Bol. San. Veg. Plagas, 29: 511-521, 2003

Eretmocerus mundus (Hym.: Aphelinidae), parasitoideautóctono de Bemisia tabaci (Hom.: Aleyrodidae): Primerosresultados de eficacia en judía

Ma. M. TÉLLEZ, L. LARA, PH. STANSLY, A. URBANEJA

Eretmocerus mundus es el parasitoide autóctono más abundante que aparece deforma natural sobre la mosca blanca Bemisia tabaci en la costa mediterránea. En este tra-bajo se presentan los primeros resultados de su eficacia tras liberaciones en cultivo dejudía de enrame de primavera. El cultivo se llevó a cabo bajo un programa de manejointegrado de plagas basado en el control biológico de plagas. Tras detectar la presenciade mosca blanca, se realizaron tres sueltas de E. mundus de 1,6 ind./m2, con un interva-lo semanal. Se realizó un monitoreo semanal en campo y en laboratorio, para evaluar ladinámica poblacional de la plaga y estimar la eficacia del parasitoide. En tan solo tressemanas tras la última suelta de E. mundus, el porcentaje de mortalidad de B. tabaci(parasitismo + picaduras alimenticias + mutilación + mortalidad natural) alcanzó el97%. El porcentaje de ninfas muertas (picaduras alimenticias + mutilación + mortalidadnatural) fue mayor sobre ninfas de primera y segunda edad que el parasitismo, mientrasque sobre ninfas de mayor edad el porcentaje de parasitismo fue el factor de mortalidadmás importante. El uso de E. mundus resultó enormemente efectivo para el control de laprimera generación de B. tabaci en el cultivo de judía de primavera, de manera que enlos invernaderos donde se aplican programas de IPM, las sueltas de E. mundus supon-drán previsiblemente una reducción en el número de tratamientos químicos dirigidos alcontrol de B. tabaci.

Ma. M. TÉLLEZ. Centro de Investigación y Formación Agraria "La Mojonera - La Caña-da". Junta de Andalucía. Autovía del Mediterráneo, Sal. 420. Apdo. de Correos 91.04700 El Ejido (Almería)L. LARA. Departamento de Investigación y Desarrollo. Koppert Biological Systems S.L.Finca Labradorcico del Medio. Apartado de Correos 286. 30880 Águilas (Murcia)PH. STANSLY. SWFREC. University of Florida. 2686 State Road 29N. Immokalee, Florida.A. URBANEJA. Dep. Protección Vegetal y Biotecnología. Instituto Valenciano de Investi-gaciones Agrarias (IVIA). Carretera de Moncada-Náquera, Km. 4,5. 46113 Moneada(Valencia).

Palabras clave: Eretmocerus mundus, Bemisia tabaci, control biológico, parasitis-mo, picaduras alimenticias, judía

INTRODUCCIÓN

La mosca blanca constituye uno de losprincipales problemas de plagas en los culti-vos hortícolas de la provincia de Almería. Laespecie más abundante y conocida en los pri-meros años fue Trialeurodes vaporariorum,(Westwood) citada por primera vez en Espa-

ña por Gómez Menor en 1944 (GÓMEZ

MENOR, 1994). En los años setenta y coinci-diendo con la expansión de los invernaderosde Almería, esta especie adquirió carácter deplaga (Moreno, 1984), pero es a partir delaño 1987 cuando se detecta la presenciamasiva de otra especie de mosca blanca,Bemisia tabaci (Gennadius). Actualmente,

esta especie de mosca blanca está provocan-do graves problemas, tanto por el daño direc-to que provoca el insecto sobre el cultivocomo por actuar como vector de diferentesvirus, produciendo importantes pérdidastanto en producción como en la calidad delos frutos. El control de esta plaga mediantetratamientos insecticidas, en general no hadado resultados satisfactorios, debido enparte a la capacidad que tiene esta plaga adesarrollar resistencias a muchas de lasmaterias activas utilizadas.

Como alternativa al control químico, en laprovincia de Almería desde hace ya algunosaños, tanto a través de la Administracióncomo en el ámbito de las empresas privadas,se vienen aplicando con éxito programas demanejo integrado de plagas en diversos cul-

tivos (VAN DER BLOM, 2002). Dentro de estosprogramas, para el control de mosca blanca,se realizaban introducciones de Eretmoceruseremicus (ROSE & ZOLNERO.), parasitoide deorigen americano capaz de parasitar tambiéna otra especie de mosca blanca de los inver-naderos (Trialeurodes vaporariorun (West-wood)). Sin embargo es conocida la acciónque pueden ejercer ciertos parasitoides queaparecen en nuestra zona de forma espontá-nea, como es el caso de Eretmocerus mundusMercet (Hymenoptera, Aphelinidae) y quepuede ejercer un importante control biológi-co hacia esta plaga (RODRÍGUEZ etal., 1994).

El parasitoide E. mundus, es el másimportante de la mosca blanca Bemisia taba-ci (Genn.) en cultivos protegidos bajo inver-nadero del sureste español (RODRÍGUEZ etal.,

Figura 1: Hembra de E. mundus realizando la puesta B) Huevo recién puesto de E. mundus tras voltear la larva de B.tabaci C) Hembra de E. mundus alimentándose de la hemolinfa de una larva de segundo estadio de B. tabaci y D)

Estado de una larva de primer estadio de B. tabaci iras recibir picaduras alimenticias de E. mundus.

Figura 2: Diferencias entre estado/íos parasitados y no parasitados de B. tabaci. A) Ninfa de mosca blanca noparasitada y B) Ninfa de mosca blanca parasitada (coloración más pálida y micetomas desplazados); C) Pupa no

parasitada (facilmente visible los dos primordios alares de color blanco en los laterales y D) Pupa parasitada;E) Exhuvia de mosca blanca (Opérculo de salida en T) y F) Exhuvia de Eretmocerus spp. (Opérculo redondeado).

1994). Además, este parasitoide ha sido cita-do en numerosas partes del mundo comoagente de control de B. tabaci (FOLTYN yGERLING, 1985; HAFEZ et ai, 1978; KAPADIAy PURI, 1990; MOUND y HALSEY, 1978) y hasido objeto de introducciones mediante con-trol biológico clásico en áreas distintas a suzona de origen debido a su mayor potencialbiótico sobre B. tabaci en comparación aotros parasitoides (GOOLSBY et al., 1998).

E. mundus parasita las ninfas jóvenes deB. tabaci colocando un huevo en la parteinferior de la larva (GERLING et ai, 1998). Sureproducción como la mayoría de himenóp-teros es por partenogénesis arrenotoca, o sea,huevos fecundados producen hembras,mientras que huevos no fecundados produ-cen machos (ROSE et al., 1995). Todos losestadios ninfales son parasitados por E. mun-dus a pesar que prefiere y se reproduce mejorsobre N2 y N3 (FOLTYN y GERLING, 1985;

JONES y GREENBERG, 1998; URBANEJA ySTANSLV, 2003). Una vez detectado y acepta-do un huésped, la hembra se coloca de espal-das a la ninfa de B. tabaci de modo que estaquede en contacto con el ovipositor, yempleando sus patas traseras la levanta yrealiza la puesta (que por lo general es soli-taria) entre la ninfa y la hoja (Fig. 1A y B).Posteriormente, cuando la larva del parasi-toide eclosiona del huevo, taladra la piel delcuerpo de la ninfa de la mosca y penetra enel interior de la misma, donde se desarrollaalimentándose de hemolinfa. Una vez que hacompletado su desarrollo larvario (pasa portres estadios; HAZEÍ et al, 1979) y pupal, eladulto sale al exterior a través del opérculode forma circular realizado en la parte ante-rior del exhuvio pupal (Fig. 2). E. mundusposee una fecundidad elevada y sus paráme-tros reproductivos son muy elevados si secomparan con otros parasitoides (URBANEJA

Tabla 1.- Sueltas de enemigos naturales realizadas, fecha de introducción, número de individuos por metro cua-drado o número de individuos liberados por focos.

Plaga Enemigo natural Fecha introducción Ind./m2 Focos (n° total)

MATERIALES Y MÉTODOS

El ensayo se realizó en un invernaderoexperimental situado en el C.I.F.A de Alme-ría, con una superficie útil de 600m2, sueloenarenado, doble puerta, cubierta plásticafotoselectiva y malla normal en ventanas. Elcultivo fue de judía tipo Helda. Se realizó unsemillero con fecha 14-01-02 y el trasplantecon fecha 29-01-02. El marco de plantaciónfue de 0,5 X 2 con dos semillas por golpe,resultando un total de 15 líneas de plantacióncon 42 plantas por línea. Las líneas de riegoestaban agrupadas en tres sectores de riegoindependientes. Se colocó un dataloggerpara el registro diario de temperatura yhumedad relativa.

En el cultivo se aplicó el programa deManejo Integrado de Plagas en judía (IPM)basado en el control biológico desarrolladopor Koppert B. S. Basados en este programay en función de los resultados de los mués-treos, se realizaron las introducciones defauna auxiliar (Tabla 1). Se realizaron tressueltas de E. mundus en forma de pupas, arazón de 1,6 individuos por metro cuadrado(CALVO, 2002). La primera suelta de E. mun-dus se realizó una semana después de detec-

et al, 2002a). A parte de la mortalidad indu-cida por el parasitismo en si, E. mundus escapaz de provocar la muerte a su huésped alrealizar picaduras alimenticias sobre las nin-fas jóvenes de B. tabaci (Fig. 1 C y D) y pormutilación (inserciones del ovipositor queno van seguidas de una puesta ni de unapicadura alimenticia). GERLING y FREÍD

(2000), estimaron esta mortalidad ("killingcapacity": picaduras alimenticias y mutila-ción) en torno a un 10%.

Desde inicios de 2002, E. mundus seencuentra disponible a nivel comercial y gra-cias a su eficacia en el control de B. tabaci(CALVO et al, 2002; STANSLY et al, 2003;URBANEJA et al., 2002a, b, c y d), su uso endiversos cultivos hortícolas, dentro de planesde manejo integrado de plagas basados en elcontrol biológico se está extendiendo rápida-mente. En este ámbito de trabajo se ha plan-teado el presente ensayo, para obtener losprimeros datos de eficacia en campo de E.mundus en el control de B. tabaci en el cul-tivo de judía. Además, se prestará especialinterés al estudio de las distintas formas deprovocar la muerte sobre ninfas de moscablanca que posee este parasitoide: parasitis-mo, picaduras alimenticias y mutilación.

Phytoseiulus

persimilis

Tretanychus

urticae Amblyseius

californicus

Frankliniella Amblyseius

occidentalis cucumeris

Myzus persicae Aphidius colemani

Bemisia tabaci Eretmocerus

mundus

Figura 3: Evolución del número de adultos y ninfas por hoja de B. tabaci. Las flechas indican las sueltas delparasitoide, cada una de las cuales fue de 1,6 ind./m2.

tar los primeros adultos de B. tabaci en elcultivo (12-02-02). El número de auxiliaresliberados para el control de araña roja fue ele-vado, para evitar realizar ningún tratamientoquímico que pudiera interferir en un trabajoparalelo al presente trabajo, donde se estudia-ba la entrada espontánea de las distintas espe-cies de parasitoides de minador, así como delas distribución en el tiempo de especies deminador en el mismo invernadero.

Para estimar el nivel poblacional de B.tabaci tanto de adultos como de ninfas, serealizaron muéstreos semanales de 25 plantasal azar. De cada planta se evaluaban treshojas a tres niveles (superior, medio e infe-rior). De cada hoja se contó el número deadultos y ninfas de B. tabaci presentes. Parael estudio en mayor detalle del potencial delparasitoide E. mundus se recogieron sema-nalmente 25 hojas al azar con presencia deninfas, a partir del 6-03-02. Estas hojas setransportaron a laboratorio donde bajo lupabinocular se examinaron. Cada hoja sedividió en cuatro partes iguales eligiéndoseuna al azar de la cual se extrajo un disco dehoja de 23 cm2. De cada disco de hoja se

contó el numero ninfas de B. tabaci, sanas,parasitadas, y muertas (picaduras alimenti-cias, mutilación o mortalidad natural). Ade-más, se clasificaron según su estado de desa-rrollo. A partir del tercer conteo de laborato-rio (18/03/2002), se observó que al levantarlas ninfas de B. tabaci muertas, muchas esta-ban también parasitadas con lo cual a partir deeste momento se distinguió entre ninfas para-sitadas, muertas y muertas no parasitadas.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

En la figura 3 se representa la evolucióndel nivel poblacional de ninfas y adultos deB. tabaci tras las tres sueltas de E. mundusrealizadas. Se observa como el número deninfas de mosca blanca por hoja disminuyódesde valores cercanos a 20 por hoja el13/3/02 hasta menos de 2 por hoja al finaldel cultivo (1/5/02). El número de adultospor hoja se mantuvo más o menos estable alo largo del cultivo (Fig. 3).

La evolución del porcentaje relativo demortalidad de ninfas de B. tabaci puedeobservarse en la figura 4. En dicha figura se

Figura 4: Evolución del porcentaje de ninfas de B. tabaci sanas, parasitadas, muertas (mortalidad natural, muertas porpicaduras alimenticias o mutiladas) y muertas con puestas de E. mundus (evaluado a partir del 27 de marzo), tras lassueltas del parasitoide E. mundus. A) Ninfas de primer y segundo estadio, B) Ninfas de tercer y cuarto estadio y C)

Ninfas de cuarto estadio avanzado o "pupas".

puede ver como el número de ninfas muertas(picaduras alimenticias, mutilación y morta-lidad natural) sobre los estadios ninfales pri-mero y segundo fue elevada y superior al para-sitismo, manteniéndose estable en torno al50% desde finales de marzo hasta el final delcultivo. Por el contrario, el número de ninfasparasitadas fue mayor que las muertas porpicaduras alimenticias para ninfas de tercera ycuarta edad. El porcentaje de parasitismo

sobre el cuarto estadio avanzado o pupa,alcanzó valores en torno al 80 (Fig. 4). Esconocido que E. mundus es capaz de realizarla puesta sobre todos los estadios ninfales deB. tabaci a excepción de la última fase delcuarto estadio ninfal o "pupa" y que el porcen-taje de parasitismo es mayor cuando la puestala realiza sobre el segundo y tercer estadio nin-fal (FOLTYN y GERLING, 1985; JONES y GREEN-BERG, 1998; URBANEJA y STANSLY, 2003).

Figura 5: Porcentaje de ninfas de B. tabaci vivas, parasitadas por E. mundus, muertas (picaduras alimenticias,mutilación y mortalidad natural) y muertas con puesta (Para, y muert.) para: A) ninfas de primera y segunda edad

(n=1909) y B) ninfas de tercera y cuarta edad (n=1489).

La mortalidad natural de B. tabaci, es ele-vada en los estadios jóvenes, y ésta es atri-buible a diversas características de la plantahuésped, como pueden ser factores nutricio-nales y tamaño cuticular (BYRNE y BELLOWS,

1991). En el presente trabajo, los síntomasde estas ninfas que aparecían muertas y queen ocasiones también habían sido parasita-das presentaban generalmente una aparien-

cia seca como si se hubiera vaciado su con-tenido, con los micetomas de color amarillohuevo y totalmente pegadas a la hoja. Se hademostrado como la mortalidad en los esta-dios jóvenes de B. tabaci es mayor que enlos más avanzados (Fig. 5). Sin embargo, apartir de las observaciones realizadas no sepudo constatar qué porcentaje de mortalidad(excluyendo parasitismo) fue provocada por

Figura 6: Evolución del número la mortalidad total (no viables: parasitismo, mortalidad natural, picaduras alimenticiasy mutilación) de los distintas fases evolutivas de B. tabaci tras las sueltas del parasitoide E. inundas.

Figura 7: Distribución de puestas múltiples (n=5I5) de E. mundus sobre B. tabaci. El conteo fue realizado el 27 demarzo de 2002.

E. mundus, aunque se observaran con fre-cuencia síntomas de picaduras alimenticias ymutilación en las ninfas muestreadas bajolupa binocular. GERLING y FREÍD (2000),estimaron esta mortalidad sobre algodón("killing capacity": picaduras alimenticias ymutilación) bajo condiciones de laboratorioy comparando con un tratamiento testigo entorno a un 10%. También bajo laboratorio, E.mundus provocó la muerte a 17,7 ± 1,8 nin-fas de mosca blanca por picaduras alimenti-cias con un promedio de 1,7 ± 0,2 picadu-ras/día sobre cultivo de pimiento (Sánchez yUrbaneja: I+D Koppert B.S. Comunicaciónpersonal). Harían falta estudios más minu-ciosos en laboratorio sobre judía para poderdilucidar cual es la influencia de E. mundusen la mortalidad sobre estadios jóvenes.

La suma del parasitismo más las ninfasmuertas de B. tabaci, (representadas comono viables en la figura 6) alcanzó el 97% el27 de marzo de 2002, en tan solo 5 semanastras la primera suelta y se mantuvo superioral 60% hasta el final del cultivo. Por tanto, esevidente que la acción de E. mundus fue fun-damental para el descenso de la población deB. tabaci. Además, a partir del 20 de marzo,todas las ninfas de B. tabaci evaluadas bajolupa se les volteó de cara a determinar mejor

la causa de su muerte. A partir de estos con-teos se pudo comprobar que aproximada-mente el 35% de las ninfas de primera ysegunda edad muertas, también habían reci-bido puestas de E. mundus (Fig. 4). Estefenómeno también se pudo comprobar en lasninfas de tercera y cuarta edad, en aproxima-damente un 20%, aunque no se pudo com-probar si estas ninfas fueron muertas duran-te el proceso de parasitación.

En la figura 7 puede observarse como laspuestas múltiples fueron elevadas. Tan soloun 33% de las puestas fueron de un solohuevo, siendo el resto de 2 ó más huevos.GERLING, y FRIED, (2000), comprobaron enensayos de laboratorio que ante un exceso deparasitoides, se induce un superparasitismo,ya que las hembras ovopositaron tanto enhuéspedes parasitados como en huéspedes noparasitados. Por otra parte en la figura 5 seobservan importantes porcentajes de ninfasmuertas que además están parasitadas. Amboshechos podría haberse debido a que la pobla-ción de parasitoides haya sido muy elevadacon relación a la población de B. tabaci, yaque hay que tener en cuenta que además de lasintroducciones, la ausencia de tratamientosquímicos en la parcela, pudo favorecer laentrada del parasitoide de forma natural.

Figura 8: Evolución de las temperaturas (máximas, medias y medias) (°C) y humedades relativas (máximas, medias ymedias) (%HR) en el invernadero de judía donde se realizó el ensayo.

En campañas pasadas, y para la mayorparte de cultivos bajo invernadero el controlque ejercía sobre B. tabaci, el parasitoideexótico E. eremicus, era inferior al obtenidoen este trabajo, sobre la primera generaciónde B. tabaci. Además, en cuanto las tem-peraturas eran más favorables, E. eremicusera desplazado por E. mundus procedente delexterior del invernadero (VAN DER BLOM,2002). Por tanto, es de esperar, que el mayorcontrol ejercido en esta época del año por E.mundus (Fig. 8), se pueda complementar consueltas más elevadas de este parasitoide, enciclos de cultivo más calurosos. Estas sueltasvan a permitir que los técnicos y agricultoresno estén obligados a que el azar les introduz-ca poblaciones de E. mundus procedentes delexterior. Además, es conocido que E. mun-dus a temperaturas más elevadas que las quese han tenido durante la realización del pre-sente trabajo (medias en torno a 20°C), escapaz de controlar a B. tabaci. En condicio-nes de laboratorio, y a 25°C E. mundus fuecapaz de poner 150,6 ± 15,8 huevos con unamedia diaria de 17,7 ± 1,8 huevos/día(STANSLY et al, 2002; URBANEJA et ai,2002d). Además la supervivencia mostradapor este parasitoide sobre pimiento y tomatefue del 80,5% desde el estado de huevo hasta

adulto. La tasa intrínseca de desarrollo (rm)a 25°C de E. mundus sobre pimiento y toma-te se situó en 0,210 (STANSLY et. ai, 2002;URBANEJA et ai, 2002b), mientras que paraB. tabaci a la misma temperatura pero sobrepoinssetia (Euphorbia pulcherrima) fue de0,087 (ENKEGAARD, 1993), sobre algodón(Gossypium hirsutum) resultó ser de 0,123(POWELL y BELLOWS, 1992) y sobre pepino(Cucumer sativus) fue de 0,124 (POWELL yBELLOWS, 1992). Por tanto, si el potencialbiótico de B. tabaci oscilara en el rango paralos tres huéspedes anteriormente citados, losresultados obtenidos bajo condiciones delaboratorio, concordarían con los resultadosobtenidos bajo condiciones de semicampo,donde E. mundus pudo controlar casi porcompleto las poblaciones de B. tabaci enpimiento y tomate (CALVO, 2002), y con losresultados obtenidos hasta el momento enpimiento en Campo de Cartagena (URBANE-JA et al, 2002a) y con los obtenidos en elpresente trabajo sobre judía.

A la vista de los resultados, se puede afir-mar que E. mundus se mostró perfectamenteadaptado a las condiciones climáticas de pri-mavera en invernaderos de Almería (Figura8). El uso de este parasitoide ha resultadoenormemente efectivo para el control de la

primera generación de B. tabaci en el cultivode judía de primavera, de manera que en losinvernaderos donde se aplican programas deIPM, las sueltas de E. mundus supondrá pre-visiblemente una reducción en el número detratamientos químicos dirigidos al control deB. tabaci.

AGRADECIMIENTOS

Los autores quisieran agradecer a Celsodel Pino Escámez su valiosa ayuda en losconteos de laboratorio y a Eugenia Sánchez(Koppert B.S.) la asistencia técnica y cola-boración en el presente trabajo.

ABSTRACT

Ma. M. TÉLLEZ, L. LARA, PH. STANSLY, A. URBANEJA. 2003. Eretmocerus mundus(Hym.: Aphelinidae), indigenous parasitoid of B. Tabaci (Horn.: Aleyrodidae): Firstresults of efficacy on beans. Bol. San. Veg. Plagas, 29: 511-521.

Eretmocerus mundus is the most abundant indigenous parasitoid of the sweetpotatowhitefly Bemisia tabaci in the Mediterranean Basin. This study provides the first availa-ble documentation on the efficacy augmentative biological control of B. tabaci using thisparasitoid in a protected bean crop. As part of a trial integrated pest management pro-gram, three weekly releases of E. mundus were made at a rate 1,6 indVirr followingdetection of the whitefly. Weekly evaluations were made to track whitefly populationdynamics and to estimate the efficacy of the parasitoid. Three weeks after the last relea-se of E. mundus, total mortality on B. tabaci (parasitism + host feeding + host mutilation+ natural mortality) reached nearly 97%. Mortality of 1s t and 2n(* stage nymphs causedby host feeding, host mutilation and natural mortality was greater than that caused byparasitism, whereas the reverse was true for older host stages. E. mundus was thus veryeffective in controlling the first generation of B. tabaci on bean during the spring season.Inclusion of E. mundus into IPM programs in greenhouse beans should improve controlof B. tabaci and consequently reduce the need for pesticides in this crop.

Key words: Eretmocerus mundus, Bemisia tabaci, biological control, parasitism,host feeding, beans

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(Recepción: 27 enero 2003)(Aceptación: 17 febrero 2003)