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1El minador de la hoja de los cítricos, Phyllocnistis citrella

*Departamento de Protección Vegetal - Facultad de Agronomía - Universidad de la República. Montevideo, Uruguay.

EL MINADOR DE LA HOJA DE LOS CÍTRICOS,Phyllocnistis citrella (LEPIDOPTERA: GRACILLARIIDAE):

Bioecología y control biológico

Proyecto N° 159

Manejo integrado del Minador de los Cítricos, con énfasis en control biológico

Editora: Gabriela Asplanato

2 El minador de la hoja de los cítricos, Phyllocnistis citrella

Título: EL MINADOR DE LA HOJA DE LOS CÍTRICOS, Phyllocnistis citrella (LEPIDOPTERA:GRACILLARIIDAE): Bioecología y control biológico

Editora: Gabriela Asplanato

Serie: FPTA N° 24

© 2009, INIA

ISBN: 978-9974-38-274-9

Editado por la Unidad de Comunicación y Transferencia de Tecnología del INIAAndes 1365, Piso 12. Montevideo - Uruguayhttp://www.inia.org.uy

Quedan reservados todos los derechos de la presente edición. Esta publicación no se podráreproducir total o parcialmente sin expreso consentimiento del INIA.


Instituto Nacional de Investigación Agropecuaria

Integración de la Junta Directiva

Ing. Agr., Dr. Dan Piestun - Presidente

Ing. Agr., Dr. Mario García - Vicepresidente

Ing. Agr. José Bonica

Dr. Alvaro Bentancur

Ing. Agr., MSc. Rodolfo M. Irigoyen

Ing. Agr. Mario Costa


Fondo de Promoción de Tecnología Agropecuaria

El Fondo de Promoción de Tecnología Agropecuaria (FPTA) fue instituido por el artículo18º de la ley 16.065 (ley de creación del INIA), con el destino de financiar proyectosespeciales de investigación tecnológica relativos al sector agropecuario del Uruguay, noprevistos en los planes del Instituto.

El FPTA se integra con la afectación preceptiva del 10% de los recursos del INIAprovenientes del financiamiento básico (adicional del 4o/oo del Impuesto a la Enajenaciónde Bienes Agropecuarios y contrapartida del Estado), con aportes voluntarios queefectúen los productores u otras instituciones, y con los fondos provenientes definanciamiento externo con tal fin.

EL FPTA es un instrumento para financiar la ejecución de proyectos de investigaciónen forma conjunta entre INIA y otras organizaciones nacionales o internacionales, y unaherramienta para coordinar las políticas tecnológicas nacionales para el agro.

Los proyectos a ser financiados por el FPTA pueden surgir de propuestas presentadaspor:

a) los productores agropecuarios, beneficiarios finales de la investigación, o por susinstituciones.

b) por instituciones nacionales o internacionales ejecutoras de la investigación, deacuerdo a temas definidos por sí o en acuerdo con INIA.

c) por consultoras privadas, organizaciones no gubernamentales o cualquier otroorganismo con capacidad para ejecutar la investigación propuesta.

En todos los casos, la Junta Directiva del INIA decide la aplicación de recursos delFPTA para financiar proyectos, de acuerdo a su potencial contribución al desarrollo delsector agropecuario nacional y del acervo científico y tecnológico relativo a la investigaciónagropecuaria.

El INIA a través de su Junta Directiva y de sus técnicos especializados en las diferentesáreas de investigación, asesora y facilita la presentación de proyectos a los potencialesinteresados. Las políticas y procedimientos para la presentación de proyectos son fijadosperiódicamente y hechos públicos a través de una amplia gama de medios de comunica-ción.

El FPTA es un instrumento para profundizar las vinculaciones tecnológicas coninstituciones públicas y privadas, a los efectos de llevar a cabo proyectos conjuntos. Deesta manera, se busca potenciar el uso de capacidades técnicas y de infraestructurainstalada, lo que resulta en un mejor aprovechamiento de los recursos nacionales pararesolver problemas tecnológicos del sector agropecuario.

El Fondo de Promoción de Tecnología Agropecuaria contribuye de esta manera a laconsolidación de un sistema integrado de investigación agropecuaria para el Uruguay.

A través del Fondo de Promoción de Tecnología Agropecuaria (FPTA), INIA hafinanciado numerosos proyectos de investigación agropecuaria a distintas institucionesnacionales e internacionales. Muchos de estos proyectos han producido resultados quese integran a las recomendaciones tecnológicas que realiza la institución por sus medioshabituales.

En esta serie de publicaciones, se han seleccionado los proyectos cuyos resultadosse considera contribuyen al desarrollo del sector agropecuario nacional. Su relevancia, elpotencial impacto de sus conclusiones y recomendaciones, y su aporte al conocimientocientífico y tecnológico nacional e internacional, hacen necesaria la amplia difusión deestos resultados, objetivo al cual se pretende contribuir con esta publicación.


Pág.

CONTENIDO

Capítulo I. INTRODUCCION. EL MINADOR DE LA HOJA DE LOS CÍTRICOSEN EL CONTEXTO DEL MANEJO DE PLAGAS DEL CULTIVO.RESEÑA DE LAS INVESTIGACIONES REALIZADAS EN URUGUAY ........... 9Gabriela Asplanato

Capítulo II. RECONOCIMIENTO, DAÑOS E IMPORTANCIAECONÓMICA ........................................................................................................ 13

Gabriela Asplanato1. Ubicación taxonómica ............................................................................. 132. Descripción de las fases de desarrollo ................................................. 133. Distribución .............................................................................................. 164. Hospederos .............................................................................................. 175. Daños ........................................................................................................ 176. Resumen ................................................................................................... 22

Capítulo III. BIOLOGÍA, ECOLOGÍA Y ENEMIGOS NATURALES ................ 23Gabriela Asplanato

1. Biología y comportamiento ..................................................................... 232. Fluctuación estacional de las poblaciones .......................................... 253. Monitoreo de las poblaciones ................................................................ 284. Enemigos naturales ................................................................................. 285. Resumen ................................................................................................... 32

Capítulo IV. PARASITOIDE NATIVO PREDOMINANTE EN URUGUAY: Cirrospilusneotropicus (HYMENOPTERA: EULOPHIDAE) .............................................. 33Soledad Amuedo, Leticia Bao y Gabriela Asplanato

1. Descripción de las fases de desarrollo ................................................. 332. Desarrollo y reproducción ....................................................................... 343. Parasitismo .............................................................................................. 354. Resumen ................................................................................................... 36

Capítulo V. CONTROL BIOLÓGICO APLICADO .............................................. 39Gabriela Asplanato

1- Introducción .............................................................................................. 392. Algunas experiencias de control biológico en el mundo ..................... 40

Capítulo VI. CONTROL BIOLÓGICO CLÁSICO EN URUGUAY ..................... 45José Buenahora y Leticia Rubio

1. Introducción y liberación de Ageniaspis citricola ................................ 45


Pág.

2. Cría de Ageniaspis citricola .................................................................... 473. Introducción de Citrostichus phyllocnistoides ...................................... 504 Cría de Citrostichus phyllocnistoides ..................................................... 505. Liberación de Citrostichus phyllocnistoides ......................................... 516. Resumen ................................................................................................... 51

BIBLIOGRAFÍA..................................................................................................... 53


Asplanato, G.* Capítulo IIntroducción. El minador dela hoja de los cítricos en el

contexto del manejo deplagas del cultivo.

Reseña de lasinvestigaciones

realizadas en Uruguay

Proyecto FPTA 159Período Ejecución: Abr. 2004 - Oct. 2006

*Departamento de Protección Vegetal. Facultad de Agronomía UDELAR

1. Introducción

El cultivo de los cítricos conforma unagroecosistema complejo relativamenteestable, que presenta una gran cantidad deinsectos y ácaros fitófagos que afectandirectamente la producción, la calidad delproducto obtenido o son transmisores deenfermedades. Algunas de las especiesson plagas primarias que provocan dañosserios y necesitan un control frecuente desus poblaciones; otras son consideradasocasionales o esporádicas. Muchos deestos fitófagos se encuentran reguladosnaturalmente y no necesitan tratamientosespecíficos para su control a menos quesus poblaciones sean perturbadas por con-diciones ecológicas particulares o trata-mientos insecticidas no selectivos queafecten a los enemigos naturales. Losorganismos benéficos son muy abundan-tes en el agroecosistema citrícola y supreservación es un factor a considerar en elmanejo de plagas del cultivo.

La gran mayoría de las plagas que vivenen los cítricos son especies foráneas queingresaron y se establecieron en Uruguaygradualmente desde el inicio de la citricul-tura. Muchas de estas especies son he-mípteros, pero también se encuentran co-múnmente coleópteros, dípteros, tisanóp-teros, himenópteros y ácaros los cualesfrecuentemente u ocasionalmente provo-can daños de importancia en el cultivo. El

minador de la hoja de los cítricos, Phy-llocnistis citrella Stainton, es la plagaforánea de introducción más reciente yes el único lepidóptero considerado ac-tualmente de importancia en el cultivo.Se detectó por primera vez en Uruguaya comienzos de 1997 en plantacionescomerciales de cítricos del departa-mento de Salto. En ese mismo año seobservó en otras localidades de laszonas norte y sur, en brotaciones deverano y otoño. En la temporada si-guiente, se encontraba en todo el terri-torio nacional y prácticamente en todaslas plantaciones citrícolas. Aunque laintensidad del daño fue variable, engeneral se registraron altas densidadesde población en los distintos cultivaresy tanto en plantas de viveros como enárboles jóvenes y adultos, causandodaños muy notorios. Los daños se vi-sualizaban a través de la presencia debrotes que presentaban hojas arrolla-das, con áreas necrosadas e inclusivese observaron defoliaciones muy evi-dentes. El ingreso de esta nueva plagaa nuestro territorio era previsible debidoa la rápida expansión que la mismaestaba experimentando a nivel mundialy particularmente por su presencia enpaíses de la región. Al continente ame-ricano ingresó en 1993 por el Estado deFlorida en Estados Unidos y a partir deese momento, se produce una rápidadispersión por Norte, Centro y Sudamé-


rica. A solo dos o tres años de suintroducción al continente la plaga seencontró en Argentina y en Brasil.

La larva de P. citrella realiza galeríasen las hojas tiernas, daño directo queafecta en mayor medida a las plantasmás jóvenes. Provoca además dañosindirectos de relevancia, debido a quelas heridas causadas son una vía deentrada de la bacteria Xanthomonasaxonopodis pv citri, organismo causaldel cancro cítrico, enfermedad cuaren-tenaria considerada uno de los proble-mas sanitarios principales de la citricul-tura. El ingreso del minador generó unnuevo e importante factor de riesgo deaumento de la incidencia de la enferme-dad.

Las características propias de laespecie tales como sus hábitos mina-dores, la estrecha asociación a tejidosen crecimiento y su ciclo de desarrollocorto con una gran superposición degeneraciones, la convierten en una pla-ga de gran complejidad en su manejo.Para la supresión de sus poblacionesson necesarias repetidas intervencio-nes químicas, lo que genera, ademásde un aumento en los costos de produc-ción, otros posibles efectos negativostales como la aparición de resistenciade la plaga, presencia de residuos enlos alimentos y en el medioambiente ydisminución de las poblaciones de ene-migos naturales del minador y de otrasespecies fitófagas. El efecto perjudicialsobre la fauna benéfica toma relevanciaen el cultivo de cítricos donde, como yase mencionó, la gran mayoría de losfitófagos que viven sobre él, se encuen-tran regulados naturalmente. En un prin-cipio, el control químico se restringía aplantas de vivero y montes jóvenes,situaciones en las cuales se considera-ba que el daño directo provocado por elminador justificaba el empleo de insec-ticidas. Sin embargo, debido al aumen-to de la incidencia del cancro cítrico enlas plantaciones, el control químico seextendió a árboles en plena produccióny en muchos casos se realizaron unnúmero muy alto de aplicaciones en unintento de proteger las brotaciones, in-dependientemente del nivel de pobla-ción que presentaba la plaga.

Desde su introducción en el año 1997,la Unidad de Entomología de la Facultadde Agronomía y el Instituto Nacional deInvestigación Agropecuaria (INIA-Salto Gran-de e INIA-Las Brujas) vienen realizandoinvestigaciones conjuntas con el objetivode contribuir al manejo integrado del mina-dor, generando una base amplia de infor-mación sobre el comportamiento, biologíay ecología de esta plaga, y evaluando ydesarrollando métodos de control adecua-dos. Una estrategia de control apropiadaimplica que los métodos empleados nosolo deben ser efectivos, sino tambiéncompatibles con el manejo de plagas queen dicho cultivo se realiza, y de estamanera evitar posteriores desequilibriosen al agroecosistema citrícola. En estesentido los estudios se centraron en laevaluación de los enemigos naturales lo-cales y de parasitoides foráneos. En el año2000 se puso en marcha un programa deintroducción de parasitoides, el cual repre-sentó la primera experiencia de controlbiológico aplicado en nuestros cítricosdesde el año 1919, cuando se introduce eldepredador Rodolia cardinalis para el con-trol de la cochinilla acanalada Icerya pur-chasi. También, se realizaron estudiossobre control químico, considerado comoun método complementario en el manejointegrado de la plaga. Se evaluó la efectivi-dad de distintos insecticidas, algunos deúltima generación, y se determinaron mo-mentos de aplicación oportunos, comoforma de disminuir al máximo el número deintervenciones. Asimismo, se testó la se-lectividad de varios de los productos sobrelos enemigos naturales principales de mi-nador.

La investigación fue financiada por laComisión Sectorial de Investigación Cien-tífica (Universidad de la República), el Fon-do de Promoción de Tecnología Agrope-cuaria (INIA) y la Dirección General deServicios Agrícolas del Ministerio de Ga-nadería, Agricultura y Pesca (DGSA). Parala realización de algunos de los trabajos serecibieron aportes complementarios de em-presas citrícolas y de agroquímicos. Estasfuentes de financiamiento permitieron eldesarrollo de un programa de investigaciónconstante en el tiempo y coordinado aescala nacional. Es de destacar el perma-nente apoyo recibido de los productores y


de los técnicos asesores de cítricos entodos los trabajos realizados. En el equipode trabajo participaron: Beatriz Scatoni,Carlos Bentancourt, Jorge Pazos y JorgeFranco de Facultad de Agronomía, JorgePaullier de INIA- Las Brujas y José Buena-hora de INIA-Salto Grande. Se recibió ase-soramiento de investigadores de institu-ciones extranjeras: Antonio Garrido (IVIA,España), Fernando García–Marí (Universi-dad Politécnica de Valencia, España);Eduardo Willink (Estación ExperimentalAgroindustrial Obispo Colombres, Tucu-mán, Argentina); Roberto Postali Parra(ESALQ- San Pablo, Brasil), Kazuaki Kami-jo (Proyecto INIA-JICA: Protección de árbo-les frutales).

El objetivo de esta publicación es pre-sentar los conocimientos bioecológicosque se tienen de la plaga, enfatizando losgenerados en las condiciones de nuestropaís y divulgar los resultados del programade control biológico llevado adelante. En elcapítulo dos se tratan aspectos generalescomo son la distribución actual de P. citre-lla, sus hospederos, el reconocimiento delos diferentes estados de desarrollo, laidentificación de sus daños, así como sediscute su importancia económica. El ca-pítulo tres se refiere a los aspectos bioló-gicos, de comportamiento y ecológicos dela plaga. Así mismo, se presentan losprincipales resultados obtenidos en los

estudios de fluctuación de las poblacio-nes en relación a los períodos de brota-ciones de los cítricos y a variablesclimáticas, conocimientos fundamen-tales para el desarrollo de planes demanejo de la plaga en el cultivo. Tam-bién se hace referencia a los principa-les enemigos naturales de la plaga en elmundo, así como a los identificados enla región y específicamente en nuestropaís. Este relevamiento es un pasoprevio para llevar adelante programasde control biológico aplicado. El capítu-lo cuatro se centra en Cirrospilus neo-tropicus, el parasitoide predominanteen nuestra región. Presentamos losprincipales avances obtenidos en el co-nocimiento biológico y en el parasitis-mo, como una contribución para la eva-luación de esta especie como regula-dor de las poblaciones del minador. Losúltimos capítulos se refieren al controlbiológico aplicado, al cual considera-mos como el pilar fundamental en eldesarrollo del manejo integrado de pla-gas en el cultivo. Mientras que en elcapítulo cinco se tratan algunos aspec-tos generales y varios programas decontrol biológico clásico realizados enalgunas zonas citrícolas, en el capítuloseis se reseñan específicamente al lle-vado adelante en Uruguay, marcandosus logros y dificultades.


1. Ubicación taxonómica los últimos estadios pueden perder sushábitos endofíticos, presentan patasdesarrolladas y las piezas bucales seadaptan para cortar los tejidos. Lasgalerías tienen formas diversas, pue-den ser serpenteantes, ovales o circu-lares. Algunas especies pueden cortary enrollar el folíolo formando un refugiodonde pupan (Davis, 1987; Nielsen yCommon,1991).

La subfamilia Phyllocnistinae com-prende a mariposas muy pequeñas,generalmente de coloraciones blanque-cinas brillantes y con diseños en lasalas distintivos. La larva produce minasen forma de serpentina y de coloraciónplateada. Tiene un último instar fuerte-mente modificado, es ápodo y no sealimenta. La pupa se encuentra dentrode una cámara construida por hilos deseda que pliegan los tejidos vegetales(Nielsen y Common, 1991).

El minador de la hoja de los cítricos,Phyllocnistis citrella, es una especie pro-bablemente originaria del sudeste asiáti-co, zona donde son también originariassus plantas hospederas, los cítricos yotras rutáceas. Fue descrito por primeravez por Stainton en 1856 de materialcolectado sobre cítricos en la India (Knappet al., 1995; Hoy y Nguyen, 1997).

2. Descripción de las fasesde desarrollo

La descripción de los distintos esta-dos de desarrollo aquí presentada estábasada en las realizadas por Knapp et

Asplanato, G.* Capítulo II

Reconocimiento,daños e importancia

económica

Phyllocnistis citrella Stainton

ORDEN: LepidopteraFAMILIA: GracillariidaeSUBFAMILIA: Phyllocnistinae

Los lepidópteros de la familia Gracilla-riidae son pequeños insectos minadoresde hojas, tallos y frutos. Algunas especiesson consideradas de importancia econó-mica. En Uruguay se destaca Phyllocnistiscitrella por los daños que produce en loscítricos. Otra especie frecuente, aunqueno de relevancia, es Porphyrosela minuta,la cual vive sobre tréboles (Bentancourt yScatoni, 2006).

Los adultos de los graciláridos sonmariposas que miden entre 5 a 20 mm,presentan el cuerpo delgado frecuente-mente con colores vistosos y reflejos me-tálicos, a veces con bandas y manchasnotorias. Las antenas son tan o más largasque las alas anteriores. Las alas son estre-chas, lanceoladas y con largos pelos en sumargen. Las larvas de los primeros esta-dios presentan las piezas bucales adapta-das para alimentarse de la savia de susplantas hospederas. Son los únicos lepi-dópteros que presentan un estado larvarioque se alimenta de savia. Las patas verda-deras y las falsas están muy reducidas oausentes. Forman túneles y cavidades enla capa interior de las hojas donde viven yse desarrollan, al menos durante parte desu vida. En algunas especies, las larvas de



al. (1995), Sánchez et al. (2002), yobservaciones realizadas en nuestrostrabajos.

Adulto. El adulto de P. citrella esuna pequeña mariposa con las alas y elcuerpo de color blanco nacarado (Figu-ra 2.1). Mide de 2 a 3 mm de longitud yde 4 a 5 mm de expansión alar. Las alasson escamosas con numerosos pelosmarginales largos. Las anteriores po-seen varias franjas oscuras transversa-les y longitudinales. En su extremoapical presentan una mancha negrabien notoria y un fleco de cerdas largas.Las alas posteriores son muy estre-chas y con un fleco de color blanco.Posee antenas filiformes largas. Lasdiferencias morfológicas externas en-tre los sexos no son notorias.

Larva. Al eclosionar, la larva neonatatraspasa la epidermis de la hoja y comien-za inmediatamente a formar la mina se-parando, mediante movimientos de la cáp-sula cefálica, las células por debajo de lacutícula y alimentándose de los jugos pro-ducidos. La larva siempre permanece den-tro de la galería que construye. Posee laspatas muy pequeñas y los movimientos serealizan por contracciones y expansionesde los segmentos del cuerpo. Pasa porcuatro estadios larvarios.

Durante el primer estadio de desarrollo(L1) mide entre 0,5 y 1mm, es translúciday con el cuerpo comprimido dorsoventral-mente (Figura 2.2). La cabeza y el tóraxson notoriamente más anchos que el restodel cuerpo. Realiza una galería lineal muytenue, la cual se inicia comúnmente cercade la nervadura central y se extiende deforma paralela a la misma hasta alcanzarla parte basal de la hoja.

Figura 2.1. Adulto de P. citrella. Presentaun color blanco nacarado. Las alas po-seen una mancha negra en el ápice ybandas transversales y longitudinales.

Huevo. Los huevos son muy peque-ños de 0,3 x 0,2mm, difíciles de obser-var a simple vista y se confunden congotas de agua. Recién puestos sontransparentes y próximo a la eclosiónadquieren una coloración amarillentaopaca. Tienen forma lenticular, suave-mente convexos, de aspecto céreo y alser removidos muestran una consisten-cia gelatinosa. Son colocados individual-mente tanto en el haz como en el envésde las hojas.

Figura 2.2. Larva de primer estadio (L1). Lagalería es lineal y en general correparalela a la nervadura central.

En el segundo estadio larvario (L2) ad-quiere una coloración amarillo pálido yalcanza una longitud de entre 1,6 y 2,1 mm(Figura 2.3). El protórax es más ancho quela cabeza y el resto del cuerpo. En esteestadio la galería comienza a hacersesinuosa.

La larva de tercer estadio (L3) mide aproxi-madamente 3 mm al final del período, pre-senta un color amarillo más definido, lossegmentos son claramente visibles y nomuestra un ensanchamiento en su parteanterior (Figura 2.4). La mina es muy notoriay con la forma sinuosa característica.

Al final de su desarrollo, la larva sedirige por lo general hacia el margen de lahoja donde pasa al cuarto estadio, general-mente denominado prepupa. En hospede-ros de hojas grandes o cuando los huevos


Figura 2.3. Larvas de segundo estadio (L2).La galería comienza a hacersesinuosa.

Figura 2.4. Larva de tercer estadio (L3). La galeríaes serpentiforme.

son depositados en los folíolos total-mente expandidos, a veces el insectono logra alcanzar el borde de la láminafoliar, aunque esto no impide quecontinúe su desarrollo.

Al final de su desarrollo la larva sedirige en general hacia el borde de lahoja

Prepupa. La prepupa es decolor blanquecino, adquiere unaforma casi cilíndrica con los seg-mentos torácicos algo más an-chos que el resto del cuerpo(Figura 2.5). Mide aproximada-mente 3,5 mm. En este estado elinsecto no se alimenta y cons-truye una cámara cubriendo lasparedes internas de la mina conhilos de seda que al secarse secontraen haciendo que el bordede la hoja se pliegue. De estamanera se forma una estructurade protección donde el insectopupa. Figura 2.5. Prepupa (larva de cuarto estadio) y pupas de P. citrella.

Larva de cuarto estadio oprepupa. Realiza una cámaracon hilos de seda que alsecarse se contraen y doblanla hoja.

Hoja con una alta infestación de laplaga. Se observan varias galerías ycámaras pupales.

Pupa dentro de su cámara en elmargen de la hoja


Pupa. La pupa obtecta es de formaahusada, mide entre 2,5 y 2,8 mm delargo (Figura 2.5). Presenta inicialmen-te una coloración amarilla-castaña, seoscurece con el tiempo y próximo a laemergencia adquiere un color marrónoscuro. En la cabeza posee una espinamuy quitinizada, estructura que utilizapara romper el velo sedoso de la cámarapupal en el momento de la emergencia.Por lo general la exuvia queda en elpunto de salida del insecto adulto. Eneste estado es posible la diferenciaciónde sexos (Jacas y Garrido, 1996). En lahembra el último segmento visible es demayor longitud que el del macho yposee un par de cerdas laterales largas.

3. Distribución

El minador de la hoja de los cítricos,especie probablemente originaria delsudeste asiático, actualmente se pue-de considerar cosmopolita, encontrán-dose en todas las zonas citrícolas delmundo (Figura 2.6).

En una fase inicial de dispersión queocupa gran parte del siglo XX, la plagase expandió lenta y contínuamente ocu-pando fundamentalmente zonas tropi-cales y subtropicales de Asia, África yOceanía. Durante este proceso el mina-dor ingresó a Filipinas, Japón, Corea,Indonesia, Taiwán, Irán, Irak, ArabiaSaudita, Australia y Sudáfrica (Hepp-ner, 1993).

A principios de los años 90 se produceuna segunda fase de dispersión en la cualel minador mostró un rápido proceso decolonización de otras regiones del mundoy en la cual alcanzó los continentes euro-peo y americano. También, en esa etapaP. citrella resurgió y se dispersó rápida-mente a otras zonas citrícolas en paísescomo Sudáfrica y Australia donde la plagaya había sido registrada (Smith y Beattie,1996; de Villiers, 1998, Ware y Hattingh,1996). Es realmente extraordinaria la velo-cidad con que la plaga llegó a ocupargrandes áreas, a veces países enteros, enel mismo año en que ingresaba (Hoy yNguyen, 1997). En la mayoría de las nue-vas zonas donde se establecía, adquiría lacondición de plaga importante.

En Europa se detecta en España en elaño 1993 en Málaga y Cádiz (Garijo yGarcía, 1994) extendiéndose pronto a otrasprovincias. Al poco tiempo se encontró enItalia, Portugal, Francia, Grecia, llegandotambién a Israel, Turquía, Jordania, Egip-to, Argelia y Marruecos (Knapp et al.,1995). Actualmente ocupa toda la cuencamediterránea.

Al igual que en Europa, la introducciónde la plaga en el continente americano fueen el año 1993. Se detectó en principio enel estado de Florida en Estados Unidos, yrápidamente se extendió a otras zonaspróximas (Heppner, 1993; Knapp et al.,1995). Se dispersó también hacia el Caribey el sur del continente, alcanzando lamayor parte de Centroamérica y Américadel Sur. En el mismo año se registró en

Figura 2.6. Distribución mundial del minador de la hoja de los cítricos. Adaptado deKnapp et al., 1995.


Cuba, en las Islas Caimán, Belice y CostaRica. En el año 1995, se detectó en Vene-zuela, Colombia, Perú y Argentina. EnArgentina se observó por vez primera afines de 1995 en la provincia de Tucumán(Willink, et al., 1996), y ya en febrero-marzo del año siguiente se encontrabapresente en toda la región del noroeste. Afines del año 1996 se detecta en las provin-cias de Corrientes y Concordia (Cáceres,1999 b; Putruele y Petit, 1999). En Brasil sereporta en marzo de 1996 al sur del estado deSan Pablo (Feichtenberger y Raga. 1996;Prates et al., 1996) y a fines de ese mismoaño la plaga fue encontrada en Minas Gerais,Paraná, Santa Catarina y Río Grande do Sul.En el año 1998 se detecta en Chile (ServicioAgrícola Ganadero-Gobierno de Chile, 2005)y en el año 2000 en California (EE.UU.)(Grafton-Cardwell et al., 2007), siendo éstaslas últimas zonas citrícolas invadidas en elcontinente americano.

La presencia del minador de la hoja loscítricos en la región y la rápida dispersiónque había mostrado en las diferentes zo-nas donde ingresaba, hacía que fuera pre-visible su introducción a Uruguay. El in-secto se detectó a mediados de enero de1997 en quintas de cítricos en la zonanorte, primero en el departamento de Saltoy seguidamente en el de Paysandú. Aproxi-madamente un mes después se encontróen varias plantaciones comerciales de lazona sur. En ese mismo momento, seobservaron también ataques en quintas deldepartamento de Rivera. En la temporadasiguiente el insecto ya se encontraba disper-so en todo el territorio nacional. Desde unprincipio la plaga produjo daños muy eviden-tes en todas las variedades cultivadas ytanto en plantas jóvenes como en plenaproducción. Aunque los niveles poblacionalesfueron variables, en muchos casos se obser-varon infestaciones muy severas.

No se conocen las razones por lascuales se produjo esa muy rápida y eficazdispersión de P. citrella a fines del Siglo XX,extendiéndose por todas las regionescitrícolas del mundo. La alta movilidad,gran capacidad de multiplicación y de adap-tarse a condiciones ambientales muy di-versas son características propias de laespecie que pueden explicar, por lo menosen parte, su amplia expansión. También ladispersión pasiva del insecto por el viento,es otra forma por la cual el insecto podríaalcanzar áreas más lejanas. Por otro lado, el

intercambio de material vegetal entre lasregiones es un factor que posiblementecontribuyó a su dispersión a largas dis-tancias y explicaría, en gran medida, laactual distribución del minador de la hojade los cítricos.

4. Hospederos

El minador de la hoja de los cítricosse encuentra estrechamente relaciona-do con plantas integrantes de la familiade las rutáceas. Está citado sobre másde 50 cultivares, especialmente perte-necientes al género Citrus, pero tam-bién en otras rutáceas como Murrayapaniculada y Poncirus trifoliata. En laactualidad todas las especies de cítri-cos y sus híbridos cultivados son ata-cados con mayor o menor intensidad.Se citan también plantas hospederaspertenecientes a otras famil ias:Oleaceae, Clusiaceae, Loranthaceae,Leguminosae, Lauraceae, Fabaceae yTiliaceae (Heppner, 1993; De Prins yDe Prins, 2005). Sin embargo, algunosde los hospederos reportados no sonapropiadas para el desarrollo del minadory las larvas no prosperan (Heppner,1993), y otros necesitan confirmación(De Prins y De Prins, 2005).

En Uruguay su presencia ha sidoregistrada en todos los cultivares denaranjos (Citrus sinensis), limoneros(Citrus limon), pomelos (Citrus paradisi),mandarinos (Citrus reticulata) y loshíbridos ‘Ortanique’, ‘Nova’, ‘Murcott’, y‘Ellendale’. También se ha observadoatacando ‘Kumquat’ (Fortunella spp.),limón ‘Cravo’ (Citrus limonia), trifolia(Poncirus trifoliata) y sus híbridos.

5. Daños

Daños directos

Los daños son producidos por laslarvas y están restringidos fundamen-talmente a las hojas tiernas de losbrotes. Las hembras realizan la puestaen el haz y en el envés principalmentede las hojas recientemente emergidas.Las hojas endurecidas no son ataca-das. Cuando se completa el desarrolloembrionario, la larva perfora el huevo porla superficie que se encuentra en contac-


to con el tejido vegetal, penetra directa-mente a la hoja, se instala y comienza aalimentarse causando galerías muy ca-racterísticas, sinuosas, serpentiformes yde coloración plateada.

La larva se alimenta de las célulasepidérmicas, dejando la cutícula y lapared celular externa intactas las cua-les forman el techo de la mina. Progresaa través del tejido por movimientos late-rales y hacia delante de la cápsulacefálica. Estos movimientos producenuna presión contra las células epidérmi-cas más próximas provocando su ruptu-ra (Achor et al., 1997). El contenido delas células destruidas es consumidopor las larvas a través de una activasucción. La mina presenta una colora-ción plateada debido a la entrada deaire por debajo de la cutícula. Los ex-crementos del insecto se acumulan yforman una línea visible en el centro dela mina. Inicialmente son blanquecinosy posteriormente se oscurecen. A partirdel segundo estadio larvario, la mina seensancha, adquiere la forma sinuosacaracterística y puede llegar a ocupargran parte del limbo. En general noatraviesa la nervadura central ni pasa ala otra cara. Una sola larva puede con-sumir entre 1 y 7 cm2 de la lámina foliar(Knapp et al., 1995).

La respuesta de la planta es el desa-rrollo a lo largo de la mina de un tejidocalloso con células grandes, turgentesy con paredes delgadas. Las condicio-nes apropiadas de humedad que semantienen en el ambiente protegido delinterior de la galería permiten la forma-ción de este tipo de células. Si la cu-bierta de la mina permanece intacta, lascélulas de callo desarrollan una capagruesa de cutícula, la cual es cubiertaposteriormente por pequeñas placas decera. De esta manera la galería serecubre de una nueva capa epidérmica.Sin embargo es común que por accióndel viento y lluvia o simplemente por lapropia expansión de la hoja, la fina capade cutícula se desgarre, creando aber-turas que provocan desecación de lostejidos internos y favorecen la invasiónpor microorganismos. En este caso,ante la herida producida, es probableque se forme un peridermo constituidopor capas de tejidos suberizados ylignificados (Achor et al., 1997).

Los daños que las larvas realizan en lashojas en desarrollo, conducen a un proce-so de deshidratación, necrosis y rotura detejidos, pudiendo provocar finalmentedefoliación. Aunque la lámina foliar puedecontinuar expandiéndose y endureciéndo-se a pesar del daño que se produce en laepidermis, en general las hojas se enrollan ydeforman. Esto provoca una disminución delárea fotosintética lo cual podría traducirse enreducción de los rendimientos o pérdidas devigor de la planta.

La intensidad del daño va a depender dela abundancia de larvas en las hojas y deltamaño de éstas al momento del ataque(Figura 2.7). Una larva puede afectar el50% de la superficie de una de las caras delos folíolos (Robles et al., 2005). Cuantomás tierna es la hoja en el momento delataque, el daño final será mayor. Si lashojas son pequeñas y soportan altas po-blaciones, las larvas agotan rápidamenteel alimento disponible. En este caso, apesar de que los folíolos pueden continuarcreciendo, su tamaño final será menor ypresentarán un mayor grado de deforma-ción. Si las poblaciones son bajas, lostejidos pueden regenerarse, las hojas lo-gran alcanzar su tamaño definitivo y man-tener su capacidad fotosintética.

Las condiciones climáticas predomi-nantes en los momentos de brotacionestambién influyen en la severidad de losdaños provocados por las larvas. Cuandolas temperaturas son altas son más inten-sos, debido a que se produce una mayordeshidratación de los tejidos y fundamen-talmente a que la tasa de crecimiento de lamina es mayor a la de la hoja (Granda,2000).

En Uruguay a fines de verano–inicio deotoño en condiciones de altas poblacio-nes, es frecuente encontrar en limonerosmás de 10 larvas en una misma hoja. Enestas situaciones el daño es muy notoriocon prácticamente todos los brotes ataca-dos y con la mayoría de las hojas fuerte-mente deformadas y a veces completa-mente defoliados.

Otras estructuras del árbol que puedenser dañadas, aunque en menor medida quelas hojas, son los tallos tiernos de losbrotes y los frutos pequeños en crecimien-to. Estas estructuras son atacadas solocuando las poblaciones de la plaga sonelevadas y existe una escasez de hojas


tiernas. La hembra puede realizar la pues-ta en los tallos de los brotes, siempre quesean tiernos y suculentos. Si bien la larvase desarrolla y forma galerías similares alas observadas en las hojas, no puedepupar por no poder formar un pliegue que lepermitan alojarse en su interior. La heridarealizada en estos tejidos cicatriza y notiene consecuencias posteriores de enti-dad. En los frutos pequeños también sepueden observar galerías superficiales dela forma sinuosa característica (Figura 2.8),pero las larvas encuentran las mismasdificultades para pupar que en los tallos,por lo que el ciclo no se completa. (Knappet al.,1995).

La incidencia del daño de minador so-bre el desarrollo vegetativo y la produccióndel árbol depende de varios factores, prin-cipalmente de la edad de la planta y de laabundancia y distribución de las brotacio-nes en relación a las fluctuaciones de laspoblaciones de la plaga.

Figura 2.7. Brotes atacados por el minador mostrando diferenteintensidad de daño.

Figura 2.8. Galería de minador en fruto. Cuando las poblacionesson elevadas y los brotes escasos, las hembraspueden oviponer en tallos tiernos y en frutos endesarrollo. En estos casos el desarrollo del insectose interrumpe al no poder pupar.


En nuestra región la abundancia de laplaga es alta durante los periodos debrotación de verano y otoño, cuando seobservan daños más o menos generali-zados en las hojas tiernas. La brotaciónde primavera, la más importante desde elpunto de vista cuantitativo, no es dañadasignificativamente. Todos los cítricos sonatacados por el lepidóptero, pero loslimoneros al presentar brotaciones másextendidas en el tiempo soportan ata-ques más continuos. Inclusive en invier-nos benignos, se observan galerías enlos brotes surgidos en la parte más inter-na y protegida de la copa de los limone-ros. También, las prácticas de manejocomo el riego o la poda, que estimulan laformación de brotes de forma más conti-nua, favorecen el incremento de las po-blaciones de la plaga.

En relación a la edad de los árboles,los mayores daños tienen lugar en lasplantas más jóvenes las cuales presen-tan su copa en formación, una intensi-dad de brotación mayor y acumulanmenos reservas. Las infestaciones cons-tantes y generalizadas en las plantasjóvenes y causan alteraciones en sucrecimiento y disminución del vigor.Como consecuencia del ataque se pue-de producir un retardo en la entrada enproducción de las plantas así como unamerma en la producción total (Argov etal., 1995; Knapp et al., 1995; Albrigo,1996). Aunque existen diferencias en-tre los distintos cultivares y entre zonascitrícolas, se puede afirmar que en ge-neral las plantas maduras sufren enmenor grado los daños del minador.Los árboles adultos presentan propor-cionalmente una menor brotación y lacopa estructurada, sufren menos el ata-que de la plaga, logran compensar ladisminución del área fotosintética y deesta manera no se vería afectada suproducción. En estudios realizados enla zona de Valencia (España), a pesarde que se registró una alta densidad depoblación de minador y una pérdida deárea foliar de aproximadamente el 50%durante las brotaciones de verano yotoño, no se encontraron en el medianoplazo efectos sobre número y diámetrode frutos, ni en los patrones de brotacióny floración (García-Marí et al., 2002). Laformación de nuevos brotes se concen-tra en la primavera, por lo que la mayor

parte de la biomasa del árbol no es afecta-da por el minador. Sin embargo, Peña et al.(2000) encontraron una correlación linealnegativa entre el área foliar afectada y elnúmero y peso de los frutos de lima ‘Tahití’en las condiciones de Florida.

En Uruguay la incidencia del daño di-recto del minador en las plantas en plenaproducción disminuye por la aparición tar-día de la plaga. La brotación de primavera,en la cual se producen la mayoría de losbrotes del año, prácticamente no es afec-tada por la plaga. A pesar de que ningunaotra plaga afectó las hojas de los cítricosde forma tan severa, rápida y generalizada,podemos afirmar que los rendimientos nose han visto deprimidos sustancialmente.Aunque no se han realizado evaluacioneseconómicas precisas, no se ha observadohasta el momento, a más de 10 añosdesde el ingreso de la plaga, una reducciónen el número o el tamaño de los frutos.

Daños indirectos

Además de los daños directos produci-dos por la alimentación de las larvas, P.citrella provoca daños de forma indirecta.La presencia de la plaga puede cambiar lasituación de otros fitófagos que ocupan elmismo nicho (Figura 2.9), en algunos ca-sos compitiendo por el mismo recurso, yen otros favoreciendo el aumento de laspoblaciones ya que las hojas dañadas seconvierten en apropiadas para su desarro-llo. En este sentido, los pulgones y mos-cas blancas podrían competir con el minadorpor la explotación de las hojas tiernas delos brotes. De cualquier manera, es comúnencontrar en las hojas atacadas porminador altas poblaciones de pulgones(Toxoptera spp., Aphis spiraecola) y eleva-das densidades de huevos de Dialeurodescitrifoli. Por otro lado, es de destacar quelas cochinillas harinosas (Pseudococcidae)se vieron favorecidas al encontrar en lashojas enrolladas por el minador, lugarespropicios para refugiarse y desarrollarse.

Asimismo, la lesión producida por laslarvas en los tejidos deja expuesto almesófilo foliar y puede ser una vía deentrada de patógenos. Este daño indirectoes de particular importancia en nuestracitricultura. El cancro cítrico, enfermedadbacteriana producida por Xanhomonasaxonopodis pv citri, se encuentra presente


en la mayoría de las zonas de producciónde cítricos en el mundo. Conjuntamentecon el ingreso del minador en nuevas áreas,se observó un aumento de la incidencia dela enfermedad y un cambio de su patrón dedistribución (Gottwald et al.,1997, 2007).Esta interacción entre el insecto y el patóge-no se convirtió, sin dudas, en uno de losmayores problemas sanitarios de lacitricultura, dejando en un plano muy secun-dario el daño directo provocado por la plaga.

Aunque los adultos del minador no sonvectores eficientes de la bacteria (BelasqueJr. et al., 2005), el daño que produce lalarva es relevante en la epidemiología de laenfermedad. La bacteria penetra a los te-jidos por aberturas naturales, generalmen-te a través de los estomas, o por lasheridas causadas fundamentalmente porviento. Las heridas que las larvas delminador generan en las hojas constituyenun número importante de nuevas aberturasa través de las cuales el patógeno puede

penetrar al mesófilo de la hoja. La larvaal alimentarse, levanta la cutícula loque facilita la infiltración de agua conbacterias, particularmente cuando sedan condiciones de lluvias y viento. Latasa de infección en las hojas dañadaspor las larvas es similar a las de lashojas que presentan lesiones mecáni-cas (Chagas et al., 2001). Además, laconcentración de inóculo necesaria paraque se produzca la infección es menoren hojas dañadas por el minador(Christiano, 2003). En las plantas condaño del insecto, los tejidos permane-cen susceptibles por más tiempo, elperíodo de incubación de la enfermedades menor y la severidad de la misma seincrementa (Jesús Jr. et al., 2006). Losdaños provocados por las larvas de tercerestadio y las pupas provocan una mayorseveridad de la enfermedad comparadocon otras formas de penetración(Christiano, 2003).

Pseudocóccido usando la cámara pupal delminador como refugio. También se observan laspupas típicas del parasitoide introducidoAgeniaspis citricola

Pulgones y huevos de mosca blanca en hojas tiernas dañadas por minador.

Figura 2.9. Algunos ejemplos de otros fitófagos que utilizan el mismo recurso que el minador.


Una vez que la bacteria ingresa a lostejidos, la larva del minador puede contami-narse y trasladar el inóculo, contribuyendode esta manera a su expansión (Graham etal., 1996; Gottwald et al., 1997). Cuando elproceso de infección se establece, se pro-ducen lesiones a lo largo de la mina, lascuales se unen formando grandes áreasafectadas (Figura 2.10), a diferencia de lasque se originan por infección estomáticaque en general son aisladas. Dentro de lagalería existen condiciones microclimáticasde temperatura y humedad que favorecenel desarrollo de la bacteria (Chagas et al.,2001). Esta mayor superficie de tejidos dela planta lesionados, se constituiría en unafuente de inóculo más efectiva (Cook, 1988;Graham et al., 1996; Chagas et al., 2001).

Las características de la interaccióninsecto-patógeno, pueden explicar la ma-yor incidencia de la enfermedad detectadaen algunas regiones citrícolas después delingreso de P. citrella.

En Uruguay, el cancro cítrico estaba enproceso de expansión y con la introduccióndel minador su problemática se agravó. Elgran número de heridas que las larvasforman en las hojas y la extensión de lasmismas, generaron indudablemente nue-vas vías de entrada favoreciendo el desarro-llo y propagación de la bacteria. Cuando lascondiciones climáticas son propicias parael desarrollo de la bacteria, es comúnobservar galerías de minador completa-mente cubiertas por lesiones de cancro.

6. Resumen

El minador de la hoja de los cítricosPhyllocnistis citrella es un gracilárido pro-bablemente originario del sudeste asiático.

Tiene como plantas hospederas principalmen-te a rutáceas del género Citrus.

A principios de la década del 90, el insectomanifestó una fase de dispersión muy rápidaalcanzando a los continentes americano yeuropeo. Actualmente se encuentra en todaslas zonas citrícolas del mundo. En América selo detecta por primera vez en el año 1993 en elestado de Florida en Estados Unidos. EnUruguay se observó en enero de 1997 enquintas del departamento de Salto en el nortedel país, y un mes después ya se la encontróen la zona citrícola sur de forma muy extendi-da.

Los daños de P. citrella son producidos porlas larvas en las hojas tiernas de los brotes.Forma galerías muy características, de colora-ción plateada, sinuosas y serpentiformes. Silas poblaciones son bajas, los tejidos seregeneran, las hojas alcanzan su tamaño de-finitivo y de esta manera no es afectada sucapacidad fotosintética. Sin embargo cuandolas poblaciones son altas se puede producirdeformación de hojas, deshidratación,necrosis, rotura de tejidos y defoliación. Eldaño directo de la plaga tiene una mayorincidencia en las plantas en formación, deviveros y montes recién instalados. En losárboles adultos en plena producción, el efectodel insecto es mucho menor.

La herida que las larvas de minador produ-cen en las hojas son aberturas por las cualesel patógeno puede penetrar al mesófilo de lahoja. En las hojas dañadas la concentraciónde inóculo necesaria para que se produzca lainfección es menor, los tejidos permanecensusceptibles por mayor tiempo, el período deincubación es menor y la severidad de laenfermedad es mayor. Cuando el proceso deinfección se establece, se producen lesionesa lo largo de la mina, las cuales se unenformando grandes áreas afectadas.

Figura 2.10. Lesiones de cancro cítrico a lo largo de la galería producida por el minador.


Asplanato, G.* Capítulo III

Biología, ecología yenemigos naturales

1. Biología y comportamiento

Los adultos de P. citrella son de hábitoscrepusculares y nocturnos, son activosdesde el ocaso hasta unas horas antes delamanecer cuando las temperaturas sonsuperiores a 9ºC (García-Marí et al., 1994).Durante el resto del día permanecen inac-tivos en lugares protegidos y sombreados,debajo de las hojas o en el tronco. Sealimentan de néctar. La longevidad de lashembras está muy influenciada por la tempe-ratura, pueden vivir más de 30 días a 15º C yalrededor de 6 a 35º C (Margaix et al., 1998).Soportan bastante bien las bajas temperatu-ras del invierno sin realizar la puesta. Cuan-do las temperaturas son nuevamente favo-rables y las plantas presentan brotes ade-cuados, logran reanudar su ciclo (Margaixet al., 1998; Ujiye, 2000; Lim y Hoy, 2006).En Uruguay se han observado adultos,huevos y larvas en desarrollo, durante in-viernos benignos con temperaturas quepermitieron el surgimiento de brotes recep-tivos.

La cópula se produce entre 12 y 24horas después de la emergencia de losadultos. El apareamiento es necesario parala puesta (Margaix et al., 1998). Reciente-mente se han identificado los componen-tes de la feromona que secreta la hembrapara atraer al macho (Leal et al., 2006;Moreira el al., 2006). La puesta comienzadespués de un período variable entre 1 y 3días dependiendo de las condicionesclimáticas (Garrido et al., 1998). La tempe-ratura óptima es de alrededor de 25º C, nologran oviponer tanto a temperaturas bajasde 15º C como altas de 35º C (Margaix etal., 1998). La fecundidad de P. citrella esmuy variable, claramente influenciada porla temperatura. La fecundidad media en-contrada por Margaix et al. (1998) fue de 31

huevos por hembra a lo largo de su vidaa una temperatura de 20º C y de 70 a25º C. Además, la humedad relativa altafavorece la puesta y la sobrevivencia delos huevos. Tanto el número de huevosdepositados como la eclosión de losmismos es mayor a 70 % de HR (Chagas,1999).

Las hembras oviponen en hojas tier-nas, recién formadas, preferentementeen tamaños que oscilan entre 10 y25 mm dependiendo de la variedad (Ga-rrido y Gascón, 1995; Chagas y Parra,2000; Farías y García-Marí, 2002). Loshuevos son colocados de forma aisla-da, en su mayoría a lo largo de lanervadura central (Chagas y Parra,2000). Tanto el haz como el envés delas hojas son sustratos adecuados.Sin embargo, en las hojas pequeñasmenores a 10 mm se encuentra unmayor número de huevos en el envés,probablemente debido que esta zonaestá más expuesta (Garrido y Gascón,1995; Farías y García-Marí, 2002).

El insecto presenta un desarrolloininterrumpido a lo largo del año (Margaixet al., 2000; Lim y Hoy, 2006). El rangode temperaturas entre 18 y 32º C esadecuado para las diferentes fases deldesarrollo (Chagas y Parra, 2000). Laduración del ciclo de vida es muy varia-ble, oscila entre 11 a 52 días depen-diendo de la temperatura (Knapp et al.,1995; Margaix y Garrido, 2000). Laeclosión del huevo ocurre entre los 2-10días. La duración del período larvario esde 5-20 días y el de la pupa es de 6-22días (Knapp et al., 1995). El desarrollose favorece con temperaturas relativa-mente altas, la óptima para el desarro-llo embrionario es de 30º C y para el



larval y pupal de 32º C (Chagas y Parra,2000). Según Chagas (1999) el umbralde desarrollo es de 10,4º C para losmachos y 10,7º C para las hembras. Laconstante térmica calculada con estosumbrales es de 246 y 240 grados-díasrespectivamente. Uti l izando estosparámetros estimamos que en Uruguayel número de generaciones anuales esde 11 a 13 en las condiciones de la zonanorte y de 10 a 12 en la zona sur.

La preferencia marcada de las hem-bras por los tejidos en crecimiento,hace que las hojas de los brotes pre-senten una proporción diferente de losdistintos estados de desarrollo segúnsu posición. Mientras que los folíolosapicales más nuevos contienen una

mayor abundancia de huevos y larvas deprimer estadio de desarrollo, en los basalesmás desarrollados predominan las larvasde tercer estadio, las prepupas y las pupasdel minador (Figura 3.1). De la mismamanera, la estructura de edades de lapoblación en un brote difiere según eldesarrollo de los mismos. En los brotesmás recientes con la mayoría de sus hojaspequeñas y tiernas, en proceso de expan-sión a los cuales denominamos tipo 1(Figura 3.2), presentan una mayor canti-dad de huevos y de larvas pequeñas, sinembargo en los brotes más maduros, don-de las hojas basales son tiernas, estánexpandidas pero no han alcanzado su ta-maño definitivo (tipo 2), los estados dedesarrollo más avanzados son los másabundantes (Figura 3.3).

Figura 3.1. Distribución de los estados de desarrollo de P. citrella en brotes delimoneros.

L1

L2

L3

pupa

92% de los huevos

72% de las L1

8% de los huevos

24% de las L1

41% de las L2

34% de las L3

50% de las L3

59% de la prepupas

85% de las pupas


LIMONEROS

0%

20%

40%

60%

80%

100%

tipo 1 tipo 2

P

PP

L3

L2

L1

H

NARANJOS VALENCIA

0%

20%

40%

60%

80%

100%

tipo 1 tipo 2

P

PP

L3

L2

L1

H

Figura 3.3. Proporción de los distintosestados de desarrollo enbrotes de l imoneros ynaranjos. tipo 1= brote conla mayoría de las hojas enexpansión. tipo 2= brote conhojas basales t iernas,expandidas y que aún notienen su tamaño definitivo.

Figura 3.2. Brotes de limoneros. Brote tipo1= la mayoría de las hojas enexpansión. Brote tipo 2= hojasbasales tiernas, expandidas yque aún no tienen su tamañodefinitivo.

2. Fluctuación estacional de laspoblaciones

La fluctuación estacional de las pobla-ciones del minador de los cítricos varía enfunción de la disponibilidad de brotes, re-curso imprescindible para su desarrollo, yde las condiciones climáticas imperantesen los períodos de brotaciones. De estamanera, la dinámica de la plaga está fuer-temente relacionada con la fenología delcultivo y variará según las especies ycultivares de cítricos, así como con el

manejo realizado, el cual puede o nopromover las brotaciones. Aunque lapresencia de hojas adecuadas para lapuesta indican un potencial desarrollode la plaga, los factores climáticos,principalmente la temperatura, puedencondicionar el inicio del ataque o laincidencia del mismo.

Durante los meses de invierno, debi-do a la casi ausencia de brotes y por lasbajas temperaturas, se dan las condi-ciones más desfavorables para elminador. En esta época los adultos no


encuentran hojas adecuadas donde reali-zar la puesta y sus poblaciones se redu-cen al máximo. La supervivencia se limitaa adultos que logran soportar bastantebien las bajas temperaturas y al desarrollomuy lento de larvas invernantes en losescasos brotes que surgen en las zonasmás resguardadas de la copa de los árbo-les. P. citrella no presenta diapausa(Margaix et al., 2000; Lim y Hoy, 2006) yes común observar en los inviernos másbenignos, adultos en actividad, huevos ylarvas en desarrollo en las hojas tiernas delos pocos brotes disponibles.

Al principio de la primavera la poblacióndel minador se encuentra muy reducida.De esta manera, las brotaciones de prima-vera que son las más abundantes, no sonafectadas significativamente por el insec-to (Figuras 3.4 y 3.5). Las primerasinfestaciones en un sitio en particular pue-den provenir de poblaciones residentes

Figura 3.4. Fluctuación de las poblaciones de P. citrellaen brotes tipo 1 de limoneros en unaparcela ubicada en la localidad de Kiyú,Departamento de San José, zona sur deUruguay. Promedios cada 15 días de lastemperaturas mínimas y máximas.

0

1

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nº

insecto

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nº

de

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insectos vivosbrotes

2002-2003 2003-2004 2004-2005 2005-2006

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1

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2

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0

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2

15-3

31-5

15-8

31-1

0

ºC

MAX MIN

que lograron sobrevivir a las condicionesdesfavorables del invierno o por inmigra-ción desde otros, donde las condicionesmicroclimáticas fueron más propicias.

Las poblaciones de la plaga aumentanya avanzada la primavera, cuando las con-diciones climáticas permiten su desarrolloy multiplicación. La temperatura es unfactor importante que condiciona el iniciode los ataques en cada una de las zonascitrícolas de Uruguay y en un año en parti-cular. En general, la abundancia del insec-to se incrementa a partir de octubre -noviembre en la zona norte, y de noviembre– diciembre en la zona sur, cuando lastemperaturas mínimas superan los 15ºC(Figuras 3.4 y 3.5).

Durante el verano y el otoño, las pobla-ciones del insecto pueden aumentar deforma continua dependiendo de la disponi-bilidad de brotes sensibles, de las condi-ciones climáticas que favorezcan o limitensu desarrollo y supervivencia, y de la ac-ción de los enemigos naturales. P. citrellapresenta un alto potencial de incrementodebido a su gran capacidad reproductiva ya su corto ciclo de vida. Se estima que elnúmero de generaciones en el período demáxima actividad del minador (noviembre aabril) es de 8-9 y de 7-8 en las zonas nortey sur respectivamente. Las brotacionesque surgen a fines del verano-principios delotoño son potencialmente las más daña-das por el minador (Figura 3.6). Cuando sedan condiciones apropiadas para el desa-rrollo y la multiplicación del insecto, esusual encontrar la totalidad de los brotesatacados y con la mayoría de las hojas condaño muy severo.

Las altas temperaturas unidas a bajashumedades relativas son condicionesclimáticas que pueden limitar la abundanciade las poblaciones, al provocar mortalidad dehuevos y principalmente de larvas de primerestadio de desarrollo. Es frecuente encontraren veranos calurosos, una gran cantidad delarvas muertas, sobre todo en quintas de lazona norte donde las temperaturas puedensuperar los 40º C. Otro factor de mortalidadimportante son los enemigos naturales, queactúan fundamentalmente durante el veranoy el otoño.

Los estudios realizados desde el ingre-so de la plaga a nuestro territorio en parce-las sin tratamientos de insecticidas, mos-traron que la abundancia del insecto es


muy diferente según el año y la parcela.Las poblaciones oscilaron entre una me-dia anual de 0,01 a 1,34 insectos/hoja ennaranjos adultos ubicados en la zona nor-te y de 0,39 y 2,89 en limoneros adultos dela zona sur. Las máximas densidades seregistraron en otoño en parcelas de lazona sur con más de 12 inmaduros/hoja.En los últimos años se observó, particular-mente en la zona norte, un descensoacusado de las poblaciones de P. citrella(Figura 3.5). Aunque en alguno de loscasos este decrecimiento estuvo relacio-nado a la ausencia de brotaciones en elverano y otoño, época en que se observanlos ataques más severos, es de resaltarque en esta zona en los últimos años, elparasitoide introducido Ageniaspis citricolalogró sobrevivir a las condiciones desfavo-rables del invierno y produjo importantesparasitismos al final de la temporada.

GN

0%

10%

20%

30%

40%

50%

PRIM VER OTO PRIM VER OTO

% HOJAS ATACADAS

% HOJAS DAÑO SEVERO

GV

0%

10%

20%

30%

40%

50%


MM

0%

20%

40%

60%

80%

100%


SA

0%

20%

40%

60%

80%

100%


Figura 3.6. Evaluación del daño acumulado al final de cada periodo de brotación. A.-Parcelas en la localidad de Colonia Gestido, Departamento de Salto, A1.-naranjos W. Navel.- A2.- naranjos Valencia. B.- Parcela de limoneros en la zonasur B1.- localidad de Kiyú, Departamento de San José, B2.- localidad de PajasBlancas, Departamento de Montevideo. Daño severo= >50% del área de unacara de la hoja afectada.

Figura 3.5. Fluctuación de las poblaciones de P.citrella en brotes tipo 1 de naranjos W.Navel en una parcela ubicada en lalocal idad Colonia Gestido,Departamento de Salto, zona norte deUruguay. Promedios cada 15 días delas temperaturas mínimas y máximas.

A1 A2

B1 B2

2004-2005 2004-20052005-2006 2005-2006

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1

2

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nº

insecto

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20

30

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nº

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tes/2

m2

insectos vivosbrotes

2002-2003 2003-2004 2004-2005 2005-2006

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15-1

0

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2

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31-5

15-8

31-1

0

ºC

MAX MIN


3. Monitoreo de laspoblaciones

El control químico de las poblacio-nes del minador de las hojas de loscítricos en las condiciones de Uruguay,se ha convertido en una herramientacomplementaria, pero necesaria en losmomentos en que las poblaciones de laplaga se incrementan y causan dañossignificativos. En plantas jóvenes deviveros o montes recién instalados seaplican insecticidas de forma frecuentedebido a los daños directos e indirectosque provoca P. citrella. Sin embargo, enlas plantas en plena producción el con-trol químico busca suprimir las pobla-ciones y de esta forma disminuir elefecto indirecto del insecto sobre elcancro cítrico.

Desde el punto de vista del manejode la plaga es fundamental determinarlos momentos oportunos de tratamien-tos químicos. Los tratamientos se de-ben dirigir cuando las plantas presen-ten una intensidad de brotación y unadensidad de la plaga que justifique elempleo de insecticidas. El monitoreodebería comenzar al inicio de los perío-dos de brotación de manera que losárboles presenten la mayoría de losbrotes tipo 1 y en las poblaciones delinsecto predominen los estados mássensibles a los productos químicos (L1).Como ya señalamos, los brotes de laprimavera escapan en gran medida alataque del minador, los daños másimportantes se observan en lasbrotaciones de verano y otoño y enestos periodos es cuando se debencentrar los muestreos.

Los métodos de muestreo de lasbrotaciones y de las poblaciones de P.citrella utilizados en los trabajos deinvestigación realizados y los resulta-dos obtenidos con ellos, han permitidoque se desarrollen planes de monitoreoque pueden emplearse a nivel de quin-tas. Para determinar la intensidad debrotación se contabilizan los brotes tipo1 y tipo 2 encontrados dentro de unmarco de 1m2 que se coloca en doslados de la copa de árboles selecciona-dos al azar dentro del cuadro a evaluar.El número de árboles puede variar entre10 y 15 dependiendo del tamaño delcuadro a evaluar. La población del

minador se evalúa registrando los insectosinmaduros encontrados en las hojas debrotes tomados al azar (4 brotes/árbol). Deesta forma se estimaba el número de bro-tes/m2 y el número de insectos/hoja. Sepropone como umbrales de tratamiento lapresencia de un mínimo de 20 brotes/m2 yde 0,5 insectos/hoja. Estos umbrales, aun-que actualmente se siguen ajustando, mos-traron ser efectivos en varias situaciones,logrando disminuir drásticamente el núme-ro de tratamientos efectuados en relaciónal manejo tradicional y con similares resul-tados en la reducción del daño. En algunoscasos se pasó de realizar seis o sieteaplicaciones anuales en un manejo tradi-cional a solamente una o dos con loscriterios planteados.

La identificación de la feromona quesecreta la hembra (Leal et al., 2006; Moreiraet al., 2006) y los estudios de camporealizados (Lapointe et al., 2006; Lapointey Leal, 2007; Stelinsky y Rogers, 2008)sugieren que en un corto plazo se puedanemplear otros métodos prácticos demonitoreo de la plaga. También estos avan-ces pueden llevar al desarrollo de otrastécnicas de control, como la confusiónsexual (Stelinsky et al., 2008). Si el controlbiológico y el empleo de otros métodos demanejo muestran ser suficientemente efi-cientes en la disminución del daño de laplaga, en un futuro el control químico podríaconvertirse en una medida secundaria, em-pleada solamente en casos muy puntuales.

4. Enemigos naturales

Principales enemigos naturalesen el mundo

El minador de los cítricos presenta unamplio complejo de enemigos naturales quecontribuye a la reducción de sus poblacio-nes. En los últimos años se ha incrementadosustancialmente su número, debido a quedurante la rápida y extensa dispersión expe-rimentada por la plaga a nuevas áreas, mu-chas especies nativas se adaptaron a estenuevo hospedero. Mientras Heppner (1993)cita un total de 39 especies de himenópterosparasitoides en el mundo, Schauff et al.(1998) reportan más de 90 especies, listaque se continúa ampliando. Estas especiesestán incluidas en 6 familias: Eulophidae,Elasmidae, Encyrtidae, Eurytomidae,Eupelmidae, y Pteromalidae.


La amplia mayoría de los parasitoidespertenecen a la familia Eulophidae. Loseulófidos parasitan a insectos que habitanen lugares protegidos como ser agallas,minas, galerías y otros lugares confina-dos. En general son ectoparasitoidesidiobiontes con un amplio rango de hospede-ros, varios son hiperparasitoides facultativosy unos pocos obligados. Algunas especiesse consideran importantes en el control delminador en distintas regiones citrícolas. Losmiembros de las otras familias son habitual-mente parasitoides raros, con la excepciónde Ageniaspis citricola, encírtido considera-do uno de los principales reguladores de laspoblaciones de P. citrella.

También los depredadores generalistascomo las arañas, crisopas, hemípterosantocóridos, coccinélidos, sírfidos y hor-migas, son enemigos naturales que tienenun efecto importante en las poblacionesdel minador. La depredación puede ser elfactor de mortalidad de la plaga más impor-tante, inclusive mayor que el parasitismo(Elizondo, 1997; Amalin et al., 2002;Urbaneja y Jacas, 2003; Xiao et al., 2007).Sin embargo, en algunos casos se haobservado que la abundancia de las pobla-ciones de minador no está relacionada a ladepredación. Esto se debe probablementea que estos enemigos naturales songeneralistas, se alimentan principalmentede otros fitófagos, y pasan a alimentarsedel minador a falta de sus presas habitua-les (Urbaneja y Jacas, 2003).

El complejo de parasitoides predomi-nante depende de cada región (Cuadro3.1). En el sudeste asiático, zona de ori-gen del minador, las especies más impor-tantes y abundantes son: Citrostichusphyllocnistoides, Ageniaspis citricola,Quadrastichus sp. y Cirrospilus ingenuus,las cuales ejercen un importante papel enel control biológico del minador de loscítricos en la zona tropical y subtropical deAsia (Hoy y Nguyen, 1997; Vercher, 2000).De forma general se puede decir que A.citricola se encuentra en las zonas tropica-les y subtropicales de Asia, mientras queen las zonas citrícolas más frías predomi-na C. phyllocnistoides.

En relación a los parasitoides que seencuentran en las zonas de la primera fasede dispersión del minador, se destacan enAustralia Semielacher petiolatus yZaommomentodon brevipetiolatus (Smith y

Beattie, 1996), en Sudáfrica Platochariscoffeae, Cirrospilus sp. y Sympiesis sp.(Ware y Hattingh, 1996). En algunaszonas de Sudáfrica C. phyllocnistoideses una de las especies más abundante(Ware y Hattingh, 1996).

En las zonas colonizadas por elminador en su última fase de expansión,también los eulófidos son los parasitoidesmás abundantes. En la Cuenca del Medi-terráneo la lista de registros es muyamplia y se destacan Cirrospilus brevis,Cirrospilus sp. pr. lyncus, C. pictus, C.vittatus, Neochrysocharis formosa,Pnigalio sp., Sympiesis gregori (Vercheret al., 1995, 2005; Argov y Rössler, 1996;Verdú, 1996; Siscaro et al.,1997, Schauffet al., 1998; Urbaneja et al., 2000). EnEstados Unidos, Pnigalio minio es elmás abundante en Florida (Peña et al.,1996) mientras que en Tejas se destacael parasitoide Zagrammosomamultilineatum (Legaspi et al., 1999, 2001).

En Sudamérica también la lista deparasitoides es muy extensa (Cuadro3.1). Galeopsomyia fausta es una espe-cie ampliamente distribuida en Méjico,Centroamérica y Sudamérica (Schauff etal., 1998). En la región (Cuadro 3.2), G.fausta es el parasitoide autóctono predo-minante en el estado de San Pablo,Brasil (Costa et al., 1999; Sá et al., 2000;Montes et al., 2001). En el sur de Brasil,Cirrospilus neotropicus, C. floridensis yElasmus phyllocnistoides son especiesrelativamente frecuentes (Efrom et al.,2007; Jahnke et al., 2007). Es de desta-car que la composición de las especieslocales ha variado ante la presencia delparasitoide introducido A. citricola (Sá etal., 2000; Jahnke et al., 2007). En Argen-tina, C. neotropicus es el parasitoidenativo más abundante seguido por G.fausta (Diez et al., 2006 a). En Corrientesse citan a C. neotropicus (= Cirrospilussp. C.) y Elasmus sp. como las especiesmás comunes parasitando P. citrella(Cáceres, 1999 a; 2003 b). También, E.phyllocnistoides es una especie frecuen-te (Diez et al., 2006 b).

Enemigos naturales enUruguay

En el agroecosistema citrícola, co-múnmente se encuentra un alto número


EULOPHIDAE Chrysocharis pentheus (1) * * Cirrospilus ingenuus (1) * “ Cirrospilus floridensis (2) * * Cirrospilus lyncus (1) * Cirrospilus neotropicus (3) * Cirrospilus phyllocnistis (1) * Citrostichus phyllocnistoides (1) * * Clostocerus spp. (1) * * * Elachertus spp. (1) * * * * Galeopsomyia fausta (1) * * Horisnemus spp. (1) * * Platocharis coffee (1) * Pnigalio minio (1) * Quadrastichus sp. (1) * * Semielacher petiolatus (1) * Sympiesis sp. (4) * * Zagrammosoma americanum (1) * Zagrammosoma multilineatum (1) * * Zaommomentedon brevipetiolatus (1)

* *

ELASMIDAE Elasmus phyllocnistoides (5) * Elasmus sp. (1) * * * * EUPELMIDAE Eupelmus sp. (1) * * * ENCYRTIDAE Ageniaspis citricola(1) *

(1) Schauff et al., 1998.(2) Evans, 1999. Jahnke et al., 2005.(3) Diez y Fidalgo, 2003.(4) Schauff et al., 1998; Fernández et al., 1999; Diez y Fidalgo, 2002.(5) Diez et al., 2006 b.

Cuadro 3.1. Principales especies de parasitoides de P. citrella en distintas zonas del mundo.

de especies de hábitos depredadores yvarios de éstos seguramente contribu-yen a regular las poblaciones de P.citrella. Hasta el momento se han obser-vado arañas, larvas de crisopas, trips yel antocórido Orius sp. Corrientementese encuentran alimentándose sobre lar-vas y pupas de minador, pero no se hanobservado en grandes poblaciones, in-clusive en momentos de elevada abun-dancia de la plaga. Es común encontrarlas galerías vacías o las cámaras pupalescon orificios, síntomas del ataque dealgún depredador.

La identificación de los parasitoidesde Uruguay fue realizada por K. Kamijo,proyecto INIA-JICA. El número de espe-

cies nativas encontradas es reducido (Cua-dro 3.2). Solamente se hallaron cuatroespecies de eulófidos, de las cualesGaleopsomyia fausta La Salle fue colecta-da únicamente en una oportunidad comoadulto en trampas amarillas ubicadas den-tro de montes de cítricos en el departamen-to de Salto. Esta especie está ampliamen-te distribuida en la región neotropical(LaSalle y Peña, 1997); es común en Brasily Argentina (Fernández et al., 1999; Mon-tes et al., 2001; Diez et al., 2002; Diez yFidalgo, 2002; Jahnke et al., 2007). Sinembargo, no se la ha encontrado en Uru-guay, atacando directamente a P. citrella,a pesar de que se han realizado estudiosintensivos de parasitismo en parcelas de


ARGENTINA BRASIL URUGUAY

Eulophidae Cirrospilus ingenuus (1) * Cirrospilus floridensis (2) * Cirrospilus neotropicus (=Cirrospilus sp. C) (3)

* * *

Cirrospilus sp. o spp. (4) * * * Chrysocharis vonones (5) * Chrysocharis sp. (6) * Galeopsomyia fausta (7) * * * Horismenus sp. (8) * Sympiesis sp. (9) * * Elasmidae Elasmus sp. (10) * * Elasmus phyllocnistoides (11) * * Eupelmidae Eupelmus sp.(12) *

Cuadro 3.2. Especies de parasitoides citados en la región.

(1) Fernández et al., 1999.(2) Jahnke et al., 2005, 2007; Efrom et al., 2007. (3) Cáceres, 1999 a, 2003 b; Costa et al., 1999; Sá et al., 2000; Diez y Fidalgo, 2003; Efrom et al., 2007;

Jahnke et al., 2007; Kamijo com. pers.(4) Montes et al., 2001; Cáceres, 2003 b; Kamijo com. pers. (5) Efrom et al., 2007.(6) Kamijo com. pers. (7) Fernández et al., 1999; Montes et al., 2001; Diez et al., 2002; Diez y Fidalgo, 2002; Jahnke et al., 2006,

2007; Kamijo com. pers. (8) Costa et al., 1999; Sá et al., 2000.(9) Fernández et al., 1999; Diez y Fidalgo, 2002; Jahnke et al., 2006, 2007. (10) Cáceres, 1999 a, 2003 b; Costa et al., 1999; Sá et al., 2000; Montes et al., 2001; Diez et al., 2002; Jahnke

et al., 2006.(11) Diez et al., 2006 b; Efrom et al., 2007; Jahnke et al., 2007.(12) Costa et al., 1999; Sá et al., 2000.

mentos abdominales. La diferenciaciónsexual está bien marcada, las hembrasse diferencian fácilmente por la presen-cia de cuatro bandas abdominales, mien-tras el macho tiene solo una. Comoefecto negativo cabe mencionar queactúa como hiperparasitoide facultativode Ageniaspis citricola.

Además, en la zona citrícola sur secolectó otra especie, Cirrospilus sp.parasitando a larvas desarrolladas ypupas de minador en limoneros. Es unenemigo natural ocasional que sólo fueencontrado en algunos muestreos. Eladulto se diferencia de la especie ante-rior por su mayor tamaño y la presenciade un diseño verde iridiscente en eltórax. La otra especie identificada,Chrysocharis sp. se presenta de forma

diferentes variedades, en las dos principa-les zonas citrícolas y desde el ingreso delminador.

Las mismas especies que atacaron aP. citrella en el momento de su introduc-ción son las que se han mantenido a lolargo de los años. Inclusive, la abundanciarelativa de ellas es básicamente la misma.El parasitoide nativo predominante esCirrospilus neotropicus Diez y Fidalgo. Secomenzó a observar en la zona norte y enla sur, al poco tiempo de la detección delminador en el país en el año 1997. Estáampliamente distribuido en Sudamérica,se encuentra también en Argentina y Bra-sil (Cuadro 3.2). El adulto es una avispapequeña, de aproximadamente 2 mm delongitud y de color amarillento. Presentabandas transversales oscuras en los seg-


esporádica en las dos principales zo-nas citrícolas. Aparece de manera tar-día, colectándose desde marzo a mayoy en general produce parasitismos muybajos. Parasita larvas, prepupas y pu-pas. El adulto mide aproximadamente1,5 mm de longitud y es de coloraciónoscura con el mesotórax verde metaliza-do y patas claras.

La acción de estos enemigos natu-rales nativos no es suficiente para con-trarrestar los incrementos de poblacióndel minador y disminuir sustancialmentesus daños. Los parasitoides localesson especies oportunistas de hábitospolífagos que habitualmente viven so-bre otros hospederos y muestran unaescasa sincronía con el minador. Cuan-do una plaga se introduce en una nuevaregión, los parasitoides que se encuen-tran en la zona, se adaptan a la nuevaplaga pero estas especies no estánfisiológica, fenológica o por comporta-miento bien adaptadas al nuevo hospe-dero, necesitando, en general, muchotiempo para que estos complejos seestabilicen. A pesar de esto, son unfactor de mortalidad de la plaga que esnecesario considerar y conservar.

5. Resumen

Phyllocnistis citrella presenta un de-sarrollo ininterrumpido a lo largo delaño. El rango de temperaturas adecua-das para el insecto es bastante amplio,entre 18 y 32º C, siendo las óptimas parael desarrollo entre 30 a 32º C. Se estimaque el número de generaciones anualesen Uruguay es de 11 a 13 en la zona nortey de 10 a 12 en la zona sur.

Las poblaciones del minador estánrestringidas a los tejidos tiernos de losbrotes de sus hospederos. Las hem-bras oviponen en las hojas pequeñas,recién formadas. Esta preferencia portejidos en crecimiento hace que la abun-dancia relativa de cada estadio de de-sarrollo sea diferente según la posiciónde las hojas en el brote y el tipo debrote. En los folíolos apicales más nue-vos predominan los huevos y las larvasde primer estadio (L1), mientras que losbasales presentan una mayor propor-ción de larvas de tercer estadio,prepupas y pupas. Igualmente, la es-

tructura de edades de la población difieresegún el tipo de brote. En los brotes másrecientes, pequeños, con la mayoría de lashojas tiernas y en proceso de expansión(tipo 1), predominan los huevos y el primerestadio larval.

La fluctuación estacional de las pobla-ciones muestra una tendencia clara. Du-rante el invierno se registran las mínimaspoblaciones debido a la ausencia casi totalde brotes y a las bajas temperaturas. Losbrotes que surgen en la primavera sonprácticamente no afectados por la plaga.Las poblaciones se incrementan ya avan-zada la primavera cuando la disponibilidadde hojas tiernas y las condiciones de tempe-ratura favorecen el desarrollo y reproduccióndel insecto. El inicio de los ataques seobserva en octubre-noviembre en la zonanorte y noviembre-diciembre en la zona sur,cuando las temperaturas mínimas superanlos 15º C. En general, los mayores daños seregistran en las brotaciones de verano yotoño.

Desde el punto de vista del manejo de laplaga es fundamental determinar los mo-mentos oportunos de tratamientos quími-cos mediante el monitoreo de lasbrotaciones y de las poblaciones del in-secto. Los tratamientos se deben realizarcuando las plantas presenten una intensi-dad de brotación y una densidad de laplaga tales que justifiquen el empleo deinsecticidas. El monitoreo debería comen-zar al inicio de los períodos de brotación deverano y otoño, de manera que los árbolespresenten la mayoría de los brotes tipo 1 yen las poblaciones de la plaga predominenlos estadios más sensibles a los produc-tos químicos (L1).

Desde el ingreso de P. citrella al Uru-guay una serie de enemigos naturales,depredadores y parasitoides se han adap-tado al nuevo hospedero. Sin embargo, lariqueza de las especies parasíticas no haaumentado a lo largo de los años, como seha observado en otras regiones. Las espe-cies autóctonas son eulófidos, parasitoidesgeneralistas, idiobiontes y en general pro-ducen tasas de parasit ismo bajas.Cirrospilus neotropicus se mantiene comoel parasitoide predominante y solamenteotras dos especies: Cirrospilus sp. yChrysocharis sp., se han registrado ali-mentándose del minador de forma muyesporádica.


Amuedo, S.*

Bao, L.*

Asplanato, G.**

Capítulo IV

Parasitoide nativopredominante en

Uruguay: Cirrospilusneotropicus (Hymenoptera:

Eulophidae)

Cirrospilus neotropicus pertenece alorden Hymenoptera, familia Eulophidae(Schauff et al., 1998). Es una especierecientemente descrita (Diez y Fidalgo,2003), antes nombrada como Cirrospilussp. C (Schauff et al., 1998). Es unparasitoide americano que presenta unaamplia distribución, se encuentra desdeMéxico hasta Argentina (Schauff et al., 1998;Costa, 2000; Ruiz Cancino et al., 2001).

En Uruguay, fue identificado por el Dr.Kamijo en el año 1998 como Cirrospilussp. C. (Scatoni et al., 1999) y confirmadasu identificación como C. neotropicus porla Dra. Patricia Diez en el año 2004. Es laespecie local predominante, se lo observafrecuentemente parasitando al minador enparcelas de las zonas citrícolas norte y surdel país.

Las especies del género Cirrospilusson ectoparasitoides de insectos minado-res y barrenadores de tallos (Naumann,1991). Se desarrollan como parasitoidesidiobiontes, hiperparasitoides facultativosy raramente como obligados (Boucek, 1988;Schauff et al., 1998). En nuestra región,aunque en muy baja proporción, se ha en-contrado a C. neotropicus parasitando alencírtido introducido Ageniaspis citricola.

1. Descripción de las fases dedesarrollo

Los adultos presentan una coloracióngeneral amarillenta (Figura 4.1). Existe unclaro dimorfismo sexual. La hembra poseeen el dorso del abdomen cuatro bandastransversales negras, el macho en la mis-ma región tiene una sola banda. Por lo

general el macho es de menor tamaño(1,0 a 1,9 mm) que la hembra (1,2 a2,3 mm). La oviposición ocurre dentrode las galerías sobre larvas desarrolla-das, prepupas y pupas. Preferentemen-te parasita larvas de tercer estadio. Esun insecto que consume a su hospede-ro en el lugar y estado en el cual esatacado (estilo de vida idiobionte), enalgunos casos provocándole una pará-lisis permanente al momento de la pues-ta. Las hembras realizan picaduras ali-menticias, lo que se detecta por lapresencia de un punto de tejido necro-sado sobre el cuerpo de la larva. Estehábito tiene importancia desde el puntode vista del control de la plaga ya quees un factor de mortalidad adicional alparasitismo.

Los huevos son colocados sobre elhospedero o cerca de él. Son cilíndri-cos de color blanco y aspecto liso(Figura 4.1). Su tamaño varía entre 0,3y 0,5 mm de largo. En general deposi-tan un solo huevo en cada hospedero,ocasionalmente dos o tres.

La larva neonata es difícil de diferen-ciar del huevo. Puede moverse hasta lalarva del minador cuando los huevosson colocados a cierta distancia de lamisma. A medida que transcurre sudesarrollo aumenta de tamaño y vacambiando de lugar. Es translúcida ypuede observarse en su interior el canalalimentario más oscuro, que ocupa lamayor parte del cuerpo, y se contraerítmicamente cuando se alimenta (Fi-gura 4.1). El largo de la larva reciéneclosionada varía entre 0,4 y 0,8 mm,cuando alcanza su máximo desarrollo

*Departamento de Protección Vegetal. Facultad de Agronomía UDELAR. Contratado por FPTA.

**Departamento de Protección Vegetal. Facultad de Agronomía UDELAR.


mide entre 0,8 y 2,3 mm. En estemomento comienza a expulsar el meco-nio y pasa al último estado larvario(prepupa). La prepupa es de coloraciónblanca opaca y mide entre 0,8 y 2,0 mm.El meconio se observa en su extremoposterior en forma de pequeños cilin-dros negros agrupados.

Cuando concluye su desarrollolarvario el insecto, pupa dentro de lagalería o la cámara pupal del minador(Figura 4.1). La pupa es de tipo libre,inicialmente, es de coloración blanca,posteriormente se oscurece y se tornanegra. Alcanza una longitud que varíaentre 1,5 y 2,1 mm.

2. Desarrollo y reproducción

La temperatura es el factor abióticocon mayor influencia sobre el desarrolloy reproducción de los insectos. Es porello que conocer su efecto sobre C.neotropicus puede contribuir a determi-

nar su rol en el control biológico del minadorde los cítricos.

En estudios realizados en condicionesde laboratorio a una temperatura constan-te de 25 ± 1 ºC y fotoperíodo de 16:8 horas(luz:oscuridad), se evaluó la duración delciclo de vida, longevidad y fecundidad dehembras provenientes de laboratorio, yproporción sexual de la descendencia.

La duración promedio del ciclo de vidafue de 10,9 días. La fase de huevo fue lamás corta, duró 1,8 días. El tiempo dedesarrollo de la pupa fue de 6 días y ocupómás de la mitad del ciclo de vida delinsecto (Cuadro 4.1).

Los resultados obtenidos para la dura-ción de cada estado de desarrollo sonsimilares a los reportados por Foelkel(2007) para la misma especie. En nuestroestudio no se encontraron diferencias sig-nificativas en la duración del ciclo entresexos. Esto ha sido reportado para otrasespecies de Cirrospilus tales como, C.vittatus (Urbaneja et al., 2002); C. próximo

Hembra y macho de C. neotropicus. La presentacuatro bandas en el abdomen y el solamente una.

Huevo en una larva del minador de tercer estadiode desarrollo.

Larvas desarrolladas de C. neotropicus. Ocasionalmentese ha observado superparasitismo.

Pupa del parasitoide dentro de la galería producidapor la larva del minador.

Figura 4.1. Estados de desarrollo de Cirrospilus neotropicus.


a lyncus (Urbaneja et al., 1999); C.coachellae (Guillén et al., 2007).

En general se acepta que un enemigonatural es más eficiente para controlar a suhospedero/presa, cuando su ciclo de de-sarrollo es comparativamente más breveque el de la plaga (Botto, 2002). El ciclototal de C. neotropicus es menor al de P.citrella. A 25º C el tiempo de desarrollo delminador de huevo a adulto es de 16 díasaproximadamente (Chagas y Parra, 2000;Margaix y Garrido, 2000), lo que indica quepodría producirse 1,5 generaciones delparasitoide por cada generación de la plaga.

Las hembras presentaron una longevi-dad relativamente alta de 28,8 días. ParaC. neotropicus Foelkel (2007) reporta unamedia de vida de 16,8 días; mientras quepara C. vittatus y C. próximo a lyncus losvalores obtenidos fueron 10,1 y 18,5 díasrespectivamente (Urbaneja et al., 2001;Urbaneja et al., 2002). Este parámetro esuna característica de importancia dadoque cuanto más longeva sea una hembratendrá mayor oportunidad de poner huevos(Jervis y Kidd, 1996).

Los períodos de pre y posoviposiciónfueron de alrededor de dos días. Algunashembras comenzaron las posturas el mis-mo día de emergidas. La fecundidad pro-medio fue de 28 huevos/hembra a una tasade 1,2 huevos/día. Estos valores son algomenores a los reportados por Foelkel (2007)para C. neotropicus, donde se obtuvo unamedia de 32,7 huevos/hembra y la tasa deoviposición fue 1,6 huevos/día. En otrasespecies de parasitoides del minador lafecundidad es superior, para C. vittatus yC. próximo a lyncus se observó 39,2 y 99,7huevos/hembra respectivamente (Urbane-

ja et al., 2001; Urbaneja et al., 2002).Mientras que para Quadrastichus sp.se registró una media de 340,9 huevos/hembra (Llácer et al., 1998a). En nues-tro estudio realizado con hembras pro-venientes de cría en laboratorio C. neo-tropicus presentó una fecundidad noto-riamente inferior a la de otras especiesde eulófidos. El origen de las hembraspuede tener efecto sobre la fecundidad,Foelkel (2007) encontró que las prove-nientes de campo fueron significativa-mente más fecundas que las criadas enlaboratorio. En condiciones naturalesel número de huevos puestos podríaverse incrementado por lo menos enperíodos favorables para la reproduc-ción.

Por otro lado, la biología reproductivade C. neotropicus a 25º C parece pobresi se compara con la de su hospederoPhyllocnistis citrella, para el cual seobservó una fecundidad de 70 huevos/hembra a 25º C (Margaix et al., 1998).

3. Parasitismo

Aunque C. neotropicus puedeparasitar larvas de segundo (L2) y ter-cer estadio (L3), prepupas y pupas,completando su desarrollo en estosestados, se constató una marcada pre-ferencia por las larvas de tercer estadioy las prepupas. En los estudios realiza-dos en parcelas de la zona norte y sur,el 15% de las L3 y el 7% de las prepupasde minador se encontraron parasitadas,mostrando diferencias significativas conlo observado en L2 y pupas (1,2% y4,4% respectivamente).

Cuadro 4.1. Duración promedio de los estados de desarrollo de C. neotropicus a25 ± 1º C y fotoperíodo de 16:8 horas (luz:oscuridad), sobre larvas de P.citrella.

* Misma letra indica que no existen diferencias significativas con p≤0,05.

Estado de desarrollo Duración promedio

(días) ± error estándar

% de cada estado en relación al ciclo total

Huevo 1,8±0,10 16,5

Larva 3,1±0,12 28,4

Pupa 6,0±0,18 55,1

Ciclo total (hembra) 11,2±0,47 a*

Ciclo total (macho) 10,6±0,40 a


Cuadro 4.2. Parasitismo (media e intervalo de confianza al 95%) de Cirrospilus neotropicusen parcelas de las zonas norte y sur durante dos temporadas 2004-2005 y2005-2006. Se asumió distribución binonial de la variable con función deenlace logit.

Los parasitismos medios son va-riables entre temporadas y zonas. Escomún encontrar en la misma tempora-da, parcelas con altos niveles y otrasdonde es prácticamente nulo. Igual-mente, la misma parcela en años suce-sivos muestra porcentajes de parasitis-mo, notoriamente diferentes (Cuadro4.2). En general los mayores valores seobservan en las parcelas de la zona sur.

Los máximos parasitismos se ob-servan durante las brotaciones de otoño(Figura 4.2). Sin embargo, la mayor dis-ponibilidad de estados parasitables seregistró durante verano. En general C.neotropicus comienza a actuar tarde enla temporada cuando la población de laplaga ya se ha incrementado sustancial-mente. (Asplanato et al., 2004).

Si bien el parasitismo alcanzado porC. neotropicus no es suficiente paradisminuir los daños provocados por elminador, hay que resaltar que éste es elparasitoide predominante en la zonasur y también en la norte, por lo menosantes de la introducción de parasitoidesexóticos, como Ageniaspis citricola yCitrostichus phyllocnistoides (ver capí-tulo 6). Además, al ser nativo de estaregión se encuentra adaptado a lascondiciones de la zona, por lo que nodebe dejar de considerarse su contribu-ción al control del minador. Una de lasposibles causas del bajo control deminador por parte C. neotropicus es labaja fecundidad del parasitoide en com-

paración a la de la plaga. Esto podría llevara un incremento en la población del minadordurante el verano, el cual no sería acompa-ñado por un aumento en los niveles deparasitismo. Por otra parte, se sabe queP. citrella no es el hospedero primario deC. neotropicus. A pesar de que se hanrealizado estudios exhaustivos en Uru-guay para conocer los otros hospederosdel parasitoide, hasta el momento no hansido detectados.

4. Resumen

Cirrospilus neotropicus es una especierecientemente descrita. A nivel mundial esescasa la información que se tiene sobrela biología de este parasitoide que permitaevaluar su efectividad como regulador delas poblaciones del minador. Con los estu-dios realizados se obtuvo una base deconocimientos de su biología, comporta-miento y parasitismo, como un primeraporte a la evaluación del insecto en lascondiciones de Uruguay. Una característi-ca positiva es que la duración del ciclo devida del parasitoide a 25º C fue menor queel de su hospedero P.citrella a la mismatemperatura. Presentó una longevidadmayor que la reportada en otras especiesde parasitoides del mismo género. El há-bito de realizar picaduras alimenticias queposee esta especie, representa un factorde mortalidad adicional al parasitismo. Sinembargo, como aspecto negativo se ob-servó que la fecundidad de C. neotropicus

2004-2005 2005-2006

Zona norte Li Ls Li Ls

San Antonio Naranjos

Valencia

0,98 0,41 1,79 0,43 0,00 1,88

Colonia Gestido Naranjos W.

Navel

12,37 10,41 14,49 2,47 0,86 4,86

Colonia Gestido Naranjos

Valencia

12,07 9,99 14,32 3,21 1,87 4,89

Zona sur

Kiyú limoneros 13,10 11,69 14,58 24,02 21,64 26,48

Pajas Blancas limoneros 0,54 0,18 1,07 15,25 13,46 17,13


a 25º C fue menor a la mitad de la reportadapara el minador.

Habitualmente el parasitoide comienzaa registrarse tarde en la temporada, cuan-do las poblaciones de P. citrella ya se hanincrementado. El porcentaje de parasitis-mo es variable dependiendo de la parcela yel año. En general, los máximos se obser-van en las parcelas de la zona sur. A pesarde los altos parasitismos registrados en

algunos casos durante las brotaciones deotoño, C. neotropicus no logra disminuirsustancialmente el daño del minador. Decualquier manera, está adaptado a nues-tras condiciones, se mantiene como elparasitoide local predominante, y en algu-nas parcelas en algunos años es la únicaespecie registrada. Por lo anterior consi-deramos que es un factor de mortalidad delas poblaciones del minador que es nece-sario conservar.


Asplanato, G.* Capítulo V

Control biológicoaplicado

1. Introducción

El minador de las hojas de los cítricoses una plaga de gran complejidad en sumanejo. Los hábitos minadores, la asocia-ción con tejidos en crecimiento, el ciclo dedesarrollo corto con gran superposición degeneraciones, son características que in-fluyen en la efectividad del control químico.Además, el uso de insecticidas poco se-lectivos trae asociado riesgos ecológicosque se pueden manifestar a corto, media-no o largo plazo. Esto es de particularimportancia en el agroecosistema citrícolael cual posee una gran cantidad de insec-tos y ácaros fitófagos, y las poblacionesde muchas de estas especies se mantie-nen bajas por la presencia de una muy ricaentomofauna benéfica. Por otro lado, otrasmedidas de control como podas, fertiliza-ciones y riegos, son prácticas culturalesque buscan concentrar las brotaciones enmomentos donde la actividad del minadores menor, pero que en algunos casos noson aplicables a nuestras condiciones. Enesta situación el control biológico aparececomo la herramienta más apropiada a de-sarrollar y un componente imprescindibledel manejo integrado de P. citrella.

Aunque casi simultáneamente al ingre-so del minador al país, se observaronparasitoides nativos que se adaptaron alnuevo hospedero, el control ejercido poréstos no disminuye sustancialmente laspoblaciones de la plaga. En general senecesita mucho tiempo para que estoscomplejos se integren y estabil icen.Cirrospilus neotropicus, el parasitoide na-tivo predominante en nuestra zona, semuestra como un buen auxiliar natural enla regulación de las poblaciones del mina-dor en determinadas condiciones, pero losparasitismos obtenidos son muy variablesa lo largo del año, entre años, localidadesy aun parcelas en un mismo predio (Aspla-

nato et al., 2004, 2008). El efecto deeste parasitoide en forma aislada, no essuficiente para disminuir los daños pro-vocados por la plaga, sobre todo conside-rando su influencia en el aumento delcancro cítrico.

Cuando una plaga se introduce auna nueva región el método que hamostrado una mayor eficacia y a su vezel más económico es el «control bioló-gico clásico», o sea la importación deenemigos naturales procedentes de lazona originaria de la plaga. Una diferen-cia importante entre control químico ybiológico es que los enemigos natura-les se auto-perpetúan y auto-disper-san. Estas características hacen quela estrategia sea sustentable y máseconómica a largo plazo comparadacon cualquier otro método (Van Lente-ren et al., 2003). Sin embargo, la intro-ducción y liberación de organismosexóticos puede provocar efectos direc-tos e indirectos sobre otros organis-mos, riesgo ecológico que no debemosignorar (Howarth, 1991; Greathead,1997; Van Lenteren et al., 2003)

En un programa de control biológicoclásico un primer paso es conocer losenemigos naturales en la zona de ori-gen y en las áreas de expansión, suscaracterísticas biológicas y eficienciaen el control de la plaga. El siguientepaso importante y crucial es la selec-ción de especies a ser importadas. Eneste sentido existen dos criterios: elreduccionista y el holístico (Waage,1990) ampliamente discutidos por dis-tintos autores.

El criterio reduccionista se basa enla selección de la especie consideradamás eficiente basándose en sus atribu-tos biológicos particulares: alto gradode especificidad, alta capacidad de

*Departamento de Protección Vegetal. Facultad de Agronomía UDELAR.


búsqueda, alta dispersión, sincroniza-ción estacional con la plaga, ciclo dedesarrollo más corto, rápida respuestanumérica, presentar el hábito de efec-tuar picaduras alimenticias sobre sushospederos y adaptación a las condi-ciones del habitat. Muchas veces no setienen conocimientos detallados de losenemigos naturales de la plaga y larealización de los estudios necesariospara evaluar los parámetros biológicospuede requerir un tiempo que no escompatible con la rapidez con que sedeben tomar las decisiones de controlde una plaga.

El criterio holístico toma en cuenta,no tanto los atributos de cada especie,sino las posibles interacciones entrelos agentes introducidos y los factoresde mortalidad de la plaga en el nuevoambiente, entendiendo esto como pro-cesos dinámicos. Idealmente se buscareconstruir las comunidades, introdu-ciendo todo el complejo de enemigosasociados a la plaga en su zona deorigen, buscando que los distintos ene-migos naturales se complementen ensu acción. Sin embargo, no siempre esposible realizar dicha reconstrucciónen forma total.

Un aspecto importante a considerarcuando se aplica este criterio, es quecuando se introduce una nueva especiepara complementar el control biológicoejercido por otra, los resultados puedenser positivos o negativos. Como efectonegativo puede darse que el nuevo ene-migo natural sea un mejor competidor yproduzca el desplazamiento competiti-vo del anteriormente establecido. Otrasituación no deseable es que se pro-duzca una interacción negativa entrelas especies de enemigos naturales.Esto podría provocar que el insectointroducido fracase en establecerse ose genere una relación de equilibrioinestable con la plaga la cual puede enalgunos momentos escapar al control(Botto, 2002).

La cuestión de liberar varias espe-cies de parasitoides simultáneamenteo una secuencia de ellas, sigue siendoobjeto de discusión ya que es difícil depredecir el comportamiento o comointeractuarán en su nueva área.

Cualquiera sea el criterio adoptado, lasespecies introducidas no deberían tenerefectos sobre otros organismos, reducir labiodiversidad o eliminar especies nativas(Howarth, 1991). En este sentido se debeevitar introducir enemigos naturales quetienen un amplio rango de hospederos. Lainformación disponible sobre los hospede-ros de la mayoría de las especies queparasitan al minador así como de su habi-lidad como hiperparasitoides es escasa, yesta información es crítica para la evalua-ción del riesgo de implementación de pro-gramas de control biológico clásico. Aun-que el hábito de parasitar a otros parasitoi-des es una característica negativa, el rolde los hiperparasitoides facultativos estambién un punto controversial.

De cualquier manera, no se puede de-terminar a priori si el enemigo natural intro-ducido se establecerá y controlará efecti-vamente a la plaga en la nueva zona (Ehler,1998). El establecimiento de un enemigonatural en su nuevo ambiente puede fallarpor muchas razones. Las condiciones cli-máticas no adecuadas en el nuevo ambien-te, la falta de otros requisitos esencialespara el establecimiento de la especie y elproceso de cría en laboratorio que puedeprovocar pérdida de la efectividad por cam-bios genéticos, de comportamiento, etc.,son algunas de las principales causas delos fracasos en los programas de controlbiológico clásico.

2. Algunas experiencias decontrol biológico en el mundo

La especies de parasitoides considera-das más importantes y efectivas en la zonade origen se la plaga: Ageniaspis citricola,Citrostichus phyllocnistoides, Cirrospilusingenuus y Quadrastichus sp., se hanutilizado en control biológico con resulta-dos variables (Neale et al., 1995; Smith yHoy, 1995; Argov y Rössler, 1996; García-Marí et al., 1997, 2004; Hoy y Nguyen,1997; Siscaro et al., 1997; Willink et al.,1998; Parra, 2000; Vercher et al., 2000;Argov, 2003; Cáceres, 2003 a). Entre éstasse destaca A. citricola, encírtido que ejer-ce un buen control contra el minador en lazona de origen y que se ha introducido enprácticamente todas las regiones citríco-las para el control del minador. Con res-


pecto a Cirrospilus ingenuus y Quadrasti-chus sp., aunque se importaron y liberaronen varios países, presentan hábitos hiper-parasíticos por lo que no son buenos can-didatos para control biológico clásico (Hoyy Nguyen, 1997).

Otros parasitoides que han ido adap-tándose al nuevo hospedero a medida queel minador ha colonizado nuevas áreas,también se han introducido en otras regio-nes citrícolas. El eulófido Semielacherpetiolatus, especie procedente de Austra-lia se ha introducido en la región del Medi-terráneo y se ha logrado aclimatar en Italia,Israel y Túnez (Argov y Rösler, 1996; Mineoet al., 1998; Argov, 2003; Braham et al.,2006). En España no ha logrado estable-cerse en la Comunidad Valenciana, aun-que se encuentra adaptado en las IslasBaleares, Andalucía (Vercher, 2000) y enMálaga (Marquez et al., 2003). En Florida(EUA) se han realizado estudios de evalua-ción preliberación de S. petiolatus en cua-rentena (Lim y Hoy, 2005; Lim et al., 2006).Se observó que este parasitoide no discri-mina entre hospederos parasitados y noparasitados por A. citricola, lo que podría

afectar la eficacia de este último que yaestá establecido en la región. Tambiénel eulófido Galeopsomyia fausta, origi-nario de Sudamérica, se ha utilizado enprogramas de control biológico clásico.Se importó en España pero no se esta-bleció (Llácer et al., 1998b, 2005).

Como ya se señaló, el encírtido A.citricola ha sido el más utilizado enprogramas de control biológico en lasdistintas regiones citrícolas. Se intro-dujo en Australia, Florida, Chile, Perú,Argentina, Brasil, Israel, España, Italia,Grecia, Chipre, Siria, Túnez y Turquía(Neale et al., 1995; Smith y Hoy, 1995;Argov y Rössler, 1996; García-Marí etal., 1997; Hoy y Nguyen, 1997; Siscaroet al., 1997; Willink et al., 1998; Parra,2000; Vercher et al., 2000 ; Argov,2003; Cáceres, 2003 a).

A. citricola (Figura 5.1) es un endo-parasitoide de huevos y larvas de primerestadio, con estrategia koinobionte, esdecir permite que el hospedero conti-núe su desarrollo. Mata al huéspedcuando se encuentra en la etapa deprepupa (Knapp et al., 1995). Posee los

Ageniaspis citricola, adulto. Pupas del parasitoide dentro de la cámara pupal delminador. A. citricola es una especie poliembriónica.

Adultos emergiendo.

Figura 5.1. Ageniaspis citricola, encírtido altamenteeficiente en el control de P. citrella.


atributos de un enemigo natural consi-derado altamente eficiente: es especí-fico, tiene una buena sincronía con suhospedero y presenta alta capacidadreproductiva, de dispersión y de bús-queda. Se reproduce por poliembrioníay es capaz de producir de 1 a 10 indivi-duos por hospedero (Edwards y Hoy,1998). Las pupas se encuentran alinea-das dentro de la cámara pupal del mina-dor y se diferencian sin dificultad de lasde otros parasitoides. Sin embargo,tiene algunas características que pue-den estar afectando su adaptación y suefectividad en nuestras condiciones.Es un pobre competidor en compara-ción con los ectoparasitoides idiobion-tes y tiene varias especies de hiperpa-rásitos, Cirrospilus neotropicus (= Ci-rrospilus sp. C). es una de ellas (Cáce-res, 2003 b). A. citricola está adaptadoa zonas tropicales y subtropicales hú-medas (Hoy y Nguyen, 1997), necesitauna humedad relativa alta, mayor al80% (Vercher, 2000). Los adultos sonde vida corta y la longevidad está muyafectada por la humedad ambiental. Enestudios realizados en laboratorio sola-mente sobreviven más de un día cuandola humedad relativa es superior a 95%(Edwards y Hoy, 1998). Además, lastemperaturas extremas provocan unaalta mortalidad en sus poblaciones. Elinvierno en nuestra región, podría ser unfactor limitante en su adaptación y efi-ciencia, al encontrarnos en la zona másaustral de la distribución de la plaga.Las condiciones climáticas durante elinvierno pueden afectar directamente alparasitoide, o también indirectamenteal alterar la sincronía entre la planta, elhospedero y el enemigo natural, al nohaber brotes adecuados durante perío-dos relativamente prolongados.

En muchas regiones citrícolas A.citricola ha logrado aclimatarse y ejer-ce un buen control del minador. EnBrasil fue importado en 1998 de Florida(EUA) y se adaptó a las condicionesclimáticas del estado de San Pablo, ylogra altos parasitismos principalmen-te en las zonas más húmedas (Parra etal., 2001). Es considerado uno de losfactores claves de mortalidad que ac-túan sobre las poblaciones del minador(Lioni y Civindanes, 2004). En el no-roeste argentino, aparentemente se in-

trodujo de forma fortuita (Diez et al., 1999;Fernández et al., 1999). A pesar de esto,se real izó una reintroducción conespecimenes provenientes de Perú, y secomenzó la cría masiva en la EstaciónExperimental Agroindustr ial «ObispoColombres» en Tucumán. Se realizaronliberaciones en todas las zonas citrícolasdel noroeste (Willink et al., 1999), en Co-rrientes (Cáceres, 1999 a,b; 2003 a) y enEntre Ríos (Putruele, 1999; Putruele yPetit Marty, 1999). En el noroeste argenti-no A. citricola está establecido y logra altoparasitismo sobre todo en las zonas máshúmedas de las provincias de Tucumán,Salta y Jujuy. Esta especie aparece comoun importante regulador de las poblacio-nes del minador en estas áreas citrícolas(Zaia, 2004).

En Florida (EUA), este parasitoide seintrodujo y se dispersó rápidamente, seestableció, logra pasar el invierno y produ-ce importante parasitismo (Pomerinke yStansly, 1998; Hoy et al., 2007). Sin em-bargo, probablemente debido a la ocurren-cia de primaveras secas en algunos años,no reduce las poblaciones de minador apartir del segundo flujo de brotaciones,aunque sí se produce un aumento delparasitismo y una disminución de los da-ños durante el otoño. Ante esta situaciónhan evaluado la posibilidad de introducciónde otras especies como Semielacher pe-tiolatus (Hoy et al., 2003; Lim et al., 2006)y Citrostichus phyllocnistoides.

En Australia, aunque A. citricola seadaptó y produce importantes porcentajesde parasitismo en la región de Queensland,en los estados del sur no se aclimató(Neale et al., 1995).

En España, A. citricola se liberó duran-te tres años consecutivos y a pesar de quese recuperó rápidamente y a grandes dis-tancias del punto de liberación, no logrópasar el invierno en la península (Vercher,2000; Vercher et al., 2000; García-Marí etal., 2004). Solamente se ha logrado esta-blecer de forma permanente en las islasCanarias con un clima subtropical, dondese presentan temperaturas más altas du-rante el invierno lo que permite brotacionesmás continuas (Vercher et al., 2000; García-Marí et al., 2004). En otros países medite-rráneos también se han reportado fallas ensu establecimiento. En Israel (Argov, 2003)y en Túnez (Braham et al., 2006) el


parasitoide no se adaptó, debido probable-mente a que la humedad es baja y/o a lasbajas temperaturas del invierno.

Con respecto a C. phyllocnistoides (Fi-gura 5.2) es considerado el parasitoidepredominante en la India, China, Taiwan ylas islas del sudeste de Japón (Ujiye andAdachi, 1995; Tan y Huang, 1996; Tze-Kann and KweiShui, 1998; Urbaneja, 2001;Ujiye, 2000; Vercher, 2000; Wang et al.,2006). En China es el que presenta lamayor sincronía y simpatría con Phylloc-nistis (LianDe et al., 1999). Es un ectopa-rasitoide solitario que presenta nichos di-ferentes a A. citricola, parasita larvas desegundo y tercer estadio, con una prefe-rencia marcada por las más desarrolladas.Su estrategia es idiobionte, detiene el de-sarrollo de su hospedero y pupa dentro dela galería de la larva. Su ciclo a 25º C es de12 días (Argov y Rossler, 1996). Las con-diciones óptimas para el desarrollo son de

20-30º C y más de 60% de humedadambiental (Vercher, 2000). Presenta unumbral de desarrollo de 9,8º C y unaconstante térmica de 21º C (Urbanejaet al., 2003). Estudios realizados enAustralia han mostrado una alta espe-cificidad, no parasitó a ninguna de lasespecies estudiadas (Neale et al., 1995),Sin embargo, en Italia se ha halladosobre dos especies de lepidópteros mi-nadores de la familia Nepticulidae so-bre lentisco, Pistacia lentiscus (Anacar-daceae), y sobre zarzamora, Rubusulmifolius (Rosaceae) (Massa et al.,2001). Recientemente se citan a losminadores Cosmopterix pulcherimellasobre Parietaria difusa y Liriomyza spp.asociada a Mercuarialis annua comohospederos alternativos que favorece-rían el mantenimiento y sobrevivenciadel parasitoide (Rizzo et al., 2006).

En España, C. phyllocnistoides, quea priori no parecía ser muy promisorio,mostró tener la capacidad de pasar elinvierno, produce parasitismos elevadosy en las parcelas donde predomina, lograreducir significativamente los daños. Ade-más, manifesta una gran capacidad dedispersión (40 km en tres meses). Ac-tualmente se ha convertido en la especiepredominante en todos los cítricos de la

Adultos de Citrostichus phyllocnistoides.

Pupa recientemente formada dentro de lagalería de minador.

Pupa madura. Los excrementos sondepositados en forma semicircular.

Figura 5.2. Citrostichus phyllocnistoides, parasitoide eficiente en el control de P. citrella en algunas regiones.


península ibérica, desplazando a las es-pecies nativas. El nivel de parasitismoaumentó considerablemente y los dañosdisminuyeron a niveles de aproximada-mente la mitad (Vercher et al., 2000;García-Marí et al., 2004).

C. phyllocnistoides se introdujo tam-bién en Italia (Mineo et al., 2001) eIsrael (Argov, 2003) donde logró adap-tarse. En Israel, es el parasitoide domi-nante y en conjunto con otros (S.petiolatus y C. ingenuus) ha aumentadosignificativamente los niveles de para-

sitismo globales (Argov, 2003). En Austra-lia no logró adaptarse probablemente por lacompetencia con la especie nativa S.petiolatus (Smith y Beattie, 1996). Tam-bién se introdujo en Tucumán, Argentina(Willink et al., 2002), donde se implementóun programa de cría y liberaciones en laregión del noroeste argentino. Después detres años, donde se liberó una gran canti-dad de individuos en las diferentes zonascon condiciones climáticas diferentes, nose logró recuperar en campo. Concluyeronque C. phyllocnistoides no logró aclimatar-se a las condiciones de la región.


Buenahora, J.*

Rubio, L.**

Capítulo VI

Control biológicoclásico en Uruguay

Como se señaló anteriormente (capítu-lo 3), el control del minador de los cítricosa través de los enemigos naturalesautóctonos no es suficiente en nuestraregión, por lo cual se implementó un pro-grama de control biológico clásico. Encualquier estrategia de manejo de la plagase debe tomar en cuenta al control biológi-co aplicado y la factibilidad de introducir anuevos agentes. Éste es un aspecto esen-cial a considerar, sin descuidar el controlejercido por los enemigos naturales nativos.

En un principio se utilizó un criterioreduccionista y se puso énfasis en la intro-ducción del encírtido Ageniaspis citricola,especie considerada una de las más efi-cientes en regular las poblaciones delminador y de amplia utilización en progra-mas de control biológico clásico en distin-tas regiones en los últimos años (ver capí-tulo 5). En muchas regiones donde seintrodujo logró reducir significativamentelos daños de la plaga, y consecuentemen-te podría tener beneficios indirectos al dis-minuir la severidad del cancro cítrico. Ennuestro caso, inicialmente el parasitoidemostró dif icultades de adaptación ysobrevivencia a las condiciones invernales,así como de efectividad en el control de laplaga. Ante esta situación, se decidió laintroducción de otra especie, el eulófidoCitrost ichus phyl locnistoides . Esteparasitoide, además de ser uno de los máseficientes en la zona de origen del minador,tuvo buenos resultados en programas decontrol biológico clásico en otras regionesdel mundo.

1. Introducción y liberación deAgeniaspis citricola

En Uruguay A. citricola se importó encuatro temporadas consecutivas. Se intro-

dujo en los años 2000 y 2001 desde laEstación Experimental Obispo Colom-bres, Tucumán, Argentina y en los años2002 y 2003 desde la Escuela Superior deAgricultura Luiz de Queiroz (Piracicaba),Brasil.

Antes de realizar las liberaciones, encada predio se seleccionaron al menostres hectáreas de monte que contem-plaran las condiciones mínimas para lasupervivencia del enemigo natural. Seplanteó como requisito que no recibie-ran tratamientos con insecticidas, a ex-cepción de aplicaciones de aceite parael control de cochinillas y cobre paraenfermedades. Para determinar losmomentos de las sueltas, se constatóla presencia de minador en los estadiosadecuados para el parasitoide.

Se liberaron pupas maduras de A.citricola, próximas a la emergencia delos adultos. Las hojas con las pupas secolocaron envueltas en papel absorben-te dentro de bolsas de nylon conautocierre. El objetivo del papel era evi-tar excesos de humedad que pudieranafectar la emergencia del insecto. Lasbolsas se situaron en el centro de cadacuadro seleccionado como sitio de libe-ración y se mantuvieron abiertas en dosde sus extremos mediante palillos demadera, para facilitar la salida de losadultos (Figura 6.1).

Luego de las liberaciones, se reali-zaron evaluaciones quincenales para de-terminar si el parasitoide lograba repro-ducirse y dispersarse.

En el primer período (1999-2000), lasliberaciones se efectuaron en el norte ysur del país (Buenahora et al., 2001). Serealizó una sola suelta de 1000 indivi-duos por sitio, tardíamente en marzo.Aunque durante ese otoño se recuperó

*Protección Vegetal - Entomología InstitutoNacional de Investigación Agropecuaria.INIA - Salto Grande. Salto, Uruguay.

**Protección Vegetal - Entomología. InstitutoNacional de Investigación Agropecuaria.INIA - Salto Grande. Uruguay. Contratadapor Fondo de Promoción de TecnologíaAgropecuaria.


al parasitoide en todas las parcelas, enninguna de ellas se lo encontró des-pués del invierno.

La segunda introducción se realizóen diciembre del año 2000, y en estaocasión se efectuaron dos a tres libera-ciones de 1000 individuos por punto,separadas un mes entre sí, en ambasregiones del país. Durante esta tempo-rada (2000-2001) se constató su pre-sencia en todos los sitios. Los parasi-tismos registrados fueron bajos en lasparcelas del norte, mientras que en elsur se alcanzaron altos porcentajes. Alinicio del otoño casi el 90% de laspupas de minador estaban parasitadas.

En el siguiente período (2001-2002),sin que se efectuaran liberaciones adi-cionales, se observaron porcentajes sig-nificativos de parasitismo en la parcelade la zona sur del país, originados a

Figura 6.1. Método de liberación de Ageniaspis citricola

partir de los individuos que pasaron elinvierno. También, se observó una disper-sión generalizada de A. citricola, siendodetectado a más de 400m del sitio originalde liberación. Aunque los resultados fue-ron alentadores, ese invierno fue particu-larmente benigno, por lo que persistió laduda en cuanto a la capacidad delparasitoide de poder sobrevivir condicio-nes más severas, con temperaturas másbajas.

Por otra parte, en esa misma tempora-da 2001-2002, se importaron parasitoidesdesde Brasil en los meses de febrero ymarzo. En esta oportunidad las liberacio-nes se centraron en la zona sur. La estra-tegia, fue realizar las sueltas en un mayornúmero de sitios, de modo de cubrir gran-des áreas y de esta manera aumentar lasprobabilidades de éxito. En el norte seconcentraron en un solo predio, subdividi-do en 25 sitos. En todos los casos, seefectuó una sola liberación en cada puntocon aproximadamente 400 individuos, to-talizando cerca de 60.000 parasitoides entodo el período. En la mayoría de lasparcelas se logró recuperar a A. citricolahasta tres y cuatro meses después de suliberación (fines de otoño), momento apartir del cual las condiciones climáticasse vuelven desfavorables tanto para la pla-ga como para su enemigo natural.

En el período 2002-2003 se introduje-ron nuevamente desde Brasil aproximada-mente 50000 individuos, muy temprano apartir del mes de octubre. En esta tempo-rada las liberaciones se centralizaron en lazona norte, en predios citrícolas dePaysandú y Salto. Se realizaron varias


sueltas por punto con 300 a 500parasitoides cada una. Desde el mes dediciembre se recuperó al insecto en lamayoría de los sitios. En algunos casos,se observaron porcentajes de parasitismoaltos, de aproximadamente 70% al comen-zar el otoño del año 2003. De todas mane-ras estos valores mostraron una importan-te variabilidad entre áreas, los máximos seregistraron en la zona de Espinillar, en elnorte del departamento de Salto.

A partir de la primavera del año 2003 serealizaron liberaciones con parasitoidesprovenientes de la cría de INIA-Salto Gran-de. Estas se efectuaron en el norte delpaís, en dos predios citrícolas, uno ubica-do en Constitución, departamento de Saltoy otro en Constancia, departamento dePaysandú. En ambos sitios se habían rea-lizado sueltas durante períodos anteriores,no existiendo hasta ese momento informa-ción concluyente de que el parasitoidehubiera pasado allí el invierno. Esta vez sehizo énfasis en distribuirlo desde el co-mienzo de la primavera, con el propósito demejorar sus posibilidades de búsqueda,dispersión y establecimiento. En cada pre-dio se seleccionaron 25 puntos, realizán-dose en Constitución una única suelta de300 parasitoides en cada uno, mientrasque en Constancia se hicieron varias libe-raciones. Si bien en todos los casos serecuperó A. citricola, en Constitución logróparasitismos muy altos en verano y amediados de otoño. De todas maneras, unescaso régimen de precipitaciones duran-te esa primavera y verano, no permitieronuna normal evolución de las brotaciones yla expresión del minador por lo que no sepudo dilucidar claramente el efecto delenemigo natural bajo estas circunstan-cias. Luego del invierno, en septiembre de2004, se constató la presencia del parasi-toide en Espinillar.

La temporada 2004-2005, fue el últimoperíodo de liberaciones, las mismas serealizaron en ambas zonas del país. En lazona norte se continúo trabajando única-mente en el predio ubicado en Constancia,Paysandú, reduciendo el área a 12 puntos.En el sur se liberó en un predio ubicado enCerrillos, departamento de Canelones, enel cual se fijaron tres sitios. Se soltaronaproximadamente 300 individuos por vez.El parasitismo de A. citricola en la zonanorte fue cercano al 25% y constantedurante todo el período. Sin embargo, en el

sur el parasitismo fue muy bajo aumen-tando hacia el otoño.

En el período 2005-2006 se decidióinterrumpir las liberaciones en la zonanorte debido a que el parasitoide logrósobrevivir las condiciones climáticasdurante los últimos inviernos. En el sur,mostró dificultades en su adaptación,por lo que las liberaciones continuarondurante esta temporada, en un solositio, en la localidad de Araminda, de-partamento de Canelones. En Cerrillos,donde se habían realizado sueltas latemporada anterior, el parasitoide fuerecuperado en la primavera, constatán-dose un parasitismo cercano al 30% enel otoño de 2006.

Durante el período 2006-2007, yaculminado el programa de liberaciones,se observó la presencia del parasitoidemuy temprano en la temporada, a partirdel mes de setiembre. Durante esaprimavera se registraron niveles de pa-rasitismo superiores al 50%. Durante elverano las poblaciones de A. citricolacontinuaron incrementándose, alcan-zando en el otoño parasitismos mayo-res al 80%. En la zona sur se observóuna tendencia similar. Por otro lado, esde destacar que fue la primer tempora-da donde se observó al parasitoide enforma muy generalizada en predios dela zona norte y sur del país, aún enaquellos en los cuales nunca se habíaliberado. Es de destacar que las brota-ciones de verano y otoño presentaronuna baja incidencia de la plaga. Sinembargo, el invierno de 2007 fue parti-cularmente frío, con heladas intensas.Ello provocó una disminución drásticaen las poblaciones de A. citricola. Aun-que, se lo recuperó en la siguientetemporada en algunos sitios de la zonanorte, sus poblaciones fueron muy ba-jas y el daño de minador en las brotacio-nes de verano y otoño fue muy severo.

2. Cría de Ageniaspis citricola

En otoño de 2002 se inició la cría deA. citricola en el laboratorio de INIA

Salto Grande, adaptando a nuestrascondiciones el método utilizado porChagas y Parra (2000), Urbaneja et al.(1998), Smith y Hoy (1995). El esque-ma de cría seguido se presenta en lafigura 6.2. Inicialmente se utilizó una


cámara de crecimiento con fotoperíodo,temperatura y humedad relativa contro-lada y dos biotrones con control detemperatura y fotoperíodo (Figura 6.3 Ay B). Posteriormente, con el objetivo delograr una mayor producción deparasitoides, la cría se realizó en uninvernadero de vidrio y estructura demetal, subdividido en tres sectores.Uno de ellos fue destinado a la produc-ción de plantines de citrus, mientrasque los otros dos a la multiplicación delminador y el parasitoide respectivamen-te (Figura 6.3 C).

Para optimizar la cría fue necesarioajustar la temperatura y humedad den-tro del invernadero, estableciendo dife-rentes valores de estos factores de

acuerdo al sector. La calefacción se logrómediante la circulación de agua caliente através de tubos y paneles radiantes. Latemperatura mínima en la sala de produc-ción de plantas fue de 17° C, mientras queen las salas de cría fue de 22° C. El controlde temperaturas máximas fue obtenido porla circulación de aire forzado mediante eluso de 3 ventiladores en cada sector, losmismos se encendían cuando la tempera-tura alcanzaba los 25° C. El mantenimien-to de la humedad relativa por encima del70% en los sectores de cría, fue realizadocon microaspersores.

Por otra parte, en cada sector del inver-nadero se instalaron tres mesadas de metalde 1 x 3 m cada una, sobre las cuales sedepositaron las macetas o las jaulas. Las

Figura 6.2. Esquema de cría de Ageniaspis citricola.

Figura 6.3. Etapas del ajuste del método de cría. A y B. Plantas en cámaras de crecimiento. C. Plantas enjaulas dentro de invernadero.


jaulas tenían una estructura de madera yparedes de voile (Figura 6.3 C). Las dimen-siones de éstas son 50 cm de ancho por52 cm de profundidad y 70 cm de altura,con una capacidad en cada una de ellaspara 15 macetas.

El material vegetal que se utilizó comohospedero de P. citrella fue el limón cravo,Citrus limonia L. Osbeck, suministrado porel laboratorio de micropagación y testajesbiológicos de la Estación ExperimentalINIA Salto Grande. Los almácigos fueronrealizados en el mismo invernadero sobrecamas de arena esterilizadas. Una vez quelos plantines tenían al menos 4 hojas setrasplantaron a macetas de plástico negrode 14 cm de altura y 14 cm de diámetro, lasque tenían como sustrato una mezcla deturba y arena. Se colocaron tres plantinespor maceta. Cuando las plantas teníanaproximadamente 6 meses de edad esta-ban en condiciones de ser utilizadas en lacría del minador (Figura 6.4).Todo el mate-rial vegetal recibió fertilizaciones semana-les con urea, macro y micronutrientes, asícomo también tratamientos sanitarios encaso de ser necesarios.

Como fue mencionado anteriormente elminador realiza la puesta en brotes tier-nos, por lo que es imprescindible disponerde los mismos para comenzar la cría. Esasí, que con el objetivo de generar un brotede tamaño óptimo para el ataque del mina-dor, los plantines fueron podados con an-terioridad al inicio de un ciclo (Figura 6.4).En el verano este período era de aproxima-damente 15 días mientras que en inviernoera de 25-30 días. Una vez que los brotes

Plantas con brotes aptospara la puesta de lashembras de minador.

Plantas antes de la poda. Plantaspodadas.

Figura 6. 4. Material vegetal utilizado en la cría de P. citrella.

se encontraban receptivos (hojas de 1 a2,5 cm de longitud), las macetas seubicaron dentro de jaulas. La sincroni-zación entre el tamaño del brote y elmomento óptimo para la oviposición serealizaba mediante una cámara de cre-cimiento con temperatura controlada.En cada jaula se colocaban 15 macetasy posteriormente se liberaban 100-150minadores adultos durante dos díasconsecutivos, constatándose que losmismos permanecían vivos al menos 5días. Se alimentaron con una soluciónde agua-miel (1:1).

A. citricola parasita huevos y larvasde primer estadio, por lo que al tercer ocuarto día de la liberación de los adul-tos de minador, cuando estos estadioseran visibles, se soltaban 100 parasitoi-des por jaula durante dos días. Losmismos se alimentaron con una solu-ción de agua-miel (1:1), observándoseque no vivían más de 48 horas. Serealizaba el seguimiento de la cría porobservación en microscopio estereos-cópico, determinándose el momento decosecha de las hojas cuando las pupasestaban maduras. Se colocaban lasmismas en cajas de acrílico y malla enel laboratorio suministrándoles luz ycalor para la emergencia de los adultos(Figura 6.5). El ciclo duró 15-18 días enverano y llegó a 30 días en el invierno.

Al finalizar cada ciclo de cría, losplantines utilizados eran trasladados alsector destinado al material vegetal ypermanecían en «descanso» por almenos dos ciclos.


3. Introducción deCitrostichus phyllocnistoides

Ante las dificultades mencionadascon A. citricota y teniendo en cuenta lasexperiencias de control biológico clási-co en otras regiones la especie quepareció ser la más adecuada fue C.phyllocnistoides. Es un ectoparasitoidecon un rango estrecho de hospederos yno presenta hábitos hiperparasíticos.Aunque no se había adaptado a lascondiciones de Tucumán y Australia,en España, logró sobrevivir al inviernoconvirtiéndose en el parasitoide predo-minante.

C. phyllocnistoides se introdujo alpaís en setiembre de 2004 desde laEstación Experimental AgroindustrialObispo Colombres, Tucumán, Argenti-na, y en octubre de 2004 y septiembrede 2005 desde la Universidad Politécnicade Valencia, España.

4. Cría de Citrostichusphyllocnistoides

La cría se inició en octubre de 2004.Fueron montados dos módulos, uno enFacultad de Agronomía y otro enINIA - Salto Grande.

Figura 6.5 . Cosecha de hojas con pupas de A. citricola y cámaras de emergencia del parasitoide.

En Facultad de Agronomía la produc-ción de plantas se realizó en un invernácu-lo de vidrio y para la cría de minador y suparasitoide se usó una sala de panelesisotérmicos climatizada. La temperaturase mantuvo en 25° C ± 5 y la humedadrelativa de 65% ± 15. Se utilizaron jaulascon estructura de caños de PVC y funda devoile (50 cm de ancho x 60 cm de altura y50 cm de profundidad).

En INIA - Salto Grande se utilizó uninvernadero de vidrio climatizado y subdivi-dido en sectores en los cuales se manejóen forma separada el material vegetal, elminador y el parasitoide. El invernaderocontaba con un sistema de control detemperatura y humedad, señalando el re-gistro promedio de estos factores 22,9º Cy 72,8 % respectivamente. Se usaron jau-las con estructura de madera y voile (50 cmde ancho x 70 cm de altura y 52 cm deprofundidad).

C. phyllocnistoides es un parasitiodede larvas de tercer estadio de minador porlo que la cría del parasitoide comenzó conla utilización de plantines que presentabanuna alta proporción de éstas. En cadajaula, se liberaron durante al menos dosdías consecutivos, un total de aproximada-mente 120 adultos, proporcionándoles mielpara su alimentación. El ciclo del parasi-toide en estas condiciones fue de 14 días


en verano y 20 días en invierno. La longe-vidad de los adultos fue de siete días, loque determinó una superposición de esta-dios de desarrollo y una dispersión en laemergencia. Por tal motivo se realizaroncosechas escalonadas de pupas durantetres-cuatro días, las cuales se colocaronen cajas de acrílico en laboratorio para laobtención de los adultos.

5. Liberación de Citrostichusphyllocnistoides

Las liberaciones se realizaron durantedos temporadas consecutivas (2004-2005y 2005-2006). Las mismas se efectuaronen 3 sitios, uno en la zona sur (PuntaEspinillo, departamento de Montevideo), ydos en la zona norte (Constancia, departa-mento de Paysandú e Itapebí, departa-mento de Salto).

El parasitoide se liberó en estado depupa madura y como adultos. Previamentese seleccionaron cuadros con brotacionesabundantes que presentaran larvas desa-rrolladas de minador. Las liberaciones co-menzaron en enero de 2005, con la suelta300 individuos en cada sitio por vez en lazona norte y 100 en el sur. Durante esatemporada C. phyllocnistoides se recuperóen todos los sitios. Aunque logró sobrevivir yreproducirse en las condiciones locales, losniveles de parasitismo fueron muy bajos.

En el período 2005-2006 se manifesta-ron problemas en la cría que limitaron lassueltas. De todas formas las mismas seefectuaron, concentrándose en el norte,fundamentalmente en Constancia, liberan-do un número menor, de aproximadamente150 individuos por vez. En Salto y en el surse realizaron solamente dos y tres sueltasrespectivamente. En ésta temporada serecobró al parasitoide solo en Paysandú,fundamentalmente en otoño.

Si bien las liberaciones no continuaron,en el período 2006-2007 se continuó obser-vando al parasitoide en Paysandú, al finalde la temporada, con bajos niveles deparasitismo.

En la temporada 2007-2008 en evalua-ciones realizadas en diferentes quintas enlos departamentos de Salto y Paysandú,el parasitoide fue encontrado hacia finesdel verano y durante el otoño, en algunoscasos con una importante actividad.

C. phyllocnistoides mostró una grandispersión, se encontró en zonas aleja-das a más de 30 km de los puntos deliberación.

6. Resumen

En el programa de control biológicoclásico llevado adelante en Uruguay, seseleccionó en primera instancia alparasitoide Ageniaspis citricola, especieconsiderada muy eficiente en el controldel minador de la hoja de los cítricos.

Se realizaron liberaciones de A. ci-tricola durante siete años en quintas delas dos principales zonas citrícolas delpaís. Actualmente se continúan efec-tuando observaciones para establecersu presencia y estimar su parasitismoen diferentes localidades. Este parasi-toide mostró dificultades en su adapta-ción a nuestra región. Las condicionesimperantes durante el invierno repre-sentaron un aspecto crucial, que condi-cionó, en gran medida, el éxito delprograma de control biológico del mina-dor. Durante inviernos benignos el in-secto sobrevivió en sitios de las zonasnorte y sur, en algunos casos mostran-do importantes niveles de parasitismoal final de la estación. Sin embargodespués de inviernos más rigurosos,logró recuperarse solo en algunas par-celas de la zona norte en muy bajosniveles. Aunque esto es alentador, que-da por evaluar la capacidad de recupe-ración y de dispersión de las poblacio-nes del parasitoide en las dos zonasdespués de los efectos catastróficosde las bajas temperaturas. Por otrolado, las altas temperaturas durante elverano, y la baja humedad ambiental,son factores que también inciden nega-tivamente en las poblaciones del para-sitoide. Consideramos que la dinámicade las poblaciones de A. citricola y suefecto sobre su hospedero Phyllocnis-tis citrella, van a ser variables y depen-dientes de las condiciones climáticasen cada año, particularmente durante elinvierno. La situación en la zona sur esmás problemática, después de invier-nos rigurosos es muy difícil encontrar alparasitoide, y sin liberaciones adicio-nales es posible que no se recobredurante varias temporadas.


La otra especie importada al país enel programa de control biológico clásicoimplementado fue Citrostichus phylloc-nistoides, considerada eficiente en laalgunas zonas de origen del minador yen otras en las cuales fue introducida.Aunque se realizaron liberaciones enun número reducido de individuos ysolamente durante dos temporadas,mostró una mayor capacidad de adap-

tación y dispersión en las condiciones dela zona norte. En el sur, en los últimosaños no se ha encontrado. Pensamos quees muy pronto para evaluar el éxito delprograma de liberaciones de este parasio-tide y se deberían continuar con observa-ciones sistemáticas para determinar supresencia en las distintas zonas así comola estimación de su parasitismo y su efectosobre la disminución del daño del minador.


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