“CARACTERIZACIÓN AMBIENTAL Y ESTRUCTURA TRÓFICA … · A todos los compañeros que integraron e...

“CARACTERIZACIÓN AMBIENTAL Y ESTRUCTURA TRÓFICA DEL HÁBITAT DE LA

VAQUITA MARINA, Phocoena sinus”.

TESIS

QUE PARA OBTENER EL GRADO DE

DOCTORA EN CIENCIAS MARINAS

PRESENTA

MÓNICA YANIRA RODRÍGUEZ PÉREZ

LA PAZ, B.C.S., DICIEMBRE DE 2013

INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL

CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS

“Courage isn’t about having the strength or perseverance to go on……..it’s

about going on when you don´t have the strength but only the sheer will to live”

Ken Allan Dronsfield

Gracias por darme la fuerza para no perder la

voluntad…….………….

Para Ofe y Sayu

AGRADECIMIENTOS PERSONALES Quiero gradecer muy especialmente a mis queridos amigos por haber enriquecido mi

vida y permitirme formar parte de la suya: Vilma, Cris, Dany, Paty, Dieguito, Fer, Mar,

Sand, Ramón, Lyg, Kary, Haniel, Susan. Espero que esta amistad perdure por

siempre…………

A mis más grandes amores por haber soportado mis ausencias y olvidos pero

siempre a mi lado dándome la fortaleza para seguir adelante: Mom, Kaly, Laiky, Ofe,

Sayu, a mis hermanas, a José………

AGRADECIMIENTOS

Agradezco al Centro Interdisciplinario de Ciencias Marinas (CICIMAR), del Instituto

Politécnico Nacional (IPN) por la oportunidad que me brindo durante estos cuatro

años para poder dar un paso más en mi formación académica.

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACYT) por el apoyo económico

otorgado durante mis cuatro años de doctorado, así como por la Beca Mixta para

movilidad en el extranjero.

Al Programa Institucional de Formación de Investigadores por su apoyo durante los

dos primeros años de este proceso.

A la Fundación Rositter: Cetacean Society International, por su apoyo económico

durante mi estancia en la Universidad de Laramie, Wyoming.

A la Fundación David y Lucile Packard (contrato 2010-36137) a traves de la

Universidad de Arizona por el proyecto Pesca Artesanal del Norte del Golfo de

California: Ambiente y Sociedad (PANGAS) (http://pangas.arizona.edu), porque sin

su apoyo incondicional en la logística de este proyecto nada hubiera sido posible.

Al proyecto SEP-CONACyT (contrato 2008-105922) y al Instituto Politécnico Nacional

(Proyecto multidisciplinario 2013-1581), por su apoyo económico para la realización

de este estudio.

Quiero expresar un profundo agradecimiento a mis directores de tesis: Al Dr. David

Aurioles Gamboa y a la Dra. Laura Sánchez Velasco por su guía y su confianza, por

compartir su experiencia enseñándome que la perseverancia y la disciplina son el

camino para llegar a las metas planteadas.

http://pangas.arizona.edu/�

Al Dr. Miguel Lavín por su apoyo logístico y su confianza incondicional durante este

proceso, así como por sus valiosas aportaciones hechas a este trabajo.

Al Dr. Sergio Martínez Díaz, Dra. Claudia Janetl Hernández Camacho y Dr. Francisco

García Rodríguez por el seguimiento, revisión y valiosas observaciones hechas a

este trabajo.

Al equipo de trabajo de PANGAS: con especial énfasis al Dr. Víctor Godínez por las

facilidades otorgadas para la obtención de las muestras de variables ambientales, así

como por su ayuda en la toma de muestras durante los cruceros.

A toda la tripulación del Buque Oceanográfico Francisco de Ulloa por las facilidades

otorgadas durante los muestreos.

Al Laboratorio de Química Marina, especialmente a la M en C. Sonia Futema

Jiménez por su ayuda durante el procesado de las muestras.

Al personal del Laboratorio de Computo por todas las facilidades otorgadas durante

el doctorado.

Al Laboratorio de Ictiología por su valiosa ayuda durante la identificación de todas las

especies de peces colectadas, con especial énfasis al Dr. Victor Manuel Cota Gómez

por su paciencia, apoyo y guía.

De manera muy especial agradezco toda la ayuda otorgada, no sólo en el ámbito

académico, sino también en el personal, por todos sus consejos y guía durante este

periodo al C.P. Humberto Ceseña Amador, gracias por haberme apoyado

incondicionalmente aun a larga distancia y en tus días más saturados, siempre con

una sonrisa amable.

Al C. Cesar Servando Casas Nuñez, por toda la ayuda otorgada para hacer posible

que todos los tramites salieran a tiempo en cada paso del doctorado.

Al Dr. Armando Jaramillo-Legorreta y a su esposa Edwina por la aportación

bibliográfica otorgada.

Al Dr. Seth Newsome por sus valiosas enseñanzas y su paciencia infinita durante mi

estancia en Laramie, por enseñarme a ver la Ciencia de una manera diferente……….

Pero sobre todo por tu apoyo…….

A la Dra. Sora Kim, por su guía y confianza, por haberme hecho sentir en casa

durante mi estancia en Wyoming.

A la Universidad de Wyoming por abrirme sus puertas y darme todo el apoyo para

poder enriquecer mi vida profesional y personal al tener la oportunidad de compartir

con personas que nunca imagine como el Dr. Carlos Martínez del Río, Dr. Mark

Clementz, Dr. Paul Koch…….

A todos los compañeros que integraron e integran los dos equipos de trabajo en los

cuales participé y que me enseñaron tanto durante esta fase de mi formación

académica: Al Laboratorio de Ecología de Pinnípedos “Burney J. LeBoeuf” y al

Laboratorio de Plancton, pero sobre todo gracias por su amistad y compañía.

ÍNDICE

ÍNDICE DE FIGURAS i

ÍNDICE DE TABLAS v

GLOSARIO vii

RESUMEN xii

ABSTRACT xiii

1. INTRODUCCIÓN GENERAL 1

2. ANTECEDENTES

2.1 Phocoena sinus 5

2.1.1 Morfología 5

2.1.2 Biología 6

2.1.3 Ecología 7 2.1.4 Alimentación 7

2.1.5 Caracterización del hábitat 8

3. ÁREA DE ESTUDIO 9

3.1 Mareas 10

3.2 Hidrografía y Corrientes 11

3.3Sedimentos 11

4. JUSTIFICACIÓN 12

5. HIPÓTESIS 13

6. OBJETIVOS 14

7. MÉTODO GENERAL 15

7.1 Obtención y procesamiento de muestras 16

7.1.1 Muestras ambientales 16

7.1.2 Sedimento 16

7.1.3 Fitoplancton 17 7.1.4 Zooplancton 18

7.1.5 Procesamiento de macrofauna y tejido óseo de Phocoena sinus 19

8. CAPÍTULO 1

CARACTERIZACIÓN AMBIENTAL DEL ÁREA DE MAYORES AVISTAMIENTOS DE

Phocoena sinus

8.1 INTRODUCCIÓN 20

8.2 METODOLOGÍA 22

8.2.1 Tratamientos de datos ambientales 22

8.2.2 Análisis estadísticos entre variables ambientales 22

8.2.3 Caracterización del hábitat potencial de Phocoena sinus 23

8.3 RESULTADOS

8.3.1 Diferencias espaciales 24

8.3.2 Variaciones temporales en el Alto Golfo de California 24

8.3.3 Delimitación del hábitat potencial de Phocoena sinus 32

8.4 DISCUSIÓN

8.4.1 Caracterización espacial del Alto Golfo de California 42

8.4.2 Delimitación del hábitat potencial de Phocoena sinus 44

8.4.3 Variaciones temporales de las variables ambientales en el 46

Alto Golfo de California

9. CAPÍTULO 2

REGIONES ISOTÓPICAS DE CARBONO Y NITRÓGENO EN EL ALTO GOLFO DE

CALIFORNIA COMO TRAZADORES DE LA LINEA BASE DE Phocoena sinus


9.2 METODOLOGÍA

9.2.1 Diferencias temporales en δ13C y δ15N de la línea base del 52


9.2.2 Isomapas de δ13C y δ15N en sedimento y zooplancton del 52


9.2.3 Delimitación isotópica del área de alimentación de Phocoena sinus 53

9.3 RESULTADOS

9.3.1 Diferencias temporales de δ13C y δ15N en plancton del 54


9.3.2 Características isotópicas del sedimento 58

9.3.3 Diferencia espacial de δ13C y δ15N en plancton y sedimento 59

9.3.4 Área de alimentación de Phocoena sinus a partir de δ13C y δ15N 63

9.4 DISCUSIÓN

9.4.1 Diferencias isotópicas temporales en plancton del 66


9.4.2 Diferencias espaciales en las regiones isotópicas obtenidas del 67

sedimento y plancton en el Alto Golfo de California

9.4.3 Diferencias isotópicas temporales en la línea base del 70


9.4.4 Diferencias espaciales de δ13C and δ15N en la trama trófica 71

10. CAPÍTULO 3

ESTRUCTURA TRÓFICA Y AMPLITUD DE NICHO DEL HÁBITAT DE Phocoena

sinus


10.2 METODOLOGÍA

10.2.1 Determinación del nivel trófico 76

10.2.2 Contribución de presas potenciales a la dieta de Phocoena sinus 77

10.2.3 Análisis de amplitud de nicho 78

8.3 RESULTADOS

8.3.1 Isótopos estables de δ13C y δ15N en Phocoena sinus 79

8.3.2 Estructura de la trama trófica en el hábitat de Phocoena sinus 81

a partir de isótopos de δ13C y δ15N

8.3.3 Amplitud de nicho y determinación de dieta de la Phocoena sinus 83

8.4 DISCUSIÓN

8.4.1 Señales de δ13C y δ15N en Phocoena sinus 87

8.4.2 Estructura de la trama trófica de Phocoena sinus 88

8.4.3 Nicho trófico y proporción de dieta de Phocoena sinus 90

11. CONCLUSIONES GENERALES 92

12. BIBLIOGRAFÍA 94

i

INDICE DE FIGURAS

Figura 1: Reserva de la Biósfera del Alto Golfo de California y Delta del Río Colorado,

su límite sur lo representa la línea punteada roja. El polígono azul muestra el área de

refugio para la vaquita marina y las líneas negras representan la batimetría del área.

5

Figura 2: Área de estudio; los puntos amarillos representan las estaciones de

muestreo para datos oceanográficos y biológicos y los cuadros rosas para CTD

únicamente. El área dentro del polígono indica el refugio de la vaquita establecido

desde 2005 (DOF, 2005) y las líneas roja y rosa delimitan el área de la Reserva de la

Biósfera y Delta del Río Colorado. 17 Figura 3. Resultado del análisis de grupos mediante el programa SIMPROF (Similarity

profiles) con base en temperatura (°C), Salinidad (ups), Turbidez (mg/L), Granulometría (%),

O2 (Disuelto) (mL/L), Chl “a” (μg/L) y Profundidad (m) para el mes de junio-2010 (A) y marzo-

2011 (B). La definición de los ambientes resultantes se muestra en C y D. Los colores en el

mapa corresponden a las estaciones marcadas con el corchete del mismo color en los

clúster. Los círculos en el mapa corresponden a los avistamientos por intervalos de

frecuencia de aparición desde el 1992 hasta 2007 (Tomado de Villa-Ramírez et al., 1995;

Guerrodette et al., 1995; Jaramillo-Legorreta, 2008). Por fuera del refugio se enmarca en

negro el área propuesta en el presente trabajo, con una extensión de ~530km2 más que el

refugio actual. 26

Figura 4. Batimetría del Alto Golfo de California. Los puntos negros señalan las estaciones

de muestreo y el polígono corresponde al área de refugio de la vaquita marina. 30

Figura 5. Granulometría del Alto Golfo de California. A). Análisis TERNPLOT que define tres

grupos, los cuales se enmarcan dentro de los recuadros. El color de cada uno de los

recuadros corresponde a los observados al tamaño de partícula señalado en sus vértices. B).

Grupos granulométricos arrojados por el análisis TERNPLOT. 31

Figura 6. Concentración de oxígeno disuelto promedio en la columna de agua durante en

junio (A) y marzo (B) en el Alto Golfo de California. 35

ii

Figura 7. Gradiente promedio de turbidez en la columna de agua durante en junio (A) y

marzo (B) en el Alto Golfo de California. 36

Figura 8. Gradiente promedio de temperatura en la columna de agua durante junio (A) y


Figura 9. Gradiente promedio de salinidad en la columna de agua durante en junio (A) y


Figura 10. Concentración promedio de clorofila “a” en la columna de agua durante junio (A) y


Figura 11. Biomasa zooplanctónica en el Alto Golfo de California durante junio (A) y marzo

(B). 42

Figura 12. Series de tiempo de A). Clorofila y B). Temperatura superficial del mar. Ambas

abarcan un periodo de 10 años y cada color representa las tres áreas arrojadas por el

análisis SIMPROF para el Alto Golfo de California. Verde (Sur), azul (Oeste) y rojo (Este).

Fuente: Aqua/MODIS; http://oceancolor.gsfc.nasa.gov. 43

Figura 13. Isomapas de δ13C en fitoplancton (A y B) y zooplancton (C y D) durante junio

(2010) y marzo (2011). Los puntos negros representan las estaciones de muestreo y el

polígono la zona de refugio de la vaquita marina. 60

Figura 14: Isomapas de δ15N en fitoplancton (A y B) y zooplancton (C y D) durante junio

(2010) y marzo (2011). 61

Figura 15: Gradiente isotópico de carbono (A) y nitrógeno (B) en sedimento muestreado

durante junio 2010. 63

Figura 16: A) Análisis clúster de afinidad por grupo de estaciones obtenido mediante el índice

de disimilitud de Bray Curtis y B) distribución de las regiones arrojadas por el análisis. 65

http://oceancolor.gsfc.nasa.gov/�

iii

Figura 17: ACC donde se relacionan las variables ambientales con las regiones isotópicas

66

Figura 18. Media y desviación estándar de los valores de δ13C y δ15N en sedimento y

muestras biológicas colectadas en el Alto Golfo de California. Los diamantes blancos,

representan las muestras colectadas en la región Este y los diamantes negros la región

Oeste. El círculo gris, representa la media y desviación estándar de la señal isotópica

encontrada en colágeno óseo del cráneo de vaquita marina. La línea punteada conecta el

valor real de la especie con el valor corregido (círculo blanco) por un factor de discriminación

de 3.1‰ y 2.04‰ para δ13C y δ15N respectivamente, de acuerdo a Borell et al. (2012).

Sedimentos (Sed), fitoplancton (Phy), zooplancton (Zoo), Chione (Chi), Atrina (Atr), Mugil

(Mgl), Anchoa (Ach), Oligoplictes (Olg), Cynoscion (Cyc). 70

Figura 19. Valores de δ13C y δ15N de materia orgánica en sedimentos, fitoplancton y varios

organismos marinos colectados en los alrededores de Rocas Consag. En el eje Y se indican

las ubicaciones de nivel trófico y en diamante azul la posición de la vaquita marina. 89

Figura 20. Amplitud de nicho obtenida mediante el área Convex-Hull de los valores

isotópicos de la vaquita marina. 90

Figura 21. Diagramas de cajas obtenidos mediante el modelo de mezcla SIAR, que

representan el rango de contribución de cada uno de los grupos de presas potenciales a la

dieta de la vaquita marina. 92

iv

ÍNDICE DE TABLAS

Tabla 1: Resultados arrojados por el análisis Kruskal-Wallis para las variables muestreadas

durante la campaña de junio del 2010 y marzo del 2011. 27

Tabla 2: Análisis U Mann-Whitney aplicado a las variables muestreadas en el Alto Golfo de

California durante junio del 2010. 28

Tabla 3: Análisis U Mann-Whitney aplicado a las variables muestreadas en el Alto Golfo de

California durante marzo del 2011. 29

Tabla 4. Diferencias espaciales en las regiones ambientales arrojadas por el análisis

SIMPROF para junio (2010). En negritas se señalan aquellas que presentan mayor

variabilidad entre áreas. 32


SIMPROF para marzo (2011). En negritas se señalan aquellas que presentan mayor

variabilidad entre áreas. 33

Tabla 6. Promedio y rango de valores de las variables ambientales muestreadas durante

junio (2010) y marzo (2011) en el Alto Golfo de California. 34

Tabla 7. Características ambientales del área de refugio de la vaquita marina encontradas en

ambas temporadas de muestreo (junio-2010 y marzo-2011). 44

Tabla 8. Coordenadas del hábitat potencial de la vaquita marina en el Alto Golfo de

California. 46

Tabla 9. Diferencias estacionales en los valores de δ13C y δ15N en fitoplancton y zooplancton

del Alto Golfo de California. Las primeras dos filas corresponden a los valores isotópicos

encontrados en el sedimento muestreado en junio 2010. 59

Tabla 10. Correlaciones entre las variables ambientales y las regiones isotópicas de las dos

estaciones muestreadas (junio 2010 y marzo 2011). 68

v

Tabla 11. Media y desviación estándar de los valores de δ13C y δ15N encontrados en

sedimentos y muestras biológicas colectadas en los alrededores de Rocas Consag (Oeste) y

encontrados en la bibliografía pertenecientes a Bahía Adair (Este; Spackeen, 2009) del Alto

Golfo de California. 71

Tabla 12. Media y desviación estándar de los diferentes grupos biológicos muestreados en

los alrededores de Rocas Consag. 86

Tabla 13. Contribución de las diferentes especies de presas potenciales a la dieta de

Phocoena sinus a partir del modelo de mezcla Bayesiano (SIAR). 92

vi

GLOSARIO Abundancia: Número de individuos por unidad de superficie o de volumen.

Amplitud trófica. Selección de presas que conforma la dieta de un consumidor.

Área marina protegida. Área de terreno intermareal o submareal que junto con sus aguas

de superficie, flora, fauna y rasgos históricos y culturales acompañantes, haya sido

reservada bajo la ley u otros medios efectivos para proteger la totalidad o parte del entorno

comprendido.

Bentónico: Organismo que vive en el fondo oceánico o de cuerpos de agua dulce (bentos).

El bentos está formado por los organismos vegetales y animales que viven sobre el fondo,

semienterrados, fijos o que pueden moverse sin alejarse demasiado de él.

Cadena trófica: La cadena trófica es el diagrama lineal que describe el proceso de

transferencia de sustancias nutritivas a través de las diferentes especies de una comunidad

biológica, en el que cada uno se alimenta del precedente y es alimento del siguiente.

Una cadena alimenticia es la ruta alimenticia desde un productor hasta un consumidor final.

Competencia: Proceso mediante el cual organismos de la misma especie o distinta utilizan

un mismo recurso. La competencia puede darse por alimento, agua, territorio, o cualquier

otro que se vea limitado al ser utilizado por más de una especie.

Cetáceo: Orden de mamíferos adaptados a la vida acuática con cuerpo fusiforme,

extremidades delanteras transformadas en aletas, con la aleta caudal dispuesta

horizontalmente, sus orificios nasales comunican al exterior a través de un respiradero o

espiráculo, situado en la parte superior de la cabeza. El orden de los cetáceos se divide en

dos subórdenes: Odontocetos y mistacocetos.

Clorofila-a. Es uno de los pigmentos más comunes presente en los organismos que realizan

fotosíntesis, cuyo resultado es la liberación de oxígeno. Se usa como un estimador indirecto

de la biomasa fitoplanctónica o algal que se presenta en un ecosistema.

http://es.wikipedia.org/wiki/Comunidad_biol%C3%B3gica�

http://es.wikipedia.org/wiki/Comunidad_biol%C3%B3gica�

vii

(δ) Delta. Notación adoptada para expresar diferencias relativas en las razones de isótopos

entre una muestra y un estándar. Se expresa en unidades de partes por mil (‰).

δ13C. Relación del isótopo pesado (13C) y el isótopo ligero (12C) de una muestra expresada

en partes por mil con respecto al del estándar Pee Dee Belemnite. Generalmente en

estudios de alimentación se usa para definir el tipo de ambiente que utilizan los

consumidores.

δ15N. Relación del isótopo pesado (15N) y el isótopo ligero (14N) de una muestra expresada

en partes por mil, con respecto al nitrógeno atmosférico.

Demersal: Organismo que vive muy próximo al fondo de cuerpos de agua marina o dulce.

Depredador especialista: Organismo que utiliza un número reducido de recursos a lo largo

del tiempo y presenta mayor preferencia por algunos componentes en particular.

Depredador generalista: Organismo que utiliza una gran variedad de recursos alimenticios

sin ninguna selección aparente.

Diversidad: Es la relación entre el número de especies y la abundancia relativa de las

mismas.

Ecosistema: Unidad fundamental de la biosfera que representa un nivel de organización que

funciona como un sistema, en el cual se manifiestan conjuntamente los factores abióticos

(físicos y químicos), así como los factores bióticos (los que provienen de los seres vivos).

Enriquecimiento isotópico. Término utilizado para describir la cantidad de un isótopo X con

respecto a una cantidad previa. Por ejemplo, una sustancia enriquecida en 15N o 13C estará

disminuida isotópicamente en 14N o en 12C respectivamente.

Especie: Grupo de poblaciones naturales real o potencialmente inter-reproductivas y

aislados reproductivamente de otros grupos análogos. Es un concepto que destaca la

capacidad de reproducción dentro de un sistema de poblaciones y el aislamiento

reproductivo frente a otras.

viii

Factor de discriminación isotópica. Aumento en la concentración de un isótopo estable

que se presenta en un consumidor respecto a su presa, resultado de una discriminación

metabólica hacia el isótopo pesado.

Flujo de materia y energía en el ecosistema: La combinación por donde fluye la materia y

circula la energía entre los componentes bióticos y abióticos en la naturaleza, es en el seno

mismo del ecosistema; la ruta de entrada de la energía se establece desde que los

autótrofos (generalmente fotosintéticos) producen materiales orgánicos que resultan la

fuente energética para los heterótrofos o consumidores, iniciando así el flujo de materia y de

energía en los sistemas vivos.

Hábitat: Espacio que reúne las características físicas y biológicas necesarias para la

supervivencia y reproducción de una o varias especies.

Isótopo. Átomo de un mismo elemento con igual número de protones (Z+) y

electrones (e-) pero diferente número de neutrones (N).

Isótopo estable. Isótopo que no cambia sus características químicas a lo largo del tiempo.

Nicho ecológico: El papel o función de una especie dentro del ecosistema. El nicho

ecológico se define en términos de las condiciones físicas y los recursos necesarios para la

supervivencia de la especie y su posicionamiento en la red trófica.

Nivel trófico. Posición o categoría en la que se clasifica un determinado organismo dentro

de la cadena trófica; dicha posición está dada de acuerdo a la manera en la cual obtiene su

materia y energía.

Protección: El conjunto de políticas y medidas para mejorar el ambiente y controlar su

deterioro (Ley GEEPA, 2000).

Superposición o traslape trófica: Uso compartido de recursos por dos especies, sexos o

poblaciones. Este traslape trófico no necesariamente se encuentra relacionado directamente

con la competencia.

ix

Tasa de recambio isotópico: Periodo en el que las razones isotópicas de un tejido reflejan

la señal o firma isotópica de una dieta en particular. Los tejidos con una tasa de recambio

isotópica rápida reflejarán una dieta reciente mientras que aquellos tejidos con una tasa de

recambio lenta reflejarán la dieta promedio representativa de un periodos mucho más

extenso.

Zooplancton: Organismos heterótrofos que viven en la columna de agua y que se alimentan

de otros organismos. Son los principales consumidores primarios

x

RESUMEN La vaquita marina (Phocoena sinus) es catalogada como uno de los cetáceos más

amenazados a nivel mundial, con una reducción en su población del 57% en los

últimos 11 años, registrando actualmente un numero poblacional de ~245 individuos

en el Alto Golfo de California. Su investigación se ha enfocado en estudios

demográficos dejando de lado aspectos ecológicos. En el presente estudio se

pretendió reforzar este aspecto con base en dos objetivos principales: 1) Caracterizar

y delimitar la extensión real de su hábitat y 2) Determinar su papel ecológico dentro

del ecosistema. Para esto se utilizará información de variables físicas, químicas y

biológicas, recolectadas en dos cruceros oceanográficos (julio-agosto 2010 y marzo-

abril 2011), en conjunto con la climatología de la región mediante imágenes

satelitales temperatura y clorofila; todo esto sumado a un análisis isotópico de la

especie y diversos componentes de su trama trófica. El análisis clúster basado en el

índice Bray-Curtis definió 3 regiones ambientales dentro del Alto Golfo de California

(Este, Oeste y Sur), además de 3 provincias granulométricas (Este, Centro y Oeste).

El análisis de perfiles de similitud arrojo 3 regiones isotópicas (Este, Oeste y Costa)

presentando diferencias significativas en sus proporciones isotópicas de δ 15N

(p>0.05), con los valores más enriquecidos en la región Oeste (10.7±2.0), con

relación a la región Este (7.2±2.3). Tanto las variables físicas, como las isotópicas

definieron las mismas dos regiones Oeste y Este. El mayor número de avistamientos

de la vaquita presenta una correlación positiva con sedimentos limos-arcillosos

(r2=0.4, p>0.05), con las proporciones isotópicas más enriquecidas (r2=0.6, p>0.05) y

con la mayor turbidez. Se obtuvo un fraccionamiento isotópico promedio del δ15N de

2.7‰ entre los 4 niveles tróficos que conforman la trama trófica de la vaquita, la cual

ocupó un nivel trófico de 4.0. Finalmente se puede concluir, que el área de mayores

avistamientos de la vaquita marina está bien delimitada en la región Oeste y presenta

características distintivas con respecto a la región Este y la Sur, las cuales se

conservan a lo largo del año.

Palabras clave: Alto Golfo de California, depredador tope, regiones ambientales,

isótopos estables.

xi

ABSTRACT

The vaquita (Phocoena sinus) is listed as one of the most endangered cetaceans

worldwide, with a reduction in its population of 57% in the last 11 years, currently

recording a population size of ~ 245 individuals in the Upper Gulf of California.

Research on it has focused on demographic studies, leaving aside important

ecological aspects. In this study part of the ecology of P. sinus is addressed focussing

on two main objectives: 1) To characterize and define the actual extent of the

vaquita’s habitat and 2) to determine its ecological role in the ecosystem. For this

study, we used physical, chemical and biological variables measured during two

cruises (July-August 2010 and March-April 2011). Additionally, we analized the

variability in the region through satellite images of salinity and temperature, all this

coupled with an isotopic analysis of the species and various food web components of

the vaquita´s habitat. A cluster analysis, based on the Bray-Curtis Index, defined

three environmental regions in the Upper Gulf of California (East, West and South),

plus 3 granulometric provinces (East, Central and West). The analysis of similarity

also produced three isotopic regions (East, West and Costa) showing significant

differences in δ15N isotope ratios (p > 0.05), with more enriched values in the West

region (10.7‰ ± 2.0‰) compared to the East region (7.2‰ ± 2.3‰). Both the

physical and the isotopic variables defined two large regions, the West and East. The

largest number of sightings of vaquita, positively correlated with silt-clay sediments (r2

= 0.4, p > 0.05), characterized with more enriched isotope ratios (r2 = 0.6, p > 0.05)

and higher turbidity. The estimated average of δ15N isotopic fractionation between 4

trophic levels was 2.7‰, with the vaquita occupying the trophic level 4.0. It can be

concluded that the largest area of vaquita sightings is well defined within the West

region and exhibits distinct characteristic with respect to the East and South regions,

which are persistent throughout the year.

Keywords: Palabras clave: Alto Golfo de California, depredador tope, regiones

ambientales, isótopos estables.

1

1. INTRODUCCIÒN GENERAL

México ocupa el tercer lugar entre los países con mayor biodiversidad en el

mundo; siendo a su vez el segundo país donde habita el mayor número de especies

de mamíferos (Mittermeier y Goettsch, 1992; Ceballos y Brown, 1995). En cuanto a

los mamíferos marinos, el Golfo de California alberga cerca del 40% de las especies

que habitan en el mundo (Enríquez-Andrade et al., 2005). Entre estas especies, una

de las que presenta mayor notoriedad a nivel mundial es la vaquita marina,

Phocoena sinus, debido a su carácter de especie rara y a que actualmente presenta

serios problemas de conservación encontrándose en critico peligro de extinción

(IUCN, 2008; NOM-059-ECOL-1994).

Debido a la vulnerabilidad de P. sinus y otras especies, principalmente por la

sobre-explotación pesquera, en 1993 se decretó oficialmente la Reserva de la

Biosfera del Alto Golfo de California y Delta del Río Colorado. Esta área se delimitó

con el fin de atender problemas como la disminución de la productividad pesquera y

la urgente protección de la vaquita y de la especie de sciaénido, Totoaba macdonaldi

(DOF, 1993). El área protegida está constituida por una zona núcleo denominada

Delta del Río Colorado dentro de una zona de amortiguamiento, cuyo límite al Sur

abarca desde San Felipe, Baja California hasta Puerto Peñasco, Sonora (DOF,

1993). Posteriormente, en el año 2005 se estableció el refugio para la protección de

la vaquita marina, el cual abarca una amplia porción del área reconocida como la

zona de mayor concentración de la especie, con una extensión de 1,263.85 km2

(DOF 2005; Figura 1). Pero desafortunadamente el establecimiento del refugio no ha

podido evitar que la población de la vaquita siga disminuyendo (Jaramillo-Legorreta,

2008).

A pesar de los amplios esfuerzos para su conservación, la vaquita marina es

la especie de cetáceo marino más amenazado a nivel mundial, con una población de

~245 individuos (CV=73%, 95%CI 68-884; Gerrodette et al. 2011). Los estudios

muestran que aunque en las últimas décadas se ha realizado un gran esfuerzo por

2

conocer el estatus y la ecología de la especie, los 25 años de desconocimiento

desde que se descubrió (1959) hasta que los estudios científicos iniciaron (1984),

fueron cruciales para que la población de P. sinus fuera diezmada y llevada casi a su

extinción (Silber, 1990). Dando como resultado que aspectos tan importantes como

su tamaño poblacional, la extensión real de su hábitat o su ecología trófica, hasta el

momento permanezcan desconocidos.

La vaquita marina, es una de las seis especies que actualmente conforman la

familia Phocoenidae; cuatro de las cuales pertenecen al género Phocoena (Gaskin et

al., 1984). En general, las marsopas presentan una distribución anti-tropical, teniendo

preferencia por aguas frías con menos de 17°C, costeras y altamente productivas

donde el alimento es muy abundante (Read, 1999; Ridgway y Harrison, 1999). A

diferencia del resto de las marsopas, la vaquita marina restringe su distribución a la

porción oeste del Alto Golfo de California (AGC), donde las temperaturas exceden los

30°C en verano (Silber, 1990; Gallo-Reynoso, 1998; Read, 1999). Debido a lo

anterior es considerada como el cetáceo marino con el área de distribución más

reducida a nivel mundial (Barlow, 1986; Brownell; 1986, Silber, 1990; Gerrodette et

al., 1995; Barlow et al., 1997; Gallo-Reynoso, 1998; Jaramillo et al., 1999; Vidal et al.,

1999; Jaramillo-Legorreta, 2008; Gerrodette et al., 2011). Esta restricción de hábitat

hace a la especie más vulnerable a cualquier impacto por la sobreexplotación

pesquera o por la modificación de su hábitat (Gallo-Reynoso, 1998).

Además de lo anterior; su estatus de protección, su pequeño tamaño

poblacional que origina la formación de pequeños grupos (2 vaquitas por cada 1000

km vs 47 individuos por cada 1000 km en Phocoena phocoena) (Silber, 1990; Silber

y Norris, 1991; Barlow et al., 1993), su pequeña talla corporal y su bajo perfil

superficial (visibles únicamente por 3 segundos, en intervalos superficiales que van

de 1 a 1.5 minutos) (Silber et al., 1988), dificultan estudios sobre su ecología.

Principalmente aquellos basados en técnicas convencionales como el análisis de

contenido estomacal u observaciones in situ. (Silber y Norris, 1991; Gerrodette et al.,

1995; Barlow et al., 1997; Jaramillo-Legorreta et al., 1999; D’ Agrosa et al., 2000).

3

1.1. Caracterización de hábitat y ecología trófica en depredadores tope

La caracterización del hábitat de los depredadores, con base en el análisis de

diversas variables físicas, químicas y biológicas son elementos clave para sustentar

medidas de conservación (López-Martín et al. 1998). Al respecto, estudios previos

han revelado que la abundancia de los depredadores marinos se asocia con factores

oceanográficos como: batimetría, distancia a la costa, velocidad de la corriente,

profundidad de la termoclina, temperatura, turbidez, sólidos disuelto y suspendidos,

concentración de clorofila y salinidad. Estos factores propician características físico-

químicas específicas que generan condiciones óptimas para la agregación de

especies que satisfacen la demanda alimenticia de los depredadores tope (Tershy,

1992; Jaquet y Whitehead, 1996; Croll et al. 1998; Davis et al., 1998; Springer et al.,

1999; Ortega-Ortiz, 2002; Yen et al., 2004; Tynan et al., 2005; Hastie et al., 2006).

En cuanto a los estudios tróficos convencionales, la dificultad principal se debe

a que la información obtenida se restringe al periodo cercano al consumo de presas,

donde la digestión del consumidor puede imposibilitar su identificación, sesgando los

resultados hacia una dieta poco representativa, como han mostrado diversos autores

(Ridoux, 1994; Lesage et al., 2001; García-Rodríguez y Aurioles, 2004).

Buscando complementar la información arrojada por técnicas convencionales,

en las últimas décadas se ha utilizado cada vez con mayor frecuencia el análisis de

isótopos estables de δ13C y δ15N, el cual se basa en la premisa de que existe un

enriquecimiento predecible en las proporciones isotópicas de δ 13C y δ15N (0.5-1‰ y

3-5‰ respectivamente) de presa a depredador (Schoeninger y DeNiro, 1984; Fry,

1988). El pequeño fraccionamiento observado en el δ13C permite determinar la fuente

de carbono del cual parte la producción primaria (planctónicos vs bentónicos y

pelágicos vs oceánicos), y que se refleja en las señales isotópicas de los tejidos de

los consumidores (Hobson y Welch, 1992; Rau et al. 1992; France, 1995; Achituv et

al., 1997; Walker et al., 1999; Walker y Macko, 1999).

4

Con respecto al δ15N el enriquecimiento refleja la posición a lo largo de la red

trófica desde el primer nivel hasta los depredadores tope (Minegawa y Wada, 1984,

Hobson y Welch, 1992; Abend y Smith, 1997; Griffin y Valiela, 2001). Esta

aproximación metodológica, ha arrojado información relevante sobre la estructura y

función de distintos ecosistemas sin recurrir a números grandes de muestras.

Además, para el caso de especies para las cuales se dificulta obtener muestras, ya

sea por su escasez o dificultad logística, es posible usar organismos existentes en

colecciones científicas y museos como hueso, plumas, dientes, etc (Hobson y Welch,

1992; Hobson et al., 1997; Walker y Macko, 1999; Kelly, 2000; Lesage et al., 2001).

Es importante considerar que al ser la composición isotópica de los tejidos el

resultado de la integración de un número n de dietas en un tiempo X en el pasado, al

usar tejido con diferente tasa metabólica, se puede obtener información de la dieta

promedio de un animal en diferentes intervalos de tiempo (Tieszen et al., 1983). De

lo anterior se espera, que a medida que la tasa metabólica de los tejidos es más

rápida, la ventana temporal que se obtiene de los mismos es más corta, lo cual

representa implicaciones en el análisis de dietas. Esto resulta en que tejidos con tasa

metabólica alta como hígado, páncreas, grasa reflejen periodos más cortos de la

dieta en comparación con tejidos metabólicamente menos activos como hueso o

dientes (Tieszen et al. 1983; Hobson et al. 1996; Koch, 2007; Newsome et al. 2007;

Wolf et al. 2009; Riofrío-Lazo y Aurioles 2013).

En lo que corresponde a P. sinus, la implementación de planes de manejo

exitosos requiere ampliar la información sobre su ecología, los aspectos fundamental

para su conservación son: a) la protección de su hábitat, lo que requiere definir las

dimensiones de este espacio vital y b) la integridad de las funciones ecológicas en

ese hábitat, lo que demanda un mejor conocimiento del papel de la vaquita y sus

relaciones tróficas. En función de lo anterior, en el presente estudio se plantearon las

siguientes metas: 1) La caracterización ambiental del AGC para delimitar el área que

conforma el hábitat real de la especie, más allá del área de protección vigente y 2).

La modelación de la estructura trófica mediante el análisis de isótopos estables de

5

δ13C y δ15N en los diferentes componentes del área oeste del AGC que corresponde

al mayor número de avistamientos en las últimas décadas. Este último punto con el

fin de obtener información sobre los hábitos alimentarios de la vaquita y su papel en

el ecosistema lo cual no ha sido posible con métodos tradicionales.

Figura 1: Reserva de la Biósfera del Alto Golfo de California y Delta del Río Colorado;

su límite sur lo representa la línea punteada roja. El polígono azul muestra el área de

refugio para la vaquita marina y las líneas negras representan la batimetría del área

en metros.

6

2. ANTECEDENTES 2.1. Phocoena sinus 2.1.1 Biología

A pesar del conocimiento tan limitado de esta especie, muchos aspectos de

su biología son claramente únicos (Villa-Ramírez et al., 1995). Una de las

características más sobresalientes de la vaquita marina es que a diferencia de otros

Phocoenidos, los cuales presentan una distribución confinada a aguas frías (Gaskin

et al., 1984), a esta especie la podemos encontrar en temperaturas promedio que

exceden los 30°C en Verano (Álvarez-Borrego, 1983). Si la temperatura corporal de

la vaquita marina es como la de otros mamíferos (cercana a 37°C), existiría muy

poca diferencia entre su temperatura interna y la de su ambiente durante el periodo

más caluroso, situación que podría generar problemas serios en la termorregulación

especialmente en episodios de gran actividad física (depredación, reproducción)

(Silber y Norris, 1991).

La vaquita presenta una longevidad de más de 20 años aproximadamente,

alcanzando la madurez sexual entre los 3 y 6 años de edad; aunque hasta la fecha

se desconoce la edad exacta ya que no se han podido obtener organismos de esta

edad (Hohn et al., 1996). El periodo reproductivo es estacional aunque bianual (la

mayoría de los nacimientos se presentan entre febrero y marzo), lo que podría

significar una tasa de crecimiento poblacional menor en relación a otros cetáceos

(Hohn et al., 1996).

2.1.3 Ecología

Se ha corroborado la presencia de P. sinus durante todo el año en el AGC; lo

cual confirma que es el cetáceo con el área de distribución más reducida a nivel

mundial (Rojas-Bracho et al., 2006). Generalmente, la vaquita marina se observa en

7

aguas entre 10-60 m y alrededor de 11 a 25 km de la costa (Silber y Norris, 1991).

Frecuentemente los individuos de esta especie se dispersan en solitario o en

pequeños grupos de no más de siete (Wells et al, 1981; Vidal et al. 1987; Silber et

al., 1988; Silber et al. 1994). Generalmente, P. sinus muestra preferencia por aguas

de alta turbidez que son producidas por la existencia de fondos lodosos y corrientes

de marea intensas. Estas mareas promueven la agregación de presas facilitando el

éxito de captura por parte de depredadores incluyendo a la vaquita marina, lo que

podría explicar su presencia en esta área particular del AGC durante todo el año

(Silber, 1990).

2.1.4 Alimentación

La escasa información que se tiene sobre la alimentación de la vaquita marina

proviene de estudios basados en análisis de contenido estomacal, los cuales han

sido muy limitados tanto por el escaso número de especímenes disponibles como por

el típico problema de encontrar estómagos cuyo contenido presenta avanzado grado

de digestión (Brownell, 1983; Fitch y Brownell, 1986; Vidal, 1995; Pérez-Cortes,

1996; Findley y Nava, 1996). La información generada, sugiere que es una especie

oportunista que consume aproximadamente 21 especies registradas; dentro de las

cuales los peces son las presas principales (87.5%), seguidos por calamares (37.5%)

y como componentes incidentales los crustáceos (12.5%) (Pérez-Cortés, 1996;

Findley y Nava, 1996).

2.2. Caracterización del Hábitat

Los cetáceos presentan una alta capacidad de desplazamiento, cuyos

patrones de distribución se relacionan con factores oceanográficos que propician

características específicas que satisfacen la demanda alimenticia de los

consumidores (Tershy, 1992; Jaquet y Whitehead, 1996; Doniol-Valcroze et al., 2007;

Panigada et al., 2008).

8

Por ejemplo autores como Davis et al. (1998), Ballance et al. (2006) y Stockin

et al. (2008) relacionan los patrones de distribución de varias especies de mamíferos

marinos con variables ambientales como batimetría, temperatura, salinidad y sus

gradientes horizontales. De manera más extensa, estudios como el de Springer et al.

(1999) y Tynan et al. (2005) han encontrado un vínculo directo con procesos

oceanográficos tales como surgencias, frentes oceánicos, giros, etc. Las variables

que influyen en la distribución de los mamíferos marinos difieren entre áreas, como

se demuestra en los trabajos de Jaquet y Whitehead (1996) quienes observaron que

las zonas de alimentación de los cachalotes en las Islas Galápagos está altamente

correlacionada con las regiones donde se presentan frentes oceánicos, una

batimetría prominente y una alta productividad secundaria, los cuales son esenciales

en la agregación de calamares y peces. Por otro lado, en el Golfo de California,

Jaquet y Gendron (2002) encontraron una relación entre la distribución y abundancia

relativa del cachalote con la profundidad y temperatura del mar, lo que a su vez se

relacionó cercanamente a la abundancia del calamar gigante, Dosidicus gigas. Los

autores de estos estudios señalan que la segregación de especies en las diferentes

temporadas parece responder en gran medida a las características ambientales que

rigen la distribución y disponibilidad de las presas preferenciales de cada especie de

cetáceo. También los cambios en las comunidades de mamíferos marinos

responden a variables ambientales como lo demostró Salvadeo (2008), quien asoció

10 especies de odontocetos observados dentro del Golfo de California con la

disponibilidad y abundancia de presas, como consecuencia de los patrones

migratorios de sardinas y calamares, asociados a su vez con la variación ambiental

del área.

En el caso particular de la vaquita, su presencia se ha corroborado a partir de

múltiples censos poblacionales, únicamente entre Puertecitos, Baja California y

Puerto Peñasco, Sonora (Figura 1) (Barlow, 1986; Brownell, 1986; Silber y Norris,

1991; Jaramillo-Legorreta 2008; Gerrodette et al., 2011), más específicamente en

las cercanías de las Rocas Consag (Villa-Ramírez et al., 1995; Jaramillo-Legorreta,

9

2008; Gerrodette et al., 2011). Aparentemente, los factores que definen su

distribución son muy poco conocidos, entre ellos se encuentra: una preferencia por

aguas relativamente someras (entre 20-100 m) y cercanas a la costa (entre 10-40

Km de distancia), donde predominan sustratos arcillosos-limosos o arcillosos-

limosos-arenosos (Silber, 1990; Villa-Ramírez et al., 1995; Gallo-Reynoso, 1998).

Pero nada de esto es concluyente ya que no existe hasta ahora ningún estudio que

incluya muestreos intensivos de múltiples variables ambientales en un periodo

especifico, ni el análisis de las mismas con el que se puedan determinar las

condiciones que prevalecen en la zona de mayor concentración de la especie.

3. Área de Estudio El AGC se ubica en el extremo norte del Golfo de California entre los

31°41'00'' N y 114°30'00'' W y los 31°40'42'' N y 114°47'00'' W, con una extensión

aproximada de 5000 km2, se localiza en los límites de una línea imaginaria entre San

Felipe, Baja California y Puerto Peñasco, Sonora (Álvarez-Borrego et al., 1975; Lavín

et al., 1997) (Figura 1). Esta región se encuentra rodeada por las tierras áridas de

Sonora y Baja California, debido a lo cual predomina un clima desértico continental,

con una precipitación media anual de 68 mm en el Golfo de Santa Clara y 100 mm

en San Felipe (Miranda et al., 1990), la cual es excedida por una evaporación media

de 1.1 m año-1 (Lavín et al., 1998). Esta área presenta dos estaciones climáticas bien

marcadas: a). Invierno, durante el cual se presentan escasas diferencias entre el

Golfo de California y la costa del Océano Pacífico y b). Verano, cuando la

temperatura máxima del aire puede exceder los 40oC (Roden, 1964). De igual

manera los vientos presentan una marcada estacionalidad, con magnitudes de entre

8-12 ms-1 provenientes del noroeste en invierno y de 2-5 ms-1 del sudeste en verano

(Lavín et al., 1997).

El AGC es un sistema relativamente somero, con profundidades menores a 30

m y un relieve del fondo marino irregular, que forma depresiones que cruzan la

plataforma somera hasta el borde de Cuenca Wagner (Thompson 1968, Álvarez,

10

2003, Álvarez et al. 2009). La mayor parte del AGC se caracteriza por una planicie de

sedimentos donde la profundidad incrementa gradualmente hacia la cuenca Wagner.

Por el contrario, muy cerca de la costa de Sonora los cambios en profundidad se

hacen abruptos evidenciando la presencia de un canal (Thompson, 1969).

3.1. Mareas

Las mareas vivas tienen un rango máximo de 7 a 8 m y generan corrientes

superficiales máximas de 0.7 a 0.8 m s–1 (Lavín et al. 1998, Carriquiry y Sánchez

1999, Álvarez y Jones 2002). La intensa mezcla por marea crea un ambiente

verticalmente mezclado, excepto durante eventos cortos de estratificación cerca del

fondo y en la superficie debido a corrientes de gravedad y calentamiento solar,

respectivamente (Lavín et al. 1998). La re-suspensión crea un ambiente de alta

turbidez con concentraciones de sedimento de hasta 60 a 80 mg/L–1 a 1 m sobre el

fondo durante las corrientes de marea más intensas. Las concentraciones mayores

se encuentran cerca de la cabeza del AGC y decrecen hacia el sureste, en aguas

más profundas (Alvarez y Jones 2002, 2004).

3.2. Hidrografía y Corrientes

Después del represamiento y desvío del Río Colorado para uso agrícola y

urbano en los años 20`s (Thompson, 1968), el AGC llegó a ser un estuario inverso

(Lavín y Organista, 1988; Miranda-Reyes et al., 1990). Las características que

predominan son; el incremento hacia el limite noroeste de la salinidad y la densidad,

alcanzando hasta 38.8 ups y 24.4 kg/m3 en verano y 36.7 ups y 27.2 kg/m3 en

invierno, respectivamente. Aunque se ha comprobado que en años de alta

precipitación el AGC desarrolla clásicas condiciones estuarinas (Lavín y Sánchez,

1999). En el caso de la temperatura, ésta incrementa en verano hasta un máximo de

32°C y decrece hasta los 15°C en invierno (Álvarez-Borrego et al., 1975; Hernández-

Ayon et al., 1993; Lavín et al., 1998).

11

Debido a las altas temperaturas alcanzadas en el AGC, Lavín y Organista

(1988) sugieren que para evitar una acumulación de calor en el AGC, este debe

presentar una circulación termohalina Norte-Sur a partir de la cual se exporte calor y

sal hacia el sur a partir de una circulación anticiclónica. Esto tiene importantes

implicaciones ecológicas, ya que estas corrientes de gravedad se convertirían en un

mecanismo natural de fertilización para el AGC debido al alto contenido de nutrientes

inorgánicos que fluyen hacia la superficie (Hernández-Ayón et al., 1993).

3.3. Sedimentos

Antes de su represamiento, el Río Colorado suministraba al AGC 20X109

m3/año de agua dulce y 180x106 tons/año de sedimentos; pero al desviar su cauce,

la fuente de sedimentos terrígenos se redujo drásticamente (Álvarez y Jones, 2002).

Los sedimentos del fondo son mezclas de arena, limo y arcilla, encontrando el

tamaño de partícula más gruesa, en las áreas someras frente a la antigua

desembocadura del Río Colorado y en la costa este. Los limos y arcillas, predominan

en el resto del AGC, especialmente en el lado oeste donde los depósitos lodosos

forman extensas planicies inter y submareales (Thompson, 1968, Carriquiry y

Sánchez, 1999).

12

4. JUSTIFICACIÓN La vaquita marina enfrenta graves problemas de conservación ya que el

refugio implementado para su protección no ha sido una medida suficiente para

recuperar a su población (Rojas-Bracho y Jaramillo-Legorreta, 2002). En conjunto

con lo anterior, su pequeño número poblacional, distribución geográfica restringida y

su alto grado de endemismo, dan como resultado que su distribución no sea

conocida con exactitud. De acuerdo a Jaramillo-Legorreta (2008) la implementación

de un plan viable de recuperación de la especie, requiere un conocimiento amplio

de identificación de áreas y temporadas críticas para la vaquita. Por lo anterior, se

hace indispensable el estudio de las condiciones ambientales y relaciones

ecológicas presentes en el AGC, que determinan la presencia de la especie en un

área tan reducida. Esto es un aspecto relevante, si se pretende el desarrollo de una

estrategia eficiente para el manejo y la conservación, no sólo de la única población

existente de vaquita marina, sino de un área como el AGC que alberga a varias

especies económica y ecológicamente importantes.

http://es.wikipedia.org/wiki/Endemismo�

13

5. HIPÓTESIS De acuerdo a lo reportado para el resto de las marsopas en el presente

estudio se espera que el hábitat de distribución potencial de la vaquita marina, que

reúna las características necesarias para su supervivencia, este delimitado por

características ambientales como tipo de fondo, temperatura, batimetría y turbidez y

que estas características influyan en el tipo de alimento e interacciones tróficas de la

vaquita, reflejándose en su firma isotópica.

14

6. OBJETIVO GENERAL

Definir el hábitat de distribución potencial y área de alimentación de la vaquita marina

(Phocoena sinus), así como describir las interacciones tróficas de la especie a partir

de variables ambientales e isotópicas.

6.1 Objetivos Específicos

CAPITULO 1

1. Caracterizar ambientalmente el AGC con base en las variables

muestreadas durante cruceros realizados en junio de 2010 y marzo de 2011.

2. Determinar que parámetros ambientales se relacionan con la

distribución del mayor número de avistamientos de la vaquita marina y en

función de esto delimitar la extensión de su hábitat potencial.

CAPITULO 2

3. Determinar la existencia de áreas isotópicas a partir de δ13C y

δ15N en el AGC y evaluar las posibles diferencias entre junio de 2010 y marzo

de 2011.

4. Delimitar la extensión isotópica del área de alimentación de la

vaquita marina a partir de los valores de δ13C y δ15N.

CAPITULO 3

5. Establecer el número de niveles en la trama trófica del área de

mayores avistamientos de la vaquita marina a partir de δ13C y δ15N.

15

6. Definir la amplitud del nicho trófico de la vaquita marina con

base en los valores isotópicos de carbono y nitrógeno en colágeno óseo de la

especie.

7. Determinar la contribución proporcional de diferentes presas

potenciales a la dieta de la vaquita marina muestreadas alrededor de Rocas

Consag, mediante un modelo de mezcla Bayesiano.

16

7. METODOLOGIA GENERAL

7.1. Obtención y procesamiento de muestras

La obtención de datos hidrográficos y muestras biológicas se llevó a cabo en

dos fases dentro del proyecto Pesca Artesanal del Norte del Golfo de California:

Ambiente y Sociedad (PANGAS):

1). Para el muestreo de datos ambientales, sedimentos, fitoplancton,

zooplancton, se realizaron dos cruceros oceanográficos a bordo del Buque Francisco

de Ulloa del CICESE en el AGC. Uno durante la temporada cálida (1 al 9 de junio del

2010) y uno en la estación fría (25 de marzo al 02 de abril), los cuales cubrieron la

Reserva de la Biosfera del Alto Golfo de California incluyendo el área Refugio de la

vaquita marina (Figura 2).

7.1.1 Datos ambientales: Para la obtención de las variables oceanográficas se

muestrearon 75 estaciones durante la temporada cálida y 77 durante la temporada

fría. En cada una de las cuales obtuvieron perfiles de temperatura, conductividad,

fluorescencia, turbidez y oxígeno disuelto utilizando un CTD SeaBrid 911plus con

sensores acoplados de los parámetros mencionados, los cuales fueron procesados

por el equipo CIRCUS del CICESE- Campus Ensenada.

7.1.2 Sedimento: Se obtuvieron 59 muestras de sedimento por duplicado, del

primer centímetro superficial durante la campaña de julio, mediante una draga

VanVeen, manteniéndose a -20ºC perfectamente bien etiquetados para su posterior

análisis isotópico, elemental y granulométrico.

17

Figura 2: Área de estudio; los puntos amarillos representan las estaciones de

muestreo para datos oceanográficos y biológicos y los cuadros rosas para CTD

únicamente. El área dentro del polígono indica el refugio de la vaquita establecido

desde 2005 (DOF, 2005) y las líneas roja y rosa delimitan el área de la Reserva de la

Biósfera y Delta del Río Colorado.

Las muestras almacenadas se desmineralizaron para su análisis isotópico,

mediante el enjuague con HCl 0.2N, hasta que la muestra dejó de efervecer lo cual

fue indicativo de que los carbonatos habían sido eliminados. Posteriormente la

muestra se enjuagó con agua destilada y se secó en un horno a 60°C, después de lo

cual fue molida en un mortero de Agatha. Finalmente se pesó en capsulas de estaño,

aproximadamente 25 mg de muestra para su posterior análisis isotópico.

Posteriormente, una submuestra de aproximadamente 50g de cada una de las 59

estaciones, debidamente etiquetada se envió para su análisis granulométrico por el

18

método de Taylor (1948), en el Laboratorio de Edafología en el Centro de

Investigaciones Biológicas del Noroeste (CIBNOR).

7.1.3 Fitoplancton: Las muestras se obtuvieron de una red de 75 estaciones

en verano y 77 en invierno. Los muestreos se realizaron durante el día y la noche

utilizando una red cónica con 30 cm de diámetro de boca y luz de malla de 64 μm.

Los arrastres fueron horizontales en los primeros siete metros de la capa superficial

del mar y de forma circular por un periodo de 10 minutos aproximadamente, a una

velocidad de 1.5 nudos. La muestra fue pasada por un tamiz de 505 μm para

desechar el material zooplanctónico que pudiera haber quedado atrapado y

posteriormente por un tamiz de 64 μm para mantener la muestra con la menor

cantidad de agua posible como lo recomiendan Chanton y Lewis (1999) y

Santamaría del Ángel, com. pers. Finalmente se congeló a -20ºC hasta su procesado

en el laboratorio de Ecología de Pinnípedos en el CICIMAR-IPN

7.1.4 Zooplancton: Las muestras se obtuvieron de la misma red de estaciones

para ambas temporadas que en el caso del fitoplancton. El muestreo se llevó a cabo

mediante una red superficial con un diámetro de boca de 60 cm y un tamaño de

malla de 505μm, a partir de arrastres circulares a una velocidad de 2.5 nudos,

durante el día y la noche.

Para la obtención de la biomasa zooplanctónica se utilizó el método de

desplazamiento de volumen, estandarizando la muestra a mL/1000m3 (Kramer et al.,

1972). Este procedimiento lo realizó personal del Laboratorio de Plancton y Biología

Marina del CICIMAR-IPN, y los resultados obtenidos fueron ingresados a la base de

datos del presente estudio. La muestra se almacenó a -20ºC hasta su procesado y

análisis isotópico de δ13C y δ15N en el Laboratorio de Ecología de Pinnípedos del

CICIMAR.

19

Para el análisis isotópico, tanto las muestras de fitoplancton como de

zooplancton fueron desmineralizadas con ácido clorhídrico 0.2 N en repetidas

ocasiones para eliminar los carbonatos inorgánicos presentes en la misma. La

muestra se consideró completamente desmineralizada cuando el material dejó de

efervecer. Posteriormente, las muestras se enjuagaron con agua destilada para

retirar el exceso de ácido y se secaron a 60ºC, moliéndose finalmente en un mortero

de Ágata para homogenizarlas (Bouillon et al. 2002).

2). Un total de 40 muestras de peces y macro-invertebrados (Caracoles,

bivalvos, esponjas, crustáceos, moluscos) se obtuvieron a partir de: a)

pescadores locales del área de San Felipe, BCS; b) adquisición directa en

mercados de la localidad y c) la colaboración en la colecta de peces por el

personal de investigaciones ictiológicas del CEDO. Todas las muestras obtenidas

se almacenaron a -20ºC hasta su posterior identificación taxonómica en el

laboratorio de ictiología y procesado en el laboratorio de Ecología de Pinnípedos

del CICIMAR-IPN.

3). Colágeno óseo de P. sinus: Se muestreó un trozo de cráneo de 34

vaquitas marinas, los cuales fueron proporcionadas por la Colección Osteológica

de Mamíferos Marinos del CIAD-ITESM Campus Guaymas. Adicionalmente se

usaron 4 datos isotópicos de colágeno óseo de vértebras de vaquitas obtenidos

de la tesis de Rodríguez-Pérez (2007). Cabe mencionar, que debido a que no fue

posible extraer los lípidos por cuestiones logísticas, únicamente se utilizaron 15

datos en el presente estudio, las cuales presentaron una proporción (C/N) menor

a 3.5, la cual está dentro del rango de proteína pura (Ambrose, 1990).

20

7.1.5. Procesamiento para análisis isotópico de macrofauna y tejido óseo de P.

sinus

Las muestras de musculo y hueso de los diferentes grupos se lavaron con

agua destilada con el fin de retirar cualquier impureza que pudiera estar presente en

el tejido. Cuando la muestra provenía de estructuras que presentaban carbonatos, se

enjuagó por triplicado con HCl al 10%, durante un periodo de 24 a 48 h, después de

las cuales la muestra se enjuagó con agua destilada y se secó con el fin de evaporar

el ácido.

Posteriormente la muestra se trituró en un mortero de Ágata y una fracción del

polvo obtenido (entre 0.8 y 1.2 mg) se colocó en cápsulas de estaño para su

posterior análisis isotópico de δ13C y δ15N. El análisis isotópico se llevó a cabo en un

espectrómetro de masas Carlo-Erba Finnigan Delta Plus XL en interfase con un

analizador elemental NC 2500 el cual tiene una precisión de 0.2‰, en el Laboratorio

de Isótopos Estables en la Universidad de Davis California.

Las lecturas de las concentraciones isotópicas, para cada una de las

especies se reportaron con relación al estándar que para carbono es

PeeDeeBelemnita y para nitrógeno se utilizará el N2 (Aire atmosférico). La

composición de isótopos se describió con la definición δ delta convencional como

partes por mil (‰) como sigue (DeNiro y Epstein, 1978):

δ= (13C/12C ó 15N/14N)= [(Rm/ Rs) - 1] X 1000 (ec. 1)

Donde:

Rm= Proporción del número de átomos del isótopo pesado sobre el ligero de

la muestra (13C/12C ó 15N/14N).

Rs = Proporción del número de átomos del isótopo pesado sobre el ligero del

estándar (13C/12C ó 15N/14N).

21

8. CAPÍTULO 1

CARACTERIZACIÓN AMBIENTAL DEL ÁREA DE MAYORES AVISTAMIENTOS DE LA VAQUITA MARINA

8.1. INTRODUCCIÓN

Los mamíferos marinos se desplazan en áreas con características

oceanográficas que influyen en la agregación de presas, lo que les permite ser

exitosos en su ambiente (Gaskin, 1983; Luseau et al., 2004). Algunas de estas

características son la temperatura, concentración de clorofila, batimetría, la presencia

de frentes, etc, (Baumgartner et al., 2001; Etnoyer, 2004; Luseau et al., 2004; Jaquet

y Gendron, 2002).

La vaquita marina, como consumidor de alto nivel trófico no es la excepción y

aunque hasta el momento son pocos los estudios que se han realizado sobre el uso

y extensión real de su hábitat, se ha observado que la especie presenta dos

características que la distinguen del resto de las marsopas: a) la preferencia por

aguas que pueden exceder los 30°C de temperatura en verano y b) un área de

distribución más reducida. En años recientes se ha determinado que la especie se

limita a la región Oeste del AGC, más específicamente a los alrededores de Rocas

Consag (Silber, 1990; Gerrodette et al., 1995; Jaramillo-Legorreta et al., 1999;

Gerrodette et al., 2011).

Hasta el momento se conoce que el AGC presenta gradientes ambientales en

factores como tamaño de grano, temperatura, salinidad y profundidad (Thompson,

1969; Lavín et al. 1998; Carriquiry y Sánchez, 1999). Además, esta variabilidad en

las características físicas, se ve reflejada en la parte biológica como lo demuestran

Millan-Nuñez et al. (1999) quienes reportan que el área adyacente a la península de

Baja California presenta una mayor productividad que la registrada para el área este,

cerca de la costa de Sonora. Valdez-Muñoz et al. (2010), encontraron que la

22

distribución espacial de juveniles de totoaba presentó la mayor abundancia al

suroeste de la Isla Montague y parte oeste del AGC, infiriendo que la alta turbidez de

esa región provee protección y alimento a los individuos. Por el contrario, Sánchez-

Velasco et al. (2012) indican que de los tres hábitats de larvas de peces encontrados

en el alto Golfo, el menos diverso es el que corresponde a la zona oeste, sugiriendo

que los cambios antropogénicos sobre la región al cortar el flujo de agua dulce y

volver al AGC un sistema hipersalino pudo haber reducido el hábitat de algunas

especies.

Actualmente, uno de los puntos urgentes para el establecimiento de un plan

de manejo exitoso para la conservación de la vaquita marina es la identificación del

área en la cual habita alrededor del año (Jaramillo-Legorreta, 2008). Por lo anterior,

uno de los resultados más importantes de este estudio será caracterizar el hábitat

de la vaquita y determinar: a) si dicho hábitat está restringido al área donde

actualmente se observan la mayoría de los registros de animales o b) si este es

más amplio y explicar porque hay varios registros a mayor distancia de este núcleo

actual.

23

8.2. METODOLOGÍA

8.2.1Tratamientos de datos ambientales

Para realizar una exploración preliminar de los datos, se hicieron mapas con el

programa Surfer v9.0 a partir de las variables ambientales de biomasa

zooplanctonica, concentración de clorofila, oxígeno, turbidez, salinidad, temperatura,

profundidad y granulometría. Para delimitar las regiones sedimentológicas, se utilizó

el programa TERNPLOT, que permitió agrupar los resultados granulométricos de

acuerdo con la similitud en el tamaño de grano basado en el diagrama ternario de

Marshall (1996; www.geologynet.com/programs/ternplot.xls ).

8.2.2 Análisis estadísticos entre variables ambientales:

Para evaluar si existía una regionalización en función de las variables

ambientales de temperatura (°C), salinidad (ups), clorofila (μg/L), oxígeno disuelto

(mL/L), granulometría (%) y turbidez (mg/L), se realizó un análisis de perfiles de

similitud (SIMPROF) con el programa PRIMER v6.0 (Clarke et al. 2008). Esta prueba

se basa en un análisis de grupos (cluster) y asocia las diferentes variables de cada

estación de acuerdo al grado de similitud de los datos entre las mismas.

Posteriormente para determinar si entre los grupos definidos por el análisis existían

diferencias significativas, se aplicó un análisis de similitud de una vía (ANOSIM), que

no requiere suposición de normalidad de los datos usando el software PRIMER v6.0.

Esta prueba estadística describe la separación entre grupos, asignando un valor

numérico R, donde el valor más positivo indica mayor separación (Clarke y Gorley,

2006).

Como el valor R obtenido del ANOSIM nos señala si existen diferencias

significativas entre los grupos (regiones), pero no cuales variables en específico son

las que nos marcan esas diferencias, se realizó un análisis multivariado Kruskall-

24

Wallis, con el fin de definir que variables presentaban diferencias significativas entre

las regiones .

Para definir diferencias significativas entre regiones se procedió a realizar una

prueba U Mann-Withney. Para determinar si existían diferencias significativas entre

junio (2010) y marzo (2011) de las variables ambientales se utilizó una prueba U

Mann-Whitney mediante el programa STATISTICA v8.0.

A partir de las regiones ambientales obtenidas del análisis SIMPROF, se

realizaron series de tiempo de promedios mensuales de datos satelitales de

temperatura superficial del mar (SST) y clorofila (SSChl “a”), como un aproximado de

la productividad primaria (http://oceancolor.sfc.nasa.gov). Estas imágenes tuvieron

una resolución de 4X4 km. Lo anterior con el fin de respaldar la permanencia de la

vaquita en su hábitat potencial como consecuencia de la estabilidad del sistema a

través del tiempo.

8.2.3 Caracterización del hábitat potencial de P. sinus

Con base en los censos realizados durante los últimos 15 años (1992-2007)

recopilados de la bibliografía (Villa-Ramírez et al., 1995; Gerrodette et al., 1995;

Jaramillo-Legorreta, 2008), que incluyen registros tanto visuales como acústicos, se

caracterizó ambientalmente la región que en la última década ha concentrado la

mayor cantidad de avistamientos de la especie. Posteriormente, se determinó la

extensión de las variables ambientales de la región arriba mencionada y sus

diferencias con respecto a otras regiones ambientales definidas por el análisis

SIMPROF. Estas diferencias, se evaluaron mediante la comparación de los valores

de las variables ambientales encontrados entre las regiones encontradas.

http://oceancolor.sfc.nasa.gov/�

25

8.3. RESULTADOS 8.3.1 Diferencias espaciales:

En función de las variables de profundidad, temperatura, salinidad, oxígeno,

concentración de clorofila “a”, granulometría y turbidez, se realizó un análisis cluster

mediante el cual se definieron 3 regiones (Figura 3 A y B):

1). Este: La cual corresponde a la región costera continental, aledaña al

estado de Sonora.

2). Oeste: Región costera peninsular, aledaña a la Península de Baja

California.

3). Sur: Región oceánica, que corresponde a la Cuenca Wagner.

Con respecto a esta última sólo se pudo obtener información limitada en

cuanto a las características granulométricas debido a que únicamente se pudieron

muestrear 4 estaciones, a diferencia de la región Este con 19 estaciones

muestreadas y la Oeste con 30. La presencia de estas tres regiones se mantuvo en

las dos temporadas de muestreo (junio 2010 y marzo 2011), aunque se observa una

mayor extensión de la región Oeste durante marzo.

El análisis ANOSIM mostró diferencias significativas (0.436 y 0.471, para junio

y marzo, respectivamente) entre las tres regiones encontradas. Para definir cuáles

eran las variables que determinaban las diferencias obtenidas del análisis, se realizó

un análisis Kruskal-Wallis que mostró diferencias significativas entre todas las

variables analizadas excepto para la clorofila “a” y la turbidez durante marzo (Tabla

1). Para confirmar lo anterior y determinar si entre la región Este y Oeste existían

diferencias significativas se realizó una prueba pareada U Mann-Whitney,

encontrando que las variables significativas fueron las características del sedimento

26

(granulometría y turbidez; Tabla 2). Adicionalmente durante marzo también el

oxígeno presentó una diferencia espacial significativa (Tabla 3).

Figura 3. Resultado del análisis de grupos mediante el programa SIMPROF

(Similarity profiles) con base en temperatura (°C), salinidad (ups), turbidez (mg/L),

granulometría (%), O2 (Disuelto) (mL/L), Chl “a” (μg/L) y profundidad (m) para el mes de

junio-2010 (A) y marzo-2011 (B). La definición de los ambientes resultantes se

muestra en C y D. Los colores en el mapa corresponden a las estaciones marcadas

con el corchete del mismo color en los clúster. Los círculos en el mapa corresponden

a los avistamientos por intervalos de frecuencia de aparición desde el 1992 hasta

2007 (Tomado de Villa-Ramírez et al., 1995; Gerrodette et al., 1995; Jaramillo-

Legorreta, 2008). Por fuera del refugio se enmarca en negro el área propuesta en el

presente trabajo, con una extensión de ~530km2 más que el refugio actual

27

Tabla 1: Diferencias espaciales obtenidas mediante el análisis Kruskal-Wallis para

las variables muestreadas durante la campaña de junio de 2010 y marzo de 2011.

JUNIO 2010 MARZO 2011

Kruskal-Wallis test: Kruskal-Wallis test:

PROFUNDIDAD (m) H (2, N= 58) =10.99249 p =.0041 H (2, N= 55) =11.1336 p =.0038

TEMPERATURA (°C) H (2, N= 58) =10.99833 p =.0041 H (2, N= 55) =10.9293 p =.0042

SALINIDAD (ups) H (2, N= 58) =13.25153 p =.0013 H (2, N= 55) =8.32759 p =.0155

OXIGENOD (mL/L) H (2, N= 58) =9.873471 p =.0072 H (2, N= 55) =14.2774 p =.0008

CLOROFILA (μg/L) H (2, N= 58) =4.338834 p =.1142 H (2, N= 55) =6.72710 p =.0346

TURBIDEZ (mg/L) H (2, N= 58) =5.947968 p =.0511 H (2, N= 55) =15.7769 p =.0004

ARENA FINA (%) H (2, N= 58) =21.25665 p =.0000 H (2, N= 55) =10.9590 p =.0042

ARENA MUY FINA

(%) H (2, N= 58) =21.70419 p =.0000 H (2, N= 55) =19.1526 p =.0001

LIMOS (%) H (2, N= 58) =32.24866 p =.0000 H (2, N= 55) =23.3666 p =.0000

LIMO-ARCILLA (%) H (2, N= 58) =14.38688 p =.0008 H (2, N= 55) =13.5344 p =.0012

28

Tabla 2: Diferencias entre la región Este y Oeste obtenidas mediante el análisis U

Mann-Whitney aplicado a las variables muestreadas en el AGC durante junio del

2010.

JUNIO-2010

Variable Rank Sum Rank Sum U p-level

Group 1 Group 2

PROFUNDIDAD (m) 857.000 628.0000 352.0000 0.937257

TEMPERATURA (°C) 845.000 640.0000 349.0000 0.895619

SALINIDAD (ups) 741.000 744.0000 245.0000 0.051121

OXIGENOD (mL/L) 872.000 613.0000 337.0000 0.733018

CLOROFILA (μg/L) 821.000 664.0000 325.0000 0.581614

TURBIDEZ (mg/L) 754.000 731.0000 258.0000 0.084878

ARENA FINA (%) 1065.000 420.0000 144.0000 0.000201

ARENA MUY FINA (%) 1120.000 365.0000 89.0000 0.000003

LIMOS (%) 548.000 937.0000 52.0000 0.000000

LIMO-ARCILLA (%) 633.000 852.0000 137.0000 0.000123

29

Tabla 3: Diferencias entre la región Este y Oeste obtenidas mediante el análisis U

Mann-Whitney aplicado a las variables muestreadas en el AGC durante marzo del

2011.

MARZO-2011

Variable Rank Sum Rank Sum U p-level

Group 1 Group 2

PROFUNDIDAD (m) 1047.000 279.0000 144.0000 0.266193

TEMPERATURA (°C) 1072.000 254.0000 169.0000 0.621189

SALINIDAD (ups) 1097.000 229.0000 184.0000 0.901678

OXIGENOD (mL/L) 976.000 350.0000 73.0000 0.004155

CLOROFILA (μg/L) 1076.000 250.0000 173.0000 0.692597

TURBIDEZ (mg/L) 1225.000 101.0000 56.0000 0.001016

ARENA FINA (%) 1024.500 301.5000 121.5000 0.095354

ARENA MUY FINA (%) 914.000 412.0000 11.0000 0.000011

LIMOS (%) 1262.000 64.0000 19.0000 0.000027

LIMO-ARCILLA (%) 1244.000 82.0000 37.0000 0.000173

En el caso de la profundidad (Figura 4), aunque no se encontraron diferencias

significativas entre la región Oeste y Este (Tabla 2 y 3), si se encontró que la región

más somera fue la Oeste con un promedio de ~26 m (con un rango de valores ~7-43

30

m), a diferencia de la región Este y la región Sur con profundidades de ~30 m (~15-

80 m) y ~104 m (~79-124 m) respectivamente (Tabla 4).

Figura 4. Batimetría del AGC. Los puntos negros señalan las estaciones de muestreo

y el polígono corresponde al área de refugio de la vaquita marina.

En cuanto a las características granulométricas se empleó el programa

TERNPLOT, que definió también tres regiones con base al tamaño de partícula

(Figura 5 A), donde la región Oeste estuvo representada por el tamaño de partícula

más fino (> 60 % suelo limo-arcilloso), la región Este por el grano más grueso (> 60

% arenas) y una región Central, caracterizada por una mezcla de granos (50% limo-

arcillas y 50% arenas finas) (Figura 5 B).

31

Figura 5. Granulometría del AGC. A) Análisis TERNPLOT que define tres grupos, los

cuales se enmarcan dentro de los recuadros. El color de cada uno de los recuadros

corresponde a los observados en el mapa de la derecha B). Grupos granulométricos

arrojados por el análisis TERNPLOT.


SIMPROF para junio de 2010. En negritas se señalan aquellas que presentan

diferencias significativas de acuerdo al análisis Kruskall-Wallis entre áreas.

32

ESTE OESTE SUR

VARIABLES PROMEDIO (MIN-MAX)

PROMEDIO (MIN-MAX)

PROMEDIO (MIN-MAX)

PROFUNDIDAD (m) 33.9 (15-79.7) 26.4 (7.3-43.1) 105.3 (78.9-124.4)

TEMPERATURA (°C) 23.2 (21-25.6) 23.7 (22-25.2) 20.6 (20.4-21.01)

SALINIDAD (ups) 36.0 (35.6-36.8) 36.4 (35.8-37.5) 35.6 (35.6-35.7)

OXIGENOD (mL/L) 4.4 (3.5-4.9) 4.5 (4.2-4.8) 3.8 (3.7-3.9)

CLOROFILA (μg/L) 0.18 (0.03-0.65) 0.28 (0.03-0.71) 0.07 (0.04-0.10)

TURBIDEZ (mg/L) 12.4 (9.9-24.6) 15.2 (10.1-39.4) 10.4 (10.4-10.4) ARENA FINA (%) 16.2 (3.8-39.3) 9.6 (0.6-61.9) 31.9 (21.3-42.8) ARENA MUY FINA (%) 53.7 (24.8-83.8) 22.8 (8.3-39.03) 32.0 (20.6-52.8) LIMOS (%) 19.1 (0.6-41.4) 40.2 (0.9-65.9) 15.8 (1.8-23.6) LIMO-ARCILLA (%) 8.3 (0-25.6) 26.3 (0.3-55.3) 19.3 (0.4-34.0)

Para el resto de las variables (temperatura, salinidad, oxígeno disuelto,

clorofila y turbidez) se encontraron los menores valores en la región Sur para ambas

temporadas de muestreo (Tabla 4 y 5). En el caso de la región Oeste y Este los

valores de las diferentes variables fueron muy similares para ambas temporadas de

muestreo, excepto para la turbidez, la cual presenta diferencias significativas

encontrando la mayor concentración en la región Oeste (Tabla 4 y 5)

33


SIMPROF para marzo de 2011. En negritas se señalan aquellas que presentan

mayor variabilidad entre áreas.

8.3.2. Variaciones temporales en el AGC

A partir del análisis de varianza para muestras pareadas U Mann-Whitney, se

determinó que todas las variables ambientales tomadas in situ (temperatura,

salinidad, oxigeno, turbidez y clorofila) presentaron diferencias significativas entre

ambos periodos de muestreo (p<0.05; Tabla 6).

ESTE OESTE SUR

VARIABLES PROMEDIO (MIN-MAX)

PROMEDIO (MIN-MAX)

PROMEDIO (MIN-MAX)

PROFUNDIDAD (m) 32.9 (16-53) 26.1 (8.0-43.7) 104.3 (73.8-125)

TEMPERATURA (°C) 17.4 (16.8-18.8) 17.5 (16.4-19) 16.0 (15.8-16.1)

SALINIDAD (ups) 35.8 (35.6-35.9) 35.9 (35.5-36.6) 35.5 (35.5-35.6)

OXIGENOD (mL/L) 5.6 (4.9-6.1) 5.4 (4.6-6.7) 5.0 (4.8-5.2)

CLOROFILA (μg/L) 2.2 (1.0-5.0) 1.9 (0.4-7.5) 1.4 (0.8-2.3)

TURBIDEZ (mg/L) 13.6 (11.5-22.1) 16.4 (11.5-24.1) 11.9 (11.8-12.03)

ARENA FINA (%) 14.3 (4.5-34.3) 9.2 (0.6-24.5) 20.6 (7.8-38.6)

ARENA MUY FINA (%) 56.0 (34-83.8) 32.8 (9.0-79.9) 49.1 (20.6-73.9)

LIMOS (%) 16.4 (0.6-40.4) 35.9 (6.5-65.9) 11.9 (1.8-23.6)

LIMO-ARCILLA (%) 6.4 (0.29.6) 19.4 (0-46.03) 12.2 (0.4-34.02)

34

Tabla 6. Promedio y rango de valores de las variables ambientales muestreadas

durante junio de 2010 y marzo de 2011 en el AGC.

VARIABLE JUNIO

Media (min-max)

MARZO

Media (min-max)

Biomasa zooplanctónica (mL/1000m3) 135.9 (6.9-605) 224.1 (12.4-766.3)

Oxígeno (mL/L) 4.4 (3.5-4.9) 5.5 (4.6-6.7)

Clorofila (μg/L) 0.2 (0.02-0.8) 1.7 (0.3-7.5)

Turbidez (mg/L) 12.9 (9.9-24.6) 14.6 (11.5-24.1)

Temperatura (°C) 23.1 (19.7-25.6) 17.3 (15.8-19)

Salinidad (UPS) 36.1 (35.5-37.1) 35.8 (35.5-36.6)

Oxígeno: Los menores valores promedio se presentaron durante junio (4.4

mL/L) a diferencia de los encontrados durante marzo (5.5 mL/L; Tabla 6). En

conjunto con lo anterior, se observa que durante junio los menores valores se

registran en la región Sur (Figura 6 A) y la presencia de un frente de oxígeno durante

marzo en la parte media del AGC (Figura 6 B).

Turbidez: Los valores más altos fueron registrados durante marzo, con un

promedio de 14.6 mg /L y de 12.9 mg /L para junio y marzo, respectivamente (Tabla

6). El patrón general observado en esta variable registra las mayores

concentraciones hacia la región noroeste y disminuyen hacia la región sureste

(Figura 7), para ambas estaciones.

35

Figura 6. Concentración de oxígeno disuelto promedio en la columna de agua

durante en junio (A) y marzo (B) en el AGC.

36

Figura 7. Gradiente promedio de turbidez en la columna de agua durante junio (A) y

marzo (B) en el AGC.

37

Temperatura y salinidad: De manera contrastante al resto de las variables, la

temperatura y salinidad presentaron diferencias significativas con los mayores

valores en el mes de junio (23.1°C y 36.1 ups, respectivamente), a diferencia de

marzo con valores promedio de 17.3°C y 35.8 ups (Tabla 6). Ambas variables

presentaron un gradiente SE-NO con los mayores valores hacia el oeste (Figura 8 y

9).

Clorofila “a”: Los mayores valores se registraron durante el mes de marzo, con

valores promedio de 1.7 μg/L; a diferencia de junio donde los valores promedio

fueron de 0.20 μg/L respectivamente (Tabla 6). Durante junio los mayores valores se

encontraron al norte (Figura 10 A), a diferencia de marzo donde se observan valores

más altos y homogéneos a lo largo del AGC a excepción de la región Sur, que

presenta las menores concentraciones (Figura 10 B).

38

Figura 8. Gradiente promedio de temperatura en la columna de agua durante junio

(A) y marzo (B) en el AGC.

39

Figura 9. Gradiente promedio de salinidad en la columna de agua durante junio (A) y

marzo (B) en el AGC.

40

Figura 10. Concentración promedio de clorofila “a” en la columna de agua durante

junio (A) y marzo (B) en el AGC.

41

Biomasa zooplanctónica: De igual manera que el resto de las variables, las

mayores concentraciones se encontraron en marzo, con valores promedio de 224

mL/1000m3, a diferencia de junio donde los valores promedio estuvieron alrededor de

los 136 mL/1000m3 (Tabla 6). En el caso de la biomasa zooplanctónica, en junio no

se encuentra ningún patrón evidente (Figura 11 A), aunque durante marzo las

mayores concentraciones se observan hacia la región Sur (Figura 11 B).

De acuerdo a las series de tiempo de SST (Figura 12 A) y SSChl “a” (Figura

12 B) las tres áreas mencionadas muestran una fuerte señal anual, pero permanecen

fuera de fase por alrededor de seis meses. El máximo de SST se presenta en

agosto-septiembre (~32.2°C) y el mínimo en enero-febrero (~14.7°C), mientras la

SSChl “a” presenta su máximo en marzo-abril (9.2μg/L)) y mínimo en julio-septiembre

(0.3μg/L). El máximo de SST durante los meses cálidos, lo presenta la región Oeste

(32.2°C), seguida de la Este (31.8°C) y Sur (31.6°C), con valores similares. El

mínimo durante los meses fríos, lo presenta la región Sur (14.7°C), seguidos de la

región Oeste (14.9°C) y Este (15.4°C).

En cuanto a los máximos de SSChl “a” durante los meses cálidos los presenta

la región Oeste (0.9μg/L), seguido de la Este (0.5μg/L) y la Sur (0.3μg/L), pero para

los meses fríos la Sur (6.3μg/L), Oeste (4.7μg/L) y Este (3.9μg/L). A pesar de las

diferencias en la concentración de SSChl “a” en las series de tiempo (2002-2012), se

observa una relativa estabilidad en el sistema (Figura 12 A), presentando los picos

de productividad, siempre durante la misma temporada. De igual manera la

temperatura muestra estabilidad a través de los años (Figura 12 B).

42

Figura 11. Biomasa zooplanctónica en el AGC durante junio (A) y marzo (B) en el

AGC.

43

Figura 12. Series de tiempo de A). Clorofila y B). Temperatura superficial del mar.

Ambas abarcan un periodo de 10 años y cada color representa las tres áreas

arrojadas por el análisis SIMPROF para el AGC. Verde (Sur), azul (Oeste) y rojo

(Este). Fuente: Aqua/MODIS; http://oceancolor.gsfc.nasa.gov.

44

Tabla 7. Características ambientales del área de refugio de la vaquita marina encontradas en ambas temporadas de

muestreo (junio-2010 y marzo-2011). Profundidad (Z), temperatura (T), salinidad (S), oxígeno disuelto (O2), clorofila a

(Chl a), turbidez (TBDZ), arenas finas (AF), arenas muy finas (AMF), limos (L), limo-arcilla (LA).

TEMPORADA Z

(m) T

(°C) S

(ups) O2

(mg/L) Chl a (μg/L)

TBDZ (mg/L)

AF (%) AMF (%)

L (%)

LA (%)

JUNIO

2010 PROMEDIO 26.0 23.6 36.5 4.5 0.3 14.7 7.1 23.1 43.4 25.5

MIN 10.0 22.2 35.9 4.3 0.1 10.6 0.6 11.4 29.7 11.0

MAX 43.1 24.7 37.1 4.7 0.6 22.5 17.6 39.0 60.4 42.1

MARZO

2011 PROMEDIO 25.2 17.3 35.9 5.0 1.3 15.7 7.1 23.1 43.4 25.5

MIN 8.0 16.7 35.7 4.6 0.9 12.9 0.6 11.4 29.7 11.0

MAX 43.7 17.9 36.2 5.6 1.9 20.1 17.6 39.0 60.4 42.1

45

8.3.3. Delimitación del hábitat potencial de P. sinus

La figura 3 es el resultado de la recopilación bibliográfica de 154

avistamientos de vaquita principalmente durante primavera y verano en los últimos

15 años (mayo-1992 a abril-2007).

El área de mayores avistamientos de la vaquita presenta como características

conservativas, porque no presentan diferencias significativas entre las dos

temporadas de muestreo (Tabla 7):

1). Una profundidad promedio ~26 m.

2). Un tipo de fondo constituido en más del 68% de sedimento limo-arcilloso.

3). Una turbidez >14.7 mg/L (con un rango de valores entre 10.6-22.5 mg/L).

Por otro lado las características del área con diferencias significativas entre los

dos periodos de muestreo fueron: la temperatura con un promedio de 23.6°C y

17.3°C para junio y marzo respectivamente, la salinidad con un promedio de 36.5 ups

y 35.9 ups; el oxígeno disuelto ~4.5 mL/L y 5.0 mL/L y la concentración de clorofila

0.3 y 1.3 μg/L, respectivamente (Tabla 7).

A partir de las estaciones que limitaban la región Oeste (Figura 3), por ser la

que presentó el mayor número de avistamientos en las última década, se definió un

polígono cuyas coordenadas fueron introducidas a la Calculadora de Distancias

Latitud/Longitud de la NOAA (http://www.nhc.noaa.gov/gccalc.shtml). La extensión

del hábitat potencial de la vaquita marina obtenida fue de 1794 Km2, cuyas

coordenadas se observan en la tabla 8 (Figura 3). Para describir el hábitat potencial

de la vaquita marina, se utilizaron únicamente las variables conservativas (Ver la

última sección de resultados).

http://www.nhc.noaa.gov/gccalc.shtml�

46

Tabla 8. Coordenadas del hábitat potencial de la vaquita marina en el AGC.

PUNTO LATITUD LONGITUD

1 31.330 114.851

2 31.459 114.483

3 31.213 114.265

4 30.872 114.286

5 30.718 114.606

6 31.314 114.867

47

8.4. DISCUSIÓN

8.4.1. Caracterización espacial del AGC:

Basados en el análisis SIMPROF (Figura 3 A y B) se regionalizó el AGC en

tres regiones: Este, Oeste y Sur. Al compararse las tres regiones, se encontraron

diferencias significativas para cada una de las variables (profundidad, temperatura,

salinidad, clorofila a, oxígeno disuelto, granulometría y turbidez) entre regiones, a

excepción de la turbidez y la clorofila “a” durante la campaña de junio 2010 (Tabla 1).

Estas diferencias fueron marcadas para la región Sur con respecto a las otras dos

regiones, la cual muestra características distintivas con respecto a las regiones

Oeste y Este (Tabla 4 y 5). Lo anterior confirma estudios previos (Sánchez-Velasco

et al. 2012) donde se encontraron características tanto hidrográficas como biológicas

(clorofila “a”, biomasa zooplanctónica y larvas de especies de peces dominantes) que

distinguen a la región de Cuenca Wagner del resto del AGC.

Sin embargo, al comparar las regiones Este y Oeste se encontraron

diferencias menos evidentes, las cuales se basaron principalmente en características

granulométricas y de turbidez que se repitieron en las dos temporadas de muestreo,

a excepción de las arenas finas durante marzo (Tabla 2 y 3). La diferencia nula en la

composición de arenas finas durante marzo, probablemente se debe a la ampliación

de la región Oeste (Figura 3 D), por la homogenización de las diferentes variables en

la columna de agua producida por la entrada de vientos del noroeste. Estos vientos

alcanzan velocidades de hasta 12 ms-1 provocando la mezcla intensa de la columna

de agua durante los meses fríos, a diferencia de la época cálida con vientos del

sureste cuyas velocidades no son mayores a 5 ms-1 (Lavín et al. 1997).

La granulometría (Figura 5) y la turbidez (Figura 7), mantienen el patrón

sugerido en estudios previos donde existe una mayor turbidez y predominancia de

grano fino en la región Oeste (Thompson, 1969; Carriquiry y Sánchez, 1999). Estas

características parecen ser consecuencia del aporte de más de 180 X 106 tons/año

48

de sedimentos arrojados por el Rio Colorado antes de su represamiento (Thompson,

1968; Álvarez y Jones, 2002), conservándolo hoy en día como un ambiente de alta

turbidez. Lo anterior, debido a que su régimen macromareal continúa reciclando las

planicies de marea y los depósitos poco profundos de la plataforma (Durazo-Arvizu,

1989; Argote et al. 1995; Alvarez y Jones, 2002).

8.4.2. Delimitación del hábitat potencial de P. sinus

Las características definidas para la zona de mayores avistamientos de la

vaquita marina en el presente estudio se dividieron en dos tipos:

1) Conservativas, es decir, aquellas que cambian entre las dos estaciones

de muestreo como la profundidad, un tipo de fondo de tipo limo-arcilloso y la

turbidez (Tabla 7).

2) No conservativas, aquellas que presentaron variación entre las dos

temporadas de muestreo. Dentro de estas se consideran la temperatura, la

salinidad; el oxígeno disuelto y la concentración de clorofila “a” (Tabla 7).

A partir de la relación entre la extensión de las regiones obtenidas mediante el

análisis SIMPROF basado en las variables ambientales del AGC, así como en la

recopilación de información sobre los avistamientos de la vaquita marina en la última

década (Figura 3 C y D), se definió un hábitat potencial para la vaquita. El presente

estudio, se refiere como hábitat potencial, a la región en la cual la especie pudiera

moverse por fuera del refugio para su protección o bien en caso de que los esfuerzos

para su recuperación fueran exitosos y su población aumentara.

Dentro de las variables descritas, una de las más importantes en la definición

de regiones ambientales fue la profundidad (Tabla 4 y 5). Esta variable, aunque no

tuvo diferencias significativas entre la región Oeste y Este, si parece tener influencia

sobre la permanencia de la especie en la región más somera, con no más de 60 m

49

de profundidad (Tabla 7; Figura 4). Esta preferencia fue mencionada anteriormente

tanto para la vaquita (Silber, 1990), como para la mayoría de las especies de

marsopas, las cuales presentan preferencia por áreas costeras poco profundas y

generalmente menores a 100 m (Ridgway y Harrison, 1999).

De estas características conservativas que definen el hábitat actual de la

vaquita, la mayor turbidez se corresponde con las preferencias generales de las

marsopas que tienden a concentrarse en áreas con influencia de descarga de ríos y

gran aporte de nutrientes (Watts y Gaskin, 1985; Palka, 1995; Ridgway y Harrison,

1999; Read, 1999). Estas zonas permiten la agregación de una abundante

concentración de presas (Watts y Gaskin, 1985; Palka, 1995; Read, 1999), lo cual

explicaría porque la especie se mantiene en este ecosistema capaz de sostener

grandes y complejas tramas tróficas (Millán- Núñez et al. 1999).

Por otra parte Silber (1988), sugiere que la preferencia de la especie en un

área con gran turbidez, le proporciona protección a la detección visual de los

depredadores. Esto debido a que la longitud de onda de sus vocalizaciones se

encuentra por debajo del rango auditivo de la orca y los tiburones, considerados

como sus depredadores. Adicionalmente, este ambiente de alta turbidez facilitaría a

la vaquita la captura de presas al no ser detectada de manera visual por estas,

mientras ella utiliza el sistema de ecolocación para ubicarlas (Silber, 1988).

Con respecto a la granulometría (Figura 2B), el predominio de sustratos

suaves (limo-arcillas) en el área, puede estar relacionado con la explotación de la

vaquita hacia recursos bentónicos de manera importante, que habitan este tipo de

ambientes (Findley y Nava, 1994; Pérez-Cortes et al. 1996).

Tomando en cuenta las características ambientales que predominan en la

región con el mayor número de avistamientos de la vaquita en la última década, se

determinó hasta donde se replicaban las variables conservativas. Estas últimas, se

consideran las de mayor influencia para la permanencia de la vaquita en esta región,

50

tanto por ser características reportadas para definir el hábitat de la mayoría de las

especies de marsopas (Watts y Gaskin, 1985; Ridgway y Harrison, 1999; Read,

1999), como por permanecer constantes a lo largo del tiempo.

De lo anterior se obtuvo una región con una extensión de 1794 km2,

considerada como el hábitat potencial para la especie y cuyas dimensiones se

extienden por 530.15 km2 más allá del área definida actualmente como refugio para

la vaquita (Figura 3 C y D).

La definición de este hábitat potencial para la vaquita marina presenta gran

relevancia, ya que al ser más amplio que la zona donde habita actualmente,

permitiría considerar con mayor precisión el área para proteger a esta especie y

mejorar sus posibilidades de conservación. Es importante considerar que la

delimitación de áreas naturales protegidas demasiado pequeñas, pueden resultar

poco efectivas como se ha mostrado también en el caso del delfín de Nueva Zelanda

(Cephalorhynchus hectori; Slotten, 2012). Este factor alcanza más relevancia, al

reconocerse que uno de los puntos señalados como críticos en la última década para

un plan de manejo exitoso, es la identificación del área que ocupa la especie durante

todo el año (Jaramillo-Legorreta, 2008).

8.4.3. Variaciones temporales de las variables ambientales en el AGC

El hábitat potencial para la vaquita marina, encontrado en el presente estudio,

se extiende hacia el Este y Sur por fuera del polígono establecido como zona de

refugio para la especie. Esta área guarda las características que al parecer están

influyendo en la permanencia de la especie en la región. Lo anterior podría otorgarle

a la vaquita una mejor protección, en caso de que su población se recupere y su

distribución espacial se amplíe. Al mismo tiempo, puede servir como protección de

los individuos de esta especie, que eventualmente se mueven fuera del polígono y se

encuentran vulnerables a las actividades pesqueras que se llevan a cabo fuera de

51

este.

Contrario a lo reportado por otros estudios sobre la poca importancia que

representa para la vaquita el nulo aporte del Rio Colorado al área (Farfán y Álvarez-

Borrego, 1992; Cupul-Magaña, 1994; Santamaría-del-Ángel et al., 1994; Álvarez-

Borrego, 2003), en el presente estudio se recomienda no minimizar la influencia de

sus aportes en la selección de hábitat de la vaquita. Esto puede ser respaldado por

registros hechos durante el año 1993, cuando se observó un aumento en la descarga

del flujo hacia el AGC asociadas a un mayor deshielo y precipitación, lo cual originó

que el área exhibiera condiciones clásicas estuarinas (Lavín y Sánchez, 1999), en

este año también se registró el avistamiento de la vaquita al sur de Puertecitos, BC

(Barlow et al., 1997)

Aunque no es posible relacionarlo de manera directa por falta de datos, es

importante mencionar que otros avistamientos reportados en la parte suroeste del

AGC (1986-1988 y 1992) por Barlow et al, (1997) y Silber (1990), coinciden con

eventos ENSO (El Niño Southern Oscillation;

http://www.cpc.ncep.noaa.gov/products/analysis_monitoring/ensostuff/ensoyears.sht

m). Estos eventos se caracterizan por periodos de alta precipitación, causando que

las presas en Estados Unidos abran sus compuertas para la liberación de flujo. Lo

anterior aumenta la llegada de grandes cantidades de sedimento y un aumento en la

turbidez del área, ampliando el hábitat de la especie. El aumento en el flujo del Rio

Colorado hacia el AGC y su relación con eventos ENSO fue reportado y

correlacionado previamente con la mayor captura de camarón en el área, sugiriendo

que el decrecimiento en la descarga del Rio Colorado hacia el delta y estuario puede

afectar negativamente la captura de estos organismos, debido entre otros factores al

aumento en la salinidad del agua reduciendo así su hábitat de crianza (Galindo-Bect

et al. 2000). Lo anterior es importante porque a pesar de que en ninguno de los

estudios sobre los hábitos alimentarios de la vaquita marina, basados en análisis de

contenido estomacal se han reportado al camarón como presa de la especie, si se

han registrado muertes incidentales en redes camaroneras (D’Agrosa et al. 1995;

http://www.cpc.ncep.noaa.gov/products/analysis_monitoring/ensostuff/ensoyears�

52

Vidal, 1995). Esto podría sugerir que la vaquita complementa su dieta con este tipo

de organismos, haciéndola vulnerable tanto por la modificación de su hábitat como

por la disminución de algunos tipos de las presas que consume.

Basados en análisis in situ de las diferentes variables ambientales, como con

series de tiempo de clorofila y SST (Figura 12 A y B), además de reportes previos

sobre la granulometría que muestran que la constitución del tipo de suelo ha

permanecido estable durante al menos la última década, (Thompson, 1979;

Carriquiry y Sánchez, 1999) se puede inferir, la permanencia de la vaquita en el área

noroeste durante todo el año. Esto respalda lo reportado por Silber (1988 y 1991) y

Gerrodette et al (2011).

Finalmente es importante mencionar, que aunque el AGC presenta

variabilidad importante entre ambas temporadas de muestreo en cuanto a la

temperatura, salinidad, oxígeno y clorofila “a” (Tabla 7), las características más

relevantes en el hábitat de la vaquita parecen ser permanentes a lo largo del año.

53

9. CAPÍTULO 2 REGIONES ISOTÓPICAS DE C Y N EN EL AGC COMO TRAZADORES DE

LA LINEA BASE DE Phocoena sinus 9.1. INTRODUCCIÓN

Uno de los principales problemas que actualmente presentan los planes de

manejo de la vaquita marina, es la escasa información sobre sus movimientos,

distribución, uso de hábitat y conducta de alimentación que permitan delimitar las

áreas críticas para la recuperación exitosa de la especie (Jaramillo-Legorreta, 2008).

Actualmente, una de las técnicas más utilizadas en ecología que puede aportar más

información necesaria de este tipo, es el análisis de isótopos estables, sobre todo de

carbono y nitrógeno. Actualmente, la construcción de mapas de distribución

geográfica de valores isotópicos (ISOMAPAS) en la línea base (es decir de la fuente

de nutrientes, sedimentos superficiales, materia orgánica, fitoplancton y zooplancton

que constituye los primeros niveles de una trama trófica), nos permiten obtener

información sobre los movimientos de las especies de interés (Graham et al. 2010).

Lo anterior origina, que los consumidores que hacen uso de los recursos de esa

región, presenten una señal isotópica similar en sus tejidos, que nos permita trazar la

ruta trófica de la cual provienen (Takai et al. 2000; Aurioles et al. 2009; Graham et al.

2010; Paez-Rosas et al. 2012).

La construcción ISOMAPAS y su uso para trazar los movimientos de los

consumidores marinos, requiere que se tomen en cuenta algunos parámetros para

entender la variación en el valor δ13C y δ15N de la línea base. En el caso del carbono

isotópico esta variación es asociada a múltiples factores tales como la concentración

de CO2 atmosférico disuelto en la columna de agua, el cual presenta valores

empobrecidos en 13C (Rau et al., 1992; Goericke y Fry, 1994). En este caso cuando

la concentración de CO2(aq) aumenta en el medio, la alta disponibilidad para los

productores primarios permite que estos discriminen el isótopo pesado (13C) sobre el

54

ligero (12C), enriqueciendo sus tejidos con este último (Rau et al., 1992; Goericke y

Fry, 1994). Como consecuencia, cuando los productores encuentran las condiciones

ideales para aumentar su tasa de crecimiento, el CO2(aq) será asimilado en mayor

proporción, originando un enriquecimiento en el CO2 residual enriquecido en el

isótopo pesado (Goericke y Fry, 1994; Popp et al. 1998). Otros factores que influyen

en el fraccionamiento isotópico por el fitoplancton son el tamaño de las células, la

composición taxonómica (Fry y Wainright, 1991; Popp et al. 1998) y la influencia de

carbono bentónico proveniente de macrofitas costeras, las cuales son enriquecidas

en comparación con el fitoplancton pelágico (Michener y Schell, 1994; France, 1995).

En el caso de la composición de δ15N de los productores, esta es dependiente

del valor isotópico de la fuente de nutrientes, siendo los aportes de nitrógeno

“regenerado” (NO3, NH4) más enriquecidos en 15N que nitrógeno “nuevo” (N2)

(Montoya, 2007). Lo anterior como consecuencia del grado en el cual estos fueron

reciclados por procesos microbianos (Montoya, 2007; Graham et al. 2010). Además

de lo anterior, la proporción isotópica del nitrógeno pesado (15N) en los tejidos del

consumidor, también se ve influida por la posición trófica de las presas que consume

(Minagawa y Wada, 1984). Se ha observado que en las tramas tróficas, cuando los

organismos se alimentan y asimilan el nitrógeno de su dieta, se excreta

preferencialmente el 14N y los consumidores empiezan a enriquecerse en 15N

respecto a su alimento (Steele y Daniel, 1978). Debido a lo anterior, la principal

utilidad de los isótopos de nitrógeno en estudios ecológicos, es como trazador de los

niveles tróficos que ocupan los organismos en su ambiente (Minagawa y Wada,

1984).

Aunque en el AGC, no se conocen estudios sobre regiones isotópicas que

puedan caracterizar el área, si se han observado valores enriquecidos desde la base

(sedimentos; Aguiñiga, 1999) hasta consumidores de niveles tróficos altos del área,

como el lobo marino de California, Zalophus californianus (Porras-Peters et al. 2008;

Aurioles et al. 2013), sobre todo en cuanto al nitrógeno. En el caso particular de la

vaquita marina, se han observado valores enriquecidos para ambos isótopos,

55

ubicándola como un depredador costero-estuarino de alto nivel trófico (Rodríguez-

Pérez et al. 2010). Teniendo en cuenta la utilidad de este tipo de información para

delimitar las áreas tróficas que son explotadas por especies depredadoras, en el

presente capitulo se propone la construcción de isomapas de las proporciones de

carbono (δ13C) y nitrógeno (δ15N) en la línea base a partir de un extenso muestreo de

sedimento, fitoplancton y zooplancton a lo largo del AGC; con el fin de utilizar esta

señal isotópica como una etiqueta natural para trazar la línea base del área de

forrajeo de la cual parte la vaquita marina.

56

9.2. MÉTODO

9.2.1 Diferencias temporales en las proporciones de δ13C y δ15N en la línea

base del AGC

Para evaluar las diferencias significativas en las proporciones isotópicas de

carbono y nitrógeno en la línea base del área de estudio entre las temporada

muestreadas (junio-2010 y marzo-2011), se realizaron mapas de gradiente isotópicos

de las muestras de sedimento, fitoplancton y zooplancton, usando el programa Surfer

v9.0. Las diferencias temporales (entre la estación cálida y fría) en el valor promedio

de δ13C y δ15N de sedimento, fitoplancton y zooplancton fueron evaluadas usando

una prueba estadística T-student. Los análisis estadísticos fueron realizados con el

programa STATISTICA 8.0.

9.2.2 Isomapas de δ13C y δ15N en sedimento y zooplancton del AGC

Para obtener las regiones isotópicas formadas a partir de los grupos que

conforman la línea base, se utilizó la matriz sin estandarizar correspondiente a los

valores de δ13C y δ15N del sedimento y zooplancton muestreados durante las dos

estaciones de muestreo. En este sentido el fitoplancton no fue utilizado para el

análisis por presentar un patrón menos claro de distribución de los datos. A los

resultados obtenidos, se les aplicó el Índice de disimilitud de Bray Curtis (1957) que

se basa en el grado en que dos muestras se diferencian una de la otra. Esta

disimilitud entre las muestras se convierte en distancias entre los resultados de la

muestra en un “mapa”. A partir de los datos obtenidos del Índice de disimilitud de

Bray Curtis se obtuvo un dendrograma mediante el método de unión flexible (β -.25),

con ayuda del programa PCORD v 6.0.

Para evaluar si existían diferencias significativas entre regiones, se utilizó la

prueba no-paramétrica de permutación multi-respuesta (ANOSIM) usando el

57

programa PRIMER v6.1.4, el cual no requiere supuesto de normalidad de varianza.

Esta prueba estadística describe la separación entre grupos, arrojando un valor

numérico R, donde el valor más positivo indica mayor separación (Clarke y Gorley

2006).

Con respecto a la relación de las variables ambientales y las regiones

isotópicas obtenidas a partir del análisis cluster, se elaboraron matrices

considerando: el valor promedio de cada una de las estaciones, para la columna de

agua de temperatura (°C), salinidad (UPS), Clorofila ”a” (mg/L), turbidez (Kg/m),

oxígeno disuelto (mL/L) y la granulometría. Dichos parámetros fueron tomados in situ

y representan los dos periodos de muestreo, a partir de las cuales se hizo el Análisis

Canónico de Correspondencias (ACC). La solución del ACC se muestra en un

diagrama de ordenación con las estaciones muestreadas y regiones obtenidas

representadas por puntos y las variables ambientales representadas por flechas (Ter

Braak, 1986). Finalmente las diferencias espaciales de δ13C y δ15N específicas en los

valores de sedimento fueron estimadas a partir de un análisis multivariado Kruskal-

Wallis.

9.2.3 Delimitación isotópica del área de alimentación de P. sinus

A partir de datos isotópicos de los diferentes grupos (sedimento, fitoplancton,

zooplancton, macrofauna, vaquita marina) muestreados en los alrededores de rocas

Consag (considerada como la región Oeste), se realizó una comparación con grupos

similares correspondientes a Bahía Adair (Spackeen, 2009). Los grupos

pertenecientes a la base de la trama trófica se obtuvieron mediante muestreo directo

y los datos de macrofauna se obtuvieron de la bibliografía. Lo anterior con el fin de

determinar el área que constituye el nicho trófico preferencial para la vaquita marina.

58

9.3. RESULTADOS

9.3.1 Diferencias temporales de δ13C y δ15N en plancton del AGC

Tanto en fitoplancton como en zooplancton se encontraron diferencias

significativas en los valores de δ13C y δ15N entre periodos de muestreo (T-test,

P=<0.05). Como se observa en las Figuras 13 A y C, las muestras de fitoplancton

colectadas durante marzo (-19.5‰ ±1.2‰) tienen valores más enriquecidos de δ13C

que las colectadas en junio (-21.4‰±1.1‰). En cuanto a los valores de nitrógeno

(Figura 14 A y C), se encontró un patrón similar con valores promedio de

13.3‰±1.2‰ en marzo y de 12.0‰±1.6‰ para las muestras colectadas durante el

crucero de junio (Tabla 9).

En cuanto al zooplancton (Figura 13 B y D), los valores más enriquecidos en

δ13C se encontraron en marzo (-19.1‰±1.1‰) en comparación a los registrados para

las muestras colectadas en la estación cálida (-20.2‰±1.2‰). La excepción al patrón

descrito anteriormente fue el δ15N en zooplancton (Figura 14 B y D), ya que no

presentó diferencias estacionales significativas (T-test, P=0.4556), aunque durante

junio los valores fueron ligeramente enriquecidos (15.1‰±1.4‰) con respecto a los

encontrados en marzo (14.9‰±1.4‰; Tabla 9).

59

Tabla 4. Diferencias estacionales en los valores de δ13C y δ15N en fitoplancton y

zooplancton del AGC. Las primeras dos filas corresponden a los valores isotópicos

encontrados en el sedimento muestreado en junio 2010. Sedimento (SED),

Fitoplancton (fito), Zooplancton (zoo).

JUNIO MARZO

VARIABLE PROMEDIO (MIN-MAX)

(‰)

PROMEDIO (MIN-MAX)

(‰)

δ13CSED -21.7 (-27.9--12.2)

δ15NSED 9.1 (2.6- 13.1)

δ13Cfito -21.4 (-23.4--18.3) -19.5 (-17.6--22.8)

δ15Nfito 12.0 (7.8-15.3) 13.3 (8.2-15.7)

δ13Czoo -20.2 (-23.9--18.1) -19.1 (-23.7--17.3)

δ15Nzoo 15.0 (12.2-18.5) 14.9 (12.1-18.7)

60

Figura 13: Isomapas de δ13C en fitoplancton (A y B) y zooplancton (C y D) durante

junio (2010) y marzo (2011). Los puntos negros representan las estaciones de

muestreo y el polígono la zona de refugio de la vaquita marina.

61

Figura 14: Isomapas de δ15N en fitoplancton (A y B) y zooplancton (C y D) durante

junio (2010) y marzo (2011).

62

9.3.2 Características isotópicas del sedimento

Con el propósito de definir si existían diferencias significativas en los valores

isotópicos de carbono y nitrógeno, se realizó un análisis multivariado a partir de las

regiones granulométricas determinadas por el programa TERNPLOT. Este análisis

determinó tres regiones definidas por su tamaño de grano: Oeste, Media y Este

(Figura 5).

De acuerdo a los valores obtenidos en el área de estudio para la razón

isotópica del nitrógeno se encontraron diferencias significativas entre las tres

provincias granulométricas mencionadas arriba (Kruskal-Wallis p<0.05). Además, los

resultados granulométricos están directamente correlacionados con los valores de

δ15N obtenidos del sedimento (r2> 0.05; p< 0.01), encontrando los valores más altos

en la región Oeste (10.7‰±1.6‰), con el tamaño de partícula más fino, dominada

por limos y arcillas. La parte media presenta valores intermedios 9.5‰±2.3‰, tanto

de isótopos estables como de tamaño de partícula, presentando una mezcla de

sedimento limoso con arenas finas (Figura 15B) y los más empobrecidos

(7.3‰±2.2‰) en la zona este donde predominan arenas finas.

Para definir si las diferencias en los valores de δ13C entre las tres regiones

granulométricas fueron significativas, se realizó una prueba multivariada, obteniendo

como resultado que no se presentaron diferencias significativas entre las regiones

(Kruskal-Wallis p= 0.8540). El valor promedio de δ13C obtenido para las tres regiones

granulométricas fue muy similar: oeste (-21.6‰±3.2‰), media (-21.9‰±2.9‰) y este

(-21.7‰±4.1‰). A pesar de lo anterior, se observó un enriquecimiento de δ13C en las

estaciones más costeras del AGC (-16.4‰±3.8‰; Figura 15A).

63

Figura 15: Gradiente isotópico de carbono (A) y nitrógeno (B) en sedimento

muestreado durante junio 2010.

9.3.3 Diferencias espaciales de δ13C y δ15N en plancton y sedimento del AGC

64

A la matriz transformada correspondiente a los datos de δ13C y δ15N en

sedimentos y zooplancton, por presentar la menor variabilidad espacial y entre

estaciones (junio-2010 y marzo-2011), se le aplicó el Índice de disimilitud de Bray

Curtis (1957). A partir de los resultados arrojados por el análisis se obtuvo el

dendograma que se muestra en la Figura 16A. Este dendograma es un diagrama en

forma de árbol que indica cómo se relacionan dichas variables y permite detectar las

tres regiones dentro del área de estudio que se ilustran en la Figura 16B.

Las regiones encontradas fueron denominadas de acuerdo a su distribución

en el área de estudio como sigue:

1). Oeste: Adyacente a la Península de Baja California

2). Este: Adyacente a las costas de Sonora

3). Costa: Son algunos puntos encontrados en la zona más costera

determinados sobre todo por los valores de δ13C

Las tres regiones mostraron diferencias significativas en sus valores isotópicos

(ANOSIM test, R=0.569), con el mayor enriquecimiento de δ13C en la región Costera

y para el δ15N en la región Oeste.

Las regiones isotópicas (ISOMAPAS) mencionadas, fueron también

detectadas por el análisis canónico de correspondencia (ACC), donde el 75% de la

varianza es explicada por los dos primeros ejes (Figura 17). Como se observa en la

figura 17 el ACC define claramente la región Este, principalmente correlacionada con

la mayor profundidad y el tipo de suelo arenoso (>60%); a diferencia de la región

Oeste la cual se correlaciona principalmente con la mayor temperatura, salinidad y

un predominio (>60%) de suelo de tipo limo-arcilloso. Con respecto a la región

Costera, que se define únicamente por 5 puntos marcados con rojo en la figura 16,

se caracteriza por presentar los mayores valores de δ13C en sedimento (-

14.8‰±3.3‰)

65

Figura 16: A) Dendograma de afinidad por grupo de estaciones obtenido mediante el

índice de disimilitud de Bray Curtis y B) distribución de las regiones arrojadas por el

análisis.

66

Figura 17: ACC donde se relacionan las variables ambientales con las regiones

isotópicas.

Finalmente, como se observa en la Tabla 10, la mayor correlación entre los

valores isotópicos y las variables ambientales se presentó entre la profundidad en

ambas temporadas (cálida, r=0.621 y fría, r=0.606) y el tamaño de grano (r=-0.5), así

como entre la temperatura (r=-0.649) y la salinidad (r=-0.744) durante la temporada

cálida.

Aunque para la regionalización mediante el análisis de Bray-Curtis no fue

considerado el fitoplancton, porque este presenta una variabilidad tan alta que

enmascara las variaciones menores de otros parámetros. Es importante resaltar dos

67

factores principales en los valores isotópicos de este: 1) El mayor enriquecimiento de

carbono fue encontrado en el norte (-19.0‰±0.6‰) y oeste (-18.4‰±0.7‰) para

verano e invierno, respectivamente. En contraste los valores isotópicos que sugieren

plancton oceánico se encontraron en el sureste (-21.9‰±0.7‰ y -21.2‰±1.0‰,

respectivamente. Figura 13 A y B) y 2).

No se encontró un claro patrón en los valores de δ15N durante el verano, solo

se observan parches de enriquecimiento a través del AGC (Figura 14 A y B). Aunque

en marzo el mayor enriquecimiento se encontró en el noroeste, como se reportó

anteriormente para el sedimento y el zooplancton. Aunque el enriquecimiento de δ13C

en el fitoplancton no se correlacionó con la concentración de clorofila (r2= 0.0028; P=

0.8783), ambos factores muestran un patrón similar con los mayores valores en el

noroeste (0.6±0.5 μg/l; Figura 10).

68

Tabla 10. Correlaciones entre las variables ambientales y las regiones isotópicas de

las dos estaciones muestreadas (junio 2010 y marzo 2011)

CORRELACIÓN ENTRE LAS VARIABLES AMBIENTALES Y LAS REGIONES ISOTÓPICAS ENCONTRADAS POR AL ANALISIS BRAY-CURTIS

Correlaciones Estación Variable Eje 1 Eje 2 Verano PROFUNDIDAD (m) 0.621 -0.034

TEMPERATURA (°C) -0.649 -0.131 SALINIDAD (ups) -0.744 0.009 OXIGENOD (mL/L) -0.469 0 CLOROFILA (μg/L) -0.382 0.22 TURBIDEZ (mg/L) -0.482 0.107 ARENA FINA (%) -0.384 0.038 ARENA MUY FINA (%) -0.528 -0.156 LIMOS (%) -0.597 0.092 LIMO-ARCILLA (%) -0.449 0.115

Invierno PROFUNDIDAD (m) 0.606 -0.053 TEMPERATURA (°C) -0.443 -0.096 SALINIDAD (ups) -0.498 0.014 OXIGENOD (mL/L) 0.137 -0.154 CLOROFILA (μg/L) 0.01 -0.006 TURBIDEZ (mg/L) -0.501 0.084

69

9.3.4 Determinación del área de alimentación de P. sinus a partir de δ13C y

δ15N

La característica tan particular del enriquecimiento en los valores de δ15N en la

región oeste del AGC se ve reflejada en los valores isotópicos de toda la trama

trófica. Como se observa en la figura 18 las diferencias más notables entre los

valores de la región Este (Spackeen, 2009) y Oeste (Tabla 11), se encuentran en: El

sedimento (3.5‰), fitoplancton (0.5‰), zooplancton (1.1‰), Chione (3.1‰), para los

gasterópodos bentónicos Atrina y Nassarius (6.4‰), Cynoscion (4.1‰), Mugil

(4.3‰), Oligoplictes (4.8‰) y Paralabrax (4.1‰). Una excepción fue la anchoa, la

cual presenta valores promedio de carbono y nitrógeno con una diferencia entre

áreas de sólo 0.6‰, con un ligero enriquecimiento en la región Este. En el caso del

δ13C, no se observó un patrón tan consistente, aunque en muchos casos si se

observó un ligero enriquecimiento en la región Este: sedimento (0.2‰), Atrina y

Nassarius (0.1‰), Anchoa (1.3‰) Cynoscion (0.8‰), Oligoplictes (2.0‰). Aunque el

resto de los grupos, presentan valores enriquecidos hacia la región Oeste:

fitoplancton (1.1‰), zooplancton (0.5‰) y Mugil (0.1‰). En el caso de los bivalvos,

no existió diferencia entre áreas.

70

Figura 18. Media y desviación estándar de los valores de δ13C y δ15N en sedimento y

muestras biológicas colectadas en el AGC. Los rombos blancos, representan las

muestras colectadas en la región Este y los rombos negros la región Oeste. El círculo

gris, representa la media y desviación estándar de la señal isotópica encontrada en

colágeno óseo del cráneo de vaquita marina. La línea punteada conecta el valor real

de la especie con el valor corregido (círculo blanco) por un factor de discriminación

de 3.1‰ y 2.04‰ para δ13C y δ15N respectivamente, de acuerdo a Borell et al.

(2012). Sedimentos (Sed), fitoplancton (Phy), zooplancton (Zoo), Chione (Chi),

Atrina (Atr), Mugil (Mgl), Anchoa (Ach), Oligoplictes (Olg), Cynoscion (Cyc).

71

Tabla 11. Media y desviación estándar de los valores de δ13C y δ15N encontrados en sedimentos y muestras biológicas

colectadas en los alrededores de Rocas Consag (Oeste) y encontrados en la bibliografía pertenecientes a Bahía Adair

(Este; Spackeen, 2009) del AGC.

OESTE ESTE

GRUPO N δ13C±SD (‰) δ15N±SD (‰) C/N N δ13C±SD (‰) δ15N±SD (‰) C/N Sedimento 21 -21.4±3.4 10.7±2.0 9.1 10 -21.2±4.4 7.2±2.3 8.4

Fitoplancton 2 -20.1±1.5 12.7±1.6 6.0 20 -21.2±1.2 12.2±2.0 6.5

Zooplancton 42 -19.2±0.8 15.9±15.9 6.5 20 -19.7±1.4 14.8±1.0 6.5

Chione 4 -18.3±1.5 15.2±0.5 4.3 14 -18.3±0.6 12.1±0.9 ND

Atrina (Oeste), Nassarius (Este)

3 -14.9±0.7 19.3±0.6 3.7 8 -14.8±0.2 15.2±0.4 ND

Anchoa 2 -16.2±1.6 18.9±3.6 3.9 3 -14.9±0.2 19.5±1.7 ND

Cynoscion 3 -15.1±0.8 21.1±1.0 3.4 3 -14.3±0.2 17.0±0.2 ND

Mugil 2 -12.5±2.4 17.5±3.3 3.4 4 -12.6±2.1 13.2±1.8 ND

Oligoplites -16.2±1.5 20.8±1.1 3.5 3 -14.2±0.1 16.0±0.1 ND

P. sinus 15 -12.1±0.7 20.8±0.8 3.3

9.4. DISCUSIÓN

9.4.1 Diferencias temporales en los valores isotópicos de plancton en el AGC

La construcción de regiones isotópicas en el ambiente marino sobre escalas

temporales y espaciales ha constituido una valiosa herramienta para obtener

información sobre la relación de los consumidores tope son su ambiente. Los

resultados encontrados en el presente estudio muestran un mayor enriquecimiento

tanto de δ13C (Figura 13 A y B) y δ15N (Figura 14 A y B) en fitoplancton durante el

periodo frio probablemente sugiriendo una mayor mezcla por mareas y la entrada de

vientos del noroeste (Delgado-González et al., 1994). Estudios previos han mostrado

un marcado ciclo estacional en el patrón de vientos con la mayor intensidad en

invierno con vientos provenientes del norte (8 a 12ms-1) y con una menor intensidad

en verano cuando se presenta un cambio en la entrada de los vientos desde el

sureste (2 a 5ms-1) (Lavín et al., 1997). Esto puede causar constante mezcla en la

columna de agua, principalmente en los meses fríos (Lavín et al., 1998), originando

una mayor disponibilidad de los nutrientes del fondo para los productores primarios

resultando en mayores afloramientos durante la estación fría.

En conjunto con lo anterior los valores enriquecidos de δ13C pueden asociarse

a tasas rápidas de crecimiento en el fitoplancton, porque durante los procesos

fotosintéticos las células toman preferencialmente el 12C disuelto. Sin embargo, en

zonas de afloramiento, la demanda de CO2 acuoso por el fitoplancton supera su

disponibilidad, originando como consecuencia un menor fraccionamiento durante la

fotosíntesis (Goericke y Fry 1994; Graham et al., 2010). Esto enriquece los valores

de δ13C a lo largo de toda la trama trófica, como se observa en el zooplancton

(Figura 13 C y D).

En el AGC los valores de productividad primaria presentan una tendencia a

incrementarse durante las mareas vivas y los meses fríos, alcanzando valores de 76

mgC m–3 h–1, mostrando que la variación en la concentración de clorofila, la

73

abundancia de fitoplancton y la productividad primaria son fuertemente influenciados

por la mezcla producida por las corrientes de marea y por los efectos en la

estacionalidad (Millán-Núñez et al., 1999). Al respecto, en el muestreo realizado en

marzo, se observan las mayores concentraciones de clorofila (1.85 μg/L), en

contraste con la estación cálida donde el promedio fue de 0.40 μg/L (Figura 10 A y

B). Esto parece asociarse con la transición de mareas vivas durante el crucero de

marzo y la permanencia de mareas muertas durante el crucero de junio

(http://predmar.cicese.mx).

En cuanto a los valores de δ15N en fitoplancton, la mezcla por mareas puede

promover la entrada de nitrato a la zona eufótica reflejándose en el enriquecimiento

de los valores de 15NO3. Esto ocurre porque la mayor disponibilidad de nitrato

proveniente del fondo es enriquecido en δ15N. Además, estos afloramientos de

nutrientes, originan las condiciones idóneas para que la tasa de productividad

fitoplanctónica aumente, al ser asimilado por el fitoplancton la disponibilidad de 14NO3

disminuye y el valor de δ15N se incrementa acercándose al valor de δ15N de la fuente

de nitratos enriquecidos en el isótopo pesado (Montoya 2007). Un caso particular fue

el del δ15N en zooplancton que no presentó diferencia entre estaciones (Figura 14 C

y D), probablemente debido al consumo una fuente de proteína distinta proveniente

del fondo donde la actividad bacteriana es mayor.

9.4.2 Diferencias espaciales en las regiones isotópicas obtenidas del

sedimento y plancton en el AGC

Las tres regiones obtenidas del análisis Bray-Curtis (Figura 16 A), mostraron

diferencias significativas entre los valores de carbono y nitrógeno. El mayor

enriquecimiento de δ13C se presenta en la región costera, el cual es determinado

principalmente por los valores de carbono del sedimento, encontrando un valor

promedio de -15.4‰±2.5‰ y un rango de -11.9‰ a -17.9‰ (Figura 16 B), que está

dentro de valores encontrados para algas bénticas marinas (~-17.0‰±4.0‰), pero

http://predmar.cicese.mx/�

74

más enriquecidos que los encontrados en especies fitoplanctónicas (~-21.0‰±3.0‰;

France, 1995). Este enriquecimiento en los sedimentos puede indicar la entrada de

materia orgánica de una fuente macrofitica, como macroalgas o pastos marinos más

que una fuente fitoplanctonica.

Como se observa en la Figura 15 A los valores de carbono en sedimento en la

zona media y suroeste presentan señales isotópicas promedio -21.8‰±1.1‰; con un

rango de valores entre -19.8‰ a -24.4‰. Finalmente, el δ13C en la zona norte

muestra un valor promedio de -26.6‰±0.9‰, con un rango de valores entre -25.4‰

a -27.9‰, similar al esperado para materia orgánica de origen terrestre (-26‰;

Cifuentes et al. 1988). La mayoría de los valores de δ13C en el AGC sin embargo son

similares (-21.7‰±3.3‰), a los reportados generalmente para el fitoplancton marino

(-22‰; France, 1995). La variación en los valores de δ13C en las distintas áreas del

AGC sugiere la influencia diferencial de al menos tres fuentes de MO (macrofitas,

fitoplancton y materia orgánica terrestre).

El δ15N en la región Oeste fue más enriquecido en el sedimento y el

zooplancton coincidiendo con el tamaño de grano más pequeño (suelo de tipo limo-

arcilloso); la región Este tuvo mayor proporción de arenas finas lo que se reflejó en el

ACC donde hubo correlación más alta entre los valores isotópicos con la

temperatura, la salinidad y el tamaño de grano (Figura 17; Tabla 10).

El presente estudio nos permite inferir sobre las diferentes fuentes de

nitrógeno en el AGC, usando como indicador el δ15N en los sedimentos, debido a que

los múltiples estados de oxidación del nitrógeno y las rutas metabólicas de bacterias

heterótrofas y quimio-autotróficas, permiten distinguir entre suplemento de nitrógeno

“nuevo” y “reciclado” a la zona eufótica (Dugdale and Goering 1967). Los resultados

encontrados muestran una diferencia de ~3.5‰ entre la región Oeste y Este, lo cual

podría ser explicado por dos factores principales entre otros; 1). El patrón de

circulación del AGC y 2). Las diferencias en el origen de los aportes de materia

orgánica hacia los sedimentos.

75

Considerando el primer factor, algunos estudios previos sugieren que la fuente

de sedimentos en el noroeste es derivado del reciclamiento por re-suspensión de la

estructura deltaica del Río Colorado (Carriquiry y Sánchez, 1999) cuyo transporte

posterior es consistente con una circulación ciclónica (Carriquiry et al. 2001). Esta

circulación podría generar la acumulación de la MO en la región Oeste y su

constante remineralización y reciclamiento por quimio y heterótrofos (Orozco-Borbón,

1995), lo que resultaría en un enriquecimiento del δ15N. En cuanto al segundo punto,

generalmente los valores elevados de δ15N en sedimentos coinciden con suelos de

tipo limo arcillosos (10.7‰ ± 2.0‰) que normalmente se asocian a estuarios con

influencia marina (10‰ a 33‰) y podrían reflejar la dominancia de material re-

procesado, donde el δ15N se enriquece durante la degradación (Fogel y Cifuentes,

1993).

En contraste los valores más empobrecidos en δ15N, se presentaron en la

región Este dominada por arenas finas (7.2‰ ± 2.3‰), más similares a MO de origen

planctónico (~8‰; Cifuentes et al., 1988). El rango de valores encontrado (2.6‰ a

13.1‰) muestra las diferencias en la fuente de MO que se deposita en los

sedimentos, encontrando los menores valores para la fuente terrestre de nitrógeno

orgánico, los cuales están en un promedio de ~3‰ para δ15N (Schoeninger and

DeNiro, 1984).

En el caso del fitoplancton, se puede observar que el mayor enriquecimiento

de δ13C, se presenta hacia la parte norte durante junio extendiéndose hacia el

suroeste en el mes de marzo. Se observa también la entrada de agua menos

enriquecida del sur con características oceánicas en ambas estaciones (Figura 13 A

y B). Sánchez-Velasco et al. (2012) reportaron un rango decreciente de clorofila

superficial de 0.45 mg/L hacia el norte a 0.1mg/L hacia el sur en el AGC, asumiendo

que esto se debe a la intrusión de agua baja en clorofila (<0.1 mg/L) con

características oceánicas proveniente del sur. También, Millan-Nuñez et al. (1999)

encuentran la mayor concentración de clorofila y abundancia fitoplanctónica hacia la

76

región peninsular de Baja California (2.6–18.2 mg m–3 y 274 cells mL–1) en

comparación con el lado continental de las costas de Sonora (1.8–12.7 mg m–3 y 166

cells mL–1).

9.4.3 Diferencias temporales en los valores isotópicos de la línea base del

AGC

Los resultados encontrados en el presente estudio muestran un mayor

enriquecimiento en el AGC, tanto de δ13C y δ15N en fitoplancton durante el periodo

frio probablemente sugiriendo una mayor mezcla por mareas y la entrada de vientos

del noroeste (Delgado-González et al., 1994). Estudios previos han mostrado un

marcado ciclo estacional en el patrón de vientos con la mayor intensidad en invierno

con vientos provenientes del norte (8 a 12ms-1) y con una menor intensidad en

verano cuando se presenta un cambio en la entrada de estos desde el sureste (2 a 5

ms-1) (Lavín et al., 1997). Esto puede causar constante mezcla en la columna de

agua, principalmente en los meses fríos (Lavin et al. 1998), originando una mayor

disponibilidad de los nutrientes del fondo para los productores primarios resultando

en mayores afloramientos durante la estación fría.

En conjunto con lo anterior los valores enriquecidos de δ13C pueden asociarse

a tasas rápidas de crecimiento en el fitoplancton, porque durante los procesos

fotosintéticos las células toman preferencialmente el 12C disuelto. Sin embargo en

zonas de afloramiento, la demanda de CO2 acuoso por el fitoplancton supera su

disponibilidad, originando como consecuencia un menor fraccionamiento durante la

fotosíntesis (Goericke and Fry 1994; Graham et al. 2010). Esto enriquece los valores

de δ13C a lo largo de toda la trama trófica.

En el AGC los valores de productividad primaria presentan una tendencia a

incrementarse durante las mareas vivas y los meses fríos, alcanzando valores de 76

mgC m–3 h–1, mostrando que la variación en la concentración de clorofila, la

abundancia de fitoplancton y la productividad primaria son fuertemente influenciados

77

por la mezcla producida por las corrientes de marea (Millán-Núñez et al. 1999). Al

respecto, en el muestreo realizado en marzo, se observan los mayores

concentraciones de clorofila (1.85 μg/L; Figura 10 B), en contraste con la estación

cálida donde el promedio fue de 0.40 μg/L (Figura 10 A). Esto parece asociarse con

la transición de mareas vivas durante el crucero de marzo y la permanencia de

mareas muertas durante el crucero de junio (http://predmar.cicese.mx).

En cuanto a los valores de δ15N en fitoplancton, la mezcla por mareas puede

promover la entrada de nitrato a la zona eufótica reflejándose en el enriquecimiento

de los valores de 15NO3. Esto ocurre porque la mayor disponibilidad de nitrato

enriquecido en δ15N proveniente del fondo y su completa asimilación por el

fitoplancton (Montoya 2007). Si la disponibilidad de nitrato disminuye, el valor de δ15N

puede incrementar acercándose al valor de δ15N de la fuente de nitratos (Graham et

al. 2010). Un caso particular fue el del δ15N en zooplancton que no presentó

diferencia entre estaciones, probablemente debido al consumo de una fuente de

proteína distinta proveniente del fondo donde la actividad bacteriana es mayor.

9.4.4 Diferencias espaciales de δ13C and δ15N en la trama trófica

La composición isotópica de los consumidores en sistemas marinos se

relaciona a la fuente de alimento y agua que el animal ingiere, de tal manera que

cuando estas muestran gradientes isotópicos, los datos pueden ser usados para

estudiar preferencia de hábitat, movimientos entre ecosistemas y los patrones

migratorios en el océano (Newsome et al. 2007).

El AGC presenta diferencias evidentes en la señal de δ13C y δ15N entre la

región Oeste y Este. Esto se observa en la Figura 18, la cual muestra estas

diferencias, por un lado la región Oeste representada por las Rocas Consag

(diamantes negros) y Bahía Adair, que representa la región Este (diamantes

blancos). Esta imagen muestra diferentes grupos partiendo de la base de la trama

trófica (sedimentos, fitoplancton y zooplancton), hasta los depredadores de alto nivel


78

trófico, en este caso representados por la vaquita marina o marsopa del Golfo de

California.

Las diferencias entre el δ13C y δ15N en la línea base (sedimento y fitoplancton;

δ13C: 0.2‰ y 1.1‰ and δ15N: 3.5‰ y 0.5‰, respectivamente); sugieren, en el caso

del sedimento, que la fuente de carbono es similar en la región Oeste y Este. En este

caso, si la circulación ciclónica predomina, entonces esperaríamos que el resto del

material biológico originado en el Este y Norte fuera transportado al oeste por efecto

de la misma, como se ha reportado en el caso del sedimento (Carriquiry et al. 2001).

En el caso del fitoplancton, la mayor diferencia del δ13C puede estar reflejando

la dinámica del sistema en constante movimiento que mantiene una resuspensión

constante de los nutrientes del fondo causando afloramientos en la región Oeste

(Millan-Nuñez et al. 1999). Si los valores de δ13C están relacionados con la tasa de

crecimiento del fitoplancton, entonces se esperaría que en la zona de mayor

productividad primaria, los organismos discriminen menos 13C enriqueciéndose en

comparación con la región Este, con una tasa de crecimiento fitoplanctónico menor.

En conjunto con lo anterior, la región Este refleja características menos costeras con

valores isotópicos empobrecidos. Estas características oceánicas en la masa de

agua han sido observadas en hábitats larvarios, previamente definidos (Sánchez-

Velasco et al. 2012). En el caso del δ15N las diferencias más pequeñas se

encontraron en el fitoplancton.

El zooplacton sigue la misma tendencia que el sedimento con valores más

enriquecidos en la región Oeste, con una diferencia con la región Este de 0.5‰ y

1.1‰ para δ13C y δ15N, respectivamente. El hecho de que el zooplancton fue similar

al patrón de enriquecimiento de 15N en los sedimentos, es más consistente con el

fraccionamiento isotópico de nitrógeno durante el crecimiento microbiano (Macko y

Estep 1984; Hoch et al. 1996), que con características fitoplanctónicas.

79

Los diferentes niveles tróficos (NT) presentan diferencias mínimas para

carbono en Chione and Mugil (0.2‰) y un mayor enriquecimiento en la región Este

para Atrina y Nassarius (-0.7‰), Oligoplictes (-2.0‰), Cynoscion (-0.8‰) y Anchoa (-

0.8‰). Esto coincide con la mayor abundancia de macrofitas para Bahía Adair, la

cual origina una mayor proporción de 13C en la trama trófica que se refleja en los

valores isotópicos de los organismos que hacen uso de esta.

En el caso del nitrógeno existe un patrón de enriquecimiento en la región Este

(Chione 1.9‰, Atrina 6.4‰, Oligoplictes 4.8‰, Cynoscion 4.1‰, Mugil 4.3‰), el cual

es soportado por los valores enriquecidos desde la línea base, indicando que todas

son especies que se alimentan en estas áreas el tiempo suficiente para que los

valores isotópicos de la fuente queden impresos en sus tejidos. En el caso de Atrina

y Nassarius aunque son bentónicos, los valores de nitrógeno pueden ser diferentes

en el lado oeste tanto por diferencias en la línea base, como porque su dieta es

constituida por diferentes fuentes de proteína. Un caso especial es la anchoa, la cual

muestra valores similares de δ15N en ambas zonas con una diferencia de 0.6‰ con

el mayor enriquecimiento en el Este indicando un posible movimiento de esta especie

entre ambas regiones.

En el caso particular de la vaquita marina como depredador tope y especie

indicadora de enriquecimiento del área, en la Figura 18 se muestran los valores

reales (círculo gris) y corregidos (δ13C: -15.2‰±0.5‰, δ15N: 18.6‰±0.8‰; círculos

blancos) mediante un valor de discriminación isotópica de 3.11 y 2.04 para δ13C y

δ15N respectivamente (Borell et al. 2012). El valor corregido permanece cercano a los

valores de las especies presa que corresponden a la región Oeste. Este

enriquecimiento respalda lo reportado en avistamientos históricos ubicando su

hábitat en el lado oeste del AGC (Barlow, 1986; Brownell; 1986, Silber, 1990;

Gerrodette et al., 1995; Barlow et al., 1997; Gallo-Reynoso, 1998; Jaramillo et al.,

1999; Vidal et al., 1999; Jaramillo-Legorreta. 2008; Gerrodette et al. 2011).

80

CAPÍTULO 3

ESTRUCTURA TRÓFICA Y AMPLITUD DE NICHO DEL HÁBITAT DE Phocoena sinus

10.1 INTRODUCCIÓN

La necesidad de conocer la estructura y función del ecosistema como

antecedente para logar la sustentabilidad de recursos acuáticos vivos ha sido

extensamente reconocida, particularmente en lo que se refiere a la estructura trófica

y el flujo de biomasa a través de la interacción de especies (Christensen y Pauly,

1993). En el caso de la vaquita marina, el estudio sobre su ecología presenta

dificultades importantes, debido a que técnicas convencionales como el análisis de

contenido estomacal u observaciones in situ, a pesar de proporcionar información

importante sobre su ecología, se han visto limitadas por el pequeño número de

muestra obtenido. Lo anterior, debido al grado de digestión de los organismos

recuperados y a factores como su pequeño tamaño poblacional y al poco tiempo que

pasa en superficie (Silber, 1988).

Por tales razones se propone como alternativa el análisis de isótopos

estables de δ13C y δ15N, ya que esta aproximación metodológica permite realizar

estudios sobre muestras existentes en colecciones científicas y de museos como

hueso, plumas, dientes, etc., además por el hecho de que no son necesarios

tamaños de muestra elevados (Hobson y Welch, 1992; Hobson et al., 1997; Walker

y Macko, 1999; Kelly, 2000; Lesage et al., 2001). Cabe mencionar que este es el

segundo estudio isotópico para conocer los hábitos alimentarios de la vaquita y

determinar su papel en la trama trófica que se presentan en su hábitat.

El análisis de isótopos estables en mamíferos marinos del AGC, ha probado

ser efectivo para el estudio de la diferenciación trófica entre colonias (Aurioles et al.

2009; Elorriaga-Verplancken y Aurioles-Gamboa, 2009), clases de edad (Niño-Torres

81

et al., 2006; Newsome et al. 2006; Porras-Peters et al. 2008; Elorriaga-Verplancken,

2009), así como para definir el grado de superposición trófica entre colonias de lobo

marino (Porras-Peters et al. 2008).

El área que comprende Rocas Consag se ha considerado como una anomalía

debida al característico enriquecimiento de δ15N encontrado en lobos marinos de los

alrededores de Rocas Consag (22.4‰ ± 0.5‰), que se presenta probablemente

desde la base de la trama trófica, en comparación con colonias de la misma especie

en el resto del Golfo de California (Porras-Peters et al. 2008).

En el caso específico de la vaquita, un habitante restringido al AGC, solo

existe un trabajo en el que se analizaron las proporciones isotópicas en vértebras y

dientes (Rodríguez-Pérez et al. 2010). En ese estudio, se observaron valores

promedio de δ13C de –11.99‰ ±1.59‰ (n= 12) y de δ15N de 21.98‰±2.04‰ (n= 12).

Estos valores muestran que P. sinus se ubica tróficamente en el nivel de carnívoro

terciario-cuaternario y con valores similares a otras especies de mamíferos marinos

de la misma región, sugiriendo que esta marsopa se puede alimentar de presas

comunes a otros depredadores de esta región. En el presente capitulo se utiliza esta

técnica con el objetivo de obtener un modelo estructural trófico del hábitat de la

vaquita.

82

10.2. MÉTODO

10.2.1 Determinación del nivel trófico:

Para determinar la estructura trófica y el papel que juega cada una de las

especies estudiadas en el ecosistema del AGC, la señal de δ 15N será convertida a

posición trófica (PT) usando la ecuación 2 (Pinnegar et al., 2002; Post, 2002).

PT= λ + (δ15Ndepredador - δ15Nbase)/∆n (ec. 2)

Dónde:

PT= Posición trófica de cada una de las especies a estudiar

λ= Posición trófica a la cual pertenecen los organismos utilizados como δ 15N

base, por ejemplo; en el caso del fitoplancton el valor de λ=1

δ15N= Valor delta del tejido tanto del consumidor como de la base de la trama

trófica. En el presente estudio el valor delta correspondería tanto al fitoplancton como

a los valores encontrados en sedimento, lo cual se asume como el inicio de la trama

trófica superficial y bentónica, respectivamente.

∆n= Valor asumido para el fraccionamiento que se presenta de un nivel a otro

en la trama trófica. Este valor se obtendrá a partir de las diferencias encontradas de

las observaciones hechas para los valores isotópicos entre los consumidores y sus

presas potenciales (Post, 2002).

10.2.2 Contribución porcentual de presas potenciales a la dieta de P. sinus

El papel trófico que desempeñan las especies muestreadas, así como si existe

o no impacto de la vaquita sobre las especies comerciales, se determinará utilizando

83

el modelo Bayesiano SIAR propuesto por Parnell et al. (2008) de acuerdo a la

ecuación 3:

(ec. 3)

Donde:

Xij= Valor observado del isótopo j del consumidor i. sjk= Valor del isótopo j en fuente k. Con la media (μjk) y la varianza (wjk2)

normalmente distribuidas.

cjk= factor de fraccionamiento trófico, con la media (λjk) y la varianza (τjk 2)

normalmente distribuidas.

pk= Proporción en la dieta de la fuente k, estimada por el modelo.

qjk= Concentración del isótopo j en la fuente k de acuerdo a Phillips y Koch

(2002)

εij= Error residual, describe la varianza adicional entre las observaciones

no consideradas y es estimado por el modelo.

Este modelo estima la probabilidad de distribución de la contribución de un

número n de fuentes a una mezcla, mientras evalúa la incertidumbre asociada a las

mismas, al fraccionamiento y a las señales isotópicas. Además, este modelo permite

la incorporación de información previa sobre la dieta del depredador al análisis. A

partir de los valores porcentuales obtenidos en el modelo se pretende inferir la

contribución de las diferentes especies a la dieta de la vaquita.

84

10.2.3 Análisis de amplitud de nicho

Se determinó la amplitud trófica de la vaquita, a partir del análisis de área

Convex-hull y la posterior comparación de la varianza encontrada entre los dos

grupos, de acuerdo a lo reportado por Jaeger et al. (2009). Finalmente, los resultados

fueron corroborados mediante la prueba estadística no paramétrica U- de Mann-

Whitney

85

10.3. RESULTADOS

10.3.1 Isótopos estables de δ13C y δ15N en P. sinus

La muestra de colágeno óseo de vaquita marina utilizada para el presente

estudio corresponde a una mezcla de juveniles (n=4), adultos (n=7) e individuos para

los cuales la edad no pudo ser determinada (n=4). Al aplicar la prueba estadística

multivariada Kruskal-Wallis no se encontraron diferencias significativas para δ13C o

δ15N (p= 0.1596 y p= 0.5552, respectivamente), o entre hembras (n=5), machos

(n=7) y organismos de sexo desconocido (n=3) (Kruskal-Wallis, p= 0.9663 y p=

0.9728, respectivamente), por lo cual todos los datos de los individuos muestreados

se integraron a un solo promedio. El valor promedio para los valores de δ13C y δ15N

en vaquita marina fue de -12.1‰±0.7‰ y 20.8‰±0.8‰ respectivamente. Los valores

encontrados para las diferentes especies y grupos muestreados en los alrededores

de Rocas Consag se muestran en la Tabla 12. Cabe mencionar que los valores de

vaquita utilizados pertenecen únicamente al número de muestra que no presenta

influencia de los lípidos sobre los isótopos de δ13C, a pesar de no haber sido

extraídos durante el procesado.

86

Tabla 12. Media y desviación estándar de los diferentes grupos biológicos

muestreados en los alrededores de Rocas Consag.

ESPECIE O GRUPO δ13C (‰) δ15N (‰) N

MOP -21.2±1.6 11.1±1.2 20

Productores primarios

Fitoplancton -19.8±1.3 12.9±1.6 37

Macroalgas -13.2±0.9 12.9±0.4 2

Coral -17.7 13.8 1

Poliqueto -13.9 14.2 1

Esponja -19.7 14.8 1

Zooplancton -19.2±0.9 15.2±1.2 37

Moluscos

Bivalvos -18.3±1.5 15.2±0.4 4

Caracoles 15.0±0.7 19.3±0.6 3

Octopus sp -14.12 19.5 1

Crustáceos

Camarónes -13.9±1.1 13.9±0.6 5

Cangrejos -15.3±0.7 19.8±0.8 4

Peces óseos

Mugil cephalus -11.7±0.9 13.3±1.8 2

Anchoa sp -17.3 16.4 1

Anchoa compresa mundeloides -15.0 21.5 1

Porichthys mimeticus -17.1 17.4 1

Diplectrum pacificum -13.0 18.9 1

Lutjanus novemfasciatus -16.5 19.1 1

Menticirrhus nasus -16.1 19.2 1

Eucinostomus dowii -15.4±0.2 19.2±0.7 3

Caulolatilus princeps -16.00 19.40 3

Opistonema liberate -17.8±1.6 19.9±0.6 1

Cetengraulis mysticetus -14.2±3.1 20.1±1.8 2

Chaetodipterus zonatus -15.8±0.6 20.1±1.0 5

87

Tabla 12. Continuación

ESPECIE O GRUPO δ13C (‰) δ15N (‰) N

Peprilus snyderi -15.80 20.30 4 Micropogonias ectenes -15.4±0.3 20.4±0.6 1 Paralabrax aerogutatus -15.0±0.9 20.8±0.2 1 Oligoplites saurus -16.2±1.5 20.8±1.1 2 Pomadasis panamensis -14.4 20.9 1 Balistes polilepys -15.7±1.0 21.7±2.2 2 Scomberomorus -16.3±0.3 21.1±0.2 3 Cynoscion reticulatus -15.3±0.2 21.1±1.0 3 Anisotremus davidsoni -14.6±0.1 21.2±0.7 4 Arius spp -15.2 22.1 1 Peces cartilaginosos Tiburones -15.8±0.3 20.5±0.7 2 Mamíferos marinos Vaquita -12.1±0.7 20.8±0.8 15

10.3.2. Estructura de la trama trófica en el hábitat de P. sinus a partir de

valores de δ13C y δ15N

Mediante el análisis de δ13C y δ15N en los diferentes componentes del

ecosistema (Tabla 12), muestreados en los alrededores de Rocas Consag, se obtuvo

un factor de discriminación promedio de δ15N= 2.8‰, a partir del cual se definieron

cuatro niveles tróficos (NT). El primero de estos NT está constituido por los

productores primarios (fitoplancton y macroalgas), los cuales aunque presentan

valores similares en cuanto al δ15N difieren en sus valores de δ13C (Figura 19).

Encontrando los mayores valores en los productores bentónicos (Tabla 12), con una

diferencia de >6‰ con respecto al fitoplancton. El NT 2 lo constituyen los organismos

88

filtradores (esponjas y bivalvos), así como zooplancton y algunas especies de peces

como la Anchoa sp y Mugil cephalus (Figura 19). Estos últimos presentan valores de

δ15N menores de 17‰ (Tabla 12), aunque se encontraron representantes de las

mismas especies con valores de δ15N mayores a 20‰ que los ubica en un NT ≥4.0

(Figura 19). En el NT 3 se ubican organismos como el pulpo, los gasterópodos y

diferentes géneros de peces (Opistonema, Peprilus, Micropogonias, Diplectrum,

Cetengraulis, Menticirrhus, Caulolatilus, Lutjanus). Por último, el NT lo constituyen el

resto de los géneros de peces, tiburones y la vaquita marina (Figura 19), con valores

superiores a 20‰.

Debido a que estudios realizados sobre la alimentación de la especie indican

que la vaquita hace uso tanto de especies pelágicas como bentónicas, en el presente

estudio, siguiendo los criterios de Post (2002) se determinó el NT de la especie

tomando en cuenta por un lado la materia orgánica del sedimento (10.7‰±2.0‰) y

por el otro el bivalvo filtrador Chione (15.2‰±0.5‰). Este último se incluyó ya que de

acuerdo a Post (2002), este tipo de organismos presentan una menor variabilidad a

través del tiempo en su señal isotópica que el fitoplancton. Lo anterior debido

principalmente a que son organismos sésiles de larga vida que registran la señal del

ambiente pelágico de una manera más confiable. El factor de discriminación de δ 15N

utilizado para la obtención del NT de la vaquita marina fue de 2.04‰, de acuerdo a lo

reportado por Borrell et al. (2012) para colágeno óseo en cetáceos. El NT

determinado para la vaquita marina fue de 4.0 (Figura 19).

89

Figura 19. Valores de δ13C y δ15N de materia orgánica en sedimentos, fitoplancton y

varios organismos marinos colectados en los alrededores de Rocas Consag. En el

eje Y se indican las ubicaciones de nivel trófico y en diamante azul la posición de la

vaquita marina.

10.3.3 Amplitud de nicho y determinación de dieta de la P.sinus

El polígono que se muestra en la figura 20, marca el límite de las señales

isotópicas de δ13C y δ15N de P. sinus. La varianza encontrada fue de 0.5‰ para δ13C

y 0.6‰ para el δ15N, la cual corresponde a un rango de valores que va de -13.0‰ a -

10.9‰ y 19.3‰ a 22.2‰, respectivamente.

90

Figura 20. Amplitud de nicho isotópico obtenida mediante el área Convex-Hull de los

valores δ13C y δ15N de la vaquita marina.

Finalmente, para determinar la contribución de diferentes presas potenciales a

la dieta de la vaquita, se utilizó el modelo de mezcla Bayesiano SIAR (Parnell et al.,

2008), que indicó una baja probabilidad de contribución de cada una de las especies

que se introdujeron el modelo, con no más de un 8%. De acuerdo a los resultados

obtenidos, las especies M. cephalus y O. libertate (Tabla 13), contribuyeron con un

porcentaje mayor de 29.2% y 15.9%, respectivamente (Figura 21).

91

Tabla 13. Contribución de las diferentes especies de presas potenciales a la dieta de

P. sinus a partir del modelo de mezcla Bayesiano (SIAR).

ESPECIES MINIMO (%) MAXIMO (%)

MEDIA (%)

Crustáceos 0 16.6 6.6 Peces M. ectenes 0 14.1 5.4 C. reticulatus 0 11.8 4.4 Paralabrax sp 0 12.2 4.5 E. dowii 0 20.8 8.7 M. cephalus 21.2 36.4 29.2 C. mysticetus 0 12.1 4.5 O. saurus 0 16 6.1 O. libertate 2.4 28.2 15.9 A. davidsoni 0 9.7 3.4 B. polilepys 0 11 4.1 Ch. zonatus 0 17.5 7

92

Figura 21. Diagramas de cajas obtenidos mediante el modelo de mezcla SIAR, que

representan el rango de contribución de cada uno de los grupos de presas

potenciales a la dieta de la vaquita marina. Me (Micropogonias ectenes), Cr

(Cynoscion reticulatus), Pm (Paralabrax), Ed (Eucinostomus dowii), Mc (Mugil

cephalus), Cm (Cetengraulis mysticetus), Os (Oligoplites saurus), Ol (Opistonema

libertate), Ad (Anisotremus davidsoni), Bp (Balistes polilepys), Chz (Chaetodipterus

zonatus), Cst (Crustáceos).

93

10.4. DISCUSIÓN

10.4.1 Señales de δ13C y δ15N en P. sinus

El análisis de isótopos estables en tejidos animales reflejan aquellos valores

de las tramas tróficas de las cuales parten, arrojando de esta manera, información

sobre su dieta y sobre su área de forrajeo (Rubinstein y Hobson, 2004). Los

resultados arrojados a partir de colágeno óseo en P. sinus muestran en el caso del

carbono (-12.1‰±0.7‰; Tabla 6) valores característicos de consumidores costeros,

como lo reportan Aurioles-Gamboa et al., (2013), quienes documentan valores en

Zalophus californianus pertenecientes a todas las colonias del Golfo de California de

-12.3‰±0.4‰, que también tiene hábitos costeros. Otro ejemplo de organismos

costeros lo muestra Díaz-Gamboa (2003), quien reporta dos ecotipos de Tursiops

truncatus, donde el ecotipo costero presenta valores de -12.9‰±0.4‰. Por otro lado,

los resultados de δ13C respaldan el uso de un hábitat similar a otras especies de

marsopas que se han reportado con hábitos costeros y cuyos valores son muy

similares por ejemplo; Toperoff (2002), reporta valores en Phocoena phocoena de -

13.4‰±0.5‰ y Schoeninger y DeNiro (1984), de -12.5‰±1.3‰, los cuales a pesar

de las diferencias latitudinales que presentan con respecto a la vaquita marina,

permanecen cercanos a los registrados para la especie.

.

En cuanto al nitrógeno, este muestra un enriquecimiento en P. sinus

(20.8‰±0.8‰), en comparación con P. phocoena (15.7‰±0.7‰) y Phocoenoides

dalli (16.2‰±0.6‰), las cuales no pueden ser comparables debido a las diferencias

latitudinales en sus ecosistemas respectivos. De acuerdo a Graham et al. (2010),

cuando los consumidores se alimentan en un ambiente específico por un tiempo

relativamente largo, adquieren la composición isotópica de sus presas locales. Por lo

anterior, la composición isotópica de un animal puede ser usada como un marcador

natural de su permanencia en un hábitat o de los movimientos a través de hábitats

diferentes. De tal manera que en el caso de la vaquita marina y los otros

94

Phocoenidos mencionados, los valores isotópicos nos indican un enriquecimiento

mayor en el área que ocupa la primera, debido al origen de nutrientes del cual parten

sus ambientes respectivos. A diferencia de lo anterior, la vaquita marina presenta

valores de δ15N similares a Z. californianus (21.0‰±0.9‰), el cual presenta hábitos

también una dieta predominantemente piscívora. Estos resultados, muestran la

importancia de conocer los valores de δ15N en la base de la trama trófica de la cual

parten los individuos al momento de inferir sobre hábitos tróficos, con el fin de no

subestimar o sobreestimar su papel dentro del ecosistema. Como se muestra en el

caso de la vaquita marina, los altos valores de nitrógeno, se deben más al origen de

nutrientes enriquecidos del cual parte la trama trófica que al consumo de presas de

niveles tróficos superiores a los que consumen otras especies de marsopas.

10.4.2 Estructura de la Trama Trófica de P. sinus

Actualmente es imperativo entender la extensión y estructura de las tramas

tróficas, para poder comprender como se relacionan las comunidades en los

ecosistemas. El análisis de isotopos estables, en particular de carbono y nitrógeno,

ha probado ser una valiosa herramienta para definir este tipo de cuestiones (Post et

al. 2000). Muchas investigaciones estudian los niveles tróficos porque estos son

sencillos de definir, caracterizan el papel funcional de los organismos y facilitan la

estimación de flujos de masa o energía a través de las comunidades ecológicas

(Post, 2002). A partir de las señales isotópicas de P. sinus y del resto de las especies

muestreadas (peces, macroinvertebrados, macroalgas, zooplancton, fitoplancton)

para el área oeste del AGC (Tabla 6), se determinó un fraccionamiento de δ 15N de

2.6‰±0.9‰ , respectivamente, mediante el cual se obtuvieron 4 niveles tróficos para

el área muestreada (Figura 14).

Como se observa en la figura 19, los valores isotópicos de carbono nos

permiten observar que la mayoría de los organismos presentan una tendencia hacia

un origen fitoplanctónico. A diferencia de lo anterior, especies como los camarones y

la vaquita marina presentan cierta influencia hacia un origen enriquecido en δ13C,

95

que parece reflejar el hábitat bentónico, cuyos valores parecen tener un aporte

importante de productores primarios bentónicos como las macroalgas. Lo anterior se

ve reflejado en la diferencia de 6.6‰ encontrada en los valores de δ13C (Figura 19)

entre productores pelágicos (fitoplancton) y bentónicos (macroalgas), aunque con

valores de δ15N similares (Tabla 12).

Debido a que el número de muestra de especies conocidas como presas de la

vaquita fue reducido, en el presente estudio se utilizó para la obtención de su NT un

factor de discriminación de 2.04, obtenido de colágeno óseo en cetáceos (Borell et al.

2012). Los resultados obtenidos definieron un NT para la vaquita de 4.0, muy

cercano al 4.2 obtenido por Pauly et al. (1998) para la especie, cuyos resultados se

basaron en el análisis de contenido estomacal.

Como se observa en la figura 19, la vaquita marina presenta valores de δ15N

similares a varias especies de peces consideradas como presas potenciales, así

como a las muestras obtenidas de especies reportadas como presas en estudios

tróficos de la especie (Anchoa sp y Cynoscion reticulatus). A pesar de estas

similitudes en cuanto al nitrógeno, en el caso del δ 13C difiere por más de 3‰ con

respecto a los organismos mencionados anteriormente. Lo anterior puede ser debido

a las diferencias en el tipo de tejido muestreado. Varios autores han documentado

que el factor de discriminación dieta/tejido varía de acuerdo a las características

como tipo de dieta (calidad nutricional) metabolismo (enrutamiento isotópico, tasa de

crecimiento, síntesis de aminoácidos), así como a la variación de la composición de

aminoácidos o lípidos en los tejidos muestreados (Hobson et al. 1996; Koch, 2007;

Newsome et al. 2010). El colágeno óseo en particular presenta gran diferencia en el

factor de discriminación de la proteína comparado con otros tejidos (Hobson et al.

1996; Koch, 2007; Borrell et al. 2012), que debe ser tomada en cuenta cuando éste

tipo de tejido es usado para determinar nivel trófico o para evaluar la dieta de los

organismos en reconstrucciones isotópicas a largo plazo (Borrell et al. 2012).

96

La diferencia encontrada en los valores isotópicos de vaquita en cuanto al

δ13C, con respecto a otros organismos del ecosistema como los peces, respalda la

idea de que el colágeno óseo presenta un factor de discriminación mayor que el

encontrado en otros tipo de tejidos (Koch, 2007; Newsome et al. 2010; Borell et al.

2012; Riofrío-Lazo et al. 2012). De tal manera que mientras tejidos suaves como

musculo, hígado y piel se enriquecen únicamente por 1-2‰ con relación a la dieta, el

colágeno óseo típicamente tiene valores entre 4-5‰ mayores que su alimento. Esto

se debe principalmente a su composición particular de aminoácidos donde la glicina

constituye en un 33% de la proteína total y este aminoácido está enriquecido en 13C

(+8‰) (Koch, 2007).

En cuanto al δ15N el factor de discriminación reportado se encuentra entre

2.0‰ y 3.0‰ para colágeno óseo de mamíferos (Koch, 2007; Newsome et al. 2010;

Borell et al. 2012). Asumiendo un factor de discriminación similar para la vaquita

marina, así como el hecho de que el hueso es una integración del alimento

consumido por un extenso periodo de tiempo (Tieszen et al. 1983; Hobson et al.

1996; Kurle 2002; Kurle and Worthy, 2002), se esperan valores similares de δ15N

entre la vaquita y algunas especies de peces (Figura 19), ya que aunque algunos

probablemente constituyan parte de su dieta, el colágeno óseo estaría resumiendo la

integración de esta información más la de organismos con valores isotópicos

menores (probablemente de NT inferiores), que pudieron no haberse muestreado

durante los cruceros.

10.4.3 Nicho trófico y proporción de dieta de P.sinus

Las aproximaciones a nivel poblacional usan frecuentemente tanto la posición

trófica como la amplitud de nicho, para entender su interacción en la trama trófica así

como su papel en el ecosistema (Bearhop et al., 2004). En el presente estudio se

utilizó el área Convex-hull evaluada por el análisis de varianza, una herramienta que

ha probado ser útil en la obtención de este tipo de información. A partir del análisis

de amplitud de nicho basado en la obtención de la varianza en la vaquita marina, se

97

encontraron varianzas de δ13C= 0.5 y δ15N= 0.6 (Figura 20). Si se considera, de

acuerdo a Bearhop et al. (2004) y Jaeger et al. (2009), que una varianza de más de

1‰ sugiere a un consumidor generalista y una varianza menor a menor a 1‰ a un

especialista, los valores en la vaquita indican un comportamiento con tendencia hacia

el especialismo. Lo anterior contradice lo reportado por Findley y Nava (1994) y

Pérez-Cortés et al. (1996) que la catalogaron como especie generalista.

Sin embargo es necesario tomar con reserva estos resultados ya que si bien la

vaquita podría presentar una alimentación generalista basados en el número de

especies de peces de las cuales se alimenta, estas especies podrían presentar

valores isotópicos similares probablemente por sus hábitos tróficos parecidos (por

ejemplo pelágicos, bentónicos, etc.,), otorgándole a la vaquita valores isotópicos con

baja variabilidad.

Este punto es respaldado por los resultados del modelo de mezcla (SIAR;

Figura 21), que sugiere a Mugil cephalus (~29.2%; Tabla 13) como presa principal.

Es importante mencionar, que aunque esta especie no ha sido reportada como presa

importante de la vaquita, los resultados arrojados por el modelo y el hecho de que M.

cephalus se alimente de detritus y algas en el fondo, esto parece indicar la

preferencia de la vaquita sobre recursos bentónicos. Los resultados del modelo de

mezcla indican además, que este tipo de especies predominan en fondos suaves

(www.fishbase.org), reflejando de esta manera la influencia que tienen sus hábitos

alimentarios en la selección de hábitat por la especie. El resto de las especies que

alimentaron el modelo de mezcla contribuyeron con menos del 8%.

Los resultados encontrados en el presente estudio sobre los hábitos

alimentarios de la vaquita son relevantes ya que si bien estudios previos basados en

el análisis de estómagos han arrojado datos importantes, también se han visto

limitados por el número de muestra y por el grado de digestión de los especímenes,

el cual ha sido muy avanzado en varias ocasiones impidiendo la obtención de

resultados confiables (Findley y Nava, 1994; Pérez-Cortés, 1996).

98

11. CONCLUSIONES GENERALES

A partir de diferentes variables ambientales se definieron tres regiones

bien delimitadas dentro del AGC: Oeste, Este y Sur, de las cuales el área donde se

han registrado la mayoría de los avistamientos de P. sinus en la última década es la

región Oeste. Esta región se caracteriza por presentar un tipo de suelo con más del

60% de limo-arcillas, la mayor turbidez de las tres regiones encontradas (15.2 y 16.4

mg/L, para junio y marzo, respectivamente), así como la menor profundidad

promedio (~26 m).

A partir de las características que predominan en la región de mayores

avistamientos de la especie se pudo definir un hábitat potencial para la misma con

una extensión de 1794 km2, que es al menos 530 km2 mayor al área de refugio de la

vaquita (1264 km2).

De acuerdo a los valores isotópicos de carbono y nitrógeno en plancton

se encontró un gradiente, con valores enriquecidos en la parte noroeste (donde se

presentan los mayores avistamientos de vaquita), así como la entrada de valores

empobrecidos de la región sur, probablemente influenciados por las aguas

provenientes de la región norte del Golfo de California.

La región Oeste presenta un claro enriquecimiento de δ15N con respecto

a la región Este en sedimento y plancton, el cual se refleja en toda la trama trófica,

permitiendo delimitar el área de alimentación de la vaquita y los organismos

analizados en una zona bien delimitada en la región Oeste.

El valor de δ13C (-12.1‰±0.7‰) encontrado en la vaquita marina la ubica

como una especie costera y con un importante aporte bentónico a su dieta.

99

Considerando los valores de δ15N en distintos organismos del hábitat de

la vaquita, se encontraron 4 niveles tróficos y un fraccionamiento isotópico de 2.8‰

entre esos niveles, dentro de los cuales, la vaquita ocupo un NT de 4.0.

A partir de los resultados obtenidos del análisis Convex-hull, la vaquita

marina presentó una varianza de 0.5‰ y 0.6‰ para δ13C y δ15N, respectivamente,

considerados para poblaciones especialistas.

De acuerdo al modelo de mezcla SIAR y basados en un factor de

discriminación isotópica de 2.04 (Borell et al. 2012), la especie detritívora Mugil

cephalus presentó la mayor contribución a la dieta de la vaquita marina.

100

12. BIBLIOGRAFÌA

http://oceancolor.sfc.nasa.gov

http://predmar.cicese.mx

http://www.fishbase.org

http://www.geologynet.com/programs/ternplot.xls

http://www.cpc.ncep.noaa.gov/products/analysis_monitoring/ensostuff/ensoyears

http://www.nhc.noaa.gov/gccalc.shtml

Abend, A. y Smith, T. 1997. Differences in stable isotope ratios of δ13C and δ15N

between long-finned pilot whales (Globicephala melas) and their primary prey

in the western north Atlantic. Journal of Marine Science, 54: 500-503.

Achituv, Y., Brickner, I y J. Erez. 1997. Stable carbon isotope ratios in Red sea

barnacles (Cirripedia) as an indicator of their food source. Marine Biology. 130:

243-247.

Aguíñiga, S. 1999. Geoquímica de la Cuenca Estuarina del Río Colorado: δ13C, δ15N

y biomarcadores lipídicos en sedimentos superficiales. Tesis de Doctorado.

Instituto de Investigaciones Oceanológicas. Universidad Autónoma de Baja

California. Ensenada, B. C.

Alvarez-Borrego, S. 1983. Gulf of California. En: Estuaries and enclosed seas,

Ketchurn, H (Ed). Eelsevier, New York. 427-449 pp.

Álvarez-Borrego, S., Flores-Báez, B. y Galindo Bect. 1975. Hidrología del Alto Golfo

de California-II. Condiciones durante Invierno, Primavera y Verano. Ciencias

Marinas. 2: 21-36.

Alvarez-Borrego, S. 2003. Physical and biological linkages between the Upper and

Lower Colorado Delta. In: Rapport DJ, Lasley WL, Rolston DE, Nielsen NO,

Qualset CO, Damania AB, editors. Managing for healthy ecosystems. Boca

Raton (FL): Lewis, A CRC Press Company; 1077–1089 p.

Álvarez, L. y Jones, S. 2002. Factors influencing suspended sediment flux in the

upper Gulf of California, Estuarine, Coastal and Shelf Science (2002), 54, 747-

759.

http://oceancolor.sfc.nasa.gov/�


http://www.fishbase.org/�

http://www.nhc.noaa.gov/gccalc.shtml�

101

Álvarez Sánchez, L G. y S. E. Jones. 2004. Short-term observations of suspended

particulate matter in a macro-tidal inverse estuary: the Upper Gulf of California.

Journal of Coastal Research 20(3): 645-654

Alvarez LG, Suárez-Vidal F, Mendoza-Borunda R, Escobar- González M. 2009.

Bathymetry and active geological structures in the Upper Gulf of California.

Boletin de la Sociedad Geológica Mexicana. 61(1): 129–141.

Ambrose, SH. 1990. Preparation and characterízation of bone and tooth collagen for

stable carbon and nitrogen isotope analysls. J Archaeol Sci. 17:430-451

Argote, M. L., A. Amador., M. F. Lavín y J. R. Hunter. 1995. Tidal dissipation and

stratification in the Gulf of California. Journal of Geophysical Research 100: 16103–16118.

Aurioles-Gamboa, D., Newsome, S., Salazar-Pico, S., y Koch, P.2009. Stable Isotope

Differences Between Sea Lions (Zalophus) from the Gulf of California and

Galapagos Island. Journal Mammalogy. 90 (6): 1410-1420.

Aurioles-Gamboa, D., Rodríguez-Pérez, M., Sánchez-Velásco, L., Lavín, M. 2013.

Habitat, trophic level, and residence of marine mammals in the Gulf of

California assessed by stable isotope analysis. Marine Ecology Progress

Series.

Ballance, L. 2006. Habitat use patterns and ranges of the bottlenose Dolphin in the

Gulf of California, Mexico. Marine Mammal Science. 8: 262–274

Barlow, J. 1986. Factors affecting the recovery of Phocoena sinus, the vaquita or Gulf

of California harbor porpoise. Administrative Report. E.U. National Marine

Fisheries Service. La Jolla, California. 19 p.

Barlow, J., Fleischer, K., Forney y Maravilla, O. 1993. An experimental aerial survey

for vaquita (Phocoena sinus) in the northern Gulf of California, Mexico. Marine

Mammal Science 9:89-94.

Barlow, J., Gerrodette, T y Silber, G. 1997. First estimates of vaquita abundance.

Marine Mammal Science 13:44-58.

Baumgartner MF, Mullin KD, Nelson LM y Leming TD. 2001. Cetacean habitats in

the northern Gulf of Mexico. Fish. Bull. 99:219–239.

102

Bearhop, S., Adams, C.E., Waldron, S., Fuller, R.A. y MacLeod, H. 2004 Determining

trophic niche width: a novel approach using stable isotope analysis. Journal of

Animal Ecology, 73, 1007–1012.

Borell, A., Abad-Oliva, N., Gómez-Campos, E., Giménez, J y Aguilar, A. 2012.

Discrimination of stable isotopes in fin whale tissues and application to diet

assessment in cetaceans. Rapid Communication in Mass Spectrometry. 26:

1596–1602.

Bouillon, S., Raman, A., Dauby, P y Dehairs, F. 2002. Carbon and Nitrogen Stable

Isotope Ratios of Subtidal Benthic Invertebrates in an Estuarine Mangrove

Ecosystem (Andhra Pradesh, India). Estuarine, Coastal and Shelf Science. 54:

901–913

Bray, J. R. and Curtis, J. T. (1957) An ordination of the upland forest communities of

Southern Wisconsin. Ecol. Monogr., 27, 325–349.

Brownell, R. 1983. Distribution of the vaquita Phocoena sinus in Mexican waters.

Marine Mammal Science, 2(4): 299-305.

Brownell, L., Findley, T., Vidal, O., Robles, A y Manzanilla S. 1987. External

morphology and pigmentation of the vaquita, Phocoena sinus (Cetacea:

Mammalia). Marine Mammal Science 3:22-30.

Brownell, R. 1986. Distribution of the vaquita Phocoena sinus in Mexican waters.

Marine Mammal Science. 2(4): 299-305.

Carriquiry, J. D. y A. Sánchez. 1999. Sedimentation in the Colorado River delta and

Upper Gulf of California after a century of discharge loss. Marine Geology 158: 125–145.

Carriquiry JD, Sanchez A, Camacho-Ibar V (2001) Sedimentation in the Northern Gulf

of California after the elimination of the Colorado River discharge. Sedim Geol

144: 37-62.

Ceballos, G. y J.H. Brown. 1995. Global patterns of mammalian diversity, endemicity,

and endangerment. Conservation Biology, 9:559-568.

Chanton, J Y Lewis, G. 1999. Plankton and Dissolved Inorganic Carbon Isotopic

Composition in a River-Dominated Estuary: Apalachicola Bay, Florida.

Estuarios. 22 (3): 575-583.

103

Christensen V y D. Pauly. 1993. Trophic models of aquatic ecosystems. ICLARM

Conf Proc. 26:390. Clarke, K.R., R.N. Gorley. 2006. PRIMER v6: User

Manual/Tutorial. PRIMER-E. Plymouth.

Cifuentes, L. A., Sharp, J. H., and Fogel. M. L. 1988, Stable carbon and nitrogen

isotope biogeochemistry in the Delaware estuary, Limnol. Oceanogr. 33:1102-

1115.

Clarke, K.R., P. J. Somerfield., R. N. Gorley. 2008. Testing of null hypotheses in

exploratory community analyses: similarity profiles and biota-environment

linkage. Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 366: 56–69.

Croll, D., Tershy, B., Hewitt, R., Demer, D., Fiedler, P., Smith, S., Armstrong, W.,

Popp, J., Kiekhefer, T., López, V., Urban, J y Gendron, D. 1998. An integrated

approach to the foraging ecology of marine birds and mammals. Deep-Sea

Reserch. 45: 1353-1371.

Cupul Magaña, A. L. 1994. Flujos de sedimentos en suspensión y de nutrientes en la

cuenca estuarina del Río Colorado. Tesis de Maestría. Facultad de Ciencias

Marinas UABC., Ensenada, B.C., México. 117 p.

Davis, R., Fargion, G., May, N., Leming, T., Baumgartner, M., Evans, W., Hansen, L.,

Mullin, K. 1998. Physical Habitat of Cetacean Along the Continental Slope in

the North-Central and Western Gulf of Mexico. Marine Mammal Science. 14(3):

490-507.

D'Agrosa, C., O. Vidal y W. C. Graham. 1995. Mortality of the vaquita (Phocoena

sinus) in gillnet fisheries during 1993-94. Reports of the International Whaling

Commission Special Issue 16:283-294.

D'Agrosa, C., C. E. Lennert-Cody y O. Vidal. 2000. Vaquita bycatch in Mexico's

artisanal gillnet fisheries: driving a small population to extinction. Conservation

Biology 14:1110-1119.

Delgado-González, O., Ocampo-Torres, F., Larios-Castillo, S. 1994. Las brisas

durante algunos meses de primavera y verano durante en el noroeste del

Golfo de California. Ciencias Marinas. 20 (3): 421-440.

DeNiro, M. y Epstein, S. 1978. Influence of diet on the distribution of carbon isotopes

in animals. Geochimica et Cosmochimica Acta, 42: 495- 506.

104

Díaz‐Gamboa, R. 2003. Diferenciación entre tursiones, Tursiops truncatus, costeros y

oceánicos en el Golfo de California por medio de isótopos estables de carbono

y nitrógeno. Tesis de Maestría CICIMAR‐IPN. 62 p.

DOF 1993. Decreto por el que se declara área natural protegida con el carácter de

Reserva de la Biosfera, la región conocida como Alto Golfo de California y

Delta del Río Colorado, ubicada en aguas del Golfo de California y los

municipios de Mexicali, Baja California. Diario Oficial de la Federación, jueves

10 de junio de 1993,México, D.F. 24-28 p.

DOF. 2005. Programa de protección de la vaquita dentro de área de Refugio ubicada

en la porción occidental del Alto Golfo de California. Diario Oficial de la

Federación, Septiembre del 2005.

Doniol-Valcroze, T., Berteaux, D., Larouche, P. y Sears, R. 2007. Influence of thermal

fronts on habitat selection by four rorqual whale species in the Gulf of St.

Lawrence. Marine Ecology Progress Series. 335: 207-216.

Dugdale R. C. y J. J. Goering (1967). Uptake of new and regenerated forms of

nitrogen in primary productivity. Limnology and Oceanography, 12, 196-206.

Durazo-Arvizu, R. 1989 Frentes térmicos de verano en el Alto Golfo de California.

Tesis de Maestría. CICESE. Ensenada, B.C. México.

Elorriaga-Verplancken, F., y Aurioles-Gamboa, D. 2009. Trace metal concentrations

in the hair of Zalophus californianus pups and their relation to feeding habits.

Biological Trace Element Research 126:148–164.

Enríquez-Andrade, R., G. Anaya-Reyna, J.C. Barrera-Guevara, M.A, Carvajal-

Moreno, M.E. Martínez-Delgado, J. Vaca-Rodríguez & C. Valdés-Casillas.

2005. An analysis of critical areas for biodiversity conservation in the Gulf of

California Region. Ocean & Coastal Management. 48: 31-50

Etnoyer, P., Canny, D., Mate, B., Morgan, L.E., 2004. Persistent Pelagic habitat in the

Baja California to Bering Sea (B2B) Ecoregion. Oceanography 17 (1), 90–101.

Farfán, C. y S. Alvarez-Borrego. 1992. Zooplankton Biomass of the Northemmost

Gulf of California. Ciencias Marinas. 18 (3):17-36

105

Findley, L., J. Nava., y J. Torre. 1994. Food habits of Phocoena sinus (Cetacea:

Phocoeanidae). Resúmenes XI Conferencia Bienal Sobre Biología de Los

Mamíferos Marinos. E.U. 37 p.

Fitch, J y Brownell, R. 1986. Fish otoliths in cetacean stomachs and their importance

in interpreting feeding habits. Journal of the Fisheries Research Board of

Canada 25:2561-2574.

Fogel, M. L. y Cifuentes, L. A. 1993. Isotope fractionation during primary production.

In: Organic Geochemistry. Engel, M. H. y Macko, S. A (eds). Plenum Press,

New York, 73–98.

France, R. L. 1995. Carbon-13 enrichment in benthic compared to planktonic algae :

foodweb implication. Marine Ecology Progress Series. 124: 307-312.

Fry, B. 1988. Food web structure on Georges Bank from stable C, N and S isotopic

composition. Limnology Oceangraphy, 33: 1182-1190.

Fry, B. y Wainright, SC. 1991. Diatom sources of %-rich carbon in marine food webs.

Marine Ecology Progress Series 76: 149-157.

Gallo-Reynoso, J. P. 1998. La vaquita y su hábitat crítico en el Alto Golfo de

California. Gaceta Ecológica 47-29-44. Instituto Nacional de Ecología.

SEMARNAP. 44 p.

García-Rodríguez, F. J. y Aurioles, G. D. 2004. Spatial and temporal variation in the

diet of the California sea lion (Zalophus californianus) in the Gulf of California,

Mexico. Fishery Bulletin. 102 (1): 47-62.

Gaskin D. 1983. The ecology of whales and dolphins. Heineman. Inglaterra. 459p.

Gaskin, E., Smith, G., Watson, A., Yasui, W y Yurick, D. 1984. Reproduction in

porpoises (Phocoenidae): implications for managment. Reports of the

International Whaling Commission Special Issue 6:135-148.

Gerrodette,T., Fleischer, L. A., Pérez-Cortés, H., y Villa-Ramírez, B. (1995).

Distribution of the Vaquita, Phocoena sinus, Based on Sightings from

Systematic Surveys. Rep. Int. Whal. Commn. Special Issue. 16: 273-281.

Gerrodette, T., B. Taylor., R. Swift., S. Rankin., A. Jaramillo-Legorreta y L. Rojas-

Bracho. 2011. A combined visual and acoustic estimate of 2008 abundance,

106

and change in abundance since 1997, for the vaquita, Phocoena sinus. Marine

Mammal Science

Goericke R, Fry B (1994) Variations of marine d13C with latitude, temperature, and

dissolved CO2 in the world ocean. Global Biogeochem Cycles 8:85‐90

Graham, B. S., P. L. Koch, S. D. Newsome, K.W. McMahon y D. Aurioles. 2010.

Using isoscapes to trace the movements and foraging behavior of top

predators in oceanic ecosystems. In J. B. West, G. J. Bowen, T. E. Dawson

and K. P. Tu, (eds). Isoscapes: Understanding movement, pattern, and

process on earth through isotope mapping. Springer, Berlin, Germany.

Griffin y Valiela. 2001. δ15N isótope studies of life history and trophic position of

Fundulus heterolictus and Menidia menidia. Marine Ecology Progress Series.

214: 299-305.

Hastie, G., Rosen, D. y Trites, A. 2006. The influence of depth on a breath-hold diver:

Predicting the diving metabolism of Steller sea lions (Eumetopias jubatus).

Journal of Experimental Marine Biology and Ecology. 336 (2): 163-170.

Hernández-Ayón, M., Galindo-Bect, S., Flores- Báez, B y Álvarez-Borrego, S. 1993.

Nutrient concentrations are high in the turbid waters of the Colorado River

Delta. Estuarine Coastal and Shelf Science 37: 593-602.

Hobson KA, Schell DM, Renouf D, Noseworthy E. 1996. Stable carbon and nitrogen

isotopic fractionation between diet and tissues of captive seals: Implications for

dietary reconstructions involving marine mammals. Canadian Journal of

Fisheries & Aquatic Sciences 53:528‐533

Hobson, K., Sease, J. y Piatt, J. 1997. Investigating trophic relationship of pinnipeds

in Alaska and Washington using stable isotope ratios of nitrogen and carbon.

Marine Mammal Science, 13: 114-132.

Hobson, K. y Welch, H. 1992. Determination of trophic relationship within a high Artic

marine food web using 13C and 15N analysis. Marine Ecology Progress Series,

84: 9-18.

Hohn, A., Read, A., Fernandez, S., Vidal, O. y Findley, L. 1996.Life history of the

vaquita, Phocoena sinus (Phocoenidae, Cetacea). Journal Zoological London,

239: 235-251.

107

IUCN. 2008. Red list of threatened species: A global species assessment. Cabridge.

1-185 p. Eds. Baillie, E., Hilton-Taylor, C y Stuart, S.

Jaeger, A., Blanchard, P., Richard, P y Cherel, Y. 2009. Using Carbon And Nitrogen

Isotopic Values Of Body Feathers To Infer Inter‐ And Intra‐Individual Variations

Of Seabird Feeding Ecology During Moult. Marine Biology. 156: 1233–1240

Jaquet N y Gendron D. 2002. Distribution and relative abundance of sperm whales in

relation to key environmental features, squid landings and the distribution of

other cetacean species in the Gulf of California, Mexico. Marine Biology. 141:

591–601.

Jaquet, N., y Whitehead, H. 1996. Scale-dependent correlation of sperm whale

distribution with environmental features and productivity in the South Pacific.

Marine Ecology Progress Series. 135: 1-9.

Jaramillo-Legorreta, A., Rojas-Bracho, L y Gerrodette, T. 1999. A new abundance

estimate for vaquitas: first step for recovery. Marine Mammal Science 15:957-

973.

Jaramillo-Legorreta, A.M. 2008. Estatus actual de una especie en peligro de

extinción, la vaquita (Phocoena sinus): Una aproximación poblacional con

métodos acústicos y bayesianos. Doctoral Dissertation. Facultad de Ciencias

Marinas. Universidad Autónoma de Baja California. Ensenada, Baja California,

México. 115 pp.

Kelly, J. 2000. Stable Isotopes of carbon and nitrogen in the study of avian and

mammalian trophic ecology. Canadian Journal of Zoology, 78: 1-27.

Kramer, D., M. J. Kalin, E. G. Stevens., J. R. Thrailkill, y J. R. Zweifel. 1972.

Collecting and processing data on fish and larvae in the California Current

region. NOAA Tech. Rep. NMFS CIRC-370:l-38.

Kurle CM (2002) Stable-isotope ratios of blood components from captive northern fur

seals (Callorhinus ursinus) and their diet: applications for studying the foraging

ecology of wild otariids. Can J Zool 80:902–909

Kurle, C y Worthy, G. 2001. Stable Isotope Assessment Of Temporal And Geographic

Differences In Feeding Ecology Of Northern Fur Seals (Callorhinus ursinus)

And Their Prey. Oecologia. 126: 254–265

108

Lavín, M., Alvarado, R., Alvarez, L., Godínez, V., Washburn, L. 2004. Mixing, Gravity

Currents And Circulation In The Upper Gulf Of California. PECS 2004 – Mérida

- México

Lavín, M. F., E. Beier y A. Badán. 1997. Estructura hidrográfica y circulación del

Golfo de California: Escalas estacional e interanual. En: M. F. Lavín Ed.

Contribuciones a la Oceanografía Física en México. Unión de Geofísica

Mexicana. Monografía 3, 41-171 p.

Lavín, M., Gaxiola-Castro, G., Robles, J. y Richter, K. 1995. Winter Water Masses

and Nutrients in the Northern Gulf of California. Jounal of Gophysical

Research. 100: 8587-8605.

Lavín, M., Godínez, V., y Alvarez, L. 1998. Inverse-estuarine Features of the Upper

Gulf of California. Estuarine, Coastal and Shelf Science. 47: 769–795.

Lavín, M. y Organista, S. 1988. Surface heat flux in the Northern Gulf of California.

Journal of Gophysical Research. 93: 14033-14038.

Lavín, M. F. y S. Sánchez. 1999. On how the Colorado river affected the hydrography

of the upper Gulf of California. Continental Shelf Research 19, 1545–1560.

Lessage, V; Hamill, M. O y K. Kovacs. 2001. Marine mammals and the community

structure of the estuary and Gulf of St. Lawrence, Canada: evidence from

stable isotope analysis. Marine Ecology Progress Series. 210: 203- 221.

López-Martín1, J., Jiménez, J y Ruiz-Olmo, J. 1998. Caracterización Y Uso Del

Hábitat De La Nutria Lutra Lutra (Linné, 1758) En Un Río De Carácter

Mediterráneo. Galemys. 10: 175-190.

Lusseau, D., Willians, R., Wilson, B., Grellier, K., Hammond, P.S. y P.M.Thompson.

2004. Parallel influence of climate on the behaviour of Pacific killer whales and

Atlantic bottlenose dolphins. Ecology Letters 7: 1068- 1076.

Macko, S. A. and M. L. F. Estep. 1984. Microbial alteration of stable nitrogen and

carbon isotopic compositions of organic matter. Organic Geochemisty. 6:

787‐790.

Marshall D (1996) TERNPLOT: An excel spreadsheet for ternary diagrams. Comp

Geo 22(6): 697-699.

109

Michener RH, Schell DM. 1996. Stable isotope ratios as tracers in marine aquatic

food webs, Vol. Blackwell, Boston

Millán Núñez, R., E. Santamaría del Angel, R. Cajal Medarano y O. A. Barocio León.

1999. El delta del Río Colorado: Un ecosistema con alta productividad

primaria. Ciencias Marinas 25(4):509-540 p.

Miranda, F., S. Reyes Coca y J. García López. 1990. Climatología de la región

noroeste de México. Parte I: Precipitación. Reporte Técnico. EBA No.3

CICESE, Ensenada, B.C., México, 160 p.

Mittermeier, R. A. y C. Goettsch de M. 1992. La importancia de la diversidad

biológica de México. México ante los retos de la biodiversidad. Sarukhán, J y

Dirzo, R (eds.). Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la

Biodiversidad. México, D. F. 63-73 pp.

Minegawa, M y Wada, E. 1984. Stepwise enrichment of δ15N along food chains:

further evidence and the relation between δ15N and animal age. Geochimica et

Cosmochimica Acta, 48: 1135- 1140.

Montoya JP (2007) Natural abundance of 15N in marine planktonic ecosystems. En:

Michener R y K. Lajtha (eds) Stable isotopes in ecology and environmental

science, 2nd ed. Blackwell, Malden, MA, pp 176–201

Newsome S, Clementz M, Koch P (2010) Using stable isotope biogeochemistry to

study marine mammal ecology. Mar Mamm Sci 26(3): 509–572

Newsome, S., Koch, P., Etnier, M y Aurioles-Gamboa, D. 2006. Using carbon and

nitrogen isotope values to investigate maternal strategies in northeast Pacific

Otariids. Marine Mammal Science, 22(3): 556-572.

Newsome, S., Martínez del Rio, C., Phillips, D.L. y Bearhop, S. 2007. A Niche for

Isotopic Ecology. Frontiers in Ecology and the Environment. 5: 429– 436.

Niño-Torres C., Gallo-Reynoso, J. P., Galván-Magaña, F., Escobar-Briones, E. y

Macko, S. 2006. Isotopic analysis of δ13C, δ15N y δ34S “a feeding tale” in teeth

of the longbeaked common dolphin, Delphinus capensis. Marine Mammal

Science.

110

Páez-Rosas, D., Aurioles-Gamboa, D., Alava, J., Palacios, D. 2012. Stable isotopes

indicate differing foraging strategies in two sympatric otariids of the Galapagos

Islands.

Palka, D. 1995. Abundance estimate of Gulf of Maine harbor porpoise. The Biology of

Phocoenidae. Report of International Whaling Commission Special Issue 16.

28-50.

Panigada, S., Zanardelli, M., MacKenzie, M., Donovan, C., Mélin, F., Hammond, P.

2008. Modelling habitat preferences for fin whales and striped dolphins in the

Pelagos Sanctuary (Western Mediterranean Sea) with physiographic and

remote sensing variables. Remote Sensing of Environment. 112: 3400–3412.

Parnell A, Inger R, Bearhop S, Jackson AL. 2008. SIAR: Stable isotope analysis in R.

http://cran.rproject. org/web/packages/siar/index.html

Pérez-Cortés, H. 1996. Contribución al conocimiento de la biología de la vaquita

Phocoena sinus. Tesis de Maestría. Instituto de Ciencias del Mar y Limnología.

UNAM. 69 p.

Phillips, D.L. y Koch, P.L. 2002. Incorporating Concentration Dependence In Stable

Isotope Mixing Models. Oecologia. 130: 114–125.

Pinnegar, J., Jennings, S., O’brien, C y Polunin, V. 2002. Long-term changes in the

trophic level of the Celtic Sea fish community and fish market price distribution.

Journal of Applied Ecology 39:377–390.

Popp BN, Laws EA, Bidigare RR, Dore JE, Hanson KL, Wakeham SG (1998) Effect

of phytoplankton cell geometry on carbon isotopic fractionation. Geochim

Cosmochim Acta 62:69–77

Porras-Peters, H., Aurioles-Gamboa D., Cruz-Escalona V., Koch P. 2008. Trophic

level and overlap of sea lions (Zalophus californianus) in the Gulf of California,

Mexico. Marine Mammal Science. 24(3): 554-576.

Post, D. 2002. Using stable isotopes to estimate trophic position: models, methods,

and assumptions. Ecology. 83 (3): 703-718.

Post, D. M., Pace, M. y Hairston, N. 2000. Ecosystem Size Determines Food‐Chain

length In Lakes. Nature. 405: 1047–1049.

Rau, G., Ainley, D., Bengtson, J., Torres, J. y Hopkins, T. 1992. 15N/14N and 13C/12C

http://cran.rproject/�

111

in Weddell seabirds, seals and fish: implications for diet and trophic structure.

Marine Ecology Progress Series, 84: 1-8.

Read, A. 1999. Porpoises World Life Library. Voyageur Press. Vancouver, Canada.

Ridgway S. H. y R. Harrison. 1999. Handbook of marine mammals. The second book

of marine mammals. Vol. 6. Academic Press. 473p.

Ridoux, V. 1994. The diets and dietary segregation of seabirds at the subantartic

Crozet Island. Mar. Ornithol. 22: 1-192

Ríofrío,- LazoM., Aurioles-Gamboa, D y Le Boeuf, BJ. 2012. Ontogenetic changes in

feeding habits of the northern elephant seals revealed by δ15N and δ13C

analysis of growth layers in teeth. Marine Ecology Progress Series. 450: 229–

241

Roden, G.I., Oceanographic aspects of the Gulf of California, Marine Geology of the

Gulf of California: A Symposium, Mem. Am. Assoc. Pet. Geol., 3, 30-58, 1964.

Rodríguez -Pérez MY, Escobar-Briones EG, Gallo-Reynoso JP, Morales-Puente P,

Cienfuegos-Alvarado, E (2010). Composición elemental e isotópica estable de

δ13C y δ15N en Phocoena sinu. In: 60 años de la colección nacional de

mamíferos del instituto de biología, UNAM: Aportaciones al conocimiento y

conservación de los mamíferos mexicanos. Instituto de Biología, UNAM. 147-

154p.

Rojas-Bracho, L. y A.M. Jaramillo-Legorreta. 2002. Vaquita Phocoena sinus. pp.

1277-1280 In: Perrin, W.F., B. Würsig y J.G.M.Thewissen (Eds.) Encyclopedia

of Marine Mammals. Academic Press, San Diego, California, USA. 1414 pp.

Rojas-Bracho, L.,. Reeves, R y Jaramillo-Legorreta, A. 2006. Conservation of the

vaquita, Phocoena sinus. Mammal Rev. 36 ( 3): 179–216. Printed in

Singapore.

Rojas-Bracho, L y Taylor, B. 1999. Risk factors affecting the vaquita (Phocoena

sinus). Marine Mammal Science 15:974-989.

Rubenstein, D. R. y Hobson K. 2004.From birds to buterflies: Animal movement

paterns and stable isotopes. Trends in Ecology and Evolution 19:256–263.

112

Salvadeo, Ch. 2008. Análisis de la Comunidad de Odontocetos y la Relación con su

Ambiente, en el Extremo Suroccidental del Golfo de California, México (2003-

2006). Tesis de Maestria. La Paz, BCS. Mèxico.

Sánchez Velasco, L., M. F. Lavin Peregrina, S. P. A. Jiménez Rosenberg, J. M.

Montes Aréchiga y P. Turk Boyer. 2012. Larval fish habitats and hydrography

in the biosphere reserve of the Upper Gulf of California (june 2008).

Continental Shelf Research 33(2012): 89-99 p.

Santamaría del Ángel, E., S. Álvarez-Borrego y E. Müller-Krager. 1994. Gulf of

California biogeographic regions based on coastal zone color scanner imagery.

Journal of Geophysical Research 99: 7411-7421.

Schoeninger, M. y DeNiro, M. 1984. Nitrogen and carbon isotopic composition of

bone collagen from marine and terrestrial animals. Geochimica et

Cosmochimica Acta, 48: 625- 639.

Shanks, A. L. 1983. Surface slicks associated with tidally forced internal waves may

transport pelagic larvae of benthic invertebrates and fishes shoreward. Marine

Ecology Progress Ser. 13: 311-315.

Silber, G.K.1988. Recent Sightings of the Gulf of California Harbor Porpoise,

Phocoena sinus. J. Mamm. 69 (2): 430-433.

Silber, G. K 1988. Observations on the behavior and ventilation cycles of the vaquita,

Phocoena sinus. Marine Mammal Science. 4 (1): 62-67.

Silber, G. 1990. Occurrence and distribution of the vaquita, Phocoena sinus, in the

northern Gulf of California. Fishery Bulletin, 88: 339-346.

Silber, G y Norris, K. 1991. Geographic and seasonal distribution of vaquita

Phocoena sinus. Anales del Instituto de Biología. UNAM. Serie Zoología,

62(2): 263-268.

Silber, G. K., Newcomer, M., Silber, P., Pèrez-Cortès, H y Ellis. G. 1994. Cetaceans

of the northern Gulf of California: distribution, occurrence, and relative

abundance. Marine Mammal Science 10:283-298.

Slotten, E. 2012. Size matters – marine protected areas can solve bycatch problems

for the New Zealand dolphin and Vaquita, if they are large enough. Report of

International Whaling

113

Springer, A. M; Piatt, J. F; Shuntov, V. P; Van Vliet, G. B; Vladimirov, V. L; Kuzin, A.

E; Perlov, A. S. 1999. Marine Birds and Mammals of the Pacific Subarctic

Gyres. Progress in Oceanography ISSN 0079-6611. 43 (2): 443-487.

Steele, K y Daniel, R. 1978. Stable isotope analysis of human remains: a further

complication to the use of variation in the natural abundance of δ15N for tracer

studies. Journal of Agricultural Sciences, 90: 7‐9.

Stockin, K.A., G.J. Pierce, V. Binedell, N. Wiseman & M.B. Orams. 2008. Factors

Affecting the Occurrence and Demographics of Common Dolphins (Delphinus

sp.) In the Hauraki Gulf, New Zealand. Aquatic Mammals.34(2): 200-211.

Takai N, Onaka S., Ikeda, Y., Yatsu, A., Kidokoro, H y Sakamoto, W. 2000.

Geographical Variations in Carbon and Nitrogen Stable Isotope Ratios in

Squid. Journal Marine Biology. 80: 675–684.

Taylor, D.W. 1948. Fundamentals of soil mechanics. New York, J. Wiley. 700p.

Ter Braak, C.J.F., 1986. Canonical correspondence analysis: a new eigenvector

technique for multivariate direct gradient analysis. Ecology 67 (5), 60–71.

Tershy, B.R. 1992. Body Size, Diet, Habitat Use, and Social Behavior of

Balaenoptera Whales in the Gulf of California. Journal of Mammalogy. 73 (3):

477-486.

Thompson R.W. 1968. Tidal flat sedimentation on the Colorado River delta,

Northwestern Gulf of California. Bulletin of the Geological Society American

Memoirs. 107: 133

Thompson, R. W. 1979. Tidal-flat sediments of the Colorado River delta,

northwestern Gulf of California. In: Ginsburg, R.N. (Ed.). Tidal Deposits.

Springer, New York, pp. 57–65.

Tieszen, L., Boutton, W., Tesdahl, G y Slade, N. 1983. Fractionation and Turnover of

Stable Carbon Isotopes in Animal Tissues: Implications for δ13C Analysis of

Diet. Ocologia. 57: 32–37.

Toperoff, A. 2002. Examination of diet of harbor porpoise (Phocoena phocoena) from

central California using stomach content and stable isotope analysis from

multiple tissues. San Jose State University. Tesis de Maestria. 1-120p.

http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0025322798001893�

114

Tynan, C., Ainley, D., Barth, J., Cowles, T., Pierce, S y Spear, L. 2005. Cetacean

distributions relative to ocean processes in the northern California Current

System. Deep-Sea Research II 52:145–167.

Valdez-Muñoz, C., Aragón-Noriega, EA., Ortega-Rubio, A., Salinas-Zavala, CA.,

Arreola-Lizárraga, JA., Hernández-Vázquez, SY., Beltrán-Morales, LF. 2010.

Distribución y abundancia de juveniles de totoaba, Totoaba macdonaldi, y la

salinidad del hábitat de crianza. Interciencia. vol. 35.

Vidal O, Aguayo A, Findley L, Robles A, Bourillón L, Vomend I, Turk P, Gárate K,

Maroñas I, Rosas J. 1987. Avistamientos de mamíferos marinos durante el

crucero “Guaymas I” en la región superior del Golfo de California, primavera

de 1984. X Reunión Internacional para el Estudio de los Mamíferos Marinos.

Marzo de 1987. México, DF.

Vidal, O., Brownell, R y Findlay, L. 1999. Vaquita, Phocoena sinus (Norris and

mcfarland, 1958). Handbook of Marine Mammals The second book of dolphins

and the porpoises. S. H. Ridgway y R. Harrison (eds). Academic Press. Vol

(6):Pp. 357-378.

Villa-Ramírez, B., Delgado-Estrella, A. Y Peralta-Pérez, M. 1995. Aportaciones

recientes al conocimiento de la biología y distribución de Phocoena sinus

(Cetácea: Phocoenidae). Revista de la Sociedad Mexicana de Historia Natural,

46: 163-172.

Walker, J. Y Macko, S. 1999. Dietary studies of marine mammals using stable C y N

isotopic ratios of teeth. Marine Mammal Science, 15(2):314-334.

Walker, J., Potter CH. Y Macko, S. 1999. The diets of modern and historic bottlenose

dolphin populations reflected through stable isotopes. Marine Mammal

Science, 15(2): 314-334.

Watts, P. y D.E. Gaskin. 1985. Habitat index analysis of the harbour porpoise

(Phocoena phocoena) in the southern coastal Bay of Fundy, Canada. Journal

of. Mammalogy 66(4):733-744.

Wells S., Würsig G., Norris S. 1981. Un reconocimiento de los mamíferos marinos en

el alto Golfo de California, México. VI Reunión Internacional para el Estudio de

115

los Mamíferos Marinos de la Península de Baja California. Febrero de 1981.

La Paz, BCS.

Wolf, B., Carleton, S y Martínez del Río, C. 2009. Ten Years of Experimental Isotopic

Ecology. Functional Ecology. 23: 17–26.

Worthy, G y Edwards, E. 1990. Morphometric and Biochemical Factors Affecting Heat

Loss in a Small Temperate Cetacean (Phocoena phocoena) and a small

tropical cetacean (Stenella attenuata). PhysiologicaI Zoology. 63(2):432-442.

Yen, P., Sydeman, W., Hyrenbach, K. 2004. Marine bird and cetacean associations

with bathymetric habitats and shallow-water topographies: implications for

trophic transfer and conservation. Journal of Marine Systems 50 (2004) 79–

99.

“CARACTERIZACIÓN AMBIENTAL Y ESTRUCTURA TRÓFICA … · A todos los compañeros que integraron e...

Documents

Transcript of “CARACTERIZACIÓN AMBIENTAL Y ESTRUCTURA TRÓFICA … · A todos los compañeros que integraron e...