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UNIVERSIDAD NACIONAL DE CUYO CARRERA DE POSTGRADO EN BIOLOGÍA PROBIOL GRANIVORÍA POR HORMIGAS DEL GÉNERO POGONOMYRMEX EN EL MONTE CENTRAL: RESPUESTAS FUNCIONALES A LAS VARIACIONES EN LA DISPONIBILIDAD DE SEMILLAS RODRIGO GABRIEL POL Director de Tesis: JAVIER LOPEZ DE CASENAVE Tesis presentada para optar al título de Doctor de la Universidad Nacional de Cuyo en el área de Ciencias Biológicas, Orientación Ecología Mendoza, Junio de 2008 Grupo de Investigación en Ecología de Comunidades de Desierto (Ecodes) Instituto Argentino de Investigaciones de las Zonas Áridas (Iadiza), CCT-Mendoza
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UNIVERSIDAD NACIONAL DE CUYO
CARRERA DE POSTGRADO EN BIOLOGÍA PROBIOL
GRANIVORÍA POR HORMIGAS DEL GÉNERO POGONOMYRMEX EN EL MONTE CENTRAL:
RESPUESTAS FUNCIONALES A LAS VARIACIONES EN LA DISPONIBILIDAD DE SEMILLAS
RODRIGO GABRIEL POL
Director de Tesis: JAVIER LOPEZ DE CASENAVE
Tesis presentada para optar al título de Doctor de la Universidad Nacional de Cuyo en el área de Ciencias Biológicas, Orientación Ecología
Mendoza, Junio de 2008
Grupo de Investigación en Ecología de Comunidades
de Desierto (Ecodes)
Instituto Argentino de Investigaciones de las Zonas Áridas (Iadiza),
CCT-Mendoza
II
GRANIVORÍA POR HORMIGAS DEL GÉNERO POGONOMYRMEX EN EL
MONTE CENTRAL: RESPUESTAS FUNCIONALES A LAS VARIACIONES EN LA DISPONIBILIDAD DE SEMILLAS
RESUMEN En los desiertos, la distribución, densidad y tasa de renovación del recurso pueden modificar el
comportamiento de alimentación de las hormigas granívoras (un efecto “desde abajo”). El
objetivo de este trabajo fue determinar si las hormigas granívoras Pogonomyrmex rastratus, P.
pronotalis y P. inermis modifican el comportamiento de forrajeo y la selección de los sitios de
alimentación en función de las variaciones espaciales y temporales en la disponibilidad de
semillas en el Monte central, así como evaluar los factores que afectan la distribución espacial
de las colonias. Cuando el alimento fue escaso las obreras aumentaron el tiempo de búsqueda
de alimento y ampliaron su dieta, excepto por P. inermis que sólo removió semillas de
gramíneas. Las hormigas extrajeron semillas principalmente del suelo (predación
postdispersiva) y explotaron preferentemente los micrositios con características asociadas a
una mayor abundancia de semillas. P. inermis utilizó una estrategia de forrajeo grupal, mientras
que P. rastratus y P. pronotalis emplearon una individual, aunque esta última pasó a forrajear
en grupo cuando se agregaron experimentalmente semillas cerca del nido. Estas hormigas
parecen detectar los cambios en la disponibilidad de semillas y regular los niveles de actividad
forrajera conforme las variaciones del éxito de forrajeo. Las diferencias comportamentales entre
especies estarían relacionadas con la flexibilidad de la dieta y la estrategia de forrajeo. Las
colonias de P. pronotalis y P. inermis están ubicadas en sitios con características edáficas
particulares y contrastantes, sugiriendo que las restricciones edáficas, más que la limitada
capacidad dispersiva de las hembras reproductivas pueden determinar el patrón espacial de las
colonias. Este estudio muestra que muchos aspectos del comportamiento de forrajeo de las
Pogonomyrmex son afectados por las variaciones en la disponibilidad de semillas, a la vez que
brinda información sobre la distribución de las colonias y los patrones espaciales y temporales
de forrajeo necesaria para evaluar los efectos de la granivoría por hormigas en el desierto del
Monte.
Palabras clave: ecología de comunidades, comportamiento de forrajeo, disponibilidad de
semillas, granivoría, distribución de las colonias, hormigas, Pogonomyrmex inermis,
Pogonomyrmex pronotalis, Pogonomyrmex rastratus, desierto del Monte.
III
GRANIVORY OF POGONOMYRMEX SEED HARVESTER ANTS IN THE CENTRAL MONTE DESERT: FUNCTIONAL RESPONSES TO VARIATIONS
IN SEED AVAILABILITY ABSTRACT
Variations in distribution, density and input rate of resources may influence the foraging
behavior and abundance of deserts harvester ants (a bottom-up effect). The objective of this
study was to determine whether the harvester ants Pogonomyrmex rastratus, P. pronotalis and
P. inermis modify the foraging behavior and selection of foraging sites in response to spatial
and temporal variation in seed availability in the central Monte desert, and to evaluate factors
that affects colony distribution. When food was scarce, workers spent more time searching for
food and increased diet diversity, except for P. inermis, which only removed seeds of grasses.
Ants collected seeds mainly from the soil (postdispersal predation) and from patches where
they are more abundant. P. inermis is a group-foraging specie, whereas P. rastratus and P.
pronotalis are solitary foraging ants, but P. pronotalis exhibits a group-foraging strategy when
confronted with seeds experimentally added near the nest. These ants seems to adjust the
foraging activity levels to changes in seed availability responding to variations in foraging
success. Diet and foraging strategy flexibility could explain interspecific differences in foraging
behavior. P. pronotalis and P. inermis colonies are located in particular and contrasting soil
sites, suggesting that soil constrains, but not the limited dispersal distance of reproductive
females, could determine the spatial pattern. This study shows that behavioral foraging of
Pogonomyrmex ants is affected by changes in seed availability, and gives information about
colony distribution and spatial and temporal foraging patterns required to assess ant granivory
effects in the Monte desert.
Key words: community ecology, foraging behavior, seed availability, granivory, colony
distribution, ants, Pogonomyrmex inermis, Pogonomyrmex pronotalis, Pogonomyrmex rastratus,
Monte desert.
IV
AGRADECIMIENTOS Quiero comenzar esta tesis agradeciendo a aquellos que tuvieron una decisiva
participación en la realización de la misma. Mi director Javier Lopez
de Casenave por su profesionalidad, su acompañamiento, su apoyo,
confianza y especial tolerancia ante mis frecuentes distracciones. A Luis
Marone, quien me brindo la posibilidad de ser parte de Ecodes, su disposición
para compartir con generosidad sus conocimientos, generando espacios de
diálogo y reflexión. A Fernando Milesi por su permanente disposición y ayuda,
siempre atento a las necesidades y preocupaciones que me surgían. Sus
aportes fueron decisivos en la preparación de varios capítulos de este trabajo.
A Victor Cueto, Gabriela Pirk y demás miembros de Ecodes que me brindaron
su colaboración y compañía en los trabajos de campo y a distancia. A María del
Mar Beaumon Fantozzi y Bárbara Pavan en la obtención y análisis de las
muestras de suelos. A Silvia Ferrer por sus consejos para el análisis de datos
genéticos. A Sergio Camín y Rafael González del Solar, quienes compartieron
mis ansiedades y me brindaron su especial calidez humana. Además de mi
director, las siguientes personas contribuyeron con sus críticas y acertados
comentarios a mejorar los distintos capítulos de este trabajo: Luis Marone,
Fernando Milesi, Gabriela Pirk y Sergio Camín. A Juergen Gadau, Heike
Felhaard, Robert Johnson, quienes junto a Javier Lopez de Casanave,
Fernando Milesi y Luis Marone posibilitaron mi viaje a Alemania, circunstancia
decisiva para la concreción de los análisis genéticos del capítulo 5. A mis
amigos y colegas Paola Sassi, Leandro Rojo y Magdalena Mont por su
compañía desde que empezamos a estudiar Biología. A mi familia y Analía por
su infinita paciencia, siempre a mi lado estimulándome para seguir avanzando.
Sin su cariño y apoyo no podría haber concluido este trabajo. Gracias a
CONICET, La Agencia de Promoción Científica y Tecnológica, UBACyT y El
Programa de Becas Alßan por el financiamiento otorgado. Al apoyo institucional
de Iadiza y al Probiol.
V
ÍNDICE
RESUMEN …………………………………………………………………………... II ABSTRACT ………….…….…………………………………………………………. III AGRADECIMIENTOS …..……….…..….……………………………………………. IV ÍNDICE ………...……..……..………………………………………………………. V CAPÍTULO 1. Introducción General ….……….………………………………... 1
Desiertos, semillas y granivoría …………………………………………. 2 Estructura y Objetivos de la Tesis ..…………………………………….. 6 El área de estudio ………………………………………………………… 7
El desierto del Monte ....……………………………………………………………… 7 La Reserva de Ñacuñán ....………………………………………………………….. 8
Las hormigas granívoras del género Pogonomyrmex………………… 12 Las semillas de gramíneas ….………………..………………………….. 15 Interacciones hormigas/semillas: efectos “desde abajo” .....………..… 19
CAPÍTULO 2. Comportamiento de forrajeo y disponibilidad de semillas I: distancias, tiempos, éxito de forrajeo y dieta ……………….………...… 21
Resumen …..………………………………………………………………. 21 Introducción ……………………………………………………………….. 22 Objetivos e hipótesis ……………………………………………………... 25 Métodos ………………………………………………………………….… 25
Características generales del forrajeo ….………………………………………….. 25 Efecto de la disponibilidad de semillas sobre el comportamiento de forrajeo …. 26
Resultados …………………………………………………………………. 27 Características generales del forrajeo ….………………………………………….. 27 Efecto de la disponibilidad de semillas sobre el comportamiento de forrajeo …. 30
Discusión ……………………….………………………………………….. 33 CAPÍTULO 3. Comportamiento de forrajeo y disponibilidad de semillas II: Selección de sitios de forrajeo…………………………………….………. 38
Resumen …..………………………………………………………………. 38 Introducción ……………………………………………………………….. 39 Objetivos e hipótesis ……………………………………………………... 41 Métodos ………………………………………………………………….… 42
Selección de micrositios de forrajeo ……………………………………………….. 42 Recolección desde las panojas y suelo….……………………………………..….. 44
Resultados …………………………………………………………………. 45 Discusión ……………………….………………………………………….. 49
VI
CAPÍTULO 4. Comportamiento de forrajeo y disponibilidad de semillas III: Estrategias de forrajeo……………….…………………………………….. 55
Resumen …..………………………………………………………………. 55 Introducción ……………………………………………………………….. 56 Objetivos e hipótesis ……………………………………………………... 59 Métodos ………………………………………………………………….… 59
Estrategias de forrajeo ………………………………………………………………. 59 Efecto de la abundancia de semillas sobre la estrategia de forrajeo………...…. 61
Resultados …………………………………………………………………. 63 Estrategias de forrajeo ………………………………………………………………. 63 Efecto de la abundancia de semillas sobre la estrategia de forrajeo………...…. 70
Discusión ……………………….………………………………………….. 77 CAPÍTULO 5. Determinantes de la distribución espacial de las colonias de Pogonomyrmex pronotalis y P. inermis ……………………………..…. 82
Resumen …..………………………………………………………………. 82 Introducción ……………………………………………………………….. 83 Objetivos e hipótesis ……………………………………………………... 86 Métodos ………………………………………………………………….… 87
Análisis genéticos: ADN mitocondrial y microsatélites ……………..................... 87 Análisis de suelos …………………………………………………………………….. 92
Resultados …………………………………………………………………. 93 ADN mitocondrial …………………………………………………………………….. 93 Microsatélites …………………………………………………………………………. 96 Suelos …………………………………………………………………………………. 99
Discusión ……………………….………………………………………….. 101 CAPÍTULO 6. Discusión general …………..……….………………………….... 106
Efectos de la disponibilidad de semillas sobre el forrajeo (un efecto “desde abajo”) ..……………………………………….…………………... 106Efectos potenciales de la remoción de semillas sobre el banco de suelo (un efecto “desde arriba”)………..………………………………... 109
BIBLIOGRAFÍA ………………………………………………………………………. 112 APÉNDICE…………………………………………………………………………… 125
CAPÍTULO 1
INTRODUCCIÓN GENERAL
CAPÍTULO 1
2
DESIERTOS, SEMILLAS Y GRANIVORÍA
Uno de los grandes desafíos de la ecología de comunidades es comprender si
los patrones de distribución, abundancia y diversidad de las especies en los
ecosistemas están determinados o controlados mayormente por procesos
“desde abajo” (bottom-up), en los cuales los organismos productores controlan
a los consumidores, o “desde arriba” (top-down), en los que los predadores
controlan a sus presas, y si la magnitud y el predominio de dichos procesos
varían temporal y espacialmente (Oksanen et al. 1981, Polis 1999, Oksanen y
Oksanen 2000, Ernest y Brown 2001, Meserve et al. 2003, Jaksic y Marone
2007, Marone et al. 2008). En los ambientes áridos y semiáridos el agua es el
principal recurso limitante y la cantidad y la estacionalidad de las
precipitaciones afectan fuertemente la productividad primaria, determinando así
la materia y energía disponible para los consumidores (Moen et al. 1993,
Whitford 2002). En estos ambientes la productividad primaria es siempre baja,
lo que llevó a pensar que todos los procesos ecológicos a nivel poblacional y
comunitario podían ser entendidos como respuestas directas a las lluvias (Noy-
Meir 1973) y que, por lo tanto, habría un fuerte control “desde abajo” de la
composición y estructura de la comunidades de plantas que, a su vez, regularía
la abundancia y la dinámica de las poblaciones de consumidores (Oksanen y
Oksanen 2000). Sin embargo, varios estudios experimentales han mostrado
que los herbívoros pueden ejercer un fuerte control sobre la abundancia y la
diversidad de sus presas en comunidades de zonas áridas (Parmenter y
MacMahon 1983, Brown y Heske 1990, Curtin et al. 1999, Gutiérrez y Meserve
2000). Los mecanismos involucrados incluyen, entre otros, el consumo de
tejidos vegetativos (folivoría) y de semillas (granivoría) (Inouye et al. 1980,
Kerley et al. 1997). Estos patrones aparentemente contradictorios surgen como
resultado de respuestas no lineales entre las precipitaciones, la producción
primaria y los consumidores (Brown et al. 2001), que implicarían variaciones
temporales en el predominio de los controles “desde abajo” y “desde arriba”
sobre las interacciones tróficas y la estructura de las comunidades (Oksanen
1988, Meserve et al. 2003, Kelt et al. 2004, Báez et al. 2006).
CAPÍTULO 1
3
En los desiertos las lluvias son eventos poco frecuentes, discretos y en gran
medida imprevisibles (Noy-Meir 1973), por lo que el agua suele presentarse en
forma de pulsos intercalados entre períodos más o menos prolongados de
disponibilidad limitada o sequía (Schwinning y Sala 2004). Las plantas han
desarrollado numerosas adaptaciones y estrategias que les permiten sobrevivir
a las condiciones de sequía (MacMahon 2001). Algunas de estas adaptaciones
afectan a las semillas y a los bancos de semillas del suelo (i.e., el conjunto de
semillas viables que constituyen el reservorio para la siguiente generación de
plantas; Baker 1989). Por ejemplo, las hierbas anuales pasan la mayor parte de
su vida como semillas latentes en el suelo hasta que las condiciones
ambientales son favorables para su germinación, formando bancos de semillas
persistentes. Otras especies, como las gramíneas perennes, producen gran
cantidad de semillas que tienden a desaparecer del sistema durante el mismo
año en que se producen, formando bancos transitorios (Baker 1989, Kemp
1989, Marone et al. 2000a, 2008). A pesar de mostrar diferentes estrategias de
supervivencia, para muchas especies del desierto las semillas son el principal
medio de dispersión y acceso a nuevos hábitats (Brown et al. 1979, Kemp
1989).
Los bancos de semillas de los desiertos son espacial y temporalmente muy
heterogéneos (Reichman 1984, Kemp 1989, Marone et al. 1998a, 2000a,
2004). Gran parte de la variabilidad temporal está asociada a las fluctuaciones
en la producción y dispersión de las semillas (Beatley 1974, Nelson y Chew
1977, Marone et al. 1998a). Una vez que las semillas llegan al suelo pueden
ser redistribuidas por el viento y el agua hacia depresiones del terreno o sitios
con vegetación densa y mantillo donde son retenidas y se acumulan (Reichman
1984, Chambers y MacMahon 1994, Marone et al. 2004). Muchas de estas
semillas desaparecen del banco del suelo por distintos factores, entre los que
se incluyen la muerte por senescencia, el enterramiento profundo, el ataque por
patógenos (hongos y bacterias), la germinación y el consumo por los animales
granívoros (Kemp 1989, Chambers y MacMahon 1994, Marone et al. 1998a,
1998b, 2000a, 2008).
CAPÍTULO 1
4
Las semillas constituyen una importante fuente de alimento para muchos
animales en los desiertos, ya que son recursos abundantes, relativamente
estables en el tiempo y tienen un alto valor nutritivo (Brown et al. 1979).
Además, puesto que las semillas se descomponen más lentamente que otros
recursos, pueden ser recolectadas y almacenadas para utilizarlas durante las
épocas de escasez (Mares 1999). En ambientes como los desiertos, donde la
producción primaria suele ser irregular, la especialización en el consumo de
semillas podría conferir una ventaja adaptativa ya que, en cierta medida, libera
a los granívoros de la necesidad de seguir los patrones de producción de
semillas (Gordon 1993). Sin embargo, la disponibilidad de semillas es
temporalmente dinámica en algunos casos (bancos transitorios), razón por la
cual habría que tomar con cautela este tipo de generalizaciones acerca de la
ecología de los animales de desierto.
Las aves, los roedores y las hormigas son los grupos taxonómicos de
granívoros dominantes en los desiertos (Brown et al. 1979, Lopez de Casenave
et al. 1998). Como se afirmó previamente, varios estudios han mostrado un
efecto de la granivoría (remoción y consumo de semillas) sobre la abundancia,
la composición y la distribución de las semillas en los bancos del suelo, lo cual
puede, en definitiva, afectar la estructura de las comunidades de plantas
(Brown et al. 1979, Reichman 1979, Marone et al. 1998b). En particular, las
hormigas granívoras pueden tener importantes efectos sobre la vegetación
(Tevis 1958, Hölldobler y Wilson 1990, MacMahon et al. 2000). Para inferir la
magnitud de esos efectos deben estudiarse los patrones temporales y
espaciales de forrajeo y la selección de semillas dentro de los parches de
forrajeo (Crist y MacMahon 1992), ya que aquellos dependerán de factores
como los niveles de actividad de las hormigas, la distancia al nido y la
estrategia de forrajeo utilizada por la colonia (MacMahon et al. 2000). Como
forrajeras de sitio central, las hormigas pueden reducir la abundancia de
semillas cerca del nido y alrededor de los senderos (Crist y MacMahon 1992,
Mull y MacMahon 1996, Pirk 2007), y si la recolección se realiza
preferentemente en parches con alta densidad de semillas, también pueden
disminuir la heterogeneidad espacial de la abundancia de las semillas
(Reichman 1979, Crist y MacMahon 1991a, Avgar et al. 2008). Por su parte, las
CAPÍTULO 1
5
fluctuaciones en la distribución, abundancia y tasa de renovación de los
recursos pueden modificar el comportamiento de alimentación y la abundancia
de las hormigas granívoras (Bernstein 1975, Davidson 1977, Hölldobler y
Lumsden 1980, Kotler y Brown 1999). Se ha observado un ajuste del
comportamiento de alimentación de colonias de hormigas granívoras en
función de los cambios en la disponibilidad de semillas. Las hormigas
granívoras de los géneros Messor y Pogonomyrmex, por ejemplo, modifican
sus niveles de actividad de forrajeo (Whitford y Ettershank 1975, Crist y
MacMahon 1991a, Gordon 1991), la estrategia de forrajeo (Rissing y Wheeler
1976, Goss y Deneubourg 1989, López et al. 1993, 1994), el reclutamiento de
obreras (Bernstein 1975, Hölldobler 1976, Whitford 1978, Mehlhop y Scott
1983, Hahn y Maschwitz 1985, Crist y MacMahon 1991b, 1992, Detrain et al.
2000) y la dieta (Whitford 1978, Mehlhop y Scott 1983, Rissing 1988, Pirk 2007)
en función de la oferta cambiante de semillas. Estas respuestas
comportamentales permitirían a las hormigas concentrar el esfuerzo de forrajeo
en los sitios y momentos en los que las semillas son más abundantes,
maximizando así la eficacia colectiva de búsqueda y recolección de alimento.
En el desierto del Monte, las hormigas son el grupo granívoro más importante
durante la primavera y el verano (Lopez de Casenave et al. 1998, Marone et al.
2000b). El ensamble de hormigas que acarrean semillas está constituido por
más de 25 especies (Marone et al. 2000b, Lopez de Casenave et al., datos no
publicados), entre las que se destacan algunas granívoras especialistas como
las del género Pogonomyrmex (Claver y Fowler 1993, Marone et al. 2000b, Pirk
2007, Lopez de Casenave et al., datos no publicados). La dieta de estas
especies está constituida mayoritariamente por semillas de gramíneas, algunas
de las cuales son altamente preferidas (Pirk et al. 2004, Pirk y Lopez de
Casenave 2006, Pirk 2007). Como la abundancia de semillas de gramíneas en
el Monte central presenta marcadas fluctuaciones temporales y espaciales
(Marone y Horno 1997, Marone et al. 1998a, 2000a, 2000b, 2004, Pol et al.
datos no publicados), se espera que estas hormigas modifiquen su
comportamiento de alimentación en función de la disponibilidad de semillas.
CAPÍTULO 1
6
ESTRUCTURA Y OBJETIVOS DE LA TESIS
El objetivo principal de este trabajo de tesis es estudiar el comportamiento de forrajeo y la selección de sitios de alimentación de las hormigas granívoras Pogonomyrmex rastratus, P. pronotalis y P. inermis en el Monte central, así como los factores que afectan la distribución espacial de sus colonias.
En primer lugar, se describirá el sistema de estudio (el área de estudio, la
ecología de las hormigas granívoras del género Pogonomyrmex y la ecología
de las gramíneas en el Monte central), haciendo hincapié en las variaciones de
la disponibilidad de semillas a lo largo de la estación de actividad de las
hormigas granívoras en el área de estudio (este capítulo). Luego, se estudiarán
los efectos de las fluctuaciones en la disponibilidad de semillas sobre distintos
componentes del comportamiento de forrajeo: distancias, tiempos, éxito y dieta
(capítulo 2). A continuación, se evaluará si las obreras forrajeras seleccionan
determinados micrositios para obtener su alimento, si esa selección guarda
relación con la distribución espacial de las semillas de gramíneas y si modifican
la tasa de remoción desde el suelo y desde las plantas a lo largo de la
temporada de actividad (capítulo 3). Más adelante se determinará la estrategia
de forrajeo (i.e., individual o grupal) utilizada por las tres especies en
condiciones naturales y se evaluará experimentalmente si las colonias la
modifican cuando se enfrentan a una oferta abundante y agregada de semillas
(capítulo 4). Posteriormente, se evaluarán algunos procesos que pueden
afectar la distribución espacial de las colonias de P. inermis y P. pronotalis y
que, por lo tanto, podrían determinar cuáles sitios están más expuestos a los
efectos de estos granívoros (capítulo 5). Finalmente, se resaltarán y discutirán
en conjunto los principales resultados obtenidos conforme al marco conceptual
presentado en este capítulo (capítulo 6).
CAPÍTULO 1
7
ÁREA DE ESTUDIO El desierto del Monte
La región del Monte se extiende latitudinalmente en forma de faja al este de la
cordillera de los Andes desde Salta, ensanchándose hasta el Océano Atlántico
en Río Negro y Chubut, y abarcando más de 2000 km. Dentro de esta gran
extensión se han descripto dos eco-regiones que se diferencian principalmente
en sus características geomorfológicas: el Monte de Sierras y Bolsones, que
abarca la zona norte hasta el sur de San Juan, y el Monte de Llanuras y
Mesetas, que abarca desde el sur de San Juan hasta Chubut (Burkart et al.
1999). La aridez y la composición florística son bastante homogéneas en toda
su extensión. El clima es cálido y seco con una alta variación térmica diaria y
entre estaciones, aunque es notable la isotermia a lo largo del gradiente
latitudinal, considerando que abarca 20° geográficos y la temperatura promedio
anual solo varía entre 13.4° en Trelew y 17.5° en Tinogasta (Cabrera 1976).
Las precipitaciones muestran un marcado gradiente este-oeste y son muy
variables: entre 80 mm y alrededor de 300 mm anuales (con algunos registros
excepcionales), aunque en pocos lugares superan los 200 mm. La estación
seca dura hasta un máximo de nueve meses y las lluvias están restringidas al
verano, excepto en el sur donde tienden a distribuirse más regularmente a lo
largo del año (Lopez de Casenave 2001).
El tipo de vegetación predominante en el Monte es la estepa arbustiva alta
caracterizada mayormente por la comunidad del jarillal, con presencia de
cactáceas columnares y bosques de algarrobo en algunas zonas. La cobertura
herbácea es muy variable y depende fuertemente de las precipitaciones y del
impacto de la ganadería. Desde el punto de vista faunístico, el Monte ha sido
definido como distrito subandino, teniendo en cuenta la distribución de los
vertebrados (Ringuelet 1961). Esta región ha sido tradicionalmente considerada
como un Chaco empobrecido en su diversidad. Sin embargo, estudios de la
fauna de insectos en la parte norte del Monte indican que existe una alta
proporción de géneros y especies endémicas pertenecientes a diferentes
familias (Roig-Juñent et al. 2001).
CAPÍTULO 1
8
La Reserva de la Biosfera de Ñacuñán
La Reserva de la Biosfera de Ñacuñán (34º 03’ S, 67º 54’ O) se encuentra
ubicada en la porción central del desierto del Monte (Fig. 1.1), en la playa de
divagación de las Huayquerías, en la Travesía del Tunuyán (una llanura aluvial
del este de la provincia de Mendoza). Tiene una superficie de 12800 ha y la
altitud promedio es de 540 m sobre el nivel del mar. Desde 1971, cuando se
construyó el alambrado perimetral, no se ha registrado pastoreo, con la
excepción de una pequeña área en su interior en donde se mantienen unos
pocos caballos.
Figura 1.1. Provincia Biogeográfica del Monte (en color negro) y ubicación de la Reserva de la
Biosfera de Ñacuñán en la porción central. Tomado de Lopez de Casenave (2001).
CAPÍTULO 1
9
El clima en la reserva es árido-semiárido, estacional, con veranos cálidos y
relativamente húmedos e inviernos fríos y secos. La temperatura promedio
anual es de 15.9ºC (1972–2004), con registros de máxima absoluta de 42.5ºC y
mínima absoluta de -13ºC. La oscilación diaria de la temperatura es muy
grande (promedio: 16.2ºC), con importantes diferencias de temperatura entre
micrositios con el suelo expuesto y bajo la sombra de la vegetación (Milesi
2006). Las precipitaciones anuales promedio son de 342 mm (1972–2004, n =
33 años). Más del 75% de las lluvias anuales ocurre en los meses de primavera
y verano (262 mm, rango: 104–453 mm, n = 33 años), lo que coincide con el
periodo de mayores temperaturas (Fig. 1.2) y determina la temporada de
crecimiento de las plantas (octubre-marzo). A pesar del importante aporte de
agua que se produce durante esta estación, el balance hídrico es deficitario a lo
largo de todo el año (i.e., la evapotranspiración siempre es mayor que las
precipitaciones; Roig 1971). Este estudio se realizó entre los años 2001 y 2005,
un periodo que presentó una alta variación interanual y estacional en las
precipitaciones: se registraron los valores máximo (2001) y mínimo (2003) de
lluvias anuales desde 1972 (Tabla 1.1). Las precipitaciones durante la estación
de crecimiento fueron superiores (en 2001-2002), inferiores (en 2002-2003) y
similares (en 2003-2004 y 2004-2005) a los valores promedio históricos (Tabla
1.1).
Figura 1.2. Climatograma correspondiente a la Reserva de la Biosfera de Ñacuñán. La línea
llena indica las temperaturas promedio mensuales y la línea discontinua las precipitaciones
mensuales. Los registros fueron obtenidos en la estación meteorológica de la reserva entre
1972 y 2004.
0
5
10
15
20
25
30
J A S O N D E F M A M J0
10
20
30
40
50
60
Tem
pera
tura
(Cº)
Pre
cipi
taci
ones
(mm
)
Mes
CAPÍTULO 1
10
Tabla 1.1. Temperaturas promedio (± desvío estándar) y precipitaciones totales en la Reserva
de la Biosfera de Ñacuñán en los años en los que se realizó este estudio. Se muestran los
valores anuales y los correspondientes a la temporada de crecimiento (octubre-marzo) y su
respectivo promedio histórico (± desvío estándar).
Año Temperatura (°C) Precipitaciones (mm) 2001 15.6 ± 7.9 585.4 2002 16.2 ± 6.6 414.6 2003 17.4 ± 7.2 91.2 2004 16.6 ± 6.7 471.6 2005 - 330.0
Promedio histórico 15.9 ± 0.9 343.6 ± 111.9 Octubre-marzo
2001-2002 21.5 ± 2.9 302.0 2002-2003 23.1 ± 2.5 154.0 2003-2004 23.8 ± 2.1 222.2 2004-2005 - 245.7
Promedio histórico 21.2 ± 1.4 263.7 ± 81.1
Los tres ambientes representativos de Ñacuñán son: (1) el algarrobal de
Prosopis flexuosa; (2) el jarillal de Larrea cuneifolia, restringido a franjas de
suelo arcilloso; y (3) la comunidad de los médanos (medanal) (Roig 1971). La
mayor parte de la reserva está ocupada por el algarrobal (Fig. 1.3). Se trata de
un bosque abierto con estratos bien definidos (Fig. 1.4). El estrato arbóreo está
representado por el algarrobo (Prosopis flexuosa), que alcanza hasta unos 10
m de altura y posee una cobertura de 4-12% (Marone 1991, Milesi 2006), y por
el chañar (Geoffroea decorticans), de menor altura y cobertura, a menudo en
grupos de numerosos individuos. En el estrato arbustivo predomina
marcadamente la jarilla Larrea divaricata, que alcanza una cobertura de 11-
32% y alturas de hasta 3 m (Marone 1991, Milesi 2006). Otros arbustos de
importancia son Condalia microphylla, Capparis atamisquea y Atriplex lampa.
Puede distinguirse un estrato subarbustivo de especies que raramente
sobrepasan el metro de altura; las más abundantes son Lycium chilense,
Lycium tenuispinosum, Verbena aspera y Acantholippia seriphioides.
Finalmente, en el estrato herbáceo predominan las gramíneas perennes, con
una cobertura de 25-50% (Marone 1991, Milesi et al. datos no publicados).
Aunque la mayoría de ellas son especies C4 (e.g., Pappophorum spp., Digitaria
californica, Trichloris crinita, Aristida spp., Sporobolus cryptandrus y Setaria
leucopila), la gramínea C3 Stipa ichu incrementó su cobertura de <1 a 11%
entre 1997 y 2001 (Marone et al., datos no publicados). Numerosas especies
CAPÍTULO 1
11
de dicotiledóneas contribuyen al estrato herbáceo (principalmente
Chenopodium papulosum, Phacelia artemisioides, Sphaeralcea miniata,
Parthenium hysterophorus, Glandularia mendocina y Descurainia spp.), aunque
su presencia y cobertura, usualmente menor que la de las gramíneas, varían
mucho entre años en respuesta a las precipitaciones (Marone 1990, Milesi
2006).
Figura 1.3. Mapa de la Reserva de la Biosfera de Ñacuñán, Mendoza. Se muestran los
ambientes predominantes: el algarrobal de Prosopis flexuosa (blanco), el jarillal de Larrea
cuneifolia (gris claro) y el medanal (gris oscuro). Los ambientes de poca extensión están
señalados con letras (C: chañaral, R: retamal, D: jarillal de Larrea divaricata). Las líneas negras
corresponden a los principales caminos de la reserva, las líneas discontinuas a los cauces
temporarios y la doble línea corresponde a la ruta 153 y a la vía del ferrocarril. Se indica la
ubicación del pueblo de Ñacuñán (Ñ) y de la Estación Biológica (EB). Tomado de Lopez de
Casenave (2001).
CAPÍTULO 1
12
Figura 1.4. Una vista del bosque abierto de algarrobo (Prosopis flexuosa) en la Reserva de la
Biosfera de Ñacuñán.
LAS HORMIGAS DEL GÉNERO POGONOMYRMEX
Las especies del género Pogonomyrmex evolucionaron dentro de la subfamilia
Myrmicinae hace unos 30 millones de años durante la fase seca del Oligoceno
(Kusnezov 1951, Burnham 1978, Lattke 2003), en paralelo con la
diversificación de árboles deciduos, gramíneas e hierbas (Lehmann 1992).
Morfológicamente, la mayoría de las obreras de estas especies presentan
adaptaciones para la recolección y procesamiento de semillas, como el
desarrollo de una cabeza grande con mandíbulas y músculos mandibulares
extremadamente fuertes. Además, todas las especies presentan un conjunto de
pelos largos ubicados por debajo de la cabeza, llamado psamóforo, que es
utilizado para transportar semillas pequeñas, arena u otras partículas del suelo
de pequeño tamaño (Porter y Jorgensen 1990), huevos (Nagel y Rettenmeyer
1973) y hasta gotas de agua (Taber 1998). Estas hormigas exhiben un patrón
biogeográfico muy particular, con cerca de la mitad de las especies descriptas
distribuidas en América del Sur (n = 30), la otra mitad en América del Norte (n =
28) y solo tres especies en América Central (Taber 1998). Una de las hipótesis
acerca de la evolución de las especies del género sugiere que evolucionaron a
CAPÍTULO 1
13
partir de especies del género Myrmica de la región boreal de América del
Norte, las cuales se habrían dispersado hacia América del Sur (Wheeler 1914).
Sin embargo, la evidencia actual apoya la hipótesis de que se habrían
originado en el norte de América del Sur y posteriormente se habrían separado
en dos grandes grupos, uno que dio origen a las especies de América del Norte
y Central y otro a las de América del Sur (Taber 1998).
En América del Norte estas especies han sido extensamente estudiadas, ya
que, por su importancia numérica y funcional, representan gran parte del
ensamble granívoro y ejercen un papel preponderante en la ecología de los
desiertos (MacKay 1991, Johnson 2000, 2001, MacMahon et al. 2000). Algunos
estudios indican que son capaces de remover grandes cantidades de semillas
del suelo (Tschinkel 1999), pudiendo extraer hasta el 10% de la producción de
una temporada (Pulliam y Brand 1975, Whitford 1978, Crist y MacMahon 1992).
Sin embargo, su impacto es mucho mayor sobre las semillas de las especies
preferidas, de las cuales pueden remover el total de la producción en las
cercanías del nido (Crist y MacMahon 1992). Esta remoción selectiva puede
alterar la abundancia relativa de especies de plantas, causando cambios
cualitativos en la estructura de la vegetación (Brown et al. 1979, Inouye et al.
1980). Pero los efectos de estas especies en los ecosistemas de desierto no
solo se limitan a la remoción de semillas. La construcción y el mantenimiento
del nido pueden también afectar otros procesos ecológicos relevantes. Las
hormigas extraen una gran cantidad de materia orgánica de la superficie, que
es acumulada en el nido y sus alrededores. Aunque es difícil estimar la
cantidad de materia orgánica que incorporan al nido, el efecto acumulativo de
la concentración de materia orgánica es evidente: los suelos cercanos a los
nidos presentan un mayor contenido de nitrógeno, fósforo y potasio en
comparación con sus alrededores (Rogers y Lavigne 1974, Whitford y DiMarco
1995). Además, las hormigas remueven una gran cantidad de suelo desde
horizontes profundos hasta la superficie (Rogers y Lavigne 1974) y pueden
modificar la distribución de las partículas del suelo de distinto tamaño (Mandel y
Sorensen 1982), incrementando la porosidad y permeabilidad al agua de los
suelos donde se encuentran los nidos (Laundré 1990). Todas estas
modificaciones físicas y químicas pueden tener efectos sobre las comunidades
CAPÍTULO 1
14
de artrópodos del suelo (Friese et al. 1993) y favorecer el establecimiento y
desarrollo de algunas plantas que crecen en los nidos abandonados (Rissing
1986, Carlson y Withford 1991, Crist y Wiens 1996).
Tres especies del género Pogonomyrmex habitan en la Reserva de la Biosfera
de Ñacuñán: Pogonomyrmex rastratus (Mayr), Pogonomyrmex pronotalis
(Santschi) y Pogonomyrmex inermis (Forel) (Figura 1.5). El estatus taxonómico
de la población de P. pronotalis de Ñacuñán se encuentra actualmente en
revisión y algunos autores la consideran como una especie nueva (R. A.
Johnson, com. pers.). El periodo de actividad superficial de estas hormigas se
extiende aproximadamente desde octubre hasta abril y son exclusivamente
diurnas, con cambios estacionales en el patrón diario de actividad que
responden mayormente a variaciones en la temperatura del suelo (Pol y Lopez
de Casenave 2004). Su dieta está constituida casi exclusivamente por semillas,
la cual complementan ocasionalmente con otros ítems como partes de
artrópodos, frutos, flores, restos de hojas y heces de vertebrados (Pirk et al.
2004, Pirk y Lopez de Casenave 2006, Pirk 2007). Más del 90% de las semillas
consumidas pertenecen a especies de gramíneas perennes, entre las que se
destacan Aristida mendocina, Pappophorum spp., Trichloris crinita, Setaria
leucopila, Digitaria californica y Stipa ichu (Pirk et al. 2004, Pirk y Lopez de
Casenave 2006, Pirk 2007). Las obreras colectan en su gran mayoría semillas
maduras, en buen estado, que no presentan signos de ataque por patógenos y
que muy probablemente han sido producidas durante la misma temporada de
crecimiento (Pirk 2007). Se ha observado que las obreras de estas especies
son capaces de remover semillas tanto del suelo como directamente de las
panojas de las gramíneas (Marone et al. 2000b), pero al parecer no
desentierran semillas del suelo (Lopez de Casenave y Pol, obs. pers.). Aunque
la cantidad de semillas removidas por estas especies representa una fracción
baja del banco de suelo, el impacto sobre las especies preferidas (e.g., sobre
Aristida mendocina) puede ser de importancia (Pirk y Lopez de Casenave
2006, Pirk 2007), y su consumo selectivo puede alterar la abundancia relativa
de semillas de estas plantas, al menos en los parches localizados en las
cercanías de los nidos (Pirk 2007).
CAPÍTULO 1
15
Figura 1.5. Obreras (arriba) y nidos (abajo) de las hormigas granívoras del género
Pogonomyrmex de la Reserva de Ñacuñán: P. rastratus (izquierda), P. pronotalis (centro) y P.
inermis (derecha).
LAS SEMILLAS DE GRAMÍNEAS
Las gramíneas pertenecen a la familia Poaceae y constituyen las especies de
hierbas más ampliamente distribuidas en el mundo (McNaughton 1991). A
pesar de que carecen de órganos especializados para almacenar agua,
espinas y otras estructuras comúnmente presentes en las plantas de desierto,
constituyen una parte importante del estrato herbáceo en muchos de ellos, y
son incluso dominantes (en diversidad y cobertura) en algunas regiones
semiáridas como los pastizales de desierto (McNaughton 1991). Se pueden
distinguir dos grandes grupos de especies de gramíneas según sus
características morfo-fisiológicas asociadas al proceso de fotosíntesis
(Ehleringer et al. 1997, Collatz et al. 1998): las C3, cuyo desarrollo se dispara a
temperaturas relativamente bajas durante los primeros y últimos meses de la
estación reproductiva (evitando los periodos de temperaturas más extremas) y
que suelen ser más abundantes en regiones relativamente frías, con bajos
niveles de radiación solar y precipitaciones, y las C4, que son más activas a
temperaturas altas, con desarrollo en verano y principios de otoño, y que
CAPÍTULO 1
16
predominan en regiones con altos niveles de radiación solar, escasas
precipitaciones y temperaturas elevadas (Ode et al. 1980, Tieszen et al. 1997).
Aunque la temperatura ha sido propuesta como el principal factor que afecta el
crecimiento y determina la abundancia relativa de gramíneas C3 y C4 en los
ecosistemas (Hattersley 1983), esto parece no ocurrir en regiones donde la
disponibilidad de agua es limitante durante la temporada de crecimiento, como
en las áreas semiáridas de América del Norte y de Argentina, donde serían las
precipitaciones de verano las que favorecen el desarrollo y abundancia de las
gramíneas C4 sobre las C3 (Paruelo y Lauenroth 1996, Paruelo et al. 1998).
En ambientes no perturbados del Monte central, las gramíneas perennes
constituyen el grupo predominante del estrato herbáceo. Estas especies
dependen exclusivamente de las semillas para reproducirse, por lo que la
disponibilidad de propágulos puede ser un factor clave para su mantenimiento y
regeneración (Aguiar y Sala 1997, Marone et al. 2000a). En consecuencia,
tanto las lluvias que modulan la producción de biomasa como los animales
granívoros que modulan las pérdidas de semillas pueden afectar la
composición y abundancia de los pastizales (i.e., pueden definir cuáles
especies y cuántas plántulas se establecen, y en qué microhábitats lo hacen;
Marone et al. 1998a, 1998b, 2000a, 2004, 2008). La producción de semillas de
las gramíneas más abundantes en la Reserva de Ñacuñán ocurre
principalmente durante el verano y principios de otoño (Marone y Horno 1997,
Marone et al. 1998a; Fig. 1.6), a excepción de Stipa ichu que inicia su
producción en primavera y, si las condiciones hídricas son favorables, la
continúa durante el verano (Fig. 1.6). Variaciones en la frecuencia y el tamaño
de los pulsos de lluvia durante la temporada de crecimiento pueden hacer que
la producción de semillas varíe varios órdenes de magnitud entre años
húmedos y secos, o que la producción de semillas se adelante o retrase según
el momento en que tienen lugar las primeras lluvias intensas de la temporada.
No obstante, estas plantas son capaces de producir una gran cantidad de
semillas (e.g., más de 20 millones de semillas/ha), incluso en años de extrema
sequía (Marone et al. 2000a, Pol et al., datos no publicados).
CAPÍTULO 1
17
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Aristida mendocina
Pappophorum spp.
Trichloris crinita
Setaria leucopila
Digitaria californica Sporobolus cryptandrus
Stipa ichu
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Mill
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de
sem
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/ha
Mill
ones
de
sem
illas
/ha
Mill
ones
de
sem
illas
/ha
Mill
ones
de
sem
illas
/ha
TC1 TC2 TC3
TC1 TC2 TC3
ns
Figura 1.6. Producción de semillas de las gramíneas más abundantes en la Reserva de
Ñacuñán durante la primavera (barras negras) y el verano (barras grises) de las temporadas de
crecimiento 2001-2002 (TC1), 2002-2003 (TC2) y 2003-2004 (TC3). Los valores están
expresados como el promedio (+ EE) de semillas producidas (n = 20 individuos). Las
diferencias entre la producción de semillas de primavera y verano por temporada fueron
evaluadas con la Prueba de Mann-Whitney (*: P < 0.05; ns: no significativo). Tomado de Pol et
al., datos no publicados.
CAPÍTULO 1
18
El ingreso de las semillas de gramíneas al banco del suelo ocurre a partir de
principios del verano y hasta el otoño, con un aporte muy bajo durante el
invierno y la primavera (aunque Sporobolus cryptandrus completa su dispersión
primaria recién durante la primavera siguiente; Marone et al. 1998a). En
consecuencia, la mayor acumulación de semillas en el suelo ocurre en otoño-
invierno y el mínimo se produce a fines de primavera y principios de verano
(Marone y Horno 1997, Marone et al. 1998a). La mayor parte de las semillas de
gramíneas ingresan al banco del suelo en sitios expuestos, sin cobertura
vegetal leñosa (Marone et al. 1998a, 2004). En particular, las semillas
medianas y grandes (las más consumidas y preferidas por las hormigas
granívoras del género Pogonomyrmex; Pirk et al. 2004, Pirk y Lopez de
Casenave 2006, Pirk 2007) lo hacen en micrositios con alta cobertura de
gramíneas. Las semillas no permanecen en estos micrositios, porque muchas
son arrastradas por el viento y el agua hacia depresiones del terreno o hacia
micrositios protegidos bajo el dosel de árboles y arbustos, donde quedan
retenidas en el mantillo (Marone et al. 2004). Una porción importante de la
producción (>50%; Marone et al. 1998b, 2008) no solo se redistribuye
espacialmente sino que se pierde debido al consumo de los granívoros durante
otoño e invierno (Marone et al. 1998b, 2000a, 2000b, 2008).
Los mecanismos de ingreso y egreso de semillas de gramíneas al banco de
suelo fueron evaluados con relativa precisión en el Monte central y,
específicamente, en Ñacuñán (Marone et al. 1998a, 1998b, 2000a). Los
resultados de estos estudios han permitido establecer un modelo cuantitativo
de la dinámica de las semillas de gramíneas (Fig. 1.7; Marone et al. 2000a).
Según este modelo, la granivoría otoño-invernal (principalmente por parte de
las aves) sería responsable de alrededor del 50% de las pérdidas (Marone et
al. 1998b), mientras que el enterramiento profundo produciría el egreso del
30% de las semillas (aunque la mayoría de estas son semillas pequeñas, de
menos de 0.10 mg; Marone et al. 1998a). Las pérdidas por germinación serían
muy bajas, de hasta un 5% en años excepcionalmente favorables (Marone et
al. 2000a). El banco de semillas de gramíneas en Ñacuñán no es estable: las
semillas presentan bajos niveles de dormición (Sartor 2001) y muy pocas
sobreviven de una temporada de crecimiento a la siguiente, debido
CAPÍTULO 1
19
principalmente al alto consumo por parte de animales granívoros (Marone et al.
1998b, 2008).
Fig. 1.7. Modelo cuantitativo de los principales mecanismos de ingreso y egreso de semillas de
gramíneas en el Monte central. Tomado de Marone et al. (2000a).
INTERACCIONES ENTRE HORMIGAS GRANÍVORAS Y SEMILLAS DE GRAMÍNEAS
Para evaluar los efectos “desde abajo” de las fluctuaciones en la abundancia
de las semillas sobre el comportamiento de forrajeo de las especies del género
Pogonomyrmex de Ñacuñán es preciso determinar primero cuáles son los
recursos que están disponibles para las hormigas y cómo varían a lo largo de la
temporada de actividad. A partir de los estudios previos realizados en el Monte
central, detallados en las secciones anteriores, es posible acotar el espectro de
recursos potencialmente disponibles para estas hormigas, centrándose en las
semillas de gramíneas perennes, principalmente de Aristida mendocina,
Trichloris crinita, Pappophorum spp., Digitaria californica y Stipa ichu,
producidas durante la misma temporada de crecimiento (i.e., semillas nuevas),
que se encuentran en buenas condiciones (i.e., bien conformadas, maduras y
sin ataques de patógenos) y que están ubicadas en las panojas de las
gramíneas o en la superficie del suelo. Sobre la base de estos criterios y en
función de las fluctuaciones observadas en la abundancia de semillas en el
Monte central, es posible distinguir dos épocas según su disponibilidad: una de
baja y otra de alta disponibilidad de alimento.
La época de baja disponibilidad de semillas abarca el periodo comprendido
entre octubre y diciembre. En ese lapso se dispara el crecimiento vegetativo de
INGRESOS EGRESOS FUENTE
Patógenos ?
Germinación 0-5%
Enterramiento 30%(> 2 cm)
BANCO DE SEMILLAS
DEL SUELO
Marone et al., 2000
Granívoros 50%
Marone et al., 1988
Marone et al., 1988
Banco potencial de semillas 60 millones de semillas/ha
(Marone et al., 1998b)
Marone et al. 2000a
Marone et al. 1998a
Marone et al. 1998b
(Marone et al. 1998a)
CAPÍTULO 1
20
las gramíneas y se generan las estructuras reproductivas que se convertirán en
flores y frutos al avanzar el verano, pero hay muy pocas semillas nuevas y bien
conformadas en las plantas (Fig. 1.8). La remoción de semillas durante el otoño
y el invierno, las pérdidas por enmohecimiento, enterramiento profundo y
germinación, hacen que exista una gran escasez de semillas de gramíneas en
el banco del suelo, encontrándose solo algunas plantas que preservan semillas
de la anterior temporada en sus panojas (Aristida spp.) o que son capaces de
producir semillas nuevas en primavera (Stipa ichu) (Fig. 1.6). En la época de
alta disponibilidad, que comprende los meses de enero a abril, se dispara la
producción de semillas de las gramíneas, que tiende a incrementarse hacia
fines de verano y principios de otoño (Fig. 1.6 y 1.8). En pocas semanas las
semillas maduras son dispersadas e ingresan al banco del suelo, lo que
determina que la disponibilidad de semillas de gramíneas para las hormigas
sea máxima (Fig. 1.8).
0
5
10
15
Prim01 Ver 02 Prim02 Ver 03 Prim03 Ver 04
Mill
ones
de
sem
illas
/ha
Figura 1.8. Abundancia promedio de semillas en las plantas de las cinco especies de
gramíneas más consumidas y preferidas por las hormigas del género Pogonomyrmex durante
la primavera (Prim) y el verano (Ver) de las temporadas de crecimiento 2001-2002, 2002-2003
y 2003-2004 en Ñacuñán.
21
CAPÍTULO 2
COMPORTAMIENTO DE FORRAJEO Y
DISPONIBILIDAD DE SEMILLAS I: DISTANCIAS, TIEMPOS, ÉXITO DE FORRAJEO Y DIETA
RESUMEN- En los desiertos, la distribución, densidad y tasa de renovación del
recurso pueden modificar el comportamiento de forrajeo de las hormigas
granívoras. El objetivo de este capítulo fue evaluar el efecto de las
fluctuaciones en la disponibilidad de semillas de gramíneas sobre la distancia,
los tiempos, el éxito de forrajeo y la dieta de las hormigas granívoras
Pogonomyrmex rastratus, P. pronotalis y P. inermis en el desierto del Monte.
Durante las temporadas 2000-01, 2001-02 y 2002-03 se realizaron
observaciones de las obreras forrajeando en varias colonias de cada especie y
se registraron las distancias, los tiempos, el éxito de forrajeo y la dieta de cada
colonia. Las obreras no modificaron la distancia de forrajeo entre las épocas de
baja y alta disponibilidad de semillas, pero tendieron a aumentar el tiempo de
búsqueda de alimento y ampliaron su dieta (excepto P. inermis) cuando las
semillas eran escasas. Las variaciones en la disponibilidad de semillas
afectaron el éxito de forrajeo, principalmente en P. inermis, cuya dieta está
constituida exclusivamente por semillas de gramíneas. Los resultados de este
capítulo muestran que el comportamiento de forrajeo, la dieta y el éxito de
forrajeo de las especies del género Pogonomyrmex de Ñacuñán dependen en
alguna medida de la disponibilidad de semillas en el ambiente.
CAPÍTULO 2
22
INTRODUCCIÓN
La supervivencia, el crecimiento y la reproducción de los animales dependen
en gran parte de su habilidad para detectar y conseguir alimento. La Teoría de
Forrajeo Óptimo predice que los consumidores maximizan la ganancia neta de
energía a largo plazo [(ganancias - costos)/tiempo; Schmid-Hempel 1987,
Krebs y Davies 1993)]. Por consiguiente, el tiempo y la energía que cada
consumidor invierte en la recolección de alimento son cruciales para maximizar
las ganancias energéticas (e.g., Heinrich 1975, Pyke 1980). Para la mayoría de
los animales los recursos se encuentran distribuidos en parches que varían en
espacio y tiempo (Hansson et al. 1995). Para optimizar el éxito de forrajeo en
ambientes con recursos fluctuantes, los consumidores deben buscar y explotar
sistemáticamente los recursos más rentables (Dreisig 1995). Por lo tanto,
deben relacionar la elección de un sitio de alimentación con la distribución
temporal y espacial del recurso (e.g., para minimizar el tiempo de búsqueda),
así como con la calidad del recurso (e.g., su densidad) (Pyke 1980, Cresswell
et al. 2000).
La distribución temporal y espacial de los recursos es particularmente
importante para animales como las hormigas y otros insectos sociales cuyas
actividades están centradas en el nido. En estas especies el éxito de forrajeo
está determinado a nivel de la colonia más que al de los individuos que la
componen (Carrol y Janzen 1973). Es de suponer, entonces, que las
estrategias de forrajeo en las hormigas hayan evolucionado para maximizar la
eficacia colectiva en la recolección de alimento. Sobre la base de este
supuesto, cada colonia debería distribuir las obreras que salen a forrajear, de
manera tal de regular la inversión de energía y tiempo en los parches más ricos
y cercanos al nido con el propósito de recolectar alimentos de la manera más
eficiente posible.
En los desiertos los recursos están distribuidos de manera heterogénea en
tiempo y espacio (Reichman 1984, Kemp 1989, Chambers y MacMahon 1994)
y las hormigas son sensibles a estas fluctuaciones en su abundancia. Las
especies granívoras, por ejemplo, modifican el comportamiento de forrajeo en
CAPÍTULO 2
23
función de la abundancia de semillas (Mehlhop y Scott 1983, Crist y MacMahon
1992, Kunin 1994). Numerosos estudios en hormigas granívoras de los
géneros Messor y Pogonomyrmex encontraron que estos insectos son capaces
de modificar los niveles de actividad de forrajeo (Whitford y Ettershank 1975,
Crist y MacMahon 1991a, Gordon 1991), la estrategia de forrajeo (Rissing y
Wheeler 1976, Goss y Deneubourg 1989, López et al. 1993, 1994), el
reclutamiento de obreras hacia los sitios de alimentación más ricos y cercanos
al nido (Bernstein 1975, Hölldobler 1976, Whitford 1978, Mehlhop y Scott 1983,
Hahn y Maschwitz 1985, Crist y MacMahon 1991a, 1992, Detrain et al. 2000) y
su dieta (Whitford 1978, Mehlhop y Scott 1983, Rissing 1988, Pirk 2007) en
función de la oferta de semillas. En ambientes donde la producción de semillas
es irregular, estos cambios comportamentales permiten a las colonias
concentrar el esfuerzo de forrajeo en los sitios y momentos en los que las
semillas son más abundantes, maximizando así la eficacia colectiva de
forrajeo.
La regulación de las actividades de la colonia en algunas hormigas parece no
tener un control central (Gordon 1999). En estos casos, para regular los niveles
de actividad de forrajeo en función de la disponibilidad de alimento, las obreras
deben detectar los cambios en la abundancia de semillas en las cercanías del
nido, comunicárselos a sus compañeras, y decidir, entre otras cosas, si es
conveniente seguir forrajeando y con qué intensidad (Gordon 1999). Cuando la
disponibilidad de alimento es baja, aumenta el tiempo que necesitan las
obreras forrajeras para encontrarlo y la probabilidad de que vuelvan sin él al
nido, por lo que disminuye la tasa de regreso de forrajeras “exitosas” y, en
última instancia, la actividad forrajera de la colonia. Estudios en colonias de
Pogonomyrmex barbatus mostraron que claves simples como el cambio en la
tasa de regreso de forrajeras con alimento pueden disparar cambios en los
niveles de actividad superficial de la colonia. Schafer et al. (2006) encontraron
que la actividad de forrajeo de P. barbatus es estimulada por el regreso de
forrajeras cargadas, mientras que el regreso de obreras sin carga parece no
tener efecto alguno. Esto indica que existe una estrecha relación entre los
niveles de actividad de forrajeo y la disponibilidad de alimento alrededor de la
colonia.
CAPÍTULO 2
24
La duración de una excursión de forrajeo es un factor crucial para determinar el
éxito de forrajeo en colonias de hormigas. La Teoría de Forrajeo Óptimo
predice que la duración de la excursión de forrajeo será menor cuando existen
parches con abundantes recursos. El aumento en la duración está relacionado
con un aumento en la distancia a los parches de alimentación, debido muy
probablemente a una reducción en la calidad de los parches cercanos al nido,
que son los primeros en ser explotados (Cresswell et al. 2000). Por lo tanto, un
aumento en la disponibilidad de semillas probablemente estará relacionado con
una disminución en las distancias y en los tiempos de forrajeo en las hormigas
granívoras.
Las fluctuaciones en la disponibilidad de semillas también inciden en la dieta de
las hormigas granívoras. Las especies del género Pogonomyrmex, por ejemplo,
muestran marcadas preferencias por semillas de determinadas especies (Crist
y MacMahon 1992, Pirk y Lopez de Casenave 2006, Pirk 2007) y han mostrado
ser altamente selectivas (Pulliam y Brand 1975, Whitford 1978, Melhhop y Scott
1983, Crist y MacMahon 1992, Pirk 2007). No obstante, varias especies
muestran variaciones temporales en la composición de su dieta que parecen
responder a las fluctuaciones en la disponibilidad de semillas en el ambiente
(Whitford 1978, Rissing 1988, Mehlhop y Scott 1983, Pirk 2007).
En el Monte central, la dinámica fenológica de los pastos y la dinámica del
banco de semillas del suelo imponen marcadas fluctuaciones temporales en la
disponibilidad de semillas de gramíneas (Marone y Horno 1997, Marone et al.
1998a, 2000a, 2004, Pol et al. datos no publicados), el principal componente de
la dieta de las hormigas granívoras Pogonomyrmex rastratus, P. pronotalis y P.
inermis (Pirk et al. 2004, Pirk y Lopez de Casenave 2006, Pirk 2007). En
función de las variaciones en la abundancia de estas semillas, es posible
distinguir una época de baja (de octubre a diciembre) y una de alta (de enero a
abril) disponibilidad de alimento (ver Capítulo 1) a lo largo de la temporada de
actividad de estas hormigas (Pol y Lopez de Casenave 2004). Frente a estas
fluctuaciones en la disponibilidad de recursos es de esperar que estas
hormigas modifiquen su comportamiento de forrajeo, lo que a su vez podría
influir sobre los patrones espaciales y temporales de remoción de semillas.
CAPÍTULO 2
25
OBJETIVOS E HIPÓTESIS Los objetivos de este capítulo son (1) describir las características generales del
forrajeo de Pogonomyrmex rastratus, P. pronotalis y P. inermis en Ñacuñán, y
(2) evaluar el efecto de las fluctuaciones en la disponibilidad de semillas de
gramíneas sobre el comportamiento de forrajeo (distancia, tiempo, éxito y dieta)
de estas hormigas. La hipótesis general planteada en este capítulo es que las
colonias modifican su comportamiento de forrajeo y la composición de la dieta
en función de la disponibilidad de alimento, de manera tal de regular la
inversión de energía y tiempo. Por lo tanto, se espera que los componentes del
comportamiento de forrajeo varíen a lo largo de la temporada de actividad en
función de los cambios en la disponibilidad relativa de semillas. De acuerdo a
esto, las predicciones específicas que se pusieron a prueba fueron: (1) la
distancia y el tiempo de forrajeo serán menores durante la época de alta
disponibilidad de semillas que durante la de baja disponibilidad, (2) el éxito de
forrajeo será mayor durante la época de alta disponibilidad de semillas que
durante la de baja disponibilidad, y (3) la proporción de semillas en la dieta será
mayor durante la época de alta disponibilidad de semillas que durante la de
baja disponibilidad.
MÉTODOS
Características generales del forrajeo
Para describir las características generales del forrajeo de Pogonomyrmex
rastratus, P. pronotalis y P. inermis en el algarrobal de Ñacuñán, se realizaron
observaciones directas del comportamiento de las obreras forrajeando durante
las temporadas de actividad (i.e., entre octubre y abril: Pol y Lopez de
Casenave 2004) de 2000-2001, 2001-2002 y 2002-2003. A lo largo de cada
temporada se realizaron observaciones en hasta seis ocasiones (octubre,
noviembre, diciembre, enero, febrero y abril). De cada colonia se siguieron
entre 5 y 48 obreras (dependiendo del nivel de actividad) durante su excursión
de forrajeo, registrándose la distancia de forrajeo (desde la entrada del nido
CAPÍTULO 2
26
hasta donde se recolectaba el alimento) y los tiempos de forrajeo: el tiempo
transcurrido desde que la hormiga salía del nido hasta que encontraba un ítem
(tiempo de búsqueda), el tiempo que pasaba manipulando el ítem (tiempo de
manipuleo), el tiempo que tardaba en regresar al nido (tiempo de regreso) y el
tiempo total de la excursión de forrajeo (la sumatoria de todos los tiempos
anteriores).
Las mismas obreras que eran seguidas para determinar las distancias y los
tiempos de forrajeo fueron capturadas antes de ingresar al nido, registrándose
si volvían con o sin carga, y recolectándola en el primer caso. Las obreras eran
liberadas rápidamente en la entrada del nido. Los ítems recolectados fueron
guardados en frascos rotulados para su posterior determinación. En el
laboratorio y bajo lupa binocular se clasificaron los ítems en dos grandes
categorías: semillas de gramíneas y otros ítems (e.g., flores, hojas, partes de
artrópodos y otras semillas). El éxito de forrajeo fue estimado como el
porcentaje del total de hormigas seguidas por colonia que volvían de su
excursión de forrajeo cargadas con algún ítem.
La unidad de muestreo considerada fue la colonia, ya que los individuos
provenientes de una misma colonia no se consideraron independientes. Por
ello, se calcularon los promedios de distancia, tiempos, éxito de forrajeo y dieta
de las obreras de cada colonia durante el periodo de muestreo, los que, a su
vez, fueron nuevamente promediados para obtener un valor para cada especie.
Efecto de la disponibilidad de semillas sobre el comportamiento de forrajeo
Para determinar si el comportamiento de forrajeo de Pogonomyrmex rastratus,
P. pronotalis y P. inermis varía en relación a la disponibilidad de semillas, se
compararon la distancia, los tiempos, el éxito de forrajeo y la dieta de las
colonias entre las épocas de baja (octubre-diciembre) y alta (enero-abril)
disponibilidad de semillas de gramíneas (ver Capítulo 1 para una descripción
más detallada de las variaciones en la disponibilidad de semillas de gramíneas
en el algarrobal de Ñacuñán). Para ello, solo se tuvieron en cuenta las colonias
en las que se siguieron al menos cinco obreras por época en una de las tres
CAPÍTULO 2
27
temporadas de muestreo. Sobre la base de este criterio y debido a la dinámica
de las colonias de estas especies en Ñacuñán (e.g., movimiento, inactividad o
desaparición), muchas colonias debieron ser descartadas del análisis, por lo
que finalmente se trabajó con 7-9 colonias de P. rastratus, 3-6 de P. pronotalis
y 2 de P. inermis. El bajo número de colonias usadas en el análisis para esta
última especie se debió a que prácticamente no presenta actividad forrajera
durante la época de baja disponibilidad de semillas (ver también Pirk 2007).
Las diferencias en la distancia, los tiempos, el éxito de forrajeo y la dieta entre
las épocas de baja y alta disponibilidad de semillas de gramíneas fueron
evaluadas utilizando la Prueba de Wilcoxon y la Prueba de t para muestras
pareadas, según la distribución de los datos. El bajo tamaño de muestra no
permitió realizar análisis estadísticos en el caso de P. inermis, por lo que para
esta especie solo se muestran las tendencias de los datos.
RESULTADOS Características generales del forrajeo
En general, las tres especies del género Pogonomyrmex estudiadas
presentaron un comportamiento de forrajeo muy similar. La distancia de
forrajeo promedio fue de 3-4 m, y la mayoría de los eventos de obtención de
alimento (más del 80%) ocurrieron a menos de 7 m de la entrada del nido (Fig.
2.1; Tabla 2.1). Las distancias de forrajeo se ajustaron a una distribución
normal en las colonias de P. inermis (Prueba de Chi-cuadrado, X2 = 8.58, P =
0.13), y logarítmica en las de P. pronotalis (X2 = 5.03, P = 0.17) y P. rastratus
(X2 = 14.16, P = 0.08) (Fig. 2.1). La distancia máxima de forrajeo registrada fue
de 10.80 m para P. inermis, 16.43 m para P. rastratus y 20.85 m para P.
pronotalis.
CAPÍTULO 2
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0
10
20
0-1 1-2 2-3 3-4 4-5 5-6 6-7 7-8 8-9 9-10 10-11 11-12 12-13 >13
Distancia (m)
%
Figura 2.1. Distribución de frecuencia relativa (en porcentaje) de los valores de distancia de
forrajeo de Pogonomyrmex inermis (barras blancas), P. pronotalis (barras negras) y P. rastratus
(barras grises) en el algarrobal de Ñacuñán. El número de obreras/colonias muestreadas
fueron 114/5 para P. inermis, 113/11 para P. pronotalis y 192/15 para P. rastratus.
Las excursiones de forrajeo duraron en promedio entre 12 y 17 min según la
especie (Tabla 2.1), siendo P. rastratus la que necesitó más tiempo y P.
pronotalis la más rápida. Las obreras invirtieron la mayor parte del tiempo (más
del 60%) en llegar al parche de alimentación y buscar un ítem adecuado: P.
rastratus necesitó en promedio un poco más de 11 min, mientras que P.
inermis y P. pronotalis lo hicieron en unos 8–9 min, respectivamente (Tabla
2.1). Una vez que una obrera encontraba una semilla, la manipulaba un par de
minutos antes de emprender el retorno al nido. Este comportamiento difirió
entre especies. Las obreras de P. rastratus removían todas las proyecciones
(aristas) y brácteas (glumas y glumelas) de las semilla de gramíneas
llevándose solo el cariopse o, en su defecto, removían solo las aristas,
posiblemente para facilitar su transporte. En cambio, las obreras de P.
pronotalis y P. inermis generalmente acarreaban las semillas completas, y solo
en las que poseen aristas (e.g., Trichloris crinita, Aristida spp., Stipa ichu)
ocasionalmente extraían o quebraban algunas de ellas. A pesar de estas
diferencias, los tiempos de manipuleo fueron muy similares entre especies
(Tabla 2.1). El tiempo de regreso al nido fue menor en P. pronotalis que en las
otras dos especies (Tabla 2.1).
CAPÍTULO 2
29
Tabla 2.1. Características generales del forrajeo de Pogonomyrmex rastratus, P. pronotalis y P. inermis en el algarrobal de Ñacuñán. Se indican el promedio
± EE de la distancia de forrajeo, los tiempos, el éxito de forrajeo y el porcentaje de semillas de gramíneas en la dieta para cada especie. Entre paréntesis se
indica el número de obreras/colonias muestreadas para cada caso.
Tiempos (min)
Especies Distancia (m) Búsqueda Manipuleo Regreso Total
Éxito (%) Gramíneas en la dieta (%)
P. rastratus 3.36 ± 0.36 (192/15) 11.30 ± 1.31 2.51 ± 0.21 2.58 ± 0.20 17.10 ± 1.33
(222/15) 86.34 ± 3.42
(268/15) 90.60 ± 3.51
(224/15)
P. pronotalis 3.76 ± 0.50 (113/11) 8.09 ± 0.56 2.43 ± 0.24 2.18 ± 0.13 12.45 ± 1.23
(115/9) 85.79 ± 4.01
(186/11) 83.89 ± 5.42
(154/11)
P. inermis 3.97 ± 0.83 (114/5) 8.51 ± 1.44 2.07 ± 0.24 3.09 ± 0.41 14.08 ± 2.31
(114/5) 85.73 ± 6.09
(150/5) 99.09 ± 0.76
(108/5)
CAPÍTULO 2
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El éxito de forrajeo fue considerablemente alto y muy similar en las tres
especies: alrededor del 86% de las obreras que salieron del nido por alimento
retornaron al nido con algún ítem (Tabla 2.1). La dieta estuvo constituida
fundamentalmente por semillas de gramíneas. Las obreras de P. inermis
prácticamente no acarrearon otros ítems que no fuesen semillas de gramíneas,
mientras que P. rastratus y P. pronotalis incluyeron un 10-16 % de otros ítems
(e.g., partes de artrópodos, frutos, flores, restos de hojas, semillas de hierbas,
heces de animales; Tabla 2.1).
Efecto de la disponibilidad de semillas sobre el comportamiento de forrajeo
La distancia de forrajeo fue muy similar en las tres especies (entre 3 y 4 m) y
no difirió entre las épocas de baja y alta disponibilidad de semillas (Fig. 2.2).
Tampoco hubo diferencias significativas en los tiempos de forrajeo entre
épocas para P. rastratus y P. pronotalis, aunque ambas mostraron una
tendencia de mayores tiempos de búsqueda en la de menor disponibilidad (Fig.
2.3). De manera similar, las obreras de P. inermis necesitaron mucho más
tiempo para encontrar alimento en la época de baja disponibilidad, lo que se
reflejó en una notable diferencia en el tiempo total de forrajeo (Fig. 2.3).
0
2
4
6
P. rastratus P. pronotalis P. inermis
Dis
tanc
ia (m
) nsns
63/9 43/6 23/2 136/9 71/6 45/2
Figura 2.2. Distancia de forrajeo promedio (+ EE) de Pogonomyrmex rastratus, P. pronotalis y
P. inermis durante la época de baja (barra negra) y alta (barra blanca) disponibilidad de
semillas en el algarrobal de Ñacuñán. Se muestra dentro de las barras el número de
obreras/colonias muestreadas para cada caso. ns: no significativo; Prueba de Wilcoxon y
Prueba de t para muestras pareadas.
CAPÍTULO 2
31
P. pronotalis
0
10
20
Tiem
po (m
in) ns
ns ns
ns
P. inermis
0
10
20
Búsqueda Manipuleo Regreso Total
Tiem
po (m
in)
P. rastratus
0
10
20
Tiem
po (m
in) ns
ns ns
ns
133/9 60/9
56/3 31/3
45/2 23/2
Figura 2.3. Tiempos de forrajeo promedio (+ EE) de Pogonomyrmex rastratus, P. pronotalis y
P. inermis durante la época de baja (barra negra) y alta (barra blanca) disponibilidad de
semillas en el algarrobal de Ñacuñán. Se muestra dentro de las barras del tiempo total el
número de obreras/colonias muestreadas. ns: no significativo; Prueba de Wilcoxon y Prueba de
t para muestras pareadas.
El éxito de forrajeo aumentó considerablemente durante la época de alta
disponibilidad de semillas en las colonias de P. rastratus y P. inermis. En
cambio, el porcentaje de obreras de P. pronotalis que regresaron cargadas al
nido fue similar en ambas épocas (Fig. 2.4).
CAPÍTULO 2
32
La mayor parte los ítems acarreados por las obreras de P. rastratus, P.
pronotalis y P. inermis fueron semillas de gramíneas. Sin embargo, durante la
época de baja disponibilidad el porcentaje de semillas de gramíneas fue
significativamente menor que durante la época de alta disponibilidad en las
colonias de P. pronotalis y P. rastratus. Por el contrario, P. inermis no alteró su
dieta entre épocas (Fig. 2.5).
0
25
50
75
100
P. rastratus P. pronotalis P. inermis
Éxito
(%)
52/2 86/2 63/4 76/4 86/7 136/7
ns *
Figura 2.4. Éxito de forrajeo promedio (+ EE) de Pogonomyrmex rastratus, P. pronotalis y P.
inermis durante la época de baja (barra negra) y alta (barra blanca) disponibilidad de semillas
en el algarrobal de Ñacuñán. Se muestra dentro de las barras el número de obreras/colonias
muestreadas para cada caso. *: P < 0.05; ns: no significativo; Prueba de Wilcoxon y Prueba de
t para muestras pareadas.
0
25
50
75
100
P. rastratus P. pronotalis P. inermis
Sem
illas
de
gram
ínea
s (%
)
58/7 124/7 23/2 46/253/4 62/4
* *
Figura 2.5. Porcentaje promedio (+ EE) de semillas de gramíneas en la dieta de
Pogonomyrmex rastratus, P. pronotalis y P. inermis durante la época de baja (barra negra) y
alta (barra blanca) disponibilidad de semillas en el algarrobal de Ñacuñán. Se muestra dentro
de las barras el número de obreras/colonias muestreadas para cada caso. *: P < 0.05; Prueba
de Wilcoxon y Prueba de t para muestras pareadas.
63/4
CAPÍTULO 2
33
DISCUSIÓN
En términos generales, el comportamiento de forrajeo fue muy similar en las
tres especies del género Pogonomyrmex que habitan en Ñacuñán. La actividad
forrajera estuvo concentrada en los primeros 6–7 m alrededor del nido y la
distancia promedio de forrajeo fue de 3–4 m. Estos valores son similares a los
reportados para otras especies del género Pogonomyrmex (Tabla 2.2),
indicando que estas hormigas concentran la actividad de forrajeo en un área
que comúnmente no supera los 10 m de radio.
La duración promedio de una excursión de forrajeo varía considerablemente
entre las especies del género Pogonomyrmex (Tabla 2.2). Entre las especies
estudiadas, P. rastratus tendió a ser más lenta y P. pronotalis más rápida para
conseguir alimento. Estas diferencias no parecen estar relacionadas con la
distancia de forrajeo ni con el tiempo de manipuleo, ya que ambos fueron
similares, sino que se deberían a diferencias en el tiempo de búsqueda y en la
estrategia de forrajeo que utilizan estas hormigas. Las especies con forrajeo
individual generalmente necesitan más tiempo para conseguir alimento, ya que
sus obreras buscan y colectan el alimento de manera independiente y
generalmente recorren un área más extensa que las obreras que utilizan una
estrategia grupal (Beckers et al. 1989, Traniello 1989, Hölldobler y Wilson
1990). En el capítulo 4 se estudiarán las estrategias de forrajeo de las tres
especies, para evaluar si las diferencias observadas en el comportamiento de
forrajeo están asociadas a diferentes estrategias.
El éxito de forrajeo fue prácticamente idéntico en las tres especies estudiadas
y, al igual que otras especies del género, superó el 80% (Tabla 2.2). Valores
similares fueron reportados por Pirk y Lopez de Casenave (2006) para P.
rastratus y P. pronotalis en Ñacuñán, estimados utilizando técnicas distintas, lo
que constituye una prueba de robustez para los resultados obtenidos.
CAPÍTULO 2
34
Tabla 2.2. Características generales del forrajeo de distintas especies del género
Pogonomyrmex. Se indican el promedio de la distancia de forrajeo (m), el tiempo total de
forrajeo (min), el éxito de forrajeo (%) y el sitio de estudio para cada especie.
Especie Distancia de forrajeo
Tiempo de forrajeo
Éxito de forrajeo Sitio de estudio Autores
P. badius 3.40 - - Carolina del Sur (EEUU)
Harrison y Gentry 1981
P. barbatus - 20 86 Arizona y Nuevo México (EEUU) Gordon 1991
P. barbatus 5.40 13.10 - Arizona (EEUU) Morehead y Feener 1998
P. californicus 2.90 17 83 California (EEUU) De Vita 1979
P. desertorum 1.70 - 56 Arizona, Nuevo México y California (EEUU) Davidson 1977
P. desertorum 2.20 11.20 - Arizona (EEUU) Morehead y Feener 1998
P. inermis 3.87 14.08 86 Monte central (Argentina) Este estudio
P. maricopa - - 96 Arizona, Nuevo México y California (EEUU) Davidson 1977
P. maricopa 6.10 20.80 76 California (EEUU) Weier y Feener 1995
P. mayri 4.70 - - Santa Marta (Colombia) Kugler 1984
P. occidentalis 2 – 12 24.30 66 Wyoming (EEUU) Crist y
McMahon 1991a, 1991b
P. occidentalis 2.6 – 4.13 - - Colorado (EEUU) Crist y Wiens 1994
P. occidentalis 2.20 6.20 - Arizona (EEUU) Morehead y Feener 1998
P. occidentalis - - 81 Colorado (EEUU) Usnik y Hart 2002
P. pronotalis 3.76 12.45 86 Monte central (Argentina) Este estudio
P. rastratus 3.36 17.10 86 Monte central (Argentina) Este estudio
P. rugosus - - 85 Arizona, Nuevo México y California (EEUU) Davidson 1977
P. rugosus 7.40 13.20 96 California (EEUU) Weier y Feener 1995
Las diferencias en la disponibilidad de semillas de gramíneas a lo largo de la
temporada de actividad de las hormigas parecen ser un factor importante en la
regulación de las actividades de forrajeo de Pogonomyrmex rastratus, P.
CAPÍTULO 2
35
pronotalis y P. inermis en el Monte central. Los resultados de este capítulo
sugieren que en estas especies cambia el tiempo de búsqueda de alimento y
que son capaces de modificar su dieta en función de la disponibilidad de
semillas, y que ésta puede afectar su éxito de forrajeo.
Una de las predicciones de la Teoría de Forrajeo Óptimo (MacArthur y Pianka
1966, Schoener 1971, Stephens y Krebs 1986) establece que en organismos
con forrajeo de sitio central la duración de la excursión de forrajeo será mayor
cuando los recursos son escasos, debido principalmente a un aumento en la
distancia de forrajeo. Los resultados de este estudio apoyan parcialmente dicha
predicción. Si bien se registró una tendencia a mayores tiempos de búsqueda
de alimento durante la época de baja disponibilidad de semillas (aunque las
diferencias no fueron estadísticamente significativas en P. rastratus y P.
pronotalis), la distancia de forrajeo no difirió entre épocas en ninguna de las
tres especies. Esta evidencia sugiere que la distancia de forrajeo y el tiempo de
búsqueda de alimento no están estrechamente relacionados. La distancia de
forrajeo podría ser un componente relativamente fijo del comportamiento,
mientras que el tiempo de búsqueda de alimento podría depender de la
disponibilidad de semillas, especialmente en P. inermis, como consecuencia de
su alta dependencia de estas semillas que representan el 99% de su dieta. Un
patrón similar fue reportado por Bernstein (1974) en colonias de P. californicus
y P. rugosus en ambientes con marcadas fluctuaciones estacionales y
altitudinales en la disponibilidad de semillas.
En muchas especies de hormigas la distancia al alimento puede restringir el
forrajeo, debido al aumento en los costos energéticos de buscar y transportar
ítems cuando mayor es la distancia. Esto podría explicar la poca flexibilidad
observada en las distancias de forrajeo de las especies estudiadas. Sin
embargo, las hormigas del género Pogonomyrmex tienen costos energéticos
de forrajeo extremadamente bajos (< 0.1%) en comparación con las ganancias
energéticas de forrajear semillas (Feener 1988, Weir y Feener 1995), por lo que
la rentabilidad de una excursión de forrajeo no estaría seriamente afectada por
un aumento en la distancia al alimento. Existen otros mecanismos por los
cuales la distancia al alimento podría limitar el comportamiento de forrajeo de
CAPÍTULO 2
36
estas hormigas. A medida que aumenta la distancia se incrementan los riesgos
de predación y la competencia por los recursos (Devigne y Detrain 2006), al
mismo tiempo que disminuye el conocimiento del ambiente y la capacidad de
reclutamiento de obreras hacia la fuente de alimento (Hölldobler 1976, Taylor
1977, Fewell et al. 1992). Alguno de estos mecanismos podrían estar
involucrados en la determinación de las distancias de forrajeo de estas
hormigas.
El éxito de forrajeo de las colonias de P. rastratus y P. inermis varió
considerablemente entre las épocas de baja y alta disponibilidad de semillas.
Esta variación coincide además con fluctuaciones en los niveles de actividad
forrajera registrados para estas especies (i.e., bajos en primavera y altos en
verano; Pol y Lopez de Casenave 2004, Capítulo 4). Estos resultados apoyan
la hipótesis de que las hormigas granívoras regulan sus niveles de actividad
forrajera en función de la abundancia de semillas en el ambiente, la cual podría
ser detectada a través del éxito de forrajeo, como ha sido descripto para otras
especies (Gordon 1991, Schafer et al. 2006). En las colonias de P. pronotalis,
por el contrario, el éxito de forrajeo fue superior al 80% en ambas estaciones.
Esto está asociado a que P. pronotalis tiene una mayor capacidad para
explotar otros recursos cuando la abundancia de semillas de gramíneas es
baja. Tanto esta especie como P. rastratus mostraron cambios en la proporción
de semillas de gramíneas recolectadas entre épocas. Durante la de baja
disponibilidad removieron una mayor cantidad de otros ítems (partes de
artrópodos, frutos, semillas de arbustos e hierbas dicotiledóneas) que durante
la época de alta disponibilidad de semillas, cuando más del 80% de los ítems
acarreados fueron semillas de gramíneas. Estos resultados concuerdan con los
reportados por Pirk y Lopez de Casenave (2006) y Pirk (2007). Entre estas dos
especies, P. pronotalis fue la que incorporó una mayor proporción de otros
ítems durante la época de baja disponibilidad de semillas, lo que podría
explicar sus altos niveles de éxito de forrajeo. P. inermis, por el contrario,
presentó una dieta constituida en más de un 95% por semillas de gramíneas
que prácticamente no sufrió modificaciones a lo largo de la estación de
actividad. Este mismo resultado fue hallado por Pirk (2007) utilizando diferentes
técnicas para estimar su dieta (Pirk et al. 2007). Su dieta estereotipada
CAPÍTULO 2
37
convierte a esta especie en más sensible a las fluctuaciones en la
disponibilidad de semillas de gramíneas (ver también Pirk 2007). En efecto, su
respuesta a las diferencias en la disponibilidad de semillas en la mayoría de las
variables analizadas (e.g., tiempo de búsqueda, éxito de forrajeo) fue mucho
más notoria que la de P. rastratus y P. pronotalis.
En conclusión, los resultados de este capítulo muestran que el comportamiento
de forrajeo y la dieta de las especies del género Pogonomyrmex de Ñacuñán
dependen en alguna medida de la disponibilidad de semillas en el ambiente (un
efecto “desde abajo”). Cuando el alimento preferido (las semillas de gramíneas)
es escaso, las obreras tienden a mostrar un mayor tiempo de búsqueda de
alimento y amplían su dieta (excepto P. inermis), incluyendo ítems que no
suelen recolectar cuando las semillas de gramíneas son abundantes. Las
variaciones en la disponibilidad de alimento también afectan el éxito de forrajeo
de las colonias de P. rastratus y P. inermis, y especialmente las de esta última,
cuya dieta está constituida casi exclusivamente por semillas de gramíneas.
CAPÍTULO 2
38
CAPÍTULO 3
COMPORTAMIENTO DE FORRAJEO Y
DISPONIBILIDAD DE SEMILLAS II: SELECCIÓN DE SITIOS DE FORRAJEO
RESUMEN- Las variaciones espacio-temporales en la disponibilidad de semillas
de gramíneas pueden afectar la selección de los sitios de alimentación de las
hormigas granívoras. Los objetivos de este capítulo fueron evaluar si las
obreras forrajeras de Pogonomyrmex rastratus, P. pronotalis y P. inermis
seleccionan determinados micrositios para obtener su alimento, si esa
selección guarda relación con la distribución espacial de las semillas de
gramíneas y si modifican la tasa de remoción desde el suelo y desde las
plantas a lo largo de la temporada de actividad. Durante la época de baja y alta
disponibilidad de semillas de las temporadas 2000-01, 2001-02 y 2002-03 se
realizaron observaciones de las obreras forrajeando y se registró el sitio de
remoción de semillas y las características estructurales y florísticas de los
micrositios de alimentación, así como también las de sitios elegidos al azar
(control). Los resultados obtenidos indican que las obreras de las tres especies
seleccionan en mayor o menor medida los sitios donde las semillas son más
abundantes, concentrando el forrajeo principalmente en los micrositios
expuestos y cercanos a las gramíneas, por donde ingresa la mayor parte de las
semillas de estas plantas al banco del suelo. Las tasas de remoción de semillas
desde las plantas y desde el suelo indican que estas hormigas son
principalmente consumidoras posdispersivas tanto en la época de baja y alta
disponibilidad de semillas.
CAPÍTULO 3
39
INTRODUCCIÓN
Según la Teoría de Forrajeo Óptimo, la selección natural favorecerá a los
individuos que adquieran y asignen más eficientemente los recursos (Stephens
y Krebs 1986). Para la mayoría de los animales los recursos se encuentran
distribuidos en parches que varían en espacio y tiempo (Hansson et al. 1995).
En ambientes con recursos fluctuantes, los consumidores pueden maximizar la
eficiencia de forrajeo concentrándose en los parches más provechosos hasta
que el nivel de recursos caiga por debajo del promedio de la matriz del paisaje,
optimizando así el éxito del forrajeo (Charnov 1976). En un caso como el
descripto, la elección del sitio de alimentación dependerá entonces de la
distribución temporal y espacial de los parches del recurso (e.g., para minimizar
el tiempo de búsqueda), así como de la calidad de los mismos (e.g., de la
cantidad de alimento disponible en ellos) (Pyke 1980, Cresswell et al. 2000).
Numerosos estudios han mostrado que las colonias de hormigas granívoras
pueden ajustar el comportamiento de forrajeo de las obreras en función de los
cambios en la disponibilidad de semillas. Variaciones locales en la distribución
espacial de las semillas generan cambios en el reclutamiento en obreras de
especies del género Messor (e.g., Mehlhop y Scott 1983, Hahn y Maschwitz
1985, Detrain et al. 2000) y Pogonomyrmex (e.g., Bernstein 1975, Hölldobler
1976, Whitford 1978, Gordon 1991, Crist y MacMahon 1991a, 1992),
permitiéndoles concentrar el esfuerzo de forrajeo en los sitios donde se
producen o acumulan grandes cantidades de semillas. Tal como predice la
Teoría del Forrajeo Óptimo, estas hormigas serían capaces de detectar las
diferencias en la densidad del recurso y seleccionar los parches más ricos y
cercanos al nido (Crist y MacMahon 1991a, 1992, Avgar et al. 2008).
En los desiertos, la distribución espacio-temporal de las semillas es sumamente
heterogénea (Reichman 1984, Kemp 1989, Marone et al. 1998a, 2004) y podría
condicionar la selección de los sitios de forrajeo de las hormigas granívoras (un
efecto espacial “desde abajo”). A su vez, la distribución espacial de las semillas
en el suelo podría ser el resultado de la selección de sitios de alimentación de
las hormigas (un efecto espacial “desde arriba”). Por ejemplo, si las hormigas
CAPÍTULO 3
40
remueven más semillas de sitios donde éstas son más abundantes podrían
reducir la heterogeneidad espacial del banco de suelo (Reichman 1979, Crist y
MacMahon 1991, Avgar et al. 2008).
En el Monte central, la dinámica fenológica de los pastos impone marcadas
fluctuaciones temporales y espaciales en la abundancia de semillas de
gramíneas en el banco de semillas del suelo (Marone y Horno 1997, Marone et
al. 1998a, 2000a, 2004, Pol et al. datos no publicados). Esas semillas
constituyen el principal componente de la dieta de las hormigas granívoras
Pogonomyrmex rastratus, P. pronotalis y P. inermis (Pirk et al. 2004, Pirk y
Lopez de Casenave 2006, Pirk 2007). La temporada de producción de semillas
se inicia entre finales de la primavera y el verano y suele extenderse hasta el
otoño (Marone y Horno 1997, Marone et al. 1998a, Pol et al. datos no
publicados). La abundancia de semillas sobre las plantas es mayor durante el
verano y comienzos de otoño, aunque algunas especies como Sporobolus
cryptandrus y Aristida spp. preservan semillas de la temporada anterior en sus
inflorescencias, y otras especies como Stipa ichu pueden producir semillas
nuevas en primavera (Marone et al. 1998a, 1998b, Pol et al. datos no
publicados). A principios de verano, muchas gramíneas presentan semillas en
sus panojas, pero muy pocas ingresan al banco del suelo. La dispersión
primaria de la mayoría de las gramíneas comienza en pleno verano y se
extiende hasta finales de otoño o principios de invierno (Marone et al. 1998a).
Por lo tanto, la mayor acumulación de semillas en el banco del suelo ocurre en
invierno y la mínima a principios de verano, al inicio de la temporada de
crecimiento (Marone y Horno 1997, Marone et al. 1998a, 2004). En función de
estas variaciones temporales, es posible distinguir entonces una época de baja
(de octubre a diciembre) y una de alta (de enero a abril) disponibilidad de
semillas durante la temporada de actividad de las hormigas del género
Pogonomyrmex (Pol y Lopez de Casenave 2004).
En el banco del suelo, la distribución de las semillas de gramíneas es
típicamente en parches. La mayoría de las semillas (70%) ingresa al banco por
sitios expuestos, sin cobertura de vegetación leñosa (Marone et al. 1998a,
2004). Dentro de estos sitios, las semillas medianas y grandes (las más
CAPÍTULO 3
41
consumidas y preferidas por las hormigas granívoras del género
Pogonomyrmex; Pirk et al. 2004, Pirk y Lopez de Casenave 2006, Pirk 2007)
ingresan principalmente por micrositios con alta cobertura de gramíneas,
mientras que las semillas muy pequeñas como las de Sporobolus cryptandrus
lo hacen a través de micrositios sin cobertura vegetal (Marone et al. datos no
publicados).
Si, como predice la Teoría del Forrajeo Óptimo y como ha sido constatado en
muchas especies de hormigas granívoras, las especies del género
Pogonomyrmex explotan preferentemente parches de alta densidad de
semillas, es de esperar que las obreras de P. rastratus, P. pronotalis y P.
inermis seleccionen determinados micrositios para forrajear en el Monte
central, y que modifiquen el lugar de recolección de las semillas (sobre las
plantas o sobre el suelo) entre la época de baja y alta disponibilidad de
semillas.
OBJETIVOS E HIPÓTESIS Los objetivos de este capítulo son (1) evaluar si las hormigas granívoras
Pogonomyrmex rastratus, P. pronotalis y P. inermis seleccionan micrositios de
alimentación en relación con su abundancia de semillas de gramíneas en
Ñacuñán, y (2) determinar la proporción relativa de semillas que las obreras
remueven desde el suelo y de las panojas de las gramíneas. La hipótesis
general planteada en este capítulo es que las hormigas explotan los parches
más ricos (i.e., con mayor abundancia de alimento). Dado que estas especies
consumen y prefieren semillas de gramíneas, se espera que busquen más
tiempo y que extraigan mayores cantidades de semillas de los micrositios
donde éstas son más abundantes. En primer lugar, en función de la distribución
espacial de las semillas de gramíneas en el banco de suelo de Ñacuñán, la
predicción específica que se puso a prueba es que los micrositios desde donde
las obreras extraen las semillas estarán ubicados más cerca de las plantas de
gramíneas y presentarán mayor cobertura de gramíneas que micrositios
elegidos al azar (los cuales se utilizarán como un subrrogante de la
disponibilidad). En segundo lugar, en función de las variaciones temporales en
CAPÍTULO 3
42
la disponibilidad relativa de semillas de gramíneas en el suelo y sobre las
plantas, se espera que las hormigas modifiquen el lugar de remoción de
semillas (desde el suelo o sobre las plantas) a lo largo de la temporada de
actividad. La predicción específica que se puso a prueba es que las obreras
extraerán una proporción mayor de semillas desde las panojas (predación
predispersiva) que desde el suelo (predación posdispersiva) durante la época
de baja disponibilidad de semillas y que extraerán una proporción mayor de
semillas desde el suelo que desde las panojas en la época de alta
disponibilidad de semillas.
MÉTODOS Selección de micrositios de forrajeo
Para caracterizar los micrositios de forrajeo (i.e., los micrositios desde donde
las obreras recogen las semillas) se siguieron hormigas de distintas colonias
durante su excursión de forrajeo en las temporadas 2000-2001, 2001-2002 y
2002-2003. En cada excursión se registró el microhábitat donde era
recolectado el alimento y se midieron sus características estructurales y
florísticas. Solo se tuvieron en cuenta los micrositios en los que las obreras
removieron semillas de gramíneas y no otros ítems. Todos los registros
correspondieron a la época de alta disponibilidad de semillas (enero-abril),
cuando la abundancia de semillas de gramíneas es mayor en los micrositios
cercanos a estas plantas. En total, se registraron los micrositios de forrajeo de
107 obreras de 9 colonias de P. rastratus, 49 obreras de 5 colonias de P.
pronotalis y 94 obreras de 5 colonias de P. inermis. Las obreras seguidas eran
marcadas con polvo fluorescente o retiradas momentáneamente de la colonia,
de forma tal de no seguir en más de una oportunidad al mismo individuo
durante la misma ocasión de muestreo y así evitar posibles sesgos, ya que los
individuos de algunas especies presentan fidelidad al parche de forrajeo (Crist
y MacMahon 1991b).
CAPÍTULO 3
43
Para caracterizar los micrositios de forrajeo utilizados por las obreras se utilizó
la técnica de interceptación puntual, que consistió en disponer cuatro
transectas de 50 cm de longitud, orientadas en el sentido de los cuatro puntos
cardinales y con el origen en el lugar en el cual el alimento había sido recogido.
En cada transecta se registró cada 10 cm el tipo de sustrato presente en la
superficie del suelo (mantillo o suelo desnudo) y las plantas que entraban en
contacto con una vara de 2 m de altura (o con su proyección vertical para
alturas mayores). Las plantas fueron identificadas a nivel de género, a
excepción de las de los géneros Lycium y Bouganvillea que fueron
consideradas en conjunto debido a las dificultades para distinguirlas en la
época del año en que se realizó la medición (Milesi 2006). Si bien se
registraron las dicotiledóneas herbáceas, éstas no fueron consideradas en la
descripción de los micrositios ya que su cobertura es muy variable entre
estaciones y años, lo que dificulta la comparación de las observaciones
registradas en distintos periodos (Marone 1991, Milesi 2006). A partir de estas
mediciones, se estimó para cada micrositio el porcentaje de cobertura de
gramíneas, de arbustos bajos (< 1m de altura), de arbustos altos (> 1m) y de
árboles, y el porcentaje de cobertura de suelo desnudo y de mantillo.
Adicionalmente, en cada micrositio se midieron las distancias a los distintos
tipos de vegetación (árbol, arbusto bajo, arbusto alto y gramínea) más
cercanos. Estas mediciones fueron realizadas a partir del segundo año de
muestreo (2001-2002) y no se pudieron medir todas las variables en algunos
casos. Por ello, en este caso el esfuerzo de muestreo es considerablemente
menor que el correspondiente a las coberturas, y varía según la especie.
Las características de los micrositios de forrajeo utilizados por las hormigas
fueron comparadas con las de 100 micrositios ubicados al azar en la misma
área. En cada uno de ellos se midieron las mismas variables que en los de
forrajeo, utilizando la misma técnica. Esta comparación permitió evaluar si las
hormigas seleccionaban determinados micrositios sobre la base de sus
características estructurales y florísticas (Milesi 2006).
Dentro del rango de micrositios disponibles, los consumidores pueden
seleccionar un valor central de cierta variable, valores extremos, o una porción
CAPÍTULO 3
44
determinada de valores. Por ello, para evaluar si las obreras seleccionan
algunos micrositios, se tuvieron en cuenta tanto los parámetros de posición
como los de dispersión de las distribuciones de los micrositios usados y los
disponibles (Milesi 2006). La unidad de muestreo considerada para generar la
distribución de las características de los micrositios usados fue el micrositio
utilizado por cada obrera seguida y no la colonia, ya que la dispersión de los
datos podría disminuir considerablemente si se promediaran los valores del
conjunto de obreras seguidas de una misma colonia, lo que conduciría a una
subestimación de la variabilidad del uso de los micrositios y aumentaría las
posibilidades de encontrar diferencias espurias entre los micrositios usados y
los disponibles.
La selección de micrositios de forrajeo se evaluó gráfica y estadísticamente. La
evaluación gráfica consistió en representar la distribución de las características
de los micrositios usados y disponibles en un mismo gráfico con el objeto de
evaluar visualmente si alguna porción del espacio disponible no era usada por
las hormigas (Milesi 2006). Para evaluarla estadísticamente, se compararon las
distribuciones de las variables de los micrositios utilizados y los disponibles con
la prueba de Kolmogorov-Smirnov para muestras continuas (Zar 1996). Este
análisis, a dos colas, permite evaluar las diferencias en las distribuciones de los
grupos comparados y es sensible a la diferencia tanto en los parámetros de
posición como de dispersión. Por lo tanto, permite detectar la selección que
consiste en el uso sesgado de valores mayores o menores de una variable, así
como aquella que consiste en evitar los valores extremos o medios. Cuando la
prueba de Kolmogorov-Smirnov resultó significativa, se compararon
visualmente las distribuciones para determinar cuál era el patrón selectivo
detectado (diferencias de parámetros de posición, de dispersión o ambos).
Recolección desde las panojas y desde el suelo
Para cuantificar la proporción relativa de semillas que las obreras remueven
desde el suelo y desde las panojas de las gramíneas se registró el lugar donde
las obreras recolectaban el alimento (i.e., suelo o panojas), discriminando entre
la época de baja (octubre-diciembre) y alta (enero-abril) disponibilidad de
CAPÍTULO 3
45
semillas. En este caso, la unidad de muestreo considerada fue la colonia, de
manera tal que, a partir del registro del lugar donde cada obrera recolectaba el
alimento, se calculó el porcentaje de remoción de semillas desde el suelo (y
desde las panojas) para cada colonia.
Solo se tuvieron en cuenta para este análisis las colonias en las que se registró
el lugar de remoción en al menos cinco excursiones de forrajeo por época.
Sobre la base de este criterio y debido a la dinámica de las colonias de estas
especies en Ñacuñán (e.g., movimiento, inactividad o desaparición), muchas
colonias debieron ser descartadas del análisis, por lo que finalmente se trabajó
con 9 colonias de P. rastratus, 4 de P. pronotalis y 2 de P. inermis. El bajo
número de colonias usadas en el análisis para esta última especie se debió a
que prácticamente no presenta actividad forrajera durante la época de baja
disponibilidad de semillas (ver también Pirk 2007). Las diferencias en el
porcentaje de remoción de semillas desde el suelo entre las épocas de baja y
alta disponibilidad de semillas de gramíneas fueron evaluadas utilizando la
Prueba de Wilcoxon y la Prueba de t para muestras pareadas, según la
distribución de los datos. El bajo tamaño de muestra no permitió realizar
análisis estadísticos en el caso de P. inermis, por lo que para esta especie solo
se muestran las tendencias de los datos.
RESULTADOS
Considerando los micrositios de forrajeo utilizados por el total de las obreras de
las tres especies, no hay valores de las variables que caracterizan los
microhábitats disponibles que no hayan estado representados en las muestras
de micrositios utilizados (Fig. 3.1). Es decir, todos los micrositios disponibles
fueron usados en alguna medida por las hormigas para conseguir alimento. Sin
embargo, las obreras seleccionaron micrositios con mayor proporción de suelo
desnudo, mayor cobertura de gramíneas y menor cobertura de arbustos altos,
arbustos bajos y árboles que los sitios disponibles (Fig. 3.1), así como
micrositios más cercanos a plantas de gramíneas y arbustos altos, y más
alejados de los árboles que los disponibles (Fig. 3.2).
CAPÍTULO 3
46
Las características de los micrositios de forrajeo variaron entre especies. Las
obreras de P. inermis y P. pronotalis forrajearon en micrositios con mayor
proporción de suelo desnudo y con menor cobertura de arbustos bajos que la
de los disponibles, a diferencia de P. rastratus que no seleccionó micrositios
con un sustrato particular ni según la cobertura de arbustos bajos (Fig. 3.1).
Las obreras de P. rastratus y P. inermis seleccionaron micrositios con mayor
cobertura de gramíneas, pero no se detectaron diferencias estadísticamente
significativas entre uso y disponibilidad para las obreras de P. pronotalis. La
cobertura de arbustos altos fue similar en los micrositios usados por las obreras
de P. rastratus y P. pronotalis y en los micrositios disponibles, pero las obreras
de P. inermis seleccionaron micrositios con una menor cobertura de arbustos
altos. La mayoría de los micrositios de forrajeo de las tres especies (P.
rastratus: 83%, P. pronotalis: 89% y P. inermis: 92%) y los disponibles (73%)
estuvieron fuera de la cobertura de los árboles. Aún así, se pudo observar que
P. inermis utilizó micrositios con una menor cobertura de árboles que la de los
micrositios disponibles (Fig. 3.1).
CAPÍTULO 3
47
0 20 40 60 80 100
0 20 40 60 80 100 0 20 40 60 80 100
0 20 40 60 80 100
Pogos
P.i.
P.p.
P.r.
Disp.
Pogos
P.i.
P.p.
P.r.
Disp.
Pogos
P.i.
P.p.
P.r.
Disp.
0 20 40 60 80 100
*****
*
*****
*
*****
***
**
**
Suelo desnudo (%) Cobertura de gramíneas (%)
Cobertura de arbustos altos (%)Cobertura de arbustos bajos (%)
Cobertura de árboles (%)
*
Figura 3.1. Caracterización de los micrositios disponibles (Disp.; n = 100) y de los micrositios
de forrajeo usados por todas las obreras de las tres especies del género Pogonomyrmex
(Pogos; n = 250) y por cada especie: P. inermis (P.i.; n = 94), P. pronotalis (P.p.; n = 49) y P.
rastratus (P.r.; n = 107) en el algarrobal de Ñacuñán. La línea vertical representa la mediana, el
punto al promedio, la caja abarca los percentiles 25% y 75% y los bigotes indican el rango de
los valores de cada variable. Las diferencias entre la distribución de los valores
correspondientes a los micrositios disponibles y los usados fueron evaluadas con la Prueba de
Kolmogorov-Smirnov de dos colas (*: P < 0.1, **: P < 0.05, ***: P < 0.01).
El análisis de las distancias a los distintos tipos de vegetación mostró un
escenario similar al descripto para las coberturas. Las obreras de P. inermis
recolectaron semillas en sitios más cercanos a las plantas de gramíneas que
los sitios disponibles, mientras que P. rastratus no mostró diferencias
estadísticamente significativas (Fig. 3.2). La distancia a los arbustos bajos fue
CAPÍTULO 3
48
similar en los sitios usados por las obreras de las tres especies y los
disponibles. En cambio, las obreras de P. rastratus y P. pronotalis forrajearon
en sitios más cercanos a los arbustos altos que los sitios disponibles (Fig. 3.2).
La mayoría de los micrositios de alimentación (P. rastratus: 76%, P. pronotalis:
73% y P. inermis: 86%) y de los disponibles (69%) estuvieron a más de 0.5 m
de la cobertura de los árboles, por lo que su análisis brinda información sobre
el entorno de los micrositios y no en lo concerniente a su estructura interna
(Milesi 2006). Los micrositios de alimentación de las obreras de las tres
especies estuvieron más alejados de los árboles que los micrositios disponibles
(Fig. 3.2).
Figura 3.2. Distancias a los distintos tipos de vegetación más cercanos desde los micrositios
disponibles (Disp.; n = 100) y desde los micrositios de forrajeo usados por todas las obreras de
las tres especies del género Pogonomyrmex (Pogos; n = 67–154) y por cada especie: P.
inermis (P.i.; n = 36–42), P. pronotalis (P.p.; n = 0–49) y P. rastratus (P.r.; n = 31–63) en el
algarrobal de Ñacuñán. La línea vertical representa la mediana, el punto al promedio, la caja
abarca los percentiles 25% y 75% y los bigotes indican el rango de los valores de cada
variable. Las diferencias entre la distribución de los valores correspondientes a la distancia en
los micrositios disponibles y los usados fueron evaluadas con la Prueba de Kolmogorov-
Smirnov de dos colas (*: P < 0.1, **: P < 0.05, ***: P < 0.01). s/d: sin datos.
0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0
0,0 0,5 1,0 1,5 2,0 2,5 3,0
**
Pogos
P.i.
P.p.
P.r.
Disp.
**
*
Pogos
P.i.
P.p.
P.r.
Disp.
******
Distancia al arbusto alto (m) 3 2.5 2 1.5 0.5 1 0
Distancia a la gramínea (m) 1 0.8 0.6 0.4 0.2 0 0,0 0,2 0,4 0,6 0,8 1,0 1,2 1,4 1,6
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9
**
*****
0 1 2 3 4 5 6 7 8 9
***
**
**
**
Distancia al árbol (m)
Distancia al arbusto bajo (m) 0.8 0.4 0 1.2 1.6
3 4 2 0 8 6
s/d
CAPÍTULO 3
49
Las obreras de las tres especies extrajeron las semillas principalmente del
suelo (el porcentaje de remoción de semillas desde el suelo fue siempre mayor
al 75%), tanto en la época de baja como en la de alta disponibilidad de semillas
(Fig. 3.3). No existieron diferencias estadísticamente significativas en los
porcentajes de remoción entre ambos periodos en las colonias de P. rastratus y
P. pronotalis, y no se observaron diferencias en las de P. inermis.
0
25
50
75
100
P. rastratus P. pronotalis P. inermis
Rem
oció
n de
l sue
lo (%
)
nsns
Figura 3.3. Porcentaje promedio (+ EE) de semillas que son removidas desde el suelo por
obreras de P. rastratus (n = 9 colonias), P. pronotalis (n = 4) y P. inermis (n = 2) durante la
época de baja (barras negras) y alta (barras blancas) disponibilidad de semillas en el algarrobal
de Ñacuñán. Las diferencias entre épocas fueron evaluadas con la Prueba de Wilcoxon y la
Prueba de t para muestras pareadas (ns: no significativo).
DISCUSIÓN En general, las tres especies del género Pogonomyrmex seleccionaron
micrositios con una mayor proporción de suelo desnudo o con una mayor
cobertura de gramíneas. Estas características coinciden, a grandes rasgos, con
las de los sitios por donde ingresa la mayor parte de las semillas de gramíneas
al banco del suelo en los meses de verano y principios de otoño en el
algarrobal de Ñacuñán (i.e., en sitios expuestos sin cobertura leñosa, que
suelen estar asociados con una mayor proporción de suelo desnudo que
aquellos bajo el dosel de árboles y arbustos; Marone et al. 1998a, Milesi 2006).
En estos sitios, las semillas de las especies más consumidas y preferidas por
estas hormigas son más abundantes cerca o bajo la cobertura de plantas de
CAPÍTULO 3
50
gramíneas (Marone et al. 1998a, 2004). Además, las obreras de dos de las tres
especies evitaron forrajear en micrositios con alta cobertura de arbustos y
árboles, los cuales durante el verano y el otoño suelen tener mucho menos
semillas que los sitios expuestos. Por ejemplo, la densidad de semillas de
Pappophorum spp., Trichloris crinita, Aristida spp., Digitaria californica y Stipa
ichu fue, en promedio, 2.7 y 3.3 veces menor en los micrositios bajo la
cobertura de algarrobo que en aquellos con cobertura de gramíneas en los
otoños de 1993 y 1994 y en los veranos de 1994 y 1995, respectivamente
(Marone et al. 1998a, datos no publicados). Estos resultados son consistentes
con la hipótesis de que las hormigas del género Pogonomyrmex concentran el
esfuerzo de forrajeo en sitios con alta densidad de semillas, a la vez que evitan
los sitios con baja densidad, al menos durante la temporada de mayor actividad
(Pol y Lopez de Casenave 2004).
Una hipótesis alternativa que podría explicar los patrones de uso del espacio
de las especies del género Pogonomyrmex en Ñacuñán es que estas hormigas
elijan los sitios de forrajeo en función de la accesibilidad del alimento. Las
características estructurales del hábitat, como el tipo de sustrato, la cobertura
vegetal o la cantidad de intersticios (i.e., rugosidad) pueden restringir los
movimientos y afectar el éxito de forrajeo de las hormigas (Crist y MacMahon
1991, Crist y Wiens 1994, Farji-Brener et al. 2004). Por ejemplo, un incremento
en la cobertura vegetal puede disminuir la velocidad de locomoción de las
hormigas granívoras (Fewell 1988), así como el número y disposición de
obstáculos físicos pueden afectar los patrones de movimiento y el éxito de
forrajeo en otras hormigas de desierto (Torres-Contreras y Vázquez 2007). En
el algarrobal de Ñacuñán se acumula gran cantidad de materia vegetal bajo la
cobertura de los arbustos altos y, particularmente, de los árboles, formando un
mantillo denso de varios milímetros de espesor (Marone et al. 1998a, 2004,
Milesi 2006). Aunque la presencia de mantillo favorece la retención de semillas
arrastradas por el viento y el agua al avanzar la estación de crecimiento,
después de su dispersión primaria (Marone et al. 1988a), también podría
constituir un obstáculo para el movimiento, búsqueda y remoción de semillas
por parte de las hormigas, explicando la selección de micrositios con mayor
CAPÍTULO 3
51
proporción de suelo desnudo y el evitamiento de los micrositios ubicados bajo
el dosel de árboles y arbustos
Un factor adicional que puede jugar un papel en la expresión espacial del
forrajeo es que las obreras podrían estar removiendo semillas en determinados
micrositios porque éstos están ubicados cerca de sus nidos. Es decir, la
distribución espacial de las colonias podría restringir los lugares a los que las
obreras acceden a buscar su alimento (Díaz 1991, MacMahon et al. 2000). La
estructura de la vegetación puede afectar las condiciones microclimáticas y
condicionar los sitios de nidificación de las hormigas (Retana y Cerdà 2000,
Arnan et al. 2007). En general, las áreas expuestas directamente al viento y a
la radiación solar son más secas y cálidas que aquellas protegidas por la
vegetación (Lassau et al. 2005) y estas condiciones pueden, dependiendo de la
especie considerada, favorecer o restringir el establecimiento de las colonias
(Hölldobler y Wilson 1990, Díaz 1991, Retana y Cerdà 2000). En el algarrobal
de Ñacuñán los nidos de P. pronotalis están ubicados en sitios abiertos, con
escasa cobertura vegetal y con alta proporción de suelo desnudo (Pol 2001,
Lopez de Casenave y Milesi, datos no publicados), características que podrían
estar asociadas a la necesidad de esta especie de mayores niveles de
irradiación solar y temperatura (Pol y Lopez de Casenave 2004). Si estas
hormigas forrajean en las cercanías del nido, esto podría explicar, a su vez, las
mayores distancias a árboles y arbustos altos registradas en los sitios de
forrajeo.
Cabe destacar que los patrones de uso del espacio variaron entre especies,
principalmente entre P. rastratus y P. inermis. Las primeras fueron mucho
menos selectivas, detectándose diferencias estadísticamente significativas en
solo una de las cinco variables de cobertura y en dos de las cuatro variables de
distancia. En cambio, P. inermis fue mucho más selectiva, registrándose
diferencias en siete de las nueve variables analizadas. Tales diferencias
reflejarían particularidades de la estrategia de forrajeo de ambas especies. Por
lo general, las especies con forrajeo grupal son capaces de detectar cambios
en la densidad de semillas cerca de la colonia y, mediante el reclutamiento de
obreras, concentran el esfuerzo de forrajeo en los parches más ricos. Por su
CAPÍTULO 3
52
parte, las que forrajean individualmente son menos sensibles a dichos cambios
y suelen buscar alimento en parches de distinta calidad (Davidson 1977, Fellers
1987, Avgar et al. 2008). Para saber si las diferencias observadas entre estas
especies son debidas a diferencias en sus estrategias de forrajeo, éstas deben
ser estudiadas en detalle (ver Capítulo 4).
Las obreras de las tres especies removieron semillas principalmente desde el
suelo, indicando que las hormigas del género Pogonomyrmex son básicamente
consumidores posdispersivos. No obstante, la remoción predispersiva rondó
alrededor del 10-15% en P. rastratus y P. pronotalis y alcanzó un 30% en
algunas colonias de P. inermis. Estas tasas de remoción predispersiva superan
ampliamente las estimaciones reportadas para hormigas granívoras de
América del Norte (Parmenter et al. 1984, Price y Joyner 1997, Gordon 1993) y
España (Willot et al. 2000), donde el impacto predispersivo es menor al 5% y
es prácticamente descartado como proceso de importancia en la biología de las
plantas.
No se detectaron cambios importantes en la proporción de semillas removidas
desde el suelo y desde las panojas entre las épocas de baja y alta
disponibilidad de semillas. Estos resultados no apoyan la hipótesis de que las
hormigas modifican el lugar de recolección del alimento en función de las
variaciones temporales en la disponibilidad de semillas en las panojas y en el
suelo. Es posible, sin embargo, que la respuesta comportamental de las
hormigas haya sido mucho más eventual y acotada en el tiempo que lo previsto
según el diseño de muestreo. La escala temporal del análisis (que distingue
entre épocas de baja y alta disponibilidad de semillas) puede haber sido
inadecuada (i.e., demasiado amplia) para detectar dichas variaciones. En
algunas colonias de P. pronotalis y de P. inermis (excluidas del análisis ya que
no se contaba con datos para ambas épocas) se registraron niveles de
remoción predispersiva superiores al 80%. En esos casos, las obreras extraían
semillas desde una o dos plantas de gramíneas que se encontraban en plena
producción, muy cerca del nido (< 4 m), tanto en una como en otra época.
Estas observaciones sugieren que, independientemente de la época,
variaciones repentinas en la producción de semillas en las gramíneas cercanas
CAPÍTULO 3
53
al nido podrían inducir a las obreras a forrajear directamente desde las plantas.
Es necesaria más información y un diseño más adecuado para poner a prueba
esta versión más sutil de la hipótesis original, aunque la idea de una remoción
mayormente posdispersiva parece haber quedado establecida.
La remoción predispersiva de semillas puede acarrear costos energéticos
adicionales en comparación con la remoción desde el suelo. Las obreras deben
subir y buscar semillas en las plantas, separarlas de las panojas, manipularlas,
y bajar con ellas para recién allí emprender el viaje de vuelta al nido. Incluso es
común que muchas obreras pierdan semillas mientras las manipulan en las
panojas (obs. pers.). A su vez, recolectar las semillas arriba de las plantas
también puede traer aparejados algunos beneficios, como por ejemplo reducir
considerablemente el tiempo de búsqueda del alimento, principalmente cuando
la abundancia de semillas en el suelo es baja. En consecuencia, la remoción
predispersiva podría ser una estrategia conveniente para la colonia solo
cuando la abundancia de semillas en pie es alta, la planta se encuentra cerca
del nido (facilitando el reclutamiento de obreras y la explotación grupal del
recurso) y la disponibilidad de semillas en el suelo es relativamente baja. Estas
condiciones podrían no darse con frecuencia en Ñacuñán. Por ello,
posiblemente sea más conveniente para las hormigas modificar su dieta o
disminuir los niveles de actividad de forrajeo hasta que las semillas de
gramíneas sean más abundantes en el suelo, antes que buscarlas arriba de las
plantas (ver Capítulo 2). Cuando comienza la dispersión, la estrategia más
conveniente sería buscar alimento debajo de las plantas que están
dispersando, aumentando así las probabilidades de encontrar semillas y
evitando los costos asociados a la remoción predispersiva.
Entre los meses de verano e invierno hasta el 80% de las semillas de
Pappophorum spp., Trichloris crinita, Aristida spp. y Digitaria californica
desaparecen de los micrositios expuestos y asociados a las gramíneas por
donde ingresaron al banco del suelo, a la vez que aumenta progresivamente su
abundancia relativa en micrositios bajo el dosel de árboles y arbustos (Marone
et al. 1998a, 2008). Este cambio puede deberse, como ya fuera mencionado, a
la dispersión secundaria de las semillas, o bien a su remoción por parte de los
CAPÍTULO 3
54
animales granívoros. Durante los meses de verano, el consumo por aves y
roedores granívoros es relativamente bajo en comparación con el de las
hormigas (Lopez de Casenave et al. 1998). Entre estas últimas, las especies
del género Pogonomyrmex son granívoros selectivos (Pirk et al. 2004, Pirk y
Lopez de Casenave 2006, Pirk 2007), presentan tasas de consumo
relativamente altas (5-6 × 104 semillas por colonia; Pirk y Lopez de Casenave
2006) y, por lo que indican los resultados de este capítulo, seleccionan (con
mayor o menor grado según la especie) micrositios expuestos y asociados a la
cobertura de gramíneas. Por consiguiente, la remoción de semillas por parte de
estas hormigas podría contribuir a la disminución en la densidad de semillas en
los micrositios expuestos, principalmente durante los meses de verano cuando
la actividad forrajera es máxima (Pol y Lopez de Casenave 2004). Pirk (2007)
encontró que la abundancia de semillas de las gramíneas más preferidas y
consumidas por estas hormigas se reduce en las cercanías de los nidos de P.
rastratus y P. inermis, aunque curiosamente dicho efecto es más notable en
micrositios con mantillo que sobre suelo desnudo.
En resumen, las especies del género Pogonomyrmex del Monte central
parecen seleccionar para forrajear los sitios donde las semillas son más
abundantes, concentrándose principalmente en los micrositios expuestos y
cercanos a las gramíneas, por donde ingresa la mayor parte de las semillas de
estas plantas al banco del suelo. Por lo tanto, podrían disminuir la
heterogeneidad espacial del banco al concentrarse en los parches más ricos.
Sin embargo, es importante tener en cuenta que el grado de selectividad de los
micrositios de alimentación difirió entre especies, por lo que es de esperar que
los efectos de la granivoría sean más evidentes en las especies más selectivas,
como P. inermis y P. pronotalis, que en P. rastratus. Las tasas relativas de
remoción de semillas desde el suelo y desde las plantas registradas indican
que estas hormigas son principalmente consumidoras posdispersivas y que no
modifican el lugar de remoción de semillas entre la época de baja y alta
disponibilidad de semillas.
55
CAPÍTULO 4
COMPORTAMIENTO DE FORRAJEO Y
DISPONIBILIDAD DE SEMILLAS II: ESTRATEGIAS DE FORRAJEO
RESUMEN- El efecto de la granivoría por hormigas sobre el banco de semillas
depende en gran medida de las estrategias de forrajeo utilizadas por las
colonias. Algunas especies pueden cambiar de sistema de forrajeo en función
de las variaciones en la cantidad de alimento disponible. El objetivo de este
capítulo fue determinar la estrategia de forrajeo utilizada por Pogonomyrmex
rastratus, P. pronotalis y P. inermis en condiciones naturales y evaluar
experimentalmente si las colonias la modifican cuando se enfrentan a una
oferta abundante y agregada de semillas. Para ello, se confeccionaron mapas
de los recorridos de las obreras durante sus excursiones de forrajeo y se
registraron las direcciones de salida de las obreras antes y después de agregar
semillas cerca de los nidos. Las colonias de P. rastratus y P. pronotalis
emplearon una estrategia de forrajeo individual, mientras que P. inermis utilizó
una estrategia grupal, en la que el reclutamiento parece estar limitado por el
número de individuos. En condiciones experimentales, las colonias de P.
pronotalis modificaron su estrategia de forrajeo y pasaron a utilizar una
estrategia grupal, mientras que P. rastratus y P. inermis mantuvieron
prácticamente la misma estrategia de forrajeo. Estos resultados apoyan la
hipótesis de que al menos algunas especies sudamericanas del género
Pogonomyrmex son capaces de reclutar obreras y mostrar ciertos niveles de
cooperación durante el forrajeo.
CAPÍTULO 4
56
INTRODUCCIÓN
Las hormigas han desarrollado distintas estrategias de forrajeo que les
permiten, según las características del entorno y las necesidades de la colonia,
hacer más eficiente la búsqueda y recolección del alimento (Carrol y Janzen
1973, Traniello 1989, Hölldobler y Wilson 1990). Estas estrategias pueden
clasificarse en dos tipos básicos según el grado de cooperación y
comunicación entre las obreras: el forrajeo individual o solitario y el grupal
(Beckers et al. 1989, Traniello 1989, Hölldobler y Wilson 1990). En el primero,
las obreras de una misma colonia buscan alimento independientemente unas
de otras; partiendo individualmente en todas o casi todas las direcciones desde
la entrada del nido; el reclutamiento es nulo o muy limitado, no se forman
senderos ni columnas de forrajeo y las obreras invierten la mayor parte del
tiempo de forrajeo buscando el alimento. En contraste, en el forrajeo grupal
prevalece el reclutamiento y se forman senderos y columnas de forrajeo en una
o unas pocas direcciones; por lo general, las obreras buscan alimento en
parches relativamente pequeños, que ya han sido localizados previamente e
indicada su localización a través del reclutamiento, por lo que las hormigas
ocupan la mayor parte del tiempo trasladándose hacia ellos. Dentro del forrajeo
grupal pueden identificarse varios subtipos conforme a los mecanismos de
reclutamiento y al número de obreras involucradas, como el forrajeo en
tándem, el reclutamiento en grupos y el reclutamiento en masa (Beckers et al.
1989, Traniello 1989). Algunas especies presentan una sola estrategia de
forrajeo, mientras que otras son capaces de fluctuar entre los dos tipos
(Bernstein 1975, Davidson 1977, Hölldobler y Lumsden 1980).
La adopción de una estrategia de forrajeo particular ha sido considerada como
una respuesta adaptativa para explotar más eficientemente recursos con una
densidad determinada y que son más o menos estables en el tiempo (Bernstein
1975, Davidson 1977, Jaffe y Deneubourg 1992). Estudios experimentales y
modelos de simulación han mostrado que una estrategia individual o solitaria
es más eficiente para detectar recursos efímeros, en bajas densidades o muy
variables, mientras que una estrategia grupal es más eficiente para
monopolizar y explotar rápidamente los recursos que se encuentran en altas
CAPÍTULO 4
57
densidades y que son relativamente estables en el tiempo (Johnson y Hubbell
1975, Davidson 1977, Fellers 1987, Jaffe y Deneubourg 1992). No obstante,
esta última estrategia depende de que las obreras de la especie posean la
capacidad de reclutar hacia las áreas con alta densidad de recurso, lo cual en
algunas especies es posible por la existencia de ciertos compuestos químicos
denominados feromonas de reclutamiento. Estas feromonas son utilizadas por
las obreras para crear un “rastro químico” en el suelo que guía a otros
individuos de la colonia hacia la fuente de alimento (Hölldobler y Wilson 1990,
Detrain et al. 1999, Heredia y Detrain 2000, Hölldobler et al. 2001).
Las hormigas granívoras del género Pogonomyrmex presentan una gran
variedad de estrategias de forrajeo, con especies con forrajeo exclusivamente
individual, exclusivamente grupal o que son capaces de cambiar de estrategia
en función de las condiciones ambientales (Hölldobler 1976, Davidson 1977,
Hölldobler y Wilson 1990, Johnson 2000, MacMahon et al. 2000). En América
del Norte se han identificado especies con forrajeo individual y grupal en los
tres complejos monofiléticos del subgénero Pogonomyrmex sensu-estricto
(Taber 1998, Johnson 2000, MacMahon et al. 2000). En América del Sur, los
pocos trabajos llevados a cabo sugieren que presentan una estrategia
exclusivamente individual (Kusnezov 1951, 1963), por lo que se ha
considerado que el forrajeo grupal es un carácter restringido únicamente a
algunas especies de América del Norte (Taber 1998, Johnson 2000). Sin
embargo, estudios recientes han mostrado que al menos una especie de Chile
central, Pogonomyrmex vermiculatus, puede producir y reconocer feromonas
de reclutamiento (Torres-Contreras et al. 2007). La producción de feromonas
detectada en la glándula de veneno de P. vermiculatus es similar a la de P.
maricopa, una especie del Hemisferio Norte que habitualmente forrajea en
forma solitaria pero que pasa a hacerlo en grupo cuando el alimento se
encuentra en altas densidades (Hölldobler 1976, Johnson 2001). Sobre la base
de esta evidencia, se ha propuesto que P. vermiculatus, y posiblemente otras
especies sudamericanas que aún no se han estudiado, podrían utilizar
feromonas para reclutar obreras y forrajear grupalmente, en especial cuando la
disponibilidad de alimento es alta y éste se encuentra espacialmente agrupado.
CAPÍTULO 4
58
Sin embargo, hasta el momento no hay estudios que hayan puesto a prueba
dicha hipótesis.
El efecto del consumo de semillas por hormigas granívoras sobre la
distribución espacial y la composición del banco de semillas del suelo depende
en gran medida de las estrategias de forrajeo que utilizan las colonias
(Davidson 1977, Crist y MacMahon 1991a, MacMahon et al. 2000).
Recientemente, Avgar et al. (2008) mostraron experimentalmente que las
especies que poseen forrajeo grupal son capaces de detectar el gradiente de
densidad de semillas que se genera desde la planta madre (debido al proceso
de dispersión primaria), concentrando la remoción de semillas en los parches
más abundantes. Esta remoción selectiva reduce diferencialmente la densidad
y supervivencia de las semillas en los parches cercanos a la planta madre. En
cambio, las especies que poseen forrajeo individual son poco sensibles a las
variaciones espaciales de la densidad de semillas y explotan parches con
distinta abundancia, ocasionando una reducción del banco de semillas
relativamente uniforme espacialmente (Avgar et al. 2008).
En el Monte central, las hormigas granívoras del género Pogonomyrmex
consumen en mayor medida y prefieren semillas de gramíneas por sobre otros
ítems, y sus colonias presentan tasas de remoción relativamente altas a lo
largo de la temporada de actividad (Pirk et al. 2004, Pirk y Lopez de Casenave
2006, Pirk 2007). En consecuencia, su actividad recolectora puede afectar la
distribución y composición del banco de semillas, especialmente alrededor de
los nidos (Pirk 2007). La estrategia de forrajeo de estas especies, que se
postuló como mayormente individual (Kusnezov 1951, 1963), nunca ha sido
estudiada; se espera que los efectos mencionados sobre las semillas sean
diferentes dependiendo de la estrategia que presenten. A su vez, tampoco se
conoce si esta estrategia depende de la cantidad de alimento disponible, como
fue observado en otras especies de hormigas.
CAPÍTULO 4
59
OBJETIVOS E HIPÓTESIS Los objetivos de este capítulo son: (1) describir y comparar la estrategia de
forrajeo que utilizan las hormigas granívoras Pogonomyrmex rastratus, P.
pronotalis y P. inermis en Ñacuñán, y (2) determinar si las colonias modifican
su estrategia de forrajeo en función de la abundancia y el grado de
agrupamiento del alimento. La hipótesis general es que estas especies utilizan
un sistema de forrajeo mayormente individual o solitario, pero que son capaces
de reclutar obreras y forrajear en grupo cuando el alimento es abundante y está
espacialmente agrupado. Por lo tanto, se espera que en condiciones naturales
las hormigas utilicen una estrategia de forrajeo individual, pero que recluten
obreras y forrajeen en grupo cuando se ofrecen experimentalmente grandes
cantidades de semillas de las especies más consumidas. Las predicciones
específicas que se pusieron a prueba son que en condiciones naturales las
obreras forrajeras partirán en todas o casi todas las direcciones desde la
entrada del nido y no se detectarán senderos ni columnas de forrajeo, mientras
que en condiciones experimentales las obreras saldrán del nido en unas pocas
direcciones y utilizarán senderos y columnas de forrajeo para explotar las
fuentes (experimentales) de alimento.
MÉTODOS
Estrategia de forrajeo
Para describir las estrategias de forrajeo se eligieron tres colonias de
Pogonomyrmex rastratus, tres de P. inermis y tres de P. pronotalis. Las tres
colonias estudiadas de P. pronotalis estaban ubicadas sobre caminos internos
de la reserva (picadas) que atraviesan el algarrobal (Pirk et al. 2004); no se
encontraron colonias activas dentro del algarrobal en las ocasiones en que se
desarrolló este muestreo. Entre enero y abril de 2003 se siguieron 10-12
obreras forrajeras de cada colonia (desde que salían del nido hasta el sitio
donde recolectaban el alimento). Solo se consideraron excursiones exitosas de
forrajeo. Las obreras seguidas eran marcadas con polvo fluorescente o
retiradas momentáneamente de la colonia, de forma tal de no seguir en más de
CAPÍTULO 4
60
una oportunidad al mismo individuo y así evitar posibles sesgos, ya que los
individuos de algunas especies presentan fidelidad al parche de forrajeo (Crist
y MacMahon 1991). La posición de cada hormiga que era seguida fue marcada
en el suelo cada 30 seg, utilizando palillos de distintos colores. El área utilizada
por todas las forrajeras de cada colonia se cuadriculó usando celdas de 1×1 m
y se la fotografió desde una altura de 3 m utilizando una cámara digital
sostenida por una vara de aluminio. Para distinguir la grilla y los recorridos
individuales de cada obrera en las fotografías se colocaron círculos blancos y
numerados en los extremos de las celdas de la grilla y trozos de cartulina de
distintos colores y formas en los palillos. Cada imagen obtenida abarcaba un
área de aproximadamente 2 m2 (i.e., dos celdas de la grilla), por lo que,
dependiendo de la colonia, en algunos casos se tomaron más de 50 fotografías
para cubrir toda la grilla. Con la ayuda de un esquema de la grilla y los números
en los extremos de las celdas se superpusieron lateralmente las imágenes
formando un mosaico, con el que posteriormente se confeccionó un mapa de la
vegetación presente en la grilla (clasificada en dos categorías: plantas de
gramíneas y plantas leñosas) y de los recorridos de las obreras.
El recorrido individual de cada obrera fue dividido en dos sectores siguiendo los
criterios de Traniello (1989): el área de forrajeo, donde las obreras buscan
alimento y sus movimientos son más lentos y tortuosos; y el área de tránsito,
desde la entrada del nido hasta el área de forrajeo, donde las hormigas siguen
una trayectoria mayormente lineal y se desplazan a mayor velocidad. De esta
manera fue posible determinar si las hormigas de una misma colonia utilizaban
senderos (i.e., áreas de tránsito comunes) que podrían ser difíciles de distinguir
a simple vista o si, por el contrario, cada una utilizaba un camino distinto. Si los
senderos eran lo suficientemente evidentes como para distinguirlos a simple
vista, éstos eran considerados columnas de forrajeo. La superficie del área de
forrajeo de cada una de las obreras fue estimada con la técnica del Mínimo
Polígono Convexo (Stickel 1954, Jenrich y Turner 1969) y los valores obtenidos
fueron promediados para cada colonia. A partir del número de marcas de
posición colocadas a lo largo del trayecto, tanto en el área de tránsito como en
la de forrajeo, se estimó el tiempo que cada obrera pasaba en cada una. Las
CAPÍTULO 4
61
diferencias en la superficie promedio del área de forrajeo entre especies fueron
evaluadas con la Prueba de Kruskal-Wallis y contrastes de Dunn (Zar 1996).
En cada colonia se registraron las direcciones de salida del nido de 30-70
obreras forrajeras, utilizando un aro graduado (con marcas cada 5º) de 50 cm
de diámetro y con soportes de alambre que permitían centrarlo en la entrada
del nido sin obstaculizar el tránsito de las hormigas. Una vez colocado el aro,
se registraba la orientación de las obreras forrajeras que salían del nido y
pasaban por debajo del mismo. Para poner a prueba si las direcciones de
salida se ajustaban a una distribución uniforme se utilizó la Prueba de Rayleigh
(Batschelet 1981). También se calculó la longitud del ángulo medio o “índice r”,
que indica el grado de dispersión de las direcciones alrededor del ángulo
medio, con valores que van entre 0 (máxima dispersión) y 1 (máxima
concentración), y la concentración angular, que mide la desviación de la
distribución de los datos en relación a una distribución uniforme (Fisher
1993).Todos estos parámetros fueron calculados con el programa Oriana 2.02c
(Kovach Computing Services 2005).
Efecto de la abundancia de semillas sobre la estrategia de forrajeo
Para determinar si las colonias modifican su estrategia de forrajeo en función
de la abundancia del alimento, se llevaron a cabo experimentos de adición de
semillas en cuatro colonias de cada especie ubicadas en los caminos internos
de la reserva entre enero y abril de 2004 y 2006. En cada colonia se registraron
los recorridos de 10-12 excursiones de forrajeo exitosas de las obreras y las
direcciones de salida del nido de 50-95 obreras forrajeras, siguiendo las
técnicas descriptas más arriba, antes y después del agregado experimental de
semillas. Para ello, una vez obtenidas las mediciones en condiciones naturales
se colocaron dos estaciones de cebado a 3-4 m de la entrada del nido en
sectores poco frecuentados por las forrajeras. En cada estación de cebado (un
área de aproximadamente 0.06 m2) se agregaron semillas ad-libitum de las
gramíneas más consumidas por estas hormigas (Aristida mendocina, Trichloris
crinita, Digitaria californica, Pappophorum spp. y Stipa ichu; Pirk y Lopez de
Casenave 2006, Pirk 2007), cosechadas en esa misma temporada de
CAPÍTULO 4
62
crecimiento de las plantas, junto a inflorescencias maduras fijadas en la base a
una plancha de cartón enterrada en el suelo. En las colonias de P. pronotalis se
agregaron semillas de moha (Setaria italica) pues en pruebas piloto se observó
que también eran recolectadas por las obreras forrajeras. Las estaciones de
cebado se revisaban periódicamente y, de ser necesario, se reponían semillas.
El tiempo transcurrido entre que se adicionaban las semillas y el momento en
que se realizaron las mediciones varió entre las especies dependiendo de
cuánto tardaban las obreras para descubrir y comenzar a recolectar semillas de
las estaciones de cebado: 1 día en las colonias de P. pronotalis, 2–4 días en
las de P. inermis y 2–6 días en las de P. rastratus. Para reducir el efecto de la
variación de otras condiciones ambientales sobre la actividad y el
comportamiento de las hormigas, las mediciones fueron siempre realizadas en
días soleados y durante las horas de mayor actividad de forrajeo (Pol y Lopez
de Casenave 2004).
Para complementar el análisis, se registraron las direcciones de salida del nido
de 50-126 obreras forrajeras antes y después del agregado experimental de
semillas en dos colonias de P. rastratus, seis de P. inermis y tres de P.
pronotalis en las que no se habían registrado los recorridos de las obreras.
Esto aumentó el número de colonias muestreadas a 6-10 por especie. Además,
mediante el conteo del número de obreras forrajeras que abandonaban el nido
por unidad de tiempo se estimaron los niveles de actividad de forrajeo en
ambas condiciones (antes y después del agregado de semillas).
Se examinaron los recorridos de las obreras antes y después de agregar
semillas para determinar si las hormigas modificaban las direcciones de salida
del nido y las áreas de tránsito y forrajeo. Las diferencias en el tiempo que las
obreras pasaban buscando alimento y la superficie de las área de forrajeo entre
condiciones no fueron evaluadas estadísticamente debido al bajo tamaño de
muestra (n = 4), por lo que para estas variables solo se muestran las
tendencias de los datos. La distribución de las direcciones de salida de las
forrajeras antes y después de agregar semillas fue comparada con la Prueba
U² de Watson para muestras pareadas (Batschelet 1981, Mardia y Jupp 2000).
CAPÍTULO 4
63
Los niveles de actividad de forrajeo en ambas condiciones fueron comparados
utilizando la Prueba de Wilcoxon (Zar 1996).
RESULTADOS Estrategia de forrajeo
La mayoría de las obreras forrajeras de P. rastratus salieron del nido en
distintas direcciones y no se detectaron senderos o áreas de tránsito utilizadas
por más de dos o tres obreras (Fig. 4.1). En los mapas de las colonias 1 y 2,
por ejemplo, pueden distinguirse hasta 6 direcciones y áreas de tránsito
diferentes para las 10 hormigas seguidas. Por el contrario, las colonias de P.
inermis concentraron el forrajeo en dos o tres direcciones bien definidas y las
obreras siguieron prácticamente los mismos recorridos de salida hasta los 2-3
m de la boca del nido (Fig. 4.2). Al igual que P. rastratus, las obreras de P.
pronotalis salieron a forrajear en distintas direcciones y, tal vez con la
excepción de la colonia 2, no se detectaron senderos de forrajeo (Fig. 4.3). Las
obreras de P. pronotalis de las colonias estudiadas utilizaron los caminos
internos de la reserva sobre los que estaban ubicadas para trasladarse a los
parches de forrajeo, recorriendo distancias mucho mayores que las de P.
rastratus y P. inermis dentro del algarrobal (Figs. 4.1–3).
CAPÍTULO 4
64
Figura 4.1. Continúa en la siguiente página.
P. rastratus Colonia 1
CAPÍTULO 4
65
Figura 4.1. Continúa en la siguiente página.
P. rastratus Colonia 2
CAPÍTULO 4
66
Figura 4.1. Excursiones de forrajeo de 10–11 obreras de tres colonias de Pogonomyrmex
rastratus en el algarrobal de Ñacuñán. El recorrido de cada individuo se indica con círculos de
distintos colores, la entrada al nido con una cruz y la vegetación con óvalos (gris claro:
gramíneas; negro: arbustos y árboles). Además, se muestra un histograma con la distribución
de frecuencia relativa de las distintas direcciones de salida del nido de las forrajeras, expresada
en porcentaje (colonia 1: n = 64, colonia 2: n = 31, colonia 3: n = 70).
P. rastratus Colonia 3
CAPÍTULO 4
67
Figura 4.2. Continúa en la siguiente página.
P. inermis Colonia 1
P. inermis Colonia 2
CAPÍTULO 4
68
Figura 4.2. Excursiones de forrajeo de 10–12 obreras de tres colonias de Pogonomyrmex
inermis en el algarrobal de Ñacuñán. El recorrido de cada individuo se indica con círculos de
distintos colores, la entrada al nido con una cruz y la vegetación con óvalos (gris claro:
gramíneas; negro: arbustos y árboles). Además, se muestra un histograma con la distribución
de frecuencia relativa de las distintas direcciones de salida del nido de las forrajeras, expresada
en porcentaje (colonia 1: n = 60, colonia 2: n = 50, colonia 3: n = 65).
FALTA FIGURA Figura 4.3. Excursiones de forrajeo de 10–11 obreras de tres colonias de Pogonomyrmex
pronotalis en los caminos internos (orientados de derecha a izquierda) de Ñacuñán. El recorrido
de cada individuo se indica con círculos de distintos colores, la entrada al nido con una cruz y la
vegetación con óvalos (gris claro: gramíneas; negro: arbustos y árboles). Además, se muestra
un histograma con la distribución de frecuencia relativa de las distintas direcciones de salida del
nido de las forrajeras, expresada en porcentaje (colonia 1: n = 65, colonia 2: n = 64, colonia 3: n
= 60).
P. inermis Colonia 3
CAPÍTULO 4
69
Las orientaciones de salida de las forrajeras registradas en la entrada de los
nidos fueron similares a las direcciones de los recorridos completo de las
obreras durante sus excursiones de forrajeo (Figs. 4.1-3). En las colonias de P.
inermis, por ejemplo, más del 70% de las salidas coincidieron con las
direcciones reconocidas en los mapas. Las distribuciones de las direcciones de
salida del nido de las colonias de las tres especies difirieron de lo esperado
según una distribución uniforme, a excepción de la colonia 2 de P. rastratus
(Tabla 4.1). Los parámetros de dispersión angular difirieron entre las especies
estudiadas. Los valores del índice r fueron más cercanos a 0 en las colonias de
P. rastratus, indicando que habría más de una orientación predominante. En
cambio, P. inermis presentó valores más cercanos a 1, reflejando una
concentración de las direcciones de forrajeo. P. pronotalis presentó un patrón
intermedio (Tabla 4.1). Coincidentemente, los valores de concentración
angular, que están asociados a la desviación del patrón uniforme, fueron
mayores en P. inermis, intermedios en P. pronotalis y menores en P. rastratus.
Tabla 4.1. Parámetros asociados con las direcciones de salida del nido de las obreras
forrajeras en tres colonias de Pogonomyrmex rastratus, P. pronotalis y P. inermis en Ñacuñán.
Se indican la longitud del ángulo medio (índice r), la concentración angular, el valor del
estadístico Z de la Prueba de Rayleigh y su significación estadística (P).
P. rastratus P. pronotalis P. inermis
Colonia 1
Colonia 2
Colonia 3
Colonia 1
Colonia 2
Colonia 3
Colonia 1
Colonia 2
Colonia 3
Índice r 0.34 0.11 0.57 0.58 0.56 0.56 0.78 0.62 0.73
Concentración angular 0.72 0.22 0.87 1.43 1.37 1.37 2.61 1.10 2.18
Z 7.41 0.38 24.73 20.19 20.39 20.63 39.24 11.79 26.41
P < 0.01 0.69 < 0.01 < 0.01 < 0.01 < 0.01 < 0.01 < 0.01 < 0.01
n 64 31 70 65 64 60 60 50 65
Tanto las obreras de P. rastratus como las de P. pronotalis buscaron alimento
en áreas de forrajeo que, en general, no se superponían entre sí y que eran
mucho más extensas que las de las obreras de P. inermis (Fig. 4.4). Estas, por
CAPÍTULO 4
70
el contrario, concentraron la búsqueda de alimento en los mismos sitios,
usualmente alrededor de una planta de gramínea. Estas diferencias también
fueron evidentes en el tiempo que las obreras invirtieron en las áreas de
tránsito y de forrajeo. En promedio, las obreras de P. rastratus destinaron el
69% del tiempo a buscar alimento en las áreas de forrajeo, P. pronotalis el 47%
y P. inermis solo el 36%.
0
0,5
1
1,5
2
P. rastratus P. inermis P. pronotalis
Áre
a de
forr
ajeo
(m2 )
a
b
a
0.5
1.5
Figura 4.4. Área de forrajeo promedio (+ EE) de las obreras de tres colonias de
Pogonomyrmex rastratus, P. inermis y P. pronotalis en Ñacuñán. Las letras diferentes indican
diferencias significativas entre especies (contrastes de Dunn; P <0.05).
Efecto de la abundancia de semillas sobre la estrategia de forrajeo
En general, las hormigas de las colonias analizadas modificaron algunos
aspectos de su comportamiento de forrajeo cuando se ofreció
experimentalmente semillas agrupadas y en altas densidades, pero ese cambio
no fue uniforme ni significativo para todas las especies.
Las colonias de P. rastratus necesitaron hasta seis días para descubrir las
estaciones de cebado y solo dos de las cuatro colonias en las que se
registraron los recorridos de las obreras modificaron levemente su estrategia de
forrajeo en condiciones experimentales. La mayoría de las obreras de las
colonias 1 y 3 siguieron forrajeando en las mismas áreas que antes del
agregado de semillas y modificaron muy poco las direcciones de salida del nido
y sus recorridos cuando se les ofreció semillas en altas densidades (Fig. 4.5 y
Apéndice). En cambio, las obreras de las colonias 2 y 4 cambiaron su dirección
y recorrido para buscar semillas en las estaciones de cebado (Apéndice). La
CAPÍTULO 4
71
distribución de las direcciones de forrajeo de 4 de las 6 colonias de P. rastratus
estudiadas no difirió entre condiciones naturales y experimentales (Tabla 4.2 y
Fig. 4.6).
Las colonias de P. inermis tardaron menos en detectar los cebos (2–4 días) y
no modificaron su estrategia de forrajeo en relación a la oferta de semillas. Al
igual que en condiciones naturales, cuando se adicionaron las semillas las
colonias siguieron utilizando una o dos direcciones de forrajeo principales y los
senderos no llegaron a ser evidentes a simple vista como para ser
considerados columnas de forrajeo (Fig. 4.7 y Apéndice). Aunque hubo un
número considerable de obreras que siguieron forrajeando en los mismos
parches que estaban siendo utilizados antes de agregar semillas, muchas
cambiaron la dirección de forrajeo, distinguiéndose senderos orientados hacia
alguna de las estaciones de cebado. Nueve de las diez colonias estudiadas
mostraron diferencias estadísticamente significativas en la distribución de las
direcciones de forrajeo entre condiciones naturales y experimentales (Tabla 4.2
y Fig. 4.6).
A diferencia de P. rastratus y P. inermis, las obreras de P. pronotalis
rápidamente detectaron las nuevas fuentes de alimento y al cabo de algunas
horas podía observarse una gran cantidad de individuos recolectando semillas
ininterrumpidamente de las estaciones de cebado. Este comportamiento podía
durar varias horas, incluso días después del experimento. En todos los casos,
las obreras cambiaron la dirección de salida del nido y su recorrido,
distinguiéndose senderos amplios orientados hacia las estaciones de cebado
(Fig. 4.8 y Apéndice). En todas las colonias analizadas las obreras forrajeras
modificaron sus direcciones de salida del nido (Tabla 4.2 y Fig. 4.6).
FALTA FIGURA
Figura 4.5. Excursiones de forrajeo de 10 obreras de una colonia de Pogonomyrmex rastratus
antes y después de la oferta experimental de semillas en Ñacuñán. Los mapas de las otras
colonias estudiadas se muestran en el Apéndice 1. El recorrido de cada individuo se indica con
círculos de distintos colores, la entrada al nido con una cruz, las estaciones de cebado con
círculos rojos y la vegetación con óvalos (gris claro: gramíneas; negro: arbustos y árboles).
Además, se muestran los histogramas con la distribución de frecuencia relativa de las distintas
CAPÍTULO 4
72
direcciones de salida del nido de las forrajeras en ambas condiciones, expresada en porcentaje
(antes: n = 75, después: n = 75).
CAPÍTULO 4
73
Figura 4.6. Histogramas con la distribución de frecuencia relativa de las distintas direcciones
de salida del nido (expresada en porcentaje) de las obreras forrajeras de Pogonomyrmex
rastratus, P. pronotalis y P. inermis antes y después de la oferta experimental de semillas en
Ñacuñán. Solo se muestran los datos de las colonias en las que no se registraron los recorridos
de las obreras (ver Métodos).
CAPÍTULO 4
74
FALTA FIGURA
Figura 4.7. Excursiones de forrajeo de 10 obreras de una colonia de Pogonomyrmex inermis
antes y después de la oferta experimental de semillas en Ñacuñán. Los mapas de las otras
colonias estudiadas se muestran en el Apéndice 1. El recorrido de cada individuo se indica con
círculos de distintos colores, la entrada al nido con una cruz, las estaciones de cebado con
círculos rojos y la vegetación con óvalos (gris claro: gramíneas; negro: arbustos y árboles).
Además, se muestran los histogramas con la distribución de frecuencia relativa de las distintas
direcciones de salida del nido de las forrajeras en ambas condiciones, expresada en porcentaje
(antes: n = 60, después: n = 62).
FALTA FIGURA
Figura 4.8. Excursiones de forrajeo de 10–12 obreras de una colonia de Pogonomyrmex
pronotalis antes y después de la oferta experimental de semillas en Ñacuñán. Los mapas de las
otras colonias estudiadas se muestran en el Apéndice 1. El recorrido de cada individuo se
indica con círculos de distintos colores, la entrada al nido con una cruz, las estaciones de
cebado con círculos rojos y la vegetación con óvalos (gris claro: gramíneas; negro: arbustos y
árboles). Además, se muestran los histogramas con la distribución de frecuencia relativa de las
distintas direcciones de salida del nido de las forrajeras en ambas condiciones, expresada en
porcentaje (antes: n = 63, después: n = 86).
CAPÍTULO 4
75
Tabla 4.2. Resultados de la Prueba U² de Watson que compara las direcciones de las salidas
del nido de las obreras forrajeras de Pogonomyrmex rastratus, P. pronotalis y P. inermis antes
y después de la oferta experimental de semillas en Ñacuñán. Se indica el valor del estadístico,
el nivel de significancia y el número de observaciones realizadas en ambas condiciones
(antes/después).
P. rastratus U² P n Colonia 1 0 .18 0.10 > P > 0.05 75/75 Colonia 2 0 .59 < 0.001 50/70 Colonia 3 0 .18 0.10 > P > 0.05 59/61 Colonia 4 0 .15 0.20 > P > 0.10 50/61 Colonia 5 0 .09 0.50 > P > 0.20 51/51 Colonia 6 0 .74 < 0.001 51/53 P. inermis Colonia 1 0 .91 < 0.001 60/62 Colonia 2 0 .75 < 0.001 70/72 Colonia 3 0 .96 < 0.001 60/60 Colonia 4 0 .17 0.10 > P > 0.05 52/61 Colonia 5 0 .28 < 0.01 50/60 Colonia 6 1 .03 < 0.001 50/62 Colonia 7 0 .63 < 0.001 50/60 Colonia 8 0 .58 < 0.001 62/67 Colonia 9 2 .21 < 0.001 60/60 Colonia 10 1 .75 < 0.001 60/65
P. pronotalis Colonia 1 1 .97 < 0.001 63/86 Colonia 2 1 .60 < 0.001 75/95 Colonia 3 1 .77 < 0.001 65/73 Colonia 4 0 .51 < 0.001 73/74 Colonia 5 2 .36 < 0.001 66/77 Colonia 6 3 .64 < 0.001 66/126 Colonia 7 2 .68 < 0.001 66/130
Como se esperaba, el área de búsqueda de alimento disminuyó en las colonias
de las tres especies en condiciones experimentales (Fig. 4.9). De igual manera,
el tiempo que las obreras invirtieron en el área de forrajeo disminuyó en
condiciones experimentales (Fig. 4.10). En ambos casos, las diferencias fueron
más notorias en las colonias de P. pronotalis que en las de P. rastratus y P.
inermis (Figs. 4.9 y 4.10).
CAPÍTULO 4
76
0
0,5
1
1,5
2
P. rastratus P. inermis P. pronotalis
Áre
a de
forra
jeo
(m2 )
0.5
1.5
Figura 4.9. Área de forrajeo promedio (+ EE) de las obreras de cuatro colonias de
Pogonomyrmex rastratus, P. inermis y P. pronotalis antes (barras negras) y después (barras
blancas) de la oferta experimental de semillas en Ñacuñán.
0
5
10
15
20
P. rastratus P. inermis P. pronotalis
Tiem
po e
n el
áre
a de
forr
ajeo
(m
in)
Figura 4.10. Tiempo promedio (+ EE) que las obreras de cuatro colonias de Pogonomyrmex
rastratus, P. inermis y P. pronotalis invirtieron en el área de forrajeo antes (barras negras) y
después (barras blancas) de la oferta experimental de semillas en Ñacuñán.
Finalmente, los niveles de actividad de forrajeo aumentaron significativamente
en las colonias de las tres especies después de la oferta experimental de
semillas (Fig. 4.11). El aumento fue mucho más marcado en las colonias de P.
pronotalis, registrándose niveles de actividad casi 20 veces más altos que los
observados antes de la oferta de semillas.
CAPÍTULO 4
77
Figura 4.11. Nivel de actividad de forrajeo promedio (+ EE) de colonias de Pogonomyrmex
rastratus (n = 6), P. inermis (n = 10) y P. pronotalis (n = 7) antes (barras negras) y después
(barras blancas) de la oferta experimental de semillas en Ñacuñán. *: P < 0.05, Prueba de
Wilcoxon.
DISCUSIÓN
Las colonias de Pogonomyrmex rastratus y P. pronotalis en Ñacuñán poseen
una estrategia de forrajeo individual; sus obreras salen en distintas direcciones
desde la entrada del nido y buscan semillas en parches extensos que
usualmente no son utilizados por otras obreras. Por el contrario, P. inermis
utiliza una estrategia de forrajeo grupal, en la cual las obreras salen del nido en
unas pocas direcciones, emplean mayormente senderos comunes y buscan
semillas en parches pequeños que son utilizados simultáneamente por varios
individuos de la colonia. Sin embargo, a diferencia de otras especies del mismo
género que tienen forrajeo típicamente grupal, como P. barbatus (Whitford et al.
1976, Davidson 1977), P. occidentalis (Cole 1968, Fewell 1988) o P. rugosus
(Cole 1968, Whitford et al. 1976), las obreras de P. inermis no forman columnas
y sus senderos prácticamente no se detectan a simple vista, lo que podría
indicar un reclutamiento restringido, tal vez por el bajo número de individuos,
como ocurre en P. mayri (Kugler 1984). La existencia de senderos utilizados
por un número relativo bajo de obreras forrajeras con limitada actividad ha
llevado a que, sobre la base de observaciones anecdóticas y debido a la
ausencia de un análisis específico como el que se presenta en este estudio, se
* *
*
P. rastratus P. inermis P. pronotalis 0
10
20
100
150
200
Act
ivid
ad d
e fo
rraje
o (s
alid
as/m
in)
CAPÍTULO 4
78
haya propuesto que esta especie (y todas las del género en América del Sur)
posee una estrategia de forrajeo solitaria o individual (Kusnezov 1951, 1963).
En función de la observación de que estas especies simpátricas presentan
estrategias de forrajeo diferentes, cabe preguntarse cuál de dichas estrategias
es más eficiente durante la temporada de actividad de las hormigas en el
Monte central. La estrategia individual conlleva mayores costos en cuanto al
tiempo de forrajeo, pero a su vez aumenta la probabilidad de que las obreras
de una colonia detecten nuevos parches (Davidson 1977, Fellers 1987, Agvar
2008). Esto podría ser una ventaja en la época de baja disponibilidad de
semillas (o a comienzos de la de alta), cuando las plantas de gramíneas están
empezando a producir semillas y su disponibilidad en el banco del suelo es
baja y muy variable. En el Capítulo 2 de esta tesis se observó, precisamente,
que el éxito de forrajeo de las colonias de P. rastratus y P. pronotalis es mayor
que el de las de P. inermis durante la época de baja disponibilidad de semillas,
apoyando la hipótesis de que una estrategia individual es más eficiente para
detectar recursos poco predecibles y presentes en bajas densidades. A
mediados del verano, cuando la mayoría de las gramíneas están en plena
producción y dispersión de semillas y la abundancia de éstas es mayor en los
micrositios cercanos a las plantas (Marone et al. 1998b, 2004), una estrategia
grupal como la utilizada por P. inermis podría ser más eficiente que una
individual. Sustentando esta idea, el éxito de forrajeo de las colonias de P.
inermis es mayor al 95% durante la época de alta disponibilidad y sus obreras
forrajeras necesitan mucho menos tiempo para encontrar semillas que las de P.
rastratus y P. pronotalis (Capítulo 2). Esta diferencia marcada en la eficiencia
de forrajeo entre las épocas de baja y alta disponibilidad de semillas podría
explicar por qué P. inermis se mantiene prácticamente inactiva hasta la época
de alta disponibilidad de semillas, mientras que P. rastratus y P. pronotalis
presentan actividad de forrajeo desde octubre (Pol y Lopez de Casenave 2004,
Pirk 2007).
En condiciones experimentales de mayor abundancia y concentración de
semillas, las colonias de P. pronotalis modificaron su estrategia de forrajeo y
pasaron a utilizar una estrategia grupal similar a la de P. inermis, aunque
CAPÍTULO 4
79
involucrando un mayor número de obreras y senderos más difusos. Un
comportamiento similar ha sido reportado en otras especies del Hemisferio
Norte como P. californicus y P. maricopa (Hölldobler 1976, Davidson 1977). P.
rastratus y P. inermis mantuvieron prácticamente la misma estrategia de
forrajeo, observándose leves cambios en algunas colonias de P. rastratus. Las
ventajas para P. pronotalis de cambiar a este sistema de forrajeo en
condiciones de superabundancia de alimento no parecen estar asociadas con
su capacidad para detectar el alimento, ya que su éxito de forrajeo ya es muy
alto en condiciones naturales durante esta época (Capítulo 2). En cambio, los
beneficios pueden encontrarse en el aumento de la capacidad de remover
grandes cantidades de semillas en poco tiempo, a partir de una reducción del
tiempo de forrajeo (asociada tanto a la disminución del área de forrajeo como
del tiempo en el área de tránsito), lo que se combina, en este caso, con un
aumento en la intensidad de la actividad forrajera. Si bien frente a la oferta
experimental de semillas se observó una tendencia a presentar menores
tiempos de búsqueda y mayores niveles de actividad de forrajeo en las tres
especies, la magnitud de la respuesta fue mucho mayor en las colonias de P.
pronotalis (casi 20 veces mayor) que en las de P. inermis y P. rastratus (1.5–2
veces mayor). Estos resultados, por un lado, sugieren que las tres especies
son capaces de detectar fluctuaciones en la disponibilidad de semillas cerca del
nido y, conforme a ello, regular los niveles de actividad de forrajeo, y, por el
otro, en el caso de P. pronotalis, son consistentes con la hipótesis de que un
sistema de forrajeo grupal es más eficiente para explotar recursos que se
encuentran en altas densidades y agrupados (Davidson 1977, Lebrun y Feener
2007, Avgar et al. 2008).
En hormigas, el tamaño de colonia suele estar correlacionado con la estrategia
de forrajeo. En general, las especies con colonias pequeñas forrajean de
manera individual, mientras que aquellas con colonias grandes forrajean en
grupo (Beckers et al. 1989, Goss et al. 1989). En el género Pogonomyrmex, por
ejemplo, las especies con <500 obreras por colonia forrajean individualmente,
mientras que las que poseen >5000–10000 forrajean en grupo (Johnson 2000,
pero ver más abajo). Estudios recientes llevados a cabo en el Monte central
muestran que las colonias de P. inermis, P. pronotalis y P. rastratus son
CAPÍTULO 4
80
relativamente pequeñas, con unas 300–1000 obreras (Nobúa Behrmann 2008).
Estos datos concuerdan solo parcialmente con lo que se espera en función de
sus estrategias de forrajeo. Si bien P. rastratus presenta una estrategia de
forrajeo individual, consistente con el tamaño de sus colonias, P. inermis tiene
forrajeo grupal y P. pronotalis, naturalmente individual, puede adquirir una
estrategia grupal ante un aumento marcado en la abundancia del alimento, lo
que sugiere que el tamaño de las colonias no sería el único factor que
condiciona o determina la estrategia de forrajeo en estas hormigas. Las
excepciones no son raras en especies con tamaños de colonia pequeños a
intermedios. Por ejemplo, P. maricopa posee unas 500-1000 obreras por
colonia y presenta una alternancia entre las estrategias individual y grupal,
como la de P. pronotalis, mientras que P. comanche y P. montanus pueden
llegar a tener más de 1500 individuos por colonia y solo forrajean
individualmente (Johnson 2000).
La observación de estrategias de forrajeo grupal en P. inermis y P. pronotalis
apoya la hipótesis de que al menos algunas especies sudamericanas del
género Pogonomyrmex son capaces de reclutar obreras y mostrar ciertos
niveles de cooperación durante el forrajeo. Sería conveniente corroborar
mediante análisis de laboratorio y estudios experimentales que el reclutamiento
de obreras en estas especies está mediado por feromonas, tal como
recientemente ha sido descubierto en P. vermiculatus (Torres-Contreras et al.
2007). No obstante, estos resultados y los reportados por Torres-Contreras et
al. (2007) podrían no ser suficientes como para refutar la hipótesis de que el
forrajeo grupal es una característica exclusiva de algunas especies de América
del Norte (Taber 1998, Johnson 2000), ya que el reclutamiento de obreras
podría estar limitado a un número muy reducido de especies de América del
Sur y hasta el momento no se ha reportado que ninguna especie forme
columnas de forrajeo.
Como la expresión espacial del consumo de semillas por hormigas granívoras
depende en gran medida de la estrategia de forrajeo (Crist y MacMahon 1991,
Agvar et al. 2008), es de esperar que varíe entre las especies estudiadas,
siendo más evidente en las colonias de P. inermis, las cuales utilizan una
CAPÍTULO 4
81
estrategia de forrajeo grupal, remueven semillas de áreas pequeñas y son más
selectivas en el uso de micrositios de forrajeo (Capítulo 3). Sin embargo, no se
cuenta con un análisis temporal del uso de áreas de forrajeo que permita
determinar si las colonias rotan estas áreas a lo largo del tiempo o si presentan
sitios de forrajeo relativamente fijos, por lo que harían falta estudios más
detallados del uso del espacio y de las variaciones temporales del
comportamiento de forrajeo a lo largo de la temporada de actividad para
comprender las implicancias de la granivoría por parte de estas hormigas para
la distribución de semillas en los suelos del Monte central.
82
CAPÍTULO 5
DETERMINANTES DE LA DISTRIBUCIÓN
ESPACIAL DE LAS COLONIAS DE
Pogonomyrmex pronotalis y P. inermis RESUMEN- Para evaluar los efectos directos e indirectos de las hormigas
granívoras en los ecosistemas de desierto es primordial conocer cuáles son los
factores que afectan la distribución espacial de sus colonias. En los caminos de
la reserva de Ñacuñán, las colonias de Pogonomyrmex inermis y P. pronotalis
presentan una distribución agregada, formando grupos o parches de colonias.
El objetivo de este capítulo fue determinar si la distribución en parches de
ambas especies es debida a la limitada capacidad dispersiva de las nuevas
reinas (hipótesis dispersiva) o a limitaciones edáficas (hipótesis edáfica). Los
resultados de los análisis genéticos utilizando marcadores mitocondriales y
nucleares no apoyan la hipótesis dispersiva, sugiriendo que las reinas podrían
recorrer mayores distancias que las asociadas a los parches de colonias. En
cambio, las colonias de P. pronotalis y P. inermis estuvieron ubicadas en sitios
con características edáficas particulares y contrastantes, sugiriendo que la
textura y las condiciones hídricas del suelo podrían ser determinantes de la
distribución espacial de sus colonias. Si bien no pueden descartarse otros
procesos por no ser excluyentes, las evidencias indican que los factores
ambientales serían los más importantes.
CAPÍTULO 5
83
INTRODUCCIÓN
Los efectos de las hormigas granívoras en los ecosistemas de desierto no se
limitan a la remoción de semillas. Otras actividades como la construcción y el
mantenimiento del nido pueden afectar la redistribución de materia en los
suelos, e, indirectamente, la supervivencia, el crecimiento y la reproducción de
algunas plantas y artrópodos asociados (MacMahon et al. 2000). Estas
actividades están centradas en el nido y sus alrededores, por lo que el impacto
producido dependerá en gran medida de la ubicación espacial de las colonias.
Por lo tanto, para comprender los efectos directos relacionados con el proceso
de granivoría (cuyos aspectos fueron estudiados en capítulos anteriores) y los
indirectos asociados con las modificaciones del suelo es necesario investigar la
ecología espacial de la nidificación de las hormigas granívoras.
La mayoría de los estudios sobre la ecología espacial de hormigas granívoras
se ha centrado en los efectos de las interacciones biológicas, principalmente
competencia inter e intraespecífica (De Vita 1979, Ryti y Case 1984, Wiernasz
y Cole 1995, Crist y Wiens 1996, Johnson 2006), mientras que la importancia
de otros factores como la heterogeneidad ambiental o la dispersión de las
reinas ha sido mucho menos explorada (Crist y Wiens 1996; pero ver Wiernasz
y Cole 1995, Cole y Wiernasz 2002, Billick et al. 2004). Es así que la mayoría
de los trabajos analizan la distribución de las colonias a una escala espacial
pequeña (< 25 m), en la cual la competencia por el espacio y el
comportamiento territorial de las hormigas generarían disposiciones regulares,
especialmente en hábitats con alta densidad de colonias (Hölldobler 1976, De
Vita 1979, Harrison y Gentry 1981, Gordon y Kulig 1996; pero ver Pielou 1960,
Ryti y Case 1992, Adams y Tschinkel 1995). A una escala más amplia (> 30–50
m) muchas especies presentan una distribución agregada o en parches, siendo
la topografía, las condiciones edáficas o las perturbaciones por actividades
humanas los principales factores causales propuestos (Crist y Wiens 1996,
MacMahon et al. 2000).
Las características del suelo parecen estar asociadas con la distribución
espacial en hormigas granívoras de los géneros Messor y Pogonomyrmex. Por
CAPÍTULO 5
84
ejemplo, la distribución de P. magnacanthus está restringida a dunas y sitios
muy arenosos (Cole 1968), M. pergandei, P. occidentalis y P. californicus son
más abundantes en sitios con suelos arenosos y profundos (Crist y Wiens
1996, Johnson 2000), mientras que M. stoddardi, P. rugosus y P. barbatus
suelen ocupar ambientes con suelos más arcillosos y anegables (Johnson
1992, 2000, 2001). Estudios fisiológicos indican que los requerimientos de
humedad o la tolerancia a la desecación difieren entre especies (Johnson 1992,
1998, 2001, DeMers 1993), por lo que las variaciones en la disponibilidad de
agua en el nido asociadas con la textura del suelo podrían ser un factor clave
para el éxito de fundación y establecimiento de las colonias.
La fundación de la colonia es considerada como la etapa más vulnerable del
ciclo de vida de las hormigas (Hölldobler y Wilson 1990, Johnson 1998) y la
elección del sitio para establecerla puede determinar el patrón de distribución
de las colonias adultas a distintas escalas espaciales (Wiernasz y Cole 1995,
Cole y Wiernasz 2002, Johnson 2006). En organismos relativamente sésiles
como las hormigas, la dispersión y la fundación de nuevas colonias depende
exclusivamente de las hembras reproductivas (Hölldobler y Wilson 1990), por lo
que el grado de movilidad de estos individuos puede afectar tanto la densidad
como la distribución espacial de las colonias (Wiernasz y Cole 1995, Cole y
Wiernasz 2002), así como las características genéticas de las poblaciones
(Seppä y Pamilo 1995, Seppä et al. 2004). Si la dispersión de las hembras
reproductivas es limitada, determinados sitios (en especial los más cercanos)
pueden recibir más reinas que otros, ocasionando variaciones locales en la
densidad de colonias. Si el número de hembras reproductivas producidas por
temporada es bajo y la dispersión es limitada, el hábitat podría no llegar a
saturarse de colonias, aun cuando éstas persistan por años (Wiernasz y Cole
1995, Cole y Wiernasz 2000). Una limitada capacidad dispersiva de las futuras
reinas también puede restringir el flujo génico entre poblaciones distantes,
favoreciendo la estructuración de las poblaciones (Liatuard y Keller 2001,
Doums et al. 2002, Sundström et al. 2005). En definitiva, estos factores
favorecen la distribución en parches o grupos de colonias.
CAPÍTULO 5
85
En el Monte central, la densidad de colonias de las hormigas granívoras del
género Pogonomyrmex varía espacialmente. El número de colonias disminuye
progresivamente al alejarse de los caminos, y de una manera particularmente
marcada en P. pronotalis (Lopez de Casenave et al. datos no publicados). La
densidad de colonias de P. pronotalis es significativamente mayor en los
caminos que en sus adyacencias (a 50 m de distancia), mientras que la de P.
rastratus no es diferente (Pirk et al. 2004). Estudios recientes muestran que las
colonias de P. inermis y P. pronotalis presentan una distribución agregada a lo
largo de los caminos internos (picadas) que atraviesan el algarrobal de
Ñacuñán, formando parches o grupos de 3–16 colonias separados entre sí por
cientos de metros, y que la ubicación de estos grupos de colonias es estable
entre años (Milesi et al. datos no publicados). Además, existen observaciones
previas del comportamiento reproductivo de P. pronotalis en las que es claro
que el vuelo nupcial ocurre muy cerca de la colonia madre y que las hembras
reproductivas presentan las alas rasgadas o rotas antes de la cópula
(presumiblemente desde su salida del nido), por lo que solo podrían
desplazarse caminando para fundar una nueva colonia (Fig. 5.1).
Figura 5.1. Vuelo nupcial de Pogonomyrmex pronotalis en la Reserva de Ñacuñán. Se pueden
observar los machos (individuos alados, de menor tamaño corporal y cabeza pequeña) y las
hembras reproductivas (individuos grandes de cabeza prominente y con restos o vestigios de
alas; ver imágenes ampliadas en la parte superior derecha de cada foto).
CAPÍTULO 5
86
OBJETIVOS E HIPÓTESIS
El objetivo de este capítulo es determinar si la distribución en parches o grupos
de colonias de P. inermis y P. pronotalis en los caminos internos de la reserva
de Ñacuñán es el resultado de limitaciones ambientales o una consecuencia de
las características del comportamiento reproductivo de estas especies.
Una de las hipótesis planteadas es que la mayor parte del establecimiento de
nuevas colonias ocurre en las cercanías de la colonia madre debido a la
limitada capacidad dispersiva de las nuevas reinas en un ambiente insaturado
de colonias (hipótesis dispersiva). Si esto es así, las poblaciones deberían
estar estructuradas en subpoblaciones (i.e., las colonias pertenecientes a un
mismo parche deberían presentar un mayor grado de parentesco genético que
las colonias de distintos parches). En función de esto, las predicciones
específicas que se pusieron a prueba fueron: (1) los coeficientes de endogamia
metapoblacional y entre subpoblaciones estimados utilizando marcadores
heredados por vía materna (secuencias de ADN mitocondrial) presentarán
valores significativamente distintos de cero; (2) la red de haplotipos
mitocondriales, así como el diseño de clados anidados, se corresponderán con
la distribución espacial de los parches de colonias, indicando una fuerte
asociación entre las distancias geográficas y las genéticas; y (3) si el efecto de
las reinas es muy marcado, los coeficientes de endogamia estimados con
marcadores heredados por vía materna y paterna (secuencias microsatelitales
del ADN nuclear) también presentarán valores distintos de cero, indicando que
las poblaciones están estructuradas en subpoblaciones.
Una hipótesis alternativa, pero no excluyente de la anterior, es que la fundación
y el establecimiento exitoso de nuevas colonias está restringido a sitios
específicos donde las características edáficas son favorables (hipótesis
edáfica). Aunque la topografía del terreno en los sitios donde se encuentran los
parches de colonias es relativamente homogénea, otras variables como la
textura y las condiciones hídricas del suelo pueden presentar variaciones
significativas a una escala pequeña que podrían condicionar la disponibilidad
de sitios para la fundación y el establecimiento de las colonias, generando así
CAPÍTULO 5
87
la disposición en parches de las mismas. En este caso, la predicción específica
que se puso a prueba fue que habrá diferencias en la textura y en la
compactación del suelo entre áreas ocupadas por los parches de colonias de
P. pronotalis y P. inermis y las áreas sin colonias.
Figura 5.2. Esquema del sitio de estudio en Ñacuñán donde se muestra la distribución de los
parches de colonias (en círculos u óvalos de distintos colores) de P. pronotalis (izquierda) y P.
inermis (derecha). Las líneas corresponden a caminos internos que atraviesan el algarrobal;
éstos mayormente confluyen en la Estación Biológica de la reserva, que se muestra con un
símbolo en el centro del esquema.
MÉTODOS
Análisis genéticos: ADN mitocondrial y microsatélites
Durante el verano de 2004 se colectaron entre 20 y 30 obreras de 35 colonias
de P. pronotalis y de 45 colonias de P. inermis, provenientes de distintos
parches de colonias en los caminos internos de la Reserva de Ñacuñán (Fig.
5.2). Los individuos fueron colectados directamente de la entrada del nido e
inmediatamente colocados en frascos con alcohol 96% para su preservación.
Se pudo extraer suficiente cantidad de ADN de 588 obreras provenientes de 27
colonias de P. pronotalis (promedio de obreras ± DE por colonia: 21.8 ± 0.7) y
P. pronotalis P. inermis Parche 1
Parche 2
Parche 3
Parche 4
Parche 5 Parche 6
Parche A
Parche B
Parche C
Parche D
CAPÍTULO 5
88
de 462 obreras de 23 colonias de P. inermis (20.1 ± 0.4). Para aislar el ADN de
cada obrera se utilizó el equipo de aislamiento PureGene® (Gentra Systems).
Los individuos fueron homogeneizados en nitrógeno líquido e incubados a 65ºC
durante 1 h en 100 µL de solución de lisis celular (Cell Lysis Solution).
Posteriormente, las muestras fueron colocadas en hielo y tratadas con 34 µL de
solución precipitante de proteínas (Protein Precipitation Solution) durante 5 min;
luego fueron centrifugadas a 14000 rpm durante 5 min. Los sobrenadantes
fueron transferidos a un tubo con 130 µL de isopropanol 100% (2–propanol) a
-10 ºC. Se mezcló la solución invirtiendo suavemente los tubos 4 o 5 veces.
Las muestras fueron mantenidas a -20 ºC durante 1-2 h y luego centrifugadas a
14000 rpm durante 10 min. Se extrajo el remanente de isopropanol con la
precaución de no dañar el pellet ubicado en el fondo del tubo. Los pellets
fueron lavados dos veces con 100 µL de etanol 70% a -10 ºC y luego se extrajo
el exceso de líquido utilizando una centrífuga de vacío. El ADN obtenido fue
resuspendido en 50 µL de “Low TE” (1mM Tris pH 8.0, 0.1 mM EDTA). Por
último, se extrajeron 5 µL de ADN purificado por muestra y mediante
electroforesis en gel de agarosa se determinó la cantidad de ADN obtenido.
Para ello, las muestras fueron colocadas en un minigel de agarosa 0.8% a 130
V durante 30 min y se les aplicó una solución acuosa de bromuro de etidio
durante 15 min para teñir el ADN. La lectura de los geles se realizó en un
transiluminador de luz ultravioleta y las muestras con suficiente cantidad de
ADN fueron almacenadas a -20 °C.
Se determinaron los haplotipos mitocondriales de 24 colonias (6–7 por parche)
de P. inermis y 20 colonias (2–4 por parche) de P. pronotalis. Las regiones
secuenciadas fueron un segmento de 620 pb de la citocromo oxidasa I (COI) y
otro de 420 pb del citocromo b (Cyt b). Como las mitocondrias son heredadas
por vía materna, un solo individuo por colonia fue analizado para inferir el
haplotipo mitocondrial de la colonia. Para secuenciar estas regiones
mitocondriales se realizó una reacción en cadena de la polimerasa (PCR)
estándar con un volumen total de reacción de 25 µL que contenía: 1 unidad de
Taq ADN polimerasa (Fermentas), 2.5 µL de 10× PCR buffer [750 mM Tris–HCl
(pH 8.8), 200 mM (NH4)2SO4, 0.1% Tween 20] (Fermentas), 2.5 mM de MgCl2,
160 µM de dNTPs, 480 nM de cada cebador (“primer”), y 2 µL de ADN diluido
CAPÍTULO 5
89
1:10. Las características de los ciclos fueron: desnaturalización inicial durante 3
min a 94 °C, 30–32 ciclos de 1 min a 94 °C, 1 min a 45 °C, y 1.5 min a 72 °C,
elongación final de 5 min a 72 °C. Los productos de la PCR fueron purificados
usando un dispositivo de filtros Millipore MontageTM y luego enviados a los
Laboratorios SEQLAB GmbH (Göttingen, Alemania) para obtener las
secuencias en ambas direcciones. Las secuencias mitocondriales obtenidas
fueron verificadas comparándolas con las secuencias complementarias en
sentido contrario utilizando el programa BIOEDIT v7.0.1 (Hall 1999). Las
secuencias consensuadas fueron alineadas con el programa Clustal W
(Thompson et al. 1994) y se determinó el haplotipo de cada colonia.
Para analizar la estructura genética de las poblaciones se utilizó la Prueba
Exacta de Homogeneidad de las frecuencias haplotípicas (Raymond y Rousset
1995) y un análisis jerárquico de la varianza molecular (AMOVA) usando el
programa Arlequín 3.1 (Excoffier et al. 2006) y determinando los intervalos de
confianza mediante 1000 permutaciones. Este programa permite separar los
componentes de la varianza y estimar los estadísticos Φ (análogos a los
estadísticos F de Wright) que reflejan la diversidad haplotípica a distintos
niveles jerárquicos. Además, se determinó la diferenciación genética entre
pares de subpoblaciones (ΦST ).
Para evaluar el grado de asociación entre los haplotipos y la distribución
espacial de las colonias se realizó un análisis filogeográfico de clados anidados
(Nested Clade Análisis, NCA; Templeton et al. 1995). El primer paso fue
construir una red filogenética de haplotipos utilizando el programa TCS v1.13
(Clement et al. 2000). Este programa proporciona una topología no enraizada
mediante la aplicación de algoritmos de parsimonia con límites de confianza ≥
95% (Templeton et al. 1992) cuyas longitudes de ramas expresan la cantidad
de cambio evolutivo (Avise 2000). Posteriormente, se convirtió la red de
haplotipos en una serie de clados anidados siguiendo las reglas propuestas por
Templeton et al. (1992, 1995). La asociación espacial de los haplotipos y los
clados a cada nivel de anidamiento se puso a prueba mediante un análisis de
contingencia utilizando el programa GeoDis 2.0 (Posada et al. 2000). Además,
se calcularon dos parámetros relativos al rango geográfico de los clados: la
CAPÍTULO 5
90
distancia del clado (Dc), que mide la dispersión geográfica del clado, y la
distancia de clado anidado (Dn), que mide la distancia promedio de un clado al
centro geográfico de los clados incluidos a un nivel de anidamiento más alto
(i.e., el desplazamiento del clado en relación con todos los otros clados
incluidos dentro del mismo clado anidado). También se estimó la diferencia de
la distancia promedio de los clados interiores con los terminales dentro de cada
anidamiento (Int-Ter)c y entre clados anidados (Int-Ter)n. Las comparaciones de
las diferentes distancias y los contrastes entre clados terminales e interiores se
realizaron generando 100000 permutaciones aleatorias de los clados con el
programa GeoDis 2.0. Un valor significativo indica que los clados dentro de un
determinado nivel de anidamiento no se distribuyen de manera aleatoria y que,
por lo tanto, existiría algún grado de asociación espacial de los haplotipos
dentro del clado anidado.
De 16 cebadores microsatelitales probados en Pogonomyrmex pronotalis y P.
inermis, solo LxAGT1 (desarrollado para Leptothorax acervorum; Bourke et al.
1997) y Pbad2 (desarrollado para P. badius; F. Reindt datos no publicados)
amplificaron secuencias polimórficas de manera consistente en ambas
especies. Adicionalmente, Pb5 (desarrollado para P. barbatus; Volny y Gordon
2002b) funcionó correctamente en P. inermis. Debido a que este bajo número
de cebadores funcionales era insuficiente para obtener estimaciones confiables
de la estructura poblacional, se desarrollaron tres nuevos cebadores
específicos para P. pronotalis (Ppro1, Ppro2 y Ppro3; ver Tabla 5.1), que
también amplificaron secuencias polimórficas en P. inermis (Pol et al. 2008),
usando el procedimiento de enriquecimiento de microsatélites introducido por
Fischer y Bachmann (1998), modificado por Rütten et al. (2001) y Kronauer y
Gadau (2002).
La amplificación de las secuencias microsatelitales fue realizada mediante PCR
en un volumen total de reacción de 12 µL que contenía: 0.5 unidades de Taq
ADN polimerasa (Fermentas), 1 µL de 10× PCR buffer [750 mm Tris-HCl (pH
8.8), 200 mm (NH4)2SO4, 0.1% Tween 20] (Fermentas), 2.1 mm de MgCl2, 170
µm de deoxinucleótidos trifosfatos (dNTPs), 42 nm de los cebadores marcados
(IRDyeTM-labeled forward primer), y 2 µL de ADN diluido 1:10 (o 1:3 si la
CAPÍTULO 5
91
concentración de ADN era baja). Las amplificaciones fueron realizadas en un
ciclador Eppendorf Mastercycler® (3 °C/s). Las características de los ciclos
fueron: 3 min a 94 °C, seguidos durante 30–35 ciclos a 94 °C por 40 s, 40 s a la
temperatura de fusión específica de cada cebador (Tabla 5.1) y 40 s a 72 °C.
Los productos de PCR fueron corridos en un gel de poliacrilamida 6% utilizando
un secuenciador de ADN LICOR 4300, que separa los alelos según su tamaño
con una resolución de 2 pb. Los alelos fueron analizados utilizando el programa
SAGA GENERATION 2 y verificados visualmente.
Un total de 20–22 obreras provenientes de 20 colonias de P. inermis fueron
analizadas utilizando 6 loci microsatélites, 13–22 obreras de 19 colonias de P.
pronotalis con 4 loci, y otras 14–20 obreras de 5 colonias de P. pronotalis con 3
loci debido al bajo éxito en la amplificación del ADN (Pol et al. 2008).
El genotipo de las reinas fue inferido a partir de los genotipos de las obreras de
cada colonia usando el programa MateSoft v.1.0 (Moilanen et al. 2004). Se
determinó si los genotipos de las reinas y de las obreras presentaban
desequilibrio por ligamiento entre pares de loci utilizando la Prueba Exacta de
Fisher implementada en el programa GENEPOP v3.4 (Raymond y Rousset
1995). Tres individuos de P. pronotalis y 2 de P. inermis, cuyos genotipos no
podrían explicarse bajo el supuesto de monoginia (i.e., solo una reina por
colonia) fueron omitidos de los análisis.
Las frecuencias alélicas (qi) de cada locus fueron calculadas a partir de los
genotipos de las obreras. La heterocigosis esperada fue calculada a partir de
las frecuencias alélicas de cada locus como: 1 - ∑qi 2; la heterocigosis
observada fue calculada como la proporción de obreras heterocigotas para
cada alelo.
La estructura poblacional fue estimada usando el coeficiente de endogamia:
FIS = 1 - (HO / HE), donde HO y HE son las frecuencias de heterocigotas
observados y esperados, respectivamente (Weir y Cockerham 1984). Además
se estimó el coeficiente de endogamia RIS (Michalakis y Excoffier 1996), que
tiene en cuenta las variaciones del tamaño de los alelos suponiendo un modelo
CAPÍTULO 5
92
mutacional de adición o eliminación de una única unidad repetitiva (Slatkin
1995). Se determinó si los genotipos de las reinas y de las obreras se
desviaban del equilibrio de Hardy-Weinberg utilizando la Prueba Exacta
implementada en el programa GENEPOP v3.4 (Raymond y Rousset 1995). La
deficiencia o exceso de heterocigotos por locus y por población se determinó
con la misma prueba. Además, se determinó la diferenciación genética entre
potenciales subpoblaciones (parches de colonias) mediante los coeficientes de
fijación FST (Weir y Cockerham 1984) y RST (Michalakis y Excoffier 1996).
Análisis de suelos
Para poner a prueba la hipótesis edáfica se extrajeron muestras de la porción
superficial y subsuperficial del suelo (i.e., 0–30 cm de profundidad) en 5
parches de colonias de P. pronotalis, en 5 parches de P. inermis, y en 4 áreas
que no presentaban colonias de ninguna de las dos especies (sitios vacíos). En
cada sitio vacío se extrajeron 3 muestras separadas entre sí por 20 m, mientras
que en los parches ocupados por P. pronotalis y P. inermis las muestras fueron
colectadas a 80 cm de la entrada de 3 nidos elegidos al azar. Las muestras
fueron extraídas utilizando una pala barreno, guardadas en bolsas plásticas
rotuladas y enviadas al Laboratorio de Análisis de Suelos del Ingeis (UBA,
Buenos Aires, Argentina) para su análisis. Las proporciones de limo y arcilla
fueron estimadas utilizando el método de la pipeta (Gee et al. 1986), y las
arenas fueron separadas en fracciones por tamizado.
El grado de compactación del suelo se determinó en los mismos sitios donde
se colectaron las muestras de suelo a través de mediciones de la resistencia
mecánica a la penetración utilizando un penetrómetro de impacto de punta
cónica. En cada uno de los parches de colonias y de los sitios vacíos se
realizaron 5 mediciones a 6 y 11 cm de profundidad. Debido a la alta
variabilidad en los valores de compactación, cada medición consistió de un
conjunto de 4 registros espaciados por 80 cm (uno en cada punto cardinal) que
luego fueron promediados.
Las diferencias en la textura (analizando el contenido de arena y de arcilla) y en
la compactación de los suelos provenientes de los parches de colonias de P.
CAPÍTULO 5
93
pronotalis, de P. inermis y de los sitios vacíos fueron comparadas con un
análisis de la varianza (ANOVA) de un factor y tres niveles (Sokal y Rohlf
1995). Algunas variables fueron transformadas previamente (transformaciones
seno, coseno o logaritmo) para mejorar su ajuste a una distribución normal.
Cuando el análisis de la varianza resultó significativo, se compararon las
características edáficas entre (1) parches de colonias de P. pronotalis y áreas
sin colonias de esta especie (i.e., sitios vacíos y parches de colonias de P.
inermis), (2) entre sitios con colonias y sin colonias de P. inermis (i.e., sitios
vacíos y parches de colonias de P. pronotalis), y (3) parches de colonias de P.
pronotalis y parches de colonias de P. inermis, mediante comparaciones
planeadas (a priori) de los valores promedio dentro del análisis de la varianza
(Sokal y Rholf 1995).
RESULTADOS ADN mitocondrial
Todas las colonias de P. pronotalis presentaron la misma secuencia
mitocondrial que codifica para la COI. Sin embargo, se detectaron dos
haplotipos al analizar las secuencias del Cyt b: uno en las colonias del parche 1
y otro en las colonias del resto de los parches (Fig. 5.3).
A diferencia de las de P. pronotalis, las colonias de P. inermis presentaron un
elevado número de haplotipos. Entre las 24 colonias de P. inermis analizadas
se detectaron 14 haplotipos diferentes al concatenar las secuencias de COI y
Cyt b. Los haplotipos más frecuentes fueron el IV (31%), XIV (12%) y VIII (8%);
los demás fueron detectados cada uno en una única colonia (4.5%). La red de
haplotipos presentó una estructura estrellada, con un haplotipo central más
frecuente compartido por ocho colonias provenientes de los parches A, C y D, y
numerosos haplotipos derivados separados por 1–4 pasos mutacionales y
provenientes de distintos parches (Fig. 5.4a). La Prueba Exacta de
Homogeneidad de frecuencias haplotípicas no arrojó valores estadísticamente
significativos para la metapoblación (P > 0.07) ni entre pares de
subpoblaciones (P > 0.05). Los resultados del AMOVA indicaron que más del
CAPÍTULO 5
94
93% de la variabilidad molecular puede atribuirse a la variación dentro de las
poblaciones y el índice de fijación (FST) fue de 0.07 (0.05–0.09 para las
subpoblaciones). La diferenciación genética entre subpoblaciones no fue
significativa para ningún par de subpoblaciones, con valores de ΦST de 0.05–
0.16.
Figura 5.3. Red de haplotipos mitocondriales de P. pronotalis. Cada caja representa un
haplotipo diferente y cada círculo corresponde a una de las colonias analizadas. Los colores
indican el parche al que pertenece cada colonia (blanco: parche 1; rojo: 2; azul: 3; verde: 4;
negro: 5 y morado: 6; ver Fig. 5.2). La caja más grande representa el haplotipo más común y
que posee la mayor probabilidad de enraizar la red de haplotipos (Castellone y Templeton
1994). La línea que une ambas cajas indica un paso mutacional entre haplotipos.
El diseño en series de clados anidados aplicado a la red de haplotipos de P.
inermis presentó una estructura formada por ocho clados de nivel 1 (Fig. 5.4b),
y no se detectaron diferencias estadísticamente significativas en el análisis de
contingencia de los clados anidados (P = 0.12–1). Este análisis trata a cada
localidad (parche) como una variable categórica sin tener en cuenta las
distancias geográficas. De todas maneras, los resultados obtenidos sugieren
que no existe una asociación entre los clados y su localización geográfica. La
mayoría de los clados (seis de los ocho) no presentaron variabilidad geográfica
o genética, por lo que solo se determinó la asociación espacial en dos de ellos
(clados 1-2 y 1-7) y en el cladograma total. Los resultados del análisis de
clados anidados indican que no hay diferencias estadísticas entre las distancias
de clado (Dc) y de clado anidado (Dn), y la diferencia de la distancia promedio
CAPÍTULO 5
95
entre clados internos y terminales dentro del anidamiento (Int-Ter)c y entre
clados anidados (Int-Ter)n (Fig. 5.5). Por lo tanto, no hay evidencia para refutar
la hipótesis nula de que no existe una asociación geográfica de los haplotipos
mitocondriales analizados.
Figura 5.4. Red de haplotipos mitocondriales (a) y cladograma obtenido a partir del análisis de
clados anidados (b) de P. inermis. En (a), cada caja representa un haplotipo diferente, las
líneas que unen las cajas indican un paso mutacional entre haplotipos y los puntos negros
indican haplotipos intermedios no detectados. En números romanos se indica la identidad de
cada haplotipo y cada círculo corresponde a una de las colonias analizadas; el color indica el
parche al que pertenece (rojo: parche A; verde: B; azul: C y morado: D). En (b) se representan
con cajas los clados anidados, la identidad de cada haplotipo con números romanos y con
números arábigos el nivel del clado y su identidad.
IV
I
II
III
VI
V
XIII
VIII
IX
XI
XII
X
XIV
VII
1-11-8
1-2
1-31-4
1-5
1-6
1-7
IV
I
II
III
VIVII
V
XIV
XIII
VIII
X IX
XI
XII
(a) (b)
CAPÍTULO 5
96
Figura 5.5. Resultados del análisis de clados anidados de las distancias geográficas de los
haplotipos mitocondriales de P. inermis. En números romanos se indica la identidad de los
haplotipos, los cuales se encuentran encerrados en cajas que representan los niveles de
anidamiento de la figura 5.4b. Debajo del nombre de los haplotipos se indican la distancia de
clado (Dc) y del clado anidado (Dn). Para los clados anidados que presentan clados terminales
e internos se indican la diferencia de la distancia promedio entre clados internos y terminales
dentro del anidamiento [(Int-Ter)c] y entre clados anidados [(Int-Ter)n].
Microsatélites
En la Tabla 5.1 se muestran las características de los cebadores
microsatelitales desarrollados para P. pronotalis y P. inermis. Los loci
amplificados por estos marcadores mostraron altos niveles de polimorfismo,
presentando algunos de ellos hasta 26 alelos distintos. Exhibieron altos niveles
de heterocigosis, con valores observados superiores a 0.88 y 0.58 en P.
pronotalis y P. inermis, respectivamente (Tabla 5.2). Además, no se
encontraron evidencias de desequilibrio por ligamiento entre pares de loci en
ninguna de las especies analizando tanto los genotipos inferidos de las reinas
como los de las obreras (Prueba Exacta de Fisher, P > 0.05), lo que indica que
estos loci brindan estimaciones independientes de los mismos parámetros
genético-poblacionales analizados.
Ambas especies mostraron un ajuste al equilibrio Hardy-Weinberg, teniendo en
cuenta tanto los genotipos de las reinas [F = 0.76 ± 0.03 para P. pronotalis y F
= 0.92 ± 0.01 para P. inermis (promedio ± EE)] como los de las obreras [F =
0.99 ± 0.01 para P. pronotalis y F = 0.89 ± 0.01 para P. inermis].
1-81-71-61-41-31-21-1Nivel 1
0(Int-Ter)n
0.4(Int-Ter)c
0.70.70 01.20.50.80.30.6Dn
000 000.4000Dc
XIIIXIIXIIX XVIIVIVIVIIIIIIXIVHaplotipos
1-81-71-61-41-31-21-1Nivel 1
0(Int-Ter)n
0.4(Int-Ter)c
0.70.70 01.20.50.80.30.6Dn
000 000.4000Dc
XIIIXIIXIIX XVIIVIVIVIIIIIIXIVHaplotipos VIII
1-5
CAPÍTULO 5
97
Tabla 5.1. Características de los cebadores microsatelitales desarrollados para Pogonomyrmex
pronotalis. Se indica la secuencia de los cebadores en ambos sentidos (F: forward y R:
reverse), la temperatura de fusión específica para cada cebador (“annealing temperature”, Ta),
la secuencia altamente repetitiva de los microsatélites (Motivo repetido) y el tamaño de los
fragmentos amplificados por la PCR.
En P. pronotalis, los coeficientes de endogamia FIS y RIS no fueron
significativamente distintos de cero ni a nivel metapoblacional ni entre las
potenciales subpoblaciones. Solo uno de los locus (LxAGT1) presentó un valor
de FIS levemente superior a 0.05 a nivel metapoblacional (Tabla 5.3). En P.
inermis el escenario fue similar, con valores muy bajos de FIS y RIS tanto a nivel
metapoblacional como entre subpoblaciones (Tabla 5.3).
Tabla 5.2. Características de los loci microsatelitales analizados en Pogonomyrmex pronotalis y
P. inermis. Se indica la heterocigosis observada (HO), la heterocigosis esperada (HE), el número
de obreras/colonias (n) y alelos analizados (A). Los loci que no fueron amplificados ya que
mostraron escasa o nula variabilidad alélica se indican con “-“.
P. pronotalis P. inermis Locus
HO HE A n HO HE A n LxAGT1 0.89 0.9 17 307/18 0.79 0.87 17 387/20
Pbad 2 0.95 0.86 14 395/24 0.91 0.86 13 387/20
Pb 5 - - - - 0.72 0.74 7 387/20
Ppro1 0.93 0.88 14 459/24 0.78 0.84 18 391/20
Ppro2 - - - - 0.59 0.66 8 395/20
Ppro3 0.92 0.91 18 409/24 0.91 0.91 26 368/20
La diferenciación genética entre pares de subpoblaciones (parches) estimada a
través de los estadísticos FST y RST fue relativamente baja para la mayoría de
Locus Secuencia (5´ → 3´) Ta (ºC) Motivo repetido Tamaño (pb)
Ppro1 F: CCTTCCAATATCACATTATTGC R: GTATTGTGGACAATTCTAGC 58 (TC)8T4(TC)12 218-248
Ppro2 F: CTCAGAAGACGCAGGAACG R: ATCCGTGAGCCAAACAACTGC 58 (CG)7N38 (GA) 20 238-254
Ppro3 F: TGGCTAGGCACTTGCAGG R: ATCATCAATAATTCCTGAGAGC 52 (GA) 27 313-351
Pbad 2 F: CGGAATGTAGGAGCAACG R: ATATTGAAATTTCGCATGTGG 55 (TC)17(TCCC)2 184-218
CAPÍTULO 5
98
los parches de P. pronotalis (Tabla 5.4). La única excepción fueron las colonias
ubicadas en el parche 3, que presentaron valores intermedios del estadístico
FST (i.e., 0.10–0.16) al ser comparadas con las subpoblaciones de los parches
2, 4, 5 y 6 (Tabla 5.4). En el caso de P. inermis, la variabilidad genética fue muy
baja entre todos los pares de subpoblaciones comparados (Tabla 5.5).
Tabla 5.3. Análisis metapoblacional por locus de los genotipos de las reinas de P. pronotalis y
P. inermis. Se indican los coeficientes de endogamia FIS y RIS por locus y el promedio para
todos los loci.
P. pronotalis P. inermis Locus
FIS RIS FIS RIS
LxAGT1 0.069 0.022 -0.029 -0.037
Pbad 2 -0.021 -0.021 -0.036 0.017
Ppro1 -0.062 -0.025 -0.064 -0.031
Ppro2 – – -0.145 -0.04
Ppro3 -0.042 -0.033 -0.087 -0.031
Pb 5 – – -0.162 -0.054
Promedio -0.014 -0.014 -0.087 -0.029 Tabla 5.4. Diferenciación genética entre subpoblaciones de P. pronotalis. Se indican los
coeficientes de fijación FST y RST entre parches.
FST / RST Parche 1 Parche 2 Parche 3 Parche 4 Parche 5
Parche 2 -0.014 / 0.001 –
Parche 3 0.075 / 0.003 0.103 / 0.000 –
Parche 4 0.051 / 0.004 0.061 / -0.006 0.122 / 0.001 –
Parche 5 0.012 / -0.000 0.026 / -0.001 0.119 / 0.002 0.019 / 0.001 –
Parche 6 -0.041 / -0.001 -0.009 / 0.000 0.162 / 0.001 0.035 / 0.001 -0.008 / -0.001 Tabla 5.5. Diferenciación genética entre subpoblaciones de P. inermis. Se indican los
coeficientes de fijación FST y RST entre parches.
FST / RST Parche A Parche B Parche C Parche B 0.074 / 0.00 –
Parche C 0.039 / -0.00 0.066/ -0.0001 –
Parche D 0.006 / 0.00 0.096 / -0.000 -0.008 / -0.0002
CAPÍTULO 5
99
Suelos
Las muestras de suelo analizadas presentaron una textura relativamente
homogénea, predominando en su composición la arena (> 57%) por sobre el
limo y la arcilla. El 88% de las muestras correspondió a suelos franco-arenosos
o arenoso-francos, mientras que el 12% restante fueron suelos francos o
franco-arcillosos (Fig. 5.6).
Figura 5.6. Textura del suelo en muestras obtenidas en parches de colonias de P. pronotalis
(círculos verdes), P. inermis (círculos rojos) y en áreas sin colonias de estas especies (círculos
azules). Cada caja dentro del triángulo indica el tipo de suelo según su textura (Saxton et al.
1986): a, Franco-Arcilloso; b, Franco; c, Franco-Arenoso; y d, Arenoso-Franco.
El porcentaje de arena en el suelo no difirió entre las muestras provenientes de
los parches de colonias de P. pronotalis, los parches de P. inermis y las áreas
sin colonias (ANOVA de un factor, P = 0.73) (Fig. 5.7). En cambio, se
detectaron diferencias estadísticamente significativas en el porcentaje de arcilla
(ANOVA de un factor, P = 0.01). Los suelos de los parches de colonias de P.
inermis presentaron un mayor porcentaje de arcilla que los de las áreas sin
colonias de esta especie (comparación planeada: parches de colonias de P.
a
b
c
de
75 50 25 01000
7525
5050
2575
100 0
100
% Arcilla % Limo
% Arena
CAPÍTULO 5
100
inermis vs. parches de colonias de P. pronotalis + áreas sin colonias; P < 0.01)
y que los de los parches de colonias de P. pronotalis (comparación planeada:
parches de colonias de P. inermis vs. parches de colonias de P. pronotalis; P =
0.03). A su vez, los suelos de los parches de colonias de P. pronotalis
presentaron un menor porcentaje de arcilla que los de las áreas sin colonias de
esta especie (comparación planeada: parches de colonias de P. pronotalis vs.
parches de colonias de P. inermis + áreas sin colonias; P < 0.01).
0
40
80
Arena Arcilla
%
*
ns
Figura 5.7. Porcentaje promedio (+ EE) de arena y arcilla en muestras de suelo obtenidas en
parches de colonias de P. pronotalis (barras blancas; n = 5), de P. inermis (barras grises; n = 5)
y en áreas sin colonias de estas especies (barras negras; n = 4). *: P < 0.01; ns: no
significativo.
Los niveles de compactación del suelo a los 6 y 11 cm de profundidad difirieron
entre las condiciones estudiadas (ANOVA de un factor, P < 0.05) (Fig. 5.8). Los
suelos de los parches de colonias de P. pronotalis presentaron mayores niveles
de compactación que los de los suelos de los parches de P. inermis
(comparaciones planeadas, P < 0.05), y que los de las áreas sin colonias de la
especie a los 11 cm de profundidad (P < 0.05). Esta última comparación no
difirió a los 6 cm (P = 0.13). A su vez, el suelo de los parches de colonias de P.
inermis fue menos compacto que el de las áreas sin colonias de esta especie
(comparaciones planeadas, P < 0.01).
CAPÍTULO 5
101
0
200
400
600
800
6 cm 11 cm
RM
P (k
Pa)
*
*
Figura 5.8. Compactación promedio (+ EE) del suelo medida como resistencia mecánica a la
penetración (RMP) a 6 y 11 cm de profundidad en muestras obtenidas en parches de colonias
de P. pronotalis (barras blancas; n = 5), de P. inermis (barras grises; n = 5) y en áreas sin
colonias de estas especies (barras negras; n = 4). *: P < 0.05; ns: no significativo; ANOVA.
DISCUSIÓN Los análisis genéticos con marcadores mitocondriales indicaron que las
colonias de P. pronotalis estarían estructuradas en dos subpoblaciones (i.e., las
del parche 1 y las de los parches 2–6), lo que sugiere una restricción del flujo
génico por vía materna. Sin embargo, estas subpoblaciones son evidentes a
una escala espacial distinta a la correspondiente a los parches de colonias
observados, por lo que la hipótesis dispersiva no explicaría su distribución
espacial agregada a esa escala (cientos de metros). Los coeficientes de
endogamia estimados con marcadores nucleares para la metapoblación y
dentro y entre potenciales subpoblaciones no fueron significativamente distintos
de cero, indicando que la población tampoco estaría estructurada a nivel
nuclear, y que, por lo tanto, existiría un elevado flujo génico entre los grupos de
colonias por vía materna y posiblemente por vía paterna.
En el caso de P. inermis, los coeficientes de endogamia estimados con las
frecuencias de los haplotipos mitocondriales y el análisis de clados anidados
indican que no existe una estrecha asociación entre las distancias genéticas y
las geográficas entre los grupos de colonias. No hay evidencia de
estructuración de la población por vía materna. De manera similar a lo que
CAPÍTULO 5
102
ocurre con P. pronotalis, los coeficientes de endogamia estimados con las
secuencias microsatelitales fueron muy bajos para la metapoblación y entre y
dentro de las potenciales subpoblaciones, sugiriendo que el flujo génico entre
grupos de colonias es importante. Por lo tanto, los resultados de los análisis
genéticos no apoyan la hipótesis de que la estructuración espacial en parches
de colonias es debida a una limitada capacidad dispersiva de las reinas. Por el
contrario, sugieren que las hembras fecundadas de P. inermis, para fundar
nuevas colonias, recorren distancias mayores que las que separan a su grupo
de colonias natal de los otros grupos periféricos.
Las diferencias entre los resultados obtenidos con marcadores mitocondriales y
nucleares en P. pronotalis podrían atribuirse al efecto homogenizador de los
machos. En algunas especies de hormigas poligínicas, cuyas reinas vuelven al
nido después del vuelo nupcial y donde la fundación ocurre por fisión de las
colonias (dispersión limitada), se han registrado elevados niveles de
endogamia mitocondrial pero ningún indicio de estructuración a nivel nuclear,
indicando que el flujo génico de los machos puede enmascarar y reducir los
efectos de la endogamia por vía materna (Chapuisat y Crozier, 2001, Doums et
al. 2002). En P. pronotalis y P. inermis este efecto podría ser incluso mayor, ya
que las hembras reproductivas copulan, en promedio, con más de seis y ocho
machos, respectivamente (Pol et al. 2008), lo que incrementaría la variabilidad
genética nuclear dentro y entre colonias vecinas si los machos no están
fuertemente emparentados.
Las condiciones edáficas, principalmente aquellas asociadas con la humedad
del suelo, han sido propuestas como una de las principales variables
ambientales que determinan la distribución espacial de colonias de hormigas
granívoras en América del Norte (Johnson 1992, 1998, 2001, DeMers 1993) y
pueden explicar el patrón espacial en parches que muestran las colonias de P.
pronotalis y P. inermis en los caminos de Ñacuñán. Los resultados de los
análisis de suelos indican que los parches de colonias de ambas especies se
encuentran en sitios con características edáficas diferentes a las de áreas sin
colonias. Los suelos de los parches de colonias de P. inermis presentaron un
mayor porcentaje de arcilla que las áreas sin colonias. A su vez, los suelos de
CAPÍTULO 5
103
los parches de colonias de P. pronotalis presentaron un menor porcentaje de
arcilla que las áreas sin colonias. Estos resultados también indican que las
colonias de ambas especies están ubicadas en sitios con características
edáficas particulares y contrastantes: las colonias de P. pronotalis están
ubicadas en suelos algo más arenosos, pero especialmente menos arcillosos,
que los suelos en donde están ubicadas las colonias de P. inermis. Estas
diferencias en la textura del suelo podrían indicar condiciones hídricas
contrastantes entre sitios ocupados por una u otra especie, ya que el contenido
y el tipo de arcilla determinan muchas propiedades físicas del suelo, incluyendo
la infiltración, la retención y la disponibilidad de agua (Hillel 1982, Marshall et al.
1996, Reynolds et al. 2004, Rosenthal et al. 2005). Si bien el porcentaje de
arcilla se correlaciona negativamente con la infiltración de agua en el suelo
(Dunne y Leopold 1978), los suelos arcillosos retienen un mayor volumen de
agua que los arenosos y las pérdidas por evaporación son más lentas debido a
que las arcillas retienen con más fuerza a las moléculas de agua (Hillel 1982).
Por consiguiente, en suelos con mayor contenido de arcilla, dado un cierto nivel
de humedad, la disponibilidad de agua suele ser mayor y mantenerse por más
tiempo. Estas diferencias son más evidentes por debajo de los -1500 kPa
(Jackson et al. 2000), por lo que en zonas áridas los suelos arenosos
relativamente secos pueden presentar niveles de humedad muy inferiores a los
de los suelos arcillosos (Noy-Meir 1973). De esta manera, si bien las
diferencias en el contenido de arcilla entre sitios ocupados por colonias de P.
pronotalis y P. inermis fueron en promedio de solo un 10-15%, éstas podrían
representar una dinámica del agua diferente. Resultados similares fueron
reportados en desiertos del sudeste de Estados Unidos: diferencias de solo 8–
17% en el contenido de arcilla y en la humedad del suelo podían explicar la
segregación de los sitios de nidificación de P. rugosus y Messor pergandei
(Johnson 1992) y de P. rugosus y P. barbatus (Johnson 1992, 2000).
La humedad es la variable ambiental más directamente relacionada con el
estrés hídrico en insectos como las hormigas, debido a que la pérdida absoluta
de agua corporal se correlaciona inversamente con la humedad (Hadley 1994).
La habilidad de las hormigas para subsistir en ambientes extremadamente
secos se relaciona con el tiempo que los individuos pueden tolerar condiciones
CAPÍTULO 5
104
de desecación. Esta tolerancia es el resultado de una combinación entre la tasa
de pérdida de agua, el tamaño corporal y la cantidad de agua que una hormiga
puede perder antes de deshidratarse (Lighton et al. 1993). Las reinas de mayor
tamaño corporal son más tolerantes a la desecación y poseen mayor cantidad
de reservas, lo que les permitiría fundar la colonia sin tener que salir a
alimentarse. En cambio, las reinas más pequeñas poseen una menor tolerancia
a la desecación y están obligadas a proveerse de alimento hasta que las
primeras obreras eclosionan (Johnson 2004, 2006). Las especies con reinas
pequeñas generalmente se encuentran en sitios con suelos arcillosos, poco
profundos y anegables, donde hay mayor disponibilidad de agua en las capas
superficiales (Johnson 1992, 1998, 2001). Coincidentemente, las obreras de P.
inermis presentan un tamaño corporal menor que las de P. pronotalis (Pirk
2007), lo que podría estar asociado con diferencias en la tolerancia a la
desecación y explicar la distribución espacial de las colonias de ambas
especies. Sin embargo, no hay datos disponibles del tamaño corporal de las
reinas de estas especies ni evidencia de que exista una relación directa entre el
tamaño de las obreras y el de la reinas, por lo que sería prematuro concluir que
la tolerancia a la desecación asociada al tamaño corporal es la responsable de
las diferencias en la distribución espacial de las colonias de estas especies.
El grado de compactación es otra variable que puede afectar las condiciones
hídricas del suelo. A medida que aumenta la compactación es mayor la
densidad aparente (mayor cantidad de suelo por unidad de volumen) y
disminuye la porosidad del suelo, y en especial la proporción de macroporos
(Hillel 1982). De estos espacios entre partículas depende el tránsito de agua y
aire en el suelo, por lo que variaciones en la compactación superficial pueden
afectar la permeabilidad y la disponibilidad de agua en las capas más
profundas (Hillel 1982). Las mediciones de la resistencia mecánica a la
penetración indican que los suelos en los que están ubicadas las colonias de P.
pronotalis son más compactos que los ocupados por colonias de P. inermis, lo
que no coincide con lo esperado según las diferencias en la textura del suelo
(i.e., los suelos arenosos suelen ser más sueltos y menos compactos que los
suelos arcillosos). Sin embargo, la resistencia a la penetración también
depende de las condiciones de humedad en el momento de las mediciones y
CAPÍTULO 5
105
de la presencia de capas duras en el perfil del suelo (Lal 1985, Earl 1997).
Aunque las mediciones fueron obtenidas en el mismo día, las condiciones de
humedad pueden haber diferido entre los suelos más arcillosos, que tienden a
retener el agua por más tiempo y son plásticos en condiciones húmedas, y los
suelos arenosos, que pierden el agua rápidamente y son menos plásticos. En
excavaciones de colonias de P. pronotalis en Ñacuñán se detectaron capas
delgadas muy compactas por debajo de los primeros centímetros de
profundidad, que podrían estar originadas en el uso esporádico de los caminos
por vehículos pesados (obs. pers.). Es necesario realizar estudios más
detallados para determinar si los elevados valores de resistencia a la
penetración en los parches de colonias de P. pronotalis son debidos a
diferencias en las condiciones de partida (humedad del suelo) o a la presencia
de capas duras.
En conclusión, los resultados de los análisis genéticos indican que las
poblaciones no están estructuradas o bien que la estructuración no está
asociada con el patrón espacial en parches que muestran las colonias de P.
pronotalis y P. inermis, sugiriendo que la dispersión limitada no sería la
responsable del mismo. Las colonias de P. pronotalis y P. inermis están
ubicadas en sitios con características edáficas particulares y contrastantes,
sugiriendo que las restricciones edáficas, principalmente asociadas a la textura
y las condiciones hídricas del suelo, pueden ser determinantes de la
distribución espacial de las colonias. Si bien no pueden descartarse otros
procesos por no ser excluyentes (e.g., disponibilidad de alimento, restricciones
microclimáticas, competencia interespecífica), las evidencias sugieren que
factores ambientales como las condiciones edáficas son relevantes.
106
CAPÍTULO 6
DISCUSIÓN GENERAL EFECTOS DE LA DISPONIBILIDAD DE SEMILLAS SOBRE EL FORRAJEO (UN EFECTO
“DESDE ABAJO”) Las fluctuaciones en la disponibilidad de semillas de gramíneas produjeron
cambios en la dieta y en el comportamiento de forrajeo de las hormigas del
género Pogonomyrmex en el Monte central. Cuando el alimento fue escaso,
durante la época de baja disponibilidad de semillas, las obreras de las tres
especies tendieron a aumentar el tiempo de búsqueda de alimento, y P.
pronotalis y P. rastratus ampliaron su dieta, incorporando ítems que no suelen
acarrear al nido cuando las semillas de gramíneas son abundantes (Capítulo
2). Modificaciones similares en la dieta de estas especies fueron reportadas
más detalladamente por Pirk (2007), utilizando varias técnicas de muestreo, lo
que constituye una prueba de la robustez de los resultados obtenidos.
La disponibilidad de semillas también estuvo asociada con el éxito de forrajeo
de las obreras. En dos de las tres especies, P. rastratus y P. inermis, la tasa de
regreso de obreras cargadas con alimento fue mayor durante la estación de
alta disponibilidad de semillas (Capítulo 2), cuando, además, los niveles de
actividad forrajera de estas hormigas son mayores (Pol y Lopez de Casenave
2004), lo que significa que el ingreso de semillas en esa época al nido es
mucho mayor. Se han reportado asociaciones similares entre la abundancia de
semillas, los niveles de actividad y el éxito de forrajeo en hormigas de América
del Norte (Whitford y Ettershank 1975, Crist y MacMahon 1991a, Gordon 1991).
De ello se ha inferido que estos organismos podrían utilizar la tasa de regreso
CAPÍTULO 6
107
de forrajeras “exitosas” como un indicador de la abundancia de semillas en el
ambiente, y así regular el número de obreras que forrajean en función de la
disponibilidad de los recursos (Schafer et al. 2006). Los resultados de los
experimentos de adición de semillas muestran precisamente que las obreras de
P. rastrastus, P. pronotalis y P. inermis son capaces de detectar las variaciones
en la disponibilidad de alimento y de aumentar los niveles de actividad cuando
se incrementa la oferta de semillas cerca del nido (Capítulo 4).
La distribución espacial heterogénea de las semillas en el suelo parece
condicionar la selección de los sitios de forrajeo de las hormigas. Las obreras
de las tres especies estudiadas seleccionaron micrositios con una mayor
proporción de suelo desnudo, con una mayor cobertura de gramíneas y
cercanos a las plantas de gramíneas, que son los microhábitats que presentan
mayor cantidad de semillas de gramíneas durante el verano y principios del
otoño (Capítulo 3). La explotación de parches con mayor densidad de semillas
está de acuerdo con las predicciones de la Teoría de Forrajeo Óptimo, aunque
también pueden considerarse explicaciones alternativas vinculadas con la
accesibilidad del alimento (mayor en micrositios con poco mantillo) o con las
condiciones favorables para el establecimiento de las colonias y el forrajeo
central de las obreras.
El grado de selectividad por determinados micrositios de alimentación difirió
entre especies y fue mayor en P. inermis (Capítulo 3). Esto pudo estar
relacionado con diferencias en sus estrategias de forrajeo, en el sentido que las
especies que utilizan un sistema de forrajeo individual son menos sensibles a
las variaciones espaciales en la abundancia de semillas y, como no reclutan
obreras o el reclutamiento es muy limitado, suelen explotar, en promedio,
parches con menor abundancia, mientras que las forrajeras grupales
concentran su forrajeo en unos pocos parches más ricos (Davidson 1977,
Fellers 1987, Avgar et al. 2008). En efecto, las obreras de P. rastratus y P.
pronotalis utilizaron mayormente una estrategia de forrajeo individual, mientras
que P. inermis empleó un sistema grupal, en el cual el reclutamiento pareció
estar seriamente limitado por el número de individuos (Capítulo 4). A su vez,
este hallazgo apoya la hipótesis de que al menos algunas especies
CAPÍTULO 6
108
sudamericanas del género Pogonomyrmex son capaces de reclutar obreras y
mostrar ciertos niveles de cooperación durante el forrajeo.
Una estrategia individual sería más eficiente que una grupal en términos de
costos temporales y ganancia energética durante la época de baja
disponibilidad o a comienzos de la de alta disponibilidad de alimento, cuando
las plantas de gramíneas están recién empezando a producir semillas y su
disponibilidad en el banco es baja o muy variable (Capítulo 4). Por el contrario,
una estrategia grupal sería más eficiente (i.e., implicaría menor tiempo de
forrajeo) durante la época de alta disponibilidad de semillas (Capítulo 4),
cuando la mayoría de las gramíneas están en plena producción y la
abundancia de semillas es mayor en los micrositios cercanos a las plantas. Sin
embargo, con la excepción de P. pronotalis, las especies estudiadas no
mostraron gran plasticidad en cuanto a su capacidad de cambiar de estrategia
de forrajeo en función de las fluctuaciones en la abundancia de semillas cerca
del nido (Capítulo 4). No obstante, puede notarse que la especie con estrategia
de forrajeo individual que no la modificó temporalmente (P. rastratus),
compensó el efecto de la disminución en la abundancia de las semillas durante
la época de baja disponibilidad incrementando la recolección de otros items
alimentarios, mientras que P. inermis, la especie con forrajeo grupal, tuvo una
respuesta distinta, dejando prácticamente de forrajear cuando la disponibilidad
de semillas de gramíneas en el ambiente era baja (Capítulo 2).
En resumen, las fluctuaciones temporales y espaciales en la disponibilidad de
semillas de gramíneas afectaron la dieta y el forrajeo de estas hormigas (Tabla
6.1). Sin embargo, no todas las especies respondieron de la misma manera. P.
inermis, con una dieta graminívora estricta y una estrategia de forrajeo grupal,
pareció ser mucho más sensible a los cambios en la abundancia de recursos,
forrajeando solamente cuando y donde la disponibilidad de semillas era alta. En
cambio, P. pronotalis y –en menor medida– P. rastratus, con una dieta y una
estrategia de forrajeo más flexibles, pueden forrajear en condiciones de baja
disponibilidad de semillas manteniendo niveles de éxito de forrajeo
relativamente altos, aún cuando son capaces de responder a los cambios en la
abundancia de semillas presentando mayores niveles de actividad cuando ésta
CAPÍTULO 6
109
es máxima. En conjunto, estas respuestas comportamentales permitirían a las
hormigas maximizar la eficiencia colectiva de búsqueda y recolección de
alimento, en algunos casos concentrando el esfuerzo de forrajeo en las épocas
y los sitios de mayor abundancia de su recurso preferido o, en otros casos,
utilizando de una manera más amplia los distintos tipos de recursos
disponibles.
Tabla 6.1. ¿Modifican las hormigas del género Pogonomyrmex el forrajeo y su dieta en función
de los cambios en la disponibilidad de semillas de gramíneas en el Monte central?
Variables Comparaciones P. rastratus P. pronotalis P. inermis
Distancia de forrajeo
Época de baja vs. alta disponibilidad No No No
Tiempo de forrajeo
Época de baja vs. alta disponibilidad Levemente Levemente Sí
Éxito de forrajeo Época de baja vs. alta disponibilidad Sí No Sí
Dieta Época de baja vs. alta disponibilidad Sí Sí No
Selección de micrositios de alimentación
Observado vs. disponible Sí Sí Sí
Remoción desde las plantas vs. desde el suelo
Época de baja vs. alta disponibilidad No No No
Estrategia de forrajeo
Antes y después de la adición de semillas Levemente Sí No
Actividad de forrajeo
Antes y después de la adición de semillas Sí Sí Sí
EFECTOS POTENCIALES DE LA REMOCIÓN DE SEMILLAS SOBRE EL BANCO DE SUELO
(UN EFECTO “DESDE ARRIBA”)
Aunque la cuantificación del efecto de la remoción por parte de las hormigas
sobre las semillas (efecto “desde arriba”) no es el objetivo principal de esta
tesis, algunos de los resultados encontrados pueden dar pautas para
CAPÍTULO 6
110
comprender mejor esta relación. Las hormigas del género Pogonomyrmex son
granívoras selectivas, en especial P. inermis (Capítulo 2). Extraen las semillas
principalmente del suelo (i.e., son consumidoras posdispersivas), tanto en la
época de baja como en la de alta disponibilidad (Capítulo 3). Si bien pueden
recolectar semillas a distancias de más de 10 m del nido, las semillas más
expuestas al consumo serían las que se encuentran a menos de 3–4 m del
nido, que es la distancia promedio de forrajeo (Capítulo 2).
Las obreras de las tres especies explotan selectivamente los micrositios
expuestos y cercanos a las gramíneas (Capítulo 3). Durante el verano y el
otoño, hasta el 80% de las semillas recién dispersadas de Pappophorum spp.,
Trichloris crinita, Aristida spp. y Digitaria californica desaparecen de estos
micrositios, y su abundancia tiende a equiparase con la de los micrositios bajo
el dosel de árboles y arbustos (Marone et al. 1998a, 2008). Este estudio
muestra que el consumo espacialmente selectivo de las hormigas,
seguramente combinado con la dispersión secundaria de las semillas (i.e., la
que ocurre en el suelo debido al arrastre por el viento y la lluvia), puede
contribuir a la disminución observada en la heterogeneidad espacial del banco
de suelo hacia fines del otoño y el invierno (Marone et al. 2004).
El efecto de la remoción de semillas debería ser más evidente alrededor de las
colonias de la forrajera grupal P. inermis, una especie cuyas obreras remueven
semillas de parches relativamente ricos y localizados (Capítulo 4) que está
especializada en el consumo casi exclusivo de semillas de gramíneas (Capítulo
2). Las obreras de P. rastratus y P. pronotalis, por su parte, ocasionarían una
disminución más uniforme del banco de suelo por ser algo menos selectivas en
el uso del espacio (Capítulo 3) y explotar de manera individual áreas más
extensas y menos superpuestas (Capítulo 4). Las inferencias acerca del
potencial efecto de la granivoría sobre las plantas de gramíneas requiere de
estudios más detallados del uso del espacio y de las variaciones temporales
del comportamiento de forrajeo (e.g., ¿forrajean las colonias en áreas
relativamente fijas o cambiantes a lo largo de la temporada de actividad?), pero
la evidencia actual acerca de la magnitud de la producción de semillas de
gramíneas (Pol et al. datos no publicados) y la cantidad de semillas removidas
CAPÍTULO 6
111
tanto por hormigas (Pirk y Lopez de Casenave 2006, Pirk 2007) como por
granívoros otoño-invernales (Lopez de Casenave 2001, Marone et al. 2008)
sugiere que los controles “de arriba hacia abajo” de las plantas de gramíneas
son poco probables en el Monte central.
La distribución espacial de las colonias puede modular cualquier posible
impacto de la granivoría por hormigas. En los caminos de la reserva de
Ñacuñán, las colonias de P. inermis y P. pronotalis presentan una distribución
agregada o en parches (Milesi et al. datos no publicados), lo que implicaría
variaciones espaciales en la presión del consumo de las semillas. La
agregación de colonias se debería a la presencia de características particulares
del suelo en las zonas elegidas y no a la dispersión limitada de las hembras
reproductivas (Capítulo 5). De modo similar a lo observado en estudios
llevados a cabo con hormigas granívoras del Hemisferio Norte (Johnson 2000),
la textura y las condiciones hídricas del suelo pueden afectar el éxito de
fundación y el establecimiento de las colonias de las especies en el Monte
central (Capítulo 5). De este modo, se espera que el efecto de las hormigas
granívoras sobre las semillas muestre una asociación estrecha con algunas
características físicas del suelo.
112
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