Bol. San. Veg. Plagas, 31:89-109, 2005

Efectos de las aplicaciones de Bacillus thuringiensis var. Kurstakisobre la entomofauna del olivar en la provincia de Jaén

M. Ruiz TORRES, A. MONTIEL BUENO

El Bacillus thuringiensis var. Kurstaki es empleado en olivicultura ecológica contrala generación antófaga de la Polilla del Olivo (Prays oleaé). El presente estudio, enmar-cado en el Programa de Mejora de la Calidad de de Producción del Aceite de Oliva enEspaña, pretende profundizar en el conocimiento del efecto de este bioinsecticida en laentomofauna del olivar. Para ello se realizaron tratamientos experimentales, con aplica-ción terrestre, a la dosis y momento adecuados, en cuatro localidades de la provincia deJaén, durante 1998 y 1999. Se contaba con parcelas testigo (sin aplicación de insectici-das) en cada localidad.

La información de la comunidad de artrópodos se recogió en las parcelas tratadas ylas testigo, desde el momento posterior a la aplicación hasta los dos o tres meses, condispositivos de muestreo consistentes en trampas de caída con líquido atrayente y placascromotrópicas amarillas pegajosas. En conjunto, se han tenido 74.263 capturas.

El análisis de los resultados reflejan que, en las parcelas tratadas con Bt. pueden apa-recer diferencias estadísticamente significativas para las capturas en ambos tipos detrampas, tanto desde el punto de vista cuantitativo para el total de capturas, como cuali-tativo, de presencia o ausencia de taxones. También en la frecuencia de aparición detaxones depredadores, parásitos de artrópodos y detritívoros. Estas diferencias no seaprecian en todas las zonas por igual. Además, las tenidas en las trampas de caída pue-den obedecer también a la existencia de heterogeneidad ambiental en microhábitats. Losvalores de la diversidad sufren descensos en las parcelas Bt., pero no llegan a ser signi-ficativos salvo en dos ocasiones para trampas de caída. Por último, el impacto produci-do en las parcelas Bt. es menor que el producido en parcelas tratadas con dimetoato.

M. Ruiz TORRES, A. MONTIEL BUENO. Laboratorio de Sanidad Vegetal de Jaén. Cerro deLos Lirios s/n. JAÉN.

Palabras clave: Aplicaciones terrestres, Bacillus thuringiensis var. Kurstaki, impac-to en entomofauna, olivar, Jaén

INTRODUCCIÓN

El emplep de organismos vivos comométodo de lucha contra las plagas agrícolasy forestales ha sido impulsado desde hacedécadas, como medida para contrarrestar elabuso de plaguicidas químicos. Todo ello hadado lugar a diferentes estrategias de luchabiológica, usando artrópodos parásitos odepredadores de especies-plaga, agentes

bacterianos o víricos y metabolitos obteni-dos de diferentes plantas y hongos, apoyadocon técnicas de cultivo y plaguicidas pocodañinas con la entomofauna auxiliar (VIÑUE-

LA, 1997).El Bacillus thuringiensis (Berliner) es uno

de los bioinsecticidas más empleados. Elpoder insecticida de esta bacteria se encuen-tra en una protoxina que produce cuando seforma la endospora bacteriana. Esta sustan-

cia, una glicoproteina de elevado peso mole-cular denominada d-endotoxina, determinala especificidad de acción de las distintasvariedades del bacilo, establecida por lospéptidos que forman parte de la molécula, yque genéricamente se conocen como proteí-nas CRY. Así, de entre más de 70 serovaresde Bacillus thruringiensis, los únicos emple-ados para la preparación de bioinsecticidas(DE LIÑAN, 2003) son el B.t. var. kurstaki,aizawai, morrisoni (todos con actividadfrente a larvas de Lepidópteros), israelensis(para Dípteros) y tenebrionis y san diego(para Coleópteros).

Son numerosos los estudios realizadossobre el efecto de las aplicaciones de Baci-llus thuringiensis sobre muchos cultivos.SWADENER (1994) realiza una revisión acercade los efectos encontrados, que cuando apa-recen, se muestran como empobrecimientogeneral de la comunidad de insectos y efec-tos negativos sobre depredadores y parásitosde especies plaga. Esta ausencia de certezaplena acerca de la completa inocuidad deBacillus thuringiensis para la ecología de loscultivos y del resto de ecosistemas ha creadoun debate muy intenso desde que surgen lasplantas cultivadas manipuladas genética-mente con el gen cry (productor de la d-endotoxina) y denominadas "plantas Bt",con numerosos estudios que arrojan resulta-dos a favor y en contra del cultivo de estasvariedades.

En el cultivo del olivar, uno de los méto-dos de lucha biológica más extendido ha sidoel empleo de Bacillus thuringiensis var.Kurstaki (Berliner) (de ahora en adelante,Bt.), recomendado en los métodos de Pro-ducción Integrada contra la generación antó-faga de Prays oleae (Reglamento Específicode Producción Integrada del Olivar, Ordende 18 de julio de 2002 de la Consejería deAgricultura y Pesca de la Junta de Andalu-cía) y autorizado en agricultura ecológica(Manual de Producción Ecológica ConsejoAndaluz de Agricultura Ecológica; Regí.Com. CEE 2092/91 del Consejo de 24 dejunio de 1991 sobre Producción AgrícolaEcológica y su indicación en los productos

agrarios y alimenticios). En Ruiz y MUÑOZ-COBO (1997) se inicia una valoración delposible impacto de este bacilo, comparándo-lo con otros insecticidas frecuentementeempleados contra la generación antófaga dePrays oleae, sin embargo, el estudio, limita-do a un solo año, no hace un seguimiento delas poblaciones, ni se emplea un método demuestreo suficientemente amplio para obte-ner información de la fracción de la entorno-fauna ligada a la copa del olivo.

El presente trabajo pretende colaborar enel conocimiento del efecto de este bioinsec-ticida en la entomofauna del olivar, en lamisma línea de actuación desarrollada conotros insecticidas como el dimetoato (Ruiz yMONTIEL, 2002), tras un estudio de la com-posición de la comunidad de artrópodos delolivar de la provincia de Jaén (Ruiz y MON-TIEL, 2000,2001), en el marco del Programade Mejora de la Calidad de Producción delAceite de Oliva en España

MATERIAL Y MÉTODOS

Se han escogido cuatro zonas para estu-diar el efecto del Bt. en aplicaciones terres-tres. Estas localidades, descritas detallada-mente en Ruiz y MONTIEL (2000), son: "ElPortichuelo" (olivar de sierra), "Fuensanta"(olivar de sierra), "Berrueco" (olivar de cam-piña) y "Junto" (olivar de campiña). Losensayos se han ido realizando en los años1998 y 1999.

Los tratamientos terrestres con Bt. se hanrealizado contra la generación antófaga dePrays oleae, en todos los casos. La formula-ción empleada ha sido una comercial, autori-zada para tal uso y con una concentración de32 millones de U.I7g., desarrollada a partirde la cepa S A-11. La dosis ha sido de 75 g /Hl, lo que equivale a 4'5 g de plaguicida porárbol, aproximadamente. En todos los casosse ha contado con parcelas testigo (no trata-das con el insecticida).

Los sistemas de muéstreos (Fig. 1) hanconsistido en baterías de dos trampas combi-nadas, una trampa de caída con líquido atra-yente colocada a ras de suelo bajo el olivo y

otra trampa cromotrópica, consistente en unaplaca adhesiva de color amarillo y situadaentre el follaje del olivo. Descripción deta-llada de este método se encuentra en Ruiz yMONTIEL(2000).

Hay que dejar claro que en ningúnmomento entramos a valorar la eficacia o nodel tratamiento en cuestión frente a la plagaque pretende combatir, eficacia suficiente-mente establecida por lo demás. Tampocovaloramos la proporción de insectos muertospor el insecticida, puesto que, por las carac-terísticas del muestreo, solamente evaluamoslo que hay en las parcelas testigo y tratadas,después de las aplicaciones. Dicho en otraspalabras, se valora el efecto ambiental, no latoxicidad del insecticida.

Se ha empleado una estimación de ladiversidad para apreciar los efectos delinsecticida. De entre las múltiples posibili-dades de medir la diversidad (MAGURRAN,1989 para una amplia revisión) se ha escogi-do el ajuste a las series logarítmicas, queparece ser el tipo de distribución que mejorexplica las comunidades de artrópodos, yampliamente difundidas en estudios de ento-mofauna. En la serie logarítmica, el índice dediversidad es a, que se obtiene a partir de laecuación:

<x = N ( l - x ) / x ,donde N = número total de individuos y x seestima a partir de la solución iterativa de:

S/N = ( l - x ) / x [ - l n ( l - x ) ] ,siendo S = número total de especies o táxo-nes.

Los índices de diversidad son muy usadospara evaluar la pérdida de riqueza ecológicaen ecosistemas degradados (MAGURRAN,1989; MARGALEF, 1982). En nuestro caso seda la particularidad de que no estamos com-parando dos zonas diferentes sino conjuntosde poblaciones, dentro de un mismo ecosis-tema, que han estado sometidas a una distor-sión. Y precisamente, al disminuir muchotáxones abundantes en las parcelas tratadas,se daba el efecto virtual de incrementos dediversidad, puesto que se rebajaba la domi-nancia de esos táxones más abundantes (elincremento de la diversidad es inversamenteproporcional al incremento de la dominan-cia). Este hecho ha sido constatado tambiénen otros estudios (por ejemplo, MEN et al.,2003). Para intentar corregir este efecto"espejismo", se ha eliminado para el cálculodel índice a el taxon que, estando presenteen parcela tratada y testigo, mostraba lasmayores diferencias en número medio decapturas entre ambas parcelas.

Figura 1. Dispositivos de muestreo empleados: Trampas de caída con líquido atrayente (izquierda) y trampascromotrópicas pegajosas (derecha).

Las posibles diferencias entre las poblacio-nes de insectos sometidas al tratamiento yaquellas otras testigo, no tratadas, se hanintentado poner de manifiesto en distintosniveles de análisis a lo largo de todo el tiem-po de muestreo. La razón de esta profusión deanálisis ha sido que el efecto de un insectici-da no se pone de manifiesto de igual maneraen todas las zonas debido a diferentes varia-bles (heterogeneidad ambiental, factores cli-máticos, etc). Si nos limitásemos a un solotipo de confrontación de datos, podríamos lle-gar a conclusiones descabelladas.

Por lo tanto, se han analizado las posiblesdiferencias desde un nivel cualitativo (presen-cia/ausencia de táxones) a través de un test dehomogeneidad de la chi cuadrado, un nivelcuantitativo, comparando las capturas totales ylas capturas medias de todos los táxones,mediante el test de Wilcoxon (tan potentecomo la t de Student en estadística no paramé-trica) y también se ha calculado la correlaciónexistente a través de la correlación de rangosde Spearman. De esta manera podemos afinar,puesto que puede no haber diferencias signifi-cativas desde un punto de vista cuantitativo, ysin embargo, que el grado de correlación seabajo, con lo que podríamos estar ante comuni-dades diferentes que coinciden en las cantida-des de los táxones más numerosos. Por último,se han segregado los táxones consideradoscomo depredadores de otros insectos, parási-tos de otros insectos y detritívoros, considera-dos como "útiles" para el agricultor, y se hansometido al test de Wilcoxon para dilucidar lasposibles diferencias cuantitativas.

RESULTADOS

Los resultados, por localidades de estu-dio, son los siguientes.

Fuensanta.La zona se encuentra a unos dos kilóme-

tros de Martos (Jaén) junto a la carretera queconduce a Fuensanta de Martos, en las cer-canías de la Sierra Sur de Jaén.

El olivar fue labrado en toda su superficiedurante el transcurso de los muéstreos, ente-

rrando una abundante población de adventi-cias. El tratamiento se efectuó el 12/6/98.Posteriormente se hicieron cuatro muéstreoscada quincena aproximadamente: los días 16-18/6/98, 7-9/7/98, 22-24/7/98 y 10-12/8/98.En total se ha trabajado con 17.998 capturas.En la Figura 2 se muestran los resultados parael total de capturas, así como los diferentesanálisis estadísticos. Con respecto a las tram-pas de caída puede comprobarse que las cap-turas en la parcela Bt. son siempre inferioresa las de la parcela testigo, en porcentajes queoscilan desde el 38.8%, al 78.5%, 36.6% y10.7% para cada fecha de muestreo respecti-vamente. Esta divergencia se traduce en dife-rencias estadísticamente significativas a nivelcuantitativo en el segundo muestreo para eltotal de capturas. No hay correlación entre lacomunidad muestreada en la parcela testigocon la Bt., según se aprecia con los valores deR§, en ningún caso. Sin embargo, por la com-posición cualitativa, no se aprecia ningunadiferencia (Fig. 2).

Con respecto a las trampas cromotrópi-cas, se sigue apreciando una menor cantidadde capturas en la parcela Bt., aunque conmenor diferencia con la testigo que la encon-trada en las trampas de caída, puesto que sondel 5.05%, 24.9%, 32.7% y 38.8%. Seencuentran diferencias cuantitativas signifi-cativas en el tercer y cuarto muestreo y unasbajas correlaciones entre las capturas portáxones. No obstante, tal y como ocurre conlas trampas de caída, no hay diferencias sig-nificativas en cuanto a la composición cuali-tativa de la comunidad (Fig. 2).

Al comparar los efectivos que puedenincluirse en categorías tróficas de innegableinterés para el cultivo, como son los táxonesdepredadores, parásitos de otros insectos ydetritívoros (Cuadro 1), no se encuentrandiferencias significativas en las capturas delos primeros. Entre los parásitos no hay dife-rencias en las trampas de caída, y sí entre lascromotrópicas durante el segundo y tercermuestreo. Por último, entre los detritívorosse aprecian diferencias estadísticamente sig-nificativas tanto en trampas de caída comoen cromotrópicas (Cuadro 2).

Cuadro 1. Valores de la diversidad y capturas medias (n° ind Atrampa) por Órdenes y por grupos tróficos en lastrampas de caída de la zona Fuensanta, tanto en la parcela testigo como en la tratada con Bacillus

thuringiensis(Bt).

Los valores de diversidad (Cuadro 1 yCuadro 2) no manifiestan diferencias signifi-cativas pese a ligeras variaciones de la par-cela tratada, ni con la información aportadapor las trampas de caída (Wilcoxon, T=3,p<0.46) ni con las trampas cromotrópicas(T=4, p<0.71). Tampoco aparecen correla-ciones significativas.

PortichueloLa zona se encuentra entre Jaén y Los

Villares, en los aledaños de la Sierra de Jaén.El olivar no se labró durante el período demuestreo, encontrándose cobertura herbáceairregularmente distribuida en torno al tronco

del árbol. Hay serios procesos de erosión yrodales de formaciones rocosas.

El tratamiento se llevó a cabo el 26/5/99.Posteriormente se hicieron cinco muéstreoscada quincena aproximadamente: las fechas31-2/6/99, 16-18/6/99, 6-8/7/99, 20-22/7/99y 10-12/8/99. En total se han tenido 17.957capturas. En la Figura 3 se muestran losresultados para el total de capturas, tanto entrampas de caída como en cromotrópicas, asícomo los diferentes análisis estadísticos.Con respecto a la comunidad muestreada enel suelo, la tendencia observada es diferenteal caso de la zona de Fuensanta, pues lascapturas totales son mayores casi siempre en

O.COLEMBOLOS

O.ORTHOPTERA

O.DICTIOPTERA

O.PSOCOPTERA

OHOMOPTERA

O.HETEROPTERA

O.THYSANOPTERA

O .NEURÓPTEROS

O .COLEÓPTERA

O .DÍPTERA

O.LEPIDÓPTERA

O.HIMENOPTERA

ARÁCNIDOS

Total

DIVERSIDAD a

DEPREDADORES

PARÁSITOS

DETRITÍVOROS

FITÓFAGOS

POLÍFAGOS

NECTARÍVOROS

FUNGIVOROS

XILÓFAGOS

INDETERMINADOS

Cuadro 2. Valores de diversidad y capturas medias (n° inditrampa) por Órdenes y por grupos tróficos en lastrampas cromotrópicas de la zona Fuensanta, tanto en la parcela testigo como en la tratada con Bacillus

thuringiensis(Bt).

la parcela Bt., con diferencias de 31.7%,61.6%, 86.2%, 0% y 57.4% para cadamomento de muestreo respectivamente.Todo ello hace que, desde el punto de vistacuantitativo, puede hablarse de dos estructu-ras diferentes en la tercera y quinta fecha demuestreo (Fig. 3). Tampoco hay correlaciónentre la parcela testigo y Bt. en ningúnmomento al comparar las capturas por táxo-nes con el estadístico de Spearman. Además,teniendo en cuenta sólo la presencia o ausen-cia de táxones, también se encuentran dife-rencias significativas en el primer, segundo ycuarto momento de muestreo.

Cuando se consideran los grupos tróficos(Cuadro 3, Fig. 3), no hay diferencias entrelas capturas de parásitos de artrópodos, ape-nas entre los detritívoros (en el cuartomomento de muestreo) y patentes divergen-

cias entre los depredadores a partir de lacuarta fecha en que se realizaron muéstreosdesde la aplicación del insecticida. (Fig. 3).

Los valores de la diversidad (Cuadro 3)sufren un apreciable descenso en la parcelatratada con Bt., llegando a aparecer diferen-cias estadísticamente significativas (Wilco-xon, T=0; p<0.04). No llega a encontrarseuna correlación significativa.

Con respecto de las trampas cromotrópi-cas, el volumen de capturas totales es másparecido entre las parcelas testigo y Bt. queen el caso de las trampas de caída, con unadisminución (en lugar de aumento) de efec-tivos en la parcela tratada con el insecticida,con porcentajes de 55%, 24.8%, 11.2%,11.4% y 22.3% respectivamente para cadafecha de muestreo. Por todo ello, sólo haydiferencias significativas (con las capturas

OPSOCOPTERA

OÜOMOPTERA

OÜETEROPTERA

O.THYSANOPTERA

O.NEUROPTERA

O.COLEOPTERA

OXYPTERA

O.LEPIDOPTERA

OJnMENOPTERA

ARÁCNIDOS

Total

DIVERSIDAD a

DEPREDADORES

PARÁSITOS

DETRITÍVOROS

FITÓFAGOS

POLÍFAGOS

NECTARÍVOROS

FUNGIVOROS

INDETERMINADOS

FUENSANTA

totales) en la primera fecha de muestreo. Lacorrelación es alta en todos los casos y nohay diferencias significativas desde el puntode vista cualitativo.

Comparando los grupos tróficos (Cuadro4), no se aprecian diferencias entre losdepredadores. Los parásitos de otros artró-podos se distancian significativamente en elcuarto y quinto momento de muestreo, y porel contrario, los detritívoros manifiestandiferencias en las tres primeras fechas demuestreo (Fig. 3).

Tal y como ocurrió con las capturas de lastrampas de caída, los valores de la diversidadsufren un descenso (Cuadro 4) en la parcelatratada con Bt., sin embargo, en esta ocasiónno llegan a aparecer diferencias significati-vas (Wilcoxon, T=3, p<0.22).

BerruecoLa parcela se encuentra cerca de Torredel-

campo (Jaén), en plena Campiña.Durante la primavera hay cierta cobertura

herbácea de pequeño porte bajo los árboleshasta que se labra en mitad de la estación. Enverano no hay estrato herbáceo y sí abun-dante hojarasca bajo los árboles, irregular-mente distribuida.

El tratamiento se efectuó el 11/5/99.Posteriormente se hicieron seis muéstreos: el17-19/5/99, 1-3/6/99, 22-24/6/99, 13-15/7/99, 27-29/7/99 y 11-13/8/99. En con-junto se han capturado 21.280 artrópodos.En la Figura 4 se muestran los resultadospara el total de capturas, tanto en trampas decaída como en cromotrópicas, así como losdiferentes análisis estadísticos. Teniendo encuenta las capturas de las trampas de caída,aparece una tendencia dispar: fuertes dife-rencias de efectivos entre la parcela testigo yla Bt. al principio y al final, y más atenuadaen las fechas intermedias, con una mayorcantidad de insectos capturados en casi todaslos momentos de muestreo en la parcela tra-tada con el insecticida. Las diferencias osci-lan entre un aumento del 66.2%, 8.5%,21.9%, 4.1%, disminución del 14.7% yaumento del 98.6 % respectivamente paracada momento de muestreo. Esto se traduce

en diferencias estadísticamente significativasa nivel cualitativo y cuantitativo entre lascomunidades muestreadas en la parcela tes-tigo y Bt. en el primer y último momento demuestreo (Fig. 4).

Al asignar un grupo trófico a cada taxon ycomparar las capturas en ambas parcelas(Cuadro 5, Fig. 4), se comprueba como nohay diferencia significativa entre los parási-tos de artrópodos. Los detritívoros manifies-tan las diferencias al principio y al final delperíodo de estudio y los depredadores pre-sentan estas diferencias estadísticamente sig-nificativas desde el tercer momento de mues-treo hasta el final.

Como ocurrió con la zona de Portichue-lo, los valores de diversidad de las capturascon trampas de caída (Cuadro 5) se desplo-man en la parcela Bt., llegando a establecer-se diferencias significativas (Wilcoxon, T=0,p<0.02)

Con respecto a las trampas cromotrópi-cas, en el primer muestreo tras la aplicacióndel insecticida, hay una disminución de efec-tivos del 14% en la parcela Bt.. Sin embargo,en el resto de muéstreos las capturas en laparcela tratada son superiores a la testigo enun 8.8%, 12.2%, 8.7%, 124% y 55.3% res-pectivamente. Teniendo en cuenta el total decapturas, no se encuentran diferencias esta-dísticamente significativas salvo en el quintomomento de muestreo. No hay correlaciónentre la comunidad muestreada en la parcelatestigo y la Bt. al considerar la distribuciónde capturas por familias. No hay diferenciassignificativas al tener en cuenta la presenciao ausencia de táxones (Fig. 4).

Los grupos tróficos (Cuadro 6) no mani-fiestan diferencias significativas en cuanto alos depredadores y detritívoros. Los parási-tos de artrópodos presentan diferencias en elsegundo y quinto momento de muestreo.

La diversidad no sufre grandes oscilacio-nes (Cuadro 6), sin que aparezcan diferen-cias significativas (Wilcoxon, T=7, p<0.46),por el contrario, hay una alta correlaciónentre las diversidades de ambas parcelas(testigo y Bt.) considerando todos los mués-treos (Rs=0.82, p<0.04).

JuntoLa parcela se encuentra al lado de la ante-

rior.Todo el suelo labrado pero no inmedia-

tamente antes de las fechas de muestreo, loque permitía la existencia de cierta coberturaherbácea (siempre inferior al 25%) y presen-cia de hojarasca en el suelo del olivo.

La aplicación se llevó a cabo el 14/5/99.Posteriormente se realizaron siete muéstreosque se realizaron los días 18-20/5/99, 25-27/5/99, 8-10/6/99, 28-30/6/99, 14-16/7/99,

3-5/8/99 y 18-20/8/99. En total, se ha traba-jado con 17.028 capturas. En la Figura 5 semuestra la evolución de capturas a lo largode todo el período de estudio, así como elvalor de la diversidad y los diferentes análi-sis estadísticos realizados. Con respecto a lastrampas de caída, en la parcela Bt. haymayores capturas que en la testigo en casitodas las ocasiones, con unos porcentajes deincremento que van del 29.4%, 14.9%, 5.9%,10.4%, disminución de 23.7% y de nuevoaumento de 45.3% y 21.6% respectivamente

Cuadro 3. Valores de diversidad y capturas medias (n° ¡nd ./trampa) por Órdenes y por grupos tróficos en lastrampas de caída de la zona de Portichuelo, tanto en la parcela testigo como en la tratada con Bacillus thurin-

giensis(Bt).

O. EMBIÓPTERA

O. DERMÁPTERA

O.ORTHOPTERA

O.DICTYOPTERA

O.PSOCQPTERA

O.HQMOPTERA

O.HETEROPTERA

O.THYSANOPTERA

O.NEUROPTERA

O.COLEÓPTERA

O. DÍPTERA

O.LEPIDOPTERA

O.HIMENOPTERA

ISÓPODOS

TISANUROS

ARÁCNIDOS

Total

DIVERSIDAD a

DEPREDADORES

PARÁSITOS

DETRITÍVOROS

FITÓFAGOS

POLÍFAGOS

NECTARÍVOROS

FUNGIVOROS

XILÓFAGOS

INDETERMINADOS

Cuadro 4. Valores de diversidad y capturas inedias (n° indytrampa) por Órdenes y por grupos tróficos en lastrampas cromotrópicas de la zona de Portichuelo, tanto en la parcela testigo como en la tratada con Bacillus

thuringiensis(M).

para cada fecha de muestreo. Sólo a los cua-tro días de la aplicación aparecen diferenciasestadísticamente significativas entre las cap-turas totales de la parcela testigo y Bt.. Nohay correlación entre las capturas por táxo-nes. Considerando un punto de vista cualita-tivo, aparecen diferencias estadísticamentesignificativas en el tercer y sexto momentode muestreo (Fig. 5).

Teniendo en cuenta las categorías tróficasde las capturas (Cuadro 7, Fig. 5), no seencuentran diferencias algunas entre la par-cela testigo y Bt. en los depredadores y pará-sitos, y sólo en la segunda fecha de muestreoentre los detritívoros.

Los valores de diversidad (Cuadro 7) man-tienen oscilaciones sin llegar a producirse dife-rencias significativas (Wilcoxon, T=8, p<0.6).

Con respecto a las trampas cromotrópi-cas, las diferencias entre las capturas totalesde testigo y Bt. son pequeñas y, al contrarioque con las trampas de caída, se van alter-nando los muéstreos con incremento de cap-turas en la parcela Bt. con los de descenso delas mismas. Así, los porcentajes de variaciónson: incrementos del 31.7% y del 1.4%, des-censos del 10.2% y del 10%, incremento del9.8% y descenso del 1.9% y 14.5% de la par-cela Bt. respecto de la testigo. Todo ello llevaa que tan sólo se encuentran diferencias sig-nificativas en el primer momento de mues-treo, las correlaciones son más altas que conlos insectos capturados en el suelo (aunquenunca llegan al 0.9) y no hay ninguna dife-rencia en cuanto al nivel cualitativo (Fig. 5).

Considerando las categorías tróficas

O.PSOCOPTERA

Q.HOMQPTERA

O.HETEROPTERA

O.THYSANOPTERA

O.NEURQPTERA

O.COLEÓPTERA

O.DÍPTERA

O.LEPIDOPTERA

O.HIMENOPTERA

ARÁCNIDOS

Total

DIVERSIDAD a

DEPREDADORES

PARÁSITOS

DETRITÍVOROS

FITÓFAGOS

POLÍFAGOS

NECTARÍVOROS

FUNGIVOROS

XILÓFAGOS

INDETERMINADOS

(Cuadro 8 y Fig. 5), apenas hay diferenciasentre los depredadores y parásitos de ambasparcelas de estudio, y ninguna entre los táxo-nes considerados detritívoros.

Finalmente, los valores de la diversidad(Cuadro 8) mantienen valores oscilantes, sinllegar a establecerse diferencias significati-vas (Wilcoxon, T=9, p<0.39, y sí una fuertecorrelación (Rs=0.92, p<0.002).

DISCUSIÓN

Según los resultados presentados, lasmodificaciones que se encuentran tras la apli-cación de Bt. pueden valorarse de diferentemanera. En tres de las cuatro zonas aparecenvariaciones en la composición cualitativa dela comunidad de artrópodos muestreada conlas trampas de caída, de tal forma que lahacen estadísticamente diferente. Con la ento-mofauna muestreada con las placas cromotró-picas no aparecen estas perturbaciones.

Desde el punto de vista cuantitativo, conrespecto a la distribución por táxones de lascapturas en trampas de caída, hay una corre-lación baja o muy baja en todos los momen-tos de muestreo entre las parcelas testigo ylas Bt. en las cuatro zonas de estudio. Estasbajas correlaciones llegan a reflejarse endiferencias estadísticamente significativas enBerrueco y en Junto en los muéstreos inme-diatamente posteriores a la aplicación.Ambas zonas eran las que presentabanmayor homogeneidad ambiental, con unacasi nula cobertura herbácea. Con respecto alos diferentes grupos tróficos considerados,sólo en los detritívoros, entre las capturascon trampas de caída, se encuentran diferen-cias significativas en todas las zonas. Losgrupos depredadores sufren descensos consignificación estadística a las tres o cuatrosemanas de la aplicación, en dos zonas(Berrueco y Portichuelo).

A falta de tener información previa al tra-tamiento, parece razonable pensar que estasdiferencias pudieran ser atribuidas tanto alposible efecto de Bt., como a pequeñas varia-ciones micro ambientales del suelo del árbol(diferentes tasas de acumulación de hojarasca,

presencia de estrato herbáceo, etc) que encie-rran gran importancia en la distribución deartrópodos (DÍAZ PINEDA, 1994; HADDAD etal, 2001; GÓMEZ SAL, 1993; GONZÁLEZMOLINÉ, 1987; THOMAS et al, 1992).

Considerando las trampas cromotrópicas,las correlaciones son mayores que con lainformación aportada por las trampas decaída. No obstante estas correlaciones no sonaltas tras el tratamiento en dos casos(Berrueco y Fuensanta). En dos ocasiones,hay diferencias estadísticamente significati-vas en cuanto a las capturas totales. Losartrópodos depredadores y capturados entrelas hojas del árbol no sufren diferencias sig-nificativas salvo en una zona a la tercerasemana de muestreo. Los detritívoros tampo-co sufren diferencias, salvo en una zona,donde se aprecian diferencias significativasdesde el primer momento de muestreo, trasel tratamiento de Bt.. Los parásitos presentandiferencias a las dos semanas del tratamien-to en dos de las cuatro zonas estudiadas.

Estas variaciones encontradas en las cap-turas de trampas cromotrópicas si puedentener un origen en los efectos de Bt., almenos las de los primeros momentos demuestreo, dada la homogeneidad del arbola-do muestreado.

Analizando el comportamiento de ladiversidad, se constata que en general no seproducen rupturas con respecto a la tenden-cia de las parcelas testigo no tratadas. Noobstante, hay cierta disminución de los valo-res de a en las parcelas Bt.. Esta disminuciónno llega a provocar diferencias significativas,salvo en la información aportada por lastrampas de caída en dos zonas. Y tal y comohemos expuesto más arriba, las distorsionesdetectadas con este dispositivo de muestreopueden albergar otra causa distinta del trata-miento Bt.. Por tanto, teniendo en cuentaeste parámetro, no se producen de maneraclara y uniforme, empobrecimientos de lacomunidad de artrópodos por las aplicacio-nes de Bt..

En las cuatro zonas estudiadas tambiénfueron tratadas parcelas con dimetoato,cuyos efectos fueron analizados en Ruiz y

MoNTiEL (2002), por lo que pueden compa-rarse los resultados con ambos tipos de trata-miento. En todas las zonas el efecto de Bt.sobre la entomofauna del olivar es muchomenor que las perturbaciones producidas porel dimetoato en los parámetros estudiados.Cuando se producen diferencias significati-vas en la parcela Bt., la recuperación a nive-les similares a los de la testigo, es inmediata.Esto mismo se encontró en otros trabajossobre olivares en la provincia de Jaén (Ruizy MUÑOZ-COBO, 1997).

El Bacillus thuringiensis en cualquiera desus variedades comercializadas, es conside-rado un insecticida selectivo, que tan sóloactúa sobre determinadas especies o gruposde especies (dependiendo de la variedad)entre las que se encuentra la plaga del olivo(Prays oleaé) que se pretende combatir (DELIÑÁN, 2003). Además, los cristales protei-cos que constituyen la materia activa de estebioinsecticida, son muy sensibles a la radia-ción ultravioleta, degradándose ante la luzsolar, con cierta rapidez, en compuestos notóxicos (DE LIÑÁN, 2003). Sin embargo,nosotros encontramos cómo aparecen altera-ciones en las parcelas tratadas con Bt. a dis-tintos niveles de la comunidad. Esta situa-ción, en principio, no tiene por qué ser con-tradictoria con el carácter selectivo que se leatribuye tanto en estudios de campo (MUS-SER y SHELTON, 2003 en tratamientos sobremaíz; WANG et al., 2000, para la comunidadde formícidos) como en experiencias delaboratorio (AL-DEED et al., 2001; BA M'HA-MET y CHEMSEDDINE, 2002; JACAS et al.,1992; MANACHINI et al., 1999), puesto que elmuestreo que hemos llevado a cabo se refie-re a los individuos vivos, no hemos valoradoni cuantificado la posible mortandad provo-cada por el insecticida.

El hecho de que aparezcan estas perturba-ciones en el seno de la comunidad de artró-podos puede ser debido a razones estricta-mente ecológicas, al disminuir determinadostáxones (que pueden llegar a tener un pesoespecífico importante en la comunidad) seinfluye en otros relacionados con aquellos, yasí sucesivamente. Además, las esporas de la

bacteria Bacillus thruringiensis aparecen enlarvas muertas por causa de la misma, por loque pueden incorporarse a organismos quese alimenten de aquellas (BOULTON et al,2002, DUTTON et al., 2002, PONSARD et al,2002). El parasitismo también puede verseafectado (ERB et al., 2001).

SwADENER (1994) en una revisión biblio-gráfica, encuentra como las aplicaciones deBt. empobrece las comunidades de insectoshasta 2-3 años después de los tratamientos. Noobstante, cuando se ha comparado con otrosinsecticidas, sus resultados han sido menosletales. Las comunidades de lepidópteros sonunas de las más sensibles a las aplicaciones deBt. (BOULTON et al., 2002; RASTALL et al.,2003) con perturbaciones que pueden proyec-tarse hasta 2 años después del tratamiento (enecosistemas forestales). Sin embargo, los lepi-dópteros son deficientemente registrados porel método de muestreo empleado en nuestrotrabajo (Ruiz y MONTIEL, 2000).

Los efectos de los tratamientos Bt. sobrela entomofauna del olivar no son similaresen todas las zonas. Los factores que puedeninfluir en estos efectos hay que buscarlos enelementos externos al tratamiento. La com-posición de la entomofauna en el olivar seencuentra sujeta a variaciones dependiendode factores bioclimáticos y geográficos(Ruiz y MONTIEL, 2000, 2001) y del manejodel cultivo que posibilite un mayor o menordesarrollo de la heterogeneidad ambiental(CASTRO et al., 1996; CAMPOS et al, 2000;CAMPOS y CIVANTOS, 2000; RODRÍGUEZ etal., 2001). Así, como se ha visto, en cadaolivar se presentarán unos efectos particula-res diferentes, aunque se detecta una tenden-cia del conjunto. Y esta tendencia es que losolivares tratados con Bt. no parecen inducirgrandes modificaciones de la comunidad deartrópodos, aunque pueden manifestar per-turbaciones localizadas.

CONCLUSIONES

Las conclusiones pueden resumirse en lossiguientes puntos:

- La aplicación de Bacillus thuringiensis

var. Kurstaki contra la generación antó-faga de Prays oleae puede provocaralteraciones estadísticamente significa-tivas tanto en la composición cualitati-va como cuantitativa de la comunidadde artrópodos. Esta perturbación no seproduce siempre. Posiblemente ele-mentos relativos al manejo de cultivo yla heterogeneidad ambiental incidan enello. En cualquier caso, la frecuencia eintensidad de estas perturbaciones esmucho menor comparada con los efec-tos del dimetoato.Los grupos tróficos auxiliares del agri-

cultor (depredadores y parásitos deotros artrópodos) no registran pertur-baciones significativas en los días pos-teriores al tratamiento, aunque en algu-nas zonas se han detectado cambiossignificativos pasadas varias semanas.

- No podemos valorar que la causa de lasperturbaciones sea una intoxicacióndirecta por efecto de Bt.. Probablemen-te sea la respuesta ecológica a modifi-caciones en los efectivos de algunaspoblaciones afectadas directamente.

ABSTRACT

Ruiz TORRES, M., MONTIEL BUENO, A. (2004). Effects of terrestrial applications ofBacillus thuringiensis varXurstaki on arthropods communities in olive orchards of Jaénprovince (Andalusia, Spain). Bol. San. Veg. Plagas, 31: 89-109.

Bacillus thuringiensis var. Kurstaki (Bt.) is employed in organic olive orchardsagainst second generation of olive moth, Prays oleae. This paper, into the Olive Oil Qua-lity Improvement Program in Spain, studies the effects of Bt. terrestrial applications onarthropods communities in olive orchards of Jaén province. In this way, it is make expe-rimental terrestrial applications, in adequate dose and moment, in four study zones during1998 and 1999. In this study zones there are treated areas and non treated areas.

Arthropods community is knowed with pit-fall traps (placed on the ground under thetree) and sticky yellow traps (placed inside the tree), from application moment until twoor three months. In total, have been captured 74.263 arthropods.

Analysis of results indicate what in Bt. treated areas can appear significant differen-ces between quantitative and qualitative composition of arthropods communities in trea-ted areas and non treated areas in some study zone. Also appear significant differencesinto trophies groups (depredators, parasitoids and detritivores) in some moment andstudy zone. There are diversity levels lower in some study zone.

Impact on arthropods communities of Bt. applications is less that dimethoate appli-cations.

Key words: Terrestrial application, Bacillus thuringiensis var. Kurstaki, impact onarthropods communities, olive orchards, Jaén (Andalusia, Spain)

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(Recepción: 26 marzo 2004)(Aceptación: 24 agosto 2004)