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RESUMEN. En este capítulo se hace una revisión de losestudios sobre genética de poblaciones y filogeografíade la biota del estado de Sonora y se presenta un resu-men del conocimiento actual. Se recopilan trabajossobre aproximadamente cien especies que incluyenorganismos patógenos, plantas, invertebrados, pecesdulceacuícolas, anfibios, reptiles, aves y mamíferos yse describen algunos de los patrones generales que sehan detectado en la región. Para el caso de plantas,varios estudios han detectado que la diversidad genéti-ca disminuye con la latitud. Para el caso de varias espe-cies de anfibios, reptiles, mamíferos y aves, la estructu-ra filogeográfica muestra divisiones creadas por el Golfode California y la Sierra Madre Occidental.

ABSTRACT. In this chapter, we review studies on thepopulation genetics and phylogeography of the biotafrom the state of Sonora and provide a summary aboutour current knowledge. Studies about one hundredspecies that include pathogenic microorganisms, plants,invertebrates, freshwater fishes, amphibian, reptiles,birds and mammals are compiled and some of the gen-eral patterns that have emerged in the region are sum-marized. For plants, several studies have detected thatgenetic diversity declines with latitude. For severalamphibian, reptilian, mammalian and bird species, thephylogeographic structure exhibit clear divisions cre-ated by the Gulf of California and the Sierra MadreOccidental.

DIVERSIDAD GENÉTICA DE LA BIOTA

FRANCISCO E. MOLINA-FREANER,1 THERESE A. MARKOW,2 EDWARD J. PFEILER,3 OCTAVIO R. ROJAS-SOTO,4

ALEJANDRO VARELA-ROMERO,5 ADRIÁN QUIJADA-MASCAREÑAS,6 MARTÍN ESQUEDA3

Y GLORIA YÉPIZ-PLASCENCIA3

INTRODUCCIÓN

En este capítulo elaboramos una síntesis del cono-cimiento sobre la diversidad genética de la biotadel estado de Sonora. Hemos dividido el capítuloen secciones correspondientes a los diferentes gru-pos de organismos que han sido estudiados en laentidad. Sin embargo, antes de presentar los datossobre los patrones que se han detectado para plan-tas, invertebrados y vertebrados, queremos tratardos aspectos como preámbulo a este capítulo. Elprimero es entender por qué el estudio de la diver-sidad genética es relevante para la comprensión dela diversidad biológica. El segundo aspecto es unabreve introducción a la genética de poblaciones yla filogeografía, ya que estas áreas de la biologíaevolutiva son las que intentan entender y explicarlos patrones de diversidad genética detectados enla naturaleza.

La diversidad biológica o biodiversidad común-mente se define como la variedad y variabilidad delos seres vivos y de los complejos ecológicos dondeviven (Noss, 1990). Sin embargo, los intentos pormedirla o cuantificarla a menudo se enfrentan conproblemas debido a que es fundamentalmente unconcepto multidimensional que no puede redu-cirse a un solo número (Purvis y Hector, 2000). Labiodiversidad incluye al menos tres niveles de or-ganización biológica. Estos niveles son: 1) la di-versidad o variabilidad genética de las poblacionesa nivel intraespecífico; 2) la diversidad de especies,que incluye tanto la cantidad de especies como susfrecuencias relativas y, 3) la diversidad ecosistémi-ca, que se refiere a la variabilidad ecológica de los

Molina-Freaner, F.E., T.A. Markow, E.J. Pfeiler, O.R. Rojas-Soto, A. Varela-Romero, A. Quijada-Mascareñas, M. Esqueday G. Yépiz-Plascencia. 2010. Diversidad genética de la biota. En: F.E. Molina-Freaner y T.R. Van Devender, eds.

Diversidad biológica de Sonora. UNAM, México, pp. 97-128.

1 Universidad Nacional Autónoma de México.2 University of California, San Diego.3 Centro de Investigación en Alimentación y Desarrollo.4 Instituto de Ecología.5 Universidad de Sonora. Centro de Investigación en Alimen-tación y Desarrollo.

6 University of Arizona.

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complejos que forman los organismos con su am-biente. La diversidad de especies ha sido el com-ponente de la diversidad biológica que más aten-ción ha recibido debido a la importancia de lasespecies como unidad biológica y a la relativa faci-lidad con la que puede medirse (Gaston, 2000).Sin embargo, hay muchos aspectos de los patronesglobales de la biodiversidad para los cuales se des-conocen los mecanismos causales y que deman-dan explicaciones del nivel genético y ecológico(Gaston, 2000).

Uno de los problemas con las definiciones debiodiversidad es que no hacen mención explícitade los mecanismos que generan y mantienen ladiversidad, ni existe un marco teórico que integrelos diferentes niveles de organización de la diversi-dad biológica (Noss, 1990; Vellend, 2003 y 2005).Por ejemplo, la diversidad genética ha sido domi-nio casi exclusivo de la genética de poblaciones yla diversidad de especies ha sido un problema cen-tral de la ecología de comunidades. Sin embargo,está claro que ambos campos comparten el mismointerés por explicar los números y las frecuenciasrelativas de las variantes biológicas en la naturale-za. En el caso de la genética de poblaciones estas va-riantes son genotipos o alelos y, en el caso de la eco-logía de comunidades, se denominan especies (Ve-llend, 2005). Las aproximaciones teóricas tambiéntienen una similitud sorprendente. Por ejemplo,el modelo de islas de Sewal Wright (1940) propo-ne que el balance entre el flujo y la deriva génicadetermina la diversidad genética, mientras que elmodelo de biogeografía de islas de MacArthur yWilson (1967) propone que el balance entre lacolonización y extinción determina la diversidadde especies (Vellend, 2003). Los niveles de diversi-dad en los diferentes componentes de la diversi-dad biológica (genética, ecosistémica y de especies)son afectados por una multitud de procesos queactúan en diferentes escalas espaciales y tempora-les. Sin embargo, no existe un marco teórico queprediga bajo qué condiciones se espera que existaintegración entre los diferentes niveles de la diver-sidad biológica. Por ejemplo, para el caso de la biotade islas, se han detectado correlaciones significati-

vas entre la diversidad genética de las especies cons-tituyentes y la diversidad de especies (Vellend,2003). Los modelos que pretenden ligar los meca-nismos que operan entre estos niveles de la diver-sidad biológica se están empezando a construir(Vellend, 2005) y se espera que aporten explica-ciones sobre las causas que generan las correlacio-nes que se han observado entre niveles.

GENÉTICA DE POBLACIONES Y FILOGEOGRAFÍA

A pesar de estas limitaciones sobre la integraciónentre niveles, es importante señalar que la diversi-dad genética es uno de los niveles más básicos de ladiversidad biológica. Es en este nivel de organiza-ción (genes) donde se genera la variación que per-mite a las poblaciones evolucionar y adaptarse a suambiente. Existe una larga tradición científica queha estudiado los patrones de diversidad genética ylos mecanismos que la generan y mantienen. Es-tos problemas son del dominio de la genética depoblaciones, la cual constituye la rama de la biolo-gía evolutiva que estudia los procesos microevolu-tivos (Futuyma, 1998). La genética de poblacio-nes usa los modelos teóricos en conjunto con losestudios empíricos y experimentales para enten-der los mecanismos que determinan la diversidadgenética y los cambios que ocurren a nivel genéti-co dentro y entre poblaciones, incluyendo aque-llos que llevan a la adaptación y la especiación. Lagenética de poblaciones pretende abordar el estu-dio de las causas de la evolución y por ello tieneuna posición importante dentro de la biología evo-lutiva (Futuyma, 1998).

Las causas de la evolución son multifactorialesy, por lo tanto, es necesario adoptar una serie deenfoques (teóricos, empíricos y experimentales)para entenderlas. Los modelos teóricos juegan unpapel muy importante, ya que sirven para identifi-car los parámetros más importantes que afectan elsistema de estudio. También sirven como guía enla colecta, organización e interpretación de obser-vaciones y experimentos, aportan prediccionescuantitativas importantes sobre el comportamien-

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to del sistema y sugieren observaciones y experi-mentos críticos. La genética de poblaciones partede que las mutaciones y la recombinación son lasfuentes originales de la variación genética y definea la evolución como el cambio en las frecuenciasalélicas en las poblaciones a través del tiempo. Porlo tanto, las fuerzas evolutivas se consideran comolos procesos que causan cambios en las frecuenciasalélicas. Las fuerzas evolutivas son la mutación, elflujo génico, la deriva génica y la selección natural.Estas fuerzas evolutivas, en conjunto con otros fac-tores tales como el sistema reproductivo, afectanlos niveles de variación y la estructura genética delas poblaciones. La genética de poblaciones poseeun robusto cuerpo de modelos teóricos que explo-ra el efecto de cada una de estas fuerzas evolutivasactuando independientemente o en combinaciónsobre un gen o conjunto de genes. Estos modelosconstituyen la base conceptual para entender elefecto de las fuerzas evolutivas en los niveles y lospatrones de variación genética dentro y entre po-blaciones (Hedrick, 2000).

La genética de poblaciones tiene como una desus tareas más importantes el documentar qué tantadiversidad genética existe en las poblaciones natu-rales y explicar su origen, mantenimiento e impor-tancia evolutiva (Hart y Clark, 1989). Dado quelos modelos usan al gen y sus variantes (alelos) co-mo la unidad básica de análisis, el enfoque empíri-co de la genética de poblaciones ha consistido enla recopilación de datos sobre los patrones de va-riación genética (genes) en poblaciones y su aso-ciación con factores del medio ambiente. Los pri-meros marcadores genéticos que se emplearon enestos estudios fueron los polimorfismos morfoló-gicos, los tipos sanguíneos, las inversiones cromo-sómicas y las aloenzimas y, a partir de los añosochenta, se observó un enorme desarrollo de losmarcadores basados en ADN y en las secuencias denucleótidos. La electroforesis de proteínas permi-tió detectar substituciones de aminoácidos en ex-tractos provenientes de diferentes individuos e in-ferir el genotipo para genes particulares (Lewon-tin, 1991), mientras que las aloenzimas (variantesalélicas de las enzimas) permitieron por primera

vez evaluar los niveles de variación de prácticamentecualquier organismo y conocer la distribución de fre-cuencias de los variantes electroforéticos (Lewon-tin, 1991). Esta técnica tuvo un gran impacto en losestudios empíricos, toda vez que era fácil de aplicara cualquier organismo e hizo posible estimar los ni-veles de polimorfismo, la heterocigosidad y los nive-les de diferenciación de plantas y animales. Sin em-bargo, la electroforesis de proteínas no detecta todala variación genética, en virtud de que muchas subs-tituciones de nucleótidos no producen cambios enlas secuencias de aminoácidos.

La revolución de la biología molecular intro-dujo nuevas técnicas y marcadores a la genética depoblaciones, como los marcadores con base en ADN

que evalúan la variación que ocurre a nivel de lassecuencias de nucleótidos y que, en consecuencia,se consideran más precisos que las aloenzimas. Asi-mismo, el descubrimiento de las enzimas de res-tricción introdujo a los RFLP (Restriction FragmentLength Polymorphism) y la reacción en cadena dela polimerasa permitió el desarrollo de los RAPD

(Randomly Amplified Polymorphic DNA), los AFLP

(Amplified Fragment Length Polymorphism), losISSR (Inter Simple Sequence Repeat) y los microsa-télites como marcadores (Schlötterer, 2004). Final-mente, las técnicas para secuenciar directamenteel ADN permitieron obtener información precisa ycompleta sobre la variación en regiones específicasdel genoma de prácticamente cualquier organis-mo, de tal forma que, aunque inicialmente la ob-tención de secuencias era un proceso laborioso ycaro, hoy en día los avances en la tecnología desecuenciación permiten el análisis de secuencias demuchos fragmentos de ADN de un número razona-ble de individuos (Schlötterer, 2004).

Por su parte, la filogeografía es el campo de labiogeografía que estudia los principios y procesosque determinan la distribución geográfica de lina-jes genealógicos a nivel intraespecífico. Este cam-po intenta formar un puente entre la genética depoblaciones y la sistemática, ya que usa un enfo-que filogenético a un nivel intraespecífico (Aviseet al., 1987). Su gestación se produjo a partir de laintroducción del análisis de ADN mitocondrial a la



genética de poblaciones y al desarrollo de modelossobre procesos genealógicos conocidos como coa-lescencia (Avise, 1998).

El análisis filogeográfico estudia la distribuciónespacial dentro y entre poblaciones de variantes oalelos de los que se conocen o deducen sus relacio-nes filogenéticas. Aunque en su mayoría los estu-dios empíricos emplean ADN mitocondrial, hoy endía los que exploran aspectos filogenéticos de la dis-tribución espacial de cualquier carácter genético ca-lifican como filogeográficos. Estos estudios enfati-zan la influencia de factores históricos (dispersión ovicarianza) en la distribución geográfica de linajes.

Los diversos marcadores genéticos que se hanempleado en genética de poblaciones y filogeogra-fía han permitido recopilar una enorme base em-pírica sobre los patrones generales de variación enprácticamente todos los grupos de organismos. De-bido a la relevancia que tiene la diversidad genéti-ca en la evolución, en los procesos adaptativos, enla diferenciación y formación de ecotipos regiona-les y en la especiación, creemos que se justifica in-cluir un capítulo sobre este nivel en un libro sobrela diversidad biológica de una región como el esta-do de Sonora.

PATRONES DE DIVERSIDAD GENÉTICAY FILOGEOGRÁFICA EN LA BIOTA DE SONORA

En esta sección recopilamos los estudios que hanabordado diversos aspectos de la genética pobla-cional y la filogeografía de los diferentes organis-mos del estado de Sonora. Presentamos una tablaque resume los trabajos por grupo taxonómico yposteriormente discutimos varios estudios de casoque muestran los patrones más importantes que sehan detectado tanto en estudios genético-pobla-cionales como en estudios filogeográficos. Termi-namos cada sección con algunas ideas sobre pro-blemas importantes que requieren de estudio paracada grupo en el estado. El criterio para incluir tra-bajos en este resumen es que el estudio haya anali-zado al menos una población o muestra del estadode Sonora.

Organismos patógenos

Históricamente la biología de poblaciones ha vistoa los organismos patógenos como agentes selecti-vos de diversos grupos de vertebrados y plantas y nocomo sujetos de estudio per se (Levin et al., 1999).Sin embargo, la importancia de problemas comola resistencia a antibióticos o fungicidas ha cam-biado esta percepción y actualmente el estudio dela genética de poblaciones de los organismos in-fecciosos ofrece oportunidades únicas de entendera la evolución «en acción» (Maynard-Smith et al.,2000). El enfoque genético poblacional en el estu-dio de virus (García-Arenal et al., 2001; Moya etal., 2004), bacterias y hongos (Spratt y Maiden,1999; Pérez-Lozada et al., 2006) y hongos (Mc-Donald y Linde, 2002) causantes de enfermeda-des de vertebrados y plantas ha aportado conoci-miento fundamental sobre su historia epidemio-lógica y para el diseño de medidas efectivas de con-trol. En el caso del estado de Sonora los estudiossobre la diversidad genética de organismos pató-genos son recientes e incluyen a cinco «especies»de virus, dos bacterias y dos hongos (tabla 1).

Los estudios realizados sobre la diversidad y es-tructura genética de virus que inducen enferme-dades han producido evidencia sobre su origen ydispersión en las poblaciones de hospederos y so-bre las fuerzas que promueven su emergencia (Mo-ya et al., 2004). Por ejemplo, se sabe que el virusde la fiebre del Nilo, que afecta a seres humanos,llegó a Norteamérica a través de Nueva York en1999 y que posteriormente se ha dispersado porEstados Unidos y México usando mosquitos comovectores (Elizondo-Quiroga et al., 2005). Uno delos primeros casos de infección por fiebre del Niloen México se detectó en el estado de Sonora (Eli-zondo-Quiroga et al., 2005) y, por lo tanto, resul-ta relevante conocer su origen y dispersión. Losdatos de la secuencia completa del genoma de estevirus, obtenidos de muestras aisladas de diversasaves de México, muestran que al menos ha habidodos eventos de introducción a México (Deardoffet al., 2006). Las cepas detectadas en Sonora y BajaCalifornia parecen provenir del suroeste de Esta-

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dos Unidos, mientras que las cepas del sureste deMéxico al parecer provienen de la costa este deEstados Unidos (Deardoff et al., 2006).

Dependiendo de la importancia de la recombi-nación, la estructura genética de las bacterias pató-genas muestra todo un espectro de variación queva desde poblaciones compuestas por clones esta-bles que sólo cambian por mutación, a una pobla-ción «panmictica» donde la recombinación es tanfrecuente que no permite la permanencia de clo-nes estables (Spratt y Maiden, 1999). En la mayo-ría de las especies la estructura genética es interme-dia, es decir, la recombinación es importante perono lo suficiente para prevenir la emergencia de lina-jes clonales (Spratt y Maiden, 1999). Por ejemplo,algunas cepas (O1 y O139) de la bacteria Vibriocholerae que habitan en ambientes acuáticos soncausantes de una enfermedad gastrointestinal enhumanos conocida como cólera. Beltrán et al.(1999) estudiaron, con base en aloenzimas, 397muestras de México (incluyendo varias de Sonora)y otras regiones del mundo. En algunas muestras seencontró una asociación aleatoria de alelos en di-ferentes loci, lo que indica que la recombinaciónes relativamente frecuente (Beltrán et al. 1999). Sinembargo, en otras muestras se detectaron linajes clo-nales que persisten por largos períodos y que tuvie-ron una distribución muy amplia. Por ejemplo, elclon ET 196 fue detectado en humanos infecta-

dos en la India entre 1968 y 1974 y también se en-contró en agua de pozo en Campeche en 1992 y enun pez colectado en Sonora en 1993 (Beltrán et al.,1999). La evidencia obtenida con esta bacteria in-dica que estos clones pueden persistir por al menos24 años y tener una distribución intercontinental.

El conocimiento sobre la estructura genética dehongos fitopatógenos puede aportar informaciónútil para el manejo de enfermedades y la preven-ción de epidemias. En el estado de Sonora los hon-gos pueden convertirse en verdaderas epidemias pa-ra la agricultura cuando se siembran grandes ex-tensiones con pocas variedades, ya que existe unaalta humedad asociada a huracanes y una alta di-versidad genética de patógenos (Dubin y Torres,1981). Rhizoctonia solani es un fitopatógeno de dis-tribución cosmopolita, presente en la mayoría delos suelos agrícolas, que ataca una amplia variedadde cultivos. Meza-Moller (2006) analizó la varia-bilidad genética de 41 aislados de R. solani obteni-dos de la rizósfera de Vitis vinifera var. Perlette deun campo agrícola de Sonora mediante el uso deAFLP. De los 41 aislados se identificaron 36 patro-nes de AFLP y cinco clones. Estos resultados indi-can que este hongo mantiene niveles moderadosde diversidad genética en la escala espacial de uncampo agrícola.

Nuestro conocimiento sobre los patrones de di-versidad genética de la gran mayoría de los orga-


Tabla 1. Estudios sobre la diversidad genética de organismos patógenos del estado de Sonora

Virus estomatitis vesicular del ganado

Virus de la rabia

Geminivirus de cultivos

Virus del síndrome reproductivo yrespiratorio porcinoVirus de la fiebre del Nilo

Bacillus thuringiensisVibrio choleraePuccinia coronataRhizoctonia solani

Especie Marcador molecular ReferenciaSecuencias de nucleótidos(Proteína P y N)Secuencias de nucleótidos (Nucleopro-teina), antígenosSecuencias de nucleótidos (AV1)

Secuencias de nucleótidos (ORF5)

Secuencias de nucleótidos (pr-ME) y detodo el genomaPatrones de amplificación del gen cryAloenzimasVirulenciaAFLP

Nichol, 1987; Bilsel et al., 1990

De Mattos et al., 1999; Velasco-Vi-lla et al., 2002Brown, 1998; Brown et al., 1999

Macías et al., 2006

Elizondo-Quiroga et al., 2005; Dear-doff et al., 2006Bravo et al., 1998Beltrán et al., 1999Leonard, K.J. et al., 2005Meza-Moller, 2006


nismos patógenos del estado de Sonora y de Méxi-co en general es aún muy pobre. Es evidente que re-querimos de estudios sobre la diversidad genéticade los organismos patógenos que afectan la saludhumana y las actividades agrícolas de la entidad.Por ejemplo, nuestro conocimiento sobre la diver-sidad de las cepas del virus responsable de la fiebredel dengue es pobre y su estudio puede aportarherramientas útiles para el control de esta enfer-medad. Lo mismo puede decirse sobre la mayoríade los patógenos que afectan a la agricultura y laganadería de la entidad.

Plantas

Se estima que existen alrededor de 3 483 especiesde plantas vasculares en Sonora (Van Devender etal., en este vol.). Los primeros trabajos que estu-diaron la diversidad genética de plantas del estadose realizaron durante la década de los años setentay emplearon aloenzimas. Hasta la fecha, estos es-

tudios han incluido sólo 19 taxones (tabla 2), la granmayoría especies perennes pertenecientes a dos fa-milias (Cactaceae y Agavaceae), y es evidente quenuestro conocimiento es todavía muy limitado.

El estudio de la diversidad genética de cactoscolumnares de la región ha permitido elucidar elpapel de diferentes tipos de polinizadores y dis-persores en su estructura genética. Se espera quelos polinizadores y dispersores de gran movilidadsean capaces de mover el polen y las semillas a gran-des distancias y, por lo tanto, generen menores ni-veles de diferenciación que aquellas especies poli-nizadas y dispersadas por agentes bióticos de me-nor capacidad de movimiento. Los estudios sobrelos patrones de diversidad y estructura genética decactos columnares de la región parecen apoyar estahipótesis (Hamrick et al., 2002). Por ejemplo, losvalores de Fst para las especies de cactos columna-res polinizados por murciélagos generalmente sonmenores de 0.1 (Hamrick et al., 2002), mientrasque los valores para aquellas especies polinizadas

Tabla 2. Estudios sobre la diversidad y estructura genética de plantas de Sonora

Familia Especie Marcador molecular Referencia

Fouquieraceae

ScrophulariaceaeSolanaceae

BurseraceaeBurseraceaeCactaceaeCactaceaeCactaceaeCactaceaeCactaceaeRhizophoraceaeAgavaceaeAgavaceaeAgavaceae

ZygophyllaceaePoaceaePoaceaeAsteraceaeEuphorbiaceae

Fouquieria columnaris

Mabrya geniculataCapsicum annum

Bursera microphyllaBursera hindsianaCarnegiea giganteaLophocereus schottiiStenocereus thurberiPachycereus pringleiStenocereus gummosusRhizophora mangleAgave subsimplexAgave desertiAgave angustifolia

Kallstroemia grandifloraPennisetum ciliareBouteloua curtipendulaEncelia farinosaEuphorbia lomelii

AloenzimasAFLP

AloenzimasAloenzimasRAPD

AloenzimasAloenzimasAloenzimasAloenzimasAloenzimasAloenzimasAloenzimasAloenzimasRAPD

RAPD

AFLP

AloenzimasISSR

AFLP

Secuencias del cloroplastoSecuencias del cloroplastoy RFLP

Hall, 1973; Gutiérrez-Ruacho, 2002

Elisens y Crawford, 1988Loaiza-Figueroa et al., 1989; Votava et al.,2002Hernández, 1999Vargas, 2000Jurgenson, 1979; Hamrick et al., 2002Nason et al., 2002Hamrick et al., 2002Hamrick et al., 2002Clark-Tapia y Molina-Freaner, 2003Nuñez-Farfan et al., 2002Navarro-Quesada et al., 2003Navarro-Quesada et al., 2003Barraza-Morales et al., 2006; Moreno-Sa-lazar, 2006Cuevas-García et al., 2006Gutiérrez-Ozuna, 2006Morales-Nieto et al., 2006Fehlberg y Ranker, 2009Garrick et al., 2009

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por palomillas nocturnas son superiores a 0.1 (Na-son et al., 2002).

Otro patrón recurrente en estudios sobre la di-versidad genética de las plantas de la región es la aso-ciación con la latitud. Es bien conocido que las gla-ciaciones del cuaternario modificaron la distribucióngeográfica de plantas y animales y produjeron con-tracciones y expansiones de la distribución en res-puesta a los períodos de enfriamiento y calenta-miento regional (Comes y Kadereit,1998). Si estos ciclos se asocian conreducciones significativas (i.e., cuellosde botella) en el tamaño poblacional,y la recolonización ocurre a partir delas poblaciones más sureñas (refugios),se espera una relación inversamenteproporcional entre la diversidad ge-nética y la latitud (Hewitt, 1996). Mu-chos estudios realizados en diferen-tes regiones del planeta han mostradolos efectos latitudinales de las glacia-ciones en la diversidad genética de mu-chos organismos (Hewitt, 2000). Losestudios sobre la reconstrucción de lavegetación durante el cuaternario mues-tran evidencia de que la distribuciónde muchas especies fue afectada porlos cambios climáticos del pleistoceno(Van Devender, 1990). Por ejemplo,para un cacto columnar de Baja Cali-fornia (Lophocereus schottii), la diver-sidad genética disminuye con la lati-tud (figura 1a). Este patrón ha sidointerpretado como evidencia de quela recolonización a partir de refugiosdel sur estuvo acompañada por cue-llos de botella poblacionales (Nasonet al., 2002; Clark-Tapia y Molina-Freaner, 2003). La diversidad genéti-ca de la hierba anual Kallstroemia gran-diflora también disminuye de las po-blaciones sureñas, localizadas en lascostas de Jalisco, a las norteñas en elestado de Sonora (figura 1b; Cuevas-García et al., 2006). Este conjunto de

datos sugiere que las glaciaciones del cuaternariodejaron una huella en la estructura genética de lasespecies de la región.

Los estudios filogeográficos indican que la se-paración, hace aproximadamente cinco millonesde años, de la península de Baja California y la for-mación del Golfo de California tuvo una enormeinfluencia en la estructura genética de las plantas dela región (Nason et al., 2002). Los datos sobre la


Figura 1. Diversidad genética de (a) Lophocereus schottii y (b) Kallstroemia gran-diflora como función de la latitud. Nótese como la heterocigosidad esperada(He) en L. schottii y el número de alelos por loci en K. grandiflora disminuye sig-nificativamente con la latitud (datos de Nason et al., 2002, y Cuevas-García etal., 2006; reproducido con permiso de Blackwell Publishing Ltd.).


distribución de grupos filéticos de Lophocereus scho-ttii sugieren dos eventos de vicarianza histórica. Porun lado, la separación de la península de Baja Ca-lifornia de la masa continental se ve reflejada en latopología filogenética de la especie y, por otro, unevento de transgresión marina a la mitad de la pe-nínsula se ve reflejado en la distribución filética delos grupos de Baja California (Nason et al., 2002).Este estudio sugiere que los eventos de vicarianzahan tenido una influencia muy importante en laestructura filogeográfica de las plantas de la región.Sin embargo, los datos de ésta y otras especies(Clark-Tapia y Molina-Freaner, 2003) indican que,además de los efectos de la vicarianza histórica, lasplantas del desierto sonorense han experimentadociclos de contracción y expansión (migraciones)debidos a las glaciaciones.

Es evidente que nuestro conocimiento sobre lospatrones de diversidad genética de las plantas delestado de Sonora es todavía limitado. A pesar deque empiezan a emerger algunos patrones genera-les, está claro que existe una gran cantidad de pro-blemas que no han sido abordados. Casi todos losestudios se han concentrado en especies del de-sierto y se ha puesto poca atención en las especiesde las selvas bajas y las de los bosques de pino-encino del estado. Tampoco se ha explorado elpapel que jugó la formación y emergencia de laSierra Madre Occidental en la estructura filogeo-gráfica de plantas con amplia distribución en elnorte de México. En particular, el uso de secuen-cias de ADN, ya sea del cloroplasto o del núcleo,puede aportar evidencia muy valiosa sobre los pro-cesos que determinan la estructura genética y filo-geográfica de las plantas del estado.

Invertebrados

No tenemos una idea precisa del número total deespecies de invertebrados terrestres que existen enel estado. Sin embargo, para algunos grupos comolos helmintos (Pérez-Ponce de León et al., en estevol.), moluscos (Mead et al., en este vol.), artrópo-dos no hexápodos (Castrezana, en este vol.) e in-sectos (Bailowitz y Palting, en este vol.), tenemos

una idea aproximada. Con respecto a los estudiossobre la diversidad genética, la mayoría de los tra-bajos con invertebrados de Sonora también se hanconcentrado en organismos de la región desértica.De los 13 taxones que han sido examinados a la fe-cha con aloenzimas y marcadores moleculares (ta-bla 3), el grupo mejor estudiado es el de las cincoespecies de Drosophila que utilizan a varias cactá-ceas como hospederas. El enfoque genético-pobla-cional también se ha empleado en el estudio dedos insectos que son vectores de enfermedades, lachinche Triatoma (transmisora de la enfermedadde Chagas) y el mosquito Aedes aegypti (transmi-sor del dengue).

Drosophilas cactófilasLos tejidos necróticos de varias especies de cactoscolumnares del desierto sonorense proveen de unambiente ideal para el desarrollo, alimentación yreproducción de un grupo de artrópodos (Castre-zana y Markow, 2001), entre los que destacan va-rias especies de dípteros del género Drosophila. Estegrupo de Drosophilas cactófilas incluye a cuatro es-pecies endémicas del desierto sonorense: D. moja-vensis, D. nigrospiracula, D. pachea y D. mettleri.Cada especie está asociada a una particular de cac-to, excepto D. mettleri, la cual se reproduce en el sue-lo impregnado del líquido proveniente de los teji-dos en descomposición de varias especies de cactos(tabla 4). Tanto la especificidad del hospedero,como las diferencias en abundancia de las diversasespecies de hospedero (Breitmeyer y Markow, 1998),hacen de este grupo de especies desérticas de Dro-sophila un sistema ideal para abordar hipótesis so-bre flujo génico y especiación incipiente.

Los primeros estudios con aloenzimas de estasespecies de Drosophila se llevaron a cabo en la dé-cada de los años setenta (Zouros, 1973; Rockwo-od-Sluss et al., 1973; Sluss, 1975). En su hoy estu-dio clásico, Zouros (1973) encontró diferencias enlas frecuencias alélicas del locus Adh-2 (alcoholdeshidrogenasa) entre las poblaciones de D. moja-vensis de Baja California y las islas del Golfo conrespecto a las poblaciones de Sonora. El alelo demayor movilidad (Adh-2F) predomina en las po-

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blaciones de Baja California, mientras que el alelode menor movilidad (Adh-2S) predomina en las po-blaciones de Sonora. Los estudios posteriores (Ri-chardson et al., 1977; Heed, 1978; Cleland et al.,1996; Hocutt, 2000; Matzkin y Eanes, 2003;Matzkin, 2004) han confirmado las diferencias enfrecuencias alélicas del locus Adh-2 entre las dosregiones geográficas de D. mojavensis, lo cual indi-ca que el polimorfismo ha permanecido estable poral menos treinta años. Aunque hay un cambio dehospedero entre Baja California (Stenocereus gum-

mosus) y Sonora (S. thurberi, excepto en la regióncostera del Desemboque en Sonora, donde se dis-tribuye S. gummosus; tabla 4), el o los factores in-volucrados en el mantenimiento de este sorpren-dente polimorfismo genético todavía no se cono-cen (Pfeiler et al., 2005).

Los trabajos de Rockwood-Sluss et al. (1973) ySluss (1975) fueron los primeros en estudiar la va-riabilidad y la estructura genética de D. nigrospira-cula y D. pachea en gran parte de su distribuciónen el desierto sonorense. Las dos especies difieren

Tabla 3. Estudios sobre la diversidad y estructura genética de invertebrados del estado de Sonora

Clase Orden EspecieMarcadormolecular Referencia

Zouros, 1973; Heed, 1982; Ho-cutt, 2000; Pfeiler et al., 2005Reed et al., 2007Ross y Markow, 2006Machado et al., 2007

Rockwood-Sluss et al., 1973;Pfeiler y Markow, 2001; Markowet al., 2002Hurtado et al., 2004Pfeiler y Markow, 2001; Markowet al., 2002; Sluss, 1975Hurtado et al., 2004Pfeiler y Markow, 2001; Markowet al., 2002Hurtado et al., 2004Zouros, 1973; Hocutt, 2000Reed et al., 2007

Machado et al., 2007Ravel et al., 2001Merrill et al., 2005Pfeiler et al., 2006Martínez et al., 2006

Martínez et al., 2005Pfeiler et al., 2006Smith y Farrell, 2005Clark et al., 2006Crews y Hedin, 2006

Masta, 2000Hershler et al., 2005

Aloenzimas

ADN mitocondrialMicrosatélitesSecuencias de ADN

nuclearAloenzimas

ADN mitocondrialAloenzimas

ADN mitocondrialAloenzimas

ADN mitocondrialAloenzimasADN mitocondrialSecuencias de ADN

nuclearMicrosatelites; AFLP

AFLP

ADN mitocondrialADN mitocondrial;ADN nuclearAloenzimasADN mitocondrialADN mitocondrialAFLP

ADN mitocondrial;ADN nuclearADN mitocondrialADN mitocondrial

Drosophila mojavensis

D. mojavensisD. mojavensisD. mojavensis

D. pachea

D. pacheaD. nigrospiracula

D. nigrospiraculaD. mettleri

D. mettleriD. arizonaeD. arizonaeD. arizonae

Aedes aegyptiA. aegyptiTriatoma rubidaT. rubida

T. rubidaT. recurvaMoneilema gigasSpodoptera frugiperdaHomalonychus selenopoides

Habronattus pugillisTryonia porrecta

Diptera

Hemiptera

ColeopteraLepidopteraAraneae

AraneaeNeotaenioglossa

Insecta

Arachnida

Gastropoda


en el hospedero (tabla 4), la disponibilidad de re-cursos (Breitmeyer y Markow, 1998) y la capaci-dad de dispersión (Markow y Castrezana, 2000).En estos primeros trabajos no se detectó evidenciade estructura poblacional en ninguna de las espe-cies, lo cual ha sido confirmado en un estudio rea-lizado casi treinta años después (Pfeiler y Markow,2001). Sin embargo, en el caso de D. pachea, laexistencia de un patrón clinal en los polimorfis-mos de inversiones cromosómicas en las poblacio-nes de Sonora (Ward et al., 1974) sugiere adapta-ción local. En D. mettleri tampoco se ha detectadoevidencia de estructura poblacional en el desiertosonorense (Pfeiler y Markow, 2001). Curiosamen-te, las frecuencias alélicas de dos loci polimórficos,Mdh-1 (malato deshidrogenasa) y Est-2 (esterasa),detectadas en D. nigrospiracula y D. pachea (Pfei-ler y Markow, 2001), fueron similares a las obteni-das en la década de los años setenta (Rockwood-Sluss et al., 1973; Sluss, 1975). De nuevo, los fac-tores responsables del mantenimiento de la estabi-lidad temporal de las frecuencias alélicas en estasespecies que experimentan grandes fluctuacionesde su tamaño poblacional (Breitmeyer y Markow,1998) no se conocen.

Los estudios de las poblaciones de D. mojaven-sis y D. arizonae de Sonora también concluyeronque no existe estructura poblacional en estas espe-cies (Hocutt, 2000); un hallazgo consistente conlos resultados de D. nigrospiracula, D. pachea y D.

mettleri. Sin embargo, en el caso de D. mojavensisse encontraron niveles significativos de diferencia-ción genética entre poblaciones de Baja Californiay Sonora (Hocutt, 2000). Este resultado es consis-tente con la diferencia en las frecuencias alélicasen el locus Adh-2 observada por Zouros (1973) eindica que el Golfo de California representa unabarrera para el flujo génico de esta especie (y mu-chas otras). En contraste, los estudios con aloenzi-mas no detectaron evidencia de estructura pobla-cional entre poblaciones alopátricas de D. nigros-piracula y D. mettleri del desierto sonorense conti-nental y de la península de Baja California (Mar-kow et al., 2002).

En resumen, los estudios con aloenzimas indi-can que a pesar de las diferencias en hospedero yen atributos de historia de vida, las cinco especiesde Drosophila cactófilas de Sonora tienen pocas res-tricciones para el flujo génico en la región. Asimis-mo, el Golfo de California parece representar unabarrera importante para el flujo génico en D. mo-javensis pero no en D. nigrospiracula y D. mettleri.

El análisis de secuencias de ADN mitocondrial[(subunidad I del gen de la citocromo oxidasa (COI)]de poblaciones de D. nigrospiracula, D. pachea yD. mettleri del noroeste de México y el suroeste deEstados Unidos mostró que las poblaciones no es-tán estructuradas (Hurtado et al., 2004). Tampo-co se detectaron diferencias entre las poblacionesde D. nigrospiracula y D. mettleri de Baja Califor-nia y Sonora. Sin embargo, en el caso de D. pa-chea, la evidencia indica niveles significativos dediferenciación entre las dos regiones, lo que sugie-re que el Golfo representa una barrera importantepara el flujo génico de esta especie (Hurtado et al.,2004). El análisis de las diferencias entre haploti-pos sugiere que cada una de las tres especies ha es-tado sujeta a eventos de expansión poblacional.

Reed et al. (2007) usaron datos de secuenciasde ADN mitocondrial del gen COI para examinarpoblaciones de D. mojavensis y D. arizonae de So-nora y regiones adyacentes. Sus resultados mostra-ron que las poblaciones de D. arizonae de Sonoray Baja California no están estructuradas. En el casode D. mojavensis, y en concordancia con los estu-

Tabla 4. Resumen de las asociacionesde hospederos para cuatro especies endémicas

de Drosophila del desierto sonorenseDrosophila Hospedero

D. mojavensis

D. nigrospiracula

D. pacheaD. mettleri

Stenocereus thurberi en Sonora y SinaloaStenocereus gummosus en Baja Califor-nia y en una pequeña área de SonoraFerocactus cylindraceus en el desierto deMojaveOpuntia en la isla Catalina de CaliforniaPachycereus pringlei en Baja CaliforniaCarnegiea gigantea en SonoraLophocereus schottiiFango formado por el líquido que caedebajo del tejido necrótico de varias es-pecies de cactos

107

dios basados en aloenzimas, se encontró que laspoblaciones de Sonora no están diferenciadas en-tre sí. En contraste, hubo una marcada diferencia-ción genética entre las poblaciones de Baja Cali-fornia y Sonora. Sin embargo, el hecho de com-partir algunos haplotipos entre las dos regiones su-giere que la barrera al flujo génico impuesta por elGolfo de California podría ser incompleta.

El análisis de microsatélites de D. mojavensis tam-bién mostró que las poblaciones de Sonora y el surde Arizona no están diferenciadas unas de otras, aun-que difieren significativamente de las de Baja Ca-lifornia (Ross y Markow, 2006). Un análisis filo-genético reciente de 8 052 pares de bases de nueveloci nucleares concatenados de D. mojavensis y D.arizonae (Machado et al., 2007) también mostróuna falta de estructura poblacional entre las mues-tras de Sonora en las dos especies. Sin embargo, tan-to los datos nucleares (Machado et al., 2007) comolos de ADN mitocondrial (Reed et al., 2007) mos-traron que una población de D. arizonae de Arizo-na difiere significativamente de las poblaciones deSonora, hecho que no se había detectado con alo-enzimas (Hocutt, 2000).

En resumen, los estudios de genética de pobla-ciones de las cinco especies de Drosophila cactófilassugieren que existe flujo génico a través de Sonora,el Golfo de California y otras áreas desérticas e in-dican que, con algunas excepciones, las poblacio-nes de todas las especies se comportan de manerapanmíctica en la región y muestran evidencias deque todas las poblaciones están expandiéndose.

Insectos vectores de enfermedadesEl mosquito Aedes aegypti transmite el virus cau-sante de la fiebre del dengue, el cual es un serioproblema de salud que ha resurgido recientemen-te en Sonora. Dado que no hay vacuna disponible,la eliminación del vector es la única medida efecti-va de control. Por esta razón, la información sobrela diversidad genética y la capacidad de dispersióndel vector es esencial para diseñar medidas de con-trol e inferir las fuentes de recolonización. Ravel etal. (2001) estudiaron la diversidad genética de po-blaciones de Hermosillo y Guaymas de este mos-

quito usando microsatélites y AFLP como marcado-res moleculares. Los microsatélites mostraron pocadiversidad genética, aunque se pudieron distinguirpoblaciones del norte y sur de Hermosillo. Los AFLP

fueron más informativos y el análisis de la diferen-ciación genética sugirió que la fuente de invasiónde este vector hacia Hermosillo fue de las pobla-ciones de Guaymas. Este mismo marcador fueempleado por Merrill et al. (2005) para estudiar ladiversidad y la estructura genética y las tasas demigración entre poblaciones de A. aegypti. Aun-que el estudio estuvo centrado en Arizona, inclu-yó poblaciones de Nogales y de Hermosillo en So-nora. Los resultados mostraron que las poblacio-nes se agrupan en tres clados separados con migra-ción infrecuente entre poblaciones. Las poblacio-nes de Sonora se agruparon con el clado de Arizo-na que incluye las poblaciones de Tucsón y Tem-pe. Tanto el estudio de Ravel et al. (2001) como elde Merrill et al. (2005) sugieren que la migracióndel vector ocurre principalmente por transportehumano a través de carreteras.

Las chinches Triatoma rubida y T. recurva soncomunes en áreas habitadas por humanos en So-nora y ambas son vectores conocidos del proto-zoario parásito Trypanosoma cruzi, causante de laenfermedad de Chagas (Paredes et al., 2001). Sinembargo, en contraste con el problema de saludque representa esta enfermedad en el sureste deMéxico, la enfermedad de Chagas no es un pro-blema serio de salud en Sonora. Igual que en elcaso de la fiebre del dengue, no hay una vacunacontra el Chagas y por lo tanto el control dependede la eliminación del vector. Pfeiler et al. (2006)estudiaron las relaciones filogenéticas y la diversi-dad genética de estas dos especies de chinches yencontraron que ambas muestran niveles signifi-cativos de diferenciación entre poblaciones de So-nora y Arizona, lo cual sugiere poco flujo génicoentre estas dos regiones. En una población de T.rubia de La Paz, Baja California Sur, fue posibleanalizar secuencias génicas para calibrar provisio-nalmente el reloj molecular del ADN mitocondrial(Pfeiler et al., 2006). Basado en las estimacionesgeológicas sobre la fecha de separación de la pe-



nínsula de Baja California de la placa de México(hace ~5-8 millones de años), se estimó que la di-vergencia de secuencias para los genes Cytb y COI

fue de 1.1-1.8% y 0.6-1.0% por millón de años,respectivamente.

Es evidente que nuestro conocimiento sobre ladiversidad genética de invertebrados es todavía muylimitado. Los pocos estudios se concentran en in-sectos de la parte desértica del estado y aún existenmuy pocos estudios sobre invertebrados de aguadulce, así como de las selvas bajas y los bosques declima templado del estado. También es evidenteque existen muy pocos estudios sobre la diversi-dad genética de invertebrados que representan pro-blemas para la salud humana y para la agriculturadel estado. El estudio de estos invertebrados pue-de aportar información útil sobre las rutas de mi-gración que puede ser usada en el diseño de medi-das de control efectivas.

Peces dulceacuícolas

La ictiofauna dulceacuícola de Sonora incluye a54 especies nativas y al menos 26 especies intro-ducidas (Varela-Romero y Hendrickson, en estevol.). El conocimiento de la diversidad genética deeste grupo es heterogéneo y su mayor contribu-ción es sobre la familia Poeciliidae. Este interés seinició con el descubrimiento de un pez partenoge-nético del género Poeciliopsis, unisexual, que habi-ta el sur de Sonora (Miller y Schultz, 1959). Eltérmino partenogénesis es usado para designar laforma de reproducción mediante la cual se desa-rrollan individuos de un solo sexo, generalmentehembras, a partir de un óvulo sin la participaciónde las células sexuales masculinas. Desde entoncesa la fecha se han registrado más de una decena deformas unisexuales que habitan en las cuencas delos ríos Mayo y Fuerte en el sur de Sonora (Vrijen-hoek, 1978; Quattro et al., 1991). Por más de trein-ta años, el doctor Robert C. Vrijenhoek ha desa-rrollado una línea de investigación sobre estos pe-ces unisexuales. Los primeros estudios se basaronen rasgos morfológicos y posteriormente fueronconfirmados a nivel molecular. Esta información

ha sido publicada en cerca de cincuenta artículosdonde se describe el papel de la reproducción sexualy asexual en esta singular fauna íctica del noroestede México (Vrijenhoek, s.f.). Estos estudios hantenido como objetivo entender el origen de clonesunisexuales (Quattro et al., 1991 y 1992), las rela-ciones que presentan con las especies sexuales conlas que coexiste y la función ecológica de estas ge-neraciones de peces unisexuales en ambientes na-turales, así como los procesos evolutivos involu-crados en los tipos de reproducción sexual y asexualobservados durante largos años (Leslie y Vrijen-hoek, 1977; Vrijenhoek et al., 1978; Mateos y Vri-jenhoek, 2002). También se ha estudiado la ecolo-gía de híbridos (Schenck y Vrijenhoek, 1989), elpapel del ambiente en la ventaja de las especiessexuales con respecto a los clones unisexuales (Vri-jenhoek, 1978 y 1979) y las aplicaciones de estainformación para la conservación (Vrijenhoek,1994) y el manejo de estas especies tropicales (Vri-jenhoek, 1998a y 1998b; Vrijenhoek et al., 1985;Meffe y Vrijenhoek, 1988).

Más que una descripción de los patrones de va-riación genética de los peces de Sonora proporcio-nados por los distintos marcadores moleculares uti-lizados (tabla 5), se muestran aquí las principalesaportaciones de la información publicada hasta elmomento. Los marcadores moleculares han proba-do su utilidad al detectar la estructura geográficade la diversidad genética en P. occidentales, P. luci-da, P. monacha y P. latidens (Vrijenhoek, 1998a). Unimportante aporte ha sido el reconocimiento delos eventos de hibridogénesis, variante reproducti-va partenogenética en la que se aportan rasgos par-ciales del genoma paterno en la formación de he-miclones de P. mocha-occidentalis con P. occidenta-les desde el río Mayo y al norte hasta la cuenca delrío de la Concepción, además de la formación dehemiclones de P. monacha-lucida con P. lucida ha-cia el sur en el arroyo Cuchujaqui en la cuenca delrío Fuerte en el sur de Sonora, originados por pro-cesos de hibridización iniciales entre las especiessexuales P. monacha y P. occidentales y entre las de P.monacha y P. lucida (Vrijenhoek, 1995). Las esti-maciones de la variabilidad genética con aloenzi-


mas ha permitido entender los procesos de extin-ción y recolonización de demes locales de P. mona-cha y del unisexual P. monacha-lucida en el arroyoJaguari en el sur de Sonora y las oscilaciones de laheterocigosis promedio de acuerdo a la dominan-cia de la población sexual o asexual existente en elcurso natural del arroyo (Vrijenhoek, 1994).

Los estudios sobre la filogeografía y filogenia depeces dulceacuícolas de Sonora son escasos. La fi-logenia de Poeciliopsis de Sonora revela el origensureño de estos peces tropicales y agrupa a las es-pecies norteñas de Poeciliopsis en dos clados, unopara las especies hermanas P. occidentales y P. luci-da junto con P. prolifica y otro donde se incluye aP. monacha con P. viriosa, especie que no tiene dis-tribución en Sonora; todas ellas dentro del subgé-nero Poeciliopsis (Quattro et al., 1992 y 1996; Ma-teos et al., 2002). Aparentemente un evento geo-lógico es el responsable de la distribución norteñade estas especies tropicales del género Poeciliopsis(Mateos et al., 2002). La información filogeográ-fica de otros grupos de peces también es muy esca-sa. La filogenia conocida de la familia Cyprino-

dontidae se limita, utilizando aloenzimas, al escla-recimiento de las relaciones del complejo de for-mas de Cyprinodon macularius en el noroeste deMéxico (Turner, 1983), así como al reconocimientoa nivel mitocondrial de C. eremus y C. maculariuscomo únicas especies del género en el noroeste deMéxico (Echelle et al., 2000). Para las truchas delgénero Oncorhynchus se ha reconocido su origen através de transferencia entre las cuencas contiguas(Yaqui-Casas Grandes) a la división continental enel noroeste de México y la singularidad de los me-canismos de transcripción del ADN mitocondrialsugiere un estatus evolutivo único para este grupo(Nielsen, 1996 y 1997; Nielsen et al., 1997 y 1998).Finalmente, un estudio basado en genes de la mi-tocondria mostró que el complejo de formas simi-lares del bagre yaqui (Ictalurus pricei), que se ex-tiende a lo largo de la vertiente Pacífico de la Sie-rra Madre Occidental, está constituido por unida-des evolutivas independientes. Asimismo, estos es-tudios demostraron que I. pricei está restringido alos ríos Yaqui, Mayo y Fuerte (Varela-Romero, 2007),por lo que es posible que el resto de las formas na-

Tabla 5. Estudios sobre la diversidad y estructura genética de peces dulceacuícolas del estado de Sonora

Familia EspecieMarcadormolecular Referencia

Nielsen et al., 1998; Nielsen y Sage,2001; Mayden et al., 2006; Camarena-Rosales et al., 2008Vrijenhoek et al., 1978 y 1985; Meffey Vrijenhoek, 1981 y 1988; Quattro etal., 1991; Vrijenhoek, 1994 y 1995;Quattro et al., 1996; Vrijenhoek (1998ay 1998b); Mateos et al., 2002Vrijenhoek, 1979; Schenk et al., 1989;Quattro et al., 1991; Quattro et al.,1992; Vrijenhoek, 1994; Vrijenhoek,1995; Mateos y Vrijenhoek, 2002;Mateos et al., 2002Mateos et al., 2002Vrijenhoek, 1979 y 1994; Mateos y Vri-jenhoek, 2002; Mateos et al., 2002Turner, 1983; Echelle et al., 2000

Echelle et al., 2000Varela-Romero, 2007

ADN mitocondrial (microsatélites,D-loop)

Aloenzimas,ADN mitocondrial(cytb, ND2)

Aloenzimas, ADN mitocondrial(cytb, ND2)

ADN mitocondrial (cytb, ND2)ADN mitocondrial (cytb, ND2)

Aloenzimas, AND mitocondrial(ND2, D-loop)ADN mitocondrial (ND2, D-loop)ADN mitocondrial (cytb, 12SrRNA)

Oncorhynchus sp(trucha yaqui)

Poeciliopsis occidentalis

Poeciliopsis monacha

Poeciliopsis prolificaPoeciliopsis lucida

Cyprinodon macularius

Cyprinodon eremusIctalurus price

Salmonidae

Poeciliidae

Poeciliidae

PoeciliidaePoeciliidae

Cyprinodontidae

CyprinodontidaeIctaluridae


tivas de bagre que se encuentran al sur constituyanmás de una especie y pertenezcan a un clado únicoy determinante dentro de la filogenia del géneroen México (Varela-Romero, 2007).

La mayoría de los estudios han utilizado mar-cadores moleculares para reconstruir la filogeniade grupos particulares y muy pocos han descritolos patrones geográficos de distribución de la di-versidad genética dentro y entre las especies, de talforma que, aunque sabemos que la colonizaciónde Sonora por los principales grupos de peces neo-tropicales ocurrió como consecuencia de eventosde vicarianza en la región volcánica del centro delpaís (Mateos et al., 2002), los eventos que promo-vieron la invasión de los peces neárticos aún no es-tán claros. Por lo que se refiere a la divergencia en-tre las poblaciones del Desierto Sonorense y las delDesierto Chihuahuense ésta ha sido atribuida a lafragmentación causada por la emergencia de la Sie-rra Madre Occidental. En todo caso, el variadomosaico ambiental sonorense representa un exce-lente sistema para estudiar problemas de genéticade poblaciones y filogeografía al interior de lascuencas hidrológicas y su variación altitudinal.Como parte de ello, el avance en el conocimientodel origen y evolución de los peces nativos del es-tado de Sonora será determinante para explicar elpapel de la formación y emergencia de la SierraMadre Occidental en la estructura filogeográficade la ictiofauna Sonorense. En el mismo sentido,diversos aspectos de genética y ecología de los pe-ces nativos de origen neotropical han sido estudia-dos como sistema modelo; sin embargo, para lospeces neárticos como para los ciprínidos, catostó-midos, ictalúridos y salmónidos no se han estudia-do. El estado del conocimiento ofrece, entonces,un panorama alentador para la utilización de mar-cadores mitocondriales y nucleares como herra-mientas en el estudio de su especiación y variacióngenética.

No obstante, las crecientes amenazas que se cier-nen sobre la ictiofauna nativa de Sonora (véaseVarela-Romero y Hendrickson, en este vol.) indi-can la apremiante necesidad de establecer una co-lección de especímenes que permita la extracción

de ADN y que sirva como base para el conocimien-to de la diversidad genética de los peces nativos delestado. Los peces son un grupo muy vulnerable yalgunas de las especies que habitan en Sonora seencuentran seriamente amenazadas. Por esta razón,es urgente que emprendamos el estudio de los pa-trones de diversidad genética con el objetivo deaportar conocimientos básicos para desarrollar es-trategias de conservación.

Anfibios y reptiles

La herpetofauna de Sonora incluye a 35 especiesde anfibios y 140 de reptiles de ambientes terres-tres y dulceacuícolas (Enderson et al., en este vol.).En este caso, el auge y la combinación de marca-dores moleculares con el enfoque filogeográfico hacontribuido significativamente al aumento de es-tudios a escala nacional y en la región del noroeste(28 especies; tabla 6). En un principio, la mayoríade los estudios se centraron en la resolución de losproblemas en sistemática y taxonomía (v.g., Sha-ffer, 1983; Upton y Murphy, 1997; Frost et al.,2006). Recientemente, una explosión de estudiosen filogeografía de diversos taxones ha incluido po-blaciones de Sonora. El impacto de las nuevas téc-nicas y enfoques ha alcanzado incluso problemasde la conservación genética de especies (v.g., Ed-wards et al., 2004). La mayor parte de los estudiosgenéticos donde se ha incluido poblaciones deSonora se han basado en ADN mitocondrial (véasetabla 6).

El patrón biogeográfico general derivado de losestudios genéticos indica que la región del noroes-te de México representa un mosaico de los efectosde eventos históricos que conformaron el paisaje yla evolución de la biota de la región. Las huellas dedichos eventos se han podido seguir gracias a laincorporación y desarrollo de la demografía histó-rica y la filogeografía estadística (Templeton, 2004).Estos métodos de análisis han sido aplicados a an-fibios y reptiles muy diversos (v.g., Quijada-Mas-careñas et al., 2007). En particular, para la regióndel noroeste de México y suroeste de Estados Uni-dos, muchos taxa presentan historias complejas.


Muchos linajes son muy antiguos y datan desde elMioceno, donde las divergencias corresponden aprocesos de vicarianza orogénica. Otros linajes es-tán asociados con oscilaciones climáticas ocurri-das durante el Cuaternario y reciente (v.g., Jaegeret al., 2005; Douglas et al., 2006).

En los anfibios, los estudios más recientes mues-tran una gama compleja de procesos que deriva-ron en la dispersión, vicarianza y diferenciación dediversos linajes. El patrón filogeográfico general delsapo punteado, Bufo punctatus, concuerda con ladistribución de los desiertos Sonorense, Mojave,Chihuahuense y de la Baja California (Jaeger et al.,

2005). Los linajes de B. punctatus están distribui-dos en tres clados altamente divergentes que refle-jan eventos de vicarianza regional. Éstos están aso-ciados con el origen de la península de Baja Califor-nia, el de la meseta del Colorado y el de la SierraMadre Occidental. Desafortunadamente, el análi-sis de las poblaciones de Sonora fue ignorado. Ba-sándonos en las conclusiones derivadas del análisisde las otras poblaciones, las de Sonora probable-mente son producto de una invasión y expansiónde su distribución durante el período Pleistoceno-Holoceno (i.e., 2 Ma). Patrones similares han sidoreportados en otros anfibios, pero nuevamente la

Tabla 6. Estudios sobre la diversidad y estructura genética de anfibios y reptiles del estado de Sonora

Familia EspecieMarcadormolecular Referencia

AmbystomidaeAmbystomidaeBufonidaeBufonidaeHylidaeHylidaeLeptodactylidaeRanidaeTestudinidae

Iguanidae

IguanidaePhrynosomatidae

PhrynosomatidaePhrynosomatidaePhrynosomatidaePhrynosomatidaePhrynosomatidaePhrynosomatidaePhrynosomatidaePhrynosomatidaeTeiidaeXantusiidaeColubridaeViperidaeViperidaeViperidaeViperidaeViperidae

Ambystoma rosaceumAmbystoma tigrinumBufo mazatlanensisBufo punctatusHyla arenicolorHyla wrightorumEleutherodactylus augustiRana forreriGopherus agassizii

Sauromalus varius

Sauromalus aterCallisaurus draconoides

Phrynosoma ditmarsiPhrynosoma goodeiPhrynosoma mcalliiPhrynosoma platyrhinusPhrynosoma solareSceloporus magisterUma rufopunctataUta stansburianaAspidocelis tigrisXantusia vigilisTrimorphodon biscutatusCrotalus atroxCrotalus cerastesCrotalus mitchelliiCrotalus molossusCrotalus tigris

AloenzimasMicrosatelitesADN mitocondrialADN mitocondrialADN mitocondrialAloenzimas, ADN mitocondrialADN mitocondrial, ADN nuclearADN mitocondrialMicrosatelites, ADN mitocon-drialMicrosatelites, ADN mitocon-drialADN mitocondrialAloenzimas, ADN mitocondrial,ADN nuclearADN mitocondrialADN mitocondrialADN mitocondrialADN mitocondrialADN mitocondrialADN mitocondrialADN mitocondrialADN mitocondrialADN mitocondrialADN mitocondrialADN mitocondrialADN mitocondrialADN mitocondrialADN mitocondrialADN mitocondrialADN mitocondrial

Schaffer, 1983Storfer et al., 2004Pauly et al., 2004Riddle et al., 2000c; Jaeger et al., 2005Barber, 1999a y 1999bGergus et al., 2004Goldberg et al., 2004; Frost et al., 2006Zaldívar-Riverón et al., 2004Edwards et al., 2004; Lamb et al., 1989

Petren y Case, 1997 y 2002; McAlileyet al., 2006Petren y Case, 1997Adest, 1987; Wilgenbusch y De Quei-roz, 2000; Lindell et al., 2005Reeder y Montanucci, 2001Mulcahy et al., 2006Mulcahy et al., 2006Mulcahy et al., 2006Reeder y Montanucci, 2001Schulte et al., 2006Trepanier y Murphy, 2001Upton y Murphy, 1997Radtkey et al., 1997Sinclair et al., 2004Devitt, 2006Castoe et al., 2007Douglas et al., 2006Douglas et al., 2006Wüster et al., 2005Douglas et al., 2006


información directa sobre poblaciones en Sonoraha sido marginal.

Los organismos modelo más estudiados para en-tender los patrones genéticos y biogeográficos dela región del noroeste de México y suroeste de Es-tados Unidos han sido las lagartijas. La región másestudiada ha sido la de las islas del Golfo de Cali-fornia (Murphy y Aguirre-León, 2002). En estosestudios se han incluido las especies continentalesde la costa del Pacífico mexicano, así como los taxo-nes hermanos de la península de Baja California.Por consiguiente, muchos de los patrones genéti-cos de las lagartijas de Sonora han servido de basecomparativa para los patrones asociados al Golfo.Un punto importante es que los recientes estudiosfilogeográficos y genéticos en las lagartijas del Golfode California han sido utilizados para someter aprueba hipótesis ecológicas, como la de exclusióncompetitiva y desplazamiento de carácter en lagar-tijas (Radtkey et al., 1997). Estas hipótesis ecoló-gicas se habían utilizado para explicar patrones bio-geográficos en el Golfo de California, generandogran controversia en el pasado (Murphy y Agui-rre-León, 2002).

Uno de los fenómenos más interesantes detec-tados en esta región es el de la evolución del gigan-tismo en iguanas herbívoras del género Sauroma-lus (Murphy y Aguirre-León, 2002; Petren y Case,1997). Estas iguanas ocurren tanto en el continentecomo en las islas y la península de Baja California.Las poblaciones continentales (Sonora y Arizona)y de la península presentan un tamaño más o me-nos uniforme a lo largo de su distribución, pero laspoblaciones que ocurren en las islas Ángel de laGuarda (Baja California) y San Esteban (Sonora)representan casos de gigantismo y llegan a ser cin-co veces más grandes que sus congéneres en otroslugares. Antes del uso de análisis filogenéticos, lahipótesis prevaleciente era que el gigantismo era uncarácter ancestral derivado de las especies de igua-nas más cercanas a Sauromalus. Sin embargo, lafilogenia molecular indica que el gigantismo es uncarácter derivado que obedece al aislamiento insu-lar, libre de competidores por recursos y de depre-dadores (Petren y Case, 1997 y 2002).

Recientemente se estudió la filogeografía de laserpiente de lira (Trimorphodon biscutatus) con elpropósito de evaluar hipótesis biogeográficas rela-cionadas con la transición entre las regiones Neár-tica y Neotropical de México (Remington, 1968;Devitt, 2006). El patrón filogeográfico mostró quelas poblaciones de esta especie provienen de lina-jes muy divergentes relacionados con el origen delas principales barreras orogénicas de México (v.g.,Península de Baja California, Sierra Madre Occi-dental, Altiplanicie Mexicana). Las poblaciones deSonora se asocian con el linaje de los desiertosChihuahuense y Sonorense. Este linaje presentaescasa divergencia genética entre las poblacionesde ambos desiertos, lo cual contrasta con las dife-rencias morfológicas entre ambas áreas.

Las serpientes de cascabel han sido un icono delos desiertos, en particular del Desierto Sonoren-se. Recientemente han aparecido estudios filogeo-gráficos que abordan la evolución de estos reptilesen los desiertos de Norteamérica (Castoe et al.,2007; Douglas et al., 2006; Wüster et al., 2005).Algunas especies como la cascabel de cola negra(Crotalus molossus) se derivan de linajes muy anti-guos que representan un complejo de especies nodescritas (Wüster et al., 2005). Por otro lado, estu-dios filogeográficos comparativos indican que ladiversidad actual de muchas especies de serpientesde cascabel de los desiertos de Norteamérica es elresultado de una compleja interacción de los fac-tores orogénicos y paleoclimáticos (Castoe et al.,2007; Douglas et al., 2006).

Finalmente, el uso de marcadores molecularesen la conservación biológica ha resaltado la mag-nitud del efecto antropogénico sobre la estructuray diversidad genética de muchas especies de repti-les. Por ejemplo, un estudio basado en microsaté-lites ha mostrado que la transformación del paisa-je producida por las actividades humanas afecta elflujo génico entre las poblaciones de Arizona de latortuga del desierto Gopherus agassizii (Edwards etal., 2004) y las expone a serios cuellos de botellademográficos y genéticos. Dado que el DesiertoSonorense está experimentando un fuerte procesode transformación del paisaje, y que la tortuga del

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desierto es perseguida intensamente en Sonora, lospatrones observados en Arizona podrían estar pre-sentes en las poblaciones del estado.

Aves

La avifauna de Sonora consta de 543 especies (Vi-llaseñor et al., en este vol.); de éstas, sólo en diezespecies se conocen algunos aspectos de su diversi-dad genética. La historia de los estudios genéticosy filogeográficos de las aves de Sonora es reciente yse remonta a escasos diez años. En la actualidad es-tos estudios siguen siendo relativamente pocos, aun-que se han incrementado considerablemente a par-tir de los últimos dos años (tabla 7).

Los trabajos formales sobre la genética y la filo-geografía de las aves de Sonora comenzaron a par-tir del trabajo de Zink et al. (1997). Basados en aná-lisis filogeográficos de la variación en el ADN mito-condrial, ellos estudiaron los límites de especie enel complejo Toxostoma lecontei o Cuitlacoche páli-do. Las poblaciones norteñas de esta ave, que in-cluyen a California, el noroeste de Baja Californiay el noroeste de Sonora, fueron propuestas comouna especie independiente de la población endé-mica del desierto del Vizcaíno (Toxostoma arenico-la) que habita en el centro de la península de BajaCalifornia. Esta propuesta se basó en el hallazgode diferencias significativas en los patrones de va-riación genética y la coloración de las aves.


Una de las especies de aves mejor estudiada ge-néticamente en la entidad es el complejo del Cui-tlacoche Pico-Curvo (Toxostoma curvirostre), ya quedesde hace algunos años se han llevado a cabo es-tudios encaminados al entendimiento de los pa-trones de diferenciación. Zink y Blackwell-Rago(2000) analizaron el ADN mitocondrial de estas avesy encontraron que las poblaciones de la planiciecostera del Pacífico y del Desierto Sonorense, in-cluyendo a todo el estado de Sonora, correspon-den a una forma genéticamente independiente decurvirostre (formalmente reconocida como T. pal-meri). Estos resultados fueron apoyados posterior-mente por un estudio sobre la variación morfoló-gica en este mismo grupo (Rojas-Soto, 2003). Den-tro del complejo curvirostre existe además una sub-especie endémica de la Isla del Tiburón (T. c. insu-larum), pero su análisis genético quedó pendienteen el estudio de Zink y Blackwell-Rago (2000)debido a la falta de muestras. Recientemente Ro-jas-Soto et al. (2007) utilizaron los mismos marca-dores y realizaron un nuevo análisis sobre la filo-geografía y los patrones de diferenciación genéticae incluyeron a cuatro individuos provenientes dela Isla del Tiburón. Sus resultados sugieren que estapoblación tiene haplotipos compartidos con laspoblaciones continentales, por lo que no se justifi-ca el uso de la categoría subespecífica (insularum)para la población de la Isla.

Sin duda, uno de los trabajos que permitió la

Tabla 7. Estudios sobre la diversidad y estructura genética de aves del estado de Sonora

Orden EspecieMarcadormolecular Referencia

PasseriformesPasseriformesPasseriformes

PasseriformesPasseriformesPasseriformesPasseriformesGalliformes

PasseriformesStrigiformes

Toxostoma leconteiToxostoma sps.Toxostoma curvirostre

Pipilo fuscusCampylorhynchus brunneicapillusPolioptila melanuraAuriparus flavicepsMeleagris gallopavo

Passerculus sandwichensis, P. rostratusGlaucidium brasilianum

ADN mitocondrialADN mitocondrialADN mitocondrial

ADN mitocondrialADN mitocondrialADN mitocondrialADN mitocondrialAFLP, ADN mitocondrialy microsatélitesADN mitocondrialADN mitocondrial

Zink et al., 1997Zink et al., 1999Zink y Blackwell-Rago, 2000;Rojas-Soto et al., 2007Zink et al., 2001Zink et al., 2001Zink et al., 2001Zink et al., 2001Mock et al., 2002

Zink et al., 2005Proudfoot et al., 2006


elaboración de nuevas hipótesis biogeográficas so-bre la región fue el realizado por Zink et al. (2001).Ellos compararon secuencias de ADN mitocondrialde seis especies distribuidas a través de las zonasáridas de Norteamérica. Sus resultados demostra-ron que las poblaciones de los desiertos Sonorensey Chihuahuense del cuitlacoche pico-curvo (Toxos-toma curvirostre) y del rascador arroyero (Pipilofuscus) tienen una clara división filogeográfica. Encontraste, la matraca desértica (Campylorhynchusbrunneicapillus), la perlita colinegra (Polioptilamelanura) y el baloncillo (Auriparus flaviceps) nopresentaron esta división. Ellos sugieren que la ca-rencia de una estructura filogeográfica congruenteentre ambos desiertos de estas tres últimas especieshabla de que éstas podrían haber colonizado re-cientemente su área actual de distribución. De igualforma, señalan que a pesar de que estas especiesactualmente forman parte de una avifauna amplia-mente distribuida, su distribución fue histórica-mente diferente a la actual.

Zink et al. (2005) compararon secuencias dedos genes mitocondriales (ND2 y ND3) entre in-dividuos del gorrión sabanero (Passerculus sandwi-chensis) provenientes de Baja California, la costade Sonora y el intervalo de distribución al nortedel continente, que incluyó localidades como Alas-ka, Washington, Ontario, Nueva Escocia y New-foundland. Encontraron que las poblaciones deBaja California y Sonora formaron un clado, al queproponen como una especie independiente (Pas-serculus rostratus); por el contrario, sugieren que elotro clado, conformado por individuos fenotípi-camente «típicos», debe clasificarse como P. sand-wichensis.

Proudfoot et al. (2006) examinaron los patro-nes de variación genética de ADN mitocondrial (ci-tocromo b) dentro y entre poblaciones del tecolo-te bajeño (Glaucidium brasilianum). Ellos inclu-yeron tanto a las poblaciones de Sudamérica (Ar-gentina, Brasil y Bolivia) como a las de Norteamé-rica (del oeste, Arizona, Sonora y Sinaloa, así comodel este y sureste, incluyendo Texas, Tamaulipas ylos estados del sureste de México). Sus resultadossugieren que hay dos grupos genéticos evidentes,

el de Norteamérica (al cual proponen como G. rid-gwayi) y el sudamericano, G. brasilianum. Encon-traron además que las poblaciones del oeste de Nor-teamérica (Arizona, Sonora y Sinaloa) son genética-mente distintas a las del este y sureste de México,sin haplotipos compartidos y con un flujo génicomuy bajo entre ellas, por lo que sugieren que estofue producto de una fragmentación coincidentecon la formación del Desierto Sonorense y la Sie-rra Madre Occidental. Sin embargo, no proponencambios a un nivel específico, sino subespecífico,dentro de las poblaciones norteamericanas.

Los escasos trabajos realizados a la fecha en So-nora han tenido un fuerte impacto particularmen-te en la sistemática de las aves, ya que se proponeel reconocimiento de nuevas especies y cambio osinonimización de nombre en otras. Esto, ademásde modificar el número total de especies para laentidad, podría tener implicaciones en conserva-ción de la biodiversidad, debido a que la altera-ción en la taxonomía de los grupos tiene repercu-siones en la identificación de áreas de acumula-ción de riqueza y del endemismo (Peterson y Na-varro, 1999). Por otro lado, los estudios sobre lavariación genética y la filogeografía permiten po-ner a prueba hipótesis biogeográficas que, para elcaso de la avifauna de Sonora, han permitido elreconocimiento de algunos patrones generales. Tales el caso de aquellas especies que han tenido unafuerte asociación con la reciente expansión de laszonas áridas del Desierto Sonorense, en contrastecon otras que presentan una clara diferenciacióngenética que coincide con la división entre los de-siertos Chihuahuense y Sonorense.

Ciertamente aún quedan muchas preguntas sinresponder; por ejemplo, aquéllas relacionadas conla separación de la península de Baja California ysu influencia en la diversidad genética y en la espe-ciación de los grupos de amplia distribución o sobrela variación genética de la avifauna de las zonas mon-tanas, en especial de la Sierra Madre Occidental.

Mamíferos

La fauna de mamíferos terrestres en el estado de So-

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nora comprende 124 especies (Castillo-Gámez etal., en este vol.), de las cuales sólo un porcentaje pe-queño ha sido estudiada desde una perspectiva ge-nética. Los estudios sobre la diversidad genéticade mamíferos iniciaron con los estudios sobre el ca-riotipo y la variación cromosómica de roedores delestado (Patton, 1969). Estos primeros trabajos iden-tificaron poblaciones con diferente cariotipo y losmecanismos (fusiones e inversiones) que generan ladiversidad en el número y morfología de los cro-mosomas. Más recientemente, los estudios han usa-do secuencias de nucleótidos para abordar proble-mas filogeográficos (Riddle et al., 2000c). A la fe-cha se tienen registrados estudios sobre 13 espe-cies, la gran mayoría de ellos con roedores y sólouna especie del orden Chiroptera y dos de los or-denes Artiodactyla y Carnívora (tabla 8).

La evolución de la pigmentación críptica en ma-míferos es un proceso de adaptación al ambientelocal en el que la selección natural juega un papelmuy importante (Hoekstra, 2006). Chaetodipus in-termedius es un roedor que se distribuye en hábi-tats rocosos de los desiertos Sonorense y Chihua-


huense que muestra una gran variación en la pig-mentación del pelaje dorsal. En los lugares dondelas rocas son claras (v.g., granito) el color del peloes claro, mientras que en hábitats donde las rocasson de origen volcánico, como en el escudo volcá-nico del Pinacate en el noroeste de Sonora, el co-lor del pelo es oscuro (Hoekstra et al., 2005). Losestudios sobre la base genética de la pigmentacióndel pelo de este roedor han permitido identificarlas substituciones de aminoácidos responsables deeste polimorfismo (Nachman et al., 2003). Los da-tos sobre la distribución de la variación fenotípicamuestran una correlación sorprendente entre lapigmentación del pelo de la región dorsal y el co-lor de la roca donde habita este roedor y esta rela-ción es independiente de su historia filogenética(Hoekstra et al., 2005). La evidencia disponibleindica que la selección natural juega un papel muyimportante en el proceso de adaptación al tipo deroca, ya que los colores crípticos reducen el riesgode depredación (Hoekstra et al., 2005). A pesar deque la migración reduce la divergencia entre po-blaciones que habitan en sitios con diferente color

Tabla 8. Estudios sobre la diversidad y estructura genética de mamíferos del estado de Sonora

Orden EspecieMarcadormolecular Referencia

RodentiaRodentiaRodentia

Rodentia

RodentiaRodentiaRodentia

Rodentia

ChiropteraArtiodactyla

ArtiodactylaCarnívora

Carnívora

Perognathus goldmaniThomomys bottaePeromyscus eremicus

Peromyscus merriami

Onychomys torridusChaetodipus penicillatusChaetodipus baileyi

Chaetodipus intermedius

Leptonycteris curasoaeOvis canadensis

Antilocapra americanaCanis lupus

Ursus arctos

CariotipoCariotipo, AloenzimasAloenzimas, secuencias de ADN mitocon-drial (COIII)Aloenzimas, secuencias de ADN mitocon-drial (COIII)ADN mitocondrial (enzimas de restricción)ADN mitocondrial (enzimas de restricción)Secuencias de ADN mitocondrial (COIII, ci-tocromo b)Color de pelo, secuencias de ADN mito-condrial (COIII, ND3)Secuencias de ADN mitocondrialAloenzimas, microsatélites, complejo dehistocompatibilidad (MHC)

ADN mitocondrial, microsatélitesMicrosatélites, complejo de histocompa-tibilidad (MHC).Secuencias de ADN mitocondrial.

Patton, 1969Patton, 1972; Patton y Yang, 1977Avise et al., 1974; Riddle et al.,2000aAvise et al., 1974; Riddle et al.,2000aRiddle y Honeycutt, 1990Lee et al., 1996Riddle et al., 2000b

Hoekstra et al., 2005

Wilkinson y Fleming, 1996Jessup y Ramey II, 1995; Hedricket al., 2001; Gutiérrez-Espeleta etal., 2000 y 2001Stephen et al., 2005García-Moreno et al., 1996; He-drick et al., 2000Miller et al., 2006


de substrato, los coeficientes de selección son tangrandes que permiten mantener la divergencia fe-notípica (Hoekstra et al., 2004). Es así que esteroedor representa uno de los ejemplos más sorpren-dentes de variación en la pigmentación del pelajey de adaptación de las formas melánicas a las rocasvolcánicas.

La deriva genética puede disminuir la variacióngenética de las poblaciones como consecuencia deeventos de fundador durante la colonización denuevos hábitats y por la reducción del tamaño efec-tivo de las poblaciones. La abundancia y el rangode distribución de muchas especies de mamíferosdel estado de Sonora se han reducido como conse-cuencia de diversos factores entre los cuales losantropocéntricos han sido los más importantes. Porejemplo, el borrego cimarrón (Ovis canadensis) te-nía una distribución muy amplia en México y Nor-teamérica a la llegada de los europeos (Medellín etal., 2005). Sin embargo, su abundancia y distribu-ción se redujo considerablemente durante el sigloXX (Medellin et al., 2005). En este contexto, losestudios sobre la estructura genética del borregocimarrón pueden aportar evidencia útil en al me-nos dos aspectos. Por un lado, estos estudios pue-den explorar si la fragmentación de las poblacio-nes y la reducción de su abundancia se reflejan enniveles bajos de diversidad genética. Por otra par-te, si existen patrones geográficos de variación ge-nética, éstos deben de tomase en cuenta en losprogramas de introducción a hábitats donde estaespecie ha sido extirpada para maximizar el éxitoen la adaptación local. Los primeros trabajos queevaluaron los niveles de variación genética, inclu-yendo individuos de Sonora y otras regiones de sudistribución natural, mostraron niveles muy bajosde diversidad, consistente con la hipótesis de quela contracción tuvo un efecto en la variación gené-tica (Jessup y Ramey II, 1995). Sin embargo, eluso de marcadores basados en ADN, como los mi-crosatélites (Gutiérrez-Espeleta et al., 2000) y lassecuencias del complejo MHC (Gutiérrez-Espeletaet al., 2001), mostraron que la poblaciones poseenniveles substanciales de variación genética, lo queindica que durante su historia evolutiva reciente

han estado bien conectadas o han mantenido po-blaciones grandes (Gutiérrez-Espeleta et al., 2000).Así, los cambios drásticos en su abundancia y dis-tribución aparentemente no han llegado a afectarlos niveles de variación genética. Por otra parte, laintroducción de individuos a nuevos hábitats pue-de tener consecuencias en la diversidad genéticade las nuevas poblaciones a través de efectos defundador. En enero de 1975 se capturaron borre-gos de la sierra Pico de Johnson de la costa de So-nora y se introdujeron cuatro machos y 16 hem-bras (n = 20) a la Isla del Tiburón, donde no exis-tían registros previos de esta especie (Montoya yGates 1975). Los individuos pudieron reproducir-se y la población transplantada a la Isla del Tibu-rón ha crecido satisfactoriamente y ha sido fuentede individuos para nuevas introducciones a otraslocalidades de México (Medellin et al., 2005).Dado que estos individuos se están usando pararepoblar lugares donde esta especie ha sido extir-pada, resulta importante conocer los niveles devariación en la Isla para conocer los posibles efec-tos de la endogamia. Lo ideal sería comparar losniveles de variación de la Isla (y de los individuosintroducidos, ya que se tomaron muestras de san-gre; Montoya y Gates, 1975) con las poblacionesde la costa de Sonora para evaluar si la variacióngenética se ha reducido significativamente. Hedricket al. (2001) usaron muestras de sangre de 14 bo-rregos capturados en la Isla para comparar los ni-veles de variación en microsatélites y secuencias delgen MHC con los de tres poblaciones de Arizona.Los resultados mostraron una reducción significa-tiva en la diversidad y el número de alelos en lapoblación de la Isla con respecto a los niveles ob-servados en Arizona (Hedrick et al., 2001). Estosdatos han sido interpretados como evidencia deque la deriva genética ha afectado a la poblaciónde la Isla del Tiburón. De ahí que la recomenda-ción de Hedrick et al. (2001) sea usar otros indivi-duos no emparentados en los programas de intro-ducción que usan borregos de la Isla para reducirlos riesgos de introducir individuos endogámicos.

El enfoque genético-poblacional aporta elemen-tos importantes para el manejo de especies que han

117

sido extirpadas de la naturaleza y que se reprodu-cen en cautiverio para programas de reintroduc-ción. El lobo mexicano fue extirpado de México yEstados Unidos durante el siglo XX (Brown, 2002)y no se tienen registros confiables de que todavíaexistan individuos silvestres en México. Sin em-bargo, en ambos países existen programas de re-producción en cautiverio que pretenden salvar aesta especie de la extinción. Existen tres linajes delobos en cautiverio y el análisis del pedigrí ha per-mitido determinar los coeficientes de consangui-nidad de cada linaje y establecer que provienen desólo siete individuos fundadores (Hedrick et al.,1997). Uno de estos individuos fundadores pro-viene de la región de Yécora, Sonora, y representala base del linaje del Museo del Desierto de Arizo-na (Hedrick et al., 1997). Los estudios con micro-satélites (García-Moreno et al., 1996; Hedrick etal., 1997) y el complejo MHC (Hedrick et al., 2000)han permitido establecer la pureza de estos linajes(no hay evidencias de hibridización con coyotes operros), así como determinar los niveles de varia-ción genética. Estos estudios han permitido suge-rir cómo y en qué proporción se deben incorporarindividuos de diferente linaje para minimizar lascruzas consanguíneas y el riesgo de depresión porendogamia (Hedrick et al., 1997). El desempeñode los lobos en cautiverio no muestra evidencia dedepresión por endogamia (Kalinowski et al., 1999).Los tres linajes mantenidos en cautiverio se han em-pleado en el programa de liberación de lobos enArizona y Nuevo México (Hedrick et al., 2000 y2003). Aunque los cachorros que han nacido enestos sitios muestran susceptibilidad a varias en-fermedades, no parece existir evidencia de que sedeba a la baja variabilidad genética en genes invo-lucrados con el sistema inmune (Hedrick et al.,2003). Es evidente que la extirpación eliminó unaporción considerable de la variabilidad genéticaexistente en la región (Leonard, J.A et al., 2005);sin embargo, se tiene esperanza de que la diversi-dad existente en cautiverio pueda ser suficiente parareintroducir con éxito esta especie a México.

Los estudios filogeográficos realizados en roe-dores del norte de México han mostrado eviden-

cias de discontinuidades en los grupos filéticos queprobablemente reflejan varios eventos de vicarian-za en la región. El análisis de secuencias de genesde la mitocondria en Peromyscus eremicus y Chae-todipus baileyi (Riddle et al., 2000a y 2000b) mos-tró diferentes linajes separados geográficamente yéstos fueron interpretados como evidencia de even-tos de vicarianza en el pasado reciente. Estos datossugieren que la divergencia entre las poblacionesde Sonora y las de Baja California se debió a laformación del Golfo de California y a la separa-ción de la península hace aproximadamente cincomillones de años (figura 2). De igual forma, bajoesta interpretación, la divergencia entre las pobla-ciones del Desierto Sonorense y del Desierto Chi-huahuense se debe a la fragmentación causada porla emergencia de la Sierra Madre Occidental. Es-tos mismos patrones de divergencia y estructurafilogeográfica se han detectado en otras especiesde aves, reptiles y anfibios y parecen indicar queestos eventos de vicarianza histórica afectaron a lamayoría de las especies de la región (Riddle et al.,2000c; Riddle y Hafner, 2006).

Es evidente que nuestro conocimiento sobre ladiversidad genética de los mamíferos terrestres estodavía muy limitado. En particular, es necesarioel estudio de especies amenazadas o en peligro deextinción como la de los perritos de las praderas ola de felinos como el jaguar. Estos estudios pudie-ran aportar evidencia útil sobre la migración defelinos o los posibles efectos de la deriva genéticaen mamíferos cuyas poblaciones se han reducidosignificativamente, como en el caso de los perritosde las praderas.

CONSIDERACIONES FINALES

En este capítulo hemos recopilado evidencia sobrela diversidad genética de aproximadamente cien es-pecies, lo cual es un número bajo si consideramosla riqueza biológica que se conoce para el estado deSonora. La evidencia disponible no permite tenerconclusiones generales ni inferir un patrón gene-ral de variación genética para todas las especies que



Figura 2. Patrón de variación f ilogeográf ica en el roedor Chaetodipus baileyi. A) Arbol f ilogenético construido usando el métodode ̈ Neighbor-joining¨ de 43 haplotipos de C. baileyi y cinco especies de Chaetodipus usadas como grupo externo. Los haplotiposde C. baileyi se identif ican como miembros de los l inajes del contiente (C, Arizona y Sonora), la región norte de Baja Cal ifornia(BCN) y Baja Cal ifornia Sur (BCS). Nótese la d ivisión filogeográf ica entre la peninsula de Baja Cal ifornia y el continente. B)Local idades de colectas de C. baileyi en el noroeste de México y el suroeste de Estados Unidos. Datos de Riddle et al. (2000b;reproducido con permiso de Brett Riddle y Elsevier).

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han sido estudiadas. Sin embargo, es evidente quefenómenos como la formación del Golfo de Cali-fornia o la emergencia de la Sierra Madre Occi-dental han tenido una fuerte influencia sobre laestructura filogeográfica de muchas especies. Losescasos estudios que han explorado la diversidadgenética en especies de plantas de amplia distribu-ción han detectado que existe una asociación en-tre la variación y la latitud, lo cual se ha interpreta-do como evidencia de eventos de expansión y con-tracción de la distribución en respuesta a las fluc-tuaciones climáticas del Pleistoceno.

Con respecto a las necesidades de investigación,se requiere el desarrollo de proyectos que conside-ren la diversidad genética, tanto como la riqueza deespecies, en el conocimiento de la biota de Sono-ra. Los ecosistemas del estado reflejan su caráctertransicional y ecotonal entre diversas regiones bio-geográficas. Sin embargo, un entendimiento más cla-ro de los patrones evolutivos y biogeográficos po-drían obtenerse incorporando la filogeografía y lagenética de poblaciones. Se requiere diversificar eluso de marcadores moleculares con el fin de cap-tar la mayor información posible sobre los fenó-menos que afectan la estructura genética. En par-ticular, el uso de secuencias permite hacer inferen-cias más robustas. La incorporación de informa-ción genética en sistemas de información geográ-fica es un campo en pleno desarrollo. En el futurose podría incorporar a las bases de datos de distri-bución de especies en el estado información gené-tica que hiciera factible mapear la distribución pre-cisa de haplotipos. Asimismo, se podría visualizarla distribución de las amenazas más serias para ladiversidad genética con base en la cartografía exis-tente de las actividades humanas.

La mayor parte de los estudios realizados se hanrestringido al desierto y es necesario estudiar a lasespecies de los bosques de pino-encino y de las sel-vas bajas del sur del estado. Los estudios sobre ladiversidad genética de la biota del estado de Sono-ra sin duda pueden aportar evidencia sobre proce-sos de adaptación a la heterogeneidad ambientalde la región, así como herramientas útiles para laconservación de las especies amenazadas y en peli-

gro de extinción. Esperamos que en un futuro es-tos estudios constituyan la base de un mejor enten-dimiento de los procesos de evolución en esta re-gión de México.

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