ENSAMBLAJE Y DISPERSIÓN DE SEMILLAS DE MURCIÉLAGOS FRUGÍVOROS EN UN PAISAJE FRAGMENTADO DEL VALLE DEL

MAGDALENA MEDIO: IMPLICACIONES PARA SU CONSERVACIÓN

GABRIELA ARIAS RAMÍREZ

TRABAJO DE GRADO Para obtar al título de

BIÓLOGA

ANDRÉS LINK OSPINA Ph.D Director

JAIRO PÉREZ-TORRES Ph.D

Co-director

UNIVERSIDAD DE LOS ANDES FACULTAD DE CIENCIAS

DEPARTAMENTO DE CIENCIAS BIOLÓGICAS ENERO 2020

TABLA DE CONTENIDO

RESUMEN ................................................................................................................................................ 4 INTRODUCCIÓN .................................................................................................................................... 4 PREGUNTAS DE INVESTIGACIÓN, HIPÓTESIS Y PREDICCIONES .............................................. 5 OBJETIVOS ............................................................................................................................................. 6 MATERIALES Y MÉTODOS .................................................................................................................. 6

ÁREA DE ESTUDIO ......................................................................................................................................... 6 CAPTURA Y TOMA DE DATOS DE LOS INDIVIDUOS ........................................................................................ 7 MUESTRAS DE SEMILLAS PROVENIENTES DE MUESTRAS FECALES .............................................................. 7 MUESTRAS DE SEMILLAS CONTROL .............................................................................................................. 8 ANÁLISIS DE DATOS ....................................................................................................................................... 8

Descripción y composición de murciélagos ............................................................................................. 8 Representatividad del muestreo ............................................................................................................................. 8 Esfuerzo de muestreo ............................................................................................................................................. 8 Estructura del conjunto de murciélagos frugívoros ................................................................................................ 9

Descripción y composición de semillas presentes en las muestras fecales ........................................... 11 Abundancia de semillas ....................................................................................................................................... 11

Descripción de la dieta del conjunto de murciélagos frugívoros .......................................................... 11 Amplitud de la dieta ............................................................................................................................................. 11 Sobreposición de las dietas .................................................................................................................................. 11 Importancia y proporción de uso de las plantas ingeridas .................................................................................... 12 Importancia de cada especie de murciélago como dispersor de semillas ............................................................. 12

Evaluación de la dispersión de semillas ................................................................................................ 13 Capacidad de germinación ................................................................................................................................... 13 Tasa de germinación ............................................................................................................................................ 13

Análisis estadísticos ................................................................................................................................ 14 RESULTADOS ....................................................................................................................................... 14

DESCRIPCIÓN Y COMPOSICIÓN DE MURCIÉLAGOS ........................................................................................ 14 Composición del conjunto de murciélagos .............................................................................................. 14 Esfuerzo de muestreo .............................................................................................................................. 17 Representatividad del muestreo .............................................................................................................. 17 Estructura del conjunto de murciélagos frugívoros ................................................................................ 20

DESCRIPCIÓN Y COMPOSICIÓN DE SEMILLAS PRESENTES EN LAS MUESTRAS FECALES ................................ 21 Representatividad de la colecta de muestras .......................................................................................... 21 Abundancia de semillas ........................................................................................................................... 25

DESCRIPCIÓN DE LA DIETA DEL CONJUNTO DE MURCIÉLAGOS FRUGÍVOROS ............................................... 25 Amplitud de la dieta: Índice de Levins (IL) ............................................................................................. 25 Sobreposición de las dietas ..................................................................................................................... 26 Importancia y proporción de uso de las plantas ingeridas (IVIP) .......................................................... 26 Importancia de cada especie de murciélago como dispersor de semillas (DII) ...................................... 27

EVALUACIÓN DE LA DISPERSIÓN DE SEMILLAS ............................................................................................. 27 Capacidad de germinación ..................................................................................................................... 27 Tasa de germinación ............................................................................................................................... 28

DISCUSIÓN ............................................................................................................................................ 29 DESCRIPCIÓN Y COMPOSICIÓN DE MURCIÉLAGOS FRUGÍVOROS ................................................................... 29 DESCRIPCIÓN DE LA DIETA DEL CONJUNTO DE MURCIÉLAGOS FRUGÍVOROS ............................................... 29

Amplitud de la dieta: Índice de Levins (IL) ............................................................................................. 30 Sobreposición de las dietas ..................................................................................................................... 30 Importancia y proporción de uso de las plantas ingeridas (IVIP) .......................................................... 30

Importancia de cada especie de murciélago como dispersor de semillas (DII) ...................................... 30 EVALUACIÓN DE LA DISPERSIÓN DE C. MEMBRANACEA ............................................................................... 31

Capacidad de Germinación de C. membranacea .................................................................................... 31 Tasa de Germinación de C. membranacea ............................................................................................. 31

IMPLICACIONES PARA LA CONSERVACIÓN ................................................................................ 31 CONCLUSIONES .................................................................................................................................. 32 REFERENCIAS ...................................................................................................................................... 32 ANEXOS ................................................................................................................................................. 34

ANEXO 1 ...................................................................................................................................................... 34

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RESUMEN Actualmente la fragmentación y la pérdida de hábitat son unos de los problemas más relevantes para la conservación de la biodiversidad, a tal punto que es considerada como una de las principales pérdidas de biodiversidad. Particularmente, el Valle Medio del Río Magdalena, en Colombia, es una región dominada por el cultivo de palma de aceite y la ganadería extensiva. Debido a esto y escasez de estudios realizados en esta zona, es de gran importancia conocer la diversidad de murciélagos de esta región del país y comprender uno de los servicios ecosistémicos que estos aportan a los ecosistemas: la dispersión de semillas por endozoocoría. El rol de los murciélagos como dispersores de semillas es importante en los procesos de regeneración de los bosques ya que la dieta de la mayoría de las especies de murciélagos frugívoros se basa en una mayor proporción de especies de plantas pioneras. Varios estudios han sugerido que la endozoocoría produce efectos benéficos para la germinación de las semillas, aumentando su capacidad de germinación y disminuyendo el tiempo requerido para este mismo proceso. Sin embargo, para este proyecto se buscó evaluar si la efectividad de la dispersión de semillas es mayor en murciélagos frugívoros generalistas respecto a los que poseen una dieta especialista. Se encontró que la velocidad de germinación de las semillas aumenta si una especie de murciélago es especialista; sin embargo, se encontró que los generalistas ofrecen una lluvia de semillas diversa. Con estos resultados se discute la cómo los murciélagos especialistas y generalistas inciden de diferentes maneras en los servicios ambientales en ecosistemas degradadas. Palabras clave: Dispersión de semillas, endozoocoría, generalitas, especialistas

INTRODUCCIÓN La fragmentación de hábitats por factores antropogénicos es un fenómeno común alrededor del planeta y una de las principales causas de la pérdida de la biodiversidad (Etter & van Wyngaarden, 2000). Ante esto, la dispersión de semillas es un proceso clave para la regeneración y conservación de los diferentes ecosistemas (Wunderle Jr., 1997). En la mayoría de las regiones tropicales la dispersión de semillas por animales es la forma predominante para la recolonización de vegetación nativa en sitios degradados, o simplemente para el mantenimiento del ecosistema (Fox & Kirkland, 1992). Uno de estos procesos de dispersión es la endozoocoria que consta en el paso de las semillas por el tracto digestivo de un animal. Las semillas ingeridas no pierden viabilidad e inclusive se cree que tiene un papel beneficioso ya que son parcialmente digeridas por los ácidos gástricos facilitando su germinación al ser excretadas (Gauthier-Hion et al., 1985). Específicamente, los murciélagos cumplen con una función ecosistémica en la regeneración de los bosques intervenidos ya que generalmente son los primeros en dispersar semillas hacia áreas abiertas promoviendo y facilitando procesos de sucesión (Medellín & Gaona, 1999). Además, a diferencia de las aves son capaces de dispersar las semillas mientras vuelan (Estrada-Villegas et al., 2007). Asimismo, la mayoría de las semillas que dispersan son

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consideradas especies pioneras haciendo viables los procesos de restauración natural en espacios con claros de bosque o disturbios recientes. Particularmente, Santander es una región dominada por el cultivo de palma de aceite y ganadería extensiva. Respecto al cultivo de palma de aceite, para el primer semestre del 2018 se registraron 87.095 hectáreas sembradas (Sispa, 2018). Paralelamente, para el municipio de Cimitarra en el año 2015 se registraron 300.000 cabezas de bovinos (ICA, 2016). Estas dos actividades económicas son las principales causas de la deforestación y fragmentación de los bosques en el valle del Magdalena Medio (Corantioquia, 2008). Por estas razones es urgente conocer cómo suceden los procesos de regeneración natural para apoyar planes de restauración. Para esto se requiere conocer entre otros aspectos cuáles son las especies dispersoras de semillas, qué especies de plantas están siendo dispersadas, cuáles especies de plantas sirven de sustento a las especies frugívoras. Dada la importancia generalizada de los murciélagos como dispersores de semillas, es importante conocer la composición y estructura del ensamblaje de murciélagos frugívoros de la zona y cuál es su efecto sobre la viabilidad y capacidad de germinación de las semillas que consumen en un ecosistema altamente perturbado. Por lo anterior, este trabajo busca realizar una aproximación cuantitativa de la efectividad de la dispersión de semillas de diferentes especies de murciélagos frugívoros presentes en el Valle del Magdalena Medio, Colombia. La información obtenida de este trabajo provee una aproximación cuantitativa de la efectividad en la dispersión de semillas de diferentes especies de murciélagos frugívoros presentes en el Valle del Magdalena Medio, Colombia.

PREGUNTAS DE INVESTIGACIÓN, HIPÓTESIS Y PREDICCIONES

- Pregunta 1: ¿Qué especies de murciélagos frugívoros se encuentran en los bosques y pastizales de la Hacienda San Juan del Carare, en Cimitarra, Santander?

- Pregunta 2: ¿Cómo está compuesta la dieta de las diferentes especies de murciélagos frugívoros en el lugar de estudio?

- Pregunta 3: ¿Existen diferencias en la viabilidad, capacidad y velocidad de germinación de las diferentes especies de semillas ingeridas entre murciélagos frugívoros con dietas generalistas y especialistas?

o Hipótesis 1: Debido a que cada especie de semilla difiere morfológicamente, van a haber diferencias en la calidad y efectividad de germinación al pasar por el sistema digestivo de cada especie de murciélago.

§ Predicción 1 (viabilidad): La proporción de semillas viables será mayor cuando pasan por el tracto digestivo de murciélagos con dietas generalistas respecto a especialista.

§ Predicción 2 (capacidad): Las especies de semillas ingeridas por murciélagos frugívoros con dieta generalista tendrán mayor capacidad

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de germinación que aquellas consumidas por murciélagos especialistas.

§ Predicción 3 (velocidad): Las especies de semillas ingeridas por murciélagos con una dieta generalista tendrán una mayor velocidad de germinación que los que presentan una dieta especialista.

OBJETIVOS - Objetivo general

o Identificar y evaluar el papel en la dispersión de los diferentes murciélagos frugívoros en un ecosistema altamente degradado del Magdalena Medio, en Colombia.

- Objetivos específicos o Describir la composición de murciélagos presentes en un ecosistema

fragmentado en el valle del Magdalena medio. o Comparar la diversidad de murciélagos capturados al borde y al interior del

fragmento de bosque. o Describir y comparar la composición de semillas consumidas por las especies

de murciélagos frugívoros presentes en un ecosistema fragmentado del Magdalena Medio

o Conocer la tasa y velocidad de germinación de las especies de semillas consumidas por los diferentes murciélagos frugívoros presentes en un ecosistema fragmentado del Magdalena Medio

o Comparar la capacidad de germinación de las semillas ingeridas por cada una de las especies de murciélago frugívoro presentes en un ecosistema fragmentado del Magdalena Medio.

o Evaluar y comparar la capacidad de germinación de las semillas que han pasado por endozoocoría y aquellas que no.

MATERIALES Y MÉTODOS Área de estudio El área de estudio está ubicada dentro de la Hacienda San Juan del Carare, limitando con el río San Juan y el río Carare en el Magdalena Medio. Este predio pertenece al municipio de Cimitarra, departamento de Santander, Colombia. Específicamente, está caracterizada por tener un ecosistema de bosque húmedo tropical, con una altura de 100 a 200 msnm (IDEAM, 2017). Posee dos periodos lluviosos marcados anualmente, el primero entre marzo-mayo y el segundo entre octubre-noviembre. El promedio anual de lluvias y de humedad son respectivamente de 3496 mm y 80% (IDEAM, 2017). Por último, la temperatura media es de aproximadamente 28ºC. Durante los periodos de lluvia en algunas partes del bosque se acumulan grandes cantidades de agua provenientes de los ríos lo cuál provoca zonas inundadas (Idárraga et al., 2016).

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Captura y toma de datos de los individuos Se capturaron los murciélagos por medio de dos o tres redes de niebla (9x3 m). Se ubicaron en el sotobosque, tanto al borde como en el interior del fragmento de bosque. Las redes se abrieron simultáneamente a las 18:00, se cerraron a las 6:00 y se revisaron en intervalos de 20 minutos aproximadamente. Con el fin de obtener la mayor cantidad de información posible sobre caracteres morfológicos, estrategias de forrajeo y estructura poblacional del conjunto de murciélagos se tomaron datos de alometría estándar (Vela-Vargas & Pérez-Torres, 2012). Para esto, se tomaron los datos de edad (juvenil, sub-adulto, adulto) por medio del grado de osificación de las epífisis de las falanges (Stoner, 2001). Se registraron datos de morfología estándar: longitud del antebrazo, longitud de la pata con uña, longitud total, longitud de la oreja, longitud del trago, longitud hoja nasal, longitud cola, peso (Vela-Vargas & Pérez-Torres, 2012). Por último, se determinó el estado reproductivo para cada uno de los individuos capturados por medio de palpaciones en la zona genital para machos; para las hembras palpaciones y caracteres morfológicos (Kunz & Parsons, 2009). Con el fin de reconocer los individuos recapturados se realizó una perforación en el plagiopatagio del ala derecha poniendo su número respectivo de captura (Care & Use Commitee, 1998). A los individuos recapturados se les tomó la medida del antebrazo y estado reproductivo. Se realizó una colección Voucher para lo cual se colectaron un macho y una hembra de cada especie capturada para su correspondiente determinación hasta especie, siguiendo los protocolos aprobados por el Comité de Cuidado Animal de la Universidad de los Andes. Lo anterior se realizó por medio de claves taxonómicas (Gardner, 2007; Díaz et al., 2016) Muestras de semillas provenientes de muestras fecales Los murciélagos frugívoros se guardaron en una bolsa de tela durante un periodo de máximo una hora (Galindo-González et al., 2000) para obtener las muestras fecales necesarias para las pruebas de germinación posteriores. En dado caso que defecaran mientras se encontraban en la red, se tenía un plástico debajo de la red, se recolectaba esa muestra y se omitía el paso por la bolsa de tela. Cada una de las muestras fecales se recolectaron en tubos Eppendorf (Estrada-Villegas et al., 2007) y se marcaron con el número de captura correspondiente al individuo. Se separaron las semillas para cada una de las muestras fecales lavándolas con agua destilada, un estereoscopio y pinzas de punta fina. Se tomo una porción de las semillas de manera aleatoria para realizar una determinación hasta género y especie y una colección de referencia. Esta clasificación se realizó por medio de diferentes claves taxonómicas como la realizada por Balcázar-Vargas et al. (2000). Las semillas restantes se utilizaron para realizar las pruebas de velocidad y porcentaje de germinación. Para las pruebas de germinación correspondientes, se sembraron las semillas en cajas de Petri con papel absorbente y se regaron con 1 mL de agua destilada cada dos días (Bizerril & Raw 1998). Cada caja de Petri se rotuló con el número de captura del murciélago ingestor y la fecha de

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siembra, se ubicaron en el vivero de la Hacienda para mantener las condiciones abióticas del lugar de muestreo. Muestras de semillas control Respecto a las muestras de semillas para realizar los controles y asimismo ayudar a la identificación de algunas semillas que se encuentran en heces se realizó un recorrido por el área de estudio para colectar muestras vegetales (hojas en buen estado, fruto y/o flor) de las plantas que se consideraron potencialmente consumidas por murciélagos. Algunas de estas pertenecen a los géneros Cecropia, Ficus, Piper y Solanum (Estrada-Villegas et al., 2007). Las muestras se depositaron en el Herbario de la Universidad de los Andes. Análisis de datos Descripción y composición de murciélagos Representatividad del muestreo Se calculó el esfuerzo y éxito de captura (Individuos/Horas-Red) considerando el número de individuos capturados respecto al esfuerzo de muestreo de acuerdo a la siguiente fórmula que aplica Pérez-Torres (2004):

𝐸 = 𝑁 × 𝑛𝑚 × ℎ

Donde N = Número de individuos capturados. n = Número de noches muestreadas. m = número de redes totales. h = número de horas muestreadas.

Esfuerzo de muestreo Con el objetivo de estimar qué tan completo es el muestreo se realizó una curva de acumulación de especies tomando el número de noches muestreadas como unidad de muestreo (Magurran, 1988). Para eliminar el efecto del orden en el que se van a adicionar las muestras, se va a realizar una aleatorización de 1000 veces (Pérez-Torres, 2004). Se evaluó el ajuste de la curva generada al modelo de Clench por medio del paquete sprex del software R para poder obtener una estimación de la representatividad del muestreo para el área de estudio, específicamente para los bosques de tierra firme y los inundables. A continuación se explica la ecuación de Clench (Moreno, 2001):

𝑆(𝑥) = -𝑎𝑥

1 + 𝑏𝑥2

Donde a = Constante que representa la tasa de incremento de la lista al inicio de la colección. b = Constante que representa la pendiente de la curva.

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S(x) = Número de especies esperado en x muestras. x = Número acumulativo de muestras e = Número de Euler (2.71828)

Adicionalmente, se realizó una curva de acumulación de especies usando estimadores no paramétricos por medio del paquete vegan del software R. Se utilizaron tres estimadores no paramétricos: Chao 1, Jacknife 1 y Bootstrap para poder obtener un rango de la representatividad del muestreo. Chao 1 se considera uno de los más rigurosos y es comunmente usado en matrices de abundancia. A continuación se explica la ecuación de Chao 1 (Moreno, 2001):

𝐶ℎ𝑎𝑜1 = 𝑆 +𝑎5

2𝑏

Donde, S = número de especies en una muestra

a = número de especies que están representadas solo por un único individuo en la muestra b = número de especies representadas por exactamente dos individuos en la muestra

Jacknife de primer orden (Jack 1) se basa en el número de especies que ocurren solamente en una muestra (L). Con esta técnica se reduce la subestimación del verdadero número de especies en una comunidad con base en el número representado en una muestra (Krebs, 1989). A continuación se muestra la ecuación de Jack 1 (Moreno, 2001):

𝐽𝑎𝑐𝑘1 = 𝑆 + 𝐿𝑚 − 1𝑚

Donde, m = Número de muestras Bootstrap se basa en 𝑝=, es decir, la proporcón de unidades de muestro (n) que coentienen a la especie j. A continuación se muestra la ecuación (Moreno, 2001):

𝐵𝑜𝑜𝑡𝑠𝑡𝑟𝑎𝑝 = 𝑆 +BC1 − 𝑝=DE

Estructura del conjunto de murciélagos frugívoros Se evaluó la diversidad alfa y los componentes de dominancia y equidad con el fin de comprender la estructura del conjunto de murciélagos frigívoros presentes en los diferentes

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tipos de bosques (inundables y de tierra firme) que se encuentran en la Hda. San Juan del Carare. Para la diversidad alfa utilizó el índice alfa de Fisher, por medio del paquete vegan del software R, el cual asume que la abundancia de las especies sigue la distribución logaritmica normal, a continuación se muestra la ecuación:

𝑆 = ln(1 + 𝑁) Donde,

S = Número total de especies N = Número de individuos

Respecto a la riqueza y los componentes de dominancia y equidad se van a usar los números de Hill, también conocidos como índices de diversidad verdadera, pues permite obtener una interpretación intuitiva y comparable de la diversidad de especies. La integración del tamaño de la muestra y la cobertura del muestreo permite una interpolación y extrapolación de los números de Hill representan un método estandarizado y unificado para cuantificar un comparar la diversidad de especies entre múltiples ensamblajes. Los números de Hill son parametrizados por el orden de diversidad q; incluyen las tres medidas de diversidad más usadas en investigaciones ecológicas: riqueza de especies (q = 0), la diversidad de Shannon (q = 1) y la diversidad de Simpson (q = 2) (Hsieh et al., 2016). El número efectivo de especies se define como:

𝐷I = JB𝑝KI

L

KMNO

N/(NQI)

Cuando q = 0, 𝐷R es la riqueza de especies; cuando q = 1 la ecuación es indefinida, pero su límite cuando q tiende a 1 es el exponencial del índice de Shannon (Chao et al., 2014):

𝐷N = limI→N

𝐷I = expJ−B𝑝K log 𝑝K

L

KMNO

La medida cuando q = 1 cuanta a los individuos de igual manera, por lo que cuanta las especies en porporción a su abundancia; 𝐷N se puede interpretar como el número efectivo de especies comunes en el ensamblaje. El valor cuando q = 2 representa la diversidad de Simson y se puede interpretar como el númeromefectivo de especies dominantes en el ensamblaje (Hsieh et al., 2016). Estos índices estimaron usando el software R, por medio del paquete iNEXT.

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Asimismo, se calculó la diversidad beta, por medio del paquete vegan, para comparar las características de las comunidades de murciélagos entre los bosques de tierra firme e inundables. Para esto se empleó la distancia Bray-Curtis, la cual se basa en una matriz disimilaridad entre los lugares muestreados. Por medio de este indice se obtiene un resultado entre 0 - 1 donde, 0 representa que los dos sitios comparten las mismas especies y 1 donde los dos sitios no comparten ninguna especie (Bloom, 1981). Descripción y composición de semillas presentes en las muestras fecales Abundancia de semillas La abundancia relativa de semillas encontradas en las muestras fecales se expresó como el porcentaje de una especie o morfotipo particular de semilla presente en cada especie de murciélago (Estrada-Villegas et al., 2011). Esto se realizó para especies de murciélagos que tuvieron más de 5 muestras colectadas. Descripción de la dieta del conjunto de murciélagos frugívoros Los cálculos a continuación se realizaron solamente para las especies de murciélagos que tuvieran más de 5 muestras colectadas. Amplitud de la dieta Para cuantificar y comparar la abundancia de semillas encontradas en las muestras fecales del conjunto de murciélagos frugívoros se evaluó la amplitud de la dieta. Para esto, se calculó el Índice de Levins (𝐵[). Este índice mide la uniformidad de la distribución de los individuos entre los diferentes recursos utilizados (Krebs, 1989):

𝐵[ = 𝐵 − 1𝑛 − 1

Donde, 𝐵[ = Índice de Levins para una especie determinada de murcièlago. 𝑛 = Número total de morfotipos de semillas encontrados B = Inverso de Simpson, en base a la abundancia de morfotipos de semillas encontrados por especie de murcièlago

En base al resultado de este índice, su valor va a ser menor en la medida en que más individuos utilicen un único recurso. A partir de este valor será posible definir si una especie determinada de murciélago frugívoro posee una dieta generalista o especialista. Sobreposición de las dietas Con el fin de estimar y entender cómo se sobrelapan las dietas del conjunto de murciélagos frugívoros se calculó el Índice simplificado de Morisita (CH) (Krebs, 1989):

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𝐶\] =2∑ 𝑝_a𝑝_baE

K

∑ 𝑝_`5]EK +∑ 𝑝_b5]E

K

Donde, 𝐶\ = Índice simplificado de Morisita entre las especies de murciélagos j y k. 𝑝K=/𝑝Kb = Proporción del recurso i respecto al total de recursos usados por las especies j y k.

Este índice da un resultado entre 0 y 1, entre más cercano sea el resultado obtenido a 0 implica que las especies presentan una dieta diferente. Se calculó por medio del paquete vegan de R. Importancia y proporción de uso de las plantas ingeridas Para establecer la importancia que tienen las diferentes especies vegetales dentro de la dieta del conjunto de murciélagos frugívoros se determinó el Índice de Valor de Importancia de las Plantas (IVIP) como lo realiza Pérez-Torres (2004):

𝐼𝑉𝐼𝑃 = B-𝑟Kf𝑅 2

h

KMN

Donde, rix = Número de veces que la especie de murciélago x fue registrada utilizando el recurso i. R = Número total de registros alimenticios de la especie de murcié lago x.

El valor del índice va a ser mayor entre más especies utilicen el recurso i. Importancia de cada especie de murciélago como dispersor de semillas En base al estudio realizado por Galindo-González et al. (2000) se calculó el Índice de Importancia del Dispersor (DII):

𝐷𝐼𝐼 = 𝑆 × 𝐵1000

Donde, S = Porcentaje de muestras fecales con semillas obtenidas de cada especie de murciélago.

B = Abundancia relativa de los murciélagos frugívoros capturados. Este índice presenta un rango de 0 a 10. Cero representa que no se encontraron semillas en las muestras fecales para una especie particular y 10 representa una especie de murciélago en la que se encontraron semillas en todas las muestras fecales recolectadas.

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Evaluación de la dispersión de semillas Se realizó un ensayo de germinación para determinar la capacidad de germinación de las semillas que pasan por el tracto digestivo de distintas especies de murciélagos frugívoros. Para esto, se realizó una prueba in situ con el fin de mantener el mayor número de variables ambientales constantes y evitar alteraciones en el desarrollo de la semilla por factores como el transporte hasta el laboratorio. Las semillas se sembraron en cajas de Petri con papel absorbente humedecido con agua destilada. El número de semillas por cada caja se determinó de acuerdo al morfotipo, tamaño y disponibilidad de semillas en cada muestra fecal. Diariamente se revisaron las cajas y se registró si las semillas germinaron. Para este trabajo, se consideraron como germinadas aquellas cuya radícula fuera mayor a 0.5 mm (Vadillo et al., 2004). Se contaron cuántas germinaron y se anotó el tiempo que tardó en germinar cada una de ellas. Finalmente, para evaluar la capacidad de germinación de las semillas encontradas en las muestras fecales se calculó la Capacidad de Germinación (ICG) y la Tasa de Germinación (GRI) (Barnea et al., 1995; Peña, 2005). Capacidad de germinación Con el fin de comprender y comparar el efecto de la endozoocoría de las diferentes especies de semillas consumidas por el conjunto de murciélagos frugívoros, se evaluó el Índice de Capacidad de Germinación (IGC), el cual expresa el porcentaje de semillas germinadas al finalizar la prueba respecto al número de semillas puestas a germinar (Barnea et al., 1991):

𝐼𝐺𝐶(%) = l𝑆𝐺𝑆𝑆m ∗ 100(%)

Donde IGC = Capacidad de germinación de las semillas. SG = Número total de semillas germinadas al final de la prueba. SS = Número de semillas sembradas.

Tasa de germinación Para evaluar la velocidad de germinación de las semillas encontradas en las muestras de materia fecal, se estimó el Índice de Tasa de Germinación (GRI) el cual expresa la velocidad de germinación relacionando el número de semillas germinadas respecto al tiempo requerido para su germinación (Barnea et al., 1991).

𝐺𝑅𝐼 = B𝑛K𝑡K

Donde ni = Número de semillas germinadas al i-ésimo día. Ti = Tiempo en días hasta el momento de la germinación.

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Análisis estadísticos Para comprobar si existen diferencias significativas entre la calidad de germinación de una especie de semilla específica de acuerdo a la especie de murciélago dispersor se realizó una prueba de Análisis de Varianza (ANOVA) de una cola. Previamente se evaluó si los datos tomados cumplían con los criterios de normalidad por medio de una prueba de Shapiro-Wilk y homogeneidad de varianzas a partir de una prueba de Bartlett. Para el caso en el que sí se lleguen a encontrar diferencias significativas se realiza una prueba Tukey con el objetivo de identificar entre qué especies de murciélagos se presentan estas diferencias frente a una misma especie o morfotipo de semilla. Asimismo, se van a realizar estas mismas pruebas estadisticas para saber si hay diferencias significativas entre la calidad de dispersión de una especie de murciélago frugívoro específico frente a las diferentes especies de semillas que este consumió. Por último, para comprobar si sí hay un efecto positivo de la endozoocoría frente a las semillas control (que no pasan por el tracto digestivo de los murciélagos frugívoros) también se realizarán las mismas pruebas estadísticas mencionadas anteriormente comparando estos tratamientos para cada una de las especies de semillas encontradas en muestras fecales y vegetales. Estas pruebas estadísticas se realizarán por medio del software Rstudio.

RESULTADOS Descripción y composición de murciélagos Composición del conjunto de murciélagos Se capturaron un total de 606 murciélagos, 311 en los bosques inundables y 295 en los bosques de tierra firme; del total de capturas 530 eran frugívoros, representados en 20 especies de la familia Phyllostomidae. Dentro de esta, la subfamilia más abundante fue Carollinae seguida por Stenodermatinae con un 38.94% y 33.66% respectivamente (ver Tabla 1). Específicamente para el muestreo realizado en los bosques de tierra firme se obtuvo un total de 25 especies capturadas, en donde la subfamilia más abundante fue Stenodermatinae con un 38.98%. Mientras que para los bosques inundables se obtuvo un total de 29 especies, en donde la subfamilia más abundante fue Carollinae con un 46.33% (ver Tabla 2 y 3).

Tabla 1. Abundancia relativa en base a los individuos capturados en los dos tipos de bosque de la Hda. San Juan del Carare. *Especie registrada por observación directa, más no capturada

Familia Subfamilia Género Especie N Abundancia relativa total(%)

PHYLLOSTOMIDAE

Carollinae Carollia C. perspicillata 165 27.3 Carollia C. castanea 71 11.7

Desmodontinae Desmodus D. rotundus 21 3.5

Glossophaginae Glosophaga G. soricina 11 1.8 Glosophaga G. longirostris 3 0.5

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Phyllostominae

Chiroderma C. trinitatum 4 0.6 Loncophyla Loncophyla 1 0.2 Lophostoma L. brasilense 6 1 Lophostoma L. silvicolum 1 0.2 Phyllostomus P. hastatus 59 9.7 Phyllostomus P. discolor 4 0.6

Trachops T. cyrrosus 1 0.2 Trinycteris T. aff. sp. 23 3.8

Chrotopterus C. auritus 3 0.5

Stenodermatinae

Artibeus A. jamaicensis 77 12.7 Artibeus A. lituratus 50 8.3 Artibeus A. obscurus 34 5.6

Dermanura D. glauca 3 0.5 Dermanura D. phaeotis 5 0.8 Mesophylla M. macconelli 2 0.3 Platyrrhinus P. helleri 3 0.5 Platyrrhinus P. dorsalis 7 1.2

Sturnira S. ludovici 5 0.8 Sturnira S. erythromos 7 1.2

Uroderma U. bilobatum 6 1 Vampyressa Vampyressa 4 0.6 Vampyrodes V. major 1 0.2

EMBALLONURIDAE Rhynchonycteris R. naso 7 1.2

NOCTILIONIDAE Noctilio N. albiventris 9 1.5 Noctilio N. leporinus 3 0.5

VESPERTILIONIDAE

Eptesicus E. diminutus 1 0.2 Lassiurus L. egregius 2 0.3

Miotis M. riparius 5 0.8 Rhogessa R. io 2 0.3

THYROPTERIDAE Thyroptera T. tricolor* OD S = 34 606

Tabla 2. Abundancia relativa en base a los individuos capturados en los bosques de tierra firme de la Hda.

San Juan del Carare *Especie registrada por observación directa, más no capturada

Familia Subfamilia Género Especie N Abundancia (%)

PHYLLOSTOMIDAE

Carollinae

Carollia C. perspicillata 69 23.4 Carollia C. castanea 22 7.5

Desmodontinae Desmodus D. rotundus 17 5.7 Glosophaga G. soricina 2 0.6

16

Glossophaginae Glosophaga G. longirostris 3 1.2

Phyllostominae

Lophostoma L. brasilense 1 0.3 Phyllostomus P. hastatus 35 11.8 Phyllostomus P. discolor 6 1.4 Trachops T. cyrrosus 2 0.4 Trinycteris T. aff. sp. 19 6.4 Chrotopterus C. auritus 2 0.6

Stenodermatinae

Artibeus A. jamaicensis 63 21.4 Artibeus A. lituratus 30 10.2 Artibeus A. obscurus 10 3.4 Dermanura D. glauca 1 0.3 Mesophylla M. macconelli 2 0.6 Platyrrhinus P. helleri 2 0.6 Platyrrhinus P. dorsalis 3 1.1 Sturnira S. erythromos 1 0.3 Uroderma U. bilobatum 1 0.3 Vampyressa Vampyressa 1 0.3 Vampyrodes V. major 1 0.3

THYROPTERIDAE Thyroptera T. tricolor* OD

VESPERTILIONIDAE

Lassiurus L. egregius 2 0.6 Miotis M. riparius 1 0.3 Rhogessa R. io 2 0.6

S = 25 295

Tabla 3. Abundancia relativa en base a los individuos capturados en los bosques inundables de la Hda. San Juan del Carare

Familia Subfamilia Género Especie N Abundancia relativa (%)

PHYLLOSTOMIDAE

Carollinae Carollia C. perspicillata 96 30.6 Carollia C. castanea 49 15.6

Desmodontinae Desmodus D. rotundus 4 1.3 Glossophaginae Glosophaga G. soricina 9 2.8

Phyllostominae

Chiroderma C. trinitatum 4 1.2 Loncophyla Loncophyla 1 0.3 Lophostoma L. brasilense 5 1.6 Lophostoma L. silvicolum 1 0.3 Phyllostomus P. hastatus 24 7.6 Trinycteris T. aff. sp. 4 1.3 Chrotopterus C. auritus 1 0.3

Artibeus A. jamaicensis 14 4.4

17

Stenodermatinae Artibeus A. lituratus 20 6.4 Artibeus A. obscurus 24 7.6 Dermanura D. glauca 2 0.6 Dermanura D. phaeotis 5 1.6 Platyrrhinus P. helleri 1 0.3 Platyrrhinus P. dorsalis 4 1.3 Sturnira S. ludovici 5 1.6 Sturnira S. erythromos 6 1.9 Uroderma U. bilobatum 5 1.6 Vampyressa Vampyressa 3 0.9

EMBALLONURIDAE Rhynchonycteris R. naso 7 2.2

NOCTILIONIDAE Noctilio N. albiventris 9 2.8 Noctilio N. leporinus 3 0.9

VESPERTILIONIDAE

Eptesicus E. diminutus 1 0.3 Miotis M. riparius 4 1.2 Rhogessa R. io 2 0.6

Esfuerzo de muestreo El esfuerzo de muestreo total para todas las especies de murciélagos, pertenecientes a diferentes gremios y capturados en los dos tipos de bosques fue de 5,781 horas-malla en 24 noches y el éxito de captura fue de 2,94 individuos/horas-red, para un total de 543 murciélagos frugívoros capturados. Representatividad del muestreo En total se capturaron 34 especies de murciélagos (S=34), en su mayoría pertenecen a los frugívoros (58.82 %). De estas 34 especies, se capturaron respectivamente 29 y 24 especies en los bosques inundables y de tierra firme. Para cada tipo de bosque se ajustaron los modelos no paramétricos (Chao, Jacknife 1 y Bootstrap) y el modelo paramétrico de Clench a la curva de acumulación de especies con lo cual se obtuvo el número de especies estimadas por cada uno de los diferentes modelos para conocer la representatividad de los muestreos en cada uno de los bosques como se muestra en la tabla a continuación (ver Tabla 4) y para cada respectivo modelo (ver Figura 1-4). Tabla 4. Especies estimadas en base a los diferentes modelos (paramétricos y no paramétricos) y representatividad (repr.) del muestro en base a cada uno

Bosque # spp (S)

Chao Repr. Chao

Jacknife 1 Repr. Jacknife 1

Bootstrap Repr. Bootstrap

Clench Repr. Clench

Inundable 29 36 80.55 36 80.55 32 90.63 32 90.63

18

Tierra firme

24 30 80 30 80 27 88.88 26 92.31

Figura 1. Acumulación de especies en los bosques inundables por medio de los modelos no paramétricos, en

donde: a. Chao, b. Jacknife 1 y c. Bootstrap

19

Figura 2. Acumulación de especies en los bosques de tierra firme por medio de los modelos no paramétricos,

en donde: a. Chao, b. Jacknife 1 y c. Bootstrap.

20

Figura 3. Acumulación de especies en los bosques inundables por medio del modelo paramétrico (Ecuación de Clench)

Figura 4. Acumulación de especies en los bosques de tierra firme por medio del modelo paramétrico

(Ecuación de Clench) Estructura del conjunto de murciélagos frugívoros Se capturó un total de 34 especies de murciélagos, de los cuales 24 pertenecían al gremio de los frugívoros. La abundancia de las especies que conforman el conjunto de murciélagos frugívoros se evaluó teniendo en cuenta el índice de diversidad verdadera (números de Hill) donde se calculó: q=0 para riqueza; q=1 para calcular el exponencial de Shannon; y q=2 para calcular el índice de Simpson. A continuación, se muestran los resultados obtenidos para cada tipo de bosque (ver Figura 5).

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Figura 5. Números de Hill (q = 0, q = 1, q = 2) para el conjunto de murciélagos frugívoros. Las barras

moradas representan el resultado estimado; las amarillas, el resultado observado. Descripción y composición de semillas presentes en las muestras fecales Representatividad de la colecta de muestras En total se capturaron ocho morfotipos de semillas (S=8) en los bosques inundables y de tierra firme. Para cada tipo de bosque se ajustaron los modelos no paramétricos (Chao, Jacknife 1 y Bootstrap) y el modelo paramétrico de Clench a la curva de acumulación de especies con lo cual se obtuvo el número de especies estimadas por cada uno de los diferentes modelos para conocer la representatividad de los muestreos en cada uno de los bosques como se muestra en la tabla a continuación (ver Tabla 5) y las curvas de acumulación de especien según el respectivo modelo (ver Figura 6-9).

22

Figura 6. Acumulación de semillas en los bosques inundables por medio de los modelos no paramétricos, en

donde: a. Chao, b. Jacknife 1 y c. Bootstrap

23

Figura 7. Acumulación de semillas en los bosques de tierra firme por medio de los modelos no paramétricos,

en donde: a. Chao, b. Jacknife 1 y c. Bootstrap

Figura 8. Acumulación de semillas en los bosques inundables por medio del modelo paramétrico de Clench.

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Figura 9. Acumulación de semillas en los bosques de tierra firme por medio del modelo paramétrico de Clench. Tabla 4. Especies estimadas en base a los diferentes modelos (paramétricos y no paramétricos) y representatividad (repr.) del muestro en base a cada uno

Bosque # spp. (S)

Chao Repr. Chao (%)

Jacknife 1 Repr. Jacknife 1 (%)

Bootstrap Repr. Bootstrap (%)

Clench Repr. Clench (%)

Inundable 8 8 100 8 100 8.2 97.5 8 100

Tierra firme

8 12 66.7 10 80 9.2 86.9 11 73

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Abundancia de semillas A continuación, se muestra la distribución de semillas encontradas en las muestras de cada una de las especies de murciélagos (ver Figura 10).

Figura 10. Abundancia relativa semillas para cada especie de murciélago.

Descripción de la dieta del conjunto de murciélagos frugívoros Amplitud de la dieta: Índice de Levins (IL) A continuación se muestra el resultado obtenido para la amplitud de la dieta de las diferentes especies de murciélagos con más de 5 muestras recolectadas.

Tabla 5. Índice de Levins [0-1]: valores rojos representan especialistas (menores al primer cuartil); valores azules, generalistas (mayores al tercer cuartil).

Spp. Tierra firme Inundable C. castanea 0.07 0.53 C. perspicillata 0.1 0.32 A. jamaicensis 0.04 0.33 S. erythromos - 0.33 A. obscurus - 0.18 P. discolor 0.29 - A. lituratus 0.06 0.16 Trinycteris aff. sp. 0.03 - P. hastatus 0.02 0

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Sobreposición de las dietas En las tablas en seguida se muestran los resultados obtenidos para la sobreposición de la dietas entre los diferentes muciélagos en base al índice simplificado de Morisita-Horn para los bosques de tierra firme e inundables respectivamente (Tabla 6 y 7).

Tabla 6. Sobreposición de la dieta en base al índice simplificado de Morisita-Horn en los bosques de tierra firme.

C. castanea C. perspicillata A. jamaicensis P. discolor A. lituratus Trinycteris aff. C. castanea C. perspicillata 0.96 A. jamaicensis 0.94 0.96 P. discolor 0.5 0.44 0.46 A. lituratus 0.93 0.87 0.87 0.62 Trinycteris aff. 0.98 0.95 0.97 0.48 0.91 P. hastatus 0.85 0.85 0.92 0.59 0.79 0.93

Tabla 7. Sobreposición de la dieta en base al índice simplificado de Morisita-Horn en los bosques inundables.

C. castanea C. perspicillata S. erythromos A. obscurus A. jamaicensis A. lituratus C. castanea C. perspicillata 0.93 S. erythromos 0.89 0.72 A. obscurus 0.75 0.82 0.38 A. jamaicensis 0.73 0.75 0.53 0.6 A. lituratus 0.66 0.79 0 0.54 0.36 P. hastatus 0.5 0.71 0 0.8 0.44 0.64

Importancia y proporción de uso de las plantas ingeridas (IVIP) A continuación, se muestra la importancia de cada especie de planta en el conjunto de murciélagos según el tipo de bosque. Se puede ver que C. membranacea fue la más importante independientemente del tipo de bosque.

Tabla 8. Índice de Valor de Importancia de las Plantas (IVIP) [0-1]. En rojo se muestra la especie más importante para los dos tipos de bosque.

Semilla Inundable Tierra firme Anthurium sp. 0.2 0.02 Vismia sp. 0.1 0.08 C. membranacea 0.34 0.79 m1 0.2 0.04 Solanum sp. 0.01 0.04 Piper sp. 0.08 0.01 Vismia2 sp. 0.06 0.02

Comentado [GA1]: Dieta más homogenea

27

Importancia de cada especie de murciélago como dispersor de semillas (DII) En la tabla a continuación se muestran los resultafos obtenidos para cada bosque rspecto al Índice de Importancia del Dispersor. Teniendo en cuenta el rango de este índice, se obtuvieron valores bajos para todas las especies. Sin embargo, la especie que tuvo un mayor valor en los dos tipos de bosques fue C. perspicillata. Tabla 9. Índice de Importancia del Dispersor (DII) [0-10]. En rojo se muestra el dispersor más importante en

la comunidad. Spp. Inundable Tierra firme C. castanea 0.6 0.02 C. perspicillata 1.2 0.3 S. erythromos 0.01 - A. obscurus 0.07 - A. jamaicensis 0.02 0.2 A. lituratus 0.02 0.04 P. hastatus 0.05 0.2 P. discolor - 0.01 Trinycteris aff. sp. - 0.04

Evaluación de la dispersión de semillas Se realizó este estudio para la especie C. membranacea la cual fue la más importante en la dieta de los murciélagos según el resultado obtenido del IVIP (ver Tabla 7). Capacidad de germinación En base al ANOVA realizado no se obtuvo diferencias significativas (p = 0.558). Sin embargo, se puede una tendencia donde la mayoría de los datos de las especies se encuentra en 1 y los que tienen mayor varianza son los de C. perspicillata y P. hastatus.

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Figura 11. Índice de Capacidad de Germinación (ICG) para cada especie de murciélago vs. el control

Tasa de germinación En base al ANOVA realizado se obtuvo que sí se encuentran diferencias significativas (p=0.00152) entre las especies de murciélagos respecto a la velocidad de germinación. Por esto se realizó una prueba Tukey, en donde se encontró que hay diferencias entre la especie P. hastatus – C. perspicillata. También se encontró que P. hastatus es la especie que presenta un valor de media mayor entre todas las especies. Por otro lado, no hubo diferencias significativas entre alguna de las especies de murciélago evaluadas y el control.

Figura 12. Tasa de Germinación (GRI) para cada especie de murciélago frente al control

29

DISCUSIÓN Al momento de estudiar la dispersión de semillas un factor fundamental es el efecto que el paso por el tracto digestivo del murciélago dispersor tiene sobre la calidad de la germinación de las semillas (Herrera & Pellmyr, 2002). Este aspecto, además de la diferencia post-ingestión sobre la germinación de acuerdo a la especie dispersora han sido poco estudiados. Descripción y composición de murciélagos frugívoros Se capturó un total de 24 especies de murciélagos frugívoros, en donde se compartían 16 entre los dos tipos de bosque (tierra firme e inundable) (Figura 5). Para cada uno de los tipos de bosque se ajustaron los modelos no paramétricos (Chao 1, Jacknife 1 y Bootstrap) y el modelo de Clench a la curva de acumulación de especies de murciélagos capturados (Figura 6 – 9 y Tabla 4). A pesar de que en los métodos no paramétricos no se alcanzó una asintota se obtuvo que la representatividad fue mayor al 80 % en los dos tipos de bosque, por lo que se puede asegurar que el muestreo fue suficiente para afirmar que se realizó el estudio con una parte significativa del ensamblaje de murciélagos frugívoros. Las especies más abundantes para los dos tipos de bosques fueron Carollia pespicillata, A. jamaicensis y C. castanea. Estas especies se caracterizan porque se pueden dispersar con facilidad a través de áreas abiertas en comparación con las demás especies que se encontraron en menor proporción en los bosques. Adicionalmente, el género Carollia puede llegara a habitar en espacios transformados por huanos como puentes, tuberías y tejados (Diaz & Linares, 2012). En base al estudio realizado por Olea-Wagner y colaboradores (2005) se encontró que la especie C. perspicillata en específico modtró una actividad nocturna similar tanto en zonas conservadas como donde hay actividad antropogénica sugiriendo que es una especie con gran capacidad de adaptabilidad. Las especies recapturadas fueron C. perspicillata y C. castanea, cada una una vez. El hecho de tener recapturas de individuos durante un miestreo, suguiere que, aunqu estos pueden tener una distribución de forrajeo grande, tienen un grado de fidelidad a los lugares de paso durante su actividad nocturna y áreas de alimento limitadas (Heithaus et al., 1975; Fleming, 1988). El género Artibeus fue de los más abundantes dentro del conjunto de murciélagos. Esto puede deberse a que este género tiende a forrajear en grupo (Heithaus et al, 1975) Descripción de la dieta del conjunto de murciélagos frugívoros Se encontraron en total 7 morfotipos de semillas en 194 muestras fecales colectadas. Las especies de semillas con mayor proporción de ingestión pertenecen al género Cecropia y

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Vismia, el resto de morfotipos aparecieron con menor frecuencia en las muestras de materia fecal (Figura 10). Amplitud de la dieta: Índice de Levins (IL) Las especies de murciélagos mostraron ingestión diferencial de frutos al observar una mayor frecuencia de ocurrencia de ciertas especies de semillas en las muestras de materia fecal. Lo anterior permite reconocer posibles asociaciones entre especies de murciélagos y especies de semillas como se puede observar en el caso de Phyllostomus hastatus y su asociación casi exclusiva a Cecropia membranacea en los dos tipos de bosque estudiados (Figura 10 y Tabla 5). Sin embargo, así como se eontraron especies con dietas específicas como la mencionada anteriormente, también se encontraron especies generalistas con una dieta diversa en donde se llegaron a encontrar 5 especies diferentes de semillas para una sola especie de murciélago ados (Figura 10 y Tabla 5) La condición de generalista le permite a una epsecie de murciélago en particular consumir diferentes especies de semillas, defecarlas intacas después del paso por el tracto digestivo para permitir posteriormente la germinación de las mismas. Esta diversidad en la amplitud de la dieta en las diferentes especies de murciélagos tiene implicaciones importantes al momento de la conservación de los bosques. Sobreposición de las dietas Se pueden ver tendencias diferentes entre los murciélagos estudiados respecto a los dos tipos de bosques. Respecto al análisis realizado en los bosques de tierra firme este índice indica que hay una dieta más homogenea en comparación con el resultado obtenido para los bosques indundables (Tabla 6 y 7). Este resultado nos sugiere que hay una fructificación más uniforme en los bosques de tierra firme permitiendo que las especies de murciélagos analizadas puedan compartir esos recursos. Importancia y proporción de uso de las plantas ingeridas (IVIP) C. membranacea es la planta más importante en la dieta del conjunto de murciélagos frugívoros (Tabla 8), su importancia se puede asociar a bosques que están pasando por procesos de regeneración secundaria. Esta especie vegetal en particular juega un papel muy importante en bosques con algún grado de alteración, ya que son especies pioneras que pueden permitir el reclutamiento de especies de estrategia k que requieren crecer bajo condiciones de sombra (Wieland et al., 2011). Importancia de cada especie de murciélago como dispersor de semillas (DII) Como se mencionó en la metodología, este índice se basa en una relación entre la abundancia del murciélago y si las muestras colectadas tenían semilla o no. Teniendo presente lo anterior C. perspicillata fue la especie con un mayor resultado debido a su abundancia el ambos tipos de bosques (Tabla 9). Sin embargo, se encontraron valores bajos para todas las especies teniendo en cuenta que esti óindice varía de un rango de 0 a 10. Lo anterior, permite concluir

31

que todos los murciélagos del conjunto tienen la misma importancia al momento de la dispersión independientemente de la dominancia de una especie en el conjunto de murciélagos. Evaluación de la dispersión de C. membranacea Los resultados obtenidos en la dieta y en las pruebas de germinación, muestra que la diferencia en la germinación de las semillas ingeridas por los murciélagos está relacionada con las preferencias de consumo de cada especie de murciélago dispersor. En general se encontró un bajo porcentaje (< 0.05) de semillas destruídas en el total las muestras fecales colectadas. Esto implica que se pueden considerar como buenos dispersores desde el momento en que ingieren el fruto, ya que no dañan las semillas durante su digestión (Schupp, 1993). Capacidad de Germinación de C. membranacea No se encuentra un efecto en la Capacidad de Germinación (Figura 11), con respecto a la mayor varianza para las especies C. perspicillata y Phyllostomus hastatus se debe a que fueron las especies con mayor cantidad de muestras colectadas y se espera que al colectar más muestras de las otras especies se tenga un resultado similar a los de estas especies mencionadas. Adicionalmnete, esta varianza y los outliers también pueden corresponder a una selección de semillas defectuosas en las muestras fecales, esto resalta la importancia de tener una mayor cantidad de muestras al realizar estudios que evalúan la calidad de la germinación. Tasa de Germinación de C. membranacea Para este índice sí se encontró una diferencia significagtiva en el tiempo (Figura 12). En donde los especialistas aceletan la Tasa de Germinación (GRI): P. hastatus (especialista) respecto a C. perspicillata (generalista). Lo anterior se puede explicar debido que los especialistas pueden tener agentes químicos que eliminen posibles inhibidores o agentes retardantes de la germinación (Gauthier-Hion et al. 1985).

IMPLICACIONES PARA LA CONSERVACIÓN Los acercamientos teórico-prácticos como el presente estudio permiten generar, reunir y consolidar información que puede darle base y rigidez al conocimiento biológico y ecológico sobre la calidad de la dispersión por murciélagos frugívoros. Los murciélagos frugívoros son considerados bienes que prestan servicios ambientales como la dispersión de semillas (Pérez-Torres 2004), estos pueden definitivamente contribuir a la reproducción y abundancia de las especies vegetales de las cuales se alimentan entre las que se incluyen especies pioneras en la sucesión vegetal y especies de interés económico para el ser humano.

32

De acuerdo a los resultados de este estudio resalta la importancia de realizar estudios comparativos entre varias especies de murciélagos y los distintos efectos que pueden llegar a tener sobre el servicio ecosistémico que ofrecen. Con este trabajo se sugiere que los murciélagos especialístas pueden aumentar la velocidad de la germinación de las semillas permitiendo un reclutamiento más eficiente de C. membranacea. Sin embargo, este resultado no le resta importancia a los murciélagos generalistas ya que son especies con una mayor adaptabilidad a ecosistemas alterados y ofrecen una lluvia de semillas diversa.

CONCLUSIONES - Dentros del proceso de dispersión de semillas el efecto del paso por el tracto digestivo

de los murciélagos frugívoros puede ser más importante para la reproducción e las plantas que el simple hecho del movimiento de la semilla lejos del parental.

- La ingestión de la misma especie de semilla por diferentes especies de murciélagos puede representar un incremento en la calidad de la germinación.

- La amplitud de la dieta tiene posibles implicaciones en la efectividad de la dispersión de las semillas. Específicamente modificando la velocidad de germinación de las semillas.

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ANEXOS Anexo 1 Fotografías semillas econtradas en las muestras de materia fecal de los murciélagos frugívoros

- Anthurium sp.

35

- C. membranacea

- Morfotipo 1

- Piper sp.

36

- Solanum sp.

- Vismia sp.

- Vismia 2 sp.

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