Caldasia 23(1): 301-322

INTERACCIÓN PLANTA-COLIBRÍ EN AMACAYACU(AMAZONAS, COLOMBIA): UNA PERSPECTIVA

PALINOLÓGICAMARISOL AMAY A-MÁRQlIEZ

Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia, Apartado 7495, Bogo-tá, D. e, Colombia. maamayam@ciencias.unal.edu.co

F. GARY STILES

Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia, Apartado 7495, Bogo-tá, D. C., Colombia.fstiles@ciencias.unal.edu.co

J. ORLANDO RANGEL-CII

Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia, Apartado 7495, Bogo-tá, D. e, Colombia. jerangel@ciencias.unal.edu.co

RESUMEN

Se cuantificaron 232 cargas de polen tomadas de 11especies de colibríes en el Par-que Nacional Natural Amacayacu, Amazonas, Colombia. Las especies más generalistastransportaron cargas de polen con mayor cantidad de granos. Las característicaspalinológicas predominantes en los granos de polen sugieren una relación entre es-tructura reticulada y la polinización por colibríes. Se propone un Índice de Valor deImportancia de los Recursos (IVIR) orientado a estimar la importancia de cada una delas plantas ornitófilas para la comunidad de colibríes. Las plantas más importantespara los colibríes fueron: una especie de Heliconia, una especie de Passiflora, Besleriaaggregata, una especie de Costus, Combretum llewelynii y Erythrina fusca. Conbase en un análisis de correspondencia binaria se describen tres asociaciones planta-colibrí a nivel de comunidad, en las cuales la morfología del pico de los colibríesemerge como el aspecto explicativo de las asociaciones. Se analizan las ventajas ydesventajas de las metodologías usadas por la palinología y por la observación direc-ta en el campo.

Palabras clave. Amazonas, cargas de polen, escultura del grano de polen, colibríes,Índice de Valor de Importancia del Recurso, IVIR.

ABSTRACT

From a palinological perspective was studied the plant-hummingbird relationship atcommunity level, in the National Natural Park Amacayacu in the Colombian Amazonia.Our goal was to evaluate the utility ofthe palinological tool, to provided insight ofthe hummingbird-plant relationship organization, at community leve!. We get evidenceabout which plants were really using the hummingbirds as pollen vectors. A ResourceImportance Value Index (RIVI) is proposed here to evaluate the importance of eachfloral resource to the hummingbird community. A binary correspondence analysisperrnitted us to proposed three groups ofplant-hummingbird associations, accordingwith the frequency of pollen registered on each hummingbird species. The

Relación colibrí-flor en una comunidad amazónica

hummingbirds culmen morphology emerged as the explicative factor ofthe associations.The possible role ofthe reticulate pollen sculpture in the syndrome of ornithophily isdiscussed, as the restrictions and goodness of both methods: palynological andobservational .

Key words. Amazon, hummingbirds, pollen loads, pollen sculpture, Resources.

INTRODUCCIÓN

La relación planta-colibrí ha sido estudiada endiferentes regiones del continente americanoy de las islas del Caribe, en diversos hábitats ycon enfoques que han abordado desde aspec-tos descriptivos como el planteamiento del tra-dicional síndrome de ornitofilia (Faegri & Vander Pilj 1979, Snow & Snow 1980, Snow 1981,Feinsinger 1990), hasta aspectos ecológicos yevolutivos que abordan la complejidad de lainteracción planta-colibrí (Wolf et al. 1976,Feinsinger & Colwell 1978, Stiles 1981, 1985,Linhart et al. 1987, Feinsinger et al. 1982, 1987).Los estudios evolutivos se han enfocado enlos procesos de coadaptación y coevoluciónentre colibríes y plantas, y hacia la reconstruc-ción evolutiva de lapolinización por Trochilinaey Phaethorninae en linajes específicos de plan-tas ornitófilas (Feinsinger 1983, Stiles 1978a,1978b, 1981, 1985, McDade 1992, Stein 1992,Corton 1998 a).La mayoría de estos estudios han sido conce-bidos desde la perspectiva zoológica y ha sidomenos frecuente la perspectiva botánica. Aun-que las cargas de polen en colibríes han sidoestudiadas con diversos propósitos (Linhart1973, Feinsinger et al. 1982, 1987, Feinsinger& Busby 1987, Linhart et al. 1987), no se co-nocen trabajos que hayan abordado el estu-dio de la interacción planta-colibrí a nivel dela comunidad animal desde una perspectivaestrictamente pal inológica.

La interacción colibrí-planta es un mutualismoque implica adaptaciones o coadaptacionesorientadas desde el punto de vista de la plan-ta a tener el vector de polen óptimo, y desdeel punto de vista del ave a tener una fuente de

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néctar óptima (Stiles 2000). Las florespolinizadas por colibríes presentan diversostipos y mecanismos florales, con predominiode ciertas características de forma y color delas flores, orientación en el vástago, calidad ycantidad del néctar, y fenología. Estos carac-teres permiten, casi siempre identificar fácil-mente a las flores polinizadas por colibríes. Elconjunto de características corresponde a unsíndrome de polinización para Troquílidos enun sentido amplio, e indican la existencia deuna fuerte presión de selección por parte delos colibríes sobre las características mencio-nadas, sin que por esto haya restricción a untipo específico de flor para ser visitadas porestas aves. Se reconoce entonces el oportu-nismo en el comportamiento de forrajeo delos colibríes, que se refleja en visitas a flores"no-ornitófilas", o en visitas donde no haytransferencia de polen, o donde la transferen-cia es inadecuada. A pesar de esta ampliagama de posibilidades, es factible esperar quemediante un análisis sistemático de las car-gas de polen transportadas por los colibríes,se obtenga información ecológica importantede la relación planta-colibrí, que refleje aspec-tos de la organización estructural de las co-munidades de Troquílidos.

En el contexto de los síndromes de poliniza-ción se ha insinuado la probable relación en-tre el tipo de estructura de la exina y elpolinizador, y aunque no se tiene aún infor-mación suficiente para generalizar e incluir estecarácter como parte de los síndromes, se hanencontrado patrones de escultura polínica quedifieren del azar y que se correlacionan condiversos síndromes, así: Grayum (1986) aso-ció exina con estructura psilada y espinosa

(espinada) y polinización por escarabajos;Roubik (1989) relacionó el polen recogido porabejas con estructuras psi ladas, espinosas yreticuladas; del mismo modo exinas gruesashan sido asociadas a la polinización por in-sectos (Faegri et al. 1992, Martin & Gadek1988) y el síndrome «arnbófilo» (del inglés"arnbophilous", que consiste en plantas conun sistema generalizado para la polinizaciónentomófila, pero que de manera facultativapueden ser polinizadas por el viento) se harelacionado con una estructura (escultura enalgunos casos) indistinta, psilada, ligeramen-te escabrada-verrugada y estriada (Williams& Adam 1999). Este último estudio es tal vezel más completo y el único que explícitamenteha sometido a prueba la relación entre estruc-tura de la exina y polinizador. Por lo anteriorse ha considerado pertinente evaluar esta ca-racterística en los granos de polentranportados por los colibríes.

En el presente trabajo se propusó identificarlas plantas cuyo polen estaba siendo trans-portado por los colibríes, evaluar las caracte-rísticas del grano de polen en relación con elsíndrome de ornitofilia, y explorar los alcan-ces del método palinológico en el reconoci-m iento de patrones de organización de lainteracción colibrí-planta, a nivel de comuni-dad en el Parque Nacional NaturalAmacayacu, Mata-matá, Amazonas. Este úl-timo aspecto toma como punto de partida losestudios de Cotton (1998 a, by e) sobre lamisma comunidad de colibríes estudiada aquí.

Área de estudio. Las cargas de polen de loscolibríes se tomaron en inmediaciones de laCabaña Mata-mata, en un área aprox imada de4 km2, en el Parque Nacional NaturalArnacayacu, ubicado en el extremo sur de laAmazonia colombiana, 3° 50' S, 70° 12' O (Fig.1). La temperatura media anual es de 25.9 "C;el régimen de lluvias es unimodal con un pe-ríodo lluvioso de diciembre a mayo, y una épo-ca de menor precipitación de junio a noviem-

Amaya-M. M.o F. G. Stilcs & 1.0. Rangel-Ch.

breo La vegetación del parque comprende bos-ques densos y heterogéneos. En el área deestudio se pueden diferenciar claramente trestipos de paisajes modelados básicamente porel comportamiento de las aguas: de ribera, devárzea (cercana y lejana al río) y de tierra firme(Fig.2).Ribera. El paisaje de ribera se encuentra enáreas que colindan con el río Amazonas y conla quebrada Mata-matá. La topografía del sue-lo es levemente ondulada, por lo cual en estepaisaje hay áreas no inundadas o rara vez inun-dadas, que corresponden a sitios más altosformados por los sedimentos que el río acumu-la constantemente. Se presenta una vegeta-ción alterada por intervención antropogénica,dominada por árboles esparcidos de especiesde Cecropia (Cecropiaceae) principalmente, ypor la presencia de árboles de Theobroma ca-cao, Anacardium occidentale y Sizigyummalaccense. Sobresalen las heliconias por suabundancia y lo llamativo de susinflorescencias.Várzea. Las várzeas e igapós son áreas de inun-dación que alcanzan a cubrir hasta 200 km deancho en ambos lados del bajo Amazonas ycorresponden geológicamente a sedimentosrecientes (Domínguez 1985). En la várzea, lavegetación tiene un dosel más bajo que en latierra firme y los árboles presentan raíces desostén (Fig. 2b Y2c); usualmente está inunda-da hasta dos metros de altura; en el piso delbosque la vegetación es escasa y de poca im-portancia para los colibríes (Cotton 1998b).Tierra firme. Se caracteriza por un bosquemaduro bien conservado, con pocos arbus-tos. La mayor parte de la vegetación delsotobosque está conformada por plántulasde diferentes especies y plantas del ordenZingiberales, Pariana (Poaceae) y de las fa-milias Araceae y Melastornataceae. La pre-sencia de helechos es típica de este paisaje.El número de individuos y especies de pal-mas aumenta considerablemente en compara-ción con los anteriores paisajes (Fig. 2d). Enninguna época del año esta área se inunda.

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Relación colibrí-flor en una comunidad amazónica

PARQUENACIONALNATURALAMN:,AYACU

J\\,i,l

,7',,,~,,

o 10 Km

3° 50'

REALIZÓ JUAN CARLOS PINZÓN

Figura 1. Mapa del Parque Nacional Natural Amacayacu (Amazonia colombiana).

304

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'-D r--. 00 0'. O e-t~ ~ ~ - - c-t c-t c-t rl

Amaya-M. M., F. G. Stiles & J.O. Rangcl-Ch.

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Relación colibrí-flor en una comunidad amazónica

MATERIALES Y MÉTODOSEstudio palinológico. En el campo se recono-cieron las plantas que fueron visitadas por loscolibríes y se procedió a realizar una colecciónbotánica de referencia, que incluyó preserva-ción de flores en alcohol al70 % , para la prepa-ración de la colección palinológica. Laacetólisis se hizo siguiendo la técnica deErdtman (1986), en el Laboratorio de Palinologíadel Instituto de Ciencias Naturales, Universi-dad Nacional de Colombia.

Las cargas de polen de los colibríes fuerontomadas por los investigadores de la UniónBritánica de Ornitología, específicamentePeter Cotton (Cotton 1998 a, by e). Se usaronredes de niebla para la captura y re captura depájaros, realizando muestreos durante tresdías a la semana (de las 5 a las II horas en laribera y de las 6 a las 11 en el bosque). Lasmuestras de polen de los colibríes se tomaronentre diciembre de 1988 y diciembre de 1989,utilizando trozos pequeños de gelatina colo-reada (Beattie 1971).

Análisis de la informaciónCorrespondencia binariaEl análisis se usó para reconocer asociacionesplantas-colibríes cuya interacción se fundamen-ta en la similitud. Se identificaron: (1) las espe-cies vegetales de uso común por la comunidadde colibríes y las de uso exclusivo o preferen-cial, por una o por un grupo de especies, y (2)las especies de colibríes más parecidas, desdeel punto de vista del uso de los recursos flora-les. Se hizo sólo para ocho especies de la co-munidad de colibríes, debido a que de las tresrestantes se tenían muy pocos datos. Se tomóen cuenta la información sobre frecuencia deregistro de los tipos polínicos en cada especiede colibrí. Se utilizó el programa SPAD (CISIA1994). Para el caso se define asociación comoel conjunto de especies de colibríes y plantascuya interacción se fundamenta en la similitud,esto es, los colibríes de cada asociación separecen en sus gustos alimentarios, y las plan-

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tas de cada asociación se parecen en susvectores de polen.

Índice de Valor de Importancia de los Recur-sos (IVIR)Se propone el Índice de Valor de Importanciade los Recursos (IVIR) para determinar la im-portancia de cada uno de los recursos flora-les usados por la comunidad de colibríes. Seexpresa como la sumatoria de las intensida-des de uso del recurso (PixFix), sobre el nú-mero total de especies de colibríes evaluadasen la comunidad (N).

nI(PixFix)x

IVIR= --------

N

Donde:Pix = Frecuencia de uso del recurso floral iporparte de la especie x de colibrí! Frecuenciatotal de recursos utilizados por la especie x decolibrí.Este valor Pix se calculó con base en lafrecuencia de registros del polen i en laespecie x de colibrí, sobre la frecuencia totalde registros de polen de todos los recursosflorales utilizados por la especie de colibrí x.Fix = # individuos especie x de colibrí quehicieron uso del recurso i /# total de indivi-duos de la especie x evaluados.N =Número total de especies de colibríes eva-luadas en la comunidad.

Intensidad de usoSe define como el producto de Pix (porcentajede uso del recurso i por parte de la especie decolibrí x) por Fix (porcentaje de individuos deuna especie que usan el recurso). La razón deamplitud (Pix), calculada para cada una de lasespecies que hacen uso del recurso, apunta aevaluar la preferencia alimentaria de loscolibríes de dicha especie y refleja, con ciertarestricción, el comportamiento de forrajeo (más

generalista o más especialista) de éstos. Elvalor máximo de preferencia alimentaria es 1.0,caso en el cual una especie de colibrí usa úni-camente el recurso floral i.

La tasa de fidelidad Fix calculada para cadauna de las especies que hacen uso del recur-so, aunque apunta a evaluar el nivel de espe-cialización de la interacción animal-planta, noes una medida directa debido a que otros fac-tores como la disponibilidad y abundancia delos recursos florales, están influyendo tam-bién sobre este aspecto. El valor máximo defidelidad es 1.0, caso en el cual todos los indi-viduos de una especie hacen uso del recurso.Por lo tanto el valor máximo de intensidad deuso del recurso (PixFix) por cada especie decolibrí es 1, Y para la sumatoria (numerador)es el número de especies involucradas en eluso del recurso. Esta es la razón por la cual elíndice se corrige, dividiéndolo por el númerode especies evaluadas de colibríes en la co-munidad (N). De este modo el IVIR también sepuede expresar en valores entre O y 1 (Véase elanexo 1).

Coeficiente de Correlación de SpearmanSe utilizó para evaluar las relaciones entre lasvariables cantidad total de granos de polentransportados por especie y tamaño de lascargas individuales de polen por especie enrelación con la diversidad alimentaria de loscolibríes, el tamaño de muestra y la longitudde los picos de los colibríes.

RESULTADOS

Plantas ornitófilasCon base en el análisis de las cargas de polenanalizadas de 11 especies de colibríes, se reco-nocieron 29 especies pertenecientes a 22 fami-lias y 26 géneros de plantas, un palinomorfono pudo ser identificado y siete sólo hasta elnivel de género, los restantes 20 fueron identi-ficados a nivel de especie (Tabla 1). La mayoríade las especies de plantas crecen en la ribera

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(65%), una cantidad menor en la tierra firme(30%) y muy pocas en la várzea (5%). Las coro-las de estas plantas presentaron colores: rojo(31 %), amarillo (25%), anaranjado (17%), lila(17%) y blanco (10%); usualmente contrastancon el color verde o morado del cáliz o lasbrácteas. Aunque se registraron diversas for-mas de crecimiento de las plantas visitadas porlos colibríes, tales como árboles (22%), beju-cos trepadores (22%), epífitas (7%) y arbustos(3%), predom inó la herbácea (46%).

Características del polenLos granos de polen presentaron tamaños des-de 15.5 micras hasta 200 micras, la categoríadominante de tamaño estuvo entre 26 y 50micras (51 %), seguida de la categoría entre 101micrasy200micras(20%),1-25micras(17%),51 - 100 micras (6 %) Ymayores de 200 micras(6 %). La exina con estructura reticulada (49.8%) predominó sobre la psilada (22.5), espinada,equinada (12.5 %), escabrada (6.5 %), estriada(5.5 %) Yfoveolada (3.2 %). Las característicaspredominantes de tamaño y estructura de laexina pueden ser una adaptación del polen paraser transportado por colibríes.

Cuantificación de las cargas de polenEn 232 muestras tomadas a 11 especies decolibríes se contaron 51 719 granos de polen.El número total de granos y el valor promediode granos por individuo variaron según lasespecies de colibríes (Tabla 2). El número totalde granos de polen transportados por especie,estuvo relacionado con: (1) el tamaño de mues-traer, =0.91, p=O.OOI, g.1.=9), es decir a mayornúmero de muestras evaluadas de una espe-cie, mayor cantidad de polen registrado paraésta. Esta variable no fue comparable entre es-pecies de colibríes debido a que el tamaño demuestra de las especies fue variable (Tabla 2),y (2) con la riqueza alimentaria de las especiesde colibríes (rs = 0.85, p = 0.005, g.1. = 9); seña-lando que las especies de col ibríes másgeneralistas, portaron cargas de polen con unamayor cantidad de granos.

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Relación colibrí-flor en una comunidad amazónica

Las cargas de polen transportadas por indivi-duo variaron a nivel interespecífico eintraespecifico, como lo muestran los valorespromedio de carga por individuo y elcoeficiciente de variación (Tabla 2). La dife-rencia en el tamaño de las cargas individualesde polen, no estuvo relacionada con el núme-ro de recursos florales explotados por la es-pecie (rs = 0.471, P= n.s, g.1. = 9). Tampoco seencontró relación entre el tamaño de las car-gas individuales de polen y el tamaño de mues-tra (rs = 0.20, P = n.s., g.1. = 9).

De acuerdo con la cantidad de granos quetransportan se identificaron dos grupos decolibríes. En el primer grupo, conformado por

las especies que transportan mayor cantidadde granos, se encuentran Thalurania furcata(341.9 granos/individuo), Phaethornissupereiliosus (339.6), Glaueis hirsuta (333.4)y Phaethornis boureieri (265.4). El segundogrupo transporta una menor cantidad de gra-nos y está conformado por Phaethornishispidus (99.4), Amaziliafimbriata (57.7),Phaethornis ruber (30), Chrysuronia oenone(20.3) y Threnetes /eueurus (6.5). Aunque enel primer grupo predominaron los colibríes depicos largos y curvos y en el segundo los depicos más corto y menos curvos, el tamañode la carga de polen no se relacionó con lalongitud de los picos de los colibríes «= 0.55P = n.s., g.1. = 9).

Tabla 1. Datos generales de las especies cuyo polen es transportado por los colibríes enMatamatá, Parque Nacional Natural Amacayacu.

FORMA PAISA.JECOLOR COROLA

ECPFAMILIA ESPECIECOROLAlBIÜCTEA (mm)

Acanthaceae .lusticiacotnata (L.) Lam. 11 R rojo 38 3Sanchecia decora Leonard 11 R rojo 70 1Sanchczia peruviana (Nees) Rusby 11 R amarillo / rojo 85

Bignoniaceae Memora sp.Bromcliaceae Aechtnca contracta (Mart, ex Schultcs) Baker E VnF amarillo-blanco I rosada 30 5

Sfrepfllca/yx longifolius (Rudge) Baker E R lila/rosadaClusiaceae Symphonía g!ohu!tf¿'ra L. A TF rojo 15 1Combrctaceae Combrennn llewelynii MacBridc T V anaranjado 45 6Convolvulaceac Ipontoea aquatica Forssk. T R lila 1Costaceae Costus sp. H RlTF anaranjado 35 9Cucurbitaceae Gurania spinulusa (Poepp.& Endl.) Congo T RlTF anaranjado-amarillo 55 3Cypcraceae Indeterminada 11 R blanco 4lIeliconiaceae Heliconia sp. H RITF rojo - amarillo 70 9Gcsneriaceae Bcsleria uggregafa (Mart.) Hanst H RITF anaranjado 35 9

Drymonia coriacea (Ocrst. ex l Ianst) Wichler T RlTF amarillo / rojo 52 4Lcgurninosae Indctenninada T R lilaFabaceae Frythrinafuscn Lour. A R anaranjado 45 8Loranthaccac l'sittacanthus cucullarts (Lamarck) Blurne E R rojo - amarillo 46 5Lythraceae Cuphea tnelvílla Lindley H R rojo 27 7Malvaceae llibiscusfurcellatus Desv. H R rojo IMimosaceae ¡nga sp. A RlTF blanco IMorfocspccie I IndetenninadaMusaceae MlIsasp. H R blanco /rojo-amarillo 50 4Myrtaceae ,\:v::ygiullImalacceme (L.) Merr. & Perry A R morado 55 3Passifloraceae l'assiflora sp. T V rosado 70 9Rubiaceae Genípa americana L. 11. R amarillo 40 5

Palicourea crocea (Sw.) Roem. & Schult. Ar R rojo 15 7Warszewiczia coccinea (Vahl.) Klotzch A R/TF rojo-amarillo 18 4

Zingiberaceae Rcneahnia sp, H TF rojo 65 5

ECP Número de Especies de colibríes con polen.

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Tabla 2. Cuantificación de las cargas de po-len en la comunidad de colibríes de Mata-matá(Amazonas).

ESPECIE T N.GT nT xTcvTRT LGlaucis hirsuta 35.671 107 333 1.4622 29.5Phaethomis superciliosus 6.114 18 340 1.26 14 38.9Phaethomis bourcieri 2.654 JO 265 2.10 14 29.2Amaziliafintbriata 2.483 43 58 130 17 20.5Ihaluraniafurcata 2393 7 342 1.25 13 20.6Phaethomis hispidus 20S7 21 99 1.03 1531.6Chrysuronia oenonc 142 7 20 1.21 6 17.6Threnctes leucurus 98 15 6,5 1.45 9 28.5Phaethornis ruber 77 2 30 0.60 5 21.9

Convenciones(N.G) Número de granos de polen transportados porespecie, (n) tamaño de muestra, (X) promedio degranos de polen, (CV) coeficiente de variación (Sd/x), (R) diversidad de recursos explotados y (L) longi-tud de los picos de los colibríes (Cotton 1998 e, p.641), para P. superciliosus se calculó un promedioentre machos y hembras,

Arnaya-M, M., F. G. Stilcs & .1.0. Rangel-Ch.

Interacción planta-colibríCon base en el análisis de correspondenciabinaria se ordenaron grupos de plantas y decolibríes, lo cual permitió visualizar las princi-pales asociaciones planta-colibrí. Se recono-cieron cinco grupos de plantas, de acuerdocon el uso que los colibríes hacen de éstas(Fig. 3). El grupo 1está constituido por nueveespecies: Costus sp. (Costaceae), Renealmiasp. (Zingiberaceae), Heliconia sp. (Heliconia-ceae), Cuphea melvilla (Lythraceae),Passiflora sp. (Passifloraceae), Besleriaaggregata (Gesneriaceae), Genipa america-na (Rubiaceae) y Erythrinafusca (Fabaceae)y una especie de Bromeliaceae. Estas plantasson usadas por todas o por la mayoría de lasespecies de colibríes y constituyen los recur-sos comunes y fundamentales para la comu-nidad de troquílidos. En su mayoría son hier-bas, con flores de corolas rojas, amarillas y/oanaranjadas que se encontraron principalmen-te en la ribera.

Figura 3. Grupos de plantas ornitófilassegún los vectores de polen.

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Relación colibrí-flor en una comunidad amazónica

Los grupos restantes de plantas 11, 111,V Yespecialmente IV se distribuyen lejos del ori-gen de los ejes, lo cual implica que presentanrelaciones más fuertes solamente con cierta(s)especie(s) de colibrí( es). El grupo 11está con-formado por: Syzygium malaccense(Myrtaceae), Warszewiczia coccinea(Rubiaceae) y Memora sp. (Bignoniaceae).Estas plantas usaron entre 2 y 5 especies decolibríes como vectores de polen. El grupo 111está constituido por una especie de la familiaCyperaceae, una especie de Marantaceae ypor .Justicia comata (Acanthaceae), las trescomunes con el paisaje ribereño.

El grupo IV está conformado por Drymoniacoriacea (Gesneriaceae), una especie deConvolvulaceae y la morfoespecie 1, mues-tran una relación fuerte con el colibríPhaethornis bourcieri , las dos especies iden-tificadas poseen flores con corolas tubularesy largas. Las plantas de este grupo fueronusadas por entre 3 y 5 especies de colibríes.

<> -LO,72

Thalurania furcata IIIo T 0,49

Amazilia fimbriata I

El grupo V está conformado por Guraniaspinulosa (Cucurbitaceae), Psittacanthuscucullaris (Loranthaceae), Combretumllewelynii (Combretaceae) y Palicoureacrocea (Rubiaceae). Excepto por P. crocea,arbusto que crece en bordes de quebradas,las otras plantas son trepadoras o epífitas quese encuentran en la ribera o en la tierra firme.Los colores dominantes de sus flores sonanaranjado y amarillo.

La similitud en el uso de los recursos floralespor parte de los colibríes se refleja en la cerca-nía entre dos puntos (Fig. 4). P. hisp idus, Tleucurus, y C. oenone, se distribuyen cerca alorigen de los ejes y señalan su relación conrecursos florales comunes a toda la comuni-dad, sin mostrar fuertes relaciones con recur-sos "exclusivos". Por el contrario la distribu-ción de P. bourcieri, P. superciliosus, G. hir-suta, Tifurcata y A..fimbriata se aleja del pun-to de origen e indica relaciones más fuertescon recursos florales que no son de uso co-mún para toda la comunidad, o que son utili-zados más intensamente por estas especiesde colibríes.

Las principales interacciones planta-colibrídetectadas con el análisis palinológico se des-criben en tres grandes asociaciones (a, b y e),en las cuales la longitud y la morfología de lospicos de los colibríes parece ser el factor de-terminante (Fig. 5, Tabla 3).I

Chrysuronia oenone¡ 0,29 o<>-r- 0.21 Phaethornis superciliosus

Threnetes leucurusi 0.13 Phaethornis bourcieri <>0,44 0,1 <>+- 0,05 0,36 1,34-~----~~r----~-------------t-

Phaethornis hispidus III

Gloucis hirsuto ~o ~ 0,39I

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Figura 4. Asociación planta-colibrí en la co-munidad de Mata-mata.

Amaya-M, M., F. G. Stiles & 1.0. Rangel-Ch.

Tabla 3. Asociaciones planta-colibrí descritas a nivel de comunidad en Mata-matá (Amazonas)

ASOCIACION FAMILIA ESPECIE COLIBRIESACANTHACEAE Justicia comata Chrysuronia oenoneBIGNONIACEAE Memora sp. Glaucis hirsutaBROMELlACEAE Indeterminada Phaethornis hispidusCOSTACEAE Costus sp. Phaethornis superciliosusCYI'ERACEAE Indeterminada Threnetes leucurusGESNERIACEAE Besleria aggregataHELlCONIACEAE Heliconia sp.

a rABACEAE Erythrina fuscaLYTHRACEAE Cuphea melvillaMARANTACEAE Calathea sp.MYRTACEAE Syzygium malaccensePASSIrLORACEAE Passifl ora sp.RUBIACEAE Warszewic::ia coccineaRU8lACEAE Genipa americanaZINGlI3ERACEAE Renealmia sp.CONVOLVULACEAE Indeterminada Phaethornis bourcieri

b GESNERIACEAE Drymonia coriaceaMORFOESPECIE 1COMBRETACEAE Combretum llewelynii A mazilia fimbriataCUCURB!T ACEAE Gurania spinulosa Thalurania ji/reataeLORANTHACEAE Psittacanthus cucullarisRUBIACEAE Palicourea crocea

(a) Predominan los recursos florales de usocomún (grupos 1, "y 111)por la comunidad decolibríes. Los colibríes de esta interacción, conexcepción de C. oenone corresponden a ermi-taños de picos largos y curvos: G. hirsuta, P.hisp idus, P. superciliosus y T leucurus. Elcolibrí G/aucis hirsuta, ermitaño de pico lar-go y curvo, explota por lo menos 31 tipos derecursos florales diferentes; se ubica en elmapa de proyección entre los grupos de plan-tas 1, " Y 111 (Fig. 5). Las del grupo 111(Cyperaceae, Ca/athea sp. y Jusücia comata)son más utilizadas por Glaucis hirsuta quepor cualquier otra especie de colibrí que fue elúnico vector de polen de J. comata, esto ex-plica su posición más alejada del núcleo cen-tral. Las del grupo" (Una especie de Memora,Warscewzcia coccinea y Syzygiummalaccense) parecen ser recursos que la co-munidad de colibríes utiliza de manera opor-tunista. Todas las plantas del grupo 1fueron

visitadas por Glaucis hirsuta que fue el me-jor vector de polen de las especies deHeliconia, Costus y de Besleria aggregata.Otros colibríes de importancia en estainteraccción fueron: Phaethornis h isp idus,Threnetes leucurus Phaethornissuperciliosus y Chrysuronia oenone.

Phaethornis hispidus ermitaño de pico largoy curvo, visitó 23 tipos diferentes de recur-sos florales, su ubicación en el mapa de pro-yecciones es la más cercana al origen de lascoordenadas, lo cual señala que visitó conmayor frecuencia a las plantas comunes don-de se incluyen especies de Heliconia, Costus,Passiflora y Besleria; sin embargo, no es elprincipal vector de ninguna de ellas. Es extra-ño que a pesar de la forma y longitud de supico, fue el mayor vector de polen dePalicourea croe ea, planta del grupo V.

311

Bromeliaceae0.44 O '\

Warszewiczia Phaethornis superciliosus

Memorg C~ oenone ~I ~ryth~aO Ví ~ 0,14

7 Renealmia Genipa0,6 Threnetesleucurusb .o., 0,4-1- ~UOheaO - ,:-:::0-+-

, P aethornishispidusossiñoro BesleriaSyzyglum I'- Cost.,.usO O - 0,2

~ Heliconia Ia Glaucls hirsuta ~ - 0,39

ustic?aalatheaO ~0,8

Cyperaceae Figura 5. Grupos de colibríes según preferen-cias alimentarias.

Relación colibrí-flor en una comunidad amazónica

Threnetes leucurus ermitaño de pico largo ylevemente menos curvo que el de Phaethornish isp idus , visita tan sólo 10 tipos diferentesde recursos florales. Su ubicación en el grupocentral se debe a que visita una especie deHeliconia y una especie de Passiflora conuna frecuencia más alta que a los otros ochorecursos. Esta especie de colibrí no fue elmejor vector de polen de ninguna planta en elárea de estudio. La «baja eficacia» que mues-tra como vector de polen, podría deberse aque quizás su nicho alimentario se está des-viando hacia la explotación de otros recur-sos, diferentes al néctar de las flores, o que elcolibrí esté realizando visitas florales ilegíti-mas actuando como ladrón de néctar.

Phaethornis superciliosus ermitaño de picomás largo y notablemente más curvo que losotros colibríes, carácter relacionado con la se-lección del alimento y por tanto con su nicho

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alimentario, con lo cual se explica su posiciónmás alejada de las otras aves (Fig. 4). A pesarde quedar ubicado en la asociación central,visitó a por lo menos 19 especies diferentesde recursos florales, pertenecientes a 18 gé-neros y 15 familias.

Chrysuronia oenone es el único no ermitañodel grupo central de colibríes, su ubicaciónallí puede ser explicada porque de los ochorecursos florales que usa, seis pertenecen algrupo 1, y su relación más fuerte fue conHeliconia sp. y Besleria aggregata del gru-po IV seguida de Combretum lIewelynii delgrupo V,

(b) Formada por las plantas del grupo IV con elcolibrí P. bourcieri, que se diferencia de lasotras especies de erm itaños por tener pico lar-go y notablemente menos curvo. Visitó 17 es-pecies de plantas: Besleria aggregata,

Drymonia coriacea, Heliconia sp., Passiflorasp., Costus sp., una especie de Bromeliaceae,Genipa americana, Cuphea melvilla,Erythrina fusca, Mimosaseae sp. 1 y sp. 2,Renealmia sp., Sanchezia decora, una espe-cie de Cyperaceae, Palicourea crocea y unaespecie de Convolvulaceae y la morfoespecie1. Sin embargo, las tres plantas más asociadasfueron: Drymonia coriacea, una especie deConvolvulaceae y lamorfoespecie 1; se presu-me que estas plantas son principalmente delbosque, ya que solamente se encontró su po-len en colibríes capturados en la tierra firme.

La relación de P. bourcieri con Drymoniacoriacea, con una especie de Convolvulaceaey con la morfoespecie 1, sugiere que hay unapreferencia del ave por el tipo de flores queéstas presentan, lo cual evolutivamente po-dría ser indicativo de tendencias hacia unacoevolución entre una especie de colibrí y unconjunto de especies de plantas, y no la teó-rica relación coevolutiva especializada entreuna especie de colibrí y una especie de plan-ta. Es interesante anotar que la máxima canti-dad de granos de polen pertenecientes a cadauna de las especies de plantas, aparecen endiferentes épocas del año. Así pues, granosde polen de la especie de Convolvulaceaeestán presentes desde mayo hasta noviem-bre, pero hay un gran pico entre junio y agos-to, mientras que los valores extremos de D.coriacea se registran entre septiembre y no-viembre y finalmente la máxima cantidad degranos de la morfoespecie 1 se encontró entrenoviembre y enero. El registro máximo de gra-nos puede corresponder con los picos de flo-ración de las plantas, si es así, los resultadosindicarían un mutualismo especializado, don-de las plantas sincronizan sus épocas de flo-ración en el año, para ofrecerle al colibrí unafuente permanente de néctar durante todo elaño, y de otra parte disminuir la competenciainterespecífica por los servicios de poliniza-ción; el beneficio para las plantas sería la fide-lidad de visitas del colibrí.

Amaya-M. M., F. G. Stiles & J.O. Rangel-Ch.

(e) Formada por las plantas del grupo Y carac-terizadas por poseer corolas rectas, cortas omedianas, y los colibríes de la subfamiliaTrochilinae Amaziliafimbriata y Thaluraniafurcata con picos rectos de 20 mm y 25 mm delongitud respectivamente.

A. fimbriata visitó 25 tipos diferentes de re-cursos florales, mostró especial relación conPsittacanthus cucullaris; fue el principal vectorde polen de Genipa americana, Renealmia sp.,Calathea aff. capitata y Gurania spinulosa. Tresde las cinco plantas más importantes para A.fimbriata pertenecen a los recursos comunes(grupo 1); sin embargo, su ubicación hacia elgrupo de plantas Y, se debe a las relacionesmás intensas entre esta especie de colibrí conPsittacanthus cucullaris y con Guraniaspinulosa. En esta asociación también es im-portante el ajuste morfológico entre el pico delcolibrí y las corolas de las dos últimas especies.

Thaluraniafurcata visitó quince recursos flo-rales diferentes y estableció relaciones impor-tantes con Besleria aggregata y Guraniaspinulosa, fue el mejor vector de polen deCuphea me/villa, Combretum llewelynii,Psittacanthus cucullaris y una especie deBromeliaceae.

Índice de valor de importancia de las plantasLas plantas con valores de importancia másaltos, corresponden en su mayor parte al gru-po 1: Heliconia sp. (0.1179), Passiflora sp.(0.0371), Besleria sp. (0.0293), Costus sp.(0.0248) y Erythrina (0.0125) es decir, a lasplantas usadas por todas las especies decolibríes. El recurso más importante para lacomunidad de colibríes fue una especie deHeliconia visitada por nueve especies decolibríes; mientras que la planta menos im-portante para la comunidad, fue una especiede Memora usada solamente por dos espe-cies de colibríes y con una intensidad de usobaja por parte de uno de éstos (Tabla 4).

313

Relación colibrí-flor en una comunidad amazónica

Tabla 4. Importancia de los recursos florales (IVIR) para la comunidad de colibríes. En negritalas intensidades de uso que más aportan allVIR

~í INTENSIDAD1 A fimbriata e ocnone P. bourcieri G hirsuta P. hispidus P. superciliosus T furcata T leucurus TUfALDElJSO l\lRIIe1iconia 0,119 0,129 0,014 0,189 0,152 0,170 0,049 0,120 0,943 0,1179

Passiflora 0,005 0,014 0,014 0,018 0,038 0,105 0,049 0,053 0,297 0,(1371

Bcslcria 0,000 0,057 0,057 0,011 0,010 O,Oü8 0,088 0,003 0,235 0,0193

Costus 0,019 0,014 0,014 0,022 0,038 0,056 0,022 0,013 0,198 0,0248

Cormrctum 0,005 0,014 0,004 0,002 0,001 0,056 0,(Xl5 0,013 0,100 0,0125

Erythrina 0,005 0,057 0,000 0,000 0,001 0,008 0,022 0,000 0,l})3 0,011(,

Gurenia 0,003 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,088 0,000 0,091 0,0113

Convolvulaceae 0,000 0,000 0,057 0,001 0,001 0,003 0,000 0,003 O,lX>6 0,0082

Dryrronia 0,000 0,000 0,032 0,001 0,000 0,008 0,005 0,000 O,04Ú 0,0058

Morfocspecie 1 0,005 0,000 0,004 0,000 0,010 0,003 0,022 0,000 0,043 0,0054

Palicourea 0,019 0,000 0,000 0,000 0,000 0,014 0,005 0,(XJ3 0,042 O,CXJ52

Psittacanthus 0,000 0,000 0,032 0,000 0,000 0,008 O,lJOO 0,000 0,040 0,005

Cuphea 0,007 0,000 0,004 0,004 0,004 0,000 0,lXl5 0,013 0,039 O,lXJ4S

Brorrcliaceae 0,001 0,000 0,014 0,000 0,010 0,000 0,005 0,000 0,031 O,lXl38

Cyperaceae 0,000 0,000 0,004 0,016 0,004 0,001 0,000 0,000 0,025 O,CX)]1

Rcncalmia 0,005 0,000 0,000 0,000 0,001 0,000 0,000 0,003 0,010 0,0012

Syzygium 0,003 0,000 0,004 0,001 0,001 0,001 0,000 0,000 o.o» 0,0011

Warszewiczia 0,000 0,000 0,000 0,002 0,001 0,000 0,005 0,000 O,lJ09 0,0011

Justicia 0,003 0,000 0,000 0,001 0,004 0,000 0,000 0,000 O,OOS O,lXJI

Gcnipa 0,001 0,000 0,004 0,000 0,000 0,001 0,000 0,000 O,eX)6 0,lXXl8

Marantaceae 0,000 0,000 0,000 0,004 0,000 O,(JOO 0,000 0,000 O,lXl4 0,0005

Memora 0,001 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 0,000 O,lJOO 0,001 0,0002

(*) Los cálculos se hicieron con base en los datos que aparecen en el Anexo I

La especie de colibrí que usa un recurso floralcon mayor intensidad, aporta más al valor deimportancia de la planta (IVIR) dentro de lacomunidad (Tabla 4), Sin embargo, no seencontró un patrón de correspondencia entremayor intensidad de uso de un recurso floralpor parte de una especie de colibrí, ytransporte de una mayor cantidad de granosde dicho recurso floral. Así en la comunidadde plantas de Mata-mata visitadas porcolibríes, se observan dos grupos de especies(1) aquellas en donde la especie de colibrí quemás explota un recurso floral no corresponde asu "mejor" vector de polen ("mejor" vector depolen hace referencia a la especie de colibríque transporta el mayor numero de granos porindividuo de un determinado recurso vegetal),El colibrí que más aportó al IVIR de Costus sp.(0,0248) fue Phaethornis superciliosus (0,056);sin embargo, para el recurso floral su mejor

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vector de polen fue Glaucis hirsuta quetransportó 137 granos de polen en promediopor individuo,

Syzygium malaccense (Myrtaceae) del grupoII, parece ser un recurso de uso común paralos colibríes, a pesar de esto ninguna especiemostró preferencia especial por éste, por lo cualel valor de importancia de la planta para lacomunidad de colibríes, fue uno de los másbajos, IVIRSyzygium = 0,0011 . El colibrí quemás aportó al IVIR fue Phaethornis hispidus(0.004); sin embargo Glaucis hirsuta fue sumejor transportador de polen (30 granos/individuo). Además, por las características dela flor, tipo "brocha" podría perfectamente serpolinizada por murciélagos y/o abejas, Esterecurso floral corresponde a un árbol connumerosas flores que producen gran cantidadde néctar (cornucopia), no obstante por ser

una especie introducida de Malasia que nopresenta adaptaciones particulares para ningúntipo de polinizador en el área de estudio, secomporta como un recurso alofílico, visitadopor G. hirsuta, por otras dos especies decolibríes y por insectos de diversos órdenes.(2) El grupo en el cual la especie de colibrí quemás explota un recurso floral es también su"mejor" vector de polen como en Heliconiasp., IVIRHeliconia=0.1179. El colibrí que másaportó al valor de importancia de Heliconiafue Glaucis hirsuta (con intensidad de usode 0.189) y también fue el vector de polen quetransportó el mayor número de granos, enpromedio 393 granos por individuo.

El caso más interesante es el de las plantas delgrupo IV relacionadas con el colibrí P. bourcieri(Fig. 5, Tablas 3 y 4) que mostraron la máximacongruencia en señalar esta asociación (b)como especializada, pues esta especie hizo elmayor aporte al valor de importancia de lasplantas y también transportó la mayor cantidadde granos(Tabla5).

Amaya-M. M., F. G. Stiles & J.O. Rangel-Ch.

una especie de Cyperaceae registrada en G.hirsuta, que parece visitar a estas hierbas enbusca de arañas, como ha sido documentadopara Glaucis aenea en Costa Rica (Stiles,1995). Sin embargo a pesar de los registrosatípicos, la relación colibrí-flor ornitófila enMata-matá, no parece ser fácilmente parasitadapor otros visitantes no colibríes o por otrasflores no ornitófilas, señalando que en estacomunidad antigua de colibríes y plantas, haypoco espacio para el oportunismo y lasrelaciones pueden ser explicadas en términosevolutivos, es decir, la selección ejercida porlas flores ornitófilas ha sido suficientementefuerte para mantener la fidelidad de losTrochilidos a éstas, y viceversa.Aunque los síndromes de polinización hansido cuestionados, nuestros resultados resal-tan la persistencia de las características delsíndrome de ornitófilia, especialmente los co-lores brillantes y los contrastes de coloresfueron predominantes, tal como ha sido seña-lado en la literatura (Snow & Snow 1972, Faegri&vanderPijI1979,Stiles 1976, 1981).

Tabla 5. Relación entre las especies de colibríes que más aportan al IVIR y las que más trans-portan los granos de polen en la asociación b.Recurso !loral IVIR (ver Especie de colibrí que Especie de colibrí que transporta Otras especies de colibríes

tabla 4) más aporta al IVIR la mayor cantidad de de polen que transportan polenUna especie de 0.0082 Fbourcieri (0.057) Fhourcieri (136) Fsuperciliosus (31)Convolvulaceae G.ii;¡'.'iíli¿,(l'2T

T'leucurus ( 1 )

Drymoniacoriacea

0.0058 P.bollrcieri (0032) P'bonrcieri (142 ) Písuperciliosus (11)GhTrsllt¿' (5)tjÍlrcata (1 )

Morfoespecie 1 0.0054 P.bollrcieri (0004) P.bollrcieri (8)

DISCUSIÓN

Entre parentesis se señalan los valores de intensidad de uso y el número de granos de polen.

Plantas ornitófilasCon el método palinológico se encontró queel 74% de la flora utilizada por los colibríes fueorn itófila mientras que Cotton (1998b) con laobservación directa, registró un 80%. Con elmétodo palinológico se detectaron especiescon flores "atípicas" para un colibrí, tal como

El paisaje y las plantas ornitófilasSe encontró que el paisaje influye sobre laproporción de especies polinizadas porcolibríes y sobre las formas de crecimientovegetal predominantes. Así los recursos ve-getales más importantes para la comunidadde colibríes de Mata-matá se encontraron ofueron más abundantes en el paisaje ribereño(Fig. 2a), donde era evidente la presencia de

315

Relación colibrí-flor en una comunidad amazónica

heliconias, especies de Costus, árboles deErythrina fusca, Genipa americana ySyzygium malaccense. En la várzea y en latierra firme la flora omitófila fue más pobre. Enla várzea, las formas de crecimiento dominan-tes fueron árboles medianos y grandes conraíces fúlcreas, el estrato herbáceo no era muyvigoroso debido a las inundaciones (Fig. 2b ye ) y los colibríes visitaron sólo unas pocastrepadoras o epífitas (Cotton 1998 b). En elpaisaje de tierra firme las plantas visitadas porcolibríes fueron epífitas, trepadoras, hierbasterrestres con distribuciones dispersas ySymphonia globulifera árbol que produceuna floración agrupada. Se esperaba una fuer-te asociación entre estas plantas y los colibríesermitaños típicos ruteadores, especializadosen visitar plantas con distribuciones disper-sas (Ackerman 1986). Sin embargo con el ni-vel de resolución obtenido por el métodopalinológico, y con excepción de la asocia-ción entre P.bourcieri y las tres especies deplantas más asociadas con este colibrí, se de-tectó una interacción más fuerte entre colibríesermitaños y las plantas del género Heliconiamás abundantes en el paisaje de ribera. Pro-bablemente la presencia de erm itaños, y la de-fensa de territorios por algunos de éstos en laribera, se debe a la abundancia de recursosflorales para colibríes en este paisaje (Cotton1998 b).La proporción de flora ornitófila y las formasde crecimiento predominantes según los pai-sajes configura un patrón amazónico local deMata-matá bastante diferente de losecosistemas andinos y altoandinos, donde lasplantas más importantes para los colibríes tie-nen formas de crecimiento epífitico y trepa-dor, en las familias como Bromeliaceae yGesneriaceae (Amaya 1991, 1996; Gutiérrez &Rojas 2001).

Características del polenLa mayor parte de los granos de polen trans-portados por los colibríes de la comunidad deMata-rnatá, presentó exina con estructura de

316

tipo reticulado condición igualmente encon-trada en otros estudios con aves (Hemsley &Ferguson 1985, Amaya et al. 1999, Gutiérrez &Rojas 2001). En un bosque lluviososubtropical de Australia donde no se presen-ta la polinización por colibríes y la incidenciade polinización por las aves es más baja queen el Neotrópico, Williams & Adam (1999) alevaluar el síndrome de polinización en 130 es-pecies vegetales y establecer su relación conel patrón exínico, no registraron el tiporeticulado. Si con esta consideración se re-fuerzan los resultados de Mata-rnatá, es posi-ble considerar una relación entre omitofilia yexina reticulada.

Cuantificación de las cargas de polenNo se encontró un patrón de corresponden-cia entre mayor intensidad de uso de un re-curso floral por parte de una especie de coli-brí, y transporte de una mayor cantidad degranos de dicho recurso floral. La variablenúmero de granos de polen de cada recursofloral, debe tener estrecha relación con losrasgos de historia de vida de las floresomitófilas y con su nivel de especialización(número de flores disponibles por planta indi-vidual, número de estambres y su ubicación,número de anteras con polen fértil, número degranos de polen por antera). Por lo cual esmuy complejo delinear algún patrón. Sin em-bargo algunos de los resultados sugieren quela variable no se comporta completamente alazar, lo cual se evidencia en el grupo (2) deplantas, cuando se compara intensidad de usode un recurso y el número de granos de polentransportados. El colibrí que más usó una plan-ta también transportó el mayor número de gra-nos de ésta. La relación se hace especialmen-te valiosa para la asociación b (Fig. 5, Tablas 3y 5), que de manera congruente indica ser,una interacción especializada.

El número total de granos transportados porespecie también mostró relación con la diversi-dad alimentaria de las especies (rs = 0.85, p =

0.05, g.1.= 9). Las especies más generalistas, esdecir, las de dieta más variada fueron vectoresde un mayor número de granos, debido a queal visitar un conjunto más amplio de plantas,aumentan las probabilidades de visitar florescuya producción de polen puede ser conside-rable. La diversidad de recursos usados no serelacionó con la longitud del pico, y aunquelos colibríes con picos más largos tienen másposibilidades de visitar más recursos florales,vedados para los colibríes de pico más corto,los resultados sugieren que la morfología delpico, más que la longitud de éste, desempeñaun papel relevante en la selección de los recur-sos florales usados. Esto ha sido apoyado porlos resuItadosde Gutiérrez & Rojas (200 1) quie-nes encontraron que la curvatura de la corolaen Centropogon sp. y Symphocampylusparamicola tuvo un efecto dramático sobre laeficiencia de extracción del néctar por el colibríEriocnemis mosquera, con relación a los otrosrecursos florales utilizados por el colibrí, cuyascorolas son rectas. A su vez la eficiencia deextracción diferencial del néctar fue un factordeterminante en la selección de los recursos.

El tamaño de las cargas individuales de polenmostró variación a nivel intraespecífico einterespecífico (Tabla 2). A nivel intraespecíficola carga más heterogénea en tamaño, se regis-tró en P. bourcieri con un valor del coeficientede variación de 2.10 Y la más homogénea seregistró en P. ruber con un C.V. de 0.60. Estavariación en el tamaño de las cargas no pudoser explicada con relación a la diversidadalimentaria de las especies (rs =0.471, P=n.s.,g.1.= 9), ni al tamaño de muestra (rs = 0.20, P=n.s., g.l. =9) Ypor ahora se hace díficil determi-nar los factores que puedan predecir el tamañode las cargas de polen.

Interacción planta - colibríDesde la perspectiva palinológica y con baseen la intensidad de uso que los colibríes hi-cieron de los recursos florales en Mata-matá,se determinaron tres asociaciones colibrí-plan-

Amaya-M. M., F. G. Stiles & J.O. Rangel-Ch.

ta (a, b y e) donde la morfología emerge comoel factor explicativo de éstas. Lo interesantees que los grupos morfológicos de especiessurgieron después del análisis y no antes, conlo cual se señala la importancia de la especia-lización o repartición de recursos en la estruc-tura de las comunidades y se reafirma la exis-tencia de procesos de coevolución entre lamorfología del pico de los colibríes y la mor-fología floral, como ha sido señalado por nu-merosos autores (Feinsinger 1976, 1978,Wolfetal. 1976,Kodric-Brownetal. 1984,Stiles1985).

La morfología como factor explicativo del usode los recursos, independientemente de lasfluctuaciones en abundancia de los recursosdurante el año de muestreo (1988-1989), seña-lan una posible sincronización en los patro-nes de floración de las plantas ornitófilas deMata-matá, para ofrecer néctar durante todoel año a la comunidad de colibríes, en "reci-pientes" florales que se corresponden con lastres principales morfologías de los picos delas aves. Un caso ilustrativo es la asociaciónb donde el registro máximo de granos de cadauno de los tres recursos estrechamente rela-cionados con P.bourcieri, se presentan en di-ferentes épocas del año.La antigüedad de la región amazónica le permi-tirá tener comunidades más estables, donde laacción del tiempo se refleja en la especializa-ción de las asociaciones. De acuerdo conCotton (1998 a) la coevolución difusa parecehaber sido la fuerza que ha moldeado estasinteracciones. La especialización de las asocia-ciones colibrí - planta, encontradas en el pre-sente trabajo, no fue definida cualitativamente,es decir con una connotación excluyente en eluso de determinados recursos florales por de-terminadas especies de colibríes, sino que lacomunidad se comportó como una red deinteracciones, en las cuales algunos hilos de lared fueron más gruesos (Tabla 4). Estasinteracciones más fuertes están dadas por laintensidad diferencial de uso de los recursos(especialización cuantitativa).

317

Relación colibrl-flor en una comunidad amazónica

La interacción planta - colibrí concebida comouna red de interacciones da cabida a que sepresenten procesos de interferencia en el trans-porte de las cargas de polen entre diferentesespecies ornitófilas, tal como lo evidencia elestudio de Feinsinger & Tiebout (1991), quie-nes señalan que los mecanismos de transfe-rencia interespecífica de polen, penetran losprocesos a nivel de poblaciones y generan in-terferencia sobre los procesos de selección na-tural, lo cual hace aún más sorprendente la exis-tencia y eficiencia de mecanismos que permi-ten el mantenimiento de interacciones especia-lizadas, como la ilustrada por P.bourcieriy susplantas más estrechamente asociadas, y enmenor intensidad para las otras asociaciones.Entonces desde laperspectiva palinológicase apo-ya la existenciade procesos de coevolución difusaentre los colibríesy lasplantasde la comunidad deMata-matáencontrada porCotton (1988 a).

Consideraciones generalesLa comunidad de colibríes de Mata-matá co-rresponde a un grupo de especies que utilizanel néctar floral de forma similar, esto es, revolo-teando y realizando visitas legitimas a las flo-res (el método palinológico sólo registra estetipo de visitas) con lo cual se ajustan a la defi-nición de gremio (Root 1967, Simberloff &Dayan 1991). Los grem ios corresponderían alas especies de colibríes de cada asociaciónplanta-colibrí (Tabla 3). Sin embargo hemosdecidido referirnos a las especies de colibríesy de plantas involucradas en las asociaciones,como grupos funcionales (Kroon & Olff, 1995),debido a que con el método palinológico, noes posible evaluar la dimensión sobre "la for-ma de uso de recurso", que de manera tan ex-plícita como imprecisa, exige la definición degremio. Algunas de las variables que habríaque evaluar en la dimensión de la forma de usode los recursos, son el comportamiento deforrajeo de los colibríes, la forma como las plan-tas están usando a los colibríes con relaciónlos patrones de distribución espacial y tempo-ral de éstas.

318

El análisis de correspondencia binaria que seutilizó para elucidar las asociaciones de espe-cies, muestra las dos caras del mismo fenóme-no (Figs. 3,4 Y5), esto es la interacción planta-colibrí. En el caso de considerar a los colibríescomo gremios, pero no a las plantas, se estaríacometiendo un error de coherencia entre lametodología estadística aplicada y el significa-do biológico de los grupos. Si bien es ciertoque gremios de plantas y de colibríes corres-ponden a dos caras de la misma moneda, cadauna tiene sus particularidades, cuando de acu-ñar el término gremio, se trata (Bonilla, comopers.). Por lo tanto durante el trabajo se prefirióel uso de los términos grupos de especies yasociaciones colibrí-planta.

La propuesta de las asociaciones planta-coli-brí esta enmarcada en una metodología des-criptiva, con potencial para explicar la organi-zación de la comunidad, pues permitevisualizar la forma geométrica de la interacción.La aproximación matemática del IVIR tienemayor potencialidad para explorar los proce-sos de repartición de recursos entre las espe-cies de colibríes; a diferencia de la correspon-dencia binaria, el IVIR es unidireccional, ymuestra la forma como un recurso floral esrepartido entre las especies de una comuni-dad, detallando la intensidad de uso por cadaespecie de colibrí y refleja finalmente un valorde importancia del recurso floral para la co-munidad de colibríes. El IVIR puede ser útilpara comparar diversas comunidades.

Comparación de los métodosLa observación directa no siempre diferenciaindividuos, esto es particularmente difícil dehacer con colibríes, pero en cambio permiteconocer la estrategia de forrajeo utilizada porel ave, detectando visitas "ilegítimas" y pro-porcionando información sobre mecanismosflorales detallados, y comportamiento del ave;siempre permite la identificación del recursofloral al nivel de especie.

El método palinológico permite conocer in-formación sobre individuos, lo cual puede serútil en estudios ecológicos intraespecíficos.Provee información sobre plantas visitadaspor los colibríes, que no son detectadas porlos métodos de observación directa. El méto-do tiene la desventaja que no siempre la iden-tificación del grano se puede hacer a nivel deespecie, y en muchos casos la relación se plan-tea a nivel de morfoespecies. El métodopalinológico se torna privilegiado para obte-ner información simétrica sobre la relaciónplanta-colibrí, permitiendo describir las com-plejas interacciones y algunos de los factoresque estructuran la interacción planta - colibría nivel de comunidad.

AGRADECIMIENTOS

A la Universidad Nacional de Colombia, alINDERENA (actualmente Ministerio del Me-dio Ambiente) y la Unión Británica deOrnitólogos, por la financiación parcial de estetrabajo. A Allan Tye, Hillary Tye, MartinKelsey, Marta Gómez y especialmente a PeterCotton quienes recogieron las muestras depolen de los colibríes, sin las cuales este traba-jo no habría sido posible. A Gabriel Guillot,Jorge Figueroa, Marcelo Aizen, lan Billick,Manuel Morales, Mike Leigh, ClaudiaRodríguez y Sandra Rojas, por sus valiosasobservaciones al IVIR. A Leonardo Bautistapor su colaboración con el análisis de corres-pondencia binaria. A Nohora Espejo por com-partir sus conocimientos de palinología. A JuanCarlos Pinzón por la elaboración de las figuras.A Diego Giraldo por la revisión del manuscrito.A Janneth Muñoz y Argenis Bonilla por lasvaliosas observaciones al manuscrito. Al equi-po administrativo y científico del Parque Na-cional Natural Amacayacu (1988 -1989), bajola dirección de Osear Pinto, por el apoyo que ledieron a esta investigación.

Amaya-M. M., F. G. Stiles & J.O. Rangcl-Ch.

LITERATURA CITADA

ACKERMAN,1.0. 1986. Coping with the epi-phytic existence: pollination strategies.Selbyana 9: 52 - 60.

AMAYA-M., M. 1991. Análisis palinológico dela flora del Parque Nacional NaturalAmacayacu (Amazonas) visitada porcolibríes (Aves: Trochilidae). Trabajo degrado, Departamento Biología, Facultad deCiencias, Universidad Nacional de Colom-bia. Bogotá, O.C.

AMAYA-M.,M. 1996. Sistemática y polinizacióndel género Columnea (Gesneriaceae) en laReserva Natural La Planada. Tesis deMaestría, Departamento de Biología,Instituto de Ciencias Naturales, Facultadde Ciencias, Universidad Nacional de Co-lombia. Bogotá, O.e.

AMAYA-M., M., A. GUTIERREZ-Z, S. ROJAs-N,C.GIRALDO-P & e.VILLEGAS-V. 1999. Unaaproximación a la interacción planta-colibríen un bosque de niebla: una perspectivapalinológica. En: 1.0. Rangel-Ch., A. Rudas& 1. Aguirre (eds.). Libro de resúmenes delI Congreso Colombiano de Botánica. Abril26 - 30/1999. Pags. 9 - 10 . Instituto deCiencias Naturales, Universidad Nacionalde Colombia. Bogotá, D.e.

BEATTIE,AJ. 1971. A technique for the studyof insect-borne pollen. Pan-Pacific Ento-mologist47:82.

CISIA. 1994. Introducción a SPAD.NIntegrado. Versión 2.5 Pe. Centre interna-tional de Statistique et d'InformatiqueAppliquées, París.

COTTON,P. 1998a. Coevolution in an Amazo-nian hummingbird-plant community. Ibis140:639-646.

COTTON,P. 1998b. The hummingbird commu-nity ofa lowland Amazonian rainforest.lbis1400:512-521.

319

Relación colibrí-flor en una comunidad amazónica

COTTON,P. 1998c. Temporal partitioning of afloral resource by territorial hummingbirds.Ibis 140:0647-653.

DOMiNGUEz,C. A. 1985. Amazonia colombiana.Ed. Fondo de Promoción de la Cultura delBanco Popular. Bogotá. 274 pp.

ERDTMAN,G. 1986. Pollen morphology andPlant Taxonomy. E. 1. Brill, Leiden.

FAEGRIK. & L. VANDERPUL. 1979. The prin-cipies of pollination Ecology. Pergamon,Oxford.

FAEGRI K., 1. IVERsEN, P.M.KALAND &KXRZYWINSKI. 1992. Textbook of pollenanalysis. John Wiley &Sons, Chichester,England.

FEINSINGER,P. 1976. Organization ofa tropicalguild ofnectarivorous birds. Eco!. Mono-graphs. 46: 257-291.

FEINSINGER,P. 1978. Ecological interactionsbetween plants and hummingbirds in asuccessional tropical community.Eco!.Monogr. 48: 269-287.

FEINSINGER,P. 1983. Coevolution and pollina-tion. In Coevolution. Futuyma, D. & M.Slatkin (Eds.). Sinauer Assoc., Sunderland,Massachusetts.

FEINSINGER, P. 1990. Interacciones entreplantas y colibríes en selvas tropicales.Boletín de la Academia Nacional deCiencias, Córdoba, Argentina. Tomo 59,entregas 1a._2a. 31-54 pp.

FEINSINGERP. & R. K. COLWELL.1978. Commu-nity organization among neotropical nec-tar-feeding birds. Amererican Zoology 18:779-795.

FEINSINGERP., 1. A. WOLFE& L. A. SWARM.1982. Island ecology: reduced humming-bird diversity and the pollination biologyof plants, Trinidad and Tobago, WestIndies. Ecology 63: 494-506.

FEINSINGER,P. & W. H. BUSBY. 1987. Pollencarryover: experimental comparisons be-tween morphs of Palicourea lasiorrachis(Rubiaceae) a distylous bird-pollinated,tropical treelet. Oecologia 73: 231-235.

320

FEINSINGERP., 1. H. BEACH,Y. B. LINHART,W. H.BUSl3y&G. K. MURRAY.1987. Disturbance,pollinator predictability, and pollinationsuccess among Costa Rican cloud forestplants. Ecology68: 1294-1305.

FEINSINGERP. & H. M. TIEI30UT.1991. Compe-tition among plants sharing hummingbirdpolIinators: laboratory experiments on amechanism. Ecology 72: 1946-1952.

GRAYUM,M. 1986. Correlations between polli-nation biology and polIen morphology inthe Araceae, with sorne implications forangiosperm evolution. In: Pollen andspores. The Linnean Sociey of London.London. 313 - 327.

GUTIÉRREZ-Z.,A. & S. ROJAs-N. 2001. Dinámicaanual de la interacción colibrí-flor enecosistemas altoandinos del volcánGaleras, sur de Colombia. Trabajo depregrado, Universidad Nacional de Colom-bia, Facultad de Ciencias, Departamentode Biología. Bogotá, D.C.

HEMSLEY,AJ. & IX. FERGUSON.1985. Pollenmorphology of the genus Erythr ina(Leguminosae: Papilionoideae) in relationto floral structure and pollinators. Ann.Missouri Bot. Gard. 72: 570-590.

KODRIC-BROWNA., 1.H. BROWN,G.S. BEYERS& D.F. GORI. 1984. Organization ofa tropi-cal island community ofhummingbirds andflowers. Ecology65: 1358-1368.

KROONH & H. OLFF. 1995. On the use oftheguild concept in plant ecology. FoliaGeobot. Phytotax., Praha, 30: 519-528.

LINHARTY. B. 1973. Ecological and behavioraldeterminants of pollen dispersal in hum-mingbird pollinated Heliconia. Amer. Nat.107:511-523

LINHARTY. B, W. H. BUSBY,1.H. BEACH& P.FEINSINGER.1987. Forager behavior, pollendispersal and inbreeding in two species ofhummingbird-pollinated plants. Evolution41: 679-682.

McDADE L.A. 1992. Pollinator relationships,biogeography, and phylogenetics.BioScience 42: 21-26.

MARTIN,H. A. & P.A.GADEK.1988. Identifica-tion of Eucalyptus spathulata pol\en andits presence in the fosil record. Memoirs ofthe Association of AustralasianPalaeontologist 5: 311 - 327.

ROOTR. 1967. The niche exploitation patternof the blue-grey gnatcatcher. Eco l.Monogr. 37: 317-350.

ROUI3IK,D. W. 1989. Ecology and natural his-tory of tropical bees. Cambridge Univer-sity Press. The Australian Museum,Sydney.

SIMBERLOFFD. & T. DAYAN.1991. The guildconcept and the structure of ecologicalcommunities. Annual Rev.Ecol.Syst. 22:115-143

SNOWD. W. 1981. Coevolution of birds andplants. Págs. 169-178 en: Forey, P.L. (ed.).The evolving biosphere. Cambridge Uni-versity Press. Cambridge.

SNOWB.K. & D. W. SNOW.1972. The feedingecology of hummingbirds in a Trinidadvalley.J, Anim. Ecology 41: 471-485.

SNOWD.W. & B. K. SNOW.1980. Relationshipsbetween hummingbirds and flowers in theAndes of Colombia. Bull. Br. Mus. (Nat.Hist.) Zool.38: 105-139.

STEIN,B.A. 1992. Sicklebil\ hummingbirds,ants, and flowers. BioScience 42: 27 -33

STILES,F. G. 1976. Taste preferences, colorpref-erences, and flower choice in humming-birds. The Condor 78: 10-26.

STILES,F. G. 1978a. Ecological and Evolution-ary Implications ofBird Pollination. Ameri-canZoology.18:715-727.

Recibido: octubre J 12000Aceptada: J 31200 J

Amaya-M. M., F. G. Stiles & 1.0. RangeJ-Ch.

STILES,F. G. 1978b. Ecological and evolution-ary aspects of bird-flower coadaptations.In Symposium and co-evolutionary sys-tems in bird. 1173-1178.

STILES,F. G. 1981. Geographical Aspects ofBird lower Coevolution with Particular ref-erence to Central America. Ann. MissouriBotanical Garden. 68: 323-351.

STILES,F. G. 1985. Seasonal patterns and co-evolution in the hummingbird-flower com-munity of a Costa Rican subtropicalrainforest. Ornithological Monographs 36:757-785.

STILES,F.G. 1995. Behavioral, Ecological andmorphological corre lates of foraging forarthropods by the hummingbirds ofa tropi-cal wet forest. The Condor 97: 853 - 878.

STILES,F.G. 2000. Evaluando la disponibilidady el uso de los recursos florales para loscolibríes. Mesa de Trabajo. En: 1. Aguirre(ed.). Memorias del ler. CongresoColombiano de Botánica. Abril 26-30/1999. Instituto de Ciencias Naturales,Universidad Nacional de Colombia.Santafé de Bogotá, Colombia.

WILLlAMS,G. & P. ADAMS.1999. Pol\en sculp-ture in subtropical rain forest plants: is windpollination more common than previouslysuspected? Biotropica 31: 520 - 524.

WOLF,L.L, G.STILES& F.R. HAINSWORTII.1976.Ecological organization ofa tropical high-land hummingbird community. J.Anim.Ecol.45:349-380

Anexo 1.

321

Relación colibrí-flor en una comunidad amazónica

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