Relación entre el contenido de mercurio de macroinvertebrados y … · 2017-05-24 · Relación...

Relación entre el contenido de mercurio de macroinvertebrados y

las variables ambientales de la bahía de Buenaventura

Diego Esteban Gamboa García

Universidad Nacional de Colombia

Facultad de Ingeniería y Administración, Departamento de Ingeniería

Palmira, Colombia

2017

Relación entre el contenido de mercurio de macroinvertebrados y

las variables ambientales de la bahía de Buenaventura

Diego Esteban Gamboa García

Tesis presentada como requisito parcial para optar al título de:

Maestría en Ingeniería Ambiental

Director:

Guillermo Duque Nivia, M.Sc., Ph. D

Codirectora:

Rosa del Pilar Cogua Romero, Doctora en Ciencias-Biología

Línea de Investigación:

Recursos naturales

Grupo de Investigación:

ECONACUA (Ecología y Contaminación Acuática).

Universidad Nacional de Colombia

Facultad de Ingeniería y Administración, Departamento de Ingeniería

Palmira, Colombia

2017

Dedicatoria

Dedicado a mis padres Diego y Mónica, a mis hermanos Dani, Jessi, Angie, a mi sobrino

Jacobo. A mis abuelas Ofe y Nury, y a mi abuelo Antonio. A Fredy, Dora, Joaco, Adriana,

Cene, en fin, a toda la familia que estuvo conmigo en la cotidiana construcción de este

trabajo, a los amigos que como hermanos que son me apoyaron incondicionalmente. A

mis directores Guillermo y Pilar y a toda la familia Econacua. Sin todos ellos no hubiera

sido posible realizar este trabajo. Dedicado a todos aquellos que acompañan su vida con

el sueño de alcanzar una meta.

Agradecimientos

Quiero agradecer a Dios por darme la vida y la salud. A mis directores Guillermo Duque y

Pilar Cogua, por brindarme su amistad y su valioso conocimiento y experiencia. A los

amigos de Econacua, Madelen Panneso y Andrés Molina, por sus valiosos aportes y su

valiosa amistad. Gracias a la Universidad Nacional por apoyar financieramente mi

investigación. Gracias al apoyo de los laboratorios Análisis Ambiental, a cargo del profesor

Dorian Prato y el asistente Carlos Madriñan y al laboratorio de Química, donde se

realizaron los análisis granulométricos. Al laboratorio de Bioconversiones, donde se realizó

la liofilización. A la sala de biometría, donde el profesor Mario García y la encargada

Marzory me asesoraron en el tratamiento estadístico de los datos en SAS. También

agradecerle al laboratorio de Química de la Universidad de Córdoba y al profesor José

Marrugo por la asesoría en el análisis de las muestras, y a la Universidad Santiago de Cali

por financiar parte del proyecto. Gracias a Mauricio y Javier, pescadores de la Bocana por

su apoyo en el mar. Gracias a la institución Francisco Miranda donde laboro, por la

paciencia y el apoyo en este proceso, al profesor Oscar Sanclemente por sus comentarios

sobre estadística.

Gracias a mis padres Diego y Mónica, a mis hermanos Jessica y Dani, a mis queridos

abuelos Ofelia, Nury y Antonio, a mis tíos Fredy, Dora, Carmen, Joaco, Adriana, Gloria,

Toño, Dora Helena, Clara, Paola y a mis primos Angélica, Melisa, Valentina, Fredy, Alejo,

Nena, Camila, Angie, Anthony, por todo su amor y su apoyo. Gracias a Cenelia García y

su familia. A mis amigos Maurico Moreno, Abraham Peláez, Juan Bermúdez, Martha

García, Martha Tutalchá por ayudarme a lograr esta meta.

Resumen y Abstract IX

Resumen

La bahía de Buenaventura se caracteriza por una gran dinámica espacio-temporal de las

variables ambientales y de actividades antrópicas. El objetivo del presente trabajo fue

contribuir al conocimiento sobre los procesos de bioacumulación de mercurio en los niveles

tróficos basales en los estuarios de tropicales. Se realizaron cuatro muestreos a lo largo

del año 2015, en cuatro estaciones. En cada estación se colectaron tres muestras de

sedimento, variables fisicoquímicas y macroinvertebrados. Se determinó el contenido de

mercurio total (T-Hg) en peso seco en sedimentos y músculo. Se recolectaron

representantes de 17 especies de macroinvertebrados. En sedimentos se presentaron

concentraciones desde 0.013±0.003 ppm hasta 0.137±0.016 ppm, mientras en los

organismos se encontraron concentraciones de T-Hg en músculo desde 0.01±0.02 ppm

hasta 0.31±0.19 ppm. Las jaibas adultas fueron los organismos con mayores niveles de T-

Hg p.s. en músculo y se observaron en noviembre en EI. El pH, la salinidad y el tamaño

de grano del sedimento explicaron el contenido de mercurio en sedimentos y en el músculo

de los macroinvertebrados. Los resultados evidenciaron que el proceso de bioacumulación

se dio activamente en todos los individuos del género Callinectes. Cuando en el estuario

predominaron las condiciones de agua dulce hubo mayores valores de T-Hg p.s. tanto en

sedimentos, como en músculo de las especies C. arcuatus y S. aculeata aculeata, pero en

condiciones marinas, se favoreció el proceso de Bioacumulación.

Palabras clave: Biodiversidad, Invertebrados Epibentónicos, Estuario Tropical,

Metales pesados, Sedimentos

X Relación ente el contenido de mercurio de macroinvertebrados y las variables

ambientales de la bahía de Buenaventura

Abstract

Buenaventura bay is characterized by a great spatio-temporal dynamic of environmental

variables and anthropic activities. The objective of the present investigation was to

contribute to the knowledge about the processes of bioaccumulation of mercury for trophic

basal levels in tropical estuaries. Four surveys were carried out in the year 2015, in four

stations. At each station, sediment samples, physicochemical variables and

macroinvertebrates were collected. The total mercury content (T-Hg in dry weight) for

sediments and muscle was determined. 532 individuals distributed in 17 species of

macroinvertebrates were collected. Concentrations of T-Hg in muscle ranged from 0.01 ±

0.02 ppm to 0.31 ± 0.19 ppm for macroinvertebrates and ranged from 0.013 ± 0.003 ppm

to 0.137 ± 0.016 ppm for sediments. Adult crabs were organisms with higher levels of T-Hg

p.s. In muscle and were observed in November in EI. The pH, salinity and grain size of the

sediment explained the mercury content in sediments and in the macroinvertebrate muscle.

The results evidenced that the accumulation process occurred actively in Callinectes

genus. When the freshwater conditions prevailed in the estuary, there were higher values

of T-Hg d.w. of both, in sediments, as in the muscle of the species C. arcuatus and S.

aculeata aculeata, but under marine conditions, Bioaccumulation process was favored.

Keywords: Biodiversity, Epibenthonic Invertebrates, Tropical Estuary, Heavy Metals,

Sediments.

Contenido XI

Contenido

Pág.

Resumen ........................................................................................................................ IX

Lista de figuras ............................................................................................................ XIII

Lista de tablas .............................................................................................................. XV

Introducción .................................................................................................................... 1 Objetivos .................................................................................................................... 3

Objetivo General ................................................................................................. 3 Determinar la estructura y composición de macroinvertebrados, su contenido de mercurio y su relación con las variables ambientales de la bahía de Buenaventura. ..................................................................................................... 3 Objetivos Específicos .......................................................................................... 3

1. Variación en la estructura y composición de macroinvertebrados y su relación con las variables ambientales. .............................................................................................. 5

1.1 Materiales y Métodos ....................................................................................... 5 1.1.1 Zona de estudio .................................................................................... 5 1.1.2 Fase de campo ..................................................................................... 5 1.1.3 Fase de Laboratorio .............................................................................. 8 Sedimentos: ........................................................................................................ 8 1.1.4 Tratamiento de datos ............................................................................ 9

1.2 Resultados ..................................................................................................... 11 1.2.1 Características del agua y de los sedimentos en la zona de estudio ... 11 1.2.2 Estructura y composición de macroinvertebrados bentónicos ............. 20

1.3 Discusión ....................................................................................................... 26

2. Influencia de las variables ambientales en el contenido de mercurio de macroinvertebrados en la bahía de Buenaventura ..................................................... 29

2.1 Metodología ....................................................................................................... 29 2.1.1 Zona de estudio ................................................................................. 29 2.1.2 Fase de campo ................................................................................... 29 2.1.3 .Fase de Laboratorio ........................................................................... 29 2.1.4 Tratamiento de datos .......................................................................... 30

2.2 Resultados ..................................................................................................... 33 2.2.1 Variación ambiental y su influencia en el contenido de T-Hg en sedimentos ........................................................................................................ 33 2.2.2 Variación en el contenido de T-Hg en músculo de macroinvertebrados ........................................................................................... 38

XII Relación ente el contenido de mercurio de macroinvertebrados y las variables


2.2.3 Bioacumulación de Hg ........................................................................ 43

2.3 Discusión ....................................................................................................... 45 2.3.1 Variación ambiental de la zona de estudio .......................................... 45 2.3.2 Mercurio total (T-Hg) en sedimentos ................................................... 46 2.3.3 Mercurio total (T-Hg) en músculo de macroinvertebrados ................... 48 2.3.4 Bioacumulación de Hg ........................................................................ 49

3. Conclusiones ......................................................................................................... 51

4. Bibliografía ............................................................................................................. 52

Contenido XIII

Lista de figuras

Figura 1-1: Zona de estudio. Bahía de Buenaventura. (ER: Estuario Río; EI: Estuario

Interno; EE: Estuario Externo; EM: Estuario Marino. ........................................................ 7

Figura 1-2: Método artesanal de pesca en lancha con red de arrastre. ........................... 8

Figura 1-3: Mapas de los gradientes por época y estación de: A.% de materia orgánica en

sedimento. B. Tamaño promedio del grano del sedimento. ............................................ 12

Figura 1-4: Mapas de los gradientes por época y estación de: A. Salinidad (UPS) en agua.

B. pH en agua. ............................................................................................................... 13

Figura 1-5: Mapas del gradiente por época y estación de Temperatura superficial del agua

(°C). ................................................................................................................................ 14

Figura 1-6: Mapas del gradiente por Época y Estación de Oxígeno disuelto en agua (mgL-

1). ................................................................................................................................... 14

Figura 1-7: Mapas del gradiente por época y estación de transparencia en agua (cm). 15

Figura 1-8: Mapas del gradiente por época y estación de profundidad de la columna de

agua (m). ........................................................................................................................ 15

Figura 1-9: Distribución de abundancia de especies de macroinvertebrados................. 21

Figura 1-10: Fotografías de individuos colectados. A: Callinectes arcuatus. B:

Macrobrachium tenellum. C: Callinectes toxotes. D: Anadara reinharti. .......................... 21

Figura 2-1: Mapa del gradiente de T-Hg en sedimentos (ppm) por época y estación. ... 34

Figura 2-2: Comparación de líneas de regresión entre T-Hg (ppm) y %MO en sedimentos

por época. ...................................................................................................................... 36

Figura 2-3: Comparación de líneas de regresión entre T-Hg y %MO en sedimentos por

estación. ......................................................................................................................... 36

Figura 2-4: Comparación de líneas de regresión entre T-Hg (ppm) en músculo de C.

arcuatus y Ancho de caparazón (mm) por época. .......................................................... 40

Figura 2-5: Comparación de líneas de regresión entre T-Hg (ppm) en músculo de C.

arcuatus y Ancho de caparazón (mm) por estación. ....................................................... 41

XIV Relación ente el contenido de mercurio de macroinvertebrados y las variables


Figura 2-6: Promedios y desviación estándar del contenido de T-Hg en músculo de la

especies S. aculeata aculeata por época. T-Hg se transformó con Box y Cox. En el eje X

se encuentra la época ..................................................................................................... 41

Figura 2-7. Factor de concentración Biota Sedimento (BSCF) de T-Hg promedio por

especie de macroinvertebrados en la bahía de Buenaventura. ....................................... 43

Contenido XV

Lista de tablas

Tabla 1-1: Matriz de correlaciones de Pearson de las variables ambientales. Sal=

Salinidad, pH, OD=Oxígeno Disuelto, TR=Transparencia, T=Temperatura, P=Profundidad,

%MO=% Materia Orgánica, %G=% Grava y arena muy gruesa, %AG=% Arena Gruesa,

%AM=% Arena Media, %AF=% Arena Fina, %L=% Limos y %A=% Arcillas. En negrilla las

correlaciones significativas (p<0.05). ............................................................................. 17

Tabla 1-2: Aporte de cada variable a los cuatro primeros componentes principales que

explican el 65.27% de la varianza del diseño de muestreo. Sal= Salinidad, pH,

OD=Oxígeno Disuelto, TR=Transparencia, T=Temperatura, P=Profundidad, %MO=%

Materia Orgánica, %G=% Grava y arena muy gruesa, %AG=% Arena Gruesa, %AM=%

Arena Media, %AF=% Arena Fina, %L=% Limos y %A=% Arcillas. . En negrilla las

variables escogidas. ....................................................................................................... 18

Tabla 1-3: Promedios de las variables ambientales por Época y Estación, estimado por

mínimos cuadrados (±desvest). Las letras leídas verticalmente indican diferencias

significativas (Tukey), en orden descendente, para cada variable ambiental con una

interacción significativa de 2 vías (p≤0.05). Cada media fue calculada de 3 muestras para

un total de 48 muestras. ER=Estuario Rio. EI=Estuario Interno. EE=Estuario Externo.

EM=Estuario Marino. Sal=Salinidad, OD=Oxígeno disuelto, TR=Transparencia,

%MO=Porcentaje de materia orgánica, %G=Porcentaje de grava y arena muy gruesa,

%AG=Porcentaje de arena gruesa, %AM=Porcentaje de arena media, %AF=Porcentaje de

arena fina y %A=Porcentaje de arcilla. ........................................................................... 19

Tabla 1-4: Escalafón de abundancia de macroinvertebrados, frecuencia relativa (%F) en

las estaciones de muestreo, rango del tamaño (mm, longitud total para camarones,

estrellas de mar y cangrejos ermitaño y largo del caparazón para cangrejos) y promedio

de abundancia relativa (ind/lance, promedio de 48 muestras) de macroinvertebrados

colectados en las estaciones ER, EI, EE y EM. .............................................................. 23

Tabla 1-5: Promedios de las abundancias relativas del ensamblaje de macroinvertebrados,

riqueza de especies y diversidad de Shannon por Época y Estación, estimado por mínimos

cuadrados (±desvest). Las letras leídas verticalmente indican diferencias significativas

(Tukey) para cada descriptor de la comunidad con una interacción significativa de 2 vías

(p≤0.05). Cada media fue calculada de 3 muestras para un total de 48 muestras.

ER=Estuario Rio. EI=Estuario Interno. EE=Estuario Externo. EM=Estuario Marino. ....... 24

XVI Relación ente el contenido de mercurio de macroinvertebrados y las variables


Tabla 1-6: Análisis de regresión múltiple de los descriptores del ensamblaje de

macroinvertebrados en relación a las variables ambientales. Las variables se reportaron

en el orden que ingresaron al modelo, es decir, la variable 1 tuvo mayor valor de F (p≤0.05).

El tipo de relaciones entre las variables biológicas y ambientales se representaron por

signos y las correlaciones de Pearson se representaron en paréntesis. El nivel de

significancia para retener las variables en cada modelo fue p≤0.05, excepto para las

variables en cursiva (0.15≤p≤0.05). Las correlaciones de Pearson significativas se

indicaron en negrilla. ....................................................................................................... 25

Tabla 2-1: Resultados de la concentración de T-Hg en sedimentos (ANCOVA de dos vías)

en diferentes épocas y estaciones, con %MO como covarianza y época y estación como

factores. .......................................................................................................................... 35

Tabla 2-2: Promedios de T-Hg y %MO en sedimentos, pendiente e intercepto por Época,

estimado por mínimos cuadrados (±desvest). Comparaciones pareadas (Tukey)

representadas en letras leídas verticalmente con significancia (p≤0.05). Cada media fue

calculada de 3 muestras para un total de 48 muestras. T-Hg= Concentración mercurio total

en sedimentos (ppm). %MO= Porcentaje de materia orgánica en sedimentos. ............... 35

Tabla 2-3: Promedios de T-Hg y %MO en sedimentos, pendiente e intercepto por

Estación, estimado por mínimos cuadrados (±desvest). Comparaciones pareadas (Tukey)

representadas en letras leídas verticalmente con significancia (p≤0.05). Cada media fue

calculada de 3 muestras para un total de 48 muestras. T-Hg= Concentración mercurio total

en sedimentos (ppm). %MO= Porcentaje de materia orgánica en sedimentos. ............... 36

Tabla 2-4: Análisis de regresión múltiple del contenido de Hg total en sedimentos (ppm)

en relación a las variables ambientales del sedimento y agua. Las variables se reportaron


El tipo de relaciones entre las variables de concentración de T-Hg y ambientales se

representaron por signos y las correlaciones de Pearson se representaron en paréntesis.

El nivel de significancia para retener las variables en cada modelo fue p≤0.05, excepto

para las variables en cursiva (0.15≤p≤0.05). Las correlaciones de Pearson altas se

indicaron en negrilla. ....................................................................................................... 37

Tabla 2-5: Resultados de la concentración de T-Hg en músculo de C. arcuatus (ANCOVA

de dos vías) en diferentes épocas y estaciones, con el ancho de caparazón (AC) como

covariable y época y estación como factores. ................................................................. 40

Contenido XVII

Tabla 2-6: Análisis de regresión múltiple del contenido de Hg total en músculo de

macroinvertebrados en relación a las variables ambientales del sedimento y agua. Las

variables se reportaron en el orden que ingresaron al modelo, es decir, la variable 1 tuvo

mayor valor de F (p≤0.05). El tipo de relaciones entre las variables de concentración de T-

Hg y ambientales se representaron por signos y las correlaciones de Pearson se

representaron en paréntesis. El nivel de significancia para retener las variables en cada

modelo fue p≤0.05, excepto para las variables en cursiva (0.15≤p≤0.05). Las correlaciones

de Pearson significativas se indicaron en negrilla. .......................................................... 42

Tabla 2-7: Resultados del Factor de Concentración Biota Sedimento (BSCF) de T-Hg de

C. arcuatus (ANCOVA de dos vías) en diferentes épocas y estaciones, con AC (Ancho de

caparazón) como covariable y época y estación como factores. .................................... 44

Introducción

Los ecosistemas costeros son reconocidos por contar con gran variedad de hábitats que

albergan una diversidad alta de especies y generan aportes de productividad biológica

altos. A nivel mundial, los recursos del mar proveen por lo menos el 15% de la fuente de

proteína animal a 2,900 millones de personas, y el sustento a 520 millones (FAO, 2009), y

se ha reportado que el 5,2% de esta productividad mundial puede extraerse de los

estuarios (Houde y Rutherford, 1993). Sin embargo, estas zonas son susceptibles a la

entrada de contaminantes que afectan su dinámica natural, en particular, son eficientes en

la retención de metales pesados (Bayen, 2012) lo que puede tener implicaciones tanto

ecológicas como socioeconómicas.

La implicación socioeconómica de la contaminación por mercurio (Hg) de los organismos

marinos puede darse en el caso que se presenten concentraciones del metal en el músculo

que lo hace no apto para el consumo humano (Gracia et al., 2009), lo que afectaría las

actividades de pesca en la zona. En Buenaventura la pesca artesanal representa el 50%

de la producción pesquera total y alrededor de 370.000 habitantes dependen de las

actividades productivas en el mar y la costa (Carvajal et al., 2011). En cuanto a las

implicaciones ecológicas, se darían por los efectos tóxicos agudos y crónicos del Hg en los

organismos (Shealy y Sandifer, 1975), que podrían influir sobre la dinámica de las

comunidades estuarinas. Las implicaciones socioeconómicas y ecológicas se agudizan ya

que en algunos ecosistemas estuarinos, las concentraciones de Hg se han incrementado

tanto en los organismos como en los compartimientos ambientales (Ospina et al, 2003;

Bayen, 2012).

El ingreso del mercurio por medios naturales a los estuarios puede darse a través del

transporte y deposición atmosférica o la descarga de ríos, y sus principales fuentes son los

vertimientos de plantas de soda cáustica, la quema de combustibles fósiles, los

desperdicios odontológicos y la minería de oro (Costa et al., 2012). En la esfera local, el

Pacífico colombiano recibe aportes de mercurio que provienen principalmente de la minería

2 Introducción

de oro aluvial, cuyos residuos contaminantes son transportados por los ríos que drenan en

la zona (CVC, 2010a).

En particular, en la bahía de Buenaventura, se han realizado investigaciones y revisiones

que han corroborado la presencia y acumulación de mercurio en sedimentos y organismos

(Velásquez y Cortes, 1997) e incluso en la sangre de seres humanos (Benítez, 1995). La

presencia de mercurio en los ecosistemas acuáticos es de interés investigativo debido a

que se acumula en sus compartimentos bióticos y abióticos. El mercurio orgánico se aloja

principalmente en el músculo, y por procesos de biomagnificación puede transferirse vía

red trófica hasta llegar a los consumidores humanos (Olivero et al., 2002). Con base en

esto, las poblaciones y ecosistemas costeros se pueden encontrar en riesgo por la

exposición directa o indirecta al mercurio (Costa et al., 2012).

Por las implicaciones socioeconómicas y ecológicas que puede tener la contaminación de

mercurio en los estuarios, el objetivo de este estudio es conocer la influencia de las

variables fisicoquímicas del agua y la textura del sedimento sobre el contenido de mercurio

en el músculo de los macroinvertebrados epibentónicos. De esta forma se logrará entender

cómo la interacción entre los macroinvertebrados y su ambiente, se relaciona con

bioacumulación del Hg, y, en consecuencia, la cantidad del contaminante disponible a los

niveles tróficos superiores.

Introducción 3

Objetivos

Objetivo General

Determinar la estructura y composición de macroinvertebrados, su contenido de mercurio

y su relación con las variables ambientales de la bahía de Buenaventura.

Objetivos Específicos

Determinar la variación en la estructura y composición de los macroinvertebrados en la

bahía de Buenaventura.

Relacionar la dinámica espacio-temporal de los macroinvertebrados con la variación

ambiental en el estuario.

Estimar la relación entre la concentración de mercurio en macroinvertebrados y las

variables ambientales.

1. Variación en la estructura y composición de macroinvertebrados y su relación con las variables ambientales.

1.1 Materiales y Métodos

1.1.1 Zona de estudio

Esta investigación se desarrolló en la bahía de Buenaventura que se encuentra entre las

latitudes 3°44’ N y 3°56’ N, y las longitudes 77°01’ W y 77°20’. Su ancho va desde 3,4 km

en la entrada hasta 5,5 km en la parte interna. Mide aproximadamente 30 km de largo, su

forma es angosta y alargada (Figura 1-1). Su profundidad promedio es de 5 m, sin

variabilidad apreciable, sólo el canal que pasa por el centro de la bahía con una

profundidad mayor a 15 metros (Otero, 2005). La marea es semidiurna con un rango

promedio de 3,7 m y presenta una temperatura del agua que oscila entre los 25,7 °C y los

29,8 °C (Cantera et al., 1992; Otero, 2005).

En este estuario, existen dos zonas bien diferencias, la bahía interior y la exterior. Se

trabajó en la bahía exterior, que se caracteriza por su agua bien mezclada que genera una

homogeneidad vertical en donde se presenta una diferencia entre la salinidad del fondo y

superficie menor a 2 UPS, tanto en marea baja como en alta (Otero, 2005).

1.1.2 Fase de campo

Se realizaron cuatro muestreos en el año 2015 (abril-noviembre), en cuatro estaciones

distribuidas en la bahía de Buenaventura. La estación Estuario Río (ER) ubicada en

77°6’33,1’’ W y 3°50’51,5’’N, se caracteriza por ser interna e influenciada por la descarga

del río Dagua, la estación Estuario Interno (EI) ubicada en 77°7’24,9’’ W y 3°52’4,4’’N, se

caracteriza por ser interna e influenciada por litoral rocoso, mientras la estación Estuario

6 Relación entre el contenido de mercurio de macroinvertebrados y las variables


Externo (EE) ubicada en 77°9’35,9’’W y 3°50’58,7’’N, se caracteriza por ser externa e

influenciada por litoral rocoso y por último, la estación Estuario Marino (EM) ubicada en

77°8’58,4’’ W y 3°48’56,5’’N, se caracteriza por ser externa e influenciada por la descarga

del río Anchicayá. Cada estación estuvo separa en promedio 4km la una de la otra (Figura

1-1).

Por cada estación y cada época se tomó una muestra ambiental y de macroinvertebrados

con tres réplicas, para un total de 48 muestras. Se tuvo cuidado en la colecta y el muestreo

para asegurar que no hubiera interferencia en la muestra siguiente y de esta forma tomar

muestras independientes.

Las variables ambientales consistieron en los parámetros fisicoquímicos del agua y la

composición del sedimento. Se realizó la colecta de muestras de sedimento de 5 cm de

profundidad obtenidas mediante un barrenador de 1 ½” para evaluar la composición.

También se midieron las variables fisicoquímicas en la superficie del agua: temperatura

(C°), salinidad (UPS), pH y concentración de oxígeno (mg l-1), con una sonda multímetro

portátil marca Thermo Scientific. Adicionalmente, se midió la transparencia con un disco

Secci, la profundidad con un profundímetro flotante marca Depth Sounder y las

coordenadas geográficas con un GPS (GARMIN).

Capítulo 1 7

Figura 1-1: Zona de estudio. Bahía de Buenaventura. (ER: Estuario Río; EI: Estuario

Interno; EE: Estuario Externo; EM: Estuario Marino.

Las muestras de macroinvertebrados, consistieron en la colecta en lancha con red de

arrastre de ojo de malla 1” (Figura 1-2), y con un ancho de trabajo de 8 m, mediante

arrastres independientes de 10 min, cada unidad experimental tuvo tres réplicas para un

total de 48 arrastres. Los organismos y sedimentos fueron almacenados en bolsas

plásticas, refrigerados y posteriormente llevados al laboratorio para ser almacenados (-20

°C).



Figura 1-2: Método artesanal de pesca en lancha con red de arrastre.

1.1.3 Fase de Laboratorio

Sedimentos:

A cada muestra de sedimentos se le extrajeron 5 g para determinar el contenido de materia

orgánica mediante ignición (Danovaro, 2010) y 30-40 g para granulometría, mediante un

tratamiento mecánico con tamices para partículas, con tamices desde 50 µm hasta 1000

µm. La escala usada fue >1000 µm para gravas y arena muy gruesa, entre 1000 y 500 µm

para arena gruesa, entre 500 y 250 µm para arena media, entre 250 y 106 µm para arenas

fina, entre 106 y 53 µm para limos y <53 µm para arcillas (Bengtsson y Picado, 2008;

Danovaro, 2010).

Macroinvertebrados:

En cada réplica, los macroinvertebrados fueron contados e identificados, como también se

les midió el peso, talla, y se les determinó sexo y estado reproductivo. Se identificaron

taxonómicamente a nivel de especie apoyándose de las claves taxonómicas FAO (Fischer,

1995), bases de datos de internet (WoRMS: World Register of Marine Species) y revisión

Fuente: Castro, 2012

8 m

Capítulo 1 9

de literatura (Lemaitre y Álvarez-León, 1992; Pineda y Madrid, 1993; Baltazar, 1997; Neira

y Cantera, 2005; Lazarus y Cantera, 2007; Cardoso y Hochberg, 2013).

1.1.4 Tratamiento de datos

Para la elaboración de los mapas se realizó una interpolación entre los valores de cada

variable ambiental por cada estación y época mediante la herramienta Spatial Analyst de

Arc-Gis 10.2, con el método IDW (Inverse Distance Weighting), con 12 puntos, y con un

tamaño de celda de 30. Para la elaboración del mapa de gradiente de tamaño de grano,

en cada estación y en cada época se tomó la sumatoria de los productos entre la marca

de clase del tamaño de tamices por la fracción de sedimento recuperado en cada tamiz

(Ecuación 1-1).

Ecuación 1-1. Promedio agrupado para estimar tamaño de grano para cada época y

estación.

Ȳij=1500µm (G) + 750µm(AG) + 375µm(AM) + 187.5µm(AF) + 87.5µm(L) + 25µm(A)

Donde,

Ȳij=tamaño promedio de grano de la época i y estación j

G (gravas y arena muy gruesa) = fracción de sedimento recuperado en el tamiz de tamaño 1000 µm

A (Arena) = fracción de sedimento recuperado en el tamiz de tamaño 500 µm

AF (Arena Fina) = fracción de sedimento recuperado en el tamiz de tamaño 250 µm

AMF (Arena Muy Fina) = fracción de sedimento recuperado en el tamiz de tamaño 125 µm

L(Limo) = fracción de sedimento recuperado en el tamiz de tamaño 50 µm

A(Arcilla) = fracción de sedimento recuperado en la tapa

Se determinó la Abundancia (N), Riqueza (S) y diversidad de Shannon (H´) del ensamblaje

de macroinvertebrados. Tanto a los descriptores de la comunidad de macroinvertebrados

como a las variables fisicoquímicas del agua y la composición del sedimento, se les revisó

la normalidad, se examinaron las gráficas de residuales para confirmar la normalidad y



homogeneidad de varianza, y en los casos necesarios se realizó la transformación

correspondiente para mejorar normalidad (Green, 1979).

Se redujo la cantidad de las variables ambientales mediante un análisis de componentes

principales (PCA) basado en una matriz de correlaciones. El PCA se realizó usando el

procedimiento Princomp en SAS 9.4 (SAS, 2012). Este procedimiento se realizó para pasar

de 13 variables ambientales a 8 variables no correlacionadas que explicaron el 65.27% de

la varianza del experimento.

Se examinaron las diferencias significativas (p<0.05) por estación de muestreo y época

climática, tanto entre las variables ambientales, como entre los descriptores de la

comunidad de macroinvertebrados, mediante un Análisis Multivariado de Varianza

(MANOVA), de dos vías, con estación y época climática como factores principales (usando

el Modelo Lineal General y las medias de diferencias de cuadrados, SAS 9.4 (SAS, 2012).

Para mejorar la interpretación de las diferencias significativas entre las variables

dependientes, se efectuó el ANOVA y se examinó el Error Tipo III. Por último, se realizó la

prueba Tukey para identificar la estación o época climática en la cual la variable en cuestión

presentó diferencias significativas.

Se desarrolló un análisis de regresión múltiple univariada entre las variables ambientales

como predictores, y la abundancia, riqueza y diversidad como variables dependientes. Con

este análisis se determinó el conjunto de variables ambientales que estuvieron

relacionadas con los descriptores biológicos de los macroinvertebrados. La colinealidad

entre las variables independientes fue evaluada examinando los factores de inflación de

varianza (VIF; Allison, 1991). Las variables se consideraron independientes si los valores

VIF fueron cercanos a 1, y colineales cuando el valor fue mayor a 10. Las variables

incluidas en la regresión múltiple fueron seleccionadas ingresando cada variable. Un valor

de p<0.05 fue escogido como valor de entrada y salida para identificar el conjunto de

variables que fueron importantes en la descripción de la variable dependiente. El mayor

valor de F fue usado en cada paso para identificar la variable que más contribuyó al valor

de R2. Las variables subsecuentes fueron escogidas de la misma manera; sin embargo,

después de cada nueva adición, todas las variables fueron examinadas para asegurarse

que cumplieran el criterio del modelo (p<0.05). Si la variable no fue lo suficientemente

significativa, se eliminó del modelo (Duque, 2004).

Capítulo 1 11

1.2 Resultados

1.2.1 Características del agua y de los sedimentos en la zona de estudio

En la bahía de Buenaventura, las variables ambientales como % materia orgánica, % arena

fina, % limos, profundidad, transparencia, oxígeno disuelto, pH y temperatura, variaron

temporalmente a través de las estaciones (MANOVA, p<0.0001). Los gradientes fueron

claros en el tamaño de grano del sedimento, oxígeno disuelto, materia orgánica, pH y

salinidad, mientras en las variables temperatura, profundidad y transparencia, los mayores

valores rotaron por todas las estaciones a través de las épocas.

Analizando cada una de las variables a través de todas las épocas y estaciones, se

determinó que, en la zona de estudio, la materia orgánica fue alta durante los meses de

junio en la estación EI, en septiembre en la estación EE y en noviembre en la estación ER.

Durante el estudio, esta variable fue menor en septiembre en EM, y mayor en septiembre

en el EE (ANOVA, p=0.0003). (Figura 1-3A).

En cuanto a la granulometría, el porcentaje de limos fue menor en septiembre en EM y

mayor en abril en ER (Tabla 1-3, ANOVA, p<0.0001). Durante los meses de abril y junio,

predominó el sedimento fino, mientras durante los meses de septiembre y noviembre

prevaleció el sedimento grueso. En las estaciones donde se presentó el mayor tamaño de

grano fue en las estaciones internas (EI, ER) (Figura 1-3B).



Figura 1-3: Mapas de los gradientes por época y estación de: A.% de materia orgánica en

sedimento. B. Tamaño promedio del grano del sedimento.

La salinidad fue mayor durante el mes de junio, seguido de abril, septiembre y por último

noviembre. En junio la salinidad fue alta a través de toda la zona de estudio, mientras que

en abril y septiembre sólo las estaciones exteriores (EE y EM) tuvieron valores altos de

salinidad. En noviembre la salinidad fue baja a través de toda la zona de estudio (Figura

1-4A).

Por otro lado, el pH fue mayor durante los meses de abril y junio en las estaciones externas

(EE y EM). Esta tendencia se mantuvo en septiembre, pero con un menor rango de pH,

sin embargo, durante noviembre la tendencia se invirtió y las estaciones externas tuvieron

menores valores pH (Figura 1-4B). A través de todas las épocas y estaciones, el pH fue

menor en noviembre en el estuario marino, y fue mayor en junio en el estuario marino

(ANOVA, p=0.009).

A B

Capítulo 1 13

Figura 1-4: Mapas de los gradientes por época y estación de: A. Salinidad (UPS) en agua. B. pH en agua.

La temperatura superficial del agua tuvo un gradiente bien definido durante el mes de junio,

siendo mayor en las estaciones exteriores (EE y EM) y menor en las estaciones internas

(ER y EI), mientras que en abril se presentó el menor rango de temperatura y la estación

más fría fue EM. Durante septiembre y noviembre las estaciones de mayor temperatura

fueron EM y EE respectivamente. A través de todas las épocas y estaciones, la

temperatura fue menor en noviembre en el estuario marino, pero mayor en junio en el

estuario externo (ANOVA, p<0.0001). En general, desde junio a noviembre las zonas

internas tendieron a ser más frías, sin embargo, este gradiente no se conservó en abril

(Figura 1-5).

En cuanto al oxígeno disuelto, éste fue menor en noviembre en el estuario rio, y fue mayor

en septiembre en el estuario externo (ANOVA, p=0.0009). En general, en la zona de

estudio se observó que el gradiente de oxígeno disuelto en agua fue de mayores valores

en las estaciones externas (EE y EM) hacia menores valores en las estaciones internas

(EI y ER), y este gradiente se conservó durante todas las épocas (Figura 1-6).

A B Ups



Figura 1-5: Mapas del gradiente por época y estación de Temperatura superficial del agua

(°C).

Figura 1-6: Mapas del gradiente por Época y Estación de Oxígeno disuelto en agua (mgL-

1).

Capítulo 1 15

Para la variable transparencia, los mayores valores se presentaron durante el mes de junio,

y los menores durante el mes de noviembre. En la interacción época y estación, la

transparencia fue menor en noviembre en el estuario marino, y mayor en junio en el

estuario interno (ANOVA, p<0.0001). En general el gradiente fue muy variable y para cada

época hubo una estación diferente que tuvo los mayores valores de transparencia (Figura

1-7).

Figura 1-7: Mapas del gradiente por época y estación de transparencia en agua (cm).

En cuanto a la profundidad, a través de todas las épocas y estaciones, tanto la mayor como

la menor profundidad se presentó en la época de junio, siendo EE menos profundo y EI,

más profundo (ANOVA, p<0.0001). Septiembre y noviembre fueron las épocas de menor

profundidad. En septiembre las estaciones externas (EE y EM) tuvieron mayor profundidad,

mientras en noviembre la estación interna ER, presentó mayor profundidad (Figura 1-8).

Según la matriz de correlaciones, se determinó que en las condiciones de mayor salinidad,

el conjunto de variables que presentaron valores altos fueron: pH, oxígeno disuelto,

transparencia, y la fracción de arenas medias y finas. Y presentaron valores bajos de

porcentaje de gravas y arenas muy gruesas, y arcillas. (Tabla 1-1).

Figura 1-8: Mapas del gradiente por época y estación de profundidad de la columna de agua (m).



Del total de 13 variables ambientales (salinidad, pH, oxígeno disuelto, transparencia,

temperatura, profundidad, % materia orgánica, % grava y arena muy gruesa, % arena

gruesa, % arena media, % arena fina, % limos y % arcillas) se extrajeron 3 (temperatura,

% limos y profundidad), debido a la correlación significativa (p<0.05) entre ellas, es decir a

la redundancia de información (Tabla 1-1) y el bajo aporte en los vectores del análisis PCA

(Tabla 1-2), las diez restantes se dejaron para el MANOVA.

Tabla 1-1: Matriz de correlaciones de Pearson de las variables ambientales. Sal= Salinidad, pH, OD=Oxígeno Disuelto, TR=Transparencia, T=Temperatura, P=Profundidad, %MO=% Materia Orgánica, %G=% Grava y arena muy gruesa, %AG=% Arena Gruesa, %AM=% Arena Media, %AF=% Arena Fina, %L=% Limos y %A=% Arcillas. En negrilla las correlaciones significativas (p<0.05).

Sal pH OD TR T P MO %G %AG %AM %AF %L

r pH 0.59

p 0.01

r OD 0.4 0.4

p 0.01 0.01

r TR 0.55 0.46 0.18

p 0.01 0.01 0.23

r T 0.66 0.41 0.15 0.47

p 0.01 0.01 0.3 0.01

r P -0.08 -0.19 0.08 0.28 -0.33

p 0.58 0.2 0.58 0.05 0.02

r MO -0.23 -0.21 0.02 -0.12 -0.15 0.32

p 0.11 0.14 0.91 0.42 0.32 0.02

r %G -0.61 -0.34 0.07 -0.61 -0.4 -0.03 0.46

p 0.01 0.02 0.65 0.01 0.01 0.83 0.01

r %AG -0.12 0.09 -0.22 -0.02 -0.08 -0.02 0.1 0.04

p 0.41 0.55 0.13 0.88 0.59 0.89 0.51 0.8

r %AM 0.41 0.42 0.08 0.4 0.28 -0.25 -0.59 -0.67 0.25

p 0.01 0.01 0.59 0.01 0.06 0.08 0.01 0.01 0.09

r %AF 0.51 0.18 -0.12 0.45 0.29 -0.03 -0.46 -0.8 -0.43 0.4

p 0.01 0.23 0.41 0.01 0.04 0.86 0.01 0.01 0.01 0.01

r %L 0.23 -0.09 0.01 0.19 0.07 0.4 0.39 -0.24 -0.28 -0.25 0.33

p 0.12 0.52 0.97 0.19 0.63 0.01 0.01 0.1 0.05 0.09 0.02

r %A -0.31 -0.41 -0.21 -0.37 -0.17 0.19 0.62 0.45 -0.27 -0.65 -0.23 0.36

p 0.04 0.01 0.15 0.01 0.26 0.2 0.01 0.01 0.06 0.01 0.12 0.01

Tabla 1-2: Aporte de cada variable a los cuatro primeros componentes principales que explican el 65.27% de la varianza del diseño de muestreo. Sal= Salinidad, pH, OD=Oxígeno Disuelto, TR=Transparencia, T=Temperatura, P=Profundidad, %MO=% Materia Orgánica, %G=% Grava y arena muy gruesa, %AG=% Arena Gruesa, %AM=% Arena Media, %AF=% Arena Fina, %L=% Limos y %A=% Arcillas. . En negrilla las variables escogidas.

C1 C2 C3

Sal 0.37 0.2 0.23

pH 0.3 -0.05 0.41

OD 0.11 0.07 0.58

TR 0.32 0.23 0.11

T 0.29 0.1 0.22

P -0.09 0.36 0.01

MO -0.28 0.3 0.31

%G -0.4 -0.13 0.28

%AG -0.02 -0.34 0.13

%AM 0.36 -0.25 -0.11

%AF 0.32 0.25 -0.42

%L 0.01 0.56 -0.08

%A -0.31 0.33 -0.02

Tabla 1-3: Promedios de las variables ambientales por Época y Estación, estimado por mínimos cuadrados (±desvest). Las letras

leídas verticalmente indican diferencias significativas (Tukey), en orden descendente, para cada variable ambiental con una interacción

significativa de 2 vías (p≤0.05). Cada media fue calculada de 3 muestras para un total de 48 muestras. ER=Estuario Rio. EI=Estuario

Interno. EE=Estuario Externo. EM=Estuario Marino. Sal=Salinidad, OD=Oxígeno disuelto, TR=Transparencia, %MO=Porcentaje de

materia orgánica, %G=Porcentaje de grava y arena muy gruesa, %AG=Porcentaje de arena gruesa, %AM=Porcentaje de arena media,

%AF=Porcentaje de arena fina y %A=Porcentaje de arcilla.

Sal (UPS) pH OD (mgL-1) TR (cm) %MO %G %AG %AM %AF %A

Ab

ril

EE 25.9±0D 8.1±0AB 6.9±0.1B 80±1BC 6.7±1.8C 21.5±17.8CD 9.7±3.2CD 28.5±6C 32.3±16.7B 4.9±3.7BC

EI 22.8±0.1F 7.7±0.1C 5.5±0.1E 58.3±2.9E 5.2±1.3CD 9.3±6.3D 12.7±4.4BC 41.7±0.8AB 32.4±9.7B 1.9±0.5CD

EM 25.1±0.1E 8.3±0.4A 6.2±0.1D 60±1DE 2.9±1.8DE 5.6±2D 14.4±2.5BC 36.9±2.2AC 41.5±2B 1.4±0.5CD

ER 20.6±0.1C 7.6±0CD 6±0.1D 71±1CE 3.6±1.5DE 11.5±10.5D 3.7±2D 17.6±6.3D 56.3±10.6AB 6±2.8BC

Ju

nio

EE 29.1±0A 8±0.1BC 6.3±0.1CD 54±3DF 5±0.9CD 14.2±5.5CD 8.1±1.9CD 34.9±2.4AC 36.7±3.2B 6±1.7B

EI 27.5±0.2B 7.8±0.1C 5.3±0.2E 122.7±4.6A 11.1±1.2AB 2.7±0.9D 16.9±4.7B 20.4±1.6CD 36.5±6.2B 10±3.1AB

EM 26.8±0.2C 8.1±0.1AB 6.5±0.2C 93±15.4B 2.3±0.8DE 9.8±11.5D 3.9±0.8D 29.7±7.4C 51.8±8.8AB 4.5±2.9BC

ER 29.4±0A 7.9±0.1BC 5.3±0EF 46±2.6F 5.7±1.2CD 10.3±7.4D 8.7±3.3C 13.5±3DE 51.4±7.6AB 9.5±4.1AB

Se

ptiem

bre

EE 22.5±0.3F 7.9±0BC 7.9±0.1A 47.7±4EF 12.4±1.5A 56.6±4.3AB 10.2±1.5BCD 9.6±2DE 9.2±1.4CDE 10.8±4AB

EI 21.1±0.1C 7.8±0C 5.9±0.3D 49.7±5.7EF 6.9±2.2C 67.4±10.3AB 7.6±2.9CD 6.2±1.2E 8.1±4.5E 10.6±10.6AB

EM 26.6±1.6D 8±0.1BC 6.6±0.4C 74.7±5.9BC 1.9±0.7E 10.4±3CD 28.3±1.5A 44.9±2.6A 16.1±2D 0.2±0D

ER 18.4±0.3G 7.6±0.1CD 6.3±0.3CD 40±3FG 9.7±1.6AC 69.8±3.2A 6.3±1.4D 4.9±0.5E 6.4±1.1E 12.3±1.8A

Novie

mb

re EE 16.9±0.1H 7.9±0.1BC 5.4±0.1E 43.7±3.2F 5.1±2.9CD 30.8±6.8C 27±6.3AB 30.6±8.3BC 7.2±1.8E 4.2±1.5BC

EI 17.4±0.1H 7.8±0.1C 5±0.1F 56.7±1.2DEF 7.6±1.3C 36.9±7.9AC 21.7±16.8AB 10.3±6.5E 23.6±10.6BCD 7.1±4.9AB

EM 15.8±0I 7.4±0.3E 5.1±0.1EF 38±9.2G 5.3±1.1CD 34.5±7.7BC 10.8±2BC 14.6±3.8DE 27.2±2.2BC 12.4±1.1A

ER 14.3±0.1J 7.7±0.1C 4.6±0.1G 48.3±1.5F 9±2.9BC 38.7±19.5AC 13.1±1.4BCD 19.7±10.4D 18±7.2C 10.5±1AB

1.2.2 Estructura y composición de macroinvertebrados bentónicos

En la bahía de buenaventura se realizaron desde abril a noviembre, en cuatros estaciones,

48 arrastres en los que se registraron en total 532 individuos distribuidos en 17 especies y

nueve familias. Por clase, predominaron los crustáceos (91%), seguidos de los moluscos

(8%) y por último los equinodermos (1%).

En el grupo de los crustáceos, la familia más abundante fue la Portunidae (n=383; 78%),

seguida de la familia Penaeidae (n=53; 11%) y Squillidae (n=43; 9%). Las especies más

abundantes fueron Callinectes arcuatus (Figura 1-10A), Squilla aculeata aculeata y

Litopenaeus occidentalis (Figura 1-9). También se recolectaron representantes de

especies de agua dulce como Macrobrachium tenellum (Figura 1-10B) y especies marinas

como la jaiba Callinectes toxotes (Figura 1-10C).

En el grupo de los moluscos, la familia más abundante fue Loliginidae (n=42; 96%), y las

familias Arcidae y Cyrenidae tuvieron baja representatividad (n=1; 2%). De la familia

Arcidae, se recolectó la piangua, Anadara reinharti (Figura 1-10D), y de Cyrenidae, se

halló la especie Polymesoda inflata. En el grupo de equinodermos, sólo se capturó la

especie Luidia columbia (n=3), de la familia Luidiidae.

Capítulo 1 21

Figura 1-9: Distribución de abundancia de especies de macroinvertebrados.

Figura 1-10: Fotografías de individuos colectados. A: Callinectes arcuatus. B: Macrobrachium tenellum. C: Callinectes toxotes. D: Anadara reinharti.

La abundancia total de macroinvertebrados fue mayor en la estación EE (38.39%), seguida

de ER (28.12%), EM (23.72%) y EI (9.78%). Por época, el pico de abundancia se presentó

0,2 0,2 0,2 1 1 1 1 1 2 3 49

77

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

%

A B

C D



en junio (39.36%), seguido de abril (26.89%), noviembre (20.78%) y septiembre (12.96%).

Cuatro de las 17 especies de macroinvertebrados fueron recolectadas en las cuatro

estaciones (Tabla 1-4) y las especies más abundantes se encontraron en la zona externa

de la bahía (EM y EE). Del resto de especies, seis fueron exclusivas de la zona externa de

la bahía (EM y EE) y cuatro estuvieron en la zona interna de la bahía (ER y EI).

Tabla 1-4: Escalafón de abundancia de macroinvertebrados, frecuencia relativa (%F) en las estaciones de muestreo, rango del tamaño (mm, longitud total para camarones, estrellas de mar y cangrejos ermitaño y largo del caparazón para cangrejos) y promedio de abundancia relativa (ind/lance, promedio de 48 muestras) de macroinvertebrados colectados en las estaciones ER, EI, EE y EM.

promedio±desvest

Especie Nombre común N %F Rango

de tamaño

ER EI EM EE Combinadas

Callinectes arcuatus Jaiba 374 70.30 3-13.2 34.7±4.6 17.3±9.1 34±5.3 38.7±7.4 31.2±10.4

Squilla aculeata aculeata Camarón bravo 43 8.08 4.8-14.6 4±1.7 1.7±2.9 2±2 6.7±4.2 3.6±3.2

Lolliguncula panamensis Calamar panameño 42 7.89 1.5-8 1.7±2.1 2±3.5 1.7±2.1 8.7±4.5 3.5±4.1

Litopenaeus occidentalis Camarón blanco 21 3.95 5.4-11.7 1±1.7 1±1.7 3±1.7 1±1.7 1.8±1.7

Rimapenaeus byrdi Camarón carabalí 16 3.01 6.5-16.2 1.3±1.5 3±2.7 0 1±1 1.3±1.8

Clibanarius panamensis Cangrejo ermitaño 7 1.32 2.8-7 1.3±1.5 0.3±0.6 0 0.7±0.6 0.6±0.9

Farfantepenaeus californiensis Camarón patiamarillo

6 1.13 6.5-11.4 0.7±1.2 0 1.3±1.5 0±0 0.5±1

Callinectes toxotes Jaiba gigante 5 0.94 14.5-17.2 0 0 1±1 0.7±1.2 0.4±0.8

Litopenaeus vannamei Camarón patiblanco 4 0.75 7.3-11 0 0 0 1.3±1.5 0.3±0.9

Trachypenaeus pacificus Camarón tigre 3 0.56 7.5-13 0 0 0.3±0.6 0.7±1.2 0.3±0.6

Luidia columbia Estrella de mar 3 0.56 3.5-6.5 0 0 0.3±0.6 0.7±1.2 0.3±0.6

Menippe obtusa Cangrejo de piedra 2 0.38 2.5-3.4 0.3±0.6 0.3±0.6 0 0 0.2±0.4

Trachypenaeus brevisuturae Camarón liso 2 0.38 11.2-11.6 0.7±0.6 0 0 0 0.2±0.4

Anadara reinharti Piangua 1 0.19 4.2-4.2 0.3±0.6 0 0 0 0.1±0.3

Macrobrachium tenellum Camarón aguadulce 1 0.19 6.7-6.7 0.3±0.6 0 0 0 0.1±0.3

Penaeus stylirostris Camarón azul 1 0.19 13.2-13.2 0 0 0 0.3±0.6 0.1±0.3

Polymesoda inflata Almeja de marjal 1 0.19 3.2-3.2 0 0 0 0.3±0.6 0.1±0.3

Número de especies 11 7 8 12 17

La estructura y composición de macroinvertebrados no variaron por época (MANOVA,

F=2.1, p=0.06) ni por estación (MANOVA, F=1.7, p=0.14). Sin embargo, la época presentó

una influencia significativa sobre la variación de la abundancia y riqueza de los

macroinvertebrados a través de las estaciones (MANOVA, F= 3.9, p<0.0001). Se

determinó que tanto las mayores abundancia y riqueza fueron en junio en la estación ER,

mientras que las menores abundancia y riqueza, se presentaron en abril en EI (Tabla 1-5,

ANOVA, p<0.0001, para ambos). No se presentó una interacción entre la época y estación

con la diversidad de Shannon.

Tabla 1-5: Promedios de las abundancias relativas del ensamblaje de macroinvertebrados,

riqueza de especies y diversidad de Shannon por Época y Estación, estimado por mínimos

cuadrados (±desvest). Las letras leídas verticalmente indican diferencias significativas

(Tukey) para cada descriptor de la comunidad con una interacción significativa de 2 vías

(p≤0.05). Cada media fue calculada de 3 muestras para un total de 48 muestras.

ER=Estuario Rio. EI=Estuario Interno. EE=Estuario Externo. EM=Estuario Marino.

N (ind/arrastre) S (sp/arrastre) H

Ab

ril

EE 29.3±3.5A 4±1AB 1.5±0.2

EI 0.7±1.2E 0.3±0.6E 0

EM 6.7±6.1BCD 1.3±1.2DE 0.5±0.1

ER

Ju

nio

EE 5.7±2.9CD 2±0CD 0.7±0.2

EI 5±4CD 1.7±0.6CD 0.5±0.5

EM 13.3±7.4BC 3±1.7BC 0.7±0.7

ER 29.7±8.7A 4.7±1.2A 0.9±0.2

Sep

tiem

bre

EE 10.3±4BCD 3.7±0.6ABD 1.6±0.3

EI 3±3.5DE 1±0DE 0

EM 3.3±2.3DE 1±0DE 0

ER 1±1DE 1±1DE 0.5±0.7

No

vie

mb

re

EE 7±3BCD 1.3±0.6DE 0.3±0.5

EI 4.7±5.5CDE 1.3±0.6DE 0.1±0.3

EM 9±0BCD 3±1.7ABD 1.1±0.8

ER 7.7±5.5BCD 2.3±1.2BD 0.9±0.8

En el análisis de regresión múltiple univariada se encontró que la abundancia fue mayor,

entre mayor la salinidad del agua, mientras la riqueza fue mayor cuando la salinidad fue

alta y el porcentaje de arcillas fue bajo. Se usaron trece variables ambientales para predecir

Capítulo 2 25

la abundancia relativa, la riqueza y la diversidad de Shannon (Tabla 1-6). Dos de los tres

modelos fueron significativos (p≤0.05). Aunque el mejor modelo explicó el 16% de la

variación en los descriptores biológicos. Se incluyeron en el modelo las variables que no

fueron colineales, y las más notables tuvieron correlaciones significativas. La correlación

de Pearson de la salinidad fue significativa para el modelo de abundancia (p=0.03). De

acuerdo a las correlaciones de Pearson, salinidad explicó el 31% de la varianza de la

abundancia de macroinvertebrados, y el 23% de la varianza en la riqueza de

macroinvertebrados.

Tabla 1-6: Análisis de regresión múltiple de los descriptores del ensamblaje de

macroinvertebrados en relación a las variables ambientales. Las variables se reportaron


El tipo de relaciones entre las variables biológicas y ambientales se representaron por

signos y las correlaciones de Pearson se representaron en paréntesis. El nivel de

significancia para retener las variables en cada modelo fue p≤0.05, excepto para las

variables en cursiva (0.15≤p≤0.05). Las correlaciones de Pearson significativas se

indicaron en negrilla.

Descriptor biológico R² Variable 1 Variable 2 Valor de F p>F

Abundancia 0.10 (+)Salinidad

(0.31) 5.02 0.03

Riqueza 0.16 (+)Salinidad

(0.23) (-)%Arcillas

(0.30) 4.16 0.02

Diversidad 0.16 (+)% Gravas

(0.35) (+) pH (0.31) 2.23 0.13

26 Relación entre el contenido de mercurio de macroinvertebrados y las

variables ambientales de la bahía de Buenaventura

1.3 Discusión

En estudio se consideraron que las condiciones ambientales fueron marinas cuando el

conjunto de variables salinidad, pH, oxígeno disuelto y transparencia presentaron valores

altos y cuando en el sedimento predominaron las arenas medias y finas. Las condiciones

ambientales de menor salinidad fueron las condiciones opuestas a las descritas

anteriormente. Esta clasificación se sustenta en varios estudios que describen las

características fisicoquímicas del agua y sedimentos de la bahía (Cantera y Blanco, 2001;

Lucero et al., 2006). Acorde con estos estudios, se determinó que el porcentaje de gravas

y arena muy gruesa fue alto en el sedimento cuando la salinidad, el pH y la transparencia

fueron bajos, lo que indicó influencia del agua dulce por las descargas de los ríos Dagua

y Anchicayá. Las gravas y arenas muy gruesas fueron los materiales que predominaron en

los sedimentos de estaciones aguas arriba de la desembocadura del río Dagua (Lucero, et

al., 2006). Mientras la baja transparencia, posiblemente se debió a que las condiciones

hidrodinámicas no permitieron el asentamiento de los limos y arcillas. En general, las

épocas de mayor precipitación en el estuario y las estaciones donde se ubicaron las zonas

de drenaje de los ríos, afectaron la salinidad, el pH, el oxígeno disuelto y la fracción del

sedimento generando cambios y variabilidad en las ofertas fisicoquímicas de los

microhábitats del estuario.

En este estudio el grupo taxonómico que tuvo mayor representatividad en el ensamblaje

de macroinvertebrados fueron los crustáceos, siendo la jaiba, C. arcuatus, la especie

dominante en el estuario de la bahía de Buenaventura. Lo anterior concuerda con

inventarios de macroinvertebrados (Norse y Estevez, 1977; Neira y Cantera, 2005; Lazarus

y Cantera, 2007) y estudios sobre las poblaciones de interés económico en la zona

(Pineda y Madrid, 1993; Baltazar, 1997). Las jaibas son organismos eurihalinos, es decir,

cuentan con la adaptación fisiológica de soportar un amplio rango de salinidad (Norse y

Estevez, 1977; Hernández y Arreola-Lizárraga, 2007), de ahí a que se distribuyan sobre el

estuario sin limitaciones por salinidad.

El segundo crustáceo más abundante fue el camarón bravo. La abundancia de S. aculeata

no tuvo un patrón claro, debido a que esta especie es residente de las zonas fangosas y

fangoarenosas de la bahía (Murillo, 1988), además, se ha reportado que las hembras se

entierran bajo del sedimento (Wortham, 2009) lo que pudo generar ruido en la comprensión

Capítulo 2 27

de la dinámica de la especie. En general, el camarón bravo se colectó en todas las épocas

de forma abundante, mientras los camarones blanco (L. occidentalis) y carabalí (R. byrdi)

también estuvieron en todas las épocas pero de manera poco abundante. El resto de

especies estuvieron ausentes en una o más épocas

En el grupo de los moluscos, se colectaron los bivalvos Polymesoda, Anadara y los

cefalópodos del género Loligunculla. Respecto al calamar dedal de Panamá, Loligunculla

panamensis, sólo se encontraron individuos en la época de Abril en la estación EE. En el

golfo de California se ha reportado que la especie se desplaza según las ofertas de

alimento (Arizmendi-Rodríguez et al., 2012). Se han realizado estudios sobre sus hábitos

alimenticios en la costa pacífica colombiana (Barragán 1979a), reportando que los peces

y crustáceos son la principal fuente de alimento. Los resultados del presente trabajo

respecto a la mayor abundancia de L. panamensis en abril en EE sugieren que durante

esta época se presentó una oferta ambiental en EE que favoreció la presencia abundante

de la especie.

En cuanto al grupo de los equinodermos, se encontraron sólo 3 individuos de la estrella

Luidia columbia, de la familia Luiididae, que es una de las 7 familias de equinodermos que

habitan fondos blandos en el pacífico (Neira y Cantera, 2005). La baja representatividad

concuerda con lo reportado por otros estudios en la zona donde se evidenció la escasa

presencia de estas familias en fondos blandos debido a la preferencia de fondos duros

como arrecifes rocoso y coralino, y litoral rocoso (Neira y Cantera, 2005).

La abundancia relativa de macroinvertebrados fue mayor en junio y menor en septiembre,

y estuvo asociada de manera positiva a la salinidad del agua. En junio se presentó el pico

de abundancia de la jaiba C. arcuatus. Se ha reportado que en las épocas de mayor

salinidad se presenta el pico de reclutamiento de jaibas del género Callinectes en el caribe

(Valencia y Campos, 1996). Respecto a la especie Litopenaeus occidentalis, durante junio

se presentó la mayor salinidad que coincidió con la presencia de algunos juveniles (n=5).

Se ha reportado que el principal pulso de la migración de los juveniles desde las zonas de

guardería hacia las zonas de camarones adultos ocurre entre mayo y junio (Pineda, 1992).

En síntesis durante junio el estuario presentó altas salinidades que favorecieron la

presencia y abundancia de los macroinvertebrados.



La riqueza de especies fue mayor en junio y menor en septiembre, y estuvo débilmente

influenciada por la salinidad y el porcentaje de arcillas. El modelo de regresión evidenció

que hubo mayor riqueza de especies entre mayor salinidad del agua y menor porcentaje

de arcillas en el sedimento. Se ha reportado que en los meses de mayor precipitación en

la bahía (septiembre-noviembre) se incrementa la entrada de arcillas por erosión y

escorrentía (Cantera y Blanco, 2001). En general, los resultados del estudio sugieren que

en junio predominaron las condiciones de mayor salinidad en el estuario, en consecuencia

se mantuvo rezagada la entrada de agua dulce y se favoreció la entrada de especies

marinas, lo que aumentó el número de especies en el estuario.

En este estudio se encontraron tendencias espaciales en la riqueza de

macroinvertebrados, siendo mayor en la zona externa de la bahía, caracterizada por

condiciones marinas (EE y EM). Este gradiente también se reportó en otros estudios en el

Pacífico pues a mayor distancia de la desembocadura de los ríos, se empezaron a

encontrar especies como cangrejos ermitaños (género Clibanarius) y estrellas de mar

(Género Luidia) (Norse y Estevez, 1977). En esta zona se encontraron seis especies

exclusivas respecto a cuatro de la bahía interna. En la boca de la bahía, correspondiente

a las estaciones marinas, se han reportado macroinvertebrados de amplio desplazamiento

(Portunidae, Penaeidae, Palaemonidae, Calappidae y Loligunculla) (Cantera y Blanco,

2001), además, se encuentra el plano lodoso donde desemboca el río Anchicayá, en la

estación EM. Esta interacción y oferta de microhábitats favorece la riqueza de

macroinvertebrados por ser un ecotono entre el mar abierto y el estuario, donde hay

presencia de especies marinas, especies del estuario y especies de la desembocadura del

río Anchicayá.

Capítulo 2 29

2. Influencia de las variables ambientales en el contenido de mercurio de macroinvertebrados en la bahía de Buenaventura

2.1 Metodología

2.1.1 Zona de estudio

Se describe en el capítulo anterior.

2.1.2 Fase de campo

Se describe en el capítulo anterior.

2.1.3 .Fase de Laboratorio

Se describe en el capítulo anterior. La sección Sedimentos y Macroinvertebrados.

Determinación mercurio total (T-Hg) en ppm peso seco:

Se realizó la determinación de mercurio total en sedimentos y músculo de

macroinvertebrados. Las muestras de sedimentos se tomaron de los 5 cm superficiales,

realizando una homogenización de la muestra congelada y se tomaron 50 mg de cada

muestra, para un total de 48 muestras. El músculo se tomó de las quelas para los cangrejos

(Olivero et al., 2008), del músculo aductor para los bivalvos, del manto para los calamares,

y del abdomen para camarones y langostinos, estas estructuras corresponden al músculo

de cada organismo. Las muestras se extrajeron removiendo el exoesqueleto, y tomando



entre 5-10 mg de músculo, para un total de 311 muestras a través de las diferentes épocas

y estaciones. Ambos procedimientos se realizaron con instrumentos plásticos y de

cerámica con el fin de evitar contaminación por metales. Cada muestra se almacenó en un

tubo Eppendorf de 2 mL y se tapó con algodón para su posterior liofilización. La liofilización

se llevó a cabo en el equipo Labconco -79480 series, las muestras se almacenaron a -50

°C durante 14 horas, luego a una presión de 0.120 mbar, se extrajo la humedad de las

muestras desde una temperatura de -25 °C hasta 25 °C durante 24 horas.

Para el análisis de mercurio total se usó el método de medición directa según EPA 7473,

con el dispositivo Milestone DMA-80 Direct Mercury Analyzer (Milestone GmbH, Germany),

que permite el análisis directo en muestras de diferentes matrices mediante el secado de

la muestra (300°C), la descomposición térmica (850°C) y catálisis de la misma (600°C),

luego el amalgamiento del mercurio a 900°C en un hilo de oro, y la posterior espectrometría

de absorción atómica en una longitud de onda de 253,65 nm (Han et al., 2003) cuyo límite

de detección es 0,2 ppb. Para el control de calidad del instrumento se preparó una

solución y se extrajeron 2 muestras de 50 µL de solución con 50 ng de Hg cada una. En

el DMA-80 se obtuvo primero 47,0011 ng y en la segunda 52,9849 ng, es decir, un

porcentaje de recuperación de 96±2%. En adición, se usó el estándar certificado DORM2

4,64 ± 0,26 µg/g, donde la lectura del DMA-80 tuvo una variabilidad menor al 6% (EPA

Method 7473).

2.1.4 Tratamiento de datos

Variación ambiental y su influencia en el contenido de T-Hg en

sedimentos.

A las variables ambientales y al contenido de T-Hg en sedimentos, se les revisó la

normalidad, se examinaron las gráficas de residuales para confirmar la normalidad y

homogeneidad de varianza, y en los casos necesarios se realizó la transformación

correspondiente para mejorar normalidad (Green, 1979).

Capítulo 2 31

Se redujo la cantidad de las variables ambientales mediante un análisis de componentes

principales (PCA) basado en una matriz de correlaciones (Duque, 2004). El PCA se realizó

usando el procedimiento Princomp en SAS 9.4 (SAS, 2012). Este procedimiento se realizó

para pasar de 13 variables ambientales a 8 variables no correlacionadas que explicaron el

65.27% de la varianza del experimento.

Se examinaron las diferencias significativas (p<0.05) entre las variables ambientales

(parámetros fisicoquímicos del agua y granulometría), por estación de muestreo y época

climática, mediante un Análisis Multivariado de Varianza (MANOVA), de dos vías, con

estación y época climática como factores principales, usando el Modelo Lineal General y

las medias de diferencias de cuadrados, en SAS 9.4 (SAS, 2012). Para mejorar la

interpretación, se efectuó el ANOVA y se examinó el Error Tipo III. Por último, se

inspeccionó Tukey para identificar la estación o época climática en la cual la variable en

cuestión presentó diferencias significativas.

Para evaluar las diferencias del contenido de T-Hg en sedimentos se efectuó el ANCOVA

de dos vías, con estación y época climática como factores principales, y el %MO como

covariable, usando el Modelo Lineal General y las medias de cuadrados mínimos, en SAS

9.4 (SAS, 2012). Se examinó el Error Tipo III para mejorar la interpretación, y se

inspeccionó Tukey para identificar la estación o época climática en la cual el contenido de

T-Hg en sedimentos presentó diferencias significativas.

Se desarrolló un análisis de regresión múltiple univariada para determinar las variables

ambientales que estuvieron relacionadas con el contenido de T-Hg en sedimentos. La

colinealidad entre las variables independientes fue evaluada examinando los factores de

inflación de varianza (VIF; Allison, 1991). Las variables se consideraron independientes si

los valores VIF fueron cercanos a 1, y colineales cuando el valor fue mayor a 10. Las

variables incluidas en la regresión múltiple fueron seleccionadas ingresando cada variable.

Un valor de p<0.05 fue escogido como valor de entrada y salida para identificar el conjunto

de variables que fueron importantes en la descripción de la variable dependiente. El mayor

valor de F fue usado en cada paso para identificar la variable que más contribuyó al valor

de R2. Las variables subsecuentes fueron escogidas de la misma manera; sin embargo,

después de cada nueva adición, todas las variables fueron examinadas para asegurarse



que cumplieran el criterio del modelo (p<0.05). Si la variable no fue lo suficientemente

significativa, se eliminó del modelo (Duque, 2004).

Variación en el contenido de T-Hg en músculo de

macroinvertebrados.

Para el análisis de covarianza se tomaron las especies que estuvieron durante las cuatro

épocas y las cuatro estaciones. Éstas fueron las jaibas (Callinectes arcuatus) y el camarón

bravo (Squilla aculeata aculeata). Se hicieron pruebas de normalidad para el tamaño, peso

y concentración de T-Hg. Se mejoró el ajuste a la distribución normal con transformaciones

potenciales de Box y Cox (Statgraphics Centurion, X. V. I. ,2009). Posteriormente a la

transformación, se examinaron los residuales y los gráficos de residuales para evaluar la

asunción de normalidad y la homogeneidad de la varianza. Se realizó una correlación

simple entre el tamaño y peso de macroinvertebrados con el fin de trabajar con una sola

covariable. Las relaciones entre el contenido de T-Hg en músculo y el tamaño de

macroinvertebrados fueron evaluadas usando regresiones simples. Se empleó el Análisis

de Covarianza (ANCOVA) para permitir comparaciones entre épocas y estaciones, donde

la relación entre T-Hg y tamaño fueron significativas (Verdouw et al., 2011), teniendo al

tamaño de los organismos como covariable debido a que esta variable biológica afecta la

acumulación de Hg (Cogua, 2011). Para el modelo ANCOVA se empleó el Modelo Lineal

General y las medias de cuadrados mínimos de Tukey en SAS 9.4 (SAS, 2012).

Influencia de la concentración de T-Hg en sedimentos y de las

variables ambientales en el contenido de T-Hg en el músculo de

macroinvertebrados.

Se desarrolló un análisis de regresión múltiple univariada para determinar las variables

ambientales incluyendo el contenido de T-Hg en sedimentos que influyeron en el contenido

de T-Hg en músculo de macroinvertebrados. La colinealidad entre las variables

independientes fue evaluada examinando los factores de inflación de varianza (VIF;

Allison, 1991). Se usaron los mismos criterios para el modelo de regresión múltiple

univariada descrito anteriormente.

Capítulo 2 33

Variación en el Factor de Concentración Biota-Sedimento (BSCF)

de T-Hg en macroinvertebrados.

El Factor de Concentración Biota-Sedimento (Biota-Sediment Concentration

Factors=BSCF) fue calculado para todos taxones colectados (BSCF = Concentración de

T-Hg en biota/Concentración T-Hg en sedimentos; Chen et al., 2009). Para determinar las

diferencias entre BSCF a través de los sitios y las épocas, se realizó un análisis de

covarianza (ANCOVA) con el tamaño de los macroinvertebrados C. arcuatus como

covariable. Para el modelo ANCOVA se empleó el Modelo Lineal General y las medias de

cuadrados mínimos de Tukey en SAS 9.4 (SAS, 2012).

2.2 Resultados

2.2.1 Variación ambiental y su influencia en el contenido de T-Hg

en sedimentos

En la bahía de Buenaventura se determinó que la concentración de T-Hg en sedimentos

varió desde 0.15 hasta 0.01 ppm a través de las épocas y estaciones. Los meses de mayor

concentración de T-Hg en sedimentos fueron junio, septiembre y noviembre, mientras que

las estaciones de mayor concentración fueron ER y EI. La estación de condiciones marinas

(EM) tuvo los menores valores de T-Hg en sedimentos, a excepción del mes de noviembre

cuando se presentó un incremento (Figura 2-1). En adición, en los meses de septiembre

y noviembre también se presentaron los mayores valores de materia orgánica en el

sedimento, y los mayores porcentajes de la fracción gruesa del sedimento (porcentaje de

gravas, arena muy gruesa y arena gruesa). Además, fueron las épocas de menor

transparencia, pH y salinidad. En cuanto a las estaciones, se determinó que en las internas

(ER y EI) el porcentaje de grava y arena muy gruesa, porcentaje de limo y profundidad

fueron mayores, mientras las arenas finas, oxígeno disuelto, pH y salinidad, presentaron

los menores valores.



Figura 2-1: Mapa del gradiente de T-Hg en sedimentos (ppm) por época y estación.

Se comprobó que el porcentaje de materia orgánica fue un buen predictor del contenido

de T-Hg en sedimentos (r2=0.74, p=0.0001). El contenido de T-Hg en sedimentos

colectados en 2015 tendió a ser mayor en las épocas y sitios en donde hubo mayor %MO,

pero no en la interacción entre época y estación con la materia orgánica (Tabla 2-1,

ANCOVA, p= 0.0001 y p=0.0001, respectivamente). Se examinó la prueba Tukey dando

como resultado que las épocas con mayor concentración de T-Hg en sedimentos fueron

septiembre y noviembre, que también tuvieron la mayor cantidad de MO (Tabla 2-2), y en

la estación interna (EI) se presentaron los mayores valores de T-Hg y materia orgánica en

sedimentos(Tabla 2-3). No obstante, por unidad de materia orgánica se observó mayor

contenido de T-Hg en sedimentos en la estación marina (Figura 2-2), y en las épocas

septiembre y junio (Figura 2-3).

Capítulo 2 35

Tabla 2-1: Resultados de la concentración de T-Hg en sedimentos (ANCOVA de dos vías) en diferentes épocas y estaciones, con %MO como covarianza y época y estación como factores.

Factor Df CM F p

Época 3 0.0004 4.26 0.0216

Estación 3 0.0004 4.40 0.0193

%MO (cov) 1 0.0023 23.69 0.0002

Época*Estación 9 0.0002 2.04 0.1030

Época*%MO (cov) 3 0.0002 2.31 0.1149

Estación*%MO(cov) 3 0.0001 1.30 0.3092

Época*Estación*%MO(cov) 9 0.0002 2.15 0.0875

ANCOVA sin términos de interacción no significativa

Época 3 0.001 11.19 0.0001

Estación 3 0.002 13.35 0.0001

%MO(cov) 1 0.003 24.58 0.0001

Época*Estación*%MO 9 0.001 6.91 0.0001

Los datos tuvieron una transformación de Box y Cox. dF grados de libertad, CM Cuadrado Medio, F F-valor, p significancia, cov covarianza

Tabla 2-2: Promedios de T-Hg y %MO en sedimentos, pendiente e intercepto por Época, estimado por mínimos cuadrados (±desvest). Comparaciones pareadas (Tukey) representadas en letras leídas verticalmente con significancia (p≤0.05). Cada media fue calculada de 3 muestras para un total de 48 muestras. T-Hg= Concentración mercurio total en sedimentos (ppm). %MO= Porcentaje de materia orgánica en sedimentos.

T-Hg (ppm) %MO Pendiente Intercepto

Abril 0.04±0.019A 4.6±2.078 0.007 0.006

Junio 0.062±0.041A 6.023±3.451 0.011 -0.004

Septiembre 0.098±0.054B 7.706±4.273 0.011 0.008

Noviembre 0.08±0.022B 6.767±2.542 0.004 0.52



Figura 2-2: Comparación de líneas de regresión entre T-Hg (ppm) y %MO en sedimentos por época.

Tabla 2-3: Promedios de T-Hg y %MO en sedimentos, pendiente e intercepto por Estación, estimado por mínimos cuadrados (±desvest). Comparaciones pareadas (Tukey) representadas en letras leídas verticalmente con significancia (p≤0.05). Cada media fue calculada de 3 muestras para un total de 48 muestras. T-Hg= Concentración mercurio total en sedimentos (ppm). %MO= Porcentaje de materia orgánica en sedimentos.

T-Hg (ppm) %MO Pendiente Intercepto

ER 0.079±0.035C 6.997±3.072 0.008 0.021

EI 0.096±0.038AC 7.703±2.624 0.011 0.011

EE 0.073±0.041BC 7.296±3.525 0.011 -0.007

EM 0.032±0.027B 3.099±1.701 0.013 -0.009

Figura 2-3: Comparación de líneas de regresión entre T-Hg y %MO en sedimentos por estación.

%MO

TH

g e

n s

ed

ime

nto

s (

pp

m)

Muestreoabriljunionoviembreseptiembre

0 3 6 9 12 150

0,03

0,06

0,09

0,12

0,15

%MO

TH

g e

n s

edim

ento

s (

ppm

)

Estación

EE

EI

EM

ER

0 3 6 9 12 15

0

0,03

0,06

0,09

0,12

0,15

Capítulo 2 37

En el análisis de regresión múltiple univariada se comprobó que la composición del

sedimento fue mejor predictor del contenido de T-Hg en sedimentos que las variables

fisicoquímicas del agua (R2=0.90, p=0.001 y R2=0.40, p=0.002, respectivamente). Por un

lado, el contenido de T-Hg en sedimentos fue mayor entre mayores fueron los contenidos

de materia orgánica, arcillas, gravas y arena muy gruesa y limos, mientras que, respecto

a las condiciones fisicoquímicas del agua, el T-Hg en sedimentos fue mayor entre mayor

profundidad y menores fueron el pH, la temperatura y la transparencia. Se usaron diez

variables ambientales para predecir el contenido de T-Hg en sedimentos (Tabla 2.4), todos

los modelos fueron significativos (p≤0.05). Aunque el modelo de las variables del

sedimento explicó el 90% de la variación, y el de las condiciones del agua explicó el 40%

de la variación en el contenido de T-Hg en sedimentos. Se incluyeron en el modelo las

variables que no fueron colineales, y las más notables tuvieron correlaciones significativas.

La correlación de Pearson de la materia orgánica, porcentaje de grava y arena muy gruesa

y de arcillas fueron significativas (p=0.001, p=0.02 y p=0.0001, respectivamente). De

acuerdo a las correlaciones de Pearson, la materia orgánica, las gravas y arenas muy

gruesas y las arcillas explicaron respectivamente el 90%, 60% y 85% de la varianza del

contenido de T-Hg en sedimentos.

Tabla 2-4: Análisis de regresión múltiple del contenido de Hg total en sedimentos (ppm) en relación a las variables ambientales del sedimento y agua. Las variables se reportaron en el orden que ingresaron al modelo, es decir, la variable 1 tuvo mayor valor de F (p≤0.05). El tipo de relaciones entre las variables de concentración de T-Hg y ambientales se representaron por signos y las correlaciones de Pearson se representaron en paréntesis. El nivel de significancia para retener las variables en cada modelo fue p≤0.05, excepto para las variables en cursiva (0.15≤p≤0.05). Las correlaciones de Pearson altas se indicaron en negrilla.

Condiciones del sedimento

Descriptor ambiental

R² Variable

1 Variable 2 Variable 3 Variable 4

Valor de F

p>F

Contenido de Hg total en sedimentos (ppm)

0.90 (+)MO (0.90)

(+)Arcillas (0.85)

(+)Gravas (0.60)

(+)Limos (0.40)

51.9 0.000

Condiciones del agua Contenido de Hg total en sedimentos (ppm)

0.40 (-)pH (0.30)

(-) Transparencia

(0.41)

(+)Profundidad (0.32)

(-) Temperatura

(0.16) 5.6 0.002



2.2.2 Variación en el contenido de T-Hg en músculo de

macroinvertebrados

La medición de Hg total en el músculo de macroinvertebrados en la bahía de Buenaventura

en el año 2015 evidenció que todas las especies contienen este metal pesado en sus

tejidos. A través de todas las épocas y estaciones el individuo que tuvo más concentración

de T-Hg fue un macho maduro de C. arcuatus con 0.75 ppm, mientras que los individuos

que tuvieron menos concentración del metal, fueron el camarón de agua dulce M. tenellum

y la estrella de mar L. columbia con 0.019 y 0.024 ppm respectivamente. Las especies que

presentaron mayor concentración de T-Hg fueron las jaibas C. arcuatus y C. toxotes.

La especie C. arcuatus, se recolectó en todas las épocas y estaciones de forma

abundante, por esto se realizaron los análisis de covarianza con esta especie. En primer

lugar se examinaron diferencias en el contenido de T-Hg en músculo de Callinectes

arcuatus por sexo (ANOVA, p=0.13), para el estado reproductivo (ANOVA, p=0.0001) y

para su interacción (ANOVA, p=0.53). Se obtuvo una relación significativa entre la

concentración de T-Hg en músculo y el tamaño de las jaibas (R2=0.43, p=0.0001), y se

realizó un análisis de covarianza (ANCOVA) con el ancho del caparazón (AC) de las jaibas

como covariable. El contenido de T-Hg en músculo de las jaibas C. arcuatus colectadas en

2015 tendió a variar significativamente con las tallas, y en la interacción de tallas y época

(Tabla 2-5, ANCOVA, p= 0.0001 y p=0.006, respectivamente). Después que se realizó el

análisis sin las interacciones no significativas, se obtuvo que tanto la época como la

estación influyeron de manera diferente en las tallas de las jaibas y esto afectó el contenido

de T-Hg en el músculo de estos organismos (ANCOVA, p=0.0002 y p=0.034,

respectivamente) (Tabla 2-5). La época en la que se presentó la concentración mayor de

T-Hg en el músculo de las jaibas, independiente de su tamaño, fue en noviembre (Tukey,

noviembre-abril, p<0.0001, noviembre-junio, p<0.0001 y noviembre-septiembre, p=0.011)

(Figura 2-4). En cuanto a las estaciones, en EI hubo mayor concentración de T-Hg en el

músculo de las jaibas, independiente de su tamaño, y EM fue la estación con menos

valores (Figura 2-5).

Capítulo 2 39

Para la especie C. arcuatus la varianza de la concentración de T-Hg en músculo fue

explicada en la misma proporción tanto por las condiciones fisicoquímicas del agua

(R2=0.23, F=15.2, p=0.0001) como por la granulometría del sedimento (R2=0.23, F=20.29,

p=0.0001). Los niveles de T-Hg en esta especie tendieron a ser altos cuando el conjunto

de variables, concentración de T-Hg en sedimentos y el porcentaje de arena gruesa, fueron

altos y cuando el conjunto de variables, salinidad, transparencia, temperatura, porcentaje

de arena media y limos, fueron bajos. Se usaron quince variables ambientales para

predecir los niveles de T-Hg en músculo de C. arcuatus (Tabla 2.6). Los modelos del agua

y sedimento fueron significativos (p≤0.05). Se incluyeron en el modelo las variables que no

fueron colineales, y las más notables tuvieron correlaciones significativas. La correlación

de Pearson entre la concentración de T-Hg en músculo de la especie y las condiciones

ambientales, fueron significativas tanto para las variables fisicoquímicas del agua, como

para la granulometría del sedimento. Para el caso de las condiciones del agua, las

variables: salinidad, transparencia, concentración de T-Hg en sedimentos y temperatura

fueron significativas (p=0.0001; p=0.0001, p=0.013 y p=0.04, respectivamente). Mientras

que, para la granulometría del sedimento, los porcentajes de: arena media, arena gruesa

y limos, también tuvieron correlación significativa (p=0.0001, p=0.0009 y p=0.006,

respectivamente). De acuerdo a las correlaciones de Pearson, la explicación de la varianza

de la concentración de T-Hg en músculo de la especie por parte de las variables del agua

se distribuyó en: 39% para la salinidad, 29% para la transparencia, 22% para la

concentración de T-Hg en sedimentos y 14% para la temperatura. Mientras que las

variables granulométricas del sedimento que mejor explicaron la varianza de los niveles de

T-Hg en músculo de la especie fueron el porcentaje de arena media con el 27%, el

porcentaje de arena gruesa con 23% y el porcentaje de limos con el 19%.



Tabla 2-5: Resultados de la concentración de T-Hg en músculo de C. arcuatus (ANCOVA

de dos vías) en diferentes épocas y estaciones, con el ancho de caparazón (AC) como

covariable y época y estación como factores.

Factor Df CM F P

AC 1 0.450 44.06 <.0001

Época 3 0.023 2.24 0.0850

AC*Época 3 0.043 4.23 0.0064

Estación 3 0.012 1.17 0.3231

AC*Estación 3 0.018 1.78 0.1516

Época*Estación 6 0.012 1.14 0.3386

AC*Época*Estación 6 0.009 0.89 0.5048

ANCOVA sin términos de interacción no significativa

AC 1 0.602 60.07 <.0001

Época 3 0.025 2.46 0.0642

Estación 3 0.023 2.25 0.0835

AC*Época 3 0.068 6.77 0.0002

AC*Estación 3 0.030 2.96 0.0336


Figura 2-4: Comparación de líneas de regresión entre T-Hg (ppm) en músculo de C. arcuatus y Ancho de caparazón (mm) por época.

Época

abril

junio

noviembre

septiembre

AC (mm)

[T-H

g]

en m

úsculo

de C

. arc

uatu

s (

ppm

)

3,3 5,3 7,3 9,3 11,3 13,3

0

0,2

0,4

0,6

0,8

Capítulo 2 41

Figura 2-5: Comparación de líneas de regresión entre T-Hg (ppm) en músculo de C. arcuatus y Ancho de caparazón (mm) por estación.

Para la especie S. aculeata aculeata se observó que el tamaño fue un buen predictor de

la concentración de T-Hg en el músculo (R2=0.46, p=0.0001), pero no hubo interacción

significativa con la covariable (ANCOVA, LT y época, p=0.51; LT y Estación, p=0.35), por

lo tanto se realizó un ANOVA, con la que se determinó que noviembre fue la época donde

hubo mayor concentración de T-Hg en el músculo del camarón bravo (ANOVA, p=0.007,

Tukey, noviembre-abril, p=0.045, noviembre-junio, p=0.12 y noviembre-septiembre,

p=0.12) (Figura 2-6). No hubo diferencias entre estaciones (ANOVA, p=0.91).

Figura 2-6: Promedios y desviación estándar del contenido de T-Hg en músculo de la especies S. aculeata aculeata por época. T-Hg se transformó con Box y Cox. En el eje X se encuentra la época

Estación

EE

EI

EM

ER

AC (mm)

[T-H

g] e

n m

úscu

lo d

e C

. a

rcu

atu

s (

pp

m)

3,3 5,3 7,3 9,3 11,3 13,3

0

0,2

0,4

0,6

0,8



En el análisis de regresión múltiple univariada se obtuvo que para la especies S. aculeata

aculeata los niveles de T-Hg en músculo fue mejor explicada por las condiciones

fisicoquímicas del agua (R2=0.47, F=13.19, p=0.0001) que por la granulometría del

sedimento (R2=0.15, F=5.5, p=0.03). Los niveles de T-Hg en esta especie tendieron a ser

altos cuando el pH y el oxígeno disuelto del agua fueron bajos y cuando el porcentaje de

arcillas en el sedimento fue alto. Se usaron diez variables ambientales para predecir la

concentración de T-Hg en músculo de S. aculeata aculeata (Tabla 2.6). Los modelos del

agua y sedimento fueron significativos (p≤0.05), aunque el mejor modelo fue con los

parámetros fisicoquímicos del agua que explicó el 47% de la variación, el del sedimento

explicó menos del 20% de la variación en los niveles de T-Hg. Se incluyeron en el modelo

las variables que no fueron colineales, y las más notables tuvieron correlaciones

significativas. La correlación de Pearson del pH, oxígeno disuelto y % de arcillas fueron

significativas (p=0.003; p=0.02 y p=0.002, respectivamente). De acuerdo a las

correlaciones de Pearson, el pH explicó el 76% de la varianza de la concentración de T-

Hg en músculo de la especie, el oxígeno disuelto explicó el 65% y el porcentaje de arcillas

explicó el 78% de la varianza.

Tabla 2-6: Análisis de regresión múltiple del contenido de Hg total en músculo de macroinvertebrados en relación a las variables ambientales del sedimento y agua. Las variables se reportaron en el orden que ingresaron al modelo, es decir, la variable 1 tuvo

Época

[T-H

g]

en

mú

scu

lo d

e S

. a

cu

lea

ta a

cu

lea

ta

abril junio noviembre septiembre

Medias y 95,0% Intervalos LSD

0,87

0,89

0,91

0,93

0,95

Capítulo 2 43

mayor valor de F (p≤0.05). El tipo de relaciones entre las variables de concentración de T-Hg y ambientales se representaron por signos y las correlaciones de Pearson se representaron en paréntesis. El nivel de significancia para retener las variables en cada modelo fue p≤0.05, excepto para las variables en cursiva (0.15≤p≤0.05). Las correlaciones de Pearson significativas se indicaron en negrilla.

Condiciones del sedimento

[T-Hg] en músculo

R² Variable 1 Variable 2 Variable 3 Variable 4 Valor de F

p>F

S. aculeata aculeata

0.15 (+)%Arcillas

(0.78) 5.5 0.03

C. arcuatus

0.23 (-)%Arena

Media (0.27)

(+)%Arena Gruesa (0.23)

(-)%Limos (0.19)

20.29 0.0000

Condiciones del agua

S. aculeata aculeata

0.47 (-)

pH (0.76) (-)Oxígeno

disuelto (0.65) 13.19 0.0001

C. arcuatus

0.23 (-)Salinidad

(0.39)

(-) Transparencia

(0.29)

(+)[T-Hg] en sedimentos

(0.22)

(-) Temperatura

(0.14) 15.2 0.0000

2.2.3 Bioacumulación de Hg

En la bahía de Buenaventura, se revisaron los Factores de Concentración Biota-Sedimento

(BSCF) para todas las especies. En general las especies del género Callinectes y otros

crustáceos presentaron valores de concentración mayor a 1 (Figura 2-7). Para la especie

C. arcuatus, el análisis de varianza del BSCF, teniendo como covariable el ancho de

caparazón de las jaibas, evidenció que la bioacumulación de mercurio varió según el

tamaño del individuo, la época y la estación. Además, que hubo una influencia significativa

de la estación sobre cómo se distribuyó el tamaño de las jaibas y que esto afectó la

bioacumulación del contaminante (Tabla 2-7). Después de revisar la prueba Tukey, se

obtuvo que en junio hubo mayor bioacumulación que en abril y septiembre, y que en

noviembre hubo mayor bioacumulación que en septiembre. En cuanto a las estaciones, se

determinó que en la estación EM se dio mayor bioacumulación que en ER y que en EE,

además, que en EI se dio mayor bioacumulación que en el ER, pero menor que en el EE.

Figura 2-7. Factor de concentración Biota Sedimento (BSCF) de T-Hg promedio por

especie de macroinvertebrados en la bahía de Buenaventura.



Tabla 2-7: Resultados del Factor de Concentración Biota Sedimento (BSCF) de T-Hg de C. arcuatus (ANCOVA de dos vías) en diferentes épocas y estaciones, con AC (Ancho de caparazón) como covariable y época y estación como factores.

Factor Df CM F P

AC (cov) 1 221 91.37 0.0001 Época 3 15.5 6.4 0.0004 Estación 3 22.5 9.31 0.0001 AC*Estación 3 11.4 4.73 0.0033


(BS

CF

)

An

ad

ara

tu

be

rcu

losa

Ca

llin

ect

es

arc

ua

tus

he

mb

ra in

ma

du

ro

Ca

llin

ect

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he

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ad

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Ca

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a

Ca

llin

ect

es

arc

ua

tus

ma

cho

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ad

uro

Ca

llin

ect

es

arc

ua

tus

ma

cho

ma

du

ro

Ca

llin

ect

es

toxo

tes

he

mb

ra m

ad

uro

Ca

llin

ect

es

toxo

tes

ma

cho

ma

du

ro

Clib

an

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s p

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am

en

sis

Fa

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pe

na

eu

s ca

lifo

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s

Lito

pe

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s o

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en

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Lito

pe

na

eu

s va

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am

ei

Lo

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na

me

nsi

s

Lu

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bre

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a

Ma

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Me

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fro

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lis

Pe

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eu

s st

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Po

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Rim

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en

ae

us

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Sq

uill

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Tra

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en

ae

us

bre

visu

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e

Tra

chyp

en

ae

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pa

cific

us

-4

6

16

26

36A

nadara

rein

hart

i

Luid

ia c

olu

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Me

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e o

btu

sa

Anadara

rein

hart

i

Luid

ia c

olu

mbia

Me

nnip

e o

btu

sa

Capítulo 2 45

2.3 Discusión

2.3.1 Variación ambiental de la zona de estudio

Durante el estudio, para el análisis de las influencias del gradiente ambiental sobre el

contenido de T-Hg en sedimentos y músculo en la bahía de Buenaventura se identificaron

tres épocas y tres zonas bien definidas, éstas fueron: condiciones marinas, de agua dulce

y estuarinas. Las condiciones marinas se presentaron cuando se obtuvieron los mayores

valores del conjunto de variables: salinidad, pH, temperatura, transparencia, oxígeno

disuelto y porcentaje de sedimentos de tamaño fino. Por otro lado, las condiciones de agua

dulce fueron cuando los valores de las variables fisicoquímicas fueron totalmente opuestos

a los descritos anteriormente. Esta clasificación se sustenta en varios estudios que

describen las características fisicoquímicas del agua y sedimentos de la bahía (Cantera y

Blanco, 2001; Lucero et al., 2006). Acorde con estos estudios, se observó que el porcentaje

de gravas y arenas muy gruesas (sedimento grueso), fue alto cuando el pH, la salinidad y

la transparencia fueron bajos, lo que indicó influencia del agua dulce por las descargas de

los ríos Dagua y Anchicayá. Las gravas y arenas muy gruesas fueron los materiales que

predominaron en los sedimentos de estaciones aguas arriba de la desembocadura del río

Dagua (Lucero et al., 2006).

La época de características marinas fue junio, mientras las zonas marinas fueron EM y EE.

Así lo confirmaron los resultados de la prueba posterior (Tukey) en las que junio y las

estaciones EE y EM tuvieron los mayores valores de pH, salinidad, transparencia,

porcentaje de limos y porcentaje de arenas finas. Mientras la época caracterizada por agua

dulce fue noviembre y las estaciones ER y EI. Las épocas intermedias fueron abril y

septiembre, y las zonas intermedias estuvieron entre EM y EI, pero variaron con la época.

Además, la época afectó de manera significativa las condiciones de las estaciones de

muestreo, ya que durante junio todas las estaciones, tanto internas como externas

presentaron condiciones marinas, mientras que durante noviembre, todas las estaciones

presentaron condiciones de agua dulce. En general, la variabilidad ambiental de la zona

de estudio estuvo acorde con lo reportado para los estuarios tropicales (Valiela, 1995). Las

épocas de mayor precipitación en el estuario y las estaciones donde se encontraron las

zonas de drenaje de los ríos, afectaron la salinidad, la temperatura, el oxígeno disuelto y



la fracción del sedimento generando cambios y variabilidad en las ofertas fisicoquímicas

de los microhábitats del estuario. Esta variabilidad en su conjunto puede afectar la

dinámica del mercurio (Cogua et al., 2012).

2.3.2 Mercurio total (T-Hg) en sedimentos

En este estudio se determinó que en la bahía de Buenaventura las épocas afectadas por

periodos de precipitación y las estaciones internas, que en general suman condiciones de

agua dulce, también presentaron los mayores valores de materia orgánica en el sedimento.

Así lo confirmó la prueba posterior (Tukey), con la que se determinó que en septiembre se

presentó el mayor contenido de materia orgánica. Se ha reportado que durante septiembre

y noviembre el estuario presenta condiciones de agua dulce, debido a que estos meses

corresponden a la temporada de lluvia y al pico de descarga de los ríos Dagua (126 m3 s-

1) y Anchicayá (112 m3 s-1), durante los cuales se incrementa el aporte de sedimentos

compuestos por la materia orgánica en descomposición de los manglares y por los

residuos líquidos del emisor de la ciudad de Buenaventura (Lobo-Guerrero, 1993; Cantera

et al., 1992; Cantera y Blanco, 2001).

La distribución de la concentración de Hg total en los sedimentos indica que es muy

probable que las descargas de los ríos Dagua y Anchicayá sean una fuente del metal

pesado hacia el estuario. Se ha reportado que se da la bioacumulación de Hg en

organismos en la zona media del río Dagua, debido a la presencia del metal por actividades

mineras (Torres et al., 2005; Hernández et al., 2013). Se observó un efecto de dilución

desde mayor concentración en las estaciones internas hacia menor concentración en las

estaciones externas. Lo anterior es confirmado al revisar la prueba Tukey, pues en los

sedimentos de la estación EI se presentó mayor concentración de T-Hg y la mayor dilución

se presentó en EM. Este gradiente también se ha reportado en otros estuarios (Cogua et

al., 2012; Meng et al., 2014).

Es importante recalcar, que durante este estudio, en la bahía de Buenaventura en los

meses de junio, septiembre y noviembre, se presentaron sitios que superaron los 0.1 ppm

de Hg en sedimentos, que es el nivel máximo permisible para la salud humana en

sedimentos (WHO, 1990). Se ha reportado que el contenido de Hg en sedimentos

influencia la bioacumulación de organismos bentónicos y pelágicos (Chen, et al., 2009).

Capítulo 2 47

En relación al contenido de Hg y la materia orgánica en sedimentos, en este estudio se

determinó que en las épocas y sitios en donde hubo mayor contenido de materia orgánica,

también se presentaron los mayores valores de concentración del metal pesado (r2=0.74,

p=0.0001). Lo anterior significa que en el estuario de la bahía Buenaventura se está dando

el transporte y almacenamiento del mercurio en la fracción de materia orgánica del

sedimento. Otros estudios han reportado la influencia del contenido de materia orgánica

en sedimentos sobre el contenido de mercurio total (Sunderland et al., 2006; Chakraborty

et al., 2015).

No obstante, la materia orgánica no fue la única variable del sedimento que explicó el

contenido de mercurio en este compartimiento ambiental, también lo hizo el porcentaje de

arcillas. En general, en las épocas en que se incrementaron las entradas de agua dulce y

los sitios influenciados por las descargas de los ríos presentaron mayor cantidad de arcillas

en sedimento y en consecuencia mayor T-Hg en sedimentos. Se ha reportado que en las

zonas internas de los estuarios en donde hay mayor densidad de manglares y poco oleaje,

hay mayor porcentaje de lodos en el sedimento que son eficientes en la retención de

metales pesados (Azevedo et al., 2011).

En cuanto a las condiciones fisicoquímicas del agua, el T-Hg fue alto en sedimentos

cuando el pH, la transparencia y la temperatura fueron bajas y cuando la profundidad fue

alta. Estas características fisicoquímicas del agua indicaron influencia de las entradas

fluviales. En contraste con los resultados, en otros estuarios del país se ha reportado una

relación positiva entre el pH del agua y el contenido de T-Hg en sedimentos (Cogua, et al.,

2012). Se revisaron las pendientes entre T-Hg y materia orgánica en sedimentos, se

observó mayor T-Hg por unidad de materia orgánica en sitios y épocas de alto pH. En las

aguas de condiciones marinas también hubo mayor pH, que se traduce en bajas

concentración de iones H+ en el medio, estos iones compiten con los cationes de mercurio

por los sitios con carga negativa de los limos, arcillas y fracción orgánica del sedimento

(Ravichandran, 2004). En consecuencia, en las estaciones y las épocas de mayor pH y

salinidad, fue más eficiente la retención de T-Hg en la materia orgánica del sedimento, lo

que puede significar menor disponibilidad del contaminante para los organismos y en

consecuencia menos niveles del contaminante en sus tejidos.



2.3.3 Mercurio total (T-Hg) en músculo de macroinvertebrados

Se ha reportado que en los ecosistemas estuarinos los eslabones tróficos superiores tienen

mayor contenido de mercurio en sus tejidos (Cogua, 2011). En la zona de estudio se ha

reportado que los crustáceos de la familia Penaeidae y Portunidae tienen hábitos

alimenticios que los catalogan como carroñeros y oportunistas (Baltazar, 1997), respecto

a la especie Callinectes arcuatus, se ha reportado que el 21.4% de su dieta la constituyen

los camarones y otros crustáceos, y que es un depredador voraz (Pineda y Madrid, 1993).

Esto puede explicar por qué los individuos maduros de C. arcuatus y C. toxotes fueron las

especies con mayor concentración de T-Hg en músculo. Otros estudios han reportado

niveles altos de T-Hg en músculo de cangrejos azules (Karouna-Reiner et al., 2007). En la

bahía de Buenaventura, los niveles de T-Hg de algunos individuos de las jaibas superó los

0.2 ppm, que es el nivel máximo permitido para consumo en la población vulnerable,

mientras que algunos individuos maduros de C. arcuatus superaron los 0.5 ppm, que es el

nivel máximo permitido para consumo de la población en general (WHO, 1990). La

población vulnerable se refiere a mujeres embarazadas, niños y comunidad que se

alimenta de forma diaria de esta fuente de proteína, y la población general, es aquella que

la consume de forma esporádica. Otros estudios sobre mercurio en los macroinvertebrados

de los ecosistemas costeros de Colombia, han reportado que el 50% de los crustáceos

superaron el valor de 0.5 ppm de Hg-T (Guerrero et al., 1995; Olivero et al., 2008) y que

los macroinvertebrados de eslabones inferiores no llegan a esos niveles críticos

(Velásquez et al., 1997; Valdelamar et al., 2014).

Se ha registrado que para las especies Callinectes sapidus y C. bocourti, en la bahía de

Cartagena, existe una correlación significativa (p<0.0001, R=0.349, n=153) entre el peso

de estos organismos y el contenido de T-Hg en músculo (Olivero et al., 2008), además,

que también existen diferencias espaciales significativas en el contenido de T-Hg en

macroinvertebrados, probablemente por la influencia de la posición geográfica respecto a

la fuente de contaminación. Durante el estudio, en la bahía de Buenaventura se determinó

que las jaibas de la especie Callinectes arcuatus, independientemente de su tamaño,

presentaron mayor concentración de T-Hg en el músculo en la época de noviembre y en

la estación EI, y se relacionó con la salinidad. El mismo patrón se presentó para la especie

S. aculeata aculeata. En noviembre y en EI, predominaron las condiciones de agua dulce,

Capítulo 2 49

además, presentaron mayores concentraciones de T-Hg en los sedimentos. La

disminución en la salinidad no facilita químicamente el secuestro del mercurio en los

sedimentos (Wasserman et al. 2002). En síntesis, en las épocas y estaciones en donde el

estuario tuvo condiciones de menores salinidades, el mercurio, en su ciclo biogeoquímico,

pudo tomar rutas alternas al sedimento que resultaron en mayores niveles del metal en los

organismos.

2.3.4 Bioacumulación de Hg

Los resultados del análisis del factor de concentración evidenciaron que las especies de

crustáceos y algunos moluscos de la comunidad de macroinvertebrados de la bahía de

Buenaventura están acumulando activamente el mercurio, es decir que se está dando el

proceso de bioacumulación. Algunos estudios sobre bioacumulación de mercurio en

cangrejos azules han reportado que estos organismos bioacumulan de manera activa y

eficiente el metal, en contraste a una baja depuración del mismo (Reichmuth et al., 2010).

Para los individuos de la especie C. arcuatus en la bahía, se comprobó que el ingreso del

mercurio total desde los sedimentos hacia los organismos fue más eficiente en las épocas

y estaciones de condiciones marinas, a pesar que los mayores niveles de T-Hg en músculo

de las jaibas se presenten en las condiciones de agua dulce, cuando se presentó el mayor

contenido de materia orgánica y mercurio en los sedimentos. Otros estudios han reportado

que entre mayor sea el contenido de materia orgánica en los sedimentos menor es el factor

de bioacumulación (Chen et al., 2009). Esto puede explicarse por un lado debido al cambio

en los hábitos tróficos, y por el otro, debido a la cinética del contaminante. En cuanto a los

hábitos tróficos, se ha reportado que la lectura de mercurio en el músculo de los

organismos no es únicamente por el ingreso del metal desde los sedimentos, sino a través

de las relaciones tróficas y en consecuencia, a la biomagnificación (Olivero et al., 2002; Oh

et al., 2010). En la Florida se ha reportado que en el músculo de C. sapidus el 98-100% de

T-Hg corresponde a metilmercurio, que es la forma química que ingresa por la ingesta

(Adams y Engel, 2014). Cuando en la bahía de Buenaventura predominaron las

condiciones marinas, se presentó la mayor diversidad y abundancia de

macroinvertebrados que puede significar nuevas relaciones tróficas (Capítulo 1). En

estuarios tropicales se ha observado que la transferencia de mercurio del ambiente hacia

los organismos se da más eficiente en las redes tróficas planctónicas que en las redes



tróficas detritívoras (Cogua et al., 2012). En síntesis, en condiciones marinas del estuario,

dentro de varios cambios fisicoquímicos que pudieron influenciar que la especie C.

arcuatus haya tenido mayor FBA, un posible factor pudo ser los cambios en los hábitos

tróficos

Por otro lado, la cinética química puede explicar la relación inversa entre el factor de

concentración en el músculo de las jaibas y el contenido de T-Hg en sedimentos, debido a

que los organismos estuvieron expuestos a altas concentraciones en las condiciones de

agua dulce, lo que pudo generar saturación, mientras que, en las condiciones marinas, se

pudo haber dado el mecanismo de transporte pasivo del metal pesado (DeForest et al.,

2007). Por otro lado, al haber menor cantidad de materia orgánica, el mercurio no está

adherido a las partículas del sedimento y probablemente se encuentra biodisponible para

los organismos.

Capítulo 2 51

3. Conclusiones

En la bahía de Buenaventura, los sedimentos del estuario, en condiciones de mayor

salinidad, se caracterizaron por tener poca materia orgánica y el tamaño de grano de

sedimentos con tendencias hacia las arenas medias y finas. Mientras los parámetros

fisicoquímicos del agua del estuario en condiciones de mayor salinidad se caracterizaron

por tener mayores valores en el conjunto de variables pH, oxígeno disuelto, temperatura y

transparencia.

La estructura y abundancia de macroinvertebrados fueron mayores en condiciones

marinas del estuario, en junio y estaciones externas, y se relacionaron con alta salinidad y

bajo porcentaje de arcillas en el sedimento.

En la bahía de buenaventura, el contenido de mercurio total en sedimentos fue mayor en

condiciones de menor salinidad en el estuario, en septiembre y noviembre, y en las

estaciones internas. El contenido de mercurio total en sedimentos fue mayor entre mayor

el porcentaje de materia orgánica y arcillas en los sedimentos, y menor pH y transparencia

del agua.

El contenido de mercurio total en músculo de las especies Callinectes arcuatus y Squilla

aculeata aculeata fue mayor en condiciones de menor salinidad en el estuario, en

noviembre y en la estación EI. En C. arcuatus fue mayor entre menor salinidad y

transparencia del agua y menor porcentaje de arenas medias en los sedimentos. Mientras

en la especie S. aculeata la concentración de THg en músculo fue mayor entre menor pH

y oxígeno disuelto del agua y mayor porcentaje de arcillas en los sedimentos.

En la bahía de Buenaventura, en condiciones de mayor salinidad, durante el mes de junio

y en la estación EM, se favoreció el proceso de bioacumulación en la especie C. arcuatus.

En la estación EM durante el mes de junio, se determinaron individuos que bioacumularon

hasta 17 veces la concentración del sedimento.



4. Bibliografía

Adams, D. H., y Engel, M. E. 2014. Mercury, lead, and cadmium in blue crabs, Callinectes sapidus, from the Atlantic coast of Florida, USA: A multipredator approach. Ecotoxicology and environmental safety, 102, 196-201.

Allison, P. D. 1991. Logistic regression using the SAS system: theory and application. SAS Institute INC., Cary, North Carolina

Arizmendi-Rodríguez, D. I., C. A. Salinas-Zavala, C. Quiñonez-Velazquez y A. Mejia-Rebollo. (2012). Abundancia y distribución del calamar dedal, Lolliguncula panamensis (Teuthida: Loliginidae), en el golfo de California. Cienc mar, 38(1A), 31-45.

Azevedo, J. S., Braga, E. S., Favaro, D. T., Perretti, A. R., Rezende, C. E., y Souza, C. M. M. (2011). Total mercury in sediments and in Brazilian Ariidae catfish from two estuaries under different anthropogenic influence. Marine pollution bulletin, 62(12), 2724-2731.

Baltazar, M. (1997). Estudio del contenido estomacal de cuatro especies de langostinos en la Costa Pacífica Colombiana: Penaeus vannamei Boone (1931), Penaeus occidentalis Streets (1871), Penaeus stylirostris Stimpson (1871), Penaeus californiensis Holmes 19900 (crustacea : penaeidae). Tesis Pregrado Biología. Universidad del Valle. Facultad de Ciencias. 106h

Barragán, V. J. (1977a). Estudio de la nutrición del calamar del Pacífico Colombiano, Lolliguncula panamensis, Berry (Cephalopoda: Myopsida). Div Pesq 10:1–7

Bayen, S. (2012). Occurrence, bioavailability and toxic effects of trace metals and organic contaminants in mangrove ecosystems: a review. Environment international, 48, 84-101.

Bengtsson, G., y Picado, F. (2008). Mercury sorption to sediments: Dependence on grain size, dissolved organic carbon, and suspended bacteria.Chemosphere, 73(4), 526-531.

Benítez, N.(1995). Determinación de los niveles de metales pesados en agua, organismos marinos y sangre humana en Ia bahia de Buenaventura. Thesis, Universidad del Valle, Colombia.

Cantera, J. R., Neira, R. y Tovar, J. (1992). Efectos de la polución doméstica sobre la macrofauna bentónica de sustratos blandos en la costa pacífica colombiana. Revista de Ciencias, 7, 21-39.

Capítulo 2 53

Cantera, J. R., y Blanco, J. F. (2001). The estuary ecosystem of Buenaventura bay, Colombia. In Coastal Marine Ecosystems of Latin America (pp. 265-280). Springer Berlin Heidelberg.

Cardoso, F., y Hochberg, F. G. (2013). Revisión del género Lolliguncula Steenstrup, 1881 (Cephalopoda: Loliginidae) frente a la costa del Pacífico de América del Sur. Revista Peruana de Biología, 20(2), 129-136.

Carvajal, A., Ruiz, A., López, N., Calle, G., Pachón, J., Gutiérrez, N. y Gutiérrez, J. (2011). Resultados y Análisis Municipal: BUENAVENTURA. Cali, Colombia. Recuperado de www.valledelcauca.gov.co/salud/descargar.php?id=6710

Castro, A. (2012). Descripción de los artes de pesca utilizados por el sector pesquero en la costa ecuatoriana. República del Ecuador. Ministerio de Agircultura, Ganadería, Acuacultura y Pesca.

Chakraborty, P., Sarkar, A., Vudamala, K., Naik, R., y Nath, B. N. (2015). Organic matter—a key factor in controlling mercury distribution in estuarine sediment. Marine Chemistry, 173, 302-309.

Chen, C. Y., Dionne, M., Mayes, B. M., Ward, D. M., Sturup, S., y Jackson, B. P. (2009). Mercury bioavailability and bioaccumulation in estuarine food webs in the Gulf of Maine. Environmental science & technology, 43(6), 1804-1810.

Cogua, P. (2011). Estudio comparativo del flujo de mercurio a través de redes detritívoras y planctívoras en un estuario tropical. Tesis doctoral Universidad Nacional de Colombia.

Cogua, P., Campos-Campos, N. H., y Duque, G. (2012). Total mercury and methylmercury concentration in sediment and seston of Cartagena bay, colombian caribbean. Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras-INVEMAR, 41(2), 267-285.

Costa, M. F., Landing, W. M., Kehrig, H. A., Barletta, M., Holmes, C. D., Barrocas, P. R., ... y Malm, O. (2012). Mercury in tropical and subtropical coastal environments. Environmental research, 119, 88-100. doi:10.1016/j.envres.2012.07.008

CVC, 2010a. Problemática minería no planificada - Caso Río Dagua y Anchicayá.

Danovaro, R. (Ed.). (2010). Methods for the study of deep-sea sediments, their functioning and biodiversity. CRC Press

DeForest D.K., K.V. Brix y W.J. Adams. 2007. Assessing metal bioaccumulation in aquatic environments: The inverse relationship between bioaccumulation factors, trophic transfer factors and exposure concentration. Aquat. Toxicol. 84:236–246.

Duque, G. (2004). Influence of the marsh edge on the structure and trophic ecology of

the fish and macroinvertebrate community in a louisiana estuarine ecosystem (Doctoral Dissertation). Lousiana State University, USA.



EPA Method 7473. Mercury in Solids and Solutions by Thermal Decomposition, Amalgamation, and Atomic Absorption Spectrophotometry.

FAO. (2009). The State of Fisheries and Aquaculture 2008. Food and Agriculture Organization of the United Nations, Rome, Italy, 196 pp

Food and Agriculture Organization of the United Nations. Fishery Resources and Environment Division, y Whitehead, P. J. P. (1974). FAO species identification sheets for fishery purposes: Eastern Indian Ocean (fishing area 57) and western central Pacific (fishing area 71). W. Fischer (Ed.). Food and Agriculture Organization of the United Nations.

Gracia, L., Marrugo, J., y A. Erasmo. (2009). Contaminación por mercurio en humanos y peces en el municipio de Ayapel, Córdoba, Colombia. Revista de la Facultad Nacional de Salud Pública. Vol. 28. No. 2. Mayo-Agosto. pp. 118-124

Green, R. H. (1979). Sampling design and statistical methods for environmental biologists. John Wiley and Sons, New York, NY, USA.

Guerrero, E., Restrepo, M., y Podlesky, E. (1995). Mercurio: un contaminante ambiental ubicuo y peligroso para la salud humana. Biomédica, 15(3), 144-54.

Han Y., Kingston H M., Boylan H M., Rahman G M M., Shah S., Richter R C., Link D D. y Bhandari S. (2003). Speciation of mercury in soil and sediment by selective solvent and acid extraction. Anal Bioanal Chem 375: 428 – 436

Hernández, O.D., Castro, F. y Paez, M. (2013). Bioacumulación de mercurio en larvas de anuros en la zona afectada por la minería de oro en el río Dagua, Buenaventura, Valle del Cauca, Colombia.

Hernández, L., y J.A. Arreola-Lizárraga. (2007). Estructura de tallas y crecimiento de los cangrejos Callinectes arcuatus y C. bellicosus (Decapoda: Portunidae) en la laguna costera Las Guásimas, México. Rev biol trop, 55(1), 225-233.

Houde, E. D., y Rutherford, E. S. (1993). Recent trends in estuarine fisheries: predictions of fish production and yield. Estuaries, 16(2), 161-176.

Lazarus y Cantera, J. R. (2007). Crustáceos (Crustacea: Sessilia, Stomatopoda, Isopoda, Amphipoda, Decapoda) de Bahía Málaga, Valle del Cauca (Pacífico colombiano). Biota Colombiana, 8(2), 221-190.

Lemaitre, R., y Alvarez-León, R. (1992). Crustáceos decápodos del Pacífico colombiano: lista de especies y consideraciones zoogeográficas. Boletín de Investigaciones Marinas y Costeras-INVEMAR, 21(1), 33-76.

Lobo-Guerrero, A. (1993). Hidrología e hidrogeologia. In: Leyva P (ed) Colombia Pacifico. Santafé de Bogotá, Fondo FEN-Proyecto Biopacifico, Torno I, pp 121-134

Capítulo 2 55

Lucero, C.H., Cantera, J.R. e I.C. Romero (2006). Variability of macrobenthic assemblages under abnormal climatic conditions in a small scale tropical estuary. Estuarine, Coastal and Shelf Science, 68(1), 17-26.

Karouna-Reiner, N.K., Snyder, R.A., Allison, J.G., Wagner, M.G. y Ranga Rao, K. (2007). Accumulation of organic and inorganic contaminants in shellfish collected in estuarine waters near Pensacola, Florida: contamination profiles and risks to human consumers. Environmental Pollution 145, 474–488.

Meng, M., Shi, J. B., Yun, Z. J., Zhao, Z. S., Li, H. J., Gu, Y. X., ... y Jiang, G. B. (2014). Distribution of mercury in coastal marine sediments of China: Sources and transport. Marine pollution bulletin, 88(1), 347-353.

Murillo, C. (1988). Estomatópodos de la costa pacífica de Colombia e Isla Gorgona (Crustacea: Stomatopoda: Squillidae: Gonodactylidae y Pseudosquillidae). In Anales del Instituto de Investigaciones Marinas de Punta de Betín (Vol. 18, pp. 95-112).

Neira, R., y Cantera, J. R. (2005). Composición taxonómica y distribución de las asociaciones de equinodermos en los ecosistemas litorales del Pacífico Colombiano. Rev. Biol. Trop, 53(3), 195-206.

Norse, E. A. y M. Esteve. (1977). Studies on portunid crabs from the eastern Pacific. I. Zonation along environmental stress gradients from the coast of Colombia. Mar Biol, 40(4), 365-373.

Oh, S., M.K. Kim, S.M. Yi y K.D. Zoh. 2010. Distributions of total mercury and methylmercury in surface sediments and fishes in Lake Shihwa, Korea. Scienc. Tot. Environ. 408:1059-1068.

Olivero, J., Johnson, B., y Arguello, E. (2002). Human exposure to mercury in San Jorge

river basin, Colombia (South America). Science of the total environment, 289(1), 41-47

Olivero, J., Johnson, B., Baldiris-Avila, R., Güette-Fernández, J., Magallanes-Carreazo, E., Vanegas-Ramírez, L., y Kunihiko, N. (2008). Human and crab exposure to mercury in the Caribbean coastal shoreline of Colombia: impact from an abandoned chlor-alkali plant. Environment international, 34(4), 476-482.

Ospina, A. N., Peña, E. J., y International Water Association. (2003). Uso de algas bénticas como indicadores de contaminación por metales pesados en la Bahía de Buenaventura. Pacifíco Colombiano. In Memorias del evento: Agua 2003 (pp. 1-5). IWA.

Otero, L. (2005). Aplicación de un Modelo Hidrodinámico Bidimensional para describir las corrientes y la propagación de la Onda de Marea en la Bahía de Buenaventura. Boletín Científico CCCP. 12. 9-21

Pineda, F. (1992). Biología y dinámica poblacional del camarón de aguas someras "Penaeus occidentalis" Streets, durante el año 1991, en la costa Pacífica



colombiana. In: Memorias del VIII Seminario Nacional de Ciencias del Mar, Santa Marta, Colombia, pp. 782–796.

Pineda, M. y Madrid, N. (1993). Evaluación de la biología y dinámica poblacional de la Jaiba Callinectes arcuatus Ordway en el pacifico colombiano. Tesis Pregrado Biología. Universidad del Valle. Facultad de Ciencias. 118 h

Ravichandran, M. (2004). Interactions between mercury and dissolved organic matter––a review. Chemosphere, 55(3), 319-331.

Reichmuth, J. M., Weis, P., y Weis, J. S. (2010). Bioaccumulation and depuration of metals in blue crabs (Callinectes sapidus Rathbun) from a contaminated and clean estuary. Environmental Pollution, 158(2), 361-368.

SAS, institute. (2012). SAS 9.4 for Windows. SAS Institue Inc., Cary, NC, USA.

Shealy Jr, M. H., y Sandifer, P. A. (1975). Effects of mercury on survival and development of the larval grass shrimp Palaemonetes vulgaris. Marine Biology, 33(1), 7-16.

Statgraphics Centurion, X. V. I. (2009). Statpoint technologies. INC. version, 16, 17.

Sunderland, E. M., Gobas, F. A., Branfireun, B. A., y Heyes, A. (2006). Environmental controls on the speciation and distribution of mercury in coastal sediments. Marine chemistry, 102(1), 111-123.

Torres, J., Pinzón, M., Esquivia, M., Parra, A., y Espitia, E. (2005). La explotación ilícita de recursos minerales en Colombia: casos Valle del Cauca (Río Dagua) – Chocó (Río San Juan). Efectos sociales y ambientales. Bogotá, Colombia: Contraloría General de la República.

Valdelamar, J., Olivero, J., Pareja, S. y J. Vega. (2014). Avances sobre la contaminación por mercurio del molusco Donax denticulatus en el caribe colombiano. Hacia un contexto de las ciencias ambientales: iberoamérica. Memorias del II Seminario de Ciencias Ambientales Sue-Caribe & VII Seminario Internacional de Gestión Ambiental. ISBN: 978-958-9244-64-7

Valencia, M. J., y N. H. Campos. (1996). Aspectos de la dinámica poblacional de jaibas Callinectes sapidus y C. bocourti de la Ciénaga Grande de Santa Marta, Caribe Colombiano

Valiela, I. (1995). Marine ecological processes. Second Edition, Springer. NewYork. 686 p.

Velásquez, O. y Cortes, L. (1997). Estudio evaluación de metales traza (Pb, Cr, Cu, Cd y Hg) en aguas, sedimentos y organismos marinos de la Bahía de Buenaventura. Boletín Científico CCCP. 6. 57-61

Verdouw, J. J., Macleod, C. K., Nowak, B. F., y Lyle, J. M. (2011). Implications of age, size and region on mercury contamination in estuarine fish species. Water, Air, & Soil Pollution, 214(1-4), 297-306.

Capítulo 2 57

Wasserman, J.C., D. Amouroux, M.A.V. Wasserman y O.F.X. Donard. (2002).Mercury speciation in sediments of a tropical coastal environments. Environ.Technol. 23:899-910.

WHO. (1990). Environmental Health Criteria 101 (IPCS). Methylmercury. World Health Organization. Geneva. 75 p.

Wortham, J. L. (2009). Abundance and distribution of two species of Squilla (Crustacea: Stomatopoda: Squillidae) in the northern Gulf of Mexico. Gulf and Caribbean Research, 21(1), 1-12.

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