Universidad Austral de Chile Facultad de Ciencias Agrarias

Escuela de Agronoma

Presencia otoal de escarabajos estercoleros nativos paracpridos (Scarabaeidae:

Scarabaeinae) en renovales de bosque nativo y praderas naturales asociadas

Tesis presentada como parte de los requisitos para optar al grado de Licenciado en Agronoma

MAURICIO ANDRES GONZALEZ CHANG VALDIVIA-CHILE

2010

PROFESOR PATROCINANTE:

____________________________________

Dante Pinochet T.

Ing. Agr., M. Sc., Ph.D.

Instituto de Ingeniera Agraria y Suelos

PROFESORES INFORMANTES:

____________________________________

Roberto Carrillo Ll.

Ing. Agr., M. Sc., Ph.D.

Instituto de Produccin y Sanidad Vegetal

___________________________________

Maritza Reyes C.

Ing. Agr., M. Sc., Dr. Cs. Agr.

Instituto de Produccin y Sanidad Vegetal

Este trabajo est dedicado a todos aquellos Quijotes contemporneos que buscan la verdad por sobre intereses econmicos. A todos aquellos seres que creen en ideales y utopas como formas de cambiar la realidad, realidad que depende de nuestra experiencia, concentracin, observacin y percepcin.

Soar, lo imposible soar,

Pelear contra la amenaza invencible,

Aguantar la pena inaguantable,

Correr a donde los valientes no se atreven,

Amar, puro y sincero,

Intentar cuando mis brazos estn cansados,

Mantenerme con mi ltimo gramo de coraje para

Alcanzar la estrella inalcanzable

Fragmento El hombre de la Mancha

Sin miedo, atreverse a soar, atreverse a aceptar el reto, atreverse a emerger desde la sociedad tradicional para ser libre de ataduras espirituales

Yang-Jwing Ming

Este trabajo fue inspirado por una profunda conexin y respeto hacia la naturaleza. Es necesario encontrar nuevas formas de hacer agronoma en pos de alcanzar bases para una agricultura sustentable, ms aun en el actual escenario de inequidad y cambio climtico.

Este es un humilde aporte a todas las generaciones que vendrn. Espero que ellas puedan maravillarse y encantarse con la naturaleza tanto como yo.

AGRADECIMIENTOS

Quisiera ante todo primero agradecer a mis padres, ya que gracias a su amor pude conocer este mundo maravilloso. Agradecer a Mayling Chang y a Maylang Chang por su cario, entrega, paciencia y por haberme dado el privilegio de haber podido estudiar. Agradezco a Dante Pinochet, Roberto Carrillo y Maritza Reyes por haberme aceptado como estudiante, por incitarme a descubrir la naturaleza a travs de la ciencia y por su gran sensibilidad al apoyar este estudio. A Ignacio Lpez, Dryes Huygens, Jose Mondaca, Pablo Donoso, Ramn Rebolledo y Anton Huber por su apoyo en la realizacin de este estudio. A la Direccin General de Aeronutica Civil por la facilitacin de datos climticos de la zona. A Newton Novo, Agustn Infante, Miguel Altieri y Lilian Baeza por compartir conmigo su visin agroecolgica de la vida.

A los profesores y funcionarios del Instituto de Ingeniera Agraria y Suelos por la disposicin y clida acogida, lo que me hace sentir como en casa.

A Mario Elgueta, Sergio Rothmann, Andrs Angulo, Jos Artigas y Jaime Solervicens por darme la oportunidad de apreciar insectos maravillosos.

A todos los profesores de distintas Facultades, Congresos, Institutos y Universidades que he conocido en este viaje como estudiante. Gracias por su apoyo, consejo y oportunas palabras.

A Rodrigo Ojeda, Felipe Vargas, Christian Barrn, Julin Valenzuela, Pablo Quinillao, Rodrigo Pozo, Brbara Villena, Gastn Ziga, Rodolfo Arnguiz y Francisco Rivera por su valiosa amistad y ayuda en momentos difciles de mi vida.

A mi maestro de Gongfu, por darme la oportunidad de sentir la esencia del Taiji y por haber compartido su compasin, energa y sabidura.

A todos mis amigos y amigas que con su energa positiva llenan de vida y color mi existencia. Gracias por compartir la vida conmigo.

A la vida, por mostrarme y dejarme sentir la belleza, calidez y pureza del amor.

i

INDICE DE MATERIAS

Captulo Pgina RESUMEN 1 SUMMARY 2 1 INTRODUCCION 3 2 REVISION BIBLIOGRAFICA 4 2.1 Historia y generalidades 4 2.1.1 Aspectos culturales 4 2.2 Rol ecolgico 5 2.2.1 Paracpridos 5 2.2.2 Telecpridos 6 2.2.3 Endocpridos 6 2.3 Rol agronmico 7 2.3.1 Biodiversidad y sustentabilidad 8 2.3.2 Servicios ecosistmicos 8 2.4 Escarabajos estercoleros en estudios ecolgicos 9 2.5 Colecta de individuos 10 2.6 Situacin en Chile 11 2.6.1 Megathopa villosa (Eschscholtz, 1822) 12 2.6.2 Homocopris torulosus (Eschscholtz, 1822) 13 2.6.3 Homocopris punctatissimus (Curtis, 1844) 15 2.6.4 Frickius variolosus (Germain, 1897) 16 2.6.5 Frickius costulatus (Germain, 1897) 16 2.6.6 Taurocerastes patagonicus (Philippi, 1866) 16 2.6.7 Aphodiinae (Leach, 1815) 17 2.7 Pradera, bosque nativo y escarabajos estercoleros 18 2.8 Praderas naturales y remanentes de bosque nativo antiguo 20 3 MATERIAL y METODOS 22 3.1 Materiales 22 3.2 Sitio de estudio 22 3.3 poca de muestreo 23

ii

3.4 Diseo del muestreo de escarabajos 24 3.5 Conservacin e identificacin de las muestras 25 3.6 Caracterizacin del agroecosistema 25 3.6.1 Composicin botnica de la pradera 26 3.6.2 Tipo de bosque nativo 26 3.6.3 Caracterizacin de suelos 26 3.7 Superficie cubierta por bostas 27 3.8 Datos climticos y balance hidrolgico 27 3.9 Anlisis estadstico 28 4 RESULTADOS y DISCUSIN 30 4.1 Presencia de escarabajos estercoleros nativos 30 4.2 Relacin entre los datos climticos, el balance hidrolgico y

la presencia de H. torulosus 36

4.3 Relacin entre la composicin botnica de las praderas y la presencia de H. torulosus

39

4.4 Relacin entre la composicin botnica del bosque y la presencia de H. torulosus

44

4.5 Relacin entre las caractersticas qumicas de los suelos y la presencia de H. torulosus

48

4.6 Superficie cubierta por bostas y abundancia de H. torulosus 50 5 CONCLUSIONES 54 6 BIBLIOGRAFIA 55 7 ANEXOS 71

iii

INDICE DE CUADROS

Cuadro Pgina

1 Composicin botnica de las praderas (desde P1 a P8) estudiadas

y presencia de H. torulosus expresadas en porcentaje.

39

2 Composicin botnica del bosque nativo (desde B1 a B8) y

presencia de H. torulosus expresadas en porcentaje.

44

3 Contenido de materia orgnica (MO %), aluminio extractable (Alext

ppm), calcio, magnesio, potasio, sodio, pH en H2O, pH en CaCl2 y

presencia de H. torulosus en cada uno de los suelos.

48

4 Superficie de suelo cubierta por bostas, nmero de H. torulosus y

porcentaje de colonizacin de trampas para cada ecosistema en

estudio.

50

iv

INDICE DE FIGURAS

Figura Pgina

1 Especies paracpridas y telecpridas nativas. 1) Megathopa villosa; 2)

Homocopris torulosus (Grande); 3) Homocopris torulosus (Pequeo);

4) Frickius variolosus; 5) Frickius costulatus; 6) Taurocerastes

patagonicus.

12

2 Especies endocpridas nativas. 1) Amerisaprus valdivia (3mm); 2)

Acanthapodius bruchi (3-4mm); 3) Orodaliscoides rugosiceps (5-

7mm); 4) Ataenius chilensis (3mm); 5) Ataenius platensis (3-5mm);

6) Symphodon anomalus (6-7mm); 7) Odontopsammodius cruentus

(3-5mm); 8) Leiopsammodius indefensus (3mm); 9) Ataenius

opatroides (5mm); 10) Podotenus fulviventris (8-11mm). Entre

parntesis se indica la longitud del individuo.

18

3 Distribucin espacial para cada una de las 4 zonas de muestreo. La

fotografa corresponde a Catripulli 3101.

23

4 Arreglo espacial de cada cuadrante compuesto por 4 trampas. 24

5 H. torulosus macho (derecha) y hembra (izquierda) colectados en

otoo.

31

6 Distribucin de H. torulosus en bosque nativo y praderas naturales

durante la poca otoal.

35

7 Relacin entre presencia de H. torulosus, precipitacin y temperatura

para cada una de las fechas de muestreo.

36

v

8 Balance hidrolgico del suelo desde diciembre de 2008 a mayo de

2009. EvP corresponde a la tasa de evapotranspiracin de la pradera y

EvB a la tasa de evapotranspiracin del bosque nativo.

38

9 Anlisis de componentes principales para las praderas en estudio. Los

ejes en la figura explican la variacin en composicin botnica entre

los sitios.

40

10 Anlisis de componentes principales para los bosques en estudio. Los

ejes en la figura explican la variacin en composicin botnica entre

los sitios.

45

11 Relacin entre la abundancia de H. torulosus y la superficie de suelo

cubierta por bostas. (*p

vi

INDICE DE ANEXOS

Anexo Pgina

1 Clave taxonmica para la diferenciacin entre H. torulosus y H.

punctatissimus.

71

2 Presencia de machos y hembras de H. torulosus para cada trampa y

en cada poca de muestreo.

72

3 Datos de altura y dimetro a la altura del pecho (DAP) para cada una

de las especies arbreas muestreadas.

73

4 Contenido de materia orgnica (MO %), aluminio extractable (Alext

ppm), calcio, magnesio, potasio, sodio, pH en H2O y pH en CaCl2

presente en cada uno de los suelos.

81

5 Presencia de H. torulosus en cada trampa para cada fecha de

muestreo.

82

1

RESUMEN

Los escarabajos estercoleros (Coleoptera: Scarabaeidae, Geotrupidae subfamilias:

Scarabaeinae, Coprinae, Aphodiinae y Geotrupinae), estn distribuidos ampliamente

en variados ecosistemas. En Chile, pueden ser encontrados desde el norte al sur del

pas, con dominio de especies nativas. Sin embargo, en el sur de Chile, no existen

estudios que muestren su abundancia ante cambios introducidos por el manejo

agrcola que han afectado principalmente el tipo de vegetacin presente en sus

ecosistemas. En este estudio, se plante la hiptesis que la abundancia relativa de

escarabajos estercoleros nativos paracpridos es dependiente del ecosistema: bosque

nativo o pradera. Para esto, se instalaron 16 trampas de cada con rejilla y cebo de

estircol de vacuno en sectores que presentaron al mismo tiempo bosque nativo y

pradera, siendo todos evaluados en el perodo otoal desde el 7 de marzo al 15 de

mayo. Adems de caracterizar la vegetacin, se evaluaron caractersticas qumicas de

suelo.

Se colect solo la especie Homocopris torulosus, capturndose un total de 112

individuos, de los cuales la gran mayora (94%) estuvo presente en bosque nativo y

solo una pequea cantidad (6%) se colect en las trampas en pradera. No se

determin ninguna asociacin entre la presencia y distribucin de H. torulosus y las

caractersticas qumicas de los suelos evaluados. Las diferencias en la distribucin de

los insectos se asociaron principalmente con el tipo de vegetacin presente en el lugar,

considerndose que afect la distribucin espacial de H. torulosus, aunque factores

como la oferta de bostas presentes en cada ecosistema deberan ser considerados.

Los resultados mostraron un incremento en la abundancia de insectos hacia finales del

otoo en ambos ecosistemas. Esto podra deberse a cambios en condiciones

climticas que alteran la condicin del suelo y que favorecen la incorporacin de las

bostas en el suelo. Ello estuvo asociado con el aumento de las precipitaciones y por

ello a las condiciones de friabilidad de los suelos.

Palabras clave: Escarabajos estercoleros paracpridos nativos, Homocopris torulosus, Bosque nativo, Praderas naturales, Variacin otoal.

2

SUMMARY

Dung beetles (Coleoptera: Scarabaeidae, Geotrupidae subfamilias: Scarabaeinae,

Coprinae, Aphodiinae y Geotrupinae), are widely distribute in different ecosystems. In

Chile, they can be found from the north to the south of the country with dominance of

native species. However, in southern Chile, there are no studies that show how their

abundance changes in relation to agriculture management affecting the vegetation type

present in their ecosystems. In this study, it was hypothesize that the relative

abundance of native paracoprid dung beetles is dependent of the ecosystem: native

forest or pastures. For this, it was installed 16 grided pitfall traps with cow manure as

bait, in places that have both native forest and pastures. Both ecosystems were

evaluated in the autumn season, from march 7th until may 15th. In addition to vegetation

characterization, it was characterized the soil chemical properties.

Only the species Homocopris torulosus was collected, with a total of 112 indivuduals,

94% of them were collected on native forest and only 6% was collected on pastures.

There was no association between presence and distribution of H. torulosus and

chemical characteristics of soil. The differences in H. torulosus distribution are mainly

associated to vegetation type in the area, which affected the spatial distribution of H.

torulosus. Nevertheless, factors like dung pat presence in each ecosystem should be

considered. The results show an increase in H. torulosus abundance toward the end of

autumn season in both ecosystems. This could be related to changes in weather

condition that change soil condition and help the incorporation of dung pats into soil.

This was associated with an increase in rainfall and therefore with an improvement of

the friability conditions of soils.

Key words: Native paracoprid dung beetles, Homocopris torulosus, Native forest, Natural pastures, Autumnal variation.

3

1 INTRODUCCION

Los escarabajos estercoleros (Coleoptera: Scarabaeidae, Geotrupidae subfamilias:

Scarabaeinae, Coprinae, Aphodiinae y Geotrupinae) estn presentes en todo el mundo

a excepcin de la Antrtida. Culturalmente han sido de gran importancia para distintos

pueblos, entre ellos los egipcios. Hoy en da, se reconoce la importancia ecolgica y

agronmica que poseen estos insectos. Debido a la forma que tienen de anidar,

generan una serie de beneficios, los cuales agronmicamente se traducen en la

reduccin de insumos qumicos tales como fertilizantes y antiparasitarios usados en la

produccin bovina. En Chile, existe poca informacin acerca de la biologa, etologa y

ecologa de estos insectos. En la zona centro sur de Chile, existen condiciones

ecosistmicas favorables para el desarrollo de stos, tanto por la presencia de

remanentes de bosque nativo, como por praderas que albergan gran cantidad de

animales bovinos. Ambos ecosistemas proveen refugio y alimento a estos

escarabajos. Se ha visto que el tipo de vegetacin presente afecta la distribucin

espacial de los escarabajos estercoleros. En Chile, no existen estudios que relacionen

praderas naturales y remanentes de bosque nativo antiguo con la presencia de estos

escarabajos. Debido a lo anteriormente expuesto se plante la siguiente hiptesis: la

abundancia relativa de escarabajos estercoleros nativos paracpridos es dependiente

del ecosistema: bosque nativo o pradera. Para comprobar esta hiptesis se plante el

siguiente objetivo general: Determinar la presencia de escarabajos estercoleros nativos

paracpridos, (Scarabaeidae: Scarabaeinae) presentes en remanentes de bosque

nativo antiguo y praderas naturales asociadas durante la poca de otoo. Se

plantearon adems los siguientes objetivos especficos: (1) Determinar las especies

paracpridas nativas atradas a fecas de vacuno, (2) Evaluar las diferencias en

abundancia de estos insectos entre bosque y pradera asociada, (3) Relacionar

factores climticos con la presencia de los escarabajos colectados y (4) Relacionar las

caractersticas edficas y botnicas de los dos ecosistemas con la presencia de

escarabajos estercoleros.

4

2 REVISION BIBLIOGRAFICA

2.1 Historia y generalidades

Los escarabajos estercoleros (Coleoptera: Scarabaeidae, Geotrupidae sub familias:

Scarabaeinae, Coprinae, Aphodiinae y Geotrupinae) estn distribuidos ampliamente en

el mundo, son un grupo diverso y abundante, con alrededor de 8500 especies (LOBO,

1992). Se encuentran en desiertos, savanas, bosques, praderas, tanto en ecosistemas

tropicales como en templados clidos, as como en zonas fras (CAMBEFORT y

HANSKI, 1991), e incluso en parques urbanos (RADTKE et al., 2008). Se alimentan

principalmente de las fecas de mamferos, pero en su ausencia tambin se alimentan

de carroa, fruta descompuesta, hongos y materia orgnica (HALFFTER y EDMONDS,

1982). Adems de alimentarse de fecas, las utilizan en la construccin de sus nidos

los cuales son enterrados en el suelo o dispuestos sobre la feca (HALFFTER y

EDMONDS, 1982; CAMBEFORT y HANSKI, 1991), lo que tiene diversas

consecuencias tanto culturales como ecolgicas.

2.1.1 Aspectos culturales. Desde la antigedad se ha relacionado a los escarabajos

estercoleros con smbolos religiosos. En diversas corrientes religiosas tales como el

budismo, taosmo, hinduismo, en indgenas iranes (indios Gandharvas), en indo-

europeos, en griegos y cristianos se aprecia a estos escarabajos como smbolos de

deidad, de rituales chamnicos, adems de ser utilizados como fuente de alimentacin,

como medicina y como actores fundamentales en leyendas y folclor (CAMBEFORT,

1994). Cabe destacar la relacin de los egipcios con los escarabajos estercoleros los

cuales al observar su ecologa se convirtieron probablemente en los primeros en

realizar una observacin ecolgica y entomolgica de la metamorfosis de un insecto

hace ms de 5000 aos. Sus observaciones los llevaron a comparar al escarabajo con

Kheper, mximo Dios en la cultura egipcia, el cual hacia rodar al sol Ra a travs de

la vida y la muerte, generando el da y la noche (HOGUE, 2003). Esto se debe al

comportamiento que posee el escarabajo Scarabaeus sacer, el cual empuja una bola

5

de estircol sobre el suelo, para despus enterrarla, imitando la tarea de Kheper al

empujar y enterrar a Ra (WATERHOUSE, 1974; RIDSDILL-SMITH, 2003). Por esta

razn, a estos escarabajos se les relaciona con ideas de renovacin, transformacin y

resurreccin. Tal fue el impacto del escarabajo en la religin egipcia que se lo relaciona

con las momias y con las pirmides, comparndolas al estado larval del escarabajo y a

la bosta de fecas respectivamente (HANSKI, 1988; HOGUE, 2003).

2.2 Rol ecolgico

Este grupo de escarabajos genera importantes beneficios en la mantencin del

equilibrio ecosistmico, promoviendo una serie de consecuencias a nivel ecolgico

(NICHOLS et al., 2008), dadas principalmente por la relacin que tienen con las fecas

de mamferos al descomponerlas para alimentarse y/o usarlas como nidos para colocar

sus huevos y permitir el desarrollo de sus larvas. Dentro de estos efectos destacan la

promocin del reciclaje de nutrientes, bioturbacin del suelo, promocin del crecimiento

vegetal, dispersin secundaria de semillas, supresin de parsitos, control de moscas,

polinizacin (NICHOLS et al., 2008) y regulacin trfica (NICHOLS et al., 2008;

LARSEN et al., 2009). Estos efectos son generados a travs de 3 estrategias

diferentes, las cuales se relacionan principalmente a la forma que tienen de anidar

(HALFFTER y EDMONDS, 1982). Estos se agrupan en paracpridos (tuneleros),

telecpridos (rodadores) y endocpridos (habitantes o habitadores).

2.2.1 Paracpridos. Los paracpridos (Sub familias: Scarabaeinae, Coprinae y

Geotrupinae) entierran bolas de fecas a distinta profundidad, justo debajo de la bosta,

generando galeras al interior del suelo (HALFFTER y EDMONDS, 1982). stas

pueden ser enterradas a ms de 2 metros de profundidad (JOSEPH, 1929; LOBO,

1992). Esto tiene efecto directo sobre la aireacin y capacidad de retencin de agua

(BANG et al., 2005; MIRANDA, 2006), promoviendo un aumento en la biomasa vegetal

(GALBIATI et al., 1995; BANG et al., 2005). Este efecto podra estar dado por la

bioturbacin que se genera al transportar y mezclar partculas de suelo al excavar sus

tneles (NICHOLS et al., 2008). Se piensa que la generacin de tneles est

directamente relacionada con las condiciones de humedad y temperatura de suelo

6

(VESSBY y WIKTELIUS, 2003), adems del tamao del escarabajo (Lindquist, 1933,

citado por NICHOLS et al., 2008, DOUBE, 1990).

2.2.2 Telecpridos. Los telecpridos (Sub familias: Scarabaeinae y Geotrupinae)

construyen bolas de fecas las que son transportadas hacindolas rodar por la

superficie del suelo (WATERHOUSE, 1974; CAMBEFORT y HANSKI, 1991). Al llegar

al lugar apropiado, son enterradas superficialmente. Este transporte de material fecal

genera beneficios desde el punto de vista de la dispersin de semillas, como agentes

secundarios de dispersin (ANDRESEN y FEER, 2005; NICHOLS et al., 2008). Se

cree que esto tiene un rol fundamental en la regeneracin de los bosques tropicales

(NICHOLS et al., 2008) y en ecosistemas mediterrneos (VERD et al., 2009), al

transportar semillas horizontal y verticalmente. Por otro lado, el hecho de enterrar las

semillas tiene aspectos positivos como la disminucin del ataque por parte de

predadores y efectos negativos como disminucin en la emergencia de las plntulas,

cuando las semillas son enterradas a gran profundidad (ANDRESEN y FEER, 2005).

2.2.3 Endocpridos. Los endocpridos (Sub familia: Aphodiinae) cran sus larvas sobre las fecas, por lo cual generan efectos in situ, dentro de los que destacan

aceleracin de la descomposicin de las fecas. En la fauna ibrica de escarabajos se

los considera los principales desintegradores de fecas bovinas (LOBO, 1992) lo que

contribuye a inhibir el desarrollo de parsitos intestinales del ganado bovino como

nemtodos tricoestrongildeos (Trichostrongylidae), (FINCHER, 1975) y moscas como

Haematobia irritans (Linnaeus, 1758), Musca autumnalis (De Geer, 1776), Haematobia

thirouxi potans (Bezzi, 1907), Haematobia irritans exigua (Meijere, 1903) y Musca

vetustissima (Walker, 1849), (WATERHOUSE, 1974; RIDSDILL-SMITH, 2003;

NICHOLS et al., 2008). Este control biolgico es de gran importancia en el manejo

bovino (BERTONE, 2004). En las comunidades coprfagas dominan en abundancia, lo

cual es relevante en el reciclaje de nutrientes (WATERHOUSE, 1974).

7

2.3 Rol agronmico

Desde un punto de vista agronmico, estos escarabajos contribuyen mayoritariamente

a la desaparicin del estircol presente sobre las praderas (WATERHOUSE, 1974;

Bgena, 1967, citado por SAMPER, 2008) y al control biolgico de parsitos, ambos

asociados a la produccin animal. El volumen de estircol enterrado o dispersado

vara entre las especies paracpridas, telocpridas y endocpridas. Se plantea que la

razn peso vivo/excremento dispersado vara entre 1/5 y 1/1000 (DOUBE, 1990). El

caso ms extremo se encuentra en especies paracpridas dentro del gnero

Heliocopris, capaces de enterrar hasta 3 Kg de estircol al da (KLEMPERER y

BOULTON, 1976). La actividad de los escarabajos estercoleros genera un aumento en

la tasa de descomposicin del estircol sobre la pradera lo cual permite una mayor

utilizacin de la misma, promoviendo la palatabilidad y calidad del pasto

(WATERHOUSE, 1974; BORNEMISSZA, 1976; BANG, et al., 2005).

Adems, esta fragmentacin e incorporacin del estircol promueve la actividad y

diversidad ecolgica en el suelo, dada por la liberacin de nutrientes a la solucin del

suelo. Ejemplo de lo anterior es lo que sucede con el nitrgeno contenido en las fecas,

el cual es inmovilizado rpidamente por los microorganismos presentes. Al morir,

stos liberan el nitrgeno contenido en su interior, proceso llamado mineralizacin. El

nitrgeno mineral es absorbido por las races de las plantas y el restante es

nuevamente inmovilizado, promoviendo la biomasa y diversidad microbiana

(HTTENSCHWILER et al., 2005). Esto constituye la base para la diversificacin de

las cadenas trficas presentes en el suelo, fundamentales para la promocin de

ecosistemas saludables, sustentables y productivos (UPHOFF et al., 2006; BARRIOS,

2007); debido a que existe una relacin entre las propiedades del suelo y la vegetacin

que crece sobre l, siendo sta un reflejo de la condicin del suelo (WARDLE et al.,

2004; UPHOFF et al., 2006; CARDON y WHITBECK, 2007). Este proceso se aprecia

claramente en las dinmicas de nitrgeno ocurridas en un bosque nativo prstino que

posee gran biodiversidad, en donde el nitrgeno tiende a un ciclo cerrado, debido a la

alta inmovilizacin microbiana, haciendo mnimas las prdidas por lixiviacin y

volatilizacin (HUYGENS et al., 2007).

8

2.3.1 Biodiversidad y sustentabilidad. La sustentabilidad, belleza, productividad y

biodiversidad presentes en un bosque prstino podra promoverse en un

agroecosistema a travs de la diversidad de escarabajos estercoleros, si se consideran

las dinmicas entre la micro y macro fauna presentes en el suelo y sus posibles

interacciones (HTTENSCHWILER et al., 2005; UPHOFF et al., 2006; BARRIOS,

2007). Se ha visto que los escarabajos estercoleros promueven la biologa de algunas

lombrices de tierra en Brasil, aumentando el nmero de stas por metro cuadrado

(MIRANDA et al., 1998). La presencia de lombrices genera cambios en la estructura

del suelo (BRADY y WEIL, 1999), lo cual promueve flujos de nitrgeno y dixido de

carbono, dado por un aumento en la cantidad de microorganismos debido a la gran

superficie especfica de los agregados formados por las lombrices de tierra (SPERATTI

y WHALEN, 2008). Estos microorganismos son la base en las cadenas trficas

presentes en el suelo (UPHOFF et al., 2006). Por lo tanto, al mirar los escarabajos

estercoleros desde un punto de vista holstico, es posible considerarlos como

promotores de biodiversidad local, ya que al diversificar las especies presentes en el

suelo, se diversifican tambin las especies presentes sobre el suelo y viceversa

(WARDLE et al., 2004; CARDON y WHITBECK, 2007).

La conservacin y promocin de la biodiversidad es un tema importantsimo al

momento de disear sistemas agrcolas sustentables, debido principalmente al rol de la

biodiversidad sobre regulacin de cadenas trficas, control de plagas y enfermedades,

reciclaje de nutrientes y fertilidad de suelos, diversidad en la dieta, estabilidad de la

produccin, minimizacin de riesgos y maximizacin de recursos con bajos niveles

tecnolgicos (ALTIERI, 1994; 1995 y 1999; NAREA y VALDIVIESO, 2002; AQUINO y

ASSIS, 2005; AMARAL et al., 2006).

2.3.2 Servicios ecosistmicos. Los efectos antes mencionados, generan importantes servicios ecosistmicos (NICHOLS et al., 2008). Estos servicios se

caracterizan principalmente por derivar de procesos ecolgicos los cuales generan

beneficios al ser humano, traducidos en trminos econmicos (DE GROOT et al.,

2002). Declarar un servicio ecosistmico importante es subjetivo a consideraciones

espaciales, temporales y sobre todo ticas. Depende de lo que culturalmente

consideremos como beneficioso para el ser humano (WALLACE, 2007). Desde un

9

punto de vista agronmico se considera como beneficioso la produccin de ganado

bovino con menores costos de insumos, promoviendo la salud y el bienestar animal

traducidos en producciones ms estables. Esto se manifiesta en la produccin y

sustentabilidad de sistemas ganaderos presentes en Australia debido la introduccin

de un gran nmero de especies estercoleras forneas (WATERHOUSE, 1974;

RIDSDILL-SMITH, 2003; STEINFELD et al., 2006).

Se ha visto que los escarabajos estercoleros promueven un aumento en el contenido

de nutrientes del suelo, en especial fsforo, potasio, amonio y nitrato (LASTRO, 2006).

En Estados Unidos se calcula que los escarabajos estercoleros ahorran a los

agricultores USD$ 380/ao por la disminucin en el uso de fertilizantes e insumos para

el control de parsitos y moscas (LOSEY y VAUGHAN, 2006). Algunos escarabajos al

construir sus nidos aplican sustancias anti fngicas, las cuales podran ser aisladas y

sintetizadas con posibles usos en la horticultura (NICHOLS et al., 2008). Estos efectos

tienen directa incidencia sobre el rendimiento y sustentabilidad de los cultivos.

Adems, la dispersin de semillas puede tener gran relevancia sobre la reforestacin,

restauracin y conservacin de bosques en un futuro no distante (VULINEC et al.,

2007).

2.4 Escarabajos estercoleros en estudios ecolgicos

Se ha utilizado a los escarabajos estercoleros en distintos estudios ecolgicos

(ROSLIN, 1999; ROSLIN y KOIVUNEN, 2001; ENDRES et al., 2007; GARDNER et al.,

2008), como bioindicadores de la sustentabilidad de ecosistemas (MCGEOCH et al.,

2002; DAVIS et al., 2004), y del impacto de las actividades humanas en relacin al

efecto sobre la estructura de sus comunidades (FAVILA y HALFFTER, 1997). Esto es,

debido principalmente a que sus poblaciones son muy sensibles a cambios en la

vegetacin, microclima, caractersticas de suelo y presencia de alimento causados por

factores naturales o antrpicos (FAVILA y HALFFTER, 1997). Adems, se los ha

utilizado como una forma de controlar los pesticidas usados en agroecosistemas

(DAVIS et al., 2004), debido a su alta sensibilidad a productos qumicos.

Adicionalmente, se utilizan al estudiar transformaciones de hbitat, por ejemplo en la

deforestacin, manejo y fragmentacin de los bosques (ANDRESEN, 2003; HORGAN,

10

2005; AGUILAR-AMUCHASTEGUI y HENEBRY, 2007; GARDNER et al., 2008; MASIS

y MARQUIS, 2009). Se han muestreado en bosques tropicales para conocer el nivel

de degradacin de los mismos. Esto es, debido a que estn asociados a mamferos

que habitan estos bosques, como primates (ESTRADA et al., 1999; ANDRESEN,

2005b). Al ser alterado su ecosistema, ya sea por tala, quema u otro factor, los

mamferos migran o mueren, disminuyendo su poblacin, lo cual afecta la estructura y

composicin de las comunidades de escarabajos estercoleros (AGUILAR-

AMUCHASTEGUI y HENEBRY, 2007). Estos trabajos han utilizado a los escarabajos

estercoleros debido principalmente a que poseen una taxonoma relativamente estable

(PHILIPS et al., 2004), estn distribuidos ampliamente en el mundo, encontrndose la

mayor diversidad en ecosistemas tropicales y savanas (CAMBEFORT y HANSKI,

1991), y son afectados sinrgicamente por efectos en la modificacin de los bosques,

fragmentacin de ecosistemas y efectos de caza sobre la fauna nativa asociada a

estos escarabajos (NICHOLS et al., 2007), afectndose su biomasa, riqueza de

especies y abundancia (HORGAN, 2005). Adems tienen la ventaja de presentar

facilidad y rapidez en la metodologa de muestreo (LARSEN y FORSYTH, 2005).

2.5 Colecta de individuos

Los escarabajos estercoleros son insectos voladores y buscan su alimento a travs del

olfato (CAMBEFORT y HANSKI, 1991; LARSEN y FORSYTH, 2005), es por esta razn

que se utilizan formas de colecta basadas en la utilizacin de fecas animales. stas al

desprender sus compuestos fenlicos voltiles atraen con rapidez a stos y otros

insectos coprfagos (LOBO et al., 1988 y 1989).

Existen distintas metodologas de muestreo en terreno. Se puede utilizar como cebo

las bostas ubicadas sobre la superficie en estudio (ROSLIN, 1999; ROSLIN y

KOIVUNEN, 2001; JAY-ROBERT et al., 2008; ROSENLEW y ROSLIN, 2008), lo que

permite estudiar especies con comportamiento endocprido. Es posible estudiar

comunidades paracpridas con este mtodo, pero es necesario cavar un agujero en

profundidad hasta encontrar los nidos de los escarabajos enterrados. Por otro lado

est la colocacin de trampas de cada o pitfall con cebo. El uso de trampas de cada

se ha utilizado en numerosos trabajos (LOBO et al., 1988 y 1989; ESTRADA et al.,

11

1999; FINN y GILLER, 2002; DAVIS y SCHOLTZ, 2004; SANCHEZ-PIERO y AVILA,

2004; ANDRESEN, 2005a; HORGAN, 2005; OLIVEIRA et al., 2006; AGUILAR-

AMUCHASTEGUI y HENEBRY, 2007; ENDRES et al., 2007; VERD et al., 2007;

GARDNER et al., 2008; SAMPER, 2008; TYLER, 2008; LOUZADA y CARVALHO,

2009; MASIS y MARQUIS, 2009). El uso de estas ltimas permite conocer especies

con comportamiento paracprido y endocprido. Adems, tambin pueden ser

capturados con trampas de luz (blanca o ultravioleta), trampas de intercepcin de

vuelo, trampa Malaise y trampas con carroa (cebo de pulpo u otros). Estas ltimas no

son exclusivas para escarabajos estercoleros y pueden atraer otras especies presentes

en el lugar de estudio (PEA, 2001).

2.6 Situacin en Chile

En Chile, existe una interesante diversidad de escarabajos estercoleros, distribuidos

principalmente desde las costas de la IV Regin hasta la Patagonia, encontrndose

especies paracpridas, endocpridas y telocpridas. Parte de los individuos

colectados durante el siglo pasado se encuentra en las colecciones del Museo

Nacional de Historia Natural (MNHN), Museo de Zoologa en la Universidad de

Concepcin (UDEC), en la Universidad Metropolitana de Ciencias de la Educacin

(UMCE) y en la Universidad Austral de Chile (UACH). Los escarabajos estercoleros

nativos (paracpridos y telecpridos) se muestran en la Fig. 1. Los escarabajos

endocpridos nativos se muestran en la Fig. 2.

A pesar de esta interesante diversidad, existe poca o nula informacin acerca de su

biologa, etologa y ecologa. En la antigedad la cultura Aymar designaba a ciertos

insectos como Accantencca, lo cual significa el que empuja guano (PEA, 2001).

Esto podra dar interesante evidencia de organismos telecpridos asociados a las

fecas de camlidos que viven en bofedales y pastizales del altiplano en el norte de

Chile.

Pocos estudios recientes se han realizado en Chile sobre insectos asociados a

descomposicin de fecas. De ellos destacan los realizados en la Regin de Coquimbo

(SIZ, 1991) y en sectores costeros de la Regin del Maule (BUSTAMANTE-

SNCHEZ et al., 2004) no encontrndose trabajos publicados en la zona centro sur de

12

Chile. Los estudios anteriores se enfocaron a investigar el desarrollo de un

microlepidptero y un coleptero de la familia Ptinidae en fecas de caprinos (SIZ,

1991) y escarabajos nativos que habitan el suelo y su rol en la descomposicin de

fecas bovinas en distintos tipos de bosque (BUSTAMANTE-SNCHEZ et al., 2004).

Sin embargo, estos estudios no consideraron la presencia de escarabajos estercoleros

nativos.

FIGURA 1 Especies paracpridas y telecpridas nativas. 1) Megathopa villosa; 2) Homocopris torulosus (Grande); 3) Homocopris torulosus (Pequeo); 4) Frickius variolosus; 5) Frickius costulatus; 6) Taurocerastes patagonicus.

FUENTE: MUSEO NACIONAL DE HISTORIA NATURAL (2010).

2.6.1 Megathopa villosa (Eschscholtz, 1822). Su clasificacin taxonmica lo ubica

dentro de la familia Scarabaeidae (Latreille, 1802), sub familia Scarabaeinae (Latreille,

1802), tribu Canthonini (Pringuey, 1901), gnero Megathopa (Eschscholtz, 1822).

OVALLE y SOLERVICENS (1980), al estudiar la biologa de M. villosa, encontraron

6 cm

1 2 3

4 5 6

13

que esta especie era capaz de transportar su bola de estircol hasta 2,6 m desde la

bosta principal, para luego enterrarla entre 21 y 35 cm. Estas variaciones en la

profundidad responden a condiciones microclimticas del suelo, a mayor profundidad

existe mayor contenido de humedad y menor temperatura para enfrentar las

condiciones del verano (OVALLE y SOLERVICENS, 1980). El hecho de transportar

sus crotovinas (bolas de alimentacin o bolas de incubacin (brood balls)) propone un

comportamiento telecprido. Esta especie es atrada por fecas de vacuno y en menor

medida por fecas de equino (OVALLE y SOLERVICENS, 1980). Posee

comportamiento crepuscular. Se han colectado individuos desde Punta Choros hasta

Valdivia (Regin de Coquimbo a Regin de los Ros) (GUTIERREZ, 1940a) desde el

mes de junio en Punta Choros y Con-Con, hasta enero en Valdivia (MNHN y UDEC),

sin embargo, se aprecia una mayor concentracin de esta especie en primavera

(OVALLE y SOLERVICENS, 1980). El ciclo de vida se inicia preferentemente en

septiembre con la etapa de huevo, la cual dura alrededor de 18 das. Para llegar a una

etapa adulta se requieren de al menos 5 meses. Se plantea que el desarrollo de una

generacin completa ocurre en aproximadamente 7 meses y medio (OVALLE y

SOLERVICENS, 1980). Prefiere suelos arenosos o francos, ubicndose

preferentemente en sectores costeros, con vegetacin herbcea de escaso desarrollo

(OVALLE y SOLERVICENS, 1980). Recientemente investigadores de la Universidad

de La Serena descubrieron la presencia de M. villosa en distintas localidades costeras

de la Regin de Coquimbo, en el sector transicional entre el desierto de Atacama y

zonas ms templadas (ALFARO et al., 2008). Este es el primer registro cientfico de

escarabajos estercoleros que los reporta tan al norte en nuestro pas.

2.6.2 Homocopris torulosus (Eschscholtz, 1822). Su clasificacin taxonmica lo

ubica dentro de la familia Scarabaeidae (Latreille, 1802), sub familia Scarabaeinae

(Latreille, 1802), tribu Ateuchini (Laporte, 1840), gnero Homocopris (Burnmeister,

1846). H. torulosus Dichotomius torulosus Pinotus torulosus, es otra especie

presente en Chile. Se han colectado individuos desde Talca hasta Ancud (Regin del

Maule hasta Regin de los Lagos), (GUTIRREZ, 1940b; Gutirrez, 1947, citado por

SMITH, 2009), capturados durante todos los meses del ao, a excepcin de julio y

agosto (JOSEPH, 1929; MNHN y UDEC). Posee actividad nocturna para buscar

14

bostas a travs del olfato, preferentemente desplazndose por el aire (JOSEPH, 1929).

Tanto machos como hembras trabajan en la construccin del nido, el macho sobre la

superficie limpiando el suelo que es expulsado desde el interior, intentando no dejar

rastros de la entrada del tnel y la hembra en el fondo del nido donde se colocarn las

crotovinas (bolas de alimentacin o bolas de incubacin (brood balls)) (JOSEPH,

1929; KLEMPERER, 1983b). Las crotovinas son esferas que estn constituidas en su

interior por fecas y son rodeadas por una capa de suelo para evitar la prdida de

humedad y el posible ataque de parsitos (JOSEPH, 1929; KLEMPERER, 1983b). Si

por alguna razn la crotovina se perfora o se parte, la larva comienza a utilizar sus

fecas para poder repararla. Este comportamiento se aprecia tanto para H. torulosus

(JOSEPH, 1929; KLEMPERER, 1983b), como para M. villosa (OVALLE y

SOLERVICENS, 1980). Estas crotovinas pueden ser utilizadas como fuente de

alimento o como cmaras de incubacin. Al usarse en la reproduccin poseen slo un

huevo, el cual tras convertirse en larva, se alimenta de las fecas presentes en ella. Si

el macho no coopera en la construccin del nido, la hembra lo empuja con su clipeo y

lo golpea repetidamente con sus patas delanteras hasta que el macho coopera

(KLEMPERER, 1983b). Posee comportamiento paracprido, al enterrar sus crotovinas

justo bajo la bosta principal, llegando a encontrarse a 2 m de profundidad bajo la

ciudad de Temuco (JOSEPH, 1929). REBOLLEDO (2008)1, seala la presencia de

estos escarabajos en praderas de la Regin de la Araucana, tanto en sectores

costeros como cordilleranos. Se han encontrado crotovinas de H. torulosus en

distintas zonas de la Regin de los Ros y la Regin de los Lagos. Estas se han

encontrado fortuitamente al realizar otras labores como calicatas, levantamiento de

cercos y reconocimiento de suelos, en el fundo Santa Rosa de la Universidad Austral

de Chile, en localidades de la costa de Valdivia como Niebla, San Ignacio y Bonifacio, y

en sectores cordilleranos como Puyehue y Puerto Fonk. Esta evidencia preliminar nos

sugiere la amplia distribucin que presenta esta especie en las Regiones de la

Araucana, Los Ros y Los Lagos.

Asumiendo estos patrones de distribucin, se deduce la gran plasticidad de este

escarabajo en relacin a la textura del suelo, ya que al hacer un transecto desde la

costa hasta la cordillera, en la Regin de los Ros, existe una gran variedad de suelos,

1 Rebolledo, R. 2008. Comunicacin personal. Profesor Facultad de Ciencias Agropecuarias y

Forestales. Departamento de Ciencias Agronmicas y Recursos Naturales. Universidad de la

Frontera. Temuco. Chile. ramonr@ufro.cl

15

desde arcillosos hasta trumaos. Las localidades costeras de Niebla, San Ignacio y

Bonifacio presentan suelos arcillosos, mientras que Puyehue y Puerto Fonk presentan

suelos trumaos (CORFO, 1964 y CIREN, 2003).

2.6.3 Homocopris punctatissimus (Curtis, 1844). Su clasificacin taxonmica lo

ubica dentro de la familia Scarabaeidae (Latreille, 1802), sub familia Scarabaeinae

(Latreille, 1802), tribu Ateuchini (Laporte, 1840), gnero Homocopris (Burnmeister,

1846). H. punctatissimus Copris valdiviana (Philippi, 1859) se ha colectado desde

Temuco hasta Chilo, principalmente en sectores cordilleranos como Villarrica,

Panguipulli y Puyehue (Regin de la Araucana a Regin de los Lagos), capturados

desde noviembre hasta febrero (SMITH, 2009). Al poseer comportamiento

paracprido, no es posible precisar si las crotovinas de Homocopris encontradas en la

Regin de los Ros y la Regin de los Lagos corresponden a H. torulosus o a H.

punctatissimus. Posiblemente, las crotovinas encontradas en la costa y depresin

intermedia correspondan a H. torulosus, mientras que las encontradas en sectores

cordilleranos correspondan a H. punctatissimus. Existen diferencias morfolgicas entre

estas dos especies. La principal de ellas (anexo 1) se refleja en la parte metaesternal

del individuo. H. punctatissimus presenta una depresin metaesternal que no se

extiende continuamente de forma anterior al medio del lbulo anterior metaesternal, a

diferencia de H. torulosus el cual posee una depresin romboidal metaesternal que se

extiende anterior y continuamente desde cerca de la punta del lbulo metaesternal

anterior, con un surco ininterrumpido regularmente derecho, a lo largo del medio de

este lbulo (MONDACA, 20102). Otra diferencia que presentan estas especies es la

cantidad de tubrculos que presentan los machos y la cercana que existe entre stos

en la zona del pronoto (GUTIRREZ, 1940b). Sin embargo, se ha visto que existe

dimorfismo en la expresin de cornamentas entre los machos de una misma especie

de escarabajo estercolero (Onthophagus sp.), en las que se manifiesta que grandes

machos expresan grandes cuernos, mientras que los pequeos expresan cuernos

pequeos (Balthasar, 1963, citado por MACAGNO et al., 2009). Adems, el tamao y

numero de cuernos y tubrculos est determinado por factores ambientales, los cuales

2 Mondaca, J. 2010. Comunicacin personal. Editor Revista Chilena de Entomologa. Santiago.

Chile. jose.mondaca@sag.gob.cl

16

estimulan la proliferacin de distintos discos imaginales (BLAIR, 2003), los que

responden ante el estimulo hormonal liberado por el tipo y condicin de la fuente de

alimento (Emlen y Nijhout, 2001, citado por MACAGNO et al., 2009). Por esta razn se

utiliz el criterio metaesternal por sobre la estructura de la cornamenta para identificar

estas especies.

2.6.4 Frickius variolosus (Germain, 1897). Taxonmicamente se clasifica dentro

de la familia Geotrupidae (Latreille, 1802), sub familia Geotrupinae (Latreille, 1802),

tribu Taurocerastini (Germain, 1897), gnero Frickius (Germain, 1897). F. variolosus

ha sido colectado desde Chilln a Coyhaique (Regin del Biobo hasta Regin de

Aysn) (Bruch, 1911 y Gutirrez, 1947 y 1949, citados por SMITH, 2009), siendo

capturados desde noviembre a marzo (MNHN y UDEC). Existen evidencias en los

alrededores de la ciudad de Panguipulli (UACH), Llifn, Villarrica y Pucn (MNHN y

UDEC), as como en praderas en el sector de Maihuales y Coyhaique (Regin de

Aysn). Se ha visto que posee comportamiento paracprido. Se conoce muy poco

acerca de su etologa.

2.6.5 Frickius costulatus (Germain, 1897). Al igual que F. variolosus se clasifica

taxonmicamente dentro de la familia Geotrupidae (Latreille, 1802), sub familia

Geotrupinae (Latreille, 1802), tribu Taurocerastini (Germain, 1897), gnero Frickius

(Germain, 1897). Slo se encontr un individuo en el MNHN el cual fue capturado

cerca de las termas de Chilln (Regin del Biobo) en el mes de marzo de 1985.

Debido a la presencia de cuernos en el pronoto y a la falta de adaptacin del par de

patas traseras, se sugiere un comportamiento paracprido (EMLEN et al., 2005). No

se conoce mayor informacin acerca de esta especie.

2.6.6 Taurocerastes patagonicus (Philippi, 1866). Taxonmicamente se clasifica

dentro de la familia Geotrupidae (Latreille, 1802), sub familia Geotrupinae (Latreille,

1802), tribu Taurocerastini (Germain, 1897), gnero Taurocerastes (Philippi, 1897). T.

patagonicus, se ha colectado desde la Regin de Aysn hasta la Regin de

Magallanes. Se han encontrado tambin en las Islas Malvinas (Gutirrez, 1947 y

17

Schweiger, 1959, citados por SMITH, 2009). Slo se han capturado individuos desde

septiembre a febrero (MNHN y UDEC). Se asocian principalmente a ganado ovino,

debido a la gran cantidad presente en la zona. Entierran sus nidos entre 10 a 35 cm de

profundidad (HOWDEN y PECK, 1987). Ms informacin acerca de su

comportamiento se plantea en el trabajo realizado por CONTI et al., (1994).

2.6.7 Aphodiinae (Leach, 1815). Recientemente se realiz un estudio en el que se

hace una revisin de las especies endocpridas presentes en la Zona Central,

Patagonia y Regiones Subantrticas de Chile y Argentina (SMITH y SKELLY, 2007).

En Chile se encontraron individuos desde Valparaso a Punta Arenas (Regin de

Valparaso a Regin de Magallanes), agrupndose en la familia Scarabaeidae

(Latreille, 1802), sub familia Aphodiinae (Leach, 1815) y en distintas tribus. Dentro de

las especies endocpridas nativas y endmicas (Fig. 2) se encuentra: Tribu Aegialiini

(Laporte, 1840): Amerisaprus valdivia (Stebnicka y Skelly, 2004). Tribu Aphodiini

(Leach, 1815): Acanthaphodius bruchi (Schmidt, 1909); Podotenus fulviventris

(Fairmaire y Germain, 1860); Orodaliscoides rugosiceps (Harold, 1859); Symphodon

anomalus (Harold, 1874). Tribu Eupariini (Schmidt, 1910): Ataenius chilensis (Solier,

1851); Ataenius opatroides (Blanchard, 1847); Ataenius platensis (Blanchard, 1847) y

Oxyataenius morosus (Harold, 1869). Tribu Psammodiini (Mulsant, 1842):

Leiopsammodius indefensus (Schmidt, 1909) y Odontopsammodius cruentus (Harold,

1868). Slo A. opatroides y O. cruentus son especies nativas que se encuentran en

otros pases como Argentina y Uruguay. No se conoce la condicin de O. morosus,

debido a su gran similitud con especies del gnero Ataenius, sin embargo, slo ha sido

colectado en Chile. El resto de las especies mencionadas son nativas y endmicas de

Chile (SMITH y SKELLY, 2007). Esto muestra que existe una interesante diversidad

endocprida nativa y endmica en nuestro pas.

18

FIGURA 2 Especies endocpridas nativas. 1) Amerisaprus valdivia (3mm); 2) Acanthapodius bruchi (3-4mm); 3) Orodaliscoides rugosiceps (5-7mm); 4) Ataenius chilensis (3mm); 5) Ataenius platensis (3-5mm); 6) Symphodon anomalus (6-7mm); 7) Odontopsammodius cruentus (3-5mm); 8) Leiopsammodius indefensus (3mm); 9) Ataenius opatroides (5mm); 10) Podotenus fulviventris (8-11mm). Entre parntesis se indica la longitud del

individuo

FUENTE: SMITH y SKELLY (2007).

2.7 Pradera, bosque nativo y escarabajos estercoleros

En el estudio realizado por SMITH y SKELLY (2007), una de las zonas de muestreo

estaba ubicada en la costa al sur de Chaihun (Regin de los Ros). Esta zona, posee

gran superficie cubierta por bosque nativo, encontrndose algunas reservas destinadas

a la conservacin del bosque, tanto bajo entes gubernamentales (CONAF) como

privados (The Natural Conservancy). Posiblemente la diversidad de escarabajos

estercoleros aqu presente se deba principalmente a la baja intervencin antrpica lo

1 2 3 4 5

6 7 8 9 10

19

que permite el desarrollo de gran diversidad vegetal y arbrea en el lugar, la cual

permite el desarrollo de mamferos nativos como pumas (Puma concolor, Linnaeus,

1771), puds (Pudu puda, Molina, 1782), felinos menores (Oncifelis guigna, Molina,

1782; Oncifelis colocolo, Molina 1782) y chingues (Conepatus chinga, Molina, 1782).

Es probable que tambin aqu en Chile, los escarabajos estn ntimamente

relacionados a mamferos nativos como en el caso de los bosques tropicales

(ESTRADA et al., 1999; ANDRESEN, 2005b; AGUILAR-AMUCHASTEGUI y

HENEBRY, 2007). De esta forma, el bosque nativo podra considerarse dentro del

paisaje como un ente protector de la biodiversidad funcional local, la cual es

fundamental para la mantencin de un sistema agronmico productivo y sustentable

(ALTIERI, 1994; 1995 y 1999; NAREA y VALDIVIESO, 2002; AQUINO y ASSIS,

2005). As, la conservacin del bosque nativo podra asociarse con la agricultura,

cumpliendo un rol clave en la sustentabilidad de sistemas agrcolas.

Adicionalmente, es posible pensar en la ganadera como promotora de la diversidad de

escarabajos, al generar fecas atractivas para los escarabajos nativos, como en el caso

de la reserva de Metztitln, ubicada en el estado de Hidalgo en Mxico (VERD et al.,

2007). Aqu se observ como la pradera constituye un ecosistema capaz de conservar

y promover la diversidad local de escarabajos estercoleros. Trabajos cientficos

muestran una preferencia por parte de los escarabajos de distintas partes del mundo

hacia las fecas de bovinos (LOBO et al., 1988 y 1989; ROSENLEW y ROSLIN, 2008;

LOUZADA y CARVALHO, 2009). Cabe destacar que no todos los escarabajos

estercoleros son atrados por fecas de bovinos. Esta es una de las razones por las

cuales fueron introducidos escarabajos estercoleros africanos en Australia

(WATERHOUSE, 1974; BORNEMIZZA, 1976). En Chile, el trabajo de OVALLE y

SOLERVICENS (1980), muestra la atraccin hacia fecas de bovinos por parte de M.

villosa. JOSEPH (1929) comenta la atraccin de H. torulosus hacia fecas bovinas. En

este sentido es muy interesante y a la vez desconocido el rol de los escarabajos

estercoleros nativos en la descomposicin de las heces bovinas.

20

2.8 Praderas naturales y remanentes de bosque nativo antiguo

Las praderas naturales en la Regin de los Ros y en la Regin de los Lagos abarcan

una superficie de 515.858 h, lo que corresponde al 47.9 % de la zona (CAF, 2007).

Una pradera natural es una comunidad poliftica dominada principalmente por

gramneas, cantidades variables de plantas de hoja ancha y en donde las leguminosas

no aportan ms del 5% del rendimiento total anual de la pradera (BALOCCHI y LPEZ,

1996). Tambin, una pradera natural se define como la tierra que es utilizada para el

pastoreo, donde se aprovecha la vegetacin espontnea, sin que haya ningn tipo de

labor cultural o manejo (Paladines y Muoz, 1982, citado por NAVARRO, 2009).

Debido a que no existe aplicacin de agroqumicos sobre estas praderas, se piensa

que ecolgicamente no estn mayormente alteradas y, por lo tanto, se espera

encontrar escarabajos estercoleros nativos paracpridos. Adems, la Regin de los

Ros posee el 16.7 % de la masa ganadera del pas y la Regin de los Lagos posee el

28.2 %, lo que en conjunto representan el 44.9 % de la masa ganadera del pas (CAF,

2007). Esta cantidad de animales podra eventualmente entregar alimento suficiente

para el desarrollo de estos insectos.

Tanto la Regin de los Ros como la Regin de los Lagos poseen gran superficie

cubierta por bosque nativo con un 25.4 % del total del pas. En la zona de la depresin

intermedia es fcil encontrar bosques del tipo forestal Roble-Laurel-Lingue (DONOSO,

1993). En esta zona, este tipo de bosque se asocia frecuentemente con la presencia

de Roble (Nothofagus obliqua (Mirb.) Oerst.), Olivillo (Aextoxicon punctatum Ruiz et

Pavn), Laurel (Laurelia sempervirens Looser), Lingue (Persea lingue Ness), Avellano

(Gevuina avellana Molina), Ulmo (Eucryphia cordifolia Cavanilles) y Mirtceas en

general (DONOSO et al., 2006b). Estos bosques son un remanente de bosques ms

antiguos, los cuales fueron talados o cortados para la habilitacin de tierras ganaderas,

principalmente los ltimos 100 aos, pero probablemente desde antes del siglo XVI

(DONOSO, 1993). Esto fue realizado en un principio por indgenas Huilliches (gente

del sur) para la crianza de Chilihueque (paleo guanaco) y posteriormente por colonos

alemanes y suizo-italianos los cuales eliminaron este tipo de bosque casi por completo,

a travs de la cosecha forestal y uso del fuego, todo esto para la habilitacin de

terrenos para ganadera en el siglo XIX (DONOSO, 1993). Por lo tanto, el bosque

presente en esta zona corresponde a un bosque de segundo crecimiento o renoval.

21

Algunos de estos renovales podran tener entre 50 y 70 aos. Hay que tener en cuenta

que parte de esta superficie de bosque nativo remanente se encuentra asociada a

praderas, debido a que el bosque es conservado para que los animales se protejan en

su interior durante el invierno.

Debido a las caractersticas ecolgicas sealadas anteriormente, sera de gran

importancia para esta zona poder incentivar la biologa de estos escarabajos a travs

de prcticas conservacionistas que tiendan hacia un equilibrio dinmico del

ecosistema, promoviendo la sustentabilidad a largo plazo. Algunas de estas prcticas

podran ser la conservacin y preservacin de bosques nativos junto a las praderas

que se asocian a stos, para que as entre el bosque y la pradera entregaran las

condiciones adecuadas para la biologa de estos escarabajos. Adems, este aumento

en la diversidad estercolera presente en la pradera podra eventualmente desincentivar

el uso de agroqumicos y productos veterinarios, los cuales afectan las poblaciones de

organismos patgenos y benficos (MCKELLAR, 1997; ALTIERI, 1994 y 1999;

AQUINO y ASSIS, 2005). Esto llevara a una reduccin de insumos, ahorrando costos

al productor (LOSEY y VAUGHAN, 2006). Con la conservacin de los bosques nativos

y la disminucin en la utilizacin de sustancias nocivas para el medio ambiente se

podra promover un sistema de ganadera para el sur de Chile con bases ecolgicas o

naturales (FUKUOKA, 1985; ALTIERI, 1995; AQUINO y ASSIS, 2005), responsable

con el medio ambiente, que promueva la biodiversidad local, y que genere un mejor

futuro para nuestros descendientes.

22

3 MATERIAL Y METODOS

3.1 Materiales

Para realizar este estudio se utilizaron 16 recipientes plsticos de 12 cm de dimetro y

12 cm de profundidad, 16 rejillas metlicas con una trama de 2,5 x 2,5 cm y 400 cm2 de

rea, guano fresco de vacuno, solucin de glicerina al 5% en agua, alcohol de 70,

pinzas y alfileres entomolgicos, una caja de madera utilizada como insectario, un

balde, una pala, un plumn permanente, un metro de madera marcado cada 4 cm, un

cuaderno de campo, un bastn agrolgico (barreno), 16 bolsas plsticas hermticas,

16 frascos plsticos, un hipsmetro, una huincha de 30 m y otra de 1,5 m, un

cuadrante de madera de 42 x 42 cm, una cuerda y 4 estacas.

3.2 Sitio de estudio

Para realizar este trabajo se seleccion un sector rural ubicado a 27 Km al norte de la

ciudad de Valdivia, el cual se encuentra entre las siguientes coordenadas (3943.025'-

3943.359' S y 735.716'-734.719' W), ubicado entre 18 a 24 m.s.n.m. (GOOGLE

EARTH, 2009). Este lugar se eligi debido a que presenta un agroecosistema que

incluye praderas con ganado bovino, junto a bosque nativo, lo cual es esencial para

demostrar la hiptesis planteada. En este lugar se escogieron cuatro zonas de

muestreo (Z1, Z2, Z3 y Z4), las cuales estaban separadas entre 700 y 2500 m (Fig. 3).

Este agroecosistema presenta precipitaciones anuales que oscilan entre 1900 mm

(Sector Pichoy) y 2370 mm (Sector Isla Teja). La temperatura promedio anual es de

12C, alcanzando en verano temperaturas medias sobre los 20C y en invierno

alrededor de los 5C (HUBER, 1970), con una amplitud trmica anual reducida de slo

8.8C. Esto indica que la temperatura es moderada por la influencia marina. Por lo

anteriormente expuesto el clima de esta zona se clasifica en un clima templado lluvioso

con influencia mediterrnea (METEOCHILE, 2009).

23

FIGURA 3 Distribucin espacial para cada una de las 4 zonas de muestreo. La fotografa corresponde a Catripulli 3101.

FUENTE: CIREN (2003).

3.3 poca de muestreo

Se realizaron 5 muestreos fechados el 7 de marzo, 20 de marzo, 9 de abril, 27 de abril

y 15 de mayo de 2009. As, se pudo observar la variacin en la abundancia de estos

escarabajos desde finales del verano a fines de otoo. Este perodo de tiempo fue

escogido debido a que los escarabajos estercoleros aumentan en abundancia durante

las pocas de otoo y primavera (ANDRESEN, 2005a; SAMPER, 2008), posiblemente

por las condiciones climticas que favorecen a estos insectos dadas por altas

temperaturas ( 15C), luego de eventos lluviosos (WATERHOUSE, 1974;

CAMBEFORT y HANSKI, 1991; RIDSDILL-SMITH, 2003).

N

ORTOFOTO ESCALA 1:20.000

1000 m_________________________________2 Km

Z3

Z4

Z2

Z1

24

3.4 Diseo del muestreo de escarabajos

Se utilizaron trampas de cada con cebo y rejilla (LOBO et al., 1988), debido a que

permiten la colecta de escarabajos estercoleros paracpridos, adems de ser fciles

de manipular. Se colocaron 4 trampas, dispuestas en las esquinas de un cuadrante

de 50 x 50 m (VERD et al., 2007). Esto se repiti para cada una de las 4 zonas en

estudio (Fig. 4). 4 zonas x 4 trampas, n=16.

FIGURA 4 Arreglo espacial de cada cuadrante compuesto por 4 trampas.

Las trampas se separaron 50 m entre s para que no existiera interferencia en los datos

muestreados (LARSEN y FORSYTH, 2005). Se colocaron 2 trampas en el bosque

nativo y otras 2 en la pradera. Las trampas consistan en un recipiente plstico de 12

cm de dimetro y 12 cm de profundidad. Este recipiente fue enterrado a ras de suelo.

En su interior se colocaron 700 mL de agua con glicerina al 5% para que no escaparan

los insectos (PEA, 2001). Sobre el recipiente se instal una malla metlica con una

trama de 2,5 x 2,5 cm y un rea de 400 cm2. Sobre la malla se deposit

aproximadamente 1 Kg de estircol de vacuno (LOBO et al., 1988 y 1989; VESSBY y

WIKTELIUS, 2003; SAMPER, 2008). La malla metlica permite el paso de los

escarabajos estercoleros que hayan colonizado la bosta hacia el recipiente colector.

25

La eleccin de este tipo de trampa fue debido a la etologa de los organismos

paracpridos en estudio, los cuales se entierran bajo la bosta que colonizan

(HALFFTER y EDMONDS, 1982; LOBO et al., 1988 y 1989). Debido a que el atractivo

del cebo dura corto tiempo, las muestras fueron colectadas 48 horas despus de

colocadas las trampas (LOBO et al., 1989). Este es el primer registro en Chile donde

se utiliz este tipo de trampas de cada para estudiar escarabajos estercoleros.

En este estudio se utilizaron cebos con estircol de vacuno. De esta forma, se pudo

conocer a las especies paracpridas nativas asociadas a estas fecas, para as

determinar los escarabajos estercoleros nativos paracpridos que estn influyendo en

los procesos ecolgicos relacionados con el manejo ganadero durante la poca otoal.

Conocer estas especies nativas es de vital importancia al momento de evaluar la

posible introduccin de especies exticas estercoleras.

3.5 Conservacin e identificacin de las muestras

Luego de colectados, los individuos fueron lavados y colocados en alcohol etlico de

70 para su conservacin y posterior identificacin. Se montaron en alfileres

entomolgicos para su preservacin y exhibicin. La identificacin de las especies se

realiz a travs del clipeo y el pronoto de los individuos, comparndolos con las

descripciones presentes en los trabajos de JOSEPH (1929), PEA (2001) y SMITH

(2009). Adems, se visitaron las colecciones entomolgicas presentes en la

Universidad Metropolitana de Ciencias de la Educacin (UMCE), en la Universidad

Austral de Chile (UACH), en la Universidad de Concepcin (UDEC) y en el Museo

Nacional de Historia Natural (MNHN).

3.6 Caracterizacin del agroecosistema

La metodologa que se describe continuacin se llev a cabo para cada una de las 4

zonas en estudio. Se realiz para conocer si existan diferencias de suelo y vegetacin

en ellas.

26

3.6.1 Composicin botnica de la pradera. sta se determin de la siguiente

manera: Se coloc sobre la pradera un metro de madera marcado cada 4 cm. En cada

uno de estos puntos se baj una aguja, y las especies pratenses que fueron tocadas

por la aguja se anotaron como porcentaje en el total de especies encontradas

(CORNEJO, 2000). Esto se repiti 3 veces alrededor de cada trampa (n=78).

3.6.2 Tipo de bosque nativo. Para caracterizar el bosque nativo, se demarc una

parcela de 500 m2 alrededor de las trampas de cada. En cada una de estas parcelas

se caracteriz la composicin botnica a travs de la identificacin de las especies

arbreas segn la especie, la altura y el dimetro a la altura del pecho (DAP). Para

medir la altura de los rboles se utiliz un hipsmetro y el DAP se midi con una

huincha y el resultado fue dividido por el permetro de una circunferencia (pi=

3,141592) para conocer el dimetro del rbol (DONOSO, 2009)3. Se registraron todos

los individuos con un DAP 5 cm y una altura superior a los 2 m (DONOSO, 1993).

3.6.3 Caracterizacin de suelos. Se tom una muestra contenida de 8 submuestras

de suelo extradas con un bastn agrolgico (barreno), tanto en pradera como en

bosque nativo para cada una de las trampas. En el laboratorio del Instituto de

Ingeniera Agraria y Suelos de la Universidad Austral de Chile, se procesaron cada una

de las muestras. Se colocaron las muestras en una sala de secado a 25C durante 72

horas. Luego se tamiz a 2 mm para poder ser utilizado en el laboratorio. Se

realizaron determinaciones de aluminio extractable (Alext) mediante extraccin con

acetato de amonio 1M a pH 4,8, contenido de materia orgnica (%MO) mediante la

determinacin del carbono total del suelo por digestin hmeda de Walkley-Black,

contenido de bases intercambiables (K+, Na+, Ca+2 y Mg+2) mediante extraccin con

acetato de amonio 1M a pH 7,0 y determinacin de pH al agua y en cloruro de calcio

en una proporcin de suelo y solucin de 1:2.5 (SADZAWKA et al., 2006).

3 Donoso, P. 2009. Comunicacin personal. Profesor Facultad de Ciencias Forestales. Instituto

de Silvicultura. Universidad Austral de Chile. Valdivia. Chile. pdonoso@uach.cl

27

3.7 Superficie cubierta por bostas

Posterior al ltimo muestreo, el da 22 de mayo se midi la cantidad de bostas

presentes sobre la superficie de la pradera y al interior del bosque nativo. Estas se

midieron en los alrededores de las trampas. La medicin consisti en colocar al azar

un cuadrante de 42 x 42 cm. Se realizaron 15 repeticiones en cada ecosistema para

cada zona. Luego, se expres como porcentaje la superficie del cuadrante cubierta por

bostas.

Para calcular el porcentaje de colonizacin de trampas, se determin un ndice de

presencia de H. torulosus utilizando como variable dummy la presencia o ausencia de

individuo (esto es, cuando hay presencia de individuo, la variable toma valor =1 y

cuando no hay presencia la variable toma valor= 0), para cada fecha de muestreo se

evalu la presencia de individuos en el total de trampas colocadas por sitio. Si hubo al

menos 1 individuo la variable tom valor 1. El valor del ndice de presencia se calcul

en funcin de las cinco fechas de muestreo en cada sitio. Un valor de 100%, lo

alcanza el sitio que en todas las fechas de muestreo se colect al menos 1 individuo.

Un valor de 0% corresponde a un sitio en que en ninguna de las fechas de muestreo y

en ninguna de las trampas se colect al menos 1 individuo.

Adicionalmente, se calcul la cantidad terica de escarabajos estercoleros a encontrar

en cada trampa durante una fecha muestreo. Para ello el nmero de escarabajos

totales encontrados en un sitio (por ejemplo, en P1 y P2) fue dividido por el nmero

total de trampas en todas las fechas para cada sitio (5 fechas x 2 trampas x 1 sitio).

3.8 Datos climticos y balance hidrolgico

Los datos de temperatura y precipitacin de la zona fueron otorgados por la Direccin

Meteorolgica de Chile a travs de la Direccin General de Aeronutica Civil. Los

datos obtenidos provienen de la estacin meteorolgica ubicada en el aeropuerto

Pichoy, ubicado a 8 Km del ensayo. Estos datos van desde diciembre de 2008 hasta

mayo de 2009. Adems, se recopilaron datos de evaporacin potencial desde la

estacin meteorolgica Isla Teja, ubicada en la Universidad Austral de Chile (HUBER,

4 Huber, A. 2009. Comunicacin personal. Profesor Facultad de Ciencias. Instituto de

Geociencias. Universidad Austral de Chile. Valdivia. Chile. ahuber@uach.cl

28

2009)4. Estos datos permitieron confeccionar un balance hidrolgico de suelo, el cual

se utiliz para estimar el contenido de humedad de ste al momento de capturar los

escarabajos. Para esto, se utiliz la siguiente frmula (ALLEN et al., 1998):

Ev= Kc*Evp

Donde, Ev= Evapotranspiracin; Evp= Evaporacin potencial, y Kc= Coeficiente de

cultivo que expresa la relacin entre la evapotranspiracin de cualquier cultivo en

relacin a la evapotranspiracin de referencia calculada para pastos o alfalfa (ALLEN

et al., 2005), es decir, indica la tasa de absorcin de agua de un cultivo durante su

desarrollo. Se utiliz un Kc= 0,75 para pradera y un Kc= 1 para bosque nativo (ALLEN

et al., 1998).

3.9 Anlisis estadstico

Para conocer si existen diferencias entre la cantidad de escarabajos estercoleros

nativos presentes en bosque nativo y pradera se utiliz la estadstica de 2 propuesta

por Pearson en el ao 1911 (SOKAL y ROHLF, 1969).

Con el objetivo de determinar si existen diferencias entre los suelos presentes en cada

uno de los ecosistemas en estudio se realiz una prueba t de Student, la cual permiti

contrastar hiptesis referidas a medias poblacionales, considerando una distribucin

normal de los datos (SOKAL y ROHLF, 1969). Estas hiptesis se aplicaron a cada uno

de los parmetros de anlisis de suelo realizados en este estudio. Tanto la prueba de

2 como la prueba t, fueron calculadas usando el programa estadstico SPSS v. 16.

Con el objetivo de estudiar similitudes entre las zonas estudiadas en funcin de su

composicin botnica, se realiz un anlisis de componentes principales (ACP), que

corresponde a un mtodo de anlisis multivariado, que permite tomar en cuenta la

correlacin entre diferentes variables, las cuales son analizadas simultneamente (GIL

et al., 2008). Esta tcnica reduce un nmero original de variables en un grupo ms

pequeo que contiene la mayora de la informacin original. Las nuevas variables

calculadas se denominan componentes principales (PCs). Usualmente, slo los

29

primeros componentes principales (PC1 y PC2), explican la varianza mxima de todas

las variables originales (ZBYTNIEWSKI y BUSZEWSKI, 2005). Los resultados

entregados en este anlisis fueron usados para investigar si existe relacin entre las

especies muestreadas tanto en bosque nativo como en pradera, y su relacin con

escarabajos estercoleros nativos colectados en cada trampa. As, se observ la

interrelacin entre stos, al mostrar grupos de entre las praderas y los bosques en

estudio. Los objetos dentro del grupo estn interrelacionados entre s (GIL et al.,

2008).

De esta forma, se pueden relacionar las praderas y las porciones de bosque nativo

similares en funcin de sus caractersticas botnicas (Cuadro 1 y 2 respectivamente).

Para este clculo estadstico se utiliz el programa R (R Development Core Team,

2009).

30

4 RESULTADOS Y DISCUSION

4.1 Presencia de escarabajos estercoleros nativos

Durante las 5 visitas realizadas a cada una de las zonas en estudio, se colect solo la

especie Homocopris torulosus, encontrndose tanto machos como hembras (Fig. 5).

Se captur un total de 112 individuos, de los cuales, 43 fueron machos y 69 hembras.

Esto da una relacin entre sexos de aproximadamente 1:2 (1:1,6) (anexo 2). Esta

relacin de sexos podra estar dada por el comportamiento de esta especie, en la cual

la hembra entrega mayores cuidados parentales a su descendencia quedndose en el

nido, mientras que el macho podra eventualmente dejar a la hembra para continuar

aparendose (KLEMPERER, 1983a) o ser expulsado por ella (KLEMPERER, 1983b).

El hecho de colectar slo una especie podra estar dado por el ciclo biolgico de estos

insectos. Tras visitar las colecciones presentes en el MNHN y en la UDEC, se aprecia

que H. torulosus posee una poca de vuelo que se distribuye a travs de todo el ao,

por esto fue posible colectarlo en otoo. Esto se condice con las observaciones de

JOSEPH (1929) y REBOLLEDO (2008)1. Adems, observaciones visuales personales

realizadas durante el mes de octubre revelaron una gran cantidad de agujeros sobre

las bostas presentes en praderas y de tneles bajo stas. Se supuso que

posiblemente estos agujeros y tneles fueron realizados por escarabajos estercoleros

paracpridos (H. torulosus o F. variolosus o H. punctatissimus).

Por su parte, los escarabajos preservados en las colecciones del MNHN y de la UDEC

muestran que especies como H. punctatissimus y F. variolosus concentran sus pocas

de vuelo en perodos primaverales y veraniegos. A su vez, se observ que T.

patagonicus y F. costulatus presentan una distribucin que est fuera del rea en

estudio. Adems, M. villosa, probablemente no fue capturado debido a que posee

comportamiento telecprido y las trampas utilizadas en este estudio son exclusivas

para organismos paracpridos. Lo mismo debe considerarse para los organismos

endocpridos. A pesar de lo mencionado anteriormente, es posible que dentro de los

individuos colectados exista una segunda especie: H. punctatissimus.

31

Lamentablemente, no fue posible su identificacin a travs de la clave taxonmica en

uso, dado que era necesaria la presencia fsica de un ejemplar de H. punctatissimus,

identificado previamente, para establecer que se entiende por lnea no continua o

grandes machos, conceptos relevantes y mencionados en la clave taxonmica para

diferenciar H. torulosus de H. punctatissimus (anexo1) (CARRILLO, 2010)5.

FIGURA 5 H. torulosus macho (derecha) y hembra (izquierda) colectados en otoo.

De los 112 ejemplares, 105 de ellos fueron colectados en las trampas ubicadas al

interior del bosque nativo, lo que corresponde al 94% del total capturado. Slo 7

individuos fueron colectados en las trampas ubicadas sobre la pradera, lo que

corresponde al 6% del total. El valor 2 al comparar la cantidad de individuos

colectados en bosque nativo y pradera fue de 13,3 con p= 0,101. Esto muestra que

existen diferencias estadsticamente significativas en la cantidad de H. torulosus

presentes en bosque nativo y pradera.

La mayor presencia de los escarabajos en bosque nativo en relacin a la pradera

podra deberse a mltiples factores biticos y abiticos. En praderas tropicales se ha

visto que stas ofrecen un hbitat muy distinto a los bosques nativos, principalmente,

por presentar mayores temperaturas ambientales, mayores fluctuaciones de

5 Carrillo, R. 2010. Comunicacin personal. Profesor Facultad de Ciencias Agrarias. Instituto de

Produccin y Sanidad Vegetal. rea de Entomologa. Universidad Austral de Chile. Valdivia. Chile.

rcarrill@uach.cl

32

temperatura y humedad, mayor luminosidad, carencia de refugio para evitar

predadores y falta de sitios para posarse (Breshears et al., 1998, citado por HORGAN,

2007). Gill (1991), citado por ESTRADA y COATES-ESTRADA (2002) muestra que los

sitios para posarse, como rboles y arbustos, son relevantes para sentir el olor del

alimento y para refugiarse de predadores como escarabajos de la familia Staphylinidae,

araas y murcilagos. Adems, en reas abiertas cambian algunas funciones

biolgicas como la duracin y efectividad de las feromonas, eficiencia del olfato y la

visin o eficiencia en la termorregulacin (HORGAN, 2007).

Adicionalmente, el bosque contribuye a mantener mayor cantidad de humedad

ambiental y en la superficie del suelo, mantiene la temperatura del aire y del suelo ms

estable, reduce la incidencia de los rayos solares, disminuye la accin del viento y

presenta una mayor cantidad de fuentes alimentarias. Desde este punto de vista, el

bosque acta como buffer para afrontar cambios ambientales extremos (Steininger,

2000, citado por AVENDAO-MENDOZA et al., 2005).

Todas estas caractersticas determinan la sobrevivencia y reproduccin de los

escarabajos estercoleros (HALFFTER y EDMONDS, 1982; ANDRESEN, 2005a). As,

JAY-ROBERT et al. (2008), en un estudio realizado al sur de Francia, plantean que la

presencia de escarabajos estercoleros en ecosistemas de pradera dominadas por

ovejas podra estar relacionada a la prdida de humedad producida por los animales a

travs de la apertura de la cubierta vegetal, compactacin y erosin del suelo, tanto

como por las prcticas agrcolas como cortes o quemas. De acuerdo con nuestros

resultados, H. torulosus probablemente no est adaptado para tolerar cambios

ambientales fuertes presentes en la pradera, como ha sido mostrado para otras

especies de escarabajos estercoleros en el mundo CAMBEFORT y HANSKI (1991) y

LOUZADA y CARVALHO (2009). Estos cambios ambientales se traducen en variacin

de la temperatura, rpida prdida de humedad del suelo y mayor cantidad de radiacin

solar incidente (ANDRESEN, 2005a; ENDRES et al., 2007; HORGAN, 2008; JAY-

ROBERT et al., 2008).

HORGAN (2007) seala que algunos escarabajos estercoleros prefieren condiciones

de sombra para reproduccin o en ciertas etapas de su vida, saliendo a la luz slo en

perodos de intensa competencia o cuando se presenten condiciones climticas ms

33

favorables. Este efecto ha sido descrito para H. torulosus, mostrndose que prefiere

condiciones de sombra ante condiciones de mayor luminosidad (JOSEPH, 1929).

Adems, se debe considerar que elevadas temperaturas favorecen la proliferacin de

moscas, las cuales seran competitivas con los escarabajos estercoleros por la fuente

de alimento, lo que reducira la oferta de bostas presentes en praderas (HORGAN,

2008). Adems, las fecas depositadas sobre la pradera sufren mayor desecacin que

las depositadas en bosque nativo, transcurrido el mismo tiempo. Esto limita el tiempo

que el alimento est disponible para el escarabajo, imponiendo lmites a las especies

estercoleras, para diseminarse sobre la pradera. Los efectos de la desecacin de las

bostas sobre la distribucin de algunas especies de escarabajos estercoleros ha sido

discutido por OVALLE y SOLERVICENS (1980); AVENDAO-MENDOZA et al. (2005);

HORGAN (2008); ALMEIDA y LOUZADA (2009).

Por otra parte, debe considerarse que la adaptacin de H. torulosus hacia una nueva

fuente de bostas podra ser slo parcial (CAMBEFORT y HANSKI, 1991), y que est

dominado por la rapidez con la que la bosta pierde humedad. sta podra ser una de

las razones que explicara el comportamiento nocturno de H. torulosus (JOSEPH,

1929).

El bosque a diferencia de la pradera, provee condiciones microclimticas ms fras

(Menndez y Gutirrez, 1996, citado por JAY-ROBERT et al., 2008), por lo tanto, las

bostas se desecaran de forma ms lenta, aumentando la cantidad de alimento

disponible y de esta forma hacindolas atractivas para que stas sean colonizadas por

estos insectos (JAY-ROBERT et al., 2008). Debe considerarse que las bostas ms

viejas y secas son fcilmente colonizadas por endocpridos, los cuales no fueron

considerados en este estudio (HORGAN, 2002).

Otra razn planteada sobre la menor presencia de escarabajos estercoleros en pradera

que en bosque nativo, se debe a la menor diversidad de funciones en los ecosistemas

de praderas. As, ciertas funciones como la reduccin de carroa, hongos y fruta en

descomposicin no son requeridas en praderas, pero si en bosques, lo cual, limita la

oferta nutricional para los insectos y por lo tanto, su distribucin (ANDRESEN, 2005a;

VERD et al., 2007; HORGAN, 2008). La presencia de L. apiculata en los bosques

estudiados podra ser una interesante fuente de fruta en descomposicin.

34

Cabe sealar que las diferencias en la presencia de H. torulosus en bosque nativo y

pradera podran variar durante el ao. Las poblaciones de escarabajos estercoleros

varan durante las estaciones del ao, presentndose una menor diversidad durante

los perodos secos (CAMBEFORT y HANSKI, 1991; ANDRESEN, 2005a).

ESTRADA y COATES-ESTRADA (2002), MILHOMEM et al. (2003), ANDRESEN

(2005a), AVENDAO-MENDOZA et al. (2005), y HORGAN (2007) sealan que la

estacionalidad est relacionada con la variacin del clima en conjunto con la

vegetacin, determinando la distribucin espacial y temporal en los escarabajos

estercoleros. De acuerdo con los registros de las colecciones presentes en el MNHN y

en la UDEC, se apreci que para M. villosa el inicio de la poca de vuelo se produca

ms temprano (junio) en la zona centro norte del pas (La Serena) y ms tarda

(septiembre) en la zona centro sur (Valdivia, Puerto Montt). Las condiciones

ambientales podran favorecer en forma diferente el comportamiento de estos insectos.

En pocas de primavera, las condiciones ambientales podran ser ms favorables para

que los escarabajos se presentaran en praderas, comparado con la poca otoal, ya

que en primavera, los efectos de sequa, exceso de temperatura y sequedad de bostas

son menores que los comnmente se observan en otoo. De esta forma, el bosque

nativo podra ser considerado un refugio durante pocas adversas de sequa, como

frente al ataque de predadores (DUNCAN y DUNCAN, 2000; ANDRESEN, 2005a;

HORGAN, 2007; ARELLANO et al., 2008a; ARELLANO et al., 2008b). De esta

manera, al cambiar las condiciones climticas en primavera, estos insectos podran

eventualmente colonizar las bostas presentes en la pradera, entregando los mltiples

beneficios ecolgicos descritos en la revisin bibliogrfica. Una investigacin futura

debera estudiar la distribucin de estos insectos durante todo el ao, para validar o

descartar esta idea.

A pesar de las diferencias ecolgicas que existen entre bosque nativo y pradera, en la

literatura se plantea el hecho de que es posible aumentar la diversidad de escarabajos

estercoleros nativos presentes en praderas conservando los remanentes de bosque

nativo (ROSLIN, 1999), adems de incorporar en los sistemas agrcolas cercos vivos

conectados a los remanentes de bosque, compuestos de plantas y arbustos nativos,

con el fin de crear microhbitats que promuevan la sobrevivencia, dispersin y

reproduccin de mamferos, reptiles, aves, anfibios e insectos (NICHOLLS et al., 2001;

35

ARELLANO et al., 2008a; ARELLANO et al., 2008b). Al promover un aumento en la

biodiversidad, el agroecosistema se vuelve ms estable ante variaciones ambientales

(AQUINO y ASSIS, 2005; ALTIERI y NICHOLLS, 2009).

Adicionalmente, se observ que el 71,4% de los individuos colectados en la pradera

fue capturado hacia el final de otoo, en el mes de mayo, mientras que el 46,6% de los

individuos colectados en bosque nativo fue capturado en el mismo perodo. Esta

diferencia en la presencia de escarabajos hacia finales de otoo es estadsticamente

significativa para pradera (2=1,6; p=0,449) y para bosque nativo (2=11,33; p=0,416).

Por lo tanto, existe un aumento relativo de estos escarabajos a medida que avanza el

otoo, aumentando en mayor medida sobre las trampas ubicadas en la pradera (Fig.

6).

FIGURA 6 Distribucin de H. torulosus en bosque nativo y praderas naturales durante la poca otoal.

Se observ que la abundancia de estos insectos oscila a travs del tiempo (Fig. 6).

Esta oscilacin se ve acompaada con un aumento en las precipitaciones (Fig. 7). La

36

menor presencia se aprecia a finales del verano, lo cual coincide con un periodo de

baja o nula precipitacin (Fig. 7). La abundancia de escarabajos tanto en pradera

como en bosque nativo presenta una oscilacin con 2 puntos mximos, el 9 de abril y

el 15 de mayo. Esto podra estar dado por un aumento en la humedad del suelo. Sin

embargo, se debe considerar que posiblemente exista un efecto biolgico relacionado

con la ontologa del insecto, es decir, que su poca de vuelo coincida con las

precipitaciones por un asunto de madurez fisiolgica. Estas dos ideas no son

excluyentes y probablemente en conjunto explican el aumento en la presencia de H.

torulosus hacia finales de la poca otoal estudiada.

4.2 Relacin entre los datos climticos, el balance hidrolgico y la presencia de H. torulosus

FIGURA 7 Relacin entre presencia de H. torulosus, precipitacin y temperatura para cada una de las fechas de muestreo.

37

El efecto mostrado en la Fig 7., (relacin de precipitaciones con el aumento relativo de

estercoleros) ha sido determinado en otros escarabajos por MILHOMEM et al. (2003) y

ANDRESEN (2005a). En este estudio este aumento de abundancia se aprecia tanto

para el bosque nativo como para la pradera (Fig. 6). Esto podra se explicado por un

cambio en la capacidad de soporte del suelo al cambiar su friabilidad, lo que se traduce

en una disminucin de la resistencia a ser penetrado producto de un cambio en su

humedad (ELLIES, 1988). Esto es un factor relevante para la construccin de tneles

(ANDRESEN, 2005a; Jansen, 1983, citado por MIELES y LERMA, 2009) y por lo tanto,

para la perpetuacin de esta especie paracprida.

Se estima que este aumento de H. torulosus en funcin de la precipitacin debera

tener un lmite, dado por factores como la presencia de alimento, el ataque de

predadores y la disminucin de la temperatura (CHOWN y NICOLSON, 2004). Se

plantea que la temperatura est relacionada con el metabolismo de los insectos, por lo

cual, al disminuir la temperatura bajo cierto umbral, la actividad metablica baja y el

insecto podra cambiar su comportamiento, entrar en un perodo de latencia o morir

(CHOWN y NICOLSON, 2004). El umbral de H. torulosus no est determinado, sin

embargo, se aprecia que durante los perodos de captura, la temperatura mxima

registrada nunca fue inferior a 15C. Esto sugiere que el umbral de temperatura de

vuelo de H. torulosus coincide con lo propuesto en la literatura para otras especies

estercoleras en el mundo (WATERHOUSE, 1974; CAMBEFORT y HANSKI, 1991;

RIDSDILL-SMITH, 2003). No se encontraron individuos de H. torulosus capturados

durante los meses de julio y agosto en las colecciones revisadas (UMCE, UDEC y

MNHN). Esto podra estar dado por temperaturas mximas menores a 15C en estos

meses (HUBER, 1970), las cuales podran impedir el vuelo de H. torulosus. Al no

poder volar, se plantea que durante estos meses los escarabajos se encuentran en sus

nidos cuidndolos (JOSEPH, 1929; KLEMPERER, 1983b).

Como se aprecia en la Fig. 8, bajo las condiciones de este estudio, desde diciembre a

marzo, el suelo se encontraba con un dficit hdrico, debido a que la

evapotranspiracin fue mayor que la precipitacin. El mes de abril comenz con un

leve dficit, pero luego rpidamente la lluvia cada supera la cantidad de agua

evapotranspirada. Esto se hace ms evidente en el mes de mayo, donde el supervit

de agua en el suelo fue considerable. En el mes de marzo se colect la menor

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cantidad de H. torulosus con slo 19 individuos, lo cual coincide con un dficit hdrico.

En abril se colectaron 39 individuos y en mayo 54. Se aprecia entonces, que a medida

que aumenta el contenido de agua en el suelo, aumenta tambin la cantidad de H.

torulosus que fueron capturados. Esto indicara una relacin entre el contenido