Evaluación de la vulnerabilidad frente al cambio climático ...

Evaluación de la vulnerabilidad frente al cambio climático en seis especies de anuros

tropicales

Gabriel Moreno Zuleta

Trabajo de grado presentado como requisito parcial para optar al título de Biólogo

Dirigido por: Diana Alexandra Delgadillo Méndez, MSc.

Universidad de los Andes

Facultad de Ciencias

Departamento de Ciencias Biológicas

Grupo de Ecofisiología, Comportamiento y Herpetología

Bogotá D.C

Mayo 2021

Resumen

El cambio climático es un fenómeno que actualmente está afectando a todo el planeta,

causando problemas ambientales como aumentos de temperatura o intensificación de las

temporadas climáticas. Frente a estos cambios los organismos responden con variaciones

fenológicas, cambios en su distribución geográfica y alteraciones fisiológicas. Este tipo de

respuestas pueden definir su vulnerabilidad frente al cambio climático y determinar que

especies estarán más afectadas. Los anuros tropicales son un grupo especialmente amenazado

por el cambio climático ya que además de ser animales ectotermos y tener una estrecha

relación con el agua, viven más cerca de su temperatura crítica máxima En este trabajo de

grado se evaluó la vulnerabilidad de 6 especies de anuros tropicales (Allobates femoralis,

Allobates trilineatus, Adenomera andreae, Leptodactylus lithonaetes, Ameerega hahneli y

Ameerega trivittata) frente al cambio climático. Para esto se realizaron modelaciones de las

distribuciones espaciales de los organismos y se calculó la tolerancia a largo plazo (2080-

2100) bajo dos escenarios de cambio climático, uno optimista (SSP126) y uno realista

(SSP370). La respuesta en los cambios de la distribución de las especies fue heterogénea,

teniendo ampliaciones para algunas especies y contracciones para otras, pero mostrando una

tendencia general al aumento latitudinal. La especie más vulnerable del estudio fue Allobates

trilineatus por su altísima cantidad de área con WT negativo, seguido por Adenomera

andreae, con afectaciones tanto en su área de distribución como en su WT. Los resultados

sugieren que la vulnerabilidad frente al cambio climático tiene relación con la especialización

al hábitat, en la que las especies más especializadas se ven más afectadas térmicamente.

Además, los resultados muestran que la vulnerabilidad de las especies no es consistente entre

los modelos de distribución geográfica y los análisis de WT.

Introducción

El cambio climático es definido como la modificación significativa en los valores promedios

o la variabilidad de los parámetros propios del clima en grandes escalas de tiempo (IPCC,

2018). Dentro de estos se encuentran la temperatura, precipitaciones, temporalidades

extremas, concentraciones de CO2 y dinámicas oceánicas (Bellard et al., 2012). En el pasado,

estos cambios se han dado numerosas veces por distintas condiciones naturales, como

erupciones volcánicas o cambios en variables de la rotación de la tierra como los ciclos de

Milankovitch (Hannah, 2015; Petit et al., 1999). Sin embargo, las variaciones climáticas que

estamos presenciando en la actualidad no pueden ser explicadas por estas alteraciones

naturales, y todo apunta a que los humanos están siendo los causantes directos de estas

(Bozhinova et al., 2014; Mann et al., 1999). Entre los efectos del cambio climático se

incluyen afectaciones físicas como épocas de calor abruptas, disrupción de sistemas

climáticos cíclicos, aumento de eventos extremos (como tormentas, inundaciones o sequías),

entre otras (IPCC, 2001). En los efectos sobre los sistemas biológicos se presentan

afectaciones a la fenología, a relaciones ecológicas, cambios de distribuciones geográficas,

alteraciones fisiológicos y extinciones. De hecho, en un estudio realizado por Thomas en el

2004, se determinó que para el año 2050 entre 15 y 37% de las 1103 especies estudiadas

estarán amenazadas de extinción (Thomas et al., 2004).

Estas amenazas pueden deberse en parte al cambio climático, ya que la temperatura tiene un

efecto directo sobre la fisiología de los organismos, limitando por ejemplo, su capacidad

aeróbica (Hans O. Pörtner & Knust, 2007; Urban, 2015). También es posible que el efecto

del cambio climático sobre los organismos se deba a factores secundarios relacionados con

el aumento de la temperatura, como afectaciones a plantas u otros organismos con los que

están estrechamente relacionados (Koh et al., 2004; Toby Kiers et al., 2010).

En general, los seres vivos poseen tres maneras de responder a las consecuencias del cambio

climático: conservar variaciones en su contenido genético que permiten o benefician la

estadía en los lugares en donde están presentes (evolucionar, lo que requiere mucho tiempo),

expresar diferentes características que ya están en sus genes, pero que cambie su porcentaje

de expresión (plasticidad) o moverse a lugares con condiciones más óptimas para ellos,

cambiando su distribución geográfica (Merilä et al., 2016). Esta última es dada

principalmente porque la distribución geográfica de las áreas en donde las condiciones son

óptimas para la especie cambia (Parmesan & Yohe, 2003; Thomas et al., 2004).

Generalmente esos cambios suceden hacia los polos (latitudinalmente) y hacia arriba en

elevación (altitudinalmente) (Walther et al., 2002), en donde es posible compensar los

aumentos de temperatura y mantenerse cerca a sus temperaturas óptimas.

La distribución geográfica de los animales está altamente influenciada por los rangos de

temperaturas óptimas para la coordinación estructural y cinética de los procesos moleculares,

celulares y sistémicos (Hans O. Pörtner & Knust, 2007). Por lo que, si estos rangos de

temperatura varían, es de esperarse que las distribuciones geográficas varíen de forma similar

(Sunday et al., 2012). Además, como estos patrones también han sido documentados en

plantas (Kelly & Goulden, 2008; Pearson et al., 2013), es posible que toda la biota

relacionada con este grupo también se desplace junto con ellas, aunque no necesariamente

estén tan presionadas por la temperatura (Gillings et al., 2015). Adicionalmente, los cambios

en las distribución pueden afectar relaciones ecológicas, como la depredación (DeGregorio

et al., 2015), la competencia, y generar cambios tróficos asociados a especies invasoras y

disminuir la biodiversidad (Mollot et al., 2017; Walther et al., 2002).

El cambio climático también afecta la fisiología de los ectotermos, muchas veces con

consecuencias negativas sobre el crecimiento, reproducción, alimentación o capacidad de

competir (H. O. Pörtner, 2010; Hans O. Pörtner & Knust, 2007). Los organismos pueden

amortiguar las consecuencias de los cambios a los que están expuestos cambiando su

morfología o su comportamiento (Fuller et al., 2010). Estos cambios comportamentales,

junto con la fisiología propia de cada grupo contribuyen tanto a su capacidad para para

mantener funciones frente a presiones externas, como a la capacidad adaptativa de la especie,

influenciando su vulnerabilidad frente al cambio climático (Williams et al., 2008).

A nivel fisiológico, la vulnerabilidad puede ser definida como la susceptibilidad de un

sistema a un impacto negativo (Smit et al., 2000). Los animales presentan distintos niveles

de vulnerabilidad frente a las alteraciones causadas por el cambio climático. Los organismos

suelen ser más susceptibles a los aumentos de la temperatura que a sus disminuciones; de

igual manera, los que se encuentren en hábitats con temperaturas muy cercanas a su óptimo

fisiológico se verán mucho más afectados por los aumentos de temperatura que si estuvieran

en nichos con temperaturas un poco menores (Martin & Huey, 2008). Más aún, los seres

vivos ubicados en el trópico podrían verse especialmente amenazados por aumentos en las

temperaturas debido a que las especies tropicales viven más cerca de sus límites superiores

de tolerancia térmica que las especies de latitudes medias y por lo tanto es más probable que

su fitness disminuya (Deutsch et al., 2008; Tewksbury et al., 2008). Por otro lado, algunos

ectotermos de altas latitudes podrían llegar a verse beneficiados y aumentar su fitness por los

aumentos de temperatura, al acercarse más a su óptimo (Deutsch et al., 2008). Sin embargo,

poblaciones que habitan zonas muy altas podrían tener mayor dificultad para afrontar el

calentamiento, debido a su especialidad a estas zonas y a que no podrían moverse a una zona

más alta con las condiciones que necesitan en el supuesto caso de un aumento de temperatura

(Hannah, 2015). En el otro extremo se tiene a las especies que están adaptadas a temperaturas

bastante elevadas; estas especies podrían verse amenazadas porque se sitúan en hábitats con

temperaturas muy cercanas a su temperatura crítica máxima y es posible que cuenten con una

capacidad limitada para adaptarse a temperaturas aún más altas, como se reporta en otros

ectotermos (Stillman, 2003).

Otro de los factores que pueden aumentar la vulnerabilidad son los bajos tamaños

poblacionales y las zonas de distribución pequeñas o restringidas, lo que reduce la capacidad

adaptativa a los diferentes cambios que puede presentar el ambiente (Brattstrom, 1970). En

general, buenas habilidades de dispersión, requerimientos de hábitat generales, capacidad de

cambiar la distribución en respuesta a variables del ambiente y adaptaciones a rangos de

temperaturas amplios son los factores que comúnmente disminuyen la vulnerabilidad (Young

et al., 2012). Por otro lado, los rasgos que más aumentan la vulnerabilidad son las bajas tasas

reproductivas (Chessman, 2013), especialización en hábitat o alimentación, capacidades de

dispersión bajas, distribución restringida y rangos fisiológicos estrechos (Pacifici et al.,

2015). Igualmente, para determinar la vulnerabilidad existen variedad de procedimientos

entre los que se destacan la evaluación y predicción de cambios poblacionales y de tasas de

extinción, así como los análisis de cambios distribucionales (Pacifici et al., 2015).

Medir el desempeño térmico es una herramienta que puede resultar muy útil para la

determinación de la vulnerabilidad frente al cambio climático, ya que se suelen evaluar

variables que afectan actividades relevantes que influyen en el fitness, como la supervivencia

a depredadores, la caza y el encuentro de potenciales parejas (Brattstrom, 1968). Las curvas

de desempeño térmico describen la habilidad de los ectotermos para desempeñar funciones

a diferentes temperaturas e indican el efecto directo de la temperatura en el fitness de un

organismo (Huey & Stevenson, 1979). Adicionalmente, brindan valores muy importantes

para el análisis de vulnerabilidad, como las temperaturas críticas máxima (CTmax), y mínima

(CTmin), las cuales son los límites entre las que los sistemas de los individuos funcionan.

Normalmente el desempeño de un organismo va aumentando a medida que se aumenta la

temperatura desde la CTmin, llegando a una temperatura optima (Topt) en donde se presenta

el mayor desempeño, y luego decrece rápidamente hasta que se alcance la CTmax. También

se puede obtener información acerca de la amplitud térmica (Thermal breadth) en la cual los

seres pueden sobrevivir (Fig. 1). La diferencia entre la CTmax y la CTmin nos brinda el valor

de la amplitud térmica, y la diferencia entre la temperatura del ambiente (Tenv) y la CTmax

nos permite tener una medida de la tolerancia térmica (WT por sus siglas en inglés); estas

dos mediciones son importantes debido a que nos brindan información acerca de que tanto

aumento de temperatura puede tolerar un organismo (Scheffers et al., 2013). Valores altos de

WT representan una mayor tolerancia de los individuos de una especie frente a cambios

relativamente altos de temperatura, mientras que un WT pequeño representa una menor

tolerancia a los aumentos de temperatura, y por ende, una mayor vulnerabilidad frente a los

aumentos de temperatura (Duarte et al., 2012).

Uno de los grupos que más están en riesgo por el cambio climático son los anuros, debido a

que al ser animales ectotérmicos, su distribución geográfica y muchos de sus procesos

fisiológicos dependen directamente de las condiciones externas (Somero, 2010) y de las

variaciones en estas. Por ejemplo, su desempeño locomotor está estrechamente vinculado

con la temperatura, y la disminución en este desempeño puede perjudicar factores cruciales

en sus ciclos biológicos como la captura de presas (Anderson et al., 2001) o el escape de

depredadores (Gomes et al., 2002). Adicionalmente, varias especies de anuros son

especialistas con respecto a la temperatura en la que habitan y han desarrollado una tolerancia

térmica estrecha apropiada para su clima relativamente poco cambiante (Janzen, 1967). Para

estas especies los impactos negativos del aumento de temperatura serían bastante

significativos. Además, el cambio climático causa alteraciones en los patrones de las

precipitaciones (Dore, 2005), y gran parte de estos organismos podrían ser vulnerables por

su estrecha relación con el agua. Por ejemplo, se podrían presentar disminuciones en los

tamaños poblacionales, como los ocurridos con Eleutherodactylus coqui en Puerto Rico en

1983 (Stewart, 1995). También se podría afectar su reproducción, como lo reportado por Mac

Nally en 2017, para algunas especies de los géneros Crinia, Limnodynastes y Litoria en las

que, dadas las épocas de sequía, se presentaron disminuciones en abundancia de llamadas,

distribuciones espaciales, riqueza y rastros de reproducción (Mac Nally et al., 2017).

Debido a esta especial vulnerabilidad de los anuros seleccionamos 6 especies tropicales que

tuvieran parte de su distribución en Colombia y que posiblemente estén en riesgo frente al

cambio climático. Las especies seleccionadas fueron Adenomera andreae, Leptodactylus

lithonaetes, Ameerega trivittata, Ameerega hahneli, Allobates trilineatus y Allobates

femoralis. Además, fueron seleccionadas por su historia de vida, en la que resalta una

actividad mayormente diurna (en dónde la temperatura ambiental suele ser mayor) y una baja

dependencia al agua, exceptuando a Leptodactylus lithonaetes. Este último no comparte la

misma historia de vida, pero tiene en común la tolerancia a temperaturas elevadas, incluso

resaltando por habitar zonas que alcanzan valores por encima de 40°C (Beltrán et al., 2019).

Estos son factores cruciales que serán afectados por el cambio climático en el futuro y por

ello buscamos evaluar la vulnerabilidad de estos anuros tropicales. Con este fin, para cada

especie se construirán modelos de distribución geográfica presente y a largo plazo (2080 –

2100) bajo dos escenarios de cambio climático, uno optimista (SSP126) y uno realista

(SSP370). Con estos modelos y con los valores de temperatura crítica obtenidos de la

literatura, se relacionarán patrones geográficos del cambio de temperatura con la tolerancia

térmica de cada especie. Se analizarán además los cambios en el tamaño de las áreas de

distribución. Esperamos encontrar cambios en la distribución acorde a lo reportado por la

literatura, con variaciones hacia los polos. Y dado que se ha proyectado que las temperaturas

ambientales aumentarán, esperamos una disminución en la tolerancia al calentamiento, sobre

todo para el escenario realista.

Metodología

Obtención de la temperatura crítica

Los valores de la CTmax fueron obtenidos de dos publicaciones: von May y colaboradores

del 2019 y Beltrán y colaboradores del 2019 (Tabla 2). Los datos de von May fueron tomados

en la estación biológica “Los Amigos”, en bosques lluviosos de baja elevación en Perú entre

2012 y 2017 para adultos de las especies A. andreae, A. femoralis, A. trilineatus, A. hahneli

y A. trivittata. En ese estudio las temperaturas críticas máximas se obtuvieron con

procedimientos no letales, colocando a los individuos con el vientre hacia arriba y

determinando a que temperatura no eran capaces de voltearse por al menos 5 segundos (von

May et al., 2019). Asimismo, Beltrán y colaboradores también utilizaron métodos no letales,

determinando la temperatura a la cual los individuos adultos de L. lithonaetes dejaban de

reaccionar a empujones suaves y posteriormente se aseguraba la falta de respuesta

colocándolos con el vientre hacia arriba. Su estudio fue realizado en la Reserva Natural

Bojonawi en Vichada, Colombia (Beltrán et al., 2019). Las mediciones en ambos estudios

fueron hechas con solo una población y los valores utilizados en el presente estudio

corresponden a promedios de todos los individuos de la población que fueron utilizados.

Modelos de distribución de especies

Para cada especie se realizó un modelo de distribución geográfica de máxima entropía con al

menos 100 datos de ocurrencia por especie extraídos de GBIF (https://www.gbif.org/). Se

utilizaron las 19 variables bioclimáticas extraíbles de worldclim

(https://www.worldclim.org/data/index.html) con una resolución de 30 segundos y se usó el

software Maxent (https://biodiversityinformatics.amnh.org/open_source/maxent/)(Gerick et

al., 2014). Posteriormente, utilizando el mismo software, para cada especie se construyeron

los modelos de distribución a futuro para el periodo 2080-2100 bajo dos escenarios diferentes

de emisiones de gases de efecto invernadero, SSP126 (optimista, con disminución de

emisiones) y SSP370 (realista, continuando con emisiones altas) (Su et al., 2021; Wilson et

al., 2005). Los datos de las variables predichas a futuro fueron extraídos de worldclim con

una resolución de 2.5 minutos, lo equivalente a que cada píxel tenga 4638.31m de lado.

Cálculo de la tolerancia térmica

Es relevante recordar que la WT es definida como la diferencia entre la temperatura del

ambiente (Tenv) y la CTmax. La tolerancia térmica de cada especie se calculó tanto para su

distribución en el presente como en el futuro de la siguiente forma: 1) Se tomó el área de

distribución como las zonas en donde había una probabilidad de presencia mayor al 80%. 2)

Utilizando el raster de temperatura ambiental máxima del mes más cálido (BIO05), se

extrajeron los datos de temperatura ambiental correspondientes a las áreas de distribuciones

con probabilidad mayor al 80%. 3) Para determinar la tolerancia térmica se calculó la

diferencia entre el valor de la temperatura ambiental y el valor de la temperatura crítica

máxima. Una vez obtenidos estos valores se generó un mapa con la tolerancia de cada anuro.

Se analizaron los valores de la WT del presente y se compararon con los valores de las

proyecciones para el periodo 2080 - 2100 con el fin de evaluar la vulnerabilidad de las

diferentes especies bajo los dos escenarios de calentamiento en el futuro mencionados

anteriormente. Para esto se usaron los paquetes sp, sf y raster en R (https://www.r-

project.org/). Para una mayor facilidad en la comparación se obtuvieron los porcentajes de

cada distribución en los que la WT es 0 o menos, está entre 1 – 5 y es mayor que 5 (Tabla 3).

Es de resaltar que valores altos de WT representan una mayor tolerancia de los individuos a

cambios relativamente altos de temperatura, mientras que un WT pequeño representa una

menor tolerancia a los aumentos de temperatura. Asimismo, valores negativos de WT indican

que la temperatura ambiental superó la CTmax del organismo y este podría no subsistir.

Resultados

Modelo de distribución de especies:

En cuanto a su distribución geográfica, la respuesta de las especies a los cambios en la

temperatura es heterogénea. Leptodactylus lithonaetes (Fig.2a,b,c) y Allobates trilineatus

(Fig.3a,b,c) presentan una ampliación del rango de distribución en ambas proyecciones a

futuro, mientras que Adenomera andreae (Fig.4a,b,c) y Ameerega hahneli (Fig.5a,b,c)

presentan contracción en sus dos distribuciones a futuro. Por otro lado, Allobates femoralis

(Fig.6ª,b,c) y Ameerega trivittata (Fig.7a,b,c) presentan un aumento en su área de

distribución para la proyección del modelo optimista SSP126 y una disminución en la misma

para el modelo realista SSP370.

Tolerancia térmica (WT) en el presente:

En su rango de distribución geográfica presente, las especies poseen tolerancias térmicas

bastante diferentes entre sí. Cuatro especies obtuvieron siempre valores positivos de WT a lo

largo de toda su distribución geográfica: 1) Para Allobates femoralis (Fig.6d), el 100% de su

distribución la especie se encuentra con valores de WT mayores a 5. 2) Para Ameerega

hahneli (Fig.5d), en el 84,4% de su distribución la especie tiene valores de WT mayores a 5

y en el 15,6% restante valores de WT entre 1 y 5. 3) Ameerega trivittata (Fig.7d) tiene valores

de WT entre 1 y 5 en la mitad de su distribución y en la otra mitad valores de WT superiores

a 5. 4) Para Leptodactylus lithonaetes (Fig.2d), en el 88,8% de su distribución la especie tiene

valores de WT entre 1 y 5, y en el restante 11,2% la especie presenta valores de WT mayores

a 5.

Otras especies tienen valores negativos de WT en parte de su distribución geográfica: 1)

Adenomera andreae (Fig.4d) presenta valores de WT mayores a 5 en el 16.5% de su

distribución, valores entre 1 y 5 en el 81% de su distribución y valores de WT por debajo de

cero en el 2,5% de su distribución. 2) Allobates trilineatus (Fig.3d) presentó valores de WT

entre 1 y 5 en el 94% de su área de ocurrencia y valores por debajo de 0 en el 6% de su

distribución.

Tolerancia térmica (WT) en el futuro proyección optimista (SSP126):

Para el rango de distribución geográfica en el futuro, en la proyección optimista SSP126 las

especies muestran tolerancias térmicas diferentes entre sí, con distintas variaciones. Dos

especies continúan presentando solamente valores positivos de WT: 1) Leptodactylus

lithonaetes (Fig.2e) presenta WT entre 1 y 5 en el 97,2% de su distribución, y posee valores

mayores de 5 en el 2,8%. 2) Allobates femoralis (Fig.6e) muestra valores de WT entre 1 y 5

en el 0,2% de su área de ocurrencia y tiene valores de WT mayores a 5 en el 99,8% de su

distribución geográfica.

Las otras 4 especies tienen valores negativos de WT en parte de su distribución geográfica:

1) Ameerega trivittata (Fig.7e) presenta en valores inferiores a 0 en el 9,4% de su

distribución, tiene valores de WT entre 1 y 5 en el 88,9% de su área y en el 1,7% restante la

especie presenta valores de tolerancia térmica por encima de 5. 2) Adenomera andreae

(Fig.4e) aumentó su porcentaje de distribución geográfica con valores negativos, presentando

estos valores en el 65,2% de su distribución, teniendo valores entre 1 y 5 en el 24,4% y

mostrando valores de WT mayores a 5 en el 10,4% restante. 3) Allobates trilineatus (Fig.3e)

también aumentó su cantidad de distribución con valores de tolerancia térmica por debajo de

cero, teniéndolos en el 97,6% de su distribución y presentando valores de WT entre 1 y 5 en

el 2,4% de su área. 4) Ameerega hahneli (Fig.5e) posee valores negativos en solo el 0,013%

de su área de ocurrencia, presenta valores entre 1 y 5 en el 84,65% de su distribución y valores

de WT mayores a 5 en el restante 15,337%.

Tolerancia térmica (WT) en el futuro proyección realista (SSP370):

En el rango de distribución geográfica a futuro, con la proyección realista SSP370 se tienen

resultados igualmente heterogéneos. En esta proyección dos especies no presentan valores

negativos en su distribución: 1) Allobates femoralis (Fig.6f) presenta valores de WT por

encima de 5 en el 98,3% de su distribución, dejando así un 1,7% en el que presenta valores

entre 1 y 5. 2) Ameerega hahneli (Fig.5f) posee valores de WT mayores a 5 en el 84.8% de

su área de ocurrencia, y muestra valores entre 1 y 5 en el restante 15,2%.

Las otras 4 especies tienen valores negativos en parte de su distribución geográfica: 1)

Allobates trilineatus (Fig.3f) presenta una tolerancia térmica negativa en el 99,8% de su

distribución, y WT entre 1 y 5 en el 0,2%. 2) Adenomera andreae (Fig.4f) muestra valores

de WT por debajo de 0 en el 16,3% de su área de ocurrencia, valores entre 1 y 5 en el 64,5%

y valores superiores a 5 en el 19,2%. 3) Ameerega trivittata (Fig.7f) posee valores negativos

de tolerancia térmica en el 13,4% de su distribución geográfica, tiene valores entre 1 y 5 en

el 70,5% y muestra valores mayores a 5 en el 16,1% restante. 4) Para Leptodactylus

lithonaetes (Fig.2f), en el 3,9% de su distribución la especie se encuentra con valores de WT

inferiores a 5, en el 92,3% presenta valores entre 1 y 5, y en el 3,8% restante la especie posee

valores superiores a 5.

En general, al comparar los valores de WT del presenten con el futuro observamos una

disminución tanto para la proyección optimista como para la realista, aunque no se evidencia

un patrón claro que cumplan todas las especies. Por un lado, Adenomera andreae y Ameerega

hahneli muestran una mayor disminución de su tolerancia térmica en la proyección optimista

SSP126 en comparación con la otra proyección. Pero, por otro lado, Leptodactylus

lithonaetes, Allobates trilineatus y Ameerega trivitatta presentan una mayor disminución de

su WT en la proyección realista SSP370. Adicionalmente, Allobates femoralis presenta

valores similares de WT en sus tres distribuciones geográficas (Tabla 3).

Discusión

En este estudio se presenta la WT de seis especies de algunos anuros tropicales a lo largo de

su distribución geográfica actual. Además, usando dos proyecciones de cambio climático a

futuro, se muestran los cambios en la WT que se podrían presentar en estas especies. Estos

datos nos permiten tener una aproximación a la vulnerabilidad de estas especies. Esta

información puede ser utilizada para futuros planes de conservación (Wikelski & Cooke,

2006).

Según nuestros resultados la especie que será más vulnerable de las estudiadas es Allobates

trilineatus (Figura 3), ya que, pese a que se proyecta un aumento en su rango de distribución,

presentará valores de WT negativos en un gran porcentaje de esta (97,6% en la proyección

optimista y 99,8% en la realista). Esto implica que, como ha sido sugerido por otros autores,

es necesario no solamente tener en cuenta contracciones o ampliaciones en el rango de

distribución de las especies, sino que es necesario considerar sus características fisiológicas,

pues estas determinarán en gran medida la capacidad de las especies de adaptarse a las

condiciones que enfrentarán en sus hábitats en el futuro (Crozier & Dwyer, 2006; John-Alder

et al., 1988). Otra especie altamente vulnerable es Adenomera andreae (Figura 4) ya que

presenta tanto una reducción de su distribución geográfica en ambas proyecciones como por

una disminución de los valores de WT a lo largo de las mismas. Esta especie muestra especial

vulnerabilidad frente al calentamiento en la proyección optimista, teniendo 65.3% de su área

de ocurrencia con valores negativos.

Adenomera andreae y Ameerega hahneli (Figura 5) son las únicas especies estudiadas que

muestran una menor WT en la proyección optimista SSP126 con respecto a la proyección

realista SSP370, lo que difiere de los resultados esperados, en los que las tolerancias térmicas

serían menores en la proyección con mayores emisiones de gases de efecto invernadero

(SSP370). Esto parece estar relacionado con la gran disminución en su área de ocurrencia en

esta última proyección, debido a que las áreas de mayor extensión, que poseen valores bajos

de WT no están presentes en el otro modelo. Es decir, las áreas más grandes en las que

difieren las dos proyecciones son las áreas en las que difiere más su WT, y en general, las

áreas que comparten las proyecciones son las que tienen WT mayores.

Adicionalmente, los resultados muestran que Ameerega hahneli y Allobates femoralis

(Figura 6) serían vulnerables al cambio climático en el modelo realista debido

específicamente a la gran disminución en su área de distribución y no directamente por

cambios en su WT. Por lo que en el caso de Ameerega hahneli, esta es vulnerable por la

disminución de su distribución, pero no por su WT en el modelo realista SSP370, mientras

que, sí es vulnerable por la disminución de su WT en el modelo optimista SSP126. Es decir,

es vulnerable en ambos escenarios, pero por razones distintas, aunque la afectación por la

disminución de hábitat en el modelo realista parece ser mayor que la afectación por la

disminución de WT en el modelo optimista.

La distribución geográfica actual de las especies no predice si las estas presentarán

contracciones o ampliaciones en su distribución futura. Por ejemplo, especies con áreas de

ocurrencia pequeñas como Leptodactylus lithonaetes o Adenomera andreae presentará

patrones contrarios en sus distribuciones a futuro. Mientras que Leptodactylus lithonaetes

presentará ampliaciones en ambas proyecciones, Adenomera andreae presentará

contracciones en las mismas. Estos resultados contradictorios se podrían explicar por la

diferencia en la tolerancia al aumento en la temperatura entre estas especies. Aunque ambas

especies presentan disminuciones en su WT, Adenomera andreae parece ser menos tolerable

a estos aumentos, restringiendo más su área de distribución futura. Por otro lado,

Leptodactylus lithonaetes presenta una tolerancia actual a altas temperaturas, lo que podría

causar que el aumento en la temperatura en el futuro haga habitables zonas que actualmente

no lo son. De manera similar, las especies con las distribuciones más grandes (Allobates

trilineatus y Allobates femoralis) también muestran patrones de variación distintos entre sí;

A. trilineatus presenta una expansión de su distribución en la proyección realista y A.

femoralis una contracción en la misma. En este caso A. trilineatus presenta aumentos en su

área de ocurrencia mayormente hacia el sur de su distribución, expandiéndose por áreas

correspondientes a su hábitat específico, bosques húmedos tropicales, mientras que las

condiciones ambientales en los bosques amazónicos en esta proyección no parecen ser

óptimas para A. femoralis, limitándola a ocupar solamente hábitats pie montanos y por ende

reducir su área de ocurrencia.

Nuestros resultados sugieren que para las especies evaluadas no hay consistencia entre la

vulnerabilidad de las especies debida a cambios en su distribución y la vulnerabilidad

determinada a partir de la WT. Por ejemplo, especies como Allobates trilineatus y

Leptodactylus lithonaetes (Figura 2) son vulnerables por la disminución de su WT en ambas

proyecciones, pero no parecen vulnerables en cuanto a su distribución geográfica debido a

que su área de ocurrencia aumenta. Por otro lado, en la proyección SSP370 Allobates

femoralis y Ameerega hahneli presentan alta vulnerabilidad al perder la gran mayoría de su

distribución, pero no se encuentran amenazadas en cuanto a su WT al mantenerla en valores

similares en comparación a la del presente. Adicionalmente, Adenomera andreae es

vulnerable tanto por la disminución en su WT como por la contracción de su distribución

geográfica. Esto puede deberse a que la disponibilidad de hábitat con variables climáticas

similares a las actuales puede cambiar independientemente de que tanto la temperatura del

ambiente se acerque a la temperatura crítica de las especies (Marmion et al., 2009; Pearson

& Dawson, 2003), brindando resultados no consistentes como estos.

Adicionalmente, los resultados muestran que la especialización de las especies al hábitat no

tiene relación con las variaciones en el tamaño de las distribuciones geográficas, pero sí con

la disminución de la WT. Las especies que son más especialistas, como Leptodactylus

lithonaetes, Adenomera andreae y Allobates trilineatus presentan mayores disminuciones en

su WT, mientras que especies menos especializadas como Allobates femoralis o Ameerega

hahneli no presentan disminuciones tan altas en su WT. Por ejemplo, las dos especies más

afectadas por la WT son L. lithonaetes una especie especialista de los afloramientos rocosos

de la Orinoquía y A. trilineatus, especie altamente especializada en el bosque húmedo tropical

amazónico. Además, estas especies tienen distribuciones geográficas restringidas a zonas

muy específicas, es decir, no hay tanta distancia entre los extremos de sus distribuciones, lo

que las restringe a hábitats más específicos. Le sigue en especialización A. andreae, que,

aunque también habita bosques amazónicos, presenta distribuciones menos concentradas,

con bastante distancia entre los extremos de su distribución, habitando zonas con algunas

diferencias climáticas. Esta especie es la siguiente en afectación por WT, menos que las

anteriores por tener mayor porcentaje de población con valores de WT por encima de 5. Las

especies menos afectadas por la disminución de la WT son Ameerega hahneli y Allobates

femoralis, las que también son las menos especialistas del estudio ya que además de tener

poca restricción de distribución en bosques amazónicos, también habitan bosques pie

montanos. Los resultados concuerdan con el estudio de Pacifici del 2015, en el que se sugiere

que las especies con mayor especialización en hábitat serán más vulnerables frente al cambio

climático (Pacifici et al., 2015). Esto es acorde a la hipótesis de variabilidad climática

(Stevens, 1989), la cual además de expresar que especies que viven en climas mas variados

tendrían tolerancias térmicas mayores, predice que las especies que experimentan baja

variación en los cambios de temperatura ambiental deberían estar particularmente

amenazadas por el aumento de la temperaturas y valores más extremos de esta (Janzen,

1967). Probablemente debido a que están en lugares con temperaturas cercanas a su CTmax

y es posible que cuenten con una capacidad limitada para adaptarse a temperaturas aún más

altas, como se reporta en otros ectotermos (Stillman, 2003).

El patrón de variación de distribución latitudinalmente hacia los polos concuerda con lo

reportado en literatura, ya que se cambia la distribución geográfica de las áreas adecuadas en

donde las condiciones ambientales son óptimas para la especie (Parmesan & Yohe, 2003;

Thomas et al., 2004), lo que generalmente suele ser hacia arriba en elevación

(altitudinalmente) (Walther et al., 2002) y hacia los polos (latitudinalmente). Esto lo podemos

observar en Leptodactylus lithonaetes, Allobates trilineatus o Allobates femoralis. Este

patrón no se ve muy claro en Ameerega trivittata (Figura 7), probablemente sea debido a que

el sur de su distribución se encuentra cercana al borde de la cuenca amazónica, lo que

representa que más al sur hay condiciones ambientales muy diferentes, posiblemente debido

al cambio de hábitat.

Nuestro trabajo tiene algunas limitaciones que son importantes tener en cuenta para futuros

trabajos: 1) Las modelaciones a futuro muestran las áreas geográficas en las que las

condiciones climáticas se asemejan a las condiciones climáticas de las distribuciones

conocidas, pero no aseguran que la especie habite efectivamente en esos espacios, debido a

que no se tuvieron en cuenta otras variables que pueden afectar una distribución geográfica

real, como lo son las relaciones interespecíficas o las barreras geográficas (Pearson &

Dawson, 2003). 2) Las temperaturas críticas en los trabajos originales fueron medidas en

adultos, por lo que se está mostrando los resultados en estos, además de que es el estadio más

móvil. En consecuencia, no se está teniendo en cuenta las posibles afectaciones que podrían

tener las larvas de las especies, aunque se sabe que la temperatura del estanque en el que son

colocadas las puestas afecta su futuro desempeño térmico (Richter-Boix et al., 2015). 3)

Adicionalmente, estas temperaturas críticas fueron tomadas de poblaciones muy cercanas o

únicas, y dicho valor puede variar sustancialmente entre poblaciones bastante alejadas como

lo reportado en otros grupos de animales (Weldon et al., 2018), lo que podría brindar

resultados distintos. 4) Por último, los organismos y especies tienen otras maneras de

responder frente a las alteraciones climáticas, como aclimatación, adaptación (Bennett &

Huey, 1990), cambios comportamentales (Huey et al., 2012), entre otras. Por ejemplo, en

otros ectotermos, la plasticidad fenotípica puede ser más importante que la tolerancia en la

determinación de las respuestas a los cambios (Seebacher et al., 2005). Estos son factores

que podrían alterar los resultados aquí presentes y se recomienda en la medida de lo posible

incluirlos en análisis futuros para un mejor entendimiento a cerca de la vulnerabilidad de

estas especies.

En conclusión, nuestros resultados sugieren que para las especies evaluadas no hay

consistencia entre la vulnerabilidad debida a cambios en su distribución y la determinada a

partir de la WT, además, que la distribución geográfica actual no predice cómo va a variar la

misma en el futuro. Nuestros resultados también sugieren que la especialización al hábitat no

tiene relación con las variaciones en el tamaño de las distribuciones, pero si con la

disminución de la WT. Para trabajos futuros recomendamos tener en cuenta variables

geográficas para los modelamientos, y tener registros más completos sobre los valores de

desempeño térmico (como diferentes etapas de vida o poblaciones). Con este estudio

integramos dos metodologías para evaluar la vulnerabilidad de 6 especies de anuros

tropicales, además de brindar información para un mayor entendimiento de la vulnerabilidad

frente al cambio climático y para posibles proyectos de conservación en el futuro.

Tablas

Tabla 1. Resumen de resultados del cambio de la distribución, tolerancia térmica actual y

cambios en tolerancia térmica. Los colores más rojos representan factores que aumentan la

vulnerabilidad y los colores verdes representan factores que no aumentan la vulnerabilidad.

Variación de distribución WT Variación de WT

Especie SSP126 SSP370 Actualidad SSP126 SSP370

Allobates femoralis Aumento Contracción 100% > 5 Constante Constante

Allobates trilineatus Aumento Aumento 94% entre 1 - 5 Disminución Disminución

Ameerega hahneli Contracción Contracción 84,3% > 5 Disminución Constante

Ameerega trivittata Aumento Contracción 50% > 5 Disminución Disminución

Adenomera andreae Contracción Contracción 81% entre 1 - 5 Disminución Disminución

Leptodactylus lithonaetes Aumento Aumento 88,8% entre 1 - 5 Disminución Disminución

Tabla 2. Temperaturas críticas en grados centígrados (Von May et al., 2019; Beltran et al.,

2019).

Especie Ctmax

Adenomera andreae 35,24

Leptodactylus lithonaetes 39,71

Allobates femoralis 39,60

Allobates trilineatus 33,13

Ameerega hahneli 37,06

Ameerega trivittata 37,95

Tabla 3. Porcentaje de áreas con diferentes valores de WT para las especies analizadas en

el presente, proyección SSP126 y proyección SSP370.

Especie

% de area

con WT < 1

% de area con

WT entre 1 y 5

% de area con

WT > 5

Presente

Adenomera andreae 2,478 81,014 16,507

Leptodactylus lithonaetes 0 88,814 11,186

Allobates femoralis 0 0 100

Allobates trilineatus 6,038 93,963 0

Ameerega hahneli 0 15,654 84,346

Ameerega trivittata 0 50,017 49,983

Futuro SSP126


Leptodactylus lithonaetes 0 97,206 2,794

Allobates femoralis 0 0,176 99,824


Ameerega hahneli 0,013 84,650 15,337

Ameerega trivittata 9,355 88,907 1,739

Futuro SSP370


Leptodactylus lithonaetes 3,908 92,264 3,828

Allobates femoralis 0 1,733 98,267


Ameerega hahneli 0 15,179 84,821

Ameerega trivittata 13,413 70,542 16,046

Figuras

Figura 1. Curva común de desempeño térmico (basado en Huey & Stevenson, 1979).

Figura 2. Distribuciones geográficas de Leptodactylus lithonaetes en (a) el presente, (b)

escenario futuro SSP126, (c) escenario futuro SSP370. Tolerancia térmica en (d) el presente,

(e) escenario futuro SSP126, (f) escenario futuro SSP370.

Figura 3. Distribuciones geográficas de Allobates trilineatus en (a) el presente, (b) escenario

futuro SSP126, (c) escenario futuro SSP370. Tolerancia térmica en (d) el presente, (e)

escenario futuro SSP126, (f) escenario futuro SSP370.

Figura 4. Distribuciones geográficas de Adenomera andreae en (a) el presente, (b) escenario



Figura 5. Distribuciones geográficas de Ameerega hahneli en (a) el presente, (b) escenario



Figura 6. Distribuciones geográficas de Allobates femoralis en (a) el presente, (b) escenario



Figura 7. Distribuciones geográficas de Ameerega trivittata en (a) el presente, (b) escenario



Agradecimientos

Esta investigación se realizó en el marco del proyecto “Construcción de una herramienta para

evaluar la vulnerabilidad ecológica frente al cambio climático y la alteración del hábitat en

la Orinoquía colombiana”, financiado por Colciencias bajo la convocatoria 808 del 2018,

código 120480863597 (contrato No. 80740-201-2019).

A mi directora, Alexandra, por todo el apoyo, la colaboración, dedicación y paciencia al

guiarme en todo este proceso.

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Evaluación de la vulnerabilidad frente al cambio climático ...

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