tesis.ipn.mxtesis.ipn.mx/jspui/bitstream/123456789/16120/1/Tesis Gilberto... · 2.2 Importancia de...

AGRADECIMIENTOS

Al Instituto Politécnico Nacional (IPN) por permitirme pertenecer a tan distinguida

institución.

Al Centro de Desarrollo de Productos Bióticos (CEPROBI) por la oportunidad que me

brindó para realizar este posgrado.

Al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONACyT) por el apoyo económico

brindado durante mis estudios.

A la Dra. Ana Niurka Hernández Lauzardo y al Dr. Miguel Gerardo Velázquez del Valle

por su apoyo, motivación, consejos, enseñanzas y haberme permitido ser parte de este

proyecto de tesis.

A la Lic. Gloria Mariaca, M. en C. Hilda Elizabeth Moctezuma por su apoyo en todo

momento, disponibilidad, lecciones y valiosas aportaciones dentro y fuera de las aulas.

A los profesores de la Maestría en Ciencias de MAPE, Dr. René Arzuffi, Dr. Roberto

Montes, Dr. Rodolfo Figueroa, Dr. Federico Castrejón, M. en C. Leticia Bravo, M. en C.

Patricia Villa y Dr. Víctor R. Castrejón por su aporte para mi formación académica.

A los administrativos del CEPROBI, que siempre estuvieron con la disposición de

apoyarme durante toda la maestría.

DEDICATORIA

A mi padre Pablo Valle por su ejemplo de compromiso y trabajo, a mi madre Griselda

Aguirre por su apoyo incondicional y motivación, a mis hermanos Pablo y Griselda, por

estar siempre a mi lado apoyándome en todo momento.

A toda mi familia.

A mi persona favorita Magdalena Márquez, por compartir su vida conmigo, estar siempre a

mi lado en todo momento y apoyarme, demostrando que no necesitamos lazos sanguíneos

para ser una familia.

A mi familia política Doña Patricia, Mtro. Germán, Sra. María de Jesús, Don Juanito y

Doña Noelia, por hacerme parte de su familia.

A mis seres queridos.

A mis amigos y compañeros de laboratorio y grupo en el CEPROBI, que han impactado en

mi vida y que son importantes para mí.

I

CONTENIDO

Página

ÍNDICE I

ÍNDICE DE CUADROS III

ÍNDICE DE FIGURAS IV

RESUMEN V

ABSTRACT VI

1. INTRODUCCIÓN 1

2. REVISIÓN DE LITERATURA 3

2.1 Aspectos generales de la Aerobiología y dispersión fúngica a través del

aire

3

2.2 Importancia de los estudios aerobiológicos en la agricultura 4

2.3 Factores meteorológicos que influyen en los estudios aerobiológicos 5

2.4 Métodos de monitoreo aerobiológico aplicados en la protección de

cultivos: gravimétrico y volumétrico

6

2.5 El cultivo del aguacate 10

2.5.1 Taxonomía 10

2.5.2 Importancia Mundial 11

2.5.3 Producción e importancia Nacional 12

2.5.4 Enfermedades del aguacate 13

2.6 Principales enfermedades fúngicas que afectan el cultivo del aguacate 16

2.6.1 Antracnosis (Colletotrichum spp.) 16

2.6.2 Cancro del tronco (Fusarium spp.) 18

2.6.3 Marchitez vascular (Verticillium spp.) 19

2.6.4 La roña (Sphaceloma spp.) 19

2.6.5 Mancha angular de la hoja (Cercospora spp.) 20

3. OBJETIVOS 22

3.1 Objetivo general 22

3.2 Objetivos específicos 22

II

4. MATERIALES Y MÉTODOS 23

4.1 Localización del municipio de muestreo 23

4.2 Localización de la zona de muestreo 24

4.3 Tipo de muestreo 24

4.4 Toma de muestra 25

4.5 Incubación de la muestra y cuantificación de las colonias fúngicas 26

4.6 Identificación y clasificación de los aislados fúngicos 26

4.7 Medición de las variables meteorológicas 27

4.8 Incidencia de las principales enfermedades del aguacate 28

4.9 Análisis estadísticos 28

5. RESULTADOS 29

5.1 Cuantificación de propágulos fúngicos aéreos 29

5.2 Identificación de los géneros fúngicos 30

5.3 Cuantificación de propágulos fúngicos por fitopatógeno identificado 32

5.4 Frecuencia relativa de los géneros fúngicos identificados 37

5.5 Densidad de los géneros fúngicos identificados 39

5.6 Influencia de las variables meteorológicas con respecto a la

concentración de géneros fúngicos

40

5.7 Incidencia de las principales enfermedades en el aguacate del

agroecosistema estudiado

42

5.7.1 Cancro del tronco 42

5.7.2 Antracnosis 44

5.7.3 Marchitez vascular 45

5.7.4 La roña 46

5.7.5 Mancha angular 47

6. DISCUSIÓN 49

7. CONCLUSIONES 52

8. LITERATURA CITADA 53

III

ÍNDICE DE CUADROS

Página

Cuadro 1. Producción anual de aguacate por estados en México. 13

Cuadro 2. Enfermedades fúngicas del cultivo del aguacate. 14

Cuadro 3. Características de los géneros identificados. 30

Cuadro 4. Correlación entre la concentración total de hongos,

Fusarium spp., Colletotrichum spp., Verticillium spp.,

Sphaceloma spp. y Cercospora spp., y las variables

meteorológicas.

41

IV

ÍNDICE DE FIGURAS

Página

Fig. 1 Principales muestreadores en aerobiología, a) Burkard, b)

Muestreador de impacto en la superficie y c) Muestreador

Centrífugo Reuter

8

Fig. 2 Sistema de aeronaves no tripuladas 9

Fig. 3 Distribución mundial del aguacate (Persea americana) 11

Fig. 4 Producción mundial del aguacate. 12

Fig. 5 Ubicación del municipio donde se realizó el muestreo. 23

Fig. 6 Localización de la zona de muestreo. 24

Fig. 7 Muestreo gravimétrico. 25

Fig. 8 Total de hongos filamentosos y levaduras en el aire del

agroecosistema aguacatero estudiado, expresado en

porcentaje

29

Fig. 9 Promedio mensual de las ufc m-3

de hongos filamentosos 32


del género Fusarium spp. 33


del género

Colletotrichum spp.

34


del género Verticillum

spp.

35


del género Sphaceloma

spp.

36


del género Cercospora

spp.

37

V

Fig. 15 Frecuencia relativa de aparición en los muestreos de los

géneros fúngicos encontrados durante el ciclo de estudio.

38

Fig. 16 Densidad relativa de los géneros fúngicos aéreos

identificados

39

Fig. 17 Sintomatología del cancro del tronco 42

Fig. 18 Incidencia de la enfermedad cancro de tronco a través del

periodo de estudio

43

Fig. 19 Sintomatología de la antracnosis 44

Fig. 20 Incidencia de la enfermedad antracnosis a través del

periodo de estudio

44

Fig. 21 Sintomatología de la marchitez vascular 45

Fig. 22 Incidencia de la enfermedad marchitez vascular a través

del periodo de estudio

45

Fig. 23 Sintomatología de la roña 46

Fig. 24 Incidencia de la enfermedad de la roña a través del periodo

de estudio

46

Fig. 25 Sintomatología de la mancha angular 47

Fig. 26 Incidencia de la enfermedad mancha angular a través del

periodo de estudio

47

V

RESUMEN

México es el principal productor de aguacate a nivel mundial. Los frutos de aguacate son

económica y nutricionalmente valiosos a pesar de su susceptibilidad a diferentes

enfermedades fúngicas. Dentro de las enfermedades más importantes que afectan el cultivo

del aguacate están la antracnosis causada por Colletotrichum spp. y el cancro del tronco

causado por Fusarium spp. La diseminación de los propágulos fúngicos se puede realizar a

través del aire, por lo tanto los estudios aerobiológicos son importantes. El objetivo general

de este trabajo fue evaluar la dinámica de las poblaciones fúngicas aéreas en un

agroecosistema de aguacate. Las muestras de aire fueron colectadas semanalmente

mediante un método gravimétrico a una altura de 2m del nivel del suelo. Durante el

muestreo aéreo diferentes variables meteorológicas fueron medidas. Las colonias fúngicas

fueron aisladas y transferidas a PDA e identificadas usando métodos morfológicos.

Posteriormente, se determinó la frecuencia y densidad relativa. Los síntomas de las

enfermedades de aguacate fueron determinados por observaciones visuales. Treinta y dos

géneros fúngicos aéreos fueron identificados; Fusarium (97.2 %) y Colletotrichum (94.4

%) fueron los patógenos fúngicos más comunes presentes en la atmósfera de aguacate.

Adicionalmente, 7 géneros de hongos fitopatógenos de otros cultivos fueron aislados. La

concentración máxima de hongos totales fue observada en junio (357.7 ufc m-3

) y la

mínima en septiembre (83.4 ufc m-3

). Las variables meteorológicas influyeron de manera

diferente en la concentración de los géneros fúngicos evaluados, destacándose la

temperatura, la humedad relativa y la radiación solar. Las enfermedades estudiadas:

antracnosis, roña, mancha angular, cancro de tronco y marchitez vascular se manifestaron

en junio y en ese mes se presentó la mayor concentración fúngica aérea. Hasta donde

tenemos conocimiento, este es el primer estudio de la caracterización aeromicológica de un

agroecosistema de aguacate.

VI

ABSTRACT

Mexico is the main producer of avocado worldwide. The avocados fruits are economically

and nutritionally valuable despite their susceptibility to several fungal diseases. Among the

most important diseases that affect this crop are the anthracnosis caused by Colletotrichum

spp. and canker trunk caused by Fusarium spp. The spread of the fungal propagules can be

through the air; therefore the aerobiological studies are important. The objective of this

work was to evaluate the dynamics of the air fungal populations in the avocado

agroecosystem. The air samples were collected every week by gravimetric methods at a

height of 2 m from the ground level. During air sampling, different meteorological

variables were measured. Fungal colonies were isolated and transferred onto PDA and

identified using morphological methods. Later, relative density and frequency were

determinate. The symptoms of avocado diseases were determined by visual observations.

Thirty-two airborne fungal genera were identified; Fusarium (97.2%) and Colletotrichum

(94.4%) were the most common fungal pathogens present in the atmosphere of avocado. In

addition, seven genera of phytopathogenic fungi of other crops were isolated. The

maximum concentration of total fungi was observed in June (357.7 cfu m-3

), and the

minimum in September (83.4 cfu m-3

). The meteorological variables influence differently

in the concentration of fungal genera evaluated, highlighting the temperature, relative

humidity and solar radiation. The study diseases: anthracnose, scab, spot, canker trunk, and

vascular wilt were present in June; and in the same month the air fungal concentration was

highest. To the best of our knowledge, this is the first study on aeromycological

characterization in an avocado agroecosystem.

1

1. I�TRODUCCIÓ�

El aguacate (Persea americana Mill.) es la cuarta fruta tropical más importante en el

mundo, se estimó en 2013 una producción mayor a 4.5 millones de toneladas a nivel

mundial (Bost et al. 2013), siendo México el principal país productor y exportador de

aguacate. Recientemente, ha existido un interés importante en el uso de altas densidades en

las plantaciones de aguacate, estas densidades tienen el potencial de aumentar la

producción e igualar a las plantaciones tradicionales. Las plantaciones con altas densidades

son funcionales durante los primeros años. Este interés es debido a que el aguacate es una

de las principales frutas en consumo per cápita y generación de empleos en el mundo

(Menzel y Le Lagadec 2014).

En México el consumo nacional de aguacate es susceptible a cambios en el precio, por lo

que se ha visto afectado por variaciones importantes. De la producción nacional, 69% se

destina al consumo en fresco, 19% para la industria y 12% a exportación. Se reporta un

consumo per cápita anual de 10 kg, que lo ubica como el país con el mayor consumo de

esta fruta (BANCOMEXT 2010). Adicionalmente, posee un alto contenido de vitaminas

(A, D, E, K, B1) y minerales como calcio, hierro, fósforo, sodio, y magnesio, entre otros

(Bergh 1992, Frias 1994, Maldonado-Torres et al. 2007). La pulpa y el aceite tienen bajas

concentraciones de ácidos grasos saturados y son ricos en monoinsaturados,

aproximadamente 96% es ácido oleico. Es importante mencionar que el cultivo del

aguacate es atacado por numerosas enfermedades fúngicas dentro de las cuales destacan por

su importancia económica la antracnosis (Colletotrichum spp.), el cancro de tronco

(Fusarium spp.), la marchitez vascular (Verticillium spp.) la roña (Sphaceloma spp.) y la

mancha angular (Cercospora spp.) (CESVMOR 2010), todas estas enfermedades se pueden

diseminar a través del aire.

La aerobiología tiene numerosas aplicaciones en los ecosistemas naturales. En el campo

agrícola permite detectar las enfermedades fúngicas, ya que el principal vector de

dispersión de los hongos es el aire, medio por el cual las esporas sexuales o asexuales se

diseminan (Gots et al. 2003).

2

Además permite estudiar el comportamiento de las esporas en el aire y determinar los

períodos en que están presentes, evaluar la esporulación, los días de máxima presencia y la

influencia de todos aquellos factores meteorológicos que inciden en la permanencia y

dispersión de los propágulos fúngicos (Sabariego et al. 2007). Los datos sobre los factores

meteorológicos son de suma importancia para contribuir a mejorar, la productividad y

sanidad de los cultivos y por ende a la mejora en sus precios para la venta final. En

general, los estudios aerobiológicos enfocados a la agricultura permiten realizar

predicciones sobre los mejores momentos de aplicación de los compuestos antimicrobianos

con el fin de incrementar los rendimientos y la sanidad de los cultivos agrícolas.

3

2. REVISIÓ� DE LITERATURA

2.1. Aspectos generales de la Aerobiología y dispersión fúngica a través del aire

El bacteriólogo francés Pierre Miquel (1850-1922) diseñó el primer colector volumétrico de

20 litros de aire por hora, realizando el primer muestreo periódico de la atmósfera con

métodos volumétricos, encontrando que el número de microorganismos en el aire variaba

en la misma zona a diferente hora, temporadas o coordenadas. También, muestreó en

diferentes lugares del mundo el contenido de esporas de hongos en el aire y estableció los

parámetros de variación estacional y diaria de éstos (Gregory 1973, Ariatti y Cotmois

1993). Pathirane (1975), describió a la aerobiología como una ciencia multidisciplinaria

que comprende la liberación, retención, dispersión, deposición e incidencia atmosférica de

pólenes, esporas y otros microorganismos que se transportan por el aire incluyendo

partículas de gases abióticos (Nilsson 1992). Se conoce que previamente la Aerobiología

fue definida por Fred C. Meier como la Ecología de la atmósfera teniendo en cuenta su

diversidad, modos de vida, dependencia y repercusión en el entorno (Isard et al. 2007).

En la patología de las plantas, los datos aerobiológicos pueden ser usados como un modelo

de emisión y deposición, entre los fitopatógenos o propágulos, sus escapes del dosel y su

transporte de un cultivo a otro (Aylor et al. 2011, Skelsey et al. 2009). La vigilancia de las

enfermedades de las plantas puede ser definida con la colección en curso y el análisis de

datos, para tomar decisiones respecto a la predicción y manejo de estas enfermedades. La

cuantificación y detección de inoculos aéreos contribuye al manejo de enfermedades

fúngicas para guiar a una toma de decisión respecto a las medidas de control (Carisse et al.

2012, Van der Heyden et al. 2012).

Diversos estudios se han realizado en el mundo con respecto a la Aerobiologia señalando a

una amplia variedad de hongos fitopatógenos que se dispersan en forma aérea sobre

diferentes cultivos de importancia económica (Pérez et al. 2003).

4

Las esporas aerotransportadas son una importante fracción de las partículas atmosféricas y

son los principales agentes causantes de las enfermedades infecciosas y alérgenicas (Lang-

Yona et al. 2012).

Los estudios de la micobiota en el aire en ambientes interiores y exteriores denotan sus

variaciones en número y composición y son cada vez mas importantes porque los

organismos presentes son un riesgo potencial (Chakrabarti et al. 2012). Los muestreos

aéreos en la troposfera media-superior, indican que existen comunidades microbianas,

incluyendo hongos que son viables para ser transportadas por largas distancias incluso entre

continentes (DeLeón-Rodríguez et al. 2013).

2.2 Importancia de los estudios aerobiológicos en la agricultura

La biodiversidad de hongos es inmensa, estos se encuentran en diferentes tipos de climas,

cuando prevalecen las condiciones favorables de humedad relativa y temperatura, aptas

para su crecimiento y esporulación (De Lucca 2007). En los estudios aerobiológicos se han

usado métodos para comparar la obtención de propágulos fúngicos, pólenes etc., los cuales

proveen información general para determinar la distribución de estos propágulos

(Gottardini et al. 2009). La cuantificación de esporas nos permiten el monitoreo y

predicción de muchos hongos causantes de enfermedades en los cultivos y proporcionan los

medios para estudiar los modelos de deposición de esporas fitopatógenas, dentro de estos y

su transporte de un cultivo a otro. Los estudios aerobiológicos son de suma importancia en

los diferentes campos, debido a que ayudan a realizar predicciones basadas en las capturas.

Estas predicciones se pueden usar para la optimización del uso de fungicidas en los

cultivos (Aira et al. 2013). Mediante estudios aerobiológicos se describió la fluctuación de

la antracnosis causada por el hongo Colletotrichum gloeosporoides en follaje de mango cv.

Ataulfo, su relación con el desarrollo de brotes en el hospedante y la cantidad de conidios

capturados en tres tipos de trampas, bajo condiciones climáticas del Soconusco, Chiapas,

México. Esta enfermedad afectó hojas jóvenes y maduras, con un patrón de distribución al

azar en la copa de los árboles (Toledo-Arreola et al. 2009).

5

Por otra parte, Gibberella zeae (Schwein) Petch, es el agente causal de la enfermedad

llamada tizón del trigo y otros cereales, produce esporas que se dispersan a través del aire y

su mayor deposición son principalmente en la noche (Del Ponte et al. 2005). Estudios sobre

la liberación, dispersión y deposición de propágulos de G. zeae demostraron que

propágulos viables fueron abundantes durante cada hora del día y la noche; pero más

abundantes en días nublados (Maldonado-Ramírez et al. 2005).

Estudios aerobiológicos sobre Botritys cinerea, mostraron que durante 3 años la relación

entre la concentración de los inoculos y las variables meteorológicas sugieren que las masas

de aire pueden tener un origen de aire tanto lejano como cercano. Y por tanto se necesita

desarrollar herramientas capaces de pronosticar la llegada de los inoculos en esta región

(Leyronas y Philippe 2013).

Los estudios aerobiológicos son muy importantes para la investigación sobre los hongos

que son la causa de numerosas enfermedades de las plantas. Los principales patógenos de

las plantas incluyen diversas especies de los géneros Curvularia y Bipolaris, géneros que

afectan al cultivo del arroz. Además de su aplicación práctica en la protección de la cosecha

de arroz, estos hallazgos son de interés ecológico para la mejora y el conocimiento de la

aeromicología (Almaguer et al. 2012).

2.3 Factores meteorológicos que influyen en los estudios aerobiológicos

Los estudios de los factores y procesos aerobiológicos que influencian en el movimiento de

la biota en la atmósfera, involucran desde la liberación de fuentes de inoculo, transporte

horizontal, deposición y la ecología, factores que contribuyen para su dispersión (Isard y

Gage 2001). Las esporas fúngicas juegan un papel muy importante en la patología de las

plantas y en las alergias respiratorias humanas. Las concentraciones de los propágulos

fúngicos en la atmósfera es el resultado de las interacciones entre factores biológicos y del

medio ambiente, sin embargo, la importancia individual de cada variable es difícil de

evaluar debido a la dinámica de la naturaleza de la atmósfera.

6

Dentro de los factores que interactúan se incluye hora del día, localización geográfica,

contaminación del aire, condiciones climáticas, actividad humana y fuentes locales de la

vegetación (Grinn-Gofron y Rapiejko 2009). Numerosos microorganismos son

transportados por el aire. La presencia de los propágulos fúngicos en el aire de los

agroecosistemas, y su relación con los factores ambientales, han sido poco estudiadas

(Kasprzyk 2008). Las diferentes zonas presentan poblaciones de microorganismos con

características particulares y esto depende de los factores biológicos y del medioambiente

que interactúa entre ellos. La influencia de las variables meteorológicas son muy

importantes para determinar los niveles y tipos de propágulos fúngicos de la atmósfera de

las distintas áreas (Morales et al. 2004)

La mayor liberación de propágulos en el aire se produce por la mañana y depende de

factores tales como el modo de liberación y los cambios en las condiciones meteorológicas.

Dentro de los géneros que se encuentran con mayor frecuencia por la mañana son

Curvularia y Alternaria.

El incremento en el aire depende de factores como el mecanismo de liberación, el

incremento en la velocidad del viento, la turbulencia, las altas temperaturas, humedad

relativa, cambios alternos de la luz y oscuridad (Sakiyan y Inceoglu 2003).

2.4 Métodos de monitoreo aerobiológico aplicados en la protección de cultivos:

gravimétrico y volumétrico.

Se han desarrollado métodos de muestreo a través del tiempo para la colecta e

identificación de propágulos fúngicos. Los principales métodos de colecta son de dos tipos,

los más utilizados: el método gravimétrico y el volumétrico. El método gravimétrico

consiste en la captura de propágulos mediante el impacto en medios de cultivo, debido a la

gravedad, para su posterior identificación, este método permite realizar un análisis

microscópico e identificación de propágulos viables (Kasprzyk 2008, Rogers y Muilenberg

2004).

7

En el método volumétrico se han desarrollado colectores que se basan en el impacto de

partículas sobre una superficie. Estos colectores permiten separar las partículas biológicas

del torrente de aire succionado, utilizando la inercia de las mismas para propiciar la

deposición de estas en las superficies de colecta que pueden ser medios de cultivo o cintas

cubiertas por alguna sustancia adhesiva. El impacto sobre medios de cultivo permite

detectar solo propágulos de microorganismos viables presentes en el aire con la capacidad

de crecer en el mismo, mientras que en las superficies con adhesivo permiten realizar un

análisis microscópico e identificación de todas las partículas que poseen características

distintivas diferentes (Henninson et al. 1998, Rogers y Muilenberg 2004).

El captador de muestras no viables tipo Hirst (Burkard): permite obtener datos diarios y en

horarios. Este captador posee una capacidad de muestreo media de unos 20 km., su

funcionamiento se basa en aspirar el aire por medio de una boquilla lateral a un ritmo de 10

litros por minuto, que se impregna una cinta adhesiva (BITMAX 2015).

El sistema de superficie aérea (SAS), para muestras viables o no viables, abarca a varios

modelos que usan el mismo principio. El aire es aspirado a una velocidad constante durante

un tiempo variable o indeterminado a través de una tapa mecanizada, con una serie de

agujeros basados en un diseño especial. El flujo laminar resultante se dirige a la superficie

del agar en de la caja Petri, donde se contiene la muestra microbiológica a examinar

(Beltrán 2004).

Los principales colectores volumétricos que se encuentran son, los colectores que incluyen

el Aeroscopio (CHIRANA), el S.A.S. (Surface Air Sampler), los Andersen, el Burkard y el

RCS (Reuter Centrifugal Sampler) (Buttner et al. 1997, Aizenberg et al. 2000, Kasprzyk,

2008) (Fig. 1).

8

Fig. 1. Principales muestreadores en aerobiología, a) Burkard, b) Muestreador de impacto

en la superficie y c) Muestreador Centrífugo Reuter.

Otros dispositivos de muestreo se han utilizado mediante el método gravimétrico: las UAS

(Sistemas de Aeronaves no Tripuladas). Los UAS son aviones controlados por radio, con 3

m de envergadura y con un motor de potencia de 50 cm3 (Aylor et al. 2011, Shields et al.

2006). Cada UAS se equipó con un sistema de telemetría en tiempo real que constó de una

Antena GPS, transmisor de baja potencia y el módulo de datos (Keller y Shields 2014). Se

utilizaron para recoger esporas viables del género Fusarium spp. de la atmósfera baja, en la

Universidad de Cornell, en la Granja de Investigación en Aurora, Nueva York (Fig. 2).

a) b)

c)

9

Fig. 2. Sistema de aeronaves no tripuladas.

Se realizaron doce períodos de vuelo durante el día, de las 9 a.m. a la 1 p.m., del 10 al 12

septiembre del 2012. Se utilizaron tres UAS que se desplegaron de forma simultánea y de

vuelo aproximadamente a la misma altura para un total de 36 vuelos (Aylor et al. 2011).

Cada estación receptora en tierra consistía de una antena, un receptor, un módulo y un

equipo de cómputo portátil, donde los datos se almacenaron. Los paquetes de datos se

recibieron cada 2 s de los UAS.

Los datos de telemetría incluyeron tiempo universal, velocidad respecto al suelo, altitud y

posición actual (latitud, longitud). Los datos fueron registrados de forma individual por

cada UAS en tres enlaces descendentes. La información del GPS se utilizó para trazar rutas

y altitudes de los UAS durante cada periodo de muestreo. Cada UAS estaba equipado con

dos muestras de dispositivos para colectar esporas; uno montado bajo el ala izquierda y uno

montado bajo el ala derecha (Fig. 2).

10

2.5 El cultivo del aguacate

2.5.1 Taxonomía

. Reino: Vegetal

. División: Spermatophyta

. Subdivisión: Angiospermae

. Clase: Dicotyledoneae

. Subclase: Dipétala

. Orden: Ranales

. Familia: Lauraceae

. Género: Persea

. Especie: Persea americana

El aguacate es un árbol de hoja perenne que puede llegar a medir casi 20 m de altura,

aunque su tamaño normal va de 6 a 7 metros, corteza gris-verdoso, longitudinalmente

fisurada. Las hojas, alternas, con peciolo de 2-5 cm y limbo generalmente glauco por el

envés, estrechamente elípticos, ovados u obovados, de 8-20 por 5-12 cm, coriáceos, de

color verde y escasamente pubescentes en la haz pero muy densamente por el envés que es

de color marrón amarillento y donde resalta el nervio central; tiene base cuneiforme y ápice

agudo, los márgenes enteros y más o menos ondulados (Chen et al. 2008).

Fruto: El fruto es una drupa, en forma de pera, de color verde claro a verde oscuro y de

violeta a negro, cáscara rugosa con una pulpa verde amarillenta y un hueso central muy

grande. Existen aproximadamente unas 400 variedades, por lo que podemos encontrar

frutos de formas y pesos diferentes (SAGARPA 2011).

Cultivo: La distancia de siembra entre las plantas está determinado en función de factores

como: variedad de aguacate, tipo de suelo, topografía y condiciones meteorológicas. En

general, los árboles son plantados con una distancia entre ellos que va desde los 7 metros

hasta los 12 metros de distancia entre sí. De esta manera se obtiene en una hectárea

destinada a la plantación del aguacate, de 115 a 180 árboles (SAGARPA 2011).

El aguacate tiene como su centro de origen a América; se considera que la especie

origen al aguacatero proviene de la zona montañosa al occidente de México y Guatemala.

Su distribución natural va desde México hasta Perú

aguacate en México, con más de 8,

Centro y Sur América, domesticaron este árbol varias centurias antes de la ll

europeos a América (Bernal

Tehuacán (Puebla, México), con una antigüedad de 12,

región como su centro de origen. Estudios más recientes en Perú, han enco

aguacates de 4,000 años de antigüedad (

Fig. 3. Distribución mundial del a

2.5.2 Importancia Mundial

México es el principal productor de aguacate a nivel mundial, en 20

(SIAP-SAGARPA 2015) (Fig.

facilidad de su consumo y su alto contenido

de colesterol.



El aguacate tiene como su centro de origen a América; se considera que la especie


Su distribución natural va desde México hasta Perú (Fig. 3). Se han encontrado fósiles de

guacate en México, con más de 8,000 años de antigüedad. Los primeros p

Centro y Sur América, domesticaron este árbol varias centurias antes de la ll

Bernal et al. 2008).A partir de pruebas arqueológicas encontradas en

xico), con una antigüedad de 12,000 años, se ha determinado esta

región como su centro de origen. Estudios más recientes en Perú, han enco

00 años de antigüedad (Bernal et al. 2008).

. Distribución mundial del aguacate (Persea americana).

Mundial

México es el principal productor de aguacate a nivel mundial, en 2013

Fig. 4). La importancia de esta fruta radica principalmente en la

facilidad de su consumo y su alto contenido de proteínas y grasas que reducen los niveles

11



El aguacate tiene como su centro de origen a América; se considera que la especie que dio


. Se han encontrado fósiles de

000 años de antigüedad. Los primeros pobladores de

Centro y Sur América, domesticaron este árbol varias centurias antes de la llegada de los

2008).A partir de pruebas arqueológicas encontradas en

ha determinado esta

región como su centro de origen. Estudios más recientes en Perú, han encontrado restos de

produjo 1,467,837 t

La importancia de esta fruta radica principalmente en la

de proteínas y grasas que reducen los niveles

Fig. 4. Producción mundial del aguacate

Esta distribución de la producción mundial es resultado de las condiciones climatológicas y

edafológicas que prevalecen en el continente

este fruto pueda alcanzar su madurez y el óptimo desarrollo que requiere el

exportación. El cultivo se encuentra extendido entre los 32° de latitud norte y los 36° de

latitud sur. Además, México

cerca de 10 kg y es el principal exportador mundial con

2011).

2.5.3 Producción e importancia

Los principales estados productores de aguacate en M

México, Nayarit y Morelos

Morelos fue de 27, 485 t con un rendimiento de 8.11 t ha

(Cuadro 1).

. Producción mundial del aguacate.


edafológicas que prevalecen en el continente americano, ya que son las ideales para que

este fruto pueda alcanzar su madurez y el óptimo desarrollo que requiere el


México es el país de mayor consumo per cápita anu

y es el principal exportador mundial con el 22% del

e importancia �acional

Los principales estados productores de aguacate en México son: M

Morelos (Cuadro 1), el volumen de producción en 2013

485 t con un rendimiento de 8.11 t ha-1 (SIAP

12


mericano, ya que son las ideales para que

este fruto pueda alcanzar su madurez y el óptimo desarrollo que requiere el mercado de


es el país de mayor consumo per cápita anual del mundo con

el 22% del total (FAOSTAT

xico son: Michoacán, Jalisco,

producción en 2013 en el estado de

SIAP-SAGARPA 2015)

13

Cuadro 1. Producción anual de aguacate por estados en México.

Estados Producción toneladas

Michoacán 1,193,751

Jalisco 87,367

México 56,672

Nayarit 34,345

Morelos 27,485

SIAP- SAGARPA 2015.

Durante el proceso productivo y diversas actividades derivadas del mismo generan más de

40 mil empleos permanentes y 60 mil estacionales, lo cual es equivalente a 9 millones de

trabajadores al año (Téliz y Mora 2007). La fruta del aguacate genera importantes divisas

para el país, en el 2010 se generaron 53, 412, 000 dólares por la exportación de 266, 378 t.

Dentro de las limitantes que se encuentran en la producción y calidad del fruto del aguacate

son las enfermedades causadas por hongos fitopatógenos, antracnosis, roña, tristeza, etc.,

(Téliz y Mora 2007).

2.5.4 Enfermedades del aguacate

El cultivo de aguacatero (Persea americana) es una fuente económica muy importante para

México, su consumo se ha incrementado debido a su incorporación en la dieta. La

demanda del fruto de aguacate en el mundo ha sido factor importante para que se

incremente la superficie cultivada (Crane et al. 2005, Podila et al. 1993).

14

El aguacatero se ve afectado por varias enfermedades producidas por bacterias y hongos

principalmente, entre las que destacan por su prevalencia en el cultivo, la cenicilla (Oidium

sp.) que ocurre en épocas secas y provoca defoliación y caída de frutos pequeños; la tristeza

del aguacatero (Phytophthora cinnamomi Rands) que se presenta en cualquier etapa

fenológica del cultivo; la mancha negra o por cercospora (Cercospora purpurea Cooke),

que se presenta durante el verano y causa lesiones en el fruto que sirven como punto de

entrada para otras enfermedades; la roña (Sphaceloma perseae) que infecta frutos en sus

primeros estados fenológicos; el anillamiento o pudrición del pedúnculo (Diplodia spp.,

Alternaria spp., Dothiorella spp.), provoca caída del fruto en diversos estados de

desarrollo; la pudrición por armillaria (Armillaria spp.) que infecta principalmente raíces

(Crane et al. 2005); y la antracnosis (Colletotrichum gloeosporioides Penz.), enfermedad

con prevalencia en temporadas lluviosas o con humedad relativa alta (Crane et al. 2005,

Podila et al. 1993). Dentro de las enfermedades que atacan al cultivo del aguacate en la

cuadro 2 se muestra una lista de enfermedades fúngicas.

Cuadro 2. Enfermedades fúngicas del cultivo del aguacate.

Agente causal Estructuras de la

planta que afecta Síntomas

Cita

bibliográfica

Armillaria mellea Tallo y raíces

principales

Micelio blanco alrededor del

tallo

Bernal et al.

2008.

Alternaría spp. Fruto Muerte de tejido Bernal et al.

2008.

Asteridiella perseae Hojas, tallos y

frutos Capa delgada de polvillo negro

Bernal et al.

2008.

Botryosphaeria parva Ramillas, hojas Muerte de tejidos Hartill y Everett

2002.

Calothyriolum

aphiahynum

Hojas, tallos y

frutos Capa delgada de polvillo negro Tamayo 2007.

Capnodium spp.

Hojas, tallos y

frutos Capa delgada de polvillo negro

Bernal et al.

2008.

Colletotrichum

acutatum Frutos y ramas Muerte de ramas

Hartill y Everett

2002.

15



Cita

bibliográfica

Colletotrichum

gloeosporioides. Fruto Formación de pústulas

Pernezny et al.

2000.

Cylindrocladium spp. Plántulas Clorosis intervenal de las hojas Bernal et al.

2008.

Dothiorella spp. Fruto Pudrición del pedúnculo del

fruto.

Bernal et al.

2008.

Helminthosporium spp. Hojas Manchas Tamayo 2007.

Ilyonectria

(='eonectria)

Macrodidyma

Raíz Las raíces se tornan de color

negro

Vitale et al.

2011.

Lasiodiplodia

theobromae Tronco y ramas

Chancros: Exudados

blanquecinos y grumosos,

tejidos necrosados

Alama et al.

2005.

Lembosia perseae Hojas, tallos y

frutos Polvillo negro

Bernal et al.

2008.

Meliola antioquensis Hojas, tallos y

frutos Capa delgada de polvillo negro Tamayo 2007.

Pestalotia sp. Brotes Muerte de brotes tiernos Bernal et al.

2008.

Phomopsis spp Pudrición de frutos Pudrición Hartill y Everett

2002.

Phyllachora

gratissima Hojas

Manchas redondas, erupentes,

de color verde, amarillo o

naranja

Tamayo 2007.

Phytophthora

cactorum Raíz Pudrición de cuello Hong et al. 2009.

Phytophthora

cinnamomi Raíz Pudrición Zentmyer 1953.

Phytophthora citrícola Raíz, Tronco y

fruto Cancro Hong et al. 2009.

Phytophthora mengei Tronco y fruto Cancro Hong et al. 2009.

16



Cita

bibliográfica

Pseudocercospora

purpurea Fruto y hojas

Muerte de tejido, mancha

angular.

Bernal et al.

2008.

Raffaelea lauricola Semilla y xilema Tejido de la semilla y xilema Ploetz et al.

2012.

Rhizoctonia sp. Raíz Pudrición Tamayo 2007.

Rhizoctonia sp. Raíz Pudrición Tamayo 2007.

Rhizopus stolonifer Fruto Pudrición de fruto Bernal et al.

2008.

Rosellinia necatrix Raíz Pudrición blanca de la raíz Pérez-Jiménez et

al. 2003.

Sphaceloma perseae Fruto Roña Everett 2011.

Verticillium 'ees Tallo y ramas Necrosis de color café obscuro Bernal et al.

2008

2.6 Principales enfermedades fúngicas que afectan el cultivo del aguacate

Las principales enfermedades reportadas que atacan al cultivo del aguacate en el estado de

Morelos son: cáncro del tronco (Fusarium spp.), la antracnosis (Colletotrichum spp.),

marchitez (Verticillium spp.), la roña (Sphaceloma spp.), y la mancha angular (Cercospora

spp.) (CESVMOR 2010).

2.6.1 Antracnosis (Colletotrichum spp.)

Colletotrichum pertenece al reino Fungi; phylum Ascomycota; clase Sordariomycetes;

subclase Sordariomycetes; orden Phyllachorales; familia Phyllachoraceae;

género Glomerella, fase teleomórfica, sexual o perfecta, o Colletotrichum spp. (fase

anamórfica, asexual o imperfecta) (Mercia 1999). Colletotrichum spp. es un hongo de

distribución cosmopolita y con predominancia en los trópicos y subtrópicos (Xiao et al.

2004).

17

Este hongo muestra un crecimiento lento in vitro (Sreenivasaprasad y Talhinhas 2005), las

colonias presentan coloraciones de gris claro a gris oscuro, sin embargo, en agar avena el

micelio es blanco, poco algodonoso y posee masas conidiales de color naranja (Zamora et

al. 2001, Ureña et al. 2002); en papa dextrosa agar, agar agua y agar avena pueden

observarse la formación de apresorios (Mercia 1999). El hongo posee hifas septadas

(Roca et al. 2000) y produce apresorios clavados, ovalados, algunas veces lobulados,

melanizados de color café (Téliz y Mora 2007), cuyas dimensiones varían de 4 a 12 µm de

longitud (Sutton 1980).

Los conidios son hialinos, variables en tamaño, de forma cilíndrica y obtusos en el ápice,

con medidas de 9 a 24 µm de largo y 3 a 4.5 µm de ancho, los conidióforos se forman en

los acérvulos (Cano et al. 2004); se forman espinas negras o setas entre los conidióforos,

generalmente rectos no ramificados (Montes 1992), en medio de agar simple el 98% son

uninucleados, incrementándose en medios líquidos a los binucleados, principalmente

(Jeffries et al. 1990). El hongo puede infectar entre los 20 y 28°C, pero su temperatura

óptima de crecimiento es de 27 ± 1°C (Freeman et al. 1995) en ambientes con humedad

relativa de 80 a 100% (Sreenivasaprasad y Talhinhas 2005).

La antracnosis se manifiesta en diversas partes del aguacatero (Agrios 2005); cuando ataca

frutos en desarrollo se le conoce como "viruela" y al inicio se observan manchas circulares

translúcidas redondas, que posteriormente cambian a café oscuro y pueden ser numerosas;

cuando infecta frutos maduros se le conoce como "clavo", mostrando la presencia de

lesiones negras hundidas, circulares o irregulares (Zamora et al. 2001); en las hojas se

manifiesta como manchas de color café con un halo clorótico y puede provocar defoliación

si la incidencia es alta; en las flores aparece como tizón y provoca la caída o aborto de

fruto; en las ramas se observan manchas circulares color café o púrpura que rápidamente se

necrosan (Morales y Ángel 2007, Téliz y Mora 2007).

18

2.6.2 Cancro del tronco (Fusarium spp.)

El género Fusarium pertenece a un grupo de hongos filamentosos ampliamente distribuidos

en el suelo y plantas. Pueden causar infecciones sistémicas, con una alta mortalidad. La

taxonomía para este género es bastante compleja y ha sufrido diversos cambios desde las

primeras descripciones hechas por Link en 1803.

La taxonomía clásica continúa vigente, aunque requiere de la experiencia del observador.

Al microscopio, la fiálide es generalmente fina, con forma de botella; simple o ramificada;

cortas o largas; monofialídica (que emergen esporas de un poro de la fiálide) o polifialídica

(de varios poros). Los macroconidios presentan forma de media luna, hialinos y septados.

Para su clasificación a nivel de especie es importante el largo, ancho, curvatura, septos,

agrupaciones mucoides (esporodoquios) y detalles de las células de los extremos (célula

apical y pie). Los microconidios, ausentes en algunas especies, poseen variadas formas

(fusiformes, ovales, clavadas). Otro tipo de conidios son los mesoconidios, que son

similares pero de menor tamaño que los macroconidios y nunca forman estructuras

mucoides (Leslie y Summerell 2006, Piontelli 2011). Por último, pueden observarse las

clamidosporas características con doble pared gruesa y que son estructuras de resistencia,

lisa o rugosa; de manera aislada, en pareja o en grupo. Existen distintos medios que

permiten su crecimiento; entre ellos, agar papa dextrosa (PDA), agar Sabouraud, agar

Clavel (CLA), agar de Spezieller Nährstof-farmer (SNA) y agar avena. Los agares PDA y

Sabouraud permiten observar el diámetro de la colonia, morfología y formación de

pigmentos difusibles en el medio, mientras que el agar CLA, permite observar el desarrollo

de cadenas de microconidios y morfología en detalle de macroconidios (Leslie y

Summerell. 2006, Piontelli 2011).

La sintomatología de Fusarium spp. en los árboles se manifiesta mediante un exudado de

polvo blanco seco o húmedo rodeado por decoloración de la corteza externa. Aunque no

hay heridas visibles a la corteza en esta etapa de la infección, cuando se hace un examen de

la corteza y la madera bajo del punto infestado, se revela decolorada de color marrón y la

muerte causada por el hongo (CESVMOR 2010).

19

2.6.3 Marchitez vascular (Verticillium spp.)

La marchitez por Verticillium spp., es una enfermedad de creciente importancia en cultivos

de aguacate, que frecuentemente es confundida con la pudrición de raíces causada por

Phytophtora spp. Los árboles afectados por Verticillium spp., detienen parcialmente su

crecimiento. El hongo invade los tallos y ramas de un lado de la planta, produciendo

marchitez parcial o total repentina de hojas. Las hojas de las ramas afectadas, toman una

coloración café y permanecen adheridas al árbol por algún tiempo y luego caen, mientras

que los frutos, se mantienen en el árbol. Posteriormente, los frutos caen y se presenta la

muerte descendente de algunas ramas (CESVMOR 2010).

Verticillium spp., presenta conidióforos delgados ramificados, por lo menos algunas ramas

verticiladas; conidios ovales elipsoidales, hialinos, unicelulares, producidos apicalmente,

solitarios o en pequeñas cabezuelas. El género incluye parásitos vasculares de plantas

superiores, hiperparásitos y saprófitos (Romero 1993). Además es la causa de los

marchitamientos, en la mayoría de las plantas. Esta especie produce conidios que son

viables por poco tiempo. También produce microesclerocios, mientras que forma un

micelio oscuro de pared gruesa. Verticillium spp. crece mejor a una temperatura que fluctúa

entre 20 y 28°C, y es un poco más común en regiones cálidas. El hongo se propaga por

medio de las semillas infectadas, tubérculos y esquejes vegetativos, púas y yemas, así como

a través del viento, el agua superficial del terreno y por el suelo mismo, el cual puede

contener incluso más de 100 microesclerocios por gramo; entre 6 y 50 microesclerocios por

gramo son suficientes para causar una infección del 100% en la mayoría de los cultivos

susceptibles (Agrios 2005).

2.6.4 La roña (Sphaceloma spp.)

La roña es una enfermedad muy común en todas las zonas productoras de aguacate. La

enfermedad es favorecida por precipitaciones abundantes y humedad relativa alta en el

ambiente. El hongo Sphaceloma spp. causa daños en los frutos, que deteriora su calidad.

20

El ataque de la roña es favorecido por la presencia de trips, genera heridas en los frutos y es

la entrada para el patógeno (McMillan 1976, citado por Gallegos 1983).

Las características de Sphaceloma spp. son: micelio aéreo liso y fieltro o en mechón

asociado con conidióforos. Tamaño de conidios; van de 2-30 x 2.5 µm. La forma de

conidios es cilíndrica a elíptica y falcados o lunados. Las colonias de Sphaceloma spp. son

variables, de blanco grisáceo a gris oscuro, al reverso de color blanco a gris oscureciéndose

especialmente con la edad. Sphaceloma spp. produce esporas de color obscuro, al realizar

una preparación de Sphaceloma spp. no existen setas (McMillan 1976, citado por Gallegos

1983).

2.6.5 Mancha angular de la hoja (Cercospora spp.)

Cercospora spp., está presente en casi todos los cultivos de aguacates criollos, causando

daños en frutos y en la variedad Fuerte, donde causa afecciones severas en hojas. El hongo

también produce infecciones latentes en el campo antes de la cosecha y solo se manifiesta

en los frutos en la etapa de poscosecha. El hongo afecta hojas y frutos en el campo y causa

la llamada mancha angular y en poscosecha, causa la llamada mancha negra del fruto,

llegando a causar pérdidas del 2% en condiciones de inadecuado almacenamiento. El hongo

que causa la mancha angular, afecta hojas y frutos en condiciones de campo y poscosecha.

En las hojas se observan manchas de tamaño pequeño (0,3 a 1 cm de diámetro), de color

marrón o café oscuro, de formas irregulares o angulares, con bordes rojizos bien definidos

rodeadas de un marcado halo clorótico (Agrios 2005).

Las manchas van de irregularmente circulares a angulares, con un contorno definido o sin

él y con frecuencia coalescen para formar grandes áreas atizonadas. Cuando el clima es

húmedo, la superficie foliar afectada de todas las plantas hospedantes se cubre con un moho

gris ceniciento que apenas puede observarse a simple vista. Cuando la enfermedad es

severa, el hongo destruye y puede hacer que se desprenda todo el follaje de las plantas.

21

En las plantas carnosas, el hongo produce lesiones similares en sus tallos y pecíolos de las

hojas. Muchas especies de Cercospora originan enfermedades en varias plantas

hospedantes (Agrios 2005).

Este hongo produce conidios largos delgados, multicelulares, de incoloros a oscuros. Los

conidióforos del hongo, agrupados en racimos, sobresalen de la superficie de la planta a

través de los estomas y forman conidios una y otra vez sobre los nuevos ápices en proceso

de crecimiento de la planta. Los conidios se desprenden con gran facilidad y a menudo son

llevados a grandes distancias por el viento. El hongo es favorecido por las altas

temperaturas, de ahí que sea más destructivo en los meses del verano y en los climas más

cálidos (Agrios 2005).

22

3. OBJETIVOS

3.1 Objetivo general

Evaluar la dinámica de las poblaciones fúngicas aéreas en un agroecosistema de aguacate

3.2 Objetivos específicos

� Cuantificar las poblaciones fúngicas aéreas presentes en un agroecosistema de

aguacate.

� Identificar los géneros fúngicos aéreos, determinar su frecuencia y densidad

relativa en un agroecosistema de aguacate.

� Correlacionar las variables meteorológicas con las fluctuaciones de las poblaciones

fúngicas aéreas totales y de interés fitopatológico.

� Evaluar la incidencia de las principales enfermedades del aguacate en el

agroecosistema estudiado.

4. MATERIALES Y MÉTODOS

4.1 Localización del municipio de muestreo.

El estudio se realizó en el municipio de Ocuituco, Morelos, en

5). Tiene una superficie de 80.71 kilómetros cuadrados, cifra que representa en 1.63

total del estado. Su clima predominante es semicáli

temperatura media anual que fluctúa entre los 18º C a los 22° C.

Fig. 5. Ubicación del municipio donde se realizó el muestreo.

4. MATERIALES Y MÉTODOS

municipio de muestreo.

El estudio se realizó en el municipio de Ocuituco, Morelos, en la Colonia 5 de Mayo (

Tiene una superficie de 80.71 kilómetros cuadrados, cifra que representa en 1.63

Su clima predominante es semicálido y templado subhúmedo, presenta una

temperatura media anual que fluctúa entre los 18º C a los 22° C.

. Ubicación del municipio donde se realizó el muestreo.

23

la Colonia 5 de Mayo (Fig.

Tiene una superficie de 80.71 kilómetros cuadrados, cifra que representa en 1.63 % del

do y templado subhúmedo, presenta una

Ocuituco

4.2 Localización de la zona de muestreo.

La zona de muestreo se encuentra ubicada a una altitud de 1

geográficas de cada punto de muestreo fueron: punto 1 (18°52'16.10'' N, 98°46'9.70''O),

punto 2 (18°52'13.09'' N, 98°46'5.10''O), punto 3 (18°52'13.68'' N, 98°46'3.50''O), p

(18°52'16.40'' N, 98°46'8.40''O) y punto 5 (18°52'14.

huerta cuenta con una superficie de 1 hectárea con árboles de 30 años de edad.

Fig. 6. Localización de la zona de muestreo.

4.3 Tipo de muestreo.

El diseño se estableció en 5 puntos de colecta de muestra (5 de oros), se seleccionaron los

árboles que se encontraron

cada lado de la esquina y se

toda el área de estudio, marcando los 5 árboles para su posterior toma de muestra. Este tipo

de muestreo es utilizado para la toma de muestras en árboles frutales.

4.2 Localización de la zona de muestreo.

zona de muestreo se encuentra ubicada a una altitud de 1,879 msnm, las coordenadas


punto 2 (18°52'13.09'' N, 98°46'5.10''O), punto 3 (18°52'13.68'' N, 98°46'3.50''O), p

(18°52'16.40'' N, 98°46'8.40''O) y punto 5 (18°52'14.30'' N, 98°46'6.50''O) (


. Localización de la zona de muestreo.


en las esquinas, se contaron dos árboles hacia la parte interior de

cada lado de la esquina y se seleccionó el árbol, y por último el árbol central, abarcando


de muestreo es utilizado para la toma de muestras en árboles frutales.

24

879 msnm, las coordenadas


punto 2 (18°52'13.09'' N, 98°46'5.10''O), punto 3 (18°52'13.68'' N, 98°46'3.50''O), punto 4

30'' N, 98°46'6.50''O) (Fig. 6). La



en las esquinas, se contaron dos árboles hacia la parte interior de

, y por último el árbol central, abarcando


25

4.4 Toma de muestra.

La colecta de las muestras fúngicas en el aire se realizó colocando 4 cajas Petri con Papa

Destroxa Agar (PDA) por árbol, a una altura de 2 metros, el tiempo de exposición fue de 1

hora (Fig. 7).

Fig. 7. Muestreo gravimétrico.

Una vez que las cajas cumplían el tiempo mencionado recogieron y sellaron con parafilm,

colocándose en bolsas de polietileno, para trasladarse al Laboratorio de Fitopatología del

Centro de Desarrollo de Productos Bióticos, del Instituto Politécnico Nacional. El inicio de

los muestreos coincidió con la etapa fenológica de la floración. Las muestras se colectaron

semanalmente a las 15:00 horas. En total se realizaron 36 muestreos, los cuales comenzaron

en marzo y terminaron en noviembre 2014.

26

4.5 Incubación de la muestra y cuantificación de las colonias fúngicas

Las cajas Petri de cada muestreo fueron envueltas en bolsas de polietileno para su

incubación a 30 + 1 °C, durante 7 días, se contaron las colonias fúngicas de hongos

filamentosos y de levaduras crecidas, se transformaron a ufc m-3, se seleccionaron las

colonias fúngicas que presentaron características macroscópicas diferentes en base a su

textura, color y pigmentación. La transformación de los datos a unidades formadoras de

colonias por metro cúbico de aire fue estimada de acuerdo a la ecuación de Omelyansky

(Milica et al. 2013).

N=5a*104 �bt�-1

Donde N es ufc. m-3, “a” es el número de colonias fúngicas por caja Petri, “b” es la

superficie de exposición de la caja Petri (cm2), “t” es el tiempo de exposición en minutos

(Milica et al. 2013).

4.6 Identificación y clasificación de los aislados fúngicos

Las colonias se identificaron mediante observación al microscopio estereoscópico, marca

Stemi DV4, para determinar su textura, color y esporas. Una vez que los aislados de las

colonias fúngicas seleccionadas de las cajas originales, se desarrollaron, se observaron sus

características morfológicas en un microscopio óptico marca Olympus CX3, mediante la

preparación de material fúngico en portaobjetos, extraído de las colonias aisladas. Este se

tomó en la campana de flujo laminar mediante un aguja de disección y se colocaba en una

gota de lactofenol o de cristal violeta en los portaobjetos, para su posterior observación en

el microscopio óptico se observaban sus estructuras y se realizaba la identificación del

género al que correspondía, de acuerdo a las claves taxonómicas de Barnett y Hunter

(1998), manual de identificación de Fusarium spp. (Leslie y Summerell 2006), los géneros

de hiphomycetos (Seifert et al. 2011). Posteriormente, se cuantificaron los géneros de

interés de acuerdo al procedimiento descrito anteriormente.

27

Los géneros fúngicos obtenidos se clasificaron de acuerdo a su nivel de patogenicidad

como: Hongos patógenos de aguacate, hongos patógenos de otros cultivos y otros hongos.

Finalmente, se realizó un análisis de distribución del periodo estudiado marzo-noviembre

2014, calculándose la frecuencia relativa (FR) y la densidad relativa (DR) de los hongos

filamentosos totales y géneros. Para ello se emplearon las siguientes ecuaciones planteadas

por Krebs (1978) y Smith (1980) que establecen lo siguiente:

FR= VPMT *100 Y DR=

ufc por géneroufc de todos los géneros aislados

*100

En la primera ecuación la FR es el porcentaje obtenido del cociente entre las veces que

presenta un determinado Taxón (VP) y el número de muestreos realizados (MT=36). Por

otro lado la DR es el porcentaje obtenido del cociente entre los niveles en el aire (ufc) de

determinada familia, género o especie y los niveles en aire de todos los géneros aislados

(Almaguer-Chavez 2008).

4.7 Medición de las variables meteorológicas

Durante los muestreos aéreos los datos de las variables correspondientes a precipitación

(mm), temperatura media y máxima (°C), radiación solar (W/m2), velocidad del viento

(Km/h), humedad relativa mínima, diaria y máxima (%), se obtuvieron de la estación

meteorológica del INIFAP ubicada en el municipio de Ocuituco, Morelos (a 500 metros del

área de estudio). Los datos se descargaron a través de la página en internet

http://www.galileo.imta.mx/BoletinMeteorologicoActual, estos datos son registrados por la

fundación PRODUCE en colaboración con el INIFAP y el IMTA.

28

4.8 Incidencia de las principales enfermedades del aguacate

Esta sintomatología de las enfermedades del aguacate: antracnosis, roña, mancha de la hoja,

cancro del tronco y marchitez vascular, se revisó usando el manual de muestreo del

SENASICA (Puente-Raya 2011). Se realizó en cada muestro una revisión de 10 árboles de

aguacate al azar, semanalmente.

Se describió la sintomatología que presentaba el árbol muestreado, esto se realizó con la

ayuda del manual de caracterización fitosanitaria del aguacate, del Comité Estatal de

Sanidad Vegetal, para identificar las principales enfermedades en el agroecosistema

aguacatero. La incidencia de la enfermedad fue calculada teniendo en cuenta el porcentaje

de plantas sintomáticas y el número total de planta muestreadas (Kawube et al. 2015).

Incidencia �%� =Número de árboles con síntoma

Número de árboles muestreados∗ 100

4.9 Análisis estadísticos

La concentración de hongos totales se analizó mediante una prueba de ANOVA

(SigmapPlot 12.0, USA). Para establecer la existencia de una correlación entre las variables

meteorológicas (precipitación (mm), temperatura media y máxima (°C), radiación solar

(W/m2), velocidad del viento (Km/h), humedad relativa mínima, diaria y máxima (%)) y las

ufc. m -3 en el aire de los hongos totales y de los principales fitopatógenos, se estableció una

correlación aplicando el coeficiente de correlación por rangos de Spearman utilizando el

programa IBM SPSS Statistic versión 22.

5. RESULTADOS

5.1 Cuantificación de propá

En los muestreos realizados en el presente estudio se obtuvo que del total

colectados, el 91% correspondió a hongos filamentosos y el 9% restante estuvo compuesto

por levaduras (Fig. 8). El total de ufc m

levaduras encontradas en el periodo estudiado (marzo

fue la concentración promedio anual de hongos filamentosos y de 69 ufc m

(Fig. 8).

Fig. 8. Total de hongos filamentosos y levaduras en el aire del agroecosistema aguacatero

estudiado, expresado en porcentaje.

HONGOS FILAMENTOSOS

ropágulos fúngicos aéreos

En los muestreos realizados en el presente estudio se obtuvo que del total

, el 91% correspondió a hongos filamentosos y el 9% restante estuvo compuesto

8). El total de ufc m-3 de hongos filamentosos fue mayor que

levaduras encontradas en el periodo estudiado (marzo-noviembre), donde 357.75 ufc m

fue la concentración promedio anual de hongos filamentosos y de 69 ufc m

filamentosos y levaduras en el aire del agroecosistema aguacatero

en porcentaje.

91%

9%

HONGOS FILAMENTOSOS LEVADURAS

29

En los muestreos realizados en el presente estudio se obtuvo que del total de hongos

, el 91% correspondió a hongos filamentosos y el 9% restante estuvo compuesto

de hongos filamentosos fue mayor que el de las

noviembre), donde 357.75 ufc m-3

fue la concentración promedio anual de hongos filamentosos y de 69 ufc m-3 la de levaduras

filamentosos y levaduras en el aire del agroecosistema aguacatero

30

5.2 Identificación de los géneros fúngicos

Durante el periodo de estudio, comprendido de marzo a noviembre de 2014, se

identificaron 32 géneros de hongos aéreos, colectados en la atmósfera del agroecosistema

aguacatero. Las características morfológicas del micelio y esporas que presentaron se

describen en la Cuadro 3.

Cuadro 3. Características de los géneros identificados.

Características Morfológicas

Género Micelio

(Colonia y textura)

Esporas

(Color y forma)

Fusarium Blanco a púrpura, algodonoso Hialinas, macroconidios curvados

Colletotrichum Café claro, blanco o crema, no

aéreo Hialinas, aseptados cilíndricos

Verticillium Blanco u oscuro, algodonoso Hialinas, globosa, elíptica

Sphaceloma Blanco amarillento, no aéreo Hialinas, aseptados, ovoides oblongos

Cercospora Gris, no aéreo Hialinas o cafés, obclaviformes

Alternaria Negro, café oscura, poco

elevada

Café claros, obclaviformes septos

transversales y longitudinales

Capnodium Negro, poco elevado Cafés, alargadas septadas

Pestalotia Oscuro, no aéreo Oscuro, elipsoidales o fusiformes

Stemphylium Gris, algodonoso Café claro, elipsoidales, obclaviformes

con septos

Rhizopus Negro, aéreo Negras, ovales lisas

Curvularia Blanca y grisácea, algodonoso Hialina, curvada

Phyllachora Oscuras, poco aéreas Hialinas, cilíndricas

'igrospora Oscura, aérea Negras, elipsoidales

31

Características Morfológicas

Género Micelio

(Colonia y textura)

Esporas

(Color y forma)

Penicillium Verdes opacas y poco elevadas Verde opaco, elipsoidales

Ulocladium Marrón-grisáceo, flocosa Marrón-oscuro, ovoide-septado

Epicoccum Blanco pálido, no aéreo Negro dorado, globosa piriforme

Aspergillus Verde, amarillo, café o negro,

polvoso

Verdoso, esféricos rugosos, lisos o

rugosos

Beauveria Amarillento-cremoso,

algodonoso-polvoriento Hialinas, globosos

Trichoderma Verde oscuro, aérea Hialinas, ovoides

Drechslera Café grisáceo u oscuro, velloso

aterciopelado Café claro, cilíndricos, fusiformes

Paecilomyces Amarilla, no aérea Café o amarillo, alargados

Monodictys Blancas, no aéreas Hialinas, alargadas

Chaetomium Marrón oliva, conglomerados Marrón, redondas

Torula Café, no aérea Café, redondas

Chrysosporium Blancas, planas Hialinas, periformes

Gilmaniella Café, aérea Café oscura, globosa

Cladosporium Grisáceo, algodonosa Hialinas, elípticas

Trichocladium Marrón oscuro, elevadas Marrón, elípticas

Thysanophora Blanca, no aérea Hialinas, redondas

Periconia Gris, algodonoso Marrón, redondas

Humicola Doradas, algodonosas Globosas, hialinas

Oidiodendron Blanca y grisácea, flocosa Atroconidios unicelulares, elipsoidales

32

5.3 Cuantificación de propágulos fúngicos por fitopatógeno identificado

El promedio mensual de propágulos de hongos filamentosos encontrados en los meses

comprendidos de junio a noviembre presentó valores superiores a las 130 ufc m-3 con

excepción del mes de septiembre con un valor menor de 100 ufc m-3 (Fig. 9).

El mes que presentó un número mayor ufc m-3 fue junio con 357.7, mostrando diferencias

estadísticas significativas respecto al resto de los meses. Mayo, julio, agosto, octubre y

noviembre no presentaron diferencias estadísticas significativas entre ellos. Por otra parte,

los meses de marzo, abril y septiembre, tampoco mostraron diferencias significativas entre

sí, septiembre fue el mes con menor presencia de ufc m-3 fúngicas (Fig. 9).

Meses

Mar Abr May Jun Jul Ago Sep Oct Nov

Con

cent

raci

ón d

e es

pora

s (u

fc. m

-3)

0

100

200

300

400

500

a

b

b bb b

ccc

Hongos totales

Fig. 9. Promedio mensual de las ufc m-3 de hongos filamentosos.

33

Para el caso del género Fusarium spp., el mes en el que se encontró el promedio mensual

de ufc m-3 más alto fue junio, mostrando diferencias significativas respecto al resto de los

meses. Así mismo, octubre mostró diferencias estadísticas significativas respecto a los otros

meses estudiados. Marzo, abril, mayo, julio, agosto, septiembre y noviembre no mostraron

diferencias estadísticas significativas entre sí. Septiembre fue el mes con menor presencia

de ufc m-3 fúngicas (Fig. 10).

Meses


Con

cent

raci

ón d

e es

pora

s (u

fc. m

-3)

0

5

10

15

20

25

30

a

b

c

cc

cccc

Fusarium spp.

Fig. 10. Promedio mensual de las ufc m-3 del género Fusarium spp.

Para el género Colletotrichum spp. el mes en el que se encontró el promedio mensual de ufc

m-3 más alto fue junio, mostrando diferencias estadísticas significativas respecto al resto de

los meses. El segundo valor más alto se encontró en el mes de noviembre y presentó

diferencias estadísticas significativas respecto a los otros meses. Marzo, abril, mayo, julio,

34

agosto, septiembre y octubre, no mostraron diferencias significativas entre ellos. Siendo

septiembre el mes con menor presencia de ufc m-3 fúngicas (Fig. 11).

Meses


Con

cetr

ació

n de

esp

oras

(uf

c. m

-3)

0

5

10

15

20

25

a

b

c

cc c

c

c

c

Colletotrichum spp.

Fig. 11. Promedio mensual de las ufc m-3 del género Colletotrichum spp.

Para el caso del género Verticillium spp. el mes en el que se encontró el promedio mensual

de ufc m-3 más alto fue marzo, mostrando diferencias estadísticas significativas con el resto

de los meses. Abril, julio, septiembre y octubre, no mostraron diferencias estadísticas

significativas entre ellos. En mayo, junio, agosto y noviembre no hubo presencia de este

género (Fig. 12).

35

Verticillium spp.

Meses


Con

cetr

ació

n de

esp

oras

(uf

c. m

-3)

0

1

2

3

4

a

b

b

b

b

Fig. 12. Promedio mensual de las ufc m-3 del género Verticillium spp.

El género Sphaceloma spp. no presentó diferencias estadísticas significativas entre los

meses de junio, julio, septiembre, octubre y noviembre. En el resto de los meses estudiados

no se detectó presencia de este género fúngico (Fig. 13).

36

Sphaceloma spp

Meses


Con

cetr

ació

n de

esp

oras

(uf

c. m

-3)

0.0

0.5

1.0

1.5

2.0

2.5

ab

b

b

b

Fig. 13. Promedio mensual de las ufc m-3 del género Sphaceloma spp.

El género Cercospora spp. no presentó diferencias estadísticas significativas entre los

meses de marzo, junio, julio, agosto, septiembre y noviembre. En el resto de los meses

estudiados no se detectó presencia de este género fúngico (Fig. 14).

37

Cercospora spp.

Meses


Con

cetr

ació

n de

esp

oras

(uf

c. m

-3)

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

1.0

1.2

1.4

a

aaa

a

a

Fig. 14. Promedio mensual de las ufc m-3 del género Cercospora spp.

5.4 Frecuencia relativa de los géneros fúngicos identificados

El género Fusarium spp. estuvo presente en 35 de los 36 muestreos realizados, lo que

representó un 97 % de aparición en el ciclo de estudio, siendo el fitopatógeno más

predominante, en segundo lugar se encontró al fitopatógeno Colletotrichum spp., con un 94

% de presencia, en el caso de los fitopatogenos Verticillium spp., Sphaceloma spp., y

Cercospora spp, se encontraron con una presencia por abajo del 30 % (Fig. 15).

38

Fig. 15. Frecuencia relativa de aparición en los muestreos de los géneros fúngicos

encontrados durante el ciclo de estudio.

0 20 40 60 80 100

Oidiodendron

Humicola

Periconia

Thysanophora

Trichocladium

Cladosporium

Gilmaniella

Chrysosporium

Torula

Chaetomium

Monodictys

Paecilomyces

Drechslera

Trichoderma

Beauveria

Aspergillus

Epicoccum

Ulocladium

Penicillium

'igrospora

Phyllachora

Curvularia

Rhizopus

Stemphylium

Pestalotia

Capnodium

Alternaria

Cercospora

Sphaceloma

Verticillium

Colletotrichum

Fusarium

Frecuencia relativa (%)

Hongos fitopatógenos del

agucate

Hongos fitopatógenos de

otros cultivos

Otroshongos

5.5 Densidad de los géneros fúngicos identificados

Fig. 16. Densidad relativa de los géneros fúngicos

Oidiodendron

Humicola

Periconia

Thysanophora

Trichocladium

Cladosporium

Gilmaniella

Chrysosporium

Chaetomium

Monodictys

Paecilomyces

Drechslera

Trichoderma

Beauveria

Aspergillus

Epicoccum

Ulocladium

Penicillium

Capnodium

Phyllachora

Curvularia

Stemphylium

Pestalotia

'igrospora

Alternaria

Cercospora

Sphaceloma

Verticillium

Colletotrichum

Fusarium

Hongosfitopatógenos del aguacate

Hongosfitopatógenos

de otros cultivos

Otroshongos

Densidad de los géneros fúngicos identificados

. Densidad relativa de los géneros fúngicos aéreos identificados.

0 10 20 30

Oidiodendron

Humicola

Periconia

Thysanophora

Trichocladium

Cladosporium

Gilmaniella

Chrysosporium

Torula

Chaetomium

Monodictys

Paecilomyces

Drechslera

Trichoderma

Beauveria

Aspergillus

Epicoccum

Ulocladium

Penicillium

Capnodium

Phyllachora

Curvularia

Rhizopus

Stemphylium

Pestalotia

'igrospora

Alternaria

Cercospora

Sphaceloma

Verticillium

Colletotrichum

Fusarium

Densidad relativa (%)

39

40 50

Densidad relativa (%)

40

Los principales géneros fúngicos que presentaron mayor densidad relativa en el periodo

estudiado fueron: Alteranria spp. con 40.7 %, 'igrospora spp. 12.8 % y Fusarium spp. 7.9

%. Los géneros restantes registraron un porcentaje por abajo del 7 %, donde se ubicaron

algunos fitopatógenos del Aguacate y de otros cultivos (Fig. 16).

5.6 Influencia de las variables meteorológicas con respecto a la concentración de

géneros fúngicos.

Al evaluar las variables meteorológicas se observó una correlación negativa entre las ufc m-

3 totales y las variables de temperatura media y máxima, radiación solar y velocidad del

viento, influyendo de manera negativa en la concentración de propágulos encontrados, esto

indicó que a mayor nivel de estas variables existe menor concentración de los propágulos

fúngicos aéreos. Con respecto a las variables precipitación, humedad relativa mínima,

media y máxima presentaron una correlación positiva. Mostrando que a mayor

precipitación y humedad relativa, existió mayor concentración fúngica (Cuadro 4).

Para el género Colletotrichum spp. hubo una correlación negativa entre la concentración de

ufc m-3 y las variables meteorológicas de temperatura media y máxima, radiación solar y

velocidad del viento, ya que influyen de manera negativa en la concentración de

propágulos, significando que a mayor nivel de estas variables, menor fue la concentración

de los propágulos fúngicos aéreos. Las variables, humedad relativa mínima y media,

presentaron una correlación positiva. Lo que significa que a mayor humedad relativa, se

obtuvo mayor cantidad de propágulos fúngicos (Cuadro 4).

Se observó también una correlación negativa entre el género Fusarium spp. y las variables

meteorológicas de temperatura media y máxima, estas influyeron de manera negativa en la

concentración de propágulos, demostrando que a mayor nivel de estas variables hubo

menor concentración de los propágulos fúngicos aéreos. Con respecto a la variable,

humedad relativa mínima, presentó una correlación positiva, indicando que a mayor

humedad relativa existió mayor cantidad de propágulos fúngicos (Cuadro 4).

41

Cuadro 4. Correlación entre la concentración total de hongos, Fusarium spp.,

Colletotrichum spp., Verticillium spp., Sphaceloma spp. y Cercospora spp., y las variables

meteorológicas.

Variables

meteorológicas

Hongos

totales

Fusarium

spp.

Colletotrichum

spp.

Verticillium

spp.

Sphaceloma

spp.

Cercospora

spp.

Concentración fúngica (ufc.m-3)

Precipitación

(mm) 0.075* 0.025 0.033 -0.078* -0.030 -0.025

Temperatura

media

(°C)

-

0.266** -0.095* -0.168** 0.088* -0.086* -0.034

Temperatura

máxima

(°C)

-

0.271** -0.099** -0.157** 0.098** -0.086* -0.026

Radiación solar

(W/m2)

-

0.217** -0.027 -0.094* 0.114** -0.062 0.007

Velocidad del

viento

(Km/h)

-

0.140** -0.056 -0.096** 0.082* -0.011 -0.005

Humedad

relativa media

(%)

0.195** 0.071 0.085* -0.098** 0.027 0.007

Humedad

relativa mínima

(%)

0.207** 0.090* 0.106** -0.099** 0.035 0.007

Humedad

relativa

máxima

(%)

0.192** 0.044 0.070 -0.120** 0 0.001

Se utilizó la prueba de correlación de rangos de Sperman con dos niveles de significancia

(p≤0.01** y p≤0.05*).

42

De igual manera, se observó una correlación negativa entre el género Sphaceloma spp. y las

variables meteorológicas de temperatura media y máxima, influyendo de manera negativa

en la concentración de propágulos, indicando que a mayor nivel de estas variables menor

fue la concentración de los propágulos fúngicos aéreos (Cuadro 4).

Para el caso de Verticillium spp. se obtuvo una correlación negativa entre las ufc m-3 y las

variables de precipitación, humedad relativa mínima, media y máxima, mostrando que

mayor nivel de estas variables existió menor concentración de los propágulos fúngicos

aéreos. Sin embargo, las variables de temperaturas media, máxima, radiación solar y

velocidad del viento ejercieron una correlación positiva. Lo que significa que a mayor

nivel de estas variables se obtuvo mayor cantidad de propágulos fúngicos de este género

(Cuadro 4).

El género Cercospora spp. no presentó correlación con ninguna variable meteorológica

estudiada (Cuadro 4).

5.7 Incidencia de las principales enfermedades en el aguacate del agroecosistema

estudiado

Durante el periodo estudiado se detectaron 5 de las principales enfermedades fúngicas del

aguacatero que manifestaron los síntomas típicos.

5.7.1 Cancro del tronco.

Fig. 17. Sintomatología del cancro del tronco.

43

El cancro del tronco se manifestó mediante lesiones circulares con exudados y micelio

típico de Fusarium spp. y en otros casos se observó la necrosis del tejido (Fig. 17, A, B y

C).

La incidencia de la enfermedad se presentó con el mayor valor en los meses de junio y

agosto, con el 5 % en ambos casos, en el mes de julio se presentó con una incidencia del

2.5 %. En los meses de marzo, abril, mayo, septiembre, octubre y noviembre no se detectó

incidencia de la enfermedad (Fig. 18).

Fig. 18. Incidencia de la enfermedad cancro de tronco a través del periodo de estudio.

0

1

2

3

4

5

6


Inci

denc

ia d

e la

enf

erm

edad

Meses

Cancro de tronco

44

5.7.2 Antracnosis

Fig. 19. Sintomatología de la antracnosis.

En el caso de la antracnosis se observó en los frutos manchas pequeñas de color café a

negro, posteriormente la lesión creció e infectó otros frutos (Fig. 19, A, B y C). Se detectó

una incidencia a partir del mes de abril y hasta el mes de noviembre, encontrándose el

mayor valor en el mes de julio con 72.5 % (Fig. 20).

Fig. 20. Incidencia de la enfermedad antracnosis a través del periodo de estudio.

0

10

20

30

40

50

60

70

80


Inci

denc

ia d

e la

enf

erm

edad

Meses

Antracnosis

45

5.7.3 Marchitez vascular

Fig. 21. Sintomatología de la marchitez vascular.

Para el caso del marchitez vascular los síntomas se observaron en las ramas y en el árbol

completo, manifestando una marchitez (Fig. 21, A, B y C), el mes en el cual hubo mayor

incidencia fue junio, presentando el 5 %, agosto y septiembre registraron una incidencia de

2.5 % respectivamente. En los meses de marzo, abril, mayo, julio, octubre y noviembre no

se detectó incidencia de la enfermedad (Fig. 22).

Fig. 22. Incidencia de la enfermedad marchitez vascular a través del periodo de estudio.

0

1

2

3

4

5

6


Inci

denc

ia d

e la

enf

erm

edad

Meses

Marchitez vascular

46

5.7.4 La roña

Fig. 23. Sintomatología de la roña.

La enfermedad de la roña manifestó síntomas que se observaron en hojas y frutos, en las

hojas se mostraron lesiones pequeñas discretas y en los frutos desarrollaron pequeñas

manchas cafés que al unirse se mostraba una superficie rugosa (Fig. 23, A, B y C). Se

presentó a partir del mes de abril hasta noviembre a excepción del mes de marzo. La mayor

incidencia se registró en el mes de octubre con el 75 % (Fig. 24).

Fig. 24. Incidencia de la enfermedad de la roña a través del periodo de estudio.

0

10

20

30

40

50

60

70

80


Inci

denc

ia d

e la

enf

erm

edad

Meses

Roña

47

5.7.5 Mancha angular

Fig. 25. Sintomatología de la mancha angular.

La mancha angular presentó unas lesiones de color café con borde rojizo (Fig. 25, A, B y

C). La incidencia se presentó de los meses de marzo a julio, siendo abril el mes en el cual

se registró la mayor incidencia que fue del 30 % (Fig. 26).

Fig. 26. Incidencia de la enfermedad mancha angular a través del periodo de estudio.

0

5

10

15

20

25

30

35


Inci

denc

ia d

e la

enf

erm

edad

Meses

Mancha angular

48

La incidencia de las enfermedades estuvo fuertemente relacionada con respecto a las

variables meteorológicas y la etapa fenológica del cultivo. Estas enfermedades están entre

los factores que más limitan la productividad y la longevidad del árbol.

49

6. DISCUSIÓ�

Los estudios aerobiológicos son de suma importancia para el entendimiento del

comportamiento, distribución y diseminación de las enfermedades que afectan a los

diferentes cultivos, aspectos que pueden contribuir a un mejor manejo de las enfermedades.

En este trabajo se identificaron 32 géneros de hongos mediante muestreos aéreos. Cinco

géneros son de importancia fitopatológica para el cultivo del aguacate (Fusarium,

Colletotrichum, Verticillium, Sphaceloma y Cercospora) y siete géneros son de

importancia fitopatológica en otros cultivos (Alternaria, Capnodium, Pestalotia,

Stemphylium, Rhizopus, Curvularia y Phyllachora). Similares resultados, fueron reportados

en un estudio realizado en el cultivo de arroz donde se encontraron 39 géneros que incluían

a seis de importancia fitopatológica (Bipolaris, Curvularia, Alternaria, Pyricularia,

Cercospora y Fusarium) (Almaguer et al. 2012). Las enfermedades causadas por Fusarium

spp. en muchos cultivos pueden propagarse mediante sus esporas y estas pueden ser

transportadas a través de la atmósfera por largas distancias (Binbin et al. 2014). Por

consiguiente, es muy importante identificar los géneros de hongos en la atmósfera del

aguacate para predecir el daño en este cultivo. Dentro de los géneros fúngicos identificados

de importancia en la atmósfera del agroecosistema del cultivo del aguacate Fusarium spp.

fue detectado con una frecuencia relativa muy alta (97.2%), aspecto significativo para una

estrategia de manejo de este fitopatógeno. Por otro lado, el género Colletotrichum mostró

una frecuencia relativa del 94.4% en esta área de muestreo. En estudios previos se ha

encontrado esporas de Colletotrichum spp. en el cultivo del mango causando antracnosis

(Huerta-Palacio et al. 2009). En el caso de los otros tres géneros de importancia

fitopatológica reportados en este estudio (Verticillium, Sphaceloma y Cercospora), se ha

informado la presencia de estos fitopatógenos en la atmósfera de otros agroecosistemas

(Uddin 2005, Marroquin-Pimentel 1999, Almaguer-Chavez et al. 2012).

El género que sobresalió al encontrarse con una frecuencia relativa del 100% fue Alternaria

spp., mostrando valores altos de densidad relativa (40.7%). En investigaciones previas se

sugirió que la abundancia de estas esporas en el aire puede estar relacionada con su

pigmentación, confiriéndole resistencia a los rayos ultravioleta (El-Morsy 2006).

50

En diferentes estudios los propágulos de Alternaria spp. son componentes principales del

aire en conjunto con las esporas de Cladosporium spp., Aspergillus spp. y Penicillium spp.

(Mitakakis y Guest 2001, Corden et al. 2003, Grinn-Gofroń y Rapiejko 2009).

En el presente estudio la mayor concentración de propágulos fúngicos se encontró en el

mes de junio (357.7 ufc m-3), en investigaciones previas utilizando el método gravimétrico

en ecosistemas de plantas con diferentes condiciones climáticas, se reportaron altas

concentraciones de propágulos fúngicos en los meses más cálidos tales como mayo y junio

(Pepeljnjak y Segvic 2003). Sin embargo, estudios recientes demostraron que el número

total de colonias viables depende de los medios de cultivo y de las condiciones usadas

(Fernández-Rodríguez et al. 2014). Otro factor importante, que incrementa la eficiencia en

los muestreos aerobiológicos, fue que en los medios de cultivo en cajas Petri con un

máximo volumen se colectaron 56% más esporas que en un volumen medio (Keller y

Shields 2014). Por lo que respecta a las variables meteorológicas se encontró que hubo una

influencia en la concentración de propágulos fúngicos colectados. En el caso de la

temperatura esta mostró una correlación negativa con la concentración total de hongos y

con los géneros, Colletotrichum, Fusarium y Sphaceloma, caso contrario en otros estudios

llevados a cabo en cultivos tales como arroz y trigo que evidenciaron que la temperatura

mostró una correlación positiva en la influencia de la concentración de propágulos fúngicos

(Almaguer et al. 2012, Cao et al. 2012). En un estudio de Almaguer-Chávez et al. 2012, se

demostró que factores como la temperatura también influyen de manera positiva. Cabe

mencionar, que en dicho estudio se señala que la temperatura influye en el desarrollo de los

géneros fúngicos estudiados. En este estudio, para la mayoría de los géneros de importancia

fitopatológica como lo son Colletotrichum spp., Fusarium spp., Verticillium spp. y

Sphaceloma spp. el principal factor que influyó en la concentración de propágulos fue la

temperatura. Nuestros resultados están acordes con los obtenidos en un bosque tropical

húmedo, donde las temperaturas más bajas y las humedades relativas más altas estimularon

los patrones de distribución espacial y temporal de las esporas fúngicas (Gilbert y Reynolds

2005). Probablemente, el microclima establecido en los sistemas forestales fomenta la

dispersión y viabilidad de las esporas fúngicas aéreas a menores temperaturas y mayores

humedades relativas.

51

Los propágulos fúngicos que se diseminan a través del aire causan muchas enfermedades

que pueden ser identificadas por la presencia de síntomas en las plantas. En este estudio, se

detectaron las diferentes enfermedades del aguacate, antracnosis, roña, mancha angular,

cancro de tronco y marchitez vascular, a través de observación visual en esta área de

estudio. En el mes de marzo solo se observó la sintomatología de la mancha angular,

mientras que las otras enfermedades aparecieron subsecuentemente. El mes en el que

estuvieron presentes todas las enfermedades fue junio y fue el mes donde se presentaron los

niveles más altos de concentración de propágulos fúngicos. Es de resaltar la relación

positiva entre las concentraciones fúngicas y la incidencia de las enfermedades observadas

en la huerta de aguacate. Resultados similares fueron reportados en la dinámica de la

concentración de esporas de Blumeria graminis en trigo, el acumulado semanal de conidias

por metro cúbico de aire correlacionó significativamente con el índice de la enfermedad

(Cao et al. 2014). La patogenicidad de los propágulos fúngicos en el aire ha sido

demostrada por Schmale et al. 2012, quien mostró que aislados del aire de Fusarium sp.

causaron enfermedades en trigo. Estos estudios son de significancia porque pueden

contribuir al mejor entendimiento de las estructuras de las comunidades fúngicas aéreas y a

la predicción del riesgo de infección en los cultivos con respecto a las condiciones

climatológicas y las enfermedades de las plantas.

La importancia de los organismos fitopatógenos varía dependiendo del país, región

productora y el tipo de mercado (nacional o internacional) y puede estar dada por la

distribución y severidad de daños que ocasionan o por su importancia cuarentenaria para un

país importador. En general, el establecimiento y diseminación de enfermedades en un

huerto de aguacate podría indicar la necesidad de un manejo adecuado del cultivo. El

estudio realizado constituye el primer trabajo que aborda la caracterización aerobiológica

de un agroecosistema aguacatero en el mundo y proporciona información importante acerca

de la presencia, frecuencia y densidad relativa de propágulos fúngicos de interés

fitopatológico para el cultivo del aguacate. Además de establecer la correlación de factores

meteorológicos con las poblaciones encontradas y la sintomatología observada en el área de

estudio.

52

7. CO�CLUSIO�ES

• La mayor concentración de hongos filamentosos en la atmósfera del agroecosistema

aguacatero se encontró en el mes de junio (357.7 ufc m-3).

• Se identificaron 32 géneros fúngicos, entre ellos los fitopatógenos del aguacate

Fusarium, Colletotrichum, Verticillium, Sphaceloma y Cercospora, lo cual

constituye la primera caracterización fúngica aérea en un agroecosistema

aguacatero.

• Fusarium spp. y Colletotrichum spp. fueron los hongos fitopatógenos del aguacate

que presentaron mayor frecuencia y densidad relativa.

• Las variables meteorológicas que ejercieron mayor influencia sobre las poblaciones

fúngicas aéreas fueron la temperatura, la humedad relativa y la radiación solar.

• Todas las enfermedades estudiadas se manifestaron en el mes de junio coincidiendo

con el mes que presentó mayor concentración de propágulos fúngicos aéreos.

53

8. LITERATURA CITADA

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