CAMBIOS EN LA DIVERSIDAD DE LA MALACOFAUNA DEL GOLFO … · de partículas orgánicas en...

DOCTORADO EN CIENCIAS MARINAS DEPARTAMENTO DE PESQUERÍA Y BIOLOGÍA MARINA

CAMBIOS EN LA DIVERSIDAD DE LA

MALACOFAUNA DEL GOLFO DE BATABANÓ,

CUBA: SU RELACIÓN CON FACTORES

ANTRÓPICOS Y NATURALES

TESIS

QUE PARA OBTENER EL GRADO DE DOCTOR

EN CIENCIAS MARINAS

PRESENTA

NORBERTO CAPETILLO PIÑAR

LA PAZ, B.C.S., JUNIO DE 2016

INSTITUTO POLITECNICO NACIONAL CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS

DEDICATORIA

A MIS PADRES: María Luisa y Armando ..,a los que cuidaré en vida y los amaré de por VIDA; aún después de su muerte, .. A mi hermano Mandy, que aunque no estas en éste mundo, sé que nunca me has dejado solo, A mi hermana Mamita, por todo su apoyo incondicional y por su fuerza moral y optimismo, .A mi Zehnia, por su espera, sus musas y sus cuantos, pero siempre firme y deseándome todo lo mejor de éste mundo.. A mis hermanos Anita y Andres, por el amor que siempre me han confesado, y por creer en mí, … A mis verdaderos amigos, que supieron criticarme sin temor y por amor y a los que ya no están, que siempre me desearon lo mejor. Y por último dedico esta tesis a mamá natura, ya que sin ella nada de esto hubiese sido posible.

AGRADECIMIENTOS

Al CICIMAR-IPN, por facilitar esta fase de mi formación académica, la cual comienzo desde hoy y además por hacer cumplir uno de mis sueños más deseados. A CONACYT, por su apoyo económico con una beca de doctorado, así como a las becas BEIFI y COFFAA, que con sus apoyos hicieron posible ampliar mis horizontes de conocimientos. A mis directores de tesis: Dr. Arturo Tripp Quezada, quien desde el principio depositó en mi toda su confianza, y supo orientarme en los momentos más precisos para mí formación académica y al Dr. Manuel de Jesús Zetina Rejón, por sus sabias sugerencias en el análisis, interpretación y estructuración del documento de tesis. Al Dr. José Espinosa Sáez, por todo su apoyo incondicional en los trabajos de campo y sus valiosas y constructivas sugerencias, críticas y orientaciones en el análisis y escritura del documento de tesis, así como en mi formación teórica y práctica en los estudios del bentos. A tí te recomiendo: Alchool pa´abajo A los Drs. Federico García Domínguez y Oscar Holguin Quiñónes, mis más sinceros agradecimientos por sus valiosas recomendaciones y correcciones en la revisión del documento de tesis y por sus críticas constructivas durante todo el proceso de mi formación académica. Al Dr. Marcial Trinidad Villalejo Fuerte, le estaré agradecido siempre por su poder de convencimiento para que realizara mis estudios de doctorado en este centro, así como por su paciencia y sus sabias palabras, las cuales han dejado huellas en mí. Un fuerte abrazo a la familia Cota, por acogerme como uno más de ellos a mí llegada a México, uno de los países más diversos de éste planeta. Al Dr. José Manuel Mazón Suastegui, por todos sus consejos, su apoyo y por los buenos momentos que pasé junto a su familia. Gracias por brindarme tú amistad, la cual jamás olvidaré. A tí, mis mayores respetos y solo te recuerdo que a partir de hoy, ya soy: Dr. C.T. A mis colegas que están y los que ya se han ido del Centro de Investigaciones Pesqueras (CIP). de Cuba y que de una forma u otra me apoyaron y me animaron a emprender el comienzo de éste camino. Gracias a todos por haberme hecho más fuerte en mis decisiones y en el acervo de conocimientos que me aportaron, para comprender a éste maravilloso campo de la ciencia. Al Lic. Humberto Heleodoro Ceseña Amador, Jefe del Departamento de Servicios Educativos del CICIMAR, por todo su apoyo incondicional durante mi estancia en este centro, y por toda su ayuda para mi ingreso en tiempo en el programa de Doctorado de Ciencias Marinas. Gracias por su eficiencia Humberto.

i

INDICE

RELACIÓN DE FIGURAS .................................................................................... iii RELACIÓN DE TABLAS ...................................................................................... vi RELACIÓN DE ANEXOS ................................................................................... viii GLOSARIO ............................................................................................................ x RESUMEN .......................................................................................................... xii ABSTRACT ........................................................................................................ xiii 1- Introducción ................................................................................................... 1 2- Antecedentes ................................................................................................ 5

2.1-Estudios de la malacofauna del golfo de Batabanó .................................... 6 2.2- Estudios de la malacofauna en otras regiones de la plataforma cubana ... 9 2.3- Consideraciones generales ..................................................................... 11

3- Justificación ................................................................................................. 12 4- hipótesis ...................................................................................................... 15 5- OBJETIVOS ................................................................................................ 15

5.1- Objetivo general ...................................................................................... 15 5.2- Objetivos específicos ............................................................................... 15

6- Análisis por capítulos .................................................................................. 16 6.1. Aspectos comunes .................................................................................. 16

6.1.1. Área de estudio ................................................................................................ 16 6.1.2- Procedencia de los datos ................................................................................. 18

6.1.3- Toma de muestras en campo y trabajo en el laboratorio ................................. 20 6.1.4- Estimación de los índices de diversidad .......................................................... 21

6.1.4.1- Índices de diversidad tradicionales .......................................................... 21

6.1.4.2- Índices de diversidad y distintividad taxonómica .................................... 23

6.1.4.3- Índice de diversidad funcional ................................................................. 26

6.2- CAPÍTULO I. Composición taxonómica de la malacofauna del golfo de Batabanó ........................................................................................................ 31

6.2.1- Introducción .................................................................................................... 31 6.2.2- Materiales y métodos ...................................................................................... 32

6.2.3- Resultados ....................................................................................................... 34 6.2.4- Discusión. ........................................................................................................ 40

6.3- CAPÍTULO II. Diversidad de la malacofauna y su relación con factores antrópicos y/o naturales .................................................................................. 45

6.3.1- Introducción .................................................................................................... 45 6.3.2- Materiales y métodos. ..................................................................................... 46

6.3.3- Resultados ....................................................................................................... 49 6.3.3.1- Caracterización ambiental de los años 2004, 2005 y 2007 ...................... 49 6.3.3.2- Variación espacio temporal en la diversidad de la malacofauna ............. 52 6.3.3.3- Variaciones de los índices de diversidad taxonómica (∆+ y Λ+) entre el

periodo 1981-1985 y los años 2004, 2005 y 2007. ................................................ 56 6.3.3.4- Variaciones del índice de diversidad funcional (X+) entre el periodo

1981-1985 y los años 2004, 2005 y 2007. ............................................................. 57 6.3.3.5-Incidencia de las variables ambientales y/o antrópicas sobre la diversidad

de los ensamblajes de moluscos. ........................................................................... 62 6.3.4- Discusión ......................................................................................................... 67

ii

6.3.4.1- Caracterización ambiental de 2004, 2005 y 2007 .................................... 67 6.3.4.2-Variación espacio temporal en la diversidad de la malacofauna. Su

relación con factores antrópicos y naturales. ......................................................... 73

6.4. CAPÍTULO III. Efecto de los huracanes sobre la diversidad de la malacofauna del golfo de Batabanó. . ............................................................ 93

6.4.1- Introducción .................................................................................................... 93 6.4.2- Materiales y Métodos ...................................................................................... 94

6.4.2.1-Actividad ciclónica en los periodos 1981-1985 y 2004-2009 ................... 95 6.4.2.2- Efecto de los huracanes Gustav e Ike sobre la diversidad de los

ensamblajes de moluscos ....................................................................................... 95 6.4.3- Resultados ....................................................................................................... 97

6.4.3.1- Actividad ciclónica en los periodos 1981-1985 y 2004-2009 .................. 97

Efecto de la actividad ciclónica en la diversidad taxonómica y funcional en los

periodos 1981-1985 y 2004-2009 .......................................................................... 98 6.4.3.2- Efecto de los huracanes Gustav e Ike sobre los ensamblajes de moluscos

............................................................................................................................. 103

6.4.4- Discusión ....................................................................................................... 113 6.4.4.1-Actividad ciclónica en los periodos 1981-1985 y 2004-2009 ................. 113

6.4.4.2- Efecto de los huracanes Gustav e Ike sobre la diversidad de los

ensamblajes de moluscos. .................................................................................... 114

7- CONSIDERACIONES GENERALES ........................................................ 126 8- CONCLUSIONES ..................................................................................... 128 9- RECOMENDACIONES ............................................................................. 131

10. BIBLIOGRAFIA ......................................................................................... 132 11. ANEXOS ................................................................................................... 150

iii

RELACIÓN DE FIGURAS

Figura 1. Sitios y zonas de toma de muestras de moluscos de fondos blandos en el golfo de Batabanó en el periodo 1981-1985 y los años 2004, 2005, 2007, 2008 y 2009.------19 Figura 2. Curva de acumulación de especies de los periodos 1981-1985 y 2004-2009. Sobs: número de especies observadas. Chao2, Jacknife 1 y Jacknife 2 constituyen estimadores de riqueza de especies------------------------------------------------------------------36 Figura 3. Riqueza de taxones de las tres clases de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó registrados en los periodos 1981-1985 y 2004-2009. a) Bivalvos, b) Gasterópodos, c) Escafópodos. Las líneas verticales encima de las barras son la desviaición estándar---------- ---------------------------------------------------------------------------37 Figura 4. Análisis espacial de la riqueza taxonómica de los moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó registrada por zonas (I, II, III) para los periodos 1981-1985 y 2004-2009. En el periodo 2004-2009 la zona I se muestreó en el 2004.------------------38 Figura 5. Análisis de ordenamiento multidimensional no métrico de la estructura de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó de los periodos 1981-1985 y 2004-2009.--------------------------------------------------------------------------------40 Figura 6. Variación temporal del número de especie e índices de diversidad tradicionales (a) y los índices de diversidad taxonómicos y el funcional (b) de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó. S (riqueza de especies), d (riqueza de especies de Margalef), J (equitatividad de Pielou), H (diversidad

de Shannon Wiener), Delta [∆], Delta* [∆*], Delta+ [∆+], Lambda+ [Λ+]. Las líneas

verticales encima de las barras son la desviaición estándar.---------------------------------52

Figura 7. Variación espacial (Zonas I, II y III) del número de especies (S), índices de

diversidad tradicionales (d, J´, H´), taxonómicos (∆, ∆*, ∆+, Λ+) y el funcional (X+) de los

ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó en los años 2004 (a y b), 2005 (c y d) y 2007 (e y f). Las líneas verticales encima de las barras son la desviaición estándar ------------------------------------------------------------------------------------55

Figura 8. Relación de los valores de Delta+ [∆+] y Lambda+ [Λ+] con la riqueza de

especies del periodo 1981-1985 y los años 2004, 2005 y 2007. El promedio (línea discontinua) y los contornos de confianza de 95% (líneas continuas) se obtuvieron por la selección al azar (999 iteraciones) de submuestras de números de especies de la lista madre de todo el golfo de Batabanó: a y b refieren al análisis temporal y c y d al espacial.-----------------------------------------------------------------------------------------------------57 Figura 9. Variación de los rasgos funcionales de las especies de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó en los periodos 1981-1985 (a) y 2004-2007 (b). Conc-Gran: Concha grande, Con-.Med: Concha mediana, Conc-Peq: Concha pequeña, Susp.: suspensívoros, CDO-Susp.: comedores de depósitos orgánicos suspensívoros, CDO: colectores de depósitos orgánicos, Ras.Algas: Raspadores de algas, Mar-Sal: Marino

iv

salobre, Ectopa.: ectoparásitos, Car.Carroñer.: carnívoros carroñeros, COPs: colectores de partículas orgánicas en suspensión. Los números de la escala están en %-----------59 Figura 10. Variación espacial de la distintividad funcional promedio (X+) en el periodo 1981-1985 y los años 2004, 2005 y 2007. Las líneas verticales encima de las barras son la desviaición estándar ----------------------------------------------------------------------------------60 Figura 11. Variación de los patrones de rasgos funcionales de los ensamblajes de moluscos de la zona I entre el periodo 1981-1985 (a) y el año 2004 (b). Conc-Gran: Concha grande, Con-.Med: Concha mediana, Conc-Peq: Concha pequeña, Susp.: suspensívoros, CDO-Susp.: comedores de depósitos orgánicos suspensívoros, CDO: colectores de depósitos orgánicos, Ras.Algas: Raspadores de algas, Mar-Sal: Marino salobre, Ectopa.: ectoparásitos, Car.Carroñero.: carnívoros carroñeros, COPs: colectores de partículas orgánicas en suspensión. Los números de la escala están en %---------------------------------------------------------------------------------------------------------------61 Figura 12. Análisis de Componentes Principales (ACP) mostrando las asociaciones entre los sitios de muestreos, las zonas y sus variables ambientales y/o antrópicas con los índices de diversidad tradicionales (a), taxonómicos (b) y el funcional (c) como medidas de la estructura comunitaria de los ensamblajes de los moluscos para el año 2004. --------------------------------------------------------------------------------------- ----------------- 63 Figura 13. Análisis de Componentes Principales (ACP) mostrando las asociaciones entre los sitios de muestreos, las zonas y sus variables ambientales y/o antrópicas con los índices de diversidad tradicionales (a), taxonómicos (b) y el funcional (c) como medidas de la estructura de los ensamblajes de los moluscos para el año 2005.--------64 Figura 14. Análisis de ordenación multidimensional no métrico (NMDS) de los patrones espaciales de la estructura comunitaria de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó del periodo 1981-1985 (sitios de muestreo del 1-20) y los años 2004, 2005 y 2007 (sitios de muestreo del 21 -41). ---------------------------------------66 Figura 15. Variación interanual de los índices de diversidad tradicionales y el número de especies de los ensamblajes de moluscos del golfo de Batabanó. d: índice de Riqueza de Margalef, H: índice de diversidad de Shannon Wiener, J: índice de Equitatividad de Pielou, S: número de especies. 1: año 2004, 2: año 2005 y 3: año 2007.--------------------74 Figura 16. Mapa de las trayectorias de los huracanes que impactaron al golfo Batabanó en el periodo 2004-2009. a) Huracán Charley (Agosto/2004) y b) Huracán Gustav (Agosto/2008) y Huracán Ike (Septiembre/2008). El número 48 refiere al sitio de muestreo de 2007 se localizó en la trayectoria del huracán Charley en el 2004.----------85 Figura 17. Variación anual del índice de disipación de energía de los huracanes (P.D.I) que afectaron directamente al golfo de Batabanó en los periodos 1981-1985 y los años muestreados del periodo 2004-2009. Antes: Agosto de 2008, Después1: Octubre de 2008, Después2: Abril de 2009, Después3: Agosto de 2009.----------------------------------97

Figura 18. Asociación de las anomalías estandarizadas de los índices taxonómicos

Delta+ [∆+] y Lambda+ [Λ+] (a) y el funcional X+ (b) con la actividad ciclónica (PDI) de los

moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó. A: antes del paso de los

v

huracanes,D: después (D1: 36 días después del paso de los huracanes, D2: siete meses después del paso de los huracanes, D3: un año después del paso de los huracanes).--------------------------------------------------------------------------------------------------99

Figura 19. Relación de los valores de los índices Delta+ [∆+] (a) y Lambda+ [Λ+] (b) con

la riqueza de especies de moluscos del golfo de Batabanó calculado en los periodos de alta (AaC) y baja (BaC) actividad ciclónica. El promedio (línea discontinua) y los contornos de confianza de 95% (líneas continuas) se obtuvieron por la selección al azar (999 iteraciones) de submuestras de números de especies de la lista madre de todo el golfo de Batabanó.---------------------------------------------------------------------------------------100

Figura 20. Relación de los valores del índice Delta+ [∆+] (a) y Lambda+ [Λ+] (b) con la

riqueza de especies de los sitios de muestreo de los periodos de alta (AaC) y baja (BaC) actividad ciclónica. El promedio (línea discontinua) y los contornos de confianza de 95% (líneas continuas) se obtuvieron por la selección al azar (999 iteraciones) de submuestras de números de especies de la lista madre de todo el golfo de Batabanó.---------------------------------------------------------------------------------------------------------------------102 Figura 21. Dendrograma y análisis SIMPROF de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó en los periodos de baja actividad ciclónica (BaC: 1981-1985) y alta actividad ciclónica (AaC: 2004-2009). Las líneas discontinúas en el grupo conformado con los años 2008-2009, son el resultado del análisis SIMPROF.-103 Figura 22. Valores promedios de temperatura, salinidad y turbidez antes y después del paso (d/p) de los huracanes Gustav e Ike por el golfo de Batabanó. A: antes (agosto/2008), D1: 36 días d/p (octubre de 2008), D2: 7 meses d/p (abril de 2009), D3: 1 año d/p (agosto de 2009).------------------------------------------------------------------------------106

Figura 23. Relación de los valores de Delta+ [∆+] (a) y Lambda+ [Λ+] (b) con la riqueza

de especies antes (A) y después (D1, D2 y D3) del paso de los huracanes Gustav e Ike del año 2008. El promedio (línea discontinua) y los contornos de confianza de 95% (líneas continuas) se obtuvieron por la selección al azar (999 iteraciones) de submuestras de números de especies de la lista madre de todo el golfo de Batabanó. ANTES: agosto de 2008, D1: octubre de 2008, D2: abril de 2009, D3: agosto de 2009.--------------------------------------------------------------------------------------------------------------------109 Figura 24. Análisis de ordenación multidimensional no métrico (NMDS) de los patrones espaciales de la estructura comunitaria de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó. ANTES: agosto/2008, DESPUES (D): D1: octubre de 2008, D2: abril de 2009, D3: agosto de 2009-----------------------------------------------------110 Figura 25. Análisis de componentes principales (ACP) mostrando las relaciones entre las variables ambientales, la riqueza de especie (S), los índices de diversidad clásicos (H´, d y J´), taxonómicos (∆, ∆*, ∆+, Λ+) y funcional (X+) como medida de la estructura comunitaria de los ensamblajes de moluscos. ANTES: agosto de 2008, DESPUES (D): D1: octubre de 2008, D2: ------------------------------------------------------------------------------112

vi

RELACIÓN DE TABLAS

Tabla 1. Datos de las prospecciones ecológicas realizadas en el golfo de Batabanó en los períodos 1981-1985 y 2004 – 2009. Rastra Epb.= Red Epibentónica con marco fijo dentado, A/m= Ancho de la zona de arrastre (expresada en metros) de la Rastra Epibentónica, OD= Oxígeno disuelto, DBO5= Demanda Bioquímica de Oxígeno, DQO= Demanda Química de Oxígeno, NH4= Amonio.----------------------------------------------------22 Tabla 2. Asociación entre rasgos funcionales de las especies de moluscos y sus posibles respuestas a diferentes agentes potenciales de perturbación.--------------------- 30

Tabla 3. Composición taxonómica de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó registrados en los periodos y años (escenarios ambientales) muestreados.---------------------------------------------------------------------------------------------- 35 Tabla 4. Valores de significancia estadística medidos por las pruebas de varianza paramétricas (F) y no paramétricas (K-W) entre las zonas II y III del número de especie

(S), índices de diversidad tradicionales (d, J´, H´), taxonómicos (∆, ∆*, ∆+, Λ+) y el

funcional (X+) entre los años 2004, 2005 y 2007.--------------------------------------------------54 Tabla 5. Resultados del análisis BIOENV acorde a las variables naturales y/o antrópicas medidas en los años 2004, 2005 y 2007 del periodo 2004-2009.----------------------------- 65 Tabla 6. Resultados de la prueba del ANOSIM por pares entre el periodo 1981-1985 y los años 2004, 2005 y 2007. Los análisis fueron basados en el coeficiente de similitud de Jaccard. (R (global)= 0,53, p= 0,1%).-----------------------------------------------------------------67 Tabla 7. Valores de los índices ∆+, Λ+ y X+ de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó en los periodos de baja actividad ciclónica (BaC) y alta

actividad ciclónica (AaC).------------------------------------------------------------------------101 Tabla 8. Valores promedios, máximos y mínimos de temperatura medidos a escala temporal (meses) y espacial (zonas) antes y después del paso de los huracanes (d/p). Agosto/08: Antes, Octubre/08: 36 días d/p, Abril/09: 7 meses d/p, Agosto/09: 1 año d/p.------------------------------------------------------------------------------------------------------------------104 Tabla 9. Valores promedios, máximos y mínimos de salinidad medidos a escala temporal (meses) y espacial (zonas) antes y después del paso de los huracanes (d/p). Agosto/08: Antes, Octubre/08: 36 días d/p, Abril/09: 7 meses d/p, Agosto/09: 1 año d/p.------------------------------------------------------------------------------------------------------------------105 Tabla 10. Valores promedios, máximos y mínimos de turbidez medidos a escala temporal (meses) y espacial (zonas) antes y después del paso de los huracanes. Agosto/08: Antes, Octubre/08: 36 días d/p, Abril/09: 7 meses d/p, Agosto/09: 1 año d/p. - ----------------------------------------------------------------------------------------------------------------105 Tabla 11. Valores promedios de la riqueza de especies, índices de diversidad tradicionales, taxonómicos y funcional de la malacofauna de fondos blandos del golfo de

vii

Batabanó medidos en los meses muestreados antes y después del paso de los huracanes Gustav e Ike. -------------------------------------------------------------------------------108 Tabla 12. Resultados de la prueba del ANOSIM por pares entre el antes y después del paso de los huracanes Gustav e Ike por el golfo de Batabanó. Los análisis fueron basados en el coeficiente de similitud de Bray-Curtis. (R(global)= 0,195, p= 0,1%)-------110

viii

RELACIÓN DE ANEXOS

Anexo 1. Aporte de los rasgos funcionales seleccionados al conjunto de especies de bivalvos (a) y gasterópodos (b) para el análisis de diversidad funcional (X+).------------150 Anexo 2. Listado de especies ordenado en cinco niveles taxonómicos jerárquicos (clase, orden, familia, género y especies). Presencia (x) y especies de moluscos (*) que fueron comunes en los periodos 1981-1985 y 2004-2009.--------------------------------------------- 151 Anexo 3.Variables físico-químicas medidas en cada sitio de muestreo y por zonas en las prospecciones ecológicas realizadas en los años 2004, 2005 y 2007.--------------------- 156 Anexo 4 Indicadores químicos de calidad del agua para uso pesquero (N-C 25, 1999) utilizados en este estudio.------------------------------------------------------------------------------ 159 Anexo 5 Valores más comunes de los mínimos, máximos y clases de mayores frecuencias de aparición de los parámetros químicos medidos en el golfo de Batabanó (Perigó et al., 2005). Solo se hacen referencias a los utilizados en este trabajo.-------- 159 Anexo 6. Valores y promedios por sitios de muestreos del número de especie y los índices de diversidades tradicionales, taxonómicos y el funcional de los años 2004, 2005 y 2007.------------------------------------------------------------------------------------------------------ 160 Anexo 7. Variación de los patrones de rasgos funcionales de los ensamblajes de moluscos de la zona II entre el periodo 1981-1985 y el año 2004. Conc-Gran: Concha grande, Con-.Med: Concha mediana, Conc-Peq: Concha pequeña, Susp.: suspensívoros, CDO-Susp.: comedores de depósitos orgánicos suspensívoros, CDO: colectores de depósitos orgánicos, Ras.Algas: Raspadores de algas, Mar-Sal: Marino salobre, Ectopa.: ectoparásitos, Car.Carroñer.: carnívoros carroñeros, COPs: colectores de partículas orgánicas en suspensión. Los números del eje están en %.---------------- 163 Anexo 8. Variación de los patrones de rasgos funcionales de los ensamblajes de moluscos de la zona III entre el periodo 1981-1985 y el año 2004. Conc-Gran: Concha grande, Con-.Med: Concha mediana, Conc-Peq: Concha pequeña, Susp.: suspensívoros, CDO-Susp.: comedores de depósitos orgánicos suspensívoros, CDO: colectores de depósitos orgánicos, Ras.Algas: Raspadores de algas, Mar-Sal: Marino salobre, Ectopa.: ectoparásitos, Car.Carroñer.: carnívoros carroñeros, COPs: colectores de partículas orgánicas en suspensión. Los números del eje están en %.-----------------164 Anexo 9. Variación de los patrones de rasgos funcionales de los ensamblajes de moluscos antes (a) y después de los 33 días (b) del paso de los huracanes por el Golfo de Batabanó. Conc-Gran: Concha grande, Con-.Med: Concha mediana, Conc-Peq: Concha pequeña, Susp.: suspensívoros, CDO-Susp.: comedores de depósitos orgánicos suspensívoros, CDO: colectores de depósitos orgánicos, Ras.Algas: Raspadores de algas, Mar-Sal: Marino salobre, Ectopa.: ectoparásitos, Car.Carroñer.: carnívoros carroñeros, COPs: colectores de partículas orgánicas en suspensión. Los números del eje están en %.-------------------------------------------------------------------------165

ix

Anexo 10. Variación de los patrones de rasgos funcionales de los ensamblajes de moluscos antes (a) y después de un año (b) del paso de los huracanes por el Golfo de Batabanó. Conc-Gran: Concha grande, Con-.Med: Concha mediana, Conc-Peq: Concha pequeña, Susp.: suspensívoros, CDO-Susp.: comedores de depósitos orgánicos suspensívoros, CDO: colectores de depósitos orgánicos, Ras.Algas: Raspadores de Algas, Mar-Sal: Marino salobre, Ectopa.: ectoparásitos, Car.Carroñer.: carnívoros carroñeros, COPs: colectores de partículas orgánicas en suspensión. Los números del eje están en %.--------------------------------------------------------------------------------------------166

x

GLOSARIO

Bentos. Organismos que habitan en el fondo de los ecosistemas acuáticos.

Pueden vivir sobre (Epifauna) o dentro (Infauna) del lecho marino.

Bivalvos. Moluscos de la clase Bivalvia caracterizados por presentar dos

conchas o valvas que se unen y se articulan entre sí mediante una charnela.

Cayería. Conjunto de cayos. Cayos. Cada una de las islas rasas, arenosas, frecuentemente anegadas y

cubiertas en gran parte de mangle. Son muy comunes en el Mar Caribe y golfo

de México.

Charnela: Bisagra ó articulación donde se unen las dos valvas de los moluscos

bivalvos.

Diversidad. Propiedad de una comunidad que expresa su grado de complejidad

estructural. Esta propiedad se puede medir a través de diferentes índices que

ponderan el número de especies y la distribución de sus abundancias, las

relaciones filogenéticas o taxonómicos entre las especies y sus rasgos o

atributos biológicos, fisiológicos, etológicos y ecológicos.

Ensamblaje de especies. Grupo de especies taxonómicamente cercanas que

dentro de una comunidad usan recursos diferentes (Fauth et al., 1996).

Filtros ambientales. Son aquellas características del hábitat y/o determinados

factores ambientales que permiten la coexistencia de un reducido grupo de

especies con requerimientos ecológicos similares.

Fondos blandos. Sustrato conformado por material suelto particulado no

consolidado que puede ir desde arena gruesa hasta limo y arcilla.

Gasterópodos. Organismos de la clase Gasteropoda del filo Mollusca. Son

conocidos como caracoles, y se caracterizan por presentar una concha sólida y

enrollada en espiral, una cavidad bucal con rádula y ser hermafroditas o dioicos,

ovíparos u ovovivíparos.

Malacofauna. Fauna conformada por especies de moluscos.

Moluscos. Organismos invertebrados de cuerpo blando caracterizados por

poseer un pie muscular que adopta diversas formas, generalmente con una

xi

concha calcárea y un órgano de alimentación llamado rádula. Estos pueden ser

marinos, de agua dulce y terrestre.

Nicho. Papel funcional de una especie en la comunidad, incluyendo actividades

y relaciones.

Proxy. Es un indicador que se puede medir y que reemplaza las variables que

se desean estudiar; pero que no se pueden observar directamente.

Redundancia funcional. Se refiere a la presencia de dos o más especies en un

ecosistema realizando la misma función (Naeem, 1998).

Resiliencia. Capacidad de un ecosistema para regresar a su estado normal una

vez que haya cesado una perturbación.

Sedimento. Partículas de diversos orígenes y naturaleza que se acumulan de

una manera suelta sin consolidar y son depositadas en el fondo del mar o sobre

la superficie de los continentes. Suelen ser transportados por las aguas o el

viento.

Seibadal. Pradera (pasto) de la fanerógama marina Thalassia testudinum. Esta

yerba marina tiene gran importancia ecológica, al brindar refugio y alimento a

diferentes especies en sus fases larvales y juveniles.

xii

RESUMEN

Los cambios y la pérdida de calidad ambiental en estuarios y ecosistemas marinos y costeros son un fenómeno generalizado a nivel mundial, como resultado del incremento de las actividades humanas y los efectos del cambio climático. En el golfo de Batabanó los efectos de las perturbaciones naturales combinados con la actividad antrópica, han provocado afectaciones en sus ecosistemas bentónicos. Los estudios realizados han dado resultados contradictorios para determinar la existencia de cambios en estos ecosistemas. Para esclarecer esta problemática, el objetivo trazado en éste estudio fue demostrar si las afectaciones observadas habían inducido cambios significativos en los ecosistemas bénticos del golfo de Batabanó. Para ello se evaluaron los efectos ocasionados por la actividad antrópica y los huracanes sobre los ensamblajes de moluscos de fondos blandos de esta región. Se utilizaron los inventarios de especies de moluscos de los periodos 1981-1985 y 2004-2009. El inventario de especies de moluscos del periodo 1981-1985 se obtuvo de la literatura y el del 2004-2009 de siete prospecciones ecológicas realizadas en el golfo de Batabanó. Como variables ambientales se utilizaron la temperatura, salinidad, oxígeno disuelto, profundidad, turbidez y transparencia y para medir el efecto antrópico (contaminación orgánica) la demanda biológica de oxígeno (DBO5), demanda química de oxígeno (DQO) y amonio (NH4). El efecto de los huracanes se midió usando el índice de disipación de energía de los huracanes (PDI) y mediante el análisis del antes y después del impacto de estos eventos meteorológicos extremos. Para medir el efecto de todas estas variables sobre los ensamblajes de moluscos se analizó la diversidad de la comunidad de moluscos en tres facetas, la ecológica, la taxonómica y la funcional. La composición taxonómica se integró por tres clases, 20 órdenes, 68 familias, 155 géneros y 208 especies. Los bivalvos estuvieron representados por diez órdenes, 23 familias, 71 géneros y 94 especies, los gasterópodos por ocho órdenes, 44 familias, 81 géneros y 110 especies y los escafópodos por dos órdenes, dos familias, tres géneros y tres especies. Se encontraron diferencias significativas a escala temporal y espacial en la composición taxonómica de los moluscos entre los periodos 1981-1985 y 2004-2009, siendo la clase Gasteropoda la más afectada. La diversidad taxonómica fue estadísticamente diferente a escala espacial y temporal, mientras que la diversidad funcional lo fue solamente a escala espacial, entre estos dos periodos. Las diferencias detectadas mediante los índices de diversidad taxonómica fue debido a los efectos ocasionados por la actividad antropogénica, la cual se localizó con mayor intensidad en la costa norte del golfo de Batabanó, y a los inducidos por la actividad ciclónica, la que fue intensa en el periodo 2004-2009. Mientras que las diferencias en la diversidad funcional fue debida a las actividades antropogénicas. Los índices de diversidad tradicionales y el número de especies estuvieron sesgados por el esfuerzo de muestreo por lo tanto las comparaciones con estos indicadores estuvo limitada.

xiii

ABSTRACT

Changes and loss of environmental quality in estuaries and marine and coastal ecosystems is widespread worldwide, as a result of increased human activities and the effects of climate change. In the Gulf of Batabanó the effects of natural disturbances combined with human activity have caused damages in their benthic ecosystems. Studies have yielded conflicting results to determine the existence of changes in these ecosystems. To clarify this problem, the goal set in this study was to demonstrate whether the observed damages had induced significant changes in benthic ecosystems of the Gulf of Batabanó. To do this the effects caused by human activity and hurricanes on mollusk assemblages of soft bottoms of this region were evaluated. Inventories of mollusks periods 1981-1985 and 2004-2009 were used. The inventory of mollusk in the period 1981-1985 was obtained from the literature and from 2004-2009 of seven ecological surveys. Environmental variables as temperature, salinity, dissolved oxygen, depth, turbidity and transparency were used and to measure the anthropic effect (organic pollution) DBO5, DQO and NH4. The effect of hurricanes was analyzed using the index energy dissipation of hurricanes (PDI) before and after impact of these extreme meteorological events. To measure the effect of these variables on mollusk assemblages diversity of the community of tmollusks was analyzed in three facets, ecological, taxonomic and functional The taxonomic composition was composed of three classes, 20 orders, 68 families, 155 genera and 208 species. Bivalves were represented by ten orders, 23 families, 71 genera and 94 species of gastropods by eight orders, 44 families, 81 genera and 110 species and scaphopods by two orders, two families, three genera and three species. They were found significant differences in temporal and spatial scale in the taxonomic composition of mollusks between the periods 1981-1985 and 2004-2009 being the most affected Class Gastropoda. The taxonomic diversity was statistically different spatial and temporal scales, while the functional diversity was only spatial scale, between these two periods. The differences detected by indices taxonomic diversity was due to the effects caused by anthropogenic activity, which was located more intensely on the northern coast of the Gulf of Batabanó, and induced cyclonic activity, which was intense in the period 2004-2009. While differences in the functional diversity was due to anthropogenic activities. Traditional diversity indices and number of species were biased by the sampling effort therefore comparisons with these indicators was limited.

1

1- INTRODUCCIÓN

Dentro de las comunidades zoobentónicas el filo Mollusca ha sido

considerado como grupo focal para los estudios de biodiversidad en el ambiente

marino, dado a que es el segundo en cuanto a número de especies después de

los artrópodos y presenta una gran variedad de taxones marinos bentónicos (Lalli

y Parsons, 1997). Así mismo, los moluscos tienen un amplio espectro trófico que

engloba prácticamente a todas las formas conocidas de alimentación y presentan

una amplia radiación evolutiva (Espinosa, 1992).

Los moluscos tienen un valor importante para los seres humanos ya que forman

parte de su dieta natural desde tiempos remotos (Espinosa, 1992), así como por

la utilización de sus conchas como objetos de colección y joyería (Díaz y Puyana,

1994), razones que le dan una elevado valor comercial. Presentan gran

importancia ecológica, ya que constituyen la principal fuente de alimentación de

numerosas especies, incluyendo algunas de valor comercial como la langosta

espinosa del Caribe Panulirus argus (Latreille, 1804) y tienen un papel

fundamental como parte del componente carbonatado biogénico de las arenas

de las playas (Espinosa y Ortea, 2001).

Los integrantes de este grupo zoológico son un excelente indicador de la riqueza

de especies en los hábitats marinos caribeños, por lo que en estudios de impacto

ambiental han sido ampliamente utilizados como bioindicadores de calidad

ambiental (Landres et al., 1988; Soto y Leighton, 1999; Baqueiro-Cárdenas et al.,

2007).

Por la buena representación de los individuos de este grupo en casi todos los

hábitats marinos y su relativa conexidad con los factores ambientales (Espinosa,

1992) y su taxonomía relativamente bien conocida, fueron propuestos por

Espinosa et al. (2004) como indicadores de la magnitud relativa de la

biodiversidad del megazoobentos total (en categorías, no en valores absolutos),

para evaluar las reservas naturales y áreas marinas de interés conservacionista,

sobre la base del número de especies y el posible endemismo de este grupo.

Todas estas características, hacen muy atractiva la sugerencia de utilizar a este

2

grupo de organismos para determinar las variaciones (o cambios) en los

ecosistemas, ya que pueden representar un proxy de la biodiversidad total de los

organismos del megazoobentos de una localidad determinada (Alcolado y

Espinosa, 1996).

Un requisito esencial para lograr conservar la biodiversidad lo constituye la

habilidad para definirla y saber cómo medirla (Warwick y Light, 2002). El termino

de biodiversidad intenta capturar la variedad de la vida en todos sus aspectos,

incluyendo la variabilidad genética, morfológica, fisiológica, etológica y ecológica

(Roy et al., 2004), hecho que hace casi imposible concentrar toda esa

información en un solo indicador (Purvis y Hector, 2000).

Para conocer y evaluar de manera efectiva la biodiversidad en los ecosistemas

se deben tener en cuenta los tres enfoques ecológicos existentes: 1) el enfoque

descriptivo, que analiza la composición y abundancia relativa de las especies, 2)

el enfoque evolutivo, que se basa en las relaciones taxonómicas-filogenéticas

entre las especies y 3) el enfoque funcional, que considera la función (o la

importancia) de cada especie en el ecosistema. Sin embargo en la mayoría de

los análisis ecológicos el enfoque descriptivo (riqueza de especies y sus

abundancias) es el que ha prevalecido, pero las especies por si solas no

constituyen una explicación completa de la diversidad (Clarke y Warwick, 1999;

2001).

Las medidas de biodiversidad que históricamente han sido usadas para evaluar

la diversidad y medir su nivel de variación y/o cambios en los ecosistemas son

aquellas cuyos análisis se centran en el número de especies y sus abundancias

como son: riqueza de especies de Margalef, índice de equidad de Pielou y de

diversidad de Shannon-Wiener (Magurran, 1988, 2004; Clarke y Warwick, 2001;

Hong et al., 2010). Sin embargo la aplicación de estas medidas (o enfoque

ecológico descriptivo) presentan algunas limitantes a la hora de establecer

comparaciones entre bases de datos extraídos de diferentes localidades y/o

tiempos, debido a: i) su dependencia al esfuerzo de muestreo, ii) están afectados

por el tipo y la complejidad del hábitat y iii) no tienen una respuesta monotónica

ante los efectos de la degradación ambiental (Warwick y Clarke, 1995; Clarke y

3

Warwick, 1998; Warwick y Clarke, 2001; Fleishman et al., 2006; Leonard et al.,

2006).

Además de lo anterior, hay que adicionar que la riqueza (número) de especie

(S), trata a las especies sobre la base de que: i) todos los individuos son iguales

y ii) no tiene en cuenta la afinidad filogenética o grado de parentesco que existen

entre ellas (López-Caballero y Pérez-Suárez, 1999).

Como respuesta a todas estas limitaciones han sido propuestas dos

alternativas para medir la diversidad en los ecosistemas: 1) la que considera la

afinidad filogenética entre las especies o la relación entre las especies y sus

categorías taxonómicas superiores (Warwick y Clarke, 1995) y 2) la que

considera los caracteres o rasgos funcionales de las especies dentro de las

mediciones de diversidad, para de esa forma conocer el papel o las funciones

que desempeñan las especies en los ecosistemas (Magurran, 2004).

La primera alternativa generó una familia de índices a los cuales se les

suele llamar índices de diversidad taxonómica, ya que basan sus cálculos en la

información contenida en un árbol taxonómico o filogenético, incorporándole la

abundancia y en su defecto, la presencia de las especies (Krajewski, 1994;

(Warwick y Clarke, 1995; Clarke y Warwick, 1999, 2001). La segunda alternativa

incorpora en sus mediciones los caracteres o rasgos fisiológicos, morfológicos,

etológicos, reproductivos, entre otros, que pueden ser medidos en un individuo

pudiendo tener un efecto sobre uno o varios procesos ecológicos en el

ecosistema o con una respuesta a uno o más factores ambientales (Martín-

López et al., 2007). Esta alternativa agrupa a los índices de diversidad funcional.

La diversidad taxonómica y funcional tienen una serie de ventajas que

además de superar las limitaciones que presentan las medidas tradicionales de

diversidad las complementan, dado a que hacen uso de datos cuantitativos y

cualitativos (Leonard et al., 2006), se aplican a informaciones a grandes escalas

temporales y espaciales (Warwick y Turk, 2002; Villéger et al., 2010), no precisan

de sitios considerados como control (poco perturbados) para probar la magnitud

de sus cambios y son muy pocos afectados por el esfuerzo de muestreo

(Warwick y Clarke, 1995; 1998; 2001; Leonard et al., 2006).

4

En tal sentido la singularidad de los moluscos de ser un grupo muy

diverso, sólo superado en cuanto a número de especies por los insectos y los

nematodos, más no así en cuanto a la diversidad de hábitos de vida y hábitats

que ocupan (Baqueiro-Cárdenas et al., 2007), tiene una connotación práctica en

los estudios de monitoreo ambiental. Lo anterior se debe a que permite la

posibilidad de tomar en cuenta sus relaciones taxonómicas y filogenéticas, así

como los rasgos funcionales de las especies, para conocer con más profundidad

los procesos ecológicos en los cuales intervienen en los ecosistemas bentónicos

y en que magnitud los factores naturales y/o antrópicos pueden modular estos

procesos.

En el golfo de Batabanó (GB) los efectos de las perturbaciones naturales

vinculadas al cambio climático (principalmente la ocurrencia de huracanes de alta

intensidad) combinados con diversas acciones antropogénicas (represamiento de

los ríos, deforestación del manglar, construcción de diques, actividad industrial,

entre otros) han permitido observar señales de deterioro ambiental en su medio

físico (Guerra et al., 2005; Acker et al., 2004) y biológico (Arias-Schreiber et al.,

2008; Cerdeira et al., 2008). Sin embargo, ante esta problemática hay que dar

respuesta a la interrogante de si la magnitud de esas señales de deterioro

ambiental han sido lo suficientemente fuertes para provocar afectaciones

negativas en la estructura y función de los ensamblajes de moluscos bentónicos

de fondos blandos de esta región.

Siguiendo esta línea de pensamiento es evidente que de existir alguna

afectación la misma debe estar asociada a determinados agentes perturbadores,

por lo que conocer cuál ó cuáles factores son los responsables de las

afectaciones observadas sería otra interrogante a dilucidar. Por tal razón, este

trabajo pretendió evaluar los cambios ocurridos en la diversidad de los

ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó en dos

periodos ambientales diferentes (1981-1985 y 2004-2009) y conocer cuales

factores (ambientales y/o antrópicos) pudiesen haber inducidos dichos cambios.

5

2- ANTECEDENTES

El conocimiento sistemático de la Malacofauna cubana es el más completo que

existe sobre los invertebrados marinos del archipiélago cubano y las Antillas

(Diez y Jover, 2013), ya que el acervo bibliográfico que trata sobre la presencia

de los moluscos en la fauna de Cuba es extenso. Mikkelsen et al. (1993) en una

revisión bibliográfica acerca de las publicaciones realizadas entre los años 1826-

1993, sobre la malacofauna existente en la cuenca del Mar Caribe (incluyendo la

parte continental e islas) señalaron para Cuba alrededor de 160 referencias

bibliográficas, las que se referían exclusivamente a estudios zoogeográficos y/o

taxonómicos. Dentro de esos artículos científicos cabe destacar como las obras

más importantes la d´Orbigny (1841-1853), Arango (1878-1880) y Aguayo y

Jaume (1947-1952). Otras obras más recientes son la de Espinosa et al. (1995) y

Espinosa y Ortea (2012).

La fauna de moluscos de Cuba ha sido estudiada fundamentalmente desde el

punto de vista sistemático en los siglos XIX, XX y principios del presente siglo.

Sin embargo el resumen más completo y preciso de los moluscos marinos de

Cuba fue realizado por Espinosa (2007). Aspectos acerca del conocimiento

sistemático, la alta diversidad de especies, características zoogeográficas,

tendencias ecológicas de las comunidades neríticas, la utilidad como

bioindicadores de calidad ambiental, su alto potencial como alimento para el

hombre, la declinación de las poblaciones de varias especies y el desnivel en el

conocimiento de la biodiversidad de éste grupo zoológico en las aguas cubanas,

fueron explícitamente documentados por éste autor.

La fauna potencial de moluscos marinos de Cuba debe sobrepasar las 1800

especies (datos inéditos, según Martínez-Daranas et al., 2013), aunque hasta el

presente se han registrado formalmente para las aguas cubanas unas 1770

especies, de las cuales 1322 son gasterópodos, 338 bivalvos, 43 escafópodos,

37 cefalópodos, 29 poliplacóforos y un aplacóforo (Espinosa & Ortea, 2012).

Aunque se ha visto cierto incremento de las contribuciones sobre aspectos de su

ecología y biología a partir de las últimas décadas del pasado siglo y principios

6

del presente (Alcolado y Cortéz, 1987; Herrera-Moreno y Espinosa, 1988;

Espinosa et al., 1990a; Martínez-Estalella y Alcolado, 1990; Olivera, 2013), se

precisa seguir impulsando la realización de estos tipos de investigaciones dada

la alta diversidad, importancia económica y ecológica de los integrantes de este

grupo.

2.1-Estudios de la malacofauna del golfo de Batabanó

Los estudios sobre los moluscos del golfo de Batabanó (GB) se pueden separar

en dos grupos: i) los referidos al estudio de la malacofauna muerta

(tanatocenosis) y ii) los referidos a la malacofauna viva (malacocenocis). Con

respecto a la malacofauna muerta los estudios más representativos son los de

Hoskins (1964) y Armenteros et al. (2011), cuya diferencia de realización entre

ambos es de 47 años. El trabajo de Hoskins (1964) consistió en una descripción

detallada de la estructura y distribución de los ensamblajes de moluscos y su

relación con el ambiente sedimentario. En el mismo se concluye que la

granulometría de los sedimentos, salinidad, presencia de vegetación y la

turbulencia del agua, son los principales factores ecológicos que controlan la

distribución de los moluscos en el GB.

Armenteros et al. (2011), al realizar un estudio de reconstrucción paleoecológica

de las condiciones biogeoquímicas del GB a través de núcleos de sedimentos

datados con 210Pb, cuyo fechado dio como resultado un siglo, concluyeron que

los ensambles de moluscos no habían tenido pérdidas significativas en su

composición. Este hallazgo mostró evidencias que la diversidad de especies se

mantuvo con poca variación en el tiempo, así como la pérdida de hábitats en esta

región. Sin embargo, aunque fue usada como proxy la malacofauna muerta con

el objetivo de comprobar la existencia de cambios en el ecosistema bentónico su

alcance está limitado, ya que no se comprobó sí la malacofauna muerta de esta

región es certeramente un proxy de la malacofauna viva actual.

De las 12 contribuciones referidas a la malacofauna viva del GB, el 78.5% hacen

alusión a la sistemática del grupo (Sarasúa y Espinosa, 1977; Palazzi, 1983;

García y Luque, 1986; Espinosa y Ortea, 1998, 2002, 2003, 2008; 2015 Espinosa

7

et al., 2007, Ortea et al., 2015) mientras que el 25% refieren sobre algunos

aspectos ecológicos que determinaron su composición y/o estructura comunitaria

y su importancia en la dieta natural de especies con interés comercial (Alcolado y

Cortés, 1987; Espinosa et al., 1990b; Martínez-Estalella y Alcolado, 1990). Sin

embargo existen varios trabajos (Gómez et al., 1980; Anderes, 1985; Lalana et

al., 1987; Ibarzabal, 1990; Páez et al., 1991; García, 2001; Arias-Screiber et al.,

2008; Lopeztegui y Capetillo, 2008, Semidey et al., 2013) que aunque no

analizaron directamente a las comunidades de moluscos, aportaron evidencias

de: 1) la elevada diversidad de especies que se localizan en este región, 2) la

frecuente dominancia numérica de los integrantes de este grupo entre las

comunidades de invertebrados macrobentónicos y meiobentónicos en los

diferentes tipos de hábitats del golfo, 3) de su papel en la trama alimentaria de

numerosas especies zoobentófagas de importancia comercial y 4) de algunos

factores ambientales y antrópicos que inciden en la diversidad, distribución y

composición de sus comunidades.

Alcolado (1990b) presentó las características hidrodinámicas y topográficas de

esta región, la magnitud comparativa de los fenómenos de transporte y

sedimentación, así como la intensidad de la influencia terrígena. Propone un

patrón de distribución de los diferentes tipos de biotopos, teniendo en cuenta la

información de la densidad de la vegetación de las fanerógamas, el tipo de fondo

(rocoso, blando o particulado) y la coloración de los sedimentos como indicadora

de factores bióticos y abióticos. Estas características del GB, puedieron estar

incidiendo en los ecosistemas bentónicos que existieron en el periodo 1981-

1985, lo que no queda exenta los ensamblajes de moluscos de ese periodo.

Con respecto a los estudios ecológicos dirigidos al análisis de los ensamblajes

de moluscos del GB, Alcolado y Cortés (1987) abordaron las características de la

fauna de gasterópodos de los biotopos de Punta del Este, sin embargo el trabajo

que más detalles ofreció sobre la ecología de los moluscos del GB fue el

realizado por Martínez-Estalella y Alcolado (1990). Estos autores reportaron que

las zonas de biomasa alta y media de moluscos están ubicadas

fundamentalmente sobre fondos areno-fangosos de color blanquecino pobres en

8

materia orgánica y con una densidad de Thalassia testudinum relativamente

baja. Añaden que la zona del golfo donde la biomasa de moluscos es pobre

comprende: la porción más oriental de su plataforma, en la cual el sedimento es

grueso, está prácticamente desprovista de vegetación y la materia orgánica es

pobre; el norte de Cayo del Rosario, con seibadal poco denso y la Ensenada de

la Broa con dos tipos de fondos: uno fangoso sin macrovegetación y otro de

fondo rocoso con parches de vegetación. Otras zonas en las cuales los moluscos

presentan una biomasa pobre son: la porción sur de la Península de Zapata y las

regiones más occidentales del golfo, incluyendo el norte de la Isla de la Juventud,

todas con abundante materia orgánica en el sedimento, densidades medias y

elevadas de seibadal y algunos fondos rocosos.

Además estos autores (Martínez-Estalella y Alcolado,1990) plantearon que las

zonas donde se alcanzan los valores más altos de biomasa de los moluscos

coinciden con las zonas que se caracterizan por un fuerte predominio del efecto

de transporte (producido por la circulación principal del GB, que se dirige de este

a oeste sobre el efecto de la sedimentación, exceptuando un área donde el

oleaje es muy intenso a causa del alto grado de exposición al océano, que

equivale a una mayor inestabilidad de los sedimentos del fondo.

Todas las contribuciones acerca de la ecología de los moluscos del GB se

caracterizaron por el uso de los índices tradicionales de diversidad (enfoque

descriptivo) como herramienta fundamental para la descripción de sus

ensamblajes a escala espacial y temporal. Los índices más usados fueron: la

riqueza de especies de Margalef (d), Equitatividad de Pielou (J) y diversidad de

Shannon-Wiener (H). Sin embargo, el no haber utilizado los índices de diversidad

taxonómica en los estudios ecológicos de los moluscos del GB (los cuales

cesaron en la primera mitad de la década de los años 90s del siglo pasado), se

debió a que estos índices fueron creados en la segunda mitad del último decenio

del siglo pasado y su utilización se acrecentó a partir de la primera década del

presente siglo. Por otra parte y acerca de la diversidad funcional, sólo se hace

alusión a los hábitos alimentarios de las especies de moluscos para describir el

9

funcionamiento del ecosistema y no se aplicaron per se índices de diversidad

funcional.

En este sentido, es conveniente aclarar que la carencia del uso de índices de

diversidad funcional en los estudios ecológicos en el GB, se debió a que la

creación y uso de estos índices fue similar a la de los índices taxonómicos y

respecto a su utilización estos fueron más frecuentes en los peces y muy poco

en los organimos bentónicos.

2.2- Estudios de la malacofauna en otras regiones de la plataforma

cubana

Los moluscos han sido inventariados con bastante detalle en el golfo de

Batabanó, el golfo de Guanahacabibes, el litoral norte Habana-Matanzas y el

Archipiélago Sabana-Camagϋey (Espinosa, 2007). Sin embargo los golfos de

Guacanayabo, Ana María, la zona noroccidental de la Isla de Cuba y la estrecha

faja de plataforma que bordea las provincias orientales han sido pobremente

estudiadas, aunque en todas ellas se han realizado investigaciones que han

aportado información importante sobre su diversidad de organismos (Claro,

2007). Dentro de estas investigaciones se conocen los estudios de Murina et al.

(1969) e Ibarzábal (1982) realizados en la región noroccidental de Cuba. Estos

autores coincidieron en que los moluscos ocuparon un lugar importante en

cuanto a la biomasa registrada en esta región. Herrera-Moreno y Espinosa

(1988) señalaron las principales características de los bivalvos de sustratos

particulados de la bahía de Cárdenas.

Espinosa (1992), al presentar los resultados del estudio sistemático, ecológico y

zoogeográfico de los bivalvos marinos de Cuba, resaltó la importancia ecológica

de los bivalvos como parte del componente carbonatado biogénico de las arenas

y como bioindicadores para evaluar y monitorear la calidad del ambiente marino,

por ser uno de los grupos numéricamente dominantes entre las comunidades de

invertebrados marinos macrobentónicos. También demostró que las

potencialidades de los integrantes de esta clase de moluscos para la

alimentación humana eran muy superiores a las que se conocían en aquellos

10

tiempos y da recomendaciones para su mejor utilización ecológica y económica.

Alcolado y Espinosa (1996) presentaron una alternativa que facilita y simplifica

las prospecciones ecológicas con fines de control ambiental en fondos blandos

cuando existen limitaciones de tiempo y de recursos materiales y humanos. Para

ello proponen la utilización de los moluscos como bioindicadores de la diversidad

del megazoobentos (y por ende de la calidad ambiental), basándose en las

correlaciones existentes entre la riqueza de especies de moluscos y la del

megazoobentos. Esta alternativa es equivalente a la presentada por Alcolado et

al. (1993) para los fondos duros por medio de la evaluación de comunidades

sésiles, como las esponjas, los corales y los gorgonáceos.

Las costas nororiental y suroriental de Cuba son las menos estudiadas en el

país. Sin embargo, estudios recientes (Espinosa et al., 2008; Rodríguez-Cobas,

2015) realizados en la zona marina costera del Parque Nacional Alejandro de

Humboldt, Sector Baracoa, y la región comprendida entre Bahía de Puerto Padre

y Bahía de Nipe (Diez y Jover, 2012), ambas zonas ubuicadas en la costa norte

oriental de Cuba, conjuntamente con el trabajo de Diez y Jover (2013) en la zona

costera de Santiago de Cuba (costa sur oriental), mostraron que la riqueza de

especies de moluscos en la región oriental del país es alta. Dada estas

investigaciones se precisa continuar estudios de esta naturaleza en otras áreas

localizadas en ambas costas orientales de Cuba.

Un inventario de especies de invertebrados marinos de la región centro-oriental

de Cuba (golfo de Ana María), en la cual la mayoría de los estudios se han

dirigido a la temática pesquera (Buesa, 1960; Sosa et al., 1999; Giménez-

Hurtado et al., 2012) dio como resultado que el 40.9% (43 especies) de las

especies identificadas se correspondieron con los moluscos (Rodríguez-Viera et

al., 2012), lo que demuestra el potencial de este grupo de organismos en dicha

región.

11

2.3- Consideraciones generales

De acuerdo a la bibliografía de los moluscos en aguas cubanas, en una primera

aproximación, se puede decir que la malacofauna se encuentra bien estudiada

desde el punto de vista sistemático, teniendo mayor representación las zonas

neríticas y litorales. Este conocimiento difiere considerablemente entre las

diferentes zonas de la plataforma cubana, siendo las regiones norcentral y las

costas norte y sur de las provincias orientales las que menos se conocen.

Los estudios ecológicos y biológicos del grupo son escasos, confinándose la

mayoría de ellos en las últimas dos décadas del siglo pasado al golfo de

Batabanó y Archipiélago Sabana-Camagüey. Este hecho evidencia la necesidad

de continuar con las contribuciones dirigidas a aumentar los acervos ecológico y

biológico del grupo en aguas cubanas, así como para conocer los factores

ambientales y/o antrópicos que influyen en la estructuración y funcionamiento de

sus comunidades.

Dos aspectos más a considerar son: 1) la falta de aplicación de los índices de

diversidad taxonómica y funcional en los estudios ecológicos en el GB. Respecto

a este asunto, se precisa comenzar a utilizar estas familias de índices en las

evaluciones ecológicas del GB, dado a que presentan una serie de ventajas

sobre los índices de diversidad tradicionales (los cuales fueron descritos con

anterioridad) y 2) la necesidad eminente de homogenizar taxonómicamente las

listas de especies registradas en trabajos anteriores y/o prospecciones

ecológicas más recientes, factores imprescindibles para poder realizar los

cálculos de los índices de diversidad taxonómica. Dicha homogenización

taxonómica significa que la identificación y ordenamiento de esas listas de

especies debe ser realizada con la literatura especializada más reciente bajo la

supervisión de especialistas en la materia. De esta forma se evitarían resultados

no deseados o confusos los que serían inducidos fundamentalmente por errores

en la identificación y ordenamiento de las especies, más que por factores

determinísticos

Un ejemplo que comprueba lo explicado con anterioridad, se evidenció en la lista

de especies obtenida en el trabajo de Martínez-Estalella y Alcolado (1990), la

12

cual fue usada en la presente tesis y fue confeccionada por personal no

especialista en el grupo. En esa lista de especies: 1) 12 especies fueron

eliminadas por no encontrarse en las listas de especies del área, 2) ocho fueron

sustituídas por errores de identificación y 11 cayeron en sinonimia. En resumen,

31 especies fueron evaluadas con problemas en su identificación.

Lo anterior sugiere que en los trabajos realizados en el GB que pueden constituir

una fuente de información histórica para el análisis de la diversidad taxonómica y

funcional, sus listas de especies deben ser revisadas y actualizadas con la

información especializada más reciente bajo la supervisión de especialistas en la

materia. Esta afirmación es válida no solo para el grupo de moluscos, sino para

cualquier grupo animal o vegetal, en los cuales se pretenda usar información

histórica para analizar las desviaciones en la diversidad taxonómica y funcional.

3- JUSTIFICACIÓN

Alcolado (1990a) afirmó que el golfo de Batabanó está conformado por

ecosistemas elásticos y termodinámicamente ineficientes, cuyas biocenosis

poseen especies oportunistas capaces de generar grandes excedentes de

biomasa. Como regla, los mismos son susceptibles de recuperarse con relativa

rapidez después que cesa la perturbación que los altera. Sin embargo, a pesar

de su potencial resiliencia, las perturbaciones que experimenta o ha

experimentado el golfo han sido capaces de provocar transformaciones de

diversa índole a escala local y/o regional o mesoescala (Areces et al., 2006).

Algunas de estas perturbaciones actúan con gran intensidad a escala local como

la sobre elevación del nivel medio del mar y la irrupción de agua marina que

puede rebasar más de 2 km tierra adentro (Mitrani et al., 2001) y la erosión del

perfil de equilibrio del litoral norte del GB con una tasa anual comprendida entre

0.5 y 2.4 m, la cual ocasionó desde 1956 a 1997 un retroceso progresivo de la

línea de costa de 90 a 95 m (Hernández-Zanuy et al., 2006).

Los primeros indicios de degradación ambiental en el GB fueron observados en

las reducciones en las capturas de especies de valor comercial como la biajaiba

13

(Lutjanus synagris) y la langosta (Panulirus argus, principal recurso pesquero del

país), los que fueron documentados por Claro et al., (1990) y Claro (1991) a raíz

del colapso que sufrieron entre 1975 y 1979 (Valle, 2005) y Puga et al. (2005).

Sin embargo, el estado decreciente de las capturas de langosta, a pesar de la

introducción de medidas de ordenamiento, control y vigilancia, aumento del

período de veda y de la talla mínima legal de captura, a partir de 1994, sugirió

evidencias que además de existir una explotación intensa sobre este recurso

(FAO-WECAFC, 2007), otros factores pudieron incidir sobre esta especie

propiciando un decrecimiento en el tamaño de sus poblaciones.

Lo anterior incentivó la búsqueda de las posibles causas que han ocasionado el

descenso de las capturas de esta especie de importancia comercial,

centrándolas en dos componentes, uno pesquero y otro ambiental, fijado este

último en el supuesto cambio del ecosistema bentónico del GB, el cual pudo

haber condicionado las diferencias observadas en los niveles de capturas de

esta especie durante varias etapas en estos últimos 40 años (Puga, 2005).

Puga et al., (2008) después de cuantificar algunos factores climáticos y

antropogénicos y relacionarlos con el reclutamiento de juveniles de P. argus,

refirieron que los cambios temporales de la actividad antropogénica en

interacción con factores climáticos (posiblemente en sinergia) y con la

explotación pesquera, han contribuido a disminuir el reclutamiento y por lo tanto

las capturas de langosta en Cuba. Por otra parte Baisre y Arboleya (2006) y

Baisre (2006), consideraron que el represado de los ríos y la merma de la

actividad económica en Cuba, disminuyeron el aporte de nutrientes a la

plataforma cubana a partir de la década de los años 90s. Además Baisre (2000)

sugiere la incidencia de este fenómeno sobre el descenso de las capturas en

algunos de los recursos pesqueros de Cuba, el cual no podría ser atribuido

solamente a la pesca.

Todas estas evidencias han llevado a postular que la plataforma cubana ha

tenido cambios con el paso del tiempo, los cuales han disminuido su

potencialidad para soportar las poblaciones de los recursos pesqueros, dado a

una pérdida o disminución de la calidad de sus hábitats. Partiendo de este

14

postulado Areces et al. (2006) suponen una disminución de la productividad

biológica en los ecosistemas bentónicos del golfo de Batabanó.

Hasta la fecha se han realizado dos investigaciones en el golfo para detectar

cambios en sus ecosistemas bentónicos (Arias-Schreiber et. al., 2008 y

Armenteros et. al., 2011), con resultados contradictorios. Según Arias-Schreiber

et. al. (2008) los ecosistemas bentónicos del golfo han sufrido cambios

significativos ha escala espacial y temporal, mientras que Armenteros et. al.

(2011) afirmaron lo contrario. Ante esta disyuntiva se hace necesaria la

realización de una investigación con métodos actuales y más precisos, mediante

los que se pueda esclarecer la contradicción existente en la actualidad acerca del

estado de los ecosistemas bentónicos del golfo de Batabanó.

Un aspecto crucial en las dos investigaciones mencionadas con anterioridad es

que ninguna incluyó dentro de sus análisis a los índices de diversidad

taxonómica y funcional, que dadas las ventajas desde el punto de vista teórico y

práctico que dan a los estudios de comunidades y a su complementariedad de

los índices de diversidad tradicionales, pueden dar un nuevo enfoque en el

desarrollo de éste tipo de investigación.

Dada la problemática expuesta con anterioridad, en la presente investigación se

determinaron las variaciones ocurridas en los ensamblajes de moluscos del GB

mediante el análisis de los cambios en la diversidad de la comunidad de

moluscos en tres facetas: la ecológica, la taxonómica y la funcional.

15

4- HIPÓTESIS

La diversidad de la malacofauna de fondos blandos del golfo de Batabanó ha

sufrido cambios significativos en el tiempo y en el espacio, debido a los efectos

ocasionados por factores antrópicos y/o naturales.

5- OBJETIVOS

5.1- Objetivo general

Determinar los cambios ocurridos en la diversidad de la malacofauna de fondos

blandos del golfo de Batabanó en dos periodos ambientales diferentes: 1981-

1985 y 2004-2009 y su relación con factores antrópicos y/o naturales.

5.2- Objetivos específicos

1. Describir la composición taxonómica de la malacofauna de fondos blandos

del golfo de Batabanó en los periodos 1981-1985 y 2004-2009.

2. Analizar y comparar las variaciones de la diversidad de la malacofauna de

fondos blandos del golfo de Batabanó en los periodos 1981-1985 y 2004-

2007 y su relación con factores antrópicos y/o naturales.

3. Describir el efecto de los huracanes sobre la diversidad de la malacofauna

de fondos blandos del golfo de Batabanó, en los periodos 1981-1985 y

2004-2009.

16

6- ANÁLISIS POR CAPÍTULOS

6.1. Aspectos comunes

6.1.1. Área de estudio

El golfo de Batabanó es un cuerpo de agua semi-cerrado ubicado en la región

suroccidental de Cuba (21° 25’ y 22° 41’ N y los 80° 52’ y 84° 00’O) (Fig. 1).

Tiene una superficie aproximada de 21 305 km2, con una profundidad media de 6

m (Cerdeira et al., 2008). En su litoral norte y oeste, Isla de La Juventud y en los

centenares de cayos existentes en esta región se localizan franjas de bosques

de mangle. Su porción sur está limitada por cayos, bajos y arrecifes coralinos

costeros que en determinadas regiones emergen en forma de crestas arrecifales

(González-Ferrer et al., 2004) y en otras están interrumpidas por algunos canales

de entrada que en ocasiones presentan comunicación con el océano abierto (Fig.

1). En su litoral norte se localizan la mayoría de los asentamientos humanos

donde se producen contaminantes del tipo de residuales industriales,

agropecuarios y domésticos que son vertidos al GB.

Existe un cordón de cayos y bajos que se extiende desde la parte noreste de la

Isla de la Juventud hasta la cayería de las Cayamas al norte del golfo, el que

constituye una barrera natural que divide en dos zonas a esta región (zona este y

zona oeste), restringiendo el paso del agua de un lado al otro.

La circulación de la corriente marina es de este a oeste y describe una curva

suave hacia el norte con una velocidad catalogada como lenta (10,6 cm/s)

(Emilsson y Tápanes, 1971). La región oriental (este) del golfo está más

expuesta a la influencia del océano, a causa de la ausencia de extensas cadenas

de cayos, siendo todo lo contrario en la región occidental (oeste) que está

rodeada de cayos y bajos en su zona sur (Fig. 1)

El mayor número de ríos se localiza en la porción oeste de la provincia de Pinar

del Río, en cuyas costas están asentadas las mayores abundancias del manglar

Rhizophora mangle. Estos mangles también son abundantes en la costa sur de

la Península de Zapata, lugar donde se localiza la ciénaga homónima y que

17

constituye el mayor humedal del Caribe insular, donde se produce un

escurrimiento importante de agua dulce y nutrientes hacia el golfo, lo que le

confiere condiciones particulares al área marina adyacente (Paéz et al., 1991).

Los fondos del GB van desde fangosos sin vegetación hasta los arenosos,

arenosos fangosos y fango arenosos con o sin vegetación. En los fondos

cubiertos por pastos marinos la especie predominante fue la fanerógama marina

Thalassia testudinum con diferentes densidades de cobertura (Cerdeira et al.,

2008).

En la región se localizan tres importantes puertos pesqueros (Batabanó, Coloma

e Isla de La Juventud), cuya principal actividad pesquera recae en la langosta P.

argus, en segundo lugar las especies de escamas como los pargos (familia

iLutjanidae), roncos (familia Haemulidae), jureles (familia Carangidae) y sardinas

(familia Clupeidae),entre otros y en menor cuantía el pepino de mar (Isostichopus

badionotus) y siete especies de esponjas, las cuales tienen nombres comunes

muy distintivos, como esponja hembra de ojo (Hippospongia lachne), hembra

aforada (Hippospongia gossypina), macho fino (Spongia barbara), macho guante

(Spongia obscura), macho dulce o macho cueva (Spongia graminea), macho

(Spongia pertusa) y machito del calvario (Spongia oblicua) presentando estas

especies densidades muy bajas en la actualidad. (Blanco, 2007).

Las principales acciones antrópicas que afectan a los hábitats del GB son las

relacionadas con el vertimiento de residuales industriales, agropecuarios y

domésticos (Perigó et al., 2005). Los mayores focos de contaminación se

localizan al sur de las provincias de Pinar del Río, Mayabeque y Artemisa (costa

norte del GB).

Otras actividades antrópicas que afectan zonas del GB se relacionan con la

roturación de las tierras para el cultivo, el regadío, la fertilización y el empleo de

plaguicidas. (Perigó et al., 2005).

Las construcciones de presas, diques costeros, edificaciones cercanas a la línea

de costa y obras de dragado, son otros de los impactos negativos que se

vinculan con la degradación de las áreas litorales del golfo. (Perigó et al., 2005)

18

6.1.2- Procedencia de los datos

Se utilizó la información disponible de moluscos de fondos blandos obtenida en

64 sitios de muestreo distribuidos en el GB (Fig.1). Los datos provienen de 14

prospecciones ecológicos realizadas en el periodo 1981-1985, en el que se

muestrearon 20 sitios (Tabla 1, Fig.1a) y 2004-2009 con un total de 44 sitios, de

los cuales 13 fueron analizados en 2004 (Tabla 1, Fig. 1b), 10 en 2005 (Tabla 1,

Fig. 1c), ocho en 2007 (Tabla 1, Fig. 1d) y 13 en 2008 y 2009 (Tabla 1, Fig. 1e).

Varios sitios de muestreo del periodo 2004-2009 coincidieron con sitios de

muestreos del periodo 1981-1985, mientras que otros se localizaron en áreas

próximas a estos con el propósito de establecer comparaciones. Siete sitios (21,

23, 24, 25, 30, 31, 33) de muestreo de 2004, uno (34) de 2005 y dos (54, 55) de

2008 y 2009 se confinaron próximos al litoral de la costa norte del GB, mientras

que para el 2007 todos se ubicaron alejados de esta zona (Fig. 1d y e). El tiempo

total que incluyeron los muestreos de este estudio fue de 29 años.

La información del período 1981-1985 se obtuvo de Martínez-Estalella y Alcolado

(1990) y refiere solamente a la presencia de las especies de moluscos por sitios

de muestreo. El listado sistemático de las especies de moluscos del año 2004 fue

obtenido de la base de datos del Instituto de Oceanología y el del 2005, 2007,

2008 y 2009 a través de cruceros de investigación realizados por especialistas del

Centro de Investigaciones Pesqueras de Cuba. En el periodo 2004-2009 se tiene

el listado del número de individuos por especies de moluscos por cada sitio de

muestreo, arte de muestreo, número de réplicas (Tabla 1) y una descripción

detallada del hábitat béntico en el cual se localizaron.

19

Figura 1. Sitios y zonas de toma de muestras de moluscos de fondos blandos en el golfo de Batabanó en el periodo 1981-1985 y los años 2004, 2005, 2007, 2008 y 2009.

20

6.1.3- Toma de muestras en campo y trabajo en el laboratorio

Para la recolecta de las muestras de moluscos en el periodo 1981-1985 se utilizó

una rastra epibentónica con una abertura de 1x0.25m (véase Alcolado, 1990), y

en la etapa 2004-2009 una más pequeña, de 0.70x0.25m, ambas provistas de un

copo interno con una malla de 4 mm de abertura y otro externo, protector, con

una malla de 2cm de abertura, por lo que las diferencias entre las rastras

solamente radicó en la amplitud de sus zonas de arrastre (Tabla 1).

Los organismos recolectados fueron pasados por un tamiz de 4 mm de abertura

de malla para separarlos del sedimento y se seleccionaron solamente los vivos.

Posteriormente fueron colocados en bolsas de plásticos y conservados en

formalina al 4% neutralizada con tetraborato de sodio.

Las bolsas fueron etiquetadas para su traslado al laboratorio, lugar donde los

moluscos fueron identificados y contados. Las muestras tomadas en ambos

periodos están referidas al megazoobentos (organismos bentónicos con un

tamaño igual o mayor a los 4 mm de largo).

Los organismos recolectados fueron identificados hasta el nivel de especies,

según los criterios de Abbott (1954, 1974), Espinosa y Ortea (2001), Redfern

(2001, 2013), Espinosa et al. (2005), Mikkelsen y Bieler (2008), Espinosa et al.

(2012), entre otros.

Las variables abióticas concentración de oxígeno disuelto, salinidad y

temperatura superficial fueron medidas en la columna de agua con una sonda

oceanográfica (HANNA, HI9828). Con un Turbidímetro (HANNA, HI93703-11) se

midió la turbidez de la columna de agua. Las variables de DQO (demanda

química de oxígeno), DBO5 (demanda bioquímica de oxígeno) y NH4 (amonio)

(Tabla 1) fueron tomadas de la misma base de datos del año 2004 y 2005 del

Instituto de Oceanología de Cuba.

Estas tres últimas variables se consideraron para medir el efecto de la actividad

antrópica, ya que han sido usadas históricamente para conocer el grado de

antropización por contaminación orgánica en el GB (Perigó et al., 2005). Se

tomaron mediciones de la profundidad en cada sitio de muestreo.

21

6.1.4- Estimación de los índices de diversidad

6.1.4.1- Índices de diversidad tradicionales

Las medidas de diversidad tradicionales que se usaron en este trabajo fueron las

siguientes:

1- Índice de riqueza de especie: Se utilizó el índice de riqueza de Margalef

(Margalef 1951) el cual combina el número de especies recolectadas (S)

con el número total (N) de los individuos de todas las especies de la

comunidad.

- Índice de Shannon- Wiener: Es la medida del grado de incertidumbre que

existe para predecir la especie a la cual pertenece un individuo extraído

aleatoriamente de la comunidad. Para un número dado de especies e

individuos, la función tendrá un valor mínimo cuando todos los individuos

pertenecen a una misma especie y un valor máximo cuando todas las

especies tengan la misma cantidad de individuos. (Magurran, 1988)

(Shannon y Weaver, 1963).

pi: abundancia proporcional de la especie i

22

Tabla 1. Datos de las prospecciones ecológicas realizadas en el golfo de Batabanó en los períodos 1981-1985 y 2004 – 2009. Rastra Epb.= Red Epibentónica con marco fijo dentado, A/m= Ancho de la zona de arrastre (expresada en metros) de la Rastra Epibentónica, OD= Oxígeno disuelto, DBO5= Demanda Bioquímica de Oxígeno, DQO= Demanda Química de Oxígeno, NH4= Amonio

Escenario de muestreo

Períodos (#

cruceros)

Escenario de muestreo Prospección

Ecológica

Sitios de Muestreo (# replicas

x sitios)

Número

de especies

VariablesBióticas

Variables Abióticas

Arte de

Muestreo (A/m)

1981-1985 (7)

1981-1985

20 (Se

desconoce)

155

Presencia

/ Ausencia

-

Rastra Epb.

(1m)

2004-2009 (7)

2004

13 (3)

53

No. individuos

Salinidad, Temperatura,

Transparencia, Profundidad, OD, DBO5 y

DQO NH4

Rastra Epb.

(0.70 m)

2005

10

(no hubo)

60

No.

individuos

Salinidad, Temperatura,

Transparencia, Profundidad, OD, DBO5

Rastra Epb.

(0.70 m) Cuadrante

de 1m2

2007

8

(3)

71

No.

individuos

Salinidad,

Temperatura, Profundidad,

OD

Rastra Epb.

(0.70 m)

2008

13 (3)

63

No. individuos

Salinidad,

Temperatura, Turbidez

Profundidad

Rastra Epb. (0.70 m)

2009

13 (3)

90

No. individuos

23

- Índice de Equidad de Pielou: Mide la proporción de la diversidad

observada con relación a la máxima diversidad esperada. Su valor va de 0

a 1, de forma que 1 corresponde a situaciones donde todas las especies

son igualmente abundantes (Magurran, 1988; Pielou, 1966).

loge: logaritmo neperiano, S: riqueza de especie, H´: diversidad de Shannon

6.1.4.2- Índices de diversidad y distintividad taxonómica

Los índices de diversidad y distintividad taxonómica que se utilizaron para

desarrollar este estudio fueron descritos por Warwick y Clarke (1995), Clarke y

Warwick (1998; 2001). Sus expresiones matemáticas son las siguientes:

1- Diversidad taxonómica (Delta)

2- Distintividad taxonómica (Delta*)

3- Distintividad taxonómica promedio (Delta+)

24

4- Variación de la distintividad taxonómica (Lambda+)

Donde: Xi y Xj son el número de individuos de la especie i y j en la muestra, Wij

es la distancia taxonómica a través del árbol de clasificación Linneana de

cualquier par de individuos, siendo el primero para la especie i y el segundo para

la especie j, N es el número total de individuos y S el número total de especies

en la muestra.

La distancia taxonómica (Wij) es un valor que es asignado por el investigador y

debe aumentar con la separación taxonómica entre las especies (Clarke y

Warwick, 1998). Para este trabajo los valores fueron dados de forma tal que se

note un incremento constante de un nivel a otro. Las especies conectadas al

nivel más alto de este árbol tienen una longitud de paso estandarizada igual a

100 (Clarke y Warwick, 1999).

La diversidad taxonómica (∆) es la distancia taxonómica promedio esperada

entre cualquier par de individuos seleccionados al azar en una muestra. Para

eliminar el efecto dominante en la distribución de la abundancia de las especies

se dividió ∆ por el índice de Simpson y se obtuvo el índice de distintividad

taxonómica (∆*), que es la distancia taxonómica esperada entre cualquier par de

individuos seleccionados al azar en una muestra, siempre y cuando estos dos

individuos no sean de la misma especie.

En el caso de no disponer de datos cuantitativos y que sólo estén disponibles

datos de presencia/ausencia, la ∆ y ∆* se pueden hacer converger en el índice de

distintitividad taxonómica promedio (∆+), que es la distancia taxonómica promedio

de las ramas del árbol taxonómico, a través del cual se conectan todos los pares

de especies registradas en una muestra y puede interpretarse como la amplitud

taxonómica promedio de la muestra. Puede darse el caso de tener dos listas de

especies con una misma ∆+, pero pueden tener distancias taxonómicas muy

diferentes entre las especies. Para eliminar este problema se creó el índice de

25

variación de la distintividad taxonómica (Λ+) que es la varianza de las distancias

taxonómicas entre cada par de especies, el cual tiene la capacidad de distinguir

diferencias entre la estructura taxonómica de las comunidades con algunos

géneros que tengan alta riqueza de especies y otras con taxones superiores que

tengan una o pocas especies. También se puede decir que este índice es un

reflejo de cuan equitativo es el árbol taxonómico de una comunidad.

Para estimar los índices se realizó una clasificación jerárquica linneana de cinco

niveles taxonómicos (especie, género, familia, orden y clase) que se usó como

proxy del cladograma para la representación de las relaciones filogenéticas entre

las especies en cada uno de estos dos periodos (o escenarios) ambientales. De

esta clasificación deriva una matriz llamada matriz de agregación taxonómica de

todas las especies registradas en cada uno de los periodos, ordenada en una

escala jerárquica de especie a clase.

A partir de la matriz de agregación (lista madre de especie), con la subrutina

TAXDTEST del programa PRIMER, se calcularon los cuatro índices de

diversidad taxonómica. El marco estadístico considerado para el contraste de los

valores de los índices ∆+ y Λ+ se realiza a través de la generación de

submuestras (sublistas de especies) provenientes de 1000 iteraciones aleatorias

sin remplazo, los cuales generan una distribución de probabilidad (embudo o

elipse) considerada para el contraste de esos valores. El contraste consiste en

probar la hipótesis nula de que la estructura taxonómica de la malacofauna de

fondos blandos del GB se comporta como una de las sublistas de especies

obtenidas al azar de toda la lista madre de especie generada para todo el

período de estudio. También equivale decir que las especies de moluscos tienen

la misma posibilidad de encontrarse en todos los sitios (zonas) del GB (análisis

espacial) y en cualquier periodo y/o año (escenario ambiental) estudiado (análisis

temporal).

Dados los cambios existentes en la clasificación de este grupo, los nombres de

las especies registradas en cada período fueron actualizados con la literatura

taxonómica más reciente: Espinosa et al. (1995); Espinosa y Ortea (1998, 2001,

2003); Ortea y Espinosa (2001), Redfern (2001; 2013), Mikkelsen y Bieler (2008)

26

y el World Register of Marine Species (http://www.marinespecies.org). El

ordenamiento taxonómico se basó fundamentalmente en Bouchet et al. (2005),

Espinosa et al. (2005; 2007) y Espinosa y Ortea (2010; 2012). De esta forma se

logró una homogenización en cuanto a la identificación de las especies para que

todos los inventarios tengan la misma nomenclatura, uno de los requisitos

indispensables para poder calcular y comparar los índices taxonómicos entre los

diferentes escenarios ambientales.

6.1.4.3- Índice de diversidad funcional

La diversidad funcional se estimó mediante el Índice de Distintividad Funcional

Promedio (X+) propuesto por Somerfield et al. (2008). Este índice mide la

disimilitud funcional promedio de las especies que hay en una muestra sobre la

base de cuan comunes son los rasgos funcionales entre las especies. Los rasgos

funcionales de las especies pueden incluir, mas no limitarse, a características

ecológicas y morfológicas de las especies que tienen relación con sus funciones

en el ecosistema (Viollet et al., 2007). Para la estimación de X+ se hace uso de

una matriz de presencia/ausencia de estos rasgos funcionales de las especies de

la cual se obtiene una matriz de similitud a través del coeficiente de concordancia

simple. Este coeficiente de similitud refleja cuan similar es una especie con

respecto al resto de las otras especies, en función de los rasgos funcionales que

ella posee. La expresión matemática de dicha medida es:

donde: a es el número de rasgos comunes de la especie i y j, b los rasgos que

tiene i pero no j, c los rasgos que tiene j pero no i, y d los rasgos que no posee

ninguna de las dos especies. El producto de este procedimiento resulta en una

matriz de concordancia, equivalente a una matriz de similitud entre especies. El

promedio de la matriz de concordancia es el índice de distintividad funcional

27

promedio (X+). Este índice es útil para detectar diferencias en la diversidad

funcional a escala espacial y temporal (Somerfield et al., 2008).

Para realizar el cálculo de este índice funcional la información de los rasgos

funcionales de las especies de moluscos fue obtenida mediante el análisis de la

literatura a nivel local y regional de investigaciones ecológicas, libros y catálogos

que contienen información biológica y ecológica de las especies. (Abbott, 1954,

1974; Almeida, 1974; Ekdale, 1974; Brook, J.M. 1975, Purchon, 1977; García-

Cubas, 1981; Hughes, 1986; Reguero et al., 1991, 1993; Espinosa, 1992; Cruz-

Abrego et al., 1994; Greenway, 1995; Duplesia et al., 2002; Fernández y

Jiménez, 2006; García-Cubas y Reguero, 2004 y 2007).

Los rasgos funcionales utilizados estuvieron en función de la contribución de

cada especie en las posibles respuestas a los cambios ambientales, según la

literatura analizada (Tabla 2). Fueron utilizados cuatro grupos de rasgos

funcionales atendiendo a la morfología y hábitos más comunes de vida de los

moluscos:

1- Morfológico (tamaño de la concha)

El largo de la concha, en milímetros, fue la medida que se tuvo en cuenta

para referirse a su tamaño, dado a la diversidad de medidas que aparecen

en la literatura. Para definir el tamaño de la concha se compararon las

mediciones registradas en las fuentes bibliográficas expuestas con

anterioridad. Se consideró como tamaño final de la concha las mediciones

de mayor longitud que fueron observadas en la mayoría de esas fuentes.

De esta forma se logró cierta estandarización para considerar que las

mediciones de tamaño de las conchas seleccionadas solo se referían a los

individuos adultos y no a los juveniles. La clasificación en cuanto al

tamaño de la concha se dividió en tres categorías: a) < 30 mm = concha

pequeña (Conc-Peq); b) 30-60 mm = concha mediana (Conc-Med) y c) >

60 mm = concha grande (Conc-Gran).

28

2- Hábitos de alimentación

Se clasificó según el tipo de nutrición de cada especie de moluscos de

bivalvos y gasterópodos registrados en la literatura. Para los bivalvos se

definieron los suspensívoros (Susp), colectores de depósitos orgánicos

suspensívoros (CDO-Susp) y colectores de depósitos orgánicos (CDO).

Los gasterópodos se clasificaron en herbívoros, raspadores de algas

(Ras.Algas.), suspensívoros (Susp), carnívoros, carnívoros carroñeros

(Car.Carroñero.), ectoparásitos (Ectopa), colectores de depósitos

orgánicos (CDO) y colectores de partículas orgánicas en suspensión

(CPOS).

3- Tipo de hábitat (posición en el sustrato)

Se clasificaron según la relación de las especies con su hábitat bentónico.

Los bivalvos se dividieron en: epifaunal (Epifauna), infaunal (Infauna) y

semi-infaunal (Semi-infauna). Los gasterópodos se dividieron en: epifaunal

(Epifauna) y semi-infaunal (Semi-infauna).

4- Origen halino.

Según la relación de las especies de bivalvos y gasterópodos con la

salinidad del agua. Los bivalvos se clasificaron en: marino y marino-

salobre (Mar-Sal). Los gasterópodos se dividieron en marino, marino-

salobre (Mar-Sal) y salobre.

El grupo de rasgo morfológico fue de naturaleza continua, mientras que el resto

fueron categóricos. Dada esta diferencia todos los atributos se convirtieron en

categóricos, estandarizándolos en una escala binaria dándose el valor 1 al rasgo

funcional que pertenecía a una especie y el valor de 0 para aquel rasgo que no la

caracterizaba, según la metodología de Somerfield et al. (2008).

29

Validación de los rasgos funcionales de las especies de moluscos.

La selección de los rasgos funcionales fue realizada de tal forma que la

concomitancia que pudiese existir entre ellos quedará excluida, lo que permitiría

darle potencia a los análisis. Para ello no fueron seleccionados aquellos rasgos

que de alguna manera incluían a otros rasgos funcionales, hecho que se observó

solamente en los rasgos de tipo de alimentación. En los suspensívoros, dentro

de los cuales fueron halladas categorías de suspensívoros colectores de

depósitos orgánicos, suspensívoros micrófilos, y dentro de los herbívoros, la de

herbívoro ramoneador, categorías que dieron correlaciones de Spearman

elevadas y significativas (rs= 0.78, p= 0.004 y rs= 0.87, p= 0.000

respectivamente). Esto conllevó a la selección de aquel rasgo cuya presencia en

la literatura consultada fue la más frecuente.

Después de seleccionar los rasgos se realizó un análisis de componentes

principales (ACP), con el objetivo de conocer el aporte de esos rasgos

funcionales al conjunto de especies analizadas en ambos periodos (ver Anexo 1a

y b) Para realizar este análisis se construyeron dos matrices de

presencia/ausencia con los rasgos funcionales de todas las especies de bivalvos

y gasterópodos registradas en cada periodo de estudio Todo este análisis se

realizó con el paquete estadístico PRIMER v6.1 (Clarke y Gorley, 2006).

30

Tabla 2. Asociación entre rasgos funcionales de las especies de moluscos y sus posibles respuestas a diferentes agentes potenciales de perturbación.

Potencial agente de perturbación

Rasgo Funcional

Comentarios

Pesca de arrastre y huracanes

Tamaño de la concha

Presencia de ensamblajes de especies con adultos de pequeño

tamaño (Duplisea et al., 2002)

Turbidez

Hábitos/ alimentación

La turbidez debido a la presencia de partículas orgánicas (plancton) favorece a los organismos susp

ensívoros (Peterson y Heck, 2001; Newell, 2004)

Epifitos sobre las hojas de pastos

marinos

Favorece a los organismos raspadores (Williams y

Ruckelshaus, 1993; Jaschinski y Sommer, 2011)

Sobrepesca de consumidores secundarios de invertebrados

Baja presión de depredación sobre organismos invertebrados

raspadores (Holzer et al., 2011)

Huracanes

Después del paso de huracanes se favorecen a los individuos

suspensívoros y comedores de depósitos (Hughes et al., 2009;

Sivadas et al., 2013) Eutrofización Favorece a los organismos

suspensívoros (Langdon y Newell, 1996) o los desfavorece (Bricelj y

Lonsdale, 1997) Obras

hidrotécnicas en la zona costera.

Origen halino Aumentos en la salinidad favorece a organismos más marinos y/o los de mayor tolerancia a la salinidad.

(Espinosa, 1992) Desforestación de manglares, Obras hidrotécnicas en la

zona costera, aumento de cieno en el sedimento

Posición en sustrato

Cambios en la consistencia del sustrato favorece a organismos infaunales y/o semi-infaunales

(Espinosa, 1992)

31

6.2- CAPÍTULO I. Composición taxonómica de la malacofauna del golfo

de Batabanó

6.2.1- Introducción

El filo Mollusca es uno de los grupos zoológicos bien representados en el golfo

de Batabanó y su importancia ecológica, así como su frecuente dominancia

numérica en las comunidades de invertebrados bentónicos han sido reportadas

por varios autores (Gómez et al., 1980; Alcolado y Cortés, 1987; Lalana et al.,

1987; Espinosa et al., 1990b). Además, la riqueza de especies registradas en el

GB ha dado evidencias de ser potencialemente elevada, según los trabajos que

se han realizado desde hace tres décadas (; Palazzi, 1983; Sarasúa y Espinosa,

1977; García y Luque, 1986; Espinosa y Ortea, 1998; 2002; 2003; 2008; 2015;

Espinosa et al., 2007; Ortea et al., 2015).

Sin embargo, hay dos hechos bien conocidos que han limitado el conocimiento

de la biodiversidad de los moluscos en el GB. El primero refiere a que la riqueza

de especies de moluscos que ha sido registrada se encuentra dispersa en listas

de especies obtenidas en diferentes prospecciones ecológicas. Muchas de estas

listas, sobre todo las elaboradas en la década de los años 80s del pasado siglo,

como las reportadas por Lalana et al. (1987) y Martínez-Estalella y Alcolado

(1990), fueron confeccionadas por investigadores no especialistas en la materia,

situación que implica serias limitaciones para el conocimiento de la diversidad

biológica (Espinosa et al., 2007).

En segundo lugar existen zonas que han quedado excluídas en las diferentes

evaluaciones ecológicas que se han realizado en esta región, como fue el caso

de los aproximadamente 35 cayos al norte del GB (Semidey et al, 2013), lo que

demuestra que aún no ha sido lo suficientemente evaluada la biodiversidad en

esta región.

En el contexto anterior, es evidente la necesidad de impulsar estudios que vayan

dirigidos a evaluar los valores faunísticos de este grupo, como opción prioritaria.

Por otra parte, se precisa realizar una revisión exhaustiva de las listas de

especies registradas hasta la fecha, con el objetivo de unificarlas con la

32

utilización de la literatura más reciente para la identificación y el ordenamiento

taxonómico de los moluscos del GB. De esa forma se podrá tener un valor más

confiable, de la riqueza de este grupo en esta región.

El objetivo de este capítulo fue unificar, actualizar y ordenar sistemáticamente las

llistas de especies registradas en ambos periodos, mediante la literatura

especializada más reciente y describir y evaluar la composición taxonómica de

los moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó, registrada en los

periodos de 1981-1985 y 2004-2009, para conocer sus cambios en tiempo y

espacio.

6.2.2- Materiales y métodos

A partir de los inventarios de especies de moluscos registrados en los seis

escenarios ambientales estudiados: 1981-1985, 2004, 2005, 2007, 2008 y 2009,

se construyeron matrices con datos de presencia/ausencia (p/a), las que se

utilizaron para realizar las comparaciones entre ellos.

Se realizó una descripción general, a escala temporal y espacial, de la

composición taxonómica de la malacofauna de fondos blandos del GB, teniendo

en cuenta los niveles de resolución taxonómica de especie, género, familia,

orden y clase. La composición taxonómica de la malacofauna de fondos blandos

del GB fue comparada entre los seis escenarios ambientales mediante el análisis

del estadístico t. En aquellos casos que no se cumplió con la normalidad se

aplicó la prueba de Kruskal-Wallis (K-W). Además se realizó el diagrama de caja

y bigote (Box-Plot) para conocer cuales medianas diferían entre sí. Estos análisis

estadísticos se realizaron con el programa Statgraphics Centurion XV (2007).

Para determinar la eficiencia de los muestreos realizados en cada uno de los

periodos (1981-1985 vs 2004-2009) analizados se realizaron curvas de

acumulación de especies. Fueron utilizados los estimadores de riqueza de

especies Jacknife de primer y segundo orden (Jacknife-1 y Jacknife-2) y Chao-2,

cuyos cálculos se realizaron con el paquete estadístico PRIMER v6.1 (Clarke y

Gorley, 2006). Estos estimadores no paramétricos pueden estimar teóricamente

33

el número posible de especies de una base de datos determinada sobre la base

de permutaciones (para este caso se realizaron 1000 iteraciones). Los mismos

pueden ser calculados con datos obtenidos de un pequeño número de sitios de

muestreos a partir de una matriz de presencia/ausencia (Smith y Van Belle,

1984; Chao y Lee, 1992). Mediante este análisis se pudo conocer el número de

especies subestimadas en cada periodo y los años muestreados en el periodo

2004-2009.

Debido a la diferente naturaleza de los datos del periodo 1981-1985 con el

periodo 2004-2009 y a las variaciones en el esfuerzo de muestreo (Tabla 1), los

datos fueron estandarizados como presencia/ausencia (p/a). Dicha

estandarización limita los análisis de abundancias por lo que se utilizó el índice

de frecuencia de aparición de las especies (número de sitios de muestreo donde

las especies aparecen contra el número total de sitios) para determinar cuáles

especies presentaron mayor frecuencia de aparición o distribución espacial en

ambos periodos. Este índice se expresó como un porcentaje.

La similitud de la composición taxonómica de la malacofauna entre los

seis escenarios ambientales (escala espacial y temporal) se realizó a través del

método de ordenación de escalamiento multidimensional no métrico (nMDS).

Para esto se utilizó el índice de Jaccard como medida de distancia (las que

excluyen a las dobles ausencias), ya que se utilizaron matrices de datos binarios.

A la matriz de similitud obtenida se le aplicó como método de agrupamiento el

promedio de grupos, ya que introduce poca distorsión en las afinidades originales

de los grupos (Herrera-Moreno, 2000). Esta técnica consiste en ordenar en un

espacio bidimensional las muestras, según su similitud con base a las variables

usadas. Los ejes carecen de significado y para saber cuan significativa es la

representación ordenada en ese espacio, se usa como indicador una medida del

estrés, el cual es una escala de valores que dice que tan estable o real es la

configuración representada o cuan distorsionada esta de la matriz de similitud.

Mientras más bajo sea el valor del estrés, la ordenación resultante estará menos

distorsionada de la realidad (Ramírez-González, 2005) y permitirá realizar

interpretaciones confiables de la gráfica de ordenación.

34

Para detectar la existencia de diferencias entre los grupos formados, se aplicó el

análisis de similitud ANOSIM de una vía a la matriz de similitud calculada con el

índice de Jaccard. Este análisis (ANOSIM), es un procedimiento de permutación

no paramétrico que genera un estadístico denominado R, el cual toma valores de

-1(cuando todos los valores dentro de un grupo son menos similares entre sí,

que con los elementos de los otros grupos) a 1 (cuando todos los elementos

dentro de un grupo son más similares entre sí que con los elementos de los otros

grupos).

Cuando el valor de R es cercano a cero, la hipótesis nula es verdadera, las

similitudes de los elementos entre y dentro de los grupos son en promedio

igualmente similares (Clarke y Warwick, 2001). Este estadístico R es recalculado

con permutaciones y el nivel de significación de la prueba, se estima con los

valores observados de R, en el remuestreo al azar (Clarke, 1993). La prueba se

realizó con el programa PRIMER 6 (Plymouth Routines in Multivariate Ecological

Research; Clarke y Gorley, 2006).

6.2.3- Resultados

Para los 29 años que abarcó este estudio se registraron un total de 208 especies

de moluscos de fondos blandos del GB distribuyéndose estas en tres clases, 20

órdenes, 68 familias y 155 géneros (Tabla 3, Anexo 2). Los bivalvos estuvieron

representados por 94 especies, 10 órdenes, 23 familias y 71 géneros, los

gasterópodos por 110 especies, ocho órdenes, 44 familias y 81 géneros y los

escafópodos por tres especies, dos órdenes, dos familias y tres géneros (Tabla

3).

35

Tabla 3. Composición taxonómica de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó registrados en los periodos y años (escenarios ambientales) muestreados.

CLASES

Taxones

Años (Escenarios ambientales) TOTAL 1981-1985

2004 2005 2007 2008 2009

BIVALVIA

Orden 10 8 7 7 7 9 10 Familia 21 14 16 16 16 18 22 Género 59 28 26 34 34 40 71 Especie 69 32 29 38 42 53 94

GASTEROPODA


ESCAPHOPODA


A través de los estimadores de riqueza de especies se determinó que: a) la

eficiencia del muestreo fue mayor en el periodo 1981-1985 (82%) que en el

2004-2009 (67%) (ver Figura 2). El número teóricamente posible de especies que

se tenían que haber registrado en el periodo 1981-1985 debió ser 211 especies y

en el periodo 2004-2009 de 181 especies. En este contexto, si se tiene en cuenta

que en el periodo 1981-1985 fueron observadas 155 especies, entonces se

dejaron de registrar 56 especies, mientras que en el periodo 2004-2009 de 119

especies faltaron por registrar 62.

Para los años muestreados en el periodo 2004-2009 la eficiencia de muestreo

fue de un 50% en el 2004, 64% en el 2005, 68% en el 2007 y en el 2008 y 2009

de 72 y 74% respectivamente.

La composición taxonómica de las tres clases de moluscos (Bivalvia, Gastropoda

y Scaphopoda) se caracterizó por una disminución en cuanto al número de

órdenes, familias, géneros y especies con respecto al periodo 1981-1985, la cual

fue estadísticamente significativa (F(4,24)= 13.36, p= 0.03) a nivel de familia,

género y especie. Las disminuciones observadas fueron significativas en la clase

de los gasterópodos (t= 2.76, p= 0,042), no siendo así para los bivalvos (t= 1.45,

p= 0.46) y escafópodos (t= 1.00, p= 0.40) (Figs. 3a, b y c). Las diferencias

36

observadas en los gasterópodos fueron a nivel de familia, género y especie (Fig.

3b)

Figura 2. Curva de acumulación de especies de los periodos 1981-1985 y 2004-2009. Sobs: número de especies observadas. Chao2, Jacknife 1 y Jacknife 2 constituyen estimadores de riqueza de especies.

Las familias de bivalvos mejor representadas en el periodo 1981-1985 fueron

Lucinidae, Tellinidae y Mytilidae con el 14, 12 y 10% de los géneros

respectivamente. El género Euvola fue el más representativo. Para el periodo

2004-2009 las familias Tellinidae (16%), Veneridae (14%) y Pectinidae y

Cardidae (ambas con el 12% de los géneros) fueron las más representativas. Los

géneros Lucina, Scissula, Chama y Diplodonta estuvieron representados con tres

especies cada uno.

Los gasterópodos en el periodo 1981-1985 presentaron ocho familias (Muricidae,

Strombidae, Naticidae, Trochidae, Collumbellidae, Marginellidae, Fasciolariidae y

Cystiscidae) con el mayor número de géneros, de los cuales Eulithidium,

Cerithium, Tegula y Melanella fueron los mejores representados. Para el periodo

2004-2009 las familias Strombidae, Naticidae, Muricidae y Columbellidae, fueron

las más representativas (75% de los géneros) conjuntamente con el género

Prunum (cinco especies).

37

Figura 3. Riqueza de taxones de las tres clases de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó registrados en los periodos 1981-1985 y 2004-2009. a) Bivalvos, b) Gasterópodos, c) Escafópodos. Las líneas verticales encima de las barras refieren la desviación estándar.

Para los escafópodos, en el periodo 1981-1985, fueron observados dos órdenes

(Dentaliida y Gadilida) y dos familias (Dentallidae y Gadilidae) siendo la familia

Dentallidae la que presentó la mayor distribución. En el periodo 2004-2009

solamente fue observado al orden Dentaliida y la familia Dentallidae, la cual

presentó dos géneros (Antalis y Graptacme). El orden Gadilida, no fue registrado

en este último periodo.

La riqueza taxonómica disminuyó en el periodo 2004-2009 en todas las zonas

estudiadas al compararla con la hallada en el período 1981-1985. Esta

disminución fue estadísticamente significativa (K-W= 8.62, p= 0.03) debido a la

baja riqueza encontrada en la zona I en el año 2004 (Fig. 4).

El 99% de los sitios muestreados en el periodo 1981-1985 se caracterizaron por

presentar las tres clases de moluscos con buena equidad de especies de

bivalvos y gasterópodos. Sin embargo, las tres clases fueron registradas en el

38

8% de los sitios para el año 2004, del 20% de 2005, del 36% de 2007, del 15%

de 2008 y del 23% de 2009.

Figura 4. Análisis espacial de la riqueza taxonómica de los moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó registrada por zonas (I, II, III) para los periodos 1981-1985 y 2004-

2009. En el periodo 2004-2009 la zona I se muestreó en el año 2004.

Para el periodo 2004-2009 los bivalvos fueron los que presentaron una mayor

frecuencia de aparición, mientras que en el 1981-1985 fueron los gasterópodos.

A pesar de esas diferencias 30 especies de moluscos fueron registradas en

todas las prospecciones ecológicas realizadas en el GB. (Anexo 2)

Desde el punto de vista espacial la zona I presentó cambios drásticos en su

composición taxonómica. La ausencia de gasterópodos y escafópodos con la

prevalencia absoluta de los bivalvos caracterizó a la malacofauna del periodo

2004-2009 a diferencia del periodo 1981-1985. Además de registrarse una

reducción del 62% de las especies, con el predominio en el 100% de los sitios de

muestreos del bivalvo Chione cancellata.

Para las zonas II y III, fue evidente una disminución en la frecuencia de aparición

de los gasterópodos y escafópodos del periodo 1981-1985 al periodo 2004-2009.

En este contexto, en la zona II se registró una disminución en la frecuencia de

39

aparición de los gasterópodos de un 59% (periodo 1981-1985) a un 25% (periodo

2004-2009) de los sitios de muestreos y de un 56% a un 43% en la zona III. Todo

lo contrario fue para los bivalvos, ya que se observó un aumento en su

frecuencia de aparición de un 41% (periodo 1981-1985) a un 75% (periodo 2004-

2009) de los sitios de muestreos de la zona II y de un 38% a un 57% en la zona

III. Sin embargo, para ambas zonas (II y III) los escafópodos presentaron una

baja frecuencia de aparición, debido a que su presencia se observó por debajo

del 30% de los sitios de muestreos

Las especies con un mayor porcentaje de distribución en el GB en el periodo

1981-1985 fueron: Laevicardium serratum (100%), Nassarius albus (95%),

Columbella mercatoria (95%), Cerithium eburneum (90%), Astralium phoebium

(90%) y Antalis antillaris (90%). Para el periodo 2004-2009 las especies más

representativas fueron: Laevicardium serratum (76%), Cerithium eburneum

(65%), Tucetona pectinata (64%), Chione cancellata (64%), Pitar fulminatus

(60%) y Nassarius albus (60%). La especie Antallis antillaris presentó una baja

distribución espacial (7.6% y 28.5% de los sitios de muestreos) en este último

periodo.

La similitud taxonómica de los ensamblajes de moluscos del GB entre el periodo

1981-1985 y el 2004-2009 se muestran en la Fig. 5.

El análisis de ordenamiento por escalado multidimensional no métrico (nMDS)

mostró la formación de dos grupos bien definidos de los sitios de muestreos de

ambos periodos (Fig. 5). El resultado del ANOSIM (R= 0.42, p= 0.01) indicó la

existencia de diferencias estadísticamente significativas entre los ensamblajes de

moluscos del periodo 1981-1985 con respecto al del 2004-2009.

40

Figura 5. Análisis de ordenamiento multidimensional no métrico de la estructura de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó de los periodos 1981-1985 y 2004-2009.

6.2.4- Discusión.

A menudo, las diferencias observadas en la composición taxonómica de las

especies en una comunidad pueden ser una consecuencia de la variedad en el

esfuerzo de muestreo. Sin embargo, en este estudio hay tres razones que

permiten descartar este sesgo. La primera es el uso del mismo tipo de arte de

muestreo (Rastra Epibentónica con zona de ataque dentada), aunque con

diferentes dimensiones, cuya probabilidad en la captura de organismos de la

epifauna y la infauna, fue la misma para los muestreos realizados en los periodos

1981-1985 y 2004-2009. La segunda es que la ubicación de las estaciones de

muestreos abarcaron la totalidad de los diferentes tipos de fondos blandos del

GB y en algunos casos fueron ubicados en los mimos sitios muestreados en el

periodo 1981-1985 (ver Fig. 1).

La tercera razón parece estar relacionada con el desarrollo del conocimiento

sistemático y taxonómico de los moluscos marinos en los últimos años, y porque

algunos de los estudios iniciales no fueron realizados por especialistas en el

41

grupo, por ejemplo Lalana et al. (1987) y Martínez-Estalella y Alcolado (1990).

Para tratar de eliminar o minimizar esta problemática lo más posible, todas las

listas de especies fueron revisadas y unificadas con la utilización de la literatura

más reciente para la identificación y el ordenamiento taxonómico de las especies

de moluscos marinos caribeños y del Atlántico Occidental en general. Con éste

análisis y revisión se logró tener, de manera confiable, la homogenización

taxonómica de los listados de especies de ambos periodos, dando como

resultado el registro de un grupo de especies que fueron comunes en todas las

prospecciones ecológicas realizadas (Anexo 2).

La presencia de grupos de especies cuya composición taxonómica fueron

similares y no significativas entre los periodos 1981-1985 y 2004-2009 (Figs. 3a y

c), mientras que en otros casos dicha composición fue diferente y significativa

(Fig. 3b) dan evidencias de que otros factores, independientes al esfuerzo de

muestreo, pudieron ser los causantes de las variaciones observadas en la

composición taxonómica de los moluscos del GB.

Un dato interesante fue el hallazgo del cambio significativo en la composición

taxonómica en la clase de los gasterópodos y la disminución de su distribución

espacial en el GB en el periodo 2004-2009, hecho que no se observó en el

periodo 1981-1985. Por otra parte, llama la atención el registro de las tres clases

de moluscos (gasterópodos, bivalvos y escafópodos) en todos los cruceros

realizados, así como la permanencia, en ambos periodos, de un grupo de

especies con un alto porcentaje de distribución en el GB.

Solyanke et al. (2011) al analizar varios listados de especies bentónicas

registrados en tres décadas diferentes (1920s, 1980s y 2000s) en el estrecho de

Gorlo, en el Mar Blanco, obtenidos con diferentes diseños y artes de muestreos

(rastra y jaiba) no detectaron diferencias significativas en la composición de las

especies entre esas décadas, haciendo alusión a las especies más comunes.

Este resultado lo justifican por la existencia de una mejor representación de

todos los grupos de la epifauna (incluyendo a los más grandes y móviles) que

son tomados con mayor eficiencia por la rastra epibentónica, mientras que la

jaiba capturó a los organismos de la infauna, que incluyen los más pequeños.

42

En éste estudio se obtuvo un resultado similar al de Solyanke et al. (2011) en

cuanto a la efectividad de la rastra para capturar organismos epifaunales, pero

difiere en que este arte también fue efectivo en capturar organismos infaunales,

lo que puede estar dado al peso adecuado de la rastra y el correcto cálculo de la

distancia de arrastre, como mínimo seis veces superior a la profundidad existente

en cada estación, lo que le permite a la rastra penetrar en el sedimento entre 5 y

10 cm, durante su traslado por el fondo. Esta situación permitió que al menos

aquellas especies, tanto epifaunales como infaunales, con amplia distribución

espacial en el GB fuesen recolectadas por este arte de muestreo.

La mayor representatividad de especies en los muestreos del periodo 1981-1985,

con respecto al de 2004-2009 (Fig. 2), puede estar motivado por el mayor

número y extensión de las estaciones de muestreos, según los objetivos

planteados por Alcolado (1990) para dicho estudio del GB (Fig. 1a). Excepto los

años 2004, 2008 y 2009 (Fig. 1b y e) los restantes años del periodo 2004-2009

no presentaron una distribución tan amplia de sus sitios y ninguno se ubicó

próximo a la costa norte del GB (Fig. 1c y d).

Un 15% de diferencia en la eficiencia del muestreo fue calculado entre ambos

periodos, el cual equivale a 36 especies observadas demás en el periodo 1981-

1985 con respecto al 2004-2009 y dentro de este último periodo se observó un

rango de 37 especies entre los años que se estudiaron. Este hallazgo limita

realizar comparaciones entre los diferentes ensamblajes de moluscos mediante

los índices de diversidad tradicionales, debido a que son afectados por el

esfuerzo de muestreo (Warwick y Clarke, 1995; 1998).

El hecho de haberse hallado los mayores valores de S, d y H´ en el año 2007 y

además las variaciones entre los valores de estos índices de diversidad (d y H) y

el número de especie (S) fue significativo entre los años 2004, 2005 y 2007 (Fig.

6a), refleja que más que la influencia de factores naturales o antrópicos sobre la

diversidad, la mayor influencia fue debida a las diferencias en el esfuerzo de

muestreo. Lo anterior se afirma porque el año 2007 fue el año que tuvo la mayor

eficiencia de muestreo, seguido por el año 2005 y por último el 2004.

43

Clarke y Warwick (1998) y Warwick y Clarke (1998) afirmaron que los índices de

distintividad taxonómica tenían ciertas ventajas como medida de biodiversidad,

dado a su poca dependencia con el esfuerzo de muestreo. En este sentido, las

variaciones en los valores de los índices de diversidad taxonómica y el funcional

no fueron significativas al ser comparados entre los años analizados (Fig. 6b).

Este hecho corroboró lo expuesto por los autores mencionados anteriormente,

pero a la vez es otra evidencia que demuestra la sensibilidad de los índices de

diversidad tradicionales al esfuerzo de muestreo.

Como dato curioso cabe resaltar el resultado obtenido con la equitatividad (J´).

Este índice fue el único que no presentó diferencias significativas entre los años

analizados, existiendo entre ellos una clara diferencia en sus esfuerzos de

muestreos (Tabla 4) La situación anterior puede deberse a la constancia en el

tiempo de las especies más comunes y de los factores limitantes de la

dominancia (p.e la depredación). El registro de 30 especies de moluscos

halladas en todas la prospecciones ecológicas realizadas en el GB, muchas de

las cuales (p.e Laevicardium serratum, Chione cancellata, Cerithium eburneum,

Nassarius albus, entre otras) presentaron una elevada distribución en el golfo,

evidencia la posible existencia de la constancia de determinados factores

ambientales con el paso del tiempo.

En este estudio los valores de equitatividad fueron relativamente altos (2004:

0.78, 2005: 0.58, 2007: 0.74) y algo similares para 2004 y 2007. Esto sugiere,

que al menos para 2004 y 2007, tuvieron algunos factores ambientales cierta

constancia, cuyos efectos permitieron mantener la dominancia de especies en

cierto nivel. En este contexto, Espinosa (1992) al analizar las comunidades de

moluscos bivalvos en fondos microaleuríticos arcillosos, en ciertas localidades de

la bahía de Cárdenas, registró incrementos de la equitatividad, la cual atribuyó a

la actividad depredadora del asteroideo Luidia senegalensis, sobre las especies

dominantes, aunque, no se pudo precisar en qué cuantía.

Si bien es cierto que mediante determinadas técnicas o métodos se pueden

realizar comparaciones entre comunidades de organismos con números de

especies obtenidos con diferentes esfuerzos de muestreos (p.e. Curvas de

44

Rarefacción; Sanders, 1968), estos presentan la desventaja que al hacer una

intrapolación se desaprovecha mucha información. Dicha pérdida radica en que

toma como medida general, para todas las muestras, el tamaño de muestra más

pequeña, abandonando los datos de aquellas que tiene un mayor esfuerzo de

muestreo (Ludwig y Reynolds, 1988), que en teoría deben aportar mayor

información en la evaluación de la diversidad.

Independientemente de no recomendar las comparaciones a través de los

índices de diversidad tradicionales, cuando el esfuerzo de muestreo es muy

diferente, si es válido llevar a cabo el uso de estos índices dentro de cada año en

particular y aplicarlos de manera comparativa entre aquellos años cuyos

esfuerzos de muestreos sean lo más similares entre sí, como es el caso de 2008

y 2009. Estas comparaciones serán analizadas en el Capítulo II, acápites 6.3.3.2

y 6.3.3.3.

45

6.3- CAPÍTULO II. Diversidad de la malacofauna y su relación con

factores antrópicos y/o naturales


Para conocer las variaciones que tienen lugar en los ensamblajes de especies,

sean estas ocasionadas por factores naturales y/o antropogénicos, la

reconstrucción de datos históricos es un elemento esencial para lograr dicho

objetivo (Falace, 2000). Los datos ambientales históricos pueden ser difíciles de

interpretar cuando son analizados con medidas de riqueza y abundancia de

especies (número de especies S, riqueza de Margalef (1951), d; equitatividad

J´de Pielou (Pielou, 1966), y diversidad H´ de Shannon Wiener (Shannon y

Weaver, 1963). Lo expuesto anteriormente se debe a que esas medidas están

afectadas por el tipo y complejidad del hábitat, métodos de muestreo, tamaño de

muestra y esfuerzo de muestreo, así como por el conocimiento sistemático del

grupo (o grupos) que esté bajo estudio o las discrepancias en la nomenclatura

existente entre diferentes autores (Ceshia et al., 2007). Para suplir esa

problemática se ha propuesto el uso de las categorías taxonómicas superiores

(diversidad taxonómica), así como los rasgos funcionales de las especies

(diversidad funcional), para evaluar los patrones espacio-temporales de la

biodiversidad en las comunidades (Piazzi et al., 2002; Giangrande, 2003).

Como diversidad taxonómica han sido propuestos los índices diversidad

taxonómica (∆), distinción taxonómica (∆*), distinción taxonómica promedio (∆+) y

variación en la distinción taxonómica (Λ+) creados por Clarke y Warwick (1998,

1999, 2001) y como medida de diversidad funcional el índice de distintividad

funcional promedio (X+), según Somerfield et al (2008).

Dentro de las comunidades zoobentónicas el filo Mollusca es considerado como

grupo focal para los estudios de biodiversidad en el ambiente marino, dado que

es el segundo en cuanto a número de especies después de los artrópodos y

presenta una gran variedad de taxones marinos bentónicos (Lalli y Parsons,

1997). Así mismo, los moluscos tienen un amplio espectro trófico que engloba

prácticamente a todas las formas conocidas y presenta una elevada radiación

46

evolutiva (Espinosa, 1992). Estas características, hacen muy atractiva la

sugerencia de utilizar a los moluscos para determinar los cambios o las

variaciones en las comunidades ecológicas en una región determinada.

En el golfo de Batabanó (GB) los efectos de las perturbaciones naturales

vinculadas al cambio climático (huracanes), combinados con diversas acciones

antropogénicas (represamiento de los ríos, deforestación del manglar,

construcción de diques, actividad industrial, entre otros), han permitido observar

señales de deterioro ambiental en su medio físico y biológico (Acker et al., 2004;

Guerra et al., 2005; Arias-Schreiber et al., 2008; Cerdeira et al., 2008), muchos

de los cuales se han localizado en la costa norte del GB. Sin embargo, un

estudio dirigido a evaluar los posibles efectos que esas perturbaciones han

ocasionados sobre la fauna de moluscos bentónicos de fondos blandos del GB

no ha sido realizado hasta la fecha.

El objetivo del presente capítulo fue evaluar y comparar las variaciones

observadas en la diversidad de la malacofauna de fondos blandos del golfo de

Batabanó en dos periodos con características ambientales diferentes (1981-

1985 y los años 2004, 2005 y 2007, periodo 2004-2007) y conocer cuales

factores determinísticos (naturales y/o antrópicos) son los responsables de las

variaciones observadas.

6.3.2- Materiales y métodos.

Para analizar y comparar las variaciones en la diversidad de la malacofauna y

conocer los factores que explican esa variación, se utilizaron los inventarios de

especies de moluscos de los escenarios ambientales de 1981-1985, 2004, 2005

y 2007. De estos inventarios los obtenidos en los escenarios de 1981-1985, 2004

y 2005 presentaron sitios de muestreos ubicados en la costa norte del GB (Figs.

1a, b y c) donde en algunos sectores se han observado diferentes niveles de

afectación en sus ecosistemas, debido al incremento y desarrollo de las

actividades humanas (Perigó et al., 2005; Loza et al., 2007). El escenario 2007

no presentó sitios de muestreos ubicados en la zona norte del GB. (Fig. 1d)

47

El primer análisis se efectuó contando solamente con los datos de 2004, 2005 y

2007 (periodo 2004-2007) en el cual se realizó una caracterización ambiental de

esos años a partir de las variables abióticas de temperatura, salinidad y oxígeno

disuelto, las que se compararon con datos antecedentes (1950/1970) registrados

por Suarez-Caabro y Duarte-Bello (1962), Emilson y Tápanes (1971) y Lluis-

Riera (1972) en el GB. Debido a que en estas fuentes bibliográficas el análisis de

las variables abióticas se realizó en las cuatro estaciones climáticas del año, los

datos promedios de las variables abióticas anteriormente mencionadas fueron

agrupadas en las dos épocas climáticas (lluvia: mayo a octubre y seca:

noviembre a abril) reconocidas en Cuba. Esto facilitó que las comparaciones

fueran más confiables, ya que los muestreos de 2004, 2005 y 2007 se realizaron

en las dos épocas climáticas mencionadas con anterioridad.

Para describir el efecto de los factores antrópicos sobre la diversidad de los

ensamblajes de moluscos, se utilizaron los datos de 2004 y 2005. Estos años se

caracterizaron por tener mediciones de variables naturales y/o antrópicas,

refiriendo en este último caso al NH4, DBO5 y DQO, por ser las más usadas

históricamente para medir el grado de contaminación orgánica en el GB, ya que

es la principal contaminación que afecta a la región (Perigó et al., 2005).

Además, ambos años presentaron sitios de muestreos en la costa norte del GB

(Figs. 1b y c).

Para este análisis fue utilizada una matriz de datos de abundancia en la que se

reflejó el número de individuos por especie en cada sitio de muestreo por año.

Fueron utilizados los índices de diversidad tradicionales (d, H´ y J´), riqueza de

especies (S), índices taxonómicos (∆, ∆*, ∆+, Λ+) y el funcional (X+). Estos índices

se aplicaron en cada escenario (análisis temporal), así como en las tres zonas (I,

II y III) en las que se dividió la región para facilitar su estudio (análisis espacial).

Un análisis de componentes principales (ACP) se realizó para determinar el

grado de asociación entre las variables abióticas que caracterizaron al ambiente

de los años 2004 y 2005 con los índices de diversidad (tradicionales,

taxonómicos y el funcional), los sitios de muestreos y las zonas en las cuales se

dividió el golfo para su estudio. Con el objetivo de saber cuáles de esas variables

48

fueron las determinantes en la conformación de esos patrones de diversidad, se

aplicó un análisis de BIOENV (Clarke y Gorley, 2006) usando los valores de los

índices de diversidad calculados en cada sitio de muestreo.

Para 2007 no se realizó el ACP, dado a que fueron medidas cuatro variables

abióticas. Solamente se tuvo en cuenta el análisis de BIOENV.

Las relaciones entre los sitios de muestreos (análisis espacial) se realizaron

mediante la prueba de escalamiento multidimensional no métrico (nMDS) con el

objetivo de conocer el patrón de la estructura de los ensamblajes de los

moluscos de la región en el periodo 1981-1985 y 2004, 2005 y 2007. Para

detectar la existencia de diferencias significativas entre los grupos formados se

realizó la prueba ANOSIM (Clarke y Gorley, 2006). Las matrices de similitudes se

obtuvieron mediante el uso del índice de Jaccard a partir de los datos de

presencia/ausencia (p/a) de las especies.

El segundo análisis se realizó comparando a escala espacial y temporal los datos

de 2004, 2005 y 2007 (periodo 2004-2007) y del periodo 1981-1985, mediante el

uso de una matriz de presencia/ausencia (p/a) de todas las especies registradas

en cada sitio de muestreo. Para evaluar si la estructura taxonómica de los

ensamblajes de especies de moluscos había tenido cambios significativos se

utilizaron los índices ∆+ y Λ+.

También se utilizó el índice X+ para medir la diversidad funcional. La estimación

de este índice se realizó mediante una matriz organizada con los rasgos

funcionales morfológicos y ecológicos y datos binarios (p/a) de las especies de

moluscos. Esta fue utilizada para contrastar la diversidad de rasgos funcionales

de los inventarios de especies obtenidos en cada uno de los escenarios

ambientales (periodos y/o años) estudiados.

Para este caso los índices tradicionales de diversidad, ∆ y ∆* no fueron aplicados

dado a que los datos utilizados fueron binarios (p/a).

49

6.3.3- Resultados

6.3.3.1- Caracterización ambiental de los años 2004, 2005 y 2007

La salinidad promedio en cada uno de los tres años analizados fue de 38ups

registrándose con mayor frecuencia valores máximos de 40ups (Anexos 3A, B y

C) en los sitios de muestreos alejados de la costa norte del golfo de Batabanó

(Figs. 1 b, c y d).

La salinidad promedio del GB para 2004, 2005 y 2007 fue mayor

(38.56±1.34ups) que la del periodo 1959/1970 (35.4±0.53ups), no hallándose

diferencias significativas (K-W= 0.38, p=0.83). Sin embargo para el periodo 1981-

1985, las salinidades mínimas fueron de 28ups y 34ups (Alcolado, 1990a) y para

el periodo comprendido entre los años 2004, 2005 y 2007 (2004-2007) fue de

35ups y 38ups. Las máximas fueron de 36ups y 38ups para el periodo 1981-

1985 (Alcolado, 1990a) y de 40ups para el 2004-2007.

La temperatura promedio del agua fue similar para los años 2004 y 2005 (26.9°C

y 26.8°C, respectivamente), siendo más baja que la registrada en el año 2007

(28.9°C), ver Anexos 3A, B y C. El valor promedio de temperatura (28.9°C) del

periodo 1959-1970 fue superior al valor promedio (27.5°C) del periodo 2004-

2007, sin embargo no fue significativo (K-W= 0.42, p=0.44)

La transparencia medida en 2004 y 2005 (Anexos 3A y B) tuvo valores máximos

(100%) en los sitios de menor profundidad y mínimos en los de mayor

profundidad. Ambos años tuvieron el mismo promedio de transparencia (83%) lo

que catalogó de buena calidad las aguas del GB, según la norma de calidad NC-

25 (1999) (ver Anexo 4). Sin embargo, en el 2004 los sitios 21 y 31, ambos

ubicados en la costa norte del GB (Fig. 1b), presentaron mala calidad en sus

aguas, mientras que los sitios en o próximos (23, 24, 25, 30, 32 y 33) o alejados

de la costa norte (zona más urbanizada) del GB, presentaron buena calidad de

sus aguas, según NC-25 (1999) (ver Anexo 4).

Los valores promedios de DBO5 (variable que fue medida solamente en los años

2004 y 2005) clasificaron como de dudosa calidad a las aguas del GB en 2004

50

(Anexo 3A) y de buena calidad en 2005 (Anexo 3B), según la norma de calidad

NC-25 (1999) (ver Anexo 4).

En 2004 la calidad de las aguas de los sitios de muestreos localizados en, o

próximos a la zona más urbanizada del GB (costa norte) fueron clasificadas

como de dudosa (sitios 21, 25, 30, 31 y 33) a mala (sitio 32), según NC-25

(1999). Sin embargo, el sitio 27, que se localizó alejado de la costa norte del GB

(Fig. 1b), se caracterizó por presentar aguas de mala calidad.

En 2005 el sitio 41, que no se localizó en la costa norte, (ver Fig. 1c), fue el que

presentó calidad dudosa en sus aguas (NC-25, 1999, Anexo 4).

Para 2004 la zona II presentó la mayor concentración de materia orgánica,

seguida por la zona I y la de menor concentración fue la zona III (Anexos 3A-1,

A-2 y A-3). Sin embargo para el 2005, en el cual se ubicó un sitio de muestreo

próximo al litoral norte del GB, las concentraciones de materia orgánica de las

zonas II y III fueron similares (ver Anexos 3B-1 y B-2).

La DQO (medida en 2004) tuvo un valor promedio de 2.59 mgO2/L, el cual indica

aguas marinas contaminadas por materia orgánica, según la EJA (Inove y Ebise,

1991). Para esta variable todos los sitios de muestreos localizados en, o

próximos a la costa norte del GB presentaron valores cercanos al valor que

indica la presencia de contaminación orgánica (21 y 33) o en su defecto,

sobrepasaron ese valor (25, 30, 31 y 32). Sin embargo, el sitio 27, que esta

alejado de la costa norte del GB, se caracterizó por presentar contaminación

orgánica por esta variable (Anexo 3A).

Las concentraciones de oxígeno disuelto no presentaron, en ninguno de los tres

años, valores por debajo del límite que indica que dicha variable este afectando a

los organismos que habitan esta región (NC-25, 1999, Anexo 4). Sus

concentraciones promedias oscilaron entre 6 y 7 mgO2/L.

En el análisis temporal el valor promedio de concentración de oxígeno en el

periodo 1959-1970 fue de 6.23±0.67 mgO2/L y en el 2004-2007 de 6.52±0.38

mgO2/L.

Para esta variable se observaron dos sitios (27 y 32) de 2004 y tres (48, 49 y 50)

sitios de muestreos de 2007 con valores de 5 mgO2/L, situación no observada en

51

el 2005 (Anexos 3A, B y C). La concentración promedio de oxígeno por zonas

para los tres años fueron similares (6.85 mgO2/L) para la zona I, la II (6.63

mgO2/L) y la III (6.43 mgO2/L). Dichas concentraciones indicaron aguas de buena

calidad para el buen desarrollo de la vida marina en el GB, según NC-25 (Anexo

4). Además están en los rangos de las concentraciones que con mayor

frecuencia (Anexo 5) han sido registradas en el GB, según Perigó et al. (2005).

Los valores promedios por zona, con sus valores mínimos y máximos se

exponen en los Anexos 3 A-1, A-2, A-3, B-1, B-2, C-1 y C-2.

El amonio (NH4), el cual se midió en el 2004, presentó un promedio de 1.89

μM/L, caracterizando con buena calidad a las aguas del GB. Sin embargo los

sitios localizados próximos o en la costa norte del GB (30, 31, 32 y 33) (zona

urbanizada) presentaron valores de dudosa y mala calidad de sus aguas según

la norma de calidad NC-25 (1999) (ver Anexo 4). Un análisis por zona en 2004

demostró que la zona II presentó el más alto valor promedio (3.14 μM/L) de

amonio, caracterizando sus aguas de mala calidad, seguido por la zona I con un

valor promedio de 1.52 μM/L, con calidad dudosa y con un valor de 0.96 μM/L se

caracterizó a la zona III con buena calidad de sus aguas, según la NC-25 (1999)

(ver Anexo 4). Además, las concentraciones de esta variable registradas en el

presente estudio y muy en especial la hallada en la zona II se encuentran por

encima de las clases registradas con mayor frecuencia en el GB (Perigó et al.,

2005), Anexo 5). Los valores promedios por zona, con sus valores mínimos y

máximos se exponen en los Anexos 3 A-1, A-2, A-3, B-1, B-2, C-1 y C-2.

La profundidad promedio en estos tres años varió entre 6.58 m y 4.96 m con

valores mínimos que van desde 2.30 m y 4.5 m con máximos entre 10.50 m y

7.50 m. La profundidad más baja se midió en el año 2007con sitios de 2 m de

profundidad y las máximas en los años 2004 y 2005 con sitios de 7.5 m y 10.5 m

de profundidad respectivamente (Anexos 3A, B y C).

La zona que presentó mayor profundidad fue la zona I (8±1.41 m), seguida por la

zona II con promedios entre 5.6 m y 7.10 m, siendo mayor en el 2005. La zona III

tuvo la menor profundidad (4.50 m y 6.06 m), siendo menos profunda en el 2004

(Anexos 3 A-1, A-2, A-3, B-1, B-2, C-1 y C-2).

52

6.3.3.2- Variación espacio temporal en la diversidad de la malacofauna

El análisis temporal entre el número de especies (S) y los índices tradicionales

de diversidad (Fig. 6a) reveló que los mayores valores se registraron en el 2007,

seguido de 2005 y los menores pertenecieron al 2004. Fueron detectadas

diferencias estadísticamente significativas entre los años muestreados en la

riqueza de especies (F (2,30)= 14.54, p= 0.00), riqueza de especies de Margalef

(F(2,30)= 13.41, p= 0.00) y diversidad de Shannon (F(2,30)= 4.57, p= 0.01), pero no

en la equidad (F(2,30)= 2.00, p= 0.15). Este resultado fue diferente cuando se

realizó el mismo análisis en los índices taxonómicos y el funcional (Fig. 6b). Para

este caso los valores más bajos de los índices ∆*, ∆+ y Λ+ fueron registrados en

2004, mientras que para ∆ el menor valor se registró en 2005, seguido por 2004

y el mayor valor se registró en 2007 (Fig. 6b). El 2005 fue el que presentó los

valores más altos de ∆*, ∆+ y de X+ (Fig. 6b).

Figura 6. Variación temporal del número de especie e índices de diversidad tradicionales (a) y los índices de diversidad taxonómicos y el funcional (b) de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó. S (riqueza de especies), d (riqueza de especies de Margalef), J (equitatividad de Pielou), H (diversidad de Shannon Wiener),

Delta [∆], Delta* [∆*], Delta+ [∆+], Lambda+ [Λ+]. Las líneas verticales sobre las barras

son la desviación estándar.

La comparación de los índices de diversidad taxonómica y el funcional entre los

años no fue estadísticamente significativa: ∆ (K-W= 2.35, p= 0.30), ∆* (K-W=

53

2.30, p= 0.31), ∆+ = K-W= 1.61, p=0.44), Λ+ (K-W= 4.95, p= 0.08) y X+ (K-W=

4.07, p= 0.13).

A escala espacial en 2004 la zona III presentó los valores más altos del número

de especies (S) y los índices de diversidad tradicionales, seguida por la zona II y

por último la zona I (Fig. 7a). Para estos índices y el número de especies se

detectaron diferencias significativas entre las tres zonas estudiadas (K-W= 46.54,

p= 0.000).

Un resultado diferente se observó para los índices de diversidad taxonómica y el

funcional (Fig. 7b), donde la zona II presentó los mayores valores de ∆, ∆* y ∆+,

con respecto a la zona I y III. La X+ tuvo su menor valor en la zona I, seguido por

la zona III y el mayor fue en la zona II (Fig. 7b). La zona I presentó los valores

más bajo de los índices taxonómicos y de X+ (Fig. 7b, Anexo 6 A-1). Las

variaciones en los valores de estos índices entre las zonas fueron

estadísticamente significativos (K-W= 27.12, p= 0.01).

En 2005 la zona II presentó valores superiores de S, d y H´con respecto a la

zona III, pero algo similares para J´ (Fig. 7c). Los valores de los índices de

diversidad taxonómica ∆*, ∆+ y Λ+ fueron superiores en la zona II con respecto a

la zona III, exceptuando ∆ y X+, cuyos valores fueron mayores en la zona III. De

estos dos índices X+ presentó diferencias significativas (K-W= 3.93, p= 0.04)

entre las zonas II y III (Fig. 7d).

Para 2007, excepto el número de especies (S), los índices de diversidad

tradicionales (d, J´, H´) tuvieron valores similares en las zonas II y III (Fig. 7e).

Los índices de diversidad taxonómica ∆, ∆*, ∆+ y el funcional (X+) tuvieron valores

altos en la zona II, mientras que Λ+ lo tuvo en la zona III, cuyo valor fue

significativo (K-W= 6.34, p= 0.04) (ver Fig. 7f).

El análisis espacial, entre las zonas II y III, del número de especies e índices de

diversidades tradicionales, taxonómicas y el funcional entre 2004, 2005 y 2007,

se muestran en la Tabla 4

Se hallaron diferencias estadísticamente significativas en el número de especies

(S), índice de riqueza de Margalef (d) entre las zonas II y III y de diversidad de

Shannon Wiener (H´) en la zona II, mientras que en la zona III se detectaron

54

diferencias significativas en S y d. La equitatividad de Pielou (J´), no presentó

diferencias significativas en estas dos zonas (Tabla 4).

Para los índices taxonómicos, Λ+ fue estadísticamente significativa en la zona II,

mientras que X+ lo fue en la zona III (Tabla 4). El valor significativo de Λ+ fue

debido al bajo valor observado en 2004 en la zona II y para el caso de X+ al alto

valor obtenido en la zona III en 2005.

Tabla 4. Valores de significancia estadística medidos por las pruebas de varianza paramétricas (F) y no paramétricas (K-W) entre las zonas II y III del número de especie

(S), índices de diversidad tradicionales (d, J´, H´), taxonómicos (∆, ∆*, ∆+, Λ+) y el

funcional (X+) entre 2004, 2005 y 2007.

Zona II Zona III

Índices de diversidad Estadístico p= 0.05 Estadístico p= 0.05

Tradicionales

S 12.86 0.001 5.91 0.012

d 15.23 0.000 4.28 0.033

J´ 3.43 0.071 0.79 0.472

H´ 5.53 0.022 1.07 0.372

Taxonómicos

∆ 3.09 0.212 0.45 0.797

∆* 0.03 0.981 1.69 0.427

∆+ 0.26 0.876 2.80 0.245

Λ+ 8.76 0.013 4.99 0.082

Funcional X+ 0.87 0.644 8.16 0.016

El número de especies y los índices tradicionales fueron analizados por el estadístico F. Los

índices de diversidad taxonómicos y el funcional con el estadístico Kruskal Wallis (K-W). Los

números en negrita muestran diferencias significativas.

55

Figura 7. Variación espacial (Zonas I, II y III) del número de especies (S), índices de

diversidad tradicionales (d, J´, H´), taxonómicos (∆, ∆*, ∆+, Λ+) y el funcional (X+) de los

ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó en los años 2004 (a y b), 2005 (c y d) y 2007 (e y f). Las líneas verticales sobre las barras son la desviación estándar.

56

6.3.3.3- Variaciones de los índices de diversidad taxonómica (∆+ y Λ+) entre el

periodo 1981-1985 y los años 2004, 2005 y 2007.

Los resultados expuestos en la Figura 8, indican que ni el periodo 1981-1985 ni

2004, 2005 y 2007 se localizaron fuera de los límites probabilísticos de la

distribución esperada de los índices ∆+ y Λ+.

Los valores (media esperada) de los índices ∆+ y Λ+ para el periodo y los años

analizados fueron de 87.23 y 240, respectivamente. Los ∆+ de 2004 (86.21) y

2007 (86.65) fueron menores y no significativos (p= 0.20 y p= 0.61

respectivamente) al de la media esperada, mientras que 2005 y el periodo 1981-

1985 presentaron valores similares (86.96 y 86.98, respectivamente) y próximos

a la media esperada (Figs.8a y b). Para el caso de Λ+ los valores de 2004

(271.42, p= 0.10), 2005 (257.18, (p= 0.39) y 2007 (279.93, p= 0.62) fueron

superiores y no significativos con respecto al de la media esperada, y menor y no

significativo (232.86, p= 0.82) para el periodo 1981-1985 (Figs. 8a y b).

Desde el punto de vista espacial la estructura taxonómica de los moluscos de

fondos blandos de la región si mostró diferencias significativas (Figs. 8c y d).

Tanto para ∆+ y Λ+, los sitios de muestreos del periodo 1981-1985 se localizaron

dentro de la distribución esperada, por lo que no se detectaron diferencias

significativas desde el punto de vista espacial (Figs. 8c y d).

Para 2004 los sitios 24, 25, 27 y 33 y para 2005, el sitio 37 se quedaron fuera de

la distribución esperada con valores bajos y significativos (2004: 77.14, p= 0.04;

80.94, p= 0.01; 74.29, p= 0.03 y 58, p=0.004 y 2005: 83.16, p= 0.01) respecto a

la media esperada de ∆+. El resto de los sitios se localizaron dentro de la

distribución esperada. (Fig. 8c)

57

Figura 8. Relación de los valores de Delta+ [∆+] y Lambda+ [Λ+] con la riqueza de

especies del periodo 1981-1985 y 2004, 2005 y 2007. El promedio (línea discontinua) y los contornos de confianza de 95% (líneas continuas) se obtuvieron por la selección al azar (999 iteraciones) de submuestras de números de especies de la lista madre de todo el golfo de Batabanó: a y b refieren al análisis temporal y c y d al espacial.

6.3.3.4- Variaciones del índice de diversidad funcional (X+) entre el periodo 1981-

1985 y los años 2004, 2005 y 2007.

El valor de la distintividad funcional promedio (X+) medido en el periodo 1981-

1985 (79.10±2.35) fue mayor que los valores obtenidos en los años 2004

(73.44±10.47), 2005 (76.34±8.01) y 2007 (75.02±2.91). Sin embargo, estas

variaciones en los valores de este índice no fueron estadísticamente

significativas (K-W= 4.07, p=0.14).

58

Las especies de moluscos que estuvieron presentes en el periodo 1981-1985 se

caracterizaron por ser marinas y marino-salobres, epifaunales e infaunales,

suspensívoras, carnívoras, herbívoras y raspadoras de algas con tamaños de

concha que fueron desde pequeñas a grandes (Fig. 9a). Sin embargo, en los

ensamblajes de moluscos registrados en el periodo 2004-2007, aunque su

estructura funcional fue algo similar a la observada en el periodo 1981-1985, se

caracterizaron por ligeros aumentos en cuanto a conchas de tamaño mediano,

principalmente marinos, infaunales, suspensívoros y comedores de depósitos

orgánicos suspensívoras (CDO-Susp). Otros rasgos no aparecieron (p.e,

ectoparásitos y salobres), y algunos disminuyeron como los marinos salobres,

herbívoros y raspadores de algas (ver Fig. 9b).

El análisis a escala espacial para cada año en particular dio como resultado

diferencias significativas entre las zonas II y III en 2005 (K-W= 3.93, p= 0.04) y

no entre las tres zonas (I, II y III) del año 2004 (K-W= 0.88, p= 0.64) y las zonas II

y III de 2007 (K-W= 0.02, p= 0.88). Las diferencias halladas entre las zonas II y III

de 2005 fueron debidas al alto valor registrado en la zona III (81.64±1.72).

59

Figura 9. Variación de los rasgos funcionales de las especies de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó en los periodos 1981-1985 (a) y 2004-2007 (b). Conc-Gran: Concha grande, Con-.Med: Concha mediana, Conc-Peq: Concha pequeña, Susp.: suspensívoros, CDO-Susp.: comedores de depósitos orgánicos suspensívoros, CDO: colectores de depósitos orgánicos, Ras.Algas: Raspadores de algas, Mar-Sal: Marino salobre, Ectopa.: ectoparásitos, Car.Carroñer.: carnívoros carroñeros, COPs: colectores de partículas orgánicas en suspensión. La escala en números es en %.

60

Las variaciones observadas en los valores de X+ calculados en las zonas II y III

(81.95±1.04 y 78.31±1.25 respectivamente) del periodo 1981-1985 y 2004, 2005

y 2007 (Anexos 6 B-1, B-2, C-1, C-2) no fueron estadísticamente significativas

(K-W=7.96, p=0.15), pero si lo fueron entre la zona I de 2004 y el periodo 1981-

1985 (K-W= 4.06, p= 0.04) debido al bajo valor registrado en la zona I de 2004 (

ver Fig. 10).

Figura 10. Variación espacial de la distintividad funcional promedio (X+) en el periodo 1981-1985 y los años 2004, 2005 y 2007. Las líneas verticales encima de las barras es la desviación estándar.

Un análisis comparativo de la zona I entre el periodo 1981-1985 (Fig. 11a) y 2004

(Fig. 11b), resultó en la pérdida de rasgos funcionales de hasta un 65% en

cuanto al tipo de alimentación, la cual fue estadísticamente significativa (K-W=

8.159, p=0.004), y una disminución significativa (K-W= 3.857, p=0.047) del

tamaño de la concha y posición en el sustrato (K-W= 4.78, p=0.033), donde

disminuyeron los organismos epifaunales (Fig. 11b).

61

Figura 11. Variación de los patrones de rasgos funcionales de los ensamblajes de moluscos de la zona I entre el periodo 1981-1985 (a) y el año 2004 (b). Conc-Gran: Concha grande, Con-.Med: Concha mediana, Conc-Peq: Concha pequeña, Susp.: suspensívoros, CDO-Susp.: comedores de depósitos orgánicos suspensívoros, CDO: colectores de depósitos orgánicos, Ras.Algas: Raspadores de algas, Mar-Sal: Marino salobre, Ectopa.: ectoparásitos, Car.Carroñero.: carnívoros carroñeros, COPs: colectores de partículas orgánicas en suspensión. Los números de la escala son en %.

Para los rasgos funcionales marino, marino-salobres y salobres, aunque hubo

cierta variación, no se detectaron diferencias significativas (K-W= 0.428,

p=0.212) al compararlo con el periodo 1981-1985 (Fig. 11b).

62

Para las zonas II y III, aunque fueron observadas variaciones en los rasgos

funcionales de las especies de los ensamblajes de moluscos del periodo 1981-

1985 con respecto a 2004, 2005 y 2007, dichas variaciones no fueron

significativas. (Anexos 7 y 8)

6.3.3.5-Incidencia de las variables ambientales y/o antrópicas sobre la diversidad

de los ensamblajes de moluscos.

El análisis de componentes principales (ACP) con vectores para los índices de

diversidad tradicionales, taxonómicos y el funcional de los ensamblajes de

moluscos de fondos blandos del GB de 2004 y 2005 y las variables ambientales

y/o antrópicas se muestran en las Figuras 12 y 13, respectivamente.

Para 2004, los dos primeros componentes principales de los índices

tradicionales, taxonómicos y el funcional explicaron el 57%, 63.7% y 65.2%,

respectivamente del total de la variabilidad ambiental observada (Figs. 12a, b y

c). En los ACP de las tres familias de índices de diversidad analizados

(tradicionales, taxonómicos y el funcional) los vectores de las variables físicas-

químicas: temperatura, transparencia, profundidad y NH4 se dirigen hacia los

sitios 30, 31 y 33, que están localizados en la zona II y I respectivamente, (ver

Figs. 12a, b y c).

Los vectores de las variables DQO y DBO5 se dirigen hacia el sitio 21 en los

índices taxonómicos y el funcional (Figs. 12b y c), mientras que para los

tradicionales y número de especies (S) se dirigen hacia el sitio 32 (Fig. 12a), así

como también en el funcional (Fig. 12c), adicionándose en este último el sitio 25.

El OD, DQO, DBO5 y NH4 se correlacionaron negativamente con todos los

índices de diversidad y número de especies (S) utilizadas en este trabajo (Figs.

12a, b y c). Sin embargo, la salinidad presentó correlación negativa con los

índices de diversidad tradicionales (Fig. 12a). Los vectores de todos los índices

de diversidad, así como el número de especies, se dirigieron al resto de los sitios

de muestreos localizados en las zonas II y III. (Figs. 12a, b y c).

63

Figura 12. Análisis de Componentes Principales (ACP) mostrando las asociaciones entre los sitios de muestreos, las zonas y sus variables ambientales y/o antrópicas con los índices de diversidad tradicionales (a), taxonómicos (b) y el funcional (c) como medidas de la estructura comunitaria de los ensamblajes de los moluscos para 2004.

En el año 2005 los dos primeros componentes principales de los índices de

diversidad tradicionales, taxonómicos y el funcional explicaron el 69.1%, 68.1% y

75.9%, respectivamente del total de la variabilidad ambiental observada (Figs.

13a, b y c).

64

Figura 13. Análisis de Componentes Principales (ACP) mostrando las asociaciones entre los sitios de muestreos, las zonas y sus variables ambientales y/o antrópicas con los índices de diversidad tradicionales (a), taxonómicos (b) y el funcional (c) como medidas de la estructura de los ensamblajes de los moluscos para 2005.

A diferencia del 2004 los vectores de los índices de diversidad tradicionales y el

número de especies se correlacionaron negativamente con las seis variables

ambientales y/o antrópicas (Fig. 13a). De manera similar fue el resultado

obtenido con la diversidad funcional (X+), cuyo vector se correlacionó

negativamente con todas las variables, exceptuando el OD. (Fig. 13c), sin

embargo los índices de diversidad taxonómica mostraron un resultado muy

diferente a los obtenidos por los dos anteriores.

65

Los vectores ∆+ y ∆* se correlacionaron positivamente con la profundidad, los que

se dirigieron al sitio 41, mientras que Λ+ y ∆ lo hicieron con la transparencia,

direccionándose estos últimos hacia los sitios 37, 38, 40, 42 y 43. Estos cuatro

índices se correlacionaron negativamente con la salinidad, temperatura, DBO5 y

OD (Fig. 13b).

El análisis de BIOENV para conocer que variable y/o combinaciones de estas

incidieron con más fuerza en la variabilidad de los índices de diversidad medidos

en 2004, 2005 y 2007 se muestra en la Tabla 5.

Tabla 5. Resultados del análisis BIOENV acorde a las variables naturales y/o antrópicas medidas en los años 2004, 2005 y 2007 del periodo 2004-2009.

Año Variables Variables/Combinación de variables

ρw

2004

Profundidad (Prof.) Temperatura (Temp.)

Salinidad (Sal.) Transparencia (Tra.)

DBO5 DQO

OD, NH4

Prof.+Sal.+Tra.+ DBO5 0.61 Sal. 0.60

Prof.+Sal.+OD 0.60 Sal.+Tra. 0.59

Sal.+OD+DBO5 0.59 Sal.+Tra.+OD 0.58

Prof.+Temp.+Sal.+Tra.+OD 0.57 Prof.+Sal.+OD+Tra.+NH4 0.57

2005

Profundidad (Prof.)

Temperatura (Temp.) Salinidad (Sal.)

Transparencia (Tra.) DBO5

OD

Temp.+Sal.+ DBO5 0.49 Temp.+Prof.+Tra 0.48

Prof. 0.48 Temp.+Prof. 0.47

Sal.+OD+DBO5 0.45 Temp.+Sal.+Prof.+Tra. 0.45

Temp.+OD+Tra. 0.44

2007

Profundidad (Prof.)

Temperatura (Temp.) Salinidad (Sal.)

OD

Sal. 0.61 Temp.+Sal. 0.46

Temp. 0.23 OD+Temp.+Sal 0.17

OD+Sal. 0.13 OD+Temp. 0.06

OD 0.06

Para 2004 todas las combinaciones de las variables mostraron un resultado

similar siendo la profundidad, salinidad, transparencia y oxígeno disuelto (OD) las

más importantes (Tabla 5). Sin embargo, la combinación de variables

profundidad, salinidad, transparencia y DBO5 fue la que mayor correlación tuvo,

correspondiendo en alguna medida con los resultados obtenidos en el ACP.

66

En 2005 las variables temperatura, profundidad, oxígeno disuelto (OD) y

transparencia fueron las más importantes, siendo la combinación temperatura,

salinidad y DBO5 la que presentó la mayor correlación. Para 2007 la salinidad,

temperatura y oxígeno disuelto fueron las variables más importantes,

presentando la salinidad el mayor valor de correlación (Tabla 5).

La similitud de la estructura comunitaria entre los sitios de muestreos del periodo

1981-1985 y los años 2004, 2005 y 2007 quedaron reflejadas en la Figura 14.

El análisis de ordenación por escalamiento multidimensional no métrico dio como

resultado la formación de dos grupos, los que corresponden de manera general

con el periodo 1981-1985 y 2004, 2005 y 2007 (Fig. 14).

Figura 14. Análisis de ordenamiento multidimensional no métrico (NMDS) de los patrones espaciales de la estructura comunitaria de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó del periodo 1981-1985 (sitios de muestreo del 1-20) y los años 2004, 2005 y 2007 (sitios de muestreo del 21 -41).

Un grupo de sitios (21, 29, 30, 31, 32, 33) del 2004, los sitios 34 y 41 de 2005 y

el 48 de 2007 se separaron totalmente del resto de los sitios muestreados en ese

periodo. Este resultado fue contrario en el periodo 1981-1985, donde los sitios

están muy unidos entre sí (Fig. 14).

67

El análisis de similitud (ANOSIM) no evidenció diferencias significativas en la

estructura comunitaria de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos de

2004, 2005 y 2007, pero sí con respecto al periodo 1981-1985 (Tabla 6).

Tabla 6. Resultados de la prueba del ANOSIM por pares entre el periodo 1981-1985 y 2004, 2005 y 2007. Los análisis fueron basados en el coeficiente de similitud de Jaccard. (R (global)= 0,53, p= 0,1%)

Grupos

Estadístico

R

Nivel de

Significancia

(%)

Permutaciones

No.>=

Observado Posibles Actuales

2007, 1981-1985 0.896 0.1 3108105 999 0

2007, 2004 -0.111 94.5 203490 999 944

2007, 2005 0.041 26.1 43758 999 260

1981-1985, 2004 0.659 0.1 5731664 999 0

1981-1985, 2005 0.753 0.1 3004501 999 0

2004, 2005 -0.025 63.4 114406 999 633

Los valores negativos del estadístico R, indicaron la existencia de diferencias

significativas dentro del grupo formado por los años 2007/2004 y 2004/2005.

6.3.4- Discusión

6.3.4.1- Caracterización ambiental de 2004, 2005 y 2007

La temperatura y el oxígeno disuelto para los tres años de estudio se

caracterizaron por presentar una variación en correspondencia con el ciclo

estacional de estas variables, pudiendo modificarse por la incidencia de eventos

meteorológicos locales.

Según Lluis-Riera (1972) las concentraciones de oxígeno disuelto en la

plataforma cubana, varían entre 4.14 y 7.7 mgO2/L con un promedio de 6.43

mgO2/L, lo que hace suponer que las concentraciones de oxígeno medidas en

estos tres años están dentro de los rangos normales registrados en la plataforma

cubana. Sin embargo, la norma cubana de calidad de las aguas para uso

68

pesquero (NC-25, 1999) indicó que los valores de esta variable se mantuvieron

con calidad dudosa para algunos sitios de muestreos en 2004 y 2007.

Las bajas concentraciones de oxígeno (5 mgO2/L) medidas en varios sitios en

2004 (27 y 30) y 2007 (48, 49 y 50) pudieron ser debidas a varias razones. Con

respecto a 2004, el sitio 30 presentó altas concentraciones de materia orgánica

en sus aguas, debido a los altos valores de DBO5, DQO y NH4 (Anexo 3A). La

cantidad de materia orgánica localizada en este sitio pudo ser acarreada desde

tierra firme debido a que fue ubicado próximo al litoral de la costa norte del GB.

Esta situación conllevó además a que esa materia orgánica fuese de naturaleza

compleja, debido al alto valor de la DQO, lo que trajo consigo un mayor consumo

de oxígeno para poder biodegradar a esos compuestos orgánicos, ya sea

mediante procesos químicos o biológicos.

Toda actividad de naturaleza antrópica en mayor o menor cuantía afecta la

calidad de las aguas de los ecosistemas costeros. Generalmente el tipo más

común de contaminación en los ecosistemas costeros urbanizados, como es el

caso del GB, son las aguas de albañales y drenajes industriales, las que

contienen una importante composición de materia orgánica compleja, constituida

por cantidades limitadas de hidrocarburos, metales pesados y detergentes

(Perigó et al., 2005). Por lo tanto, las aguas de albañales son una mezcla de

materia orgánica con mayor o menor facilidad de ser biodegradable, según sea el

caso.

En este contexto, cabe esperar que la situación observada en los sitios

localizados en la costa norte de GB sea debido a la presencia de componentes

orgánicos con diferentes grados de biodegradabilidad en el momento de realizar

el muestreo. Un ejemplo viene dado en los sitios localizados en la zona II (en

particular el sitio 30), en la cual desemboca el rio La Coloma, el cual es conocido

por transportar grandes cantidades de materia orgánica de diferente naturaleza

hacia el interior del GB (Alonso-Hernández et al., 2011)

La situación en el sitio 27 puede deberse a que se ubicó en una zona en cuyos

márgenes se localizó una franja de mangle, dominado por Rhizophora mangle, el

69

cual puede estar limitando la circulación y renovación de sus aguas, además de

emitir materia orgánica hacia este sitio (Fig. 1b).

Es conocido que el manglar exporta detritos hacia sus zonas colindantes, así

como materia orgánica particulada o disuelta de diferentes naturalezas, mucha

de la cual no es fácilmente biodegradable, debido a que están constituidas por un

material muy refractario (p.e celulosa o lignina) difícil de biodegradar (Duarte y

Cebrián, 1996). El valor de la DQO registrado en este sitio evidencia la existencia

de una elevada concentración de materia orgánica compleja, lo que implica un

mayor consumo de oxígeno para su oxidación.

Montalvo y Perigó (1999) y Montalvo (2000) concluyeron que los valores bajos de

biodegradabilidad en lagunas costeras, en época de seca, se relacionan con la

presencia de compuestos orgánicos complejos en la columna de agua y a una

reducción de la actividad de las bacterias heterotrófas, debido a la disminución

de la temperatura, respecto al periodo lluvioso.

Aunque en este estudio no se determinó el grado de biodegradación, un análisis

del mismo se realizó para comprobar la presencia de materia orgánica difícil de

degradar en el sitio 27. Para el mismo se utilizó el índice de grado de

biodegradabilidad de la materia orgánica (GBio.= (DBO5/DQO) x100), según

Montalvo y Perigó (1999).

El grado de biodegradabilidad de la materia orgánica en el sitio 27 en 2004 fue

de 55.2%, valor intermedio si se compara con los obtenidos en la bahía Los

Perros (66.1%) y puerto Sagua la Grande (82.9%) y los reportados para las

bahías Santa Clara (42.4%) y La Gloria (46.9%), bahías que son afectadas por

contaminación orgánica (Montalvo y Perigó, 1999). Siguiendo este mismo

análisis en el sitio 30, el cual está afectado por los escurrimientos terrígenos de

la zona norte del GB, el valor de biodegradabilidad fue de 19.09%, lo que

evidenció que aunque al igual que el sitio 27 la materia orgánica es compleja,

dicha complejidad es de diferente naturaleza. El valor más bajo en el sitio 30

obedece a que la materia orgánica que llega es una mezcla de compuestos más

complejos producidos por las actividades humanas (Alonso- Hernández et al.,

2011).

70

Para los sitios de 2007, los cuales están lejos de la zona costera norte del GB,

su situación se explica por la incidencia de altas temperaturas registradas ese

año, que pudieron inducir un aumento de la salinidad.

La solubilidad del oxígeno en agua de mar decrece a medida que aumenta la

cantidad de sal en sus aguas. En este sentido y al observar los Anexos 3A y B,

se evidencia que las mayores temperaturas en el agua por sitio de muestreo

correspondieron a las registradas en 2007, no siendo así en los años 2004 y

2005.

A lo anterior se le adicionan los efectos que pudieron ocasionar los eventos de

sequía sobre la salinidad. La sequía es un evento meteorológico que forma parte

de la variabilidad natural del clima cubano, que en los últimos 40 años aumentó

en frecuencia e intensidad, alternándose con los eventos de ciclones tropicales

(Febles y Ruiz, 2009). Este evento conjuntamente con la temperatura debió

incidir de manera directa en las variaciones de la salinidad, ya que el aumento de

temperatura combinado con la escasez de precipitaciones tiende a incrementar

la salinidad. Un ejemplo que ilustra lo planteado con anterioridad viene dado en

que el valor más alto de salinidad mínima (38ups) se registró con los más altos

de temperatura medidos en 2007 (Anexo 3C) y a la disminución de las lluvias, en

menos de un 50% de las habituales, en el mes de mayo (mes en que se realizó

el muestreo en ese año) en el occidente del país (Febles y Ruiz, 2009).

También ha sido comprobado que la zona norte del GB presentó un periodo

ligeramente lluvioso desde 2005, promediando precipitaciones de 1663.4 mm,

con máximos acumulados en 2004 y 2008, mientras que en la zona sur se han

registrado menores precipitaciones con promedios de 1417.1 mm (Betanzos et

al., 2009). Dado a lo explicado con anterioridad no es de extrañar que los sitios

de muestreo que presentaron valores bajos de oxígeno en 2007 se ubicaron en

la porción sur del GB (Fig. 1d).

Montalvo et al. (2008) registraron en época de seca concentraciones de oxígeno

con un mínimo de 5.47 mgO2/L en la bahía de Santa Clara en 2002, los que

relacionaron con salinidades mayores a 40ups. Aunque en este estudio no se

detectaron salinidades por encima de 40ups, se obtuvieron mediciones cercanas

71

o iguales a ese valor. (Anexos 3A, B y C), lo que explica en parte, la situación

observada.

La elevada disponibilidad de amonio se asocia a los procesos de generación in

situ y el aportado por las aguas residuales (Perigó et al., 2005). Las altas

concentraciones de amonio en este estudio se hallaron en los sitios ubicados en

la costa norte del GB, región donde se localiza la mayor cantidad de

asentamientos humanos e industriales (Perigó et al., 2005). Por tanto, esas

concentraciones de amonio son debidas principalmente a los vertimientos de

aguas residuales que provienen de varias fuentes contaminantes como son

destilerías, granjas avícolas, cebaderos porcinos y de ganado mayor, además de

los originados por los asentamientos humanos y las diferentes actividades

agroindustriales (Perigó et al, 2005).

De las zonas, la más afectada por este compuesto orgánico fue la zona II, hecho

que pudo ser debido a los vertimientos del complejo industrial La Coloma,

asentamientos humanos y a las actividades agrícolas que se desarrollan al sur

de la provincia de Pinar del Río.

El GB constituye una zona de transición entre las aguas dulces de escurrimiento

terrestre, ubicada al norte, y a las oceánicas que penetran por el este y sur desde

el océano abierto. El hecho de haberse hallado salinidades altas en sitios

alejados y próximos o ubicados en la costa norte del GB, reveló que las aguas de

esta región tienden a ser más salinas.

El análisis de la variación temporal de las variables temperatura, salinidad y

oxígeno disuelto de 2004, 2005 y 2007 (periodo 2004-2007) con respecto a

1959/1970 mostró evidencias de una variación en las características de las

aguas del GB, siendo más marcado el aumento de la salinidad.

Las causas del aumento de salinidad en el GB han sido comprobadas por Piñeiro

(2004, 2006) y Piñeiro et al. (2006). Estos autores afirmaron que la reducción en

un 80% del volumen de agua dulce aportado por los ríos, al incrementarse la

capacidad de embalsado desde 1971, trajo consigo procesos de salinización en

el litoral sur de Pinar del Río, notándose un incremento en la salinidad. Esta

variación en la salinidad de las aguas del golfo demostró que el ambiente tiene

72

tendencia a ser más marino, característica que no se apreciaba años atrás.

También hay que tener en cuenta que el aumento de frecuencia e intensidad de

los eventos de sequía desde hace 40 años, es otro elemento que pudo reforzar

el aumento de salinidad en las aguas del GB. Junto con el agua dulce, que por el

represado de los ríos no llegan al interior del golfo, se pierden nutrientes que se

dejan de exportar, lo que afecta la productividad del GB.

El mayor valor promedio (1.38±0.92 mgO2/L) de la DBO5 de 2004 a diferencia del

año 2005 (0.57±0.30 mgO2/L), demostró la presencia de una mayor

concentración de materia orgánica fácilmente biodegradable en las aguas del

GB. No obstante, se hace la salvedad que determinados sitios y sobre todo los

ubicados en su costa norte se caracterizaron por tener concentraciones más

altas y complejas de materia orgánica.

Perigó et al. (2005) y Montalvo et al. (2008) afirmaron que los valores de DBO5

que tienden a predominar en la época de seca (menos lluvioso) son los inferiores

a 1 mgO2/L, debido a que la materia orgánica no es tan abundante y baja la

actividad de las bacterias heterótrofas al disminuir la temperatura. Los registros

de DBO5 en 2004 y 2005 fueron realizados en época de seca (menos lluvioso).

Sin embargo, esta afirmación se cumplió en el año 2005, no siendo así para el

2004.

En este contexto el valor de DBO5, en época de seca, de 2004 fue similar al de

bahía de Cárdenas (1.36 mgO2/L) al registrarse ese valor en mayo de 2002

(época de lluvia) y superior al obtenido en la bahía de Santa Clara (0.90 mgO2/L),

el cual se midió en época de seca (poco lluviosa) por Montalvo et al. (2008). Esto

demuestra que los valores obtenidos de estas variables dependen en parte de

las condiciones climáticas existentes en el momento de tomar las muestras.

Además de estar moduladas por las características particulares de la región en

cuanto a las actividades socioeconómicas imperantes en ella.

En el año 2004 el GB fue impactado directamente por el paso del huracán

Charley (fuerza 3) en el mes de agosto e indirectamente por el huracán Iván

(fuerza 5) en el mes de septiembre (ambas fuerzas fueron medidas en la escala

de huracanes Saffir Simpson). Los efectos ocasionados por estos eventos

73

(remoción y traslado de sedimentos, intensas lluvias y el aumento del

escurrimiento de tierra firme, pérdida y degradación de hábitats) pudieron haber

inducido un aumento de materia orgánica de diferente naturaleza en las aguas

del GB, dando como resultado el incremento en los valores de la DBO5. A esta

situación también se le suma el aumento de los valores en DQO, los cuales

están reflejados en el Anexo 3A.

Según los resultados obtenidos, la distribución de la materia orgánica en las

aguas del GB, no debe haber sido uniforme, como tampoco la naturaleza de la

misma. Los altos valores de DBO5 y DQO en los sitios 27 (Este de la Isla de La

Juventud, ver Fg. 1b) y 30 (próximo al litoral de la costa norte del golfo), son

pruebas evidentes de lo planteado con anterioridad. En este sentido cabe

resaltar que el material orgánico localizado en el sitio 30 fue el más difícil de

degradar debido al alto valor de DQO (Anexo 3A) y bajo grado de

biodegradabilidad (GBio.) de la materia orgánica. Dicha situación también se

pudo observar en los sitios 25 (GBio.: 30.30%) y 31 (GBio.: 52.65%), ambos

ubicados en la costa norte del GB (Fig. 1b).

Aunque la disponibilidad de amonio (NH4) dio como resultado buena calidad para

las aguas del GB, no todos los sitios presentaron la misma condición. La zona

del golfo más afectada por esta variable fue la zona II (sitios 30, 31 y 32 de 2004

y 39 de 2005) y la zona I (sitio 33 del año 2004). Ambas zonas han sido

estudiadas por varios autores (Montalvo et al., 2000; Perigó et al., 2000, 2005)

los que han concluido que el amonio es la forma predominante de nitrógeno

inorgánico en ellas (zonas I y II), cuyas concentraciones a veces superan el límite

de calidad reportado por la NC-25 (1999).

6.3.4.2-Variación espacio temporal en la diversidad de la malacofauna. Su

relación con factores antrópicos y naturales.

Los resultados del análisis comparativo a escala temporal del número de

especies y los índices de diversidad tradicionales estuvieron marcados por el

esfuerzo de muestreo realizado en cada año de estudio. Si se tiene en cuenta

74

que los mayores valores y significativos (Fig. 15) de S, d, J´y H´fueron

registrados en el 2007, el cual tuvo la mayor eficiencia en el muestreo, confirma

la afirmación anterior.

Figura 15. Variación interanual de los índices de diversidad tradicionales y el número de especies de los ensamblajes de moluscos del golfo de Batabanó. d: índice de Riqueza de Margalef, H: índice de diversidad de Shannon Wiener, J: índice de Equitatividad de Pielou, S: número de especies. 1: año 2004, 2: año 2005 y 3: año 2007.

Clarke y Warwick (1998) y Warwick y Clarke (1998) plantearon que el número de

especies (S) y los índices de diversidad tradicionales (d, H´ y J´) pueden ser

usados como métricas comparativas en situaciones donde los métodos de

muestreos, tamaño de muestras y tipo de hábitats hayan sido cuidadosamente

controlados (similares). Sin embargo, estos pierden esa utilidad para aquellos

datos obtenidos con diferentes métodos de muestreos en amplias escalas

espaciales y largas series temporales. En este sentido, los valores de estos

índices estimados en el presente estudio no mostrarían con certeza las

variaciones que pudiesen haber tenido la estructura comunitaria de los moluscos

del GB.

Dada las razones anteriores, un análisis dentro de cada año en particular sí

demostraría con cierta fidelidad, las variaciones observadas en la estructura

comunitaria de los moluscos del GB.

75

El análisis realizado en 2004, 2005 y 2007 mediante el número de especies (S) y

los índices de diversidad tradicionales (d, J´, H´), taxonómicos (∆, ∆*, ∆+, Λ+) y el

funcional (X+), mostraron cierta correspondencia con la situación ambiental que

prevaleció en cada uno de ellos, en el momento en que se tomaron las muestras.

Los bajos valores de S, índices de diversidad tradicionales, taxonómicos y del

índice de diversidad funcional registrado en la zona I (localizada en la zona norte

del GB), del año 2004, indicaron la existencia de cierto nivel de estrés ambiental.

Si se parte del conocimiento de que esta zona presentó calidad dudosa en sus

aguas, debido a la existencia de contaminación orgánica (medida por la DBO5),

además de presentar fondos fangosos desprovistos de macrovegetación y ha

sido afectada por diferentes actividades humanas (Perigó et al., 2005), son

elementos que avalan los valores registrados en estos índices de diversidad.

Para este mismo 2004, los valores de S y los índices de diversidad utilizados

mostraron la ausencia de estrés ambiental en las zonas II y III, aunque si se

detectó cierto nivel en los sitios ubicados en, o próximos al litoral de la costa del

GB en la zona II, la cual estuvo afectada por las mayores concentraciones de

materia orgánica en sus aguas y presentó fondos fangosos desprovistos de

vegetación (Cerdeira et al., 2008).

Resultados similares al obtenido en este estudio han sido descritos por

Armenteros et al. (2006), Armenteros et al. (2008), Arias-Screiber et al. (2008) y

Lopeztegui y Capetillo (2008), quienes concluyeron que las variaciones

observadas en las comunidades de la meiofauna y del macro y megazoobentos

en hábitats de manglares y pastos marinos ubicados en la costa norte del GB,

fueron debidas a disturbios antropogénicos.

Para 2005 y 2007 el haber sido observado, aunque con ciertas diferencias, un

mismo patrón de respuestas en la riqueza de especies (S) y los índices de

diversidad tradicionales y taxonómicos, mostrándose valores superiores en la

zona II con respecto a la zona III y en ocasiones similares entre ambas zonas, es

un reflejo de condiciones ambientales más o menos estables en esos años, que

no afectaron a los ensamblajes de moluscos.

76

En este contexto, los ensambles de moluscos analizados en 2005 y 2007, cuyos

sitios de muestreos se localizaron alejados de la costa norte del GB, no

presentaron afectaciones en sus estructuras comunitarias, lo que valida los

resultados observados en el 2004. De estos, el 2007 fue el que presentó todos

sus sitios localizados en la costa sur del GB, región que no fue afectada por las

actividades humanas.

Los valores altos y significativos observados en los índices X+ (en 2005) y Λ+ (en

2007) en la zona III con respecto a la zona II, indicó la presencia de cierta

dominancia de algunos rasgos funcionales en el ensamblaje de moluscos de

2005 y de poca equitatividad en el árbol taxonómico de los moluscos en el 2007.

Una explicación más detallada de la situación observada en estos índices, será

explicada en los acápites 8.2.3 y 8.2.4.

El registro de valores similares de J´ entre las zonas II y III en 2005 y 2007, al

igual que en el análisis temporal, dio evidencias que para esas zonas algunos

factores, cuya constancia en tiempo y espacio se haya mantenido, pudieron

haber sostenido a las especies numéricamente dominantes o con mayor

distribución espacial en el GB, trayendo consigo que los valores de equitatividad

en ambas zonas (II y III) y entre los años hayan sido similares (Figs. 6a y Figs. 7c

y e).

Arias-Schreiber et al. (2008) y Cerdeira et al. (2008) registraron pérdidas de

coberturas de pastos marinos en determinadas regiones (sur de Pinar del Río y

La Coloma) de la zona II colindantes con la costa norte del GB, al comparar sus

resultados con los registrados por Alcolado (1990b). Quizás esa pérdida de

cobertura de pastos marinos, que fue más abundante que la de la zona III en el

periodo 1981-1985, haya traído consigo la similitud en cuanto a los valores de

equitatividad en ambas zonas del GB. Estudios más detallados deberán

realizarse para determinar las posibles causas de éste hallazgo.

Martínez-Estalella y Alcolado (1990) al analizar las características generales de

las comunidades de moluscos de la macrolaguna del GB, resumieron que las

mejores condiciones para una mayor diversidad de moluscos, parecían estar

dadas por la escasa influencia terrígena, el libre flujo de la corriente proveniente

77

del océano, un cierto grado de estabilidad en los sedimentos, la presencia de

seibadales no muy densos y la ausencia de fondos desprovistos de

macrovegetación. En este contexto, los resultados obtenidos en este estudio se

corresponden con los encontrados por estos autores, ya que todos los índices de

diversidad presentaron ciertas diferencias en los sitios ubicados en el litoral de la

costa norte del GB. Estos sitios se caracterizaron por tener una mayor influencia

terrígena y se localizaron en fondos fangosos desprovistos de macrovegetación

con poca estabilidad en los sedimentos. Además, los mayores valores de

diversidad de los índices usados en el presente estudio se localizaron por regla

general en zonas alejadas de la costa norte del GB.

El número de especies y los índices de diversidad tradicionales, taxonómicos y el

funcional, indicaron que las zonas I y II fueron las más afectadas por las

variables que revelaron contaminación orgánica (DQO, DBO5 y NH4) en las

aguas del GB. Esto permitió la ubicación de la mayoría de los sitios de muestreos

de estas zonas en los vectores de las variables de contaminación orgánica,

transparencia, temperatura y profundidad (Fig. 12). Sin embargo, casi todos los

sitios localizados en la zona III se ubicaron en los vectores de todos los índices

de diversidad utilizados en este estudio, lo que calificó a esta zona como libre de

contaminación orgánica. (Figs. 12 y 13).

El hecho de que los ensambles de moluscos en los sitios de las zonas I y II

localizadas en o próximas al litoral de la costa norte del GB estuvieron afectados,

se debió a que los mismos presentaron mayor influencia de tierra firme, hecho

que no sucedió en la zona III, que recibe una mayor influencia oceánica.

La incidencia de la profundidad sobre las tres facetas de la diversidad de los

moluscos del GB analizadas en este estudio se puede catalogar de baja, debido

a la no existencia de un gradiente de profundidad en la región. El hecho de que

esta variable haya presentado cierta influencia en la diversidad de los moluscos

del GB en 2004, obedece a la ubicación de dos sitios de muestreos en dos áreas

cuyas profundidades excedieron a los 8 m de profundidad (Anexo 3A). Una de

esas áreas se localizó al sur de la provincia de Pinar del Río y la otra en la

ensenada de la Broa. Estas áreas se caracterizaron por tener fondos fango

78

arenoso desprovisto de vegetación marina, en los que se observaron

acumulaciones de conchas de moluscos muertos y algunos materiales alóctonos

al GB. Posiblemente estas zonas constituyen ser áreas donde se concentren o

quedan atrapados sedimentos y otros materiales cuando son acarreados desde

tierra firme hacia el interior del GB y dicha condición no es propicia para el

asentamiento de muchas especies de moluscos.

Un caso particular a explicar lo constituye la salinidad. Esta variable, la cual ha

tenido variaciones con el paso del tiempo, reveló diferentes respuestas, según el

año analizado, con respecto al número de especies, índices de diversidad

tradicionales, taxonómicos y el funcional (Figs. 12 y 13).

Con respecto a la salinidad, los índices de diversidad tradicionales y el número

de especies se asociaron negativamente con esta variable en todos los años de

estudio, no siendo así para los índices taxonómicos y el funcional, cuyas

asociaciones fueron positivas en 2004 y negativas en 2005. Para el 2007,

aunque no se realizó un ACP, dado a las pocas variables medidas, el análisis del

BIOENV mostró que la salinidad fue la variable que más explicó las variaciones

observadas en los índices taxonómicos y el funcional (Tabla 5).

El que las asociaciones de los índices de diversidad tradicionales con la salinidad

hayan sido negativas en todos los años de estudio, indicó la baja sensibilidad de

estos índices, conjuntamente con el número de especies, en detectar las

variaciones en esta variable.

Warwick y Clarke (2001) afirmaron que las medidas de diversidad que basan sus

cálculos en las abundancias y riquezas de especies (p.e d, H´, J´) se caracterizan

por no ser robustas en detectar pequeños niveles de disturbios ambientales en

las comunidades de organismos, pudiendo sólo detectarlos cuando existan altos

niveles de perturbación.

En este sentido, y si se tiene en cuenta que el 2004 fue el que presentó los

valores de salinidad más bajo, con respecto a 2005 y 2007 (Anexos 3A, B y C),

debido a las intensas precipitaciones generadas por el impacto directo del

huracán Charley e indirecto del huracán Iván, es de esperar que esta variable no

haya tenido efecto negativo alguno sobre las comunidades de los moluscos.

79

Los índices de diversidad taxonómicos y el funcional, si se correlacionaron con

las variaciones de salinidad para cada año en particular, lo que queda

demostrado por las asociaciones negativas de estos índices con la salinidad en

2005, el cual presentó valores de salinidad más altos que en 2004.

Un hecho interesante, que demuestra la importancia de la salinidad como una

variable moduladora de la estructura comuniatria en los ensamblajes de los

moluscos, viene dado en los resultados obtenidos en el análisis de BIOENV

(Tabla 5). Este análisis reveló a la salinidad como la variable que, estando sola o

combinada con otras, mostró los coeficientes de correlaciones más altos (Tabla

5).

Este estudio reveló que la salinidad es la variable que más influyó en la

diversidad taxonómica y funcional de los moluscos de fondos blandos del GB.

Varios autores (Hoskins, 1964; Martinez-Estalella y Alcolado, 1990; Espinosa,

1992) concluyeron que la salinidad es un factor importante que influye en la

composición y distribución de las especies de moluscos, coincidiendo el

resultado del presente trabajo con el planteamiento de estos autores.

6.3.4.3- Variación espacio temporal de la diversidad de la malacofauna. Periodo

1981-1985 y 2004, 2005 y 2007.

Variación espacio-temporal de la diversidad taxonómica

Los índices ∆+ y Λ+ no detectaron cambios significativos en la estructura

taxonómica de los ensamblajes de moluscos a escala temporal (Figs. 8a y b).

Este resultado indicó que los ensamblajes de moluscos del periodo 1981-1985 y

2004, 2005 y 2007 (periodo 2004-2007), se caracterizaron por la presencia de un

buen número de categorías taxonómicas (árbol taxonómico ancho) en las cuales

hubo una distribución más o menos equitativa de las especies. Además las

especies que conformaron a estas estructuras taxonómicas estaban poco

emparentadas taxonómicamente. Situación similar se presentó en la composición

taxonómica de las tres clases de moluscos registradas en ambos períodos (Tabla

3).

80

Los valores muy próximos de ∆+ del periodo 1981-1985 (86.98) y 2005 (86.94)

respecto a la media esperada (87.23) (Fig. 8a) indicaron que las estructuras

taxonómicas de los ensamblajes de moluscos fueron las más estables durante

los 26 años enmarcados entre estos dos periodos (1981-1985 y 2004-2007).

Dicha estabilidad pudo haber sido el reflejo de un ambiente estable (bajo nivel de

disturbio) que permitió la coexistencia de un mayor número de especies en los

diferentes hábitats bénticos de fondos blandos del GB. No obstante, el valor de

∆+ del período 1981-1985 ligeramente superior al del 2005 y más próximo a la

media esperada, se explica por las características ambientales muy particulares

de ese periodo con respecto a las de 2005 y 2004/2007.

La amplia distribución espacial por el GB (96% y 69% de los sitios de muestreos)

de las tres clases de moluscos, dentro de las cuales 23 especies se distribuyeron

entre el 60% y 100% de los sitios de muestreos, demuestra la estabilidad

ambiental que existió en este periodo con respecto al 2004-2007. Además, el

hecho de que 10 especies de bivalvos y 12 de gasterópodos conformaron el

grupo de las 30 especies que tuvieron la mayor distribución en el GB en el

periodo 1981-1985, indicó que las condiciones ambientales en el mismo fueron

muy estables.

Las condiciones ambientales físicas, meteorológicas y bióticas del GB en el

periodo 1981-1985 fueron muy diferentes a las del periodo 2004-2007 y han

quedado reflejadas en varios trabajos, en los cuales se ha demostrado la

existencia de cambios sustanciales con el paso del tiempo. Puga et al. (2010)

hallaron un aumento en la frecuencia e intensidad de los ciclones tropicales en

Cuba a partir de 2001, muchos de los cuales afectaron al GB. Cambios de la

hidrodinámica y deposición sedimentaria (Acker et al., 2004; Guerra et al., 2005¸

Alonso-Hernández et al., 2011), así como de la calidad de las aguas y

sedimentos (Perigó et al., 2005; Loza et al., 2007) y cambios en las comunidades

bentónicas (Arias-Screiber et al., 2008; Cerdeira et al., 2008; Lopeztegui y

Capetillo, 2008) han sido demostradas en varias localidades del GB, las que

conjuntamente con la disminución en las capturas de especies de interés

81

comercial (Claro et al., 1990; Baisre et al., 2003 y Puga et al., 2010) dan indicios

de cambios a escalas locales y mesoescala en esta región.

El patrón de relaciones taxonómicas de las especies de moluscos de fondos

blandos del GB presentó diferencias significativas a escala espacial en el periodo

2004-2007, pero no en el 1981-1985 (Figs. 8c y d). Un resultado similar quedó

demostrado con la disminución significativa hallada en la riqueza taxonómica de

la zona I para 2004 (Fig. 4).

La estructura taxonómica de los sitios de muestreos que quedaron fuera de las

distribuciones estadísticas de los índices ∆+ y Λ+ de 2004 y 2005 (Figs. 8c y d) se

caracterizó por una reducción en el número de categorías taxonómicas y una

distribución desigual de estas en el árbol taxonómico. Lo anterior evidenció,

conjuntamente con la existencia de una reducción en la distribución espacial de

las especies de moluscos y un aumento en la frecuencia de aparición de los

bivalvos, que los ensamblajes de especies en esos sitios y de 2004 en general,

estaban taxonómicamente muy emparentadas entre sí, demostrando la

existencia de cierta inestabilidad (deterioro) ambiental.

Clarke y Warwick (2001) y Mouilllot et al. (2005) afirmaron que los disturbios

ambientales (p.e. eutrofización, altas fluctuaciones en la salinidad) pueden dejar

un desequilibrio en el árbol taxonómico, con una baja presencia de especies en

muchas de las categorías supra específicas, mientras que en un ambiente

estable la estructura del árbol taxonómico es más regular y con una repartición

relativamente homogénea de las especies. En este contexto, los valores bajos de

∆+ de los sitios de muestreo de 2004, así como los bajos porcentajes de

distribución espacial de las especies, pueden ser explicados por la mala calidad

de las aguas de los sitios 25, 27 y 33, debido a una alta concentración de materia

orgánica de diferente naturaleza.

El efecto observado en la estructura taxonómica de los ensamblajes de moluscos

en el sitio 27, fue debido a la baja degradabilidad de la materia orgánica, la cual

produjo una cierta disminución en la concentración de oxígeno (Tabla 6A). Por

otra parte, es posible que por la poca degradación de la materia orgánica, esta

se haya depositado o haya tenido una mayor permanencia en el sitio, induciendo

82

eventos de toxicidad sobre los moluscos. Lo anterior se justifica por las

características físico-geográficas en la cual se ubicó el sitio 27, la cual debe

incidir en la poca recirculación de sus aguas, al ubicarse esta zona rodeada por

cayos de mangles (Fig. 1b). Situación algo similar a la del sitio 27 se observó en

los sitios 25 y 33, en los cuales el grado de biodegradabilidad de la materia

orgánica fue baja (30.30% y 52.65% respectivamente), estando más afectado el

sitio 25, aunque ambos se localizaron en la costa norte del GB.

Las alteraciones observadas en el sitio 24, pueden ser debidas al deterioro de

sus fondos, más por la pérdida de los pastos marinos (Cerdeira et al., 2008), que

por la concentración de materia orgánica.

A lo anterior hay que adicionar los efectos que pudieron haber ocasionado el

impacto del huracán Charley en agosto de ese mismo año y a los inducidos

indirectamente por los fuertes oleajes e intensas lluvias del huracán Iván, durante

su paso por los mares adyacentes al sur del GB.

Los valores bajos y significativos de Λ+ observados en los sitios 24, 27 y 33 y alto

y significativo para el sitio 25 proporcionaron evidencias que el efecto de estos

eventos no fue de igual magnitud en cada uno de ellos. Esto puede ser debido a

que la naturaleza de la materia orgánica localizada en estos sitios fue diferente,

lo que condicionó un desigual consumo de oxígeno (sitio 27) y acumulación y/o

permanencia de sustancias tóxicas en cada sitio, afectando a la composición

taxonómica de los moluscos.

En los sitios 24 y 33, cuyos valores ∆+ y Λ+ fueron los más bajos y significativos

(p<0.05), dicha situación pudo ser consecuencia de la combinación de los

efectos ocasionados por los huracanes con las condiciones de deterioro que

presentó la zona donde se ubicaron estos sitios, debido a la pérdida de áreas de

pastos marinos (Cerdeira et al., 2008). Esta situación es más drástica para el

sitio 33, porque además de presentar cierto nivel de contaminación orgánica por

amonio en sus aguas, sus fondos fueron fangosos y desprovistos de vegetación.

La afectación en la estructura taxonómica de los moluscos hallada en el sitio 24 y

33, fue un resultado similar a los obtenidos por Arias-Schreiber et al. (2008) e

Hidalgo y Areces (2009), quienes detectaron diferencias significativas en la

83

estructura de las comunidades bentónicas y valores bajos y significativos de

biomasas y densidades del macrozoobentos en estos mismos sitios

respectivamente, al compararlos con los resultados obtenidos en 1981 por

Alcolado (1990a) e Ibarzábal (1990).

También son similares a los obtenidos por Tan et al. (2010) y Xu et al. (2011)

quienes demostraron que el par de índices ∆+ y Λ+ presentaron valores bajos y

significativos a lo largo de gradientes de estrés ambiental ocasionado por el

impacto de diferentes actividades humanas.

El patrón taxonómico observado en el sitio 27, también se justifica por la

combinación de los efectos de los huracanes con las características intrínsecas

del hábitat en el cual se localizó este sitio, la que fue explicada con anterioridad.

Sus fondos se caracterizaron por ser fangosos con poca vegetación, lo que pudo

haber generado determinadas condiciones ambientales, que al combinarse con

el efecto de los huracanes y la mala calidad de sus aguas, hayan afectado la

estructura taxonómica de las comunidades de moluscos.

Ibarzábal (1982), Jiménez e Ibarzábal (1982) e Hidalgo y Areces (2009)

registraron mayores diversidades de grupos taxonómicos en sustratos arenosos

y areno fangosos con vegetación que en sedimentos fangosos, lo que refuerza la

idea que el sustrato fangoso con vegetación puede estar imponiendo

determinadas restricciones ambientales que de manera natural limitan la

presencia de una elevada diversidad.

En el sitio 25 su patrón taxonómico refleja condiciones ambientales adversas.

Señales de deterioro ambiental (pérdidas de áreas y/o disminución de cobertura

de pastos marinos y presencia de altas densidades de especies oportunistas de

poliquetos (Arias-Schreiber et al., 2008 y Cerdeira et al., 2008) han sido

observadas en el área donde fue ubicado este sitio, hecho que puede justificar la

afectación de la estructura taxonómica de estos organismos.

Para el sitio 34 de 2005 la variación significativa en la estructura taxonómica de

los moluscos se debió a la alta salinidad (40ups) que se localizó en el mismo.

Alcolado et al. (1998) registraron bajos valores de riqueza de especies del

megazoobentos de fondos blandos en salinidades elevadas y ausencia de

84

macrovegetación. Sin embargo observaron que el número de especies sufre un

brusco descenso en los primeros incrementos de salinidad (≥40ups). Para el

caso que ocupa, en el sitio 34 la elevada salinidad medida en el mismo, puede

ser una de las causas de su estructura taxonómica, dada por la pérdida de

especies poco tolerantes a las altas salinidades.

Un ejemplo de lo expuesto con anterioridad se observó en la zona I, la cual se

muestreó en el año 2004. En la misma se registraron salinidades con mínimas y

máximas superiores a los registrados en el periodo 1981-1985. Esto condicionó,

en parte, la reducción de especies en los mismos sitios muestreados en 1981-

1985 y la dominancia de la especie Chione cancellata, la cual es tolerante a altas

salinidades (47ups y 61ups), según Espinosa (1992).

La estructura taxonómica del sitio 48 muestreado en 2007, indicó la presencia de

una distribución desigual de las especies en las categorías taxonómicas. Dicha

desigualdad fue debida a la desproporción en cuanto al número de especies

registradas en las familias de la clase de los bivalvos, situación que originó el valor

alto y significativo (p< 0.05) de Λ+ (Fig. 8d). Este sitio no se localizó cerca de

ninguna fuente que pudiese generar impactos negativos en la estructura de los

ensamblajes de moluscos por alguna actividad antrópica.

El área donde se ubicó el sitio 48 fue afectada por el paso del huracán Charley, ya

que este evento impactó de manera directa a éste sitio (Fig. 16). Esto sugiere que

el patrón observado en la estructura taxonómica de los moluscos, pueda ser el

resultado de los efectos causados por este evento meteorológico. No obstante,

también pudiera ser explicado por la influencia de la baja heterogeneidad espacial,

al ubicarse este sitio en un fondo areno-fangoso sin o con muy poca vegetación.

Un análisis detallado de las comunidades de moluscos asentadas en el sitio 48

dio como resultado que el bivalvo Tucetona pectinata fue la dominante en el

mismo. Esta especie, la cual es epifaunal y semi infaunal, habita

fundamentalmente en fondos particulados, no muy blandos y con materia

orgánica moderada. Estas condiciones de hábitat de esta especie, fueron

cubiertas por el tipo de fondo localizado en el sitio 48, por lo que se justifica la

dominancia de dicha especie en él.

85

Warwick y Clarcke, (1995; 1998) plantearon que los índices ∆+ y Λ+ no solamente

pueden ser afectados por impactos antropogénicos y por contaminación ambiental,

sino también por las características edáficas del medio, coincidiendo con los

resultados obtenidos en el sitio 48. Un resultado similar fue notificado por Heino et

al. (2005); Salas et al. (2006); Ceshia et al. (2007) y Bevilacqua et al. (2011),

quienes al analizar la estructura taxonómica de los ensamblajes de diferentes

organismos bentónicos, en hábitats de sustratos blandos y duros concluyeron que

los índices ∆+ y Λ+ fueron afectados fuertemente por las características intrínsecas

del hábitat más que por la influencia antrópica.

Figura 16. Mapa de las trayectorias de los huracanes que impactaron al golfo Batabanó en el periodo 2004-2009. a) Huracán Charley (Agosto/2004) y b) Huracán Gustav (Agosto/2008) y Huracán Ike (Septiembre/2008). El número 48 refiere al sitio de muestreo de 2007que se localizó en la trayectoria del huracán Charley en el 2004.

De manera general, la salinidad para el periodo 2004-2007 fue mayor que la

medida en los periodos 1959-1970 y 1981-1985. Este aumento de salinidad, es

una evidencia de que el GB es más marino que hace 40 años. El aumento de esta

variable, deja clara evidencia que los cambios observados en la estructura

taxonómica de los moluscos del GB debe estar inducida, en parte, a este aumento

de salinidad con el paso del tiempo. Hoskins (1964) afirmó que la salinidad es uno

de los factores ecológicos que controlan la distribución de los moluscos en el GB.

Partiendo de esta afirmación es lógico pensar que dicha variable, y dado a los

86

cambios observados, debe haber influido en las variaciones de la estructura

taxonómica de los moluscos del GB.

El análisis espacial, realizado en cada una de las zonas en las cuales se dividió el

GB para su estudio, confirma todo lo discutido con anterioridad. Las zonas I y II

fueron las que presentaron las mayores concentraciones de materia orgánica y de

manera general se localizaron en sitios próximos al litoral de la costa norte del GB,

y se caracterizaron por tener materia orgánica de difícil degradación. Es

precisamente en estas zonas donde se observaron los cambios más drásticos en

la composición taxonómica de los ensamblajes de moluscos del GB.

Los resultados del análisis de componentes principales (ACP), en los cuales se

mostraron las asociaciones entre los sitios de muestreos, las zonas con los

vectores de variables ambientales e índices de diversidad taxonómica reafirman lo

planteado con anterioridad.

Los índices de diversidad taxonómica detectaron la existencia de un gradiente de

contaminación por materia orgánica en el GB (Fig. 12b). El mismo está localizado

fundamentalmente en las zonas I y II, con algunos sitios de la zona III ubicados en

la costa norte del GB (Fig. 1b). Sin embargo, los vectores de las variables

utilizadas como indicadoras de contaminación orgánica (DBO5, DQO y NH4) se re

direccionaron con mayor preferencia hacia los sitios ubicados en la costa norte del

GB, mientras que los índices de diversidad señalaron los sitios más alejados de

esta localidad para las zonas II y III (Fig. 12b).

Lo anterior permite aseverar que la contaminación orgánica observada en 2004

fue uno de los factores que incidió en la variación de la estructura taxonómica y

funcional de los ensamblajes de moluscos del GB.

Los índices de diversidad taxonómicos detectaron un gradiente de salinidad en

2005 (Fig. 13b), no siendo así en 2004. Esta diferencia se debe a que las

salinidades observadas en 2004 tuvieron un rango de salinidad mayor (5ups) que

el observado en el año 2005 (2ups). Esta variación se debe a que los valores más

bajos de salinidad de 2004 se midieron en los sitios ubicados en la costa norte del

GB, donde la influencia de tierra firme, a través del escurrimiento de las aguas

fluviales, debe haber incidido en bajar la salinidad. Además si se parte del hecho

87

de que el golfo fue afectado por el paso directo del huracán Charley (agosto) e

indirecto con el huracán Iván (septiembre), las precipitaciones debieron colmar de

agua a los embalses y ríos de esta región, los cuales al momento de realizar el

muestreo (noviembre) vertían agua, nutrientes y contaminantes hacía el interior del

GB. Esta es otra de las razones que justifican la existencia del gradiente de

contaminación orgánica en 2004.

Para 2005, los índices de diversidad taxonómica mostraron una mejor separación

de los sitios, observándose que los vectores Λ+ y ∆+ se direccionaron hacia los

sitios (37, 38, 40, 42 y 43) cuya combinación de temperatura y salinidad fueron las

más bajas y, ∆+ y ∆* hacia el sitio 41, caracterizado por presentar la más baja

temperatura y el valor más alto de DBO5. (Fig. 13b). A pesar de esas diferencias la

estructura taxonómica solo fue afectada en el sitio 34, debido a la alta salinidad

(Fig. 13b).

El hecho de hallar una elevada salinidad en 2007, cuyos sitios de muestreo se

localizaron en la costa sur justifica el aumento de salinidad en el GB con el paso

del tiempo, debido a la combinación del represado de los ríos y los efectos de la

sequía, debida a la variabilidad climática.

La existencia de las tres clases de moluscos en la estructura comunitaria del

periodo 1981-1985 con la de una sola clase (bivalvos) en varios sitios de

muestreo en 2004, así como la disminución en la frecuencia de aparición de las

tres clases en 2005 y 2007, es una evidencia del cambio de la estructura

comunitaria de los ensamblajes de moluscos en el GB, particularmente en las

zonas I y II.

La estructura comunitaria del sitio 21, ubicado en la zona I, se caracterizó por la

presencia de dos especies (Chione cancellata y Caryocorbula swiftiana) y la del

sitio 33 por cinco especies (Anomalocardia cumeineris, Eurytellina nitens,

Tagelus divisus, Laevicardium serratum y Chione cancellata). Esa diferencia

observada hace pensar que la naturaleza y magnitud de los factores ambientales

que incidieron en su formación es muy diversa en esta zona en particular.

La ubicación del sitio 21 en la ensenada de La Broa (Fig. 1b), región afectada

desde hace décadas por la contaminación orgánica (Perigó et al, 2005) y por la

88

pesca de arrastre del camarón Penaeus notialis (Anderes,1985), a diferencia del

sitio 33, el que se ubicó en un área afectada por diferentes factores antrópicos

(Perigó et al, 2000, 2005; Loza et al., 2007), reafirma la existencia de diferentes

factores, cuya naturaleza incidirá, con más o menos intensidad en las

comunidades de moluscos de la zona.

Semidey et al. (2013) al realizar un inventario de especie marinas en los biotopos

de manglar y seibadal en la cayería (p.e Los Guzmanes, Cayamas) que se ubica

en la zona I, reportaron 48 especies de moluscos en el biotopo de seibadal. Esto

da prueba, que al menos en zonas más alejadas del litoral de la costa norte del

GB, todo parece indicar que no existen efectos por contaminación o de existir

son menores que en las zonas más próximas a éste litoral. Lo anterior sugiere la

realización de un estudio más sistemático y profundo en otras localidades de la

zona I para conocer su grado de afectación, así como en otras localidades del

litoral de la costa norte del GB.

Variación espacio temporal de la diversidad funcional

El hecho de no haberse detectado diferencias significativas a escala temporal de

X+, pero sí a escala espacial tiene implicaciones ecológicas de suma importancia.

El valor superior de X+ del periodo 1981-1985 con respecto al del periodo 2004-

2009, responde en primera instancia a la presencia de un mayor número de

especies que compartieron los mismos rasgos funcionales entre ellas, a

diferencia de un mayor número de especies que no compartieron los mismos

rasgos funcionales en el periodo 2004-2009.

La presencia de un mayor número de especies con rasgos funcionales comunes,

reveló una mayor redundancia funcional en los ensamblajes de moluscos del

periodo 1981-1985 a diferencia de una menor redundancia para el periodo 2004-

2009 (que incluye al periodo 2004-2007). Lo anterior demostró que los

ensamblajes de moluscos de fondos blandos del GB son menos resiliente en el

periodo 2004-2009, que los del periodo 1981-1985. En este sentido, la robustez

de los ensamblajes de moluscos del periodo 2004-2009 para absorber los

efectos negativos ocasionados por agentes perturbadores fue menor a la que

89

prevaleció en el periodo 1981-1985. Sin embargo, esta pérdida de robustez con

el paso del tiempo, al no ser significativa, prueba que los ensamblajes de

moluscos del GB, aún pueden solventar los efectos ocasionados por las

perturbaciones.

Las condiciones ambientales que existieron en el periodo 1981-1985, se

caracterizaron por la presencia de una baja actividad ciclónica y actividad

antropogénica (Puga et al., 2010), por lo que las condiciones ambientales

benignas que se presentaron, propiciaron el mantenimiento de una

heterogeneidad de hábitats, con una calidad ambiental óptima para la existencia

de cierta riqueza de especies. A tal efecto, la presencia de pastos marinos de

Thalasssia testudinum, con una elevada abundancia y amplia distribución por el

GB (Jiménez y Alcolado, 1990), confirman lo planteado con anterioridad.

Es conocido que la presencia o ausencia de macrovegetación (algas y

fanerógamas marinas) en el fondo, tiende a aumentar de manera general, la

riqueza de especies de invertebrados marinos, dado que actúa como

estabilizador de los sedimentos (Orth, 1977) incrementa la complejidad del

hábitat (Heck y Wetstone, 1977), brinda refugio contra los depredadores (Coen et

al., 1891; Heck y Thoman, 1981) y sirve de alimento a muchos organismos, tanto

en forma viva (p.e. herbívoros, omnívoros), como muerta (p.e. detritófagos,

bacterias, hongos) (Zieman, 1983). Estas funciones de los seibadales o pastos

marinos debieron haber influido en la existencia de una mayor variedad de

rasgos funcionales, dado a que crea una elevada heterogeneidad de hábitats

para las especies.

En el periodo 2004-2009, incluyendo los años 2004, 2005 y 2007, la situación

ambiental se caracterizó por la presencia de una elevada y variada actividad

antropogénica, así como por una alta actividad ciclónica (de la que se hará

referencia más adelante), que generaron pérdidas de áreas de pastos marinos

(Arias-Schreiber et al., 2008, Cerdeira et al., 2008). Esta situación pudo haber

inducido la selección de aquellos rasgos funcionales que pudieron enfrentar las

nuevas condiciones ambientales, disminuyendo la redundancia funcional por la

pérdida de especies con rasgos comunes, sensibles a estas nuevas condiciones

90

ambientales. Lo anterior trajo consigo la dominancia de algunos rasgos

funcionales en éste último periodo, lo que implicó que muchas especies

compartieran los mismos rasgos funcionales, y por ende que el valor del índice

X+ aumentara.

En este contexto, 16 rasgos funcionales fueron dominantes en el periodo 1981-

1985, con respecto a 13 en el periodo 2004-2007, siendo esa la razón por la cual

no se detectaron diferencias significativas (Figs. 9a y b). Sin embargo, las

diferencias en las pérdidas y variaciones en las proporciones entre esos rasgos

funcionales, es lo que asevera que las condiciones ambientales entre ambos

periodos fueran diferentes.

El aumento de organismos de concha mediana (Conc-Med), la disminución de

organismos de concha grande (Conc-Gran); más marinos, la disminución de

organismos marinos-salobres; más infaunales y la disminución de organismos

herbívoros y raspadores de algas, permitieron observar cierta asociación de

estos cambios con la situación ambiental imperante (pérdida de cobertura de

pastos marinos, aumento de la salinidad, estrés por contaminación orgánica,

entre otros) en el periodo 2004-2007, lo que se hace extensible a 2008 y 2009.

Otro elemento a considerar es el aumento de organismos suspensívoros

(filtradores), lo que da evidencia del aumento y/o permanencia de escenarios de

turbidez originados por varios factores (huracanes, contaminación orgánica) los

que han sido reportados históricamente (García et al., 1993; Piñeiro, 2004, 2006

y Piñeiro et al., 2006) en varias regiones del GB.

Este resultado fue similar al obtenido por Arias-Schreiber et al. (2008), cuando al

comparar la estructura trófica de los moluscos del GB de 2004 con el obtenido en

mayo de 1981 (Alcolado, 1990a), registraron un mayor porcentaje de individuos

filtradores; pero difiere en que obtienen el mismo porcentaje de individuos

herbívoros y mayor de carnívoros, mientras que en éste estudio se registraron

menores porcentajes de ambos rasgos funcionales (Fig. 9b).

También difiere con el resultado obtenido por Martínez-Estalella y Alcolado

(1990), ya que en el presente estudio se observó un aumento de individuos

suspensívoros (filtradores) y una disminución de herbívoros y carnívoros.

91

Las diferencias significativas a escala espacial en X+ entre los periodos 1981-

1985 y 2004-2007, es una evidencia del deterioro o pérdida de calidad de los

hábitats bentónicos del GB con el paso del tiempo. Las mismas fueron

detectadas en las zonas I y III. La zona I tuvo su diferencia cuando se comparó el

periodo 1981-1985 con el año 2004, mientras que en la zona III fue hallada en el

año 2005.

El menor valor para todo el periodo de estudio se registró en la zona I del año

2004, dado a la pérdida de rasgos funcionales al compararlo con el periodo

1981-1985 (Fig. 10). Dicha situación se justifica, en parte, porque esta zona ha

sido afectada por varias actividades humanas, las que van desde la pesca de

arrastre del camarón Penaus notialis (Anderes, 1985), en el sitio 21, hasta la

entrada de contaminantes orgánicos (Perigó et al., 2005, Loza et al., 2007) en el

sitio 33. Estos dos factores, de los cuales la entrada de contaminantes orgánicos

ha permanecido con el paso del tiempo, han sido los “filtros ambientales” en la

selección de aquellos rasgos funcionales capaces de dar respuestas a sus

efectos.

De los 14 rasgos funcionales más representativos de la zona I del periodo 1981-

1985 (Fig. 11a), sólo quedaron nueve en 2004 (Fig. 11b) y todos representados

en la clase Bivalvia. Los rasgos funcionales que prevalecieron en esta zona

fueron el resultado de la selección por la presión ejercida por los factores

antrópicos mencionados con anterioridad. Por ejemplo, la presencia de conchas

medianas y pequeñas (efecto de la pesca de arrastre), organismos más marinos

(dado al aumento de salinidad en esta zona), presencia de individuos infaunales

y semi infaunales (favorecidos por el cambio en la composición granulométrica

de los sedimentos, según Guerra et al. (2005), presencia de organismos

suspensívoros y comedores de depósitos suspensívoros (debido a elevadas

concentraciones de fitoplancton dominado por flagelados, según Loza et al.

(2007)

Espinosa (1992) concluyó que en los biotopos fangosos sin macrovegetación se

caracterizan por presentar valores bajos de riqueza de especies con la tendencia

a la dominancia de algunas especies de bivalvos como Chione cancellata y

92

Caryocorbula swiftiana. En el presente estudio dicha conclusión se corroboró, ya

que ambas especies estuvieron representadas en la zona I, con la dominancia de

Chione cancellata.

No obstante de la situación observada en la zona I, la ausencia de diferencias

significativas entre las zonas II y III y de rasgos funcionales similares (Anexos 9 y

10), aunque con cierto nivel de variación, entre el periodo 1981-1985 y 2004-

2007, dan evidencias de cierta estabilidad ambiental con el paso del tiempo.

El valor alto y significativo de X+ registrado en la zona III en 2005, obedece a que

la mayoría de los sitios de muestreo fueron ubicados en un fondo fango arenoso

de color blanco y rocoso con una delgada capa de sedimento de color blanco,

con cobertura de pastos marinos de media a baja. Este escenario induce a

pensar que las características del hábitat pueden ejercer cierta influencia sobre

los rasgos funcionales de las especies que en él habitan.

Alcolado (1990b) al hacer un estudio comparativo de los efectos de

sedimentación y transporte sobre la distribución porcentual de la biomasa de

filtradores y detritófagos, resumió que los filtradores fueron dominantes en los

fondos blancos, pobres en materia orgánica particulada y en vegetación de

fanerógamas marinas, así como en los fondos rocosos, donde el transporte limita

la acumulación de sedimentos. Este hallazgo justifica, en parte, el alto valor de

X+ registrado en la zona III analizada en 2005, donde fue hallada una dominancia

de rasgos funcionales de suspensívoros e infaunales dominados por la clase

Bivalvia.

93

6.4. CAPÍTULO III. Efecto de los huracanes sobre la diversidad de la

malacofauna del golfo de Batabanó. .


Los huracanes son fenómenos naturales catastróficos que inducen mortalidad,

desplazamiento y cambios en la estructura comunitaria de las especies (Álvarez-

Filip et al., 2009; Rodríguez y Claro, 2009) y severas alteraciones en las

condiciones físico-químicas en los ecosistemas (Valiela et al., 1996; Hua et al.,

2010). En el golfo de Batabanó, región que históricamente ha sido afectada por

estos eventos, se han comenzado a observar señales de deterioro ambiental en

varias zonas (Guerra et al., 2005; Cerdeira et al., 2008) a partir de la primera

década del presente siglo, hecho que puede ser debido al aumento de la

frecuencia e intensidad de los huracanes en la región del Caribe en los últimos

30 años (IPCC, 2007).

Las medidas tradicionales de diversidad de especies de Margalef (Margalef,

1951), diversidad de Shannon-Wiener (Shannon y Weaver, 1963) y equidad J´de

Pielou (Pielou, 1966), conjuntamente con la riqueza de especies (S), han sido las

más ampliamente usadas como indicadores ecológicos para propósitos de

monitoreo y/o para detectar cambios en los ecosistemas (Magurran, 2004, Hong

et al., 2010), dado a que una disminución de la misma a escala temporal o

espacial, es uno de los principales signos de pérdida de biodiversidad y de

hábitats (Gaston y Spicer, 2004). Sin embargo, dado a que estos índices son

muy dependientes del esfuerzo y tamaño de muestreo, así como de las

características intrínsecas del hábitat, limita en gran medida su utilidad como

buenos indicadores ambientales, siempre y cuando no se tenga bien controlado

el muestreo. (Clarke y Warwick, 1998, Leonard et al., 2006).

Para eliminar esta desventaja Clarke y Warwick (1998, 1999, 2001) crearon los

índices de diversidad taxonómica, los que basan sus cálculos en las relaciones

filogenéticas que existen entre las especies. Estos índices son: la diversidad

taxonómica (∆), distinción taxonómica (∆*), distinción taxonómica promedio (∆+) y

variación en la distinción taxonómica (Λ+). También ha sido propuesta la

94

diversidad funcional como otra medida de diversidad. Este tipo de diversidad

utiliza en sus cálculos los rasgos funcionales que presentan las especies y un

exponente de la misma ha sido el índice de distintividad funcional promedio (X+),

creado por Somerfield et al (2008).

El filo Mollusca está muy bien representado en casi todos los hábitats bentónicos

del golfo de Batabanó (Gómez et al., 1980; Lalana et al., 1987; Martínez-Estalella

y Alcolado, 1990, Semidey et al., 2015). Los moluscos han sido propuestos para

determinar las variaciones en los ecosistemas, ya que pueden presentar un

proxy de la biodiversidad total de los organismos del megazoobentos de una

región (Alcolado y Espinosa, 1996). Ambas características, hacen muy atractiva

la sugerencia de utilizar a los moluscos para determinar los cambios o las

variaciones en las comunidades ecológicas de esta región.

El golfo de Batabanó fue impactado severamente por el paso de los huracanes

Gustav e Ike en 2008: Gustav azotó a la zona el 30 de agosto de 2008, con

fuerza 4 y Ike el 9 de septiembre de 2008, con fuerza 2, a sólo 11 días del paso

del huracán Gustav por la región. Ambos huracanes fueron catalogados en la

escala de huracanes Saffir-Simpson. Sin embargo, no se ha realizado una

evaluación de los posibles efectos ocasionados por estos dos eventos naturales

sobre los ensamblajes de moluscos bentónicos del golfo de Batabanó.

Dado a lo expuesto anteriormente y a las evidencias de deterioro ambiental que

ya han sido detectadas en el GB, el objetivo del presente capítulo fue describir el

efecto de los huracanes sobre la diversidad de la malacofauna de fondos blandos

del golfo de Batabanó en los periodos 1981-1985 y 2004-2009.

6.4.2- Materiales y Métodos

Se utilizaron las matrices de datos ambientales, de composición taxonómica

cuantitativos y de presencia/ausencia (p/a) de los rasgos funcionales de las

especies presentes en 2008 y 2009, por haber sido la zona impactada por el

paso de los huracanes Gustav e Ike. Estas matrices se confeccionaron a partir

de los muestreos bióticos y abióticos, antes y después del paso de estos eventos

meteorológicos extremos por el golfo de Batabanó.

95

El efecto de los huracanes sobre la diversidad de la malacofauna se realizó

mediante dos tipos de análisis: 1) se determinó la actividad ciclónica y su

incidencia sobre la diversidad taxonómica y funcional en los periodos 1981-1985

y 2004-2009 y 2) evaluando los efectos ocasionados por el paso por el GB de los

huracanes Gustav e Ike en 2008.

6.4.2.1-Actividad ciclónica en los periodos 1981-1985 y 2004-2009

La actividad ciclónica fue medida por el Índice de Disipación de Energía de los

huracanes (PDI, por sus siglas en inglés), mediante la ecuación PDI=∑V3

(Emanuel, 2007) donde: V es la máxima velocidad de los vientos sostenidos

medidos durante 6 horas mientras el huracán permanece en el área (http://

weather.unisys.com/hurricane/atlantic/index.php).

La incidencia de la actividad ciclónica sobre la diversidad taxonómica y funcional

se analizó mediante las comparaciones de las anomalías estandarizadas de

estos índices y el PDI. Esta se analizó mediante las comparaciones de las

anomalías estandarizadas (AE) para cada año


ensamblajes de moluscos

Se valoró el efecto de los huracanes sobre los ensamblajes de moluscos

mediante el análisis del antes y después del paso de estos eventos.

Durante los muestreos realizados en 2008 y 2009, la región fue severamente

afectada por dos huracanes: Huracán Gustav e Ike.

Las muestras antes del paso de los huracanes se recolectaron en el mes de

agosto de 2008, 15 días antes del paso del huracán Gustav y 23 días del paso

del huracán Ike. Después del paso de estos dos eventos se recolectaron

muestras durante octubre de 2008, y abril y agosto de 2009. La recolección de

las muestras se realizó en 13 sitios de muestreos, tomándose tres réplicas con

96

una rastra epibentónica (ver Tabla 1). La conservación y trabajo en el laboratorio

se explicó en el acápite 4.3.

En la columna de agua se midió la salinidad y la temperatura., con una sonda

oceanográfica (HANNA, HI9828) Con un Turbidímetro (HANNA, HI93703-11), se

medió la turbidez de la columna de agua. También se tomaron mediciones de la

profundidad en cada sitio de muestreo (Tabla 1). Se realizaron tres mediciones

de estos parámetros en cada sitio de muestreo. A partir de estos datos abióticos

se caracterizó el ambiente, antes y después del paso de los huracanes por el

GB.

La descripción de los ensamblajes de moluscos para cada escenario se realizó

mediante los índices de diversidad tradicionales (d, J´y H´), número de especies

(S), los cuatro índices de diversidad taxonómica (∆, ∆*, ∆+, Λ+) y el funcional (X+).

El análisis de la variabilidad de los valores de estos índices y el número de

especies, antes y después del paso de los huracanes se realizó mediante una

tabla comparativa.

La similitud de la estructura comunitaria entre los periodos 1981-1985 y 2004-

2009 se comprobó mediante un análisis de clasificación y construyéndo un

dendrograma por el método de agrupamiento por pares con la media aritmética

ponderada (UPGMA). Los grupos se identificaron con la prueba de perfiles de

similitud SIMPROF, sobre la base de 1000 permutaciones y 999 simulaciones

con α=0.05 (Clarke y Gorley, 2006). La matriz de similitud se calculó mediante el

uso del índice de Jaccard a partir de los datos de presencia/ausencia (p/a) de las

especies (Clarke y Gorley, 2006).

Se realizaron análisis de componentes principales (ACP) para conocer la

asociación existente, entre los sitios de muestreos y las variables abióticas

medidas antes y después del impacto de los huracanes. Se realizó un análisis de

escalamiento multidimensional no métrico a partir de la matriz de abundancia de

las especies, para conocer la similitud entre los sitios de muestreos, antes y

después del paso de los huracanes. Se determinó la existencia de diferencias

significativas entre los grupos formados mediante el análisis de similitud ANOSIM

97

a una vía (Clarke, 1993). En ambos análisis la matriz de similitud fue creada

mediante el uso del índice de similitud Bray-Curtis (Clarke y Gorley, 2006).

6.4.3- Resultados

6.4.3.1- Actividad ciclónica en los periodos 1981-1985 y 2004-2009

La actividad ciclónica medida a través del índice de disipación de energía de los

huracanes (PDI, por sus siglas en inglés) en los periodos 1981-1985 y 2004-

2009, quedó registrada en la Figura 17

Figura 17. Variación anual del índice de disipación de energía de los huracanes (P.D.I) que afectaron directamente al golfo de Batabanó en los periodos 1981-1985 y los años muestreados del periodo 2004-2009. Antes: Agosto de 2008, Después1: Octubre de 2008, Después2: Abril de 2009, Después3: Agosto de 2009.

En el periodo 1981-1985 la actividad ciclónica fue extremadamente baja (Baja

Actividad Ciclónica: BaC), mientras que para el periodo 2004-2009 fue alta (Alta

Actividad Ciclónica: AaC). En este último periodo el GB fue impactado de manera

directa por el paso del huracán Charley en el año 2004 y los huracanes Gustav

(finales de agosto) e Ike (principios de septiembre) en el 2008. De estos

huracanes el Charley y Gustav fueron los más potentes (fuerza 3 y 4

98

respectivamente) en la escala de huracanes Saffir-Simpson. Los años 2005,

2007 y 2009 no presentaron actividad ciclónica (Fig. 17).

Efecto de la actividad ciclónica en la diversidad taxonómica y funcional en los

periodos 1981-1985 y 2004-2009

Las asociaciones de las anomalías estandarizadas de los índices taxonómicos ∆,

∆+ y Λ+ y el funcional (X+) con el PDI para los 29 años que abarcó éste estudio

mostraron diferentes patrones de respuestas (Figs. 18a y b) ante la actividad

ciclónica.

Anomalías positivas presentó ∆+ asociadas con anomalías negativas para Λ+ en

el periodo 1981-1985 y 2004, 2005 y 2007. Sin embargo, éste patrón se invirtió

en 2008. Anomalías positivas presentaron ∆+ y Λ+ antes del impacto de los

huracanes Gustav e Ike (2008A) y una vez impactada la región ∆+ presentó la

más baja anomalía negativa (- 2.4) y Λ+ la más alta anomalía positiva (1.91) de

todo el periodo (Fig. 16a)

Para 2009 se observó un cambio en el patrón de respuesta de estos índices ante

la actividad ciclónica, la cual estuvo asociada con la presencia de anomalías

positivas en ∆+ y Λ+ a los siete meses del paso de los huracanes,

restableciéndose el patrón original (similar al del periodo 1981-1985) al año del

paso de estos eventos meteorológicos. (Fig 18a).

El patrón de respuesta de X+ ante el PDI, fue diferente al de los índices de

diversidad taxonómica. Se presentaron anomalías positivas en el periodo 1981-

1985 y 2005, 2007 y 2008, a los 36 días después del paso de los huracanes

(2008D1). Las anomalías negativas se observaron en 2008, antes del paso de

los huracanes (2008A) y en 2009, a los siete meses (2009D2) y un año (2009D3)

después del paso de los huracanes (Fig 18 b). La menor anomalía (-1.83) de

este índice se observó a los siete meses (2009D2) del paso de los huracanes por

el GB (Fig. 18b). Sin embargo, las variaciones observadas en éste índice durante

todo el periodo de estudio no fueron estadísticamente significativas (K-W= 8.78,

p=0.064).

99

Figura 18. Asociación de las anomalías estandarizadas de los índices taxonómicos

Delta+ [∆+] y Lambda+ [Λ+] (a) y el funcional X+ (b) con la actividad ciclónica (PDI) de los

moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó. A: antes del paso de los huracanes,D: después (D1: 36 días después del paso de los huracanes, D2: siete meses después del paso de los huracanes, D3: un año después del paso de los huracanes).

El análisis temporal de los embudos probabilísticos de ∆+ y Λ+ de los

ensamblajes de moluscos del GB, evidenció una clara separación entre los

periodos de BaC y AaC (Fig. 19). El 2008 presentó el valor más bajo y

significativo de ∆+ (81.60, p=0.042), y alto y significativo de Λ+ (346.20, p=0.003),

localizándose por debajo y por encima del límite probabilístico inferior de ∆+ (Fig.

19a) y superior de Λ+ (Fig. 19b), respectivamente.

100

Para 2009 el valor de Λ+, el cual fue significativo (274.89, p=0.046), cayo fuera y

por encima del límite superior de su embudo probabilístico. Los valores de

ambos índices para 2004, 2005 y 2007 y el periodo 1981-1985 cayeron dentro de

los límites de sus respectivos embudos probabilísticos (Fig.17) Los valores de ∆+

y Λ+, se pueden observar en la Tabla 7).

Figura 19. Relación de los valores de los índices Delta+ [∆+] (a) y Lambda+ [Λ+] (b) con

la riqueza de especies de moluscos del golfo de Batabanó calculado en los periodos de alta (AaC) y baja (BaC) actividad ciclónica. El promedio (línea discontinua) y los contornos de confianza de 95% (líneas continuas) se obtuvieron por la selección al azar (999 iteraciones) de submuestras de números de especies de la lista madre de todo el golfo de Batabanó.

La diversidad funcional (X+) fue mayor en el periodo de baja actividad ciclónica

(79.10±2.35) y menor (73.92±1.91) en el de alta actividad ciclónica (Tabla 7).

101

Tabla 7. Valores de los índices ∆+, Λ+ y X+ de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó en los periodos de baja actividad ciclónica (BaC) y alta actividad ciclónica (AaC).

Actividad ciclónica Periodo/Años ∆+ Λ+ X+

BaC 1981-1985 86.96±1.12 234.24±20.31 79.10±2.35

AaC

2004-2009

2004 86.21 271.42 73.44

2005 86.88 255.95 76.34

2007 86.40 279.93 75.02

2008 81.60 346.20 73.61

2009 86.25 274.89 71.22

Promedio 85.46±1.2 285.68±31.3 73.92±1.91

El análisis espacial de los patrones de diversidad taxonómica de los ensamblajes

de moluscos del GB mostró evidencias que todos los sitios de muestreos del

periodo BaC (1981-1985) se localizaron dentro de los límites de los embudos

probabilísticos de ambos índices, por lo que no fueron estadísticamente

diferentes (Figs. 20a y b). Sin embargo el 37% de los sitios muestreados en el

periodo AaC (2004-2009) cayeron fuera, ya sea por debajo o por encima, de los

límites de los embudos probabilísticos de ambos índices (Figs. 20a y b). La

mayoría de los sitios que cayeron fuera de los contornos de los embudos

probabilísticos de ∆+ y Λ+ pertenecieron a 2004, 2008 y 2009. Además esos sitios

fueron localizados indistintamente en la zona I, II o III.

Las variaciones en los valores de X+ desde el punto de vista temporal y espacial

fueron analizadas en el acápite 6.3.3.4 para los años 2004, 2005 y 2007, los

cuales están dentro del periodo de AaC. Solo se adiciona en este acápite que las

variaciones observadas en las zona II y III del periodo de AaC (71.39±2.14 y

74.17±3.14 respectivamente), aunque presentaron valores menores a los

registrados en el periodo de BaC (81.95±1.04 y 78.31±1.25, respectivamente) no

se observaron diferencias significativas (K-W= 9.543, p= 0.07).

La estructura comunitaria de los ensamblajes de moluscos del GB para los

periodos de alta y baja actividad ciclónica quedó reflejada en la Figura 21, en la

102

que se observa con claridad la conformación de dos grupos bien definidos, que

se corresponden a los periodos de baja (1981-1985) y alta (2004-2009) actividad

ciclónica.

Figura 20. Relación de los valores del índice Delta+ [∆+] (a) y Lambda+ [Λ+] (b) con la

riqueza de especies de los sitios de muestreo de los periodos de alta (AaC) y baja (BaC) actividad ciclónica. El promedio (línea discontinua) y los contornos de confianza de 95% (líneas continuas) se obtuvieron por la selección al azar (999 iteraciones) de submuestras de números de especies de la lista madre de todo el golfo de Batabanó.

En el grupo constituido por los años del periodo de alta actividad ciclónica se

pudo observar como existe cierta separación entre ellos, conformándose un

grupo por 2008 y 2009. Sin embargo el análisis SIMPROF detectó que dentro de

ese grupo, existen diferencias estadísticamente significativas (Pi=4.23, p=0.04)

en sus estructuras comunitarias (Fig. 21). Un análisis de ANOSIM a una vía

demostró la existencia de diferencias significativas (ANOSIM: R=1, p=0.01) entre

los dos grupos formados.

103

Figura 21 Dendrograma y análisis SIMPROF de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó en los periodos de Baja actividad ciclónica (BaC: 1981-1985) y Alta actividad ciclónica (AaC: 2004-2009). Las líneas discontinúas en el grupo conformado con los años 2008-2009, son el resultado del análisis SIMPROF.

6.4.3.2- Efecto de los huracanes Gustav e Ike sobre los ensamblajes de

moluscos

Caracterización ambiental antes y después del paso de los huracanes

En la Tabla 8 se muestran los valores promedios, máximos y mínimos de

temperatura medidos a escala temporal (meses) y espacial (zonas) y en la Figura

22 el resultado de la comparación de las variables temperatura, salinidad y

turbidez antes y después del paso de los huracanes Gustav e Ike por el GB.

En los meses muestreados la temperatura del agua presentó un máximo de 32.9

ºC en agosto/2008 con un promedio de 31.7±0.90 ºC, mientras que el valor

mínimo (26.2 ºC) se registró en abril de 2009 (Tabla 8). Excepto agosto de 2008,

el resto de los meses muestreados presentaron valores bastante similares entre

la zona II y III del GB, con diferencias de temperatura de 0.3 a 0.8 ºC. Agosto de

104

2008 presentó temperaturas altas en la zona III, mostrando una diferencia de

1.5ºC con la zona II (Fig. 22a, Tabla 8).

Tabla 8. Valores promedios, máximos y mínimos de temperatura medidos a escala temporal (meses) y espacial (zonas) antes y después del paso de los huracanes (d/p). Agosto/08: Antes (Agosto de 2008), Octubre/08: 36 días (Octubre de 2008) d/p, Abril/09: 7 meses (Abril de 2009) d/p, Agosto/09: 1 año (Agosto de 2009) d/p.

Temporal Agosto/08 Octubre/08 Abril/09 Agosto/09 Promedio 2008/2009

Promedio 31.7 27.7 27.4 31.1 29.51 Desvest. (±) 0.90 0.58 0.59 0.51 0.65 Máx. 32.9 28.8 28.2 32.1 30.50 Mín. 30.5 26.8 26.2 30.4 28.48 Espacial Z ona II

Promedio 30.92 28,02 27.87 30.85 29.41 Desvest. (±) 0.31 0.45 0.24 0.27 0.32 Máx. 31.40 28.80 28.20 31.30 29.93 Mín. 30.50 27.50 27.60 30.60 29.05 Zona III Promedio 32.41 27.51 27.07 31.40 29.60 Desvest. (±) 0.59 0.60 0.55 0.54 0.57 Máx. 32.90 28.60 28.00 32.10 30.40 Mín. 31.30 26.80 26.20 30.40 28.68

El máximo de salinidad (41ups) se registró en agosto de 2008 y el mínimo

(34.5ups) en octubre de 2008. Los mayores valores de salinidad se registraron

en la zona II con un promedio de 38.08±0.97ups en la cual el 67% de sus sitios

de muestreo presentaron salinidades de 40ups en el mes de agosto de 2008

(Tabla 9).

Para los meses muestreados la turbidez presentó el menor promedio en agosto

de 2008 (1.23±0.59 FTU) y los registros del crucero de octubre de ese mismo

año, un mes después del paso de los huracanes Gustav (30 de agosto) y el Ike

(9 de septiembre), mostró el mayor promedio para el GB (6.85±4.46 FTU). El

mes de abril de 2009 presentó un promedio de 2.41±0.78 FTU (Tabla 10, Fig.

22c).

El valor máximo (17.6 FTU) correspondió a octubre de 2008, el cual fue

registrado en el sitio 54, cercano a la costa sur de la provincia de Pinar del Río

105

(noroeste del GB) cerca a Punta Capitana (Fig. 16). Los mínimos (0.53 FTU –

2.60 FTU) fueron hallados al este y sureste del GB (Tabla 10 y Fig. 22c).

Tabla 9. Valores promedios, máximos y mínimos de salinidad medidos a escala temporal (meses) y espacial (zonas) antes y después del paso de los huracanes (d/p). Agosto/08: Antes (Agosto de 2008), Octubre/08: 36 días (Octubre de 2008) d/p, Abril/09: 7 meses (Abril de 2009) d/p, Agosto/09: 1 año (Agosto de 2009) d/p.

Temporal Agosto/08 Octubre/08 Abril/09 Agosto/09 Promedio 2008/2009

Promedio 38,73 36,08 38,23 38,23 37,82 Desvest. (±) 1,60 1,20 0,99 0,81 1,15 Máx. 41,00 38,00 39,50 39,50 39,50 Mín. 36,00 34,50 36,50 37,00 36,00 Espacial Zona II Promedio 40 35 39,5 38,5 38,25 Desvest. (±) 40 37 39,5 37,5 38,50 Máx. 40 36 39 38 38,25 Mín. 40 37 39 38,5 38,63 Zona III Promedio 41 34,5 38,5 39 38,25 Desvest. (±) 38,5 35 39 39 37,88 Máx. 40 35,5 38 39 38,13 Mín. 36 35 37 39,5 36,88

Tabla 10. Valores promedios, máximos y mínimos de turbidez medidos a escala temporal (meses) y espacial (zonas) antes y después del paso de los huracanes. Agosto/08: Antes (Agosto de 2008), Octubre/08: 36 días (Octubre de 2008) d/p, Abril/09: 7 meses (Abril de 2009) d/p, Agosto/09: 1 año (Agosto de 2009) d/p.

Temporal Agosto/08 Octubre/08 Abril/09 Agosto/09 Promedio 2008-2009

Promedio 1,23 6,85 2,42 2,24 3,19 Desvest. (±) 0,59 4,46 0,78 0,98 1,70 Máx. 2,23 17,60 4,57 5,02 7,36 Mín. 0,53 2,60 1,64 1,04 1,45 Espacial Z ona II Promedio 1,30 10,32 2,38 2,55 4,14 Desvest. (±) 0,66 4,24 0,45 1,40 1,69 Máx. 2,23 17,60 2,84 5,02 6,92 Mín. 0,62 6,70 1,68 1,04 2,51 Zona III Promedio 1,17 3,89 2,46 1,98 2,37 Desvest. (±) 0,56 1,58 1,03 0,32 0,87 Máx. 2,03 6,60 4,57 2,41 3,90 Mín. 0,53 2,60 1,64 1,60 1,59

106

De forma general la zona II del GB presentó mayores valores de turbidez que la

zona III (Tabla 10).

Figura 22. Valores promedios de temperatura, salinidad y turbidez antes y después del paso (d/p) de los huracanes Gustav e Ike por el golfo de Batabanó. A: antes (agosto de 2008), D1: 36 días d/p (octubre de 2008), D2: 7 meses d/p (abril de 2009), D3: 1 año d/p (agosto de 2009).

Variación del número de especies, índices de diversidades tradicionales,

taxonómicas y el funcional, antes y después del paso de los huracanes

Los análisis del número de especies (S) e índices de diversidad tradicionales,

taxonómicos y el funcional calculados antes y después del paso de los

huracanes se muestran en la Tabla 11.

En octubre de 2008 se presentó el valor más bajo en cuanto al número promedio

de especies (16±6.6). Valores similares en el número de especies se observaron

en agosto de 2008 y abril de 2009, mientras que en agosto de 2009 se observó

107

un ligero aumento. Sin embargo, para los índices de riqueza de especies de

Margalef, equidad de Pielou y diversidad de Shannon-Wiener los valores se

mantuvieron con muy poca variación entre sí y en algunos de los casos fueron

iguales (Tabla 11).

La riqueza de especies de Margalef (d) y la equidad (J´), fueron iguales en

agosto de 2008 y 2009 y para octubre de 2008 y abril de 2009 (Tabla 11). La

diversidad de Shannon para los meses estudiados se mantuvo en valores con

muy poca variación entre ellos (Tabla 11).

Los índices de diversidad taxonómica mostraron variaciones en sus valores,

observándose una disminución en los índices ∆, ∆*, ∆+ y un aumento del índice

Λ+ en octubre de 2008 (Tabla 11). En el mes de abril de 2009 se observó que ∆

mantuvo un valor muy similar (70. 6) al obtenido (70.4) en octubre de 2008,

mientras que. ∆* y ∆+ aumentaron sus valores a partir del mes de abril de 2009 al

compararlos con los obtenidos en octubre de 2008. Una situación similar, pero de

manera contraria, se observó para Λ+, dado a que sus valores a partir de octubre

de 2008 comenzaron a disminuir (Tabla 11).

De todos estos índices solo fueron detectadas diferencias significativas en ∆*, ∆+

y Λ+ entre el antes y después del paso de los huracanes (Tabla 11).

La diversidad funcional (X+) se caracterizó por tener el mayor valor (74.4±10.2) en

octubre de 2008, a 36 días después del paso de los huracanes y menor valor

(68.8) en abril de 2009, a siete meses después del paso de estos eventos

meteorológicos. Un aumento de X+ (73.8) se observó en agosto de 2009, al año

del paso de los huracanes, siendo superior al calculado antes del paso de estos

eventos (Tabla 11).

El análisis espacial del impacto de los huracanes sobre los patrones

estructurales de los ensamblajes de moluscos del GB, tomando como referencia

∆+ y Λ+ y la abundancia de las especies de moluscos por sitio de muestreo,

quedó reflejado en las Figuras 23 y 24, respectivamente.

108

Tabla 11. Valores promedios de la riqueza de especies, índices de diversidad tradicionales, taxonómicos y funcional de la malacofauna de fondos blandos del golfo de Batabanó medidos en los meses muestreados antes y después del paso de los huracanes Gustav e Ike.

Índices Agosto/2008

Antes p/h Octubre/2008 36 días p/h

Abril/2009 7 meses p/h

Agosto/2009 1 año p/h K-W P

S 18±5.4 16±6.6 18±5.0 19±4.4 3.26 0.350

d 4.0±4.0 3.8±1.3 3.8±1.2 4.2±1.0 0.81 0.842

J' 0.8±0.8 0.7±0.2 0.7±0.2 0.8±0.2 0.88 0.825

H'(loge) 2.5±2.3 2.0±0.7 2.1±0.7 2.3±0.5 1.24 0.746

∆ 78.0±5.6 70.4±18.8 70.6±23.5 71.1±15.5 6.23 0.093

∆* 86.2±4.4 72.4±10.3 82.3±8.5 83.4±4.6 7.61 0.048

∆+ 86.7±0.9 68.5±4.8 83.9±3.2 84.6±2.2 8.64 0.040

Λ+ 299.6±23.2 368.2±16.41 319.7±93.9 285.7±64.2 9.83 0.031

X+ 72.8±11.9 74.4±10.2 68.8±13.6 73.8±10.9 5.94 0.111 Nota: S: número (riqueza) de especies,d: índice de riqueza de Margalef, J: índice de equidad de Pielou, H: diversidad de Shannon-Wiener (loge), ∆: Diversidad taxonómica, ∆*: Distinción taxonómica, ∆+: Distinción taxonómica promedio, Λ+: Variación en la distinción taxonómica, X+: Distintividad funcional promedio, p/h: paso de huracanes.

Para ∆+ y Λ+, 13 y ocho sitios de muestreos cayeron fuera de los límites de sus

embudos probabilístico respectivamente (Figs. 23a y b). De los 13 sitios el 62A

(antes del paso de los huracanes) cayó por encima y fuera del límite superior del

embudo probabilístico de ∆+. Siete sitios (52D1, 53D1, 54D1, 55D1, 60D1, 61D1,

64D1) de octubre de 2008 (36 días después del paso de los huracanes Gustav e

Ike), tres (60D2, 61D2, 62D2) de abril (siete meses después del paso de los

huracanes) y dos (52D3, 60D3) de agosto de 2009 (un año después del paso de

los huracanes) cayeron fuera de los contornos del embudo probabilístico de ∆+

(Fig. 23a).

De los siete sitios de octubre de 2008, seis (52D1, 53D1, 54D1, 55D1, 60D1,

61D1) se localizaron por debajo y fuera del límite inferior, mientras que uno

(64D1) se localizó por encima y fuera del límite superior del embudo

probabilístico de este índice. Para Λ+ tres sitios (52D1, 54D1, 60D1) de octubre

de 2008, dos (60D2, 61D2) de abril y tres (56D3, 60D3, 62D3) de agosto de 2009

fueron localizados fuera del contorno superior de su embudo probabilístico (Fig.

23b).

109

Figura 23. Relación de los valores de Delta+ [∆+] (a) y Lambda+ [Λ+] (b) con la riqueza

de especies antes (A) y después (D1, D2 y D3) del paso de los huracanes Gustav e Ike del año 2008. El promedio (línea discontinua) y los contornos de confianza de 95% (líneas continuas) se obtuvieron por la selección al azar (999 iteraciones) de submuestras de números de especies de la lista madre de todo el golfo de Batabanó. ANTES: agosto de 2008, D1: octubre de 2008, D2: abril de 2009, D3: agosto de 2009.

En el ordenamiento multidimensional no métrico (Fig. 24), se observó una clara

separación entre los sitios muestreados antes (A) y después de 36 días del paso

de los huracanes (D1).

Después de siete meses (D2) y un año (D3) del paso de estos eventos, no se

define una buena separación de los sitios de muestreos (Fig. 24).

El análisis ANOSIM por pares usando como factores el antes y después del paso

de los huracanes mostró diferencias significativas en la estructura comunitaria de

los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del GB antes y después del

paso de estos eventos (ver Tabla 12)

110

Figura 24. Análisis de ordenación multidimensional no métrico (NMDS) de los patrones espaciales de la estructura comunitaria de los ensamblajes de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó. ANTES: agosto de 2008, DESPUES (D): D1: octubre de 2008, D2: abril de 2009, D3: agosto de 2009.

Tabla 12. Resultados de la prueba del ANOSIM por pares entre el antes y después del paso de los huracanes Gustav e Ike por el golfo de Batabanó. Los análisis fueron basados en el coeficiente de similitud de Bray-Curtis. (R(global)= 0,195, p= 0,1%)

Grupos

Estadístico

R

Nivel de

Significancia

(%)

Permutaciones

No.>=

Observado Posibles Actuales

Antes, D1 0.397 0.1 5200300 999 0

Antes, D2 0.227 0.1 5200300 999 0

Antes, D3 0.228 0.1 5200300 999 0

D1,D2 0.254 0.1 5200312 999 0

D1,D3 0.103 1.8 5600200 999 17

D2,D3 -0.001 44.3 5400210 999 442

Nota: Antes: Agosto de 2008, Después: D1: Octubre de 2008 (36 días p/h), D2: Abril de 2009 (siete meses p/h), D3: Agosto de 2009 (un año p/h), p/h: paso de los huracanes.

El valor negativo de R en la comparación de D2,D3 indicó la existencia de

diferencias significativas en la estructura comunitaria de los moluscos en abril y

111

agosto de 2009, pero no entre ellos.

El análisis de componentes principales (ACP) mostró las asociaciones entre las

variables ambientales, el número de especies y los índices de diversidad

tradicionales, taxonómicos y el funcional de los ensamblajes de moluscos del GB

antes y después del paso de los huracanes (Fig. 25).

La varianza explicada por los dos componentes principales en los análisis

realizados para el número de especies y los índices de diversidad tradicionales,

taxonómicos y el funcional fue de 68.8%, 60.8% y 76.2%, respectivamente (Figs.

25a, b y c). El número de especies (S) y los tres índices de diversidad

tradicionales (H´, d y J´) se relacionaron negativamente con las tres variables

ambientales, sin embargo la mayoría de los sitios muestreados después del paso

de los huracanes se localizaron en el vector de turbidez (Fig. 25a). Los sitios

muestreados antes del paso de los huracanes se localizaron en los vectores de

salinidad y temperatura (Fig. 25a)

112

Figura 25. Análisis de componentes principales (ACP) mostrando las relaciones entre las variables ambientales, la riqueza de especie (S), los índices de diversidad clásicos (H´, d

y J´), taxonómicos (∆, ∆*, ∆+, Λ+) y funcional (X+) como medida de la estructura

comunitaria de los ensamblajes de moluscos. ANTES: agosto de 2008, DESPUES (D): D1: octubre de 2008, D2: abril de 2009, D3: agosto de 2009.

Los índices taxonómicos mostraron cierta diferencia en sus relaciones con las

variables ambientales: ∆, ∆* se relacionaron negativamente con la turbidez y la

salinidad, Λ+ con la salinidad y la temperatura y ∆+ con la turbidez y la

temperatura (Fig. 25b). Para este caso, la mayoría de los sitios muestreados a

los 36 días después del paso de los huracanes se localizaron en el vector de

turbidez, mientras que en el vector de salinidad y temperatura se localizaron los

sitios muestreados antes del paso de estos eventos y en una posición intermedia

los muestreados siete meses después (Fig. 25b). La X+ se relacionó

negativamente con las tres variables ambientales, similar al número de especies

y los índices de diversidad tradicionales, con la diferencia de que hubo una

113

separación más clara entre los sitios muestreados antes y después del paso de

los huracanes, así como una separación de los sitios muestreados después del

paso de los huracanes (Fig. 25c). Los sitios analizados antes y después de un

año del paso de estos eventos se ubicaron en el vector de temperatura y

salinidad, muchos de los cuales se asociaron al vector de X+. Sin embargo, en el

vector de turbidez se localizaron los sitios muestreados a 36 días y siete meses

después del paso de los huracanes (Fig. 25c).

El análisis BIOENV para conocer cual variable o combinación de estas fueron las

que correlacionaron con mayor fuerza en la variación de los valores de los

índices dio como resultado que para el número de especies, conjuntamente con

los índices de diversidad tradicionales y el funcional, la salinidad fue la de mayor

importancia en la variación observada con coeficientes ρw= 0.146 y ρw= 0.564

respectivamente.

Para los índices taxonómicos las tres variables (temperatura, salinidad y

turbidez) estudiadas, tuvieron la misma importancia en las variaciones

observadas ρw= 0.632. Aunque dichas variables influyeron de forma diferente en

cada índice taxonómico.

6.4.4- Discusión

6.4.4.1-Actividad ciclónica en los periodos 1981-1985 y 2004-2009

El PDI, está fuertemente correlacionado con la temperatura superficial del mar

(TSM; Emanuel, 2007) y estudios recientes en los cuales se han incorporado en

modelos matemáticos la TSM del Atlántico Tropical y de la zona Tropical

Mundial, han sido buenos predictores del número de huracanes en una

temporada (Vecchi et al., 2011). En este contexto, las altas temperaturas

medidas en las aguas del GB en el periodo analizado apoyan lo planteado por

esos autores.

La actividad ciclónica (PDI) es controlada por procesos de variabilidad interanual,

decadal y multidecadal (p.e eventos ENOS (Chu, 2004), oscilación multidecadal

114

del Atlántico (AMO; Vimont y Kossin, 2007). En este sentido, el hecho de

haberse observado actividad ciclónica en los años 2004 y 2008 en éste periodo

de estudio y no en los años 2005, 2007 y 2009, se justifica por la dinámica de

estos procesos.

Los resultados registrados en esta variable (PDI) en el presente estudio fue

similar al documentado por Puga et al. (2013) y Alzugaray (2015), los que

demostraron en sus estudios un aumento de dicha actividad con el paso del

tiempo, así como de su intensidad y frecuencia.


ensamblajes de moluscos.

Caracterización ambiental antes y después del paso de los huracanes Gustav e Ike

Armenteros et al. (2008), afirmaron que los cambios temporales más

significativos sobre las variables abióticas que caracterizan el medio marino en

los mares tropicales ocurren casi siempre bajo los efectos de eventos

meteorológicos extremos (huracanes o frentes fríos) y no directamente por los

cambios estacionales (estación de seca o lluvia).

Los altos valores de temperatura en agosto de 2008 (antes del paso de los

huracanes) (Fig. 22a, Tabla 10) se correspondieron con los típicos de la época

de lluvia y sobre todo en el verano (junio-agosto). Sin embargo, si se compara

con los valores registrados en ese mismo mes, pero de 2009, se evidencian

valores ligeramente superiores (Tabla 10). En concordancia fueron registrados

los más altos valores de salinidad (Tabla 11, Fig. 22b) y los más bajos de

turbidez (Tabla 12, Fig. 22c), invirtiéndose esta situación una vez del paso de los

huracanes por la región.

Las variaciones de temperatura, salinidad y turbidez pueden explicarse por las

condiciones meteorológicas que dominaron antes y después del impacto de los

huracanes. La alternancia de periodos secos (años 2004 y 2009) y lluviosos

(2005, 2007 y 2008), conjuntamente con altas temperaturas del aire, baja

nubosidad y bajas velocidades de los vientos con bastante frecuencia de calmas,

115

pudieron haber incidido en los valores altos de temperatura del agua, salinidades

con valores entre 38ups y 40ups y el valor más bajo de turbidez antes del paso

de los huracanes por el GB.

Respecto a los periodos lluviosos, cabe resaltar que la distribución de la cantidad

de lluvias no fue igual dentro de cada año, ni en la zona norte y sur del GB,

existiendo un mayor déficit de lluvias en su zona sur (Betanzos et al., 2009).

Después del impacto del huracán Gustav (agosto de 2008), el cambio de las

condiciones meteorológicas dominadas por intensas precipitaciones (acumulado

mensual de 200 mm) y el alto valor promedio de la velocidad del viento (10.75

km/h), ambas variables por encima del histórico (Betanzos et al, 2009), afectaron

la hidrología de las aguas de septiembre (no muestreado), además de

adicionarse los efectos del huracán Ike, que afectó al golfo en este mismo mes.

El impacto provocado por el efecto aditivo de estos dos eventos extremos

debieron cambiar toda la dinámica de las aguas del GB; ya que según Pérez et

al. (2005), el efecto del paso del huracán Iván (categoría 5 escala de huracanes

Saffir Simpson) por las aguas oceánicas al sur de Cuba, generaron pérdida de

calor del mar, descenso de la temperatura y la salinidad del agua, profundización

de la capa de mezcla, elevación del nivel del mar y sobre todo alteración del

régimen de corrientes, la cual puede demorar hasta un mes en restablecerse. En

este contexto, es de esperar que la combinación de intensas lluvias (acumulado

mensual de 200 mm) y vientos incidieron en la baja salinidad (36.1±1.20ups) y la

elevada turbidez con valores extremos (17.6 FTU) medidos en octubre de 2008,

a solo 36 días del paso de estos eventos por el GB.

La temperatura del agua en octubre de 2008 (36 días después del paso de los

huracanes) estuvo en correspondencia con valores registrados en época de

lluvia al compararlos con los registrados por Emilson y Tápanes (1971) y Lluis-

Riera (1972).

En el crucero de abril de 2009 (siete meses después del paso de los huracanes)

la temperatura del agua, al igual que para octubre de 2008, estuvo en

correspondencia con valores registrados en época de lluvia. Sin embargo, la

poca lluvia (44.6mm) reportada en éste mes debe haber incidido en el alto valor

116

de salinidad, algo similar al de agosto de 2008, antes del paso de los huracanes

(Tabla 8).

El elevado valor de turbidez registrado en octubre de 2008, se debió, más que a

la lluvia, a la presencia de vientos superiores a 10 km/h con un promedio

mensual de 14,8±1.7 km/h, superior al de los meses estudiados (agosto de 2008:

10.75±1.85 km/h, octubre de 2008: 8.8±1.5 km/h, agosto de 2009: 9.67±1.02

km/h) (Betanzos et al., 2009).

De las variables estudiadas, la turbidez fue la que presentó una variación

importante después del paso de los huracanes. Esta variable depende en mayor

o menor medida de la presencia en la columna de agua de microalgas, exceso

de nutrientes, sedimento suspendido en la columna de agua, vientos fuertes y

sostenidos que generen resuspensión y turbulencia y lluvias intensas que

incrementan los escurrimientos terrígenos. Cada uno de estos factores naturales

se hace presente y se agudizan ante el paso de estos eventos extremos, sobre

todo en áreas de tan poca profundidad como las que se presentaron en el GB.

(Betanzos et al., 2009)

La mayor presencia de turbidez encontrada en la zona II del GB en octubre de

2008 (Tabla 10), está asociada con varios factores: 1) al tipo de fondo

predominante (fango-arenoso y fangoso) y a los escurrimientos terrígenos que se

vierten en esta zona, dado a la cantidad de ríos que desembocan en su costa

norte; 2) al esquema predominante (hacia el oeste) de las corrientes marinas

(Emilson y Tápanes, 1971 y Blázquez et al., 1988 en: Pérez et al., 2003) y 3) a la

trayectoria seguida por los huracanes Gustav, al penetrar por el sur - sureste de

la Isla de la Juventud con rumbo norte – noroeste, e Ike que penetró por el este

del GB, con rumbo oeste – noroeste (Fig. 16). Por otra parte, en casi toda la zona

litoral costera al sur de Pinar del Río (noroeste del GB) se han reportado

históricamente zonas con alta turbidez (García et al., 1993; Piñeiro, 2004, 2006 y

Piñeiro et al., 2006) las que coinciden con áreas de fondos fangoso, sin o con

escasa vegetación (Cerdeira et al., 2008).

De forma general se puede resumir, que un mes después del paso de los

huracanes Gustav e IKe por el GB, excepto la turbidez, el resto de las variables

117

hidrológicas estudiadas presentaron valores acorde a su ciclo estacional y en

correspondencia con las características climáticas presentes. Las bajas

profundidades y la capacidad de desplazamiento de las aguas de este a oeste en

aproximadamente 30 días (Emilson y Tápanes, 1971), permiten una pronta

modificación y renovación de las mismas. Las afectaciones que hayan sufrido los

pastos marinos y las consecuencias en la dinámica y composición de los

sedimentos, a mediano y largo plazo, por la transformación de la topografía en

algunas áreas, pudieron provocar escenarios locales de alta turbidez ante

situaciones meteorológicas moderadas.

Efecto de los huracanes sobre el número de especies y los índices de diversidad

tradicionales

El que no se hayan detectado diferencias significativas en el número de especies

y los índices de diversidad tradicionales antes y después del impacto de los

huracanes (Tabla 11), pudo ser debido a una redistribución de las especies por el

GB, más que a una exclusión de estas. Sin embargo, dicha redistribución,

aunque tuvo implícita alguna pérdida de especies, no se reflejó significativamente

en los índices de diversidad tradicionales, pero si se observó en las categorías

supra específicas que caracterizaron sus relaciones taxonómicas (Tabla 11).

Un caso similar, aunque en otro contexto, al observado en éste trabajo se

registró en el Océano del Norte en Inglaterra (North Sea Task Force, 1993, citado

por Warwick y Clarke, 2001), cuando al realizar un estudio para conocer la

calidad ambiental de esta región, mediante el análisis del macrobentos, se

detectó el decrecimiento de ciertos taxones superiores a expensas de otros, en

respuesta a los efectos combinados de la variabilidad natural con ciertas

presiones antropogénicas. Esto indicó que los cambios ocurridos en la

biodiversidad se revelaron con más eficacia a nivel de las categorías supra

específicas que a nivel de especie (Warwick y Clarke, 2001).

Algunas especies de moluscos, las cuales son conocidas como “especies

flotadoras”, están equipadas con estructuras que les permite flotar en la columna

118

de agua (Armonies, 1992, 2000). Según este autor los moluscos pueden ser

resuspendidos en la columna de agua por la acción de los vientos y el oleaje

producido por los huracanes. Estos moluscos pueden flotar y mantenerse a la

deriva en la columna de agua de un lugar a otro y una vez que cesa este efecto

retornan al sedimento, trayendo consigo cambios en sus patrones comunitarios

espaciales, después del impacto del huracán. En este contexto, cabe esperar

que quizás, uno de los efectos de estos huracanes sobre los ensamblajes de

moluscos en el GB, haya sido redistribuir las especies a escala espacial.

Además de lo anterior, la presencia de cierta heterogeneidad de hábitats

bénticos de fondos blandos y la extensa área que ocupa el GB (Cerdeira et al.,

2008), combinada con su geomorfología, pudieron hacer posible que ciertas

zonas brindarán refugios o protección a los organismos bentónicos.

Capetillo et al. (2011), al realizar una evaluación de la variación de la densidad a

escala espacial y temporal del erizo de mar Lytechinus variegatus en el GB,

encontraron diferencias significativas a escala espacial y concluyeron que ese

resultado fue debido a la heterogeneidad de los hábitats bénticos del GB,

combinado con el efecto de los huracanes Gustav e Ike. Una situación similar

pudo haber sucedido con las especies de moluscos del GB.

Efecto de los huracanes sobre la diversidad taxonómica

La disminución de la riqueza de órdenes, familias, géneros y especies en el

periodo de AaC (periodo 2004-2009, ver Tabla 3), es también un resultado de los

efectos ocasionados por el aumento de la actividad ciclónica que ha afectado al

GB. Esta actividad se ha caracterizado por un aumento en la frecuencia e

intensidad de los huracanes (Fig. 17), situación que ha sido documentada para la

plataforma y mares adyacentes de Cuba (Puga et al., 2010, 2013; Alzugaray,

2015), así como para toda la región del Caribe en los últimos 30 años (IPCC,

2007).

La actividad ciclónica (PDI), afectó negativamente a la diversidad taxonómica (∆+

y Λ+) en el periodo 2004-2009 y no en el de 1981-1985. Sin embargo, el nivel de

119

afectación de esta variable en la diversidad taxonómica no fue igual en los años

que fueron afectados por los huracanes (Fig. 18a).

La diversidad taxonómica fue afectada negativamente en 2008 y no en 2004,

cuyo patrón taxonómico fue similar al observado en el periodo 1981-1985 y en

2005 y 2007 del periodo 2004-2009. Dicho escenario se justifica por la diferencia

en cuanto a la frecuencia (un huracán en el 2004 vs dos en el 2008) e intensidad

(fuerza 3 en el 2004 vs fuerza 4 y 2 en el 2008) de los huracanes que impactaron

al GB ese año, con respecto al 2008.

El no haberse afectado significativamente la estructura taxonómica de los

ensamblajes de moluscos del año 2004 permite formular varias ideas: 1) el

efecto de los huracanes está en dependencia de su frecuencia de aparición e

intensidad, más que su aparición en una zona determinada, 2) las condiciones

ambientales en las que se encuentra la zona en el momento que es afectada por

el huracán, así como sus características geomorfológicas, 3) al grupo o grupos

de organismos que se utilicen para medir el efecto de los huracanes y 4) el

tiempo transcurrido en la toma de muestras de campo, una vez que fue

impactada la zona por estos eventos.

En este contexto, la ubicación de 2004 muy próximo al límite probabilístico

inferior de la distribución esperada de ∆+ (Fig. 19a) permite suponer, que en el

momento en el cual se tomaron las muestras de campo (que para el caso que

ocupa se realizó a los dos meses del paso de los huracanes) una vez de haber

sido la zona impactada por el huracán Charley, los ensambles de moluscos ya se

habían restablecido de su impacto.

Salazar-Vallejo (2002), resumió algunos de los efectos de los huracanes sobre la

biodiversidad costera tropical, tomando como base los trabajos donde se referían

a la biota arrecifal, macroalgas, pastos marinos, esponjas, fauna móvil (p.e

peces) y bentónica. Del mismo se puede concluir que los huracanes pueden dar

efectos negativos o positivos en dependencia a: 1) su intensidad y frecuencia de

aparición, 2) el estado pre huracán en la cual se encuentra la zona (p.e. nivel de

contaminación, número y tipo de fuentes contaminantes y de actividades

humanas) y 3) en dependencia del grupo de organismos, sobre el cual se realicé

120

la evaluación (p.e, memoria del grupo ante éste tipo de disturbio natural, historia

de vida).

Para 2008, antes del paso de los huracanes la estructura taxonómica de los

moluscos fue diferente a la de 2004, 2005 y 2007 y el periodo 1981-1985. Este

hecho se explica por las condiciones ambientales que prevalecieron antes del

paso de los huracanes, las que se caracterizaron por altas temperaturas y

salinidades. Los altos valores de esas variables pudieron inducir un desequilibrio

en el árbol taxonómico de los moluscos, dado a que algunas especies no

pudieron tolerar esas condiciones, prevaleciendo las menos vulnerables.

A los 36 días del paso de los huracanes el patrón taxonómico fue totalmente

diferente al observado antes del paso de estos eventos, caracterizándose por

una disminución de categorías taxonómicas superiores y en un desequilibrio en

su árbol taxonómico (Fig. 18a). A los siete meses la estructura taxonómica fue

diferente a la observada antes y después de 36 días del paso de los huracanes,

dado a que las condiciones ambientales impuestas por la incidencia de estos

eventos aún permanecieron. La presencia de una turbidez mayor a la registrada

antes del paso de los huracanes y una salinidad de 38ups, pudieron ser las

causas de la estructura taxonómica observada. Pasado un año del paso de los

huracanes se pudo observar una estructura taxonómica algo similar a la

observada en 2004, 2005 y 2007 y al periodo 1981-1985, debido al

restablecimiento de las condiciones ambientales pre huracán.

Los índices ∆+ y Λ+ detectaron cambios significativos en la estructura taxonómica

de los moluscos de fondos blandos de esta región a escala temporal (Fig. 19),

así como antes y después del paso de los huracanes Gustav e Ike por el GB

(Tabla 11).

La distribución probabilística de ambos índices (Figs. 19a y b) indicaron una clara

separación de las estructuras taxonómicos de los ensamblajes de moluscos de

ambos periodos, siendo estas significativas, debido a las variaciones observadas

en el periodo de AaC.

Este periodo (AaC) se caracterizó por el paso de tres huracanes (Charley,

Gustav e Ike) (Fig. 16) que afectaron directamente al golfo, situación que generó

121

cierto nivel de inestabilidad ambiental en el GB, la cual indujo los cambios

observados en los patrones taxonómicos de las comunidades de moluscos en

2008 y 2009. En tal sentido, disturbios en el medio físico (Acker et al., 2004;

Guerra et al., 2005) y biológicos (Hidalgo y Areces, 2009) han sido reportados en

la región, los cuales han sido inducidos, en parte, por la acción de los huracanes.

Para el periodo de BaC (1981-1985) los valores de ∆+ y Λ+ cayeron dentro de los

límites de sus túneles probabilísticos (Figs. 19a y b) evidenciando que el patrón

taxonómico de los moluscos en éste periodo no varió en los 29 años que

abarcaron ambos periodos. Además el valor similar de ∆+ (86.96±1.12) y próximo

de Λ+ (234.24±20.31) a los valores esperados de ∆+ (87.20±1.05) y Λ+

(240±19.12), dan muestras de la elevada estabilidad del patrón taxonómico de

los ensamblajes de moluscos de este periodo, debido a la muy baja actividad

ciclónica que prevaleció en el mismo. Sin embargo, no se descarta la incidencia

de otras variables ambientales, así como la baja actividad antropogénica en la

región en aquellos años. En este contexto, Puga et al (2013) plantearon que

además de haberse caracterizado la década de los años 80s con baja actividad

ciclónica, la actividad antropogénica no indujo cambios significativos en la calidad

de los ecosistemas del GB, dado a su poco desarrollo en la región en ese

periodo.

El más bajo y significativo valor (81.60, p=0,04) de ∆+ y el más alto y significativo

(346.20, p=0,02) de Λ+ en 2008, indicó pérdidas de categorías taxonómicas

superiores de los ensamblajes de moluscos, así como una baja equitatividad en

sus árboles taxonómicos, debido esto último a la existencia de una distribución

poco homogénea de las especies en el árbol taxonómico que resultó después del

impacto de los huracanes.

Un análisis detallado de la composición taxonómica de las comunidades de

moluscos de ambos periodos, dio como resultado que la clase de los

gasterópodos fue la más afectada en el periodo de AaC, debido a una reducción

de 20 géneros (BaC: 65 vs AaC: 45) y 27 especies (BaC: 80 vs AaC: 53) al

compararla con el periodo de BaC. Este resultado es similar al obtenido por

Brown y Daniel (2010) quien al estudiar el efecto inducido por el huracán Katrina

122

sobre el ensamblaje de moluscos en Rio Perla, Louisiana, registraron una

reducción entre 23 y 29 especies.

Warwick y Clarke (1995, 1998), Clarke y Warwick (2001) y Mouillot et al. (2005)

demostraron que ∆+ fue sensible para detectar impactos inducidos por disturbios

naturales como son las fluctuaciones de salinidad en estuarios y lagunas

costeras y por otra parte comprobaron que Λ+ puede ser usado como un mejor

indicador de niveles de eutrofización. Esto sugiere la posibilidad de que estos

índices pueden ser capaces de detectar los efectos inducidos por eventos

naturales, hecho que quedó demostrado en el presente estudio.

Las diferencias significativas halladas en ∆*, ∆+ y Λ+ después del paso de los

huracanes fueron debidas a la pérdida de categorías taxonómicas superiores y a

una baja equitatividad en el árbol taxonómico, dado a una distribución poco

homogénea de las especies en las diferentes categorías supra específicas que

quedaron después del impacto de estos eventos.

Una correlación de Spearman (rs) dio como resultado una correlación negativa y

significativa de ∆* (rs= - 0.53, p=0.045), ∆+ (rs= - 0.62, p=0.04) y positiva y

significativa de Λ+ (rs= 0.83, p=0.03) con el PDI. Este resultado mostró evidencias

que estos índices son capaces de detectar de forma más efectiva los efectos

inducidos por estos eventos meteorológicos.

Los efectos de los huracanes sobre la estructura taxonómica de los moluscos

fueron a nivel de familias, géneros y especies. Las familias y los géneros

afectados fueron los conformados por pocas especies, las cuales fueron

sensibles ante los diferentes efectos de estos eventos meteorológicos. Este

efecto fue más evidente en la clase Gastropoda, debido a que la mayoría de los

integrantes de éste grupo son epifaunales.

Dobbs y Vozarik (1983) y Posey et al. (1996) al analizar el efecto inmediato que

sobre los organismos del bentos tuvieron las tormentas tropicales, concluyeron

que los efectos de estos eventos meteorológicos estuvieron más restringidos a la

fauna que vive en la superficie y subsuperficie (epifauna y semi infauna) las

cuales son fácilmente resuspendidas en la columna de agua y transportados a

otros lugares.

123

Para 2009 el valor de Λ+ fue más alto y significativo (Λ+: 274.84, p=0.03) que el

de 2004 (Fig. 19b), lo que significó que el árbol taxonómico de los ensamblajes

de moluscos fue menos equitativo. Sin embargo al no haber sido la región

impactada por los huracanes, induce a pensar que esa situación fue debida a

que el efecto ocasionado por el paso de los huracanes en 2008, aún permanecía

y no se habían recuperado totalmente las comunidades de moluscos en el

momento de realizar el muestreo.

Desde el punto de vista espacial la estructura taxonómica de los ensamblajes de

moluscos en el periodo de BaC, no presentó variaciones significativas a

diferencia del periodo de AaC, en el cual las variaciones observadas fueron

debidas al efecto de los huracanes (Fig. 20).

La existencia de dos grupos bien formados con estructuras comunitarias

diferentes, uno conformado por las comunidades de moluscos del periodo de

BaC y otro por la de AaC (Fig. 21), fueron evidencias de que las condiciones

ambientales en ambos periodos fueron totalmente diferentes. Sin embargo, la

separación observada entre los años muestreados en el periodo de AaC

pudieron deberse a las diferentes condiciones ambientales interanuales, las que

se caracterizaron por el impacto de huracanes en 2004 y 2008.

En este contexto, el análisis SIMPROF, señaló a 2008 y 2009 como un grupo con

cierta independencia dentro del periodo de AaC, lo cual se debe al impacto de

los huracanes en 2008, cuyos efectos fueron observados a principios de 2009.

Resultado similar fue observado con el escalado multidimensional no métrico

(Fig. 24), en el cual quedó demostrado que la estructura comunitaria de los

moluscos fue diferente significativamente (Tabla 12) antes y después del paso de

los huracanes, lo que corrobora los resultados obtenidos por los índices de

diversidad taxonómica.

Efecto de los huracanes sobre la diversidad funcional

La diversidad funcional (X+), al igual que la diversidad taxonómica, fue afectada

solamente en 2008, sin embargo estos efectos no se observarón en el período

124

1981-1985, ni en 2005 y 2007 del período de AaC (2004-2009) (Fig. 18b). Con

respecto al periodo 1981-1985, dada su baja actividad ciclónica, explica el por

qué no hubo efectos negativos en su diversidad funcional, la cual se caracterizó

por una cierta redundancia funcional. Para el caso de 2005 y 2007, esta situación

se debió a que el GB no fue afectado por el paso de huracanes. Para 2004 la X+

fue afectada por la combinación de los efectos causados por el paso del huracán

Charley (fuerza 3) y a las condiciones ambientales que prevalecieron en el GB,

haciendo especial referencia a los sitios localizados en o próximos al litoral de la

costa norte del GB. En este sentido, del 37% de los sitios que fueron afectados

por el paso de los huracanes (Fig. 20), los que tuvieron los valores más bajos de

X+ (Anexo 6A) se ubicaron en la zona I, cuyas condiciones ambientales han sido

descritas. También se añade que en esta zona se registraron los menores

valores de todos los índices de diversidad utilizados en éste estudio.

El que se hallan registrado afectaciones en X+ antes del paso de los huracanes

Gustav e Ike, en 2008 (2008A, Fig. 18b), se debió a las condiciones ambientales

que existieron antes del paso de los huracanes, las cuales fueron expuestas con

anterioridad. La existencia de elevada temperatura y salinidad en las aguas del

GB antes del paso de los huracanes, debieron haber ejercido cierto efecto en la

selección de aquellas especies cuyas tolerancias fisiológicas al estrés térmico y

salino fueron altas. Sin embargo, a través de los rasgos funcionales analizados

en este estudio, no se pudo definir cuales rasgos pudieron ser los seleccionados

por estas variables en tan corto periodo de tiempo.

El aumento del valor de X+ después del paso de los huracanes (Tabla 11) fue

debido a una elevada similitud de los rasgos funcionales entre las especies que

pudieron resistir los efectos de los huracanes.

La diversidad de rasgos funcionales de los moluscos a los 36 días del paso de

los huracanes fue el reflejo del fuerte impacto ocasionado por estos eventos en el

GB. Las fuertes corrientes y oleajes generados por estos fenómenos naturales,

pueden arrastrar y transportar a los sedimentos superficiales de un lado a otro

causando alta mortandad y redistribución de las especies bentónicas (Rees et

al., 1977; Yeo y Risk, 1979). Drásticas reducciones en la salinidad y oxígeno

125

disuelto han traído consigo la mortandad de muchas especies, resultando en un

aumento de especies oportunistas (Boesch et al., 1976). Las fuertes

precipitaciones pueden inducir cambios drásticos en las características físicas-

químicas del agua, así como el aumento de altas concentraciones de nutrientes y

material disuelto pueden aumentar la turbidez del agua, trayendo consigo

procesos de eutrofización (Herbeck et al., 2011)

Todos esos efectos causados por los huracanes deben haber incidido como

filtros ambientales, cuyo resultado fue la selección de determinadas especies con

rasgos funcionales comunes, capaces de dar respuesta a esos efectos. El

aumento del valor de X+ a los 36 días del paso de los huracanes da fe de lo

planteado con anterioridad. Los rasgos funcionales que dominaron la estructura

funcional fueron: los infaunales, concha mediana, suspensívoros y comedores de

depósitos suspensívoros, comedores de depósitos orgánicos y carnívoros-

carroñeros.

Este resultado fue similar al obtenido por Hughes et al. (2009) quienes

registraron un mayor porcentaje de individuos comedores de depósitos

superficiales cuando analizaron los efectos ocasionados por el huracán Isabel

sobre el bentos al este de Virginia (EEUU). También son similares a los

encontrados por Hua et al. (2010), los que reportaron un aumento, aunque no

significativo, de organismos comedores de depósitos orgánicos y carnívoros, al

analizar los efectos post huracán del Tyfon Soudelor sobre la comunidad de

nematodos en el Mar este de China.

El valor bajo de X+ registrado a los siete meses después del paso de los

huracanes fue debido a la disminución de la dominancia de los rasgos

funcionales que prevalecieron a los 36 días después del paso de los huracanes

(Anexo 9). Lo anterior pudo deberse a que el efecto de los huracanes liberó

“nichos” que estaban ocupados por otras especies, los cuales fueron

aprovechados por los moluscos. Esto les permitió tener una mayor accesibilidad

a los recursos (hábitat, alimentos, sustrato) de tal forma que favoreció el

asentamiento y desarrollo de especies con rasgos funcionales que

126

numéricamente no eran dominantes, trayendo consigo una mayor diversidad de

rasgos funcionales.

Para al año del paso de los huracanes se observó que los ensamblajes de

moluscos tienden a recuperar la estructura funcional que tenían antes del

impacto de los huracanes, ya que las condiciones ambientales son más

parecidas a las registradas antes del paso de los huracanes. No obstante, como

todavía existen sitios que no se han recuperado completamente, se observa

cierta dominancia de algunos rasgos funcionales, lo que conlleva que X+ tenga

un valor más alto que antes del paso de estos eventos. (Anexo 10).

7- CONSIDERACIONES GENERALES

La diversidad de moluscos de fondos blandos del golfo de Batabanó ha

cambiado significativamente en el tiempo y en el espacio, debido a las

condiciones ambientales que caracterizaron al periodo 2004-2009. Sí bien el

escenario ambiental del periodo 1981-1985, favoreció el establecimiento de un

ensamblaje de moluscos poco emparentados entre sí, (alta diversidad

taxonómica) y con cierto nivel de diversidad de rasgos funcionales, todo lo

contrario fue observado en el periodo 2004-2009.

La alta actividad ciclónica y antrópica, que caracterizó al periodo 2004-2009, a

diferencia del periodo 1981-1985, fue la causa que dio el resultado expuesto con

anterioridad. Sin embargo, en el periodo 2004-2009, las condiciones ambientales

que prevalecieron no afectaron a la diversidad de moluscos con la misma

intensidad ni con la misma constancia, a escala espacial y temporal.

Las diferencias registradas entre las zonas, en cuanto a la cantidad de materia

orgánica disuelta en las aguas del GB es una prueba de lo planteado con

anterioridad. Por otra parte, la salinidad mostró evidencias de presentar cierta

constancia en sus valores altos con el paso del tiempo cuando se comparó con

las salinidades registradas en el periodo 1981-1985. Esta constancia en la

mantención de esos valores de la salinidad fue debida por la combinación del

efecto de la sequía y del represado de los ríos

127

Otro elemento a tener en cuenta fue la actividad ciclónica. Dicha actividad, a

diferencia de la salinidad, no mantuvo un efecto constante en el tiempo dentro

del periodo 2004-2009, aunque si esta se compara con el periodo 1981-1985, si

se observó un incremento de la misma. Sin embargo, su efecto sobre la

diversidad de los molsucos del GB, quedó demostrado en el presente estudio. Es

necesario destacar que el efecto de los huracanes sobre los ecosistemas, esta

en dependencia de su intensidad y frecuencia de aparición, pero al mismo tiempo

depende en gran medida del tiempo que transcurrió en la toma de muestras

después del paso de estos eventos extremos. Esto sugiere, que un elemento

importante es el tiempo en el cual se realizan los muetreos después del impacto

de los huracanes. Este hecho se demostró en el presente estudio, cuando no

pudo detectarse afectación negativa en la diversidad taxonómica de los moluscos

en 2004, el cual fue afectado por el huracán Charley.

Los cambios observados en la diversidad de los moluscos del GB, fueron

debidos a la combinación de los efectos ocasionados por los huracanes y/o las

actividades humanas. En este contexto cabe señalar que las tres facetas de la

diversidad (diversidad de especies, taxonómica y funcional) fueron afectadas por

las actividades humanas (la que se localizó fundamentalmente en la costa norte

del GB), mientras que la diversidad taxonómica fue afectada significativamente

por los huracanes. En este sentido, y al no haberse afectado de forma

significativa la diversidad funcional, tiene una connotación ecológica importante.

Dicha connotación viene dada a que los ensamblajes de moluscos fueron

capaces de absorver los impactos ocasionados por los huracanes, ajustando su

funcionamiento para poder hacer frente a la nueva situación ambiental presente.

Sin embargo, una vez que cesó el efecto de los huracanes, con el paso del

tiempo, se observó como los ensamblajes de molsucos tienden a recuperar la

estructura taxonómica que tenían antes del impacto de estos eventos

128

8- CONCLUSIONES

1- La composición taxonómica de los ensamblajes de moluscos de fondos

blandos del GB fue diferente en la escala espacial y temporal. Los

cambios a nivel temporal fueron debidos principalmente a la pérdida de

familias, géneros y especies en el periodo 2004-2009, siendo esta

significativa en la clase Gastropoda y no en la Bivalvia y Escafopoda.

2- Las condiciones ambientales que prevalecieron en cada periodo de

estudio fueron las causantes de las variaciones observadas en las tres

facetas de la diversidad analizadas en este estudio. La baja actividad

ciclónica y de actividades humanas en el periodo 1981-1985 permitieron la

existencia de un ambiente benigno que admitió la coexistencia de un gran

número de especies poco emparentadas taxonómicamente. La alta

actividad ciclónica y de actividades humanas en el periodo 2004-2009,

permitieron la coexistencia de especies taxonómicamente más

emparentads entre sí. Sin embargo, la diversidad funcional, fue afectada

significativamente por las actividades humanas en el periodo 2004-2009 y

no por la actividad ciclónica. En el periodo 1981-1985, la diversidad

funcional no presentó afectación alguna.

3- De modo general las condiciones ambientales observadas en el periodo

2004-2009 en el GB, estuvieron dominadas por altas concentraciones de

materia orgánica de diferente naturaleza en sus aguas, siendo esta

mayoritaria y más compleja en su litoral de la costa norte. También se

caracterizaron por tener altas salinidades, las que se correspondieron con

la presencia de altas temperaturas y con la disminución del aporte de

agua dulce al GB por el represado de los ríos. El oxígeno disuelto no se

consideró crítico en el GB para el buen desarrollo de la comunidad de

moluscos, aunque dicha variable se observó afectada en algunos sitios de

esta región. También desde el punto de vista meteorológico se caracterizó

por escasas precipitaciones (eventos de sequía) y por la afectación de

eventos meteorológicos extremos (huracanes).

129

4- El aumento de salinidad que se observó en el GB, ha sido por el efecto

combinado del represado de los ríos y los eventos de sequía, los cuales

han aumentado en frecuencia e intensidad. Esta variable ambiental,

presentó una incidencia más generalizada y constante en el tiempo y el

espacio, induciendo variaciones en la estructura taxonómica y funcional de

los ensamblajes de moluscos del GB.

5- El uso del número de especies y los índices de diversidad tradicionales

riqueza de especies de Margalef y diversidad de Shannon-Wiener para

conocer las variaciones en la estructura comunitaria de los ensamblajes

de moluscos de fondos blandos del GB a nivel interanual fue limitado

(periodo 2004-2007). Las diferencias en el muestreo realizado en cada

año y la dependencia de estos índices al esfuerzo de muestreo, explicaron

más las variaciones observadas en la estructura comunitaria de los

moluscos, que las condiciones ambientales que dominaron a cada año en

particular.

6- Los índices de diversidad taxonómicos y el funcional fueron sensibles a los

efectos generados por las perturbaciones antrópicas y naturales

(huracanes), mientras que el número de especies y los índices de

diversidad tradicionales solo detectaron los efectos causados por la

actividad antrópica. La diversidad taxonómica mostró cambios

significativos en tiempo y espacio, inducidos por las actividades antrópicas

y naturales o la combinación de ambas, mientras que la diversidad

funcional mostró cambios significativos a escala espacial, debido

fundamentalmente por las actividades humanas.

7- Las diferencias halladas en la diversidad taxonómica de los moluscos de

fondos blandos del GB, están dadas por una pérdida de categorías

taxonómicas superiores (p.e familias, géneros) y por un desbalance (o

poca equitatividad) en los árboles taxonómicos de los ensamblajes de

estas especies. Esto último viene dado por la baja equitatividad de las

especies en las categorías taxonómicas superiores que quedaron en los

árboles taxonómicos.

130

8- La diversidad funcional medida en el periodo 1981-1985, caracterizó a los

ensamblajes de moluscos de fondos blandos del GB con un mayor

número de rasgos funcionales que condicionaron la existencia de cierta

redundancia funcional. Este hecho fue debido a la existencia de un

ambiente que favoreció la estabilidad de la calidad ambiental en los

hábitats bénticos del GB. Esto conllevó a que hubiese mejor disponibilidad

de los recursos y por ende mayor coexistencia entre las especies. Para el

periodo 2004-2009, la diversidad funcional presentó menor número de

rasgos funcionales con cierta pérdida de redundancia funcional, debido a

los efectos inducidos por la combinación de ciertas actividades humanas y

los huracanes.

9- Según las variables ambientales estudiadas, antes y después del paso de

los huracanes, la variable que más afectó la comunidad de moluscos en el

GB fue la turbidez. Los índices que mejor indicaron el efecto ocasionado

por esta variable fueron los de diversidad taxonómica y dentro de estos

Delta*, Delta+ y Lambda+. También el índice de diversidad funcional (X+),

detectó el efecto que esta variable, no siendo así para los índices de

diversidad tradicionales.

131

9- RECOMENDACIONES

1- Se sugiere el uso de los ensamblajes de moluscos para evaluar los posibles cambios en la calidad ambiental en los pastos marinos y sustratos particulados en general.

2- Se recomienda usar los índices de diversidad taxonómica y funcional para evaluar la calidad de los hábitats bentónicos en áreas de interés económico y conservacionista.

132

10. BIBLIOGRAFIA

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11. ANEXOS

Anexo 1. Aporte de los rasgos funcionales seleccionados al conjunto de especies de bivalvos (a) y gasterópodo (b) para el análisis de diversidad funcional (X+)

151

Anexo 2. Listado de especies ordenado en cinco niveles taxonómicos jerárquicos (clase, orden, familia, género y especies). Presencia (x) y especies de moluscos (*) que fueron comunes en los periodos 1981-1985 y 2004-2009.

Taxones Años

Clase BIVALVIA 1981- 1985

2004

2005

2007

2008

2009

Arcida Arcoidea Acar domingensis (Lamarck, 1819) x *Anadara notabilis (Röding, 1798) x x x x x x Arca imbricata (Bruguière, 1789) x x x Arca zebra (Swainson, 1833) x x x x x Barbatia cancellaria (Lamarck, 1819) x Fugleria tenera (C.B. Adams, 1845) x Glycymerididae Axinactis decusata (Linnaeus, 1758) x Glycymeris undata (Linnaeus, 1778) x x Glycymeris decusata (Linnaeus, 1758) x *Tucetona pectinata (Gmelin, 1791) x x x x x x Noetiidae Arcopsis adamsi(Dall, 1886) x x Carditoida Crassatellidae Crassinella lunulata(Conrad, 1834) x x Mytilliida Isognomonidae Isognomon alatus (Gmelin, 1791) x Isognomon radiatus (Anton, 1839) x Mytilidae Brachidontes modiolus (Linnaeus, 1767) x Hormomya exustus (Linnaeus, 1758) x x Lithophaga corrugata (Philippi, 1846) x Lithophaga teres (Philippi, 1846) x x Modiolus americanus (Leach, 1815) x x x x Modiolus squamosus (Baeuperthuy, 1967) x Musculus lateralis (Say, 1822) x x Pteriida Pinnidae Atrina seminuda (Lamarck, 1819) x Pinna carnea (Lightfoot, 1786) x Pteriidae *Pinctada imbricata(Röding, 1798) x x x x x x Pteria colymbus (Röding, 1798) x Limida Limidae Ctenoides mitis (Lamarck, 1807) x Ctenoides scaber (Born, 1778) x Lima caribaea (d´Orbigny, 1853) x x Limaria pellucida (C.B. Adams, 1846) x x x Ostreida Ostreidae Dendostrea frons (Linnaeus, 1758) x x Pectinoida Anomiidae Anomia simplex (d’Orbigny, 1853) x Pectinidae *Antillipecten antillarum (Récluz, 1853) x x x x *Argopecten gibbus (Linnaeus, 1758) x x x x x Caribachlamys ornata (Lamarck, 1819) x Caribachlamys pellucens (Linnaeus, 1758) x Caribachlamys sentis (Reeve, 1853) x Euvola laurentii (Gmelin, 1791) x x x x x Euvola raveneli (Dall, 1898) x Euvola ziczac (Linnaeus, 1758) x Lindapecten muscosus (Wood, 1828) x x x Lucinoida Lucinidae Anodontia alba (Link, 1807) x Callucina keenae (Chavan, 197123) x x x Clathrolucina costata (d'Orbigny, 1846) x x x *Codakia orbicularis (Linnaeus, 1758) x x x x x x *Ctena orbiculata (Montagu, 1808) x x x x x x

152

*Divalinga quadrisulcata (d’Orbigny, 1853) x x x x x x Lucina pensylvanica (Linnaeus, 1758) x x x x x Lucinisca muricata (Spengler, 1778) x Parvilucina pectinella (C.B. Adams, 1852) x x Phacoides pectinatus (Gmelin, 1791) x x Veneroida Cardiidae Americardia guppyi (Thiele, 1910) x x x * Americardia media (Linnaeus, 1758) x x x x x x Dallocardia muricata (Linnaeus, 1758) x x x *Laevicardium serratum (Linnaeus, 1758) x x x x x x Lucinidae sp. x Papyridea soleniformis (Bruguière, 1789) x x x x Trigonocardia antillarum (d’Orbigny, 1853) x x Chamidae Chama congregata (Conrad, 1833) x x x x Chama radians (Lamark, 1819) x Chama sarda Reeve, 1847 x x Mactridae Mactrotoma fragilis (Gmelin, 1791) x x x x Semelidae Semele bellastriata (Conrad, 1837) x Semele proficua (Pulteney, 1799) x x Semele purpurascens (Gmelin, 1891) x x Solecurtidae *Tagelus divisus (Spengler, 1794) x x x x x x Tellinidae Acorylus gouldi (Hanley, 1846)37 x x *Angulus mera (Say, 1834) x x x x Eurytellina nitens C.B. Adams, 1845 x x x x x Macoma tenta Say, 1834 x Macoma tageliformis (Dall, 1900) x x Merisca aequistriata (Say, 1824) x x x Merisca martinicensis (d'Orbigny, 1853) x x x Psammotreta intastriata (Say, 1826) x *Scissula candeana (d’Orbigny, 1853) x x x x x Scissula sandix (Boss, 1968) x x x x Scissula similis (Sowerby, 1864) x x x x x Tellina radiata Linnaeus, 1758 x Tellinella listeri (Röding, 1798) x x x Ungulinidae Diplodonta notata (Dall y Simpson, 1901) x x Diplodonta nucleiformis (Wagner, 1840) x x Diplodonta punctata (Say, 1822) x x x x x Phlyctiderma semiaspera (Philippi, 1836) x x Veneridae Anomalocardia cuneimeris (Conrad, 1840) x *Chione cancellata (Linnaeus, 1767) x x x x x x Chionopsis intapurpurea (Conrad, 1840) x Dosinia concentrica (Born, 1778) x Globivenus rigida (Dillwyn, 1817) x Gouldia cerina (C.B. Adams, 1845) x x x Megapitaria maculata (Linnaeus, 1758) x Periglypta listeri (J.E.Gray, 1838) x Pitar fulminatus (Menke, 1828) x x x x x Pitar stimpsoni (Dall, 1889) x x Transennella conradina (Dall, 1884) x x Myoida Corbulidae

Caryocorbula swiftiana (C.B. Adams, 1852) x x x X

153

Clase GASTROPODA 1981- 1985

2004

2005

2007

2008

2009

Patellogastropoda Eoacmaeidae Eoacmaea pustulata (Helbling, 1779) x x x Vetigastropoda Calliostomatidae Calliostoma jujubinum (Gmelin, 1791) x *Calliostoma pulchrum (C.B. Adams, 1850) x x x Fissurellidae Diodora cayenensis (Lamarck, 1822 x x x Diodora listeri (d’Orbigny, 1842) x Emarginula phrixodes Dall, 1927 x Modulidae Modulus modulus (Linné, 1758) x Phasianellidae Eulithidium adamsi (Philippi, 1853) x x Eulithidium affine (C.B. Adams, 1850) x x Eulithidium bellum (M. Smith, 1937) x x Eulithidium thalassicola(Robertson, 1858) x x Scaliolidae Finella dubia (d´Orbigny, 1842) x Trochidae Cittarium pica (Linnaeus, 1758) x Pseudostomatella coccinea (A. Adams, 1850) x Pseudostomatella erythrocoma (Dall, 1889) x x Tegula excavata (Lamarck, 1822) x *Tegula fasciata (Born, 1778) x x x x x x Tegula lividomaculata (C.B. Adams, 1845) x Turbinidae *Lithopoma phoebium (Röding, 1798) x x x x x x *Turbo castanea (Gmelin, 1791) x x x x x x Turritellidae Vermicularia Knorri (Deshayes, 1843) x Cycloneritimorpha Neritidae Smaragdia viridis (Linné, 1758) x Caenogastropoda Cerithiidae *Cerithium eburneum(Bruguière, 1792) x x x x x x Cerithium litteratum (Born, 1778) x x x Cerithium lutosum (Menke, 1828) x Cerithium muscarum (Say, 1832) x Cerithiopsidae Retilaskeya bicolor (C.B. Adams, 1845) x Seila adamsi (H.C. Lea, 1845) x Epitoniidae Cycloscala echinaticosta (d’Orbigny, 1842) x Epitonium lamellosum (Lamarck, 1822) x Eulimidae Eulima auricincta (Abbott, 1958) x Eulima bifasciata d’Orbigny, 1841 x Hemiliostraca auricincta (Abbott, 1958) x Melanella conoidea (Kurtz &Stimpson, 1851) x Melanella eburnea (Mühlfeld, 1824) x Melanella polita (Linnaeus, 1758) x Modulidae *Modulus modulus (Linné, 1758) x x x x x x Littorinimorpha Caecidae Caecum nitidum (Stimpson, 1851) x Caecum pulchellum (Stimpson, 1851) x Meioceras nitidum (Stimpson, 1851) x Calyptraeidae *Bostrycapulus aculeatus (Gmelin, 1791) x x x x x x Crepidula depressa (Say, 1822) x x Crepidula navicula (Mörch, 1877) x x x Cassidae Cassis flammea (Linnaeus, 1758) x Cassis tuberosa (Linnaeus, 1758) x Charonia variegata (Lamarck, 1816) x Naticidae Natica lívida (Pfeiffer, 1840) x Hipponicidae Hipponix antiquatus (Linnaeus, 1767) x *Naticarius canrena (Linné, 1758) x x x x x x Polinices lacteus (Guilding, 1854) x x Polinices uberinus (d’Orbigny, 1842) x Tectonatica pusila (Say, 1822) x Ranellidae Charonia variegata (Lamark, 1816) x Cymatium femorale (Linnaeus, 1758) x

154

Rissoidae Rissoina cancellina (Rolán Garcés, 2010) x Rissoina multicostata (C.B. Adams, 1850) x Strombidae * Lobatus costatus (Gmelin, 1791) x x x x x Lobatus gigas (Linnaeus, 1758) x x x Lobatus raninus (Gmelin, 1791) x x x Trividae Niveria quadripunctata (Gray, 1827 x x Niveria suffusa (Gray, 1832) Pusula pediculus (Linné, 1758) x x Xenophoridae Xenophora conchyliophora (Born, 1780) x x Neogastropoda Buccinidae Bailya parba (C.B. Adams, 1850) Columbellidae *Columbella mercatoria (Linnaeus, 1758) x x x x x x Costoanachis sparsa (Reeve, 1859) x Mitrella dichroa (Sowerby, 1844) x Zafrona pulchella (Blainville, 1829) x x x Conidae * Conasprella jaspidea (Gmelin, 1791) x x x x x x Cystiscidae Gibberula lavalleeana(d’Orbigny, 1842) x

Granulina ovuliformis(d’Orbigny, 1841) x Persicula aff. fluctuata (C.B. Adams, 1850 x x x Fasciolariidae Fasciolaria tulipa (Linnaeus, 1758) x x x Leucozonia nassa (Gmelin, 1791) x Polygona infundibula (Gmelin, 1791) x Mangeliidae Agathoma candidissima (C.B.Adams, 1845) x x x Marginellidae Hyalina pallida (Linnaeus, 1758) x *Prunum apicinum (Menke, 1828) x x x x x x Prunum batabanoensis (Espinosa &Ortea, 2002) x x x Prunum caneli (Ortea &Espinosa, 2007) x x Prunum guttatum (Dillwyn, 1817) x x x Volvarina betyae (Espinosa y Ortea, 1998) x Melongenidae Melongena melongena (Linnaeus, 1758) x Mitridae Mitra nodulosa (Gmelin, 1791) x Muricidae Chicoreus brevifrons (Lamarck, 1822) x x x Chicoreus florifer (Reeve, 1855) x x x Chicoreus spectrum (Reeve, 1846) x Coralliophila salebrosa (H. &A. Adams, 1863) x Mancinella deltoidea (Lamarck, 1822) x *Phyllonotus pomum (Gmelin 1791) x x x x x x Vasula deltoidea (Lamarck, 1822) x *Vokesimurex rubidus (Baker, 1897) x x x x x x Nassariidae *Nassarius albus (Say, 1822) x x x x x x Nassarius antillarum (dÓrbigny, 1842) x x Olivellidae Olivella dealbata (Reeve, 1850) x Olivella nivea (Gmelin, 1791) x Pseudomelatomidae Crassispira fuscescens (Reeve, 1843) x Crassispira nigrescens (C.B. Adams, 1845) x x Pilsbryspira flucki (Brown y Pilsbry,1913) x x Pilsbryspira leucocyma (Dall, 1889) x x x Raphitominae Daphnella lymneiformis (Kierner, 1840) x Allogastropoda Pyramidellidae Triptychus niveus Mörch, 1875 x Turbonilla interrupta (Totten, 1835) x x Turbonilla pupoides (dÓrbigny, 1842) x Strictispiridae Clathrodrillia solida (C.B. Adams, 1850) x Cephalaspidea Bullidae *Bulla striata Bruguière, 1792 x x x x x x Haminoeoidae Atys guildingi (Sowerby II, 1869) x Haminoea antillarum (d’Orbigny, 1841) x x Haminoea elegans (Gray, 1825) x x x Cylichnidae Acteocina candei (d’Orbigny, 1842) x x Cylichnella bidentata (dÓrbigny, 1842 x x

155

Clase SCAPHOPODA Dentaliida Dentaliidae Antalis antillaris (d’Orbigny, 1842) x x x x x Graptacme semistriolata (Guilding, 1834) x Gadilida Gadilidae Polyschides teraschistus (Watson, 1879) x

156

Anexo 3.Variables físico-químicas medidas en cada sitio de muestreo y por zonas en las prospecciones ecológicas realizadas en los años 2004, 2005 y 2007.

Años

Sitios de muestreo

Variables Prof. (m)

OD

(mg/L)

Temp. °C)

Sali. (‰)

DQO mgO2/L

DBO5

mgO2/L Tr.

(%) NH4

(μM/L)

2004

(A)

21 9 6,81 26.5 37 1.31 1.75 22 0.37 22 4 6,84 26 40 1.3 1.45 100 0.11 23 3.9 6,62 27 39 0.36 0.04 100 0.80 24 4.2 6,36 27 39 0.8 0.71 100 1.40 25 3.6 6,91 28 39 6 1.82 100 1.58 26 3.7 7.43 28 39 0.5 0.49 100 0.48 27 3.8 5.98 26 40 6.05 3.34 90 0.72 28 7.6 6.28 26 40 0.44 0.43 50 1.41 29 5 6.43 26 40 1.05 0.73 95 0.51 30 6.5 5.12 28 36 8.38 1.6 100 5.44 31 10 6.27 28 35 2.45 1.29 40 4.33 32 3 6.37 27 39 3.35 1.90 100 4.71 33 7 6.9 26.5 36 1.68 1.67 80 2.68

Media 5.48 6.49 26.96 38.3 2.59 1.32 82.8 1.89 Desvest. 2.29 0.56 0.84 1.76 2.60 0.86 27.2 1.82

Max 10 7.43 28 40 8.38 3.34 100 5.44 Min. 3 5.12 26 35 0.36 0.04 22 0.11

ZONA I

(A-1)

Variables Prof. (m)

OD

(mg/L) Temp.

°C) Sali. (‰)

DQO

mgO2/L

DBO5

mgO2/L

Tr. (%)

NH4 (μM/L)

Media 8.00 6.85 26.5 36.5 1.49 1.71 51 1.52 Desvest. 1.41 0.06 0.00 0.71 0.26 0.06 41.01 1.63

Max 10.00 6.91 26.5 37.00 1.68 1.75 80.00 2.68 Min. 3.00 6.80 26.5 36.00 1.30 1.70 22.00 0.40

ZONA III

(A-3)

Variables Prof. (m)

OD

(mg/L) Temp.

°C) Sali. (‰)

DQO

mgO2/L

DBO5

mgO2/L

Tr. (%)

NH4 (μM/L)

Media 4.50 6.50 27.00 39.33 1.57 0.82 91.67 0.96 Desvest. 1.53 0.36 0.89 0.52 2.20 0.68 20.41 0.59

Max 7.60 6.91 28.00 40.00 6.00 1.82 100.00 1.58 Min. 3.60 5.98 26.00 39.00 0.36 0.04 50.00 0.11

Nota: Prof.: Profundidad, OD: Oxígeno disuelto, Temp.: Temperatura, Sali.: Salinidad, DQO: Demanda Química de Oxígeno, DBO5: Demanda Bioquímica de Oxígeno, Tr. Transparencia, NH4: Amonio

ZONA II

(A-2)

Variables Prof. (m)

OD

(mg/L) Temp.

°C) Sali. (‰)

DQO

mgO2/L

DBO5

mgO2/L

Tr. (%)

NH4 (μM/L)

Media 5.66 6.32 27.00 38.00 4.07 1.92 85.00 3.14 Desvest. 2.76 0.82 1.00 2.35 3.12 1.05 25.50 2.34

Max 10.00 7.43 28.00 40.00 8.38 3.34 100.00 5.44 Min. 3.00 5.12 26.00 35.00 0.74 0.73 40.00 0.51

157

Continuación Anexo 3…

2005

(B)

Sitios de muestreo

Variables Prof. (m)

OD

(mg/L) Temp.

°C) Sali. (‰)

DBO5

mgO2/L Tr.

(%)

34 10.5 6.85 28 40 0.68 38 35 5.5 6.23 28 39 0.13 100 36 5.5 6.69 27 39 0.54 100 37 7 7.16 26 38 0.96 64 38 7 7 26.8 38 0.57 100 39 5.6 6.38 27 39 0.27 80 40 7 7.2 27 38 0.58 86 41 7.5 7.34 25.5 39 1.12 60 42 5.7 7.12 26.7 38.5 0.38 100 43 4.5 7.2 26.8 38 0.52 100

Media 6.58 6.91 26.88 38.65 0.57 82.8 Desvest. 0.37 0.67 0.76 0.67 0.30 22.05

Max 10.5 7.34 28 40 1.12 100 Min. 4.5 7 25.5 38 0.27 38

ZONA II

B-1

Variables Prof. (m)

OD

(mg/L) Temp.

°C) Sali. (‰)

DBO5

mgO2/L Tr.

(%)

Media 7.1 6.78 27.16 38.80 0.57 80.40 Desvest. 2.04 0.36 0.85 0.84 0.30 28.37

Max 10.50 7.16 28.00 40.00 0.96 100.00 Min. 5.50 6.20 26.00 38.00 0.10 38.00

ZONA III

B-2

Variables Prof. (m)

OD

(mg/L) Temp.

°C) Sali. (‰)

DBO5

mgO2/L Tr.

(%)

Media 6.06 7.04 26.54 38.50 0.57 85.20 Desvest. 1.20 0.38 0.59 0.50 0.33 16.59

Max 7.5 7.34 27.00 39.00 1.12 100.00 Min. 4.5 6.40 25.50 38.00 0.30 60.00

Nota: Prof.: Profundidad, OD: Oxígeno disuelto, Temp.: Temperatura, Sali.: Salinidad, DBO5: Demanda Bioquímica de Oxígeno, Tr. Transparencia

158

Continuación Anexo 3….

2007

(C)

Sitios de muestreo

Variables Prof. (m)

OD

(mg/L) Temp. (°C)

Sali. (‰)

44 5.8 6.8 28.6 39 45 3.3 6.92 29.3 39 46 5.4 6.7 29.8 39.5 47 7.5 6.91 28.7 38.5 48 4.2 5.28 28.5 38 49 3.8 5.48 28.9 38 50 7.4 5.07 28.8 40 51 2.3 6.05 28.7 38.5

Media 4.96 6.15 28.91 38.81 Desvest. 2,31 0,15 0,94 0,70

Max 7.5 6.92 29.8 40 Min. 2.3 5.07 28.5 38

ZONA II

C-1

Variables Prof. (m)

OD

(mg/L) Temp. (°C)

Sali. (‰)

Media 4,83 6,81 29,23 39,17 Desvest. 1,34 0,11 0,60 0,29

Max 5,80 6,92 29,80 39,50 Min. 3,30 6,70 28,60 39,00

ZONA III

C-2

Variables Prof. (m)

OD (mg/L)

Temp. (°C)

Sali.

(‰)

Media 5,04 5,76 28,72 38,50 Desvest. 2,31 0,74 0,15 0,94

Max 7,50 6,91 28,90 40,00 Min. 2,30 5,07 28,50 37,50

Nota: Prof.: Profundidad, OD: Oxígeno disuelto, Temp.: Temperatura, Sali.: Salinidad.

159

Anexo 4- Indicadores químicos de calidad del agua para uso pesquero (N-C 25, 1999) utilizados en este estudio

Indicador BUENA DUDOSA MALA

OD > 5mg/L 3-5 mg/L < 3mg/L DBO5 <1mgO2/L 1-2 mg/L > 2 mg/L NH4 <2.14 µMol/L 2.14-3.57 µMol/L >3.5 µMol/L

Transparencia 100-50 50-20 <20 Nota: OD: Oxigeno disuelto, DBO5: Demanda Bioquímica de Oxígeno, NH4: Amonio

Anexo 5- Valores más comunes de los mínimos, máximos y clases de mayores frecuencias de aparición de los parámetros químicos medidos en el golfo de Batabanó (Perigó et al., 2005). Solo se hacen referencias a los utilizados en este trabajo.

Parámetro Mínimo Máximo Clases con mayores

frecuencias

Oxígeno (mg/L) 2.70 11.60 5.5 y 6.5 DBO5 (mgO2/L) 0.10 6.50 1.25 y 1.75 DQO (mgO2/L) 0.10 16.00 0.5 y 1.5

Amonio (µMol/L) n.d 26.93 1.25 y 2.50 Nota: n.d: no detectado

160

Anexo 6. Valores y promedios por sitios de muestreos del número de especie y los índices de diversidades tradicionales, taxonómicos y el funcional de los años 2004, 2005 y 2007.

Año 2004 (A)

Sitios S d J' H'(loge) ∆ ∆* ∆+ Λ+ X+

21 2 0.38 0.59 0.41 21.10 80.00 80.00 0.00 53.84

22 8 2.65 0.93 1.93 79.56 88.29 87.14 263.27 77.21

23 9 2.67 0.78 1.71 68.00 90.35 85.00 319.44 79.04

24 7 1.86 0.83 1.61 56.60 71.95 77.14 48.98 71.42

25 19 3.49 0.68 2.00 55.13 74.13 80.94 406.14 76.99

26 16 2.64 0.58 1.60 58.14 88.94 85.50 293.08 76.13

27 7 1.63 0.82 1.60 57.26 74.93 74.29 119.73 77.24

28 19 3.54 0.76 2.24 72.01 83.94 84.44 307.73 76.31

29 3 1.82 1.00 1.10 93.33 93.33 93.33 88.89 64.10

30 2 1.44 1.00 0.69 80.00 80.00 80.00 0.00 88.88

31 4 1.44 1.00 0.69 100.00 100.00 100.00 0.00 84.61

32 7 2.04 0.78 1.51 60.82 84.55 88.57 136.05 75.21

33 5 1.00 0.38 0.61 16.09 59.90 5800 36.00 53.76

Promedio 8,31 2.05 0.78 1.36 62.93 82.33 82.64 155.33 73.44

Desvest. 5,99 0.93 0.19 0.60 24.29 10.52 10.05 143.67 10.47

Max 19,00 3.54 1.00 2.24 100.00 100.00 100.00 406.14 88.88

Min. 2,00 0.38 0.38 0.41 16.09 59.90 58.00 0.00 53.76

Zona I (A-1) S d J' H'(loge) ∆ ∆* ∆+ Λ+ X+

Promedio 3.50 0.69 0.48 0.51 18.60 69.95 69.00 18.00 53.80

Desvest. 2.12 0.44 0.15 0.14 3.54 14.21 15.56 25.46 0.04

Max 5.00 1.00 0.59 0.61 21.10 80.00 80.00 36.00 53.84

Min. 2.00 0.38 0.38 0.41 16.09 59.90 58.00 0,00 53.76

Zona II (A-2) S d J' H'(loge) ∆ ∆* ∆+ Λ+ X+

Promedio 4.60 1.67 0.92 1.12 80.41 92.28 94.29 68.03 78.00

Desvest. 2.30 0.26 0.11 0.43 27.71 10.92 8.08 96.21 6.92

Max 7.00 2.04 1.00 1.60 100 100 100 136.05 88.88

Min. 2.00 1.44 0.78 0.69 57.26 74.93 74.29 0.00 72.21

Zona III (A-3) S d J' H'(loge) ∆ ∆* ∆+ Λ+ X+

Promedio 13.00 2.81 0.76 1.85 64.91 82.93 83.36 273.11 70.23

Desvest. 5.62 0.63 0.12 0.26 9.85 7.99 3.67 119.81 16.94

Max 19.00 3.54 0.93 2.24 79.56 90.35 87.14 406.14 79.04

Min. 7.00 1.86 0.58 1.60 55.13 71.95 77.14 48.98 35.71

161


Zona II (B-1) S d J' H'(loge) ∆ ∆* ∆+ Λ+ X+

Promedio 16.40 2.96 0.61 1.61 49.93 87.48 86.83 235.86 72.82

Desvest. 6.88 0.99 0.28 0.81 28.80 6.41 2.30 45.07 8.74

Max 23.00 4.09 0.82 2.37 77.19 93.52 89.33 282.98 78.97

Min. 6.00 1.70 0.14 0.39 9.36 77.67 83.16 152.89 55.98

Zona III (B-2) S d J' H'(loge) ∆ ∆* ∆+ Λ+ X+

Promedio 11.60 2.37 0.56 1.47 53.20 84.73 87.51 197.65 81.64

Desvest. 4.28 1.24 0.39 1.08 34.93 10.20 3.96 67.92 1.72

Max 16.00 3.56 0.94 2.40 78.73 96.63 92.00 236.70 83.11

Min. 5.00 0.64 0.05 0.08 2.31 71.71 82.67 96.00 79.66 Nota: S: número de especies, d: riqueza de especie de Margalef, J´: equidad de Pielou, H´ (loge): diversidad de especies de Shannon Wiener con base en logaritmo natural. ∆= Diversidad taxonómica, ∆*=Distintividad taxonómica, ∆+=Distintividad taxonómica promedio, Λ+=Variación en la distintividad taxonómica, X+=Distintividad funcional promedio

Año 2005 (B)


34 6 1.70 0.82 1.47 68.30 91.97 89.33 152.89 55.98

35 14 2.92 0.56 1.48 54.47 90.49 87.25 259.49 77.86

36 22 3.77 0.77 2.37 77.19 89.90 86.76 257.13 76.77

37 23 4.09 0.75 2.34 71.15 81.35 83.16 230.32 70.67

38 17 2.33 0.14 0.39 9.36 77.67 89.00 232.33 78.97

39 10 1.9 0.23 0.54 19.11 93.52 85.45 282.98 76.64

40 13 3.56 0.94 2.40 78.73 85.52 86.36 232.23 79.66

41 5 0.64 0.05 0.08 2.31 96.63 92.00 96.00 83.05

42 16 3.41 0.83 2.29 72.84 85,08 89.00 225.67 83.11

43 14 2.62 0.77 2.04 58.90 71.71 82.67 236.70 80.74

Promedio 14,00 2.66 0.58 1.54 51.24 86.38 87.10 220.57 76.34

Desvest. 5,96 1.10 0.32 0.90 29.50 7.71 2.88 55.28 8.01

Max 23,00 4.09 0.94 2.40 78.73 96.63 92.00 282.98 83.11

Min. 5,00 0.64 0.05 0.08 2.31 71.71 82.67 96.00 55.98

162


Zona II (C-1) S d J' H'(loge) ∆ ∆* ∆+ Λ+ X+

Promedio 23.33 4.59 0.82 2.56 77.30 86.28 87.09 239.38 73.86

Desvest. 6.03 0.73 0.05 0.27 4.34 2.81 1.17 32.59 4.82

Max 29.00 5.01 0.87 2.77 82.31 88.83 88.19 272.04 77.18

Min. 17.00 3.74 0.79 2.26 74.53 83.28 85.86 206.86 68.34

Zona III (C-2) S d J' H'(loge) ∆ ∆* ∆+ Λ+ X+

Promedio 21.60 4.19 0.70 2.16 63.96 85.21 85.77 319.70 75.72

Desvest. 4.93 1.17 0.21 0.75 18.16 3.83 1.13 63.99 1.26

Max 27.00 5.42 0.87 2.82 80.04 90.80 87.20 403.32 76.61

Min. 15.00 2.64 0.38 1.15 38.12 80.82 84.21 255.98 73.58 Nota: S: número de especies, d: riqueza de especie de Margalef, J´: equidad de Pielou, H´ (loge): diversidad de especies de Shannon Wiener con base en logaritmo natural. ∆= Diversidad taxonómica, ∆*=Distintividad taxonómica, ∆+=Distintividad taxonómica promedio, Λ+=Variación en la distintividad taxonómica, X+=Distintividad funcional promedio

Año 2007 (C)


44 29 5.01 0.79 2.65 75.06 83.28 85.86 272.04 68.34

45 17 3.74 0.80 2.26 74.53 86.75 87.21 239.25 76.06

46 24 5.01 0.87 2.77 82.31 88.83 88.19 206.86 77.18

47 20 4.57 0.83 2.49 72.44 80.82 85.68 304.53 75.61

48 20 3.31 0.38 1.15 38.12 90.80 84.21 403.32 76.38

49 15 2.64 0.58 1.58 51.94 83.48 85.33 367.75 76.61

50 26 5.42 0.87 2.82 80.04 87.03 87.20 266.93 76.43

51 27 5.02 0.84 2.75 77.26 83.92 86.44 255.98 73.58

Promedio 22.25 4.34 0.74 2.31 68.96 85.61 86.27 289.58 75.02

Desvest. 5.01 0.99 0.17 0.62 15.54 3.31 1.26 66.11 2.91

Max 29.00 5.42 0.87 2.82 82.31 90.80 88.19 403.32 77.18

Min. 15.00 2.64 0.38 1.15 38.12 80.82 84.21 206.86 68.34

163

Anexo 7. Variación de los patrones de rasgos funcionales de los ensamblajes de moluscos de la zona II entre el periodo 1981-1985 y el año 2004. Conc-Gran: Concha grande, Con-.Med: Concha mediana, Conc-Peq: Concha pequeña, Susp.: suspensívoros, CDO-Susp.: comedores de depósitos orgánicos suspensívoros, CDO: colectores de depósitos orgánicos, Ras.Algas: Raspadores de algas, Mar-Sal: Marino salobre, Ectopa.: ectoparásitos, Car.Carroñer.: carnívoros carroñeros, COPs: colectores de partículas orgánicas en suspensión. Los números del eje están en %.

164

Anexo 8. Variación de los patrones de rasgos funcionales de los ensamblajes de moluscos de la zona III entre el periodo 1981-1985 y el año 2004. Conc-Gran: Concha grande, Con-.Med: Concha mediana, Conc-Peq: Concha pequeña, Susp.: suspensívoros, CDO-Susp.: comedores de depósitos orgánicos suspensívoros, CDO: colectores de depósitos orgánicos, Ras.Algas: Raspadores de algas, Mar-Sal: Marino salobre, Ectopa.: ectoparásitos, Car.Carroñer.: carnívoros carroñeros, COPs: colectores de partículas orgánicas en suspensión. Los números del eje están en %.

165

Anexo 9. Variación de los patrones de rasgos funcionales de los ensamblajes de moluscos antes (a) y después de los 33 días (b) del paso de los huracanes por el Golfo de Batabanó. Conc-Gran: Concha grande, Con-.Med: Concha mediana, Conc-Peq: Concha pequeña, Susp.: suspensívoros, CDO-Susp.: comedores de depósitos orgánicos suspensívoros, CDO: colectores de depósitos orgánicos, Ras.Algas: Raspadores de algas, Mar-Sal: Marino salobre, Ectopa.: ectoparásitos, Car.Carroñer.: carnívoros carroñeros, COPs: colectores de partículas orgánicas en suspensión. Los números del eje están en %.

166

Anexo 10. Variación de los patrones de rasgos funcionales de los ensamblajes de moluscos antes (a) y después de un año (b) del paso de los huracanes por el Golfo de Batabanó. Conc-Gran: Concha grande, Con-.Med: Concha mediana, Conc-Peq: Concha pequeña, Susp.: suspensívoros, CDO-Susp.: comedores de depósitos orgánicos suspensívoros, CDO: colectores de depósitos orgánicos, Ras.Algas: Raspadores de algas, Mar-Sal: Marino salobre, Ectopa.: ectoparásitos, Car.Carroñer.: carnívoros carroñeros, COPs: colectores de partículas orgánicas en suspensión. Los números del eje están en %.

CAMBIOS EN LA DIVERSIDAD DE LA MALACOFAUNA DEL GOLFO … · de partículas orgánicas en...

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