Bol. San. Veg. Plagas, 34: 275-285, 2008

Umbral de temperatura para el inicio del vuelo de los pulgonesde la lechuga, Nasonovia ribisnigri y Macrosiphum euphorbiae(Hemiptera: Aphididae)

I. MORALES, A. FERERES

Los pulgones Nasonovia ribisnigri (Mosley) (Hemiptera: Aphididae) y Macrosip-hum euphorbiae (Thomas) (Hemiptera: Aphididae), son dos de las principales plagas delos cultivos de la lechuga. La dispersión de dichos pulgones por el cultivo tiene una granimportancia tanto por los daños directos que producen como por la transmisión de virus.En este trabajo se estudiaron los umbrales de temperatura para el inicio del vuelo deestas dos especies de pulgones, en condiciones de campo (M. euphorbiae) y laboratorio(N. ribisnigri). En el caso de N. ribisnigri se estudió en condiciones controladas los dis-tintos comportamientos en el comienzo del vuelo sobre distintas plataformas de despe-gue: una planta huésped (lechuga), una planta no huésped (pimiento) y una plataformade vuelo inerte de color negro. La temperatura a la que alzó el primer vuelo N. ribisni-gri fue de 15 "C desde pimiento, de 16 °C desde la plataforma inerte y 17 °C desde lalechuga, por lo que el umbral de vuelo de este pulgón se puede situar entre 15 y 17 °C.Los resultados obtenidos muestran que los pulgones situados sobre el pimiento y la pla-taforma inerte vuelan prácticamente en su totalidad (98,5% y 99%) mientras que única-mente alzaron el vuelo el 8,4% del total de los pulgones ensayados sobre la planta hués-ped (lechuga). Para el caso de M. euphorbiae, se realizaron numerosas capturas en dife-rentes días mediante una malla de hilos situada en una finca experimental en la zonaCentro de España y se correlacionaron dichas capturas con los valores de temperatura.En este caso, el umbral mínimo de vuelo resultó ser de 14 ,7°C.

I. MORALES. A. FERERES . Departamento de Protección Vegetal. Instituto de Ciencias Agra-rias (ICA-CSIC). C/ Serrano 115 dpdo. 28006 Madrid. E-mail: afereres@ccma.csic.es

Palabras clave: virus, vector, despegue, trampa vertical de hilos.

INTRODUCCIÓN

El cultivo de la lechuga (Lactuca sativa L.)tiene una gran importancia en la agriculturaespañola. En la actualidad están destinadas36.200 hectáreas a su cultivo, llegándose auna producción que supera el millón de tone-ladas (FAo, 2005). Entre los agentes que pro-ducen un mayor daño en lechuga, destaca elgrupo de los pulgones (Hemiptera: Aphidi-dae). Estos constituyen la plaga más impor-tante que asola este cultivo en Europa (PAK-

KER et al., 2002). Dichos insectos atacan a la

lechuga produciendo daños directos a laplanta, como puede ser la secreción de mela-za que impide el buen funcionamiento de losestomas y promueve la aparición de negrillas.Sin embargo, el daño directo más perjudiciales el de tipo cosmético, ya que la presenciade pulgones en la lechuga produce rechazoen el mercado, provocando un descenso en elvalor comercial de la planta. También produ-cen daños indirectos muy importantes debidoa que actúan como vectores de virus talescomo el virus del mosaico de la lechuga,LMV (NEBREDA et al., 2004).

276 I. MORALES, A. FERERES

Dos de las principales especies de pulgo-nes que aparecen habitualmente atacandocultivos de lechuga en la Comunidad deMadrid son Nasonovia ribisnigri (Mosley) yMacrosiphum euphorbiae (Thomas)(NEBREDA et al., 2005). El control rutinariode esta plaga se realiza mediante aplicacio-nes reiteradas de insecticidas que suponenun riesgo importante para el medioambientey para la salud pública (Kivr et al., 2004).

La dispersión de los pulgones por vueloactivo sobre la vegetación local o vuelo pasi-vo trasportados por los vientos para alcanzarlargas distancias, es una buena estrategiavital que utilizan para localizar su plantahuésped (DIxoN LAIRD, 1967; DIXON eta/.,1968; DIXON, 1969; KRING, 1972;ROBERT, 1987). Los umbrales de temperatu-ra para el inicio del vuelo vienen definidosprincipalmente por factores ambientalescomo son la luz y la temperatura (TAYLoR,1965). Aun así, entre las variables ambienta-les que afectan a los pulgones, la reaccióndel vuelo frente a la luz parece menos sensi-ble que su respuesta frente a la temperatura(DRY Y TAYLOR, 1970).

A parte de los factores meteorológicoshay otros factores ambientales que puedenafectar al comportamiento del inicio delvuelo de los pulgones como son la calidad dela planta huésped o si están situados sobrehojas jóvenes o maduras en la planta (DIXON

Y MERCER, 1983).El vuelo de los pulgones tiene una clara

relación con la propagación de los virus quetransmiten a los cultivos como han podidocomprobar muchos autores como por ejem-plo VAN HARTEN (1983), el cual observó unabuena correlación entre la dispersión delvirus Y de la patata (PVY N) y los vuelos delpulgón M. persicae.

Debido a la importancia que tiene el vuelotanto en la migración y dispersión de los pul-gones dentro del propio cultivo como en lapropagación de los virus que transmiten, esindispensable conocer el umbral de tempera-tura en el que inician los vuelos estos insec-tos con el fin de llegar a implementar medi-das de control en el momento oportuno.

MATERIAL Y MÉTODOS

Ensayos de campoLos ensayos se han llevado a cabo en la

finca experimental del CSIC "La Poveda"(Arganda del Rey) durante la primavera y elotoño de 2004, y la primavera de 2005.Todos ellos han sido realizados sobre un cul-tivo de lechuga en una parcela experimentalde 1092 m 2 infestados artificialmente con lasespecies de pulgón N. ribisnigri (0,5 pulgo-nes/planta) y de manera espontánea por laespecie M. euphorbiae, que ya estaba insta-lada en la finca en el momento de los ensa-yos.

Para llevar a cabo la captura de pulgonesutilizamos una trampa vertical de hilos simi-lar a la descrita por HALBERT et al. (1981).Esta trampa consiste en una malla de 2,08 mde ancho y 3,08 m de largo, con 8x8 hilospor cm2 . La trampa se sujetó mediante unaserie de cuerdas a unos postes de hierro de2,5 ni de altura clavados fuertemente alsuelo. Posteriormente esta tela se tensómediante la ayuda de cuerdas fijadas al suelocon piquetas. Esta trampa se instaló en laparcela experimental antes aludida en senti-do perpendicular a la dirección del vientodominante.

El muestreo se realizó dos veces porsemana, si la climatología era propicia,durante el ciclo de crecimiento del cultivo enlos periodos mencionados anteriormente,desde las 9:00 hasta las 13:30 horas, hastadisponer de alrededor de un total de cienconteos por ciclo de cultivo. Se tomaron conayuda de un pincel todos los pulgones queinterceptaban la trampa de las especies M.euphorbiae y N. ribsinigri a intervalos demedia hora con un registro continuo de latemperatura siguiendo la metodología des-crita por TAYLOR (1963). Los pulgones cap-turados se introdujeron en tubos de ensayorellenos de alcohol al 70% para mantener lasmuestras en buen estado hasta su posterioridentificación en el laboratorio mediante lasclaves de REMADIÉRE Y SECO (1990).

El umbral de temperatura se obtuvomediante una correlación entre el porcentaje

BOL. SAN. VEG. PLAGAS, 34,2008

277

Figura 1. Captura de pulgones atrapados en la trampa vertical de hilos

de frecuencia de capturas positivas, sin teneren cuenta el tamaño de captura y la tempera-tura a la que se obtuvieron dichas capturas.La temperatura a la que corresponde el 50%de frecuencia de capturas es el umbral detemperatura para el inicio del vuelo (TAYLoR,1963).

Ensayos de laboratorioEstos experimentos fueron llevados a

cabo en un fitotrón con control de tempera-tura, luz y fotoperiodo. Para iniciar los ensa-yos se sincronizó una cría de pulgones de laespecie N. ribisnigri con el objetivo de dis-poner de adultos alados de la misma edad ypeso aproximado. Para ello se seleccionaronadultos alados que fueron colocados sobreuna hoja de lechuga en el interior de cajasredondas de 9 cm de diámetro y 3 cm de

altura con ventilación central en su tapadera.El peciolo de la hoja se envolvió en papelabsorbente y se introdujo en un tubo Eppen-dorf de 1,5 ml desprovisto de tapa y llenode agua para mantener la turgencia de lahoja. En la base de la caja se colocaron dosdiscos de papel de filtro y luego entre la cajay la tapa se colocó papel absorbente parareducir la condensación y otorgarles mayoroscuridad. 24 horas después se retiraron losadultos, dejando únicamente las ninfas naci-das en ese periodo de tiempo. Éstas se intro-dujeron en un jaulón y se dejaron crecerhasta su emergencia como adultos alados.

Los pulgones alados adultos recién emer-gidos se mantuvieron durante 24 horas a23 °C en la cámara de crecimiento, para quepudieran evolucionar en individuos madurosy aptos para el vuelo siguiendo una metodo-

278 I. MORALES, A. FERERES

logía similar a la descrita por DRY Y TAYLOR

(1970). Posteriormente, y con el fin de que noiniciaran el vuelo hasta comenzar el ensayo,los pulgones fueron mantenidos a 10 °C encajas petri con ventilación dentro del fitotrónen el que se iban a realizar los experimentos,durante toda la noche anterior al ensayo.

A la mañana siguiente los pulgones fuerondispuestos en el fitotrón donde se realizó elensayo con una luz de 94 ymol/m 2s y a unatemperatura inicial de 10 °C que fue incre-mentándose grado a grado hasta los 40 °Cmanteniendo a los pulgones alrededor de 5minutos en cada uno de los intervalos de tem-peratura. El número de despegues fueron con-tados a intervalos de 1 °C y se fue retirandocada pulgón de la cámara después de haberrealizado el vuelo. Se llevaron a cabo distintosensayos en los que grupos de aproximada-mente 50 pulgones fueron colocados en distin-tas plataformas de despegue: una planta hués-ped (lechuga), una planta no huésped (pimien-to) y una plataforma de plástico de color negrosuspendida en el aire. Estos ensayos se repitie-ron en varias ocasiones hasta disponer dedatos suficientes (un mínimo de 200 intentosde vuelo en cada una de las plataformas). Setomó como umbral de vuelo aquella tempera-tura a la que volaron el 50% de los pulgonessin contar aquellos que permanecieron en laplataforma una vez alcanzados los 40 "C (DRY

Y TAYLOR, 1970). Para ello, se llevó a cabo eltest estadístico de Kaplan-Meier.

Todos los análisis estadísticos y regresio-nes realizadas en este trabajo fueron llevadosa cabo con el programa informático SPSSstatistical package, version 14.01 (SPSS,2003).

RESULTADOS

Umbral de temperatura para el iniciode vuelo de M. euphorbiae y N. ribisnigrien condiciones de campo

Las capturas obtenidas de alados de M.euphorbiae fueron muy abundantes duranteel ciclo de cultivo de primavera de 2004. Eneste periodo se realizó un total de 105 obser-vaciones (conteos) sumando tanto las vecesen las que hubo captura como en las que nola hubo.

Los valores obtenidos en cuanto a cap-turas a las diferentes temperaturas fueronajustados a una regresión curvilínea cúbica(Y= -1,56 - 3,5Ix + 0,77x 2 - 0,02x 3 ) quedio un muy buen ajuste (R 2 : 0,892). Elvalor correspondiente a la temperatura a laque se registraron el 50 % de las capturasde alados de M. euphorbiae (umbral parael inicio del vuelo) se situó en 14 ,7 °C(Figura 2).

En el caso del pulgón N. ribisnigri seintentó hallar dicho umbral en la primave-ra y en otoño de 2004 y en primavera de2005. En todos los casos fue imposiblecalcularlo por falta de una frecuencia sufi-ciente de capturas en la trampa de hilos apesar de la presencia abundante de aladosen el cultivo de lechuga próximo. El añoen el que más frecuencia de capturas huboen la trampa únicamente se superó el 50 %a una sola temperatura (25 °C). Por ello,decidimos realizar los experimentos delaboratorio antes descritos en condicionesde temperatura controlada para conocer elcomportamiento de vuelo de esta especieen diferentes plataformas de despegue.

Cuadro 1. Tasa de vuelo y temperatura a la que se inicia el primero vuelo de N. rihisnigri sobre las distintasplataformas de despegue

N. ribisnigri

Plataforma Tasa de vuelo % de vuelo ("C) a la que se produceel I" vuelo

Pimiento 202/205 98,5 15

Plataforma Inerte 199/201 99 16

Lechuga 17/203 8,4 17

100,00

90,00

80,00

70,00

60,00

50,00

40,00

30,00

20,00

I 0,00

0,00

o Observada- Estimada

111 III1111111

888 88888

O R2 : 0,892

o

N° de observaciones (positivasy negativas) realizadas a dichatemperatura

5 O0

6

8O Y= -1,56- 3,5Ix + 0,77x

2 - 0,02x

3

6 10 0

70 6

7o

o22

7

— (ID o

Temperatura

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279

Figura 2. Cálculo del umbral de temperatura para el inicio del vuelo de M. euphorbiaeen condiciones de campo.

Comportamiento de vuelo del pulgónN. ribisnigri en laboratorio sobre diferen-tes plataformas de despegue

La temperatura a la que alzó el primervuelo N. ribisnigri en laboratorio fue de 15°C desde pimiento, de 16 °C desde la plata-forma inerte y 17 "C desde la lechuga. Nin-gún pulgón de los ensayados alzó el vuelopor debajo de los 15 "C (Cuadro 1) y lamayoría requirió de temperaturas superioresa los 20 'V para realizar el despegue. El inter-valo de temperatura en el que volaron los pul-gones sobre la plataforma inerte es muchomayor que el intervalo de temperaturas en elque volaron sobre pimiento (Figura 2). Estonos indica que los pulgones optan por volarantes desde la planta no huésped que desde laplataforma inerte. Ello sugiere que de algunamanera esta planta repele al pulgón inclusomás que un sustrato no vegetal. Tanto los pul-gones ensayados sobre pimiento como en losensayados sobre la plataforma de plástico

sufren un descenso en el número de vuelosrealizados a partir de los 25 °C. La mayoríade los pulgones que alzaron el vuelo desde lalechuga lo hicieron a temperaturas superioresa los 30 °C (Figura 2).

En los ensayos realizados sobre pimientoy sobre la plataforma inerte, el conjunto delos pulgones volaron prácticamente en sutotalidad (98,5% en el caso del pimiento y99% en el caso de la plataforma inerte). Sinembargo, cuando los pulgones partierondesde la planta huésped (lechuga) únicamen-te alzaron el vuelo el 8,4% del total de lospulgones ensayados (Cuadro 1), a pesar deque las temperaturas alcanzaron valores muyelevados (40°C).

Los valores calculados para los umbralesde vuelo según el procedimiento descrito porDRY Y TAYLOR (1970) resultaron ser muy ele-vados. En el caso de los pulgones situadossobre el pimiento y la plataforma inertedichos umbrales distaron únicamente en un

50.00-o

111111111111111111111111111111

4000-o

0.00-

10 11 1'. 13 14 15 16 17 1019 707! 22 23 24 7576 27 7879 303! 3733 34 35 36 37 33 39

Temperatura C)

Pimiento—Plataforma- -Lechuga

280

I. MORALES, A. FERERES

Figura 3. Número de N. ribisnigri que inician el vuelo desde distintas tipos de plataformas a las temperaturas de ensayo.

grado centígrado (23 'V y 24 °C respectiva-mente) mientras que para los pulgones situa-dos sobre la lechuga, el bajo porcentaje devuelos obtenidos hace imposible establecerun umbral válido para el inicio del vuelo(Cuadro 2).

DISCUSIÓN

Para realizar un buen control de una plagaes muy importante conocer en que momentose producen los vuelos migratorios y la colo-nización del cultivo por los pulgones. Por

ello, desde hace tiempo se han elaborado dis-tintos trabajos para poder modelizar y pro-nosticarla llegada de diferentes plagas al cul-tivo. Algunos de estos trabajos tienen porobjetivo conocer los umbrales de temperatu-ra para el inicio del vuelo o la creación demodelos matemáticos de migración paradiferentes pulgones como Sitobion avenae(Fabricius) y Rhopalosiphum padi (Linna-eus) sobre cultivos de cereal (HANsEN,2006).

Se han hallado umbrales de temperaturapara el inicio del vuelo de muchas especies

Cuadro 2. Umbral de temperatura (según Dry y Taylor, 1970) para el inicio del vuelo de N. ribisnigri sobre lasdiferentes superficies ensayadas.

Umbral de r ("c) para el inicioEspecie de pulgón

Superficie de despegue del vuelo

(Mediana ± error típico)

Pimiento (no huésped)

23 ± 0,167

Nasonovia ribisnigri

Plataforma inerte

24 ± 0,292

Lechuga (huésped)

BOL. SAN. VEG. PLAGAS, 34, 2008 281

de pulgones. Ejemplos de estos umbrales sonel que hallaron ROHITHA Y PENMAN (1986)para Acyrthosiphon kondoi Shinji estimadoen 8,75 "C o los hallados por WALTERS Y

DIXON (1984) para S. avenae en campo (16°C) y en laboratorio (17,5 °C). En algunoscasos la misma especie de pulgón puede pre-sentar diferente umbral de temperatura parael vuelo dependiendo de la estación del año.Así R. padi presentó un umbral de 16-17 °Cen primavera, 9-10°C durante el otoño y 13-14 "C durante el verano (WncrEuus, 1981).

El umbral de temperatura que hemosdeterminado en nuestras condiciones experi-mentales para el inicio del vuelo de M. eup-horbiae en cultivos de lechuga al aire libre esde 14,7 'C. Este umbral no difiere mucho delos 16 °C obtenido por BOITEAU (1986) parala misma especie de pulgón con la mismametodología y sobre cultivos de patata enNew Brunswick, Canadá. Esta diferenciapodría ser atribuible a los diferentes factoresmeteorológicos de las zonas de estudio(DIXON Y MERCER, 1983) O a las distintasplantas huésped utilizadas. Esta especie depulgón es bastante polífaga y dependiendode la atracción que tenga por cada especie decultivo tardará más o menos en alzar el vuelo(B0rrEAu,1986).

El alto coeficiente de correlación de laregresión obtenida y el hecho de que elumbral calculado para el vuelo de M. eup-horbiae se asemeje al hallado sobre patatapor BOITEAU (1986), hacen que este resulta-do esté bien contrastado.

El umbral de temperatura para el iniciodel vuelo de M. euphorbiae no es muy altopor lo que se capturan alados volando duran-te todo el ciclo de cultivo de lechuga tanto deprimavera como de otoño. Este aspectounido a que esta especie es un vector eficazdel virus del mosaico de la lechuga (LMV)(NEBREDA eta!., 2004), hace que sea impres-cindible elaborar una buena estrategia decontrol en la que es fundamental conocer elmomento de inicio de vuelo del pulgón.

La temperatura a la que alzó el primervuelo N. ribistzigri en laboratorio fue de 15°C desde pimiento, de 16 "C desde la plata-

forma inerte y 17 °C desde la lechuga. Losumbrales obtenidos para el pulgón N. ribis-nigri sobre el pimiento y sobre la plataformainerte en el laboratorio según el procedi-miento descrito por Dry & Taylor 1970 sondemasiado altos como para poder extrapolar-los al campo. Esta misma especie en campoprobablemente tiene unos umbrales de vueloen campo mucho menores a los obtenidos enlaboratorio desde las distintas superficies dedespegue, ya que su llegada a los primeroscultivos de lechuga de la Comunidad deMadrid se observan en primavera a media-dos de marzo donde la temperatura máximano alcanza valores superiores a los 20 °C a lolargo del día (datos no publicados). Los altosumbrales obtenidos son debidos en parte a lametodología llevada a cabo similar a la des-crita por DRY Y TAYLOR (1970) puesto quetambién en sus estudios los umbrales detemperatura dieron valores altos. Este es elcaso de Aphis fabae Scopoli, pulgón que encampo dio un umbral de 17,5 "C para el ini-cio del vuelo desde judía (TAYLoR, 1963), yen los ensayos de laboratorio para estemismo pulgón DRY Y TAYLOR (1970) obtu-vieron un umbral superior a 21 "C . Estopuede ser debido a que la cámara en la quese han llevado a cabo los ensayos no estáadaptada para el vuelo de insectos como laselaboradas por investigadores como KEN-

NEDY Y BOOTH (1963) y KRING (1966) en laque hay un punto de entrada de aire y de luzal que se dirigen los pulgones. En nuestrocaso no hay entrada de aire y la luz seencuentra en todos los puntos de la cámaralo que puede distraer al pulgón retrasando elinicio del vuelo. Por ello, creemos que esmás útil en términos epidemiológicos cono-cer la temperatura a la que el primer pulgónalzó el vuelo en cada una de las plataformasque marcar un umbral de temperatura erró-neo. Otras metodologías usadas en laborato-rio para hallar el umbral de temperatura parael inicio del vuelo como la de BOITEAU(1986) también utilizan como temperaturaumbral la que corresponde al vuelo del pri-mer pulgón en lugar de utilizar la temperatu-ra a la que inicia el vuelo el 50 % de los pul-

282 1. MORALES, A. FERERES

gones. Este autor no utilizó ninguna plata-forma de despegue en sus experimentos, sinoque dejaba caer desde un pincel a 1 metro dealtura al pulgón y veía si antes de caer reali-zaba un vuelo corto. Esta metodología obli-ga al pulgón a volar pero no permite apreciardiferencias de comportamiento del pulgónen diferentes situaciones, razón por la que nofue seguida a la hora de realizar nuestro tra-bajo. La metodología de DRY Y TAYLOR(1970) puede ser poco apropiada para esti-mar un umbral que se pueda extrapolar alcampo pero nos permite comparar los distin-tos comportamientos de los pulgones depen-diendo de si la planta en la que se encuentraen un determinado momento es planta hués-ped y se encuentra a gusto sobre ella, o si esuna planta no huésped de la que no se puedealimentar.

El umbral de temperatura para el vueloobtenido sobre la planta no huésped depimiento es menor que el obtenido sobre laplataforma inerte. Esto nos indica que elpimiento repele de alguna manera al "pulgónde la lechuga". La razón por la que estosucede puede deberse a que esta especie depulgón es oligófago y éstos muestran másrechazo a las ceras de las plantas no huéspedque los pulgones polífagos. Esto ocurre debi-do a que los pulgones polífagos tienden aencontrar sus plantas huésped utilizandoprincipalmente el sentido de la vista mien-tras que los pulgones oligófagos o monófa-gos tienden a utilizar también el sentido delolfato además del de la vista para localizar asus plantas huésped (HoRi, 1999).

Un 1,5 % de los pulgones situados sobrepimiento y un 1 % situados sobre la plata-forma inerte no despegaron de sus respecti-vas plataformas durante los ensayos. Lasprincipales razones de estos fallos puedenestar relacionados con daños en las alasdurante la ultima muda o por la manipula-ción del insecto antes de iniciar el ensayo obien a que el pulgón puede estar en procesoreproductivo tal como sugieren DRY Y TAY-LOR (1970).

Los resultados de N. ribisnigri sobrelechuga no nos permitieron hallar un umbral

de temperatura para el vuelo cuando fueroncolocados sobre plantas de lechuga, ya quepara que este umbral fuera estadísticamentefiable deberían haber volado como mínimoel 50% de los pulgones ensayados. En estecaso sólo alzó el vuelo un 8,4% de los pul-gones colocados sobre lechuga. El 91,6%prefirió quedarse en la planta a pesar de quela temperatura ascendió hasta los 40 °C. Sinembargo, podríamos concluir a la vista denuestros resultados (Cuadro 1) que el umbralde vuelo para esta especie se sitúa entre los15 y 17°C.

Estos resultados hallados indican quemientras la planta de lechuga se encuentre encondiciones óptimas, N. ribisnigri no alza elvuelo hasta que se produzcan temperaturassuperiores a los 17°C. Por ello creemos quesu distribución dentro del cultivo se realizamayoritariamente por individuos ápteros queandan de una planta a otra. Estos resultadoscoinciden con los obtenidos por DÍAZ DESA-NI (2005) que indican la importancia de losadultos ápteros de N. ribisnigri en la coloni-zación de nuevas plantas caminando de unahoja a otra de la planta huésped y entre plan-tas sobre el suelo desnudo, lo que resulta enuna permanente redistribución de los ele-mentos demográficos de la población de pul-gones en un cultivo. Esta capacidad de cami-nar sobre el suelo desnudo fue estudiadapara pulgones que colonizan patata, paradeterminar como sus movimientos influyensobre los patrones de dispersión espacio-temporal de virus dentro de un cultivo depatata (ALYOKHIN Y SEWELL, 2003) ya seapor el aumento de los focos de plantas enfer-mas como en la creación de nuevos focosdentro de un campo (IRwIN Y THRESH 1990).

Existen distintas teorías a cerca de la dis-minución de la población de N. ribisnigri amedida que las plantas maduran y se aproxi-ma el día de la cosecha. Una aboga por elabandono de las lechugas por los adultos ala-dos que mayoritariamente aparecen en lascolonias cuando las hojas se endurecen (PAs-CUAL-VILLALOBOS et al., 2003) mientras quela otra aboga por la acción de los enemigosnaturales, particularmente depredadores

BOL. SAN. VEG. PLAGAS, 34, 2008 283

(ARNó et al., 2002). Según los resultadosobtenidos en este trabajo, en los que semuestran que sólo una proporción muypequeña de la población de pulgones (8,4%)alza el vuelo ni siquiera cuando las tempera-turas son extremas, creemos que la segundateoría mencionada es la más acertada.

El hecho de conocer el momento en el quese produce el inicio del vuelo de los distintospulgones puede ser también importante porotros motivos. Siempre se ha mirado lamigración de los pulgones como algo negati-vo para los cultivos debido a las virosis quetransmiten y al daño directo que producen enel cultivo. Pero esta visión puede virar a unaspecto positivo. Así, existen estudios quedemuestran que con la migración de los pul-gones alados también se produce la entradade agentes entomopatógenos como hongos obacterias provenientes de los pulgones inmi-grantes del cultivo, que a su vez inician epi-zootias en las colonias sanas de pulgonesque ya estaban asentados previamente en elcultivo (FENG Y CHEN, 2002; CHEN Y FENG,

2006; FENG el al., 2007). Dichos autoresdemuestran la entrada de pulgones con hon-gos entomophthorales entre los que predo-mina Pandora neoaphidis (Remaudiére yHennebert) Humber (Zygomycetes: Entompht-

horales), cuyas epizootias son unas de lasprincipales causantes del descenso de lapoblación de los pulgones que atacan loscultivos de lechuga de la comunidad deMadrid durante los ciclos de primavera(MORALES et al., 2006; MORALES et al.,2007).

Estos estudios abren alternativas muyinteresantes en las que la migración de lasplagas puede ser utilizada de forma benefi-ciosa. Si se consiguiera producir un formula-do a partir de hongos entomopatógenos yaplicarlo sobre una población de pulgonesque no fueran colonizadores ni vectores devirus de la lechuga pero que aterricen en elcultivo de forma abundante, o sobre unapoblación que pudieran establecerse en losmárgenes del cultivo sobre flora espontánea,podría utilizarse para diseminar las esporasdel hongo sobre el resto de pulgones queconstituyen plaga para el cultivo.

AGRADECIMIENTOS

Este trabajo ha sido subvencionado por labeca predoctoral del Ministerio de Ciencia ytecnología AGL2003-0753-0O3-01 y formaparte de la Tesis Doctoral de 1. Morales(BES-2004-5217).

ABSTRACT

MORALES, 1., A. FERERES. 2008. Temperature threshold for take-off of Nasonoviaribisnigri (Mosley) and Macro.siphum euphorbiae (Hemiptera : Aphididae). Bol. San.Veg. Plagas, 34: 275-285.

Nasonovia ribisnigri (Mosley) and Macrosiphum euphorbiae (Thomas)(Homoptera:Aphididae) are two of the main pests of lettuce. These aphids cause signiti-cant direct and indirect damage due to the transmission of virus diseases. We determinedthe temperature thresholds for the beginning of (light of M. euphorbiae and N. ribisnigri.Different take-off platforms were used to study the temperature threshold needed forflight of N. ribisnigri under controlled conditions: a host plant (lettuce), a non-host plant(pepper) and an inert black flying platform. The temperature in which N. ribisnigri madeits first flight was 15 'V in pepper, 16°C in the inert platform and 17 °C in lettuce. There-fore, we concluded that the temperature threshold for this aphid species varied within therange of 15-17 ° C. Our results showed that almost ah l of the aphids took-off from thepepper plant and from the inert platform (98,5% and 99%, respectively), while only 8.4%of the aphids took-off from lettuce. In the case of M. euphorbiae, the occurrence ofcatches on a vertical net trap placed in an experimental farm in the Central region ofSpain was correlated with the air temperature on different sampling dates. In this case,the temperature threshold for the flight of M. euphorbiae was 14,7 °C.

Key words: virus, vector, take-off, vertical net trap.

284 I. MORALES. A. FERERES

REFERENCIAS

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(Recepción: 11 febrero 2008)(Aceptación: 21 mayo 2008)