 0 0 0 0 19
II 0 23 0 0 0 23
III 0 0 7 0 0 7
IV 0 0 0 9 0 9
V 0 0 0 0 2 2
Total 19 23 7 9 2 60
7.4.2 Caracteres cuantitativos
El análisis de componentes principales muestra que la mayor variación morfológica
de los caracteres cuantitativos de Centroceras, esta explicada por los dos primeros
componentes (81.2%). El componente 1 explica el 65.6%, y el componente 2 el
15.6%.
El PC1 representó un gradiente positivo del largo de las células corticales (LCC) y
negativo en relación con el intervalo de ramificación (IRa). Mientras que el PC2
mostró un gradiente positivo respecto a la altura y negativo respecto al largo de las
células corticales (LCC) (Figura 14).
Los morfotipos I y II se caracterizan por la presencia de células corticales cortas
(<30 micras) y un intervalo de ramificación más amplio (hasta 22) en comparación
con los morfotipos III, IV y V, los cuales, aunque presentan un amplio intervalo, la
41
longitud característica y que permite separarlo en grupos diferentes es que son
mayores a 50 micras y además un intervalo de ramificación más reducido (hasta
17).
En el mismo sentido, el eje dos ordena a los morfotipos por la altura, los morfotipos
con tallas más grandes son I, II y IV (85-110 mm) mientras que los morfotipos III y
V resultan ser más pequeños (30-45 mm) (Figura 14).
Por otro lado, el análisis discriminante confirma lo obtenido anteriormente con el
PCA, ya que los grupos (morfotipos) se separan por el intervalo de ramificación y la
longitud de las células corticales, así como por la altura del talo. Confirmando así la
formación de los grupos antes mencionados (Figura 15).
En la matriz de confusión para este análisis se puede observar que de los 19
ejemplares del morfotipo I, 13 son agrupados correctamente. Mientras que los seis
restantes los clasifica como el morfotipo II. Este patrón se repite en el morfotipo II,
agrupando la mayoría de los ejemplares correctamente (Cuadro 6).
El morfotipo III presenta una clasificación con mayor incertidumbre, debido a que
los ejemplares los agrupa en tres morfotipos distintos. La clasificación del morfotipo
IV solo coloca a un ejemplar fuera de su grupo. Por último, los dos ejemplares del
morfotipo V fueron clasificados correctamente (Cuadro 6).
42
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44
Cuadro 7.- Matriz de confusión del análisis discriminante de los caracteres
cuantitativos. Mostrando cuantos ejemplares fueron asignados correctamente a su
morfotipo.
Morfotipos I II III IV V Total
I 13 6 0 0 0 19
II 7 16 0 0 0 23
III 0 2 2 3 0 7
IV 0 0 0 8 1 9
V 0 0 0 0 2 2
Total 20 24 2 11 3 60
45
7.5 Análisis molecular
7.5.1 Relaciones filogenéticas a partir del gen rbcL
En este trabajo se obtuvieron 13 secuencias del género Centroceras a partir del
material recolectado y representan los cinco morfotipos propuestos. Dichas
secuencias tienen un tamaño de 926 pares de bases. La reconstrucción filogenética
se llevó a cabo con un total de 88 secuencias; incluyendo las obtenidas en el
presente estudio más 75 secuencias disponibles en GENBANK (Anexo I) y el grupo
externo (Figura 16).
En la filogenia recuperada por el método de máxima verosimilitud se obtuvo que los
cinco morfotipos, molecularmente solo se agrupan en dos clados distintos: 1) C.
gasparrinii, aquí se incluyen los morfotipos I y II; 2) Clado vecino a C. arcii, en el
cual se agrupan los morfotipos restantes (III, IV y V) (Figura 16).
Referente a los ejemplares ubicados como C. gasparrinii, se denota la formación de
dos subgrupos. El primero corresponde a los ejemplares recolectados en el Golfo
de México y que muestran una afinidad por ejemplares registrados en trabajos
anteriores en las costas de Texas y Florida en los Estados Unidos. Mientras que el
segundo subgrupo que son aquellos ejemplares recolectados en el mar Caribe,
exhiben una semejanza genética con representantes del Atlántico oriental en la
costa de Sudáfrica y de algunos otros en Hawái, en el Océano Pacífico (Figura 16).
La filogenia obtenida por el método de parsimonia muestra una topología idéntica
en la ubicación de las secuencias obtenidas en este trabajo, con valores de
Bootstrap superiores a 70% de las réplicas realizadas (Anexo IV).
46
7.5.2 Porcentaje de divergencia del gen rbcL
Entre los ejemplares pertenecientes a los morfotipos I y II, la divergencia
nucleotídica es menor al uno por ciento, con un intervalo entre 0.108 a 0.434 %. Un
patrón similar se presenta entre los ejemplares de los morfotipos III, IV y V, que de
la misma manera el intervalo se encuentra entre 0.108 y 0.216 % (Anexo II).
En contraste, se observa una divergencia nucleotídica mayor al seis por ciento entre
los dos grupos antes mencionados, con un intervalo del 6.509 y 6.748 % (Anexo II).
47
Figura 16.- Filogenia del género Centroceras basada en secuencias de rbcL inferido a partir de un análisis de máxima verosimilitud utilizando el modelo de sustitución TrN (Tamura y Nei, 1993) +I (sitios invariantes) +G (distribución gamma). Los parámetros fueron los siguientes: asumiendo una frecuencia de nucleótidos de A=0.3233, C=0.1472, G=0.2065, T=0.3230; matriz con una tasa de sustitución A-C=1.0000, A-G=4.3937, A-T=1.0000, CG=1.0000, C-T=14.1658, G-T=1.0000; proporción de sitios que se asumen invariables = 0.5640 y tasas de los sitios invariables asumiendo un distribución gamma con un parámetro = 1.0820. Con un Bootstrap de 1,000 réplicas.
Figura 16.- Filogenia del género Centroceras basada en secuencias de rbcL inferido a partir de un análisis de máxima verosimilitud utilizando el modelo de sustitución TrN (Tamura y Nei, 1993) +I (sitios invariantes) +G (distribución gamma). Con un Bootstrap de 1,000 réplicas.
Centroceras arcii (Quintana Roo, México)
Centroceras arcii (Quintana Roo, México)
Centroceras arcii (Quintana Roo, México)
Centroceras arcii (Quintana Roo, México)
Centroceras arcii (Quintana Roo, México)
48
7.6 Descripción de las especies de Centroceras en el Golfo de México y mar Caribe
mexicanos
Ante los resultados obtenidos en los análisis morfológicos y moleculares, a
continuación se describen las dos especies propuestas como habitantes en el área
de estudio. En el mismo sentido se presentan las características que contrastan
entre ellas (Cuadro 8).
Centroceras gasparrinii (Meneghini) Kützing
Características morfológicas: El talo presenta una altura de hasta 82 milímetros, sus
ejes presentan un hábito tanto postrado como erguido; con un diámetro que varía
entre 112 a 255 μm. Dichos ejes se mantienen rectos a lo largo de todo el talo,
excepto en los ápices, donde se observa una ligera forcipación en los últimos
segmentos. Su ramificación puede ser dicotómica (principalmente, pero no
exclusivamente, en la zona apical), tricotómica y tetracotómica. Dichas
ramificaciones suceden en un intervalo de ramificación de 7 a 22 segmentos. La
longitud de estos segmentos se encuentra con una variación de entre 112 a 832
μm. También se puede apreciar la presencia de abundantes ramas auxiliares
ramificadas largo de todo el talo.
Estructuras celulares: Los segmentos están cubiertos en su totalidad por células
corticales de forma poligonal con un arreglo longitudinal. Estas células presentan un
largo y ancho de hasta 29.6 μm y 18.7 μm respectivamente. Entre cada segmento
se encuentran células glandulares, las cuales pueden presentar una forma ovoide
o papilada; y células acropetales con forma ovoide. En este mismo sitio y con una
49
disposición radial el talo se encuentra provisto de espinas rectas con una orientación
igual o menor a 45° respecto al eje, cada espina se encuentra constituida por dos
células. Las espinas tienen una altura y diámetro promedio de 59 y 21 μm
respectivamente. Observando el eje en corte transversal se pueden encontrar de 11
a 20 células pericentrales.
Reproducción: Los ejemplares revisados se encontraron solo en dos fases:
carposporofítica y tetrasporofítica. Los tetrasporangios se desarrollan de forma
radial sobre el eje y cubiertos por un involucro formado a partir de las células de la
espina, presentando un diámetro de 28.1 a 42.5 μm.
Centroceras arcii C. W. Schneider, Cianciola & Popolizio
Características morfológicas: El talo presenta una altura de entre diez y 110
milímetros, sus ejes presentan un hábito tanto postrado como erguido; con un
diámetro que varía entre 120 a 274 μm. Los ejes pueden desarrollarse de forma
recta, en ocasiones se arquean hasta formar espirales. Sus ápices presentan una
forcipación pronunciada y en otros casos se encuentran casi rectos. Su ramificación
es principalmente dicotómica y tetracotómica, en ocasiones se puede presentar
ramificaciones tricotómicas. Dichas ramificaciones suceden en un intervalo de
ramificación entre 5 a 17 segmentos. La longitud de estos segmentos se encuentra
con una variación de entre 240 a 1065 μm. La presencia de ramas auxiliares varía
desde estar casi ausentes hasta encontrarlas de manera regular.
Estructuras celulares: Los segmentos están cubiertos totalmente por células
corticales de forma rectangular y alargadas con un arreglo tanto longitudinal como
50
transversal paralelo. Estas células presentan un largo y ancho de hasta 101.2 μm y
20.6 μm respectivamente. Entre cada segmento se encuentran células glandulares
con forma ovoide y células acropetales de forma elongada. En este mismo sitio y
con una disposición radial, el talo se encuentra provisto de espinas rectas con una
orientación igual o mayor a 45° respecto al eje y constituidas por dos células. Las
espinas tienen una altura y diámetro promedio de 94 y 32 μm respectivamente. En
corte transversal del eje se pueden encontrar de 11 a 19 células pericentrales.
Reproducción: Se lograron ubicar las tres fases que componen su ciclo de vida
(tetrasporofito, gametofito y carposporofito). El gametofito masculino encontrado
presenta los espermacios con una disposición radial. Los tetrasporangios se
desarrollan de forma radial sobre el eje y cubiertos por un involucro formado a partir
de las células de la espina, teniendo un diámetro de 37 a 48.1 μm.
Cuadro 8.- Caracteres útiles en la segregación entre especies.
Características C. gasparrinii C. arcii
Tipo de ramificación Dicotómica, tricotómica
y tetracotómica
Principalmente tricotómica
y tetracotómica
Forma de la espina Recta, ángulo <45° Recta, ángulo >45°
Forma de la célula acropetal Ovoide y papilada Elongada
Longitud de la célula cortical 11.1 a 29.6 µm 18 a 101.2 µm
51
8.- Discusión
8.1 Riqueza
De las 18 entidades que conforman actualmente al género Centroceras (Guiry y
Guiry, 2019), se tienen registradas cuatro especies para la Costa Atlántica de
México (Ortega et al., 2001; Mendoza-González et al., 2016; Mendoza-González et
al., 2017), situación que está encaminada a ser modificada con el presente trabajo
en el cual se reducen a solo dos taxones: C. arcii y C. gasparrinii; lo que se sustenta
en la evidencia morfológica e información molecular del gen de cloroplasto (rbcL).
A lo largo del presente estudio no se ubicaron representantes de C. clavulatum,
enlistada con anterioridad para el estado de Campeche (Ortega et al., 2001), lo que
concuerda con Won et al. (2009) quienes restringen la distribución de dicho taxón
en las costas de Chile, Perú, Australia y Nueva Zelanda en el Océano Pacífico. Los
registros mencionados para México pueden deberse a nombres mal aplicados como
consecuencia de los escasos trabajos acerca del género, teniendo la última revisión
la realizada por Howe (1918).
C. arcii representa un nuevo registro para la costa Atlántica de México y además se
amplía la distribución de este taxón más allá del litoral de las Bermudas, sitio en
donde se tiene el único registro (Schneider et al., 2015). Asimismo, existe la
probabilidad que se restringa la distribución de C. micracanthum fuera del Golfo de
México y mar Caribe mexicanos.
52
8.2 Análisis morfológico
La forma de la célula glandular ha mostrado ser un carácter importante en la
separación de especies del género Centroceras, exhibiendo una diferenciación
entre la forma que adopta, pudiendo ser ovoide (C. gasparrinii, C. micracanthum y
C. hyalacanthum) o aplanada (C. clavulatum, C. tetrachotomum y C. rodmanii) (Won
et al., 2009; Won et al., 2010). Dicha característica es utilizada de la misma manera
en géneros hermanos pertenecientes a la misma familia (Ceramiaceae) como
Gayliella (Cho et al., 2008). En el presente estudio solo se registraron células con
forma ovoide, por lo que este carácter no ofreció alguna ventaja para discernir entre
las especies determinadas (Cuadro 5). Esto restringe el número de taxones que
pueden estar presentes en el área de estudio, situación que se ve reflejada en el
morfotipo V que en un principio fue asociada con el epíteto de C. tetrachotomum.
Entre los especímenes revisados fueron algunas características las que muestran
variación y a partir de las cuales se realizó la segregación de entidades. La forma
de la célula acropetal adopta tres formas distintas (ovoide, elongada y papilada) en
los ejemplares revisados.
Dos de las formas mencionadas, ya han sido citadas en trabajos anteriores (Won,
2010; Schneider et al., 2015): ovoide para ejemplares de C. gasparrinii y C.
clavulatum y elongada para C. arcii, C. hyalacanthum, C. illaqueans y C.
micracanthum. Lo que se ve reflejado en los ejemplares del morfotipo I los cuales
fueron asignados con el epíteto de C. gasparrinii con una célula acropetal ovoide.
En este mismo sentido los ejemplares de los morfotipos III, IV y V fueron integrados
53
dentro de la especie C. arcii la cual se caracteriza por tener una célula acropetal
elongada. Por último, la forma de la célula acropetal papilada que presentan los
ejemplares del morfotipo II se considera una variación junto con la forma ovalada
perteneciente a C. gasparrinii como lo establecen los análisis morfológicos (figura
12) y moleculares (figura 16).
Características adicionales que se han utilizado para la descripción del género como
el tipo de ramificación, forma de la espina (figura 12 y 13), y longitud de las células
corticales (figura 14 y 15) (Won et al., 2009), en el presente trabajo han cobrado
importancia con el análisis discriminante efectuado. Dichos caracteres han dado
pauta para la segregación entre solo dos taxones (junto con la evidencia molecular),
observando de manera clara la formación de dos grandes grupos en todos los
análisis morfológicos. Lo anterior se obtiene a partir de asociar la nube de puntos
conformada por los ejemplares de los morfotipos I y II, los cuales corresponden a la
especie de C. gasparrinii y de manera opuesta otra gran nube de puntos compuesta
por los ejemplares de los morfotipos III, IV y V, los cuales se asignan a la especie
C. arcii (figuras 12, 13, 14 y 15).
Dentro del grupo establecido como C. arcii, existen algunas características en los
análisis morfológicos a partir de las cuales se evidencian diferencias entre los tres
morfotipos que lo componen, como la altura del talo (siendo más pequeños los del
morfotipo V respecto a los demás), longitud de los segmentos y la forcipación de
sus ápices (más pronunciados en el morfotipo IV) (figura 12 y 14). A pesar de las
diferencias antes mencionadas, la característica con la cual se establece la
unificación de estos tres morfotipos en una sola especie es el número de células
54
acropetales que se originan a partir de la célula cortical primaria, siendo una o dos
(Won et al., 2009; Won, 2010; Schneider et al., 2015). Dicho carácter es constante
en todos los ejemplares revisados, con lo cual su efecto dentro de los análisis
morfológicos es imperceptible.
En los ejemplares revisados no se observó una variación en la forma de la célula
glandular, la cual es una característica esencial para la segregación de distintas
especies de Centroceras (Won et al., 2009; Won et al., 2010; Schneider et al., 2015),
entre las cuales podemos encontrar a C. clavulatum, argumento bajo el cual se
refuerza la ausencia de dicho taxón en la costa Atlántica mexicana.
Ante este escenario, las características morfológicas han ido encasillando a los
ejemplares en distintos morfotipos los cuales pueden orientar la determinación hacia
distintas especies. Pero se deben tomar ciertas reservas por la presencia de
especies crípticas reportadas con anterioridad en este género (Schneider et al.,
2015).
8.3 Distribución del género Centroceras en la costa Atlántica de México
Los estados donde se encontró el alga roja Centroceras en una mayor cantidad de
localidades fueron: a) Veracruz, estado que posee la línea de costa más extensa en
el Golfo de México con una amplitud cercana a los 745 km, la cual representa casi
el 30 % de la costa mexicana del golfo (Ortiz-Lozano et al., 2010). Por lo tanto, es
una costa con una gran diversidad de sustratos, entre los cuales podemos encontrar
salientes o puntas rocosas (Ortega et al., 2001); b) el estado de Quintana Roo
55
presenta un sustrato predominantemente rocoso o de origen coralino, es decir, un
sustrato firme y rígido (Garduño-Solorzano et al., 2005).
Lo anterior facilita el establecimiento de las algas rojas en general, las cuales
presentan una afinidad por sustratos duros a los cuales se puedan adherir, se ha
señalado que las Ceramiales (entre ellas Centroceras) tienen una gran facilidad de
colonizar sustratos rocosos a lo largo de los sistemas costeros (Guilarte et al., 2013).
8.4 Análisis filogenéticos
En ambas reconstrucciones filogenéticas (parsimonia y verosimilitud; Figura 16 y
Anexo IV), se obtuvo un valor alto para el soporte (>60% bootstrap) de las ramas
que agrupan tanto intraespecífica como interespecíficamente a los taxa analizados
a partir del gen rbcL. Dicho gen ha sido utilizado ampliamente para la segregación
de especies en las algas rojas (Cho et al., 2003; Barros-Barreto et al., 2006; Kim et
al., 2006; Cho et al., 2008; Geraldino et al., 2009; Won, 2010), resurrección de
algunas otras (Cho et al, 2003b; Won et al., 2009), e incluso en la sistemática de
linajes mayores de la clase Florideophyceae (Freshwater et al., 1994; Yang et al.,
2016). Su amplia aplicación a distintos niveles taxonómicos se debe a su longitud,
también a que desarrolla un papel esencial en la fijación del carbono junto con una
herencia uniparental, lo que da lugar a una tasa de mutación ideal para su análisis
y la ausencia de inserciones o deleciones (Barros-Barreto et al., 2006; Freshwater
y Ruenes, 1994).
Los trabajos en donde se brinda información molecular y morfológica son
abundantes, pero aún no se ha establecido un criterio que especifique la manera de
56
delimitar especies uniformemente (Leliaert et al., 2014). Por lo tanto, al realizar una
revisión de estudios previos acerca del género y la familia a la que pertenece se han
apreciado porcentajes de divergencia intraespecíficos menores al 1.5 % entre
ejemplares distribuidos alrededor del mundo, incluso llegando a valores menores
del 0.07% para una misma zona geográfica (Schneider et al., 2015; Won et al., 2009;
Won, 2010). Mientras que la divergencia interespecífica de Centroceras se
encuentra entre el 3.7 y 8.2 % (Won et al., 2009; Won et al., 2010). Por lo tanto, el
bajo porcentaje de divergencia (<1%) entre el morfotipo I y II permite agrupar a
ambos dentro de C. gasparrinii. De la misma manera se pueden agrupar los
morfotipos restantes en un solo clado muy cercano a C. arcii (Figura 16).
Cuadro 9.- Porcentajes de divergencia intra e interespecífica en representantes de
distintos géneros de la familia Ceramiaceae obtenidos en trabajos anteriores.
Autor Género Intraespecífica Interespecífica
Cho et al. (2003) Ceramium - 2.5-3.8%
Cho et al. (2003) Ceramium 0.5% 1.2-4.3%
Kim et al. (2006) Griffithsia .44-.56% 1.7-2.1%
Won et al. (2009) Centroceras 0.7-1.4% 3.7-8.2%
Won (2010) Centroceras 0-1.1% -
Schneider et al. (2015) Centroceras - <1%
Presente estudio Centroceras <1% >6%
La distinción de lo que al parecer son dos haplotipos en los ejemplares clasificados
como C. gasparrinii, uno presente en el Golfo de México y otro en el mar Caribe,
nos permite especular el origen de cada uno de ellos, es decir, que hay dos tipos de
57
C. gasparrinii uno en el Golfo y otro en el Caribe, situación que también vislumbra
Won et al. (2009).
Otros géneros de las Ceramiales en distintas familias incluidas Ceramiaceae han
tenido modificaciones taxonómicas recientes (desde el reconocimiento de especies
nuevas hasta la separación de géneros) con la implementación de técnicas
moleculares y un análisis morfológico más detallado (Cho et al., 2003; Cho et al.,
2008; Nam, 2007). En contraste, este estudio parece indicar que la riqueza de
especies en esta zona puede esta sobrestimada. Otra implicación del presente
trabajo es reevaluar la utilidad tanto de los caracteres morfológicos como
moleculares en grupos taxonómicos con dificultades, como los son los complejos a
nivel de género o especie.
Se propone reducir el número de taxones presentes en la costa Atlántica de México
con base en la evidencia morfológica y molecular, teniendo de esta manera solo el
registro de Centroceras gasparrinii y C. arcii, descartando la presencia de C.
clavulatum y como registros inciertos a C. hyalacanthum y C. micracanthum.
58
9.-Conclusiones
❖ Las características morfológicas analizadas muestran un patrón en el cual se
observa la distinción en dos grupos.
❖ La forma de la célula acropetal y espina, tipo de ramificación y longitud de las
células corticales han cobrado valor en la segregación de entidades
presentes en el área de estudio.
❖ El análisis molecular evidencia la presencia de solo dos entidades distintas.
❖ Centroceras gasparrinii presenta la distribución más amplia a lo largo de toda
la línea de costa del Golfo de México y mar Caribe mexicanos.
❖ Centroceras arcii representa un nuevo registro para el área de estudio y se
encuentra restringido a la península de Yucatán.
❖ La riqueza de especies del género Centroceras en el área de estudio está
sobrestimada de acuerdo con la evidencia morfológica y molecular del
presente trabajo.
59
10.- Prospectivas
❖ Realizar una revisión morfológica y molecular de los ejemplares de
Centroceras que albergan las colecciones ficológicas de distintos herbarios
para corroborar la presencia de solo dos taxones en el área de estudio.
❖ Dado los resultados moleculares, es necesario continuar generando
secuencias tanto de genes plastidiales como nucleares y mitocondriales para
un análisis más detallado del género Centroceras en la costa Atlántica de
México.
60
11.- Literatura citada
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68
12.- Anexos
Anexo I.- Secuencias del género Centroceras disponibles en GENBANK de la región
génica rbcL, además de su localidad de recolecta.
No. Localidad Número de Acceso GenBank
Autor
Centroceras clavulatum
1 Antofagasta, Chile DQ374332 Won et al., 2009
2 Ahipara Bay, New Zealand DQ374328 Won et al., 2009
3 Crystal Cove, Orange Co., CA, USA
DQ374327 Won et al., 2009
4 Lovers Point, Pacific Grove, Monterey Co., CA, USA
DQ374325 Won et al., 2009
5 Ocean Beach, San Diego Co., CA, USA
DQ374326 Won et al., 2009
6 Pescadero, San Mateo Co., CA, USA
DQ374324 Won et al., 2009
7 Punta La Cruz, Ancon, Lima, Peru DQ374331 Won et al., 2009
8 San Francisco, San Francisco Co., CA, USA
DQ374329 Won et al., 2009
9 Werribee, Servage Form, S. Australia
DQ374330 Won et al., 2009
10 Pta. Da Baleia, Aracruz, Brasil DQ458917 Barros-Barreto et al., 2006
11 Jorge Grego, Isla Grande, Brasil DQ458918 Barros-Barreto et al., 2006
12 Mangue, Itapemirim, Brasil DQ458919 Barros-Barreto et al., 2006
13 Perú AY945766 Cho et al., 2008
14 Falmouth, Jamaica DQ022809 Hommersand et al., 2005
15 Redfish Bay, Aransas Texas AF259490 Lin et al., 2001
16 Pohang, Korea AY295175 Yang y Boo, 2004
Centroceras gasparrinii
17 El Tecolote BCS, Mexico DQ374315 Won et al., 2009
18 Galeta, STRI, Caribbean Panama DQ374307 Won et al., 2009
19 Gampo, Kyeongsangbuk-do, Korea AY155533 Cho et al., 2003
20 Guryongpo, Kyeongsangbuk-do, Korea
DQ374313 Won et al., 2009
21 Isla Culebra, Pacific Panama DQ374319 Won et al., 2009
22 Jolly Beach, Antigua DQ374309 Won et al., 2009
23 Ka’ala’wai, O’ahu, Hawaii DQ374308 Won et al., 2009
24 Kawaikui Beach Park, O’ahu, Hawaii
DQ374298 Won et al., 2009
25 Kewalo Basin, O’ahu, Hawaii DQ374295 Won et al., 2009
26 Koinoura, Tsuyazaki Fukuoka, Japan
DQ374312 Won et al., 2009
27 Kupikipikio Point (Black Point), O’ahu, Hawaii
DQ374296 Won et al., 2009
69
28 Kupikipikio Point (Black Point), O’ahu, Hawaii
DQ374297 Won et al., 2009
29 La Jolla Shores, San Diego Co., CA, USA
DQ374316 Won et al., 2009
30 Las Playas Piedras, Mexico DQ374317 Won et al., 2009
31 Mzamba. South Africa DQ374306 Won et al., 2009
32 Point Loma, San Diego Co., CA, USA
DQ374318 Won et al., 2009
33 Port Aransas, Aransas Co., TX, USA
DQ374302 Won et al., 2009
34 Port Aransas, Aransas Co., TX, USA
DQ374301 Won et al., 2009
35 Port Aransas, Aransas Co., TX, USA
DQ374304 Won et al., 2009
36 Port de Fort Dauphin, N Fort Dauphin, Madagascar
DQ374294 Won et al., 2009
37 Praia Rasa, Buzios, RJ, Brasil DQ374311 Won et al., 2009
38 Riomar Reef Vero Beach, E. FL, USA
DQ374293 Won et al., 2009
39 Sand Key State Park, St. Petersburg, Pinellas Co., W. FL, USA
DQ374299 Won et al., 2009
40 Sand Key State Park, St. Petersburg, Pinellas Co., W. FL, USA
DQ374300 Won et al., 2009
41 Sargento, La Rentana BCS, Mexico DQ374314 Won et al., 2009
42 Smathers Beach, Key West, FL, USA
DQ374310 Won et al., 2009
43 Sri Lanka, W. coast Indian Ocean DQ374291 Won et al., 2009
44 St. Lucie State Park, St. Lucie Co., E. FL, USA
DQ374303 Won et al., 2009
45 Trafalgar, KwaZulu-Natal, South Africa
DQ374290 Won et al., 2009
46 Walton Rocks Beach, St. Lucie Co., E. FL, USA
DQ374292 Won et al., 2009
47 West Portobelo, Caribbean Panama
DQ374305 Won et al., 2009
48 St. George's Harbour, Bermudas KP222805 Schneider et al., 2015
49 Seongsan, Korea HM240513 Won, 2010
50 Hado Beach, Corea HM240514 Won, 2010
51 Jindo, Corea HM240515 Won, 2010
Centroceras hyalacanthum
52 Anse Babin, Guadeloupe, F.W.I DQ374342 Won et al., 2009
53 Merritt Island, Brevard Co., E. FL, USA
DQ374341 Won et al., 2009
54 North Skyway, St. Petersburg, Pinellas Co., W. FL, USA
DQ374339 Won et al., 2009
55 Satellite Beach, Brevard Co., E. FL, USA
DQ374340 Won et al., 2009
56 Cove east of Spanish Pt., Bermuda KP222803 Schneider et al., 2015
70
Centroceras micracanthum
57 Bridge to Key Biscayne, Miami-Dade Co., E. FL, USA
DQ374335 Won et al., 2009
58 Galeta (STRI), Caribbean Panama DQ374337 Won et al., 2009
59 Galeta (STRI), Caribbean Panama DQ374336 Won et al., 2009
60 Smathers Beach, Key West, FL, USA
DQ374338 Won et al., 2009
61 Cove east of Spanish Pt., Bermuda KP222804 Schneider et al., 2015
Centroceras rodmanii
62 Cocholgue, Bahia Concepcion, Prov. Chile
DQ374333 Won et al., 2009
63 Desembocadura Bio Bio, Concepcíon, Chile
DQ374334 Won et al., 2009
Centroceras tetrachotomum
64 Lambert Bay, Western cape, South Africa
DQ374323 Won et al., 2009
Centroceras hommersandii
65 Trafalgar, Kwazulu Natal, South Africa
DQ374322 Won et al., 2009
Centroceras natalensis
66 Leisure Bay. South Africa DQ374343 Won et al., 2009
67 Centroceras minutum
Won et al., 2009
Centroceras arcii
68 Williams Bay, Bermudas KP222802
69 Horn I., Queensland, Australia DQ374321 Won et al., 2009
Centroceras arcii
70 Bahía Horseshoe, Bermudas KP222800 Schneider et al., 2015
71 Bahía Salt Pond, Islas Virgenes KP222801 Schneider et al., 2015
Centroceras sp.
72 Reunion Rocks, KwaZulu-Natal, South Africa
DQ374320 Won et al., 2009
1
Anexo II.- Valores de divergencia nucleotídica del gen rbcL entre las especies de Centroceras. C. g. C. gasparrinii; C. c, C. clavulatum; C. m, C. micracanthum; C. h, C. hyalacanthum; C. a, C. arcii; C. t, C. tetrachotomum. Los ejemplares obtenidos en este trabajo se encuentran subrayados.
C. g C. g C. c C. c C. m
C. m
C. h C. h C. a C. a C. t C. g C. g C. g C. g C. g C. g C. g C. g C. m C. m C. m C. t C. h
C. g
0.004
0.064
0.062
0.064
0.065
0.075
0.073
0.064
0.064
0.065
0.005
0.004
0.004
0.005
0.004
0.004
0.003
0.003
0.064
0.064
0.064
0.064
0.064
C. g
0.062
0.059
0.062
0.063
0.072
0.071
0.062
0.062
0.062
0.003
0.002
0.002
0.003
0.002
0.002
0.003
0.003
0.062
0.062
0.062
0.062
0.062
C. c
0.002
0.054
0.053
0.069
0.068
0.056
0.056
0.053
0.064
0.063
0.063
0.064
0.063
0.063
0.063
0.063
0.056
0.056
0.056
0.056
0.056
C. c
0.053
0.052
0.068
0.067
0.055
0.055
0.052
0.062
0.060
0.060
0.062
0.060
0.060
0.060
0.060
0.055
0.055
0.055
0.055
0.055
C. m
0.001
0.064
0.063
0.009
0.009
0.070
0.063
0.062
0.062
0.063
0.062
0.062
0.063
0.063
0.009
0.009
0.009
0.009
0.009
C. m
0.065
0.064
0.010
0.010
0.071
0.064
0.063
0.063
0.064
0.063
0.063
0.064
0.064
0.010
0.010
0.010
0.010
0.010
C. h
0.001
0.062
0.062
0.078
0.073
0.072
0.072
0.073
0.072
0.072
0.073
0.073
0.059
0.059
0.059
0.059
0.059
C. h
0.060
0.060
0.077
0.072
0.071
0.071
0.072
0.071
0.071
0.072
0.072
0.058
0.058
0.058
0.058
0.058
C. a
0.000
0.069
0.063
0.062
0.062
0.063
0.062
0.062
0.063
0.063
0.002
0.002
0.002
0.002
0.002
C. a
0.069
0.063
0.062
0.062
0.063
0.062
0.062
0.063
0.063
0.002
0.002
0.002
0.002
0.002
C. t
0.065
0.064
0.064
0.065
0.064
0.064
0.064
0.064
0.069
0.069
0.069
0.069
0.069
C. g
0.001
0.001
0.000
0.001
0.001
0.004
0.004
0.063
0.063
0.063
0.063
0.063
C. g
0.000
0.001
0.000
0.000
0.003
0.003
0.062
0.062
0.062
0.062
0.062
C. g
0.001
0.000
0.000
0.003
0.003
0.062
0.062
0.062
0.062
0.062
C. g
0.001
0.001
0.004
0.004
0.063
0.063
0.063
0.063
0.063
C. g
0.000
0.003
0.003
0.062
0.062
0.062
0.062
0.062
C. g
0.00 0.00 0.06 0.06 0.06 0.06 0.062
C. g
0.00 0.06 0.06 0.06 0.06 0.063
C. g
0.06 0.06 0.06 0.06 0.063
C. m
0.00 0.00 0.00 0.002
C. m
0.00 0.00 0.002
C. m
0.00 0.002
C. t
0.002
C. h
2
Anexo III.- Caracteres cualitativos de los ejemplares recolectados en el Golfo de México y mar Caribe.
No. Localidad Morfotipo Hábito Tipo de ramificación
Forcipación Forma de célula glandular
Fase sexual Disposición Forma espina
Forma de célula acropetal
Forma de célula cortical
Arreglo de célula cortical
Ramas auxiliares
Talo Forma de rizoides
Q01 Punta Piedra
C. gasparrinii Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta <45°
Ovoide Poligonal Longitudinal alterna
Abundantes Recto Multicelular digitado
Q04 Akumal C. gasparrinii Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta 45°
Ovoide Poligonal Longitudinal alterna
Abundantes Recto Multicelular digitado
V07 Lechuguillas C. gasparrinii Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta <45°
Ovoide Poligonal Longitudinal alterna
Regulares Recto Multicelular digitado
V10 Tuxpan C. gasparrinii Postrado y erguido
Dicotómica y tricotómica
Ligeramente Ovoide Tetrasporofito Radial Recta <45°
Ovoide Poligonal Longitudinal alterna
Regulares Recto Multicelular digitado
T12 Sanchez Magallanes
C. gasparrinii Postrado y erguido
Dicotómica y tricotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta 45°
Ovoide Poligonal Longitudinal alterna
Abundantes Recto Multicelular digitado
Y19 San Crisanto
C. gasparrinii Postrado y erguido
Dicotómica y tricotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta <45°
Ovoide Poligonal Longitudinal alterna
Abundantes Recto Multicelular digitado
V22 Playa El Pulpo
C. gasparrinii Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta <45°
Ovoide Poligonal Longitudinal alterna
Abundantes Recto Multicelular digitado
T23 Sanchez Magallanes
C. gasparrinii Postrado y erguido
Dicotómica y tricotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta <45°
Ovoide Poligonal Longitudinal alterna
Abundantes Recto Multicelular digitado
Y26 San Crisanto
C. gasparrinii Postrado y erguido
Dicotómica y tricotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta <45°
Ovoide Poligonal Longitudinal alterna
Abundantes Recto Multicelular digitado
Y27 Sisal C. gasparrinii Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Casi recta Ovoide Vegetativo - Recta <45°
Ovoide Poligonal Longitudinal alterna
Abundantes Recto Multicelular digitado
C33 Puerto Real C. gasparrinii Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Casi recta Ovoide Vegetativo - Recta 45°
Ovoide Poligonal Longitudinal alterna
Abundantes Recto Multicelular digitado
Q36 Akumal C. gasparrinii Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Ligeramente Ovoide Tetrasporofito Radial Recta 45°
Ovoide Poligonal Longitudinal alterna
Abundantes Recto Multicelular digitado
V41 Playa El Pulpo
C. gasparrinii Postrado y erguido
Dicotómica y tricotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - - Ovoide Poligonal Longitudinal alterna
Regulares Recto Multicelular digitado
V42 El Canal de Alvarado
C. gasparrinii Postrado y erguido
Dicotómica y tricotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta 45°
Ovoide Poligonal Longitudinal alterna
Escasas Recto Multicelular digitado
C50 La Ensenada
C. gasparrinii Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta 45°
Ovoide Poligonal Longitudinal alterna
Abundantes Recto Multicelular digitado
Y51 San Crisanto
C. gasparrinii Postrado y erguido
Dicotómica y tricotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta 45°
Ovoide Poligonal Longitudinal alterna
Abundantes Recto Multicelular digitado
C52 La Ensenada
C. gasparrinii Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta <45°
Ovoide Poligonal Longitudinal alterna
Abundantes Recto Multicelular digitado
V53 Playa El Pulpo
C. gasparrinii Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta <45°
Ovoide Poligonal Longitudinal alterna
Abundantes Recto Multicelular digitado
V54 Lechuguillas C. gasparrinii Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta 45°
Ovoide Poligonal Longitudinal alterna
Abundantes Recto Multicelular digitado
V06 Playa El Pulpo
Centroceras sp 1 Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta 45°
Ovoide papilada
Poligonal Longitudinal alterna
Abundantes Recto Multicelular digitado
V08 Playa Hermosa
Centroceras sp 1 Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Ligeramente Ovoide Tetrasporofito Radial Recta 45°
Ovoide papilada
Poligonal Longitudinal alterna
Abundantes Recto Multicelular digitado
V11 Penacho del Indio
Centroceras sp 1 Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta 45°
Ovoide papilada
Poligonal Longitudinal alterna
Regulares Recto Multicelular digitado
T13 Playa Paraíso
Centroceras sp 1 Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta 45°
Ovoide papilada
Poligonal Longitudinal alterna
Regulares Recto Multicelular digitado
3
C14 La Ensenada
Centroceras sp 1 Postrado y erguido
Dicotómica y tricotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta 45°
Ovoide papilada
Poligonal Longitudinal alterna
Abundantes Recto Multicelular digitado
C15 Puerto Real Centroceras sp 1 Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta <30°
Ovoide papilada
Poligonal Longitudinal alterna
Abundantes Recto Multicelular digitado
T16 Playa Paraíso
Centroceras sp 1 Postrado y erguido
Dicotómica y tricotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta <45°
Ovoide papilada
Poligonal Longitudinal alterna
Escasas Recto Multicelular digitado
V21 Playa El Pulpo
Centroceras sp 1 Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta <45°
Ovoide papilada
Poligonal Longitudinal alterna
Abundantes Recto Multicelular digitado
T24 Playa Paraíso
Centroceras sp 1 Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta 45°
Ovoide papilada
Poligonal Longitudinal alterna
Escasas Recto Multicelular digitado
Q25 Akumal Centroceras sp 1 Postrado y erguido
Dicotómica y tricotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta 45°
Ovoide papilada
Poligonal Longitudinal alterna
Escasas Recto Multicelular digitado
C35 Puerto Real Centroceras sp 1 Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta <45°
Ovoide papilada
Poligonal Longitudinal alterna
Abundantes Recto Multicelular digitado
V37 Playa Hermosa
Centroceras sp 1 Postrado y erguido
Dicotómica y tricotómica
Ligeramente Ovoide Tetrasporofito Radial Recta >45°
Ovoide papilada
Poligonal Longitudinal alterna
Regulares Recto Multicelular digitado
Q40 Akumal Centroceras sp 1 Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica o tetracotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta 45°
Ovoide papilada
Poligonal Longitudinal alterna
Escasas Recto Multicelular digitado
V43 Villa Rica Centroceras sp 1 Postrado y erguido
Dicotómica y tricotómica
Casi recta Ovoide Vegetativo - Recta 45°
Ovoide papilada
Poligonal Longitudinal alterna
Regulares Recto Multicelular digitado
V44 Monte Pio Centroceras sp 1 Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Ligeramente Ovoide Tetrasporofito Radial Recta 45°
Ovoide papilada
Poligonal Longitudinal alterna
Regulares Recto Multicelular digitado
V45 Playa Hermosa
Centroceras sp 1 Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Ligeramente Ovoide Carposporofito - Recta 45°
Ovoide papilada
Poligonal Longitudinal alterna
Regulares Recto Multicelular digitado
V46 El Canal de Alvarado
Centroceras sp 1 Postrado y erguido
Dicotómica y tetracotómica
Casi recta Ovoide Vegetativo - Recta 45°
Ovoide papilada
Poligonal Longitudinal alterna
Escasas Recto Multicelular digitado
V47 Villa Rica Centroceras sp 1 Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Ligeramente Ovoide Tetrasporofito Radial Recta 45°
Ovoide papilada
Poligonal Longitudinal alterna
Escasas Recto Multicelular digitado
V48 Villa Rica Centroceras sp 1 Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta 45°
Ovoide papilada
Poligonal Longitudinal alterna
Regulares Recto Multicelular digitado
V55 El Canal de Alvarado
Centroceras sp 1 Postrado y erguido
Dicotómica y tricotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta 45°
Ovoide papilada
Poligonal Longitudinal alterna
Abundantes Recto Multicelular digitado
T56 Sanchez Magallanes
Centroceras sp 1 Postrado y erguido
Dicotómica y tricotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta <45°
Ovoide papilada
Poligonal Longitudinal alterna
Regulares Recto Multicelular digitado
V57 El Canal de Alvarado
Centroceras sp 1 Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Ligeramente Ovoide Vegetativo - Recta 45°
Ovoide papilada
Poligonal Longitudinal alterna
Regulares Recto Multicelular digitado
V61 Playa Los Muñecos
Centroceras sp 1 Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Ligeramente Ovoide Tetrasporofito Radial Recta 45°
Ovoide papilada
Poligonal Longitudinal alterna
Escasas Recto Multicelular digitado
Q05 Akumal C. hyalacanthum Postrado y erguido
Dicotómica y tricotómica
Casi recta Ovoide Carposporas - Recta 45°
Elongada Rectangular Longitudinal paralela
Escasas Recto Multicelular digitado
Y18 Chichxulub C. hyalacanthum Postrado y erguido
Dicotómica y tricotómica
Casi recta Ovoide Vegetativo - Recta 45°
Elongada Rectangular Longitudinal paralela
Escasas Recto Multicelular digitado
Q29 Akumal C. hyalacanthum Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Casi recta Ovoide Vegetativo - Recta 45°
Elongada Rectangular Longitudinal paralela
Ausentes Recto Multicelular digitado
Q59 Akumal C. hyalacanthum Postrado y erguido
Dicotómico y tetracotómico
Casi recta Ovoide Espermacios - Recta >45°
Elongada Rectangular Longitudinal paralela
Escasas Recto Multicelular digitado
Q60 Hualapich C. hyalacanthum Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
- Ovoide Vegetativo - Recta >45°
Elongada Rectangular Longitudinal paralela
Escasas Recto Multicelular digitado
Q62 Akumal C. hyalacanthum Postrado y erguido
Dicotómica y tetracotómica
Casi recta Ovoide Tetrasporofito Radial Recta >45°
Elongada Rectangular Longitudinal paralela
Escasas Recto Multicelular digitado
Q66 Punta Pelícanos
C. hyalacanthum Postrado y erguido
Dicotómica y tetracotómica
Casi recta Ovoide Cistocarpo - Recta >45°
Elongada Rectangular Longitudinal paralela
Escasas Recto Multicelular digitado
Q02 Punta Pelícanos
C. micracanthum Postrado y erguido
Tricotómica y tetracotómica
Casi recta Ovoide Tetrasporofito Radial Recta >45°
Elongada Rectangular Longitudinal paralela
Regulares Arqueado Multicelular digitado
4
C20 Villamar C. micracanthum Postrado y erguido
Dicotómica Pronunciada Ovoide Vegetativo - Recta 45°
Elongada Rectangular Longitudinal paralela
Ausentes Arqueado Multicelular digitado
Q28 Akumal C. micracanthum Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Pronunciada Ovoide Tetrasporofito Radial Recta >45°
Elongada Rectangular Longitudinal paralela
Escasas Arqueado Multicelular digitado
Q30 Akumal C. micracanthum Postrado y erguido
Dicotómica, tricotómica y tetracotómica
Pronunciada Ovoide Tetrasporofito Radial Recta >45°
Elongada Rectangular Longitudinal paralela
Escasas Arqueado Multicelular digitado
Q31 Hualapich C. micracanthum Postrado y erguido
Dicotómica y tetracotómica
Pronunciada Ovoide Vegetativo - Recta >45°
Elongada Rectangular Longitudinal paralela
Regulares Arqueado Multicelular digitado
Q32 Punta Sacrificios
C. micracanthum Postrado y erguido
Dicotómica y tetracotómica
Pronunciada Ovoide Vegetativo - Recta >45°
Elongada Rectangular Longitudinal paralela
Ausentes Arqueado Multicelular digitado
V49 Villa Rica C. micracanthum Postrado y erguido
Dicotómica y tetracotómica
Pronunciada Ovoide Vegetativo - Recta >45°
Elongada Rectangular Longitudinal paralela
Regulares Arqueado Multicelular digitado
Q58 Punta Sacrificios
C. micracanthum Postrado y erguido
Dicotómica y tetracotómica
Casi recta Ovoide Cistocarpos - Recta >45°
Elongada Rectangular Longitudinal paralela
Regulares Arqueado Multicelular digitado
Q63 Punta Pelícanos
C. micracanthum Postrado y erguido
Dicotómica y tetracotómica
Pronunciada Ovoide Vegetativo - Recta >45°
Elongada Rectangular Longitudinal paralela
Escasas Arqueado Multicelular digitado
Q03 Akumal C. tetrachotomum Postrado y erguido
Tetracotómica Casi recta Ovoide Espermacios - Recta >45°
Elongada Rectangular Longitudinal paralela
Ausentes Recto Multicelular digitado
Q09 Akumal C. tetrachotomum Postrado y erguido
Tetracotómica Casi recta Ovoide Tetrasporofito Radial Recta >45°
Elongada Rectangular Longitudinal paralela
Regulares Recto Multicelular digitado
5
Anexo IV.- Cuadro de caracteres cuantitativos de los ejemplares recolectados en el Golfo de México y mar Caribe.
No. Localidad Morfotipo Altura (mm) Diámetro del eje (μm)
Longitud segmentos (μm)
Diámetro tetraspora (μm)
Intervalo de ramificación (μm)
No. células pericentrales
Cortical inicial
No. células de la espina
Longitud espina
Diámetro espina
Longitud célula cortical
Ancho célula cortical
Q01 Punta Piedra C. gasparrinii 47.16666667 206.1428571 646 - 11.05555556 17.85714286 1 o 2 2 64.03333333 23.76666667 18.08333333 10.26666667
Q04 Akumal C. gasparrinii 40 151.2333333 421.25 - 10.545454 16.125 1 o 2 2 62.16666666 22.46666666 16.8333333 11.833333
V07 Lechuguillas C. gasparrinii 18.77777778 175.6 353.75
9.25 16.11111111 1 o 2 2 53.4 19.65 16.21666667 9.016666667
V10 Tuxpan C. gasparrinii 25.33333333 173.2 459.2 34.55555556 11.125 14.875 1 o 2 2 59.025 23.875 19.92222222 12.15
T12 Sanchez Magallanes
C. gasparrinii 30.625 144.3333333 428.75
12.5625 14.1 1 o 2 2 54.33333333 20.6 14.35 10.26666667
Y19 San Crisanto C. gasparrinii 28.4 146.85 513.75
11.73333333 12.33333333 1 o 2 2 50.58 20.98 21.56666667 9.333333333
V22 Playa El Pulpo
C. gasparrinii 41.44444444 189.0166667 775.4166667
12 14.88888889 1 o 2 2 72.48333333 21.85 14.65 12.15
T23 Sanchez Magallanes
C. gasparrinii 19.8 151.9 376.25
13.9047619 14.25 1 o 2 2 36.83333333 18.1 13.1 11.2
Y26 San Crisanto C. gasparrinii 26.09090909 147.7833333 522.5
12.30769231 12.08333333 1 o 2 2 50.26666667 20.28333333 19.65 13.4
Y27 Sisal C. gasparrinii - 139.05 417.5
13.14285714 12.9 1 o 2 2 43.73333333 19.01666667 14.03333333 11.85
C33 Puerto Real C. gasparrinii 32.9 156.4833333 347.6666667
13.72727273 15 1 o 2 2 44.35 20.26666667 14.3375 11.83333333
Q36 Akumal C. gasparrinii 20.55555556 149 369 35.6 11.3 16.28571429 1 o 2 2 54.65 19.66666667 14.28571429 11.48571429
V41 Playa El Pulpo
C. gasparrinii 39.25 145.9166667 528.75
11.88888889 14.55555556 1 o 2 2
17.45 11.21666667
V42 El Canal de Alvarado
C. gasparrinii 28.4 174.6 328.6
10.26666667 17.93333333 1 o 2 2 57.16666667 22.2 15.925 12.15
C50 La Ensenada C. gasparrinii 34 175.5833333 418.75
13.5625 16.6 1 o 2 2 44.94 17.2 15.58333333 10.58333333
Y51 San Crisanto C. gasparrinii - 124.65 328.75
10.57142857 13.7 1 o 2 2 64.35 22.16666667 14.63333333 12.78333333
C52 La Ensenada C. gasparrinii 33.33333333 156.72 403.5
13.4 15 1 o 2 2 59.98333333 20.98 17.2 13.46
V53 Playa El Pulpo
C. gasparrinii 61.44444444 147.5 427.5
11.13333333 14.9 1 o 2 2 61.25 22.5 21.25 13.75
V54 Lechuguillas C. gasparrinii 39.33333333 164.6833333 470
12.36842105 17 1 o 2 2 55 19.375 20.625 11.875
V06 Playa El Pulpo
Centroceras sp 1 25.88888889 211.7333333 661.25
10.71428571 15.125 1 o 2 2 66.85 23.7 17.15 10.25
V08 Playa Hermosa
Centroceras sp 1 20.75 158.45 354 36.7625 10.88888889 15.61538462 1 o 2 2 74.98333333 22.15 18.71666667 14.65
V11 Penacho del Indio
Centroceras sp 1 32.7 144.9833333 392.5
11.05263158 16.1875 1 o 2 2 62.76666667 23.1 17.78333333 12.46666667
T13 Playa Paraíso
Centroceras sp 1 26.7 160.5833333 343.75
10.21052632 16.4 1 o 2 2 72 24.1 21.78 12.72
C14 La Ensenada Centroceras sp 1 36.90909091 159.7666667 492.5
12 15.27272727 1 o 2 2 57.16666667 21.21666667 21.2 9.966666667
C15 Puerto Real Centroceras sp 1 41.4 167.1 432.5
11.08695652 14.11111111 1 o 2 2 49.18333333 19.33333333 15.58333333 10.9
6
T16 Playa Paraíso
Centroceras sp 1 26.8 166.5333333 418.75
10.44444444 13.27272727 1 o 2 2 67.15 20.91666667 20.9 9.65
V21 Playa El Pulpo
Centroceras sp 1 20.6 198.1166667 565.25
10.71428571 16 1 o 2 2 60 22.5 15.28333333 11.83333333
T24 Playa Paraíso
Centroceras sp 1 23.88888889 169.9583333 372.5
10.62962963 16.4 1 o 2 2 69.03333333 22.88333333 20.58333333 13.1
Q25 Akumal Centroceras sp 1 39.4 166.8 543.2
12.1875 15.8 1 o 2 2 57.46666667 23.4 21.56666667 12.01428571
C35 Puerto Real Centroceras sp 1 43.3 165.9 433.75
11.1875 14.0625 1 o 2 2 46.35 19.96666667 16.2 12.46666667
V37 Playa Hermosa
Centroceras sp 1 - 233.4216667 770
17.1 1 o 2 2 58.4 22.76666667 19.03333333 10.88333333
Q40 Akumal Centroceras sp 1 - 174.9666667 356.25
10.92 16 1 o 2 2 56.23333333 21.83333333 17.45 10.88333333
V43 Villa Rica Centroceras sp 1 35.9 181.1 519
9.823529412 17.1 1 o 2 2 58.1 21.72 19.96666667 11.85
V44 Monte Pio Centroceras sp 1 28.7 199.9666667 530 33.20909091 11.21428571 15.71428571 1 o 2 2 70.91666667 23.73333333 15.9 12.41666667
V45 Playa Hermosa
Centroceras sp 1 24.3 184.35 403.75
9.642857143 15.5 1 o 2 2 64.35 19.65 20 12.15
V46 El Canal de Alvarado
Centroceras sp 1 17.75 208.7 417.5
12.0952381 16.25 1 o 2 2 70.9 23.7 14.66666667 11.2
V47 Villa Rica Centroceras sp 1 23.875 185 478.4
9.391304348 14.76470588 1 o 2 2 71.55 22.78333333 18.71666667 12.15
V48 Villa Rica Centroceras sp 1 30.77777778 160.2833333 325
8.6875 14.4375 1 o 2 2 74.025 22.925 14.98333333 10.58333333
V55 El Canal de Alvarado
Centroceras sp 1 21.625 237.5 365
11.6875 16.5 1 o 2 2 58.125 16.25 16.25 10
T56 Sanchez Magallanes
Centroceras sp 1 12.85714286 125 262.5
13.33333333 14 1 o 2 2 53.75 15.6 16.875 12.5
V57 El Canal de Alvarado
Centroceras sp 1 19.9 162.5 350
10.64705882 15.63636364 1 o 2 2 63.75 22.5 17.5 13.125
V61 Playa Los Muñecos
Centroceras sp 1 29 156.4 391.6 38.62222222 10.16666667 16.07692308 1 o 2 2 71.25 21.25 25.91428571 11.25
Q05 Akumal C. hyalacanthum 23.25 199.9666667 420
8.470588235 15.3 1 o 2 2 86.21666667 33.71666667 52.06666667 13.41666667
Y18 Chichxulub C. hyalacanthum 31.8 160.4 352.6
11.57894737 14.07142857 1 o 2 2 86.21666667 29.03333333 51.95555556 13.1
Q29 Akumal C. hyalacanthum - 180.9166667 541.25
12.53333333 14.2 1 o 2 2 93.71666667 28.71666667 58.98333333 12.15
Q59 Akumal C. hyalacanthum 12.625 152.5 272.5
16.06666667 14.42857143 1 o 2 2 54.99666667 23.75 22.5 10.625
Q60 Hualapich C. hyalacanthum
169 946.6
11.4 14.66666667 1 o 2 2 115 100.64 61.56333333 12.5
Q62 Akumal C. hyalacanthum 25.11111111 182 308 38.82222222 8.25 16.2 1 o 2 2 95 36.25166667 39.52333333 17.14166667
Q66 Punta Pelícanos
C. hyalacanthum 17.85714286 189.9166667 356.25
7.296296296 15.9 1 o 2 2 89.37666667 26.25 24.5 13.43833333
Q02 Punta Pelícanos
C. micracanthum 48.5 135.2 540
11.52631579 12 1 o 2 2 100.2833333 32.76666667 51.65625 13.1
C20 Villamar C. micracanthum - 191.85 543.75
11.5 13.8 1 o 2 2 69.96666667 26.51666667 64.01666667 13.4
Q28 Akumal C. micracanthum 60.09090909 154.6 597 42.85 10.69230769 13.71428571 1 o 2 2 99.9 34.33333333 80.78571429 15.6
Q30 Akumal C. micracanthum 70.33333333 152 514.6 44.88571429 9.619047619 13 1 o 2 2 111.85 39.65 61.18333333 11.51666667
Q31 Hualapich C. micracanthum 77.6 215.8 721.6
11 14.9 1 o 2 2 119.65 38.1 68.4375 14.66666667
7
Q32 Punta Sacrificios
C. micracanthum 27.3 229 718.6
12.16666667 16.36363636 1 o 2 2 98.08333333 36.53333333 72.1625 16.84285714
V49 Villa Rica C. micracanthum 36.6 167.7833333 778.75
11.66666667 11.875 1 o 2 2 70.26666667 25.9 57.78333333 14.03333333
Q58 Punta Sacrificios
C. micracanthum 61.6 232.2 831
9 13.88888889 1 o 2 2 113.75 48.125 78.15 14.66666667
Q63 Punta Pelícanos
C. micracanthum 53 137.5 775
13.47058824 15.36363636 1 o 2 2 106.875 38.125 95 12.5
Q03 Akumal C. tetrachotomum 24.85714286 262.6 588.2
8.235294118 16 1 o 2 2 107.1666667 30.63333333 60.75 13.41666667
Q09 Akumal C. tetrachotomum 20.7 196.2 595.6 38.87 10.3125 16.16666667 1 o 2 2 107.45 33.7 59 13.73333333
1
Anexo V
Árbol consenso del género Centroceras a partir un Bootstrap de 500 réplicas
basado en secuencias del gen rbcL inferido a partir de un análisis de máxima
parsimonia.