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Guía sintética para estudiar los servicios ecosistémicos que provee la fauna

silvestre en ambientes agropecuarios

Romeo A. Saldaña-Vázquez1*

Tuyeni Heita Mwampamba2

Christian Rodríguez-Enríquez3

Blanca Roldán-Clarà4

Karem del Castillo5

Leonel Herrera-Alsina6

Jesús R. Hernández-Montero7

Eduardo Mendoza8

1 Laboratorio de Antropodología y Salud, Facultad de Ciencias Biológicas, Benemérita Uni-

versidad Autónoma de Puebla, Blvd., Valsequillo y Av. San Claudio, Edificio BIO 1, Ciudad Uni-

versitaria, Col. Jardines de San Manuel, C. P. 72570, Puebla.2 Laboratorio de Ecología y Aspectos Sociales de Bosques Comunitarios, Instituto de Investi-

gaciones en Ecosistemas y Sustentabilidad, Universidad Nacional Autónoma de México, Campus

Morelia, Morelia CP 58190, Michoacán, México3 Red de Manejo Biorracional de Plagas y Vectores, Instituto de Ecología A. C., Xalapa, C. P.

91070, Veracruz, México.4 Universidad Autónoma de Occidente, Mazatlán, Sinaloa, C. P. 82149, México.5 Centro Agronómico Tropical de Investigación y Enseñanza (catie), Turrialba CP 30501,

Costa Rica.6 Groningen Institute for Evolutionary Life Sciences, University of Groningen, Groningen,

Países Bajos.7 Zoological Institute and Museum, Ernst-Moritz-Arndt-Universität Greifswald, Greifswald,

Alemania8 Laboratorio de Análisis para la Conservación de la Biodiversidad, Instituto de Investigacio-

nes sobre los Recursos Naturales, Universidad Michoacana de San Nicolás de Hidalgo, Morelia

CP 58330, Michoacán, México

*Autor para correspondencia: [email protected]

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Resumen

La fauna silvestre provee de una gran diversidad de servicios ecosistémicos (se) en ambientes agropecuarios. Dentro de los más conocidos se encuentran la polinización, el control de plagas y la introducción de nutrientes al suelo. Sin embargo, existen otros menos conocidos, como la provisión de carne silvestre y aves ornamentales. En este capítulo presentamos los servicios ecosistémicos de la fauna silvestre en ambientes agropecuarios, así como los principales cri-terios que se deben considerar para su medición y estudio.

Introducción

Los servicios ecosistémicos (se) son los componentes de los ecosistemas que se consumen directamente, que se disfrutan, o que contribuyen a generar con-diciones adecuadas y de bienestar para el ser humano (Quijas et al., 2010; Cos-tanza et al., 2017). Éstos pueden clasificarse de acuerdo con las funciones eco-lógicas y procesos evolutivos que realizan en el ecosistema y de acuerdo a su relación con los beneficiarios (De Groot et al., 2002; mea, 2005; Fisher et al., 2009; Foley et al., 2005; Díaz et al., 2018). Díaz et. al. (2018) proponen una fusión de la clasificación de los se propuesta por el mea (2005; Millennium Ecosystem Assessment, por sus siglas en inglés) y por el ipbes (Intergovern-mental Science-Policy Platform on Biodiversity and Ecosystem Services, por sus siglas en inglés). En esta nueva clasificación, los se se categorizan como: materiales, no materiales y de regulación. En este capítulo, revisaremos los principales se que provee la fauna silvestre en sistemas agropecuarios y sus métodos de estudio, usando la clasificación de se propuesta por Díaz et. al. (2018). Éstos son la introducción de nutrientes al suelo, dispersión de semillas, polinización, control de plagas, el consumo de carne de fauna silvestre, la ce-trería y el aprovechamiento de aves de ornato (figura 1).

40 SERVICIOS ECOSISTÉMICOS

Figura 1. Ilustración que muestra los servicios ecosistémicos que provee la fauna silvestre en sistemas agropecuarios, clasificados de acuerdo con Diaz et al., (2018). Los números del 1, 5, 6, 7, 10 y 11 refieren a los servicios se de regulación (control de plagas, polinización y dispersión de semillas). Los números 2, 3 y 9 refieren a se materiales (consumo de carne, plantas). Finalmente, los números 4 y 8 a los se materiales y no materiales (uso de plumas y piel de animales, mascotas). Dibujo: Daniel Ferreyra-García.

41SALDAÑA-VÁZQUEZ ET AL.

Metodologías

Servicios materiales

Carne silvestreAunque se pudiera considerar que los sistemas agropecuarios están demasiados de-gradados para contener fauna silvestre con potencial alimentario, la evidencia de-muestra lo contrario. Los distintos hábitats generados por estos sistemas ofrecen hábitat para la fauna silvestre, y pueden funcionar como corredores de vida silvestre (Harvey et al., 2006; Harvey y Villalobos, 2007; Clarke et al., 2007; Jose, 2009). Ejem-plos de fauna con beneficios alimentarios son mamíferos de tamaño pequeño y me-diano como conejos y venados, respectivamente; aves como los guajolotes y codor-nices, y reptiles como serpientes e iguanas. La fauna antes descrita es considerada tolerante a ciertos niveles de perturbación (Jose, 2009). A nivel mundial, la carne silvestre contribuye a una parte importante del consumo total de la proteína de mu-chas familias rurales y al ingreso de los cazadores (Vandermeer y Perfecto, 2007; Bharucha y Pretty, 2010). En Madagascar, por ejemplo, Golden et al. (2011) mostra-ron que la pérdida del acceso a la carne silvestre puede causar un incremento de 29% en la anemia en niños. Mientras que, para la península de Yucatán, se reporta un consumo per cápita de carne silvestre de 4.65 kg/año (Santos-Fita et al., 2012). El cual podría contribuir hasta 21% de la carne necesaria para reducir los efectos des-nutrición en niños (Neumann et al., 2007; Rowland et al., 2015).

Para conocer la oferta y demanda de estos se en un sitio específico, es necesario, primero, determinar si hay fauna silvestre en el área de estudio y, segundo, si existe gente que la aproveche. Para medir el primer componente se cuenta con métodos para detectar la presencia, abundancia y diversidad de fauna presente. Éstos son de detección directa con cámaras trampa (Rowcliffe et al., 2008; O’Connell et al., 2010), puntos de conteo (Ralph et al., 1995; Buckland, 2006) y redes de niebla (Kunz y Brock, 1975; Ralph et al., 1993; Spotswood et al., 2012), o indirecta como el conteo y moni-toreo de rastros (Engeman et al., 2000; Wilson y Delahay, 2001; Lyra-Jorge et al., 2008) y sonidos (Haselmeyer y Quinn, 2000), entre muchos otros métodos (ver Pollock et al., 2002). Por otro lado, los métodos para determinar la magnitud, frecuen-cia e importancia del aprovechamiento de la fauna silvestre son menos conocidos y más complicados de aplicar. Debido a que la caza y el consumo de esta carne puede


implicar actividades ilegales y/o conlleva un estigma por su consumo (Gavin et al., 2010; Knapp et al., 2010). Consecuentemente, para asegurar la credibilidad de la información generada, son necesarios acercamientos y herramientas especializadas, de cuales muchos provienen de las ciencias sociales (Gavin et al., 2010; St. John et al., 2010; St. John et al., 2012; Nuno et al., 2013).

En situaciones donde la caza y el consumo de la carne silvestre es legal o se practi-ca abiertamente en la población, los métodos para determinar si hay consumo y la magnitud de éste pueden ser directos. Se pueden visitar los puntos de venta de la carne (mercado o restaurantes) y entrevistar a los vendedores para conocer: qué fau-na venden, cuánto venden (e.g. por día, por semana, si hay por temporadas), dónde la consiguen (vegetación natural o sistemas agropecuarios), su precio, y una caracteri-zación, desde el punto de vista del comerciante y consumidores (East et al., 2005; Fa et al., 2009; Poulsen et al., 2009; Foster et al., 2016). Estos métodos son ampliamente aplicados en los trabajos de consumo de carne silvestre (Gavin et al., 2010). También se puede entrevistar a los compradores para saber cuánta carne consumen, con qué frecuencia y bajo qué circunstancias (diario, una vez a la semana, o en ocasiones es-peciales; León y Montiel, 2008; Foster et al., 2016). En el caso de mercado, se puede medir, entre otras variables, los kilos vendidos, las partes del animal que venden (ca-beza, hígado, piernas) y los distintos precios (Cowlishaw et al., 2005; East et al., 2005). Ejemplos de preguntas que se incluyen en estos tipos de entrevistas y encuestas pue-den consultarse en el material suplementario de King (2014).

Con esto, es posible evaluar el valor económico de cada individuo cazado, y enten-der las preferencias de los consumidores por fauna específica y/o partes del animal. Se recomienda visitar los puntos de venta varias veces en el transcurso de un año para capturar la variabilidad en la disponibilidad de la carne y la respuesta económi-ca de las altas y bajas de su demanda y suministro (East et al., 2005). Este método de entrevistar vendedores y consumidores combinado con el pesaje directo de la venta o compra de la carne genera datos cuantitativos de alta credibilidad (Cowlishaw et al., 2005; East et al., 2005; León y Montiel, 2008; Foster et al., 2016). Sin embargo, la mayoría de las veces el reto es poder determinar el origen de la carne con el fin de demostrar que esta proviene del área de estudio (Noss, 1998; Poulsen et al., 2009; Jenkins et al., 2011).

Cuando el consumo de la fauna silvestre conlleva un estigma o cuando la caza está prohibida, su venta y distribución tiende a ser clandestina. En estos casos, detectar


su consumo, estimar la proporción de la población involucrada, caracterizar a los usuarios, y examinar las variantes espacio-temporales de su consumo, se vuelve un reto fundamental (De Boer y Baquette, 1998; Solomon et al., 2007). Para esto, se requiere métodos que, por un lado, protejan la confidencialidad del entrevistado y, por otro, favorezcan la voluntad para contestar y garantizar con sinceridad a los en-cuestadores. Los métodos que mejor funcionan en estas situaciones son aquellos basados en técnicas indirectas, siendo la más utilizada en el ámbito de conservación la “técnica de respuesta aleatorizada” (tra) la cual permite desvincular a los indivi-duos entrevistados de sus respuestas. La tra está basada en la lógica probabilística que permite calcular la distribución de las respuestas dentro de la población entre-vistada. Consecuentemente, el método tiene el mejor funcionamiento cuando se aplica con una muestra grande.

La tra consiste en el uso de un dispositivo (e.g., un dado o una caja transparente con pelotas de diferentes colores), que aleatoriamente asigna al entrevistado un nú-mero (o color) fuera de la vista del entrevistador. El número (o color) dicta si el entrevistado tiene que contestar una pregunta delicada de interés o una pregunta que no sea delicada (e.g. si en el dado sale en 1, 2, 4 o 6 se pregunta “¿Consumiste carne derivada de fauna silvestre en los últimos seis meses?” y si sale 3 o 5 la pregunta será “¿Consumiste tortillas en los últimos cinco días?”, figura 2). Tanto para las pre-guntas delicadas como no delicadas, las respuestas tienen que ser simples (e.g., “sí/no”, “consumo/no consumo”, “participo/no participo”). Durante toda la entrevista, el entrevistador nunca sabe si la respuesta es de una pregunta delicada o no. Esta dinámica, en la cual el entrevistado observa que el entrevistador no puede vincular su respuesta a una pregunta específica, genera en el entrevistado el sentido de ano-nimidad y control, con lo cual aumenta la probabilidad de respuestas honestas (Chau-dhuri, 2016). Después de las entrevistas, se sujeta los datos a una serie de cálculos de probabilidades, incluso métodos de remuestreo, para determinar qué proporción de los entrevistados están involucrados en el consumo o suministro de la carne silvestre, las características sociales de los consumidores y del mismo consumo (para los cálcu-los exactos de probabilidades ver Chaudhuri, 2016)

Una limitación de la tra es que no permite cuantificar la cantidad de fauna extraí-da. Para esto, se ha elaborado variaciones de la técnica como es la tra cuantitativa (Tracy y Fox, 1981) la cual se usa recientemente en trabajos de caza furtiva (Conteh et al., 2015). Para comparar los resultados de la tra con lo que se sucede en el cam-


po, se recomienda administrar paralelamente un muestreo en campo de observacio-nes indirectas como el conteo de trampas (Yom-Tov, 2003), campamentos de caza (Blake et al., 2007) y cadáveres (Koch et al., 2006) aunque estos métodos generan datos con errores estándar grandes o desconocidos (Gavin et al., 2010).

Figura 2. Un árbol de decisión de la técnica de respuesta aleatorizada (tra) con preguntas delicadas y no delicadas (pregunta ‘normal’). La probabilidad que la respuesta sea un “sí” (λ) es una suma de la probabilidad de que le toque al entre-vistado una pregunta delicada (y su respuesta sea un “sí”) y la probabilidad que le toque una pregunta normal (y contesta “sí”). Imagen modificada de Chaudhuri (2016).


Servicios materiales y no materiales

Aves silvestres para cazaLa cacería es la actividad en la que el cazador adiestra aves rapaces para la captura de presas silvestres sustituyendo así el uso de armas de fuego. La caza de cetrería se ha realizado desde tiempos que se remontan al periodo neolítico (Rodríguez de la Fuen-te, 1986) y ha sido recientemente declarada como Patrimonio Cultural Inmaterial de la Humanidad por unesco, debido a que: 1) representa un vínculo entre el medio ambiente y la cultura, 2) su transmisión se lleva a cabo de generación en generación de manera tradicional, y 3) promueve el intercambio de conocimiento entre culturas (Rodríguez de la Fuente, 1986).

Los conflictos entre actividades humanas y la conservación del ambiente no son poco frecuentes, por lo que se podría pensar que la cetrería actúa en detrimento de los recursos naturales. Sin embargo, al igual que otros deportes de campo, la caza por cetrería requiere una concientización sobre el uso racional de recursos. Por ejemplo, la preservación de cotos de caza en óptimas condiciones, lo cual convierte al cetrero en un miembro activo de conservación biológica. La correcta práctica de la cetrería y la conservación son compatibles, involucra el respeto a las vedas cinegéticas y los espacios naturales en general. Por otro lado, es posible desempeñar este deporte en áreas que se encuentran en algún estado de antropización. Dentro de ellas los sistemas agropastoriles figuran como cotos de caza ideales. Debido a que éstas tienen exten-siones abiertas de terreno y una presencia suficiente de presas (Coates et al., 2017; Riojas-López et al., 2018). Adicionalmente, la cetrería es capaz de aportar beneficios directos hacia actividades humanas. Por ejemplo, el uso de rapaces entrenadas como control natural ha demostrado eficacia en la disminución de la presencia de fauna no deseada en aeropuertos (Erickson et al., 1990) o en tiraderos de basura a cielo abier-to (Cook et al., 2008; Soldatini et al., 2008).

Los entusiastas de la cetrería requieren poblaciones sanas de aves de presa de las cuales se puedan abastecer de aves para entrenar. Esto provoca que surja una preo-cupación por los potenciales impactos negativos de esta actividad sobre poblaciones silvestres, preocupación que no es infundada (Braun et al., 1977). En México no existe legislación que permita el aprovechamiento extractivo de aves de presa con fines de caza por cetrería. Para que la autoridad pueda en algún momento realizar una regulación al respecto son necesarios estudios poblacionales para conocer las


tasas de aprovechamiento. La estimación de tamaños poblacionales así como las tasas de supervivencia de acuerdo a la edad y el sexo pueden llevarse a cabo a través de distintas técnicas como son el anillado-reavistamiento de individuos o el monitoreo por vía satelital (Newton et al., 2016). Por ejemplo, en Estados Unidos, las tasas mo-deladas teóricas de aprovechamiento para algunas especies pueden ser de hasta un 5% (Millsap y Allen, 2006). La edad en que inician su entrenamiento las aves es una de las sutilezas del deporte, eso significa que la estructura etaria, en las investigacio-nes, debe ser siempre tomada en cuenta.

En general, los polluelos son las aves de elección y en este sentido Conway et al. (2017) en su estudio a largo plazo sobre poblaciones de halcón mexicano (Falco mexicanus), reportan que la captura de individuos en nidos es absolutamente soste-nible. Entre las recomendaciones mencionadas en su artículo, sugieren: 1) la alter-nancia de nidos para aprovechamiento y 2) jamás tomar todos los críos, sino que se debe permitir que al menos dos polluelos permanezcan en el nido. A partir de su modelo teórico, Millsap y Allen (2006) concluyen que la captura de polluelos impac-ta de manera menor a las poblaciones de rapaces, de esta manera coinciden los re-querimientos para la práctica de cetrería y el manejo sostenible de fauna silvestre.

Aves ornamentalesUna práctica tradicional que data de tiempos prehispánicos en México (e.g. Sahagún, 1969) es la captura de aves vivas para mantenerlas como mascotas y ésta es denomi-nada por la Secretaría de Medio Ambiente y Recursos Naturales (Semarnat) como aprovechamiento de aves canoras y de ornato (Roldán-Clarà et al., 2017a). Las aves que mayormente se capturan son las paserinas como los cenzontles (Mimus sp.), cardenales (Cardinalis cardinalis), clarines (Myadestes unicolor) y jilgueros (M. occidentalis), pero también otras familias como los psitácidos (loros y cotorras). En la historia popular de México existen manifestaciones artísticas que muestran esta tra-dición: la pintura “La pajarera” (1958) de Jesús Helguera, la canción “La pajarera” de Manuel M. Ponce y representaciones cinematográficas como La pajarera (1945), La loca (1951) y El niño y la estrella (1976).

El oficio de pajarero es familiar, la mayor parte de las personas que se dedican a esto tienen origen indígena, un promedio de 22 años de experiencia y, por lo general, todos los miembros de la familia colaboran. Los hombres suelen ser los que capturan en diversos ecosistemas y sistemas agropecuarios (milpas, cultivos tradicionales y


cafetal de sombra), mientras que las mujeres adaptan las aves silvestres al cautiverio. El proceso de aclimatación dura hasta un mes, y es en el hogar donde se establece una relación de respeto y cariño con estas aves (Roldán-Clarà et al., 2017b).

También se destacan las peregrinaciones que se llevan a cabo en distintas regiones de México, se tienen registros desde el año de 1634 (Vences-Vidal, 2009); celebracio-nes religiosas de cientos de pajareros que decoran sus jaulas con flores y sus mejores aves, las cuales se bendicen, asimismo cantan a la Guadalupana y a Dios, lo que de-muestra cómo las aves son parte central en la ceremonia. En esos momentos estas aves adquieren un poderoso simbolismo cultural y espiritual, ya que se da gracias y se pide que el oficio de pajarero continúe, de igual manera se recuerda la leyenda de indio Juan Diego en el Tepeyac (Roldán-Clarà et al., 2018). Por todo ello, el aprovechamiento de aves es una cultura, un modo de vida que crea identidad en estas personas.

Para ejercer el oficio de pajarero en México se otorgan permisos de subsistencia (Artículo 92 del capítulo ii, Ley General de Vida Silvestre, dof, 1988); amparando el derecho de las comunidades a sus costumbres y al uso de sus recursos naturales en su localidad (Convenio 169 de la Organización Internacional del Trabajo sobre pue-blos indígenas y tribales). En la actualidad se establecen unos 700 permisos de cap-tura anuales a personas que demuestran bajos ingresos económicos y que han hereda-do este oficio (Roldán-Clarà et al., 2017a). Desafortunadamente, este oficio está de sa-pareciendo debido a varios factores. Por ejemplo, en la nom 059 (dof, 2010), donde se establecen las categorías de riesgo de especies nativas de México de flora y fauna silvestre, están incluidas dos especies culturalmente importantes para el oficio de los pajareros, el clarín y el jilguero (Roldán-Clarà et al., 2018) y esto ocasiona dificultad para obtener sus permisos de aprovechamiento. Otros factores que dificulta el ejer-cicio del oficio son varias leyes que impulsa el Partido Verde, como la Ley General de Biodiversidad que sustituirá la lgvs y la Ley de Bienestar Animal, y también por la falta de comprensión que tienen otros sectores de la sociedad sobre el oficio. Pues cuestionan duramente y criminalizan el hecho de que las aves estén enjauladas, sin considerar el apego de estas familias a dichas aves. Sin embargo, las diferentes unio-nes de capturadores y vendedores de aves en México reivindican su derecho a con-tinuar con este oficio, a través de manifiestos en distintos foros.

Lo expuesto con anterioridad demuestra la importancia de las aves como servicio cultural, por ello, para que los servicios ecosistémicos culturales se puedan detectar, estudiar y considerar se deben emplear metodologías de las ciencias sociales, etno-


biológicas (Albuquerque et al., 2014), cualitativas (Taylor y Bogdan, 1984) o partici-pativas (Bradbury, 2015). La inmersión etnográfica es una técnica antropológica donde la persona investigadora se sumerge temporalmente en la comunidad o colec-tivo (Taylor y Bogdan, 1984). Esta inmersión va acompañada de la observación parti-cipante y la utilización de un diario de campo donde se anota lo acontecido en el transcurso del día, registrando específicamente lo relevante a la vida silvestre y los usos y costumbres del grupo donde está inmerso.

Cabe señalar que el investigador forma parte de la comunidad y observa las diná-micas sociales que se llevan a cabo, sin influir o modificar sus prácticas. Otra técnica muy utilizada son las entrevistas que, a través de una guía de preguntas estructuradas, semiestructuradas o abiertas se obtiene información de personas seleccionadas de la comunidad (Sierra, 1998). Una técnica similar son los grupos focales donde las en-trevistas son grupales. De cualquier forma y en cualquier técnica es recomendable utilizar una grabadora de voz o incluso una videocámara para la posterior transcrip-ción textual de la información hablada o visual. Otras técnicas importantes son el listado libre y el paseo guiado; o incluso otras con mayor nivel de intervención como los talleres participativos donde pueden emplearse mapeos participativos, mapeos de actores, entre otras herramientas (Bradbury, 2015; Spradley, 1980). Con todo ello se logran comprender y analizar los valores culturales que las personas dan a la vida silvestre, en definitiva, los motivos y creencias que están detrás de las prácticas, co-nocimientos, valores y cosmovisión de las personas y de los grupos sociales (Toledo, 2002). Cabe señalar que cualquier técnica utilizada siempre tiene que estar acompa-ñada del consentimiento informado de los participantes, siguiendo el código de ética de la International Society of Ethnobiology (2006).

Servicios de regulación

Control biológico de plagasEl control biológico de plagas se divide en tres tipos: clásico, por aumento y por con-servación (Barbosa, 1998). Éste es uno de los ambientes agropecuarios del cual exis-ten pocos estudios que midan su valor real, pero que es de gran importancia (Kogan, 1998; Naranjo et al., 2015). El control biológico por conservación se basa en el ma-nejo del cultivo a través del aumento de refugio y alimentación de controladores potenciales de plagas y del uso de insecticidas de manera tradicional para favorecer


la presencia de enemigos naturales de las potenciales plagas (Van den Bosch y Telford, 1964; Barbosa, 1998; Griffiths, 2008).

Es fundamental entender la dinámica del cultivo, para identificar los momentos en los que puede ser más susceptible a una plaga. Se recomienda iniciar con un monito-reo preliminar que permita contar con un panorama sobre los artrópodos presentes en la zona (Barrera et al., 2006). En este tipo de monitoreos se usan diferentes técni-cas de colecta, tanto directas como indirectas, seleccionando las más adecuadas para las características del cultivo. Uno de los métodos más usados es el trampeo, el cual puede ser de diferentes tipos: con feromonas, cebos alimenticios, luz, trampas adhe-sivas y de caída (Ripa y Larral, 2008).

En un contexto de control biológico por conservación, los depredadores que habi-tan en las zonas aledañas al cultivo de interés serán los que potencialmente ingresen a éste. Por lo anterior, es importante conocer quiénes son los depredadores (y/o parasitoides) y en dónde se encuentran respecto al cultivo. La presencia de éstos y su abundancia puede potencialmente tener la capacidad de regular plagas (Barbosa, 1998). Por lo cual, un monitoreo continuo nos ayudará a entender las dinámicas de las poblaciones de depredadores y parasitoides. Regularmente trampas adhesivas son adecuadas para el monitoreo de dichas poblaciones (Barrera et al., 2006). Con los datos del número de organismos por trampa/por unidad de área/en un periodo de tiempo permite hacer un estimado confiable de la abundancia de dichos organismos.

La base del control biológico es que las poblaciones de la plaga siempre se manten-gan por debajo del umbral de daño económico (Landis et al., 2000). La manera de medir el daño dependerá del cultivo de interés y el daño que la plaga cause. Los tipos de daño pueden ser sobre el producto de interés o de manera indirecta, al dañar la salud de la planta y mermar una producción eficiente (De Bach, 1964). El valor de este servicio ecosistémico pocas veces se ha estimado por la complejidad de factores directos y adyacentes que están involucrados, por lo cual es importante que las téc-nicas de manejo agrícola cada vez sean más adecuadas para la integración del control biológico de plagas (Naranjo et al., 2015).

Introducción de nutrientes al sueloMuchas de las funciones del ecosistema son reguladas por el suelo, como la producción primaria, la descomposición y la infiltración de agua. Las cuales son el resultado de la actividad metabólica de la biota del suelo; siendo el ciclaje de nutrientes el servicio


ecosistémico más reconocido (Dominati et al., 2010). Este servicio, de manera sim-plificada, implica la entrada de nutrientes al suelo, sus transformaciones y transfe-rencias, y la salida de éstos del ecosistema. La fauna edáfica participa en las primeras dos fases de este ciclo. En esta ocasión nos centraremos únicamente en el rol de la fauna edáfica en la introducción de nutrientes al suelo.

Durante este proceso, las comunidades del suelo se agrupan según la función que cumplen (Yeates et al., 1993). Herbívoros sobre y dentro del suelo se alimentan de tallos y raíces, depositando residuos y desechos. La fauna detritívora comienza con la fragmentación de la materia incorporada, hasta convertirla en detrito disponible para detritívoros más pequeños. Finalmente, especies depredadoras los consumen y desechan nutrientes en formas disponibles para las plantas.

En muchos casos, una sola especie puede aparecer en más de un grupo funcional, haciendo difícil el análisis de su impacto en la introducción de nutrientes al suelo (Heemsbergen et al., 2004). Aunado a esto, el análisis de la diversidad y composición de las comunidades de suelo está limitado por falta de estudios taxonómicos y la inaccesibilidad física de los organismos. Por ello, es común que se les agrupe de acuerdo con su tamaño (Wurst et al., 2012). Con tamaños menores a 100 µm, la mi-crofauna (e.g. protozoarios, nemátodos) es responsable de convertir nutrientes en formas no disponibles para las plantas en compuestos más simples (Bonkowski et al., 2009). La mesofauna, con tamaños entre 100 µm y 2 mm (e.g. colémbolos, ácaros), permite el ciclaje de nutrientes al regular plagas y enfermedades, ser alimento de organismos más grandes y distribuir microorganismos descomponedores a través del suelo (Scheu et al., 2005; Coleman, 2008). Superando los 2 mm, la macrofauna (e.g. termitas, hormigas, gusanos, coleópteros, arácnidos) tiene un impacto profundo en las condiciones físicas, químicas y estructurales del suelo. Su principal aporte al ciclo de nutrientes es la fragmentación e incorporación de materia orgánica al suelo. En definitiva, la megafauna con más de 2 cm (principalmente roedores y otros mamífe-ros pequeños), depositan o excretan la materia orgánica a descomponer (Wurst et al., 2012).

Es importante resaltar el papel crucial que juega la macrofauna en la introducción de nutrientes al suelo. La principal entrada de nutrientes a los ecosistemas proviene de la descomposición de materia orgánica. Insectos que habitan dentro y sobre la super-ficie del suelo se encargan de la fragmentación de hojas frescas y senescentes, troncos y raíces vivos, madera en descomposición, excretas, e incluso exoesqueletos. Al ser


los primeros en la cadena de descomposición e introducirlos a la matriz del suelo, estos organismos regulan las tasas de entrada de nutrientes al ecosistema; convirtién-dose en especies clave para el ciclaje de nutrientes.

La presencia de macrofauna benéfica, cuyas estrategias de vida promueven o no limitan las funciones del suelo, se agudiza en sistemas agrosilvopastoriles (Karlen et al., 2001). Contrario a los sistemas naturales, la cantidad de hojarasca en el suelo disminuye debido al cultivo o pastoreo, reduciendo la principal entrada de nutrientes. Esta pérdida se compensa con la entrada de fertilizantes inorgánicos o estiércol y orina del ganado; resultando en una distribución heterogénea y alta en nitrógeno (Murray et al., 2006).

Figura 3. Ciclo de nutrientes en el suelo por fauna edáfica presente en sistemas agropecuarios.


Sin importar la dominancia del agrosistema, la eficiencia de la macrofauna para introducir nutrientes en estos sistemas yace en sus tasas metabólicas con requeri-mientos bajos en nitrógeno. Esta propiedad, más la alta disponibilidad de nitrógeno favorece la rápida transformación de nutrientes disponibles en el suelo (Murray et al., 2006), siendo capaces de utilizar los recursos limitados, donde la cantidad de materia orgánica se vuelve un factor de mayor peso (Laossi et al., 2008).

Existen diversos enfoques para evaluar la fauna del suelo (figura 3; Petersen y Luxton, 1982), pero una manera sencilla de caracterizar su aporte en la introducción de nutrientes es el uso de bolsas de descomposición (figura 4). Este método pasivo, uno de los más populares por más de 40 años (Kampichler y Bruckner, 2009), per-mite identificar el aporte de la macrofauna mediante su exclusión.

En este método se colecta hojarasca del sitio a analizar y se coloca en bolsas con diferentes tamaños de malla; comúnmente se utiliza tela de nylon sin apertura apa-rente (<430 µm) y otra con apertura de 2 mm (figura 4). El número de bolsas a co-locar dependerá de la extensión del área a evaluar y la cantidad de hojarasca dispo-nible, pero se recomiendan al menos cinco pares de bolsas. En cada una de las bolsas se coloca una cantidad igual de hojarasca, pesada previo a su colocación en el suelo.

Figura 4. Bolsas de descomposición sin apertura (derecha) y con apertura de 2mm (izquierda), colocadas en un potrero dentro del bosque seco de la costa de Jalisco, México.


De manera posterior se retira un par cada cierto tiempo (usualmente un mes), o después de un periodo más largo (>6 meses). Definir el tiempo de permanencia de las bolsas dependerá de las condiciones bioclimáticas del sitio de estudio; en especial por las variaciones entre ecosistemas áridos, templados, tropicales secos y húmedos (Siddique et al., 2008; Del Castillo, 2013). El aporte de la macrofauna en la introduc-ción de nutrientes se observa en las diferencias esperadas entre pares de bolsas, de-finiendo la tasa de descomposición, así como el porcentaje de pérdida de peso en hojarasca (Lanuza, 2016). Esto se puede complementar con un muestreo rápido de la macrofauna presente (Petersen y Luxton, 1982), simplemente para identificar cuáles son los órdenes presentes en el sistema.

Si bien estos métodos pueden utilizarse en sistemas agroforestales, su implemen-tación en sistemas con ganado puede ser un reto. Para estos casos se recomienda evaluar la macrofauna dentro del suelo, mediante introducción de especies benéficas. Heemsbergen et al. (2004) introdujeron especies de lombrices, milpiés y cochinillas en diferentes combinaciones, encontrando efectos en la pérdida y fragmentación de hojarasca, respiración del suelo y nitrificación. Estudios han revelado que la presen-cia de estos organismos puede producir suelos con alto contenido en materia orgáni-ca, observado en horizontes oscuros de buen grosor o reducción de hojarasca en la superficie (Clements et al., 1991; Hoogerkamp et al., 1983).

Polinización El transporte de polen de una flor a otra puede ser mediado por agentes abióticos como el aire o el agua, o por agentes bióticos, es decir, por animales tales como in-sectos, aves y mamíferos. Alrededor del 87% de las angiospermas dependen de ani-males para su reproducción sexual (Mayer et al., 2011). La polinización mediada por animales es económicamente relevante porque contribuye a la producción de bienes para el hombre como cultivos, fibras, forraje, productos maderables y no maderables (Kremen et al., 2007). Cerca del 35% del volumen de la producción global de alimen-tos depende de polinizadores animales (Klein et al., 2007). Debido a su importancia para la producción agrícola, existe una creciente preocupación por la conservación de estos se, tanto fuera, como dentro de los sistemas productivos. Esta preocupación emerge por los efectos negativos que tiene el cambio del uso del suelo provocado por el hombre, con fines agrícolas y la deforestación que conlleva, provocado la fragmen-tación del ambiente (Bos et al., 2007). Dicha actividad antropogénica ha llevado a un


declive en las comunidades de polinizadores, poniendo en riesgo la estabilidad de este servicio, lo cual puede resultar en grandes pérdidas económicas (Kearns et al., 1998; Bos et al., 2007; Kremen et al., 2007).

Evaluar el servicio de polinización dentro de sistemas productivos es una tarea primordial para entender la dinámica de los procesos ecológicos, detrás de nuestros sistemas de producción alimentaria. Con dicho entendimiento podríamos predecir los efectos que conllevarían cambios en la comunidad de polinizadores, ponderar su valor económico y desarrollar estrategias agroecológicas enfocadas a la conservación (Bos et al., 2007; Reader et al., 2012; Rogers et al., 2013). La evaluación de la polini-zación es una tarea compleja. Por su naturaleza mutualista es necesario tomar en cuenta diversos variables tanto de los polinizadores, como de las plantas (García-Gar-cía et al., 2016).

Debido a que el resultado final de la polinización es la producción de semillas via-bles, este proceso se puede evaluar en dos fases: a) éxito de polinización y b) éxito reproductivo de la planta (Ne’eman et al., 2009). Cada subproceso puede medirse directa o indirectamente a través de factores correlacionados tanto de los poliniza-dores (e.g. comportamiento de forrajeo, frecuencia, remoción de polen) como de las plantas (e.g. receptividad estigmática, fenología, sistema de apareamiento).

A fin de abordar de manera sucinta el desempeño de los polinizadores, en esta sección nos centraremos en la propuesta de Ne’eman et al., (2009). Este trabajo su-giere mediciones estandarizadas que nos permitan hacer comparaciones a diferentes niveles, ya sea entre especies o comunidades de polinizadores, y a través de escalas temporales (estacionales) y espaciales (sitios de estudio). En cada fase mencionare-mos las posibles formas de evaluar directa e indirectamente, a través de factores correlacionados, el desempeño de los polinizadores. Por último, se mencionan fac-tores de la biología reproductiva de la especie de las plantas a tomar en cuenta para hacer estimaciones sensatas.

a) Éxito de polinizaciónEn esta primera fase, el evento a evaluar es la deposición de polen en el estigma de la flor por parte del polinizador ya sea en una sola visita o por unidad de tiempo. La forma directa de evaluar dicho evento es contando el número de granos de polen depósitos sobre el estigma. Sin embargo, dado que esto es difícil de reali-zar en campo por requerir de equipos de microscopía, existen métodos indirec-


tos para deducir la deposición de polen. Éstos se centran en la observación del comportamiento de forrajeo de los polinizadores. La manera más sencilla para evaluar en campo es mediante observaciones focales sobre una unidad de observación, la cual puede ser una flor o un grupo de flores, y obtener información ya sea por visitas únicas o las visitas acumu-ladas en un tiempo definido (Rogers et al., 2013). Algunas variables de fácil observación sobre el comportamiento de los visitantes florales es la legitimi-dad, duración y frecuencia de la visita, así como la abundancia de los poliniza-dores. La legitimidad de la visita está determinada por el comportamiento de forra-jeo del visitante floral y establece su potencial efectividad como polinizador. Se considera que una visita es legítima cuando el agente biótico hace contacto con las estructuras reproductivas tanto masculinas como femeninas de la flor (Her-nández-Montero y Sosa, 2016). La frecuencia de visitas de cada polinizador puede determinarse mediante observaciones por unidad de tiempo. La abun-dancia de polinizadores puede registrarse a lo largo de transectos o parches florales en un determinado periodo de tiempo (Rogers et al., 2013). Con estos parámetros mencionados podemos contar con datos suficientes sobre la calidad de los visitantes florales y su cantidad.

b) Éxito reproductivo de la plantaEn esta segunda fase, el evento a medir es la producción de semillas ya que re-fleja que la cantidad de polen depositado en el estigma tuvo el potencial de fertilizar los óvulos y desarrollar semillas viables. Es decir, cuál es la contribución del polinizador al éxito reproductivo de la planta. Esta relación directa entre planta y polinizador no es fácil de medir si nuestras observaciones son por uni-dad de tiempo. Esto es debido a que múltiples polinizadores, de diferentes es-pecies, pueden contribuir de distinta manera al éxito reproductivo. Para evitar dicha confusión, es necesario realizar experimentos de exclusión. Primero se localizan botones florales y se embolsan con tela mosquitera o yute que permita la libre circulación del aire pero que sea capaz de excluir a los visi-tantes florales. Una vez que la flor abre, se retira la bolsa y se vigila hasta que la flor sea visitada por primera vez para, posteriormente, ser embolsada de nuevo registrando la identidad del visitante floral. Las flores tratadas se observan has-ta advertir si desarrollan frutos o no y en caso de hacerlo se contabiliza el nú-


mero de semillas. Cabe mencionar que es necesario tener dos controles, uno donde la flor permanece embolsada todo el tiempo y otro donde se deja abierta a todos los visitantes florales. De esta manera podemos determinar qué tan in-dispensables son los polinizadores (tratamiento cerrado) o si hay una limitación de polen en el ambiente ya sea porque no hay suficientes visitantes florales u otras plantas para donar polen (tratamiento abierto).

c) Factores a considerar en la evaluación de la polinizaciónPara estimar adecuadamente el éxito reproductivo de la planta y el desempeño del polinizador, es necesario tomar en cuenta características de su biología re-productiva. Uno de los factores más importantes es el sistema de apareamiento de la especie vegetal en cuestión (Aguilar et al., 2006). El sistema de aparea-miento se clasifica en dos grupos: auto-compatible y auto-incompatible. El primer grupo puede fecundarse a sí mismas, por lo que todas las especies presentan flores hermafroditas. Mientras que las plantas con un sistema de apareamiento auto-incompatible, necesitan que el polen sea transportado de una flor de un individuo a otra flor de otro individuo no emparentado. Las especies auto-in-compatibles puede tener flores hermafroditas o presentar los sexos separados dentro del individuo o en individuos diferentes (Aguilar et al., 2006). Una forma sencilla de determinar el sistema de apareamiento es mediante experimentos de polinización y exclusión, los cuales también pueden ayudarnos a determinar el sistema reproductivo de la planta. Si la planta desarrolla frutos con semillas como resultado del experimento, el sistema de apareamiento y repro-ductivo pueden ser determinados. En la tabla 1, se enumeran los experimentos posibles, hay que tomar en cuenta que una vez polinizada la flor manualmente, éstas se deben aislar usando bolsas de yute o tela mosquitera para evitar que polen ajeno al experimento se deposite en el estigma de la flor. Las plantas con un sistema de apareamiento auto-compatible pueden produ-cir frutos con semillas por apomixis, autogamia, geitonogamia o xenogamia por lo que la dependencia a sus polinizadores es facultativa y en consecuencia son menos susceptibles a la fragmentación. Mientras que las plantas con un sistema de apareamiento auto-incompatible presentan una xenogamia obligada para producir semillas por lo que son altamente dependientes de sus polinizadores (Aguilar et al., 2006). Aunque las plantas con un sistema auto-compatible pue-


den producir frutos sin la necesidad de polinizadores, la presencia de éstos últimos puede incrementar la producción o biomasa de los frutos y semillas producidos (Westerkamp y Gottsberger, 2000; Klein et al., 2007); en este caso es necesario comparar la producción en número y peso de los frutos y semillas desarrollados bajo cada condición experimental. La conservación de la fauna silvestre y sus servicios de polinización deben ser resguardados bajo cualquier escenario.

Dispersión de semillasLa dispersión de semillas es el proceso a través del cual las plantas colonizan nuevos hábitats. Al contribuir a que la vegetación de los ecosistemas se mantenga, este pro-ceso ecosistémico está clasificado como un se de regulación. De acuerdo a Wang y Smith (2002) podemos dividir el proceso de dispersión de semillas en cinco fases: 1) producción del fruto; 2) remoción del fruto; 3) dispersión de semillas; 4) germinación, y 5) reclutamiento. Las fases en las que interviene la fauna nativa son la fase de remo-ción del fruto y dispersión de semillas, principalmente en ecosistemas tropicales.

Tabla 1. Experimentos de polinización para determinar el sistema de aparea-miento y reproductivo (ver Hernández-Montero y Sosa, 2016).

Sistema de apareamiento

Sistema reproductivo

Procedimiento experimental

Dependencia a poliniza-

dores

Auto-compatible

Apomixis Se emasculan las flores Menor

AutogamiaLa flor se poliniza con su propio polen

Geitonogamia

Se poliniza una flor con el po-len de otra flor de la misma planta

Auto-incompatible Xenogamia

Se poliniza una flor con polen de otra flor de otra plan-ta no emparentada

Mayor


La importancia del estudio de este proceso en ambientes agropecuarios radica en que las actividades agropecuarias pueden interrumpir dicho proceso. Por ejemplo, la producción de Agave tequilana interrumpe la fase de producción de frutos, al cosechar las plantas antes de que logren producir flores y sean polinizadas (Trejo-Salazar et al., 2016). En otros casos, el manejo y/o el incremento de la superficie de producción agrícola reduce la fuente frutos y semillas de plantas nativas de los bosques (Hernán-dez-Montero et al., 2015). Poniendo en riesgo la regeneración del bosque en caso de abandono de la actividad agropecuaria (Zimmerman et al., 2000). Por lo tanto, para que la producción agropecuaria sea sustentable y mantenga la dispersión de semillas, es necesario evaluar tres componentes principales de este proceso a escala local y de paisaje. Estos componentes son: 1) disponibilidad de frutos, 2) lluvia de semillas, y 3) redundancia funcional de dispersores. El primer componente nos habla de la pro-ducción de frutos para los dispersores, el segundo de en qué magnitud y dónde está ocurriendo la dispersión y el último componente, sobre el grado de vulnerabilidad de la dispersión de semillas en el paisaje.

Para medir la producción de frutos en un sistema agropecuario es necesario contar con un catálogo de referencia de las semillas dispersadas por animales en el sitio de estudio. Los frutos carnosos, los cuales ofrecen en la pulpa o mesocarpio nutrientes a los animales dispersores suelen ser los más consumidos (Pijl, 1982). Una vez que se tiene la lista de plantas dispersadas por animales, el siguiente paso es evaluar la densidad de frutos para la fauna silvestre en la zona de estudio. Para ello se usan dos métodos, el primero consiste en medir la diversidad de plantas dispersadas por ani-males, donde se contabilizan todas las plantas > a 2.5 cm de diámetro a la altura del pecho (dap) en 0.1 ha, y todas las plantas con dap > a 10 cm (Gentry, 1988). Cabe mencionar que el área muestreada puede ser menor de acuerdo al área de vegetación que se desee muestrear. Al mismo tiempo, de estar contabilizando la diversidad de plantas, se deben tomar datos de la disponibilidad de frutos. Para ello es necesario contar de cada planta el número de frutos. Esto es, contabilizar la cantidad de frutos de 30 ramas de cada planta, se obtiene un promedio de frutos contados y éste se multiplica por el número total de ramas del árbol o arbusto (Korine et al., 2005). Cuando la planta tenga menos de 30 ramas puede contarse el número total de frutos. Si se desea expresar la disponibilidad de frutos en biomasa, se puede medir el peso de una muestra de 15-30 frutos y se expresa en gramos (g).


Para medir la lluvia de semillas el método más usado es el de las trampas de semillas (Henry y Sylvie, 2007). Éstas tienen como objetivo recolectar las semillas dispersadas por animales, principalmente los voladores. Dichas trampas son de forma variada, pero todas tienen como base una cama de tela en la cual se reúnen las semillas (figu-ra 5). Una vez colectadas las semillas, se tienen que separar entre dispersadas por viento, gravedad y animales. Este método se puede complementar con transectos, para la colecta de heces fecales de animales no voladores, especialmente mamíferos de gran masa corporal (e.g. >200g). En la actualidad, a estos métodos para evaluar la lluvia de semillas, se han incorporado análisis de datos moleculares (González-Varo et al., 2014). Lo anterior se realiza con el fin de tener una mayor precisión en la de-terminación de las plantas dispersadas y en algunos casos de los dispersores.

Figura 5. Trampa de semillas ubicada en un sendero que era un paso de murciéla-gos frugívoros. El tamaño, y material con el cual se fabrican es variado y responde a las necesidades de cada pregunta de investigación. Fotografía: Romeo A. Salda-ña-Vázquez.


Por último, para medir la vulnerabilidad de la dispersión de semillas en los am-bientes agropecuarios se puede utilizar el análisis de redes ecológicas (Hernán-dez-Montero et al., 2015; González-Varo et al., 2017). Para ello se dibujan redes de interacciones y se calculan índices que reflejan el grado de redundancia funcional del sistema de dispersión de semillas. Por ejemplo, uno de los índices más usados en el análisis de redes es el índice de especialización (H

2’). Este índice va de 0 a 1, cuando

los valores son cercanos a 0 sugiere que hay una baja especialización en la red de interacciones animal-fruto y, por lo tanto, una baja vulnerabilidad en la dispersión de semillas (Blüthgen, 2010; Blüthgen y Klein, 2011; Hernández-Montero et al., 2015). Ya que, si alguna especie llega a extinguirse localmente, otra podrá ocupar su posición como dispersor de semillas.

Conclusiones

Como se ha podido constatar, los se que provee la fauna silvestre en sistemas agro-pecuarios son muy importantes para el funcionamiento de estos ambientes y para el bienestar del ser humano. Por lo tanto, su estudio y monitoreo en los sistemas agro-pecuarios debería integrarse a cualquier programa de desarrollo sustentable de estos sistemas. Asimismo, las ideas expuestas en este documento pueden tomarse como una introducción al estudio de se en estos ambientes.

Agradecimientos

rasv realizó este trabajo durante su estancia posdoctoral (prodep 511-6/17-626 de la sep) en el Cuerpo Académico (umsnh-ca-178). En las lgac “Ecología evolutiva y conservación” y “Ecología de Poblaciones y Comunidades” del Instituto de Investi-gaciones sobre los Recursos Naturales (inirena).


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