Resolución taxonómica del complejo Begonia urticae L.f. (Begonia,Begoniaceae) mediante el análisis de variación en la morfología foliar

Ángela Sánchez, Adolfo Jara & Santiago Madriñán

Laboratorio de Botánica y Sistemática. Departamento de Ciencias Biológicas. Universidad de los Andes. Colombia

Resumen

Begonia es uno de los géneros más diversos entre las Angiospermas con cerca de 1850 especies aceptadas. Aunque ladistribución de cada especie es generalmente restringida, probablemente por la baja capacidad de dispersión de lassemillas, Begonia urticae se registra desde Costa Rica hasta Perú (amplia distribución). Presenta una amplia variaciónfenotípica, y numerosos nombres han sido propuestos para describir variaciones. Sin embargo, actualmente la mayoría deestos nombres son incluidos tentativamente bajo la sinonimia de dicha especie, por lo que bien puede considerarse aBegonia urticae como un complejo taxonómico. Con el fin de resolver dicho complejo, se realizó un análisis demorfometría geométrica basado en landmarks. Esto se realizó sobre imágenes obtenidas en los herbarios COL, MO, US yQCN, que permitieron abarcar su rango geográfico de distribución. Datos reproductivos, como el color de la flor y la razónancho-largo del fruto fueron también tenidos en cuenta. Se realizó una regresión multivariada para estimar efectosalométricos, y un MANCOVA para poner a prueba las hipótesis de grupos morfológicos. Se evidenció que existe granvariación foliar entre los individuos de la especie, pero no se encontraron grupos morfológicos para ninguna de lasespecies putativas, y tampoco ninguna región geográfica, tampoco se hallaron patrones en las medidas de sus frutos. Conrespecto al color de las flores, se encontró que las flores de color rojo son más frecuentes en las cordilleras Central,Oriental y Occidental de Colombia, así como en Ecuador y Perú, sin embargo, este patrón no concuerda con la variación enla morfología foliar. Con base en la evidencia aportada, concluimos que B. urticae s.l. es una especie con alta plasticidad yamplia distribución. Estudios filogenéticos y filogeográficos podrían aportar información adicional sobre la historia y laestructura genética de esta especie.

Introducción

Begonia uno de los dos géneros de la familia Begoniaceae posee alrededor de 1850 especies

aceptadas (Hughes, 2008), por lo que se considera uno de los diez géneros más numerosos dentro de

las angiospermas (Frodin, 2004; Hughes, 2008). Su distribución es tropical abarcando en mayor parte

América y Asia con más de 600 representantes en cada continente, en África la diversidad es más bien

baja con un aproximado de 160 especies y en Australia el género no cuenta con ninguna especie

(Goodall-Copestake et al., 2010). Por lo general, las poblaciones tienen una distribución esporádica

que usualmente se limita a micro-hábitats específicos, los grupos monofiléticos se encuentran

restringidos geográficamente y existe además un alto grado de endemismo a nivel de especie. Las

especies de amplia distribución son raras y altamente variables morfológicamente. Se ha propuesto

que el alto grado de aislamiento entre las poblaciones es un factor relevante en la gran diversificación

que ha sufrido este linaje, causado principalmente por la transferencia localizada del polen por parte

de los insectos y mecanismos pasivos de dispersión de semillas (Hughes, 2002).

Debido a la gran cantidad de especies, en Doorenbos y colaboradores (1998) se clasifican cerca de 63

secciones diferentes, muchas de ellas anteriormente designadas a un género distinto. Cada sección se

encuentra limitada a un solo continente y sus especies comparten hábitos y características similares.

Begonia urticae L.f. de la sección Casparya, se distribuye a lo largo de los Andes pasando por Costa

Rica, Panamá, Colombia, Ecuador y Perú. Esto hace que sea un claro ejemplo de una especie con

amplia distribución y variación morfológica (Smith & Wasshausen, 1986). Según Barton & Clarke

(1990) esta variabilidad puede ser ocasionada por la carencia de flujo genético en una escala regional

lo que permitiría a poblaciones individuales evolucionar según sus óptimos ecológicos alejados de

alelos de otras poblaciones, sin embargo, esta situación podría conducir a los procesos de especiación

tan frecuentemente observados a lo largo del género.

A B. urticae se le han adjudicado cantidad de sinonimias y variaciones (9 sinónimos heterotípicos),

haciendo de esta especie un complejo taxonómico de difícil resolución con delimitaciones poco claras

entre sus integrantes. Así como otras especies de la sección Casparya, B. urticae tiene una marcada

tolerancia a ambientes con baja luz, los individuos se encuentran bajo el dosel de los bosques, orillas

de arroyos o zonas de niebla alrededor de las cascadas. La variedad morfológica presente en las hojas

frecuentemente está ligada a diferentes condiciones ecológicas y se ha interpretado como resultado

de distintas adaptaciones para hacer frente a la sombra (Sosef, 1994; Lee and Graham, 1986).

B. urticae ha sido descrita como una especie con hojas fuertemente asimétricas, que varían de forma

oval o elíptica, aguda o acuminada, comúnmente con una base aguda en el lado adaxial, y obtuso y

decurrente en el otro, su tamaño oscila entre 3 a 8 cm. Son penninervias, doblemente serradas,

escasamente pubescentes o glabras por encima y por debajo densamente pubescentes en los nervios

o totalmente glabras, el peciolo mide de 3 a 15 mm (Smith & Shubert, 1946).

En este sentido cabe resaltar la importancia del estudio morfológico de estas estructuras, el cual ha

sido comúnmente utilizado para caracterizar e incluso discriminar entre especies, adquiriendo así, un

papel fundamental para la taxonomía y la sistemática de plantas. Habitualmente han sido usados

métodos tradicionales de morfometría, no obstante, en los últimos años se han implementado nuevas

alternativas de análisis en este campo, como es el caso de la morfometría geométrica que permite un

adecuado estudio de la forma sin los efectos del tamaño, estos últimos dificultan en gran medida la

diferenciación de especies con métodos tradicionales (Viscosi & Cardini, 2011). Estos estudios basados

en morfometría geométrica se han enfocado principalmente en insectos y mamíferos, aunque

recientemente se ha demostrado su utilidad en la botánica usando espacios morfológicos de

estructuras vegetativas para discriminar entre grupos (Viscosi et. al, 2009). La implementación de este

tipo de análisis sobre las hojas del complejo B. urticae arrojaría información valiosa acerca de la

variación o similaridad morfológica entre individuos, poblaciones y especies de este grupo. De esta

forma, haciendo uso de este método para caracterizar la morfología foliar y algunos caracteres

reproductivos de frutos y flores se puede ayudar en gran medida a la toma de decisiones taxonómicas

del complejo B. urticae.

Métodos

Material vegetal y toma de muestras

Las imágenes utilizadas fueron obtenidas de diferentes herbarios: Nacional Colombiano (COL) del

Instituto de Ciencias Naturales (ICN) de la Universidad Nacional, Missouri Botanical Garden (MO),

Universidad Nacional Mayor de San Marcos (USM), Pontificia Universidad Católica de Ecuador (QEC) y

el Smithsonian Museum of Natural History (US). De las 239 muestras disponibles se escogieron

aquellas que contaran con las características adecuadas para el estudio morfométrico, es decir,

individuos cuyo montaje permitiera distinguir al menos 3 hojas en buen estado y completamente

desarrolladas. Las fotografías fueron tomadas con una cámara Nikon D700 (Nikon, Tokio, Japón) y un

lente Tokina 100 AT-X pro, el cual, garantiza que no exista distorsión en la imagen. Se utilizó un trípode

para controlar la distancia y ángulo del espécimen. Adicionalmente se añadió una escala milimétrica

con el fin de eliminar el efecto del tamaño y facilitar el análisis posterior de las digitalizaciones. Se

utilizaron en total 190 muestras, es decir, 570 hojas fueron analizadas.

Morfometría geométrica mediante landmarks

Los landmarks (Figura 1) fueron escogidos de forma que representaran puntos homólogos, tal y como

recomienda Viscosi y colaboradores (2009). En este sentido, se tomó la primera unión entre la lámina

y el peciolo como landmark número uno, al ser las hojas asimétricas se consideró la segunda unión

entre la lámina y el peciolo el landmark número dos y el número tres correspondió al ápice de la hoja.

Otros 41 puntos se designaron como semilandmarks y fueron ubicados sobre la hoja con la ayuda de

una gradilla sobrepuesta entre los landmarks uno y tres, dicha gradilla se elaboró en el programa

Adobe Photoshop CS5.

Figura 1. Hoja de Begonia urticae mostrando la posición de los 3 landmarks (1,2,3) y la gradilla para la ubicación de los

semilandmarks (4-44).

El análisis morfométrico se llevó a cabo usando un conjunto de programas contenidos en el software

tps descrito en Rohlf (2015). Primero, los archivos con formato .tps se obtuvieron a partir del

programa tpsUtil. Mediante tpsDig2 se posicionaron los landmarks y se determinó la posición de los

semilandmarks usados para complementar la forma de la hoja. Finalmente, se utilizó tpsRelw con el

fin de obtener los partialwarps (PW) y el componente uniforme. Para esto último, se empleó el

método generalizado de superimposición de mínimos cuadrados, en el que los arreglos de landmarks

son sometidos a tres transformaciones, rotación, traslación y escalamiento que permitieron eliminar

la escala de las estructuras y de esta manera poder comparar únicamente la forma (Bookstein, 1997).

Variables y Análisis estadísticos

Se organizó una base de datos que reunió información proveniente de la etiqueta: la especie,

localidad, elevación del registro y el color de la flor, así como información morfométrica tradicional: la

razón ancho-largo del fruto y de morfometría geométrica: la matriz de forma. Dicha matriz, tomada

como variable de respuesta (forma), estuvo conformada por los PW y el componente uniforme

promedio de las 3 hojas correspondientes a cada individuo. Para tener en cuenta la variación en la

variables morfométricas asociadas con la variación en el tamaño, es decir, alometría (Klingenberg,

1996), fue necesario tomar la medida de longitud de la lámina de la hoja para así poder realizar un

control alométrico sobre la matriz de forma.

Los grupos, variables de entrada, conformados a priori se organizaron por poblaciones separadas por

regiones geográficas (cordilleras) de la siguiente manera: las cordilleras Occidental, Central y Oriental

para las muestras de Colombia, cordillera Talamanca que comprende las poblaciones en Panamá y

Costa Rica, y cordillera de los Andes en Ecuador y Perú. Además de las muestras determinadas como

B. urticae, también se incluyeron algunas de la especies sinónimas, con el número de muestras entre

paréntesis: B. antioquensis (8), B. chiriquensis (5), B. columnaris (2), B. trachyptera (1) y B. urticae var.

retusa (1) y B. urticae var. hispida (1) (ver Apéndice 1). En este estudio se mencionan como posibles

especies únicamente a las dos primeras, ya que para evaluar las demás hace falta un mayor número

de especímenes.

En cuanto a los análisis estadísticos se utilizó el software R versión 3.1.3. Se probó normalidad para las

variables longitud de la lámina de la hoja, elevación del registro y relación ancho-largo del fruto. Una

regresión multivariada de la forma sobre la longitud de la lámina fue necesaria para comprobar la

existencia o no de patrones alométricos. Así mismo, otra regresión de este mismo tipo fue utilizada

para observar la relación entre la variable forma y la elevación del registro. Para incluir la relación

entre la forma de los frutos (razón ancho-largo) y los grupos de B. urticae (cordilleras) es necesario un

ANOVA o su alternativa no paramétrica Kruskal-Wallis en caso de no resultar normales los datos.

Para comprobar si existen diferencias en la forma de las hojas entre los grupos definidos por las

regiones geográficas (cordilleras) se realizó un MANCOVA, tomando como cofactores la especie y el

color de las flores. Finalmente, para la visualización de estos resultados se graficaron los dos primeros

componentes principales de la forma, creando así, un espacio morfométrico. También se recurrió a un

análisis canónico de variables (CVA) para observar mejor una posible separación entre grupos.

Resultados

Las variables longitud de la lámina de la hoja y elevación del registro son normales con un valor p de

0.263 y 0.055 respectivamente. Por el contrario, la razón ancho-largo del fruto no mostró patrones de

distribución normal, valor p < 0.05.

Con respecto a la existencia o no de efectos alométricos la regresión multivariada de la forma contra la

longitud de la lámina de la hoja no fue significativa (valor p > 0.05), por lo que no fue necesario

corregir por alometría en el análisis morfo-geométrico posterior. La segunda regresión multivariada,

tampoco fue significativa, en este caso se rechaza que exista una relación entre la elevación del

registro y la forma de las hojas. En cuanto a los frutos, la prueba de Kruskal-Wallis no reportó

significancia estadística para los grupos propuestos.

Figura 2. Color de la flor por cordillera. Las flores con color pueden ser rojas o rosadas. El ancho de las barras representa eltamaño de la muestra por región.

Por otro lado, el MANCOVA, evidenció que existe una interacción entre la especie y la región

geográfica (cordillera) con un valor p de 0.021. Igualmente, para el color de la flor y la región

geográfica (cordillera) (Figura 2), donde las muestras con distribución más al norte, cordillera

Talamanca, poseen siempre flores blancas y las de distribución más al sur reportan flores con color, en

la zona media se presentan tanto flores blancas como flores coloreadas (valor p =0.002).

Sin embargo, no existe interacción (valor p > 0.05) entre la región geográfica y la matriz de forma, ni

entre la especie y dicha matriz, es decir, ningún grupo se puede consolidar a partir de variaciones en la

morfología foliar. La representación gráfica de los dos primeros componentes principales de la forma

hace evidentes estos resultados. En la Figura 3 se tiene en cuenta la variación morfológica por región y

en la Figura 4 por especie.

Figura 3. Biplot del primer componente principal sobre el segundo en el que se muestra la variación morfológica de lashojas a través del espacio forma cuando se evalúa la relación entre la matriz de forma y la región geográfica (cordillera).

Figura 4. Biplot del primer componente principal sobre el segundo en el que se muestra la variación morfológica de lashojas a través del espacio forma cuando se evalúa la relación entre la matriz de forma y la especie.

Figura 5. Representación gráfica de los dos primeros componentes canónicos que reúnen el 83.2 % de la variación. Losgrupos cordillera Central, cordillera Oriental y cordillera de los Andes no pueden ser separados, la cordillera Occidental y lade Talamanca podrían estar formando grupos aparte.

Otra forma de representación, el gráfico de los CVA, apoya que no hay diferenciación entre las

poblaciones de las cordilleras Central, Oriental y los Andes (Figura 5) y separa, aunque no

fuertemente, las poblaciones de la cordillera Occidental por un lado y por el otro a las de la cordillera

Talamanca.

Discusión

Es evidente una gran variabilidad en la forma de las hojas, no obstante, los análisis realizados

demostraron que la variación foliar no logra diferenciar las poblaciones de B. urticae mostradas en

este estudio. Lo mismo ocurre para para la forma de los frutos. Es decir, estadísticamente los grupos

evaluados no se separan morfológicamente. Aun así, se puede observar que las poblaciones de

Panamá y Costa Rica, bajo la categoría cordillera Talamanca, abarcan un espacio de forma mucho

menor que los otros grupos (Figura 2). Estas poblaciones son las más homogéneas, en tanto que sus

hojas se ubican entre los dos extremos de variación explicada por el componente uniforme del eje x,

dicho de otro modo, las hojas no son tan angostas ni tampoco tan anchas. Esto podría deberse a que

las muestras usadas abarcan un área geográfica más pequeña que los demás grupos, por lo que los

puntos de colecta poseen condiciones ecológicas parecidas que no promueven en gran medida la

plasticidad fenotípica. Cabe anotar que parte de dichas muestras corresponden a B. chiriquensis, lo

que justificaría que en el pasado haya aparecido esta sinonimia. Adicionalmente es el grupo que más

se aleja de los demás en la representación de los componentes canónicos CVA (Figura 4). Con respecto

esto, es importante recordar que solo se utilizó el CVA como una forma de explorar y visualizar los

datos, pues en su procedimiento se le da mucho peso a los grupos seleccionados a priori y los

resultados arrojados carecen de valor estadístico. De todas formas, es una herramienta útil que en

este caso promueve que se examine más a fondo el grupo conformado por Panamá y Costa rica. Por

otro lado, la separación hecha por el CVA para las muestras de la cordillera Occidental, no es

coherente con su distribución a través del espacio morfométrico pues reflejan gran variación en la

forma foliar (Figura 2). Sin soporte estadístico y ningún patrón visible en la variación presentada no

hay evidencia suficiente para caracterizar este grupo.

La interacción existente entre la especie y la región geográfica (cordillera) mostrada por el MANCOVA,

no es sorprendente debido a que las sinonimias tenidas en cuenta B. chiriquensis y B. antioquensis

están íntimamente asociadas una región, la primera en Panamá y Costa Rica, cordillera Talamanca, y la

segunda al departamento de Antioquia con la mayoría de sus registros sobre la cordillera Central de

Colombia. Por otro lado, resulta más interesante analizar la interacción surgida entre el color de la flor

y la región geográfica (cordillera). En B. urticae pueden presentarse tépalos con colores que van desde

el blanco al rojo, con anteras y estigmas de color amarillo. De acuerdo a los datos obtenidos, las flores

coloreadas se presentan en mayor proporción excepto en las muestras de Panamá y Costa Rica donde

solo se observaron flores blancas. Sin embargo, existen algunos reportes de flores rojas en

poblaciones de Costa Rica y otros pocos registros de flores blancas en Perú y Ecuador (Tropicos.org,

2016), lo que indica que haría falta incluir un mayor número de muestras en nuestro estudio. Las

flores en este género son polinizadas por insectos generalistas principalmente abejas (Hymenoptera)

que se ven atraídas por las anteras y estigmas que absorben fuertemente la luz UV, en cambio los

tépalos reflejan estas longitudes de onda y no son tan llamativos para estos polinizadores (Schemske

et al., 1996). Por lo general, se ha relacionado los tonos rojos de las flores con polinización por aves y

como una adaptación para excluir a las abejas como visitantes, pero Chittka y colaboradores (1996),

llevaron a cabo un estudio donde se demuestra que efectivamente las abejas si pueden percibir y

responden positivamente a las flores rojas. Nuestros resultados sugieren una mayor proporción de

flores de este color en Colombia, Ecuador y Perú, sin embargo, no existe mucha información sobre la

ecología de esta especie y la frecuencia de ambas formas de color. Investigaciones en este campo son

necesarias para conocer mejor la relación de B. urticae con sus polinizadores, y a su vez comprender

las razones que han llevado a que esta especie pueda distribuirse ampliamente.

Con base en la información aportada se puede decir que B. urticae y las sinonimias incluidas hacen

parte de un solo grupo morfológico que podría ser considerado como una única especie de gran

plasticidad y amplia distribución. Como se mencionó anteriormente, las especies de amplia

distribución son bastante raras en el género Begonia, siendo la mayoría de ellas restringidas

localmente por su baja capacidad de dispersión. Ante esto, Hughes (2002) reporta que algunas de las

pocas especies que logran distribuirse ampliamente optan por adaptaciones atípicas que aumentan el

flujo genético. B. glabra es una liana con semillas que poseen células extendidas en el extremo distal y

pueden ser infladas, aumentando así, la probabilidad de ser dispersadas por el viento. B. oxyloba

desarrolla frutos carnosos que pueden ser dispersados por pequeños vertebrados e insectos. En

cambio, otras especies como B. sutherlandii tienden a mostrar una gran variación morfológica,

sugiriendo un bajo flujo genético intra-específico de moderada a gran escala, pero manteniendo su

integridad como especie. Este último ejemplo coincide con lo hallado en este estudio para B. urticae y

apoya la propuesta de que sea considerada una sola especie. No obstante estudios filogenéticos y

filogeográficos son necesarios para entender mejor su historia y estructura genética, de esta forma,

corroborar si realmente se trata de un solo grupo.

Adicionalmente, cabe resaltar la importancia de las colecciones biológicas como fuente valiosa de

información para diversos tipos de estudios que promueven el avance de la ciencia. Aún con el auge

de las técnicas moleculares es sorprendente encontrar que muchas de las especies conocidas hoy en

día están todavía delimitadas por patrones de variación morfológica observados en las muestras que

reposan en los museos (Zapata & Jiménez, 2012). Este estudio es un ejemplo de cómo métodos que

han tomado fuerza recientemente, en este caso la morfometría geométrica, pueden ser utilizados

para ayudar a resolver preguntas taxonómicas utilizando especímenes depositados hace décadas en

diferentes herbarios.

Conclusiones

Con base en los resultados obtenidos se puede concluir que no es posible definir grupos regionales a

lo largo de la distribución de B. urticae a partir de la variación en la morfología foliar o forma de los

frutos. Lo mismo ocurre para las posibles especies representadas por las sinonimias que fueron

analizadas en este estudio. Por otro lado, aunque se presentan varias formas de coloración en las

flores, blancas y distintos tonos de rojo y rosa, las flores coloreadas son más frecuentes en América del

sur, sobre todo en Ecuador y Perú, y las blancas en la zona más al norte, Costa Rica y Panamá. Sería

interesante analizar este patrón en futuras investigaciones, así, entender mejor los procesos

reproductivos de la especie y relacionarlos con su distribución. Conforme a todo lo anterior, este

estudio presenta una evidencia más a la hipótesis de B. urticae como un solo grupo taxonómico,

siendo así, una especie de gran variación morfológica y amplia distribución. Se comprobó, además, el

uso de la morfometría geométrica como una buena forma de evaluar la diversidad de formas

complejas como lo son las láminas de las hojas.

Se sugiere, además, la necesidad de otros estudios que revelen los procesos evolutivos que se han

llevado a cabo a nivel de las poblaciones en esta especie, junto con aproximaciones filogenéticas que

contribuyan a nuestro conocimiento sobre estos organismos.

Referencias

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Apéndice 1.Material de herbario utilizado en este estudio. Información suministrada: especie, colector, herbario ycódigo de herbario.

Begonia antioquensis: Barkley W.F.A (COL) COL000138425, Hermano Daniel (COL) COL000138430, Barkley W. F. A. (COL) COL000138418,Londoño, R. (COL) COL000137508, Londoño R. (COL) COL000137511, Espinal T.S. (COL) COL000137509, Stein B. A. (COL) COL000138894,Marrugo J. C., Vélez, J.M. (COL) COL000138848, Marulanda O., Churchill Steven P.(COL) COL000048707, José Jéronimo Triana NaturalHistory Museum (BM) BM001191440; Begonia chiriquensis: P. H. Allen (NYBG) NY00112265, P. H. Allen The Gray Herbarium (GH)GH00068149, P. H. Allen Field Museum of Natural History, Chicago (F) F0077648F, PH Allen Missouri botanical garden 1572076 ; Begoniacolumnaris: Hartweg, K.T. Lund University Botanical Museum (LD) LD1404657, Royal Botanic Gardens Kew (K) K000536702 ; Begoniaurticae: Orozco, C.(COL) COL000138780, Cleef, A. (COL) COL000138385,Grubb, P. (COL) COL000138384, Betancur B(COL) COL000138389,Betancur B(COL) COL000138386, Hoover, W.(COL) COL000138391, Stancik, D(COL) COL000138890, Fagua, G. (COL) COL000138695,Orozco, C.(COL) COL000138852, Fagua, G. (COL) COL000138699,Fernández (COL) COL000138646, Cleef, A. (COL) COL000138390, AlvearP.,(COL) COL000138485, Alvear P.,(COL) COL000138484, Plowman, T(COL) COL000138419, HUMBERT, H(COL) COL000138747,Cuatrecasas(COL) COL000138544, Mason, H. (COL) COL000138458, Cuatrecasas (COL) COL000138460, Mason, H. (COL) COL000138464,Lozano C.,(COL) COL000138454, Lozano C.,(COL) COL000138466, Yepes A., (COL) COL000138465, Cuatrecasas (COL) COL000138469,Barclay, H(COL) COL000138468, Plowman, T(COL) COL000138543, Barclay, A(COL) COL000138541, Duque, A. (COL) COL000138538,Fernández (COL) COL000138534, Cuatrecasas (COL) COL000138412, Haught, O.(COL) COL000138412, Lozano C.,(COL) COL000138444,Hoover, W.(COL) COL000138446, Lozano C.,(COL) COL000138449, Lozano C.,(COL) COL000138448, Rangel Ch.(COL) COL000138441,Uribe U., (COL) COL000138438, Uribe U., (COL) COL000138470, Muñoz E., (COL) COL000070442, Velayos, M(COL) COL000138238,Fernández (COL) COL000138633, Lozano C.,(COL) COL000138317, Jaramillo (COL) COL000138318, Franco R.,(COL) COL000138337,Harriet, G(COL) COL000138328, Díaz P., S(COL) COL000138328, Cuatrecasas(COL) COL000138323, Uribe U., (COL) COL000138310, Díaz P.,S(COL) COL000138315, Barclay, H(COL) COL000138313, Uribe U., (COL) COL000138312, Uribe U., (COL) COL000138329, Morales, G(COL)COL000138309, Uribe U., (COL) COL000138319, Díaz P., S(COL) COL000138324, Schneider,(COL) COL000138316, Huertas, G(COL)COL000138333, Franco R.,(COL) COL000138331, Sarmiento,(COL) COL000138335, Ballestero(COL) COL000138322, Lozano C.,(COL)COL000138498, Díaz P., S(COL) COL000138433, Torres R.,(COL) COL000138436, García B.,(COL) COL000138475, Lozano C.,(COL)COL000138474, Lozano C.,(COL) COL000138432, Aguirre G.(COL) COL000138539, Polanía, P(COL) COL000138471, Fernández (COL)COL000138540, Idrobo, J.(COL) COL000138753, Lozano C.,(COL) COL000137954, Mejía P., (COL) COL000138847, Mejía P., (COL)COL000138846, Fernández (COL) COL000138811, Fernández (COL) COL000138813, Rangel Ch.(COL) COL000138245, Cuatrecasa(COL)COL000138414, Díaz P., S(COL) COL000138340, Cleef, A. (COL) COL000138338, Díaz P., S(COL) COL000138488, García B.,(COL)COL000138456, Barclay, A(COL) COL000138445, Cuatrecasa(COL) COL000138542, Gentry, A.(COL) COL000102741, García B.,(COL)COL000138439, Fernández,(COL) COL000138453, García B.,(COL) COL000138455, (COL) COL000138943, Uribe U., (COL) COL000138914,Bristol, M(COL) COL000138545, Schultes, (COL) COL000138521, Chindoy B.(COL) COL000138535, Cuatrecasa(COL) COL000138530,Foster, M.(COL) COL000138547, García B.,(COL) COL000138403, Schultes, (COL) COL000138450, Schultes, (COL) COL000138459, Balls, E.(COL) COL000138461, Schultes, (COL) COL000138462, Uribe U., (COL) COL000138549, Foster, M.(COL) COL000138552, Schultes, (COL)COL000138550, Schultes, (COL) COL000138551, Schultes, (COL) COL000138546, López P., (COL) COL000138401, (COL) COL000138944,(COL) COL000138945, Fernández (COL) COL000138634, Galeano, G(COL) COL000137849, Bernal, R.(COL) COL000137851, Vélez N., (COL)COL000138930, Luteyn, Ja(COL) COL000138842, Luteyn, Ja(COL) COL000138843, Luteyn, Ja(COL) COL000138844, Vélez, M. (COL)COL000138934, Arbeláez S(COL) COL000138565, Zuluaga R.(COL) COL000138942, Betancur, (COL) COL000138591, Méndez, E.(COL)COL000067277, Betancur, (COL) COL000399696, Jaramillo (COL) COL000138822, Bello, A. (COL) COL000352005, Torres R.,(COL)COL000138428, Galeano, M(COL) COL000138516, Galeano, G(COL) COL000138518, Rangel Ch.(COL) COL000138531, González G(COL)COL000138532, Galeano, M(COL) COL000138522, Galeano, M(COL) COL000138524, Rangel Ch.(COL) COL000138526, Galeano, G(COL)COL000138527, Galeano, M(COL) COL000138529, Camargo G.(COL) COL000138404, Idrobo, J.(COL) COL000138402, Galeano, M(COL)COL000138528, Bernal, R.(COL) COL000138514, González, (COL) COL000138406, Galeano, M(COL) COL000138525, Lozano C.,(COL)COL000138388, Galindo T.(COL) COL000138479, Barclay, H(COL) COL000138426, Killip, E.(COL) COL000138400, Sánchez P.(COL)COL000138411, Forero, E.(COL) COL000138650, Uribe Urib(COL) COL000138912, García B.,(COL) COL000138708, López P., (COL)COL000138667, Jaramillo (COL) COL000138823, Killip, E.(COL) COL000138410, Almeda F. Missouri Botanical garden 2985034, T. AntonioMissouri Botanical garden 3138429, Gerrit D. Missouri Botanical garden 4329193, k. Varring Missouri Botanical garden 3138431, GerritD. Missouri Botanical garden 3311404, T. Antonio Missouri Botanical garden 4329191, J. M. Clar (USM) 245901, M. Cueva, (USM)252833, Gentry, A.(USM) 126155, L. Hermani (USM) 237790, Monteagudo (USM) 228350, Smith, D.N(USM) 80833, wurdack, J (USM)28142, Ramos, J.,(COL) COL000222298, Rios, M. (COL) COL000138870, Perez, A. (QCA) 217492, Holm-Niels (QCA) 19981, Freire, F (QCNE)163036, Vargas, S.(QCNE) 108328, Freire, F Missouri Botanical garden 5701548, Jaramillo J. Missouri Botanical garden 5683496; Begoniaurticae L.f. var. Retusa: Cuatrecasas, J., (COL) COL000003009, J. Cuatrecasas Field Museum of Natural History, Chicago (F) F0077669F ;Begonia urticae var. hispida: Hoffmann, C., Botanic Garden and Botanical Museum Berlin-Dahlem (B) B10 0243045.