ÁCAROS ECTOPARÁSITOS (HYDRACHNIDIA) DE LAS ESPECIES...

ÁCAROS ECTOPARÁSITOS (HYDRACHNIDIA) DE LAS ESPECIES DE LIBÉLULAS (ODONATA) PRESENTES EN

DIFERENTES HUMEDALES DE LA SABANA DE BOGOTÁ

Juan Camilo Lara-Contreras

Universidad Nacional de Colombia

Facultad de Ciencias, Departamento de Biología

Bogotá, Colombia

2016

Ácaros ectoparásitos (Hydrachnidia) de las especies de libélulas (Odonata) presentes en

diferentes humedales de la Sabana de Bogotá

Juan Camilo Lara-Contreras

Tesis presentada como requisito parcial para optar al título de:

Magister en Ciencias – Biología

Director (a):

Gabriel Hernando Guillot Monroy

Profesor asociado, Departamento de Biología

Universidad Nacional de Colombia

Facultad de Ciencias, Departamento de Biología

Bogotá, Colombia

2016

A mis padres y hermanos,

sin su apoyo

nada de esto hubiera sido posible.

Agradecimientos

Muchas persona me han acompañado en este proceso, quiero expresar un profundo agradecimiento a mis padres José Urbano Lara e Inés Contreras y a mis hermanos José Luis Lara y Claudia Lara por todo el apoyo que recibí para cumplir con esta meta.

A mi director Gabriel Hernando Guillot Monroy por sus enseñanzas, tiempo y compañía durante estos años de estudio. A Sergio Chaparro y Oscar Rodríguez por sus aportes a las diferentes versiones de los documentos y a José Luis Lara por la corrección de estilo del documento final.

Al Dr. Rosser W. Garrison del California Department of Food & Agriculture por su ayuda en la confirmación de las especies de Odonata, al Biólogo MSc Orlando Cómbita por sus indicaciones para el procesamiento de los ácaros y a la Bióloga Elisa Jimeno por por su ayuda en la confirmación de los ácaros.

A la asociación colombiana de exportadores de flores (ASOCOLFLORES), en especial a Ximena Franco Villegas y Mónica Lucía Vera Ardila del programa Finca Florverde por su colaboración y gestión para ingresar a diferentes sitios de muestreo. De igual modo agradezco a las fincas Agroindustrial don Eusebio, Flores el Tandil, Flores Valvanera y Melody Flowers por permitirme el ingreso y toma de datos.

Al programa de estímulos a la investigación Thomas van der Hammen del Jardín Botánico de Bogotá José Celestino Mutis por financiar parte de esta investigación.

A Carolina Gonzalez y Tránsito Contreras por su ayuda en la compra de algunos materiales, y al laboratorio de limnología del departamento de Biología por el préstamo de equipos.

Finalmente a mis compañeros de la maestría Leonardo Rache y Adriana Casallas, y a mis amigos Sergio Chaparro, Edwin Acero, Raúl Suescún, Patricia Velasquez, Sandra Reinales, Laura Gordillo, Adriana Sua y Angela Paola Venegas por su motivación para culminar esta etapa.

Resumen Este estudio se realizó para establecer las relaciones entre el disturbio asociado a actividades en la periferia de los humedales, las variables fisicoquímicas del agua, la etapa adulta de los odonatos y las larvas de ácaros acuáticos que parasitan a las libélulas en diferentes humedales de la Sabana de Bogotá entre los 2500 y 2600 metros de altitud. Se encontraron ocho especies de libélulas para la zona muestreada, y dos morfo-especies de larvas de Arrenurus afectando dos especies de Zygoptera. Se halló una relación entre el disturbio, el pH, la conductividad, el oxígeno, los nitritos, nitratos, fosfatos y la abundancia de ácaros.

Palabras clave: humedales, Sabana de Bogotá, Odonata, ácaros acuáticos, Arrenurus, disturbio.

Abstract This study was aimed to establish relationships between the disturbance associated to activities around the wetlands, physicochemical variables of water, adult Odonata and larval water mites parasites on dragonflies and damselflies, in different wetlands from Bogotá Savanna located between 2.500 and 2.600 meters of altitude. Eight species of dragonflies and damselflies were found, two morfo-species of Arrenurus spp were affecting two species of Zygoptera. A relationship between the disturbance, pH, oxygen, conductivity, nitrites, nitrates, phosphates and water mites abundance was found.

Keywords: wetland, Bogotá savanna, Odonata, Water mites, Arrenurus, disturbance.

VI Ácaros ectoparásitos (Hydrachnidia) de las especies de libélulas (Odonata) presentes en diferentes humedales de la Sabana de Bogotá

Título de la tesis o trabajo de investigación

Contenido Pág.

Resumen.......................................................................................................................V

Contenido....................................................................................................................VI

Listadefiguras...........................................................................................................VIII

Listadetablas..............................................................................................................IX

Introducción..................................................................................................................1

Problemadeinvestigación............................................................................................2

Objetivos.......................................................................................................................3

1. RelaciónentrealgunasvariablesambientalesyeldisturbioendiferenteshumedalesdelaSabanadeBogotá...............................................................................4

1.1 RESUMEN................................................................................................................41.2 ABSTRACT...............................................................................................................41.3 INTRODUCCIÓN.......................................................................................................51.4 METODOLOGÍA.......................................................................................................5

1.4.1 Áreadeestudio.......................................................................................................51.4.2 Estimacióndeldisturbio.........................................................................................61.4.3 Muestreo................................................................................................................71.4.4 Análisisdedatos.....................................................................................................7

1.5 RESULTADOS...........................................................................................................81.5.1 Descripcióndeloshumedales................................................................................81.5.2 Creacióndelíndicededisturbio.............................................................................91.5.3 Variablesfísico-químicas......................................................................................111.5.4 Vegetaciónasociadasaloshumedales.................................................................15

1.6 DISCUSIÓN............................................................................................................171.6.1 Variablesfisicoquímicasycultivosdeflores.........................................................171.6.2 Variablesfisicoquímicasydisturbio......................................................................181.6.3 Vegetaciónydisturbio..........................................................................................19

1.7 CONCLUSIONES.....................................................................................................19

2. Ácarosectoparásitos(ArrenurusDugès,1834)delibélulaspresentesendiferenteshumedalesdelaSabanadeBogotáenungradientededisturbio...............20

2.1 RESUMEN..............................................................................................................202.2 ABSTRACT.............................................................................................................20

2.3 INTRODUCCIÓN.....................................................................................................202.4 METODOLOGÍA.....................................................................................................22

2.4.1 ÁreadeEstudio.....................................................................................................222.4.2 Análisisestadístico................................................................................................23

2.5 RESULTADOS.........................................................................................................232.5.1 Odonatos..............................................................................................................232.5.2 Odonatosconácarosectoparásitos......................................................................232.5.3 Ácarosectoparásitos.............................................................................................252.5.4 Ácaroseneldisturbio...........................................................................................272.5.5 Relaciónentreelsexoylapresenciadeácaros....................................................282.5.6 Distribucióndelosácarosenelcuerpodelosodonatos......................................30

2.6 DISCUSIÓN............................................................................................................312.6.1 Libélulas................................................................................................................312.6.2 Libélulasconparásitos..........................................................................................312.6.3 Libélulasyácaroseneldisturbio..........................................................................322.6.4 Relaciónentreelsexoylaabundanciadeparásitos............................................322.6.5 Ubicacióndelosácarosenelcuerpodelaslibélulas...........................................33

2.7 CONCLUSIONES.....................................................................................................33

3. VariablesfisicoquímicasdediferenteshumedalesdelaSabanadeBogotáasociadasalaslibélulasysusácarosectoparásitos......................................................35

3.1 Presenciadeplantas,ácarosylibélulas.................................................................353.2 Abundanciadeácarosylibélulasentrehumedales................................................373.3 Conclusiones.........................................................................................................383.4 Recomendaciones.................................................................................................38

Bibliografía..................................................................................................................39

A.Anexo:Fotografíasdelossitiosdemuestreo...........................................................46

B.Anexo:Fotografíasdelosácarosenelcuerpodelaslibélulas..................................49

C.Anexo:FotografíasdelosácarosparásitosdelaslibélulaspresentesendiferenteshumedalesdelaSabanadebogotá..............................................................................51

D.Anexo:Matrizanálisisdecomponentesprincipales(PCA)delasvariablesfisicoquímicasdediferenteshumedalesdelaSabanadeBogotá..................................53

E.Anexo:Matricesanálisisdecorrespondenciacanónica(CCA)entrelasvariablesfisicoquímicasylasplantaspresentesendiferenteshumedalesdelaSabanadeBogotá. .......................................................................................................................54

F.Anexo:Matricesanálisisdecorrespondenciacanónica(CCA)entrelasvariablesfisicoquímicasylapresenciadelibélulas,ácarosyplantasendiferenteshumedalesdelaSabanadeBogotá................................................................................................56

G.Anexo:MatricesAnálisisdecorrespondenciacanónica(CCA)entrelasvariablesfisicoquímicasylaabundanciadeácarosylibélulasdediferenteshumedalesdelaSabanadeBogotá........................................................................................................58

VIII Ácaros ectoparásitos (Hydrachnidia) de las especies de libélulas (Odonata) presentes en diferentes humedales de la Sabana de Bogotá


Lista de figuras Pág.Figura1.1:DistribuciónespacialdelaslocalidadesdemuestreoenlaSabanadeBogotáparacadaunodeloshumedales:TE(Teusacá),DE(DonEusebio),ET(ElTandil),CA(Carriera),SA(Samaria),SR(SanRafael),ME(Melody),VA(Valvanera).____________________________________________________6Figura1.2.AyB:variacióndelpHylaconductividadenelíndicededisturbio(ID),lasbarrasmuestranlamedia±ladesviaciónestándar. _____________________________________________________12Figura1.3:Variacióndeloxígenoenelíndicededisturbio(ID),lasbarrasmuestranlamedia±ladesviaciónestándar._________________________________________________________________13Figura1.4.A,B,C:variacióndelosnitritos,nitratosyfosfatosenelíndicededisturbio(ID),lasbarrasmuestranlamedia±ladesviaciónestándar.______________________________________________13Figura1.5:Análisisdecomponentesprincipales(PCA)paralasvariablesfisicoquímicasdecadahumedalenelgradientededisturbio,losnúmeroscorrespondenalvalorobtenidoenelID(Tabla1.3)._______14Figura1.6AyB.DiversidaddeBiotiposentrehumedalesyenelíndicededisturbio(ID).___________16Figura1.7Análisisdecorrespondenciacanónica(CCA)entrelasvariablesfisicoquímicasylapresenciadeplantasendiferenteshumedalesdelaSabanadebogotá._________________________________17Figura2.1:ProporcióndeI.chingazayM.lateraleconpresencia-ausenciadeácaros._____________24Figura2.2:NúmerodeácarosporindividuoenI.chingazayM.laterale,lasbarrasmuestranlamedia±ladesviaciónestándar._______________________________________________________________24Figura2.3:Arrenurussp1,vistadorsal90x,seobservaelpatrónoscuro.________________________25Figura2.4:Arrenurussp1vistaventral400x,indicandoconunaflechaylíneasrojaslaseparacióndelascoxas._____________________________________________________________________________25Figura2.5:Arrenurussp2,vistadorsal90x._______________________________________________26Figura2.6:Arrenurussp2,vistaventral400x,indicandoconunaflechaylineasrojaslaseparacióndelascoxas.__________________________________________________________________________26Figura2.7:ProporcióndelasdosespeciesdeArrenurusenI.chingazayM.laterale.______________27Figura2.8:Númerodeácarosporindividuoenelíndicededisturbio(ID),lasbarrasmuestranlamedia±ladesviaciónestándar._______________________________________________________________28Figura2.9:NúmerodeácarosasociadosalosmachosyhembrasdeM.lateraleeI.chingaza,lasbarrasmuestranlamedia±ladesviaciónestándar. _____________________________________________29Figura2.10:ProporcióndemachosyhembrasconácarosencincohumedalesdelaSabanadeBogotá:TE(Teusacá),DE(DonEusebio),ET(ElTandil),CA(Carriera),SA(Samaria).______________________29Figura2.11:AyB:distribucióndelasdosespeciesdeácaroseneltóraxyabdomendeM.lateraleeI.chingaza.Lasbarrasmuestranlamedia±ladesviaciónestándar. ____________________________31Figura3.1:Análisisdecorrespondenciacanónica(CCA)entrelasvariablesfisicoquímicasdelaguaylapresenciadeplantas,libélulasyácarosacuáticosendiferenteshumedalesdelaSabanadeBogotá. _36Figura3.2:Análisisdecorrespondenciacanónica(CCA),semuestranlasvariablesfisicoquímicasdelaguarepresentadasporunaflechaylaabundanciadelasespeciesdeodonatosyácarosacuáticos._37

Lista de tablas Pág.TABLA1.1.LocalidadesdemuestreodeloshumedalesubicadosenlaSabanadeBogotá.......................5TABLA1.2.Criteriosusadosparadeterminareldisturbio........................................................................10TABLA1.3.Puntajesobtenidosporcadahumedalparaelíndicededisturbio(ID)..................................10TABLA1.4.Variablesfisicoquímicasdelazonamuestreada:sd=desviaciónestándar,se=errorestándar,cv=coeficientedevariación......................................................................................................................11TABLA1.5.Matrizdecorrelacióndelanálisisdecomponentesprincipales(PCA)paralasvariablesfisicoquímicas...........................................................................................................................................14TABLA1.6.Presencia-ausenciadelavegetaciónobservadaenelíndicededisturbio(ID)ycadaunodeloshumedalesdeacuerdoalbiotipo........................................................................................................15TABLA2.1.AbundanciadelibélulasycaballitosdeldiablocolectadosendiferenteshumedalesdelaSabanadeBogotá,TE(Teusacá),DE(DonEusebio),ET(ElTandil),CA(Carriera),SA(Samaria),SR(SanRafael),ME(Melody),VA1yVA2(Valvanera).........................................................................................23TABLA2.2.Abundanciadehospederosconácarosencincohumedales,TE(Teusacá),DE(DonEusebio),ET(ElTandil),CA(Carriera),SA(Samaria)...............................................................................................24TABLA2.3.AbundanciadelasdosespeciesdeácarosacuáticosporcaballitodeldiablopresentesencincohumedalesenlaSabanadeBogotá,TE(Teusacá),DE(DonEusebio),ET(ElTandil),CA(Carriera),SA(Samaria).............................................................................................................................................27TABLA2.4.Machosyhembrasdeloscaballitosdeldiabloquepresentaronácarosadheridosencincohumedales,TE(Teusacá),DE(DonEusebio),ET(ElTandil),CA(Carriera),SA(Samaria)........................28TABLA2.5.UbicacióndelasdosespeciesdeArrenurusenelcuerpodelaslibélulas.Vientrehacereferenciaalaparteventraldeltóraxentrelacoxa3yelprimersegmentoabdominal.S1aS7correspondenasegmentosdelabdomen,dondeS1eselqueestápróximoaltórax..............................30

1

Introducción Los humedales en la Sabana de Bogotá son sistemas de tierras húmedas considerados ecosistemas clave del norte de la cordillera de los Andes, al ser una importante reserva de fauna y flora para las ciudades y municipios en donde se suscriben. Lamentablemente con el paso del tiempo, y el crecimiento constante de las ciudades y municipios de la Sabana de Bogotá, se estima que de las 150.000 hectáreas que cubrían los humedales en 1940, hoy sólo quedan aproximadamente 1.500 hectáreas (Moreno et al., 2002). El interés por estudiar las comunidades de libélulas, sus ácaros ectoparásitos y sus relaciones con diferentes variables bióticas y abióticas de los humedales de la Sabana de Bogotá toma gran importancia al considerar que son variados aspectos los que afectan la distribución, el comportamiento y el número de especies de estos organismos en los sistemas acuáticos en que se desarrollan, por ejemplo, el tipo de depredadores que afectan a las libélulas (peces, aves, reptiles), las plantas aledañas y las presentes en el espejo de agua (macrófitas), así como diferentes endo y ecto parásitos (ácaros acuáticos, protozoos, nemátodos) (McPeek 2008). Estos dos grupos (libélulas y ácaros) se presentan como organismos adecuados para ser usados en evaluaciones de cambio ambiental tanto a largo plazo (biogeogáficamente y climatológicamente) como a corto plazo (biología de la conservación, calidad del agua, calidad del hábitat, entre otras), además de su medio aéreo y acuático (Clark & Samways 1996; Sahlén & Ekestubbe 2001; Clausnitzer 2003; Foote & Hornung 2005; Osborn 2005; Corbet 2008), teniendo en cuenta que son organismos representativos de ríos, humedales, lagos, requieren condiciones específicas de hábitat y presentan una amplia distribución geográfica (Smith et al., 2001; Oertli 2008). Para ello, el siguiente proyecto pretende analizar la distribución de los ácaros ectoparásitos asociados a las especies de libélulas en diferentes humedales de la Sabana de Bogotá, estimando si esta distribución es producto de la diversidad de hospederos o de la variación en el gradiente de disturbio en los hábitats estudiados, de tal forma que se permita comprender si las diferencias ambientales influencian esta interacción, contribuyendo a la producción en cambios en la distribución y diversidad de las especies. Esta tesis se presenta en tres capítulos que se derivan de los objetivos de la investigación; los resultados de los dos primeros se presentan en formato de articulo científico y el tercero como una nota breve. El primer capítulo trata de la relación entre las variables físico químicas encontradas en los humedales y su relación con el disturbio; el segundo analiza la interacción entre los ácaros acuáticos y las libélulas adultas, en especial si existe una preferencia de los ácaros por ciertas especies de libélulas, sexos o la ubicación en el cuerpo de las libélulas; y el tercer capítulo sintetiza la relación de las variables fisicoquímicas y el disturbio con los ácaros y las libélulas.

2

Problema de investigación Definición del problema

Los odonatos son un grupo de insectos altamente diversos y carismáticos, sin embargo, los avances para comprender diversos componentes de su biología, ecología y taxonomía en el neotrópico son desconocidos para muchas especies. Dentro de las interacciones ecológicas estudiadas en este grupo el parasitismo ha recibido gran atención por ser un factor determinante en la supervivencia y reproducción de estos organismos. Por ello, el siguiente proyecto busca investigar: ¿Qué factores determinan la presencia de ácaros ectoparásitos en las especies de libélulas de diferentes humedales de la Sabana de Bogotá? Preguntas de investigación • ¿La diversidad de especies de ácaros se ve afectada por la diversidad de

hospederos presentes en cada humedal? • ¿Existe una relación entre la diversidad de ácaros ectoparásitos de odonatos y la

vegetación presente en los humedales? • ¿Los cambios en las características físico-químicas en los cuerpos acuáticos

influyen en la diversidad de ácaros ectoparásitos de diferentes especies de libélulas?

Hipótesis

• Existen patrones que describen la distribución de los ácaros ectoparásitos asociados a diferentes especies de libélulas.

• La diversidad de ácaros ectoparásitos se encuentra determinada por la diversidad de hospederos presentes en cada sistema acuático.

• La diversidad de ácaros ectoparásitos en diferentes especies de odonatos está relacionada al tipo de vegetación, y al conjunto de condiciones ambientales en cada uno de los sistemas acuáticos

3

Objetivos Objetivo general Determinar los factores que influyen en la presencia de ácaros ectoparásitos en las especies de libélulas de diferentes humedales de la Sabana de Bogotá. Objetivos específicos • Analizar los rangos físico-químicos de los humedales y determinar si existe una

relación con las especies de ácaros ectoparásitos y odonatos presentes en cada uno.

• Estimar la diversidad de las especies de libélulas y sus ácaros ectoparásitos en un gradiente de disturbio.

• Reconocer las especies de ácaros presentes en las diferentes especies de odonatos.

4 Ácaros ectoparásitos (Hydrachnidia) de las especies de libélulas (Odonata) presentes en diferentes humedales de la Sabana de Bogotá

1. Relación entre algunas variables ambientales y el disturbio en diferentes humedales de la Sabana de Bogotá

1.1 RESUMEN Los humedales de la sabana de Bogotá son ecosistemas de gran importancia que se encuentran amenazados debido al crecimiento acelerado de los municipios en sus alrededores. Los disturbios causados en estos ecosistemas deben ser evaluados en orden para desarrollar nuevos métodos que permitan conocer su estado e implementar herramientas para su conservación. A continuación se desarrolló un índice de disturbio con variables relacionadas a actividades en la periferia de diferentes humedales de la Sabana de Bogotá. La etapa de campo de este estudio se llevó a cabo de Octubre de 2014 (época lluviosa) a Marzo de 2015 (época seca). Se midieron diferentes variables físicas y químicas en cada humedal (temperatura del aire, temperatura del agua, oxígeno disuelto, pH, conductividad, nitritos, nitratos, fosfatos, y turbidez), y se hizo una lista de las plantas presentes en el borde y la superficie del agua. Se halló una relación entre el índice de disturbio con el aumento del pH, la conductividad, los nitritos, nitratos y fosfatos; así como con la disminución del oxígeno y el número de plantas. Palabras clave: humedal, Sabana de Bogotá, disturbio, variables fisicoquímicas.

1.2 ABSTRACT Wetlands from Bogotá Savanna are ecosystems of great importance that are highly endangered due to the accelerated growth of the municipalities around them. The disturbances caused in these ecosystems should be evaluated in order to develop new methods to know their status and implement tools for their conservation. Here an Index of disturbance was developed with variables associated to activities surrounding different wetlands in Bogotá Savanna. The field phase of this study took place from October 2014 (rainy season) to March 2015 (dry season). Physical and chemical variables of each wetland (air temperature, water temperature, dissolved oxygen, pH, conductivity, nitrites, nitrates, phosphates, and turbidity) were measured, and a list of the plants present on the edge and the water surface were made. An increase in the pH, conductivity, nitrites, nitrates and phosphates in relation to the index was found, and a reduction in oxygen and the number of plants was observed with the increase in the disturbance. Key words: wetland, disturbance, Bogotá Savanna, physiochemical variables.

5

1.3 INTRODUCCIÓN La convención Ramsar definió los humedales como “extensiones de marismas, pantanos y turberas, o superficies cubiertas de aguas, sean éstas de régimen natural o artificial, permanentes o temporales, estancadas o corrientes, dulces, salobres o saladas, incluidas las extensiones de agua marina cuya profundidad en marea baja no exceda de seis metros” (Secretaría de la Convención de Ramsar 2006). Los humedales que existen en la Sabana de Bogotá pertenecen a la cuenca del río Bogotá y hacen parte del sistema geográfico del altiplano cundiboyacence, uno de los más importantes al norte de la cordillera de los Andes. Son áreas de chucuas o pantanos de aguas dulces que se encuentran inundadas temporal o permanentemente. Están cubiertas de vegetación acuática o semiacuática y su función principal es amortiguar y regular las inundaciones del río Bogotá y sus afluentes (Bejarano 2011). Con el paso del tiempo diversos humedales de la Sabana de Bogotá han experimentado una drástica reducción en sus espejos de agua y su extensión, convirtiéndose en áreas dedicadas a la agricultura, ganadería o en urbanizaciones por medio del relleno progresivo, conllevando a la alteración del drenaje natural, inundaciones durante la época de lluvia y pérdida acelerada de las especies que los habitan (Moreno et al., 2002; Rangel-Ch 2005; Secretaría de la Convención de Ramsar 2006). Estas alteraciones se entienden como disturbios o eventos en el tiempo que cambian la estructura de los ecosistemas, las comunidades o poblaciones, modificando los recursos, la disponibilidad de sustratos y el ambiente físico (Pickett & White 1985), convirtiéndose en uno de los principales factores que afectan la variación en la diversidad de las especies (Mackey & Currie 2001). Los diferentes elementos que componen estos ecosistemas responden a las condiciones ambientales en función de sus atributos internos (límites de tolerancia ambiental) y externos, tales como las interacciones y los agentes que regulan su comportamiento (pulso de inundación, carga de nutrientes, entre otros) (Mejía 2011), por lo que a través de su estudio se puede llegar a comprender las condiciones generales que regulan y afectan a estos ecosistemas. Teniendo en cuenta que la información sobre las características fisicoquímicas de los humedales de Bogotá es escasa (Pinilla 2010), y más para humedales de la Sabana de Bogotá, la presente investigación proporciona un índice que permite estimar el grado de disturbio de ocho humedales ubicados entre los 2500 a 2600 metros de altitud y su relación con diferentes variables fisicoquímicas y ambientales.

1.4 METODOLOGÍA

1.4.1 Área de estudio Comprende ocho humedales ubicados entre los 2500 y 2600 metros de altitud (Tabla 1.1). Estos sitios pertenecen a predios privados, por lo que los nombres que aparecen a continuación derivan de la finca donde se encontraban o de las características observadas en estos sitios. Tres humedales pertenecen a la zona urbana o a la periferia de ésta y cinco a la zona rural de los municipios donde se realizaron los muestreos (Figura 1.1). TABLA 1.1. Localidades de muestreo de los humedales ubicados en la Sabana de Bogotá.


Municipio Humedal Abreviación Altitud Coordenadas geográficas

N W Sopó Teusacá TE 2562 4°55’43.35’’ 73°58’47.11’’

Don Eusebio DE 2563 4°56’8.01’’ 74° 0’9.61’’ Zipaquirá El Tandil ET 2556 4°59’9.59’’ 73°59’14.75’’ Chía Valvanera VA 2555 4°52’29.10’’ 74° 3’37.76’’

Carrilera CA 2552 4°52’20.89" 74° 1’34.03’’ Samaria SA 2553 4°51’16.56’’ 74° 2’35.04’’

Facatativá San Rafael SR 2600 4°50’7.05’’ 74°22’3.97’’ El Rosal Melody ME 2588 4°51’32.79’’ 74°13’32.34’’

Figura 1.1: Distribución espacial de las localidades de muestreo en la Sabana de Bogotá para cada uno de los humedales: TE (Teusacá), DE (Don Eusebio), ET (El Tandil), CA (Carriera), SA (Samaria), SR (San Rafael), ME (Melody), VA (Valvanera).

1.4.2 Estimación del disturbio Se realizó una descripción de los humedales teniendo en cuenta el tamaño del espejo de agua, principales plantas que lo rodean y ubicación (rural o urbano).

2.5 km4.6

4.8

5.0

5.2

-74.4 -74.2 -74.0 -73.8lon

lat

Humedal

CA

DE

ET

ME

SA

SR

TE

VA

7

Posteriormente, para estimar el disturbio se reunieron observaciones sobre el uso del suelo en la periferia de los humedales in situ y mediciones de distancia a vías cercanas y a zonas residenciales por medio de Google Earth Pro (Google Inc 2015).

1.4.3 Muestreo Se llevaron a cabo cuatro muestreos por humedal entre los meses de octubre del 2014 y marzo del 2015. Se cubrió un periodo de lluvias y su transición a época seca (octubre a diciembre) y un periodo seco (enero a marzo). Se midieron las siguientes variables para cada humedal usando una sonda portátil multiparámetrica HACH HQ40d: conductividad (µScm-1), pH (unidades de pH), oxígeno disuelto (mg/L O2), temperatura ambiental (ºC) y temperatura del agua (ºC). Se tomaron dos muestras de agua al inicio y final de cada recorrido en la mayoría de los humedales, teniendo en cuenta que durante la época seca algunos sitios no presentaron espejo de agua. Las muestras se preservaron, refrigeraron y trasladaron al Laboratorio de Ecología de la Universidad Nacional de Colombia, donde se realizaron análisis de nitratos (mg/L NO3

- método de reducción de cadmio), nitritos (mg/L NO2

-método de diazotización), fósforo reactivo soluble (mg/L PO43- método del

acido ascórbico) y turbidez usando los espectrofotómetros HACH DR /2000 y DR/2800 (Hach Company, Loveland, Estados Unidos). Para obtener un listado de las especies de plantas presentes en el espejo y borde de cada humedal se realizaron recorridos libres anotando la presencia-ausencia. Se agruparon en cuatro categorías biotipológicas de acuerdo con Schmidt-Mumm (1988): 1. Hyphydata (enraizada sumergida): plantas, excepto flor o inflorescencia, con

todas o casi todas las hojas enteramente sumergidas. 2. Mesopleustophytas (libre sumergida): plantas enteramente sumergidas sin

enraizar. 3. Acropleustophytas (libre emergente): presentes en la interface aire–agua, parte

superior de la planta normalmente seca. 4. Helophytas (enraizada emergente): parte de la estructura vegetativa la mayor

parte del tiempo por encima del agua; muchas plantas de este grupo con el tiempo hacen parte de la vegetación terrestre.

1.4.4 Análisis de datos Los valores obtenidos de cada variable fisicoquímica se sometieron a un análisis descriptivo en donde se usaron diagramas de cajas y se realizaron pruebas de bondad y ajuste (Shapiro-Wilk, Kolmogorov-Smirnov, gráficos Q-Q normal) para mirar si la distribución de los datos era normal. En los casos en que los datos no se ajustaron a dicha distribución ni fue posible llegar a ella usando diferentes transformaciones, se usaron las pruebas de Mann-Whitney-Wilcoxon y Kruskal-Wallis y X2 para comparar grupos. Además, se llevó a cabo un análisis de componentes principales (PCA) para mirar la relación de las variables fisicoquímicas en los humedales y un análisis de correspondencia canónica (CCA) para mirar la relación entre las variables fisicoquímicas y las plantas. Todos los análisis estadísticos se desarrollaron con el software R (R Development Core Team 2015), los gráficos y figuras se hicieron usando los paquetes ggplot2 y ggmap (Wickham 2009; Kahle & Wickham 2013).


1.5 RESULTADOS

1.5.1 Descripción de los humedales

§ Humedal Teusacá

Se encuentra ubicado en el área rural del municipio de Sopó, en la ribera del río Teusacá. La zona donde se realizaron los muestreos posee un área aproximada de 1000 m2, aunque es necesario aclarar que el tamaño del humedal es mayor al extenderse a lo largo de la ribera del río y que el espejo de agua sólo está presente durante la época de lluvias. Se encuentra rodeado principalmente por pasto (Pennisetum clandestinum); sin embargo, la vegetación que cubre la mayor parte del área inundable es el barbasco (Polygonum hydropiperoides). Se ve afectado por el pastoreo y cultivos de hortalizas, pero cuenta con una amplia zona verde que lo rodea hacia el norte y sur (ver Anexo A, figuras 1 y 2).

§ Humedal don Eusebio

Pertenece a la zona rural del municipio de Sopó y se encuentra vinculado a la rivera del río Bogotá. La zona muestreada cuenta con un área aproximada de 400 m2 que hace parte de la finca Agroindustrial flores don Eusebio. En este sitio se encuentran dos espejos de agua artificiales de 80 y 90 m2 cada uno (ver Anexo A, figuras 3 y 4), cubiertos en gran parte por buchón (Limnobium laevigatum) y lenteja de agua (Lemna gibba), que son usados para regar las plantas del cultivo. Ademas, estos se encuentran rodeados en su mayoría por pasto (Pennisetum clandestinum).

§ Humedal el Tandil

Se encuentra asociado a la ronda del río Bogotá, ubicado en la zona rural del municipio de Zipaquirá. La zona muestreada cuenta con un área de 790 m2 con vegetación propia de humedal asociados a la finca Flores El Tandil (ver Anexo A, figura 5). Una característica de este sitio es que el agua permanece constante durante el año, al estar conectada a un reservorio artificial usado en el cultivo de flores. A diferencia de los otros sitios relacionados al cultivo de plantas, este no recibe residuos en sus aguas producto de esta actividad.

§ Humedal Valvanera

Ubicado en la zona urbana del municipio de Chía, se caracteriza por estar en la ronda del río Frio que desemboca en el río Bogotá. Los muestreos se realizaron en la finca Flores Valvanera en dos zonas diferentes: la primera pertenece a un reservorio artificial de 208 m2 que se encuentra al interior del cultivo, se caracteriza por tener escasa vegetación en sus alrededores y su uso como almacenamiento o vertimiento del agua para regar las plantas del cultivo; la segunda colinda con el río Frío y se encuentra al norte de la finca, esta cuenta con presencia de vegetación propia de humedal y se encuentra más alejada a las vías de acceso de la finca (ver Anexo A, figuras 6 y 7).

9

§ Humedal Carrilera

Pertenece a la ronda del río Bogotá, ubicado en la periferia del municipio de Chía, en la vereda Yerbabuena. Cuenta con un área aproximada de 1550 m2. Se caracteriza por ser un sitio susceptible a las inundaciones y que sirve como zona de amortiguación tras la época de lluvia. Durante los dos primeros muestreos se observaba un espejo de agua de aproximadamente 900 m2; sin embargo, al iniciar los muestreos restantes se presentó una alteración de la zona que consistió en el drenaje del agua para convertir este sitio en una pista de prueba de automóviles (ver Anexo A, figuras 8 y 9).

§ Humedal Samaria

Es un humedal urbano perteneciente a la ronda del río Bogotá, ubicado en el barrio Samaria del municipio de Chía. Cuenta con una extensión cercana a los 1900 m2 susceptible a la inundación durante la época de lluvia. Colinda hacia el norte con la planta de tratamiento del municipio. Es un sitio que presenta alta intervención humana principalmente debida al pastoreo y cultivo de verduras(ver Anexo A, figura 10).

§ Humedal Melody

Ubicado en la zona rural del municipio del Rosal cuenta con un área cercana a los 830 m2 propiedad de la finca Melody Flowers. Presenta en su interior dos pozos de agua de 400 y 500 m2 que son usados principalmente como depósito de agua para riego en el cultivo. A pesar de presentar diferentes plantas a su alrededor, los espejos de agua no cuentan con variedad de macrófitas (ver Anexo A, figura 11).

§ Humedal San Rafael

Es un humedal perteneciente a la ronda del río San Rafael, ubicado en la zona rural del municipio de Facatativá. El área muestreada cuenta con dos reservorios artificiales de 70 y 90 m2 rodeados en su mayoría por cultivos de fresas, tomate de árbol y pastizales para la ganadería (ver Anexo A, figuras 12 y 13).

1.5.2 Creación del índice de disturbio Las observaciones y datos de uso del suelo, distancia a vías cercanas y a zonas residenciales obtenidos en los humedales se organizaron en tres factores, cada uno con cinco condiciones (Tabla 1.2) a las que se les asignó un puntaje de uno a cinco, de tal forma que los mayores valores se relacionaran a condiciones de alto disturbio. En el primer factor a la condición “cultivos” se le poporcionó un menor puntaje que a la de “pastizales” teniendo en cuenta que en los humedal rodeados por cultivos de frutas, legumbres o cultivos de flores se observaron parches de vegetación propia de la sabana, mientras que en los humedales rodeados por pastizales no se observó vegetación de este tipo. Respecto a las carcterísticas de distancia a vía y ciudad más cercana, diferentes estudios han demostrado que entre más cerca esté un hábitat (por ejemplo ver: Olander et al., 1998; Sauvajot et al., 1998) o una población de organismos (por ejemplo ver: Reijnen et al., 1997; Johnston & Johnston 2004; Speziale et al., 2008; Lin et al., 2012) a estos factores, mayor será el disturbio.


TABLA 1.2. Criterios usados para determinar el disturbio.

Factor Característica Condición Puntaje

F1 Principal uso del suelo en la periferia

Arbustales de Sabana 1

Cultivos 2 Pastizales 3 Residencial 4 Suelo desnudo 5

F2 Distancia a la ciudad más cercana

1500 > 2000 m 1 1.000 -1500 m 2 400-1000 m 3 50-400m 4 < 50 m 5

F3 Distancia a la vía más cercana

>500 m 1 300-500 m 2 150-300 m 3 50-150 m 4 < 50 m 5

El valor total obtenido por cada humedal al sumar los tres factores permitió categorizarlos en lo que se denominó el índice de disturbio (ID), que consiste en una escala de tres a quince, en donde los valores más bajos (cercanos a tres) indican poco disturbio, mientras que los valores más altos (cercanos a 15) indican un disturbio alto (Tabla 3). En el caso del humedal Valvanera se contó con muestras de un sitio artificial (reservorio) y uno más alejado ubicado en la rivera del río Frío, por lo que fueron separados en VA1 y VA2 respectivamente para facilitar el análisis. Los humedales se organizaron en seis grupos de acuerdo al ID obtenido (Tabla 1.3). El mayor ID en la zona de muestreo fue catorce y el menor cinco. TABLA 1.3. Puntajes obtenidos por cada humedal para el índice de disturbio (ID).

HumedalFactor

IDF1 F2 F3

DE 2 2 1 5TE 1 1 5 7ET 3 1 3 7SR 3 1 3 7ME 3 1 4 8CA 5 3 2 10SA 4 4 4 12VA2 4 5 3 12VA1 4 5 5 14

11

1.5.3 Variables físico-químicas La zona muestreada comprende en su conjunto los rangos fisicoquímicos mostrados en la tabla 1.4. Los nitratos, la turbidez y los nitritos mostraron la mayor variación (0.1 a 116.2 mg/L NO3

-, 0.001 a 0.59 mg/L NO2- y 0.04 a 5.40 mg/L PO4 respectivamente),

mientras que el pH y la temperatura ambiente fueron las que variaron menos. TABLA 1.4. Variables fisicoquímicas de la zona muestreada: sd=desviación estándar, se=error estándar, cv=coeficiente de variación.

Variables Promedio sd Mediana min max se cv Nitritos

mg/L NO2- 0.10 0.17 0.01 0.001 0.59 0.02 1.66

Nitratos mg/L NO3

- 6.08 18.80 1.10 0.10 116.20 1.75 3.09

Fósforo mg/L PO4 1.56 1.79 0.80 0.04 5.40 0.17 1.15

Turbidez (FTU) 84.11 144.22 16.00 5.00 586.00 13.39 1.71

Temperatura ambiente

(ºC) 22.86 2.72 22.70 17.00 29.40 0.25 0.12

Temperatura del agua (ºC) 19.08 2.98 18.70 13.10 26.50 0.28 0.16

OD mg/L O2 3.18 2.56 2.80 0.05 10.10 0.24 0.81 OD (%

saturación) 42.43 33.26 34.40 0.90 117 3.09 0.78

Conductividad (µS/cm-1) 330.89 170.09 287.50 121 695 15.79 0.51

pH 6.56 0.63 6.44 5.39 8.10 0.06 0.10 Variables fisicoquímicas entre temporadas El test de Mann-Whitney-Wilcoxon detectó diferencias para la temperatura del agua entre temporada húmeda y seca (p<0.001). Variables fisicoquímicas en humedales asociadas a cultivos de flores Al comparar los humedales asociados a los cultivos de flores con los que no presentan relación con esta actividad se encontraron diferencias para los nitritos, nitratos, fosfatos, turbidez y temperatura del agua (Mann-Whitney-Wilcoxon p<0.001), mientras que el pH (Mann-Whitney-Wilcoxon p=0.3237), conductividad (Mann-Whitney-Wilcoxon p=0.08933), temperatura ambiental (Mann-Whitney-Wilcoxon p=0.08622) y oxígeno (Mann-Whitney-Wilcoxon p=0.0511) no mostraron diferencias. Al comparar los dos humedales asociados a cultivos (DE y TE) con dos humedales alejados de esta actividad (ET y CA) no se encuentran diferencias para los nitritos, nitratos y fosfatos (Kruskal-Wallis p=0.2016, p=0.05528 y p=0.08806 respectivamente), mostrando que los humedales VA y ME fueron los que aportaron los valores más altos a estas variables. Variables fisicoquímicas en el disturbio La temperatura ambiental fue la única variable que se ajustó a la distribución normal (Shapiro-Wilk p=0.0773), y fue la única que no presentó diferencias en el disturbio


(Kruskal-Wallis p=0.2436). La temperatura del agua y la turbidez no mostraron un patron en el ID. El valor más bajo de turbidez se presentó en los ID siete y doce (5 FTU), y el mayor en el ID siete (586 FTU), mientras que el menor valor de la temperatura del agua fue en el ID cinco (13.1ºC) y el mayor en el ID siete (26.5ºC) El pH y la conductividad mostraron un aumento claro en el disturbio (figuras 1.2.A y 1.2.B). La mayor variación en el pH se dio en el ID doce (6.37 a 7.8) y la menor en el ID ocho (6.3 a 6.37). El mayor valor de conductividad se presentó en el ID doce (695 µS/cm1) y el menor en el ID siete (121 µS/cm-1).

Figura 1.2. A y B: variación del pH y la conductividad en el índice de disturbio (ID), las barras muestran la media ±la desviación estándar.

A nivel general los valores de oxígeno disminuyeron con el aumento del disturbio (Figura 1.3), excepto en el humedal en ID catorce (VA1), en donde se encontró la mayor concentración para esta variable (10.1 mg/L O2). Al parecer la aireación artificial del agua realizada en el cultivo estaría influenciando la entrada de oxígeno en el espejo de agua.

6.0

6.5

7.0

7.5

8.0

5 7 8 10 12 14ID

A. pH

200

400

600

800

5 7 8 10 12 14ID

µS/c

m−1

B. Conductividad

13

Figura 1.3: Variación del oxígeno en el índice de disturbio (ID), las barras muestran la media ±la desviación estándar.

Los nitritos, nitratos y fosfatos mostraron en general un aumento con el disturbio (Figura 1.4), excepto en el humedal con ID 8 (ME), que presentó los valores más altos para estas variables. Este humedal junto con VA1 reciben vertimientos del agua de riego de los cultivos de flores que está cargada de nutrientes, lo que posiblemente contribuyó a los valores observados.

Figura 1.4. A, B, C: variación de los nitritos, nitratos y fosfatos en el índice de disturbio (ID), las barras muestran la media ± la desviación estándar.

0.0

2.5

5.0

7.5

10.0

5 7 8 10 12 14ID

mg/L O2

Oxígeno

0.0

0.2

0.4

0.6

5 7 8 10 12 14ID

mg/L NO2 -

A. Nitritos

0

25

50

75

100

5 7 8 10 12 14ID

mg/L NO3 -

B. Nitratos

0

1

2

3

4

5

5 7 8 10 12 14ID

mg/L PO4

C. Fosfatos


Relación entre las variables fisicoquímicas y los humedales El porcentaje acumulado de los eigenvalues del PCA para las variables fisicoquímicas mostró que los primeros dos componentes reúnen el 58.66% de la variación, indicando que un alto porcentaje de estas variables contribuyen a la variación total (Figura 1.5). La matriz de correlación para el primer componente reune a los nitritos, fosfatos, nitratos y conductividad, mientras que en el segundo componente se reune el pH, la turbidez y la temperatura del agua (Tabla 1.5). TABLA 1.5. Matriz de correlación del análisis de componentes principales (PCA) para las variables fisicoquímicas.

PC1 PC2 Nitritos -0.469 0.009 Nitratos -0.400 -0.081 Fosfatos -0.468 0.091 Turbidez 0.193 0.551 Temp.agua 0.366 0.367 Oxígeno 0.294 -0.309 Conductividad -0.377 0.314 pH -0.029 0.595

Figura 1.5: Análisis de componentes principales (PCA) para las variables fisicoquímicas de cada humedal en el gradiente de disturbio, los números corresponden al valor obtenido en el ID (Tabla 1.3).

d = 1

Nitritos

Nitratos

Fosfatos

Turbidez

Temp.agua

X..Oxigeno

Conductividad

pH

5

7 8

10 12

14

15

1.5.4 Vegetación asociadas a los humedales Las plantas observadas en el espejo y borde se presenta en la Tabla 1.6. TABLA 1.6. Presencia-ausencia de la vegetación observada en el índice de disturbio (ID) y cada uno de los humedales de acuerdo al biotipo.

Biotipo/Especie ID/Humedal

5 7 8 10 12 14 DE ET SR TE ME CA SA VA2 VA1

Acropleustophytas 4 2 3 1 1 1 3 Azollafiliculoides 1 1 1 Eichhorniacrassipes 1 1 Lemnagibba 1 1 1 Lemnaminor 1 1 1 Limnobiumlaevigatum 1 1 1 1 Helophytas 4 8 9 3 1 9 6 6 Acmellaoppositifolia 1 1 Bidenslaevis 1 1 1 Carexlurida 1 Cyperuspapyrus 1 Cyperusrufus 1 1 1 1 1 Galiumascendens 1 Habenariarepens 1 Hydrocotyleranunculoides 1 1 1 1 1 1 1 Juncuseffusus 1 1 Ludwigiapeploides 1 Nasturtiumofficinale 1 Polygonumelongatus 1 Polygonumhydropiperoides 1 1 1 1 1 1 1 Polygonumpunctatum 1 Polygonumsagittatum 1 Polygonumsegetum 1 1 1 1 1 Rumexconglomeratus 1 1 Rumexcrispus 1 Schoenoplectuscalifornicus 1 Typhaangustifolia 1 1 Hyphydata 1 2 Myriophyllumaquaticum 1 Potamogetonillinoensis 1 Potamogetonpusillus 1 Mesopleustophytas 1 1 1 1 1 1 1 Wolffiacolumbiana 1 1 1 1 1 1 1

Totalhumedal 9 11 9 7 3 11 8 12 1 Total ID 9 19 3 11 15 1


En total se observaron 29 especies de plantas, el humedal VA2 presentó el mayor numero de epecies (41.4%) seguido por los humedales ET y CA (37.9%). La mayor riqueza en el disturbio se registró en el ID siete con 19 especies (65.5%) que reune tres humedales y la menor en el ID catorce con una especie (3.4%). Las especies Hydrocotyle ranunculoides, Polygonum hydropiperoides y Wolffia columbiana fueron las más comumes tanto entre humedales como en el disturbio, con presencia siete de los ocho humedales. El biotipo helophytas agrupó 20 especies (69%) mostrando la más alta diversidad en los humedales SR y CA, así como en el ID siete, mientras que el biotipo mesopleustophytas solo registró una especie. El biotipo hyphydata solamente se presentó en los humedales CA y VA2 y en los ID diez y doce, a diferencia de los otros biotopos que se encontraron a mayoría de los humedales y del disturbio (Figura 1.6). La presencia de plantas no presentó diferencias entre humedales asociados a cultivos de flores con los que no están relacionados a esta actividad (X2 test p=0.7831), ni entre biotipos (X2 test p=0.1981). Así mismo, no se encontraron diferencias entre la presencia de plantas en el ID (X2 test p=0.1286).

Figura 1.6 A y B. Diversidad de Biotipos entre humedales y en el índice de disturbio (ID).

El análisis de correspondencia canónico (CCA) entre las variables fisicoquímicas y la presencia de plantas arrojó un 47% de explicación en los dos primeros ejes (25% el primer eje y 22% el segundo). El primer eje se encuentra relacionado al oxígeno, la temperatura del agua y la turbidez, mientras que el segundo eje está asociado a los nitritos, nitratos, fosfatos, conductividad y turbidez.

Se observó una separación de los humedales SR y CA con respecto al resto, siendo los humedales DE, ET VA2 y SA los que presentaron especies más similares relacionadas a los nitritos, nitratos, fosfatos y conductividad. El mayor número de plantas se presentó asociado a zonas con concentraciones medias de nitritos, nitratos, fosfatos y conductividad, y a valores bajos de oxígeno. La especie L. minor

0

5

10

15

20

DE TE ET SR ME CA SA VA2 VA1Humedal

Núm

ero

de e

spec

ies

0

5

10

15

20

5 7 8 10 12 14ID

Núm

ero

de e

spec

ies

Biotipo

Acropleustophytas

Helophytas

Hyphydata

Mesopleustophytas

17

se presentó acociada a las zonas con mayor tendencia a la eutrofía, contrario a las especies A. oppositifolia, C. lurida, N. Officinale y G. ascendens (Figura 1.7).

Figura 1.7 Análisis de correspondencia canónica (CCA) entre las variables fisicoquímicas y la presencia de plantas en diferentes humedales de la Sabana de bogotá.

1.6 DISCUSIÓN

1.6.1 Variables fisicoquímicas y cultivos de flores Los humedales de la Sabana de Bogotá han sido intervenidos drásticamente para el desarrollo de actividades como la agricultura, ganadería y construcción, la mayoría de ellos han sido contaminados por el vertimiento de aguas residuales de sectores urbanos o industrias levantadas en sus alrededores, lo que ha eutrofizado sus aguas, alterando la composición de las plantas, incluso disminuyendo los servicios ecosistémicos (Bejarano 2011; Moreno et al., 2002; Lasso 2014).

Las diferencias encontradas entre las variables fisicoquímicas (nitritos, nitratos, fosfatos, turbidez y temperatura del agua) en los humedales asociados y no asociados a cultivos de flores indican que existe una relación entre esta actividad económica y los vertimientos cargados de nutrientes que llegan al espejo de agua de estos ecosistemas; sin embargo, los humedales vinculados a esta actividad económica como DE y ET presentaron rangos similares a los observados en humedales aledaños a la ribera del río Bogotá que se encuentran en zonas rurales

-2 -1 0 1

-10

12

CCA1

CCA2

o o

o

o

o

o

o

o

o

+

++

+

+

+

+

+

++

+

+

+

+

+

+

+

+

+++

++

+

+

+ ++ +CADE

ET

ME

SA

SR

TE

VA1

VA2A.filiculoides

E.crassipesL.gibba

L.minor

L.laevigatum

A.oppositifolia

B.laevis

C.lurida

C.papyrusC.rufus

G.ascendens

H.repens

H.ranunculoides

J.effusus

L.peploides

N.officinale

P.elongatus

P.hydropiperoides

P.punctatumP.sagittatum

P.segetum

R.conglomeratusR.crispus

S.californicus

T.angustifolia

M.aquaticumP.illinoensisP.pusillus W.columbiana

01

NitritosNitratos

Fosfatos

Turbidez

Temp.ambientalTemp.agua

Oxigeno

Conductividad


alejadas de cultivos de flores como TE y CA. Esto quiere decir que los humedales ME y VA (asociados a cultivos de flores) presentaron los mayores aportes en estas variables, indicando que un tratamiento adecuado de las aguas residuales por parte de las empresas floricultoras (como se presenta en DE y TE), permiten disminuir el impacto de agroquímicos sobre estos ecosistemas.

1.6.2 Variables fisicoquímicas y disturbio El patrón observado en las variables fisicoquímicas del agua en el disturbio se pudo relacionar a través de la matriz de correlación del análisis de componentes principales (PCA). El primer componente del PCA mostró una fuerte relación entre los nitritos, nitratos, fosfatos y la conductividad. Teniendo en cuenta la clasificación de Vollenweider (1968 en Estevens 1998) los humedales con ID ocho y catorce corresponderían a zonas eutróficas a mesotróficas para los nitritos y nitratos, mientras que los otros humedales se ubicarían en zonas mesotróficas a oligotróficas. Por otro lado, el fósforo categorizaría a los humedales entre un estado ultraoligotrófico a oligomesotrófico. Las diferencias en la clasificación del nitrógeno y el fósforo pueden estar relacionadas a la disposición de estos elementos en los humedales (Estevens 1998; Roldán & Ramírez 2008) y a aportes externos, teniendo en cuenta que seis humedales se encuentran vinculados a actividades de agricultura en sus alrededores, lo que hace que reciban un mayor aporte de nutrientes en sus aguas. En cuanto a la conductividad los humedales con bajo ID presentaron valores menores a los otros disturbios, probablemente esto se encuentra relacionado con el estado trófico de estos ecosistemas (Roldán & Ramírez 2008), aunque esta variable también pudo verse afectada por la entrada de agua del río Bogotá (o sus tributarios) a los diferentes ecosistemas, bien sea durante las inundaciones o por escorrentía, así como por la influencia de las zonas de cultivo y ganadería que se desarrollan alrededor de cada humedal. Cabe resaltar que los valores encontrados se encuentran dentro de los rangos conocidos para el río Bogotá y humedales de la Sabana (ver Roldán & Ramírez 2008; Pinilla 2010). En el segundo componente del PCA el pH mostró un aumento junto al disturbio. Las fluctuaciones observadas en esta variable son propias de sistemas lenticos neotropicales y podrían estar asociadas al estado trófico de cada humedal (Estevens 1998; Roldan & Ramírez 2008), y al igual que la temperatura y la turbidez se encontraron dentro de los parámetros promedio reportados para humedales de la Sabana de Bogotá (ABO 2000; Pinilla 2010; Moreno & Guillot 2012; Rivera-Usme et al., 2013). El oxígeno disuelto se encuentra como un elemento que aporta a la variabilidad en tercer componente del PCA, además de mostrar una relación inversa con el aumento del disturbio. Los factores que pueden incidir en la variación del oxígeno en el agua son la precipitación en la época de lluvia, la difusión de aire en el agua y los movimientos constantes del agua (Roldan & Ramírez 2008), tal como se presentó en el humedal del disturbio catorce. Esta variable en los sistemas lenticos tropicales posee la tendencia a presentar un alto déficit (Lewis 2000) principalmente debido a su relación con el estado trófico de estos ecosistemas ya que es consumido rápidamente a través de la respiración anaeróbica y la oxidación química de materia orgánica (Ding et al., 2012).

19

1.6.3 Vegetación y disturbio Los disturbios son reconocidos como generadores de cambios en la vegetación, tienden a facilitar la invasión de ciertas plantas en los humedales y como resultado se produce una reducción en la cantidad de plantas nativas (Zedler & Kercher 2004). La presencia de plantas en los humedales mostró una reducción con el aumento de la eutrofía, en especial en los humedales (ME y VA), evidenciando que los humedales que reciben altas cargas de sedimentos y un alto influjo de nutrientes posiblemente desarrollarán monocultivos en lugar de retener una alta diversidad de plantas nativas (Zedler 2003). Así mismo, los humedales en disturbio medio presentaron la mayor presencia de plantas, esto está en concordancia con la hipótesis de disturbio medio que indica que los disturbios de frecuencia y magnitud intermedia permiten la presencia de especies de rápido crecimiento y competitivas, propiciando una gran riqueza y diversidad de especies (Bornette et al., 1998). Los biotipos mostraron en general una tendencia a presentar menos individuos con el aumento del disturbio, este resultado está en concordancia con lo establecido por Kercher y Zedler (2004) que indican que los disturbios que crean espacios en los humedales tienden a catalizar el crecimiento de plantas invasoras, reduciendo tanto la diversidad de animales como de plantas propias de estos ecosistemas. Además de esto, debe tenerse en cuenta que en los humedales de ID ocho y catorce se observaron menos plantas al compararlos con los otros disturbios, en estos casos factores externos pudieron afectar su presencia en especial para aquellos directamente relacionados a los cultivos, en donde se evidenció su remoción del espejo y borde.

1.7 CONCLUSIONES Existe un gradiente de disturbio en el conjunto de humedales muestreados relacionado con las variables fisicoquímicas del agua y actividades en la periferia. Los patrones observados entre las variables fisicoquímicas, las plantas y el disturbio demuestran la validez del índice. La inclusión de estas variables para estimar el disturbio pueden permitir una mejor comprensión de las condiciones generales de los humedales. La composición fisicoquímica del agua de los humedales se ve afectada cuando estos ecosistemas se encuentran asociados a cultivos que realizan vertimientos de agua sin un tratamiento adecuado. La importancia de los humedales de la Sabana de Bogotá y la degradación continua producto directo o indirecto de actividades humanas hacen que sea necesario contar con medidas que permitan conocer el estado e impacto causado en estos ecosistemas. Los datos usados en el presente estudio para determinar el índice de disturbio demuestran ser de fácil uso y verificación, haciendo que junto a diferentes variables fisicoquímicas permitan un acercamiento general al estado de disturbio de estos hábitats, por ello vale la pena usarlos en otros humedales para probar su efectividad.


2. Ácaros ectoparásitos (Arrenurus Dugès, 1834) de libélulas presentes en diferentes humedales de la Sabana de Bogotá en un gradiente de disturbio

2.1 RESUMEN Se examinó la abundancia de ácaros acuáticos y libélulas en diferentes humedales de la Sabana de bogotá ubicados entre los 2500 y 2600 metros de altitud. Se registró la presencia de ocho especies de odonata, tres del suborden Epiprocta (Anisoptera) y cinco de Zygoptera. Se reportan dos morfos de ácaros del género Arrenurus spp sobre Mesamphiagrion laterale e Ischnura chingaza. Se halló una relación entre la abundancia de ácaros y el disturbio, y se encontraron diferencias entre las dos especies de ácaros al adherirse a las especies de odonatos. Se describen los sitios de unión de los ácaros en el cuerpo de las libélulas y las diferencias al parasitar tanto a los machos como a las hembras.

Palabras clave: ácaros acuáticos, Odonata, disturbio, sitios de unión.

2.2 ABSTRACT Abundance of water mites and dragonflies is examined in different wetlands from Bogota savanna located between 2500 and 2600 meters above sea level. The presence of eight species of Odonata is recorded, three of them belonging to the suborder Epiprocta (Anisoptera) and five to the suborder Zygoptera. Two morfospecies of water mites of the genus Arrenurus are reported parasiting to Mesamphiagrion laterale and Ischnura chingaza. A relationship between the abundance of water mites and the disturbance was found, and differences between the two species of water mites parasiting the two species of dragonflies. The sites of attachment of the water mites to the body of the dragonflies are described and differences in the parazitation of males and females.

Key words: water mites, Odonata, disturbance, attachment site.

2.3 INTRODUCCIÓN Las libélulas son un grupo de insectos ampliamente distribuido, se calcula que cerca del 70% de especies se encuentran en los trópicos, siendo la zona del neotrópico una de las más diversas (con un 30%) y en la que faltan muchas por describir (Garrison et al., 2006). Aún cuando este orden no es uno de los grupos más diversos dentro de los insectos, estos organismos han sido utilizados en diferentes campos de la ciencia como la genética, biogeografía y ecología (Córdoba-Aguilar 2008). En las zonas tropicales el estudio de este grupo empieza a cobrar mayor relevancia e interés, como lo demuestran las investigaciones en diferentes aspectos de su biología como ciclos

21

de vida, el comportamiento reproductivo, las interacciones ecológicas con parásitos y parasitoides, los caracteres taxonómicos para la determinación de inmaduros, la distribución de especies, entre otros (para algunos ejemplos de estos temas ver: De almeida 2010; Pérez-Gutiérrez & Montes-Fontalvo 2011; Pérez-Gutiérrez & Palacino-Rodriguez 2011; Casallas-Mancipe et al., 2012; Rodríguez et al., 2013; Salmerón & Mendoza-Cuenca 2013). El parasitismo ha sido uno de los fenómenos ecológicos que ha llamado la atención de diversos estudiosos, no solo por sus características sino también por ser un componente fundamental en las relaciones ecológicas y evolutivas de todos los grupos de organismos (Poulin & Morand 2000). Se puede definir como una interacción entre dos organismos en donde uno de ellos (el parásito) se desarrolla al interior o exterior de otro organismo (el hospedero), del que extrae nutrientes y puede llegar a matarlo como resultado directo o indirecto de ese desarrollo (Eggleton & Belshaw 1992; Cordoba-Aguilar 2008). Dentro del orden Odonata se han realizado diversas investigaciones de este fenómeno para los diferentes estados de vida que atraviesan estos organismos (ver: Gross 1993; Corbet 1999; Corbet & Brooks 2008; Querino & Hamada 2009; Santolamazza et al., 2011), pero en su mayoría han sido desarrollados en las latitudes altas, mientras que en las zonas neotropicales estas investigaciones son escasas (Heckman 2008). El organismo más conspicuo y probablemente el que prevalece afectando a los adultos de libélulas y caballitos del diablo son las larvas de los ácaros acuáticos (Acari: Hydrachnidiae, o Hydrachnidia). Tres géneros han sido reportados: Arrenurus (Dugès, 1834) (Arrenuridae) parasita comúnmente a los caballitos de las familias Coenagrionidae y Lestidae y libélulas de la familia Libellulidae, Hydraphantes (Hydryphantidae) se encuentra sobre caballitos de la familia Coenagrionidae, y Limnochares (Limnocharidae) parasita a los dos subórdenes (Corbet 1999; Forbes & Robb 2008; Corbet & Brooks 2008). El ciclo de vida de estos ectoparásitos puede tener diferencias entre géneros, pero en general incluye seis estados: prelarva, larva (parasita de odonata), protoninfa, deutoninfa, tritoninfa y adulto. Las hembras adultas ponen huevos en el agua que al transcurrir un instar (prelarva) se transforman en larvas que buscan a las nayades de las libélulas próximas a la emergencia o trepan a la vegetación en donde se adhieren a las libélulas recien emergidas. Cuando la libélula alcanza su madurez sexual y se acerca a los cuerpos de agua para iniciar su reproducción los ácaros se desprenderán de ella para completar su ciclo de vida (Smith 1988; Corbet 1999; Leung et al., 1999; Forbes & Robb 2008; Andrew et al., 2012; Cómbita-Heredia 2013). Arrenurus es uno de los géneros más grandes de ácaros acuáticos dentro de la familia Arrenuridae, se encuentra en la mayoría de las regiones zoogeográficas, contiene 950 especies de las cuales 161 estan presentes en Sur américa (Rosso de Ferradás & Fernández 2005; Zawal 2008; Rodrigues et al., 2013). Esta investigación describe la relación entre los ácaros ectoparásitos asociados a las especies de libélulas de diferentes humedales de la Sabana de Bogotá, la relación entre los ácaros y el disturbio, la incidencia de parásitos entre sexos y la distribución de los ácaros en el cuerpo de las libélulas.


2.4 METODOLOGÍA

2.4.1 Área de Estudio Paralelo a la toma de datos de las variables fisicoquímicas (capítulo 1) se llevó a cabo el muestreo de los imagos de las libélulas en los humedales, para ello se dividió la investigación en una fase de campo y otra de laboratorio.

§ Fase de campo

Se realizaron cuatro muestreos por humedal entre octubre de 2014 y marzo de 2015 cubriendo un periodo de lluvias y la transición a época seca (octubre a diciembre) y un periodo seco (enero a marzo). La colecta de los odonatos se realizó con una red entomológica (jama) de 36 cm de diámetro y 1,2 m de largo, siguiendo una modificación de la metodología de Cleary et al. (2004): en un transecto de 100 m a lo largo del espejo de agua hasta capturar 20 libélulas por sitio. Cada individuo se depositó en un sobre de papel milano con los datos de colecta (localidad, georreferencia, características del cuerpo de agua). Para estimar el disturbio se reunieron datos de uso del suelo in situ y de distancia a vías cercanas y zonas residenciales por medio de Google earth Pro (Google Inc 2015). Los datos obtenidos se organizaron en un índice de disturbio (ID) (ver resultados capítulo 1).

§ Fase de laboratorio

Las libélulas y caballitos se sumergieron en acetona entre 18 a 24 horas para su preservación, posterior a su secado se depositaron en sobres de polipropileno (Garrison et al., 2010). Para la determinación taxonómica se realizó exposición de la genitalia usando amoniaco al 7% para contrastarla con las claves de Paulson (2003), Von Ellenrieder y Garrison (2008), Garrison et al. (2006 y 2010), Realpe (2010) y Bota-Sierra y Echeverri (2013). Además se contó con la confirmación de las determinaciones por parte del especialista Dr. Rosser W. Garrison. Los ácaros se contaron y separaron de las libélulas bajo el estéreoscopio antes de su inmersión en acetona, categorizando el sitio de unión de dos formas: primero teniendo en cuenta los tagmas principales (cabeza, tórax y abdomen) (Martin 2004; Andrew et al., 2012), y segundo dividiendo el tórax en cinco partes (la base de las alas, las tres coxas y el vientre del tórax) y el abdomen en los diez segmentos propios del orden (S1-S10). Además de esto se registró el sexo de la libélula en que se encontraron los ácaros y se depositaron en tubos eppendorf de 2cm con alcohol al 96%. Para el procesamiento de los ácaros se siguió la metodología propuesta por Barr (1973), Smith et al. (2001) y Cómbita (2013). Primero se sumergieron en ácido láctico al 50% para aclararlos (el tiempo varió dependiendo del tamaño y esclerotización de los ácaros), luego se lavaron con agua destilada y se montaron en láminas excavadas para observarlos bajo el microscopio (40x, 100x y 400x). La determinación se llevó a cabo usando las claves de Smith et al. (2001), y se contó con la confirmación de las determinaciones por parte de la bióloga Elisa Jimeno. Parte del material (libélulas y ácaros) fue depositado en la colección del instituto de ciencias naturales (ICN) de la Universidad Nacional de Colombia.

23

2.4.2 Análisis estadístico Cada variable se sometió a un análisis descriptivo en donde se usaron diagramas de cajas y se realizaron pruebas de bondad y ajuste (Shapiro-Wilk, Kolmogorov-Smirnov, gráficos Q-Q normal) para mirar si la distribución de los datos presentaba normalidad. Para comparar entre grupos se usó la prueba no paramétrica de Mann-Whitney-Wilcoxon y de X2. Además se usó la correlación de Spearman para determinar si existía relación entre el disturbio y el número de ácaros. Para todos los análisis se usó el software R (R Development Core Team 2015), los gráficos se hicieron usando los paquetes ggplot2 (Wickham 2009).

2.5 RESULTADOS

2.5.1 Odonatos En total se colectaron 530 odonatos distribuidos en ocho especies, tres del suborden Epiprocta (Erythrodiplax abjecta (Rambur, 1842), Rhionaeschna marchali (Rambur, 1842) y Sympetrum gilvum (Selys, 1884)) y cinco del suborden Zygoptera (Enallagma civile (Hagen, 1861), Ischnura chingaza (Realpe, 2010), Ischnura cruzi (De Marmels, 1987), Mesamphiagrion laterale (Selys, 1876) y Mesamphiagrion demarmelsi (Cruz,1986)) (Tabla 2.1). M. laterale presentó el mayor número de individuos (74.9%) y M. demarmelsi el menor (0.2%). La mayor riqueza se presentó en el humedal SR con seis especies y la menor en los humedales VA1 Y ME con una especie (R. marchali). TABLA 2.1. Abundancia de libélulas y caballitos del diablo colectados en diferentes humedales de la Sabana de Bogotá, TE (Teusacá), DE (Don Eusebio), ET (El Tandil), CA (Carriera), SA (Samaria), SR (San Rafael), ME (Melody), VA1 y VA2 (Valvanera)

EspecieHumedales

TotalCA DE ET ME SA SR TE VA1 VA2

Enallagma civile

2 2 1

2 7

Erythrodiplax abjecta

13

13

Ischnurachingaza 8 3

16

27

cruzi

47

47

Mesamphiagriondemarmelsi

1

1

laterale 65 76 79

75 12 56

34 397Rhionaeschna marchali 3 1 1 6 3 5 7 4 4 34Sympetrum gilvum 4

4

Total 80 80 80 6 80 80 80 4 40 530

2.5.2 Odonatos con ácaros ectoparásitos Del total de odonatos colectados se reportan 170 individuos (32.1%) con presencia de ácaros ectoparásitos. Las especies de libélulas (Epiprocta) no contaron con ningún tipo de ácaro adherido, mientras dos de las cuatro especies de caballitos del diablo (Zygoptera) tenían ácaros. Del total de individuos de I. chingaza el 63% contó con ácaros, mientras que en M. laterale los individuos con ácaros fueron el 39% (Tabla 2.2).


El humedal con mayor número de caballitos afectados fue DE (34%) y el que presentó menor número fue CA (4%). TABLA 2.2. Abundancia de hospederos con ácaros en cinco humedales, TE (Teusacá), DE (Don Eusebio), ET (El Tandil), CA (Carriera), SA (Samaria).

EspecieHumedal

CA SA DE ET TE Total

Ischnura chingaza 3 14 17

Mesamphiagrion laterale 6 15 54 46 32 153

Total 6 15 57 46 46 170 Se comparó la presencia de los ácaros en los dos hospederos y se encontró una diferencia significativa, lo que indica que al tener en cuenta los tamaños de las muestras una especie (I. chingaza) es más afectada que la otra (X2 test p<0.001) (Figura 2.1).

Figura 2.1: Proporción de I. chingaza y M. laterale con presencia-ausencia de ácaros.

Al comparar el número de parásitos por individuo el test de Mann-Whitney-Wilcoxon no arrojó diferencias (p=0.387) evidenciando que el promedio de ácaros que se adhiere a cada individuo no es significativamente diferente en las dos especies (Figura 2.2).

Figura 2.2: Número de ácaros por individuo en I. chingaza y M. laterale, las barras muestran la media ±la desviación estándar.

Odonata

Ácaros

I. chingaza M. laterale

nosi

0.00.20.40.60.81.0

0

5

10

15

20

I. chingaza M. lateraleEspecie

Par

ásito

s po

r ind

ivid

uo

25

2.5.3 Ácaros ectoparásitos Dos morfoespecies de ácaros se encontraron parasitando a I. chingaza y M. laterale, estas pertenecen a la familia Arrenurudae, género Arrenurus. Estas se diferencian en los siguientes aspectos: Arrenurus sp1 tiene un tamaño que oscila entre 330-500 μm de largo y 270-450 μm de ancho, es de forma ovalada, rojizo con un patrón oscuro en el dorso (Figura 2.3). Al colocarlo en alcohol el ácaro pierde el color pero el patrón permanece. Además del tamaño se diferencia de la otra especie de ácaro en que el espacio que existe entre las coxas va aumentando de la coxa uno a la tres (Figura 2.4).

Figura 2.3: Arrenurus sp1, vista dorsal 90x, se observa el patrón oscuro.

Figura 2.4: Arrenurus sp1 vista ventral 400x, indicando con una flecha y líneas rojas la separación de las coxas.


Por otro lado Arrenurus sp2 posee un tamaño menor, de 110-240 μm de largo y 70-180 μm de ancho, es aplanado dorsoventralmente, amarillo oscuro a blanco (figura 2.5), y el espacio entre las coxas es pequeño permaneciendo constante de la coxa uno a la tres. (Figura 2.6)

Figura 2.5: Arrenurus sp2, vista dorsal 90x.

Figura 2.6: Arrenurus sp2, vista ventral 400x, indicando con una flecha y lineas rojas la separación de las coxas.

Dentro de la muestra se encontraron cinco individuos de I. chingaza (2.9%) y treinta de M. laterale (17.6%) con ambas especies de ácaros adheridas. En total se contaron 2086 ácaros presentes en cinco humedales, de estos 10% estaban en I. chingaza y 90% en M. laterale. Arrenurus sp1 fue la más abundante con

27

1568 individuos (75%) de los cuales 73.5% estaban adheridos a M. laterale, mientras que Arrenurus sp 2 presentó 523 individuos (25%), con la mayor abundancia en M. laterale 66.7%. El humedal DE mostró el mayor número de ácaros (40%) seguido por ET (36%), y el humedal CA el menor número (1.7%) (Tabla 2.3). TABLA 2.3. Abundancia de las dos especies de ácaros acuáticos por caballito del diablo presentes en cinco humedales en la Sabana de Bogotá, TE (Teusacá), DE (Don Eusebio), ET (El Tandil), CA (Carriera), SA (Samaria).

Odonata ArrenurusHumedales

TotalCA DE ET SA TE

I.chingazaSp1 30 30Sp2 21 153 174

M.lateraleSp1 35 658 567 42 231 1533Sp2 121 181 2 45 349

Total 35 830 748 44 429 2086 Al comparar la presencia de los dos ácaros en los hospederos se encontró una diferencia significativa, lo que indica que cada especie de parásito afecta diferencialmente a los odonatos (X2 test p<0.001) (Figura 2.7.).

Figura 2.7: Proporción de las dos especies de Arrenurus en I. chingaza y M. laterale.

2.5.4 Ácaros en el disturbio La abundancia promedio de ácaros por individuo se confrontó con el índice de disturbio (ID) propuesto en el capítulo 1. En la figura 2.8 se observa que Arrenurus sp1 mostró una disminución en su abundancia con el aumento del disturbio, mientras que Arrenurus sp2 no mostró un patrón asociado. También se puede ver que Arrenurus sp1 estuvo presente hasta el disturbio 12, mientras que Arrenurus sp2 estaba principalmente en el disturbio bajo. La prueba de correlación de Spearman para estas variables arrojó una relación negativa débil entre Arrenurus sp1 y el disturbio (rs=−0.170, p=0.0496), y ninguna correlación con Arrenurus sp2 (rs=0.165, p=0.1679).

Odonata

Arrenurus


sp1

sp2

0.00.20.40.60.81.0


Figura 2.8: Número de ácaros por individuo en el índice de disturbio (ID), las barras muestran la media ±la desviación estándar.

2.5.5 Relación entre el sexo y la presencia de ácaros La muestra de odonatos contó con 232 hembras y 298 machos. De los 170 caballitos del diablo con parásitos 84 (49.4%) eran hembras y 86 (50.6%) machos, de estos el 10% pertenecen a la especie I.chingaza y el 90% a M. laterale. Los humedales DE, ET y TE contaron con el mayor número de machos y hembras con ácaros, especialmente para M. laterale (Tabla 2.4). TABLA 2.4. Machos y hembras de los caballitos del diablo que presentaron ácaros adheridos en cinco humedales, TE (Teusacá), DE (Don Eusebio), ET (El Tandil), CA (Carriera), SA (Samaria).

Especie SexoHumedales

TotalCA DE ET SA TE

I.chingazaH

1

6 7

M

2

8 10

M.lateraleH 1 36 24 6 10 77M 5 18 22 9 22 76

Total 6 57 46 15 46 170 El mayor número de parásitos por sexo en M. laterale fue de 67 ácaros de Arrenurus sp2 en un macho y 51 ácaros de Arrenurus sp1 en una hembra, mientras que para I. chingaza fue de 30 individuos de Arrenurus sp1 en un macho y de 26 individuos de Arrenurus sp2 en un macho. Al comparar la presencia de las dos especies de Arrenurus spp en los machos y hembras de los caballitos del diablo no se encontraron diferencias (X2 test p=0.6638), ni entre el número de parásitos presentes en cada sexo (Mann-Whitney-Wilcoxon p=0.3259). Tampoco se encontraron diferencias en el número de ácaros por sexo en

sp1 sp2

4

8

12

16

5 7 10 12 5 7 10 12ID

Par

ásito

s po

r ind

ivid

uo

Arrenurussp1

sp2

29

I. chingaza (Mann-Whitney-Wilcoxon p=0.155) ni en M. laterale (Mann-Whitney-Wilcoxon p=0.5038) (Figura 2.9).

Figura 2.9: Número de ácaros asociados a los machos y hembras de M. laterale e I. chingaza, las barras muestran la media ±la desviación estándar.

En cuanto a los humedales, se encontraron diferencias en la presencia de ácaros en machos y hembras (X2 test p<0.001) (Figura 2.10), así como en ambos sexos en M. laterale con ácaros (X2 test p<0.001).

Figura 2.10: Proporción de machos y hembras con ácaros en cinco humedales de la Sabana de Bogotá: TE (Teusacá), DE (Don Eusebio), ET (El Tandil), CA (Carriera), SA (Samaria).

0

5

10

15

20

H MSexo

Par

ásito

s po

r ind

ivid

uoM. laterale

5

10

15

20

H MSexo

Par

ásito

s po

r ind

ivid

uo

I. chingaza

Humedal

Sexo

CA DE ET SA TE

HM

0.00.20.40.60.81.0


2.5.6 Distribución de los ácaros en el cuerpo de los odonatos Los ácaros se ubicaron en el tórax (77%) y en el abdomen (23%). En el primer caso se encontraron en cinco zonas: las tres coxas de las patas, el vientre del tórax y la base de las alas. En el abdomen habían ácaros en la zona ventral entre las uniones de los segmentos uno a siete (S1-S7), siendo los segmentos cuatro a siete los que mostraron menor número (Tabla 2.5). M. laterale presentó ácaros en la base de las alas y después del segundo segmento abdominal, contrario a I. chingaza, en donde los ácaros se distribuyeron hasta el segundo segmento abdominal. TABLA 2.5. Ubicación de las dos especies de Arrenurus en el cuerpo de las libélulas. Vientre hace referencia a la parte ventral del tórax entre la coxa 3 y el primer segmento abdominal. S1 a S7 corresponden a segmentos del abdomen, donde S1 es el que está próximo al tórax.

UbicaciónI.chingaza M.laterale

TotalA.sp1 A.sp2 A.sp1 A.sp2

Coxa1 12 12 113 34 171Coxa2 23 82 491 129 725Coxa3 13 25 358 71 467Vientre 0 21 165 66 252S1 1 15 196 49 261S2 0 0 117 38 155S3 0 0 29 11 40S4 0 0 2 2 4S5 0 0 6 0 6S6 0 0 0 0 0S7 0 0 1 0 1Ala 0 0 2 2 4Total 49 155 1480 402 2086

La presencia de parásitos en el tórax y en el abdomen mostraron diferencias significativas (X2 test p<0.001). Al comparar el número de parásitos en el tórax de M. laterale con I. chingaza no se observaron diferencias (Mann-Whitney-Wilcoxon p=0.09441), pero al hacerlo con el abdomen sí se encontraron diferencias (Mann-Whitney-Wilcoxon p<0.001) (Figura 2.11. A y B).

31

Figura 2.11: A y B: distribución de las dos especies de ácaros en el tórax y abdomen de M. laterale e I. chingaza. Las barras muestran la media ±la desviación estándar.

2.6 DISCUSIÓN

2.6.1 Libélulas Las libélulas presentes en la zona de estudio comprenden rangos altitudinales amplios. De las ocho especies colectadas se conocen cinco reportadas por Realpe (2009) para la Sabana de Bogotá a 2600 m.s.n.m de altitud (E. abjecta, R. marchali, I. cruzi, M. demarmelsi y M. laterale) y cuatro por Moreno y Guillot (2012) en dos humedales al interior de la ciudad de Bogotá a 2550 m.s.n.m (R. marchali, E. civile, I. cruzi y M. laterale). I. chingaza fue reportada en el humedal la conejera a 2563 m.s.n.m y en otras localidades de la Sabana de Bogotá hasta los 3164 m.s.n.m (Realpe 2010, Casallas-Mancipe et al. 2012). Por otro lado, S. silvum se ha encontrado entre 2.640-3.200 m.s.n.m (Palacino-Rodriguez 2011). El presente estudio amplía el rango de distribución altitudinal para esta especie hasta los 2550 m.s.n.m.

2.6.2 Libélulas con parásitos La ausencia de ácaros en las especies de libélulas (Epiprocta) puede vincularse a factores asociados al muestreo, caracteríasticas de las especies y los hábitats en que se encuentran. En el caso de S. gilvum el número de individuos colectados parece no ser el apropiado para determinar si existen ácaros afectando a esta especie, además, su distribución altitudinal ubica su mayor abundancia en zonas más altas. Por otro lado, E. abjecta únicamente se encontró en un humedal (SR) en donde ninguna de las especies de libélulas con las que comparte el hábitat estaban afectadas por ácaros, mientras que R. marchali se distribuyó en todo en disturbio, estos dos últimos casos parecen indicar que los rangos fisicoquímicos en que se desarrollan estos organismos influyen en la presencia de los ácaros, sobre todo si se tiene en cuenta

-5

0

5

10

15

20


Par

ásito

s po

r ind

ivid

uo

Tórax

-5

0

5

10

15

20


Abdomen


que los factores bióticos y abióticos desempeñan un papel importante en los ciclos de vida de los ácaros acuáticos (Więcek et al., 2013b). Al observar los humedales con mayor diversidad de libélulas (SR, CA y TE) únicamente en dos (CA y TE) se encontraron parásitos en baja abundancia, indicando que la diversidad de hospederos no influye en la diversidad de ácaros. Mesamphiagrion laterale es una especie que habita sistemas lénticos como reservorios, pozos y humedales entre los 750 y 2850 metros de altitud (Bota-Sierra & Echeverry 2013). El único reporte de ácaros asociados a esta especie es el realizado por Cruz-Mendivelso et al. (2014) en donde se observó la presencia de una especie de Arrenurus en el embalse de Tominé, mientras que en el presente estudio se muestra la existencia de dos especies de ácaros parasitando esta especie en humedales de la Sabana de Bogotá. Ischnura chingaza es una especie que sólo se ha encontrado en Colombia en sistemas lénticos de alta montaña, su ciclo de vida fue descrito por Casallas-Mancipe et al. (2012); sin embargo, se conoce poca información sobre su distribución y ecología. A la fecha la presente investigación es el único reporte de dos especies de ácaros parasitando a esta especie en humedales de la Sabana de Bogotá.

2.6.3 Libélulas y ácaros en el disturbio Las alteraciones humanas de los hábitats y paisajes pueden afectar las interacciones ecológicas y evolutivas entre las especies. Los cambios en la estructura del paisaje a través de la alteración humana conducen a la pérdida de hábitat (James et al., 2009). Los ácaros acuáticos reflejan cambios en los ecosistemas debido a su alta especialización a determinados ambientes, así como a su función como depredadores (deutoninfas y adultos) y parásitos (larvas) (Di Sabatino et al., 2008). El patrón observado en la disminución de la abundancia de Arrenurus sp1 con el aumento del disturbio, evidencia una relación entre el valor del índice y la abundancia de estos organismos, es decir, la etapa parásita de los ácaros puede asociarse de forma indirecta a las actividades que se desarrollan en la periferia de los humedales y que impactan la calidad del hábitat de sus etapas acuáticas.

2.6.4 Relación entre el sexo y la abundancia de parásitos Diferentes consecuencias se producen en la dinámica poblacional de los organismos al enfrentarse a los parásitos. Los ácaros acuáticos se han asociado con la reducción en la supervivencia, fecundidad y el éxito de apareamiento de los machos y hembras en diversas especies de caballitos del diablo (Bonn et al., 1996; Forbes & Robb 2008). Las diferencias en el número de parásitos que afectan cada sexo pueden atribuirse a diversos factores relacionados con el hospedero: si la exposición o susceptibilidad a estos se presenta en momentos diferentes, si la emergencia se diera separada en el tiempo, o si uno de los sexos presentara más individuos en la población (Forbes & Baker 1991; Braune & Rolff 2001). La proporción de machos y hembras contenida en la muestra fue similar para los caballitos del diablo con presencia y ausencia de ácaros. Las dos especies de

33

Arrenurus spp no mostraron una preferencia en parasitar a los machos y hembras de M. laterale e I. chingaza lo que indica a nivel general que el parasitismo afecta a ambos sexos indistintamente. Sin embargo, al comparar entre humedales se encontraron diferencias entre los machos y hembras con parásitos, en especial para M. laterale, que pueden atribuirse al disturbio causado por las actividades en la periferia de los humedales, que como se dijo anteriormente se relaciona con la abundancia de los ácaros.

2.6.5 Ubicación de los ácaros en el cuerpo de las libélulas La selección de un sitio por parte de los ácaros puede influir en su desarrollo teniendo en cuenta que reduciría la competencia por el alimento y el espacio frente a otros ácaros (Andrew et al., 2012). Además de ello, aunque las larvas tienen sitios característicos de unión en sus hospederos que pueden variar entre especies, conocer sus sitios de preferencia puede ayudar en la identificación del ácaro (Smith 1998; Baker et al., 2007). Las dos especies de Arrenurus mostraron una tendencia a agregarse principalmente en las coxas dos y tres en las dos especies de caballitos del diablo, este patrón ha sido previamente reportado por Smith (1988) como característico de este género. Además de esto, las dos especies de ácaros mostraron mayor plasticidad al unirse al cuerpo de M. laterale que al de I. chingaza, siendo Arrenurus sp1 la que se adhirió a más sitios. Esta caracacterística sugiere competencia intraespecífica debida a un posible hacinamiento en los sitios de más rápido acceso (coxas), haciendo que los ácaros buscaran otros lugares a los que se pudieran adherir (Martin 2004), o competencia interespecífica que ha sido demostrada por Efford (1963) quien observó la plasticidad en los sitios de unión en los casos de múltiple parasitismo en un hospedero.

2.7 CONCLUSIONES Ocho especies de Odonata se colectaron en la Sabana de Bogotá entre los 2500 y 2600 m de altitud. Se reportan larvas parásitas de ácaros acuáticos en dos de las cinco especies de Zygoptera (I. chingaza y M. laterale) y ninguna en Epiprocta. Se demuestra que las larvas de los ácaros son sensibles al disturbio relacionado a actividades en la periferia de los humedales, y que la interacción parásito-hospedero responde al estado general de los humedales. Dos morfoespecies del género Arrenurus spp se reconocen como ectoparásitos de I. chingaza y M. laterale. En esta interacción existe una preferencia de Arrenurus sp1 al parasitar a M. laterale y de Arrenurus sp2 por I. chingaza. Se recalca la necesidad de realizar un estudio en un área ecológica más amplia y con más especies para conocer si son parásitos específicos. El patrón de distribución de las dos especies de ácaros en el cuerpo de los hospederos es típico del género Arrenurus, las dos morfoespecies presentaron mayores sitios de unión sobre el hospedero en el que mostraron preferencia. Dentro de la muestra no existe una preferencia de los ácaros por parasitar diferencialmente a machos y hembras de I. chingaza y M. laterale. Tampoco se observó que la diversidad de ácaros se viera influenciada por la diversidad de hospederos, sin embargo al interior de los humedales se encontraron diferencias


atribuídas a los disturbios que se presentan en los humedales, que vale la pena contrastar, tanto con características de cada sitio como de las especies, para así determinar más a fondo la causa de ésta relación. Se amplía el rango de distribución altitudinal de Sympetrum gilvum e Ischnura chingaza hasta los 2550 m de altitud.

35

3. Variables fisicoquímicas de diferentes humedales de la Sabana de Bogotá asociadas a las libélulas y sus ácaros ectoparásitos

Los humedales son ecosistemas comunes en el paisaje urbano y a menudo difieren de las características bióticas y abióticas de los que se encuentran en zonas menos urbanizadas (Ehrenfeld 2000). Los hábitats urbanos suelen estar altamente perturbados en comparación a las áreas naturales, por lo que se podría esperar que los paisajes alterados tengan diferentes efectos sobre las especies que los habitan. Las especies de los humedales suelen ser útiles para probar hipótesis sobre la pérdida de hábitat y cómo los cambios en los elementos de estos ambientes afectan las interacciones entre las especies (James et al., 2009). Dentro de las actividades que se realizan en la periferia de los humedales la agricultura tiende a perturbar de diferentes formas el suelo que rodea a estos ecosistemas, influyendo en la sedimentación, lixiviación de plaguicidas, las cargas de nutrientes, temperatura del agua, etc, afectando las especies que dependen del agua como los odonatos y ácaros acuáticos (Reece & Mcintyre 2009) Diferentes estudios han documentado como los odonatos responden a los disturbios causados por la actividad antrópica y por lo tanto pueden servir como indicadores útiles de la calidad del hábitat en términos de presencia de especies (Samways & Steytler 1996; Kadoya et al., 2008). Por otro lado, las especies de ácaros acuáticos están especializadas en explotar rangos fisicoquímicos estrechos, así como atributos biológicos particulares de los organismos que parasitan y depredan. Diferentes estudios han llevado a concluir que la diversidad y número de ácaros acuáticos se reduce drásticamente en hábitats que han sido degradados por la contaminación o disturbios (Smith et al., 2001). Teniendo en cuenta que las larvas de Arrenurus se unen a los caballitos del diablo adultos, y cuando han terminado su etapa de “engorde” regresan al agua en el momento en que los odonatos se acercan a ella para su etapa reproductiva (Smith 1988; James et al., 2009), como parásitos (larvas), los ácaros acuáticos también dependen del hábitat que le proporciona los requerimientos ambientales al hospedero (Więcek et al., 2013a), es decir, las características del agua deben tenerse en cuenta al considerar estos ectoparásitos (Mlynarek el al., 2011). De este modo, para mirar la relación entre las variables fisicoquímicas y biológicas de los humedales se realizaron dos análisis de correspondencias canónicas (CCA). En el primero se miró la relación entre la presencia-ausencia de las plantas (más comunes), libélulas y ácaros en cada humedal con las variables asociadas al agua (nitritos, nitratos, fosfatos, turbidez, pH, % de oxígeno, conductividad y temperatura del agua); y en el segundo CCA se miró la relación entre la abundancia de ácaros y libélulas con las variables fisicoquímicas mencionadas anteriormente.

3.1 Presencia de plantas, ácaros y libélulas Las importancia de las plantas para ácaros y libélulas se evidencia al tener en cuenta que estas proveen de sustratos para la oviposición de diversas especies de donatos,


así como para diferentes etapas del ciclo de vida de gran variedad de especies de ácaros acuáticos, por ejemplo, algunas especies de ácaros colocan sus huevos que se transforman de deutoninfa a tritoninfa entre musgos o macrófitas (Smith et al., 2001). El CCA arojó para los dos primeros ejes una explicación del 47% de la variación (29% el primer eje y 18% el segundo) indicando que la presencia de plantas, ácaros y libélulas está relacionada por un porcentaje significativo a estas variables fisicoquímicas. En cuanto a la presencia de ácaros y sus hospederos se observa que Arrenurus sp1 e I. chingaza se ubican en zonas con mayor carga de nitritos, nitratos, fosfatos y conductividad comparados con Arrenurus sp2 y M. laterale (Figura 3.1), estas especies se encuentran en especial en humedales con condiciones mesotróficas y una alta presencia de plantas (Capítulo 1). En este análisis vale la pena resaltar la ubicación del humedal VA1, relacionado a bajas concentraciones en los nitritos, nitratos y fosfatos, sin embargo, como se vió en el capítulo 1, en este sitio (junto a ME) se registraron las mayores concentraciones para estos elementos, así como la menor presencia de plantas en el espejo y borde de agua; al parecer, los valores altos de oxígeno registrados parecen afectar los resultados del análisis.

Figura 3.1: Análisis de correspondencia canónica (CCA) entre las variables fisicoquímicas del agua y la presencia de plantas, libélulas y ácaros acuáticos en diferentes humedales de la Sabana de Bogotá.

-1 0 1 2 3

-10

12

CCA1

CCA2

o

o

o

o

o

o

o

o

o

+

+

+

+++

+

+

+

+

+++

+

+

+

++

+

+

++

+

+

+

CA

DE

ET

ME

SA SR

TE

VA1

VA2

E..civile

E..abjecta

I..chingaza

I..cruziM..demarmelsiM..laterale

R..marchali

S..gilvum

Arrenurus.sp1

Arrenurus.sp2

A.filiculoides

E.crassipesL.gibba

L.minor

L.laevigatum

A.oppositifolia

B.laevisC.rufus

H.ranunculoides

J.effusus

P.hydropiperoidesP.segetum

R.conglomeratus

T.angustifolia

W.columbiana

01

Nitritos

Nitratos

Fosfatos

Turbidez

Temp.aguaP_Oxigeno

Conductividad

pH

37

3.2 Abundancia de ácaros y libélulas entre humedales El CCA obtenido explica el 77% de la variación en los dos primeros ejes (55% el primer eje y 22% el segundo), indicando que existe una alta correspondnecia entre la abundancia de ácaros y libélulas con las variables fisicoquímicas del agua. En la figura 3.2 se observa que el primer eje se encuentra asociado al oxígeno y la temperatura ambiental, mientras que en el segundo eje se relacionan las variables restantes.

Figura 3.2: Análisis de correspondencia canónica (CCA), se muestran las variables fisicoquímicas del agua representadas por una flecha y la abundancia de las especies de odonatos y ácaros acuáticos.

Teniendo en cuenta la relación entre los ejes y las variables fisicoquímicas se observa que la abundancia de M. demarmelsi, E. abjecta e I. cruzi está vinculada a valores altos en el oxígeno y la temperatura del agua asociados al humedal SR, mientras que la abundancia de las dos especies de ácaros está influenciada en menor grado por estas variables y se relaciona principalmente a los humedales DE, TE y ET. Por otro lado, la abundancia de I. chingaza, M. latarale, E. civile y S. gilvum se encuentra relacionada a valores bajos de conductividad, pH, turbidez, nitritos, nitratos y fosfatos, a diferencia de R. marchali, que se asocia a valores más altos de estas variables. En estos casos el planteamiento de Corbet (1999) cobra relevancia, al relacionar el pH, medidas de salinidad, conductividad, acumulación y descomposición de materia orgánica, como factores que contribuyen a explicar la presencia de ciertos grupos de libélulas en determinados hábitats. Finalmente el análisis de correspondencias canónicas permitió ver que las dos especies de ácaros están más cerca de I. chingaza y M. laterale que de las otras especies de libélulas, siendo estas dos los únicos odonatos que presentaron estos organismos adheridos, indicando que en efecto se puede establecer una correspondencia entre las libélulas adultos, las larvas de los ácaros y las características fisicoquímicas de los humedales. El CCA también permite reconocer

0 5 10

-6-4

-20

CCA1

CCA2

o

oo

o

o

oo

o

o +

+

+

++

+

+

+

++

CA

DE ET

ME

SA

SR

TE

VA1

VA2 E..civile

E..abjecta

I..chingaza

I..cruziM..demarmelsi

M..laterale

R..marchali

S..gilvum

Arrenurus.sp1Arrenurus.sp2

0

Nitritos

Nitratos

FosfatosTurbidez

Temp.agua

P_Oxigeno

Conductividad

pH


que los ácaros están asociados a zonas en donde variables como los nitritos, nitratos, fosfatos, pH, turbidez y conductividad poseen concentraciones más bajas en relacion a sus hsopederos (I. chingaza y M. laterale), es decir, la tolerancia de la etapa parásita (larva) de los ácaros tiende a ser más restringida que la de sus hospederos (Więcek et al., 2013a)

3.3 Conclusiones La presencia y abundancia de las dos especies de Arrenurus y sus hospederos se relaciona a humedales con alta diversidad de plantas, de estas dos variables la abundancia presentó mayor relación tanto a la presencia de los hospederos como a las condiciones fisicoquímicas de los humedales. Los ácaros acuáticos mostraron mayor presencia en zonas con bajos bajas concentraciones de nitritos, nitratos, fosfatos, pH y conductividad, a diferencia de sus hospederos, que mostraron una mayor tolerancia a estas variables. Esta investigación arroja un primer acercamiento de la relación parásito-hospedero entre M. laterale e I. chingaza con dos especies de ácaros acuáticos, y sus requerimientos ecológicos en diferentes humedales de la Sabana de Bogotá entre 2500 y 2600 metros de altitud.

3.4 Recomendaciones Teniendo en cuenta el nivel taxonómico al que se determinaron los ácaros (género), se resalta la necesidad de desarrollar el ciclo de vida de estos organismos para relacionar el estado larvario al adulto, y de esta forma poder determinar las especies involucradas. Se plantea la posibilidad de analizar los perjuicios y beneficios (morfológicos, etológicos, fisiológicos) que pueden presentarse para estas dos especies de caballitos del diablo en esta interacción, además de investigar el momento de unión de los ácaros en las libélulas y si existe relación entre las náyades y los ácaros.

39

Bibliografía ANDREW, R. J.; THAOKAR, N. & VERMA, P. 2012. Ectoparasitism of anisopteran dragonflies (Insecta: Odonata) by water mite larvae of Arrenurus spp. (Arachnida: Hydrachnida: Arrenuridae) in Central India. Acarina 20 (2): 194–198

Asociación Bogotana de Ornitología, ABO. 2000. Aves de la Sabana de Bogotá: guía de campo. Asociación Bogotana de Ornitología, 276 pp.

BAKER, R. A., MILL, P. J., & ZAWAL, A. 2007. Mites on Zygoptera, with particular reference to Arrenurus species, selection sites and host preferences. Odonatologica, 36(4), 339-347.

BARR, D. W. 1973. Methods for the collection, preservation, and study of water mites (Acari: Parasitengona). Life Sci. Misc. Publ. Royal Ontario Museum, 28 pp.

BEJARANO MENDEZ E. A. 2011 Humedales Territorio CAR, Consolidación Del Sistema De Humedales De La Jurisdicción CAR. Corporación autonoma regional de Cundinamarca (CAR), Bogotá, 75 pp.

BONN, A.; M. GASSE; J. ROLFF, AND A. MARTENS. 1996. Increased fluctuating asymmetry in the damselfly Coenagrion puella is correlated with ectoparasitic water mites: implications for fluctuating asymmetry theory. Oecologia 108: 596–598.

BORNETTE, G., AMOROS, C., & LAMOUROUX, N. 1998. Aquatic plant diversity in riverine wetlands: the role of connectivity. Freshwater Biology, 39(2), 267-283.

BOTA-SIERRA, C. A. & ECHEVERRI, M. I. W. 2013. Taxonomic revision of Mesamphiagrion Kennedy, 1920 from Colombia (Odonata: Coenagrionidae), with the description of four new species. Zootaxa, 3718(5), 401-440.

BRAUNE, P. & ROLFF, J. 2001. Parasitism and survival in a damselfly: does host sex matter?. Proceedings of the Royal Society of London B: Biological Sciences, 268(1472), 1133-1137.

CASALLAS-MANCIPE, A., RACHE-RODRIGUEZ, L., & RINCON-HERNANDEZ, M. 2012. Postembrionary development of Ischnura Chingaza Realpe under captivity conditions (Zygoptera: Coenagrionidae). Odonatologica, 41(4), 309-325.

CLARK, T.E. & SAMWAYS, M.J. 1996. Dragonflies (Odonata) as indicators of biotype quality in the Kruger National Park, South Africa. Journal of Applied Ecology, 33, 1001–1012.

CLAUSNITZER, V. 2003. Dragonfly communities in coastal habitats of Kenya: indication of biotope quality and the need of conservation measures. Biodiversity and Conservation 12: 333–356.

CLEARY, D.F.R.; MOOERS, A.O.; EICHHORN, K.A.O.; van Tol, J., de JONG, R. and MENKEN, S.B.J. 2004. Diversity and community composition of butterflies and odonates in an ENSO-induced fire affected habitat mosaic: a case study from East Kalimantan, Indonesia. Oikos 105, 426–448.



CÓMBITA HEREDIA, J. O. 2013. Acaros acuáticos (Acari: Hydrachnidiae) de Colombia (Tesis de posgrado, Departamento de Biología, Universidad Nacional de Colombia), 135 pp.

CORBET P. S. 1999. Dragonflies: behavior and ecology of Odonata. Ithaca, Cornell University Press, 829 pp.

CORBET, P. S. & S. J. BROOKS, 2008. Dragonflies. The New Naturalist Library. HarperCollins, London, 312 pp.

CÓRDOBA-AGUILAR, A. (Ed.). 2008. Dragonflies and Damselflies: Model Organisms for Ecological and Evolutionary Research. Oxford University Press, 303 pp.

CRUZ-MENDIVELSO, Y; GIL-GIL, L; GÓMEZ-BETANCURT, E; JIMÉNEZ-BURGOS, M y PARRA-MARTINEZ, Z. 2014. Ectoparasitismo por Arrenurus sp. (Acari: Arrenuridae) en Mesamphiagrion laterale Selys, 1876 (Odonata: Coenagrionidae) 41 Congreso Sociedad Colombiana de Entomología, Cali.

De ALMEIDA, M. C.; CORTES, L. G. & De MARCO JUNIOR, P. 2010. New records and a niche model for the distribution of two Neotropical damselflies: Schistolobos boliviensis and Tuberculobasis inversa (Odonata: Coenagrionidae). Insect Conservation and Diversity, 3(4), 252-256.

Di SABATINO, A.; SMIT, H.; GERECKE, R.; GOLDSCHMIDT, T.; MATSUMOTO, N. & CICOLANI, B. 2008. Global diversity of water mites (Acari, Hydrachnidia; Arachnida) in freshwater. Hydrobiologia, 595(1), 303-315.

DING, Y.; SONG, X.; WANG, Y. & YAN, D. 2012. Effects of dissolved oxygen and influent COD/N ratios on nitrogen removal in horizontal subsurface flow constructed wetland. Ecological Engineering, 46, 107-111.

EFFORD, I. E. 1963. The parasitic ecology of some watermites. The Journal of Animal Ecology, 32 (1), 141-156.

EGGLETON, P. & BELSHAW, R. 1992. Insect parasitoids: an evolutionary overview. Philosophical Transactions of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences, 337(1279), 1-20.

EHRENFELD, JG. 2000. Evaluating wetlands within an urban context. Ecol Eng 15(253):265.

ESTEVES, F.A. 1998. Fundamentos de Limnologia. 2ª edición. São Paulo, Editora Interciência, 602 pp.

FOOTE, A. L. & C. L. R. HORNUNG, 2005. Odonates as biological indicators of grazing effects on Canadian prairie wetlands. Ecological Entomology 30: 273–283.

FORBES, M. R. & BAKER, R. L. 1991. Condition and fecundity of the damselfly, Enallagma ebrium (Hagen): the importance of ectoparasites. Oecologia, 86(3), 335-341.

41

FORBES, M. R. & T. ROBB. 2008. Testing hypotheses about parasite-mediated selection using odonate hosts. en: CORDOBA AGUILAR A (ed), Dragonflies and damselflies: model organisms for ecological and evolutionary research. 2008. Oxford University Press, New York, pp 175–188

GARRISON, R. W.; Von ELLENRIEDER, N. & LOUTON, J. A. 2006. Dragonfly genera of the New World: an illustrated and annotated key to the Anisoptera. Johns Hopkins University Press. 384 pp.

GARRISON, R. W.; Von ELLENRIEDER, N. & LOUTON, J. A. 2010. Damselfly genera of the New World: an illustrated and annotated key to the Zygoptera. Johns Hopkins University Press. 528 pp.

Google Inc. (2015). Google Earth Pro (Version 7.1.5.1557) [Software]. Available from http://too.lazy.to.look.it.up/

GROSS P. 1993. Insect behavioral and morphological defenses against parasitoids. Annual Review of Entomology 38, 251–273.

HECKMAN, C.W. 2008. Encyclopedia of South American Aquatic Insects: Odonata-Zygoptera. Dordrecht, Springer, vol. 5, 689 pp.

JAMES, J. A.; BERT, D. G. & FORBES, M. R. 2009. Wetland type differentially affects ectoparasitic mites and their damselfly hosts. Ecography, 32(5), 800-806.

JOHNSTON, F. M., & JOHNSTON, S. W. 2004. Impacts of road disturbance on soil properties and on exotic plant occurrence in subalpine areas of the Australian Alps. Arctic, Antarctic, and Alpine Research, 36(2), 201-207.

KADOYA, T.; SUGA, S.; TSUBAKI, Y. & WASHITANI, I. 2008. The sensitivity of dragonflies to landscape structure differs between life-history groups. Landscape Ecology, 23, 149–158.

KAHLE, D AND WICKHAM, H. 2013. “ggmap: Spatial Visualization with ggplot2.” The R Journal, 5(1), pp. 144-161. <URL:http://journal.r-project.org/archive/2013-1/kahle-wickham.pdf>.

KERCHER, S. M., & ZEDLER, J. B. 2004. Multiple disturbances accelerate invasion of reed canary grass (Phalaris arundinacea L.) in a mesocosm study. Oecologia, 138(3), 455-464.

LASSO, C. A., F. de P. GUTIÉRREZ Y D. MORALES-B. (Editores). 2014. Humedales interiores de Colombia: identificación, caracterización y establecimiento de límites según criterios biológicos y ecológicos. Serie Editorial Recursos Hidrobiológicos y Pesqueros Continentales de Colombia. Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt (IAvH). Bogotá, D.C. Colombia, 255 pp.

LEUNG, B.; BAKER, R.L. AND FORBES, M.R. 1999 Grooming decisions by damselflies, age-specific colonization by water mites, and the probability of successful parasitism. International Journal for Parasitology 29, 397–402.



LEWIS, W. M. 2000. Basis for the protection and management of tropical lakes. Lakes & Reservoirs: Research & Management, 5(1), 35-48.

LIN, T., COPPACK, T., LIN, Q. X., KULEMEYER, C., SCHMIDT, A., BEHM, H., & LUO, T. 2012. Does avian flight initiation distance indicate tolerance towards urban disturbance?. Ecological Indicators, 15(1), 30-35.

MACKEY, R. L. & CURRIE, D. J. 2001. The diversity-disturbance relationship: is it generally strong and peaked?. Ecology, 82(12), 3479-3492.

MARTIN, P. 2004. Specificity of attachment sites of larval water mites (Hydrachnidia, Acari) on their insect hosts (Chironomidae, Diptera)—evidence from some stream-living species. In Aquatic Mites from Genes to Communities (pp. 95-112). Springer Netherlands.

MCPEEK M, A. 2008. Ecological factors limiting the distributions and abundances of Odonata, en: CORDOBA-AGUILAR A (ed), 2008. Dragonflies and damselflies: model organisms for ecological and evolutionary research. Oxford UniversityPress, New York, pp 175–188

MEJÍA RODRÍGUEZ, D. M. 2011. Diatomeas perifíticas y algunas características limnológicas de un humedal urbano en la Sabana de Bogotá (Tesis de posgrado, departamento de biología, Universidad Nacional de Colombia), 114 pp.

MLYNAREK, J. J.; BERT, D. G.; PERALTA-VÁZQUEZ, G. H.; JAMES, J. A. & FORBES, M. R. 2011. Relationships between gregarine infection in damselflies, wetland type, and landscape characteristics. The Canadian Entomologist, 143(05), 460-469.

MORENO PALLARES, M. I. & GUILLOT MONROY, G. H. 2012. Spatial and Temporal Distribution of Dragonflies Naiads in Wetlands La Vaca and Santa Maria del Lago, Bogotá, Colombia. Acta Biológica Colombiana, 17(2), 281-294.

MORENO, V; GARCÍA, J, F; y VILLALBA J, C. 2002. "Descripción general de los humedales de Bogotá." Sociedad Geográfica de Colombia–Academia de Ciencias Geográficas. Bogotá. 28p.

OERTLI, B. 2008. The use of dragonflies in the assessment and monitoring of aquatic habitats. In: CORDOBA-AGUILAR A (ed), 2008. Dragonflies and damselflies: model organisms for ecological and evolutionary research. Oxford UniversityPress, New York, 79-95.

OLANDER, L. P., SCATENA, F. N., & SILVER, W. L. 1998. Impacts of disturbance initiated by road construction in a subtropical cloud forest in the Luquillo Experimental Forest, Puerto Rico. Forest Ecology and Management, 109(1), 33-49.

OSBORN, R. 2005. Odonata as indicators of habitat quality at lakes in Louisiana, United States. Odonatologica 34: 259–270.

43

PALACINO RODRÍGUEZ, F. 2011. Dragonflies (Odonata: Anisoptera) of the collection of the Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia. Boletin del Museo de Entomología de la Universidad del Valle, 10(1), 37-41.

PAULSON, D. R. 2003. Comments on the Erythrodiplax connata (Burmeister, 1839) group, with the elevation of E. fusca (Rambur, 1842), E. minuscula (Rambur, 1842), and E. basifusca (Calvert, 1895) to full species (Anisoptera: Libellulidae). Bulletin of American Odonatology, 6(4), 101-110.

PÉREZ-GUTIÉRREZ, L. A. & MONTES-FONTALVO, J. M. 2011. Description of the last stadium larvae of Argia medullaris Hagen in Selys and A. variegata Förster (Odonata: Coenagrionidae). International Journal of Odonatology, 14(3), 217-222.

PÉREZ-GUTIÉRREZ, L. A. & PALACINO-RODRIGUEZ, F. 2011. Updated checklist of the Odonata known from Colombia. Odonatologica, 40(3), 203-225.

PICKETT, S. T. A.; WHITE, P. S. 1985. Ecology of natural disturbance and patch dynamics. Academic Press. London, 472 pp.

PINILLA, G. 2010. An index of limnological conditions for urban wetlands of Bogota city, Colombia. Ecological Indicators, 10(4), 848-856.

POULIN, R. & MORAND, S. 2000. The diversity of parasites. Quarterly Review of Biology, 277-293.

QUERINO, R.B. & HAMADA, N. 2009. An aquatic microhymenopterous egg-parasitoid of Argiainsipida Hagen in Selys (Odonata: Coenagrionidae) and biological observations in the central Amazon, Brazil. Neotropical Entomology 38(3): 346-351

R Development Core Team 2015. R: A language and environment for statistical computing. R Foundation for Statistical Computing, Vienna, Austria. ISBN 3-900051-07-0, URL http://www.R-project.org.

RANGEL-CH, J.O. (Compilador). 2005. Investigación aplicada en restauración ecológica en el humedal de Jaboque. Convenio Acueducto de Bogotá- Universidad Nacional de Colombia, Informe final, Bogotá, 26 pp.

REALPE REBOLLEDO E. A. 2009. Diversidad del género Ischnura (Odonata: Coenagrionidae) y su relación con la altitud y orogenia de la cordillera Oriental-Andes colombianos (Tesis de posgrado, Universidad de los Andes), 102 pp.

REALPE REBOLLEDO E. A. 2010. Two new Andean species of the genus Ischnura Charpentier from Colombia, with a key to the regional species (Zygoptera: Coenagrionidae). Odonatologica, 39(2), 121-131.

REECE, B. A. & MCINTYRE, N. E. 2009. Community assemblage patterns of odonates inhabiting a wetland complex influenced by anthropogenic disturbance. Insect Conservation and Diversity, 2(2), 73-80.



REIJNEN, R., FOPPEN, R., & VEENBAAS, G. 1997. Disturbance by traffic of breeding birds: evaluation of the effect and considerations in planning and managing road corridors. Biodiversity & Conservation, 6(4), 567-581.

RIVERA-USME, J. J.; PINILLA-AGUDELO, G. A. & RANGEL-CH, J. O. 2013. Ensamblaje de macroinvertebrados acuáticos y su relación con las variables físicas y químicas en el humedal de Jaboque-Colombia. Caldasia, 35(2), 389-408.

RODRIGUES, M. E.; CARRICO, C.; PINTO, Z. T.; MENDONCA, P. M. & QUEIROZ, M. M. D. C. 2013. First record of acari Arrenurus Dugès, 1834 as a parasite of Odonata species in Brazil. Biota Neotropica, 13(4), 365-367.

ROLDÁN PÉREZ, G., & RAMÍREZ RESTREPO, J. J. 2008. Fundamentos de limnología neotropical. Colección Ciencia y Tecnología. Editorial Universidad de Antioquia. Colombia, 440 pp.

ROSSO de FERRADÁS, B., & FERNÁNDEZ, H. R. 2005. Elenco y Biogeografía de los ácaros acuáticos (Acari, Parasitengona, Hydrachnidia) de Sudamérica. Graellsia, 61(2), 181-224.

SAHLÉN, G. & K. EKESTUBBE, 2001. Identification of dragonflies (Odonata) as indicators of general species richness in boreal forest lakes. Biodiversity and Conservation 10: 673–690.

SALMERÓN, A. L. & MENDOZA-CUENCA, L. 2013. Efecto del parasitismo por ácaros acuáticos en la adecuación de Argia sp.(Odonata: Coenagrionidae). Biológicas Revista de la DES Ciencias Biológico Agropecuarias Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, 12(2), 122-128.

SAMWAYS, M.J. & STEYTLER, N.S. 1996. Dragonfly (Odonata) distribution patterns in urban and forest landscapes, and recommendations for riparian management. Biological Conservation, 78, 279–288.

SANTOLAMAZZA, S., BAQUERO, E., & CORDERO-RIVERA, A. 2011. Incidence of Anagrus obscurus (Hymenoptera: Mymaridae) egg parasitism on Calopteryx haemorrhoidalis and Platycnemis pennipes (Odonata: Calopterygidae: Platycnemididae) in Italy. Entomological science, 14(3), 366-369.

SAUVAJOT, R. M., BUECHNER, M., KAMRADT, D. A., & SCHONEWALD, C. M. 1998. Patterns of human disturbance and response by small mammals and birds in chaparral near urban development. Urban Ecosystems, 2(4), 279-297.

SCHMIDT-MUMM, U. 1988. Notas sobre la vegetación acuática de Colombia, II: Fisonomía. Revista Facultad de Ciencias Universidad Javeriana, 3, 85-119.

Secretaría de la Convención de Ramsar. 2006. Manual de la Convención de Ramsar: Guía a la Convención sobre los Humedales (Ramsar, Irán, 1971), 4a. edición. Secretaría de la Convención de Ramsar, Gland (Suiza), 116 pp.

SMITH, B. P. 1988. Host-parasite interaction and impact of larval water mites on insects. Annual review of entomology, 33(1), 487-507.

45

SMITH, I. M.; COOK, D. R. & SMITH, B. P. 2001. Water mites (Hydrachnida) and other arachnids, en Thorp, J. H., & Covich, A. P. Ecology and classification of North American freshwater invertebrates, second edition. Academic Press, San Diego, California, 551-659.

SPEZIALE, K. L., LAMBERTUCCI, S. A., & OLSSON, O. 2008. Disturbance from roads negatively affects Andean condor habitat use. Biological Conservation, 141(7), 1765-1772.

THORP, J. H., & COVICH, A. P. 2001. Ecology and classification of North American freshwater invertebrates, second edition. Academic Press, San Diego, California, 1056 pp

VON ELLENRIEDER, N. & GARRISON, R. W. 2008. Oreiallagma gen. nov. with a redefinition of Cyanallagma Kennedy, 1920 and Mesamphiagrion Kennedy, 1920, and the description of M. dunklei sp. nov. and M. ecuatoriale sp. nov. from Ecuador (Odonata: Coenagrionidae). Zootaxa, 1805, 1-51.

WICKHAM. H. 2009 ggplot2: elegant graphics for data analysis. Springer New York.

WIĘCEK, M., MARTIN, P., & GĄBKA, M. 2013a. Distribution patterns and environmental correlates of water mites (Hydrachnidia, Acari) in peatland microhabitats. Experimental and applied acarology, 61(2), 147-160.

WIĘCEK, M., MARTIN, P., & LIPINSKI, A. 2013b. Water mites as potential long-term bioindicators in formerly drained and rewetted raised bogs. Ecological Indicators, 34, 332-335.

ZAWAL, A. 2008. Morphological characteristics of water mite larvae of the genus Arrenurus Duges, 1834, with notes on the phylogeny of the genus and an identification key. Zootaxa, 1765, 1-75.

ZEDLER, J. B. 2003. Wetlands at your service: reducing impacts of agriculture at the watershed scale. Frontiers in Ecology and the Environment, 1(2), 65-72.

ZEDLER, J. B., & KERCHER, S. 2004. Causes and consequences of invasive plants in wetlands: opportunities, opportunists, and outcomes. critical Reviews in Plant sciences, 23(5), 431-452.



A. Anexo: Fotografías de los sitios de muestreo

Figura 1: humedal Teusacá

Figura 2: Humedal Teusacá

Figura 3: reservorio 1 humedal Don Eusebio

Figura 4: reservorio 2 humedal Don Eusebio

Figura 5: humedal El Tandil

47

Figura 6: reservorio Valvanera (VA1)

Figura 7: humedal Valvanera (VA2)

Figura 8: humedal Carrilera Figura 9: humedal carrilera intervenido.

Figura 10: humedal Samaria



Figura 11: pozos humedal Melody

Figura 12: humedal San Rafael, pozo 1 Figura 13: humedal San Rafael pozo 2

49

B. Anexo: Fotografías de los ácaros en el cuerpo de las libélulas

Figura 14: Arrenurus sp1 adherido a las coxas de M. laterale

Figura 15: las dos especies de Arrenurus spp en M. laterale, la flecha azul indica a Arrenurus sp1 y la roja a Arrenurus sp2

Figura 16: Arrenurus sp2 en el vientre de M. laterale

Figura 17: Arrenurus sp2 en el vientre de I. chingaza



Figura 18: macho de Mesamphiagrion laterale con ácaros adheridos, Zipaquirá, finca flores el Tandil.

Figura 19: hembra de Mesamphiagrion laterale con ácaros adheridos, Sopó, Finca Don Eusebio.

51

C. Anexo: Fotografías de los ácaros parásitos de las libélulas presentes en diferentes humedales de la Sabana de bogotá

Figura 20: Arrenurus sp1, vista dorsal, 400X.

Figura 21: Arrenurus sp1 vista ventral, 400 X.



Figura 22: Arrenurus sp2, vista dorsal, 400 X

Figura 23: Arrenurus sp2, vista ventral, 400 X

53

D. Anexo: Matriz análisis de componentes principales (PCA) de las variables fisicoquímicas de diferentes humedales de la Sabana de Bogotá

Importance of components: PC1 PC2 PC3 Standard deviation 1.738 1.2929 0.9666 Proportion of Variance 0.3776 0.2089 0.1168 Cumulative Proportion 0.3776 0.5866 0.7033 Componentes extraídos de la matriz de correlación PC1 PC2 PC3 Nitritos -0.46862808 0.009197777 -0.35303257 Nitratos -0.40003746 -0.081426877 -0.5631624 Fosfatos -0.46808553 0.090806462 -0.07712838 Turbidez 0.19348313 0.550561034 -0.11426885 Temp.agua 0.36645409 0.366569369 -0.35514524 %.Oxigeno 0.29418207 -0.308607527 -0.5124069 Conductividad -0.37700932 0.314286418 0.34255514 pH -0.02915918 0.594587368 -0.18214548


E. Anexo: Matrices análisis de correspondencia canónica (CCA) entre las variables fisicoquímicas y las plantas presentes en diferentes humedales de la Sabana de Bogotá.

Species scores CCA1 CCA2 CCA3A.filiculoides 0.495272 -0.19242 -0.26342E.crassipes 0.515643 -0.48021 1.05563L.gibba 0.496548 -0.49965 0.73626L.minor 0.599164 -0.78183 0.62022L.laevigatum -0.199567 -0.21396 -0.7088A.oppositifolia -1.211873 0.96627 0.30197B.laevis 0.287234 0.48323 0.97911C.lurida -0.169583 2.4101 0.82608C.papyrus 0.650776 0.43961 -1.82742C.rufus 0.332599 0.3107 -0.16947G.ascendens -0.169583 2.4101 0.82608H.repens 0.650776 0.43961 -1.82742H.ranunculoides 0.009062 0.08483 0.01459J.effusus 0.240596 1.42485 -0.50067L.peploides -2.254163 -0.47757 -0.22214N.officinale -0.169583 2.4101 0.82608P.elongatus 0.346762 -0.27935 -0.88316P.hydropiperoides 0.009062 0.08483 0.01459P.punctatum -2.254163 -0.47757 -0.22214P.sagittatum -2.254163 -0.47757 -0.22214P.segetum -0.077567 -0.61973 0.10469R.conglomeratus -0.938741 -0.47795 0.35876R.crispus -2.254163 -0.47757 -0.22214S.californicus 0.650776 0.43961 -1.82742T.angustifolia 0.498769 0.08013 -1.35529M.aquaticum -2.254163 -0.47757 -0.22214P.illinoensis 0.376682 -0.47832 0.93966P.pusillus 0.376682 -0.47832 0.93966W.columbiana 0.611414 -0.53801 0.01944

55

Site scores (weighted averages of species scores) CCA1 CCA2 CCA3CA -2.2542 -0.4776 -0.22214DE 0.4584 -0.5385 0.09751ET 0.6508 0.4396 -1.82742ME 0.6845 -1.3249 0.59155SA 0.3468 -0.2793 -0.88316SR -0.1696 2.4101 0.82608TE 0.6546 -0.4821 1.17159VA1 1.1082 -1.1025 0.04635VA2 0.3767 -0.4783 0.93966 Biplot scores for constraining variables CCA1 CCA2 CCA3Nitrites 0.3452 -0.3696 0.05666Nitrates 0.1276 -0.3083 0.10435Phosphates 0.3205 -0.5346 0.34397Turbidity -0.3592 -0.3877 0.35254Air_temp -0.1569 0.2334 0.86655Water_temp -0.4416 0.3081 0.3587Oxygen -0.3634 0.4426 0.36343Conductivity 0.1385 -0.5612 -0.06214


F. Anexo: Matrices análisis de correspondencia canónica (CCA) entre las variables fisicoquímicas y la presencia de libélulas, ácaros y plantas en diferentes humedales de la Sabana de Bogotá.

Species scores CCA1 CCA2 CCA3E.civile 0.47527 -0.6418 -0.06002E.abjecta 2.50432 -0.1741 0.36035I.chingaza -0.41648 0.6359 0.25019I.cruzi 2.50432 -0.1741 0.36035M.demarmelsi 2.50432 -0.1741 0.36035M.laterale 0.13874 -0.0611 -0.2848R.marchali -0.0723 -0.1621 0.07911S.gilvum -0.16085 2.5518 -0.07341Arrenurus.sp1 -0.32173 0.2445 -0.42449Arrenurus.sp2 -0.36195 -0.3323 -0.51226A.filiculoides -0.3967 -0.1029 -0.06341E.crassipes -0.41098 -0.2292 1.19579L.gibba -0.5032 -0.1801 0.77128L.minor -0.76315 -0.5929 0.6799L.laevigatum -0.30193 0.4461 -0.75604A.oppositifolia 1.17173 1.1888 0.14347B.laevis 0.56079 -0.2109 0.91731C.rufus 0.20729 -0.1675 -0.22011H.ranunculoides 0.06781 0.1646 -0.03889J.effusus 1.21143 -0.2523 -0.621P.hydropiperoides 0.06781 0.1646 -0.03889P.segetum -0.54963 0.2168 0.25675R.conglomeratus -0.29093 1.3278 0.70822T.angustifolia -0.17961 -0.3427 -1.4365W.columbiana -0.42774 -0.5481 0.06072 Site scores (weighted averages of species scores) CCA1 CCA2 CCA3CA -0.16085 2.55183 -0.07341DE -0.68763 -0.08192 -0.07774ET -0.08146 -0.33053 -1.60235ME -1.20086 -1.13466 1.21571SA -0.27777 -0.35479 -1.27065

57

SR 2.50432 -0.17414 0.36035TE -0.40094 -0.56211 0.90172VA1 -0.42101 0.10369 1.48986VA2 0.0755 -1.47605 -0.23149 Biplot scores for constraining variables CCA1 CCA2 CCA3Nitrites -0.37794 -0.3387 0.3255Nitrates -0.30926 -0.2045 0.3489Phosphates -0.51443 -0.3245 0.3024Turbidity -0.21377 0.1986 0.2023Water_temp 0.37523 0.2893 0.4201P_Oxygen 0.21752 0.3727 0.7399Conductivity -0.47104 -0.1478 -0.2267pH -0.01982 0.2489 0.4032


G. Anexo: Matrices Análisis de correspondencia canónica (CCA) entre las variables fisicoquímicas y la abundancia de ácaros y libélulas de diferentes humedales de la Sabana de Bogotá.

Species scores CCA1 CCA2 CCA3E.civile 1.6896 -0.953 -1.36922E.abjecta 5.5628 0.8623 0.07476I.chingaza -0.128 -0.3778 -0.54681I.cruzi 5.5628 0.8623 0.07476M.demarmelsi 5.5628 0.8623 0.07476M.laterale 0.1023 -0.5864 -0.91641R.marchali 1.3075 -4.2034 2.10253S.gilvum 0.0269 -1.4274 -2.45695Arrenurus.sp1 -0.2064 0.1597 0.12206Arrenurus.sp2 -0.2108 0.1822 0.24293 Site scores (weighted averages of species scores) CCA1 CCA2 CCA3CA 0.0269 -1.42741 -2.45695DE -0.2278 0.28858 0.25051ET -0.22366 0.27044 0.2453ME 1.66019 -12.80883 9.4014SA 0.06031 -1.26374 -2.14736SR 5.56284 0.86225 0.07476TE -0.18676 0.02206 0.25877VA1 1.66019 -12.80883 9.4014VA2 0.38375 -2.94502 -2.84903 Biplot scores for constraining variables CCA1 CCA2 CCA3Nitritos -0.20348 -0.43157 0.40332Nitratos -0.06795 -0.58646 0.5043Fosfatos -0.25222 -0.17682 0.19233Turbidez -0.10826 -0.14124 -0.13932Temp.agua 0.15154 -0.01062 -0.06437%Oxigeno 0.26936 0.14845 0.18555Conductividad -0.25498 -0.47171 -0.52499pH 0.06948 -0.406 -0.46002

ÁCAROS ECTOPARÁSITOS (HYDRACHNIDIA) DE LAS ESPECIES...

Documents

Transcript of ÁCAROS ECTOPARÁSITOS (HYDRACHNIDIA) DE LAS ESPECIES...