ESTUDIO POBLACIONAL DEL MONO AULLADOR DE COIBA … · primer conteo poblacional de primates en isla...

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Fundación Pro-Conservación de los Primates Panameños Primer Conteo Poblacional de Primates en Isla Coiba 1 ESTUDIO POBLACIONAL DEL MONO AULLADOR DE COIBA (ALOUATTA COIBENSIS COIBENSIS) Y MONO CARIBLANCO DE COIBA (CEBUS CAPUCINUS IMITATOR), PARQUE NACIONAL ISLA COIBA, REPÚBLICA DE PANAMÁ FUNDACIÓN PRO-CONSERVACIÓN DE LOS PRIMATES PANAMEÑOS (FCPP) INFORME DE INVESTIGACIÓN PARA: AUTORIDAD NACIONAL DEL AMBIENTE (ANAM) PANAMÁ, REPÚBLICA DE PANAMÁ De: FUNDACIÓN PRO-CONSERVACIÓN DE LOS PRIMATES PANAMEÑOS Marzo, 2011 Presentado por: Pedro G. Méndez-Carvajal MSc. En Conservación de Primates Investigador Principal

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Fundación Pro-Conservación de los Primates Panameños Primer Conteo Poblacional de Primates en Isla Coiba 1

ESTUDIO POBLACIONAL DEL MONO AULLADOR DE COIBA (ALOUATTA

COIBENSIS COIBENSIS) Y MONO CARIBLANCO DE COIBA (CEBUS CAPUCINUS

IMITATOR), PARQUE NACIONAL ISLA COIBA, REPÚBLICA DE PANAMÁ

FUNDACIÓN PRO-CONSERVACIÓN DE LOS PRIMATES PANAMEÑOS (FCPP)

INFORME DE INVESTIGACIÓN PARA:

AUTORIDAD NACIONAL DEL AMBIENTE (ANAM)

PANAMÁ, REPÚBLICA DE PANAMÁ

De:

FUNDACIÓN PRO-CONSERVACIÓN DE LOS PRIMATES PANAMEÑOS

Marzo, 2011

Presentado por:

Pedro G. Méndez-Carvajal

MSc. En Conservación de Primates

Investigador Principal

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Agradecimientos

La Fundación Pro-Conservación de los Primates Panameños (FCPP) agradece la valiosa

colaboración de profesionales que participaron en esta investigación, en especial a todas aquellas

personas que hicieron posible nuestro trabajo en Isla Coiba y en especial a estudiantes y personal

voluntario. Agradecemos de antemano al Profesor Alonso Santos Murgas de la Universidad de

Panamá y a la colaboración de profesionales en la primatología internacional hacia este proyecto,

en especial a Dra. Corri Waitt de la Universidad de Oxford, Dr. Juan Carlos Serio-Silva del

Instituto de Ecología, Xalapa, Méjico y al Dr. Robert Horwich de Community Conservation.

Deseamos agradecer la participación de las siguientes personas: Isis Ochoa, Daniel González,

Alejandro Garrido y Jorge Garzón, quienes ayudaron con trabajo de campo para establecer las

técnicas de muestreo, toma de datos, y ayuda en coordinación y logística. Agradecimientos a

Tim Bearder de la BBC radio de Oxford, quien colaboró como voluntario invitado en el

muestreo de primates y a Ivelisse Ruiz-Bernard quien ayudó en la parte administrativa.

Al personal de la Autoridad Nacional del Ambiente, por su apoyo en la colaboración con

permiso de investigación y colecta dentro del Parque Nacional Coiba, así también por su amable

cooperación para con nuestro equipo de trabajo. En especial mis sinceros agradecimientos a

Etmara Donoso de la Dirección del Parque Nacional Coiba, Santiago Rojas, Narciso Bastidas y a

la Dirección de Áreas Protegidas, al Departamento de Vida Silvestre de la Autoridad Nacional

del Ambiente (ANAM), en especial a Carmen Medina, Israel Tejada y Jorge García.

La FCPP expresa por este medio un sincero agradecimiento a todas las instituciones que

apoyaron a la realización de este proyecto, incluyendo así a sus patrocinadores. Agradecemos a

The Mohamed Bin Zayed Species Conservation Fund, Rufford Small Grants, Ford Motor

Company, Idea Wild, Panatex S.A., Wild Future, Advantage Tour Panama, Oxford Brookes

University, Oxford Radio Station, Museo de Invertebrados de la Universidad de Panamá,

Universidad de Panamá, y Museo de Historia Natural de Florida.

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INDICE

Tema Página

Agradecimientos………………………………………………………………………………..2

Introducción…………………………………………………………………………………….6

Objetivos generales……………………………………………………………………………..6

Objetivos específicos…………………………………………………………………………....6

Estudios primatológicos de Isla Coiba……………………………………………………...…7

Localización y descripción del sitio de estudio………………………………………………..8

Métodos

Percepción de otros mamíferos…………………………………………………………………9

Ubicación de los grupos de monos aulladores en la isla……………………………………....9

Pernoctar en el área de estudio…………………………………………………………………9

Escuchar sus vocalizaciones…………………………………………………………………....10

Realizar azimut hacia los grupos………………………………………………………………10

Observación directa de cada grupo……………………………………………………………11

Ubicación de los grupos de monos cariblancos en la isla…………………………………….11

Observación directa…………………………………………………………………………….11

Observación indirecta…………………………………………………………………………..11

Trampeo de mamíferos pequeños……………………………………………………………...11

Trampeo de mamíferos voladores……………………………………………………………..12

Parámetros utilizados y cálculos poblacionales………………………………………………12

Estructura de grupos…………………………………………………………………………...13

Aulladores……………………………………………………………………………………….13

Cariblancos……………………………………………………………………………………...13

Cálculos poblacionales………………………………………………………………………….13

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Triangulación…………………………………………………………………………………..15

Base de datos ……………………………………………………………………………..……15

Ubicación de los grupos estudiados……………………………………………………….….15

Ubicación de trampas y redes de niebla………………………………………………….…..16

Resultados

Población de monos aulladores en Isla Coiba……………………………………………….17

Densidades por Triangulación………………………………………………………………..19

Densidades por Transecto de Franja…………………………………………………………19

Población de monos cariblancos en Isla Coiba………………………………………………19

Discusión

Población del mono aullador de Coiba………………………………………………….…….20

Población del mono cariblanco de Coiba………………………………………………..…....22

Otros mamíferos encontrados………………………………………………………….………23

Especies relevantes de mamíferos de alto impacto encontradas en Isla Coiba…….……….23

Biodiversidad de mamíferos obtenida………………………………………………………....24

Conclusiones y recomendaciones………………………………………………………………25

Cita sobre este manuscrito……………………………………………………………………..26

Bibliografía……………………………………………………………………………………...27

INDICE DE FIGURAS

Figura 1. Campamento en bosque maduro, Playa Rosario, Isla Coiba………………………….9

Figura 2. Tim Bearder grabando emisiones sonoras de monos aulladores, 04:30 hrs, Los Pozos

Termales, Isla Coiba……………………………………………………………………………..10

Figura 3. Pedro Méndez (isq.) tomando rumbo con la brújula, Alejandro Garrido (der.)

señalizando el camino hacia un grupo de aulladores. Cerro La Equis, Isla Coiba…………...…10

Figura 4. Observación directa de grupos de aulladores y cariblancos………………………….11

Figura 5. Ilustrando los diferentes métodos para recopilar información de mamíferos en el área

de estudio, de derecha a izquierda: Observación directa para mamíferos medianos, redes de

niebla para mamíferos voladores, trampa de lodo para rastros,

trampas para mamíferos pequeños……………………………………………………………….12

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Figura 6. Ejemplo de una estructura de grupo de Alouatta coibensis coibensis. (1) identifica

barba del macho, (2) identifica hembra adulta (3) identifica macho adulto……………………..13

Figura 7. Ejemplo de algunas características de identificación de edad en cariblancos: Arrugas

frontales, ojos hundidos, músculos maseteros bien desarrollados, presencia de testículos entre

otros, son características de un macho adulto………………………………………………...….13

Figura 8. Mapa de Isla Coiba con los puntos visitados: Región Noreste: Playa Rosario y Cerro

Equis; Región Sureste: Los Pozos Termales; Región Suroeste: Sendero La Torre……………...15

Figura 9. Grupos de monos ubicados por triangulación y observación directa en Playa Rosario y

alrededores, Isla Coiba área noroeste………………………………………………………….…17

Figura 10. Grupos de monos ubicados por triangulación y observación directa en sendero La

Torre y alrededores, Isla Coiba área suroeste…………………………………………………....18

Figura 11. Grupos de monos ubicados por triangulación y observación directa en sendero Cerro

La Equis y alrededores, Isla Coiba área noreste………………………………………………....18

Figura 12. Grupos de monos ubicados por triangulación y observación directa en sendero de

Los Pozos Termales y alrededores, Isla Coiba área sureste………………………………...……19

INDICE DE CUADROS

Cuadro 1. Posiciones de las trampas Sherman y Thomahawks utilizadas para trampeo de

mamíferos pequeños no voladores. Sendero de Los Pozos Termales, Parque Nacional Isla

Coiba……………………………………………………………………………………………..16

Cuadro 2. Especies de mamíferos detectadas en este estudio, Isla Coiba, Panamá. Especies

marcadas en rojo significan nuevos reportes en el área………………………………………….24

ANEXOS

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Fundación Pro-Conservación de los Primates Panameños Primer Conteo Poblacional de Primates en Isla Coiba 6

Introducción

La Fundación Pro-Conservación de los Primates Panameños (FCPP), es una organización

no gubernamental sin fines de lucro con objetivos fundamentales de investigar y promover el

estudio y conservación de los primates no humanos en toda la República de Panamá. Como

iniciativa de conservación para los primates de la Isla Coiba, se realizó por primera vez un censo

poblacional de dos especies de primate no humanos que actualmente sobreviven en este

ecosistema protegido. Con el objetivo de conocer su estado de conservación previo a cualquier

actividad de manejo que se realice en el área.

La biodiversidad de Panamá es rica, sobre todo a nivel del Orden Primates, en donde

Panamá supera a todos los países de Norte y Centroamérica, con ocho especies y trece

subespecies (Méndez-Carvajal, 2006). Así también, Panamá supera a la región Mesoamericana

con el mayor número de especies endémicas, con más de tres taxas incluyendo dentro de este

listado, a los monos de la región peninsular de Azuero y la Isla Coiba, en donde ambas tierras

son consideradas como “sitios críticos”, por poseer alto endemismo a nivel mastozoológico pero

también a nivel de plantas vasculares y aves entre otros grupos (Cardiel et al., 1997). Dentro de

estas especies endémicas de primates, podemos encontrar a las siguientes: Mono aullador de Isla

Coiba Alouatta coibensis coibensis, Mono aullador de Azuero Alouatta coibensis trabeata y

Mono araña de Azuero Ateles geoffroyi azuerensis. De estas tres especies, las dos últimas han

sido estudiadas por más de diez años por la FCPP y gracias a estos estudios se han podido

realizar estimaciones críticas de sus estados a nivel poblacional (Méndez-Carvajal, 2008).

Los estudios de población para estas especies de primates endémicos de nuestro país son

de suma importancia para comprender diferentes aspectos tanto biológicos, ecológicos y de

estructural a nivel grupal en nuestros primates, pero sobre todo, sus estados de conservación. Isla

Coiba representa una oportunidad única en nuestro país y poco común a nivel mundial porque

ofrece la oportunidad de estudiar primates no humanos en un ecosistema de isla. Por esta razón,

el estudio de la población de primates de Isla Coiba es imprescindible como proyecto pionero

para comprender aspectos ecológicos y poblacionales a nivel de hábitat insular. Estudios sobre

ecología sugieren que la salud de un bosque se puede percibir por medio de la presencia de sus

primates en la zona (Cowlishaw & Dunbar, 2000), de esta forma, podríamos considerar de suma

importancia que existan grupos de monos en la Isla Coiba y podríamos considerar la población

de monos aulladores y cariblancos como un indicativo de “bosque saludable” en donde el estudio

consecutivo de sus poblaciones podrá dictaminar cambios a nivel de manejo y eficiencia de

protección por parte de la Autoridad Nacional del Ambiente de Panamá.

Objetivos generales: Contabilizar la población total relativa de monos aulladores y cariblancos

viviendo en Isla Coiba.

Objetivos específicos: Conocer las estructuras de grupo, número promedio de hembras, machos,

juveniles e infantes de cada especie de primate y sus respectivos promedios de grupo. Obtener

información general de otros aspectos que puedan estar relacionados directa e indirectamente con

la supervivencia de estas especies de mamíferos en la isla. Evaluar el estado actual de

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conservación de estas especies y brindar una base de datos preliminar para corroborar datos

futuros de población primatológica en Isla Coiba.

Estudios primatológicos de Isla Coiba

Los monos aulladores de Coiba fueron objetivo de estudios taxonómicos debido a su

condición de especies diferentes del mono aullador Alouatta palliata. Los estudios datan de

1902 cuando se comenzó a tomar en cuenta que dada algunas diferencias en coloración y

tamaño, estas especies podrían ser diferentes. Estudios citados por Thomas (1902), Goldman

(1920), Lawrence (1933) y Carpenter (1934) discrepaban sobre su identificación correcta como

taxa endémico y condición de especie (Méndez-Carvajal, 2002a). En 1987, los investigadores

Jeffrey Froehlich y Patricia Froehlich realizan una fuerte evaluación de las huellas dactilares de

sus manos y patas y en base a dichos patrones confirman de forma contundente que la especie si

debe ser considerada como endémica y se mantiene como Alouatta coibensis coibensis para el

mono aullador de isla Coiba y Alouatta coibensis trabeata para los monos aulladores de la

península de Azuero (Froehlich & Froehlich, 1987).

Los monos aulladores de Coiba, así también sus simpátricos monos cariblancos de

Coiba, no habían sido al momento estudiados a nivel poblacional y los únicos estudios se

habrían realizado en 1977 cuando la Dra. Katharine Milton y el Dr. Russel Mittermeier fueron

invitados por el Dr. Pedro Galindo del Instituto Conmemorativo Gorgas para inspeccionar la isla

en busca de primates y descripción básica del hábitat de Coiba. De este trabajo se obtuvo datos

de promedios de individuos por grupos para ambas especies y se adjudicó su número promedio

de grupos como un efecto de posible cacería en el área, ya que los monos aulladores ofrecían

tamaño grupal muy bajo comparado al mono aullador de Isla Barro Colorado. Específicamente

se asumió que estos animales eran eventualmente cazados por los reclusos del penal de Coiba

pero que incluso con esta actividad esporádica, los grupos no presentaban serios peligros. A

partir de este estudio, dado a las condiciones especiales de esta isla en el Pacifico panameño, no

se realizaron más estudios referentes a los primates de Coiba (Milton & Mittermeier, 1977).

En 1998 y 1999 se realizaron visitas esporádicas a la isla en términos de colecta de heces

para estudios taxonómicos por la Dra. Liliana Cortes-Ortiz y su equipo de primatólogos de la

Universidad Veracruzana de México, con asistencia de los biólogos panameños Ariel Rodríguez

y Pedro Méndez-Carvajal de la Universidad de Panamá. Los datos citados por Cortes-Ortiz et

al., (2003) publicaron un análisis completo de la nueva técnica utilizada por algunos taxónomos

para reorganizar el criterio de especies en base a la diferencia de su ADN mitocondrial. El

estudio reevaluó los taxas del Género Alouatta distribuidos en toda la región Neotropical. De

esta forma, se produjo una nueva polémica para distinguir a esta especie de mono aullador de

Coiba y la de Azuero, ya que las diferencias encontradas a nivel genético no fueron relevantes.

Aun así, dado que el estudio fue comparado con 19 excretas de mono aullador Alouatta palliata

mexicana versus dos muestras de Alouatta coibensis trabeata y una muestra de Alouatta

coibensis coibensis, los propios investigadores concluyen en su trabajo que se necesitarían más

estudios en particular para lograr conocer si existe o no una real separación de este primate a

nivel de especie. Irónicamente de ser el mono aullador de Coiba uno de los menos estudiados

dentro de los de su género, ha sido polémico en cuanto a su taxonomía y ha estado siempre en

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nomenclatura cuestionable, la más reciente publicación de su estatus fue publicada en el libro de

Primates Mesoamericanos de Rylands et al., (2006).

En 2002, se publica la primera cronología sobre los estudios relacionados al mono

aullador de Coiba y se plantea una primera iniciativa panameña para estudiar a las especies de

primates de Isla Coiba al igual que otras especies de Panamá, dicha cronología fue publicada por

la Revista ICARO de Ancón (Méndez-Carvajal, 2002a). La publicación de este escrito animó a

los primatólogos a nivel internacional e interesados por exponer más información sobre los

monos de Isla Coiba publicaron una nota referente al tema en la revista internacional Neotropical

Primates (Méndez-Carvajal, 2002b). Recientemente estudios de primates realizados por la FCPP

a nivel de población para el área de Azuero, han demostrado diferencias a nivel de estructura

social y vocalización que se inclinan hacia la validación de la especie panameña como endémica

y única a nivel mundial, dichas diferencias se citan en Méndez-Carvajal (2008) y Méndez-

Carvajal & Serio-Silva, 2011).

Las diferencias en esta especie se basan en tamaño de cráneo, tamaño corporal, patrón de

coloración, patrón de huellas dactilares, patrón de estructura de grupo (similar a los demás

grupos “no palliata” como: Alouatta fusca, Alouatta caraya, Alouatta seniculus y Alouatta

pigra), diferencias en patrón de vocalización (Méndez-Carvajal & Serio-Silva, 2011), relación

unimacho-multihembra a diferencia de Alouatta palliata quienes presentan relación multimacho-

multihembra. La FCPP en criterio propio mantiene la validación de la especie Alouatta

coibensis recomendada por Forehlich & Froehlich (1987).

El mono cariblanco residente en Isla Coiba (Cebus capucinus imitator), habría sido

mencionado en los trabajos citados anteriormente, pero no se ha realizado ningún estudio

poblacional y tampoco se tenía previo a este estudio datos precisos en la actualidad sobre

promedios de grupo y número total de individuos residiendo en la isla.

Localización y descripción del sitio de estudio

Isla Coiba se encuentra en el Golfo de Montijo, en la costa Pacífica de Panamá. La Isla

se encuentra en las coordenadas 07 27 0 ” y 1 45 04” O, está limitada por sus bordes

imaginarios, y por islas que la rodean y que también conforman los linderos del Parque Nacional

Isla Coiba, sus limites los conforman las siguientes islas en el Pacífico: Coibita, Jicaron, Jicarita,

Afuerita, Canal de Afuera, Uvas, Contreras, Pájaros, y Brincanco (Méndez-Carvajal, 2002b).

Isla Coiba posee una extención territorial de 56 km² y una riqueza de plantas vasculares

de al menos 1,450 especies en tierras bajas de Bosque Tropical insular, Bosque Montano y

Manglar. Posee 36 especies de mamíferos, 147 especies de aves con 39 especies de anfibios

registradas según estudios de la Coperación Internacional Española en 1997 (Melayos et al.,

1997). Coiba fue declarada Parque Nacional en 1992, bajo resolución J.D. No. 021 del 17 de

Diciembre de 1991. Isla Coiba posee dos especies de primates del cual uno es endémico

(Alouatta coibensis coibensis) y catalogado como especie vulnerable según CITES y UICN

(Groves, 2005; Rylands et al., 2006).

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Métodos

Percepción de otros mamíferos

Como parte de la valoración ecológica del hábitat en donde habitan los monos de Isla

Coiba, se realizó un estudio general de los mamíferos presentes en el área. Con esta

información se puede manejar una perspectiva de cómo está constituida la zona de estudio en

base a los diferentes grupos tróficos y taxonómicos de mamíferos. Dicha información servirá en

un futuro para evaluar el estado de conservación de las zonas muestreadas dentro de Isla Coiba.

Ubicación de los grupos de monos aulladores en la isla

Los métodos utilizados para ubicar a los grupos de aulladores en Isla Coiba fueron los siguientes:

Pernoctar en el área de estudio: Se acampó por 5 días y 4 noches, para obtener información

sobre ubicación y vocalización de los grupos desde el amanecer. Se realizó ubicaciones de

grupos en cuatro zonas de la isla previamente escogidas de acuerdo al criterio del investigador y

vegetación presente.

Figura 1. Campamento en bosque maduro, Playa Rosario, Isla Coiba.

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Escuchar sus vocalizaciones: Se grabo las llamadas de los monos aulladores para análisis

posteriores y se ubicaron sus grupos por el sonido emitido, excluyendo las interpretaciones de

eco, los individuos solitarios en migración y los grupos que fueran repetidos en el conteo.

Figura 2. Tim Bearder grabando emisiones sonoras de monos aulladores,

04:30 hrs, Los Pozos Termales, Isla Coiba.

Realizar azimut hacia los grupos: Se calculó rumbos con la brújula utilizando los aullidos

diurnos, de esta forma se procedió a aproximarse a los grupos.

Figura 3. Pedro Méndez (isq.) tomando rumbo con la brújula, Alejandro Garrido (der.)

señalizando el camino hacia un grupo de aulladores. Cerro La Equis, Isla Coiba.

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Observación directa de cada grupo: Una vez encontrados los grupos se procedió a reconocer la

estructura grupal de los mismos. Se tomó datos de la mayor cantidad de grupos posibles para

luego calcular un promedio. Se utilizó binoculares y hoja de anotación para este procedimiento.

Figura 4. Observación directa de grupos de aulladores y cariblancos.

Ubicación de los grupos de monos cariblancos en la isla

Los monos cariblancos se contabilizaron utilizando los métodos convencionales de

observación directa y ad-libitum citadas por Altman (1974).

Observación directa: Utilizamos un transecto de línea (franja) por sitio de estudio, los mismos

fueron de 750 a 1000 metros de largo por 20 de ancho visual. Los recorridos se hicieron dos

veces por día de 06:00-8:00 hrs y 17:00-19:00 hrs. Cada recorrido fue realizado por un solo

observador y se anotó toda especie visible incluyendo aves y mamíferos.

Observación indirecta: Se identificó rastros en los recorridos a los senderos utilizados como

transectos de franja o línea, dentro de los rastros se percibió olores característicos de animales, se

observó excretas, huellas, ramas arrancadas, frutos mordidos, signos en los árboles, huesos o

carcasas encontradas y vocalizaciones. El método utilizado fue de acuerdo a las normas de

presencia y ausencia de Brockelman & Ali (1987) y Setchel & Curtis (2003).

Trampeo de mamíferos pequeños: Se utilizaron 18 trampas mixtas (Sherman y Tomahawks)

para mamíferos pequeños, se utilizó semillas de girasol y mantequilla de maní para atrayente.

Las trampas se abrieron al finalizar el recorrido del transecto de línea (19:30 hrs) y se revisaron

en espacio de 5 horas hasta su hora de cierre a las 07:00 hrs., del día siguiente. Los mamíferos

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fueron identificados con la clave de roedores de Panamá de Méndez (1993). Cada animal fue

identificado, pesado y fotografiado, luego liberado en el sitio de captura.

Trampeo de mamíferos voladores: Se utilizó tres redes de niebla de 2.5x12 m de sotobosque,

se ubicaron a distancia de 50m entre cada una y se ubicaron en diferentes zonas por noche

trabajada, aplicando la técnica dinámica de redes de Bergallo et al. (2003). Las redes fueron

abiertas a las 19:30 hrs., y cerradas a las 01:30 hrs. Los murciélagos fueron identificados

utilizando la clave de murciélagos de Panamá (Méndez, 1970). Cada animal fue identificado,

pesado y fotografiado, luego liberado en el sitio de captura.

Figura 5. Ilustrando los diferentes métodos para recopilar información de mamíferos en el área

de estudio, de derecha a izquierda: Observación directa para mamíferos medianos, redes de

niebla para mamíferos voladores, trampa de lodo para rastros, trampas para mamíferos pequeños.

Parámetros utilizados y cálculos poblacionales

Categorías de edades de primates observados:

Aulladores: Categoría de edades y sexo se tomaron en base a los criterios de Carpenter (1934).

Cariblancos: Los criterios de identificación de edades y sexo fueron tomados en base a

Oppenheimer (1992).

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Figura 6. Ejemplo de una estructura de grupo de Alouatta coibensis coibensis. (1) identifica

barba del macho, (2) identifica hembra adulta (3) identifica macho adulto.

Figura 7. Ejemplo de algunas características de identificación de edad en cariblancos: Arrugas

frontales, ojos hundidos, músculos maseteros bien desarrollados, presencia de testículos entre

otros, son características de un macho adulto.

Estructura de grupos

Aulladores: Se reconocieron sus edades por observación directa del tamaño del cuerpo de un

adulto, así también tamaño de ojos, tamaño de cabeza, testículos escrotados, desarrollo vulvar,

proximidad a la hembra o bien coloración de su pelaje. En el caso de sexos se incluyó la

presencia de barba en el macho más profusa que la barba de la hembra (1), la presencia de vulva

(2) y testículos (3) fue lo más utilizado (Figura 7). Dado que las crías de aullador Alouatta

coibensis no desarrollan el escroto externo hasta la edad de madurez sexual, no se identificaron

sexos de crías o juveniles. La estructura de los grupos siguiendo Carpenter (1934) fueron en este

orden: MA=Macho adulto; HA=Hembra adulta; J=Juvenil; i=Infante.

Cariblancos: Se identificaron edades de individuos de Cebus capucinus por comparación de

tamaño adulto y juvenil, con sexos para todas las categorías según lo utilizado por Oppenheimer

(1992). Dentro de los rasgos de adulto se pueden mencionar los pelos laterales de la parte de los

oídos que sobresalen cuando están en edad adulta, así también las arrugas de la frente o la

1

2

3

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perdida de pelo en la parte frontal de la cabeza, la presencia de pigmentación en la frente, las

heridas de combates y deformidades del rostro (Figura 7). Los juveniles se pudieron identificar

observando el tamaño de los ojos en relación a la cara y el tono de la piel rosada y clara, tamaño

del cuerpo en relación con adultos y comportamiento característico de juvenil.

Cálculos poblacionales

Se utilizó Google Earth para ubicar espacialmente a los grupos observados, triangular y realizar

cálculos por distancia, se realizó medidas de tendencia central como lo son suma de datos,

promedios y totales. Se utilizó índice de población de monos aulladores y densidades relativas

en base a la fórmula de Nichols & Conroy (1996):

Dw=n/2Lw

Donde la densidad es igual al número de animales contados dividido por el área muestreada.

Para analizar la unión de datos de triangulación y transecto de línea obtenido se utilizó el método

de “Doble Muestreo” en donde se unifican dos muestreos diferentes clasificando uno de los dos

como completo y otro como incompleto. De esta forma los dos métodos aparecen en la ecuación

y pueden reducir el error en la estimación poblacional utilizando esta fórmula:

Ȟ=n/œβ

Donde un muestreo completo es realizado dentro de un sub-área en donde un muestreo

incompleto es aplicado. La probabilidad de observación (β) en un muestreo completo es

entonces estimada como el radio de una media incompleta (ý), para obtener una media completa

(χ) de los dos métodos como sigue: β=ý/χ. Así, la población de un área puede ser calculada

dividiendo el número de animales obtenido sobre el área de muestreo multiplicado por un factor

canónico (œ).

Este método de doble muestreo exige que se cumplan los siguientes parámetros:

a) Que el conteo sea lo más preciso posible (experiencia del observador)

b) Que la población este cerrada a nuevas adiciones (nacimientos, muertes, migrantes)

c) Que tanto el muestreo completo e incompleto se hayan hecho de manera independiente

uno del otro.

d) Que las observaciones sean realizadas en periodos cortos de tiempo

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Triangulación: Para los datos de triangulación se utilizó la formula:

D=fn/A

Donde D=es la densidad relativa, n=es el número de grupos detectados por vocalización en un

periodo de muestreo f= es un factor de conversión considerando que no todos los grupos

pudieron haber sido escuchados y A=es el área estudiada. El factor de corrección fue 1/p(m)

donde p=es descrito como la porción de grupos que se espera detectar por vocalización en un

periodo de (m) días de muestreo de acuerdo a Aldrich et al., (2006).

Base de datos

Ubicación de los grupos estudiados

Figura 8. Mapa de Isla Coiba con los puntos visitados: Región Noreste: Playa Rosario y Cerro

Equis; Región Sureste: Los Pozos Termales; Región Suroeste: Sendero La Torre.

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Ubicación de trampas y redes de niebla

Las trampas y redes de niebla se ubicaron en diferentes puntos laterales al sendero de los

pozos termales de la parte sureste de Isla Coiba. Los muestreos comenzaron en estación lluviosa

en giras de marzo y septiembre de 2010, pero se adicionó resultados de observaciones

preliminares realizadas en el periodo lluvioso de 2009.

Ubicaciones de las trampas fueron las siguientes:

Trampas Ubicación Norte (N) Ubicación Oeste (W)

T-1 07 27 13.6” 1 43 36”

T-2 07 26 13” 1 43 37”

T-3 07 26 13.1” 1 43 37.6”

T-4 07 26” 12.9” 1 43”3 .6”

T-5 07 26 13” 81 43 39.3”

T-6 07 26 13.1” 1 43 39. ”

T-7 07 26 13.4” 1 43 40.5”

T-8 07 26 13. ” 1 43 41”

T-9 07 26 14.1” 1 43 42.9”

T-10 07 26 14.4” 1 43 43.1”

T-11 07 26 14.9” 1 43 44.7”

T-12 07 26 15.1” 1 43 45”

T-13 07 26 14.9” 1 43 44. ”

T-14 07 26 14.0” 1 43 47.5”

T-15 07 26 15.7” 1 43 47.5”

T-16 07 26 17.7” 1 43 4 .1”

T-17 07 26 17.1” 1 43 4 . ”

T-18 07 26 16. ” 1 43 4 . ”

Cuadro 1. Posiciones de las trampas Sherman y Thomahawks utilizadas para trampeo de

mamíferos pequeños no voladores. Sendero de Los Pozos Termales, Parque Nacional Isla Coiba.

Resultados: No hubo captura.

Redes de niebla fueron colocadas en los siguientes sitios:

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1) 7 26 25.9” / 1 43 56.3” O; 2) 7 26 21.6” / 1 43 55.2”O; hacia dentro del sendero

cada 50 metros por día cambiamos la ubicación.

Resultados

Población de monos aulladores en Isla Coiba

Se utilizaron siete grupos completamente contados de monos aulladores de Isla Coiba

para realizar las medidas de tendencia central. Se obtuvo una media de grupo de 4 individuos,

con un rango de 2 a 5. En total se lograron contar 30 individuos incluyendo 15 adultos machos,

(cuatro machos satélites), diez hembras adultas, tres juveniles, dos infantes y tres individuos no

identificados. La relación de sexo entre machos y hembras fue de 1:09 con proporciones de 0.36

machos, 0.34 hembras, 0.1 juveniles, y 0.06 infantes por grupo (0.1 no fueron suficientemente

visibles para ser reconocidos por edad y sexo). La localización de los grupos observados y

triangulados por cada región de estudio aparece en las Figuras: 9, 10, 11 y 12.

Figura 9. Grupos de monos ubicados por triangulación y observación directa en Playa Rosario y

alrededores, Isla Coiba área noroeste.

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Figura 10. Grupos de monos ubicados por triangulación y observación directa en sendero La

Torre y alrededores, Isla Coiba área suroeste.

Figura 11. Grupos de monos ubicados por triangulación y observación directa en sendero Cerro

La Equis y alrededores, Isla Coiba área noreste.

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Figura 12. Grupos de monos ubicados por triangulación y observación directa en sendero de

Los Pozos Termales y alrededores, Isla Coiba área sureste.

Densidades por Triangulación: Densidades de grupos de Alouatta coibensis vía triangulación

fueron de 1.8 para Playa Rosario, 5.4 para Cerro La Torre, 7.2 para Cerro La Equis, y 1.8 para

Los Pozos Termales. Promedio de densidad calculada en total fue de 4.1 grupos/km².

Densidades por Transecto de Franja: Densidades de grupos por Transecto de Franja fueron

calculados por área como 0.05 ind/km² para Playa Rosario, 0.08 ind/km² para Cerro La Torre,

0.1 ind/km² para Cerro Equis y 0.08 ind/ km² para Los Pozos Termales. Promedio total de

densidades calculadas por este método fue de 0.08 ind/km² para toda la isla.

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Población de monos aulladores en Isla Coiba

Se calcularon dos posibilidades de poblaciones totales obtenidas para monos aulladores en Isla

Coiba, una en base a los datos crudos sin factor canónico y otras en base a dicho factor. Para

calcular la población con el factor canónico se procedió a aplicar la siguiente ecuación:

Ȟ=229/(1)(1/4.1)

Ȟ=454

En donde 109 es la cantidad calculada de grupos totales de monos aulladores en Isla Coiba, (1)

es un factor de corrección y (1/4.1) es la probabilidad de observación. Siendo así nuestros datos

sugieren un total de entre 454 a 472 monos Alouatta coibensis coibensis viviendo en Isla Coiba.

Población de monos cariblancos en Isla Coiba

Se contaron de forma completa solo cuatro grupos de monos cariblanco Cebus capucinus debido

a las dificultades de visibilidad por su rapidez y profusa vegetación en las zonas observadas. Se

calculó un total de 58 grupos con promedio de 10.75 individuos por grupo en un rango de 5-16

individuos, información suficiente para calcular su población existente en la isla pero no su

estructura grupal. Densidades para el mono cariblanco de Coiba fueron calculadas utilizando el

Transecto de franja, arrojando resultados de 0.25 para Playa Rosario, 0.25 para Cerro La Torre,

0.4 para Cerro La Equis y 0.43 para Los Pozos Termales. El promedio obtenido de estas

densidades fue de 0.03 grupos/km². Utilizando la formula el resultado fue de individuos de

Cebus capucinus imitator presentes en Isla Coiba.

Discusión

Población del mono aullador de Coiba

El presente estudio permitió evaluar por primera vez las poblaciones existentes de

primates no humanos en Isla Coiba, isla principal del Parque Nacional Coiba con área de

muestreo total de aproximadamente 56 km² y con un 80% de vegetación primaria y secundaria

de bosque protegido. La importancia de nuestra evaluación involucra no solamente los aspectos

población del mono aullador endémico de Coiba Alouatta coibensis coibensis, y el mono

cariblanco Cebus capucinus imitator, sino también la interpretación de su hábitat y mamíferos

que comparten el mismo. Se resto el 20% de bosque devastado y porcentaje de mangle,

convirtiendo un área real de hábitat de 27 km².

Las poblaciones de monos aulladores de Coiba presentan una densidad baja en relación a

otros estudios de isla realizados para el mismo género, sin embargo en este informe se remarca la

clara evidencia de que su estructura de grupo y su promedio de grupo difiere grandemente del

mono Alouatta palliata. Los resultados sugieren una estructura unimacho-multihembra similar a

lo obtenido por Milton & Mittermeier (1977) para Coiba y en la región de Azuero,

específicamente en zonas donde el bosque es continuo (Cerro Hoya y Reserva El Montuoso)

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(Méndez-Carvajal, 2008). Las densidades de los primates en esta isla han arrojado cifras algo

bajas, pero no lejanas a la realidad, ya que se explica que a mayor zona de forrajeo los monos

aulladores tienden a expandir sus límites sub-territoriales. La razón de los grupos pequeños con

promedio de 4 ind/grupo se explicaría más que todo por la condición normal de su biología como

especie endémica concordante con otras especies “no palliata” que de igual forma no poseen

grupos de mayor tamaño (ej. A. caraya y A. guariba en Brasil, A. pigra en Belize, A. seniculus

en Colombia) (Codenotti et al., 2002; Morales-Jiménez, 2002; Barrueta et al., 2003), y de

hacerlo sería un reflejo de hacinamiento como se ha reportado ocurre con monos aulladores en

las regiones fragmentadas de El Tormento en México (Barrueta et al., 2003) ó de la península de

Azuero (Méndez-Carvajal, 2005 y 2008). En este último caso se han podido reconocer grupos

que pueden llegar a 39 individuos pero en donde su hábitat ha sido severamente reducido a

cercas vivas.

Dos factores naturales podrían estar relacionados no al número de grupo pero si a la poca

proliferación de estos primates en esta vasta isla. La vegetación y la humedad pueden no ser las

más adecuadas para estos monos, y quizá mucha de su energía se invierte en la extenuante

búsqueda de alimento. Estudiando la vegetación de Isla Coiba podríamos decir que la mayoría

de sus especies poseen frutos de bayas y corazas, nueces y cápsulas que no podrían ofrecer la

misma fuente de carbohidratos y agua que las que ofrece un bosque como el de Isla Barro

Colorado en la Cuenca del Canal de Panamá. En Coiba prevalecen árboles como Ceiba

pentandra (con frutos de poco nutriente y leñoso), Sterculia apetala (con frutos de folículos

leñosos), Carapa guianensis (fruto leñoso), Pachira quinata (con frutos capsulados leñosos),

Couratari panamensis (fruto con cápsula), Eschweilera pitteri (capsular), entre otros, este ultimo

reportado como uno de los más prolíferos en la isla (Pérez et al., 1996; Ibáñez, 2001). Todos

estos árboles poseen por otro lado, una posible fuente de alimento para monos por sus flores y

hojas, pero el elemento principal en la dieta de un mono aullador, sobre todo en su edad

temprana, son las fuentes de jugos y carbohidratos que provienen de plantas que no son muy

representativas en Coiba (Milton, 1992). En Coiba se ha reportado la presencia de árboles con

alto grado de azúcar y frutos dulces carnosos tales como Spondias mombin, Anacardium spp., y

Manguifera indica, sin embargo, estos frutos no son tan fácil de encontrar en la isla y

mayormente se reportan especies de Ficus spp., como fuente alimenticia potencial para los

monos (Milton & Mittermeier, 1977). Los árboles de higuerón son de frutas suaves con baja

calidad nutritiva y mayormente estos árboles ofrecen al mono aullador fuente de proteína vegetal

por sus hojas. Siendo así, los monos aulladores de Coiba estarán limitados en su dieta ya que su

capacidad para asimilar el componente vegetal requiere un periodo largo de digestión y su

excesivo consumo sin combinarlo con otros nutrientes podría provocarle la muerte por

intoxicación o por inanición (Milton, 1992). En nuestro trabajo se ubicaron las zonas de

muestreo en la parte frontal norte de la isla más que en la zona sur de la misma, ya que en esta

área existe mayor diversidad en especies vegetales y por tanto mayor probabilidad de ubicar

grupos de monos. Estudios de la flora de Isla Coiba sugieren que en su mayoría la zona sur está

representada florísticamente por manglar y cativales, lugar que aunque pueda albergar monos, no

ofrece las condiciones alimenticias para que se establezcan grupos viables por largo tiempo.

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Nuestras observaciones en base a la dieta de los aulladores en Isla Coiba sugieren que al

existir una fuente energética limitada, los animales no poseen las cualidades alimentarias para un

desarrollo eficaz hasta la edad adulta, provocando una posible pérdida de infantes o bien

modificando sus ciclos reproductivos como una adaptación a lo que ofrece el hábitat en términos

de alimento. Otros autores como Gaulin & Gaulin (1980) sostuvieron esta idea y relacionaron

directamente la composición grupal con la densidad de frutos por espacio, estableciendo que “a

mayor distancia por recorrer en busca de alimento (mayor gasto energético), menor será el

tamaño y densidad de los grupos”. De esta forma, calidad y cantidad de recursos alimenticios

son directamente proporcionales al tamaño poblacional de una especie consumidora (Greenwood

& Swingland, 1984).

La condición de amplitud territorial, elevada precipitación pluvial, humedad (implica

desgaste energético), bajo recurso de azucares y otros carbohidratos apuntala al mono aullador de

Coiba como un animal en alta vulnerabilidad y riesgo por lo cual toda actividad que se realice en

torno a su hábitat debe ser altamente conservadora. Escasamente se pudo percibir crías en

estación seca como es normal observar en los monos de la península de Azuero y Barro

Colorado, y de igual forma pocos juveniles fueron observados. Estudios de Milton &

Mittermeier (1977) sugirieron en ese entonces que dada la presión de cacería probablemente se

estaba afectando la estructura de grupo de estos aulladores, sin embargo a diez años de haberse

abandonado la actividad de penal en la isla, los monos aulladores se mantienen con escasos

miembros en sus grupos e incluso el promedio de los mismos ha disminuido de 5.2 a 4.1

ind/grupo.

Los análisis preliminares en su vocalización reflejan de igual forma que ha existido un

cambio en la emisión de los sonidos respecto a otros aulladores tendiendo a disminuir las

vocalizaciones diarias que normalmente ocurren en otras poblaciones de el mismo género.

Situaciones de esta misma índole se han percibido en zonas deforestadas de Azuero como lo son

Arenas de Quebro y Ocú, en donde los animales han eliminado el coro de medio día,

posiblemente como instinto natural para evadir el costo energético de sus llamadas a falta de

recurso alimenticio (Méndez-Carvajal y Serio-Silva, 2010). Este ahorro de costo energético sin

embargo tendrá un precio, ya que parte de la importancia de las llamadas en coros se relacionan a

directrices para socializar de forma intra-específica, al eliminarse uno de los coros, se está

eliminando información crucial para informar a otros grupos cual está más cerca y ahorrar el

gasto energético del mono satélite (hembra o macho migrante) que busque encontrar una pareja y

reproducirse a través del bosque húmedo tropical.

La población de aulladores con 472 individuos aun sobreviviendo en Isla Coiba, apremia

mayor atención y estudio para monitorear sus grupos y establecer una mejor comprensión de las

adaptaciones de isla que presenta este mono y de cómo es a su vez influenciado por otras

variables naturales o antropogénicas. La alta vulnerabilidad sugeriría un cambio en su estatus de

conservación de especie vulnerable a en peligro si en próximos censos se encontrara que el

patrón poblacional sigue declinando.

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Población de monos cariblancos

Los monos cariblancos Cebus capucinus imitator, presentaron una población de igual

forma estable a los rangos observados por otros animales de la misma especie en otras zonas de

protegidas en Panamá. Con densidades promedio de 0.03 grupos/km² y una población total de

626 individuos supera solo por 4 veces el número individuos registrados para la misma especie

en la Isla Barro Colorado (Glanz, 1992). Los monos cariblancos poseen una dieta muy variada

compuesta por mamíferos pequeños, flores, insectos y frutos (Oppenheimer, 1992). Este mono

posee mayor rango de acción que los monos aulladores y son más activos en el día que los

anteriores. A diferencia de los monos aulladores, estos animales también se abastecen de

alimentos encontrados en los bordes de la isla, incluyendo la zona de manglares, pantanos y

playas, por lo cual su supervivencia está más asegurada que la de los monos aulladores en

Coiba. La leve disminución de número de grupo promedio podría estar relacionada a los

patrones de migración en esta zona con mayor cobertura boscosa, pero subsecuentes estudios

serán realizados por FCPP para medir su dinámica poblacional a largo plazo y conocer más de

cerca a esta especie. El estatus de conservación de este mono debe ser considerado vulnerable

para nuestro país ya que esta viéndose afectado por la incursión a las siembras de los agricultores

en tierra firme, razón por la cual es perseguido y eliminado silenciosamente.

Otros mamíferos encontrados

Se obtuvo un total de 11 especies de mamíferos, se confirma la presencia de Mazama

americana y Odocoileus virginianus (subespecie endémica de Coiba) por medio de huellas más

no así por observación directa. El ñeque de Coiba Dasyprocta coibae fue observado

comúnmente en zonas de playas en los bordes de la isla y en general es muy visible. Restos de

animales de corral fueron observados en el sendero de Los Pozos Termales y huellas de ganado

sugieren estos animales se mantienen impactando el sotobosque de la zona este de Coiba.

Especies de mamíferos de alto impacto encontradas en Isla Coiba

La presencia de animales ferales de corral, tal como se observó en el sendero de Los

Pozos Termales, es posiblemente la mayor causa de que vampiros estén proliferando en la isla de

Coiba, con más de 2,500 cabezas de res y puercos ferales, sobreviviendo en el bosque, su fuente

de proteína podría estar ocasionando un alto desequilibrio en la reproducción de estos vampiros

al punto de que Isla Coiba sirva como un epicentro de distribución de murciélagos hematófagos a

zonas aledañas a las costas del Pacífico de Panamá.

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Biodiversidad de mamíferos obtenida, población preliminar estimada y algunas densidades

via Transecto de Franja.

Taxón

Isla Coiba

Pozos Termales

(Este estudio)

Las Pavas

B. Nativo

(Méndez-Carvajal, 2002c)

Barro

Colorado

(Glanz, 1978)

Parque Nacional

Soberanía

Bosque Maduro (Santamaría y

Méndez-Carvajal,

2001)

Población

calculada

para

Isla Coiba

Didelphimorphia

Didelphidae Didelphis marsupialis

0.01

0.03

0.53

n/c

27

Pilosa

Dasypodidae

Dasypus novemcinctus

0.08

0.05

0.44

n/c

216

Chiróptera

Phyllostomidae

Carollia castanea

Carollia perspicillata

0.02

0.04

X

0.12

n/c

n/c

0.07

0.11

n/c

n/c Artibeus jamaicensis 0.05 0.03 n/c 0.65 n/c

Desmodus rotundus 0.06 X n/c 0.02 n/c

0.02 X X X n/c

Mormoopidae

Pteronotus parnellii

0.02

X

n/c

0.13

n/c

Primate

Cebidae

Cebus capucinus

0.03

0.52

0.09

X

81

Atelidae

Alouatta coibensis

0.08

0.99

0.56

X

216

Cervidae

Mazama americana Odocoileus virginianus

0.05 0.01

0.1 0.13

0.03 0.01

X X

135 27

Rodentia

Dasyproctidae

Dasyprocta coibae

0.2

2.16

0.59

X

540

Cuadro 2. Especies de mamíferos detectadas en este estudio, Isla Coiba, Panamá. Especies

marcadas en rojo significan posibles nuevos reportes en el área, pero deben ser comparados por

medidas morfo-métricas. n/c=no calculado; X=No capturado. Los cálculos no incluyen

recaptura. Cálculos poblacionales son de referencia, no deben tomarse absoluto hasta no ampliar

el tamaño de la muestra.

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Conclusiones y recomendaciones

o La población del mono aullador Alouatta coibensis coibensis sobrevive con una

totalidad de menos de 1000 individuos (472), de los cuales un 69% de su

población calculada fueron hembras y machos adultos, indicando un buen

potencial reproductivo para futuras generaciones. De acuerdo a los individuos de

infantes y juveniles reportados se expresa cierta preocupación por la

sobrevivencia de estos a su estado adulto y se sugiere un monitoreo constante de

esta especie para conocer si estos resultados fueron producto de una baja

estacional o son el resultado de un factor externo al hábitat natural de Isla Coiba.

o La población del mono cariblanco Cebus capucinus imitator requiere estudio

profundo por ser un animal mucho más difícil de ubicar y de avistar. Datos de

estructura de grupo son necesarios aun para responder a ciertas preguntas

relacionadas con su estabilidad y sobrevivencia en este bosque de isla.

o La presencia de ganado feral en un parque aislado como lo es Isla Coiba es una

amenaza urgente a las especies de mamíferos endémicas en la región, en

particular los venados y los monos aulladores, ya que estos últimos son de las

pocas especies de mamíferos de tamaño mediano-grande que habitan la isla.

Dado que Desmodus rotundus es un murciélago hematófago especialista en

especies silvestres y de corral, el mono aullador queda completamente expuesto a

su demanda alimenticia.

o La FCPP en base a su muestreo de murciélagos realizado en la parte sureste de

Isla Coiba, obtuvo un relativo alto índice de captura de la especie Desmodus

rotundus, vampiro común que es transmisor de la rabia bovina y leptosporiasis

equina. Los datos sugieren que este murciélago hematófago se está

reproduciendo de forma deliberada dado la presencia extra de fuente alimenticia

disponible en la isla. La FCPP enfocara estudios de murciélagos en Península de

Azuero y Coiba para monitorear a estos vampiros con subsecuentes capturas en la

zona sur de la península.

o La FCPP recomienda tanto al Ministerio de Salud como a la Autoridad Nacional

del Ambiente que tomen las normas necesarias para remover el ganado feral en

Isla Coiba lo más pronto posible y disminuir de esta forma las posibilidades de

rabia y ataques a especies tan importantes como el mono aullador de Coiba. A su

vez evitar posibles migraciones de murciélagos hematófagos a las zonas de tierra

firme con actividad ganadera.

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CITA BIBLIOGRÁFICA SUGERIDA

Este trabajo fue presentado en el Congreso Mesoamericano para la Biología y

Conservación, Heredia, Costa Rica (Noviembre 8-12, 2010).

Recomiendo se cite toda información proveniente de este reporte como:

Méndez-Carvajal, P.G. 2011. Estudio Poblacional del mono aullador de Coiba (Alouatta

coibensis coibensis) y mono cariblanco (Cebus capucinus imitator), Parque Nacional Coiba,

República de Panamá. Reporte Científico. Fundación Pro-Conservación de los Primates

Panameños (FCPP). Panamá, República de Panamá. 29 pp.

Citas relacionadas:

Méndez-Carvajal, P.G., Ochoa de Pérez, I. and Ruiz-Bernard, I. 2010. Estudio Poblacional del

mono aullador de Coiba (Alouatta coibensis coibensis) y mono cariblanco (Cebus capucinus

imitator), Parque Nacional Coiba, República de Panamá. Mesoamericana 14(2):163-164.

Méndez-Carvajal P. G. 2012. Population Study of Coiba Howler Monkeys (Alouatta coibensis

coibensis) and Coiba Capuchin Monkeys (Cebus capucinus imitator), Coiba Island National

Park, Republic of Panama. J Primatol 1:104. doi:10.4172/2167-6801.1000104

Literatura citada

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