Estudios de neuroimágenes sobre desarrollo

del lenguaje, lectura y trastornos de la lectura

Kenneth R. Pugh, PhD

Presidente y Director de Investigaciones de los Laboratorios Haskins

Profesor de la Universidad de Yale

Profesor de la Universidad de Connecticut

Lenguaje, Lectura y Cerebro

• El desarrollo de una lectura fluida es esencial para tener éxito en el mundo moderno.

•

• Un número significativo de niños en todos los países tienen dificultades para adquirir habilidades adecuadas de lectura y escritura.

• Para muchos, estas dificultades se deben a la falta de buenas oportunidades para el aprendizaje. Para otros, refleja dificultades asociadas a trastornos biológicos específicos de lectura.

Conexiones entre la experiencia temprana y el

desarrollo posterior del lenguaje y la lectura

• El ambiente pre y post natal, es crucial para el posterior desarrollo del lenguaje y la lectura.

• Mayores factores de riesgo:

• 1) Nutrición de la madre/infante.

• 2) Drogas Pre-natales, nicotina y exposición al alcohol.

• 3) Rechazo y abuso.

• 4) Estimulación temprana del lenguaje y del aprendizaje.

Exposición prenatal a tabaquismo materno

altera el procesamiento del habla en

neonatos

Key et al, 2007

N=8 neonatos no expuestos N=8 neonatos expuestos

Test for effects of prenatal and adolescent exposure to

tobacco smoke, and for modifying effects of gender,

on auditory and visual attention in adolescent

smokers and nonsmokers.

Prenatal exposure assessed by parent interview:

● Tobacco/ETOH/drug use during gestation

● Family history of Tobacco/ETOH/drug use

Subjects tested during ad libitum smoking.

Jacobson.. Pugh, 2007; Psychopharmocology

Modality x Prenatal x Adolescent Exposure Effects

• Estimulación temprana del lenguaje y del aprendizaje.

• Alcanzar logros claves en el desarrollo del lenguaje oral a tiempo, es crítico para un adecuado desarrollo de la lectura en etapas posteriores:

• 1) El desarrollo del lenguaje receptivo y expresivo predice la adquisión de lectura.

• 2) La adquisición de las competencias de conciencia fonológica es crítica en los niños de edad preescolar.

Hart & Risley, 1985

Key idea: Early language stimulation is critical for language

development and later reading

Niños con dificultades en el desarrollo del

lenguaje (Preston… Pugh; 2010, Brain)

Múltiples estudios sugieren que hay un déficit de

lectura en niños con retardo en el inicio del habla

(Rescorla 2002, 2005, 2009; Scarborough & Dobrich,

1990)

Desempeño de hablantes tempranos y tardíos en diferentes

medidas de Lectura (Woodcock-Johnson Tests of

Achievement)

TEMPRANO > TARDÍOTARDÍO > TEMPRANO

Hablantes tardios versus hablantes

tempranos. Activacion del cerebro

en la lectura y el habla a los 7.5 años

Tálamo

Putamen

Giro temporal superior

Palabras habladas Palabras leidas

Lenguaje, Lectura y Cerebro

• El lenguaje oral es una especialización biológica, pero el lenguaje escrito es una invención cultural. Más aún, el lenguaje oral es dominado naturalmente por casi todas las personas sin instrucciones directas.

• No existe una especialización cerebral para la lectura.

• Lo anterior implica que la adquisición del lenguaje escrito es un gran desafío para la plasticidad cerebral.

El desafío cognitivo del aprendizaje

de la lectura

semántica

ortografíafonología

Corteza motora

Corteza

auditiva

Corteza

visual

primaria

Área de

Broca

Área de

Wernicke

Giro

angular

Trastornos de lectura: Bases neurocognitivas

Acquisition techniques

MRI/fMRIPET

EEG/ERP

MEG

Word recognition: Print vs. speech (Frost,

Pugh, et al., 2013)

Noise Experiment1Friday, October 19, 12

Un modelo de lectura para lenguajes alfabéticos

ANTERIORAreas:

inferior frontal gyrus

(including Broca’s area)

Hypothesized Function:

Articulatory recoding

OCCIPITOTEMPORAL

(VENTRAL)Areas:

occipitotemporal juncture,

middle and inferior temporal gyri

Hypothesized Function:

Linguistically structured memory-

based word identification system

(posterior aspect = “word-form” area)

TEMPOROPARIETAL

(DORSAL)Areas:

supramarginal, angular, superior

temporal (Wernicke’s) gyri

Hypothesized Function:

Mapping of orthographic to

phonological and semantic

representations

(Pugh et al. 2006)

Plasticidad en el desarrollo de la lectura

(Shaywitz, Pugh et al., 2002)

Anterior

Occipitotemporal

Temporoparietal• Incrementos en la habilidad

lectora están asociado con una especializacion mayor de las áreas asociadas del hemisferio izquierdo.

• Lectores con dificultad lectora no tienden a mostrar esta tendencia en su desarrollo neuronal.

Thalamus/ Pulvinar

Executive function and attentional

control

Ventral visual

pathway

Temporo-parietal/fro

ntal

language

The Learning Circuitry

(Pugh et al., 2013)

Speech/print integration is crucial in

building an efficient reading circuitry

Conciencia fonemica e integracion

discurso/texto (Frost etal 2009)

• El puntaje en la conciencia fonémica refleja la preparación para la lectura.

• De qué manera los niños con alta preparación para la lectura difieren en la organización cerebral inicial?

p < .01

Correlacion de PA (Consciencia Fonologica) con

Efecto segun Modalidad

r = 0.44

Speech/print integration: follow-up data on reading outcomes two years later at age 9

Activation @P<.01

Speech only

Print only

Both

Hallazgos claves:

• Los hallazgos sugieren que los niños quienes estan desarrollandose normalmente al comienzo de la intrucción a la lectura modifican sus sistemas cerebrales de lenguaje hablado para adecuarlos al procesamiento de la palabra escrita.

• 2) Is there a parallel relation in languages such as

Spanish?

• 1) What are the implications of all this for instruction?

Differente en espanol?

• (Carrieras et al., 2013):

• El desarrollo de la lectura experta depende del establecimiento eficiente de conexiones entre grafemas y fonemas.

Neurobiologic evidence: The Haskins, BCBL,

Hebrew University, National Central University

ICN Project

• Es crucial promover experiencias de aprendizaje en los lectores tempranosque ayuden a conectar el lenguaje oral con el escrito.

Como debemos ensenar a leer?

• Recommendations of the U.S. National Reading Panel:

Preescolar:

desarrollo del lenguaje receptivo y expresivo

La adquisición de las competencias de conciencia fonológica

vocabulario

libros appeciation!

Como debemos ensenar a leer?

Primer grado:

mapeo de grafemas a fonemas

vocabulario

estrategias para la comprension

Fenotipo de la conducta de

dificultad lectora (DL)

semántica

ortografía fonología

• La identificación de palabras es lenta, trabajosa e imprecisa, lo cual genera un “cuello de botella” para la comprensión.

• Los déficits tempranos en el desarrollo de la conciencia fonologica, predicen las dificultades en la lectura de palabras más adelante en el desarrollo.

• Los deficits en la conciencia fonologica, dificulta el desarrollo de habilidades de decodificación (mapeo de grafemas a fonemas). A su vez, ello limita en forma significativa la lectura fluída de palabras y pseudopalabras.

• Hallazgos frecuentes.

• Un gran numero de estudios indican que los lectores con dificultad lectora tienden a sub activar áreas temporoparietales y occipitotemporales del hemisferio izquierdo, durante la resolución de tareas de lectura y de lenguaje (Paulesu et al., 2001; Pugh et al., 2000; 2013).

• Otros reportes frecuentes informan un cambio compensatorio frontal en el hemisferio derecho.

Dificultad lectora

Occipitotemporal

Anterior

Temporoparietal

Left Hemisphere

Value-added so far…

• * Identification of biomarkers provides clear neurobiological targets for intervention.

• Big question: Does treatment result in normalization vs. compensation at the neural level?

Plasticidad y compensación en el

desarrollo de la lectura

Anterior

Occipitotemporal

Temporoparietal• Las mejoras en la lectura se

asocian con el incremento de la especialización de las áreas cerebrales del HI involucradas en el reconocimiento de la palabra escrita.

• Lectores con DL no tienden a mostrar esta tendencia de desarrollo neuronal.

• La trayectoria es directa y de derecha a izquierda.

• ¿La acción remedial normaliza esta trayectoria?

Anterior

Occipitotemporal

Temporoparietal

Efectos de las intervenciones tempranas

orientadas a remediar las competencias de

lectores trastornos de lectura

• Generalidades. En colaboracion con la Dra. Benita Blachman (Syracuse University) examinamos los cambios neurobiologicos asociados con una intervencion durante 9 meses, con foco en la consciencia fonológica, principios de alfabetización, y el desarrollo del vocabulario en niños pequeños (Shaywitz et al., 2004).

• 3 Grupos: Sin discapacidad (N = 28); control DL (N =12), Tratamiento de DL (N = 32). Cada grupo fue escaneado al inicio (línea basal, edad promedio = 6.5), un año después (post-tratamiento). El grupo con DL tratado fue evaluado nuevamente un año después de finalizada la intervención.

Tratamiento

• 50 minutos de entrenamiento (tutoría), 5 días por semana, 9 meses (105 horas en total)

• Un plan de 5 pasos (flexible) e individualizado

• Asociaciones letras – sonidos • Manipulación de fonemas • Lectura de palabras • Lectura de textos • Evaluación

• Resultados clave a nivel conductual: mejoramiento significativo en el desempeño en una bateria de pruebas relacionadas con lectura del grupo con RD, en comparacion con el grupo control (Blachman et al., 2005)

• Los efectos permanecieron estables despues de un año.

Grupo de

tratamiento:

Evolución desde

el pre

tratamiento

• De este modo, tenemos evidencia que un entrenamiento apropiado tiene un efecto normalizador en la trayectoria neurobiologica en lectores emergentes en riesgo.

• Debido a esto, la plasticidad es fuerte aun en los niños con dificultades para aprender a leer.

Una historia consistente sobre los

efectos del tratamiento en el cerebro,

comienza a emerger

• Un creciente número de estudios sobre tratamientos muestra la modulación de los circuitos de lectura del hemisferio izquierdo, a partir de la implementación de intervenciones efectivas:

• cambios funcionales (Shaywitz et al., 2004; Simos et al.,2002 Temple et al.,2003; Eden et al., 2004; Meyler et al, 2009)

y

• cambios en materia gris y blanca (Keller et al., 2009; Flowers et al., 2011)

• Entonces, contamos con evidencia de que los tratamientos apropiados tienen un efecto normalizador sobre las trayectorias neurobiológicas en los lectores tempranos en riesgo.

• Los sistemas posteriores del hemisferio izquierdo parecen ser inestables pero entrenables en lectores tempranos en riesgo.

• Pero, algunos niños no responden:

• Quiénes son estos niños y qué funciona para ellos?

• El tratamiento óptimo se diferencia en los niños con ADHD o discalculia?

• Necesitamos diseños que constrasten diferentes abordajes y permitan establecer qué funciona y para quiénes.

Resisters and Responders to Intervention for Reading Disability

Bringing Together Multiple Perspectives to Inform Theory and Practice

Sample Subgroups

total N=78

14: Control

9: ADHD Only

11: RD Only

2: SLI Only

6: Poor Decoder Only

21: RD + ADHD

9: RD + SLI

6: RD + ADHD + SLI

Pre Intervention

Post Intervention

RD ChildrenResponse To Intervention

VWFA: High vs. low responders

T2-T1 Brain Changes,

Categorical Response classification

Low Responders

R L

Next steps in neurobiological research..

• It is critical that we move beyond mere identification of

structural and functional biomarkers and toward brain-

based causal models focused on how and why these

structural and functional differences impede the

development of LH systems for print.

Tools: Animal models; Neurochemistry; dynamic

learning and plasticity experiments

BEHAVIOR

NEURO-

PHYSIOLOGY

NEURO-

METABOLITE

A-V

IntegrationPA Learning

Neural Noise H BOLD

Signal

Connectivity

Reading

Glu

Oscillation

Phase-Lock

Structure

(Connectivity)

DCDC2KIAA0319

ROBO1

MACROSCOPIC

RISK GENE

GABA

Oversampling H

Oscillation H (Giraud/Ramus CONB ’12)

Pugh et al. J Neurosci ‘14

Che et al. Biol Psychiatr ‘13

Truong. Genes Brain Behav ’14; Brkanac. Behav

Gen ’08; Ludwig. AJMG ’09

Hornickel. J Neurosci ‘13

Gallaint. Psychopharm ’09;

Logothetis. Nat ’01,’08; Enzi.

Neurosci ’12

Meng et al. PNAS ‘05

R01HD086168 (Multi-PIs: Pugh/Hoeft)

Reading disability: glutamate & choline

links (Pugh et al., J Neuroscience 2014)

Controls Dyslexia

Occipital

Cortex

Metabolite)Level)

Typical)

Reader)

RD)

Typical)

Reader)

RD)

1.4)

0)

0.20)

0.17)

Glutamate) Choline)))

IPL!

V!IFG! A!

IPL!

V!IFG! A!

Low Glu Group! High Glu Group!

r: 0.6-1.0, p: <0.001 r: 0.3-0.6, p: 0.001-0.1 r: < 0.3, p: n.s.!

Glutamate and fMRI connectivity

Conclusiones

• El desarrollo temprano del lenguaje es la clave para el posterior éxito en la lectura.

• Los circuitos del hemisferio izquierdo (HI) se desarrollan con aprendizaje.

• La corrección temprana e intensiva puede promover un buen desarrollo cerebral en niños con severas discapacidades en lectura.

• Universality: Similar principals across languages such as Spanish and English.

HASKINS GLOBAL SUMMIT

December 2015

Over 100 researchers, policy-makers, & educators

from 16 different countries,

invested in various aspects of birth through childhood

health, development, & learning.

Goals of the Haskins Global Research

Network

• 1) refinement of neurocognitive measurement for developmental studies in low-resource environments.

• 2) application of new computational modeling approaches to improve identification of risk and to inform treatment efficacy research.

• 2) identification of specific types of language deficits that can benefit from technology-assisted learning across populations (e.g. hearing loss, severe language impairments)

Collaborators

At Haskins Laboratories/Yale/UCONN and partner universities:

Einar Mencl, Rebecca Sandak, Stephen Frost, Nicole Landi, Jon Preston, Peter Molfese, Leonard Katz, Jay Rueckl, Ram Frost, Jim Magnuson, Donald Shankweiler, Elena Grigorenko, Mark Seidenberg, Fumiko Hoeft, Laurie Cutting, Jun Ren Lee, David Braze, Kaja Jasinska, Jeff Malins, Daragh Sibley, Allison Austin, Anish Kurian, Stephanie Del Tufo, Lesley Jacobson, Todd Constable, Robert Fulbright, Doug Rothman, Jason Zevin, Ludo Verhoeven, Heikki Lyytinen, Hua Shu, Robin Morris, Joy Hirsch, Maureen Lovett, Roeland Hancock, Ovid Tzeng, Nissan Kuo, Denise Wu, Manuel Carrerias, Kepa Paz-Alonzo

A challenge to current theories: visuospatial

“strengths” in RD might represent a neural tradeoff

• A good deal of anecdotal support for the claim that RD individuals might have better skills at visuospatial processing than controls.

• But: Limited controlled studies to date.

r = .42

Implications

These results indicate that figures are processed with greater

expertise in RD while a print advantage is obtained in

typically developing peers.

This study provides the first neurobiological evidence for a

possible hemsipheric tradeoff between reading and visuo-

spatial processing in RD.

Next question: Is this hemispheric tradeoff a consequence

of reading experience or a predisposition in RD

children?