HÁBITOS ALIMENTARIOS DE LA CABRILLA SARDINERA Mycteroperca rosacea … · 2017-03-14 · instituto...

INSTITUTO POLITÉCNICO NACIONAL CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS

HÁBITOS ALIMENTARIOS DE LA CABRILLA

SARDINERA Mycteroperca rosacea (Streets,

1877), EN SANTA ROSALÍA, BCS, MÉXICO

TESIS

QUE PARA OBTENER EL GRADO DE MAESTRÍA EN CIENCIAS EN MANEJO DE RECURSOS MARINOS

PRESENTA

MARÍA DEL PILAR PÉREZ ROJO

LA PAZ, B.C.S., DICIEMBRE DE 2016

Dedicatoria

A todos mis seres queridos que contribuyeron con su

confianza y cariño a la culminación de este trabajo.

Especialmente a mis padres.

Agradecimientos

Al apoyo académico que me ha brindado el Centro Interdisciplinario de Ciencias

Marinas CICIMAR-IPN. De igual forma agradezco el apoyo económico Al Consejo

Nacional de Ciencia y Tecnología CONACYT y Programa de Formación de

Investigadores BEIFI.

Por las observaciones, sugerencias y todo el conocimiento compartido agradezco a

todos y cada uno de los miembros de mí comité: Dr. Xchel G. Moreno Sánchez, Dr.

Leonardo A. Abitia Cardenas, Dra. Jasmín Granados Amores, Dr. Bernardo

Shirasago Germán y Dr. Alberto Sánchez González.

Dr. Xchel G. Moreno Sánchez gracias por tu excelente guía, constancia y paciencia.

Sobre todo gracias por creer en mí. Con el mismo cariño agradezco a la Dra. Marina

Irigoyen Arredondo, en verdad gracias a ambos por su amistad y cariño, les aprecio

mucho.

Dr. Leonardo A. Abitia Cardenas gracias también por tu constancia e interés en este

trabajo. Reitero, la confianza que me han brindado significa mucho para mí, pues me

impulsan a seguir.

Dra. Jasmín Granados Amores tengo una vez más el placer de estar bajo tu

dirección. Gracias por ser parte de mí formación académica y aportar tu

conocimiento.

Dr. Bernardo Shirasago Germán muchas gracias por las críticas y las sugerencias

que finalmente son parte fundamental de este trabajo.

Dr. Alberto Sánchez González agradezco las observaciones las cuales ayudaron a

enriquecer aún más la tesis y de igual forma son parte importante de la estructura de

esta tesis.

Anabel, Antonia, Nuria, Pablo, José Manuel, Diana, Edwin, Lady, Arely, Pablito,

Melany. Gracias por todo el cariño y el apoyo. Estos fueron los mejores dos años de

vida académica junto a ustedes familia. Me faltarían hojas para agradecer su

amistad.

Finalmente y no menos importante agradezco el apoyo del Dr. Millo Marín por su

aporte y asesoramiento.

I

ÍNDICE GENERAL Página

Lista de figuras…………………………………………...………………………… IV Lista de tablas……………………………………………………….……………... V Anexos…………………………………………………………………………….… V Glosario……………………………………………………………………………… VI Resumen……………………………………………………………………………. VII Abstract……………………………………………………………………………… VIII 1. INTRODUCCIÓN………………………………………………………………... 1 2. ANTECEDENTES…………………………………………………………….… 3 3. JUSTIFICACIÓN………………………………………………………………... 8 4. OBJETIVOS……………………..………………………………………………. 9 4.1. Objetivo general…………………………………………………………….. 9 4.2. Objetivos particulares……………………………………………………… 9 5. ÁREA DE ESTUDIO…………………………………………………………… 10 6. MÉTODOS………………………………………………………………….…... 12 6.1. Obtención de muestras …………………………………………………… 12 6.2. Trabajo de laboratorio……………………………………………………… 13 6.3. Organización de los datos biológicos para análisis…………………… 14 6.4. Tamaño mínimo de muestra………………………………………………. 15 6.5. Análisis cuantitativo de la dieta…………………………………………… 15 6.6. Análisis estadístico de la variación de la dieta………………………….. 17 6.7. Amplitud trófica y estrategia alimentaria………………………………… 18 7. RESULTADOS…………………………………………………………………. 21 7.1. Análisis general de la dieta……………………………………………….. 21 7.2. Tamaño mínimo de muestra……………………………………………… 23 7.3. Análisis cuantitativo de la dieta (%IIR y %PSIRI)………………………. 24 7.3.1. Dieta general…………………………………………………….……. 24 7.3.2. Dieta por sexos……………………………………………………….. 26 7.3.3. Dieta por talla………………………………………………………….. 28 7.3.4. Dieta por época cálido-fría…………………………...………………. 30 7.4. Análisis estadístico de la variación de la dieta………………………….. 33 7.5. Amplitud trófica y estrategia alimentaria general……………………….. 34 7.5.1. Amplitud trófica y estrategia alimentaria por sexos……………….. 35 7.5.2. Amplitud trófica y estrategia alimentaria por tallas………………... 36 7.5.3. Amplitud trófica y estrategia alimentaria en época cálido-fría…… 37 7.6. Registro sincrónico entre temperatura superficial marina y la composición de la dieta de cabrilla………………………………………………. 38 8. DISCUSIÓN……………………………………………………………………... 39 8.1. Análisis cuantitativo de la dieta…………………………………………… 39 8.2. Amplitud y estrategia alimentaria.………………………………………… 47 8.3. Evaluación y comparación de los índices tróficos %IIR y %PSIRI........ 49 8.4. Registro sincrónico entre temperatura superficial marina y la composición de la dieta de cabrilla………………………………………………. 51 9. CONCLUSIONES………………………………………………………………. 53

10. RECOMENDACIONES………………………………………………………… 54 11. BIBLIOGRAFÍA…………………………………………………………………. 55 ANEXOS…………………………………………………………………………….. 71

II

LISTA DE FIGURAS

Figura Pág.

1 Área de estudio. Santa Rosalía, Baja California Sur…………………… 12 2 Determinación gráfica de la estratega alimentaria en tres ejes. Línea

gruesa: contribución a amplitud del nicho (ACINTE =alto componente interespecífico y ACINTR= alto componente intraespecífico). Línea delgada: importancia de las presas (dominantes o raras). Línea punteada: estrategia alimentaria (especialista o generalista)…………. 19

3 Patrones de distribución que puede seguir la estrategia trófica de acuerdo al uso de los recursos alimentarios. A) Estrategia especializada en un sólo tipo de recurso trófico; B) Estrategia especializada en distintos tipos de recursos tróficos; C) Estrategia generalizada en varios recursos tróficos; D) Estrategia mixta. Los puntos representan diferentes tipos de presas y las isolíneas determinan el porcentaje de cada tipo de presa en la dieta del depredador………………………………………………………...……… 20

4 Intervalo de tallas y frecuencias de la cabrilla sardinera………………. 21 5 Repleción gástrica de los estómagos de cabrilla sardinera…………… 22 6 Curva de diversidad acumulada indica cuantos estómagos son

suficientes para caracterizar la dieta de la cabrilla sardinera…………. 23 7 Principales componentes tróficos en la dieta general de cabrilla

sardinera de acuerdo al índice de importancia relativa (%IIR) y al índice de importancia de la presa específica (%PSIRI)………………... 25

8 Principales componentes tróficos en la dieta de machos y hembras de cabrilla sardinera de acuerdo al índice de importancia relativa (%IIR)………………………………………………………………………... 27

9 Principales componentes tróficos en la dieta de machos y hembras de cabrilla sardinera de acuerdo al índice de importancia relativa de la presa específica (%PSIRI)……………………………………………… 27

10 Principales componentes tróficos en relación a las tallas (chica, mediana y grande) de cabrilla sardinera de acuerdo al índice de importancia relativa (%IIR)………………………………………………… 29

11 Principales componentes tróficos en relación a las tallas (chica, mediana y grande) de cabrilla sardinera de acuerdo al índice de importancia relativa de la presa específica (%PSIRI)………………….. 29

12 Promedio mensual de la temperatura superficial del mar en el área de estudio. Los meses de la época fría están representados por las barras grises y la época cálida por las barras negras……………………..…………………………………………….…... 30

13 Principales componentes tróficos de la cabrilla sardinera en las épocas cálida y fría de acuerdo al índice de importancia relativa (%IIR)………………………………………………………………………... 32

14 Principales componentes tróficos de la cabrilla sardinera en las épocas cálida y fría de acuerdo al índice de importancia relativa de la presa específica (%PSIRI)………………………………………………… 32

III

15 Estrategia alimentaria para el general de cabrillas sardineras. En círculos se representan los principales recursos tróficos: (Sc) Sardinops caeruleus, (Ca) Chromis atrilobata, (Ns) Nyctiphanes simplex, (Sr) Stegastes rectifraenum y (Mi) Microlepidotus inornatus.. 34

16 Estrategia alimentaria para machos y hembras de cabrilla sardinera. En círculos se representan los principales recursos tróficos: (Sc) Sardinops caeruleus, (Ca) Chromis atrilobata, (Ns) Nyctiphanes simplex, (Sr) Stegastes rectifraenum y (Mi) Microlepidotus inornatus, (At) Abudefduf troschelli…………………………………………………… 35

17 Estrategia alimentaria para las tallas chica, mediana y grande de cabrilla sardinera. En círculos se presentan los principales recursos tróficos: (Sc) Sardinops caeruleus, (Ca) Chromis atrilobata, (Ns) Nyctiphanes simplex, (Sr) Stegastes rectifraenum y (Mi) Microlepidotus inornatus, (At) Abudefduf troschelli, (Ht) Harengula thrissina…………………………………………………………………….. 36

18 Estrategia alimentaria de la cabrilla sardinera en las épocas cálida y fría. En círculos se representan los principales recursos tróficos: (Sc) Sardinops caeruleus, (Ca) Chromis atrilobata, (Ns) Nyctiphanes simplex, (Sr) Stegastes rectifraenum, (Mi) Microlepidotus inornatus y (Os) Ophioblennius steindachneri………………………………………… 37

19 Importancia relativa mensual de las dos presas principales durante la variación de temperatura superficial marina. (Ca) Chromis atrilobata, (At) Abudefduf troschelli, (Mi) Microlepidotus inornatus, (Ht) Harengula thrissina, (Ns) Nyctiphanes simplex, (Mc) Medialuna californiensis, (Os) Ophioblennius steindachneri. (Sc) Sardinops caeruleus, (A spp.) Anchoa spp. (Sr) Stegastes rectifraenum, (H spp.) Halichoeres spp…………………………………………………………….. 38

LISTA DE TABLAS

TABLA Pág.

I Análisis PERMANOVA entre los diferentes factores y sus interacciones.………………………………………………………………. 33

ANEXOS

Pág.

I Composición mensual de TSM a partir de MODIS-Aqua durante el período Marzo-2014 a Mayo-2015..………………………………. 71

II Detalle de la dieta general, por sexos, tallas y época de cabrilla sardinera Mycteroperca rosacea…………………………………….. 73

IV

GLOSARIO

Amplitud de nicho trófico: Diversidad de recursos tróficos utilizados por especies o

poblaciones depredadoras (Krebs, 1986).

Depredador especialista (estrategia): Organismo que utilizan un número bajo de recursos

tróficos y presenta mayor preferencia por algunos componentes en particular (Gerking, 1994).

Depredador generalista (estrategia): Organismo que se alimenta de gran variedad de

recursos tróficos sin ninguna selección por alguno de ellos (Gerking, 1994).

Depredador oportunista (comportamiento): Organismos que aprovechan aquellos

recursos tróficos cuando estos presentan gran abundancia durante determinado espacio-

tiempo. Este comportamiento es producto de la relación entre composición de la dieta y la

disponibilidad de los recursos alimentarios en el ambiente (Gerking, 1994).

Espectro trófico: Total de componentes alimentarios de la dieta de un organismo (Day et

al., 1989).

Forrajeo: Conjunto de actividades realizadas para la obtención del alimento. El cual incluye

diferentes momentos: búsqueda, localización o encuentro, persecución, captura, u otra forma

de obtención, manipulación e ingestión (Stephens y Krebs, 1986).

Hábitos alimentarios: Descripción detallada del alimento que es ingerido por los

organismos (Harvey y Kitchell, 2000).

Organismo demersal: animales que guardan cierta relación con el fondo y tienen capacidad

de natación activa (Sarmiento, 2001).

Organismo pelágico: animales que habitan la columna de agua (Okolodkov, 2010).

Plasticidad trófica: habilidad de los peces de cambiar sus preferencias de alimentación

(Pérez-Matus et al., 2012)

Teoría del forrajeo óptimo: Teoría que predice una serie de conductas tróficas para

optimizar la obtención del alimento (Stephens y Krebs, 1986).

V

RESUMEN

La cabrilla sardinera Mycteroperca rosacea pertenece a la familia Serranidae, un

grupo diverso y abundante de peces cuyos hábitos alimentarios e interacciones

tróficas los sitúan como principales depredadores en ambientes rocosos y arrecifales.

Es considerada una especie endémica del noroeste de México con alto valor

comercial y ecológicamente vulnerable. Poco se sabe de los requerimientos

biológicos básicos de la especie, particularmente los tróficos, por tanto el objetivo del

presente trabajo fue caracterizar la alimentación mediante análisis de contenido

estomacal. De un total de 341, se analizaron 309 cabrillas cuya estructura de tallas

varió de 21 cm a 74 cm de longitud total (LT) y la proporción de sexos fue 2H:1M

(X2= 19.18 p0.05). Con base en la curva de diversidad acumulada 170 estómagos

resultaron suficientes para caracterizar la dieta. De 28 presas identificadas y de

acuerdo con el índice de importancia relativa (%IIR) las presas pelágicas costeras

Nyctiphanes simplex y Sardinops caeruleus representaron la mayor proporción del

alimento (87%). Al evaluar con mayor capacidad de detalle, eliminando sesgos de

sobre o subestimación de presas, el porcentaje de la presa específica (%PSIRI),

indicó que estos mismos recursos tróficos representaron 57% de importancia

específica y a la par se incluyeron presas demersales como recursos tróficos

importantes. Por otra parte, dada la gran abundancia de eufáusidos en la dieta, se

demostró la alta plasticidad trófica y comportamiento oportunista de la cabrilla, ya

que previamente fueron consideradas presas incidentales. Gracias al empleo del

análisis multivariado PERMANOVA los factores y respectivas interacciones que

marcaron diferencias tróficas estadísticamente significativas fueron sexo (F=3.98

p0.05), talla (F=4.27 p0.05), época (F=20.11 p0.05) e interacción sexo-talla

(F=1.89 p=0.05). El peso de estos factores puede ser explicado por disponibilidad y

abundancia de alimento, diferentes requerimientos energéticos y diferentes

habilidades de caza. Finalmente, la amplitud trófica en general (Bi=0.04) es la de un

depredador especialista, algo inusual para un Serránido. Las gráficas de Amundsen

(1996), confirmaron el carácter especialista y en función a que especies presas esta

dado, además de evidenciar que fueron pocos los individuos de cabrilla que

contribuyeron de forma cuantitativa y cualitativa al nicho trófico.

VI

ABSTRACT

The leopard grouper Mycteroperca rosacea belongs to the Serranidae family, a

diverse and abundant group of fish whose feeding habits and trophic interactions

place them as top predators in rock and reef environments. It is considered an

endemic species of northwestern Mexico with high commercial value and ecologically

vulnerable. Little is known about the basic biological requirements of the species,

particularly its trophic needs, therefore the objective of this study was to characterize

food through stomach content analysis. Out of a total of 341, 309 leopard groupers

were analyzed whose size structure ranged from 21 cm to 74 cm total length (TL) and

the sex ratio was 2H:1M (X2 = 19.18 p0.05). According to the accumulated diversity

curve 170 stomachs were sufficient to characterize the diet. Out of 28 identified preys

and according to the index of relative importance (% IIR) coastal pelagic preys

Nyctiphanes simplex and Sardinops caeruleus accounted for the largest proportion of

the food (87%). When assessing with greater capacity of detail, eliminating bias on

over or underestimation of preys, the percentage of the specific prey (% PSIRI)

indicated that these same trophic resources accounted for 57% of specific importance

and at the same time demersal preys where included as important food resources.

Moreover, given the abundance of euphausiids in the diet, demonstrated a high

trophic plasticity and opportunistic behavior of the leopard grouper, as euphausiids

were previously considered incidental prey. Thanks to the use of multivariate analysis

PERMANOVA the factors and respective interactions that marked statistically

significant trophic differences were sex (F = 3.98 p0.05), size (F = 4.27 p0.05),

season (F = 20.11 p0.05 ) and sex-size interaction (F = 1.89 p = 0.05). The weight of

these factors can be explained by the availability and abundance of food, different

energy requirements and different hunting skills. Finally, the overall food amplitude (Bi

= 0.04) shows that the leopard grouper is a specialist predator, unusual for a serranid.

The Amundsen Charts (1996), confirmed the specialist nature and in which particular

species, it also showed that few leopard grouper individuals contributed quantitatively

and qualitatively to the trophic niche.

1

1. INTRODUCCIÓN

La cabrilla sardinera Mycteroperca rosacea pertenece a la familia Serranidae, un

grupo diverso y abundante de peces cuyos hábitos alimentarios e interacciones

tróficas los sitúan como principales depredadores en ambientes rocosos y

arrecifales, jugando así un papel clave en el mantenimiento de estas comunidades

(Goeden, 1982; Parrish, 1987; Randall, 1998; Taylor, 2008). Específicamente, se

definen como densoreguladores, lo cual les confiere fuerte impacto sobre la

estructura trófica (Helfman et al., 2009). Así mismo, un gran número de serránidos

son considerados en regiones tropicales y subtropicales recursos tróficos

importantes (Heemstra y Randall, 1993), sin embargo, debido a la intensa

pesquería algunas poblaciones han presentado un decremento en su abundancia

y disminución de talla promedio (Sadovy, 1994).

El género Mycteroperca se distingue morfológicamente del resto de serránidos por

tener un cuerpo ligero que le brinda mayor movilidad (Labropoulou y Eleftheriou,

1997; Gibran, 2007) y aunque siempre guardan cierta relación con el fondo, se les

puede observar a menudo en la columna de agua. Particularmente Mycteroperca

rosacea es una especie endémica del noroeste de México (Thomson et al., 2000),

con gran importancia comercial (CONAPESCA, 2013) y estado de conservación

vulnerable (Craig y Sadovy, 2008). Con respecto a su alimentación es considerada

piscívora y muestra preferencia por presas con comportamiento gregario (Hobson,

1968).

Pese a su gran importancia ecológica, pesquera y su estado de conservación

vulnerable los estudios sobre su biología básica son escasos, incluidos los de

hábitos alimentarios, los cuales son indispensables para una mejor percepción del

papel funcional de los peces en los ecosistemas marinos, pues ayudan a entender

las relaciones tróficas que se establecen al interior de la comunidad, nivel trófico,

régimen alimentario, tipo de dieta y en general flujos de energía en una red trófica,

además ofrecen explicación de las adaptaciones anatómicas, fisiológicas y

2

etológicas desarrolladas con fines de alimentación (Hyslop, 1980; Amezaga-

Herrán, 1988; Krebs, 1989).

En serránidos los trabajos de alimentación se han enfocado a estudiar la

composición y la selectividad de las presas en función a cambios ontogénicos,

morfológicos y temporales, además de evaluar el traslapo trófico y la estrategia

alimentaria (Mullaney, 1994; Brulé et al., 2005; Dierking et al., 2009; Condini et al.,

2011 y 2015).

Para tales efectos, en peces, el contenido estomacal ha sido la técnica clásica de

aproximación (Hyslop, 1980; Amundsen et al., 1996; Cortés, 1997). Este análisis

permite detalle del alimento gracias a la resolución taxonómica de las presas

recién ingeridas (Silva et al., 2015).

Específicamente los estudios tróficos en cabrilla sardinera M. rosacea se han

enfocado en evaluaciones cualitativas (Hobson, 1968) y cuantitativas (Peláez-

Mendoza, 1997), en este último trabajo se empleó el índice tradicional para

determinar la importancia relativa de las presas %IIR (Cortes, 1997), el cual ha

sido corregido matemáticamente por Brown et al. (2011), por lo que sería de gran

relevancia actualizar la información con base en este índice ya que aporta una

mayor precisión y detalle de la importancia específica de las presas.

En este sentido se hace también necesario el estudio de la estrategia alimentaria

de la cabrilla sardinera, la cual nos informa con base en el número de recursos

tróficos y respectivas abundancias, si el depredador está usando pocos

(especialista) o varios recursos tróficos (generalista) (Gerking, 1994), dicha

información sería esencial para entender los mínimos requerimientos ecológicos

de la cabrilla sardinera en un ambiente con una gran dinámica pesquera y un

comportamiento oceanográfico particular.

3

2. ANTECEDENTES

En general el índice más utilizado para determinar la importancia relativa de cada

tipo de presa en contenido estomacal de peces ha sido el índice de importancia

relativa %IIR (Cortes, 1997). Este índice facilita la comparación entre estudios e

integra los métodos biomasa, número y frecuencia de aparición de cada presa,

evaluando así la dieta de forma integral, aunque, aún podemos encontrar trabajos

que evalúan los métodos por separado o bien optan por emplear de forma

alternativa otros índices (Quiniou, 1978; Gherbi-Barre, 1983). En contraste, el

índice trófico menos empleado en peces es el porcentaje de la presa específica

%PSIRI (Brown et al., 2011), el cual realiza una corrección matemática del %IIR.

A partir de los índices tróficos más utilizados y en general en función al uso de los

elementos tróficos se ha probado que la mayoría de serránidos son especies

generalistas y dependiendo del género al que pertenezcan mostraran cierta

preferencia por algún grupo de presas, ya sean peces, crustáceos o moluscos.

Estos trabajos con base en contenido estomacal tienden cada vez más a

complementarse con la técnica de isótopos estables, si bien esta técnica carece

de resolución taxonómica, nos ofrece una ventana temporal más amplia del

alimento (Tieszen et al., 1983; Hobson et al., 1996).

Entre los trabajos realizado a nivel mundial de hábitos alimentarios en serránidos

se puede mencionar a St John, (1995) y St. John et al. (2001) con Plectropomus

leopardus en la gran barrera arrecifal Australiana. Esta especie fue descrita con un

grado de piscívoría mayor con respecto a otros serránidos, pues su espectro

trófico se conformó en 99% de peces de acuerdo al índice de importancia relativa.

Este mismo depredador, en relación a su madurez sexual presentó cambios en

sus hábitos alimentarios a partir de los 20 cm de longitud estándar (LE), su dieta

paso de consumidor de crustáceos a peces, mientras que la composición de su

espectro alimentario cambió temporalmente de peces arrecifales a peces

pelágicos. Asimismo, se determinó que la composición del alimento difirió entre

ambientes no accesibles a la pesca y aquellos con actividad humana.

4

Reñones et al. (2002) en el Mediterráneo, documentaron cambios en la dieta de

Epinephelus marginatus con relación a la talla. Las formas pequeñas de E.

marginatus (30 cm LT) se alimentaron principalmente de crustáceos hasta en un

46% de todas las presas identificadas, mientras las formas subadultas y adultas

tendían a alimentarse en mayor proporción de cefalópodos en un 10% a 40% y

aquellas formas de mayor longitud total consumieron peces hasta en un 41%. Así

mismo reportaron que mientras los peces incrementaban en talla, su espectro

trófico se ampliaba, esto pudo ser corroborado con la técnica de isótopos estables

gracias a un aumento del isótopo estable de nitrógeno de 15N 8.8‰ a 13.1‰.

Finalmente el intervalo de valores de isótopo de carbono 13C -17.9‰ a -15.9‰

confirmaron que la alimentación de este serránido se sostenía sobre una base de

una cadena trófica bentónica. Posteriormente Linde et al. (2004) en la misma zona

geográfica corroboró a partir de 203 individuos de E. marginatus con un intervalo

de talla de 28.5 a 105.6 cm la relación entre el cambio de la composición trófica

conforme un aumento en tallan en el cual fue evidente que las formas pequeñas

prefirieron alimentarse de crustáceos y las tallas grandes de peces y cefalópodos,

sin embargo, a diferencia del estudio de Reñones et al. (2002) la especie presento

un comportamiento trófico especialista a medida que crecía.

En Francia Artero et al. (2015) al estudiar la ontogenia alimentaria del serránido

Epinephelus itajara a partir del contenido estomacal y de acuerdo al %IIR,

determinaron que el alimento principal en etapas tempranas 120 cm LT fueron

crustáceos y posteriormente peces demersales. Asimismo, caracterizaron a esta

especie como un depredador generalista y finalmente, con la técnica de isótopos

estables, a partir de los valores de nitrógeno 15N confirmaron un cambio de nicho

trófico entre las tallas, dicho cambio fue en sentido de un consumo de niveles

tróficos inferiores a superiores conforme el incrementó en talla y con los valores de

carbono 13C dieron cuenta de la migración juvenil temprana de áreas someras

hacia ambientes rocosos-arrecifales, que son áreas de asentamiento definitivo.

5

Gibran (2007) en Brasil, estudio la actividad, uso de hábitat, comportamiento

alimentario y dieta de cuatro especies de serránidos (Diplectrum formosum,

Diplectrum radiale, Epinephelus marginatus y Mycteroperca acutirostris). La

frecuencia de ocurrencia (FA) de las presas en el contenido estomacal indicó que

los crustáceos y peces fueron el alimento principal, seguidos en orden de menor

importancia los moluscos, poliquetos y ofiuroideos. Mediante observación directa,

Mycteroperca fue caracterizado como un activo nadador provisto de un delgado

cuerpo que puede alimentarse en la columna de agua. En contraste, se observó

que las otras especies de serránidos eran más sedentarias y provistas de cuerpos

robustos que restringían su dieta a presas afines a sustratos arenosos.

Condini et al. (2011, 2015) en un ambiente rocoso artificial de Brasil estudiaron los

hábitos alimentarios y estrategia alimentaria de 78 cabrillas E. marginatus. Como

sucede en los ambientes naturales, este se alimentó principalmente de cangrejos

(85%) y peces 12% de acuerdo al %IIR. Asimismo se reportó un cambio en la

dieta con respecto a la talla, las formas ˃ 50 cm LT se alimentaron de crustáceos y

peces, mientras que tallas menores consumieron solamente crustáceos. De

acuerdo a la gráfica de Costello (1990) modificada por Amundsen et al. (1996)

este serránido presentó una estrategia alimentaria especialista, lo cual contrasto

con el análisis realizado por este mismo autor y colaboradores en 2015, en donde

E. marginatus resulto generalista.

En este mismo trabajo realizado en el medio natural, las principales presas (peces

y crustáceos), resultaron tener distintas proporciones de acuerdo al %IIR entre dos

ambientes neríticos con diferentes características ecológicas. Finalmente, con la

técnica de isótopos estables y bajo análisis de modelo de mezcla se comprobó la

mayor contribución de peces a la dieta conforme un incremento en talla.

Gómez et al. (1999) en el Pacífico colombiano analizaron la alimentación de

Ephinephelus acanthistius. De acuerdo al coeficiente de alimentación (Q) su

principal alimento fueron crustáceos (Squilla panamensis, S. mantoidea y Portunus

iridescens), seguido de peces (Cynoponticus coniceps) y en menor importancia

moluscos (Loliginidae), urocordados y algunos poliquetos.

6

Dierking et al. (2009) estudiaron los hábitos alimentarios a partir de contenido

estomacal de 282 Cephalopholis argus, una especie de serránido introducida en

Hawaii. De acuerdo al %IIR los peces fueron el principal componente trófico

aportando el 97.7% y los crustáceos sólo representaron el 2.3% del %IIR. De

acuerdo a estos autores esta especie no presentó un comportamiento oportunista,

contrario a lo que ocurre en la mayoría de serránidos.

Mullaney (1994) quien estudio los cambios en la ontogenia alimentaria de etapas

tempranas de 200 individuos de Mycteroperca microlepis en ambientes estuarinos

en el Atlántico norteamericano. De acuerdo con el índice de importancia relativa

%IIR, las presas más importantes en individuos <10 cm longitud estándar, fueron

crustáceos, mientras que las tallas ˃10 cm, consumieron preferentemente peces,

los cuales llegaron a constituir hasta el 60% de su alimentación.

En México dentro de los estudios de hábitos alimentarios en serránidos

encontramos los de Giménez et al. (2001) quienes estudiaron aspectos de la

conducta alimentaria del mero Epinephelus morio en Campeche México. Estos

autores analizaron 855 individuos con un intervalo de tallas de 25 a 89 cm longitud

furcal (LF), encontrando que en general las presas principales de acuerdo al

método de frecuencia relativa (FA) fueron cangrejos (43%), peces (28%) y

camarones (16%). Asimismo reportaron que las tallas menores a 55 cm LF se

alimentaron principalmente de cangrejos (33%) y las tallas mayores de peces

(42%).

Brulé et al. (2005) determinaron a partir de contenido estomacal e índice de

coeficiente alimenticio de la presa (Q), que la dieta de 120 juveniles de

Mycteroperca bonaci (15.5 - 45.3 cm LT) en Yucatán consistió principalmente en

peces y de forma secundaria crustáceos. Excepto tres especímenes con tendencia

a alimentarse principalmente de crustáceos, tal y como sucede con sus

congéneres en Florida.

Aguilar-Palomino y González-Sansón (2010) quienes realizaron un estudio

comparativo de la dieta entre cuatro especies del género Diplectrum (D. eumelum,

7

D. euryplectrum, D. labarum y D rostrum) en el Pacífico central mexicano, en un

área comprendida de Jalisco a Colima. De acuerdo al %IIR de manera general la

composición del alimento entre las cuatro especies fue similar pero

proporcionalmente distinta. El valor de traslapo trófico en la dieta de acuerdo al

índice de Morisita, señaló una baja competencia por los recursos alimentarios

entre las cuatro especies; lo cual explica la coexistencia de estas especies

morfológicamente emparentadas.

Para la especie de interés, Mycteroperca rosacea, Hobson (1968), a partir del

estudio del comportamiento depredatorio en tres áreas situadas en la región sur

del Golfo de California, en un área ubicada frente a Cabo San Lucas, reportó que

los individuos de tallas grandes habitan en el sustrato rocoso a no más de 50 m de

profundidad. Estos organismos se alimentaron después del atardecer y su presa

principal fue la sardina Harengula thrissina, la cual es una especie pelágica que

forman grandes cardúmenes que se acercan a la costa. En este trabajo se

documenta que al no estar disponible la sardina para consumo, la cabrilla recurre

a peces demersales con comportamiento gregario de las familias Mullidae,

Carangidae, Haemulidae, Scianidae, Labridae y Pomacentridae. En contraste, se

señaló que las formas juveniles de M. rosacea (25 cm LT) se alimentaron de

recursos con alta disponibilidad como crustáceos y pequeños peces durante todo

el día.

Peláez-Mendoza (1997) en Bahía de la Paz determinó de acuerdo al %IIR que la

anchoveta Harengula thrissina, peces de las familias Escombridae, Haemulidae y

Pomacentridae fueron los componentes tróficos más importantes en la dieta de M.

rosacea, mientras que como presas secundarias reportó a peces Clupeiformes

(Clupeidae y Engraulidae) y crustáceos (estomatópodos, misidáceos, eufáusidos).

Asimismo encontró que no se registraron variaciones en la dieta respecto al sexo

de las cabrillas, pero si con respecto a la temporalidad.

Mendoza-Bustamante (2002) estudió aspectos ecológicos del reclutamiento de la

cabrilla sardinera en San Juan de la Costa B.C.S. Dentro del tema de alimentación

mencionó que 15 juveniles con tallas 15 cm LT se alimentaron preferentemente

8

del camarón Penaeus stylirostris (42 %); larvas de peces Gobionellus spp. (17 %)

y Harengula thrissina (14%), así como de crustáceos carideos (12%) y de forma

incidental del pez Halichoeres chierchiae, peces beloniformes y gusanos

poliquetos, los cuales en conjunto sólo aportaron el 3% del índice de importancia

relativa.

Considerando los pocos estudios que se han realizado en serránidos,

particularmente para la especie M. rosacea, este trabajo pretende a partir de

contenido estomacal no sólo inferir la composición del alimento, sino evaluar los

principales componentes de la dieta a partir del %IIR, un índice convencional

ampliamente utilizado y una corrección matemática poco empleada %PSIRI, para

un estudio integral de la dieta de este serránido. De igual forma se abordarán

aspectos fundamentales dentro de la ecología trófica hasta ahora no estudiados

en Mycteroperca rosacea, específicamente: hábitos alimentarios, estrategia

alimentaria y amplitud trófica, en función al sexo, talla y temporalidad.

3. JUSTIFICACION

La cabrilla sardinera Mycteroperca rosacea es miembro de una familia de peces

que fungen como principales depredadores en ambientes rocosos y arrecifales,

además de ser de gran interés comercial en zonas tropicales y subtropicales. Sin

embargo, gran parte de estos peces se encuentran en algún status dentro de la

UICN, en el caso particular de M. rosacea, como especie vulnerable.

Derivado de su gran importancia en la pesquería artesanal dentro del Golfo de

California y su importante papel ecológico, es importante actualizar y contribuir al

conocimiento de aspectos biológicos básicos, uno de estos es el de la

alimentación, la cual en esencia es una de las necesidades básicas para cumplir

otras funciones como el de la reproducción y la del crecimiento, a la par que nos

ofrece información de los requerimientos básicos de la especie que ayudan a

entender mejor su ecología trófica, información que posteriormente puede

aplicarse para la conservación de la especie y establecer las bases de un plan de

manejo.

9

4. OBJETIVOS

4.1. OBJETIVO GENERAL

Caracterizar los hábitos alimentarios de la cabrilla sardinera Mycteroperca

rosacea, en Santa Rosalía, Baja California Sur.

4.2. OBJETIVOS PARTICULARES

1. Conocer el espectro trófico de cabrilla de forma cualitativa a partir de trabajo

taxonómico y cuantitativamente por medio de la aplicación del índice de

importancia relativa (%IIR) e índice de la presa específica (%PSIRI).

2. Establecer posibles variaciones significativas en la dieta de la cabrilla en función

del sexo, tallas y organismos provenientes de diferentes épocas.

3. Estimar la amplitud y estrategia alimentaria en función del sexo, tallas y

organismos provenientes de diferentes épocas.

4. Comparar y discutir la efectividad de los índices %IIR y %PSIRI en la

caracterización del espectro trófico de la cabrilla sardinera.

5. Registrar la sincronía entre la temperatura superficial marina (TSM) y la

composición de la dieta de cabrilla sardinera.

10

5. ÁREA DE ESTUDIO

El Golfo de California representa un área subtropical, está rodeado por la

península de Baja California y la costa continental de México. Este mar,

considerado cuenca de evaporación (Roden, 1964), tiene temperatura superficial

marina de invierno de 14° y 20°C y verano de 27° a 31°C (Wilkinson et al., 2009).

Su límite al sur tomando en cuenta características faunísticas y oceanográficas, es

desde Cabo Corrientes en el extremo noroeste de Jalisco a Cabo San Lucas, Baja

California Sur (Brusca et al., 2005). Suele dividirse en provincias con base en la

salinidad (Roden y Groves, 1959); de acuerdo a diferentes masas de agua

(Round, 1967) o con base en las dos características anteriores y destacando las

mezclas de marea (Lavín y Marinone, 2003).

En general, resultado de su batimetría, latitud meridional y sistema de surgencias,

el Golfo de California cuenta con elevado nivel de biodiversidad y alta

productividad primaria (Wilkinson et al., 2009). La batimetría consiste en cuencas

profundas a la entrada del Golfo, plataforma continental muy amplia en la parte

norte, plataforma de anchura mediana con lagunas costeras abundantes en la

porción este y plataforma angosta con abundancia de islas en la porción oeste

(Cartron et al., 2005).

El sistema de surgencias dentro del Golfo de California, consiste en afloramientos

costeros de agua profunda rica en nutrientes que permite el desarrollo de gran

cantidad de plancton, favoreciendo así, la productividad primaria (Roden, 1964;

Álvarez-Borrego y Lara-Lara, 1991; Santamaría et al., 1994). Este sistema de

sugerencias es consecuencia de los cambios estacionales en la dirección del

viento. Durante invierno predominan los vientos del noroeste con velocidades de

8–12 m s–1, provocando surgencias en la costa continental, mientras que en

verano predominan los vientos del Sureste con velocidades de ~5m s–1,

provocando surgencias en la costa peninsular (Roden, 1984; Badan-Dagon et al.,

1985).

11

Es importante destacar que dentro del Golfo cuando los vientos son débiles

(verano) y hay alta radiación solar ocurre una estratificación térmica que provoca

una diferencia de 16°C entre la temperatura superficial con respecto a la

temperatura a 150 m de profundidad. En contraste, cuando predominan vientos

intensos (invierno), se genera una capa de mezcla que varia en profundidad.

(Robles y Marinone, 1987).

Otro proceso importante dentro del Golfo es la mezcla por mareas, tal como la que

ocurre en las grandes Islas situadas en la porción norte del Golfo. Aquí la

topografía en conjunto con la marea posibilitan que altos niveles de agua

subsuperficial rica en nutrientes inorgánicos se bombeen a la superficie, haciendo

de esta área una de las de mayor productividad durante todo el año (Álvarez-

Borrego y Lara-Lara, 1991). A su vez esta mezcla por marea puede inducir la

formación de filamentos, los cuales pueden ser exportados hacia áreas

circundantes (Herrera-Cervantes, 2008).

Los remolinos, las corrientes de chorro, las intrusiones de agua del Pacífico y la

variabilidad de la temperatura son también parte de la dinámica oceanográfica del

Golfo de California, junto con los procesos antes descritos pueden estar

relacionados con aspectos biológicos de los organismos (Bakun, 1996), tal como

el desarrollo y la alimentación e incluso con su distribución y abundancia.

Con base en la división de Round (1967) y Roden y Groves (1959), en la porción

central de este mar, se encuentra el área de estudio, puerto de Santa Rosalía 27°

20’ N y 112° 16’ O (Fig. 1). El agua en esta porción presenta una salinidad de 35-

35.8 ppm y se caracteriza por ser la mezcla del agua de la parte Norte del Golfo y

el agua que entra del Pacífico (Álvarez-Borrego, 1983). La temperatura superficial

en esta zona registra un comportamiento estacional, los valores mínimos se

presentan en invierno con 14-18°C y aumentan progresivamente en verano hasta

31°C (García-Pámanes et al., 2011).

12

Figura 1. Área de estudio. Santa Rosalía, Baja California Sur.

6. MÉTODOS

6.1. OBTENCIÓN DE MUESTRAS

Las recolectas se llevaron a cabo mensualmente de enero de 2014 a mayo 2015.

Los organismos fueron capturados con fisga durante el atardecer, posteriormente

se congelaron y trasladaron hasta el Laboratorio de Ecología de Peces de

CICIMAR-IPN.

13

6. 2. TRABAJO DE LABORATORIO

A cada ejemplar de cabrilla sardinera se le registró la longitud total (LT) con la

ayuda de un ictiómetro con precisión de (±0.5 mm), mientras que el peso total

(PT), se registró con una balanza digital con precisión de 0.001 g. La disección de

los organismos abarcó desde la cloaca hasta el istmo branquial y se realizó una

evaluación morfocromática de las gónadas para determinar el sexo de forma

preliminar. Los machos presentan gónadas blancas encintadas y las hembras

anaranjadas cilíndricas (Nikolsky, 1963). Posteriormente el sexo de las cabrillas en

el presente estudio fue corroborado con análisis histológico desarrollado por

Pérez-Olivas (2016).

El siguiente paso fue la extracción de los estómagos y determinar el grado de

repleción gástrica, siguiendo el criterio de Stillwell y Kohler (1982), quienes

consideran cuatro categorías de llenado: categoría uno (1-25%), categoría dos

(26-50%), categoría tres (51-75%) y categoría cuatro (76-100%).

El contenido estomacal se vertió en cajas petri y las presas se identificaron hasta

mínimo taxón posible con claves de identificación especializadas y un microscopio

estereoscópico Zeiss Stemi 2000-C. Para la identificación de peces con un nivel

bajo o nulo de digestión se utilizaron las claves taxonómicas de Miller y Lea

(1972), Walker y Rosenblatt (1988), Allen y Robertson (1998), Fischer et al.

(1995), Thomson et al. (2000) y para identificar peces clupeiformes el trabajo de

Whitehead (1985). En el caso de presas con un grado de digestión avanzado se

empleó el trabajo de Clothier y Baxter (1969), en el caso de la identificación

basada en otolitos los trabajos de Mascareña-Osorio (2002), Díaz-Murillo (2007) y

Lowry (2011). De igual forma se consultó la colección de esqueletos del

laboratorio de ecología de peces de CICIMAR-IPN. Finalmente para la

identificación de moluscos cefalópodos las claves consultadas fueron Clarke

(1962, 1986), Iverson y Pinkas (1971), Wolff (1982, 1984) y para crustáceos

Brusca (1980).

14

6. 3. ORGANIZACIÓN DE LOS DATOS BIOLÓGICOS PARA

ANÁLISIS

Para los análisis tróficos las cabrillas sardineras se agruparon de acuerdo al sexo,

tallas y la época de la cual provenían. Con respecto a las tallas, y en virtud de que

sólo se obtuvieron cabrillas adultas, estas se agruparon de acuerdo a la regla de

Sturges (Sturges, 1926) y posteriormente agrupándolas en chicas (21-36 cm LT),

medianas (36.5-51 cm LT) y grandes (51.5-70 cm LT).

Para establecer las épocas se obtuvo en escala mensual la temperatura superficial

marina (TSM), a partir de imágenes satelitales con resolución de 1.1 Km en el

nadir. Los promedios mensuales del área de estudio se promediaron para obtener

una media global que se contrastó con cada valor mensual y así definir a cada

mes como cálido o frío. Adicionalmente esta información se empleó para registrar

una posible sincronía entre la temperatura superficial marina y la composición de

la dieta, partiendo de que esta variable incide en la abundancia y distribución de

algunas presas, lo cual determinaría la presencia de estas en el espectro trófico de

la cabrilla.

Las imágenes de temperatura superficial marina TSM del Golfo de California se

obtuvieron de Scripps Institution of Oceanography y se extrajeron datos a partir de

una composición de imágenes de los sensores MODIS-Aqua y MODIS-Terra y tipo

HRPT (High Resolution Picture Transmision), con formato HDF (Hieranchical Data

Format). Para obtener los datos de temperatura de las imágenes de TSM se

empleó el sistema WIMSoft (Windows Image Manager).

15

6.4. TAMAÑO MÍNIMO DE MUESTRA

Para determinar el número de estómagos necesarios para caracterizar la dieta de

los diferentes grupos de cabrillas (sexos, tallas, épocas), se realizó una curva

acumulada de especies (EstimateS Swin820, Colwell, 2009). Esta curva se

construyó a partir del valor del índice de diversidad de Shannon-Wiener (H') y el

número de estómagos. Dentro del cálculo de la curva, un coeficiente de variación

(CV) igual o inferior a 5% (0.05) indicó que el número de estómagos fue el

adecuado para representar la dieta de acuerdo a trabajos publicados (Jiménez-

Valverde y Hortal, 2003; Moreno-Sánchez et al., 2011).

6.5. ANÁLISIS CUANTITATIVO DE LA DIETA

Una vez identificadas las especies presa el siguiente paso fue realizar los análisis

cuantitativos correspondientes con la finalidad de conocer su contribución a la

dieta de las cabrillas. Para ello se emplearon tres métodos de acuerdo a Hyslop

(1980):

Método de frecuencia de aparición (FA): Registro en porcentaje del número de

estómagos en los que aparece determinada presa con respecto al número total de

estómagos con alimento.

𝐅𝐀 = (𝐧/𝐍𝐄) ∗ 𝟏𝟎𝟎

Dónde: n= Número de estómagos en los que aparece determinado tipo de presa.

NE= Número total de estómagos llenos.

Método numérico (N): Registro en porcentaje del número de una determinada

presa con respecto al número total de todas las presas.

𝐍 = (𝐧/𝐍𝐓) ∗ 𝟏𝟎𝟎

Dónde: n= Número total de determinado tipo de presa.

NT= Número total de presas.

16

Método gravimétrico (P): Registro en porcentaje de la masa en gramos de una

determinada presa con respecto a la masa en gramos total de todas las presas.

𝐏 = (𝐩/𝐏𝐓) ∗ 𝟏𝟎𝟎

Dónde: p= Masa en gramos de determinado tipo de presa.

PT= Masa en gramos de todas las presas.

Finalmente, para valorar de forma integral la importancia de cada presa en la dieta

de las cabrillas y con el fin de poder contrastar los resultados se emplearon los

índices que a continuación se enlistan:

1) Índice de Importancia relativa (IIR) de Pinkas et al. (1971), el cual integra los

tres métodos antes desarrollados por Hyslop (1980), reduciendo así los sesgos

de sobre o subestimación de presas que estos tienen si se analizan por

separado y cuya formulación es la siguiente:

𝐈𝐈𝐑 = (%𝐏 + %𝐍) ∗ %𝐅𝐀

Dónde: %P= Porcentaje en peso de presa; %N= Porcentaje en número de presa y

%FA= Porcentaje de frecuencia de aparición de presa.

Para facilitar la comparación con estudios previos, se consideró la versión

estandarizada a porcentaje del IIR (Cortés 1997):

%𝐈𝐑𝐈𝐢 = ( 𝟏𝟎𝟎 𝐈𝐑𝐈𝐢 ∑ 𝐈𝐑𝐈𝐈

𝐧

𝐢=𝟏

⁄ )

17

2) Porcentaje del índice de la presa específica (%PSIRI), este índice de acuerdo a

la propuesta de Brown et al. (2011) brinda un mejor detalle de la importancia

relativa del espectro trófico ya que evalúa la proporción de biomasa y número

de presas en la dieta sólo con respecto a los estómagos en donde aparecieron

esas presas y no con respecto al total de estómagos con alimento como ocurre

con el %IIR. La formulación de este índice es la siguiente:

%𝐏𝐒𝐈𝐑𝐈𝐢 =%𝐅𝐀𝐢 ∗ (%𝐏𝐍𝐢 + %𝐏𝐖𝐢)

𝟐

Dónde %FA=Porcentaje de frecuencia de aparición; %PN=Porcentaje del número

de la presa específica y %PW=Porcentaje del peso de la presa específica.

6.6. ANÁLISIS ESTADÍSTICO DE LA VARIACIÓN DE LA DIETA

Para una comparación estadística de la alimentación entre sexos, temporalidad,

tallas y posibles interacciones entre esos factores se realizó un análisis

multivariado de permutación de varianza (PERMANOVA), el cual es una prueba

no paramétrica que realiza 1000 permutaciones. Este análisis se aplicó con la

función adonis de la paquetería vegan (Oksanen et al., 2015) in R 3.0.1 (R core-

team, 2013). El estadístico resultante R (-1> R <1) describió la similitud entre

grupos, valores cercanos a cero indicaron que no hay diferencias y valores

cercanos a 1 o -1 indicaron una separación significativa entre los grupos

analizados. Los valores de probabilidad (p) generados del estadístico R se

consideraron significativos cuando la (p) fue menor o igual a 0.05.

18

6.7. AMPLITUD TRÓFICA Y ESTRATEGIA ALIMENTARIA

Para evaluar la amplitud y estrategia alimentaria de la cabrilla sardinera M.

rosacea, se consideraron las categorías sexo, talla y época. La amplitud trófica se

calculó con el índice de Levin estandarizado (Bi) (Hurlbert, 1978). Este índice se

construyó a partir de valores de número (N) absoluto. Si el índice toma valores

cercanos a cero, indica que los depredadores tienen una estrategia alimentaria

especialistas, es decir se alimentan de un número bajo de recursos tróficos. Por el

contrario, si el índice toma valores cercanos a 1, indica que los depredadores

tienen estrategia alimentaria generalista, es decir se alimenta de un mayor número

de recursos tróficos (Krebs, 1989). Para el cálculo se empleó la siguiente

ecuación:

𝑩𝒊 =

(𝟏

∑ 𝒑𝒋𝟐 − 𝟏)

𝒊

𝒏 − 𝟏

Dónde: Bi = Amplitud del nicho; ∑p2j= Proporción de la j th ítem en la dieta del

depredador i’ y n = Número total de ítems presa.

19

Posteriormente se evaluó gráficamente la estrategia alimentaria, para ello se

emplearon las gráficas de Costello (1990) modificadas por Amundsen et al. (1996).

Estas gráficas brindaron información sobre la contribución a la amplitud del nicho

trófico, esto es que si todos los individuos de la población aportaron cuantitativa y

cualitativamente de forma equivalente al nicho trófico, sobre la Importancia de las

presas, es decir fueron un recurso trófico dominante o raro y sobre la estrategia

alimentaria, es decir aprovecharon varios (generalista) o pocos recursos tróficos

(especialista) (Fig. 2).

Figura 2. Determinación gráfica de la estratega alimentaria en tres ejes. Línea gruesa: contribución a amplitud del nicho (ACINTE =alto componente interespecífico y ACINTR= alto componente intraespecífico). Línea delgada: importancia de las presas (dominantes o raras). Línea punteada: estrategia alimentaria (especialista o generalista).

20

Dependiendo del uso de los recursos tróficos la estrategia alimentaria puede

seguir cuatro patrones de acuerdo con Amundsen et al. (1996): A) Estrategia

especializada en un sólo tipo de recurso trófico; B) Estrategia especializada en

distintos tipos de recursos tróficos; C) Estrategia generalizada en varios recursos

tróficos; D) Estrategia mixta (Fig. 3).

Figura 3. Patrones de distribución que puede seguir la estrategia trófica de acuerdo al uso de los recursos alimentarios. A) Estrategia especializada en un sólo tipo de recurso trófico; B) Estrategia especializada en distintos tipos de recursos tróficos; C) Estrategia generalizada en varios recursos tróficos; D) Estrategia mixta. Los puntos representan diferentes tipos de presas y las isolíneas determinan el porcentaje de cada tipo de presa en la dieta del depredador.

21

7. RESULTADOS

7.1. ANÁLISIS GENERAL DE LA DIETA

En total se analizaron 341 estómagos de cabrillas, de los cuales 318 (93.25%)

presentaron alimento. Después de la identificación del contenido estomacal se

registraron un total de 28 especies presa. Es importante mencionar que los valores

del %IIR tuvieron que estandarizarse con raíz cuarta, para una comparación

adecuada de los datos y atenuar el efecto por la gran cantidad de enfusidos

Nyctiphanes simplex con respecto al resto de la dieta.

Con cortes histológicos de las gónadas de las cabrillas sujetas a estudio Pérez-

Olivas (2016) confirmó la proporción de sexos 2H:1M (X2=19.18 p0.05), además

fue posible identificar nueve organismos hermafroditas, los cuales no se tomaron

en cuenta para los análisis posteriores, por lo tanto se trabajó con 309 estómagos

(90.61%) del total de tamaño de muestra. La talla mínima de M. rosacea fue de 21

cm y la máxima de 74 cm LT, con las mayores frecuencias de 27 a 44 cm LT (Fig.

4).

Figura 4. Intervalo de tallas y frecuencias de la cabrilla sardinera

0

20

40

60

80

100

21-2

7

27-3

2

32-3

8

38-4

4

44-5

0

50-5

5

55-6

1

61-6

7

67-7

2

72-7

8

Frecu

en

cias

LT cm

22

La categoría 1 de grado de repleción gástrica se presentó en 237 (77%)

estómagos, la categoría 2 en 48 (15%) estómagos, la categoría 3 y 4 sólo en

cuatro (4%) estómagos respectivamente (Fig. 5).

Figura 5. Repleción gástrica de los estómagos de cabrilla sardinera.

De acuerdo al análisis cualitativo del contenido estomacal de cabrilla sardinera, el

espectro trófico se compuso en total de 16 especies de peces provenientes de 15

familias (Clupeidae, Pomacentridae, Kyphosidae, Labridae, Serranidae,

Myctophidae, Engraulidae, Gerridae, Malacanthidae, Hexagramidae, Blenniidae,

Cottidae, Haemulidae, Lutjanidae, Triglidae). Cinco especies de crustáceos

pertenecientes a cinco familias (Euphausiacea, Paguridae, Scyllaridae, Cancridae,

Penaeidae) y finalmente una especie de cefalópodo de la familia Loliginidae.

23

7.2. TAMAÑO MÍNIMO DE MUESTRA

Los estómagos de cabrilla suficientes para caracterizar la dieta fueron 170 de

acuerdo a la curva acumulada de diversidad, elaborada a partir del índice de

Shannon-Wiener y el número de estómagos (Fig. 6).

Figura 6. Curva de diversidad acumulada indica cuantos estómagos son suficientes para caracterizar la dieta de la cabrilla sardinera.

Número de estómagos

H

1.6

1.2

0.8

0.4

0

50 100 150 200 250 300

0.35

0.25

0.15

0.05

0

CV

24

7.3. ANÁLISIS CUANTITATIVO DE LA DIETA (%IIR Y %PSIRI)

7.3.1. DIETA GENERAL

Con base en el %IIR, las presas con el mayor porcentaje de importancia relativa

en la dieta general de la cabrilla sardinera, fueron las presas de hábito pelágico

costero Nyctiphanes simplex con 66% y Sardinops caeruleus con 21%, que en

suma aportaron el 87% del alimento. El segundo recurso trófico fueron peces de

hábitos demersales Chromis atrilobata, Stegastes rectifraenum y Microlepidotus

inornatus, con una importancia relativa de 9% (Fig. 7) (Anexo Tabla I).

Por otra parte, al evaluar la dieta general de cabrilla sardinera con el %PSIRI, se

observó que la importancia en la dieta de las sardinas S. caeruleus se mantuvo

(25%), sin embargo, la de los eufáusidos N .simplex disminuyó (27%), en suma

ambas presas pelágico costeras que representaron el 87% de importancia relativa

de acuerdo al %IIR, sólo constituyeron el 52% de importancia específica para el

%PSIRI. La reducción de importancia de estas presas principales estuvo

acompañada por una mayor contribución de peces de hábitos demersales C.

atrilobata, S. rectifraenum y M. inornatus, que en conjunto representaron 15% de

importancia específica. Finalmente con mayor capacidad de detalle, este índice

indicó la importancia de otros peces demersales no contemplados por el %IIR,

como Abudefduf troschelii, Ophioblennius steindachneri, Medialuna californiensis,

Caulolatilus princeps y pelágicos como Engraulis spp. Harengula thrissina y

Anchoa spp. que en suma representaron 19% de importancia específica (Fig. 7)

(Anexo Tabla I).

25

Figura 7. Principales componentes tróficos en la dieta general de cabrilla sardinera de

acuerdo al índice de importancia relativa (%IIR) y al índice de importancia de la presa específica (%PSIRI).

0%

20%

40%

60%

80%

100%

%IIR %PSIRI

Otras presas

Anchoa spp.

Caulolatilus princeps

Xiphopenaeus riverti

Medialuna californiensis

Engraulis spp.

Ophioblennius steindachneri

Microlepidotus inornatus

Harengula thrissina

Abudefduf troschelii

Stegastes rectifraenum

Chromis atrilobata

Sardinops caeruleus

Nyctiphanes simplex

n=309 n=309

spp.

spp.

26

7.3.2. DIETA POR SEXOS

De acuerdo con el %IIR, las presas con el mayor porcentaje de importancia

relativa en la dieta de los machos fueron los eufáusidos N. simplex 76% y las de

menor fueron los peces con 23%. En contraste, en el contenido estomacal de las

hembras de cabrilla sardinera, los peces pelágicos como S caeruleus y

demersales como, C. atrilobata, A. troschelii, M. inornatus, obtuvieron mayor

importancia relativa con 42% y los crustáceos eufáusidos N. simplex significaron

tan sólo 54% del alimento (Fig. 8) (Anexo Tabla II, III). Finalmente la dieta entre

machos (n=116) y hembras (n=193) de cabrilla fue distinta al comparar entre los

valores absolutos del %IIR (X2=2090817. p0.05), es decir, las presas entre sexos

fueron consumidas proporcionalmente diferente y con respecto al espectro trófico,

aparentemente compartieron algunas especies presa en común.

Con el %PSIRI, disminuyó en conjunto la magnitud de las principales presas

(eufáusidos y sardinas), pues sólo representaron la mitad de los recursos tróficos

en el contenido estomacal en ambos sexos, aunque consumidos de forma

proporcionalmente diferente. En los contenidos estomacales de los machos de

cabrilla los eufáusidos N simplex adquirieron mayor importancia específica con

37% y las sardinas tan sólo representaron 19%, en contraste, en el contenido

estomacal de las hembras de cabrilla los eufáusidos N simplex representaron sólo

22%, mientras que las sardinas adquirieron mayor importancia específica con

30%. Debido al mayor detalle que brindó este índice fue posible observar que el

espectro trófico en machos y hembras se compuso de las mismas especies presa

(Fig. 9) (Anexo Tabla II, III).

27

Figura 8. Principales componentes tróficos en la dieta de machos y hembras de cabrilla sardinera de acuerdo al índice de importancia relativa (%IIR).

Figura 9. Principales componentes tróficos en la dieta de machos y hembras de cabrilla sardinera de acuerdo al índice de importancia relativa de la presa específica (%PSIRI).

0%

20%

40%

60%

80%

100%

Machos Hembras

%II

R

Otras presas



Chromis atrilobata


Sardinops caeruleus

Nyctiphanes simplex

n=116 n=193

0%

20%

40%

60%

80%

100%

Machos Hembras

% P

SIR

I

Otras presas

Halichoeres spp.




Anchoa spp.


Engraulis spp.

Harengula thrissina



Chromis atrilobata


Sardinops caeruleus

Nyctiphanes simplex

n=116 n=193

spp.

spp.

spp.

28

7.3.3. DIETA POR TALLA

Con base en el %IIR, las presas con el mayor porcentaje de importancia relativa

en la dieta de cabrillas chicas (21-36 cm LT) fueron los eufáusidos N. simplex con

78.6%, seguido en menor proporción de peces 21%, dentro estos destacaron S.

caeruleus y C. atrilobata. En constarse, en las tallas medianas (36.5-51 cm LT) y

grandes (51.5-70 cm LT) de cabrilla, disminuyó la importancia relativa de los

eufáusidos N .simplex, ya que representaron el 48 y 45% respectivamente y

aumentó la de los peces en un 51% y 54%, respectivamente. Dentro de este grupo

de peces destacaron S. caeruleus, M. inornatus, C. atrilobata, A. troschelii y S.

rectifraenum (Fig. 10) (Anexo Tabla IV, V, VI). Finalmente se detectaron

diferencias significativas en la dieta por tallas de cabrilla al comparar los valores

absolutos del IIR (Chicos-Medianos: X2= 479272E2; Chicos-Grandes: X2=1997600;

Medianos-Grandes: X2=277426.3; p0.05). Esto es, que las presas se

consumieron proporcionalmente diferente de acuerdo a la talla y en cuanto al

espectro trófico, la talla mediana al parecer tuvo en común algunas especies presa

con la talla grande.

Al analizar la dieta en las tallas chica, mediana y grande de cabrilla con el %PSIRI,

en general, se vuelve a reducir la importancia relativa de las presas principales

(eufáusidos y sardinas) con respecto al análisis de la dieta con el %IIR. En la talla

chica el porcentaje de contribución de los eufáusidos N. simplex fue importante

37%, sin embargo, no superó la importancia específica de los peces, que fue de

60%. La importancia específica de peces se acentuó más en la talla mediana

(36.5-51 cm LT) y grande (51.5-70 cm LT), en quienes representaron el 77% y

80% del contenido estomacal, mientras que los eufáusidos, en estas mismas

tallas, contribuyeron sólo con el 19 y 17% de la importancia específica,

respectivamente. (Fig. 11) (Anexo Tabla IV, V, VI). Una vez más debido al detalle

del espectro trófico de este índice, fue posible indicar la importancia de otras

presas no incluidas con el %IIR, además se rectificó que las especies presas

dentro del espectro trófico al cual acceden las tres tallas fueron las mismas.

29

Figura 10. Principales componentes tróficos en relación a las tallas (chica, mediana y

grande) de cabrilla sardinera de acuerdo al índice de importancia relativa (%IIR).

Figura 11. Principales componentes tróficos en relación a las tallas (chica, mediana y

grande) de cabrilla sardinera de acuerdo al índice de importancia relativa de la presa específica (%PSIRI).

0%

20%

40%

60%

80%

100%

Chicos Medianos Grandes

%II

R

Otras presas



Harengula thrissina


Chromis atrilobata

Sardinops caeruleus

Nyctiphanes simplex

n=146 n=132 n=31

0%

20%

40%

60%

80%

100%

Chicos Medianos Grandes

% P

SIR

I

Otras presas

Eucinostomus spp.


Halichoeres spp.



Engraulis spp.

Cancer spp.

Loligo opalesens

Anchoa spp.




Harengula thrissina


Chromis atrilobata

Sardinops caeruleus

Nyctiphanes simplex

n=146 n=132 n=31

spp.

spp.

spp.

spp.

spp.

30

7.3.4. DIETA POR ÉPOCA CÁLIDO-FRÍA

Con base en la información satelital se estableció la época fría que abarcó de

marzo a mayo de 2014 y diciembre a mayo de 2015 y época cálida de junio a

diciembre de 2014 (Fig. 12) (Anexo I).

Figura 12. Promedio mensual de la temperatura superficial del mar en el área de estudio. Los meses de la época fría están representados por las barras grises y la época cálida por las barras negras.

La presa con mayor porcentaje de importancia relativa en los contenidos

estomacales de las cabrillas durante la época cálida fue el pez de hábitos

pelágicos S. caeruleus en 90.7% y con menor importancia relativa se encontraron

peces de hábitos demersales, en conjunto sólo representaron el 7% del contenido

estomacal. En contraste, el recurso trófico principal en época fría fueron los

eufáusidos N. simplex, organismos con hábitos pelágicos que contribuyeron con

81.8% de la importancia relativa, mientras que como segundo recurso trófico se

encontraron peces de hábitos demersales, los cuales contribuyeron sólo con 16%

de la importancia relativa (Fig. 13) (Anexo Tabla VII, VIII). Finalmente se

detectaron diferencias significativas en la dieta de las cabrillas en función a la

temporada fría y cálida (X2=4476715. p0.05) y con respecto al espectro trófico,

las especies presa entre ambas épocas coinciden poco.

31

Al analizar la dieta de cabrilla en función a la época y de acuerdo con el %PSIRI,

el recurso trófico con mayor importancia específica durante época cálida fue la

sardina S. caeruleus, que por sí sólo constituyó hasta 58% de la dieta con

respecto al resto de peces que en su mayoría fueron demersales, entre estos S.

rectifraenum, A. troschelii, H. thrissina, Media luna californiensis, P.

maculatofasciatus. En contraste, en la dieta de cabrilla durante época fría, los

eufáusidos N. simplex fueron un importante recurso trófico al aportar 36% de la

importancia específica por sí sólo, sin embargo, no superaron a la de los peces

que aportaron el 60%. Finalmente, gracias al detalle de la dieta fue posible

confirmar que algunas presas dentro del espectro trófico en época cálida fueron

recurrentes en época fría. Además se sumaron al espectro trófico presas no

contempladas con el %IIR, principalmente peces de hábitos demersales (A.

troschelii, C. princeps) y peces con hábitos pelágicos (H. thrissina, Engraulis spp. y

Anchoa spp.) (Fig. 14). (Anexo Tabla VII, VIII).

32

Figura 13. Principales componentes tróficos de la cabrilla sardinera en las épocas cálida y fría de acuerdo al índice de importancia relativa (%IIR).

Figura 14. Principales componentes tróficos de la cabrilla sardinera en las épocas cálida y fría de acuerdo al índice de importancia relativa de la presa específica (%PSIRI).

0%

20%

40%

60%

80%

100%

Cálida Fría

%II

R

Otras presas


Chromis atrilobata

Sardinops caeruleus



Nyctiphanes simplex

n=87 n=222

0%

20%

40%

60%

80%

100%

Cálida Fría

% P

SIR

I

Otras presas

Paralabrax maculatofasciatus



Halichoeres spp.


Anchoa spp.


Engraulis spp.

Harengula thrissina



Chromis atrilobata


Sardinops caeruleus

Nyctiphanes simplex

n=87 n=222

spp.

spp.

spp.

33

7.4. ANÁLISIS ESTADÍSTICO DE LA VARIACIÓN DE LA DIETA

Para cabrillas M. rosacea, los factores y respectivas interacciones que marcaron

diferencias tróficas estadísticamente significativas fueron sexo (F=3.98 p0.05),

talla (F=4.27 p0.05), época (F=20.11 p0.05) e interacción sexo-talla (F=1.89

p=0.05). Aquellos factores o interacciones que no marcaron diferencias tróficas en

la cabrilla sardinera y por consiguiente obtuvieron menor peso estadístico, fueron

sexo-época (F=.97 p0.05) y talla-época (F=1.06 p0.05). Por su parte el

estadístico r, que indica si hay o no diferencias entre los grupos analizados, obtuvo

valores mayores para tres de los factores con más significancia estadística,

corroborando que esos grupos son los que marcaron una diferencia trófica

importante (Tabla I).

Tabla I. Análisis PERMANOVA entre los diferentes factores y sus interacciones.

Factor F r p Significativos

Sexo 3.98 0.01 0.001 si Talla 4.27 0.01 0.001 si Época 20.11 0.06 0.001 si Sexo- Talla 1.89 0.00 0.051 si Sexo-Época 0.97 0.00 0.431 no Talla-Época 1.06 0.00 0.367 no

34

7.5. AMPLITUD TRÓFICA Y ESTRATEGIA ALIMENTARIA GENERAL

De acuerdo con el índice de Levin, la amplitud trófica de la cabrilla sardinera en

Santa Rosalía fue la de un depredador especialista (Bi=0.04). Esto es debido a

que de las 28 especies presas identificadas, sólo cinco conformaron la mayor

proporción de la dieta. De estas cinco presas, el pez de hábitos pelágicos S.

caeruleus con una contribución de 50% en los contenidos estomacales, obtuvo,

por sí sólo la mayor abundancia específica y al tener la mayor frecuencia se infiere

que fue parte fundamental de la dieta, de acuerdo a lo anterior, fue la presa por la

cual se mostró un mayor grado de especialización trófica. No menos importantes

fueron los peces de hábitos demersales C. atrilobata, M. inornatus y S.

rectifraenum que junto con los eufáusidos N. simplex contribuyeron con el 25% de

importancia específica en los contenidos estomacales, aunque no superaron en

ocurrencia a las sardinas. En general, con base en la determinación grafica de la

estrategia alimentaria se pudo observar que algunos individuos de cabrilla

consumieron un reducido número de presas en altas frecuencias y abundancias

específicas (Fig. 15).

Figura 15. Estrategia alimentaria para el general de cabrillas sardineras. En círculos se representan los principales recursos tróficos: (Sc) Sardinops caeruleus, (Ca) Chromis atrilobata, (Ns) Nyctiphanes simplex, (Sr) Stegastes rectifraenum y (Mi) Microlepidotus inornatus.

(%)

Ab

un

da

nci

a e

spe

cífi

ca d

e p

resa

s

FA

ScCa

Ns

Mi

Sr

35

7.5.1. AMPLITUD TRÓFICA Y ESTRATEGIA ALIMENTARIA POR SEXOS

Para ambos sexos de cabrilla sardinera la amplitud trófica, fue especialista (Levin

Bi=0.06). En ambos sexos los principales recursos tróficos en la dieta, aunque

integrados de forma proporcionalmente diferente, fueron los organismos con

hábitos pelágicos N. simplex y S. caeruleus, que representaron hasta 50% de la

importancia específica en los contenidos estomacales y por su mayor frecuencia

de aparición, ambas presas constituyeron elementos tróficos recurrentes, es decir

fueron parte fundamental de la dieta. En segundo orden de importancia trófica se

encontraron peces de hábitos demersales, quienes representaron 25% de la

importancia específica para ambos sexos, e incluso algunos obtuvieron mayores

abundancias específicas que las presas pelágicas, pero no mayores frecuencias

de ocurrencia (Fig. 16).

Figura 16. Estrategia alimentaria para machos y hembras de cabrilla sardinera. En círculos se representan los principales recursos tróficos: (Sc) Sardinops caeruleus, (Ca) Chromis atrilobata, (Ns) Nyctiphanes simplex, (Sr) Stegastes rectifraenum y (Mi) Microlepidotus inornatus, (At) Abudefduf troschelli.

ScMi

At

CaNs

FA

Sc

NsCa

Sr

(%)

Ab

un

da

nci

a e

spe

cífi

ca d

e p

resa

s

36

7.5.2. AMPLITUD TRÓFICA Y ESTRATEGIA ALIMENTARIA POR TALLAS

El análisis de amplitud trófica por tallas (chicas 21-36 cm LT; medianas 36.5-51 cm

LT y grandes 51.5-70 cm LT) de acuerdo al índice de Levin, indicó que las

cabrillas en función a la talla presentaron diferentes grados de especialización

(chicas Bi=0.04, medianas Bi=0.08, grandes Bi=0.14). Las presas con mayor

importancia específica hasta en un 50% en los contenidos estomacales de las tres

tallas fueron N simplex, S. caeruleus y adicionalmente en la talla grande de cabrilla

se sumó A. troschelli. En general se infirió que la mayor parte de las presas en las

tres tallas presentaron altas abundancias específicas, por lo que son recursos

tróficos hacia los cuales la cabrilla presentó alto nivel de especialización y con

respecto a la frecuencia de aparición, las presas con mayor recurrencia fueron N.

simplex, S. caeruleus y A. troschelli, por tanto fueron parte fundamental en la dieta

(Fig. 17).

Figura 17. Estrategia alimentaria para las tallas chica, mediana y grande de cabrilla sardinera. En círculos se presentan los principales recursos tróficos: (Sc) Sardinops caeruleus, (Ca) Chromis atrilobata, (Ns) Nyctiphanes simplex, (Sr) Stegastes rectifraenum y (Mi) Microlepidotus inornatus, (At) Abudefduf troschelli, (Ht) Harengula thrissina.

ScCa

Ns

(%)

Ab

un

da

ncia

esp

ecíf

ica

de

pre

sa

s

FA

Sc

Ca

Ns

Ht

At

Mi

CaNs

Mi Sc

Sr

At

37

7.5.3. AMPLITUD TRÓFICA Y ESTRATEGIA ALIMENTARIA EN ÉPOCA CÁLIDO-FRÍA

La amplitud trófica para cabrillas durante las épocas presentó diferentes grados de

especialización de acuerdo con el índice de Levin (Cálida Bi=0.17 y Fría Bi=0.03).

En época cálida, el principal recursos trófico fue la sardina S. caeruleus que

representó hasta 75% de importancia específica dentro de los contenidos

estomacales. En contraste, la presa con mayor importancia específica en la época

fría fue el eufáusido N. simplex que contribuyó con el 50% de la dieta. En menor

proporción, para ambas épocas el espectro trófico se compuso de peces

demersales hasta en un (25%). En general, durante todo el año se tuvieron de las

presas altas abundancias específicas, sin embargo, en frecuencia de aparición se

destacaron N. simplex y S. caeruleus, por lo que se consideraron parte

fundamental de la dieta con respecto al resto de los recursos tróficos (Fig. 18).

Figura 18. Estrategia alimentaria de la cabrilla sardinera en las épocas cálida y fría. En círculos se representan los principales recursos tróficos: (Sc) Sardinops caeruleus, (Ca) Chromis atrilobata, (Ns) Nyctiphanes simplex, (Sr) Stegastes rectifraenum, (Mi) Microlepidotus inornatus y (Os) Ophioblennius steindachneri.

ScCa

Os

Ca

Sc

NsMi

Sr

FA

(%)

Ab

un

da

nci

a e

spe

cífi

ca d

e p

resa

s

38

7.6. REGISTRO SINCRÓNICO ENTRE TEMPERATURA SUPERFICIAL MARINA Y LA COMPOSICIÓN DE LA DIETA DE CABRILLA

Tal como se menciono anteriormente, los recursos pelágico costeros parecen

haber tenido mayor sincronía frente al registro de la temperatura superficial

marina, S. caeruleus se integró al espectro trófico principalmente cuando se

registraron las mayores temperaturas y N. simplex apareció en la dieta cuando la

temperatura fue baja y sobre todo sólo en una parte del período de muestreo, que

fue de febrero a mayo de 2015. En contraste, las presas de origen demersal

(Chromis atrilobata, Abudefduf troschelli, Microlepidotus inornatus, entre otras) no

presentaron sincronía con tal variable y se integraron a la dieta de cabrilla durante

todo el año.

Figura 19. Importancia relativa mensual de las dos presas principales durante la variación de temperatura superficial marina. (Ca) Chromis atrilobata, (At) Abudefduf troschelli, (Mi) Microlepidotus inornatus, (Ht) Harengula thrissina, (Ns) Nyctiphanes simplex, (Mc) Medialuna californiensis, (Os) Ophioblennius steindachneri. (Sc) Sardinops caeruleus, (A spp.) Anchoa spp. (Sr) Stegastes rectifraenum, (H spp.) Halichoeres spp.

39

8. DISCUSIÓN

8.1. ANÁLISIS CUANTITATIVO DE LA DIETA

En general para estudios tróficos se debe tomar en cuenta que el grado de

diversidad de hábitos alimentarios en peces, deriva de una serie de procesos

coevolutivos entre estos y sus presas en respuesta a diferentes condiciones

ambientales. Dichos procesos implican amplia gama de adaptaciones a nivel

etológico, metabólico y anatómico en orden de un mejor aprovechamiento de los

recursos tróficos (Granado-Lorencio, 2002), ya que generalmente seleccionan

presas que maximizan la cantidad de energía ganada, en relación al coste

energético por captura (Sánchez-Hernández et al., 2013) y siempre tratando de

reducir en lo posible la competencia con otras especies por el alimento (Granado-

Lorencio, 2002).

Es importante mencionar que del análisis se retiraron aquellas cabrillas

hermafroditas o con estómagos vacíos, quedando en total 309 organismos, estos

presentaron un bajo grado de llenado o repleción gástrica (1-25%), a pesar de

realizar las capturas en los picos de alimentación de la especie, los cuales de

acuerdo a Hobson (1968) ocurren en horas crepusculares. Así mismo, se evitó

dejar pasar más de 15-16 horas para la captura de la cabrilla posterior al pico de

alimentación, ya que en medio salvaje se calcula que la evacuación del contenido

estomacal ocurre después de ese lapso de tiempo (Berens, 2005).

El análisis cualitativo de los contenidos estomacales de cabrilla sardinera implicó

entender en su totalidad el espectro trófico de esta especie, sin embargo, de todos

estos recursos tróficos y de acuerdo con el análisis cuantitativo las principales

presas fueron los eufáusidos N. simplex y sardinas S. caeruleus, organismos

pelágico costeros, que en conjunto representaron hasta el 85% de la dieta de

acuerdo con el %IIR. Peláez-Mendoza (1997) a partir de contenido estomacal y

empleando el mismo índice determinó que los principales recursos tróficos de las

cabrillas a lo largo del año fueron las sardinas y en segundo orden de importancia

peces demersales, tal como había observado de forma cualitativa Hobson (1968)

40

en los contenidos estomacales de esta especie. Sin embargo, en ambos trabajos,

los crustáceos, dentro de estos incluidos los eufáusidos, constituían presas

incidentales.

El hecho de que la cabrilla sardinera pueda integrar de manera importante a su

espectro trófico especies presa que en otros estudios han sido catalogadas como

incidentales, es un indicativo de su alta plasticidad trófica y comportamiento

oportunista, lo cual ya ha sido reportado para algunas especies de la familia

Serranidae y otras especies de peces demersales (Gómez et al., 1999; Zapata et

al., 1999).

De igual forma, se debe tomar en cuenta, los errores de sobreestimación o

subestimación de presas dado sus diferentes tasas de digestión. Beukers-Stewart

y Jones (2004) mencionan que el error por sobreestimación de crustáceos en la

dieta podría ser debido a que presentan altas frecuencias de aparición, pues se

digieren lentamente. Para atenuar tal efecto de sobre o subestimación de una

presa sobre otra, se trabajaron sólo datos estandarizados con raíz cuarta.

Contrario a lo documentado por Peláez-Mendoza (1997) en la presente

investigación se determinaron diferencias significativas en cuanto a la proporción

en la que se integraban las presas en la dieta entre machos y hembras. Dado que

las hembras de cabrilla integraron una gran proporción de peces se deduce tienen

mayor demanda de contenido calórico con respecto a los machos, los cuales

consumieron más crustáceos eufáusidos, presas con menor contenido calórico

(Thayer et al., 1973). Se debe considerar que los requerimientos nutricionales

también van en función a diferentes etapas de desarrollo gonádico. Estrada-

Godínez (2012) documentó un incremento de contenido de proteínas, triglicéridos

y colesterol en el hígado, gónada y músculo en ambos sexos de M. rosacea

durante distintas etapas de maduración que alcanzaron máximos valores en el

período de desove y posteriormente se redujo en etapas de reposo.

41

Las diferencias tróficas de la cabrilla sardinera también fueron detectadas en

función a las tallas. De acuerdo al registro y análisis de tallas de cabrilla sardinera

M. rosacea capturada en Santa Rosalía, B.C.S. se obtuvieron organismos en un

intervalo de 21-78 cm LT, similar al de Peláez-Mendoza (1997), quien incluyó en

su análisis trófico cabrillas de 28.6 a 79 cm LT. Así mismo, de acuerdo a Estrada-

Godínez (2012) ambos intervalos de talla ya representan ejemplares sexualmente

maduros, sin embargo, para robustecer esta hipótesis Pérez-Olivas (2016) realizó

cortes histológicos a partir de las gónadas de las cabrillas sujetas a investigación,

confirmando la madurez sexual en todas ellas (n=341). En cuanto a la proporción

de sexos esta fue distinta y sesgada hacia las hembras 2H:1M, lo cual parece ser

una característica común dentro de la familia Serranidae debido a su estrategia

reproductiva protogínica (Estrada-Godínez, 2012).

El intervalo de talla analizado fue suficientemente amplio para evidenciar cambios

tróficos entre cabrillas chicas (21-36 cm LT), medianas (36.5-51 cm LT) y grandes

(51.5-70 cm LT).

A partir de la información recabada de la dieta de cabrilla sardinera (Hobson,

1968; Peláez-Mendoza, 1996; Mendoza-Bustamante, 2002) y con base en los

resultados de la presente investigación, se refuerza el cambio trófico de la cabrilla

en relación a la talla. Las cabrillas chicas se alimentaron principalmente de

crustáceos eufáusidos, mientras que las cabrillas medianas y grandes

incorporaron a su dieta una mayor proporción de peces. Este cambio en los

hábitos alimentarios ya ha sido reportado para otros serránidos, en quienes se ha

visto de igual forma el mismo patrón trófico (Mullaney, 1994; St. John, 1995;

Giménez et al., 2001; Reñones, et al., 2002; Linde et al., 2004; Condini et al.,

2011, 2015; Artero et al., 2015).

El consumo predominante de crustáceos en tallas pequeñas de cabrilla sardinera

(21-36 cm LT) fue reportado por Mendoza-Bustamante (2002), quien de acuerdo a

sus observaciones en campo los organismos recién llegados a las áreas de

asentamiento definitivo mostraron poca habilidad de caza al asociarse con peces

como Bodianus diplotaenia, este último al buscar su alimento removía el fondo

42

favoreciendo a los juveniles de cabrilla para alimentarse de pequeños crustáceos y

ocasionalmente de pequeños peces que eran presas fáciles de capturar. En

contraste, las tallas mayores con mejores habilidades de caza tienden a mostrar

más independencia y preferencia por los peces como recurso trófico, tal como

pudo observar en campo Hobson (1968) para la cabrilla sardinera.

Otra desventaja de las formas pequeñas al momento de capturar una determinada

presa, podría ser su talla, tal como encontró Winemiller (1989) al relacionar la

morfología de peces depredadores con el uso de recursos tróficos. La talla parece

ser una limitación morfológica que les obliga a alimentarse dentro de un espectro

trófico al cual acceden sólo presas de mínimo tamaño. Aunado a esto, tampoco se

debe descartar que el movimiento de la presa es fundamental para que un

depredador la elija (Stradmeyer et al., 1988).

Conforme crecen los depredadores acceden a un espectro trófico diferente, esto

en parte se debe a que adquieren gran capacidad de apertura mandibular, así

dirigen habilidades de caza hacia presas grandes y complejas (Werner, 1977;

Wainwright, 1987). La capacidad de apertura mandibular ya ha sido estudiada

como un importante criterio para la elección de presas (Wainwright y Barton,

1995), sobre todo en el caso de depredadores piscívoros, quienes tienden a tragar

el alimento completo (Hoyle y Keast, 1987), tal es el caso de la cabrilla sardinera.

De igual forma el resto de características morfológicas de la mandíbula rigen la

elección del alimento, con esto no sólo obtenemos indicio de lo que podemos

encontrar en el contenido estomacal, sino que además podemos comprender la

segregación del nicho trófico como vía de coexistencia entre especies

emparentadas dentro de un mismo hábitat, tal como se ve reflejado en el trabajo

con serránidos de Labropoulou y Eleftheriou (1997).

43

Adicionalmente en M. rosacea la forma del cuerpo también puede estar jugando

un papel determinante en la elección de la presas. De acuerdo a Gibran (2007)

dentro de los serránidos el género Mycteroperca se caracteriza por un cuerpo

esbelto que le permite bastante movilidad en la columna de agua y por ende

mayor preferencia de presas pelágicas, ya sea sardinas (Hobson, 1968; Peláez-

Mendoza, 1997) o bien, como en el presente estudio con un alto consumo de

eufáusidos y sardinas.

En contraste, las otras formas dentro de familia Serranidae poseen cuerpos

robustos, tienden a moverse menos sobre el sustrato rocoso o arrecifal, lo cual se

ve reflejado en la elección de presas con esos mismos patrones de movilidad o

distribución, como peces demersales o cangrejos. La forma del cuerpo ya había

sido planteada como uno de los factores que podría influenciar el comportamiento

móvil de los peces, siendo decisivo del tipo de presas que se elige (Werner, 1977).

Es importante mencionar que una vez que los depredadores se encuentran en

búsqueda de presas potenciales, la elección de estas, quedará sujeta a la

probabilidad de encontrarlas, a un ataque exitoso, a la abundancia y diversidad de

presas, así como de la competencia con otras especies por el alimento y amenaza

de depredación, e incluso a estos factores habrá que sumar el papel de señales

químicas como estimuladores del comportamiento alimentario en peces

(Wainwright y Barton, 1995; Botero, 2004).

Algunos de estos aspectos en serránidos ya se ha observado, sobre todo la

importante respuesta frente a una gran abundancia de presas, lo cual les ha

conferido el carácter de oportunistas (Parrish, 1987; Bewkers-Stewart y Jones,

2004). De igual forma del estudio de la competencia por alimento entre serránidos

en campo, se ha observado que existen diferentes preferencias de sustrato dentro

del mismo ambiente, lo cual refleja el acceso a diferentes tipos de espectro trófico,

evitando la competencia por alimento (Gibran, 2007).

44

Finalmente con respecto a los cambios en la dieta en función a la época fría y

cálida, estas marcaron diferencias en la alimentación de la cabrilla. Al parecer se

pudo establecer una relación entre las principales presas pelágicas (eufáusidos y

sardinas) y las condiciones océano atmosféricas dentro del Golfo de California.

Estos cambios tróficos de la cabrilla durante las épocas fueron también evidencia

de su comportamiento oportunista, ya que ambas presas fueron consumidas

cuando se reportan sus mayores abundancias (Cisneros-Mata et al., 1995;

Brinton, 1962). Al respecto Gerking (1994) menciona que es posible determinar

esta conducta alimentaria mientras se tenga idea de la abundancia de la presas en

el ecosistema.

En este sentido, la sardina S. caeruleus, sólo estuvo relacionada a la dieta de la

cabrilla en época cálida. En esta época ocurre una intrusión de masas de Agua

Superficial Ecuatorial que en general aumenta la TSM y baja los niveles de

clorofila (Álvarez-Borrego y Schwartzloze, 1979; Lavin y Marinone, 2003), sin

embargo, durante estas condiciones, la sardina tiende a concentrarse en las áreas

de mayor productividad, una de estas es alrededor de las grandes islas (Badan-

Dagon et al., 1985; Santamaría-del-Ángel et al., 1994; Álvarez-Borrego, 2008), que

a su vez son importantes centros de dispersión de sardina (Martínez-Zavala et al.,

2010). Por tanto no se descarta que en Santa Rosalía durante época cálida, las

sardinas consumidas por la cabrilla provengan de esas áreas.

La importante presencia de sardinas en el área de estudio durante época cálida

también puede estar determinada por las surgencias, ya que son presas muy

afines a estos fenómenos oceanográficos (Cotero-Altamirano et al., 2015), mismos

que dentro del Golfo de California se alternan entre la costa peninsular en verano

y las costa continental en invierno (Roden, 1984; Badan-Dagon et al., 1985).

45

Los eufáusidos N. simplex por su parte parecen estar presentes de forma

predominante en la dieta de la cabrilla en la época fría. Aunque este especie

eufáusido de hábito pelágico costero es el más abundante dentro del Golfo de

California (Gómez-Gutiérrez, 1996), suele encontrarse en mayores densidades

durante el invierno y progresivamente disminuye en verano conforme aumenta la

temperatura (Brinton, 1962; Brinton y Towsend, 1980). Frente a esta variable

presentan una importante respuesta sobre todo en etapa adulta ya que evitan

capas de agua 20°C (Gómez-Gutiérrez et al., 2010).

Particularmente se ha reportado que N. simplex realiza migraciones diarias

alternando entre la superficie en la noche y las profundidades en el día, además,

poseen un patrón definido durante el invierno y el verano. En invierno migran aún

más cerca de la superficie, cuando la columna de agua presenta una temperatura

fría homogénea igual o menor a 17°C, mientras en verano migran a profundidades

mayores a 50 m de profundidad evitando aguas cálidas superficiales (Gómez-

Gutiérrez et al., 2010). Esto explica su gran disponibilidad en la dieta de las

cabrillas en invierno y su menor importancia en la dieta durante el verano, época

en donde los eufáusidos se encuentran a mayor profundidad quedando por fuera

del espectro trófico de la cabrilla, que es un depredador que difícilmente se

encuentra a más de 50 m de profundidad (Hobson, 1968).

Los eufáusidos, fueron catalogados como presas incidentales en la dieta de la

cabrilla sardinera en trabajos previos (Peláez-Mendoza, 1997; Hobson, 1968). Sin

embargo, su importante presencia en el espectro trófico de los individuos sujetos a

análisis, puede tener sentido bajo el marco de la teoría del forrajeo óptimo, la cual

explica que los depredadores tienden a buscar recursos tróficos que impliquen

mayor cantidad de alimento a un menor costo energético, requisito probablemente

cumplido por los eufáusidos, quienes además tienen esa capacidad de agregación

densa como las sardinas e implican menor dificultad de captura frente a peces

demersales cuya relación con el sustrato los protege de depredadores (Beukers-

Stewart y Jones, 2004).

46

Los cambios en la alimentación de los serránidos a lo largo del año ya habían sido

reportados para Epinephelus merra y Plectropomus leopardus, quienes presentan

un patrón trófico ya sea verano o invierno y alternan entre presas pelágicas y

costeras (Randall y Brock, 1960; St. John, 2001).

Finalmente para los peces demersales, no fue tan evidente un efecto de las

condiciones océano atmosféricas con su presencia en la dieta de la cabrilla, ya

que estuvieron presentes durante todo el año en los contenidos estomacales.

Con respecto a las diferencias tróficas entre las categorías o factores de las

cabrillas sardineras (sexo, tallas, épocas), estas se sustentaron en primera

instancia al poner a prueba los valores absolutos del índice de importancia relativa

IIR, con un estadístico de X2 tal como hizo Peláez-Mendoza (1997).

Adicionalmente, para una comparación estadística más rigurosa de la alimentación

se empleó en este trabajo el análisis multivariado de permutación de varianza

(PERMANOVA), el cual corroboró que los factores (talla, época, sexo e interacción

sexo-talla) influyeron en el tipo de alimentación de la cabrilla sardinera. En

resumen, las diferencias en la alimentación atribuidas a esos factores, pueden ser

resultado de la disponibilidad de alimento de acuerdo a la temporalidad, diferentes

requerimientos energéticos relacionados al sexo o etapas de desarrollo gonádico y

con habilidad de caza en función a la talla.

Adicionalmente, es importante resaltar el uso de este análisis estadístico, ya que

se ha incluido recientemente en trabajos de alimentación con peces (Pereira et al.,

2015; Rosa et al., 2015) y particularmente en serránidos, salvo para E. itjara

(Freitas et al., 2015), ha sido menos empleado, a pesar de ser una técnica

multivariada que mide simultáneamente la respuesta que las variables puede tener

hacia los factores con alto grado de rigor estadístico, pues no sólo parte de

realizar hasta 1000 permutaciones de los datos, sino que cuenta con un

planteamiento de la hipótesis más específico con respecto a otras técnicas

multivariadas, frente a las cuales en general ha demostrado mayor poder de

análisis (Anderson y Walsh, 2013).

47

8.2. AMPLITUD Y ESTRATEGIA ALIMENTARIA

Con respecto a la amplitud trófica, el general de cabrilla sardinera en Santa

Rosalía, presentó un comportamiento trófico de tipo especialista (Levin Bi=0.04).

Esto es que aprovecharon pocos recursos tróficos, pues de las 28 presas

identificadas, sólo cinco (N. simplex, S. sagax, C. atrilobata, M. inornatus, S.

rectifraenum) representaron la mayor proporción en los contenidos estomacales,

alta abundancia específica y frecuencia de aparición.

Por otra parte, con base en la distribución de las presas en el gráfico de

Amundsen (1996), se infirió que fueron pocos los individuos de cabrilla que

contribuyeron de forma cuantitativa y cualitativa al nicho trófico y el resto

consumieron presas raras, es decir en bajas abundancias específicas y

frecuencias de aparición. Esto implica que el comportamiento trófico especialista,

si se extrapola a la población sería sólo característico de algunos individuos.

Se observó el mismo grado de especialización trófica en cabrillas al realizar el

análisis por tamaño, sexo y época fría-cálida. Particularmente entre las tallas se

presentó una tendencia a valores de Levin (Bi) menos negativos, lo cual indicó que

conforme aumentaban en talla, las cabrillas redujeron el grado de especialización

trófica, incorporando un mayor número de elementos tróficos a su dieta.

Con respecto a las temporadas, en la cálida, con valor de Levin Bi=0.03 se

observó un mayor grado de especialización, esto debido al gran número de

eufáusidos, con un total de (8,880) que sesgaron el índice de Levin hacia valores

muy bajos, marcando aún más el grado de especialización trófica. Esto nos

informa de la sensibilidad del índice a valores numéricos de presa elevados y

como estos repercuten en una sobrestimación de presas. Sin embargo, la gráfica

de Amundsen (1996) nos ayudó a atenuar tales efectos desfavorables del índice

de Levin en la época cálida, e incluso nos deja ver que aunque es la temporada

con el valor de Levin más bajo, hay más presas determinando la estrategia

alimentaria en comparación a la época fría.

48

Aunque en el presente estudio la cabrilla sardinera se determinó como un

depredador especialista, este tipo de estrategia dentro de la familia Serranidae es

inusual, más bien lo que predomina en este grupo es una alimentación basada en

un mayor número de recursos tróficos, aún aquellos que se alimenten casi

exclusivamente de un grupo de presa, integraran adicionalmente otros tipos de

elementos tróficos (Parrish, 1987; Bullock y Murphy, 1994, St. John, 1999, 2001;

St. John et al., 2001). Sin embargo, aunque son pocos, pero existen casos

documentados de comportamiento trófico especialista en algunos miembros de

este grupos de peces (Linde et al., 2004; Condini et al., 2011; Aronov y Goren,

2008).

De acuerdo a Labropoulou y Eleftheriou (1997) la especialización trófica en

serránidos suele presentarse para evitar la competencia, ya que son especies de

peces filogenéticamente emparentados que coexisten en un mismo hábitat.

Adicionalmente este mismo comportamiento trófico podría aumentar en función a

una mayor abundancia absoluta de la presa preferida. Lo anterior, explicaría no

sólo el comportamiento especialista de la cabrilla sardinera, sino el grado de

especialización hacia sus presas preferidas (pelágicas) en función a una mayor

abundancia de estas, durante las épocas fría y cálida.

Cabe resaltar que dentro del análisis gráfico de Amundsen (1996) se enfatizó la

frecuencia de los elementos tróficos, pues esta denota que las presas son parte

fundamental de la dieta si se consumen de forma recurrente, esta es también la

razón por la cual en los índices tróficos se encontrará ponderada la frecuencia de

la presa con respeto a la biomasa y el número (Pinkas et al., 1971).

49

8.3. EVALUACIÓN Y COMPARACIÓN DE LOS ÍNDICES

TRÓFICOS %IIR Y %PSIRI

La aplicación del %IIR para evaluar la importancia relativa de las presas en la

dieta de las cabrillas se justificó sólo para fines comparativos con trabajos previos

de alimentación para la especie y en general de serránidos. Sin embargo, para

estudios tróficos cada vez se emplea más el %PSIRI, el cual fue desarrollado

como una corrección matemática del %IIR (Brown et al., 2011).

El %PSIRI tal como describe Brown et al. (2011) pondera la importancia específica

de cada presa sólo con respecto a los estómagos en donde apareció, de esta

forma se obtiene mayor precisión de la dieta y se evitan sesgos de sobre o

subestimación de presas, contrario a lo que ocurre cuando se opta por el %IIR, ya

que pondera la importancia de cada presa con respecto a los estómagos que

presentaron contenido.

Así por ejemplo, para la dieta general de cabrilla el %IIR sobreestimo la

importancia de los eufáusidos N. simplex al otorgarles 66% de importancia relativa

y subestimó la importancia de los peces, indicando que estos sólo constituían el

30% de importancia relativa de la dieta. En contraste, el %PSIRI, índico que la

importancia específica de los eufáusidos es menor y estos sólo significando el

27% de la importancia específica, frente a una mayor importancia específica de los

peces con un 60% de contribución a la dieta. Al evaluar de esa misma forma la

dieta de las cabrillas en función al sexo y tallas a partir de ambos índices tróficos

siguió siendo evidente la sobrestimación de las presas principales (sardinas y

eufáusidos), sobre todo la de eufáusidos y subestimación de peces en la dieta,

principalmente demersales.

En cuanto a las épocas, ya que las presas principales variaron de una a otra, se

observó con el %IIR una sobreestimación de la importancia relativa de los

eufáusidos en época fría (81%) y las sardinas en época cálida (90%), mientras

que para el %PSIRI estas mismas presas en esas épocas fueron importantes pero

50

significaron menores ordenes de magnitud, 50% los eufáusidos en época fría y

36% las sardinas en época cálida.

Los resultados encontrados en la dieta de la cabrilla a partir de ambos índices

tróficos y específicamente los obtenidos a partir del %PSIRI, dieron pauta para

resaltar la importancia de las presas pelágicas en la dieta, sin dejar de lado la

importante presencia de otras, que en su mayoría fueron peces de origen

demersal. De igual forma otra ventaja fue que al representar gráficamente el

%PSIRI se pudo obtener detalle del espectro trófico y rectificar que las especies

presa al cual accedieron las cabrillas de acuerdo a su categoría (sexo, tallas o

épocas), eran las mismas, pero integradas proporcionalmente diferente, de

acuerdo a las pruebas estadísticas realizadas.

51

8.4. REGISTRO SINCRÓNICO ENTRE TEMPERATURA

SUPERFICIAL MARINA Y LA COMPOSICIÓN DE LA DIETA DE

CABRILLA

Al evaluar la importancia relativa de las dos principales presas de forma mensual

durante el período de muestreo, no sólo se observó que las presas pelágicas

costeras seguían un patrón de sincronía con respecto a la temperatura, sino que

además fue posible identificar un importante cambio en el espectro trófico, ya que

en un inicio de marzo a enero de 2015 el espectro trófico se compuso

principalmente de peces, posteriormente de febrero a mayo de 2015 cambio casi

totalmente a eufáusidos. Esto podría ser considerado un comportamiento trófico

poco habitual de la cabrilla, reportada anteriormente como un piscívoro (Hobson,

1968; Peláez-Mendoza, 1997).

Dado que este importante cambio trófico de la cabrilla sucedió en el marco de la

detección de la anomalía oceanográfica “El Niño” (Kurtz et al., 2015), no se

descarta la relación de este fenómeno con dicho cambio en la alimentación y por

tanto el alto consumo de eufáusidos en la dieta podría ser sólo un suceso

circunstancial y temporal. Con respecto a este hecho, Gómez et al. (1999)

documentaron que los serránidos Epinephelus cifuentesi, E. acantisthius y E.

itajara durante proceso oceanográfico anómalo “El Niño” integraron de forma

importante a su espectro trófico especies presa que habitualmente no forman

parte de este (urocordados), sin embargo, la gran abundancia de esas presas

durante la anomalía los convirtió en el principal recurso trófico para estos

serránidos descritos como voraces depredadores.

El fenómeno océano-atmosférico “El Niño” junto con la denominada oscilación del

Sur se definen como un patrón climático recurrente que provoca cambios en la

temperatura en la parte central y oriental del Pacífico tropical y puede ser

detectado por la serie de variables atmosféricas desarrolladas, como vientos

alisios debilitados y precipitaciones importantes en el Pacífico tropical oriental del

centro (Kurtz et al., 2015).

52

Durante esta anomalía en el Golfo de California, incluyendo las grandes Islas,

ocurren cambios en la comunidad planctónica, lo que puede alterar la

reproducción y la regeneración poblacional de organismos en la parte superior de

la columna de agua (Álvarez-Borrego y Lara-Lara, 1991; Velarde et al., 2015).

En general dentro del Golfo de California y principalmente en la región central

durante eventos “El Niño” para las sardinas, se ha reportado deficiente

reproducción y disminución de pesquería, así como la suspensión de su

movimiento migratorio invernal hacia el sur, quedando concentradas sólo en las

grandes Islas (Lluch-Belda et al., 1986; Huato-Soberanis y Lluch-Belda, 1987;

Sánchez et al., 2000; Nevárez-Martínez et al., 2001), lo cual podría justificar la

ausencia de esta presa en la dieta de la cabrilla durante este fenómeno.

Históricamente las fluctuaciones en abundancia y distribución que este recurso

trófico ha presentado, esta relacionado a cambios ambientales (Lluch-Belda, 1995;

Baumgartner et al., 1992). Siguiendo el mismo orden de ideas, en la primera fase

del muestreo fuera de posibles efectos del Niño, las cabrillas declinaron su

elección trófica por las sardinas, las cuales de acuerdo a los antecedentes fueron

la presa principal durante todo el año. Aunque este hecho podría atribuirse a

efectos de migración de las sardinas hacia el sur durante invierno (Martínez-

Zavala et al. 2010), no debe descartarse que la ausencia de estas presas en la

dieta de cabrilla durante invierno, sea un posible efecto de la sobrepesca a la que

son sometidos estos clupeidos.

Particularmente la sardina S. caeuleus dentro del Golfo de California ha

presentado reducción drástica de capturas desde 1989 (Cisneros-Mata et al.,

1995; Nevárez-Martínez et al., 1998; Velarde et al., 2015) y algunos estudios ya

han logrado establecer una relación entre la sobrepesca de estos y otros pelágicos

costeros con su disminución en la dieta de ciertas aves dentro del Golfo, en las

cuales jugaban un papel trófico fundamental (Velarde et al., 2015), tal como en la

dieta de las cabrillas sardineras.

53

9. CONCLUSIONES

El espectro trófico de las cabrillas incluyó en total 28 especies presa. De estas, las

especies pelágico costeras eufáusidos Nyctiphanes simplex y las sardinas

Sardinops caeruleus, representaron en conjunto la mayor proporción para los

índices tróficos empleados, %IIR=85% y %PSIRI=58%.

Se encontraron variaciones en la dieta de cabrilla en función al sexo, tallas y

épocas, estas atribuidas a diferentes requerimientos energéticos, diferentes

habilidades de caza y a la disponibilidad de alimento.

La amplitud trófica de la cabrilla M. rosacea resultó especialista y derivado del

análisis gráfico, fueron cinco recursos tróficos pelágicos y costeros por los que se

mostro mayor grado de especialización trófica

El empleo del %PSIRI proporcionó una mejor aproximación cuantitativa de la

conducta trófica de la cabrilla, al evaluar de forma aún más precisa la importancia

de las presas pelágicas y destacar a la par el importante papel trófico de los peces

demersales.

Los recursos tróficos pelágicos costeros al parecer presentan una mayor sincronía

con la temperatura superficial marina. Adicionalmente, el consumo de presas

incidentales durante invierno podría estar asociado a fenómenos anómalos, tal

como el que se registro en 2015 durante el muestreo.

54

10. RECOMENDACIONES

Es preciso definir el índice trófico que se empleara, ya que la naturaleza de las

conclusiones ecológicas a las que se lleguen dependerá de ello.

Con respecto a la técnica de contenido estomacal, es importante mencionar que

es la forma clásica de estudio de los hábitos alimentarios, sin embargo, tiende a

presentar ciertos sesgos. En el caso de los serránidos a veces se hace necesario

un gran tamaño de muestra para describir la dieta debido a ciertas características

propias del grupo, como por ejemplo la susceptibilidad a regurgitar el alimento

mientras se les extrae del medio (Dierking et al., 2009). Otra desventaja es el

ocasional avanzado estado de digestión que impide identificar las especies presa.

Bajo estas circunstancias se recomienda el uso complementario de la técnica de

isótopos estables, técnica cada vez más empleada en trabajos de alimentación.

55

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ANEXOS I. Composición mensual de TSM a partir de MODIS-Aqua durante el

período Marzo-2014 a Mayo-2015.

T C Cla

MARZO 2014 ABRIL 2014T C Cla

MAYO 2014T C Cla

T C

JULIO 2014T C Cla

AGOSTO 2014T C Cla

SEPTIEMBRE 2014T C Cla

T C

OCTUBRE 2014T C Cla

NOVIEMBRE 2014T C Cla

DICIEMBRE 2014T C Cla

T C

ENERO 2015T C Cla

FEBRERO 2015T C Cla

MARZO 2015T C Cla

T C

72

ABRIL 2015T C ClaT C Cla

MAYO 2015 T C

73

ANEXO II. Detalle de la dieta general, por sexos, tallas y época de cabrilla sardinera Mycteroperca rosacea

Tabla I. E= Euphausiacea, D= Decapoda, M=Mollusca, C=Cephalopoda. Los valores absolutos y en porcentaje para el cálculo del índice de importancia relativa (%IIR), están dados por N=número, P=peso, F=frecuencia. Para el cálculo del índice de importancia de la presa específica (%PSIRI), los valores a considerar en porcentaje son: %FO=porcentaje de frecuencia, %PN=porcentaje del número de la presa específica, %N=porcentaje del número, %PW=porcentaje del peso de la presa específica, %W=porcentaje del peso.

Presas N P F %N %P %F IIR %IIR %FO %PN %N %PW %W %PSIRI

E N. simplex 643.67 82.68 97 66.91 16.41 25.13 2093.66 65.47 30.50 96.24 29.36 83.77 25.55 27.45

X. riverti 17.40 5.24 6 1.81 1.04 1.55 4.43 0.14 1.89 59.76 1.13 63.69 1.20 1.16

Pagurus spp. 3.41 1.63 3 0.35 0.32 0.78 0.53 0.02 0.94 0.91 0.01 10.56 0.10 0.05

Cancer spp. 2.00 2.02 3 0.21 0.40 0.78 0.47 0.01 0.94 55.56 0.52 52.22 0.49 0.51

Evibacus spp. 2.00 1.02 2 0.21 0.20 0.52 0.21 0.01 0.63 50.00 0.31 33.33 0.21 0.26

M C L. opalesens 5.41 4.49 5 0.56 0.89 1.30 1.88 0.06 1.57 43.64 0.69 31.73 0.50 0.59

S.caeruleus 93.71 106.25 84 9.74 21.08 21.76 670.75 20.97 26.42 95.37 25.19 94.95 25.08 25.14

C.atrilobata 36.15 50.93 35 3.76 10.11 9.07 125.70 3.93 11.01 72.59 7.99 82.06 9.03 8.51

S. rectifraenum 30.66 37.69 29 3.19 7.48 7.51 80.13 2.51 9.12 76.69 6.99 83.79 7.64 7.32

M. inornatus 19.00 71.32 19 1.98 14.15 4.92 79.38 2.48 5.97 97.37 5.82 95.11 5.68 5.75

A. troschelii 25.24 40.07 24 2.62 7.95 6.22 65.75 2.06 7.55 88.20 6.66 92.31 6.97 6.81

H. thrissina 24.15 23.90 23 2.51 4.74 5.96 43.22 1.35 7.23 86.43 6.25 86.96 6.29 6.27

M. californiensis 8.41 9.88 8 0.87 1.96 2.07 5.88 0.18 2.52 54.61 1.37 57.95 1.46 1.42

O. steindachneri 7.00 12.24 7 0.73 2.43 1.81 5.72 0.18 2.20 92.86 2.04 99.52 2.19 2.12

Engraulis spp. 9.15 8.36 8 0.95 1.66 2.07 5.41 0.17 2.52 59.63 1.50 60.76 1.53 1.51

Halichoeres spp 7.00 10.00 7 0.73 1.98 1.81 4.92 0.15 2.20 22.20 0.49 57.17 1.26 0.87

Anchoa spp. 6.41 10.41 6 0.67 2.07 1.55 4.25 0.13 1.89 51.11 0.96 58.52 1.10 1.03

C. princeps 6.41 7.66 6 0.67 1.52 1.55 3.40 0.11 1.89 50.69 0.96 63.68 1.20 1.08

A. sebastoides 3.41 5.02 3 0.35 1.00 0.78 1.05 0.03 0.94 23.39 0.22 44.91 0.42 0.32

Prionotus spp. 3.00 2.12 3 0.31 0.42 0.78 0.57 0.02 0.94 38.79 0.37 66.67 0.63 0.50

Eucinostomus spp. 1.00 3.00 1 0.10 0.60 0.26 0.18 0.01 0.31 100.00 0.31 100.00 0.31 0.31

Lutjanus spp. 1.00 2.00 1 0.10 0.40 0.26 0.13 0.00 0.31 20.00 0.06 88.89 0.28 0.17

Bodianus spp. 1.00 1.73 1 0.10 0.34 0.26 0.12 0.00 0.31 1.22 0.00 60.00 0.19 0.10

S. acapulcoensis 1.00 1.73 1 0.10 0.34 0.26 0.12 0.00 0.31 100.00 0.31 100.00 0.31 0.31

P. maculatofasciatus 1.41 1.22 1 0.15 0.24 0.26 0.10 0.00 0.31 100.00 0.31 100.00 0.31 0.31

Clinocottus spp. 1.00 0.71 1 0.10 0.14 0.26 0.06 0.00 0.31 0.29 0.00 11.63 0.04 0.02

T. mexicanus 1.00 0.32 1 0.10 0.06 0.26 0.04 0.00 0.31 25.00 0.08 1.25 0.00 0.04

Sebastes.spp. 1.00 0.32 1 0.10 0.06 0.26 0.04 0.00 0.31 25.00 0.08 1.25 0.00 0.04

Total 962.02 503.96 386 100 100 100 3198.10 100 100

%PSIRI%IIR

Cru

stac

eaC

ho

rdat

a

Act

ino

pte

ryg

iiD

GENERAL

74

Tabla II. E= Euphausiacea, D= Decapoda, M=Mollusca, C=Cephalopoda. Los valores absolutos y en porcentaje para el cálculo del índice de importancia

relativa (%IIR), están dados por N=número, P=peso, F=frecuencia. Para el cálculo del índice de importancia de la presa específica (%PSIRI), los valores a considerar en porcentaje son: %FO=porcentaje de frecuencia, %PN=porcentaje del número de la presa específica, %N=porcentaje del número, %PW=porcentaje del peso de la presa específica, %W=porcentaje del peso.


E N. simplex 271.16 37.24 46.00 70.13 18.93 31.94 2845.02 76.18 39.66 96.98 38.46 87.45 34.68 36.57

X.riverti 14.40 3.12 3.00 3.73 1.59 2.08 11.07 0.30 2.59 68.38 1.77 75.00 1.94 1.85

Cancer.spp. 0.00 0.32 1.00 0.00 0.16 0.69 0.11 0.00 0.86 16.67 0.14 6.67 0.06 0.10

M

C L.opalesens 2.00 2.05 2.00 0.52 1.04 1.39 2.16 0.06 1.72 25.77 0.44 11.00 0.19 0.32

S.caeruleus 26.12 33.16 23.00 6.76 16.86 15.97 377.14 10.10 19.83 97.17 19.27 94.59 18.75 19.01

S.rectifraenum 17.24 23.12 16.00 4.46 11.75 11.11 180.12 4.82 13.79 71.85 9.91 79.55 10.97 10.44

C.atrilobata 12.73 27.48 12.00 3.29 13.97 8.33 143.82 3.85 10.34 55.88 5.78 72.64 7.51 6.65

M.inornatus 8.00 27.84 8.00 2.07 14.15 5.56 90.11 2.41 6.90 93.75 6.47 88.39 6.10 6.28

A.troschelii 6.00 7.34 6.00 1.55 3.73 4.17 22.00 0.59 5.17 84.62 4.38 86.67 4.48 4.43

H.thrissina 6.73 5.37 6.00 1.74 2.73 4.17 18.63 0.50 5.17 80.21 4.15 82.50 4.27 4.21

Anchoa.spp. 4.41 9.39 4.00 1.14 4.77 2.78 16.42 0.44 3.45 45.42 1.57 57.78 1.99 1.78

Engraulis.spp. 4.00 4.12 4.00 1.03 2.09 2.78 8.69 0.23 3.45 62.71 2.16 64.58 2.23 2.19

C.princeps 3.41 6.01 3.00 0.88 3.05 2.08 8.20 0.22 2.59 51.39 1.33 65.70 1.70 1.51

Halichoeres.spp. 3.00 4.15 3.00 0.78 2.11 2.08 6.01 0.16 2.59 15.20 0.39 43.21 1.12 0.76

Prionotus.spp. 2.00 1.41 2.00 0.52 0.72 1.39 1.72 0.05 1.72 52.63 0.91 75.00 1.29 1.10

M.californiensis 2.00 0.71 2.00 0.52 0.36 1.39 1.22 0.03 1.72 66.67 1.15 51.79 0.89 1.02

O.steindachneri 1.00 2.00 1.00 0.26 1.02 0.69 0.89 0.02 0.86 100.00 0.86 100.00 0.86 0.86

P.maculatofasciatus 1.41 1.22 1.00 0.37 0.62 0.69 0.69 0.02 0.86 100.00 0.86 100.00 0.86 0.86

Clinocottus.spp. 1.00 0.71 1.00 0.26 0.36 0.69 0.43 0.01 0.86 0.29 0.00 11.63 0.10 0.05

Total 386.635 196.75 144 100 100 100 3734.44 100 100

Ch

ord

ata

Acti

no

pte

ryg

iiD

%PSIRI

Cru

sta

cea

MACHOS

%IIR

75

Tabla III. E= Euphausiacea, D= Decapoda, M=Mollusca, C=Cephalopoda. Los valores absolutos y en porcentaje para el cálculo del índice de importancia



E N. simplex 363.44 43.32 48.00 65.21 14.75 20.87 1668.76 54.11 24.87 95.93 23.86 82.13 20.43 22.14

X.riverti 3.00 2.12 3.00 0.54 0.72 1.30 1.64 0.05 1.55 51.15 0.80 52.38 0.81 0.80

Pagurus spp. 3.41 1.63 3.00 0.61 0.56 1.30 1.52 0.05 1.55 0.91 0.01 10.56 0.16 0.09

Cancer.spp. 2.00 1.71 2.00 0.36 0.58 0.87 0.82 0.03 1.04 75.00 0.78 75.00 0.78 0.78

Evibacus.spp. 2.00 1.02 2.00 0.36 0.35 0.87 0.61 0.02 1.04 50.00 0.52 33.33 0.35 0.43

M C L. opalesens 2.41 1.73 2.00 0.43 0.59 0.87 0.89 0.03 1.04 58.33 0.60 43.33 0.45 0.53

S.caeruleus 67.59 73.08 61.00 12.13 24.88 26.52 981.51 31.83 31.61 94.69 29.93 95.08 30.05 29.99

C.atrilobata 22.41 22.75 22.00 4.02 7.74 9.57 112.54 3.65 11.40 80.46 9.17 86.38 9.85 9.51

A.troschelii 18.24 32.02 17.00 3.27 10.90 7.39 104.77 3.40 8.81 88.77 7.82 93.85 8.27 8.04

M.inornatus 11.00 43.48 11.00 1.97 14.80 4.78 80.23 2.60 5.70 100.00 5.70 100.00 5.70 5.70

H.thrissina 15.41 16.41 15.00 2.77 5.59 6.52 54.48 1.77 7.77 87.11 6.77 87.01 6.76 6.77

S.rectifraenum 13.41 14.57 13.00 2.41 4.96 5.65 41.64 1.35 6.74 82.64 5.57 89.01 6.00 5.78

O.steindachneri 6.00 10.24 6.00 1.08 3.49 2.61 11.90 0.39 3.11 91.67 2.85 99.44 3.09 2.97

M. californiensis 5.41 7.76 5.00 0.97 2.64 2.17 7.85 0.25 2.59 50.72 1.31 62.00 1.61 1.46

Halichoeres spp. 4.00 5.85 4.00 0.72 1.99 1.74 4.71 0.15 2.07 27.46 0.57 67.64 1.40 0.99

Engraulis spp. 5.15 4.24 4.00 0.92 1.44 1.74 4.12 0.13 2.07 56.55 1.17 56.94 1.18 1.18

A. sebastoides 3.41 5.02 3.00 0.61 1.71 1.30 3.03 0.10 1.55 23.39 0.36 44.91 0.70 0.53

C. princeps 3.00 1.66 3.00 0.54 0.56 1.30 1.44 0.05 1.55 50.00 0.78 61.67 0.96 0.87

Anchoa spp. 2.00 1.02 2.00 0.36 0.35 0.87 0.61 0.02 1.04 62.50 0.65 60.00 0.62 0.63

Bodianus.spp. 1.00 1.73 1.00 0.18 0.59 0.43 0.33 0.01 0.52 1.22 0.01 60.00 0.31 0.16

S. acapulcoensis 1.00 1.73 1.00 0.18 0.59 0.43 0.33 0.01 0.52 100.00 0.52 100.00 0.52 0.52

Sebastes.spp. 1.00 0.32 1.00 0.18 0.11 0.43 0.12 0.00 0.52 25.00 0.13 1.25 0.01 0.07

T. mexicanus 1.00 0.32 1.00 0.18 0.11 0.43 0.12 0.00 0.52 25.00 0.13 1.25 0.01 0.07

Total 557.31 293.73 230 100 100 100 3084 100 100

HEMBRAS

%PSIRI%IIR

Acti

no

pte

ryg

ii

Ch

ord

ata

Cru

sta

cea

D

76

Tabla IV. E= Euphausiacea, D= Decapoda, M=Mollusca, C=Cephalopoda. Los valores absolutos y en porcentaje para el cálculo del índice de importancia



E N.simplex 367.17 48.44 62.00 74.22 25.63 34.07 3401.55 78.56 40.94 96.22 39.39 84.67 34.66 37.03

X. riverti 4.45 2.12 3.00 0.90 1.12 1.65 3.33 0.08 2.01 19.53 0.39 27.38 0.55 0.47

Cancer spp. 2.00 2.02 3.00 0.40 1.07 1.65 2.43 0.06 2.01 55.56 1.12 52.22 1.05 1.09

Evibacus spp. 1.00 0.71 1.00 0.20 0.37 0.55 0.32 0.01 0.67 50.00 0.34 50.00 0.34 0.34

Pagurus spp. 1.00 0.32 1.00 0.20 0.17 0.55 0.20 0.00 0.67 0.18 0.00 10.00 0.07 0.03

M

C

L.opalesens 5.41 4.49 5.00 1.09 2.37 2.75 9.53 0.22 3.36 43.64 1.46 31.73 1.06 1.26

S. caeruleus 42.97 37.98 39.00 8.69 20.10 21.43 616.80 14.24 26.17 98.72 25.84 98.29 25.73 25.78

C. atrilobata 15.73 20.52 15.00 3.18 10.86 8.24 115.71 2.67 10.07 72.81 7.33 87.01 8.76 8.04

S. rectifraenum 14.00 14.57 14.00 2.83 7.71 7.69 81.07 1.87 9.40 68.09 6.40 81.75 7.68 7.04

H. thrissina 10.15 8.39 9.00 2.05 4.44 4.95 32.11 0.74 6.04 86.81 5.24 88.33 5.34 5.29

A. troschelii 8.83 9.14 8.00 1.78 4.84 4.40 29.11 0.67 5.37 88.46 4.75 90.00 4.83 4.79

M. inornatus 3.00 17.24 3.00 0.61 9.12 1.65 16.04 0.37 2.01 100.00 2.01 100.00 2.01 2.01

Halichoeres spp 3.00 6.66 3.00 0.61 3.52 1.65 6.81 0.16 2.01 16.78 0.34 66.55 1.34 0.84

O.steindachneri 3.00 3.15 3.00 0.61 1.66 1.65 3.74 0.09 2.01 100.00 2.01 100.00 2.01 2.01

C. princeps 2.00 5.32 2.00 0.40 2.82 1.10 3.54 0.08 1.34 41.67 0.56 84.00 1.13 0.84


Anchoa spp. 3.00 1.73 3.00 0.61 0.92 1.65 2.51 0.06 2.01 72.22 1.45 68.89 1.39 1.42

Engraulis spp. 2.00 1.41 2.00 0.40 0.75 1.10 1.27 0.03 1.34 50.43 0.68 62.50 0.84 0.76

A. sebastoides 1.00 1.22 1.00 0.20 0.65 0.55 0.47 0.01 0.67 5.88 0.04 15.00 0.10 0.07

Clinocottus spp. 1.00 0.71 1.00 0.20 0.37 0.55 0.32 0.01 0.67 0.29 0.00 11.63 0.08 0.04

Prionotus spp. 1.00 0.71 1.00 0.20 0.37 0.55 0.32 0.01 0.67 11.11 0.07 50.00 0.34 0.21

Total 494.719 188.97 182 100 100 100 4330.02 100 100

%PSIRI

Acti

no

pte

ryg

ii

%IIR

Ch

ord

ata

Cru

sta

cea

CHICOS

D

77

Tabla V. E= Euphausiacea, D= Decapoda. Los valores absolutos y en porcentaje para el cálculo del índice de importancia relativa (%IIR), están dados por

N=número, P=peso, F=frecuencia. Para el cálculo del índice de importancia de la presa específica (%PSIRI), los valores a considerar en porcentaje son: %FO=porcentaje de frecuencia, %PN=porcentaje del número de la presa específica, %N=porcentaje del número, %PW=porcentaje del peso de la presa específica, %W=porcentaje del peso.


E N.simplex 220.38 27.60 29.00 58.28 11.79 17.37 1216.92 48.11 21.90 96.34 21.10 80.69 17.67 19.38

X. riverti 12.95 3.12 3.00 3.43 1.33 1.80 8.55 0.34 2.19 100.00 2.19 100.00 2.19 2.19

Pagurus spp. 2.41 1.32 2.00 0.64 0.56 1.20 1.44 0.06 1.46 1.27 0.02 10.83 0.16 0.09

Evibacus spp. 1.00 0.32 1.00 0.26 0.14 0.60 0.24 0.01 0.73 50.00 0.36 16.67 0.12 0.24

S. caeruleus 42.90 52.09 38.00 11.35 22.26 22.75 764.75 30.24 28.47 91.31 25.99 90.83 25.86 25.93

M. inornatus 14.00 36.03 14.00 3.70 15.40 8.38 160.13 6.33 10.22 96.43 9.85 93.37 9.54 9.70

C. atrilobata 17.41 21.63 17.00 4.61 9.24 10.18 140.98 5.57 12.41 70.50 8.75 75.06 9.31 9.03

H.thrissina 12.00 14.10 12.00 3.17 6.02 7.19 66.09 2.61 8.76 83.89 7.35 83.77 7.34 7.34

A. troschelii 10.41 17.23 10.00 2.75 7.36 5.99 60.57 2.39 7.30 80.91 5.91 89.55 6.54 6.22

S.rectifraenum 10.83 12.64 10.00 2.86 5.40 5.99 49.49 1.96 7.30 91.67 6.69 93.10 6.80 6.74

Engraulis spp. 7.15 6.95 6.00 1.89 2.97 3.59 17.46 0.69 4.38 62.70 2.75 60.19 2.64 2.69


Anchoa spp. 3.41 8.68 3.00 0.90 3.71 1.80 8.29 0.33 2.19 30.00 0.66 48.15 1.05 0.86

O.steindachneri 3.00 8.39 3.00 0.79 3.58 1.80 7.86 0.31 2.19 83.33 1.82 98.89 2.17 2.00

Halichoeres spp 4.00 3.34 4.00 1.06 1.43 2.40 5.95 0.24 2.92 26.27 0.77 50.14 1.46 1.12

A. sebastoides 2.41 3.79 2.00 0.64 1.62 1.20 2.71 0.11 1.46 32.14 0.47 59.86 0.87 0.67

Lutjanus.spp. 1.00 2.00 1.00 0.26 0.85 0.60 0.67 0.03 0.73 20.00 0.15 88.89 0.65 0.40

Bodianus.spp. 1.00 1.73 1.00 0.26 0.74 0.60 0.60 0.02 0.73 1.22 0.01 60.00 0.44 0.22

S. acapulcoensis 1.00 1.73 1.00 0.26 0.74 0.60 0.60 0.02 0.73 100.00 0.73 100.00 0.73 0.73

P. maculatofasciatus 1.41 1.22 1.00 0.37 0.52 0.60 0.54 0.02 0.73 100.00 0.73 100.00 0.73 0.73

C. princeps 1.00 1.00 1.00 0.26 0.43 0.60 0.41 0.02 0.73 100.00 0.73 100.00 0.73 0.73

Prionotus spp. 1.00 0.71 1.00 0.26 0.30 0.60 0.34 0.01 0.73 5.26 0.04 50.00 0.36 0.20

Sebastes.spp. 1.00 0.32 1.00 0.26 0.14 0.60 0.24 0.01 0.73 25.00 0.18 1.25 0.01 0.10

T. mexicanus 1.00 0.32 1.00 0.26 0.14 0.60 0.24 0.01 0.73 25.00 0.18 1.25 0.01 0.10

Total 378.115 234 167 100 100 100 2529.29 100 100

Ch

ord

ata

Acti

no

pte

ryg

ii

%PSIRI%IIR

MEDIANOS

Cru

sta

cea

D

78

Tabla VI. C= Crustacea, E= Euphausiacea. Los valores absolutos y en porcentaje para el cálculo del índice de importancia relativa (%IIR), están dados por



C E N.simplex 56.11 6.65 6.00 63.63 8.35 16.67 1199.73 45.01 18.75 95.83 17.97 90.08 16.89 17.43

S. caeruleus 6.83 14.76 6.00 7.74 18.55 16.67 438.20 16.44 18.75 100.00 18.75 100.00 18.75 18.75

A. troschelii 6.00 13.70 6.00 6.80 17.22 16.67 400.33 15.02 18.75 100.00 18.75 100.00 18.75 18.75

S. rectifraenum 5.83 10.48 5.00 6.61 13.17 13.89 274.73 10.31 15.63 70.83 11.07 70.91 11.08 11.07

M. inornatus 2.00 18.04 2.00 2.27 22.67 5.56 138.56 5.20 6.25 100.00 6.25 100.00 6.25 6.25

C. atrilobata 3.00 8.78 3.00 3.40 11.03 8.33 120.28 4.51 9.38 83.33 7.81 96.97 9.09 8.45

C. princeps 3.41 1.34 3.00 3.87 1.68 8.33 46.29 1.74 9.38 40.28 3.78 38.03 3.57 3.67

H. thrissina 2.00 1.41 2.00 2.27 1.78 5.56 22.47 0.84 6.25 100.00 6.25 100.00 6.25 6.25

Eucinostomus.spp. 1.00 3.00 1.00 1.13 3.77 2.78 13.62 0.51 3.13 100.00 3.13 100.00 3.13 3.13

O.steindachneri 1.00 0.71 1.00 1.13 0.89 2.78 5.62 0.21 3.13 100.00 3.13 100.00 3.13 3.13

Prionotus spp. 1.00 0.71 1.00 1.13 0.89 2.78 5.62 0.21 3.13 100.00 3.13 100.00 3.13 3.13

Total 88.18 79.572 36 100 100 100 2665.45 100 100

%PSIRI%IIR

GRANDES

Acti

no

pte

ryg

ii

Ch

ord

ata

79

Tabla VII. E= Euphausiacea, D= Decapoda. Los valores absolutos y en porcentaje para el cálculo del índice de importancia relativa (%IIR), están dados por



E N. simplex 8.88 2.83 4.00 7.72 2.34 3.92 39.42 0.69 4.60 100.00 4.60 100.00 4.60 4.60

X. riverti 1.00 1.00 1.00 0.87 0.83 0.98 1.66 0.03 1.15 100.00 1.15 100.00 1.15 1.15

Evibacus spp. 1.00 0.32 1.00 0.87 0.26 0.98 1.11 0.02 1.15 50.00 0.57 16.67 0.19 0.38

S. caeruleus 58.12 58.91 53.00 50.52 48.65 51.96 5152.97 90.71 60.92 95.78 58.35 95.70 58.30 58.32

C. atrilobata 11.41 11.04 11.00 9.92 9.12 10.78 205.35 3.61 12.64 69.70 8.81 70.81 8.95 8.88

O. steindachneri 7.00 12.24 7.00 6.08 10.11 6.86 111.12 1.96 8.05 92.86 7.47 99.52 8.01 7.74

A. troschelii 4.00 8.69 4.00 3.48 7.17 3.92 41.77 0.74 4.60 75.00 3.45 74.58 3.43 3.44

S. rectifraenum 4.83 7.40 4.00 4.20 6.11 3.92 40.42 0.71 4.60 91.67 4.21 91.07 4.19 4.20

H. thrissina 4.41 2.91 5.00 3.84 2.41 4.90 30.61 0.54 4.60 87.50 4.02 87.50 4.02 4.02


A. sebastoides 2.41 3.79 2.00 2.10 3.13 1.96 10.26 0.18 2.30 32.14 0.74 59.86 1.38 1.06

Engraulis spp. 3.15 2.83 2.00 2.73 2.34 1.96 9.94 0.18 2.30 54.76 1.26 38.89 0.89 1.08

Halichoeres spp. 1.00 3.12 1.00 0.87 2.58 0.98 3.38 0.06 1.15 33.33 0.38 69.64 0.80 0.59

P. maculatofasciatus 1.41 1.22 1.00 1.23 1.01 0.98 2.20 0.04 1.15 100.00 1.15 100.00 1.15 1.15

Sebastes spp. 1.00 0.32 1.00 0.87 0.26 0.98 1.11 0.02 1.15 25.00 0.29 1.25 0.01 0.15

T. mexicanus 1.00 0.32 1.00 0.87 0.26 0.98 1.11 0.02 1.15 25.00 0.29 1.25 0.01 0.15

Total 115.045 121.08 102 100 100 100 5680.91 100 100

%PSIRI%IIRCÁLIDA

Cru

sta

cea

D

Ch

ord

ata

Acti

no

pte

ryg

ii

80

Tabla VIII. E= Euphausiacea, D= Decapoda, M=Mollusca, C=Cephalopoda. Los valores absolutos y en porcentaje para el cálculo del índice de importancia



E N. simplex 634.79 79.85 93.00 74.95 21.12 32.63 3134.94 81.8 40.26 96.07 38.68 83.08 33.45 36.06

X. riverti 16.40 4.24 5.00 1.94 1.12 1.75 5.37 0.14 2.16 51.72 1.12 56.43 1.22 1.17

Pagurus spp. 3.41 1.63 3.00 0.40 0.43 1.05 0.88 0.023 1.30 0.91 0.01 10.56 0.14 0.07

Cancer spp. 2.00 2.02 3.00 0.24 0.54 1.05 0.81 0.021 1.30 55.56 0.72 52.22 0.68 0.70

Evibacus spp. 1.00 0.71 1.00 0.12 0.19 0.35 0.11 0.003 0.43 50.00 0.22 50.00 0.22 0.22

M C L. opalesens 5.41 4.49 5.00 0.64 1.19 1.75 3.20 0.084 2.16 43.64 0.94 31.73 0.69 0.82

S. caeruleus 35.59 47.34 31.00 4.20 12.52 10.88 181.90 4.747 13.42 94.68 12.71 93.67 12.57 12.64

M. inornatus 19.00 71.32 19.00 2.24 18.86 6.67 140.72 3.672 8.23 97.37 8.01 95.11 7.82 7.92

C. atrilobata 24.73 39.89 24.00 2.92 10.55 8.42 113.44 2.96 10.39 73.92 7.68 87.22 9.06 8.37

S. rectifraenum 25.83 30.29 25.00 3.05 8.01 8.77 97.04 2.532 10.82 74.29 8.04 82.63 8.94 8.49

A. troschelii 21.24 31.38 20.00 2.51 8.30 7.02 75.85 1.979 8.66 90.84 7.86 95.86 8.30 8.08

H.thrissina 19.73 20.99 19.00 2.33 5.55 6.67 52.55 1.37 8.23 86.21 7.09 86.85 7.14 7.12

Anchoa spp. 6.41 10.41 6.00 0.76 2.75 2.11 7.39 0.193 2.60 51.11 1.33 58.52 1.52 1.42

C. princeps 6.41 7.66 6.00 0.76 2.03 2.11 5.86 0.153 2.60 50.69 1.32 63.68 1.65 1.49

Halichoeres spp 6.00 6.88 6.00 0.71 1.82 2.11 5.32 0.139 2.60 20.35 0.53 55.09 1.43 0.98


Engraulis spp. 6.00 0.71 6.00 0.71 0.19 2.11 1.89 0.049 2.60 61.25 1.59 68.06 1.77 1.68

Prionotus spp. 3.00 2.12 3.00 0.35 0.56 1.05 0.96 0.025 1.30 38.79 0.50 66.67 0.87 0.68

Eucinostomus spp. 1.00 3.00 1.00 0.12 0.79 0.35 0.32 0.008 0.43 100.00 0.43 100.00 0.43 0.43

Lutjanus spp. 1.00 2.00 1.00 0.12 0.53 0.35 0.23 0.006 0.43 20.00 0.09 88.89 0.38 0.24

Bodianus spp. 1.00 1.73 1.00 0.12 0.46 0.35 0.20 0.005 0.43 1.22 0.01 60.00 0.26 0.13

S. acapulcoensis 1.00 1.73 1.00 0.12 0.46 0.35 0.20 0.005 0.43 100.00 0.43 100.00 0.43 0.43

A. sebastoides 1.00 1.22 1.00 0.12 0.32 0.35 0.16 0.004 0.43 5.88 0.03 15.00 0.06 0.05

Clinocottus spp. 1.00 0.71 1.00 0.12 0.19 0.35 0.11 0.003 0.43 0.29 0.00 11.63 0.05 0.03

Total 846.973 378 285 100 100 100 3832.22 100 100

Acti

no

pte

ryg

ii

Ch

ord

ata

%PSIRI%IIR

FRÍA

Cru

sta

cea

D

HÁBITOS ALIMENTARIOS DE LA CABRILLA SARDINERA Mycteroperca rosacea … · 2017-03-14 · instituto...

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