Papel de las aves en la dispersión de garrapatas y ...
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Ana María Palomar Urbina José Antonio Oteo Revuelta y Aránzazu Portillo Barrio Facultad de Ciencia y Tecnología Agricultura y Alimentación Título Director/es Facultad Titulación Departamento TESIS DOCTORAL Curso Académico Papel de las aves en la dispersión de garrapatas y microorganismos que vehiculan Autor/es
Transcript of Papel de las aves en la dispersión de garrapatas y ...
Ana María Palomar Urbina
José Antonio Oteo Revuelta y Aránzazu Portillo Barrio
Facultad de Ciencia y Tecnología
Agricultura y Alimentación
Título
Director/es
Facultad
Titulación
Departamento
TESIS DOCTORAL
Curso Académico
Papel de las aves en la dispersión de garrapatas ymicroorganismos que vehiculan
Autor/es
© El autor© Universidad de La Rioja, Servicio de Publicaciones, 2017
publicaciones.unirioja.esE-mail: [email protected]
Papel de las aves en la dispersión de garrapatas y microorganismos quevehiculan, tesis doctoral de Ana María Palomar Urbina, dirigida por José Antonio Oteo
Revuelta y Aránzazu Portillo Barrio (publicada por la Universidad de La Rioja), se difundebajo una Licencia Creative Commons Reconocimiento-NoComercial-SinObraDerivada 3.0
Unported. Permisos que vayan más allá de lo cubierto por esta licencia pueden solicitarse a los
titulares del copyright.
Tesis presentada como compendio de publicaciones. La edición en abierto de la misma NO incluye las partes afectadas por cesión de derechos
TESIS DOCTORAL
Papel de las aves en la dispersión de garrapatas y microorganismos que vehiculan
Role of birds in dispersal of ticks and their microorganisms
Memoria presentada por compendio de artículos para aspirar al título
de Doctor con la Mención de “Doctor Internacional” por la Universidad
de La Rioja
Ana Mª Palomar
2017
Don José Antonio Oteo Revuelta, Doctor en Medicina y Cirugía, y Jefe del
Departamento de Enfermedades Infecciosas del Hospital San Pedro - Centro de
Investigación Biomédica de La Rioja (CIBIR).
Doña Aránzazu Portillo Barrio, Doctora en Ciencias Biológicas, y Responsable
del Laboratorio de Patógenos Especiales del Departamento de Enfermedades
Infecciosas del Centro de Investigación Biomédica de La Rioja (CIBIR).
Por la presente declaran que:
La memoria titulada “Papel de las aves en la dispersión de garrapatas y los
microorganismos que vehiculan”, que presenta Dña. Ana Mª Palomar Urbina,
Licenciada en Ciencias Biológicas, ha sido realizada en el Centro de Investigación
Biomédica de La Rioja (CIBIR) bajo su dirección y reúne las condiciones específicas
para optar al grado de Doctor con la mención de “Doctor Internacional” por “compendio
de artículos”.
Lo que hacen constar en Logroño, a 30 de junio de 2017.
Fdo.: Dr. José A. Oteo Revuelta Fdo.: Dra. Aránzazu Portillo Barrio
Todo el día una línea y otra línea,
un escuadrón de plumas,
un navío
palpitaba en el aire,
atravesaba
el pequeño infinito
de la ventana desde donde busco,
interrogo, trabajo, acecho, aguardo.
…
…
….
…
…
Lejos
de aquel silencio, huid, aves del frío
hacia un vasto silencio rocalloso
y desde el nido hasta el errante número,
flechas del mar, dejadme
la húmeda gloria del transcurso,
la permanencia insigne de las plumas
que nacen, mueren, duran y palpitan
creando pez a pez su larga espada,
crueldad contra crueldad la propia luz
y a contraviento y contramar, la vida.
Pablo Neruda. Migración; De Arte de pájaros (1966) (http://www.fundacionneruda.org)
“Cualesquiera que hayan sido nuestros logros, alguien nos ayudó siempre a alcanzarlos”
Althea Gibson, Tenista afroamericana (1927-2003)
Agradecimientos
La realización de esta tesis doctoral ha sido posible gracias a la beca otorgada por
Fundación Rioja Salud (FRS; convocatoria FRS/PIF-01/10), beca que he disfrutado
durante cuatro años y me ha permitido desarrollar los trabajos que aquí se exponen.
Además, parte de las estancias en el extranjero han sido financiadas por la Sociedad de
Enfermedades infecciosas y Microbiología Clínica (SEIMC) y el Tick Cell Biobank (Reino
Unido). Agradezco a estas instituciones el apoyo ofrecido.
Mi más sincero agradecimiento al Dr. José Antonio Oteo, por abrirme las puertas a la
investigación y mostrarme el apasionante mundo de los artrópodos vectores y las
enfermedades que éstos transmiten, del que ya no quiero salir. Por su ejemplo de
dedicación, pasión y superación. Mi agradecimiento a él y a la Dra. Arantza Portillo por
haberme guiado en todas las etapas de desarrollo de mis trabajos, sin cortarme las alas,
pero sin permitir que acabara en un laberinto sin salida. Es un privilegio contar con ellos
en la dirección de esta tesis. Agradecer también a la Dra. Portillo su excelente
transmisión de conocimientos. Las discusiones científicas, a las que siempre accede,
han sido y son un gran aliciente para mí.
Gracias por la formación, apoyo, ayuda y compañerismo a Arantza Portillo, Sonia
Santibáñez, Paula Santibáñez, Laura Pérez y Emma Recio, que a mi llegada ya estaban
trabajando “viento en popa” en el grupo de Infecciosas del CIBIR. En especial a Paula y
a Sonia, porque fui su “alumna en prácticas”, gracias por enseñarme a dar los primeros
pasos en el laboratorio y en los muestreos de campo, y por vuestra inestimable ayuda
con esta tesis. Me siento muy afortunada por tener cerca a las chicas Santibáñez y a
Arantza, entre otras cosas, porque sigo aprendiendo a vuestro lado. Igualmente,
agradecer a Lara García-Álvarez y Lourdes Romero su colaboración, disposición, y que
hayan compartido conmigo esta trayectoria investigadora. También quiero agradecer el
apoyo recibido por el resto del equipo del Dpto. de Enfermedades Infecciosas, tanto del
CIBIR como del Hospital San Pedro, y de otros muchos investigadores del centro (Nico,
Marcos, Patricia, José Ramón, Yoly, Bea, Elena, Jana, etc.).
Este trabajo nunca habría salido a la luz sin la ayuda de expertos anilladores, “esos
locos apasionados del mundo de las aves”. En especial gracias a Óscar Gutiérrez que
inició la colaboración con Arantza y no desiste, a David Mazuelas que mantiene esta
colaboración con nuestro grupo, y a Lidia Roncero que completa un equipo perfecto.
Junto a ellos, hay otros compañeros que trabajan igual de bien: Ariñe Crespo, Juan
Arizaga y Juan Francisco Cuadrado. Agradecer al Prof. Francisco José Márquez
(Universidad de Jaén) y al Dr. José María Eiros (Universidad de Valladolid) sus
aportaciones a los estudios, consejos y estupendas palabras de ánimo. También quiero
acordarme del Prof. Agustín Estrada-Peña (Universidad de Zaragoza) por ayudarme con
la clasificación morfológica de ejemplares de garrapatas, y de muchos otros compañeros
que de forma altruista colaboran en la recogida de garrapatas: Fernando Gómez
(SERAFO), ganaderos (Toño, Begoña, Ángel, Antonio...), guardas forestales (Luis, Juan
José, Eduardo, Vicente...), veterinarios (Manuel, Javier, Jesús, Víctor…), etc. También
agradecer a Alfredo Anaya sus estupendas fotos de aves parasitadas.
Gracias a la Dra. Lesley Bell-Sakyi (Instituto Pirbright, Reino Unido) por permitirme
desarrollar estancias en el extranjero y optar a la defensa de esta tesis con mención
internacional.
No quiero olvidar mi formación universitaria. En nuestras prácticas de campo mis
compañeros portaban prismáticos con los que vigilar el cielo, mientras yo contemplaba
el suelo. ¡Quién me iba a decir que 20 años después estos mundos se iban a juntar en
esta tesis doctoral! Gracias a mis dos familias universitarias; la familia de estudiantes
(Eli Valdés, Salomé Rodríguez y Belén Rodríguez) y la que compartió conmigo Belén
Montes, encabezada por sus padres José y Amelia.
Por último, a mi gran familia, los casi cuarenta que espero sigamos juntándonos
alrededor de una mesa, a los que vendrán y a los que echo de menos. En especial a
mis padres, por dar todo por mí, por su enorme corazón, y porque me han enseñado a
pelear siempre, no con los puños sino con el trabajo. A mi hermana, por su gran ayuda
con esta memoria y con todo lo que emprendo, pero, sobre todo, porque con su sensatez
pone mis pies en la tierra de vez en cuando; sin ella estoy perdida. A mi hermano, por
estar siempre ahí, y por hacerme ver que siempre se puede intentar hacer las cosas
casi perfectas, aunque no siempre se consiga. A Edurne, por su amistad, y por darme
dos motivos por los que tratar de hacer de este mundo un lugar mejor, mis sobrinas.
A mis padres, el ejemplo
A Naiara e Irati, el futuro
Índice
Índice
Abreviaturas ..................................................................................................................... i
Microorganismos .........................................................................................................i
Garrapatas ...................................................................................................................i
Aves .............................................................................................................................i
Genes ......................................................................................................................... ii
Otros ........................................................................................................................... ii
Índice de tablas ............................................................................................................... v
Índice de figuras ........................................................................................................... vii
Resumen ......................................................................................................................... xi
Abstract ......................................................................................................................... xiii
Artículos incluidos en esta tesis ................................................................................ xv
Introducción .................................................................................................................... 1
Garrapatas ....................................................................................................................... 3
Sistemática y taxonomía de las garrapatas ................................................................. 3
Morfología de las garrapatas ........................................................................................ 7
Biología y ecología de las garrapatas .......................................................................... 9
Importancia médica y veterinaria de las garrapatas .................................................. 17
Especies de garrapatas que pican a personas en nuestro medio ......................... 24
Aves y garrapatas ......................................................................................................... 27
Principales rutas migratorias de la Península Ibérica ................................................ 31
Papel de las aves en las enfermedades transmitidas por garrapatas ....................... 34
Aves como reservorios y/o amplificadores de enfermedades transmitidas por
garrapatas ................................................................................................................ 34
Aves como dispersoras de vectores/reservorios de las enfermedades transmitidas
por garrapatas ......................................................................................................... 36
Estudios sobre aves y enfermedades transmitidas por garrapatas en España ..... 40
Justificación de la unidad temática de la tesis ......................................................... 42
Índice
Objetivos ........................................................................................................................ 45
Objectives ...................................................................................................................... 47
Estudio sobre las garrapatas de aves y sus microorganismos en la Finca Ribavellosa..................................................................................................................... 51
Candidatus Rickettsia vini ........................................................................................... 63
Fiebre hemorrágica de Crimea-Congo ....................................................................... 71
Santa Eulalia .................................................................................................................. 79
Estudios desarrollados durante las estancias .......................................................... 85
Investigación de virus y bacterias transmitidos por garrapatas en Ixodes ricinus e
Ixodes frontalis recogidos de aves en España, 2011-2014 ........................................ 86
Discusión ....................................................................................................................... 97
Conclusiones ...............................................................................................................107
Conclusions .................................................................................................................109
Bibliografía ...................................................................................................................113
Anexo I. Especies de garrapatas citadas en esta memoria ...................................135
Haemaphysalis punctata Canestrini & Fanzago, 1878 ......................................... 135
Hyalomma marginatum Koch, 1844 ...................................................................... 137
Ixodes arboricola Schulze & Schlottke, 1929 ........................................................ 139
Ixodes frontalis (Panzer, 1798) .............................................................................. 140
Ixodes ricinus (Linnaeus, 1758) ............................................................................. 141
Anexo II. Especies de aves citadas en esta memoria. ............................................145
Anexo III. Principales secuencias obtenidas en esta memoria .............................157
Abreviaturas
i
Abreviaturas
Microorganismos
A. Anaplasma B. Borrelia Ba. Babesia
C. burnetii Coxiella burnetii
E. Ehrlichia
F. Francisella
R. Rickettsia M. Midichloria N. Neoehrlichia Ca. Candidatus
Garrapatas
Am. Amblyomma Ar. Argas Bo. Bothriochon D. Dermacentor H. Haemaphysalis H. lusitanicum Hyalomma lusitanicum
H. marginatum Hyalomma marginatum
Hy. Hyalomma I. Ixodes O. Ornithodoros Nu. Nutalliella Rh. Rhipicephalus
Aves
A. Acrocephalus C. Cyanistes
C. chloris Chloris chloris
E. Erithacus E. galactotes Erytrophygia galactotes
F. Fringilla
G. Garrulus I. Iduna
L. Luscinia P. Parus P. phoenicurus Phoenicurus phoenicurus
S. Sylvia T. Turdus Tr. Troglodites
Abreviaturas
ii
Genes
5S rRNA 5S ribosomal ribonucleic acid 12S rRNA 12S ribosomal ribonucleic acid
16S rRNA 16S ribosomal ribonucleic acid
18S rRNA 18S ribosomal ribonucleic acid
23S rRNA 23S ribosomal ribonucleic acid
5S-23S IS 5S-23S Intergenic Spacer ARNr 16S Ácido ribonucleico ribosomal 16S ARNr 12S Ácido ribonucleico ribosomal 12S flaB Flagelina cromosómica de 41 kDa / 41 kDa chromosomal flagellin Gen D Proteína PS120 / PS120 protein gltA Citrato sintasa / Citrate synthase groESL Operón de choque térmico / Heat shock operon htra Antígeno de superficie de 17 kDa / 17 kDa genus common antigen IGS Intergenic Spacer ITS Espacio intergénico / Intergenic spacer L segment Long segment
msp Proteína mayor de superficie P44 / P44 major surface protein NS Proteínas no-estructurales / Nonstructural proteins ompA Antígeno de superficie de 190-kDa / 190-kDa genus common antigen ompB Antígeno de superficie de 120-kDa / 120-k Da genus common antigen rOmpA 190-kDa genus common antigen (protein) rOmpB 120-k Da genus common antigen (protein) rpoB Subunidad β de la ARN polimerasa / β subunit RNA polymerase rrs Ácido ribonucleico ribosomal 16S / 16S ribosomal ribonucleic acid sca 4 Antígeno de superficie, proteína PS120 / Surface cell antigen, PS120
protein S segment Small segment Seg Segmento / Segment Segmento L Segmento largo
Otros
> Mayor que / Bigger than % Porcentaje / Percent & Y / And A Adulto /Adult a.C. Antes de Cristo ADN Ácido dexosiribonucleico ADNc Ácido dexosiribonucleico complementario AL Alimentada
ARN Ácido ribonucleico ARNr Ácido ribonucleico ribosomal bp Base pair B. Bos BLAST Basic Local Alignment Search Tool cDNA Complementary Dexosyribonucleic acid
cm Centímetro CCHF Crimean-Congo haemorragic fever
Abreviaturas
iii
CCHFV Crimean-Congo haemorragic fever virus CIBIR Centro de Investigación Biomédica de La Rioja ClustalW European Bioinformatics Institute multisequences program COST Programa Internacional de Cooperación Europea en el Campo de la
Investigación Científica y Técnica European Cooperation in Science and Technology
CRETAV Centro de Rickettsiosis y Enfermedades Transmitidas por Artrópodos Vectores
DEBONEL Dermacentor-borne-necrosis-erythema-lymphadenopathy Necrosis-eritema-linfoadenopatía transmitida por Dermacentor
DNA Dexosirybonucleic acid Dr Doctor
Dr. Doctor Dra. Doctora Ej. Ejemplo
e.g. For example et al. Y otros (del latín et alii) etc. etcétera ETG Enfermedad transmitida por garrapatas EurNegVec European network for Neglected Vectors and Vector-Borne Diseases EVTG Encefalitis vírica transmitida por garrapatas EE.UU. Estados Unidos de América F Female FAO Food and Agriculture Organization / Naciones Unidas para la
Alimentación y la Agricultura FE Fully engorged
FHCC Fiebre hemorrágica de Crimea-Congo FRS Fundación Rioja Salud GenBank National Institute of Health genetic sequence database GEPE Grupo de Estudio de Patógenos Especiales H Hembra Ha. Hectáreas Hz Hercio o hertzio kDa Kilodalton km Kilómetro / Kilometre L Larva / Larvae LAR Linfangitis asociada a Rickettsiosis / Lymphangitis-Associated
Rickettsiosis M Macho / Male m Metro MANAMA Ministerio de Agricultura, Pesca, Alimentación y Medio Ambiente MEGA Molecular Evolutionary Genetics Analysis μL Microlitro / Microlitre mL Mililitro / Mililitre Max. Maximum
MEM Minimum Essential Media Min. Minimum
min minutos mm Milímetro / Milimetre Nº Número n Número / number
Abreviaturas
iv
N Ninfa / Nymph N,W North, West NCBI National Center of Biotechnology Information no. Number nos. Numbers
ºC Grados centígrados o Celsius / Degree Celsius OMS Organización Mundial de la Salud PA Poco alimentada pb Pares de bases PCR Polymerase Chain Reaction / Reacción en cadena de la polimerasa PCRq Reacción en cadena de la polimerasa cuantitativa PCR TR Reacción en cadena de la polimerasa a tiempo real Prof. Profesor RNA Ribonucleic acid qPCR Quantitative Polymerase Chain Reaction R Repleta RT Retrotranscription rRNA Ribosomal ribonucleic acid SE Semi-engorged SEIMC Sociedad Española de Enfermedades Infecciosas y Microbiología
Clínica SENLAT Scalp eschar and neck lymphadenopathy after a tick bite
Escara en el cuero cabelludo y linfadenopatía del cuello SEO Sociedad Española de Ornitología SERAFO Servicio de Rastreo Forestal SFG Spotted fever group SFGR Spotted fever group Rickettsia s.l. sensu lato sp. Specie / Especie spp. Species / Especies s.s. sensu stricto Sta. Santa TBE Tick-borne encephalitis subsp. Subspecies / Subespecies
TIBOLA Tick-borne lymphadenopathy / Linfadenopatía por picadura de garrapata
U.K. United Kingdom
U.S.A./USA United States of America
ZEPA Zona de Especial Protección para las Aves
Tablas
v
Índice de tablas
Tabla 1. Clasificación taxonómica de garrapatas a nivel de familia. ............................... 4
Tabla 2. Clasificación taxonómica de las garrapatas a nivel de género. ........................ 5
Tabla 3. Especies de garrapatas descritas en España. .................................................. 6
Tabla 4. Principales diferencias entre garrapatas duras y blandas. .............................. 16
Tabla 5. Principales enfermedades bacterianas transmitidas por garrapatas. ............. 18
Tabla 6. Principales enfermedades víricas transmitidas por garrapatas. ..................... 21
Tabla 7. Principales enfermedades protozoarias transmitidas por garrapatas. ............ 23
Tabla 8. Especies de garrapatas que con mayor frecuencia pican al hombre en el norte
de la Península Ibérica y las enfermedades infecciosas humanas asociadas a ellas en
esta área. ........................................................................................................................ 26
Tabla 9. Número de especies de garrapatas duras que parasitan habitualmente aves.
........................................................................................................................................ 27
Tabla 10. Ticks collected on birds in Finca Ribavellosa by tick stage and species (n=222).
........................................................................................................................................ 59
Tabla 11. Detailed Borrelia spp. data obtained in Finca Ribavellosa. ........................... 60
Tabla 12. Detailed Rickettsia spp. data obtained in Finca Ribavellosa. ........................ 62
Tabla 13. Garrapatas retiradas de aves y analizadas en este studio. .......................... 87
Tabla 14. Genes utilizados como diana de PCR para la detección de los
microorganismos buscados en este estudio. ................................................................. 89
Tabla 15. Bacterias amplificadas en este estudio.......................................................... 90
Tabla 16. Máximo porcentajes de identidad entre las secuencias obtenidas en este
estudio y las depositadas en GenBank. ......................................................................... 90
Figuras
vii
Índice de figuras
Figura 1. Ejemplares adultos (hembras) de las tres familias de garrapatas. .................. 4
Figura 2. Detalle del capítulo de una ninfa de Ixodes ricinus vista al microscopio óptico.
.......................................................................................................................................... 8
Figura 3. Vista ventral (arriba) y dorsal (abajo) de dos garrapatas. ................................ 9
Figura 4. Representación gráfica del ciclo trifásico de Ixodes ricinus. .......................... 11
Figura 5. Representación gráfica del ciclo bifásico de Hyalomma marginatum............ 12
Figura 6. Búsquedas de hospedador. ............................................................................ 14
Figura 7. Ninfa de Ixodes ricinus picando en el brazo de una persona. ....................... 24
Figura 8. Especies de garrapatas retiradas de pacientes y recibidas en el Dpto. de
Enfermedades Infecciosas del Hospital San Pedro-CIBIR, abril 2009 – mayo 2017. .. 25
Figura 9. Curruca capirotada (Sylvia atricapilla) parasitada por una larva y una ninfa de
Ixodes spp., además de trombicúlidos. .......................................................................... 28
Figura 10. Garrapata en la comisura del pico de un ejemplar de zorzal (Turdus
philomelos) ...................................................................................................................... 29
Figura 11. Recogida de garrapatas de aves. ................................................................. 29
Figura 12. Verderón común (Chloris chloris) parasitado por una hembra de Ixodes
frontalis. ........................................................................................................................... 30
Figura 13. Ejemplares de aves parasitadas por garrapatas. ......................................... 30
Figura 14. Representación gráfica de las ocho grandes rutas migratorias. .................. 31
Figura 15. Representación gráfica de las rutas migratorias de aves que pasan por
España. ........................................................................................................................... 32
Figura 16. Ejemplos de migraciones de media y corta distancia. ................................. 33
Figura 17. Map showing the area of this study, Finca Ribavellosa. .............................. 58
Figuras
viii
Figura 18. Relevancia clínica de la ecología de las enfermedades infecciosas. ........... 98
Figura 19. Flujo de patógenos desde la interfaz fauna silvestre-ganado-humanos. ...100
Figura 20. Ilustración de los cinco niveles a través de los que los patógenos de animales
evolucionan para causar enfermedades confinadas en humanos...............................101
Figura 21. Mapa de distribución de Haemaphysalis punctata. ....................................135
Figura 22. Ejemplares de Haemaphysalis punctata. ....................................................136
Figura 23. Ejemplares de Haemaphysalis punctata en vegetación. ............................136
Figura 24. Distribución de Hyalomma marginatum en Europa. ...................................137
Figura 25. Ejemplares de Hyalomma marginatum . .....................................................138
Figura 26. Ninfas de Ixodes arboricola. ........................................................................139
Figura 27. Ejemplares adultos de Ixodes frontalis. ......................................................140
Figura 28. Ejemplares inmaduros de Ixodes frontalis vistos a la lupa. ........................141
Figura 29. Distribución de Ixodes ricinus en Europa. ...................................................142
Figura 30. Ejemplares de Ixodes ricinus en vegetación. ..............................................143
Figura 31. Estadios inmaduros y adultos de Ixodes ricinus en vegetación. ................143
Figura 32. Estadios inmaduros y adultos de Ixodes ricinus en vegetación. ................144
Resumen
Resumen
xi
“Creo que, para su evasión, aprovechó una migración de aves silvestres” Antoine de
Saint-Exupéry. El principito (1942)
Resumen
Las garrapatas son vectores de enfermedades zoonóticas con gran relevancia en Salud
Pública. Entre los hospedadores de estos ácaros se encuentran las aves, que son
capaces de transportarlas durante sus desplazamientos, migratorios o no.
La escasez de datos sobre los microorganismos vehiculados por garrapatas de aves en
España puso de manifiesto la necesidad de investigar el papel de estos vertebrados en
la epidemiología de las enfermedades transmitidas por artrópodos. Así, se llevaron a
cabo diversos estudios que han sido publicados en siete artículos científicos y una
comunicación en un congreso internacional, que se recogen en la presente memoria.
Se estudiaron ejemplares de garrapatas recogidos de aves en la Península Ibérica, y
puntualmente en Marruecos, con el objeto de investigar la presencia de bacterias
(Anaplasma/Ehrlichia, Borrelia, Rickettsia y Spiroplasma) y virus (virus de la fiebre
hemorrágica de Crimea-Congo, Flavivirus, Phlebovirus, Coltivirus y Orbivirus) mediante
técnicas de biología molecular.
En el conjunto de los estudios se analizaron ejemplares de cinco especies de garrapatas
(Haemaphysalis punctata, Hyalomma marginatum, Ixodes arboricola, Ixodes frontalis e
Ixodes ricinus) recogidos principalmente de aves paseriformes, muchas de ellas
migratorias. En ellas, se detectó Anaplasma phagocytophilum, Anaplasma centrale,
Borrelia garinii, Borrelia turdi, Borrelia valaisiana, Rickettsia aeschlimannii, Rickettsia
hevetica, Rickettsia monacensis, Rickettsia sibirica subsp. mongolitimonae y Rickettsia
sibirica subsp. sibirica. Estos trabajos han permitido describir microorganismos por
primera vez en Europa occidental, en garrapatas de aves y/o en especies de garrapatas
con los que no se habían asociado previamente. Además, se ha identificado una nueva
especie de Rickettsia, Candidatus Rickettsia vini, con alta prevalencia en I. arboricola.
Por último, se amplificó el virus de la fiebre hemorrágica de Crimea-Congo en ejemplares
de Hy. marginatum recogidos en Marruecos sobre aves en migración, hecho que refuerza
la hipótesis de la llegada del virus a la Península Ibérica por esta vía desde África.
Resumen
xii
Además, este hallazgo demuestra la presencia del virus de la fiebre hemorrágica de
Crimea-Congo en el noroeste de África.
Estos estudios demuestran el importante papel de las aves como dispersoras de
garrapatas y de los agentes infecciosos que vehiculan.
Abstract
xiii
“I believe that for his scape he took adventage of the migration of a flock of wild birds”
Antoine de Saint-Exupéry. The little Prince (1942)
Abstract
Ticks are vectors of zoonotic diseases of relevant concern for Public Health. Birds are
host of these arthropods and they can transport them during their movements, migratory
or not.
Data about microorganisms harboured by ticks from birds in Spain are scarce. This fact
highlighted the necessity of investigating the role of these vertebrates in the epidemiology
of arthropod-borne diseases. Thereby, several studies, that have been published in seven
scientific articles and one communication in an international congress, were carried out
and they are showed in this manuscript.
Tick specimens collected from birds in the Iberian Peninsula, and occasionally in
Morocco, were studied to assess the presence of bacteria (Anaplasma/Ehrlichia, Borrelia,
Rickettsia and Spiroplasma) and viruses (Crimean-Congo hemorrhagic fever virus,
Flavivirus, Phlebovirus, Coltivirus and Orbivirus) using molecular biology techniques.
In these studies, ticks belonging to five species (Haemaphysalis punctata, Hyalomma
marginatum, Ixodes arboricola, Ixodes frontalis and Ixodes ricinus) and captured over
birds, mainly passerine and many of them migratory species, were analized. Anaplasma
phagocytophilum, Anaplasma centrale, Borrelia garinii, Borrelia turdi, Borrelia valaisiana,
Rickettsia aeschlimannii, Rickettsia hevetica, Rickettsia monacensis, Rickettsia sibirica
subsp. mongolitimonae and Rickettsia sibirica subsp. sibirica were detected. These works
have allowed to describe microorganisms for the first time in Southwest Europe, in ticks
from birds or/and in tick species not previously associated with these bacteria. Moreover,
a new Rickettsia species, Candidatus Rickettsia vini, has been identified with a high
prevalence in I. arboricola.
Lastly, Crimean-Congo hemorrhagic fever virus has been amplified in Hy. marginatum
specimens captured in Morocco from birds in migration. This finding supported the
hypothesis of the virus arrival to the Iberian Peninsula from Africa through the infected
ticks from birds. In addition, it demonstrated the presence of the Crimean-Congo
hemorrhagic fever virus in Northwest Africa.
Abstract
xiv
These studies demonstrate the important role of birds as tick dispersals and the infectious
agents that they carry.
Artículos incluidos en esta tesis
La presente tesis está fundamentada en un compendio de 7 publicaciones científicas.
Las referencias de las mismas se listan a continuación en orden cronológico por fecha
de publicación. Además, se presenta una copia de los artículos en el apartado
“compendio de publicaciones”, organizados en cuatro secciones.
✓ Palomar AM, Santibáñez P, Mazuelas D, Roncero L, Santibáñez S, Portillo A,
Oteo JA. Role of birds in dispersal of etiologic agents of tick-borne zoonoses,
Spain, 2009. Emerg Infect Dis. 2012a;18(7):1188-91. doi:
10.3201/eid1807.111777.
✓ Palomar AM, Portillo A, Santibáñez P, Santibáñez S, García-Álvarez L, Oteo JA.
Genetic characterization of Candidatus Rickettsia vini, a new rickettsia amplified
in ticks from La Rioja, Spain. Ticks Tick Borne Dis. 2012b;3(5-6):319-21. doi:
10.1016/j.ttbdis.2012.10.025.
✓ Palomar AM, Portillo A, Santibáñez P, Mazuelas D, Arizaga J, Crespo A,
Gutiérrez Ó, Cuadrado JF, Oteo JA. Crimean-Congo hemorrhagic fever virus in
ticks from migratory birds, Morocco. Emerg Infect Dis. 2013;19(2):260-3. doi:
10.3201/eid1902.121193.
✓ Palomar AM, Portillo A, Crespo A, Santibáñez S, Mazuelas D, Oteo JA.
Prevalence of 'Candidatus Rickettsia vini' in Ixodes arboricola ticks in the North
of Spain, 2011-2013. Parasit Vectors. 2015a;8:110. doi: 10.1186/s13071-015-
0724-6.
✓ Palomar AM, Portillo A, Santibáñez P, Mazuelas D, Roncero L, García-Álvarez
L, Santibáñez S, Gutiérrez Ó, Oteo JA. Detection of tick-borne Anaplasma bovis,
Anaplasma phagocytophilum and Anaplasma centrale in Spain. Med Vet
Entomol. 2015b;29(3):349-53. doi: 10.1111/mve.12124.
✓ Palomar AM, Portillo A, Mazuelas D, Roncero L, Arizaga J, Crespo A, Gutiérrez
Ó, Márquez FJ, Cuadrado JF, Eiros JM, Oteo JA. Molecular analysis of Crimean-
Congo hemorrhagic fever virus and Rickettsia in Hyalomma marginatum ticks
removed from patients (Spain) and birds (Spain and Morocco), 2009-2015. Ticks
Tick Borne Dis. 2016a;7(5):983-7. doi: 10.1016/j.ttbdis.2016.05.004.
Abstract
xvi
✓ Palomar AM, Portillo A, Santibáñez P, Mazuelas D, Roncero L, Gutiérrez Ó, Oteo
JA. Presence of Borrelia turdi and Borrelia valaisiana (Spirochaetales:
Spirochaetaceae) in ticks removed from birds in the North of Spain, 2009-2011.
J Med Entomol. 2017a;54(1):243-246. doi: 10.1093/jme/tjw158.
El autor de esta tesis ha desarrollado en cada uno de los trabajos:
✓ El diseño de los estudios junto a los directores de tesis, excepto los muestreos
de aves para la recogida de garrapatas.
✓ La identificación morfológica y molecular de los ejemplares de garrapatas.
✓ La recogida de garrapatas de vegetación y sobre ganado.
✓ El procesamiento de las muestras.
✓ El desarrollo de pruebas de biología molecular para la detección y
caracterización de microorganismos.
✓ El análisis de secuencias.
✓ El análisis de los resultados de cada estudio junto a los directores de tesis y la
colaboración del resto de coautores.
✓ La redacción de los artículos junto a los directores de tesis y la colaboración y
aprobación de todos los coautores.
Introducción
Introducción
1
“El bosque sería muy triste si sólo cantaran los pájaros que mejor lo hacen”
Rabindranath Tagore, Filósofo y escritor indio (1861-1941)
Introducción
La conexión entre el mundo animal y la salud humana es un aspecto fundamental en
todos los programas de vigilancia, prevención, control y tratamiento de las
enfermedades zoonóticas. El término zoonosis fue acuñado en 1880 por Rudolf Virchow,
médico y patólogo alemán. Una de sus definiciones, desarrollada por un Comité de
expertos de la Organización Mundial de la Salud (OMS) y la Organización de las
Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura (FAO), dicta: “Zoonosis son todas
las enfermedades e infecciones en que pueda existir relación animales vertebrados-
hombre o viceversa, bien sea directamente o a través del medio ambiente, incluidos
portadores, reservorios y vectores” (OMS/FAO,1979). El 60% de las más de 1.400
enfermedades humanas conocidas son zoonóticas, pero este valor supera el 75% si
tenemos en cuenta sólo aquellas consideradas emergentes (Taylor et al., 2001;
Woolhouse & Gowtage-Sequeira, 2005). Se estima que alrededor de un 28% de las
enfermedades emergentes zoonóticas son transmitidas por vectores, organismos vivos
capaces de transmitir o propagar agentes infecciosos causantes de enfermedades,
como las garrapatas (Taylor et al., 2001). En la vigilancia epidemiológica de las
enfermedades zoonóticas es fundamental el conocimiento de la presencia y distribución
de las mismas en la población susceptible (humana y/o animal), pero también de sus
agentes causales en el medio, sus reservorios y, cuando existen, sus vectores. Esta
información permite establecer programas de salud eficaces que ayudan a prevenir y
controlar estas enfermedades, tanto las ya conocidas como las nuevas que
acontecerán.
Entre los vertebrados implicados en zoonosis se encuentran las aves. El hombre puede
adquirir una infección por contacto directo con éstas (ej. gripe aviar), inhalación de
aerosoles (ej. psittacosis), consumo de carne aviar poco cocinada (ej. sarccocistosis),
contacto con heces y/o secreciones de las aves o aguas contaminadas por éstas (ej.
cólera, salmonelosis), o por vectores intermediarios (ej. encefalitis del Nilo occidental)
entre los que se encuentran las garrapatas (ej. borreliosis) (Hubálek, 2004; Tsiodras et
al., 2008). Las garrapatas son los principales vectores de enfermedades infecciosas en
los países desarrollados, sólo superados a nivel mundial por los mosquitos (Oteo, 1995;
Introducción
2
Parola et al., 2005). Así, muchas de las zoonosis emergentes en Europa son
transmitidas por garrapatas (Vorou et al., 2007).
Las garrapatas, cuyo origen data del Cretácico, fueron implicadas como vectores de
enfermedades en el 1550 a.C., año del que data un papiro egipcio con la grabación
“fiebre por garrapata” (de La Fuente et al., 2015). El filósofo griego Aristóteles (384-322
a.C.) ya contemplaba el fenómeno de parasitación por estos artrópodos en fábulas como
“la zorra y las garrapatas” [recogida en la Retórica de Aristóteles (2, 220, 3)] (Aristóteles,
1999). A pesar del conocimiento de estos ácaros y algunos de sus efectos sobre la salud
desde tiempos inmemoriales, la implicación de las garrapatas en la transmisión de
enfermedades no fue constatada hasta el año 1893. Fue entonces cuando se demostró
que la especie de garrapatas Boophilus anulatus era responsable de la transmisión del
protozoo Babesia bigemina, causante de la enfermedad conocida como babesiosis en
el ganado. La primera implicación en salud humana fue en 1905, describiéndose la
fiebre recurrente causada por la bacteria Borrelia duttonii (Oteo, 1995). Otras
importantes enfermedades transmitidas por garrapatas con importancia clínica se han
descrito décadas después, como la enfermedad de Lyme (1977) que es causada por
genoespecies del grupo Borrelia burgdorferi sensu lato y transmitida por garrapatas del
complejo Ixodes ricinus (Steere et al., 1977). Actualmente se siguen identificando
nuevos microorganismos asociados a las garrapatas, algunos de los cuales se han
implicado como agentes causales de enfermedad, como Candidatus Rickettsia Rioja,
Candidatus Neoehrlichia mikurensis, Borrelia miyamotoi, el virus Huaiyangshan o de la
fiebre con trombocitopenia severa, etc. (Oteo et al., 2004; von Loewenich et al., 2010;
Platonov et al., 2011; Yu et al., 2011; McMullan et al., 2012; Zhang & Xu, 2016).
Introducción
3
Garrapatas
Las garrapatas son ácaros ectoparásitos y hematófagos obligados de vertebrados como
mamíferos (entre los que se encuentra el hombre), aves, reptiles y ocasionalmente
anfibios. Estos invertebrados parasitan en todos sus estadios de desarrollo (larva, ninfa y
adulto), y generalmente a más de un hospedador durante su ciclo, condición que les
confiere un alto potencial de transmisión de agentes patógenos como bacterias, virus,
protozoos o helmintos, siendo responsables de enfermedades de importancia médica y
veterinaria (Oteo, 1995; Jongejan & Uilenberg, 2004; Sonenshine & Roe, 2014). Además
de la transmisión de agentes infecciosos, pueden provocar reacciones alérgicas, toxemias
como la parálisis neurotóxica, e incluso anemias (sólo en parasitaciones masivas) (Oteo,
1995; Sonenshine & Roe, 2014).
Las garrapatas son cosmopolitas, se encuentran desde el ecuador hasta las áreas
circumpolares, abundando en zonas templadas y tropicales. La riqueza de especies y
abundancia dependen de factores como el clima, la vegetación, disponibilidad de
hospedadores, depredadores, etc.
Sistemática y taxonomía de las garrapatas
Existen diversas propuestas taxonómicas para la clasificación de las garrapatas,
consensuadas únicamente a nivel de grupos superiores (Hoogstraal, 1985; Horak et al.,
2002; Barker & Murrell, 2004; Guglielmone et al., 2009; Nava et al., 2009). Las garrapatas
son artrópodos quelicerados incluidos dentro de la clase Arachnida y la subclase Acari.
Dentro del grupo de los ácaros, se clasifican como parasitiformes del suborden Ixodida,
formado por tres familias: Ixodidae (Ixódidos o garrapatas duras), Argasidae (Argásidos o
garrapatas blandas) y Nuttalliellidae (Tabla 1, Figura 1).
Introducción
4
Figura 1. Ejemplares adultos (hembras) de las tres familias de garrapatas. De izquierda a derecha: Ixodidae (Ixodes ricinus) (aportación original), Argasidae (Argas reflexus) (aportación original), Nutalliellidae (Nuttalliella namaqua) (modificada de Mans et al., 2011).
La familia Nutalliellidae está representada por una única especie presente en el sur de
África, Nuttalliella namaqua. Debido a su restringida distribución y el escaso conocimiento
de su biología, sólo se citará en esta memoria en cuanto a taxonomía.
Tabla 1. Clasificación taxonómica de garrapatas a nivel de familia. (Modificada a partir de Nava et al., 2009).
Reino Animalia
Filo Arthropoda
Subfilo Chelicerata
Clase Arachnida
Subclase Acari Orden Parasitiformes
Suborden Ixodida
Superfamilia Ixodoidea
Familias Argasidae
Ixodidae
Nuttalliellidae
En la revisión sobre la sistemática y evolución de garrapatas de Nava y colaboradores
(2009) se acepta la clasificación clásica de la familia Argasidae de Hoogstraal (1985), y de
la familia Ixodidae propuesta por Barker y Murrell (2004). Dichas clasificaciones se recogen
en la Tabla 2.
Introducción
5
Tabla 2. Clasificación taxonómica de las garrapatas a nivel de género. (Modificada a partir de Nava et al. 2009, en base a la clasificación de Hoogstraal (1985) y Barker y Murrell (2004) para las familias Argasidae e Ixodidae, respectivamente).
Familia Subfamilia Género
Argasidae Argasinae Argas
Ornithodorinae Ornithodoros
Antricola
Otobius
Nothoaspis
Ixodidae Ixodinae Ixodes
Bothriocrotoninae Bothriocroton
Amblyomminae Amblyomma
Haemaphysalinae Haemaphysalis
Ripichephalinae Anomalohimalaya
Cosmiomma
Dermacentor
Hyalomma
Margaropus
Nosomma
Rhipicentor
Rhipicephalus
Nuttalliellidae Nuttalliella
La lista de consenso que recoge los nombres validados de las diferentes especies de
garrapatas recopila un total de 896: 193 argásidos y 702 ixódidos, además de
Nu. namaqua (Guglielmone et al., 2009). A estas especies hay que seguir sumando
nuevas descripciones, como por ejemplo, Ixodes inopinatus, Ixodes collaris y Ornithodoros
rietcorreai (Estrada-Peña et al., 2014; Hornok et al., 2016; Labruna et al., 2016).
En la Península Ibérica se han encontrado 8 especies de garrapatas blandas y 31 especies
de garrapatas duras (Estrada-Peña, 2015) (Tabla 3).
Introducción
6
Tabla 3. Especies de garrapatas descritas en España. (Modificado a partir de Guglielmone et al., 2014 y Estrada-Peña, 2015).
Familia Especie Hospedadores habituales ¿Pica a humanos?
Argasidae Argas gilcolladoi Aves Sí
Argas persicus Aves Sí
Argas reflexus Aves Sí
Argas transgariepinus Murciélagos No
Argas vespertilionis Murciélagos No
Ornithodoros coniceps Aves Sí
Ornithodoros erraticus Roedores, cerdos Sí
Ornithodoros maritimus Aves No
Ixodidae Dermacentor marginatus Bóvidos, suidos y équidos. Erizos, lepóridos y roedores*
Sí
Dermacentor reticulatus Bóvidos, suidos, cérvidos, cánidos y équidos. Erizos, lepóridos y roedores*
Sí
Haemaphysalis concinna Aves, ungulados, roedores y otros mamíferos
Sí
Haemaphysalis hispanica Lepóridos* No
Haemaphysalis inermis Suidos, bóvidos y otros ungulados, y roedores*
Sí
Haemaphysalis punctata Aves, bóvidos, roedores y otros mamíferos.
Sí
Haemaphysalis sulcata Aves, bóvidos y otros ungulados, carnívoros, lepóridos.
Sí
Hyalomma aegyptium Reptiles (principalmente tortugas)* Sí
Hyalomma dromedarii** Principalmente camélidos* Sí
Hyalomma excavatum Bóvidos y camélidos, erizos, lepóridos y roedores*
Sí
Hyalomma lusitanicum Bóvidos, cérvidos y lepóridos* Sí
Hyalomma marginatum Aves, bóvidos y lepóridos Sí
Hyalomma scupense Bóvidos, équidos y otros ungulados
Hyalomma truncatum Bóvidos y otros ungulados Lepóridos y roedores*
Sí
Ixodes acuminatus Roedores* Sí
Ixodes arboricola Aves No
Ixodes canisuga Carnívoros* No
Ixodes frontalis Aves Sí
Ixodes hexagonus Carnívoros y erizos* Sí
Ixodes inopinatus Carnívoros y reptiles ¿?
Ixodes ricinus Bóvidos, cérvidos, carnívoros, roedores, reptiles, aves, etc.
Sí
Ixodes simplex Murciélagos Sí
Ixodes trianguliceps Roedores* Sí
Introducción
7
Familia Especie Hospedadores habituales ¿Pica a humanos?
Ixodes ventalloi Roedores, lepóridos y carnívoros* Sí
Ixodes vespertilionis Murciélagos Sí
Rhipicephalus annulatus Bóvidos* Sí
Rhipicephalus bursa Bóvidos* Sí
Rhipicephalus guilhoni** Bóvidos* Sí
Rhipicephalus pusillus Lepóridos* Sí
Rhipicephalus sanguineus Carnívoros Sí
Rhipicephalus turanicus Bóvidos, carnívoros y otros ungulados
Sí
*Las aves son hospedadores accidentales de estadios inmaduros. **Sólo en el archipiélago canario por importación de África.
En el anexo I se describen las cinco especies de garrapatas estudiadas en los trabajos
presentados en esta memoria.
Morfología de las garrapatas
Las garrapatas, como todos los artrópodos, poseen un exoesqueleto quitinoso o cutícula
que recubre todo el cuerpo, y apéndices segmentarios articulados. Los adultos miden
habitualmente entre 0,5 y 2 cm, según la especie y el estado de alimentación (Klompen,
2005). El cuerpo, aplanado dorsoventralmente, se divide en dos regiones. Estas regiones
están muy fusionadas, dividiéndose en dos unidades funcionales denominadas
gnathosoma o capítulo e idiosoma (Sonenshine & Roe, 2014). El gnathosoma o capítulo
es la región anterior que porta las estructuras bucales adaptadas para el parasitismo. El
primer par de apéndices, denominados quelíceros, son piezas cortantes en forma de sierra
con las que la garrapata rasga la piel de sus hospedadores. El segundo, los pedipalpos,
son estructuras con función sensorial. La base del capítulo da lugar al hipostoma,
estructura adaptada a la condición parásita de estos individuos, con dientes que permiten
su sujección al hospedador y un canal de alimentación por el que toma la sangre (Figura
2). La posición del gnathosoma es una de las diferencias entre garrapatas duras y blandas,
debido a que se localiza en posición anterior en todos los estadios de las garrapatas duras
y en las larvas de las garrapatas blandas (primer estadio), mientras que en el resto de
estadios de las garrapatas blandas se localiza en posición ventral, no apreciándose en
vista dorsal (Figura 3).
Introducción
8
Figura 2. Detalle del capítulo de una ninfa de Ixodes ricinus vista al microscopio óptico. (Aportación original).
El idiosoma es la región posterior en la que se encuentran los cuatro pares de patas
marchadoras, o tres pares en el caso de las larvas, y los sistemas digestivo, circulatorio y
respiratorio. En la parte ventral se localizan las estructuras exteriores de estos sistemas;
el poro anal, el poro genital y el par de espiráculos, aperturas exteriores de las tráqueas
que forman el sistema respiratorio (ausentes en larvas, que tienen una respiración
cutánea) (Figura 3). Las placas espiraculares en las garrapatas blandas son poco
apreciables y se encuentran entre el tercer y cuarto par de patas, mientras que en las
duras son de mayor tamaño y se localizan tras el cuarto par de patas. Los ixódidos son
comúnmente conocidos como garrapatas duras debido a la presencia de una región dorsal
esclerotizada en el idiosoma, denominada escudo (Figura 3). El escudo cubre todo el
idiosoma en los machos, y sólo la región anterior en el resto de estadios (larvas, ninfas y
hembras), que pueden realizar una mayor ingesta de sangre. La ausencia de escudo en
los argásidos es la característica por la que se denominan comúnmente garrapatas
blandas. En las especies que disponen de ojos, el par de ojos simples también se
encuentra en la parte dorsal del idiosoma.
Introducción
9
Figura 3. Vista ventral (arriba) y dorsal (abajo) de dos garrapatas. Izquierda: argásido o garrapata blanda Argas vespertilionis. Derecha: ixódido o garrapata dura Ixodes ricinus (aportación original).
El dimorfismo sexual en las garrapatas blandas es poco aparente, mientras que en las
duras la presencia del escudo cubriendo todo el cuerpo en los machos hace muy simple
su diferenciación.
Biología y ecología de las garrapatas
El ciclo biológico de las garrapatas consta de cuatro estadios: el huevo y los estadios
activos de larva, ninfa y adulto (macho y hembra). En todos los casos, excepto los machos
de algunas especies, requieren alimentarse de sangre para poder completar su desarrollo.
La duración del ciclo depende de la especie, de la disponibilidad de alimento y de las
condiciones ambientales, pudiendo durar desde pocos meses hasta años (Sonenshine &
Roe, 2014). Las hembras fecundadas hacen la puesta de los huevos habitualmente fuera
del hospedador, que puede comprender desde unos pocos cientos hasta miles de huevos
Introducción
10
en las garrapatas duras, y desde unas decenas a unos cientos en las blandas. Del huevo
emerge una larva que busca un hospedador, se alimenta (3 a 7 días) y muda, dando lugar
a la ninfa. Las garrapatas duras tienen un único estado ninfal, mientras que las blandas
pueden llegar a tener hasta 11, en función de la especie y condiciones bióticas y abióticas.
La ninfa vuelve a alimentarse (3 a 8 días aproximadamente), tras lo cual muda, dando
lugar al adulto, macho o hembra. La hembra es fecundada por el macho y, tras
alimentarse, pone los huevos cerrando así el ciclo. Las garrapatas duras realizan una única
puesta de huevos que dura varios días, mientras que las garrapatas blandas realizan
varias puestas de huevos, tras cada ingesta de sangre. Estas garrapatas blandas, excepto
en estadio larvario, realizan ingestas reiteradas y rápidas de pequeñas cantidades de
sangre en periodos cortos, lo que favorece que se alimenten sobre varios hospedadores
a lo largo de su vida. Las garrapatas duras habitualmente se alimentan de forma lenta una
única vez en cada estadio, pudiendo presentar tres tipos de ciclos vitales en función de la
especie, que se describen a continuación (Sonenshine et al., 2002; Sonenshine & Roe,
2014).
Ciclo de tres hospedadores o trifásico: Es el más común y se da en especies como
I. ricinus o Haemaphysalis punctata, en las que cada estadio se alimenta sobre un
hospedador diferente (Figura 4). Del huevo eclosiona una larva que busca un hospedador
sobre el que se alimenta. La larva se suelta del hospedador cuando está repleta, busca un
lugar apropiado y muda. De esta muda emerge una ninfa que busca de nuevo un
hospedador, se alimenta hasta la repleción y se desprende. Esta ninfa muda y da lugar a
un adulto (macho o hembra) que busca nuevamente su hospedador. Las hembras se
alimentan, son fecundadas por los machos, alimentados o no en función de la especie, y
cuando están repletas dejan al hospedador. La hembra busca un lugar adecuado para su
puesta, tras la que muere (Sonenshine & Roy, 2014).
Introducción
11
Figura 4. Representación gráfica del ciclo trifásico de Ixodes ricinus.
(Aportación original).
Ciclo de dos hospedadores o bifásico: Se presenta en especies como Hyalomma
marginatum (Figura 5). Son ciclos en los que dos de los estadios se alimentan sobre el
mismo hospedador, generalmente la larva y la ninfa. La larva se alimenta sobre un
hospedador y muda sobre éste pasando al estadio de ninfa, que, tras alimentarse, se
suelta del hospedador y lo abandona. La ninfa muda fuera del hospedador en algún lugar
con condiciones adecuadas. Los adultos que emergen de esta muda deben realizar la
búsqueda de un nuevo hospedador sobre el que alimentarse y aparearse. La hembra
repleta y fecundada realiza la puesta fuera del hospedador. De esta puesta emergen las
larvas que buscan un hospedador.
Introducción
12
Figura 5. Representación gráfica del ciclo bifásico de Hyalomma marginatum. (Aportación original).
Ciclo de un hospedador o monofásico: Es poco común y sólo está presente en el género
Boophilus y la especie Dermacentor nitens (Guglielmone et al., 2014). Se caracteriza
porque todos los estadios (larva, ninfa y adulto, macho o hembra), se alimentan sobre el
mismo hospedador.
El tipo de hospedador de las garrapatas depende de la especie, el estadio de desarrollo,
hábitat, etc., siendo el hombre un hospedador accidental en todos los casos. Existen
especies de garrapatas generalistas u oportunistas, aquellas que tienen una gran variedad
de hospedadores habituales (ej. I. ricinus). En cambio, otras, conocidas como
especialistas, sólo parasitan un tipo de hospedador o un pequeño número de especies (ej.
Ixodes arboricola). En función del hospedador, las garrapatas también se clasifican en
monotrópicas, ditrópicas y teletrópicas. Las especies monotrópicas son aquellas en las
Introducción
13
que todos los estadios se alimentan en el mismo tipo de hospedador. Es por ejemplo el
caso de Rhipicephalus sanguineus o garrapata común del perro, que parasita
preferentemente cánidos. Las especies ditrópicas se caracterizan porque los estadios
inmaduros (larvas y ninfas) y los adultos se alimentan sobre distintos tipos de
hospedadores. Es por ejemplo el caso de Hy. marginatum, cuyos estadios inmaduros se
alimentan sobre pequeños mamíferos y aves, y los adultos, sobre grandes mamíferos.
Cuando los estadios inmaduros pueden alimentarse sobre el mismo o diferente tipo de
hospedador se denominan telotrópicos (ej. I. ricinus) (Estrada-Peña et al., 2004).
Las garrapatas, según su comportamiento y hábitats que ocupan durante el tiempo que no
están parasitando (aproximadamente un 90% en el caso de garrapatas duras) se dividen
en: nidícolas o endófilas y no-nidícolas o exófilas. Ambos comportamientos, endofílico o
exofílico, pueden darse en una misma especie, en diferentes estadios. Las garrapatas
endófilas o nidícolas viven en los refugios de sus hospedadores como nidos, madrigueras,
grietas naturales o incluso construcciones humanas, o muy próximas a ellos. En las
especies nidícolas la búsqueda de hospedador es sencilla por compartir el mismo nicho.
La garrapata detecta la presencia del hospedador y acude para su parasitación. Este
comportamiento se da en muchas de las especies de garrapatas blandas y en algunas
duras, como I. arboricola o Ixodes hexagonus (Sonenshine & Roe, 2014). Por otro lado,
las garrapatas no-nidícolas se ubican en ambientes expuestos, como ocurre con muchas
de las garrapatas duras, normalmente sobre vegetación baja, pero también en suelo,
grietas, restos de vegetación, etc. En el caso de garrapatas con comportamiento
no-nidícola, la búsqueda de hospedador puede darse de forma activa (búsqueda) o pasiva
(emboscada). La búsqueda activa suele estar asociada a condiciones ambientales más
desfavorables y especies generalmente de mayor tamaño (Hyalomma spp. o Amblyomma
spp.). Estas garrapatas permanecen en refugios menos expuestos, que abandonan ante
estímulos de presencia de hospedadores, desplazándose varios metros en su busca
(Figura 6). Las especies que realizan emboscadas ascienden en la vegetación, a
diferentes alturas en función del hospedador potencial, extienden las patas delanteras
donde se localiza el órgano sensorial u órgano de Haller, y esperan hasta que pase un
posible hospedador al que acceden por contacto directo (Figura 6) (Sonenshine & Roe,
2014).
Introducción
14
Figura 6. Búsquedas de hospedador. A: ejemplares adultos de Rhipicephalus sanguineus s.l. (nidícola); B: hembras de Haemaphysalis punctata (no-nidícola) y Haemaphysalis inemis (no-nidícola); C: larvas de Rhipicephalus bursa y machos de H. punctata (no-nidícola); D: hembra de Ixodes ricinus (no-nidícola); E: hembra de Rh. bursa (no-nidícola); F: macho de Hyalomma spp. (búsqueda activa de hospedador). (Aportación original).
Son muchas las estrategias biológicas desarrolladas por las garrapatas para garantizar su
supervivencia en los periodos en los que busca o espera a un hospedador. Así, por
ejemplo, las garrapatas exófilas, que están muy expuestas a factores ambientales, limitan
su movilidad, reducen la tasa metabólica, minimizan la pérdida de agua por evaporación,
son capaces de hidratarse directamente de atmósferas sub-saturadas, o establecen
diapausas (periodos en los que se cesa la actividad). Las especies que buscan
activamente a su hospedador también limitan en los refugios la exposición a factores
Introducción
15
externos, como las altas temperaturas o la falta de humedad. Normalmente, muchas
especies presentan una estacionalidad, dependiendo de las condiciones climáticas, ciclos
vitales de hospedadores y vegetación, etc. Las garrapatas nidícolas generalmente tienen
menos problemas en cuanto a la exposición a condiciones desfavorables, ya que las
condiciones de humedad y temperatura en los lugares de cría y nidificación de sus
hospedadores suelen ser más estables, pero también pueden presentar estacionalidad o
diapausas en función de los ciclos o disponibilidad de los hospedadores (Needham & Teel,
1991; Sonenshine & Roe, 2014).
En la Tabla 4 se describen brevemente las diferencias entre garrapatas duras y blandas
que se han recogido en este apartado.
Introducción
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Tabla 4. Principales diferencias entre garrapatas duras y blandas. (Modificado de Parola & Raoult, 2001).
Característica Ixodidae Argasidae
Mor
folo
gía
Escudo dorsal Presente Ausente
Capítulo Visible dorsalmente No visible dorsalmente, salvo en larvas
Placas espiraculares Grandes Detrás de la coxa IV
Pequeñas Delante de la coxa IV
Glándulas coxales Ausentes Presentes (adultos y algunos estadios ninfales)
Áreas porosas Presentes en hembras Ausentes
Glándulas foveales Presentes en adultos Ausentes
Dimorfismo sexual Bien definido Poco definido
Ecol
ogía
Hábitats Mayoritariamente exófilas, ambientes expuestos
Mayoritariamente endófilas, nidos y madrigueras.
Actividad estacional Sí No
Estrategias en la búsqueda del hospedador
Búsqueda pasiva (esperan en la vegetación) Búsqueda activa Espera en sus hábitats
Espera en sus hábitats
Número de hospedadores en su ciclo
De 1 a 3 Múltiples
Duración del ciclo vital 6 meses a 6 años Prolongado (puede ser > 10 años)
Bio
logí
a
Oviposición 1 sola puesta 1.000-20.000 huevos
Varias puestas 500 huevos
Fases ninfales 1 Varias (hasta 11)
Alimentación 1 por estadio Lenta (2–15 días)
Varias por estadio Rápida (15–30 minutos)
Engorde Elevado (hasta 100 veces su peso sin alimentar)
Bajo (menos de 12 veces su peso sin alimentar)
Osmorregulación Glándulas salivares Fluido coxal
Introducción
17
Importancia médica y veterinaria de las garrapatas
Las garrapatas son vectores de enfermedades de importancia médica y veterinaria. En el
ciclo biológico de las garrapatas, los animales son hospedadores naturales y el hombre es
un hospedador accidental. Las picaduras de las garrapatas son indoloras, ya que en la
saliva de las mismas existen sustancias anestésicas y anticoagulantes. Éstas provocan,
en el punto de picadura, una pápula pruriginosa que generalmente se autolimita en unos
días sin más complicaciones. No obstante, en algunas ocasiones estas picaduras pueden
provocar enfermedad por diferentes mecanismos patogénicos (Oteo, 1995):
1) Traumatismo local, que puede derivar en una sobreinfección piógena. 2) Reacciones
de hipersensibilidad, habitualmente debidas a la naturaleza alérgica de algunos
componentes de la saliva de la garrapata (van Nunen, 2015). 3) Parálisis neurotóxicas
(que pueden causar la muerte) y otras toxicosis, estas últimas sólo descritas en animales
(Sonhesine & Roe, 2014). 4) Anemias en caso de parasitaciones masivas en animales.
5) Secundariamente pueden favorecer otras complicaciones como miasis (parasitación por
larvas de dípteros) en animales. 6) Transmisión de enfermedades infecciosas por
inoculación de agentes patógenos como bacterias, virus, protozoos o helmintos.
Por su frecuencia y potencial gravedad, el mecanismo más importante por el que
transmiten enfermedad es mediante la inoculación de microorganismos. La presencia de
una enfermedad infecciosa transmitida por garrapatas en un determinado lugar está ligada
a varios factores: 1) Presencia del agente causal. 2) Presencia de la especie/s de
garrapata/s que lo transmiten. 3) Presencia del reservorio, que en algunos casos puede
ser la propia garrapata. 4) Ambiente epidemiológico adecuado. 5) Susceptibilidad del
huésped a la infección.
La garrapata puede adquirir los microorganismos transováricamente (paso de la infección
de la madre a su progenie) o tras alimentarse sobre un hospedador infectado (Parola &
Raoult, 2001). Aunque menos frecuente, la adquisición puede ocurrir por contagio directo
cuando una garrapata no infectada se alimenta muy próxima a otra infectada, fenómeno
conocido como co-feeding (Randolph et al., 1996; Parola & Raoult, 2001). También se ha
descrito, en casos excepcionales, la transmisión sexual (Raoult & Roux, 1997). Una
garrapata es un vector competente cuando es capaz de mantener el microorganismo (en
garrapatas duras debe existir transmisión transestadial, mantenerse tras la muda de un
estadio al siguiente) y transmitirlo. La transmisión de patógenos por garrapatas se da
principalmente por la picadura (secreciones salivares infectadas o contenido intestinal
Introducción
18
regurgitado), pero también, con menor frecuencia, por heces o fluidos coxales (Parola &
Raoult, 2001).
En las tablas 5 a 7 se recogen las principales enfermedades infecciosas transmitidas por
garrapatas de importancia médica y veterinaria.
Tabla 5. Principales enfermedades bacterianas transmitidas por garrapatas. Azul: enfermedades de importancia médica. Blanco: enfermedades de importancia veterinaria. Naranja: enfermedades de importancia médica y veterinaria. (Jia et al., 2013; Sonenshine & Roe, 2014; Johnson et al., 2015; Li et al., 2015; Cutler, 2015; Wagemakers et al., 2015; Silaghi et al., 2016;2017).
Enfermedad Agente causal Vector principal Distribución
DEBONEL/TIBOLA/ SENLAT
Rickettsia slovaca Candidatus Rickettsia rioja Rickettsia raoultii
D. marginatus D. reticulatus
Europa
Fiebre africana por picadura de garrapata
Rickettsia africae Am. hebraeum Am. variegatum Am. loculosum
Caribe, Turquía, Oceanía, África subsahariana
Fiebre botonosa Rickettsia conorii subsp. conorii
Rh. sanguineus s.l. Cuenca mediterránea
Fiebre de Astracán R. conorii subsp. caspia Rh. pumilio Rh. sanguineus s.l.
Astracán, Kosovo, Chad
Fiebre exantemática australiana
Rickettsia marmionii H. novaeguinae I. holocytus
Australia
Fiebre exantemática de Israel
R. conorii subsp. israelensis Rh. sanguineus s.l. Israel, Portugal, Italia
Fiebre exantemática japonesa
Rickettsia japonica H. flava H. hystericis H. longicornis D. taiwanensis I. ovatus
Japón, Tailandia
Fiebre exantemática de las islas Flinders
Rickettsia honei Bo. hydrosauri H. novaeguineae I. granulatus
Australia, Tailandia, Nepal
Fiebre manchada de las Montañas Rocosas
Rickettsia rickettsii D. andersoni D. variabilis Am. aureolatum Am. cajennense Rh. sanguineus s.l.
Continente americano (excepto Canadá y Alaska)
Fiebre transmitida por garrapatas de la Costa del Pacífico
Rickettsia philipii D. occidentalis EE.UU.
Linfangitis asociada a Rickettsiosis (LAR)
Rickettsia sibirica subsp. mongolitimonae
Hy. asiaticum Hy. truncatum Hy. anatolicum excavatum Rh. pusillus
Sur Europa, África
Introducción
19
Enfermedad Agente causal Vector principal Distribución
Rickettsiosis del Lejano Oriente transmitida por garrapatas
Rickettsia heilongjiangensis D. silvarum H. concinna H. japonica douglasi
Rusia, China, Japón
Tifus por garrapatas de India
R. conorii subsp. indica Rh. sanguineus Rh. microplus H. leachii
India, Pakistán
Tifus por garrapatas de Queensland
Rickettsia australis I. holocyclus I. tasmani I. cornuatus
Australia
Tifus siberiano transmitido por garrapatas
R. sibirica subsp. sibirica D. nuttalli D. marginatus D. silvarum D. pictus D. sinicus D. auratus H. concinna
Siberia, Mongolia
Innominada Rickettsia helvetica I. ricinus Europa, Asia central
Innominada Rickettsia aeschlimannii Hy. marginatum África y área mediterránea
Innominada Rickettsia parkeri Am. maculatum (triste) Am. americanum
América (excepto Canadá y Alaska)
Innominada Rickettsia monacensis I. ricinus Europa Innominada Rickettsia massiliae Rh. sanguineus
Rh. turanicus Área mediterránea, América (excepto Canadá y Alaska)
Innominada Candidatus Rickettsia kellyi Desconocido India Innominada Candidatus Rickettsia
tarasevichiae I. persucatus China
Anaplasmosis humana, ehrlichiosis equina
Anaplasma phagocytophilum
I. ricinus detectado en otros ixódidos
Europa
I. pacificus I. scapularis
América
Ehrlichiosis granulocítica humana y canina
Ehrlichia ewingii Am. americanum América
Ehrlichiosis monocítica humana y canina
Ehrlichia chaffeensis Am. americanum América
Innominada Anaplasma capra I. persulcatus China Innominada Ehrlichia muris Haemaphysalis spp.
I. scapularis Asia y EE.UU.
Anaplasmosis bovina Anaplasma marginale Gran diversidad de ixódidos, como: Rh. sanguineus s.l. Rh. simus Rh. microplus
Mundial
Anaplasma centrale Rh. simus Sur de África
Introducción
20
Enfermedad Agente causal Vector principal Distribución
Anaplasmosis ovina Anaplasma ovis D. marginatus, D. andersoni, D. occidentalis D. niveus H. concinna H. punctata Hyalomma spp., I. ricinus, Rh. bursa, Rh. sanguineus s.l.
Trópico y subtrópico Región Mediterránea
Cowdriosis (‘heartwater’)
Ehrlichia ruminantium Amblyomma spp. África, Caribe
Ehrlichiosis canina Ehrlichia canis Rh. sanguineus s.l. Mundial Ehrlichiosis bovina Anaplasma bovis H. longicornis
H. punctata H. concinna H. megaspinosa H. langrangei H. leporispalustris
Mundial, excepto en Australia
Trombocitopenia cíclica canina
Anaplasma platys Rh. sanguineus s.l. Rh. evertsi Haemaphysalis spp.
Mundial, excepto Canadá, norte de Europa y Rusia.
Neoerhlichiosis Neoehrlichia mikurensis I. ricinus I. persulcatus Detectada en otros ixódidos
Europa y Asia
Borreliosis de Lyme Borrelia burgdorferi s.l. I. ricinus I. hexagonus
Europa
I. scapularis I. pacificus
América
I. persulcatus Asia Enfermedad febril aguda
Borrelia miyamotoi I. ricinus I. persulcatus I. scapularis
Europa, Asia y América
Erupción asociada a la garrapata meridional
Borrelia lonestari Am. americanum América del Norte
Fiebres recurrentes transmitidas por garrapatas
Borrelia crocidurae O. sonari Norte de África Borrelia duttonii O. moubata África Borrelia caucásica O. asperus Oriente asiático Borrelia latyschevii O. tartakoskyi Oriente asiático Borrelia persica O. tholozani Asia Borrelia parkeri O. parkeri América del Norte Borrelia mazzottii O. talaje América Borrelia venezuelensis O. rudis Centro y América
del Sur Borrelia hispanica O. erraticus Región
Mediterránea Borrelia hermsii O. hemsii América del Norte
Introducción
21
Enfermedad Agente causal Vector principal Distribución
Borreliosis bovina Borrelia theileri Rhipicephalus spp. África, Australia y América
Espiroquetosis aviar Borrelia anserina Ar. persicus Ar. miniatus
Mundial
Innominada Borrelia coriaceae O. hermsi América del Norte Tularemia Francisella tularensis Diversos América, Europa,
Asia DEBONEL/TIBOLA/SENLAT: Linfadenopatía, eritema y necrosis transmitida por Dermacentor / Linfadenopatía por picadura de garrapata/ Escara del cuero cabelludo y linfadenopatía del cuello; D.: Dermacentor; Am.: Amblyomma; Rh.: Rhipicephalus; H.: Haemaphysalis;; I.: Ixodes; Bo.: Bothriocroton; Hy.: Hyalomma; O.: Ornithodoros; Ar.: Argas.
Tabla 6. Principales enfermedades víricas transmitidas por garrapatas. Azul: enfermedades de importancia médica. Blanco: enfermedades de importancia veterinaria. Naranja: enfermedades de importancia médica y veterinaria. (Hubálek & Rudolf, 2012; Sonenshine & Roe, 2014; Kosoy et al., 2015).
Enfermedad Agente causal Principal vector Distribución
Encefalitis transmitida por garrapatas
Virus Powassan (Flavivirus) I. scapularis EE.UU.
Virus de la encefalitis transmitida por garrapatas, subtipo europeo (Flavivirus)
I. ricinus otros ixódidos
Europa, Korea de Sur
Virus de la encefalitis transmitida por garrapatas, subtipo Lejano Este y siberiano (Flavivirus)
I. persulcatus otros ixódidos
Asia
Enfermedad de la selva de Kyasanur
Virus de la enfermedad de la selva de Kyasanur (Flavivirus)
H. spinigera otros ixódidos
India
Fiebre de Colorado transmitida por garrapatas
Virus de la fiebre de Colorado transmitida por garrapatas (Coltivirus)
Ar. cooleyi EE.UU.
Fiebre hemorrágica de Crimea-Congo
Virus de la fiebre hemorrágica de Crimea-Congo (Nairovirus)
Hy. marginatum Hyalomma spp. otros ixódidos
Europa, Asia y África
Fiebre hemorrágica de Omsk
Virus de la fiebre hemorrágica de Omsk (Flavivirus)
D. reticulatus Siberia
Síndrome de la fiebre severa con trombocitopenia
Virus del síndrome de la fiebre severa con trombocitopenia o Huaiyangshan (Phlevovirus)
H. longicornis (sospecha)
China
Innominadas Virus Alkhumra (Flavivirus) O. savignyi Arabia Saudí Virus Avalon (Nairovirus) I. uriae
I. signatus Canadá, Rusia
Virus Bourbon Desconocido EE.UU. Virus Bhanja (Phlevovirus) Ixódidos, varias
especies África, Asia, Europa
Introducción
22
Enfermedad Agente causal Principal vector Distribución
Virus Dhori (Thogotovirus) D. marginatus Hy. dromedarii Hy. impeltatum Hy. marginatum Hy. schulze
Área mediterránea
Virus Eyach (Coltivirus) I. ricinus I. ventalloi
Europa
Virus Heartland (Phlebovirus)
D. variabilis Mosquitos y flebotomos
EE.UU.
Virus Issyk-kul (Bunyavirus) Ar. vespertilionis Kyrgyzstan, Tajiskitan, Kazakhstan
Virus Kemerovo (Orbivirus) I. persulcatus I. ricinus
Rusia, Egipto, Eslovaquia
Encefalomielitis ovina* Virus Louping ill (Flavivirus) I. ricinus Europa Virus Thogoto
(Thogotovirus) Am. variegatum Hyalomma spp. Rhipicephalus spp.
África, Europa, Asia
Virus Tribec (Orbivirus) I. ricinus H. punctata
Europa
Virus Tyuleniti I. uriae EE.UU., Rusia y Europa (países nórdicos)
Encefalitis caprina griega
Virus de la encefalitis caprina griega (Flavivirus)
I. ricinus Grecia
Encefalitis ovina turca Virus de la encefalitis ovina turca
I. ricinus Turquía
Enfermedad ovina de Nairobi
Virus de la enfermedad ovina de Nairobi (Nairovirus)
Rh. appendiculatus H. intermedia Mosquitos
África
Peste porcina africana Virus de la peste porcina (Asfivirus)
Ornithodoros spp. Principalmente África subsahariana y Cerdeña
Innominadas Virus Ganjam (Nairovirus) Haemaphysalis spp. India, Sri Lanka *Casos humanos puntuales. I.: Ixodes; Ar.: Argas; H.: Haemaphysalis; Hy.: Hyalomma; D.: Dermacentor; O.: Ornithodoros; Rh.: Rhipicephalus
Introducción
23
Tabla 7. Principales enfermedades protozoarias transmitidas por garrapatas. Azul: enfermedades de importancia médica. Blanco: enfermedades de importancia veterinaria (Sonenshine & Roe, 2014).
Enfermedad Agente causal Principal vector Distribución
Babesiosis humana Babesia divergens Babesia venatorum
I. ricinus Europa
Babesia microti Babesia duncani
I. scapularis América
Babesiosis bovina Babesia bigemina Babesia bovis
Rh. bursa Rh. microplus Rh. decoloratus Rh. annulatus Rh. geigyi Rh. evertsi
Mundial
Babesia major H. punctata Europa, Asia y norte de África
Babesiosis canina Babesia canis D. reticulatus D. marginatus Rh. sanguineus s.l.
Mundial
Babesia rossi H. leachi África del sur Babesia vogeli Rh. sanguineus s.l. Zona tropical y
sobtropical Babesia gibsoni H. longicornis
H. bispinosa Rh. sanguineus s.l.
Zona tropical y sobtropical
Babesiosis equina Babesia caballi D. nitens D. reticulatus Hy. marginatum Hy. truncatum Rh. evertsi
Mundial
Babesiosis ovina Babesia ovis Rh. bursa África, Asia y Europa Babesia motasi H. punctata
Theileriosis bovina Theileria anulata Hy. anatolicum Hy. detritum Hy. lusitanicum
Europa, Asia y norte de África
Theileria parva Rh. appendiculatus Rh. zambesiensis Rh. duittoni
África
Theileria buffeli/orientalis H. punctata H. longicornis H. brancofti H. humerosa
Europa, África, Asia y Australia
Theileria mutans Theileria velifera
Amblyomma spp. África e islas del Caribe
Theileria taurotragi Rh. appendiculatus Rh. zambeziensis
África
Theileria sinensis H. qinghaiensis China I.: Ixodes, Rh.: Rhipicephalus, H.: Haemaphysalis; D.: Dermacentor; Hy.: Hyalomma
Introducción
24
Especies de garrapatas que pican a personas en nuestro medio
Como se refleja en la Tabla 3, en España existen muchas especies de garrapatas capaces
de picar al hombre, aunque la mayoría de ellas lo hacen excepcionalmente. La riqueza de
ecosistemas y la diversidad climática son responsables de que exista una diversidad en la
distribución de las diferentes especies de garrapatas en nuestro país, existiendo un riesgo
variable de picaduras por una determinada especie de garrapata en función de la región
geográfica.
En el Centro de Rickettsiosis y Enfermedades Transmitidas por Artrópodos Vectores
(CRETAV) se recepcionan y clasifican todos los especímenes de garrapatas (adheridas o
no) que han picado a personas y que acuden a Servicios de Salud, regionales y nacionales
(Figura 7). Este Centro depende del Departamento de Enfermedades Infecciosas del
Hospital San Pedro-CIBIR, ubicado en Logroño (La Rioja). Los casos registrados proceden
en su mayoría de La Rioja o provincias lindantes, por lo que los datos obtenidos, que a
continuación se muestran, son representativos de lo que ocurre en el norte de la Península
Ibérica.
Figura 7. Ninfa de Ixodes ricinus picando en el brazo de una persona
(Aportación original).
Desde el mes de abril de 2009 hasta el mes de mayo de 2017 (ambos incluidos) se
recepcionaron un total de 544 ejemplares de 9 especies diferentes (Figura 8).
Introducción
25
Figura 8. Especies de garrapatas retiradas de pacientes y recibidas en el Dpto. de Enfermedades Infecciosas del Hospital San Pedro-CIBIR, abril 2009 – mayo 2017.
La especie más prevalente fue I. ricinus (63,2%) seguida del género Rhipicephalus
(22,2%): Rh. sanguineus s.l. (12,1 %) (Rh. sanguineus sensu stricto, Rhipicephalus
turanicus y Rhipicephalus pusillus) y Rh. bursa (8,1%). Otras especies identificadas fueron
Dermacentor marginatus (7,5%), Hy. marginatum (4,8%) y H. punctata (2,9%). En este
periodo se recogieron 5 ejemplares de la especie Ixodes frontalis (0,9%) y,
anecdóticamente, un ejemplar de Dermacentor reticulatus y otro ejemplar de Hyalomma
lusitanicum, este último procedente de Murcia. En la Tabla 8 se recogen las principales
enfermedades humanas asociadas a las garrapatas que con mayor frecuencia pican en el
norte de España.
s.l.
Introducción
26
Tabla 8. Especies de garrapatas que con mayor frecuencia pican al hombre en el norte de la Península Ibérica y las enfermedades infecciosas humanas asociadas a ellas en esta área.
Vector; Garrapata Agente causal Enfermedad
Ixodes ricinus Anaplasma phagocytophilum Anaplasmosis humana
Borrelia burgdorferi s.l. Enfermedad de Lyme
Borrelia miyamotoi1 Enfermedad febril aguda
Candidatus Neoehrlichia mikurensis2
Neoehrlichiosis
Francisella tularensis Tularemia
Rickettsia helvetica Rickettsiosis innominada3
Rickettsia monacensis Rickettsiosis innominada
Virus de la EVTG EVTG4
Virus Louping ill Vírica innominada5
Babesia divergens Babesia microti
Babesiosis humana
Rhipicephalus spp. Rickettsia conorii Fiebre botonosa
Rickettsia massiliae Rickettsiosis innominada6
Dermacentor marginatus Candidatus Rickettsia rioja Rickettsia slovaca Rickettsia raoultii
DEBONEL/TIBOLA/SENLAT
Francisella tularensis Tularemia
Hyalomma marginatum Rickettsia aeschlimannii Rickettsiosis innominada
Rickettsia sibirica subsp. mongolotimonae
LAR
Virus de la FHCC FHCC
Sólo amplificada en garrapatas, sin casos humanos: 1(datos propios, en prensa), 2Palomar et al., 2014a, 3Esta memoria (Palomar et al., 2012a), 6Oteo et al., 2006. 4No se ha detectado ni en garrapatas pero su sospecha es alta. 5Detectado en ovejas y cabras (Gonzalez et al., 1987). EVTG: Encefalitis vírica transmitida por garrapatas. DEBONEL/TIBOLA/SENLAT: Linfadenopatía, eritema y necrosis transmitida por Dermacentor / Linfadenopatía por picadura de garrapata/ Escara del cuero cabelludo y linfadenopatía del cuello. LAR: Linfangitis asociada a Rickettsiosis; FHCC: Fiebre hemorrágica de Crimea-Congo.
Introducción
27
Aves y garrapatas
Las aves tienen un doble papel sobre la abundancia poblacional de las garrapatas, siendo
tanto depredadores como hospedadores de estos ectoparásitos. El papel de las aves
como depredadores depende de la especie. Muchas aves se alimentan de estos
artrópodos de forma oportunista, pero existen especies que basan una parte muy
importante de su dieta en las garrapatas. Es el caso de especies africanas como Buphagus
africanus y Buphagus erythrorhynchus, conocidos vulgarmente como picabueyes. Se ha
comprobado que estos depredadores pueden tener un papel importante en la reducción
de la parasitación del ganado (Sonenshine & Roy, 2014). Por el contrario, en la mayoría
de las especies de aves el efecto de depredación es mínimo o nulo comparado con su
papel como hospedador.
Las aves pueden ser parasitadas por gran diversidad de especies y estadios de
garrapatas. Muchas especies de argásidos o garrapatas blandas, y algunas especies de
ixódidos, cuentan con las aves entre sus hospedadores (Hoogstraal, 1985). Se han citado
al menos 31 especies de garrapatas duras que sólo parasitan aves, principalmente del
género Ixodes (ej. I. arboricola e I. frontalis), a las que se suman otras muchas especies
ditróficas en las que alguno de sus estadios, normalmente inmaduros, parasitan estos
vertebrados (ej. Hy. marginatum). Además, las aves son hospedadores habituales de otras
especies generalistas (Tabla 9) (Guglielmone et al., 2014). Entre las 39 especies de
garrapatas citadas en España (Tabla 3), que representan un pequeño porcentaje del total
de especies descritas en el mundo, se encuentran 12 que pueden parasitar en algún
estadio de desarrollo a aves, y otras 18 que lo hacen ocasionalmente.
Introducción
28
Tabla 9. Número de especies de garrapatas duras que parasitan habitualmente aves. Obtenidos a partir de datos de 377 especies de las que se conoce la biología y ecología de todos sus estadios. (Modificado de Guglielmone et al., 2014).
Género de garrapata
Hospedadores habituales
Aves Aves + Mamíferos
Aves + Mamíferos + Escamosos
Aves + Mamíferos + Tortugas
Aves + Mamíferos + Tortugas + Escamosos
Ixodes 25 24 5
Haemaphysalis 5 34 3 1
Amblyomma 1 14 2 5
Rhipicephalus 8
Dermacentor 1
Hyalomma 7 1
31 88 9 2 6
En las figuras 9 a 13 se muestran ejemplares de aves parasitados por garrapatas.
Figura 9. Curruca capirotada (Sylvia atricapilla) parasitada por una larva y una ninfa de Ixodes spp., además de trombicúlidos. (Aportación original).
Introducción
29
Figura 10. Garrapata en la comisura del pico de un ejemplar de zorzal (Turdus philomelos) (Aportación original).
Figura 11. Recogida de garrapatas de aves. Izquierda: Petirrojo (Erithacus rubecula). Derecha: Trepador azul (Sitta europaea). (Aportación original).
Introducción
30
Figura 12. Verderón común (Chloris chloris) parasitado por una hembra de Ixodes frontalis. (Cortesía de Alfredo Anaya).
Figura 13. Ejemplares de aves parasitadas por garrapatas. Izquierda: Herrerillo común (Cyanistes caeruleus). Derecha: Trepador azul (Sitta europaea). (Cortesía de Alfredo Anaya).
En la parasitación de las aves puede existir cierta estacionalidad en función del
ecosistema, ecología del ave y de la especie de garrapata, etc. No obstante, las
garrapatas, y fundamentalmente las garrapatas duras, acompañan habitualmente a estos
vertebrados durante sus desplazamientos.
Introducción
31
Principales rutas migratorias de la Península Ibérica
La mayoría de las aves son capaces de desplazarse fácilmente distancias considerables
gracias a su capacidad de vuelo. Estos movimientos pueden implicar desplazamientos
estacionales o no, caracterizando a las aves inicialmente como migratorias o sedentarias,
respectivamente. Las aves migratorias son aquellas en las que al menos una parte
importante de su población se desplaza en épocas predecibles cada año, entre zonas de
cría y una o más zonas no reproductoras, y por lo tanto con direcciones también
predecibles (Campbell & Lack, 1985). En el caso de que el desplazamiento lo realice sólo
una parte de la población, se conoce como migración parcial. Las especies no migratorias
son conocidas como sedentarias, y son aquellas que permanecen todo el año en una
determinada región geográfica.
Dos de las ocho grandes rutas migratorias de las aves pasan por España: la ruta del mar
Negro y Mediterráneo, y la ruta del Atlántico este (Figura 14). La zona este de la Península
Ibérica y el archipiélago balear se encuentran en ambas rutas, mientras que el resto de la
Península Ibérica y el archipiélago canario sólo quedan dentro de la ruta Atlántica este
(Figura 15).
Figura 14. Representación gráfica de las ocho grandes rutas migratorias. (Modificado de http://www.birdlife.org/sites/default/files/worldsflyways.JPG, último acceso mayo 2017).
Introducción
32
Figura 15. Representación gráfica de las rutas migratorias de aves que pasan por España. Izquierda: Ruta del Atlántico este. Derecha: Ruta del Mar Negro y Mediterráneo (http://www.birdlife.org/datazone, último acceso mayo 2017).
España se encuentra en un lugar estratégico en el desplazamiento de numerosas especies
de aves entre África y el centro y el norte de Europa. La Península Ibérica cuenta con
numerosas especies de aves migratorias, tanto estivales (aproximadamente 80) e
invernantes (cerca de 60) como de paso (más de 40), que comparten hábitats con otras
especies o poblaciones residentes durante tiempo de duración variable (Pérez-Tris &
Santos, 2004). Las especies estivales son aquellas que pasan el invierno en latitudes
tropicales y acuden a latitudes más templadas para su reproducción. Las especies
invernantes, por el contrario, pasan el invierno en estas latitudes templadas, pero vuelven
a latitudes mayores para su reproducción. Las aves de paso son aquellas que permanecen
de forma temporal durante sus periodos migratorios. La riqueza ecológica de la Península
Ibérica propicia también movimientos a pequeña escala con gradientes de estacionalidad
similares a los que tienen lugar con la altitud, con movimientos de aves entre montañas y
mesetas, o los valles y regiones costeras (Pérez-Tris & Santos, 2004).
Dentro de la migración de las aves se pueden diferenciar migraciones de larga, media y
corta distancia. Las migraciones de larga distancia se dan en aquellas especies que pasan
de un hemisferio a otro recorriendo más de 10.000 km. En España son más habituales las
especies con migraciones de media distancia, como las que realizan las especies
transaharianas [ej. la curruca zarzera (Sylvia communis), el carricero común
(Acrocephalus scirpaceus) o el escribano hortelano (Emberiza hortulana)], o de corta
distancia, que se dan en especies presaharianas o aquellas que migran en Europa [ej. el
Introducción
33
pinzón vulgar (Fringilla coelebs), el zorzal común (Turdus philomelos) o el mirlo común
(Turdus merula)] (Figura 16). También se da una cuarta migración, o migración altitudinal,
en especies que se mueven estacionalmente entre zonas de valle y montaña [ej. el
verderón serrano (Serinus citrinella)] (SEO/BirdLife, 2008).
Figura 16. Ejemplos de migraciones de media y corta distancia. Mapas obtenidos de http://www.seo.org/resultados-seguimiento-de-aves/ y realizados en base a los datos de anillamiento y recuperaciones de SEO/Birdlife. Izquierda: Nº de aves anilladas en España recuperadas por país. Derecha: Nº de aves anilladas por país recuperadas en España
Las especies sedentarias también son capaces de recorrer importantes distancias entre
ecosistemas geográficamente diferentes. Los principales movimientos que dan lugar a
estas dispersiones son: 1) Fugas e irrupciones imprevisibles: desplazamientos debidos a
cambios en las condiciones del medio, como condiciones ambientales. 2) Nomadismo:
desplazamientos por búsqueda de recursos alimenticios, no periódicos pero que pueden
implicar el desplazamiento de una parte importante de la población. 3) Especies
divagantes: individuos que accidentalmente se encuentran fuera de su área de distribución
Introducción
34
natural. 4) Dispersión postgenerativa: desplazamiento, habitualmente de las nuevas
generaciones, en busca de nuevos lugares de cría o recursos alimenticios.
En el anexo II se presentan algunos datos de la biología y ecología, incluyendo el tipo de
migración, de las especies de aves que se han encontrado parasitadas en los trabajos que
se presentan en esta tesis doctoral.
Papel de las aves en las enfermedades transmitidas por garrapatas
Los desplazamientos de las aves, migratorios o no, favorecen la dispersión de los
microorganismos asociados a las mismas, y a sus ectoparásitos. Las aves pueden estar
implicadas en la dispersión de patógenos por tres mecanismos: 1) Dispersión mecánica,
actuando como un mero vehículo del microorganismo, sin amplificarlo. 2) Dispersión
biológica, actuando como amplificadores y/o reservorios de los mismos. 3) Dispersión de
vectores y/o reservorios, transportando ectoparásitos hematófagos capaces de vehicular
y transmitir los microorganismos (Hubálek, 2004). Son estos dos últimos mecanismos los
que tienen importancia en la dispersión de enfermedades transmitidas por garrapatas
(ETGs) (Hasle, 2013).
En este apartado nos centraremos en el papel de las aves en la epidemiología de las
zoonosis transmitidas por garrapatas duras. Las garrapatas duras tienen una mayor
importancia en salud humana y debido a su comportamiento, permanecen en el
hospedador durante más tiempo, tienen más importancia en la dispersión de los agentes
infecciosos que pueden vehicular.
Aves como reservorios y/o amplificadores de enfermedades transmitidas por garrapatas
La enfermedad de Lyme es una enfermedad multisistémica causada por algunas
genoespecies de bacterias del complejo B. burgdorferi s.l. y transmitidas por el complejo
I. ricinus (I. ricinus, Ixodes scapularis, I. pacificus, I. persulcatus) (Portillo et al., 2014).
Diversos trabajos han constatado el papel de las aves, principalmente las que nidifican y
se alimentan en el suelo como zorzales, mirlos, petirrojos, carriceros, ruiseñores o
faisanes, como reservorios de estas bacterias (Rudenko et al., 2011). En 1986 se detectó
por primera vez una especie de Borrelia del grupo de la enfermedad de Lyme en aves,
concretamente Borrelia burgdorferi sensu stricto en un zorzal rojizo (Catharus fuscescens)
(Anderson et al., 1986). Además, se comprobó experimentalmente el papel de especies
Introducción
35
como el canario silvestre (Serinus canaria), el mirlo americano (Turdus migratorius) o los
faisanes (Phasianus colchic) como reservorios competentes de esta bacteria (Olsen et
al.,1996; Kurtenbach et al., 1998; Ritcher et al., 2000). Humair y colaboradores (1998)
demostraron mediante xenodiagnóstico el papel del mirlo y el zorzal común como
reservorios de Borrelia garinii. Además, también se ha demostrado el papel de algunas
especies de túrdidos como reservorios de Borrelia valaisiana y Borrelia turdi (Norte et al.,
2013a). B. garinii es uno de los principales agentes causales de casos de enfermedad de
Lyme en Europa y B. valaisiana también se ha asociado puntualmente a casos de
enfermedad (Portillo et al., 2014; Diza et al., 2004). Por el contrario, B. turdi no se ha
implicado en ningún caso de enfermedad hasta el momento. Newman y colaboradores
(2015) encontraron una prevalencia de aves infectadas con B. burgdorferi s.l., entre ellas
las especies patógenas B. burgdorferi s.s. y B. bissettii, del 9,2%.
También se ha sugerido la capacidad de las aves para actuar como reservorio de
espiroquetas del grupo de las borrelias recurrentes. En 1947 se consiguió infectar pollos
con B. duttonii (Kervan, 1947). En EE.UU. se detectó Borrelia hermsii en una lechuza
moteada (Strix occidentalis caurina), y experimentalmente se vio la infección por esta
espiroqueta en pollos (Thomas et al., 2002; Schwan et al., 2007). B. hermsii causa fiebre
recurrente transmitida por garrapatas en América del Norte. Ambas borrelias son
transmitidas por garrapatas blandas, pero también se ha visto infección por otras especies
de este grupo transmitidas por garrapatas duras y patógenas para el hombre.
Concretamente, B. miyamotoi fue amplificada en sangre y/o tejidos de pavos salvajes
(Meleagris gallopavo) en un alto porcentaje (58%) de las muestras analizadas en EE.UU.
(Scott et al., 2010a). Además, Borrelia lonestari se ha amplificado en diferentes especies
de aves (Jordan et al., 2009).
Anaplasma phagocytophium, bacteria responsable de la anaplasmosis humana, ha sido
detectada por técnicas de PCR en sangre de ocho especies de aves [Mirlo, pinzón vulgar,
gorrión común (Passer domesticus), gorrión moruno (Passer hispaniolensis), escribano
montesino (Emberiza cia), alcaudón común (Lanius senator), urraca (Pica pica) y el mito
(Aegithalus caudatus)] en España (de la Fuente et al., 2005). También se amplificó en
tejidos de mirlos y de cormoranes (Phalacrocorax carbo sinensis), y en sangre de un zorzal
alirrojo (Turdus iliacus) en Europa (Víchová et al., 2016; Hornok et al., 2014; Jahfari et al.,
2014). Además, Keesing y colaboradores (2012) determinaron la competencia de cuatro
especies de aves como reservorios de esta bacteria en América [zorzal rojizo, mímido gris
(Dumetella carolinensis), zorzal de bosque (Hylocichla mustelina) y el mirlo americano].
No obstante, posteriormente otro estudio no lo corroboró para dos de estas especies, el
Introducción
36
mímido gris y el mirlo americano (Johnston et al., 2013). En un estudio realizado en China
se detectó A. phagocytophilum en la tórtola turca (Streptopelia decaocto) o el búho real
(Bubo bubo), y en otro realizado en Brasil en un carancho (Caracara plancus) y en un
zopilote (Coragyps atratus). En ambos estudios se detectó también Ehrlichia chaffeensis,
responsable de la ehrlichiosis monocítica humana en América, en un faisán y en una
cuyaya (Falco sparverius), respectivamente (Machado et al., 2012; Yang et al., 2015).
Algunos autores han sugerido que las aves pueden actuar como reservorios de algunas
especies de Rickettsia. Ludgren y colaboradores (1966) demostraron la persistencia de
infección por Rickettisia rickettsii, bacteria responsable de la fiebre manchada de las
Montañas Rocosas, durante al menos 10 días en pollos, faisanes y palomas (Columba
livia). No obstante, las aves no parecen jugar un papel importante en la epidemiología de
este patógeno (Parola et al., 2013). Recientemente, se ha detectado bacteriemia por
Rickettsia helvetica en el petirrojo (Erithacus rubecula) y en el acentor común (Prunella
modularis) (Hornok et al., 2014). Esta rickettsia se ha asociado a casos humanos de
enfermedad (Nilsson et al., 1999). Parola y colaboradores (2013) recogen una cita sobre
la presencia de Rickettsia africae, responsable de la fiebre africana por picadura de
garrapata, en aves marinas.
Aves como dispersoras de vectores/reservorios de las enfermedades transmitidas por garrapatas
En este apartado se recogen los datos obtenidos tras llevar a cabo una revisión exhaustiva
y actualizada de la literatura, pero en ella quedan exentas las autocitas correspondientes
a los artículos que se exponen y detallan en esta memoria (Palomar et al., 2012a; Palomar
et al., 2012b; Palomar et al., 2013; Palomar et al., 2015a; Palomar et al., 2015b; Palomar
et al., 2016b; Palomar et al., 2017a). En ellos, queda patente el papel de las aves como
dispersoras de garrapatas y sus microorganismos asociados, entre los que se encuentran
importantes agentes zoonóticos. Estos trabajos han sido publicados con anterioridad a
algunos de los artículos descritos a continuación.
La migración de las aves puede favorecer la introducción de nuevas especies de
garrapatas en una región o la ampliación del rango de distribución de éstas (Hoogstraal et
al., 1961; Hasle, 2013; Ogden et al., 2015). Se ha documentado la presencia de especies
de garrapatas no endémicas asociadas a aves migratorias. Así, por ejemplo, la garrapata
Hy. marginatum, cuya distribución no llega a latitudes altas (anexo I), ha sido recogida de
aves migratorias en países como Inglaterra o Noruega (Hasle et al., 2009; Jameson et al.,
Introducción
37
2012). Ejemplares no autóctonos del género Amblyomma y Dermacentor también han sido
capturados en estos países, respectivamente (Hasle et al., 2009; Jameson & Medlock,
2011). En España hay registros de la presencia de la especie Hyalomma excavatum, en
principio asociada a aves migratorias (Estrada-Peña, 2015).
La llegada de nuevas especies de garrapatas no implica el establecimiento de poblaciones
estables, ya que la especie debe encontrar un nicho apropiado y unas condiciones
climáticas, de vegetación y hospedadores adecuados, entre otros factores (Hasle, 2013).
No obstante, los cambios debidos al calentamiento global, los cambios en la vegetación y
la fauna (debidos, entre otros, a cambios en los usos del suelo y la gestión de los territorios
por el hombre), podrían favorecer el establecimiento de nuevas especies de garrapatas
(Hasle, 2013; Ogden et al., 2015).
El transporte de garrapatas infectadas de estadios inmaduros, y capaces de actuar como
vectores de los patógenos que vehiculan, parece el mecanismo más obvio de dispersión
de las ETGs (Hasle, 2013). Esto es debido a que normalmente los patógenos tienen una
transmisión transestadial, permaneciendo la infección en la garrapata tras la muda.
Además, en algunos casos, como ocurre con especies del género Rickettsia o el virus de
la fiebre hemorrágica de Crimea-Congo (FHCC), estos agentes infecciosos también tienen
una transmisión transovárica y la garrapata puede actuar también como su reservorio
(Ergönul et al., 2006; Parola et al., 2013). Así, ejemplares adultos transportados por aves,
también pueden jugar un papel importante en la dispersión de las enfermedades. Además,
la infestación de aves que pueden actuar como amplificadores y/o reservorios de algunos
microorganismos, y la ocurrencia del fenómeno de co-feeding (Randolph et al., 1996),
favorecen la dispersión de los patógenos a través del transporte de garrapatas infectadas
en cualquier estadio.
Dentro del complejo B. burgdorferi s.l. de encuentran al menos 10 especies con potencial
patógeno: B. burgdorferi s.s., B. garinii, Borrelia afzelii, B. valaisiana, Borrelia lusitaniae,
Borrelia spielmanii, Borrelia bavariensis, Borrelia kurtenbachii, Borrelia bissettii y Borrelia
mayonii (Rudenko et al., 2011; Portillo et al., 2014; Pritt et al., 2016). A excepción de las
tres últimas, todas se han detectado en ejemplares de I. ricinus recogidos de aves en
Europa (Mannelli et al., 2005; Comstedt et al., 2006; Spitalská et al., 2006; Amore et al.,
2007; Dubska et al., 2009; Geller et al., 2013; Heylen et al., 2013; Movila et al., 2013; Norte
et al., 2013b; Lommano et al., 2014). Se han encontrado diferentes especies de Borrelia
del grupo de la enfermedad de Lyme en otras especies del género Ixodes, como I. frontalis,
Ixodes ventalloi o I. arboricola (Spitalská et al., 2011; Heylen et al., 2013; Norte et al.,
Introducción
38
2013b; Tomassone et al., 2013; Lommano et al., 2014). También se han detectado estas
bacterias en especies de otros géneros de garrapatas, como por ejemplo B. valaisiana en
H. punctata, entre otras (Norte et al., 2013b). En América del Norte la enfemedad de Lyme
está causada principalmente por la picadura de I. scapularis y por la transmisión de
B. burgdorferi s.s. La detección de garrapatas de esta especie infectadas por esta
genoespecie de borrelia también se ha notificado en numerosas ocasiones (Scott et al.,
2010b). También se han encontrado otras bacterias patógenas, como B. bissetti en el
vector I. pacificus (Newman et al., 2015). La dispersión transoceánica de B. burgdorferi s.l.
se ha descrito asociada a la especie I. uriae en aves marinas (Olsén et al., 1993; Duneau
et al., 2008). B. miyamotoi ha sido detectada en garrapatas de aves, concretamente en
Ixodes dentatus en EE.UU. y en I. ricinus en Europa (Hamer et al., 2012; Lommano et al.,
2014).
Son numerosos los estudios que demuestran la dispersión de ejemplares de garrapatas
infectados por A. phagocytophilum capaces de transmitirlas, aunque en bajas prevalencias
(Stuen et al., 2013). Así, en Europa se ha detectado en I. ricinus en numerosos países, y
en América en I. scapularis (Alekseev et al., 2001; Daniels et al., 2002; Ogden et al., 2008;
Paulauskas et al., 2009; Hildebrandt et al., 2010; Geller et al., 2013; Lommano et al., 2014;
Baráková et al., 2014; Capliginia et al., 2014). En Europa, A. phagocytophilum se ha
amplificado en garrapatas de aves que habitan en zonas urbanas como los cuervos
(Corvus spp.) (Sándor et al., 2017). No obstante, Jahfari y colaboradores (2014)
establecen diferentes ecotipos basados en la caracterización genética de las distintas
cepas, y sugirieron un ciclo enzoótico propio de las bacterias en aves (ecotipo IV) y a
I. frontalis como su vector.
Candidatus Neoehrlichia mikurensis, responsable de la enfermedad denominada
neoehrlichiosis, ha sido amplificada por técnicas de biología molecular en ejemplares de
I. ricinus procedentes de aves en distintas regiones de Europa, y en I. frontalis de aves en
la región rusa del Báltico (Movila et al., 2013; Lommano et al., 2014, Labbé Sandelin et al.,
2015)
Otros rickettsiales responsables de ETGs y detectados en garrapatas de aves son las
bacterias del género Rickettsia. En Europa, las principales especies detectadas son
R. helvetica y Rickettsia monacensis en su vector I. ricinus (Hildebrandt et al., 2010; Movila
et al., 2013; Capligina et al., 2014; Lommano et al., 2014; Mărcuţan et al., 2016). Ambas
especies se han implicado en patología humana (Jado et al., 2007; Nilsson et al., 1999).
La especie más prevalente es R. helvetica, que se ha asociado a bacteriemia en aves
Introducción
39
(Hornok et al., 2014; Berthová et al., 2016). Ambas especies se han amplificado en
I. arboricola y en Hyalomma spp. (Mărcuţan et al., 2016; Sándor et al., 2017). R. helvetica
también ha sido amplificada en I. ventalloi de aves (Santos-Silva et al., 2006; Tomassone
et al., 2013). Rickettsia aeschlimannii, considerada patógena, también ha sido detectada
en garrapatas del género Hyalomma recogidas de aves (Santos-Silva et al., 2006; Movila
et al., 2013; Diakou et al, 2016). Además, en estudios en los que se detecta esta rickettsia,
también se encuentran garrapatas infectadas por R. africae, responsable de la fiebre
africana transmitida por garrapatas (Wallménius et al., 2014; Toma et al., 2014). Rickettsia
massiliae, que causa infección en el hombre, se ha identificado en Rh. turanicus en
Portugal y en I. ricinus e I. arboricola en Rumanía (Santos-Silva et al., 2006; Mărcuţan et
al., 2016). También Rickettsia parkeri se ha encontrado en garrapatas de aves en América
(Flores et al., 2016). En algunos casos, estas rickettsias no se han identificado hasta
especie, o incluso se han propuesto como nueva especie (Elfving et al., 2010; Graham et
al., 2010; Spitalská et al., 2011; Dubska et al., 2012; Wallménius et al., 2014). Entre ellas,
se encuentra Candidatus Rickettsia mendelii, identificada en la República Checa en dos
ejemplares de I. ricinus recogidos de un petirrojo y de un ruiseñor común (Luscinia
megarhynchos) (Hajduskova et al., 2016).
También se ha comprobado que las garrapatas transportadas por aves pueden estar
infectadas por virus responsables de enfermedades graves como la encefalitis vírica
transmitida por garrapatas (EVTG) o la FHCC. El flavivirus causante de la EVTG ha sido
detectado en su vector, I. ricinus, en Europa (Ernek et al.; 1968, Geller et al., 2013; Movila
et al., 2013; Lommano et al., 2014). Las aves migratorias pueden jugar un papel muy
importante en la dispersión del virus a nuevos nichos (Waldenström et al., 2007). La FHCC
es producida por un nairovirus y transmitida principalmente por Hyalomma spp. Las aves
parecen ser refractarias a la infección, a excepción de los avestruces (Hoogstraal et al.,
1979, Shepherd et al., 1987; Swanepoel et al., 1998), aunque la dispersión de garrapatas
infectadas en aves migratorias ha sido constatada (Hoogstraal et al., 1979; Lindeborg et
al., 2012; Leblebicioglu et al., 2014).
Protozoos como Babesia venaturum, Babesia microti y Babesia divergens, agentes
causales de la babesiosis humana, han sido amplificados en garrapatas I. ricinus
recogidas de aves migratorias en Europa (Hildebrandt et al., 2010; Hasle et al., 2011;
Capligina et al., 2014).
Introducción
40
Estudios sobre aves y enfermedades transmitidas por garrapatas en España
España cuenta con una gran diversidad de ecosistemas y gran riqueza faunística,
incluyendo importantes poblaciones de aves, que favorecen la presencia de diferentes
especies de garrapatas responsables de la transmisión de enfermedades zoonóticas. Así,
diferentes regiones del país son endémicas para determinadas ETGs, como la enfermedad
de Lyme (B. burgdorferi s.l.), el DEBONEL (del inglés Dermacentor-borne-necrosis-
erythema-lymphadenopathy) (Rickettsia slovaca, Candidatus Rickettsia rioja o Rickettsia
raoultii), la fiebre botonosa (Rickettsia conorii), las fiebres recurrentes (Borrelia hispanica)
o la anaplasmosis humana (A. phagocytophilum) (Font-Creus et al., 1985; Oteo et al.,
2000; Oteo et al., 2004; Portillo et al., 2014; Castilla-Guerra et al., 2016). Otras se han
notificado de forma puntual, como la linfangitis asociada a Rickettsiosis (LAR) (Rickettsia
sibirica mongolitimonae), la infección por R. monacensis, la tularemia (Francisella
tularensis), la babesiosis (Babesia spp.) o la FHCC (Alkorta et al., 2000; Jado et al., 2007;
Aguirrebengoa et al., 2008; García Rada, 2016; Guerrero et al., 2017). Además, se han
detectado otros patógenos en sus vectores, pero sin conocerse hasta el momento la
ocurrencia de casos de enfermedad, como B. miyamotoi (datos propios, enviados a
revista) y Ca. N. mikurensis (Palomar et al., 2014). Por otro lado, se considera altamente
probable que enfermedades como la EVTG ocurran (Palomar et al., 2014b). Además, la
Península Ibérica cuenta con una ubicación privilegiada en las rutas migratorias entre
África y Europa. A pesar de todos estos aspectos, los estudios sobre los patógenos
responsables de las ETGs en aves o sus ectoparásitos son escasos.
Estrada-Peña y colaboradores (1995) publicaron los datos de prevalencia de B. burgdorferi
en garrapatas recogidas de aves obtenidos mediante inmunofluorescencia indirecta. En
este estudio se encontraron prevalencias altas en ninfas de I. ricinus y de I. frontalis (51%
y 57% respectivamente) en una zona de montaña entre La Rioja y Soria, contrastando con
la ausencia de la bacteria en I. frontalis y H. punctata recogidas sobre aves en áreas de
Aragón (Estrada-Peña et al., 1995). En un estudio posterior, se presentaron datos
referentes al parasitismo de aves por I. ricinus, vector de la enfermedad de Lyme. En este
mismo estudio, se constató la presencia de B. valaisiana, B. garinii y B. afzelii en ninfas de
I. ricinus de vegetación en las que se amplificó sangre de aves galliformes y paseriformes
(Estrada-Peña et al., 2005).
De la Fuente y colaboradores (2005) detectaron A. phagocytophilum en ocho especies de
aves, como se ha citado anteriormente. Los mismos datos se recogen en otro estudio
(Naranjo et al., 2006). Otra bacteria estudiada en la Península Ibérica, en aves o sus
Introducción
41
ectoparásitos, ha sido Coxiella burnetii. Este microorganismo es responsable de la fiebre
Q y se transmite principalmente por inhalación de aerosoles. Aunque no está demostrado
el papel de las garrapatas como vector de C. burnetii, éstas están implicadas en la
epidemiología de la fiebre Q ya que son muchas las especies de garrapatas que la portan
(Porter et al., 2011). Toledo y colaboradores (2009) investigaron la presencia de C. burnetii
en tres ejemplares de garrapatas procedentes de aves. En ninguna de ellas se amplificó
la bacteria. Posteriormente, Astobiza y colaboradores (2011) llevaron a cabo un trabajo en
el que procesaron, en busca de C. burnetii, un total de 336 ejemplares de aves
pertenecientes a 23 familias. Un milano negro (Milvus migrans) y un buitre leonado (Gyps
fulvus) resultaron positivos.
Foley-Fisher (que firma posteriormente como England ME) y colaboradores realizaron dos
estudios en el sur de España con el objeto de estudiar la presencia de la FHCC en
ejemplares de Hyalomma spp. de aves en migración. En el primero se analizaron dos
garrapatas y en el segundo 12, sin resultados positivos de detección del virus (Foley-Fisher
et al., 2012; England et al., 2016). No obstante, estos estudios aportan datos de las
especies de aves y su parasitación por garrapatas, aunque sólo a nivel de género. Arnal y
colaboradores (2014) analizaron huevos y ejemplares de gaviotas (Larus michahellis) y
garrapatas blandas de la especie Ornithodoros maritimus, recogidos en la costa
mediterránea española, en busca de indicios de presencia de flavivirus. Para ello,
realizaron pruebas serológicas (ELISA y test de neutralización) en huevos y aves con el
fin de detectar anticuerpos frente a flavivirus, entre los que se encontraban el virus de la
EVTG y el virus Meaban. Además, mediante PCR genéricas de flavivirus se estudiaron
136 lotes de garrapatas. Se encontraron altas prevalencias de anticuerpos frente a
flavivirus en ejemplares de aves de L’Escala y Medes (Noreste de la costa mediterránea).
El test de neutralización fue positivo en un caso para EVTG, pero los autores creen que
debido a reacciones cruzadas con otros flavivirus. En el resto de las muestras se
detectaron anticuerpos frente al virus Meaban. Además, en 6 lotes de garrapatas se
amplificó un fragmento génico cercano a este virus (Arnal et al., 2014). Este flavivirus,
previamente detctado en comunidades de aves y en esta especie de garrapata, no parece
tener implicaciones en Salud.
En la actualidad, a los trabajos aquí referidos hay que sumar seis de los siete que se
presentan en la esta memoria.
Introducción
42
Justificación de la unidad temática de la tesis
Como se ha documentado a lo largo de esta introducción, las aves son reservorios y/o
amplificadores de patógenos responsables de ETGs, y dispersores de sus vectores. La
escasez de información respecto al papel de las aves en la epidemiología de las ETGs en
España, pusieron de manifiesto la necesidad de investigar la presencia de
microorganismos en garrapatas retiradas de aves en la Península Ibérica, tanto en
especies de aves residentes como migratorias, y en garrapatas de aves migratorias en
otros países y con capacidad de desplazarse hasta nuestro medio. Con tal fin, se
diseñaron diversos estudios que han sido desarrollados en 7 artículos que se describen
en los cuatro capítulos siguientes. El primero de ellos recoge el trabajo llevado a cabo con
ejemplares de garrapatas de aves capturadas en Ribavellosa (Almarza de Cameros, La
Rioja). En este estudio se detectó una especie de Rickettsia no descrita anteriormente, por
lo que se procedió a su caracterización genética y a la determinación de su prevalencia en
nuevas muestras. Se desarrollaron dos artículos que explican estos resultados. A su vez,
tras la detección del virus de la fiebre hemorrágica de Crimea-Congo en la Península
Ibérica (Estrada-Peña et al., 2012), y plantear la entrada del mismo por el transporte de
garrapatas infectadas en aves migratorias, se procedió al análisis de ejemplares de
Hyalomma spp. capturados de aves en Marruecos y en la Península Ibérica. Estos datos
se publicaron en dos artículos. Con el fin de profundizar en el conocimiento de los
microorganismos vehiculados por garrapatas de aves en La Rioja, se estudiaron
garrapatas recogidas en un nuevo ecosistema, en el municipio de Santa Eulalia. Los datos
obtenidos se publicaron en dos nuevos artículos que cierran el compendio de
publicaciones. Por último, se presentan los datos preliminares sobre el estudio de virus y
bacterias en garrapatas del género Ixodes, algunas de ellas recogidas sobre aves,
desarrollado durante mi estancia con el grupo de arbovirosis y el Tick Cell Biobank en el
Instituto Pirbright (Reino Unido). Estos datos se presentaron en la tercera conferencia de
la acción COST “European network for Neglected Vectors and Vector-Borne Diseases”
(EurNegVec: TD1303) (Palomar et al., 2016b).
Objetivos
Objetivos
45
“El experimentador que no sabe lo que está buscando no comprenderá lo que
encuentra” Claude Bernard, Fisiólogo francés (1813 - 1878)
Objetivos
1. Conocer las especies de garrapatas que parasitan aves en nuestro medio, y sus
microorganismos.
2. Estudiar las garrapatas recogidas de aves en otras zonas de España y de
Marruecos que llegan al Centro de Rickettsiosis y Enfermedades Transmitidas por
Artrópodos Vectores (CRETAV).
Objetives
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“The experimenter who does not know what he is looking for will not understand what he
finds” Claude Bernard, French physiologist.
Objectives
1. To investigate the tick species that infest birds in our environment, and their
microorganisms.
2. To study the ticks collected from birds in other Spanish areas and in Morocco that
have been received at the Center of Rickettsiosis and Arthropod-Borne Diseases
(from the Spanish, CRETAV).
Compendio de publicaciones
Compendio de artículos: Finca Ribavellosa
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Estudio sobre las garrapatas de aves y sus microorganismos en la Finca Ribavellosa
En 2009, el CRETAV ya mantenía una colaboración con los anilladores Óscar Guitiérrez,
David Mazuelas y Lidia Roncero con el objeto de recoger garrapatas que parasitan aves
y conocer los microorganismos que vehiculan. En ese año, David Mazuelas y Lidia
Roncero llevaron a cabo el estudio de la avifauna en la Finca Rivabellosa (Almarza de
Cameros, La Rioja) (Mazuelas & Roncero, 2010). La Finca Ribavellosa es un espacio
que cuenta con gran variedad de ecosistemas con un alto grado de conservación, lo que
favorece la presencia de una gran diversidad de especies vegetales y animales. Entre
éstas se encuentran poblaciones de aves residentes y migratorias, y una importante
variedad y abundancia de garrapatas. Por ello, el planteamiento de una recogida
sistemática de aves en este paraje nos brindó la oportunidad de diseñar y llevar a cabo
un estudio sobre las garrapatas que ectoparasitan aves en nuestro medio y los
microorganismos asociados a ellas.
La Finca Ribavellosa está ubicada en el monte de Ribavellosa (Sierra del Camero Viejo,
Sistema Ibérico), en el término municipal de Almarza de Cameros (La Rioja) (Figura 17).
Se trata de un espacio protegido gestionado por el Ministerio de Agricultura, Pesca,
Alimentación y Medio Ambiente (MANAMA) a través del Organismo Autónomo de
Parques Naturales. Dentro de sus múltiples figuras de protección, la Finca forma parte
de la red de zonas de especial protección para las aves (ZEPA). En sus
aproximadamente 200 Ha., con una altitud media de 1.090 m, cuenta con una gran
diversidad ecológica, definida principalmente por su orografía y la variabilidad climática
debida a la influencia atlántica, mediterránea y continental. Dominan las formaciones
boscosas como hayedos (Fagus sylvatica), plantaciones de pinares, principalmente de
pino silvestre (Pinus sylvestris), quejigares (Quercus faginea), encinares (Quercus ilex)
y bosques de ribera.
Entre los meses de abril y noviembre de 2009 se llevaron a cabo muestreos semanales
de aves para su anillamiento científico. Durante los mismos, y siempre que las
condiciones físicas de los ejemplares capturados lo permitieron, se procedió a la
búsqueda de garrapatas en las aves capturadas (generalmente en la zona ocular, zona
del pico o garganta). Ya en el laboratorio, las garrapatas fueron clasificadas
morfológicamente y congeladas a -80ºC hasta su procesamiento. Se incluyeron en el
estudio un total de 222 que fueron procesadas individualmente. Se emplearon técnicas
Compendio de artículos: Finca Ribavellosa
52
de biología molecular para la clasificación genética de los ejemplares y para estudiar la
presencia de las bacterias A. phagocytophilum (anaplasmosis humana), B. burgdorferi
s.l. (enfermedad de Lyme) y Rickettsia spp. del grupo de las fiebres manchadas
(rickettsiosis).
El estudio ofreció importantes datos sobre la parasitación de diferentes especies de aves
por garrapatas de las especies I. ricinus, I. frontalis, I. arboricola y H. punctata (Tabla
10). Se caracterizó genéticamente I. arboricola con dos fragmentos génicos (ARN 16S
y ARN 12S), especie de garrapata de la que no se habían publicado hasta el momento
secuencias genéticas. La confirmación morfológica fue realizada por el Prof. Agustín
Estrada Peña, acarólogo de prestigio. Las secuencias depositadas en GenBank
obtenidas en la clasificación genética (JF791812, JF791813 y JF896451) se recogen en
el anexo III. Los patógenos A. phagocytophilum, B. garinii, B. valaisiana, R. helvetica y
R. monacensis fueron detectados en I. ricinus, la especie de garrapata responsable de
su transmisión y más prevalente en el estudio. La tipificación genética de las borrelias y
rickettsias amplificadas se especifican en la Tabla 11 y la Tabla 12, respectivamente.
También se constató por primera vez la presencia en España de Rickettsia sibirica
subsp. sibirica, agente causal del tifus siberiano transmitido por garrapatas, en una larva
de I. ricinus recogida sobre una curruca capirotada (Sylvia atricapilla). Además, se
notificó por primera vez la presencia de B. turdi en el oeste de Europa, amplificada de
un ejemplar de I. frontalis. Por último, los fragmentos obtenidos en 27 ejemplares de
I. arboricola, y 2 I. ricinus, sugirieron la presencia de una especie de Rickettsia nueva, a
la que se denominó Candidatus Rickettsia vini, por descubrirse en la tierra con nombre
de vino, La Rioja. Estos datos se recogen en el artículo que aparece a continuación
(Palomar et al., 2012a).
En resumen, este estudio puso de manifiesto la importancia de las aves en la dispersión
de agentes zoonóticos por el transporte de garrapatas infectadas, algunas de ellas
vectores de los mismos. Este trabajo también constató la presencia de especies
bacterianas no notificadas con anterioridad en España (R. sibirica subsp. sibirica y
B. turdi) y de una nueva especie de Rickettsia (Ca. R. vini), cuyo papel patógeno es
desconocido.
Compendio de artículos: Finca Ribavellosa
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Figura 17. Map showing the area of this study, Finca Ribavellosa. (30TWM; 42°14′N 2°54′W).
Compendio de artículos: Finca Ribavellosa
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Tabla 10. Ticks collected on birds in Finca Ribavellosa by tick stage and species (n=222).
Bird species (Number of specimens)
Tick stages and species
I. ricinus I. frontalis I. arboricola H. punctata Ixodes spp.
L N F L N F L N L L
Carduelis carduelis (1) Common Linnet
1
Carduelis chloris (1) European Greenfinch
1
Cyanistes caeruleus (1) Eurasian Blue Tit
20
Erithacus rubecula (37) European Robin
32 8 1 3 4
Ficedula hypoleuca (1) European Pied Flycatcher
1
Fringilla coelebs (3) Common Chaffinch
5
Garrulus glandarius (4) Eurasian Jay
16 9 1
Parus major (1) Great Tit
1 6
Pyrrhula pyrrhula (1) Eurasian Bullfinch
1
Sylvia atricapilla (11) Eurasian Blackcap
8 7 2
Troglodytes troglodytes (1) Eurasian Wren
3
Turdus merula (19) Common Blackbird
22 28 1 1 1 1
Turdus philomelos (14) Song Thrush
14 19 1
Turdus viscivorus (1) Mistle Thrush
3
No data (1) 1
I.: Ixodes; H.: Haemaphysalis; L: Larvae; N: Nymph, F: Female
60
Com
pendio de artículos: Finca Ribavellosa
Tabla 11. Detailed Borrelia spp. data obtained in Finca Ribavellosa. Genospecies of Borrelia burgdorferi s.l. detected in ticks and bird species using flaB gene and 5S-23S intergenic spacer PCR assays (n=29). The GenBank accession numbers as well as the highest percentages of identity are also included.
Ticks Bird species (specimen number)
Sequencing results for PCR target genes
Species Stage flaB 5S-23S intergenic spacer Borrelia species
GenBank ID % identity Borrelia species
GenBank ID % identity
H. punctata 1 L T. merula (1) B. garinii DQ650331 100 B. garinii JF331110 100 I. frontalis 1 F T. philomelos (1) B. garinii DQ650331 99.7 B. garinii JF331110 100
1 F T. merula (1) B. turdi D85071 99.7 Borrelia sp. strain Ya501
D84407 96.0
Ixodes spp. 1 L E. rubecula (1) - B. garinii JF331110 100 1 L T. merula (1) B. valaisiana DQ650330 99.4 B. valaisiana DQ860265 97.8
I. ricinus 1 L Tr. troglodytes (1) B. garinii D89899 100 B. garinii JF331110 100 1 L T. philomelos (1) B. garinii D89899 100 B. garinii JF331117 100 1 N T. merula (1) B. garinii D89899 100 B. garinii JF331110 100 1 L B. garinii D89899 100 B. garinii JF331117 100 2 L T. merula (1) B. garinii D89899 100 B. garinii JF331110 100 1 N T. merula (1) B. garinii D89899 99.5 B. garinii JF331110 100 1 N - B. garinii GQ387030 100 1 N T. merula (1) - B. garinii JF331110 100 1 N, 1 L T. merula (2) - B. garinii GQ387030 98.3-100 1 L T. merula (1) - B. garinii DQ860270 100 1 L T. merula (1) - B. garinii JF331110 100 1 N B. garinii DQ650331 100 -
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pendio de artículos: Finca Ribavellosa
Ticks Bird species (specimen number)
Sequencing results for PCR target genes
Species Stage flaB 5S-23S intergenic spacer Borrelia species
GenBank ID % identity Borrelia species
GenBank ID % identity
1 L E. rubecula (1) B. garinii DQ650331 100 - 1 L T. merula (1) B. burgdorferi
B31 AE000783 100 B. garinii JF331110 100
1 L E. rubecula (1) B. valaisiana DQ650330 100 B. valaisiana AB091795 100 1 L, 1 N T. philomelos (2) B. valaisiana DQ650330 100 B. valaisiana DQ860265 99.5-100 1 N T. merula (1) B. valaisiana DQ650330 99.7 B. valaisiana DQ860265 98.9 1 L T. merula (1) B. valaisiana DQ650330 99.7 B. valaisiana AF497985 100 2 L T. merula (2) B. valaisiana DQ650330 100 - 1 L G. glandarius (1) B. valaisiana DQ650330 99.5 -
H.: Haemaphysalis; I.: Ixodes; L: Larva; N: Nymph, F: Female; E.: Erithacus; G.: Garrulus; T.: Turdus; Tr.: Troglodytes
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pendio de artículos: Finca Ribavellosa
Tabla 12. Detailed Rickettsia spp. data obtained in Finca Ribavellosa. Genospecies of Rickettsia spp. detected in ticks and bird species using ompA, ompB and gltA gene PCR assays (n=39). The GenBank accession numbers as well as the highest percentages of identity are also included.
Ticks species & stages
Bird species (specimen number)
Sequencing results for PCR target genes ompA ompB gltA
Rickettsia spp. GenBank ID % identity Rickettsia spp. GenBank ID % identity Rickettsia spp. GenBank ID % identity I. ricinus 1 N S. atricapilla (1) R. monacensis DQ100169 100 - 1 N G. glandarius (1) - - R. helvetica U59723 100 1 L S. atricapilla (1) R. sibirica sibirica U43807 99.8 - - 1 N T. philomelos (1) - Rickettsia spp. * 99.5-100 -
2 L E. rubecula (2) - Rickettsia spp. * 99.5-100 -
2 L E. rubecula (2) - - Rickettsia sp. * 99-100
2 N T. merula (2) - - Rickettsia sp. * 99.6-100 1 L T. philomelos (1) - - Rickettsia sp. * 99.7 1 L Tr. Troglodytes (1) - - Rickettsia sp. * 100 2 L E. rubecula (2) R. heilongjiangensis† AF179362 97.1 R. japonica† AF123713 99.1 Rickettsia sp.† * 100 I. arboricola 20 N C. caeruleus (1) R. heilongjiangensis† AF179362 97.1 R. japonica† AF123713 99.1 Rickettsia sp.† * 100 5 L P. major (1) R. heilongjiangensis† AF179362 97.1 R. japonica† AF123713 99.1 Rickettsia sp.† * 100 * Same identity with more than one validly published Rickettsia species. † Potential Candidatus Rickettsia vini. I.: Ixodes; L: Larva; N: Nymph; C.: Cyanistes; E.: Erithacus; G.: Garrulus; P.: Parus; S.: Sylvia; T.: Turdus; Tr.: Troglodytes; R.: Rickettsia
Compendio de artículos: Candidatus Rickettsia vini
63
Candidatus Rickettsia vini
Las secuencias nucleotídicas obtenidas tras la amplificación de los genes parciales de
rickettsia ompA, ompB y gltA a partir de garrapatas de aves de Ribavellosa (Palomar et
al., 2012a), mostraron bajos porcentajes de similitud con los correspondientes a
especies de Rickettsia validadas (Tabla 12; Palomar et al., 2012a). Este hecho sugirió
que nos encontrábamos frente a una nueva especie de Rickettsia, que denominamos
Ca. R. vini. No obstante, la clasificación taxonómica de nuevas especies de bacterias
de este género requiere, entre otros fundamentos, una mayor caracterización genética
de las mismas (Fournier et al., 2003; Raoult et al., 2005). Por este motivo, se llevó a
cabo la caracterización de nuestros amplificados basada en los fragmentos génicos
ompA, ompB, gltA, ARNr 16S (rrs), gen D o sca4 (codifica la proteína PS120) y htrA
(proteína de membrana de 17kDa). Se analizaron 27 muestras de ADN extraídas de 20
y 5 ejemplares de I. arboricola retiradas de un herrerillo (Cyanistes caeruleus) y un
carbonero común (Parus major) y de 2 especímenes de I. ricinus recogidos sobre dos
petirrojos. Las secuencias nucleotídicas obtenidas fueron analizadas en base a los
criterios taxonómicos establecidos (Fournier et al., 2003; Raoult et al., 2005). Los
porcentajes de similitud hallados mostraron máxima identidad con R. heilongjiangensis
como especie de Rickettsia validada (97,12% para ompA; 98,90 para ompB; 99,73%
para gltA, 99.75% para rrs; 99.32% para sca4), demostrándose según las guías para la
clasificación taxonómica que nos encontrábamos frente a una nueva especie de
Rickettsia (Palomar et al., 2012b). Las secuencias depositadas en GenBank obtenidas
en la caracterización genética de Ca. R. vini (JF758824, JF758826-9 y JF803266) se
recogen en el anexo III.
El hallazgo de una nueva especie, Ca. R. vini, es el principio de un largo camino de
estudio sobre la epidemiología de la misma. Dimos un nuevo paso en este camino
investigando la prevalencia de este rickettsial en garrapatas de la especie I. arboricola,
ya que Ca. R. vini se había amplificado en el 100% de las muestras de esta especie en
el trabajo previo (Palomar et al., 2012a). Para ello, se seleccionaron de la colección de
garrapatas del CRETAV todos los ejemplares de I. arboricola que habían sido recogidos
sobre aves. Fueron un total de 56 ejemplares (17 larvas, 36 ninfas y 3 hembras)
recogidos de aves en el norte de España entre los años 2011 y 2013. Como era de
esperar, estas garrapatas se encontraron en especies de aves que nidifican en
hoquedades, como el herrerillo, el carbonero común o el carbonero palustre (Poecile
palustris). Estudiamos la presencia de Rickettsia spp. en estas muestras mediante el
Compendio de artículos: Candidatus Rickettsia vini
64
uso de una PCR específica (ompA), y obtuvimos una prevalencia para Ca. R. vini del
94,4%. El alto porcentaje obtenido sugería que Ca. R. vini era un endosimbionte de
I. arboricola (Palomar et al., 2015a).
Compendio de artículos: Candidatus Rickettsia vini
65
Debido a que algunos artículos no son de acceso libre, éstos no pueden hacerse
públicos, motivo por el que no son incluidos en la presente versión de la memoria de
tesis. Se muestra a continuación la información libre del artículo que se encuentra en
esta sección en la versión completa de la memoria, y el acceso a la revista en la que se
ha publicado.
http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1877959X12001100?via%3Dihub#ae
p-abstract-id9
Compendio de artículos: Candidatus Rickettsia vini
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Compendio de artículos: Candidatus Rickettsia vini
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Compendio de artículos: Candidatus Rickettsia vini
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Compendio de artículos: Fiebre Hemorrágica de Crimea-Congo
71
Fiebre hemorrágica de Crimea-Congo
En el año 2012 detectamos por primera vez el virus de la FHCC en la Península Ibérica.
Concretamente, el virus se amplificó en nuestro centro en ejemplares adultos de la
especie Hy. lusitanicum recogidos sobre ciervos en Cáceres en 2010 (Estrada-Peña et
al., 2012). Este virus es responsable de la FHCC, la enfermedad vírica transmitida por
garrapatas más importante a nivel mundial, debido a su amplio rango de distribución,
severidad y altas tasas de mortalidad. El virus es transmitido por la picadura de
garrapata, principalmente Hy. marginatum, o por contacto con fluidos de animales o
personas virémicas (Ergönul et al., 2006; Bente et al., 2013). La secuencia genética
parcial del virus amplificado en la Península Ibérica mostraba similitud con la de cepas
africanas. Por este motivo, hipotetizamos la llegada de garrapatas infectadas sobre aves
migratorias como posible causa de entrada del virus (Estrada-Peña et al., 2012). Para
apoyar dicha hipótesis, se establecieron dos estudios que se muestran en este apartado.
Por un lado, nuestros colaboradores participaron en 2011 en una campaña de
anillamiento de aves migratorias transaharianas, durante el periodo de paso prenupcial,
en Zouala (Marruecos). Se capturaron 46 especies de aves, 23 fueron especies
europeas transaharianas en paso migratorio, dominando el zarcero pálido occidental o
zarcero bereber (Iduna opaca) (Arizaga et al., 2012). De las 820 aves capturadas, 546
fueron revisadas en busca de garrapatas, y 21 de ellas presentaron infestación. Las
garrapatas fueron recogidas de cuatro especies de aves migratorias capaces de llegar
a la Península Ibérica, el colirrojo real (Phoenicurus phoenicurus), el alzacola rojizo
(Erythropygia galactotes), el zarcero bereber y el carricero común, además del zarcero
pálido oriental (Iduna pallida). Todas las garrapatas correspondían a estadios inmaduros
de Hy. marginatum, principal vector de la FHCC, por lo que todas fueron analizadas en
busca del virus de la FHCC. Las muestras, un total de 52, se procesaron en lotes, y se
llevaron a cabo técnicas de biología molecular para la amplificación de fragmentos
génicos del segmento S del virus. El virus de la FHCC fue amplificado en 3 de los 6 lotes
analizados, apoyando la hipótesis de partida sobre la posible llegada del virus en
garrapatas infectadas transportadas por aves migratorias (Palomar et al., 2013). Las
secuencias correspondientes al fragmento génico amplificado se muestran en el anexo
III.
Tras la detección del virus de la FHCC en Hy. marginatum recogidas sobre aves
migratorias en paso hacia la Península Ibérica, se estableció un nuevo estudio para
investigar la presencia del virus en garrapatas del género Hyalomma que hubieran
Compendio de artículos: Fiebre hemorrágica de Crimea-Congo
72
picado a personas y de aquellas que se habían recogido sobre aves. Además, a la
búsqueda del virus también se sumó la detección de Rickettsia spp. del grupo de las
fiebres manchadas, tanto en las nuevas muestras como en las muestras de Marruecos
del estudio precedente (Palomar et al., 2013). Hy. marginatum es un vector reconocido
de R. aeschlimannii. En este caso, también se utilizaron técnicas de biología molecular
para la detección de microorganismos e identificación de algunos ejemplares de
garrapatas. Se procesaron un total de 12 ejemplares de personas asintomáticas y otras
213 garrapatas; 149 procedentes de aves capturadas en el norte de España (20
especies de paseriformes y una accipitriforme), y 52 de aves capturadas en Marruecos
(Palomar et al., 2013), todas clasificadas como Hy. marginatum. No se amplificó el virus
en ninguna de las muestras estudiadas. Se observó infección por R. aeschlimannii en
2, 47 y 4 ejemplares procedentes de personas, y de aves de España y Marruecos,
respectivamente. Además, se amplificó Rickettsia sibirica subsp. mongolitimonae,
responsable de LAR, en dos ejemplares que habían sido recogidos de aves en España
(Palomar et al., 2016a). Este estudio corroboró la presencia de R. aeschlimannii en
España y Marruecos, y asoció por primera vez la presencia de R. sibirica subsp.
mongolitimonae a garrapatas de aves.
Compendio de artículos: Fiebre Hemorrágica de Crimea-Congo
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Compendio de artículos: Fiebre hemorrágica de Crimea-Congo
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Compendio de artículos: Fiebre Hemorrágica de Crimea-Congo
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Compendio de artículos: Fiebre hemorrágica de Crimea-Congo
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Compendio de artículos: Fiebre Hemorrágica de Crimea-Congo
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Debido a que algunos artículos no son de acceso libre, éstos no pueden hacerse
públicos, motivo por el que no son incluidos en la presente versión de la memoria de
tesis. Se muestra a continuación la información libre del artículo que se encuentra en
esta sección en la versión completa de la memoria, y el acceso a la revista en la que se
ha publicado.
http://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S1877959X16300772?via%3Dihub
Compendio de artículos: Santa Eulalia
79
Santa Eulalia
Como puso en evidencia el estudio llevado a cabo en la Finca Ribavellosa (Palomar et
al., 2012a), las aves tienen una importante implicación en la epidemiología de las ETGs
en España. Por ello, y para ampliar el conocimiento sobre el papel de las aves como
dispersores de agentes patógenos y vectores en nuestro medio, se estableció un nuevo
trabajo con el que investigar los microorganismos de garrapatas recogidas sobre aves
en otro ecosistema diferente al de la Finca Ribavellosa (Palomar et al., 2012a).
Entre los años 2008 y 2013, nuestros colaboradores llevaron a cabo un exhaustivo
estudio sobre la comunidad de aves del valle del río Cidacos, concretamente desde la
estación de anillamiento ubicada en Santa Eulalia Somera, en el término municipal de
Arnedillo (La Rioja) (Mazuelas et al., 2016). Esta área es Reserva de la Biosfera y ZEPA.
En este valle el clima es más seco y suave ya que existe una mayor influencia
mediterránea. En los márgenes del río Cidacos presenta una vegetación de ribera en la
que crecen chopos (Populus nigra), álamos (Populus alba), etc., pero también cultivos
de olivos (Olea europaea) o de frutales, y matorrales como la zarzamora (Rubus
ulmifolius). En zonas próximas, la vegetación es típica del matorral mediterráneo, con
algunas encinas (Quercus ilex) y coscojas (Quercus coccifera), espino negro (Rhamnus
lycoides), aulagas (Genista scorpius), romero (Rosmarinus officinalis) y tomillo (Thymus
vulgaris), entre otras especies.
Las 336 garrapatas recogidas en este estudio durante los años 2009 a 2011 fueron
clasificadas (morfológica y/o genéticamente) y procesadas individualmente. Las
muestras pertenecían a las especies I. frontalis, I. ricinus, Hy. marginatum y H. punctata,
recogidas sobre 19 especies de paseriformes. En un primer trabajo se investigó la
presencia de bacterias del género Anaplasma mediante técnicas de biología molecular.
Anaplasma bovis fue detectada en H. punctata, mientras que A. phagocytophilum en
I. frontalis y en I. ricinus. Además, también se amplificó Candidatus Midichloria
mitochondrii en I. frontalis. La detección por primera vez de A. bovis en España nos hizo
ampliar el estudio. Con el objeto de comprobar si su detección podría estar ligada a la
migración de las aves o por el contrario la bacteria ya estaba presente en nuestro medio,
analizamos ejemplares de H. punctata recogidos de vegetación y sobre ganado en
diferentes municpios de La Rioja. Detectamos A. bovis en muestras de vegetación.
Además, se encontró infección por A. phagocytophilum en garrapatas de ganado y por
A. centrale en garrapatas de ganado y de vegetación (Palomar et al., 2015b). Estos
Compendio de artículos: Santa Eulalia
80
datos demostraron por primera vez la presencia de A. bovis en Europa y en H. punctata.
Además, también supuso la primera detección de A. centrale en H. punctata y de
A. phagocytophilum y Ca. N. mikurensis en I. frontalis.
En un estudio posterior, el ADN y ADNc ya extraído en las muestras procedentes de
aves del estudio precedente (Palomar et al., 2015b), fueron analizadas en busca de
espiroquetas del grupo B. burgdorferi s.l. Se obtuvieron resultados positivos en 31 de
las 336 muestras estudiadas, recogidos principalmente de tórdidos. Amplificamos las
especies B. turdi en I. frontalis, I. ricinus y H. punctata, y B. valaisiana en H. punctata y
en I. frontalis (Palomar et al., 2017a). Los datos suplementarios citados en la página 244
de este artículo son los de la Tabla 10 de la presente memoria. Este estudio corroboró
la presencia de B. turdi y B. valaisiana en garrapatas de aves recogidas en nuestro
medio, y demostró su presencia en garrapatas alimentadas de la especie H. punctata e
I. ricinus, respectivamente.
Las garrapatas del género Hyalomma recogidas de aves y analizadas en estos trabajos
se incluyeron en uno de los estudios presentados en el apartado sobre la FHCC
(Palomar et al., 2016a). Estas garrapatas se analizaron en busca del virus de la FHCC
y de Rickettsia spp. No se encontró infección por el virus, pero sí por R. aeschlimannii
en seis de ellos: concretamente en una larva y una ninfa recogidas sobre dos mirlos,
dos ninfas recogidas sobre dos herrerillos y dos ninfas recogidas sobre un ejemplar de
ruiseñor común. Además, aunque los datos no han sido publicados, se procedió al
escrutinio del resto de las muestras en busca de Rickettsia, encontrándose infección por
R. aeschlimannii en dos larvas H. punctata recogidas sobre un estornino negro (Sturnus
unicolor). Además, tres ejemplares de I. frontalis, dos larvas retiradas de dos currucas
capirotadas y una ninfa retirada de un mito, y una larva recogida sobre un mirlo
presentaron infección con una Rickettsia que no pudo ser identificada a nivel de especie,
ya que sólo se obtuvo un pequeño fragmento del gltA insuficientemente específico.
Compendio de artículos: Santa Eulalia
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Debido a que algunos artículos no son de acceso libre, éstos no pueden hacerse
públicos, motivo por el que no son incluidos en la presente versión de la memoria de
tesis. Se muestra a continuación la información libre del artículo (resumen y primera
página) que se encuentra en esta sección en la versión completa de la memoria, y el
acceso a la revista en la que se ha publicado.
http://onlinelibrary.wiley.com/doi/10.1111/mve.12124/abstract;jsessionid=D86A0714460998E980FC3
068081177CA.f03t03?systemMessage=Wiley+Online+Library+will+be+unavailable+on+Saturday+01
st+July+from+03.00-09.00+EDT+and+on+Sunday+2nd+July+03.00-
06.00+EDT+for+essential+maintenance.++Apologies+for+the+inconvenience.
Compendio de artículos: Santa Eulalia
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Compendio de artículos: Santa Eulalia
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Debido a que algunos artículos no son de acceso libre, éstos no pueden hacerse
públicos, motivo por el que no son incluidos en la presente versión de la memoria de
tesis. Se muestra a continuación la información libre del artículo que se encuentra en
esta sección en la versión completa de la memoria, y el acceso a la revista en la que se
ha publicado.
https://academic.oup.com/jme/article-abstract/54/1/243/2952712/Presence-of-Borrelia-
turdi-and-Borrelia-valaisiana?redirectedFrom=fulltext
Compendio de artículos: Estudios desarrollados durante las estancias
85
Estudios desarrollados durante las estancias
En 2014, 2015 y 2017, realicé tres estancias intermitentes (con una duración global de
siete meses) bajo la supervisión de la Dra. Lesley Bell-Sakyi, responsable del Tick Cell
Biobank que mantiene la mayor colección de líneas celulares de garrapatas, dentro del
grupo de Arbovirosis Patogénicas del centro The Pirbright Institute (Reino Unido). El
propósito inicial de dicha colaboración fue investigar la presencia de virus en garrapatas
recogidas en España, y realizar el cribado de cultivos celulares primarios y líneas
celulares de garrapatas en busca de virus o bacterias. Posteriormente, estos objetivos
se complementaron con la búsqueda de bacterias en las muestras procedentes de
España, y la identificación genética de microorganismos aislados de garrapatas en
líneas celulares. De todos los trabajos desarrollados durante estas estancias, se detallan
a continuación los datos referentes al análisis de las garrapatas retiradas de aves en
España, ya que forman parte del estudio de las aves como dispersores de vectores y
migroorganismos transmitidos por garrapatas, fundamento de esta tesis. No obstante,
en el resumen y en la comunicación en póster presentados en la tercera conferencia
anual Neglected Vectors and Vector-Borne Diseases (EurNegVec) (acción COST:
TD1303), que se recogen en este apartado, se muestran estos resultados junto a los del
resto de garrapatas analizadas (Palomar et al., 2016b). Además, como resultado de
estas estancias se han publicado dos artículos (Bell-Sakyi et al., 2015a; 2015b), y un
tercero sobre microorganismos aislados en líneas celulares de garrapatas que está en
preparación (Palomar et al., en edición).
Compendio de artículos: Estudios desarrollados durante las estancias
86
Investigación de virus y bacterias transmitidos por garrapatas en Ixodes ricinus e Ixodes frontalis recogidos de aves en España, 2011-2014
Dentro del género Ixodes se encuentran especies con importancia médica y veterinaria.
I. ricinus, especie que con mayor frecuencia pica al hombre en Europa y cuyos estadios
inmaduros parasitan aves, es vector de numerosas enfermedades bacterianas y víricas,
entre otras. Algunas de estas enfermedades son la anaplamosis humana
(A. phagocytophilum), la enfermedad de Lyme (B. burgdorferi s.l.), la rickettsiosis
(R. helvetica, R. monacensis), la neoehrlichiosis (Ca. N. mikurensis), la enfermedad
febril aguda (B. miyamotoi), la EVTG (virus de la EVTG), el Louping ill (virus Louping ill),
o infecciones por el virus Eyach o el virusTrybec (Tabla 5, Tabla 6, Anexo I). I. frontalis,
especie ornitofílica que rara vez pica al hombre, no se ha asociado a zoonosis. No
obstante, en ejemplares de esta especie, como ya hemos visto en los trabajos
presentados previamente, se han identificado agentes patógenos como B. garinii,
B. valaisiana, A. phagocytophilum y Ca. N. mikurensis (Palomar et al., 2012a; 2015;
2017; Movila et al., 2013). Además, esta especie se ha asociado como vector de un
virus aviar denominado Chizé, incluido en el grupo Uukuniemi (Chastel et al., 1999). El
propósito del estudio fue investigar la presencia de virus (géneros Flavivirus,
Phlebovirus, Coltivirus y Orbivirus) y bacterias (Anaplasmataceae, Rickettsia, Borrelia y
Spiroplasma) en garrapatas del género Ixodes spp. recogidas de aves en España.
Para este estudio se seleccionaron un total de 154 ejemplares (79 larvas, 58 ninfas y 17
hembras) de la colección de artrópodos del CRETAV (Hospital San Pedro-CIBIR), que
habían sido clasificados como I. ricinus (36; 13 larvas y 23 ninfas), I. frontalis (51; 4
larvas, 30 ninfas y 17 hembras) e Ixodes spp. (64; 62 larvas y 2 ninfas) (Tabla 13). La
mayoría procedían de La Rioja y unos pocos especímenes, de Navarra.
Compendio de artículos: Estudios desarrollados durante las estancias
87
Tabla 13. Garrapatas retiradas de aves y analizadas en este studio.
Especies de aves (nº de especímenes)
Municipio Año Especie de garrapata
L N H
Acrocephalus scirpaceus (1) Logroño 2012 Ixodes spp. 3 PA/AL Asio otus (1) Corella
(Navarra) 2012 Ixodes frontalis
1 AL
Carduelis citrinella (13) Villoslada de Cameros
2013 I. frontalis
1 R Ixodes ricinus
3 AL/R
Ixodes spp. 2 AL 2012 I. frontalis
1 PA
Ixodes spp. 5 AL 2011 I. ricinus 5 AL/R
Certhia brachydactyla (1) Villoslada de Cameros
2013 I. ricinus
1 AL
Cettia cetti (2) Logroño 2014 I. ricinus
1 AL Santa Eulalia 2012 I. frontalis
1 AL
Chloris chloris (1) Santa Eulalia 2012 I. frontalis
1 R Cyanistes caeruleus (2) Logroño 2012 Ixodes spp. 5 AL Emberiza cia (1) Villoslada de
Cameros 2013 I. ricinus
1 PA
Emberiza schoeniclus (1) Logroño 2012 I. frontalis
1 AL Erithacus rubecula (6) Logroño 2012 I. frontalis 2 AL/R 5 AL
Ixodes spp. 13 AL/R Autol 2012 I. frontalis
1 AL
Ixodes spp. 1 AL Falco tinnunculus (1) Logroño 2012 I. frontalis
1 R
Fringilla colelebs (19) Autol 2012 I. frontalis
1 AL Ixodes spp. 14 AL 2 AL
Autol 2011 I. frontalis
1 AL I. ricinus 7 PA/AL/R 12 AL Ixodes spp. 1 AL
Villoslada de Cameros
2011 Ixodes spp. 4 PA/R
Lophophanes cristatus (1) Autol 2011 I. ricinus 1 AL Loxia curvirostra (1) Villoslada de
Cameros 2012 I. ricinus
1 R
Luscinia megarhynchos (1) Fuenmayor 2013 I. frontalis
1 R Motacilla alba (1) Egues
(Navarra) 2014 I. frontalis
1 R
Parus major (1) Santa Eulalia 2013 I. frontalis
1 R Phoenicurus phoenicurus (2) Santa Eulalia 2013 I. ricinus
1 R
Villoslada de Cameros
2011 I. frontalis
1 R
Phylloscopus collybita (4) Logroño 2014 I. frontalis
1 AL 2012 I. frontalis
2 AL
Ixodes spp. 2 AL Prunella modularis (1) Logroño 2012 Ixodes spp. 1 PA Saxicola torquatus (1) Santa Eulalia 2011 I. frontalis
1 R
Compendio de artículos: Estudios desarrollados durante las estancias
88
Especies de aves (nº de especímenes)
Municipio Año Especie de garrapata
L N H
Serinus serinus (2) Villoslada de Cameros
2013 Ixodes spp. 1 AL
Santa Eulalia 2011 I. frontalis
1 R Sitta europaea (1) Eulate
(Navarra) 2012 I. frontalis
1 AL
Sylvia atricapilla (2) Santa Eulalia 2013 I. ricinus
1 AL Ixodes spp. 3 AL
Turdus merula (14) Autol 2013 I. frontalis
6 PA 2012 I. frontalis
3 AL
2011 I. ricinus
3 PA 2011 I. frontalis
1 AL
Daroca de Rioja
2013 I. frontalis
3 AL 1 AL Ixodes spp. 1 A
Eulate (Navarra)
2012 I. frontalis
2 AL
Logroño 2013 I. frontalis 2 R Ixodes spp. 6 AL
Santa Eulalia 2011 I. frontalis
1 AL Villoslada de Cameros
2013 I. ricinus
1 AL 2011 I. frontalis
1 AL
Turdus philomelos (4) Autol 2012 I. frontalis
1 PA Daroca de Rioja
2012 I. frontalis
2 PA
Eulate 2012 I. frontalis
1 AL Logroño 2013 I. ricinus 1 R
Total 79 58 17
L: Larva; N: Ninfa; M: Macho; H: Hembra; I.: Ixodes; PA: Poco alimentada; AL: Alimentada; R: Repleta
Las muestras fueron agrupadas en un total de 40 lotes en función de la especie de
garrapata y la especie de ave. Los lotes de garrapatas se homogeneizaron con el equipo
Tissuelyser II (Qiagen) y bolas de acero de 3 mm (dos ciclos de 30 Hz de frecuencia
durante 2 min cada uno). El ARN fue extraído mediante el uso de un kit comercial,
RNeasy 96 Universal Tissue kit (Qiagen, Hilden, Germany), digerido con DNasa I
(Roche, USA) y retrotranscrito con SuperScript® III RT (Invitrogen, USA), siguiendo las
indicaciones de los fabricantes. La adecuda extracción y retrotranscipción del material
genético se verificó usando el kit comercial “Applied Biosystems® Eukaryotic 18S rRNA
endogenous”. Se llevaron a cabo PCRs a tiempo real específicas de los géneros de los
virus Flavivirus, Phlebovirus, Coltivirus y Orbivirus, usando en cada caso las
correspondientes polimerasas: “QuantiTect®SYBR® Green RT- PCR” (Qiagen) y
“qPCR Platinum® Taq DNA polymerase”. Además, se realizaron PCRs convencionales
para la detección de bacterias (Anaplasma, Ehrlichia, Borrelia, Rickettsia y Spiroplasma)
Compendio de artículos: Estudios desarrollados durante las estancias
89
usando la enzima “GoTaq® DNA Polymerase”. Las dianas para cada una de las PCRs
utilizadas se detallan en la Tabla 14.
Tabla 14. Genes utilizados como diana de PCR para la detección de los microorganismos buscados en este estudio.
Microorganismo Gen Tipo de PCR Tamaño (pb)
Referencia
Flavivirus NS5 Tiempo real 269-272 Moureau et al., 2007
Phlebovirus Segmento L Tiempo real 500 Modificado de Matsuno et al., 2005
Coltivirus Seg-2 Tiempo real 78 Attoui H., datos no publicados1
Orbivirus (grupo Kemerovo)
Seg-1 Tiempo real 212 Attoui H., datos no publicados 2
Anaplasma/Ehrlichia msp2 Simple 334 Zeidner et al., 2000
groESL Anidada 1350/1297 Liz et al., 2004 ARNr 16S Anidada 932/ 546 Massung et al., 1998
ARNr 16S-EHR3 Simple 345 Inokuma et al., 2000 Rickettsia gltA Simple 401 Labruna et al., 2004
ompB Simple 811 Roux & Raoult, 2000
Borrelia flaB Anidada 497/315 Clark et al., 2005 ARNr 5S-23S Anidada 380/226 Rijpkema et al., 1995 Spiroplasma ITS Simple 600–1000 Volokhov et al., 2006
rpoB Simple 1443 Haselkorn et al., 2009 1-Cebadores: TGACWGGGAAYGTSAACTAYGTGTAT/GATGTSCAAGTYCGWTGGG, Sonda ATTCTGARACKGCWAGGACTCGAGCRGAGT; 2-Cebadores: GAGCAGCGGATTACYTCAGCAA/ACGTCTCGRGGSCGCGTCTG 2-Sólo realizado para muestras positivas con otros genes.
Los productos amplificados obtenidos se secuenciaron y las secuencias fueron
analizadas y comparadas con las secuencias disponibles en la base de datos GenBank
(https://blast.ncbi.nlm.nih.gov/Blast.cgi).
Todas las muestras fueron negativas para las PCRs que amplificaban fragmentos
génicos de los virus. Por el contrario, en 4 lotes se detectó infección por bacterias (Tabla
15). Concretamente, A. phagocytophilum se amplificó en un lote de larvas de Ixodes
spp. En este mismo lote se detectaron también B. valaisiana, B. turdi, R. helvetica, y una
especie de Ehrlichia que no pudo ser identificada ya que mostró máxima identidad
(93.8%) con la secuencia de E. chaffensis JQ085941. Además, B. turdi se amplificó en
dos lotes de ninfas de I. frontalis, y R. helvetica en un lote de larvas y ninfas de I. ricinus.
Todos los lotes contenían garrapatas de aves capturadas en La Rioja. La Tabla 15
muestra los resultados del análisis de las secuencias obtenidas.
Compendio de artículos: Estudios desarrollados durante las estancias
90
Tabla 15. Bacterias amplificadas en este estudio.
Especie de garrapata
Nº y estadio
Municipio Especie de ave Microorganismo
Ixodes spp. 7L Logroño Daroca de Rioja
T. merula A. phagocytophilum Ehrlichia sp. B. turdi B. valaisiana R. helvetica
I. frontalis 4N Autol T. philomelos B. turdi I. frontalis 4N Autol
Villoslada de Cameros T. merula B. turdi
I. ricinus 3L/1N Autol F. coelebs R. helvetica
I.: Ixodes; L: larva; N: ninfa ; T.: Turdus; F.: Fringilla; A.: Anaplasma; B.: Borrelia; R.: Rickettsia
Tabla 16. Máximo porcentajes de identidad entre las secuencias obtenidas en este estudio y las depositadas en GenBank.
Microorganismo (nº) Gen (nº) Identidad (pb) Nº acceso en GenBank
A. phagocytophilum (1) msp2 (1) 100% (290/290) JQ669948 Ehrlichia sp. (1) groESL (1) 94,3% (1147/1217) AB454077 B. turdi (3) flaB (1) 99,4% (358/360)
100% (337/337) D85071 JQ765378
flaB (1) 99,72% (359/360) 100% (337/337)
D85071 JQ765378
5S-23S rRNA 100% (176/176) KJ857493 B. valaisiana (1) flaB (1) 100% (334/334) CP009117 R. helvetica (2) gltA (2) 100% (350/350) U59723
pb: pares de bases; A.: Anaplasma; B.: Borrelia; R.: Rickettsia.
El procesamiento de las muestras en lotes es la manera eficaz y económica para poder
procesar un alto número de muestras (en este estudio se procesaron un total de 1.081
ejemplares de diferentes orígenes/hospedadores), pero debido al empleo de PCRs
específicas de género se pueden estar perdiendo datos de otras especies de los mismos
géneros en los lotes positivos. No obtante, los resultados obtenidos corroboran la
presencia de A. phagocytophilum, B. valaisiana, B. turdi y R. helvetica en garrapatas de
aves en La Rioja, pero se detectan por primera vez en nuevos municipios.
Compendio de artículos: Estudios desarrollados durante las estancias
91
Compendio de artículos: Estudios desarrollados durante las estancias
92
Compendio de artículos: Estudios desarrollados durante las estancias
93
Discusión
Discusión
97
“Ciencia es todo aquello sobre lo cual siempre cabe discusión” José Ortega y Gasset,
Filósofo y ensayista español (1883-1955)
Discusión
En esta memoria para optar al grado de Doctor ha quedado patente, mediante la
aportación de diferentes artículos, la importancia de las aves como dispersoras de
garrapatas y, como tal, de los agentes infecciosos que vehiculan. Esta aseveración no
es nueva, ya que diferentes autores y trabajos previamente publicados habían
evidenciado este hecho, como ha quedado reflejado en el apartado de la introducción.
En dicho apartado y en el desarrollo de los diferentes artículos que se aportan, se
muestra el estado del arte sobre el conocimiento de los aspectos señalados y la
discusión minuciosa de los mismos. Por lo tanto, no vamos a entrar en la valoración
detallada de nuestros resultados ni en su comparación con los obtenidos por otros
autores, ya que a lo largo de esta memoria se ha realizado. A mi juicio, lo importante es
resaltar los resultados y su importancia para la Salud Pública.
Los resultados obtenidos aportan una información relevante sobre la epidemiología de
las ETGs, ofreciendo nuevos datos de distribución de algunos de los agentes causales
y de la ecología de sus vectores, además de la de los hospedadores de estas
garrapatas. Esta información es de gran valor para el diseño y desarrollo de estrategias
de prevención de estas zoonosis, ya que permite construir modelos predictivos. Dichos
modelos se basan en el conocimiento de las variables que pueden afectar a la
emergencia de una enfermedad conocida o nueva, lo que puede facilitar una respuesta
temprana que minimice la incidencia de las mismas (Figura 18) (Karesh et al., 2012).
Discusión
98
Figura 18. Relevancia clínica de la ecología de las enfermedades infecciosas.
A) La transición de la infección y el flujo a humanos (rojo) ocurre después de que un patógeno se transmita de animales silvestres (salmón) a domésticos causando un brote (verde). De esta manera se amplifica la capacidad del patógeno para transmitirse al hombre. Las flechas indican la transmisión entre especies, conocida como “desbordamiento”. B) La detección temprana y los esfuerzos de control reducen la incidencia de la enfermedad en personas (azul claro) y animales (verde oscuro). (Obtenido y modificado de Karesh et al., 2012).
Discusión
99
Como ejemplo podemos utilizar los acontecimientos que se dieron a final del verano
pasado (2016) con la FHCC en España. Tras la detección en nuestro laboratorio del
virus de la FHCC en la Península Ibérica, se desarrolló un informe de situación de riesgo
de emergencia de la enfermedad (Suárez et al., 2011; Estrada-Peña et al., 2012).
Además, la detección de aves migratorias infestadas con garrapatas que portaban el
virus en Marruecos, y que eran capaces de llegar a la Península Ibérica, ponía de
manifiesto la posible llegada a España de garrapatas infectadas con el virus de la FHCC
procedentes del continente africano (Palomar et al., 2013). Esta información fue
suficiente para alertar a nuestros clínicos sobre el riesgo de ocurrencia de casos
autóctonos de FHCC, que probablemente permitió dar una mejor respuesta a los casos
acontecidos en 2016 (García Rada, 2016; Sierra et al., 2017), evitando mayores
consecuencias. La detección del virus en Marruecos (Palomar et al., 2013), país en el
que hasta el momento no se han comunicado casos de esta enfermedad, también debe
ser considerado por las instituciones pertinentes para el establecimiento de medidas
preventivas ante la posible emergencia de casos de FHCC en ese país.
En la predicción de una ETG “emergente” deben tenerse en cuenta, entre otros
aspectos, los cambios ambientales, la dinámica poblacional de los vectores y sus
hospedadores (animales salvajes y domésticos), además de la dinámica de los agentes
causales y sus reservorios y/o amplificadores. Referente a las aves como hospedadoras
de garrapatas, hemos documentado infestaciones en una gran diversidad de aves,
muchas de ellas especies migratorias que recorren largas distancias entre ecosistemas
muy diversos. Es fácil de entender que estas aves actúan como nexo de unión entre
diversos hábitats con diferente riesgo de emergencia de una enfermedad (Jones et al.,
2008). Así, muchos de los recientes eventos zoonóticos emergentes se han originado a
partir de focos de animales silvestres (Jones et al., 2013). La interacción del hombre y
el ganado doméstico con los animales silvestres conlleva una exposición de éstos frente
a los ciclos selváticos de muchas enfermedades zoonóticas. Además, implica un riesgo
de desbordamiento (del inglés “spillover”) de los patógenos, es decir, que pasen a
causar patogenicidad en el hombre y/o en los animales domésticos (Jones et al., 2013).
En el caso de las enfermedades que afectan al hombre, este desbordamiento puede
originarse directamente desde el ciclo selvático y en algunos casos ser mediados por
artrópodos vectores como las garrapatas, o por intermediación de los animales
domésticos que actúan como amplificadores y/o reservorios de la enfermedad (ej. la
gripe A) (Figura 18, Figura 19). Por ejemplo, los protozoos responsables de la malaria
en el hombre (Plasmodium falciparum) y en el chimpancé (Plasmodium reichenowii), y
Discusión
100
que son transmitidos por mosquitos, parecen tener su origen en un parásito de aves
(Wolfe et al., 2007).
Figura 19. Flujo de patógenos desde la interfaz fauna silvestre-ganado-humanos. Las flechas indican el flujo directo e indirecto de patógenos, o los transmitidos por vectores (discontinuas). (Modificado de Jones et al., 2013).
Cada vez está más reconocida la necesidad de abordar la problemática de las
enfermedades zoonóticas, y específicamente las ETGs, desde el punto de vista de “una
sola Salud” (del inglés “One Health”), entendiendo que es necesaria una colaboración
multidisciplinar centrada en las enfermedades infecciosas desde la interfaz entre
animales, humanos y ecosistemas (FAO et al., 2008; Karesh et al., 2012; Dantas-Torres
et al., 2012). Los datos que hemos generado no sólo muestran “una foto” de los
microorganismos que las garrapatas vehiculan en ese momento, sino que la visión debe
de ir más allá, en este concepto de “una sola Salud”. Por eso, los esfuerzos para conocer
los microorganismos de garrapatas asociadas a aves son un aspecto importante para
entender la ecología de las enfermedades zoonóticas desde el punto de vista de esta
conexión “fauna silvestre-animales domésticos-hombre”.
Discusión
101
Tanto hospedadores y/o amplificadores, como vectores y microorganismos están en
continua evolución. La emergencia de las zoonosis es una consecuencia de la ecología
y evolución del patógeno, el aprovechamiento de nuevos nichos ecológicos y su
adaptación a nuevos hospedadores (Karesh et al., 2012). Desde el punto de vista de los
microorganismos que son patógenos para el hombre, Wolfe y colaboradores (2007)
establecieron cinco niveles en su transformación evolutiva, desde aquellos que afectan
a animales hasta aquellos que se han humanizado: 1) no se encuentran en el hombre
en condiciones normales, 2) en determinadas condiciones pueden transmitirse de
animales al hombre, 3) transmitido desde un foco animal producen pequeños brotes
humanos, 4) transmitido desde un foco animal producen brotes humanos importantes y
mantenidos en el tiempo, 5) sólo produce casos humanos de enfermedad (Figura 20).
Figura 20. Ilustración de los cinco niveles a través de los que los patógenos de animales
evolucionan para causar enfermedades confinadas en humanos. (Obtenido y modificado de Wolfe et al., 2007).
Aspectos como el descubrimiento de nuevos microorganismos circulando en un ciclo
enzoótico, como ocurre con Ca. R. vini (Palomar et al., 2012a; 2012b; 2015a),
recientemente cultivada pero cuyo potencial patogénico aún debe ser investigado
(Novakova et al., 2016), o nuevos agentes patógenos en un área, como R. sibirica
subsp. sibirica y el virus de la FHCC en España y Marruecos respectivamente (Palomar
Discusión
102
et al., 2012a; 2013), son el primer paso para prever sus posibles implicaciones de los
mismos en Salud y prevenir brotes zoonóticos (Morse et al., 2012). De la misma manera,
microorganismos que hasta el momento no tienen implicaciones clínicas, como B. turdi
(Palomar et al., 2012a; 2017a; 2016b), o sólo las tienen en medicina veterinaria, como
A. bovis (Palomar et al., 2015b), no deben descuidarse, debido a que desconocemos
cuál va a ser su evolución o su posible adaptación a nuevos vectores con mayor
importancia en las infestaciones humanas en nuestro medio. Sirva como ejemplo la
reciente implicación de B. miyamotoi, bacteria conocida desde hace más de dos
décadas, en casos humanos de infección (Wagemakers et al. 2015), o de R. parkeri que
fue descubierta en 1939 y considerada patógena después de más de seis décadas
(Parola et al., 2005). Igualmente, la detección de microorganismos en especies de
garrapatas con las que previamente no se habían relacionado, como por ejemplo
Ca. R. vini o R. sibirica subsp. sibirica en I. ricinus o A. phagocytophilum y B. valaisiana
en I. frontalis (Palomar et al., 2012a; 2015b; 2017), aunque no demuestra el papel de
éstos en la dispersión de los mismos, puede ser importante en el ciclo biológico de estos
microorganismos, llegando a constituir nichos que en un momento dado actúen como
reservorios.
A lo largo de la historia de la humanidad han ocurrido grandes transiciones que han
favorecido cambios en la interacción del hombre con el ecosistema y los patógenos que
en ellos se encuentran. En consecuencia, éstas han contribuido a la emergencia de
enfermedades infecciosas, afectando tanto a su establecimiento e incidencia como a la
ocurrencia de nuevas enfermedades. Cronológicamente estas transiciones son:
1) Establecimiento de asentamientos locales, agricultura y domesticación del ganado.
2) Contacto regional a través del comercio. 3) Exploración intercontinental, imperialismo
e industrialización. 4) Globalización, urbanización y cambio climático (McMichael, 2004).
Nos encontramos en la actualidad en esta última transición, en la que el crecimiento
demográfico, los cambios en el uso del suelo, la intensificación de la ganadería y la
agricultura, el comercio y movimiento internacional de mercancías y personas, los
cambios ambientales, los cambios socioculturales, etc. están claramente relacionados
con la emergencia y diseminación de enfermedades infecciosas (McMichael, 2004;
Karesh et al., 2012). Así, aspectos como la alteración de hábitats y condiciones
ambientales pueden modificar la abundancia y diversidad de especies de garrapatas de
un determinado lugar, su especificidad de hospedador, la probabilidad de picaduras al
hombre, etc. Además, la incursión del hombre en estos ecosistemas dinámicos (o en
nuevos ecosistemas) puede implicar un mayor riesgo de exposición ante agentes
Discusión
103
infecciosos, conocidos o nuevos. Por ello, estudios como los que se han mostrado en
esta memoria deben mantenerse en el tiempo con el objeto de vigilar y anticiparnos a
todos los cambios que puedan acontecer en la epidemiología de las ETGs. La vigilancia
de los ejemplares de garrapatas que parasitan aves, y de los agentes que vehiculan,
resulta de gran interés para conocer los riesgos de implantación y dispersión de estas
enfermedades. Esto es especialmente importante en el caso de las aves migratorias,
dado que están aconteciendo importantes cambios en muchos de sus patrones de
migración, tanto en la estacionalidad como en la alteración de los lugares de parada o
nidificación de las mismas, ligados entre otras causas al calentamiento global y la
destrucción de hábitats naturales (McCarty, 2001; Wolfe et al., 2007; Leech et al., 2007).
Como ejemplo, y hasta que no se demuestre lo contrario, podemos poner el caso de la
FHCC en España (Estrada-Peña et al., 2012; Palomar et al., 2013). Mediante los
estudios pertinentes de filogenia podrán aclararse interrogantes sobre cómo ha llegado
el virus a la Península Ibérica, pero su llegada mediante garrapatas infectadas
transportadas por aves sigue siendo hoy en día la hipótesis más fuerte.
Por lo anteriormente expuesto y recogido a lo largo de esta memoria queda patente la
importancia que tiene la investigación y la vigilancia epidemiológica en la prevención y
desarrollo de estrategias diagnósticas, y como tal, terapéuticas de las enfermedades
transmitidas por garrapatas. De hecho, no sabemos de dónde y cuándo surgirá la
próxima epidemia, puede estar producida por un agente ya conocido o por descubrir;
llegará desde un foco natural (silvestre o doméstico) o del uso malintencionado de la
tecnología (bioterrorismo), pero no cabe duda de que llegará.
Conclusiones
Conclusiones
107
“Las cosas no tienen que cambiar el mundo para ser importantes” Steve Jobs,
cofundador de Apple Inc (1955-2011)
Conclusiones
1. Las aves juegan un papel importante en la epidemiología de las enfermedades
transmitidas por garrapatas como dispersoras de estos artrópodos y de los agentes
infecciosos que vehiculan.
2. Al menos cinco especies de garrapatas duras (Haemaphysalis punctata, Hyalomma
marginatum, Ixodes arboricola, Ixodes frontalis e Ixodes ricinus) parasitan aves en
el norte de la Península Ibérica.
3. Existen numerosas especies de aves (la mayoría del orden Passeriforme) que están
parasitadas por garrapatas en España. Entre ellas, se encuentran especies
migratorias de largo recorrido, capaces de dispersar estos artrópodos y sus
microorganismos entre diferentes países y continentes.
4. Las garrapatas que parasitan aves vehiculan agentes infecciosos responsables de
enfermedades zoonóticas de gran impacto en Salud Pública, para los humanos
[fiebre hemorrágica de Crimea-Congo (FHCC), anaplasmosis humana, enfermedad
de Lyme, linfangitis asociada a rickettsiosis, tifus siberiano transmitido por
garrapatas e infecciones por Rickettsia monacensis y Rickettsia helvetica] y para
los animales (anaplasmosis bovina).
5. Se ha descrito una nueva especie de Rickettsia, Candidatus Rickettsia vini, en I.
arboricola y en I. ricinus recogidos sobre aves. La alta prevalencia de Ca. R. vini en
I. arboricola sugiere que esta bacteria es un endosimbionte habitual en esta
especie.
6. Se corrobora la presencia de Anaplasma phagocytophilum, Anaplasma centrale,
Borrelia garinii, Borrelia valaisiana, Rickettsia aeschlimannii, R. helvetica, R.
monacensis y Rickettsia sibirica subsp. mongolitimonae en España, y de R.
aeschlimannii en Marruecos.
7. Se han detectado por primera vez en Europa suroccidental Rickettsia sibirica subsp.
sibirica, Borrelia turdi y Anaplasma bovis.
Conclusiones
108
8. Se ha amplificado por primera vez A. bovis y A. centrale en garrapatas en Europa.
Además, se ha detectado por primera vez A. centrale y R. sibirica subsp.
mongolitimonae en garrapatas retiradas de aves.
9. El hallazgo de R. sibirica subsp. mongolitimonae en Hy. marginatum sugiere el
papel de esta garrapata como vector de la linfangitis asociada a Rickettsiosis en la
Península Ibérica.
10. Se ha encontrado por primera vez R. sibirica subsp. sibirica en I. ricinus;
A. phagocytophilum, A. centrale, A. bovis y B. turdi en H. punctata; y
A. phagocytophilum, B. valaisiana y Candidatus Midichloria mitochondrii en
I. frontalis. Estos hallazgos no demuestran el papel de dichas especies de
garrapatas como vectores, pero sí su implicación en el ciclo epidemiológico de estos
microorganismos.
11. Se comunica por primera vez la presencia del virus de la FHCC en el noroeste de
África.
12. La detección de ejemplares de Hy. marginatum infectados con el virus de la FHCC
y recogidos en Marruecos sobre aves en migración, refuerza la hipótesis de la
llegada del virus desde África a la Península Ibérica por esta vía.
13. Existe un riesgo bajo (pero no nulo) de entrada, a través de las aves, de
especímenes de Hy. marginatum infectados con el virus de la FHCC en el norte de
la Península Ibérica.
14. La detección de larvas de garrapatas infectadas por microorganismos cuya
transmisión transovárica se desconoce (A. phagocytophilum, A. bovis, B. garinii, B.
valaisiana o B. turdi), sugiere un potencial papel de las aves como reservorios de
agentes infecciosos.
15. Ante los resultados obtenidos es recomendable establecer planes de vigilancia bajo
el prisma “Una Sola Salud”; es decir, se deben vigilar las rutas migratorias, los
artrópodos que parasitan las aves y los microorganismos que vehiculan para
establecer programas de prevención y control de las enfermedades transmitidas por
garrapatas.
Conclusions
109
“Things don't have to change the world to be important” co-founder of Apple Inc (1955-
2011)
Conclusions
1. Birds play and important role in the epidemiology of tick-borne diseases as
dispersals of these arthropods and the infectious agents that they carry.
2. At least five hard tick species (Haemaphysalis punctata, Hyalomma marginatum,
Ixodes arboricola, Ixodes frontalis and Ixodes ricinus) infest birds in the North of the
Iberian Peninsula.
3. Numerous bird species (most of them belonging to the order Passeriforme) are
infested with ticks in Spain. Among them, long-distance migrating species can
spread these arthropods and their microorganisms between different countries and
continents.
4. Ticks that infest birds carry infectious agents responsible for zoonotic diseases with
great impact in Public Health, for humans [Crimean-Congo hemorrhagic fever
(CCHF), human anaplasmosis, Lyme disease, lymphangitis-associated rickettsiosis,
Siberian tick typhus and, Rickettsia monacensis and Rickettsia helvetica infections]
and for animals (bovine anaplasmosis).
5. A new Rickettsia species, Candidatus Rickettsia vini, has been described in
I. arboricola and in I. ricinus collected from birds. The high prevalence of Ca. R. vini
in I. arboricola suggests that this bacterium is a common endosymbiont of this tick
species.
6. The presence of Anaplasma phagocytophilum, Anaplasma centrale, Borrelia garinii,
Borrelia valaisiana, Rickettsia aeschlimannii, R. helvetica, R. monacensis and
Rickettsia sibirica subsp. mongolitimonae in Spain, and R. aeschlimannii in
Morocco, is corroborated.
7. Rickettsia sibirica subsp. sibirica, Borrelia turdi and Anaplasma bovis have been
detected for the first time in Southwest Europe.
Conclusions
110
8. A. bovis and A. centrale have been amplified for the first time in ticks from Europe.
In addition, A. centrale and R. sibirica subsp. mongolitimonae have been detected
for the first time in ticks collected from birds.
9. The finding of R. sibirica subsp. mongolitimonae in Hy. marginatum suggests the
role of this tick as vector of the lymphangitis-associated rickettsiosis in the Iberian
Peninsula.
10. R. sibirica subsp. sibirica in I. ricinus; A. phagocytophilum, A. centrale, A. bovis and
B. turdi in H. punctata; and A. phagocytophilum, B. valaisiana and Candidatus
Midichloria mitochondrii in I. frontalis have been found for the first time. These
findings do not demonstrate the role of these tick species as vectors, although they
are implicated in the epidemiological cycle of these microorganisms.
11. The presence of the CCHF virus in the Northwest of Africa is reported for the first
time.
12. The detection of CCHF virus-infected Hy. marginatum specimens collected from
migrating birds in Morocco, supports the hypothesis of the virus arrival at the Iberian
Peninsula from Africa through the infected ticks from birds.
13. The risk of CCHF virus-infected Hy. marginatum specimens attached to migratory
birds to reach the North of Spain is low.
14. The detection of larvae infected with microorganisms whose transovarical
transmission is not known (A. phagocytophilum, A. bovis, B. garinii, B. valaisiana or
B. turdi) suggests a potential role of birds as reservoirs of infectious agents.
15. Given the obtained results, the establishment of surveillance programs under the
“One Health” perspective is recommended. The migratory routes, the ticks infesting
birds and the microorganisms that they carry should be monitored to establish tick-
borne diseases prevention and control programs.
Referencias bibliográficas
Referencias bibliográficas
113
“La lectura es la gran proveedora de argumentos, la clave para que los demás te
escuchen”. José Miguel Monzón (El Gran Wyoming), humorista.
Bibliografía
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Referencias bibliográficas
132
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ANEXOS
Anexos
135
Anexo I. Especies de garrapatas citadas en esta memoria
Datos obtenidos de: Manilla, 1998; Salman & Tarrés-Call, 2013; Guglielmone et al.,
2014; Estrada-Peña et al., 2004.
Haemaphysalis punctata Canestrini & Fanzago, 1878
Nombre común: Garrapata roja de la oveja
Biología: Ciclo de tres hospedadores. Exófila y teletrópica.
Hábitat: Especie con alta capacidad adaptativa, se localiza tanto en lugares secos como
húmedos, fríos como cálidos (si no son extremos), aunque prefiere zonas templadas y
de humedad media. Muy frecuente en bosques abiertos y pastos de matorral en los que
hay ganado, aunque también se encuentra asociadas a la presencia de ciervos, liebres
y caballos.
Rango de distribución: Región Paleártica occidental (Europa, Asia suroccidental y
norte de África).
Figura 21. Mapa de distribución de Haemaphysalis punctata. (Salman & Tarrés-Call, 2013)
Hospedadores: Los adultos parasitan principalmente ungulados salvajes y domésticos,
y los estadios inmaduros roedores, aves y ocasionalmente reptiles.
¿Pican a humanos?: Sí
Anexos
136
Importancia médica-veterinaria: Su papel como vector en el hombre no está bien
constatado, aunque en esta especie se han detectado agentes infecciosos responsables
de la rickettsiosis (R. sibirica o R. aeschlimanii), la tularemia (F. tularensis), fiebre Q (C.
burnetii), la EVTG, la FHCC, o infecciones por el virus Bahnja y el virus Tribec. Se han
documentado casos de parálisis por su picadura. Esta especie tiene importancia
veterinaria por ser responsables de la babesiosis bovina (Babesia major), theileriosis
(Theileria ovis, Theileria mutans, Theileria recondite) o la anaplasmosis bovina
(Anaplasma marginale, Anapasma bovis, Anaplasma ovis). Además, se sospecha su
papel como transmisor de Listeria monocytogenes, Brucella abortus, o el virus Louping-
ill.
Figura 22. Ejemplares de Haemaphysalis punctata vistos a la lupa. De izquierda a derecha: larva y ninfa alimentadas, ninfa repleta, macho sin alimentar. Abajo: dos ninfas poco alimentadas. (Aportación original).
Figura 23. Ejemplares de Haemaphysalis punctata en vegetación. De izquierda a derecha: hembra, macho y ninfa. (Aportación original)
Anexos
137
Hyalomma marginatum Koch, 1844
Nombre común: Hyalomma del Mediterráneo.
Biología: Ciclo de dos hospedadores. Exófila y ditrópica.
Hábitat: Amplio rango ecológico pudiendo soportar condiciones climáticas adversas
como climas secos, aunque prefiere climas suaves y no muy húmedos. Cuando las
áreas en las que se distribuyen son muy áridas su presencia se delimita a las zonas
cercanas a riachuelos, balsas o abrevaderos para el ganado, donde se alcanza una
mayor humedad relativa.
Rango de distribución: Región Paleártica occidental (Sur de Europa, Asia
suroccidental y norte de África). Se han notificado capturas en zonas del norte de
Europa, pero sin poblaciones establecidas y asociada a aves migratorias. Su distribución
por otras zonas de África es dudosa (Figura 24).
Figura 24. Distribución de Hyalomma marginatum en Europa. (http://ecdc.europa.eu/en/healthtopics/vectors/vector-maps/Pages/VBORNET-maps-tick-species.aspx).
Anexos
138
Hospedadores: Los adultos parasitan principalmente mamíferos de gran tamaño,
ungulados domésticos y salvajes. Los estadios inmaduros parasitan aves (diversos
órdenes), lepóridos y erizos.
¿Pican a humanos?: Sí
Importancia médica-veterinaria: Es el principal vector de la FHCC. Además, transmite
otros patógenos como R. aeschlimannii. Aunque su papel vectorial no es claro, se han
amplificado microorganismos como C. burnetii, B. lusitaniae, R. sibirica mongolitimonae
y los virus Dhori, Bahig y Matruh. Esta especie tiene importancia veterinaria por
vectorizar los protozoos Theileria anulata, Theileria equi o Babesia caballi, responsables
de la piroplasmosis del ganado.
Figura 25. Ejemplares de Hyalomma marginatum vistos a la lupa. De izquierda a derecha; arriba: larva repleta, ninfas alimentadas; abajo: ninfa repleta y hembra recién mudada. (Aportación original).
Anexos
139
Ixodes arboricola Schulze & Schlottke, 1929
Nombre común: Garrapata de agujero de árbol.
Biología: Ciclo de tres hospedadores. Endófila (nidícola) y monotrópica.
Hábitat: Zonas templadas. Bosques de hoja caduca y bosques mixtos.
Rango distribución: Región Oriental-Paleártica.
Hospedadores: Diversos órdenes de aves, y principalmente aquellos que nidifican en
huecos o cavidades naturales o artificiales, como por ejemplo P. major o Cyanistes
caeruleus.
¿Pican a humanos?: Sí
Importancia médica-veterinaria: Sin implicación médica o veterinaria hasta el
momento, ya que sólo parasita aves. No obstante, se han detectado bacterias como
B. burgdorferi s.l. y Rickettsia spp. en ejempalres de esta especie. Se han implicado en
casos de parálisis, pero sin confirmación experimental.
Figura 26. Ninfas de Ixodes arboricola. (Aportación original).
Anexos
140
Ixodes frontalis (Panzer, 1798)
Nombre común: No.
Biología: Ciclo de tres hospedadores. Endófila (nidícola) y monotrópica.
Hábitat: Zonas templadas. Preferentemente en bosques de hoja caduca y bosques
mixtos, pero también en parques de áreas urbanas.
Rango de distribución: Región Paleártica (Europa y Asia suroccidental). También se
ha citado en Egipto. Se han registrado capturas fuera de estas áreas asociadas a aves
migratorias, pero no a poblaciones establecidas.
Hospedadores: Principalmente aves paseriformes, como los géneros Sylvia, Turdus,
Luscinia, Parus, Passer, Garrulus, etc. Se han detectado algunos ejemplares sobre
mamíferos.
¿Pican a humanos?: Sí, poco frecuente.
Importancia médica-veterinaria: Aunque no se ha demostrado su papel como vector,
en esta especie se han amplificado patógenos como B. burgdorferi s.l.,
A. phagocytophilum y Ca. N. mikurensis o los virus Chizé, Bahig, Kemerovo o de la
EVTG. Parece ser responsable de la transmisión del virus que causa una grave
enfermedad en aves, el síndrome aviar asociado a garrapatas. Se han implicado en
casos de parálisis, pero sin confirmación experimental.
Figura 27. Ejemplares adultos de Ixodes frontalis vistos a la lupa. Hembra (izquierda), macho (derecha). (Aportación original)
Anexos
141
Figura 28. Ejemplares inmaduros de Ixodes frontalis vistos a la lupa. De izquierda a derecha: Larva repleta, ninfa alimentada, ninfa repleta. (Aportación original).
Ixodes ricinus (Linnaeus, 1758)
Nombres comunes: garrapata común, garrapata del ricino, garrapata de la oveja o
garrapata del ciervo.
Biología: Ciclo de tres hospedadores. Exófila y teletropa.
Hábitat: Zonas boscosas húmedas, con mucha vegetación en sotobosque y con riqueza
faunística. Comúnmente asociados a bosques templados de hoja caduca, aunque
también son abundantes en bosques mixtos. Es muy sensible a las condiciones de
temperatura y humedad.
Rango distribución: Región Paleártica occidental. Es la garrapata más prevalente en
toda Europa excepto en la franja del Mediterráneo donde existen poblaciones puntuales.
Hay estudios que indican que se está produciendo una expansión latitudinal y altitudinal
de esta especie.
Anexos
142
Figura 29. Distribución de Ixodes ricinus en Europa. (http://ecdc.europa.eu/en/healthtopics/vectors/vector-maps/Pages/VBORNET-maps-tick-species.aspx)
Hospedadores: Generalistas, presentan poca especificidad de huésped. Entre sus
hospedadores se encuentran gran variedad de pequeños, medianos y grandes
mamíferos. Los estadios inmaduros además parasitan muchas especies de aves,
reptiles escamosos e incluso excepcionalmente otros reptiles como los quelonios
(tortugas). La especificidad de hospedador de los diferentes estadios está ligada a la
talla de los hospedadores. Así, los estadios inmaduros parasitan habitualmente
pequeños mamíferos, aves y reptiles, mientras que los adultos parasitan grandes
mamíferos.
Infestaciones humanas: Sí. Es la especie que con más frecuencia pica en Europa.
Enfermedades que transmite: Es el principal vector de enfemedades infecciosas en
Europa. Entre las enfermedades que transmite se encuentran la enfermedad de Lyme
(B. burgdorferi s.l.), la anaplasmosis (A. phagocytophilum), neoerlichiosis
(Ca. N. mikurensis), enfermedad febril aguda por Borrelia miyamotoi, rickettsiosis
(R. helvetica, R. monacensis), babesiosis (Ba. divergens, Ba. microti, Ba. venatorum),
infección por los virus Louping ill, eyach, tribec y kemerovo. Algunas de estas
Anexos
143
enfermedades son también de importancia veterinaria, a las que hay que añadir la
anaplasmosis bovina (A. ovis), la encefalitis caprina griega y la encefalitis ovina turca.
Figura 30. Ejemplares de Ixodes ricinus en vegetación. Larvas (izquierda), larvas y ninfas (derecha) (Aportación original)
Figura 31. Estadios inmaduros y adultos de Ixodes ricinus en vegetación. (Aportación original).
Anexos
144
Figura 32. Estadios inmaduros y adultos de Ixodes ricinus en vegetación. (Aportación original).
Anexos
145
Anexo II. Especies de aves citadas en esta memoria.
Los datos presentados en esta tabla se han recogido de la página web de la Sociedad
Española de Ornitología (SEO Birdlife; http://www.seo.org/listado-aves/, último acceso
en diciembre de 2016) y la “guía de las aves: España, Europa y región mediterránea”
(Svensson et al., 2010).
Anexos
146
Nombre científico (nombre antiguo1) Familia2
Nombre común1, Castellano Inglés
Hábitat Presencia en España Migración
Acrocephalus arundinaceus Sylviidae Carricero tordal Great reed warbler
Distribución estival paleártica. Inverna en África tropical. Humedales con vegetación palustre (carrizos…). Nido en forma de cesto sobre la vegetación.
Ausente en el archipiélago canario. Estival (marzo-octubre). De paso.
Migrador transahariano.
Acrocephalus scirpaceus Sylviidae Carricero común Eurasian reed warbler
Distribución estival paleártica. Inverna en África tropical. Humedales con vegetación palustre (carrizos…). Nido en forma de cesto sobre la vegetación.
Ausente en el archipiélago canario. Estival (marzo-noviembre). De paso.
Migrador transahariano.
Aegithalos caudatus Aeghitalidae Mito común Long-tailed tit
Distribución paleártica, desde la Península Ibérica al oriente asiático. Zonas arboladas de matorral denso. Nidos cerrados sobre horquillas de árboles o arbustos.
Ausente en los archipiélagos. Residente. Invernantes (octubre-febrero).
Sedentario nómada. Migrador (Centro y norte de Europa).
Asio Otus Strigidae Búho chico Long-eared owl
Distribución Paleártica y América del Norte. Zonas boscosas como pinares, preferiblemente con arbolado disperso. Para la puesta utiliza nidos de córvidos y ocasinalmente puede instalarse en huecos de árboleso construcciones humanas.
Residente Invernante
Sedentario nómada. Migrador (Europa y norte de África).
Anexos
147
Nombre científico (nombre antiguo1) Familia2
Nombre común1, Castellano Inglés
Hábitat Presencia en España Migración
Buteo buteo Accipitridae Busardo ratonero Common buzzard
Distribución paleártica. Variado, desde zonas forestares o parcialmente arboladas hasta áreas abiertas. Nidos sobre horquillas de árboles.
Residentes. Invernantes (octubre-abril). De paso.
Sedentario (sur de Europa), desplazamientos altitudinales. Migrador (norte de Europa y Asia). Parcialmente migrador (centro de Europa).
*Carduelis cannabina Linaria cannabina
Fringillidae Pardillo común Common Linnet
Distribución euroturquestana. Áreas abiertas y zonas de matorral. Nidifican sobre zonas arbustivas.
Residente. Invernante (septiembre-abril). De paso.
Sedentario Migrador (centro y norte de Europa hasta el norte de África)
Carduelis carduelis Fringillidae Jilguero europeo Goldfinch
Distribución euroturquestana, principalmente por territorios mediterráneos. Zonas abiertas y arboladas. Nido en ramas de árboles y arbustos.
Residente Invernante (octubre-mayo) De paso.
Sedentario con movimientos nómadas. Migrador (norte de Europa hasta el norte de África).
Carduelis citrinella *Serinus citrinella
Fringillidae Verderón serrano Citril finch
Distribución europea, en zonas alpinas y subalpinas. Zonas altas de bosque o arbustos. Nido en ramas de árboles o arbustos
Sistemas montañosos del centro y norte de la Península Ibérica. Residente.
Sedentario, con desplazamientos entre sus zonas de invernada y de reproducción. Migrador en Europa.
Certhia brachydactylia Certhiidae Agateador europeo Short-toed treecreeper
Distribución paleártica occidental. Zonas forestales. Construye el nido en oquedades naturales de troncos.
Residente. Sedentario, con desplazamientos altitudinales.
Anexos
148
Nombre científico (nombre antiguo1) Familia2
Nombre común1, Castellano Inglés
Hábitat Presencia en España Migración
Cettia cetti Sylviidae Cetia ruiseñor Cetti's warbler
Distribución circunmediterránea. Zonas de ribera como, sotos, carrizales y humedales. Nido en forma de cuenco que colocan a baja altura entre la vegetación.
Residente Sedentaria con movimientos dispersivos.
Chloris chloris *Carduelis chloris
Fringillidae Verderón común European greenfinch
Distribución paleártica. Variable, desde zonas frondosas a espacios más abiertos como dehesas o cultivos.
Residente. Invernante (septiembre-abril). De paso.
Sedentario, movimientos altitudinales. Migrador (norte de Europa hasta sur de Europa y norte de África).
Cyanistes caeruleus *Parus caeruleus
Paridae Herrerillo común Eurasian blue tit
Distribución paleártica occidental. Zonas arbóreas. Nido construido en huecos y nidales.
Residente. De paso.
Sedentario, desplazamientos altitudinales. Migrador (norte de Europa).
Emberiza cia Emberizidae Escribano montesino Rock bunting
Distribución paleártica. Zonas abiertas como laderas rocosas y áridas, en invierno zonas arbustivas no densas. Nido en forma de taza ubicado normalmente en arbustos cerca del suelo.
Ausente en los archipiélagos. Residente. Invernante (octubre-marzo). De paso.
Sedentario, movimientos altitudinales. Migrador de cortas distancias.
Anexos
149
Nombre científico (nombre antiguo1) Familia2
Nombre común1, Castellano Inglés
Hábitat Presencia en España Migración
Emberiza cirlus Emberizidae Escribano soteño Cirl bunting
Distribución preferentemente en la cuenca Mediterránea, aunque está presente en otras áreas europeas como las Islas Británicas. Variado, desde lindes de bosques a zonas abiertas. Nidifica en los arbustos cerca del suelo.
Ausente en el archipiélago canario. Residente. Invernante (octubre-abril). De paso.
Sedentario, movimientos altitudinales. Migrador de cortas distancias.
Emberiza hortulana Emberizidae Escribano hortelano Ortolan bunting
Distribución estival paleártica. Inverna en África tropical. Muy generalistas, pero prefieren zonas de media montaña con espacios abierto y zonas arbustivas. Nido en forma de copa que instala en el suelo.
Mitad norte peninsular. Estival (abril-septiembre). De paso.
Migrador transahariano.
Emberiza schoeniclus Emberizidae Escribano palustre Common reed bunting
Distribución paleártica. Zonas palustres con abundante vegetación como carrizales. Nido en forma de taza sobre la base de la vegetación palustre.
Residente. Invernante (septiembre-marzo)
Sedentario Migrador
Erithacus rubecula Turdidae Petirrojo europeo European robin
Distribución paleártica occidental. Variable dependiendo la época del año, desde zonas boscosas de alta montaña hasta huertos, parques… Nidifica cerca del suelo, en la base de árboles y arbustos, o en oquedades naturales.
Residente. Invernante (septiembre-marzo). De paso.
Sedentaria, migración altitudinal. Migrador (poblaciones del norte y centro de Europa hacia el sur del continente y norte de África).
Anexos
150
Nombre científico (nombre antiguo1) Familia2
Nombre común1, Castellano Inglés
Hábitat Presencia en España Migración
Erythropygia galactotes Muscicapidae Alzacola rojizo Rufous-tailed scrub-robin
Distribución estival paleártica. Inverna en África tropical. Áreas abiertas o bosques poco densos con clima cálido y seco. Nido en forma de taza sobre arbustos, en huecos de construcciones humanas o en nidos de otras aves.
Mayoritariamente en el sur. Estival (marzo-octubre). De paso.
Migrador subsahariano.
Falco tinnunculus Falconidae Cernícalo vulgar Common kestrel
Distribuída por gran parte de África, Asia y Europa. Zonas abiertas, principalmente cultivos. Nidifica en árboles, cajas nido, edificios, antenas…
Residente. Invernantes (septiembre-abril). De paso.
Sedentario. Migrador parcial (norte de Europa).
Ficedula hypoleuca Muscicapicidae Papamoscas cerrojillo European pied flycatcher
Distribución paleártica occidental. Inverna en África tropical. Zonas boscosas densas. Nidifica en cajas nido o en oquedades de árboles.
En sistemas montañosos de la Península Ibérica. Estival (abril-octubre). De paso.
Migrador transahariano.
Fringilla coelebs Fringillidae Pinzón vulgar Common chaffinch
Distribución paleártica. Zonas arbóreas. Nido en forma de taza en horquillas y ramas.
Residente. Invernante (octubre-marzo). De paso.
Sedentario, movimientos altitudinales. Migrador parcial (centro y norte de Europa).
Garrulus glandarius Corvidae Arrendajo Eurasian jay
Distribución paleártica. Áreas boscosas. Nido en forma de cuenco en horquillas de árboles.
Ausente en los archipiélagos. Residente. Invernante (octubre-marzo).
Sedentario. Migrador parcial (norte de Europa).
Anexos
151
Nombre científico (nombre antiguo1) Familia2
Nombre común1, Castellano Inglés
Hábitat Presencia en España Migración
Hippolais polyglotta Sylviidae Zarcero políglota Melodious warbler
Distribución paleártica occidental. Inverna en África tropical. Zonas arbustivas cálidas. Nido en forma de cuenco colocado en horquilla de algún arbusto
Ausente en los archipiélagos. Estival (marzo-octubre). De paso.
Migrador transahariano.
Iduna opaca *Hippolais opaca
Sylviidae Zarcero bereber Western olivaceous warbler Isabelline warbler
Reproductor en el sur de la Peninsula Ibérica y norte de África. Inverna en el África tropical. Zonas arbustivas cercanas a humedales de ambientes cálidos. Nido en forma de cuenco sobre árboles o arbustos.
Principalmente en Andalucía y más localizado en el Levante y valle del Ebro. Estival (abril-septiembre).
Migrador transahariano.
Lophophanes cristatus *Parus cristatus
Paridae Herrerillo capuchino Crsted tit
Distribución europea. Zonas boscosas, principalmente pinares. Nidifica en huecos naturales de troncos.
Residente. Sedentario.
Lullula arborea Alaudidae Alondra totovía Woodlark
Distribución paleártica. Zonas abiertas con matorral. Nidifica en el suelo o arbustos bajoso bordes de bosques
Ausente en los archipiélagos. Residente.
Sedentaria, movimientos altitudinales. Migrador (norte de Europa).
Anexos
152
Nombre científico (nombre antiguo1) Familia2
Nombre común1, Castellano Inglés
Hábitat Presencia en España Migración
Luscinia megarhynchos Turdidae Ruiseñor común Common nightingale
Distribución estival en Europa, inverna en África tropical. Variados, abunda en zonas húmedas, desde lindes de bosques a zonas abiertas. Nidifica en el suelo o a baja altura.
Ausente en el archipiélago canario. Estival (abril-septiembre). De paso.
Migrator transahariano.
Motacilla alba Motacillidae Lavandera blanca White wagtail
Distribución principalmente paleártica. Especie de gran amplitud de hábitats, evita áreas muy secas y bosques densos. Nidos con forma de cuenco ubicado en huecos de taludes o construcciones humanas.
Residente. Invernante (octubre-abril).
Sedentario Migrador (en Europa)
Oriolus oriolus Oriolidae oropéndola europea Eurasian golden oriole
Distribución estival paleártica. Inverna en África tropical. Áreas forestales. Nido en forma de cuenco sobre ramas de árboles.
Ausente en las Islas. Estival (mayo-septiembre).
Migrador transahariano.
Parus major Paridae Carbonero común Great tit
Distribución paleártica, y noroeste de África. Zonas forestales. Nidos en oquedades naturales de troncos o en huecos artificiales.
Residente. Sedentario. Las poblaciones del norte de Europa presentan desplazamientos altitudinales y latitudinales en invierno.
Anexos
153
Nombre científico (nombre antiguo1) Familia2
Nombre común1, Castellano Inglés
Hábitat Presencia en España Migración
Passer domesticus Passeridae Gorrión Común House sparrow
Distribución paleártica y norte de África. Zonas humanizadas, preferentemente rurales. Nido cerrado en huecos o grietas de todo tipo.
Residente. Sedentario.
Petronia petronia Passeridae Gorrión Chillón Rock sparrow
Regiones templadas y cálidas de Europa y Asia. Zonas abiertas o bosques claros. Nidos en oquedaes naturales o artificales.
Ausente en la franja norte. Residente.
Sedentario.
Phoenicurus ochruros Turdidae Colirrojo tizón Black redstart
Distribución paleártica. Zonas abiertas de escasa vegetación. Nido en forma de copa en oquedades o muros.
Ausente en el archipiélago canario. Residente. Invernante (noviembre-febrero).
Sedentario. Migrador (Centro y norte de Europa).
Phoenicurus phoenicurus Turdidae Colirrojo Real Common redstart
Ocupa prácticamente toda Europa. Inverna en África tropical. Zonas forestales. Nido en forma de cuenco en oquedades de árboles, taludes…
De distribución fragmentada en la Península Ibérica. Estival (marzo-octubre).
Migrador transahariano.
Phylloscopus collybita Sylviidae Mosquitero común Common chiffchaff
Distribución paleártica. Zonas forestales o de matorral. Nido cerrado en zonas bajas arbustivas
Ausente en el archipiélago canario. Residente. Invernante (octubre-marzo).
Migrador en Europa También poblaciones sedentarias.
Anexos
154
Nombre científico (nombre antiguo1) Familia2
Nombre común1, Castellano Inglés
Hábitat Presencia en España Migración
Poecile palustris *Parus palustris
Paridae Carbonero palustre Marsh tit
Distribución paleártica. Bosques mixtos. Construyen el nido en oquedades de troncos, a menudo a baja altura.
Norte peninsular. Residente.
Sedentario.
Prunella modularis Prunellidae Acentor común Dunnock
Distribución europea Zonas arbustivas de media y alta montaña. Coloca el nido en arbustos o árboles, a baja altura.
Residente. Invernante (septiembre-abril)
Sedentario. Migrador (en Europa).
Pyrrhula pyrrhula Fringillidae Camachuelo común Eurasian bullfinch
Distribución paleártica. Zonas boscosas húmedas, aunque también en zonas arbustivas. Nido en arbustos de hoja perenne.
Ausente en los archipiélagos. Residente. Invernante (octubre-abril).
Migrador parcial en Europa y Península Ibérica. Sedentario.
Saxicola torquatus Muscicapidae Tarabilla común African stonechat
Distribución paleártica. Zonas húmedas de matorral. Costruye el nido en la parte baja de la vegetación.
Ausente en el archipiélago canario. Residente. Invernante (septiembre-febrero)
Residente Parcialmente migrador.
Serinus serinus Fringillidae Verdecillo European serin
Distribución paleártica occidental. Zonas arboladas abiertos. Anida en árboles.
Residente. Invernante (agosto-mayo).
Sedentario. Migrator (norte de África y Europa).
Anexos
155
Nombre científico (nombre antiguo1) Familia2
Nombre común1, Castellano Inglés
Hábitat Presencia en España Migración
Sitta europaea Sittidae Trepador azul European nuthatch
Distribución paleártica. Zonas de bosque húmedo. Nidifica en oquedades como huecos naturales o nidales artificiales.
En la península. Residente.
Sedentario con movimientos altitudinales.
Sturnus unicolor Sturnidae Estornino negro Spotless starling
Distribuído por la Cuenca mediterránea occidental. Variados, preferentemente entornos humanizados. Nidifica en huecos de árboles u edificios humanos.
Ausente en los archipiélagos. Residente.
Sedentario.
Sylvia atricapilla Sylviidae Curruca capirotada Eurasian blackcap
Distribución paleártica. Zonas forestales húmedas. Nidos en forma de cuencos en arbustos o árboles a baja altura.
Residentes. Invernantes (octubre-abril).
Sedentario, con movimientos de poblaciones en invierno. Migrador transahariano (norte de Europa).
Sylvia communis Sylviidae Curruca zarcera Common whitethroat
Distribución paleártica occidental. Zonas húmedas, arbustivas o de borde de bosques. Nido en cestos colocados en arbustos a baja altura
Ausente en los archipiélagos. Estival (marzo-noviembre).
Migrador transahariano.
Sylvia melanocephala Sylviidae Curruca cabecinegra Sardinian warbler
Cuenca mediterránea. Zonas arbustivas o arbóreas con denso sotobosque. Nidos en forma de cuenco situados en los arbustos.
Residente. Sedentario con discretos movimientos dispersivos en invierno que pueden alcanzar hasta el norte de África.
Anexos
156
Nombre científico (nombre antiguo1) Familia2
Nombre común1, Castellano Inglés
Hábitat Presencia en España Migración
Troglodytes troglodytes Troglodytidae Chochín común Eurasian wren
Europa, Asia, norte de África y Norteamérica. Ambientes húmedos con vegetación abundante. Nido esférico cerca del suelo en la vegetación, oquedades de árboles o muros.
Ausente en el archipiélago canario. Residente. Invernante.
Migrador en Europa. Sedentario.
Turdus merula Turdidae Mirlo común Common blackbird
Distribución paleártica e introducido en Oceanía. Muy variados, zonas arbóreas y arbustivas y zonas urbanas. Nido en forma de taza sobre horquillas de árboles o arbustos.
Ausente en Canarias. Residente. Invernantes (febrero-noviembre).
Migrador en Europa. Sedentario.
Turdus philomelos Turdidae Zorzal común Song thrush
Distribución paleártica occidental. Zonas boscosas. Nido en forma de taza sobre horquillas de árboles o arbustos.
Ausente en Canarias. Residente. Invernante (septiembre-abril).
Sedentario Migrador en el norte de Europa, llegando en invierno al sur del continente y norte de África.
Turdus viscivorus Turdidae Zorzal charlo Mistle thrush
Distribución paleártica. Zonas boscosas. Nidos en horquillas de árboles a gran altura.
Ausente en Canarias. Residente. Invernante (septiembre-abril).
Sedentario, desplazamientos altitudinales. Migrador en el norte de Europa, llegando en invierno al sur del continente y norte de África.
1Los nombres científicos se han obtenido en: http://www.aranzadi.eus/ornitologia-oficina-de-anillamiento/normativa-y-documentos (Último acceso en noviembre de 2016) 2Familias pertenecientes al Orden Passeriformes, excepto las familias Accipitriforme, Falconiforme y Strigiforme que pertenecen al Orden Accipitridae, Falconidae y Strigidae respectivamente.
Anexo III. Principales secuencias obtenidas en esta memoria
Ixodes arboricola isolate 4GA09/32 16S ribosomal RNA gene, partial sequence;
mitochondrial
GenBank: JF791812.1
LOCUS JF791812 410 bp DNA linear INV 12-JUL-2012
DEFINITION Ixodes arboricola isolate 4GA09/32 16S ribosomal RNA gene, partial
sequence; mitochondrial.
ACCESSION JF791812
VERSION JF791812.1
KEYWORDS .
SOURCE mitochondrion Ixodes arboricola
ORGANISM Ixodes arboricola
Eukaryota; Metazoa; Ecdysozoa; Arthropoda; Chelicerata; Arachnida;
Acari; Parasitiformes; Ixodida; Ixodoidea; Ixodidae; Ixodinae;
Ixodes.
REFERENCE 1 (bases 1 to 410)
AUTHORS Palomar,A.M., Santibanez,P., Mazuelas,D., Roncero,L.,
Santibanez,S., Portillo,A. and Oteo,J.A.
TITLE Role of Birds in Dispersal of Etiologic Agents of Tick-borne
Zoonoses, Spain, 2009
JOURNAL Emerging Infect. Dis. 18 (7), 1188-1191 (2012)
PUBMED 22709801
REFERENCE 2 (bases 1 to 410)
AUTHORS Palomar,A.M., Santibanez,P., Mazuelas,D., Gutierrez,O.,
Santibanez,S., Portillo,A. and Oteo,J.A.
TITLE Role of birds as dispersal factor of tick-borne bacteria. A study
from Spain
JOURNAL Unpublished
REFERENCE 3 (bases 1 to 410)
AUTHORS Palomar,A.M., Santibanez,P., Mazuelas,D., Gutierrez,O.,
Santibanez,S., Portillo,A. and Oteo,J.A.
TITLE Direct Submission
JOURNAL Submitted (08-APR-2011) Infectious Disease, Hospital San
Pedro-CIBIR, C/Piqueras 98, Logrono, La Rioja 26006, Spain
FEATURES Location/Qualifiers
source 1..410
/organism="Ixodes arboricola"
/organelle="mitochondrion"
/mol_type="genomic DNA"
/isolate="4GA09/32"
/host="Cyanistes caeruleus"
/db_xref="taxon:985061"
/dev_stage="nymph"
/country="Spain: Finca Ribavellosa, La Rioja"
/collection_date="26-Oct-2009"
/collected_by="David Mazuelas"
rRNA <1..>410
/product="16S ribosomal RNA"
ORIGIN
1 tattttgact atacgaaggt attgaaataa ggctttaaat gagtgctaag agaatggttt
61 aacaattata agctttcttt gattaaataa ttaaatttaa tttttttgtg aagaagcaaa
121 aatataaatt agggacaaga agaccctatg aattttatct taaatattat aatttaatta
181 aattataata tttaagttga ttggggtgat ctgaaaagaa tacatatctt tttaaaagag
241 ttaaattgtt ccgtttttag cgattttatg aataaaatac tctagggata acagcgtaat
301 aattttggat agttcatata gataaaatag tttgcgacct cgatgttgga ttaggattct
361 tttttaatgc agaaattaaa aaaagaagtt tgttcaactt ttaaattcct
//
Anexos
158
Ixodes arboricola isolate 4GA09/32 12S ribosomal RNA gene, partial sequence;
mitochondrial
GenBank: JF896451.1
LOCUS JF896451 344 bp DNA linear INV 04-OCT-2011
DEFINITION Ixodes arboricola isolate 4GA09/32 12S ribosomal RNA gene, partial
sequence; mitochondrial.
ACCESSION JF896451
VERSION JF896451.1
KEYWORDS .
SOURCE mitochondrion Ixodes arboricola
ORGANISM Ixodes arboricola
Eukaryota; Metazoa; Ecdysozoa; Arthropoda; Chelicerata; Arachnida;
Acari; Parasitiformes; Ixodida; Ixodoidea; Ixodidae; Ixodinae;
Ixodes.
REFERENCE 1 (bases 1 to 344)
AUTHORS Palomar,A.M., Santibanez,P., Mazuelas,D., Gutierrez,O.,
Santibanez,S., Portillo,A. and Oteo,J.A.
TITLE Role of birds as dispersal factor of tick-borne bacteria. A study
from Spain
JOURNAL Unpublished
REFERENCE 2 (bases 1 to 344)
AUTHORS Palomar,A.M., Santibanez,P., Mazuelas,D., Gutierrez,O.,
Santibanez,S., Portillo,A. and Oteo,J.A.
TITLE Direct Submission
JOURNAL Submitted (27-APR-2011) Infectious Diseases, Hospital San
Pedro-Cibir, C/Piqueras 98, Logrono, La Rioja 26006, Spain
FEATURES Location/Qualifiers
source 1..344
/organism="Ixodes arboricola"
/organelle="mitochondrion"
/mol_type="genomic DNA"
/isolate="4GA09/32"
/isolation_source="engorged nymph attached to a blue tit
(Cyanistes caeruleus) specimen"
/host="Cyanistes caeruleus"
/db_xref="taxon:985061"
/dev_stage="nymph"
/country="Spain: Finca Ribavellosa, La Rioja"
/collection_date="26-Oct-2009"
/collected_by="David Mazuelas"
rRNA <1..>344
/product="12S ribosomal RNA"
ORIGIN
1 attattttaa gctaaatatt gttagtagat aaatattatg aaatcataag attttggcgg
61 tattttaagc tttttagagg aatttgctct gtaatggata aaacgccctg atcttactta
121 attttgttaa ttcaatttgt ataccactat atttaattat attgaatgat aatatttaat
181 aatttttttt ttaaaaatta tattaagtca aggtgcagta taaaattatg aatgaagtga
241 attacaatga ttataattga aatatatatg aaaaatttaa tttaggattt aaaagtaaaa
301 tattaatata atgagtgttt gaataaagct ctggaatatg caca
//
Ixodes arboricola isolate 3GA09/65 16S ribosomal RNA gene, partial sequence
GenBank: JF791813.1
LOCUS JF791813 411 bp DNA linear INV 12-JUL-2012
DEFINITION Ixodes arboricola isolate 3GA09/65 16S ribosomal RNA gene, partial
sequence.
ACCESSION JF791813
VERSION JF791813.1
KEYWORDS .
SOURCE Ixodes arboricola
ORGANISM Ixodes arboricola
Eukaryota; Metazoa; Ecdysozoa; Arthropoda; Chelicerata; Arachnida;
Acari; Parasitiformes; Ixodida; Ixodoidea; Ixodidae; Ixodinae;
Ixodes.
REFERENCE 1 (bases 1 to 411)
AUTHORS Palomar,A.M., Santibanez,P., Mazuelas,D., Roncero,L.,
Santibanez,S., Portillo,A. and Oteo,J.A.
TITLE Role of Birds in Dispersal of Etiologic Agents of Tick-borne
Zoonoses, Spain, 2009
JOURNAL Emerging Infect. Dis. 18 (7), 1188-1191 (2012)
PUBMED 22709801
REFERENCE 2 (bases 1 to 411)
AUTHORS Palomar,A.M., Santibanez,P., Mazuelas,D., Gutierrez,O.,
Santibanez,S., Portillo,A. and Oteo,J.A.
TITLE Role of birds as dispersal factor of tick-borne bacteria. A study
from Spain
JOURNAL Unpublished
REFERENCE 3 (bases 1 to 411)
AUTHORS Palomar,A.M., Santibanez,P., Mazuelas,D., Gutierrez,O.,
Santibanez,S., Portillo,A. and Oteo,J.A.
TITLE Direct Submission
JOURNAL Submitted (08-APR-2011) Infectious Disease, Hospital San
Pedro-CIBIR, C/Piqueras 98, Logrono, La Rioja 26006, Spain
FEATURES Location/Qualifiers
source 1..411
/organism="Ixodes arboricola"
/mol_type="genomic DNA"
/isolate="3GA09/65"
/host="Parus major"
/db_xref="taxon:985061"
/dev_stage="larva"
/country="Spain: Finca Ribavellosa, La Rioja"
/collection_date="12-Oct-2009"
/collected_by="David Mazuelas"
rRNA <1..>411
/product="16S ribosomal RNA"
ORIGIN
1 tattttgact atacgaaggt attgaaataa ggctttaaat gagtgctaag agaatggttt
61 aacaattata agctttcttt gattaaataa ttaaatttaa ttttttttgt gaagaagcaa
121 aaatataaat tagggacaag aagaccctat gaattttatc ttaaatatta taatttaatt
181 aaattataat atttaagttg attggggtga tctgaaaaga atacatatct ttttaaaaga
241 gttaaattgt tccgttttta gcgattttat gaataaaata ctctagggat aacagcgtaa
301 taattttgga tagttcatat agataaaata gtttgcgacc tcgatgttgg attaggattc
361 ttttttaatg cagaaattaa aaaaagaagt ttgttcaact tttaaattcc t
//
Anexos
160
Candidatus Rickettsia vini strain 4GA09/32 protein PS120 gene, partial cds
GenBank: JF758829.1
LOCUS JF758829 888 bp DNA linear BCT 05-DEC-2012
DEFINITION Candidatus Rickettsia vini strain 4GA09/32 protein PS120 gene,
partial cds.
ACCESSION JF758829
VERSION JF758829.1
KEYWORDS .
SOURCE Candidatus Rickettsia vini
ORGANISM Candidatus Rickettsia vini
Bacteria; Proteobacteria; Alphaproteobacteria; Rickettsiales;
Rickettsiaceae; Rickettsieae; Rickettsia; spotted fever group.
REFERENCE 1 (bases 1 to 888)
AUTHORS Palomar,A.M., Portillo,A., Santibanez,P., Santibanez,S.,
Garcia-Alvarez,L. and Oteo,J.A.
TITLE Genetic characterization of Candidatus Rickettsia vini, a new
rickettsia amplified in ticks from La Rioja, Spain
JOURNAL Ticks Tick Borne Dis 3 (5-6), 319-321 (2012)
PUBMED 23140892
REFERENCE 2 (bases 1 to 888)
AUTHORS Palomar,A.M., Portillo,A., Santibanez,P., Santibanez,S. and
Oteo,J.A.
TITLE Direct Submission
JOURNAL Submitted (01-APR-2011) Infectious Diseases Area, Hospital San
Pedro-CIBIR, C/ Piqueras, 98, Logrono, La Rioja 26006, Spain
FEATURES Location/Qualifiers
source 1..888
/organism="Candidatus Rickettsia vini"
/mol_type="genomic DNA"
/strain="4GA09/32"
/isolation_source="engorged nymph Ixodes arboricola
attached to a blue tit (Cyanistes caeruleus) specimen"
/host="Ixodes arboricola"
/db_xref="taxon:1085403"
/country="Spain: Finca Ribavellosa, La Rioja"
/collection_date="26-Oct-2009"
CDS <1..>888
/note="D protein"
/codon_start=2
/transl_table=11
/product="protein PS120"
/protein_id="AEO50569.1"
/translation="DTSEFDPLANKEYTEAQKQTLEQEQKEFLSQTTTPELEADDGFI
VTSASSAQSTPSISALSGNISPDSQTSDPITKAVRETIIQPQKDNLIEQILKDLAALT
DRDLAEQKRKEIEEEKDKDKTLSTFFGNPANREFIDKALENPELKKKLESIEIAGYKN
VHNTFSAASGYHGGFKPVQWEHHVSASDLRATVVKNDAGDELCTLNETTIKTKPFTLA
KQDGTQVQISSYREIDFPIKLDKADGSMHLSMVALKADGTKPSKDKAVYFTAHYEEGP
NGKPQLKEISSPKPLKFAGT"
ORIGIN
1 agatacaagt gaatttgatc ctttagcaaa taaggaatat acagaagcac aaaagcaaac
61 attagaacaa gagcaaaaag aatttttatc tcaaactaca accccagaac tagaagctga
121 cgatggtttt atcgttactt ctgcatcttc tgctcaatct accccttcaa ttagtgcttt
181 atcgggcaat atctctcctg acagtcagac atcagaccca ataaccaagg ctgtaagaga
241 aacaattata caaccgcaaa aagataattt aatagaacaa atattaaaag acctggcagc
301 ccttacagac cgtgatttag ctgaacaaaa aagaaaagaa atagaagaag aaaaagataa
361 agataaaaca ttaagtactt ttttcggtaa tccggctaat agagaattta ttgataaggc
421 tttagaaaat cctgagctta aaaagaaatt agaatcaata gaaatagccg gctataaaaa
481 tgttcataat acatttagtg ccgctagtgg ataccatggt ggatttaaac cggtacagtg
541 ggaacatcac gtaagtgcaa gcgatcttag agcaacagta gttaaaaatg atgcaggtga
601 tgaactctgt accttaaatg aaacaactat taaaactaag ccttttactt tagctaaaca
661 agatggtact caggttcaga tcagctcata tagggaaata gattttccta taaaacttga
721 taaagccgat gggtcaatgc atttatcgat ggtagcatta aaagctgatg gcacaaagcc
781 ctccaaagat aaagccgtat atttcactgc ccactacgaa gaaggaccaa acggtaaacc
841 tcaacttaaa gaaataagct caccaaaacc tttaaaattt gccggaac
//
Candidatus Rickettsia vini strain 4GA09/32 OmpA (ompA) gene, partial cds
GenBank: JF758828.1
LOCUS JF758828 590 bp DNA linear BCT 05-DEC-2012
DEFINITION Candidatus Rickettsia vini strain 4GA09/32 OmpA (ompA) gene,
partial cds.
ACCESSION JF758828
VERSION JF758828.1
KEYWORDS .
SOURCE Candidatus Rickettsia vini
ORGANISM Candidatus Rickettsia vini
Bacteria; Proteobacteria; Alphaproteobacteria; Rickettsiales;
Rickettsiaceae; Rickettsieae; Rickettsia; spotted fever group.
REFERENCE 1 (bases 1 to 590)
AUTHORS Palomar,A.M., Santibanez,P., Mazuelas,D., Roncero,L.,
Santibanez,S., Portillo,A. and Oteo,J.A.
TITLE Role of Birds in Dispersal of Etiologic Agents of Tick-borne
Zoonoses, Spain, 2009
JOURNAL Emerging Infect. Dis. 18 (7), 1188-1191 (2012)
PUBMED 22709801
REFERENCE 2 (bases 1 to 590)
AUTHORS Palomar,A.M., Portillo,A., Santibanez,P., Santibanez,S.,
Garcia-Alvarez,L. and Oteo,J.A.
TITLE Genetic characterization of Candidatus Rickettsia vini, a new
rickettsia amplified in ticks from La Rioja, Spain
JOURNAL Ticks Tick Borne Dis 3 (5-6), 319-321 (2012)
PUBMED 23140892
REFERENCE 3 (bases 1 to 590)
AUTHORS Palomar,A.M., Portillo,A., Santibanez,P., Santibanez,S. and
Oteo,J.A.
TITLE Direct Submission
JOURNAL Submitted (01-APR-2011) Infectious Diseases Area, Hospital San
Pedro-CIBIR, C/ Piqueras, 98, Logrono, La Rioja 26006, Spain
FEATURES Location/Qualifiers
source 1..590
/organism="Candidatus Rickettsia vini"
/mol_type="genomic DNA"
/strain="4GA09/32"
/isolation_source="engorged nymph Ixodes arboricola
attached to a blue tit (Cyanistes caeruleus) specimen"
/host="Ixodes arboricola"
/db_xref="taxon:1085403"
/country="Spain: Finca Ribavellosa, La Rioja"
/collection_date="26-Oct-2009"
gene <1..>590
/gene="ompA"
CDS <1..>590
/gene="ompA"
/codon_start=1
/transl_table=11
/product="OmpA"
/protein_id="AEO50568.1"
/translation="LFQKAIQQGLKAALFTTSTAAIMLSSSGALGVAAGVIATNNDAA
FSNNVAANNWNEITAGGVANGTPAGGPQNNWAFTYGGDYTITADVVDRIITAINVEGT
TPVGLNIAQNTVVGSIITGGNLLPVTITAGKSLTLNGTNAVAANHGFDVPADNYTGLG
NITLGGANAELIIQSATPAKITLAGNIDGGGIITVKT"
ORIGIN
1 ttatttcaaa aagcaataca acaaggtctt aaagccgctt tattcaccac ctcaaccgca
61 gcgataatgc tgagtagtag tggggcactc ggtgttgctg caggtgttat tgctactaat
121 aatgatgcag catttagtaa taatgttgct gccaataatt ggaatgagat aacggctgga
181 ggggtagcta atggtactcc tgctggcggt cctcaaaaca attgggcatt tacttacggt
241 ggtgattata ctatcactgc agatgtagtc gatcgtatta ttacggctat aaatgttgag
301 ggtactactc ccgtaggtct aaatattgct caaaataccg tcgttggttc gattataacg
361 ggaggtaact tgttgcctgt tactattact gccggcaaaa gcttaacttt aaacggtact
421 aatgctgttg ctgcaaatca tggttttgat gttcctgccg ataattatac aggtttagga
481 aatataactt tagggggagc gaatgctgaa ctaattatac aatctgcaac cccggcaaag
541 ataacacttg caggaaatat agatggagga ggtataataa ctgtcaagac
//
Anexos
162
Candidatus Rickettsia vini strain 4GA09/32 17 kDa antigen gene, partial cds
GenBank: JF758827.1
LOCUS JF758827 394 bp DNA linear BCT 05-DEC-2012
DEFINITION Candidatus Rickettsia vini strain 4GA09/32 17 kDa antigen gene,
partial cds.
ACCESSION JF758827
VERSION JF758827.1
KEYWORDS .
SOURCE Candidatus Rickettsia vini
ORGANISM Candidatus Rickettsia vini
Bacteria; Proteobacteria; Alphaproteobacteria; Rickettsiales;
Rickettsiaceae; Rickettsieae; Rickettsia; spotted fever group.
REFERENCE 1 (bases 1 to 394)
AUTHORS Palomar,A.M., Portillo,A., Santibanez,P., Santibanez,S.,
Garcia-Alvarez,L. and Oteo,J.A.
TITLE Genetic characterization of Candidatus Rickettsia vini, a new
rickettsia amplified in ticks from La Rioja, Spain
JOURNAL Ticks Tick Borne Dis 3 (5-6), 319-321 (2012)
PUBMED 23140892
REFERENCE 2 (bases 1 to 394)
AUTHORS Palomar,A.M., Portillo,A., Santibanez,P., Santibanez,S. and
Oteo,J.A.
TITLE Direct Submission
JOURNAL Submitted (01-APR-2011) Infectious Diseases Area, Hospital San
Pedro-CIBIR, C/ Piqueras, 98, Logrono, La Rioja 26006, Spain
FEATURES Location/Qualifiers
source 1..394
/organism="Candidatus Rickettsia vini"
/mol_type="genomic DNA"
/strain="4GA09/32"
/isolation_source="engorged nymph Ixodes arboricola
attached to a blue tit (Cyanistes caeruleus) specimen"
/host="Ixodes arboricola"
/db_xref="taxon:1085403"
/country="Spain: Finca Ribavellosa, La Rioja"
/collection_date="26-Oct-2009"
CDS <1..>394
/codon_start=2
/transl_table=11
/product="17 kDa antigen"
/protein_id="AEO50567.1"
/translation="QACNGPGGMNKQGTGTLLGGAGGALLGSQFGKGTGQLVGVGVGA
LLGAVLGGQIGAGMDEQDRRLAELTSQRALETAPSGSNVEWRNPDNGNYGYVTPNKTY
RNSTGQYCREYTQTVVIGGKQQKAYGNAC"
ORIGIN
1 acaagcctgt aatggtccgg gcggtatgaa taaacaaggt acaggaacac ttcttggcgg
61 tgctggcggc gcattacttg gttctcaatt cggtaagggc acaggacagc ttgtgggagt
121 aggtgtaggt gcattacttg gagcagttct tggtggacaa atcggtgcag gtatggatga
181 gcaggataga agacttgcag agcttacctc acagagagct ttagaaacag ctcctagtgg
241 tagtaacgta gaatggcgta atccggataa cggcaattac ggttacgtaa cacctaataa
301 aacttataga aatagcactg gtcaatattg ccgtgagtac actcaaacag ttgtaatagg
361 cggaaaacaa caaaaagcat acggtaatgc atgc
//
Candidatus Rickettsia vini strain 4GA09/32 OmpB (ompB) gene, partial cds
GenBank: JF758826.1
LOCUS JF758826 455 bp DNA linear BCT 05-DEC-2012
DEFINITION Candidatus Rickettsia vini strain 4GA09/32 OmpB (ompB) gene,
partial cds.
ACCESSION JF758826
VERSION JF758826.1
KEYWORDS .
SOURCE Candidatus Rickettsia vini
ORGANISM Candidatus Rickettsia vini
Bacteria; Proteobacteria; Alphaproteobacteria; Rickettsiales;
Rickettsiaceae; Rickettsieae; Rickettsia; spotted fever group.
REFERENCE 1 (bases 1 to 455)
AUTHORS Palomar,A.M., Santibanez,P., Mazuelas,D., Roncero,L.,
Santibanez,S., Portillo,A. and Oteo,J.A.
TITLE Role of Birds in Dispersal of Etiologic Agents of Tick-borne
Zoonoses, Spain, 2009
JOURNAL Emerging Infect. Dis. 18 (7), 1188-1191 (2012)
PUBMED 22709801
REFERENCE 2 (bases 1 to 455)
AUTHORS Palomar,A.M., Portillo,A., Santibanez,P., Santibanez,S.,
Garcia-Alvarez,L. and Oteo,J.A.
TITLE Genetic characterization of Candidatus Rickettsia vini, a new
rickettsia amplified in ticks from La Rioja, Spain
JOURNAL Ticks Tick Borne Dis 3 (5-6), 319-321 (2012)
PUBMED 23140892
REFERENCE 3 (bases 1 to 455)
AUTHORS Palomar,A.M., Portillo,A., Santibanez,P., Santibanez,S. and
Oteo,J.A.
TITLE Direct Submission
JOURNAL Submitted (01-APR-2011) Infectious Diseases Area, Hospital San
Pedro-CIBIR, C/ Piqueras, 98, Logrono, La Rioja 26006, Spain
FEATURES Location/Qualifiers
source 1..455
/organism="Candidatus Rickettsia vini"
/mol_type="genomic DNA"
/strain="4GA09/32"
/isolation_source="engorged nymph Ixodes arboricola
attached to a blue tit (Cyanistes caeruleus) specimen"
/host="Ixodes arboricola"
/db_xref="taxon:1085403"
/country="Spain: Finca Ribavellosa, La Rioja"
/collection_date="26-Oct-2009"
gene <1..>455
/gene="ompB"
CDS <1..>455
/gene="ompB"
/codon_start=3
/transl_table=11
/product="OmpB"
/protein_id="AEO50566.1"
/translation="YGLIRAANQDYVITRTNNAENVVTNDIANSPFGGAQGVGQNVTT
FVNATNTAAYNNLLLAKNSADSANFVGTIVTDTSAAITNAQLDVAKDIQAQLGNRLGA
LRYLGTPEMVGSEAEAIPAAVAAGDEAVDNVAYGIWAKPFYTDAHQSKK"
ORIGIN
1 attacggttt aatacgtgct gctaaccaag attatgtaat aacgcgtact aacaatgcag
61 aaaacgtagt tactaatgat atcgcaaata gtccgtttgg aggtgcacag ggtgtaggtc
121 agaacgttac aacatttgta aatgcaacta atactgcagc atataataat cttcttttag
181 ctaaaaatag tgctgattct gctaattttg tcggaactat cgttaccgat acaagtgcgg
241 ccataactaa tgcacaatta gatgtagcta aagatatcca agctcaactt ggtaacagat
301 taggtgctct tagatattta ggtactcctg aaatggttgg atctgaagcg gaagcaatac
361 cggctgcggt tgctgcaggt gacgaggctg ttgataatgt agcttacggt atatgggcaa
421 aacctttcta tactgatgca catcaaagta agaaa
Anexos
164
Candidatus Rickettsia vini strain 4GA09/32 16S ribosomal RNA gene, partial sequence
GenBank: JF758824.1
LOCUS JF758824 396 bp DNA linear BCT 05-DEC-2012
DEFINITION Candidatus Rickettsia vini strain 4GA09/32 16S ribosomal RNA gene,
partial sequence.
ACCESSION JF758824
VERSION JF758824.1
KEYWORDS .
SOURCE Candidatus Rickettsia vini
ORGANISM Candidatus Rickettsia vini
Bacteria; Proteobacteria; Alphaproteobacteria; Rickettsiales;
Rickettsiaceae; Rickettsieae; Rickettsia; spotted fever group.
REFERENCE 1 (bases 1 to 396)
AUTHORS Palomar,A.M., Portillo,A., Santibanez,P., Santibanez,S.,
Garcia-Alvarez,L. and Oteo,J.A.
TITLE Genetic characterization of Candidatus Rickettsia vini, a new
rickettsia amplified in ticks from La Rioja, Spain
JOURNAL Ticks Tick Borne Dis 3 (5-6), 319-321 (2012)
PUBMED 23140892
REFERENCE 2 (bases 1 to 396)
AUTHORS Palomar,A.M., Portillo,A., Santibanez,P., Santibanez,S. and
Oteo,J.A.
TITLE Direct Submission
JOURNAL Submitted (01-APR-2011) Infectious Diseases Area, Hospital San
Pedro-CIBIR, C/ Piqueras, 98, Logrono, La Rioja 26006, Spain
FEATURES Location/Qualifiers
source 1..396
/organism="Candidatus Rickettsia vini"
/mol_type="genomic DNA"
/strain="4GA09/32"
/isolation_source="engorged nymph Ixodes arboricola
attached to a blue tit (Cyanistes caeruleus) specimen"
/host="Ixodes arboricola"
/db_xref="taxon:1085403"
/country="Spain: Finca Ribavellosa, La Rioja"
/collection_date="26-Oct-2009"
rRNA <1..>396
/product="16S ribosomal RNA"
ORIGIN
1 aacgaacgct atcggtatgc ttaacacatg caagtcgaac ggactaattg gggcttgctc
61 caattagtta gtggcagacg ggtgagtaac acgtgggaat ctacccatca gtacggaata
121 acttttagaa ataaaagcta ataccgtata ttctctgcgg aggaaagatt tatcgctgat
181 ggatgagccc gcgtcagatt aggtagttgg tgaggtaatg gctcaccaag ccgacgatct
241 gtagctggtc tgagaggatg atcagccaca ctgggactga gacacggccc agactcctac
301 gggaggcagc agtggggaat attggacaat gggcgaaagc ctgatccagc aataccgagt
361 gagtgatgaa ggccttaggg ttgtaaagct ctttta
//
Candidatus Rickettsia vini strain 4GA09/32 citrate synthase (gltA) gene, partial cds
GenBank: JF803266.1 LOCUS JF803266 1092 bp DNA linear BCT 05-DEC-2012
DEFINITION Candidatus Rickettsia vini strain 4GA09/32 citrate synthase (gltA)
gene, partial cds.
ACCESSION JF803266 JF758825
VERSION JF803266.1
KEYWORDS .
SOURCE Candidatus Rickettsia vini
ORGANISM Candidatus Rickettsia vini
Bacteria; Proteobacteria; Alphaproteobacteria; Rickettsiales;
Rickettsiaceae; Rickettsieae; Rickettsia; spotted fever group.
REFERENCE 1 (bases 1 to 1092)
AUTHORS Palomar,A.M., Portillo,A., Santibanez,P., Santibanez,S.,
Garcia-Alvarez,L. and Oteo,J.A.
TITLE Genetic characterization of Candidatus Rickettsia vini, a new
rickettsia amplified in ticks from La Rioja, Spain
JOURNAL Ticks Tick Borne Dis 3 (5-6), 319-321 (2012)
PUBMED 23140892
REFERENCE 2 (bases 1 to 1092)
AUTHORS Palomar,A.M., Portillo,A., Santibanez,P., Santibanez,S. and
Oteo,J.A.
TITLE Direct Submission
JOURNAL Submitted (13-APR-2011) Infectious Diseases, Hospital San
Pedro-CIBIR, Piqueras 98, Logrono, La Rioja 26006, Spain
FEATURES Location/Qualifiers
source 1..1092
/organism="Candidatus Rickettsia vini"
/mol_type="genomic DNA"
/strain="4GA09/32"
/isolation_source="engorged nymph attached to a Cyanistes
caeruleus (blue tit) specimen"
/host="Ixodes arboricola"
/db_xref="taxon:1085403"
/country="Spain: Finca Ribavellosa, La Rioja"
/collection_date="26-Oct-2009"
gene <1..>1092
/gene="gltA"
CDS <1..>1092
/gene="gltA"
/codon_start=2
/transl_table=11
/product="citrate synthase"
/protein_id="AEP25507.1"
/translation="DISRVSAEADCFTYDPGFMSTASCQSTITYIDGDKGILRHRGYD
IKDLAEKSDFLEVAYLLIYGELPSGEQYNNFTKQVAHHSLVNERLHYLFQTFCSSSHP
MAIMLAAVGSLSAFYPDLLNFKEADYELTAIRMIAKIPTIAAMSYKYSIGQPFIYPDN
SLDFTENFLHMMFATPCTKYTVNPIIKNALNKIFILHADHEQNASTSTVRIAGSSGAN
PFACISTGIASLWGPAHGGANEAVINMLKEIGSSEYIPKYIAKAKDKNDPFRLMGFGH
RVYKNYDPRAAVLKETCKEVLKELGQLDNNPLLQIAIELEAIALKDEYFIERKLYPNV
DFYSGIIYKAMGIPSQMFTVLFAIARTVG"
ORIGIN
1 cgatataagt agggtatctg cggaagccga ttgctttact tacgacccgg gttttatgtc
61 tactgcttct tgtcagtcta ctatcaccta tatagacggt gataaaggaa tcttgcggca
121 tcgaggatat gatattaaag acttagctga gaaaagtgat tttttagaag tagcatattt
181 actgatttat ggggaactac ccagtggtga gcagtataat aatttcacta aacaggttgc
241 tcatcattca ttagtgaatg aaagattaca ctatttattt caaacctttt gtagctcttc
301 tcatcctatg gctattatgc ttgcggctgt cggttctctt tcggcatttt atcctgattt
361 attgaatttt aaggaagcag attacgaact taccgctatt agaatgattg ctaagatacc
421 taccatcgct gcaatgtctt ataaatattc tataggacaa ccgtttattt atcctgataa
481 ttcgttagat tttaccgaaa attttctgca tatgatgttt gcaacgcctt gtacgaaata
541 tacagtaaat ccaataataa aaaatgctct taataagata tttatcctac atgccgatca
601 tgagcagaat gcttctactt caacagtccg aattgccggc tcatccggag ctaacccttt
661 tgcttgtatt agcacgggta ttgcctcact ttggggacct gctcacggtg gggctaatga
721 agcggtaata aatatgctta aagaaatcgg tagttctgag tatattccta aatatatagc
781 taaagctaag gataaaaatg atccatttag gttaatgggt tttggtcatc gtgtatataa
841 aaactatgac ccgcgtgccg cagtacttaa agaaacgtgc aaagaagtat taaaggaact
901 cgggcagcta gacaacaatc cgctcttaca aatagcaata gaacttgaag ctatcgctct
961 taaagatgaa tattttattg agagaaaatt atatccaaat gttgattttt attcgggtat
1021 tatctataag gctatgggta taccgtcgca aatgttcacg gtactttttg caatagcaag
1081 aaccgtaggc tg
//
Anexos
166
Crimean-Congo Haemorraghic Fever virus isolate Morocco nucleocapsid protein gene,
partial cds
Esta secuencia no está en la base de datos de GenBank por no tener más de 200 pb, uno de
sus requerimientos de aceptación.
LOCUS 173 bp DNA linear
DEFINITION Crimean-Congo Haemorraghic Fever virus isolate Morocco 16S ribosomal RNA
gene, partial sequuence.
ACCESSION
VERSION
KEYWORDS .
SOURCE CCHFV
ORGANISM CCHFV
Viruses; ssRNA viruses; ssRNA negative-strand viruses;
Bunyavirales; Nairoviridae; Orthonairovirus. REFERENCE 1 (bases 1 to 411)
AUTHORS Palomar AM, Portillo A, Santibáñez P, Mazuelas D, Arizaga J,
Crespo A, Gutiérrez Ó, Cuadrado JF, Oteo JA.
TITLE Crimean-Congo hemorrhagic fever virus in ticks from migratory birds,
Morocco.
JOURNAL Emerging Infect. Dis. 19(2):260-3 (2013)
PUBMED 23347801
FEATURES Location/Qualifiers
source 1..173
/organism=" Crimean-Congo hemorrhagic fever virus" /mol_type="cRNA"
/isolate="Morocco"
/host="Hyalomma marginatum from birds"
/db_xref=" "
/dev_stage=" "
/country="Morocco"
/collection_date="April 2011"
/collected_by=" Mazuelas D, Arizaga J,Crespo A, Gutiérrez Ó, Cuadrado JF "
rRNA <1..>173
/product="S segment RNA"
ORIGIN
ACCTATATATGAGTGTGCGTGGGTTAGCTCCACTGGCATTGTGAAAAGGGGACTTGAATGGTTCGAAAAAAATGCGGGCACCATTAAG
TCTTGGGATGAAAGTTATACTGAGCTAAAAGTTGATGTCCCAAAAATAGAACAACTTGCCAATTACCAACAAGCTGCCTTGAAAT
El mundo es redondo y cualquier lugar que podría parecer el fin puede ser el principio
Ivy Baker Priest, Tesorera de los Estados Unidos (1905-1975)
The world is round and the place which may seem like the end may also be only the
beginning Ivy Baker Priest, Treasurer (1905-1975)
Parte de las imágenes del montaje de la portada y la contraportada han sido obtenidos de
Vecteezy.com, y posteriormente modificados por el autor de esta tesis.
