Nombre: García Pacheco RomeoMatrícula: 96337254Licenciatura: HidrobiologíaDivisión: Ciencias Biológicas y de la SaludUnidad: IztapalapaTitulo: Evolución Gonádica a Nivel Histológico de la almeja Isognomon alatus(Gmelin, 1791) (Mollusca: Bivalvia) de la laguna La Mancha, Veracruz,México.Registro del servicio social: H.027.03Fecha de entrega: 20 de septiembre de 2004Nombre y adscripción del asesor interno: Dr. Francisco Contreras Espinosa.Profesor titular “C” T. C. Departamento de Hidrobiología. División C. B. S.Nombre y adscripción del asesor externo. M. En C. María del Pilar Torres García.Coordinadora del Proyecto de Histología de Invertebrados y Pesquerías.Laboratorio de Invertebrados Facultad de Ciencias, UNAM.

RESUMEN.

Para la determinación del ciclo gonádico de la almeja Isognomon alatus (Gmelin,

1791) se aplicó la técnica histológica de inclusión en parafina y la tinción de

coloración de Hematoxilina-Eosina, a organismos colectados en 13 salidas a campo

de un banco situado en la laguna La Mancha, Veracruz, entre diciembre de 2002 y

diciembre de 2003. Se categorizaron cinco estadios para las fases del desarrollo:

indiferenciación, gametogénesis, madurez, desove y postdesove. Al realizar el

análisis estadístico se encontraron dos pulsos máximos de desove, el primero de

diciembre de 2002 a febrero de 2003 con 50%, 68.75% y 81.25% de frecuencia

relativa; el segundo en el mes de octubre con 62.5% de los organismos en dicha

fase. La proporción de machos y hembras fue de 1 : 0.99 respectivamente. Solo el

1.44% de los organismos estuvo en fase de indiferenciación, no se observaron

evidencias morfológicas de hermafroditismo de un total de 208 organismos

estudiados. I. alatus presentó un crecimiento promedio total de 46.7 mm, de enero a

diciembre de 2003. Posteriormente a las 13 salidas se realizó otra donde se hicieron

cuatro muestreos por cuadrantes de 1 m2 cada uno, las tallas más ocurridas se

encontraron entre 41 mm y 70 mm, equivalentes al 46% de un total de 568

organismos examinados en esta última salida, el organismo con la mayor talla

registrada en campo fue de 94 mm.

ÍNDICEAGRADECIMIENTOS .......................................................................................................3

INTRODUCCIÓN...............................................................................................................4

Generalidades de Moluscos: ..........................................................................................4

Generalidades de la Clase Bivalvia: ...............................................................................4

Concha, Manto y Pie ...................................................................................................4

Reproducción: .............................................................................................................5

Importancia de los Bivalvos en México...........................................................................6

Clasificación taxonómica de Isognomon alatus. ..........................................................5

Distribución..................................................................................................................6

ANTECEDENTES .............................................................................................................6

OBJETIVOS ......................................................................................................................8

ÁREA DE ESTUDIO..........................................................................................................8

MATERIALES Y MÉTODOS ...........................................................................................10

Metodología de Campo ................................................................................................10

Metodología de Laboratorio..........................................................................................11

ACTIVIDADES REALIZADAS .........................................................................................12

OBJETIVOS Y METAS ALCANZADAS...........................................................................13

RESULTADOS Y DISCUSIÓN........................................................................................14

Análisis histológico .......................................................................................................14

CONCLUSIÓN.................................................................................................................26

Recomendaciones........................................................................................................27

CRITERIOS DE EVALUACIÓN.......................................................................................28

LITERATURA CITADA ....................................................................................................29

ANEXO............................................................................................................................... i

AGRADECIMIENTOS

A mis asesores Dr. Francisco Contreras Espinosa y M. en C. María del Pilar Torres

García por tener siempre su apoyo y orientación para la conclusión del presente

trabajo, así como, en mi formación profesional.

A mi madre y familiares por su infinito cariño y apoyo.

A mis amigos Alfonso, Ricardo, Raquel, Berenice, Mariana, Erika, Enrique, Elvia,

Nadia, Ivonne, y Tania por su sincera e incondicional amistad.

A Teresa Sosa por su ayuda técnica en el desarrollo del presente documento.

A el M. en C. Jorge Belmar por facilitarme información bibliográfica.

A la Dr. Martha Reguero por la información brindada.

Al Dr. Everado Barba Macias por su amistad y mi formación profesional.

A todo y cada uno de mis profesores de la licenciatura en Hidrobiología.

1

Evolución Gonádica a Nivel Histológico de la almeja Isognomon alatus(Gmelin, 1791) (Mollusca: Bivalvia) de la laguna La Mancha, Veracruz, México.

INTRODUCCIÓN

Generalidades de Moluscos:

Los miembros del phylum Mollusca son algunos de los invertebrados más llamativos

y conocidos e incluyen formas como las almejas, las ostras, los calamares, los

pulpos y los caracoles. Por la abundancia de especies, los moluscos constituyen el

phylum más extenso entre los invertebrados después de los artrópodos. Se han

descrito más de 50 000 especies actuales además de conocerse unas 35 000

especies fósiles, debido a que este phylum muestra una larga historia geológica y

que las conchas de estos animales tienen altas probabilidades de fosilización, lo

que ha proporcionando un rico registro fósil que data del Cámbrico.

El arquetipo de los moluscos tiene simetría bilateral, su forma es principalmente

ovoide. La superficie ventral es plana y muscular, formando un pie adecuado para

reptar. La superficie dorsal está cubierta por una concha ovalada, convexa, en

forma de escudo, para proteger los órganos internos. La epidermis llamada, manto

(o palio), secreta la concha del animal; la zona de mayor actividad secretoria es el

borde del manto, aunque también se agrega algo de material nuevo a las porciones

viejas de la concha. Así, ésta aumenta de diámetro y de espesor al mismo tiempo.

(Barnes, 1996).

Generalidades de la Clase Bivalvia:

La clase Bivalvia también llamada Pelecypoda o Lamellibranchia, comprende a los moluscos

como: las almejas, ostras y mejillones. Los bivalvos están lateralmente comprimidos y

poseen concha formada por dos valvas articuladas dorsalmente, que encierran por completo

el cuerpo. El pie, como el resto del cuerpo, también está lateralmente comprimido,

característica que le da el nombre de Pelecypoda, que significa pie en forma de hacha. No

poseen cabeza ni dientes radulares.

2

Concha, Manto y Pie

La concha típica de los bivalvos consta de dos valvas más o menos ovoides, por lo

regular convexas, unidas y articuladas entre sí por su región dorsal. Las dos valvas

van unidas por una serie de dientecillos llamada charnela y una banda de proteínas

elásticas llamada ligamento de la charnela. Las valvas de la concha se cierran por

la acción de dos gruesos músculos dorsales denominados aductores. Las líneas y

bandas formadas en la concha durante el desarrollo, contienen información acerca

de la edad del organismo y de las condiciones ambientales en las que ha ocurrido el

crecimiento de su concha.

El manto es mucho más extenso que el cuerpo y forma una amplia lámina de tejido

entre las valvas. El borde del manto presenta tres pliegues: interno, intermedio y

exterior. El pliegue interno es mayor y contiene músculos radiales y circulares, el

intermedio es de tipo sensorial y el externo se relaciona con la secreción de la

concha.

El pie de casi todos los bivalvos se ha comprimido en forma de hacha alargada

hacia la región anterior, es una adaptación para la vida excavatoria. El movimiento

del pie se efectúa por una combinación de presión sanguínea y contracción de los

músculos pedales protractores y retractores. (Barnes, 1996).

Reproducción:

La mayor parte de los bivalvos son dióicos. Las dos gónadas abarcan las asas

intestinales y están tan cerca entre sí que se dificulta definir la condición pareada.

La mayoría de los bivalvos ponen directamente sus huevos en el agua, pero en

algunas especies de agua dulce las formas larvarias viven en la cámara branquial

de la madre. Los gonoductos son siempre sencillos, al no ocurrir cópula. En casi

todos los lamelibranquios, los gonoductos ya no están asociados con los nefridios y

se abren por separado en la cavidad del manto.

3

Las especies hermafroditas se encuentran entre los teredinios, los esféridos

dulceacuícolas, unos cuantos uniónidos y algunas especies de coquinas, ostras y

veneras. (Barnes, 1996).

Importancia de los Bivalvos en México.

En México, hasta 1976 sólo se tenían estadísticas de producción en 9 estados,

mientras que en el presente se registran en los 17 estados con litoral. La población

dedicada a su extracción se ha incrementado paulatinamente en algunas zonas,

existiendo diferentes niveles de explotación; desde zonas subexplotadas, donde no

hay tradición en la explotación de este tipo de recurso, por lo que la captura se

realiza con tecnología rudimentaria, hasta las sobreexplotadas, con disminución

paulatina de los recursos. El caracter de la pesquería tecnificada sólo es aplicable a

los estados de Baja California y Baja California Sur. (Montiel, 1997).

La producción total nacional promedio registrada de almeja en peso vivo para 1991

a 2002 fue de 14,401 ton por año, de las cuales 12,916 ton fueron reportadas para

el litoral del Pacífico, las restantes 1,485 ton pertenecieron al litoral del Golfo de

México y Caribe. En promedio el estado de Veracruz contribuyó en esos 12 años

con 84.9% anual (1,262 ton) del total registrado para el litoral del Golfo de México

y Caribe, con el 8.8% de la producción total nacional. (Anuario Estadístico de

Pesca, 2002).

Clasificación taxonómica de Isognomon alatus.

Phylum: Mollusca

Clase: Bivalvia

Subclase: Pteriomorphia

Orden: Pteroida

Familia: Isognomonidae

Género: Isognomon

Especie: I. alatus

5

Distribución

Isognomon alatus se distribuye desde la península de Florida, Bermudas y hasta la

costa sudamericana de Brasil (Domaneschi y Martins, 2002). A nivel nacional

existen reportes de su presencia en las lagunas costeras del Golfo de México,

principalmente en los estados de Veracruz y Tabasco. (Reguero, 1994).

I. alatus se encuentra incluida en la Norma Oficial Mexicana para la Protección

Ambiental (NOM-ECOL-059-1994, que Determina las Especies y Subespecies de

Flora y Fauna Silvestres Terrestres y Acuáticas en Peligro de Extinción,

Amenazadas, Raras y las Sujetas a Protección Especial y que Establece

Especificaciones para su Protección) como especie sujeta a protección especial

publicada en el Diario Oficial de la Federación el 16 de mayo de 1994, además que

la especie estudiada proviene de la laguna La Mancha, que recientemente a sido

incluida como sitio RAMSAR por considerarse como una zona de primordial

importancia ecológica, decretada el 2 de febrero de 2004, (CONANP 2004).

ANTECEDENTES

Estudios sobre reproducción, específicamente sobre el desarrollo del ciclo gonádico

en bivalvos y gasterópodos, son numerosos: Sevilla y Mondragón (1965) publican el

desarrollo gonádico de Crassostrea virginica; (en Belmar, 1986).

Rogers et al (1981a y 1981b) ha realizado estudios sobre evolución gonádica de

Rangia cuneata y Crassostrea virginica.

Villalejo-Fuentes et al., (1996) publicaron el trabajo sobre el ciclo gonádico de

Laevicardium elatum en Bahía Concepción, Baja California Sur;

Villalejo-Fuentes et al., (2002) publicaron el ciclo reproductivo de Spondylus calcifer

en el parque nacional de la Bahía de Loreto en el Golfo de California.

6

Sin embargo, para el género Isognomon (Isognomonidae) los estudios realizados a

la fecha en nuestro país son pocos: se destacan los de Díaz (1980) que publica los

estudios cromosómicos en una población de I. alatus.

Flores et al., (1981) presentan el trabajo de aspectos ecológicos y comunidades de

moluscos en la laguna La Mancha.

Flores et al., (1988) publican sistemática y algunos aspectos ecológicos de los

moluscos de La Mancha.

Matus y Ortíz (1994) trabajaron sobre la variación espacio-temporal de la fauna

macrobentónica de la laguna La Mancha en relación con las épocas climáticas.

Reguero (1994) publica la estructura de la comunidad de moluscos bivalvos y

gasterópodos en lagunas costeras de Veracruz y Tabasco.

Gómez et al (1995) realizaron estudios sobre los aspectos biológicos y ecológicos

de la almeja I. alatus en la laguna La Mancha.

García et al (1995) estudia algunos aspectos ecológicos de la fauna asociada en los

bancos ostrícolas de la laguna La Mancha, distribuidos en 31 especies, 29 géneros

y 26 familias pertenecientes a los phyla: Mollusca, Anallida y Arthropoda

(Crustacea).

Estudios específicos sobre el ciclo gonádico de I. alatus no se han registrado en

nuestro país. La especie está sujeta a una pesquería de tipo artesanal por la

comunidad local de pescadores, lo que ha diezmado de forma importante su

población en los últimos años, por lo que su pesquería está sometida a un régimen

de veda establecida por la propia comunidad de pescadores, comprendida del 16 de

septiembre al 14 de mayo.

7

Esta veda ha sido establecida de forma empírica sin tener un conocimiento

biológico del ciclo gonádico que sustente este procedimiento.

Además de ser una especie sujeta a protección especial por la NOM-ECOL-059-

1994. y ser una población que se encuentra en un sitio RAMSAR, decretada

recientemente el 2 de febrero de 2004, como una zona de particular importancia

biológica y ecológica. (CONANP 2004).

Por lo que es importante y prioritario iniciar los estudios relacionados con la biología

de la especie en la que se incluya como un punto sobresaliente la determinación del

ciclo gonádico y la distribución de esta especie en el litoral mexicano.

En base en lo anterior, estriba la importancia de conocer los aspectos biológicos y

ecológicos de la especie, tal como lo es, la determinación del ciclo gonádico de la

especie y su posible relación con los factores ambientales.

OBJETIVOS

• Determinar las fases de maduración gonádica de la almeja Isognomon alatus.

• Determinar la correlación de los factores fisicoquímicos con la temporada o

temporadas de desove.

ÁREA DE ESTUDIO

La laguna La Mancha está situada en la parte central del estado de Veracruz, entre

los paralelos 19° 34’ y 19° 42’ de latitud norte y los 96° 27’ de longitud oeste.

Aproximadamente a 30 km al noroeste de la ciudad José Cardel, en el municipio de

Actopan.

El clima se considera del tipo AW2 (cálido subhúmedo) con influencia de ciclones; la

temperatura media anual se registra entre 22ºC y 26°C la mínima es de 16°C con

8

precipitación de 1,767 mm/año y evaporación de 1,500 mm/año. El área lagunar

tiene una extensión de 1 320 000 m2 (132 ha), con una longitud aproximada de 3

km; el volumen que alberga cuando la barra está cerrada es de 1 607 606.6 m3, que

disminuye en un 82.5% al abrirse la barra y establecerse el flujo de agua lagunar

hacia el mar, equivalente a 1 326 787.5 m3. El volumen mínimo cuando la barra se

encuentra abierta es de 280 813 m3 (17.5% de su capacidad).

La laguna La Mancha se ubica como una pequeña zona estuarina entre las dunas

de costa y las pequeñas prominencias de la Sierra Madre Oriental, que se proyecta

hacia el mar. Es alargada en el sentido norte-sur, con un angostamiento llamado El

Crucero que separa dos cuerpos de agua mayores denominados pajareras, cuyo

origen más probable es a partir de los bancos ostrícolas, mientras que la zona norte

capta aguas de escurrimientos de diversas partes. Figura 1.

Figura 1. Vista aérea de la laguna La Mancha (fotografía proporcionada por el CICOLMA)

Por su origen geológico, según la clasificación de Lankford (1977), es de tipo III, que

corresponde a una depresión inundada protegida por una barrera arenosa producto

de la acción del oleaje. El eje mayor es paralelo a la costa y alargado con tendencia

a la segmentación. 9

Batimétricamente es somera, excepto en los canales erosionados, modificados

principalmente por procesos litorales, como actividades de huracanes o vientos; se

localiza sedimentación terrígena; con salinidad altamente variable, desde levemente

salobre hasta hipersalino.

En la época de lluvias hay influencia de agua dulce por medio de arroyos, mientras

que el aporte permanente es a través del afluente que se encuentra en el sureste

conocido como Caño Grande. Se encuentra rodeada en su totalidad por vegetación

de manglar y diversos tipos de humedales (popal y tular). Los sedimentos están

compuestos por sustrato fangoso, limo-arenoso y rocoso.

La Laguna de La Mancha es considerada por lo tanto como un sistema de

características intermitentes, esto es, por el efecto de la apertura y cierre de la boca;

que a su vez está regulada por el balance de la marea (tipo mixta con

predominancia diurna, con una amplitud que varía de 30- 80 cm y una media anual

de 50 cm), vientos y descargas de agua dulce. Dichas condiciones regulan los

ciclos y procesos hidrológicos, biológicos y ecológicos del sistema. (Segura, 2003 y

Rivera, 2004).

MATERIALES Y MÉTODOS

Metodología de Campo

El material biológico estuvo representado por 16 organismos colectados

mensualmente, con un total anual de 208, todos proceden de la población natural

de almejas en explotación a nivel comercial, que se localiza hacia la parte central de

la laguna de La Mancha. La colecta de ejemplares e información de parámetros

fisicoquímicos, se obtuvieron por apoyo del proyecto “Carbon stores, sequestration,

protection and management of coastal swamp forest and wetlands of México”;

INECOL-CIDA, UNAM y UAM-I.

10

El oxígeno disuelto se determinó por el método analítico de Winkler modificado por

Strickland y Parsons (1968); la temperatura se registró con un termómetro de

cubeta con rango de –20ºC a 50°C; la salinidad se obtuvo por medio de un

refractómetro American Optical. Los muestreos fueron 13, uno cada mes de

diciembre de 2002 a diciembre de 2003, se siguieron las técnicas establecidas para

los estudios biológicos que consistieron en colectar, de forma manual, a 16

organismos de tamaño mayor en una zona hacia el norte de la parte central de la

laguna, localizada entre los paralelos 19°35’22.9’’ de latitud norte y los 96°23’03.1’’

de longitud oeste. Posteriormente, se procedió al lavado y desconchado de los

organismos cuyas partes blandas se fijaron en una solución de formol a una

concentración del 10% por un periodo de 24 a 36 horas, Las muestras fijadas se

cambiaron a una solución de alcohol etílico a una concentración del 70%.

De manera conjunta para la toma de muestras y parámetros fisicoquímicos, se

habilitó una jaula cúbica de 30x30 cm de lado, fabricada de malla metálica con una

abertura de 0.5 cm, en la cual se colocaron 50 almejas I. alatus extraídas del único

banco existente en la laguna, mismas que fueron previamente medidas con un

vernier desde la base de la charnela y perpendicularmente hasta la parte más distal

de la valva, para determinar el crecimiento del organismo de manera mensual,

iniciando en el mes de enero de 2003 y finalizando en diciembre del mismo año. La

jaula se fijo dentro del agua con cuerdas a cuatro estacas largas enterradas en el

sedimento sobre el banco en cuestión quedando la base a 10 cm del fondo.

Se realizaron 4 muestreos por cuadrantes al asar el 22 de mayo de 2004 para I.

alatus, sobre el banco existente en la laguna con un área de 1 m2 cada uno, en el

mismo sitio se procedió a contar y medir a los organismos, de la base de la charnela

y de forma perpendicular hacia la parte más distal de la valva.

Metodología de Laboratorio

Para la identificación de los estadios y análisis de la gónada, se procesaron 16

organismos de cada mes a los que se les aplicó la técnica histológica de rutina.

11

En el procesamiento histológico del tejido gonádico se aplicaron las técnicas que se

utilizan en el Área de Histología de Invertebrados y Pesquerías del Laboratorio de

Invertebrados de la Facultad de Ciencias de la UNAM.

La gónada se deshidrató en un histoquinet American Optical con 90 minutos en

alcoholes graduales. Se incluyeron en parafina Histo Wat 56º-58º. Posteriormente

se cortaron los bloques en un microtomo rotatorio “820” Spencer de American

Optical con 7 micras de espesor. A los cortes obtenidos se les aplicó la técnica de

tinción de Hematoxilina-Eosina.

La identificación de las fases gonádicas se llevó acabo por medio de un microscopio

óptico teniendo en cuenta en primer lugar, la abundancia y distribución del tejido

conectivo vesicular y la cantidad de elementos sexuales.

Para la determinación del grado de correlación entre el desove de los organismos y

los factores fisicoquímicos (temperatura y salinidad) se hicieron pruebas de

correlación de Pearson.

ACTIVIDADES REALIZADAS

Se efectuaron colectas mensuales de organismos, así como de toma de parámetros

fisicoquímicos en la laguna La Mancha Ver., México durante un ciclo anual que

comprendió el periodo de diciembre de 2002 a diciembre de 2003. Se desarrollaron

técnicas de fijación en formol al 10% para preservación de los organismos, los que

fueron transportados al Laboratorio de Invertebrados de la Facultad de Ciencias,

UNAM, para su procesamiento histológico consistente en la deshidratación,

aclaración, inclusión, corte y tinción, de las muestras.

Las observaciones de las preparaciones permanentes con cortes de tejido gonadal

se hicieron en un microscopio óptico, de un total de 208 organismos, escogiendo

los mayores campos para tomar las fotografías al microscopio correspondientes.

12

Se aplicaron métodos estadísticos para determinar el nivel de correlación de la

temperatura y salinidad con las temporadas de desoves.

Se hicieron mediciones de un lote inicial de 50 organismos de enero a diciembre de

2003, así como, muestreos por cuadrantes al asar para determinar el número de

organismos por metro cuadrado en el mes de mayo de 2004.

El tiempo de elaboración y la conclusión del documento final, fue del 10 de

noviembre de 2003 al 20 de septiembre de 2004, concluyendo con la elaboración y

aprobación del reporte final de Servicio Social.

OBJETIVOS Y METAS ALCANZADAS

Se lograron los objetivos y las metas propuestas en el anteproyecto original,

consistentes en la determinación y caracterización de las distintas fases del ciclo

gonádico de la almeja Isognomon alatus a lo largo de un periodo anual. Así como, la

determinación del grado de correlación entre las temporadas de desove y los

factores fisicoquímicos (temperatura y salinidad). Además de obtener los datos de

crecimiento del organismo en un periodo de 12 meses, y realizar conteos del

número de individuos por metro cuadrado.

Por primera vez se determinaron las diferentes etapas de maduración del ciclo

gonádico tanto de la hembra como del macho de la almeja I. alatus.

13

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

De un total de 208 organismos sometidos al análisis histológico, se observó que el

49.52% fueron machos y el 49.04% fueron hembras, con una proporción de 1 : 0.99

respectivamente, el 1.44% fueron asexuados, por que no se encontraban en etapa

de reproducción. No se observaron evidencias morfológicas de hermafroditismo del

total de organismos estudiados.

Análisis histológico

Para el análisis histológico de las características de las fases o estadios gonádicos

de Isognomon alatus, se tomaron en consideración las fases propuestas por García-

Domínguez et al 1993, 1994 y 1996; Villalejo-Fuerte et al 1995, 1996, 2000 y 2002 y

Ceballos-Vásquez et al 2000, que describen 5 etapas o fases de desarrollo

gonádico para distintas especies de bivalvos.

Indiferenciación: se caracterizó principalmente porque no hay evidencia de

gametos ni de acinos reproductores. El tejido conjuntivo ocupa todo el espacio

situado entre el hepatopáncreas, tubo digestivo y manto. No es posible determinar

el sexo del organismo en esta fase. (Fig. 2).

Solo el 1.44% del total de los organismos examinados coinciden con esta fase, se

observaron en los meses de: enero con el 6.25% y en julio con un 12.5% de

frecuencia relativa. (Fig. 11 y Tabla 1).

Gametogénesis: dentro del tejido conjuntivo que forma la masa visceral se

encuentran intercalados los acinos gonádicos en distintas fases de desarrollo. En el

interior de los mismos se observan cantidades variables de gametos inmaduros en

proceso de diferenciación celular y madurez. Al ir aumentando de tamaño los

folículos, va disminuyendo paulatinamente el tejido conjuntivo hasta que finalmente

es sustituido, casi por completo, por el tejido gonádico. (Fig. 3 y 4).

14

En las muestras de gónadas observadas para los organismos correspondientes al

mes de marzo se encontró que este estadio, se presentó continuamente en los

meses de mayo, junio, julio y agosto con una frecuencia relativa de 25, 31.25, 37.5 y

6.25% respectivamente, estando presente nuevamente en el mes de noviembre

con una frecuencia relativa de 6.25%. (Fig. 11 y Tabla 1).

Madurez: Al ir aumentando el tamaño de los acinos y conforme van madurando se

les denomina folículos en hembras y túbulos en machos, el tejido conjuntivo

disminuye paulatinamente hasta que finalmente es sustituido, casi por completo, por

el tejido gonádico. En esta fase los folículos y túbulos se encuentran saturados de

gametos maduros. Son muy escasas o nulas las células en fase de diferenciación.

(Fig. 5 y 6).

Esta fase estuvo presente durante los meses de diciembre de 2002 y enero de 2003

con una frecuencia de 37.5 y 6.25% respectivamente, no se presentó en los meses

de febrero y marzo; estuvo continuamente presente de abril a diciembre de 2003

con una frecuencia de 62.5, 43.7, 68.75, 12.5, 62.5, 68.75, 37.5 50.0 y 68.75%

respectivamente, esta fase prevaleció durante 11 meses, y estuvo representada con

una mayor frecuencia relativa durante siete meses, más constante que ninguna otra

fase. (Fig. 11 y Tabla 1).

Desove (en Hembras, y Parcialmente consumido en Machos): es conocida la fase

de reproducción en la que los gametos son expulsados al medio circundante. El

tejido que forma la pared de los folículos y túbulos comienzan a romperse, algunos

con material gamético escaso o abundante, dependiendo de lo avanzado del

desove. Se aprecia poco tejido conjuntivo. En las hembras, los gametos se

observan separados de la pared del folículo. En los machos, los gametos toman una

forma de espiral concéntrica hacia el centro del túbulo. En ambos casos es posible

encontrar escaso o nulo número de células en procesos de diferenciación celular.

Existen espacios vacíos dentro de las estructuras que constituyen la gónada. (Fig. 7

y 8). 15

Al hacer el análisis de los cortes al microscopio se observó que el desove estuvo

continuamente presente durante casi todos los meses, excepto en los meses de

marzo y julio. Durante el periodo de estudio se presentaron dos pulsos máximos con

una frecuencia relativa de 50% o más; el primero y con mayor abundancia durante

los meses de diciembre de 2002 a febrero de 2003, con el 50, 68.75, y 81.25 % de

frecuencia relativa respectivamente; el segundo con una frecuencia de organismos

en fase de desove en el mes de octubre de 2003 con 62.5%. (Fig. 11 y Tabla 1).

Postdesove (en Hembras, y Etapa de Consumación en Machos): los folículos y

túbulos se encuentran colapsados y no es posible definir con claridad uno de otro.

Algunos folículos aun contienen un número escaso de gametos. Casi no se aprecia

tejido conjuntivo. (Fig. 9 y 10).

Los organismos en esta fase estuvieron presentes continuamente en los meses de

diciembre de 2002, enero y febrero de 2003 con una frecuencia relativa de 12.5,

18.75 y 18.75% respectivamente, presentándose nuevamente en abril con 31.25%

de frecuencia relativa y en noviembre con una frecuencia relativa de 6.25%. (Fig. 11

y Tabla 1).

Figura 2. Estadio de Indiferenciación.16

Figura 3. Estadio de Gametogénesis en Hembra.

Figura 4. Estadio de Gametogénesis en Machos.

17

Figura 5. Estadio de Maduración en Hembras.

Figura 6. Estadio de Maduración en Machos.

18

Figura 7. Estadio de Desove en Hembras.

Figura 8. Estadio de Parcialmente Consumido en Machos.

19

Figura 9. Estadio de Postdesove en Hembras.

Figura 10. Estadio de Consumación en Machos.

20

0%

10%

20%

30%

40%

50%

60%

70%

80%

90%

100%

Dic-02 Ene-03 Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic

MESES

FRE

CU

EN

CIA

RE

LATI

VA

Indiferenciado Gametogénesis Maduración Desove Postdesove

Figura 11. Gráfico de área del ciclo gonádico de Isognomon alatus, en la laguna LaMancha, Veracruz.

Tabla 1. Frecuencia relativa (%) de los diferentes estadios o fases de I. alatus.

Frecuencia Relativa (%)

FASE/ESTADIODic-02

Ene-03 Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic

Indiferenciación 0 6.25 0 0 0 0 0 12.5 0 0 0 0 0Gametogénesis 0 0 0 100 0 25 31.25 37.5 6.25 0 0 6.25 0Maduración 37.5 6.25 0 0 62.5 43.75 68.75 12.5 62.5 68.75 37.5 50 68.75Desove(ParcialmenteConsumido) 50 68.75 81.25 0 6.25 31.25 0 37.5 31.25 31.25 62.5 37.5 31.25Postdesove(Consumación) 12.5 18.75 18.75 0 31.25 0 0 0 0 0 0 6.25 0

En la figura 12, se presenta el gráfico de área de la frecuencia relativa (%) del

desove de I. alatus vs temperatura y salinidad, en la que se aprecia una asociación

de tipo negativa entre la temperatura y salinidad vs la frecuencia de desove.

21

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Dic-02 Ene-03 Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov Dic

Meses

Fecu

enci

a R

elat

iva

0

5

10

15

20

25

30

35

40

Tem

pera

tura

(°C

) Sa

linid

ad (U

PS)

Desove Temperatura Salinidad

Figura 12. Frecuencia relativa (%) de desove de I. alatus vs Temperatura (°C) y Salinidad(UPS) de la laguna La Mancha, Veracruz.

Para el análisis de correlación efectuado a los datos obtenidos, en el que se

asociaron los factores fisicoquímicos (temperatura, salinidad) vs frecuencia relativa

de desove, no se obtuvieron correlaciones que fueran significativas para ninguno de

los factores fisicoquímicos y que en ningún caso superó una correlación mayor a

0.30 con una P < 0.05 sólo se aprecia una relación de tipo inversa del desove

con la temperatura y salinidad. (Tabla 2).

Tabla 2. Análisis de correlación para la frecuencia relativa de Desove (%) vs Temperatura ySalinidad, con una P < 0.05.

CORRELACION CON P < 0.05vs TEMPERATURA (°C) vs SALINIDAD (UPS) vs % DESOVE

TEMPERATURA 1 -0.13972206SALINIDAD 1 -0.29361525

En la tabla 3, se presentan las longitudes mensuales promedio de I. alatus. Así

como, los días trascurridos de forma sucesiva durante el estudio y la diferencia de

días entre un muestreo y otro.

22

Tabla 3. Longitudes promedio mensuales de I. alatus.Meses de muestreo

(año 2003) Ene Feb Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov DicLongitud Promedio

(mm) 20.5 22 28.3 32.3 40.7 47.5 52.3 53.6 57.3 62.5 63.6 67.2

Días transcurridos 0 29 64 84 113 147 175 204 241 280 316 336Días transcurridos

entre cada muestreo 0 29 35 20 29 34 28 29 37 39 36 20

En la figura 13 se presenta el gráfico de promedios mensuales del crecimiento de I.

alatus con una línea de tendencia (R2) para los datos en cuestión. El organismo

presentó un crecimiento promedio total de 46.7 mm de enero a diciembre. La menor

talla registrada para el organismo en el último mes fue de 60.8 mm y el que alcanzó

el máximo tamaño midió 78.5 mm, (ver anexo). El organismo con la mayor talla

registrada en campo fue de 94 mm obtenida en el estudio por cuadrantes.

y = 4.5342x + 16.176R2 = 0.9746

01020304050607080

Ene-00

Feb-29

Mar-35

Abr-20

May-29

Jun-34

Jul-28

Ago-29

Sep-37

Oct-39

Nov-36

Dic-20

0 29 64 84 113 147 175 204 241 280 316 336

Días transcurridos entre las tomas de muestra, así como, durante todo el muestreo.

Cre

cim

ient

o P

rom

edio

(mm

)

Figura 13. Gráfico del crecimiento mensual promedio de I. alatus.

En el muestreo por cuadrantes realizado sobre el banco de almejas estudiadas que

presenta una forma poligonal con un área aproximada de 1744.1 m2, se puede apreciar que

las tallas ocurridas con mayor frecuencia fueron las comprendidas entre los intervalos de 41

a 70 mm de longitud con 261 organismos de un total de 568, que es casi la mitad (46 %) de

los organismos examinados, (Tabla 4 y Fig.14).

23

Tabla 4. Datos obtenido por medio de cuadrantes de 1 m2 cada uno, con un total de 568organismos examinados, realizados sobre el banco de almejas de la laguna La Mancha,Veracruz, en mayo de 2004.

Talla (mm) 10 o menor 11 a 20 21 a 30 31 a 40 41 a 50 51 a 60 61 a 70 71 a 80 81 a 90 91 o másOrganismos 9 10 15 24 21 36 23 17 6 161

CUADRANTE 3Talla (mm) 10 o menor 11 a 20 21 a 30 31 a 40 41 a 50 51 a 60 61 a 70 71 a 80 81 a 90 91 o másOrganismos 19 16 20 14 22 28 32 20 12 1 184

CUADRANTE 4Talla (mm) 10 o menor 11 a 20 21 a 30 31 a 40 41 a 50 51 a 60 61 a 70 71 a 80 81 a 90 91 o más

Organismos 10 8 12 13 6 16 12 9 4 90

SUMA DE CUADRANTESTalla (mm) 10 o menor 11 a 20 21 a 30 31 a 40 41 a 50 51 a 60 61 a 70 71 a 80 81 a 90 91 o más TOTALOrganismos 45 58 66 61 71 108 82 53 23 1 568

Promedio deorganismos pormetro cuadrado 11.25 14.50 16.50 15.25 17.72 27.0 20.50 13.25 5.75 0.25 142.25

0

5

10

15

20

25

30

10 m

m o men

os

11 a

20 m

m

21 a

30 m

m

31 a

40 m

m

41 a

50 m

m

51 a

60 m

m

61 a

70 m

m

71 a

80 m

m

81 a

90 m

m

Intervalo de Tallas

Núm

ero

de O

rgan

ism

os P

rom

edio

por

met

ro c

uadr

ado

Figura 14. Distribución del promedio de tallas de I. alatus de un total de 568 organismosobtenida por cuatro cuadrantes (de 1 m2 cada uno) realizados sobre el banco de almejasde la laguna La Mancha, Veracruz., en mayo de 2004.

24

CUADRANTE 1Talla (mm) 10 o menor 11 a 20 21 a 30 31 a 40 41 a 50 51 a 60 61 a 70 71 a 80 81 a 90 91 o más TOTALOrganismos 7 24 19 10 22 28 15 7 1 133

CUADRANTE 2

CONCLUSIÓN

La mayoría de los autores sólo mencionan el número total de ejemplares utilizados,

algunos como Shaw, (1962; 1965) señala 10 organismos por muestra; Kennedy y

Battle (1964), utilizaron entre 6 y 10 ejemplares y Roper, (1965; 1968) entre 10 y 20

(citado en Rogers, 1981a y 1981b). Por lo que, 16 organismos muestreados por

mes se consideró suficientemente representativo para este estudio.

Durante el período de muestreo:

• Éste coincidió con una veda sobre el molusco planeada y vigilada por los

propios pescadores, inició en mayo de 2002 y continuó aún después del

término del estudio.

• Los organismos provienen del único banco localizado hacia la parte central y

frente a la boca de la laguna, misma que está sujeta más directamente a los

fenómenos hidrológicos característicos de estas zonas de mezcla de aguas

continentales y marinas, principalmente las mareas (cuando la barra se

encuentra abierta). El banco de almejas se encuentra ubicada sobre sustrato

duro de forma poligonal con un área aproximada de 1744.1 m2, compuesto

principalmente por conchas de organismos muertos.

• De las observaciones histológicas se desprende que la proporción entre

machos y hembras fue de 1 : 0.99 respectivamente, sólo al 1.44% de los

organismos examinados no se determinó el sexo por estar en una fase de

indiferenciación. No se identificaron organismos hermafroditas.

• Se aprecian dos periodos máximos de desove, el primero de diciembre de

2002 a febrero de 2003 con un 50, 68.75 y 81.25% de organismos en

desove; el segundo durante el mes de octubre con un 62.5% de organismos

en desove. Solo durante dos meses no se presentaron organismos en fase

de desove, el primero en marzo cuando la totalidad de organismos

25

muestreados se encontraban en fase de gametogénesis, y el segundo en

junio con 68.75% de organismos en maduración, y 31.25% de organismos en

gametogénesis. Con la colecta realizada en un periodo anual se pudo

establecer el Ciclo Gonádico de la almeja Isognomon alatus.

• En el procesamiento estadístico de los datos no se obtuvo una correlación

que fuese significativa de los periodos de desove vs factores fisicoquímicos

(temperatura y salinidad) tomados en cuenta para éste estudio, siendo esta

correlación para todos los casos menor a 0.30 con una P < 0.05.

• La variación de las frecuencias relativas del desove de I. alatus no presentan

una relación directa con la temperatura, como es el caso para muchos otros

bivalvos, tanto para especies marinas como estuarinas, que al aumento de la

temperatura los organismos incrementan su frecuencia relativa de desove, no

obstante se logra apreciar para I. alatus una relación de tipo inversa entre los

factores fisicoquímicos (temperatura y salinidad) y la frecuencia de desove,

contraria a lo reportado por diferentes autores para otros bivalvos, (Rogers et

al., 1981a y 1981b; García-Domínguez et al., 1993; Villalejo-Fuentes et al.,

1995; Villalejo-Fuentes et al., 2000;).

• Por primera vez se describieron las 5 etapas de maduración de hembras y

machos de la almeja I. alatus.

Respecto al crecimiento:

• I. alatus presentó un crecimiento promedio total de 46 mm de enero a

diciembre de 2003 y una talla máxima registrada en campo de 94 mm, así

como, un promedio de 142 organismos por metro cuadrado.

26

Respecto a la densidad de la población:

• El banco de almejas tiene un área aproximada de 1744.1 m2, se calcula que

existen alrededor de 248,098 almejas en el banco. Y unos 116,419

organismos mayores a 51 mm como talla mínima disponibles a ser extraídos.

Recomendaciones

• Con base en lo anterior se recomienda realizar estudios de madurez

gonádica para determinar periodos reproductivos de I alatus durante tiempos

más prolongados, de por lo menos tres años consecutivos, e incrementar el

número de muestras, así como, reducir los días entre muestreo y muestreo,

para poder establecer con más veracidad la correlación que guarda el

desarrollo del ciclo gonádico de la población con los distintos parámetros

ambientales.

• Modificar con la colaboración de la comunidad local de pescadores, los

periodos de veda y las tallas mínimas (51 mm como talla mínima

recomendada) de captura que actualmente se aplican de una manera

empírica y sin bases científicas que sustenten su eficacia, y tener con esto

una pesca más responsable, ya que dicha especie está sujeta a protección

especial por las normas oficiales mexicanas.

• Continuar con los estudios para la elaboración de técnicas de acuicultura,

que permitan el sustento local de la actividad pesquera.

27

CRITERIOS DE EVALUACIÓN.

Se evaluó de acuerdo al desempeño del alumno en la aplicación de las técnicas de

preparación de muestras histológicas. Con respecto a los resultados obtenidos, se

examinó la capacidad de análisis e interpretación, así como la forma de reportar los

resultados en los dos distintos laboratorios de investigación y con la elaboración del

documento final de Servicio Social.

28

LITERATURA CITADA

Anuario estadístico de pesca 2002.

Barnes, D. R. y E. Rupper E., 1996. Zoología de los Invertebrados. Sexta edición.

Ed. McGraw-Hill Interamericana. México, D.F. 1114 pp.

Belmar P., J., 1986. Estudio preliminar sobre la biología reproductiva y aspectos

ecológicos de Astraea undosa Word, 1828 (Mollusca, Gastropoda: Turbinidae).

Tesis de Licenciatura. Escuela Nacional de Ciencias Biológicas, I.P.N. 64 p.

Ceballos-Vásquez, B. P., M. Arellano-Martínez, F. García-Domínguez, y M. Villalejo-

Fuerte, 2000. Reproductive cycle of the rugose pen shell, Pinna rugosa Sowerby,

1835 (Mollusca: Bivalvia) From Bahía Concepción, Gulf of California and its relation

to temperature and photoperiod. Journal of Shellfish Research 19(1) 95-99.

Díaz L., M. G. E., 1980. Estudios cromosómicos en una población de moluscos

bivalvos de la especie Isognomon alatus Gmelin. Tesis profesional. Facultad de

Ciencias. UNAM. 45 p.

Domaneschi, O. y C. Martins M., 2002. Isognomon bicolor (C. B. Adams) (Bivalvia,

Isognomonidae): primeiro registro para o Brasil, redescrição da espécie e

considerações sobre a ocorrência e distribuição de Isognomon na costa brasileira.

Revta. Bras. Zool. 19(2): 611-627.

Flores A., F., A. Toledano G. y A. García-Cubas, 1981. Aspectos ecológicos y

comunidades de moluscos en la laguna la mancha, Ver., México. Resúmenes VII

Simp. Latinoamer. Oceanogr. Biol. 123 p.

Flores A., F., A. García-Cubas y A. Toledano G., 1988. Sistemática y algunos

aspectos ecológicos de los moluscos de la laguna La Mancha, Veracruz, México.

An. Inst. Cienc. Del Mar y Limnol. UNAM 15(2): 235-258.

29

García-Domínguez, F., G. García-Melgar y P. Gonzáles-Ramírez, 1993. Ciclo

reproductivo de la almeja roñosa Chione californiensis (Broderip, 1835), en Bahía

Magdalena, Baja California Sur, México. Ciencias Marinas 19: 15-28.

García-Domínguez, F. y A. Levy-Pérez, 1994. Ciclo reproductor de la almeja

Roñosa, Chione californiensis (Broderip, 1835) (Veneridae) en la Ensenada de La

Paz, Baja California Sur, México. Rev. Invest. Cient. UABCS. 5(2): 37-42.

García-Domínguez, F., P. Cevallos-Vázquez y A. Tripp Q., 1996. Spawning cycle ot

the pearl oyster, Pinctada mazatlanica (Hanley, 1856), (Pteriidae) at Isla Espiritu

Santo, Baja California Sur, México. Journal of shellfish, Vol. 15 (2) 297-303.

García D., C., M. F. Ramírez F. y E. Ochoa F., 1995. Algunos aspectos ecológicos

de la fauna asociada en los bancos ostrícolas de la laguna de La Mancha, Veracruz,

México. Res. XIII Congr. Nal, de Zool. 40.

Gómez V., A. M., M. F. Ramírez F. y E. Ochoa F., 1995. Aspectos biológicos y

ecológicos de la “almeja plana” Isognomon alatus (Gmelin) de la laguna La Mancha.

Veracruz, México. Res. XIII Congr. Nal de Zool. 44.

Lankford, R. R., 1977. Coastal lagoon of México. Their origin and classification. En:

Wiley, M. (ed.). Estuarine Prosseces. Academic Press Inc. pp. 182-215.

Matus P., J. y Ortiz G., S. M., 1994. Variación espacio-temporal de la fauna

macrobentónica de la laguna La Mancha, Veracruz, en relación con las épocas

climáticas que se registran en el Golfo de México. Res. III Conr. De Cienc. Del Mar.

La Habana, Cuba. 007.

Montiel C., R., 1997. Descripción histológica de la gónada de Donax variabilis Say,

1822; (MOLLUSCA: LAMELLIBRANCHIA) de la playa arenisca de tuxpan, Veracruz.

Tesis de Licenciatura. Facultad de Ciencias, UNAM. 52 p.

30

Reguero R., M. M., 1984. Estructura de la comunidad de moluscos en las lagunas

costeras de Veracruz y Tabasco, México. Tesis doctoral. Fac. de Cienc. UNAM. 280

p.

Rivera G., N. E., 2004. Evaluación espacio-temporal de la productividad primaria en

la columna de agua en la laguna de La Mancha, Veracruz, México. UAM-I. Informe

de Servicio Social. 44 p.

Rogers, N. P. y A. García-Cubas, 1981a. Evolución Gonádica a nivel Histológico

del Ostión Rangia cuneata (Gray, 1831) de la Laguna Pom, Campeche, México

(Mollusca: Bivalvia) An. Inst. Cienc. Del Mar y Limnol. UNAM. 8 (1): 1-20.

Rogers, P. y A. García-Cubas, 1981b. Evolución Gonádica a nivel Histológico del

Ostión Crasostrea virginica (Gmelin, 1791) del Sistema Fluvio Lagunar Atasta-Pom,

Laguna de Términos, Campeche, México. An. Inst. Cienc. Del Mar y Limnol.

UNAM. 8(1): 21-42.

Segura A., R., 2003. Dinámica espacio-temporal de nutrientes en la laguna La

Mancha Veracruz, México. UAM-I. Informe de Servicio Social. 64 p.

Strickland, J. D. H. y T. R. Parsons, 1968. A practical handbookor sea water

analysis. Fish. Res. Boardd of Canada. 167:311.

Villalejo-Fuerte, M., F. García-Domínguez, R. I. Ochoa-Báez, 1995. Reproductive

cycle of Glycymeris gigantea (Reeve, 1843) (Bivalvia: Glycymeridae) in Bhaía

Concepción, Baja California Sur, México. The Veliger 38 (2): 126-132.

Villalejo-Fuerte, M., B. P. Cevallos-Vázquez y F. García-Domínguez, 1996.

Reproductive Cycle of Laevicardium elatum (Sowerby, 1833) (Bivalvia:Cardiidae) in

31

Bahía Concepción, Baja California Sur, México. Journal of Shellfish. Vol. 15 (3)

741-745.

Villalejo-Fuerte, M., M. Arellano-Martíez, B. P. Cevallos-Vázquez y F. García-

Domínguez, 2000. Ciclo reproductivo de la almeja chocolata Megapitaria squalida

(Sowerby, 1835) (Bivalvia: Veneridae) en Bahía Juncalito, Golfo de California,

México. Hidrobiológica 10 (2): 165-168.

Villalejo-Fuerte, M., M. Arellano-Martínez, B. P. Cevallos-Vázquez, y F. García-

Domínguez, 2002. Reproductive cycle of Spondylus calcifer Carpenter, 1857

(Bivalvia: Spondylidae) in the “Bahía de Loreto” National Park, Gulf of California,

México. Journal of Shellfish Research 21(1) 103-108.

Dirección electrónica:

http://conanp.gob.mx/dcei/hum/

32

ANEXO

Longitud de I. alatusde Enero a Diciembre de 2003Organismos Enero Febrero Marzo Abril Mayo Junio Julio Agosto Septiembre Octubre Noviembre Diciembre

1 11.7 17.4 23 25.5 34.7 40.5 46 48.2 50.4 53.1 55.3 60.82 13.1 18.2 23.7 25.6 36.3 41.3 47 48.5 50.7 56.2 55.8 61.83 16 18.4 24.5 27.1 36.7 41.4 48 49.8 50.8 57 55.9 62.54 16.1 18.7 24.9 27.2 36.9 41.9 48 49.9 51.2 57.5 59.3 62.75 17.5 18.7 25.5 27.3 37.8 42.3 48 50.6 52.6 57.6 59.4 63.96 17.9 18.8 25.5 27.6 37.8 42.3 49 50.8 52.9 59.9 60 647 17.9 18.9 25.8 27.6 37.8 42.6 49 50.8 54.8 60.4 61.5 64.48 18.5 19 26.4 28 38.3 42.9 49 51 55.3 60.4 62 64.59 18.5 19 26.7 28 38.5 43 50 51.2 55.5 60.5 62.5 64.910 18.6 19.9 26.7 28.8 38.6 43.3 50 51.5 55.9 61 62.8 65.211 18.6 20 26.7 29.1 38.7 44.3 50 51.8 55.9 61 62.9 65.412 18.6 20 26.8 29.5 38.8 44.7 50 52.7 56.1 61 63.5 65.913 18.6 20 27 30 38.9 45.2 51 52.8 56.4 61.4 63.5 66.314 18.6 20.2 27 30 38.9 46.4 51 52.9 57.2 61.4 64.1 66.415 18.7 21 27.1 30.6 39 46.5 51 53 57.3 61.6 64.5 66.616 18.9 21.3 27.2 30.7 39 46.5 51 53 57.5 61.9 64.8 66.617 19 21.6 27.2 30.8 39.2 47 51 53.1 58.2 61.9 65.1 66.918 19.2 21.8 27.3 30.9 39.2 47.5 51 53.2 58.4 63.7 65.4 68.419 19.3 22 27.7 31 39.7 47.6 52 53.5 58.4 64.1 65.4 68.420 19.5 22.2 27.7 31 39.8 47.8 53 53.5 58.6 64.4 65.7 69.121 19.7 22.2 27.7 31.4 40.1 47.9 53 53.7 60 66 65.8 7022 19.8 22.3 27.8 31.6 40.4 48 53 54 60.3 67.6 66.9 72.923 20.5 22.3 28.1 32 40.8 48.1 53 54.2 60.4 68.2 68.3 73.224 21 22.6 28.2 32.3 40.9 48.2 53 54.5 60.5 69.3 69.2 73.825 21 22.9 28.5 32.5 41.1 48.3 53 54.8 60.5 69.4 72.1 74.626 21.1 22.9 28.8 32.8 41.5 48.5 54 54.9 60.7 70.3 72.2 78.227 21.2 22.9 28.9 33 41.7 49 54 55.3 61.2 70.528 21.4 23 28.9 33.2 42 49.1 54 55.4 61.529 21.4 23 28.9 33.3 42 49.3 55 55.5 62.230 21.5 23.1 29 33.4 42 49.6 55 55.6 62.531 21.5 23.3 29.2 34 42.1 49.8 55 55.6 62.632 21.5 23.3 29.5 34.6 42.9 50 55 55.733 21.6 23.5 29.6 35.1 43 51.1 55 56.434 21.8 23.5 29.6 35.4 43.4 51.2 55 56.435 22 23.6 30.2 35.5 43.4 51.2 55 56.836 22.2 23.7 30.6 36.3 43.7 51.2 55 57.937 22.9 24.1 30.6 37 43.8 51.4 55 57.938 23 24.4 30.7 37.5 44.3 52.3 55 6039 23.2 24.5 30.8 37.7 45.3 53.3 5540 23.3 24.6 30.9 37.8 45.6 54.1 56

i

Continuación.

41 23.3 24.7 30.9 39.6 46.5 54.3 5842 23.5 24.8 30.9 39.8 48.7 54.6 5843 24 24.9 31 39.844 24.1 25.2 31.9 40.3 Organismos muertos no medidos45 24.6 25.3 32.346 25 25.4 33.7 (no tomados en cuenta para las mediciones)47 25.4 25.548 26 26.349 26.2 28.550 26.4

Total 1023 1076 1302 1422 1710 1996 2167 2036 1776.5 1687.3 1653.9 1747.4Promedio 20.5 22.0 28.3 32.3 40.7 47.5 52.3 53.6 57.3 62.5 63.6 67.2

ii