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Proyectos de investigación en parques nacionales: 2008-2011 269 UNA APROXIMACIÓN MULTIDISCIPLINAR AL ESTUDIO DE LAS REDES TRÓFICAS DE LA HOJARASCA DE LOS HAYEDOS DE LOS PARQUES NACIONALES NEREIDA MELGUIZO-RUIZ 1,3 , MIQUEL A. ARNEDO 2 , ORIOL VERDENY-VILALTA 1 , SILVIA NATTA 1 , FRANCISCO V ALERA HERNÁNDEZ 1 Y JORDI MOYA-LARAÑO 1,3 RESUMEN El funcionamiento de los ecosistemas puede depender en gran medida de la diversidad de interac- ciones entre las especies que los integran, dentro de lo que conocemos como redes ecológicas. Debido a ello, el cambio climático puede afectar a los procesos ecosistémicos tanto de manera directa (ej. un descenso en la precipitación afecta negativamente a las tasas de descomposición) como de manera in- directa mediante su efecto en la magnitud y dirección de las interacciones en dichas redes ecológi- cas. Por lo tanto estudiar cómo la variabilidad climática puede afectar a la diversidad de especies, las interacciones entre ellas y como esto afecta al funcionamiento de los ecosistemas, es de suma im- portancia para entender los efectos del cambio climático. Esto es especialmente importante en los ecosistemas amenazados de nuestros espacios naturales protegidos, como es el caso del hayedo en los parques nacionales, dado que allí el haya se halla en el límite sur de su distribución europea y po- dría estar en regresión debido al descenso de las precipitaciones como consecuencia del cambio cli- mático. Presentamos los primeros resultados de un proyecto multidisciplinar en tres parques nacionales (Ai- güestortes, Ordesa y Picos de Europa) en el que utilizamos ADN de código de barras para identificar especies y haplotipos concretos de depredadores (arañas) y presas (colémbolos) y medimos la estruc- tura espacial de la abundancia de los principales grupos funcionales de meso y macrofauna de las redes tróficas de la hojarasca de los hayedos, la cual está involucrada en un importante proceso ecosistémico: la descomposición de la hojarasca y el consecuente reciclado de nutrientes en el bosque. Se examina- ron los componentes de la varianza espacial para la abundancia de los principales grupos funcionales presentes en la hojarasca y se analizaron los posibles factores que controlan la estructura espacial de cada uno de ellos. La red trófica de la hojarasca exhibe una fuerte estructura espacial, fundamental- mente determinada por las condiciones mesoclimáticas a nivel regional, el tipo de roca (ácida o calcá- rea) y la variabilidad microambiental. Encontramos además un efecto indirecto de abajo arriba de la disponibilidad hídrica sobre los depredadores de la red a través del efecto positivo del agua sobre las presas (microbívoros), lo cual indica la importancia que el agua puede tener en la configuración de la red trófica del suelo. Se hallaron 109 y 51 haplotipos de arañas y colémbolos respectivamente, lo que permitió establecer que la diversidad filogenética máxima se encuentra en el Parque Nacional de Or- 1 Estación Experimental de Zonas Áridas, EEZA-CSIC, Carretera de Sacramento s/n, La Cañada de San Urbano, 04120-Almería. [email protected], [email protected], [email protected], [email protected], [email protected] 2 Departament de Biologia Animal, Facultat de Biologia, Universitat de Barcelona, Av. Diagonal 645, 08028-Barce- lona. [email protected] 3 Unidad Mixta de Investigación en Biodiversidad, Universidad de Oviedo - Campus de Mieres Edificio de Investigación - 5ª planta, C. Gonzalo Gutiérrez Quirós s/n Mieres, 33600-Asturias.

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UNA APROXIMACIÓN MULTIDISCIPLINAR AL ESTUDIODE LAS REDES TRÓFICAS DE LA HOJARASCA DE LOS

HAYEDOS DE LOS PARQUES NACIONALES

NEREIDA MELGUIZO-RUIZ1,3, MIQUEL A. ARNEDO2, ORIOL VERDENY-VILALTA1,SILVIA NATTA1, FRANCISCO VALERA HERNÁNDEZ1 Y JORDI MOYA-LARAÑO1,3

RESUMEN

El funcionamiento de los ecosistemas puede depender en gran medida de la diversidad de interac-ciones entre las especies que los integran, dentro de lo que conocemos como redes ecológicas. Debidoa ello, el cambio climático puede afectar a los procesos ecosistémicos tanto de manera directa (ej. undescenso en la precipitación afecta negativamente a las tasas de descomposición) como de manera in-directa mediante su efecto en la magnitud y dirección de las interacciones en dichas redes ecológi-cas. Por lo tanto estudiar cómo la variabilidad climática puede afectar a la diversidad de especies, lasinteracciones entre ellas y como esto afecta al funcionamiento de los ecosistemas, es de suma im-portancia para entender los efectos del cambio climático. Esto es especialmente importante en losecosistemas amenazados de nuestros espacios naturales protegidos, como es el caso del hayedo enlos parques nacionales, dado que allí el haya se halla en el límite sur de su distribución europea y po-dría estar en regresión debido al descenso de las precipitaciones como consecuencia del cambio cli-mático.

Presentamos los primeros resultados de un proyecto multidisciplinar en tres parques nacionales (Ai-güestortes, Ordesa y Picos de Europa) en el que utilizamos ADN de código de barras para identificarespecies y haplotipos concretos de depredadores (arañas) y presas (colémbolos) y medimos la estruc-tura espacial de la abundancia de los principales grupos funcionales de meso y macrofauna de las redestróficas de la hojarasca de los hayedos, la cual está involucrada en un importante proceso ecosistémico:la descomposición de la hojarasca y el consecuente reciclado de nutrientes en el bosque. Se examina-ron los componentes de la varianza espacial para la abundancia de los principales grupos funcionalespresentes en la hojarasca y se analizaron los posibles factores que controlan la estructura espacial decada uno de ellos. La red trófica de la hojarasca exhibe una fuerte estructura espacial, fundamental-mente determinada por las condiciones mesoclimáticas a nivel regional, el tipo de roca (ácida o calcá-rea) y la variabilidad microambiental. Encontramos además un efecto indirecto de abajo arriba de ladisponibilidad hídrica sobre los depredadores de la red a través del efecto positivo del agua sobre laspresas (microbívoros), lo cual indica la importancia que el agua puede tener en la configuración de lared trófica del suelo. Se hallaron 109 y 51 haplotipos de arañas y colémbolos respectivamente, lo quepermitió establecer que la diversidad filogenética máxima se encuentra en el Parque Nacional de Or-

1 Estación Experimental de Zonas Áridas, EEZA-CSIC, Carretera de Sacramento s/n, La Cañada de San Urbano,04120-Almería. [email protected], [email protected], [email protected], [email protected], [email protected] Departament de Biologia Animal, Facultat de Biologia, Universitat de Barcelona, Av. Diagonal 645, 08028-Barce-lona. [email protected] Unidad Mixta de Investigación en Biodiversidad, Universidad de Oviedo - Campus de MieresEdificio de Investigación - 5ª planta, C. Gonzalo Gutiérrez Quirós s/n Mieres, 33600-Asturias.

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desa, y que existe una estructura filogeográfica muy marcada, especialmente en los colémbolos. Unavez se hayan analizado todos los datos se pretende ligar la disponibilidad hídrica con la diversidadfuncional y molecular de los integrantes de la red trófica, y esto a su vez con la tasa de descomposiciónde la hojarasca. Los resultados de este estudio pueden tener importantes implicaciones para la gestióny conservación de los hayedos de los parques nacionales del norte de la península Ibérica, de cara a supersistencia frente al cambio climático que los acecha.

Palabras clave: Código de barras de ADN, Funcionamiento de los ecosistemas, hayedos, redes tróficas,hojarasca, descomposición, efectos de abajo-arriba.

SUMMARY

The correct functioning of ecosystems can largely depend on the diversity of interactions among thespecies embedded within them, in what we know as ecological networks. For the above reason, ClimateChange can affect ecosystem processes both directly (e.g. a decrease in rainfall negatively affects de-composition rates) and indirectly through its effects in the strength and direction of the interactions inthese ecological networks. Thus, studying how climatic variability can affect species diversity, and alsothe interaction among these species and how all of this affects in turn ecosystem function, is of centralimportance to understand the effects of Climate Change. This should be especially important in threat-ened ecosystems within our Natural Protected Areas, such as beech forests in Spanish National Parks,as beech trees are in the southernmost limit of their European distribution, where they could be in re-gression due to a decrease in rainfall from Climate Change.

Here, we show some preliminary results of a multidisciplinary project in three National Parks(Aigüestortes, Ordesa & Picos de Europa), in which we used DNA barcoding to identify species andhaplotypes of predators (spiders) and prey (springtails) and measured the spatial structure in abun-dance of the main functional groups of meso- and macrofauna within the leaf-litter beech forest foodwebs, which are involved in a relevant ecosystem process: leaf-litter decomposition and associatednutrient recycling within the forest. We examined the variance spatial components for the abundanceof the main functional groups within the leaf-litter and analyzed the potential factors controlling thespatial structure of each of these groups. These leaf-litter food webs show a strong spatial structure,mainly driven by meso-climatic conditions at the regional scale, bedrock type (acidic or limestone)and micro-environmental variability. In addition, we found an indirect bottom-up effect by whichwater availability controls predator abundance through its effects on microbivorous prey, which high-lights the central role of water in structuring the soil food web. We found 109 and 51 spider andspringtail haplotypes respectively, which allowed us to conclude that the Ordesa National Park hasthe maximum phylogenetic diversity for these groups and also that there is a strong phylogeographicstructure, especially in springtails. Once all data are analyzed, we will link water availability with thefunctional and molecular diversity of the organisms embedded in these food webs, and the effect ofsuch relationships will be linked in turn to the rate of leaf-litter decomposition. Since our results canpotentially help understanding the effects of Climate Change, we claim that they could have impor-tant implications for the management and conservation of beech forests within the Iberian NationalParks.

Key words: DNA barcoding, ecosystem functioning, beech forests, food webs, leaf-litter, decomposition,bottom-up effects.

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INTRODUCCIÓN

En el actual contexto de inexorable cambio cli-mático, ampliamente documentado a través deregistros climatológicos, estudios sobre la circu-lación atmosférica y oceánica y mediciones de laextensión de hielo terrestre y marino (IPCC2007), el funcionamiento de los ecosistemas y ladiversidad que albergan se ven mermados y supersistencia comprometida. Además de las con-secuencias directas, existen efectos indirectos vin-culados al cambio climático que implican seriasalteraciones en la dirección e intensidad de lasinteracciones bióticas (POLOCZANSCA et al.,2008, SCHWEIGER et al., 2008, revisado enTYLIANAKIS et al., 2008) con el subsiguientecambio en la distribución de las especies (ARA-ÚJO & LOUTO 2007, MERRILL et al., 2008, PRES-TON et al. 2008), así como en la dinámica de losecosistemas. De hecho, trabajos recientes recal-can la necesidad de estudiar el funcionamientode las redes ecológicas con el fin de conservar labiodiversidad, destacando el papel de la estruc-tura de las interacciones en la estabilidad de di-chas redes (BASCOMPTE & SOLÉ 1998;MONTOYA & SOLÉ 2006). La configuración delas redes ecológicas es extremadamente com-pleja, y los efectos que sobre ella tiene el cambioclimático global son aún desconocidos –sabemosque la extinción de algunas especies clave puedeafectar seriamente al resto de la red a la que per-tenecen, provocando extinciones en cascada(MONTOYA et al., 2006). Esto puede ser tantomás importante cuanto más ligadas al funciona-miento del ecosistema estén estas especies.

En este sentido, la fauna del suelo juega un papelfundamental en los procesos que en éste ocurren(COLEMAN 2008), y resulta ser mucho más di-versa que la biota de la parte aérea de los ecosis-temas terrestres, por lo que su contribución a labiodiversidad global y al funcionamiento ecosis-témico deben ser tenidos en cuenta (GILLER,1996; ADAMS & WALL, 2000). La gran cantidadde hojarasca que se acumula en los bosques ca-ducifolios da lugar a una estructura espacial-mente diversa que alberga una alta diversidad demeso y macroartrópodos (UETZ 1979, BULT-MAN & UETZ 1982, 1984) en las capas más su-

perficiales del suelo. Para intentar asegurar lapersistencia de los bosques caducifolios frente alcambio climático, es necesario conocer los facto-res que moldean la estructura de la red trófica dela hojarasca. A pesar de que ya ha sido demos-trado que las comunidades animales del suelo severán alteradas por cambios de temperatura yhumedad (BRIONES et al., 1997; FRAMPTON etal., 2000a,b), se requieren más estudios para di-lucidar las consecuencias concretas del cambioclimático sobre dichas comunidades. Entre otrosefectos, se sabe que la desecación limita la dis-tribución de los artrópodos que viven en elsuelo, como colémbolos y ácaros (MADGE,1964; VERHOEF & WITTEVEEN, 1980;WAUTHY & VANNIER, 1988; HODKINSON etal., 1996; HERTZBERG & LEINAAS, 1998) y quela sequía afecta negativamente a las comunida-des de microartrópodos (WHITFORD, 1989; SIE-PEL, 1996; WHITFORD & SOBHY, 1999;FRAMPTON et al., 2000; PFLUG & WOLTERS,2001; LINDBERG et al., 2002). Los artrópodos sonespecialmente sensibles a la temperatura, deforma que el futuro cambio climático podría al-terar su comportamiento, dinámica poblacional,interacciones con otras especies y rango de dis-tribución, entre otros (HARRINGTON et al.,1999; AYRES & LOMBARDERO, 2000; BALE etal., 2002; BEAUMONT & HUGHES, 2002). Ade-más, la disponibilidad hídrica puede afectar alciclo de nutrientes por medio de su efecto sobrelas interacciones en el seno de la red trófica (LEN-SING & WISE, 2006). Asimismo se ha observadocómo las interacciones de la red trófica afectan alas tasas de descomposición de la hojarasca me-diante cascadas tróficas que involucran depreda-dores (arañas), descomponedores (colémbolos) yla hojarasca (LENSING & WISE 2006). Por tanto,los árboles caducifolios pueden actuar como in-genieros del ecosistema promoviendo la diversi-dad en el suelo del bosque, la cual a su vezdetermina la tasa de reciclaje de nutrientes, quese hace disponible nuevamente para dichos ár-boles. El estudio y seguimiento de la diversidadde la red trófica del suelo en los bosques caduci-folios puede por tanto servir como indicador delestado de funcionamiento del ecosistema fores-tal en su conjunto. Además, los hayedos ibéricosse encuentran especialmente limitados por el ni-trógeno (SANTA REGINA et al., 1997; AMORES

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et al., 2006), por lo que el retorno de este nutrienteal suelo resulta crucial. Estudios de descomposi-ción en hayedos de la península Ibérica muestranque la tasa de descomposición de la hojarasca delhaya es de aproximadamente un 20% anual(PARDO et al., 1997). En la actualidad los bosquesde Fagus sylvatica se encuentran en regresión ensu límite sur de distribución (BOADA & SAURÍ2003, MAGRI 2008), hecho que algunos autoreshan atribuido al calentamiento global (PEÑUE-LAS & BOADA 2003; JUMP et al. 2006). La regre-sión en la distribución de los hayedos podría serel resultado por un lado del efecto directo delcambio en el régimen de precipitaciones y la tem-peratura sobre la supervivencia de los árboles, ypor otro del efecto indirecto de una disminucióndel retorno de nutrientes a las hayas por disfun-ción de la red trófica fruto de la disminución delas precipitaciones. El descenso en la pluviome-tría combinado con temperaturas ligeramentemás altas podría suponer importantes desajustesen las comunidades ecológicas de los hayedos,tales como cambios en la abundancia de las es-pecies, plagas o extinciones locales.

Entre los objetivos principales de los espacios na-turales protegidos (ENP) se encuentra el asegurarla conservación de la biodiversidad que éstos al-bergan (ARAÚJO et al., 2007). Como mencioná-bamos anteriormente, la biodiversidad afectadirectamente a la dinámica ecosistémica (p. ej.MIKOLA & SETÄLÄ 1998, NORBERG et al.,2001, LOREAU 2000, LOREAU et al., 2001, CAR-DINALE et al., 2002, HOOPER et al., 2005, IVES etal., 2005), por lo que el buen funcionamiento y es-tado de «salud» de los ecosistemas en los ENPdependen directamente de la diversidad bioló-gica presente en ellos. Así, el adecuado estudiodel estado en que se encuentran los ENP deberíaimplicar 1) Examinar la diversidad biológica pre-sente en éstos y 2) Estudiar la relación existenteentre la diversidad biológica y el funcionamientode los ecosistemas. Sin embargo, la relación di-versidad-funcionamiento del ecosistema puedeno estar sólo determinada por la simple riquezade especies, sino por cómo esta riqueza de espe-cies se organiza con un mayor o menor nivel decomplejidad en forma de red de interacciones(MONTOYA et al., 2003). De cualquier manera, ladistribución de los organismos y su coexistencia

en un mismo lugar no son cuestiones triviales;sabemos que la fauna no se distribuye aleatoria-mente, sino que muestra patrones de agregacióna todas las escalas y bajo control dependiente delespacio (ETTEMA & WARDLE 2002), de talforma que investigar dichos patrones y esclare-cer sus causas puede ayudar a comprender la di-námica de los ecosistemas forestales por mediode la actividad de sus comunidades animales. Di-versos factores operando a distintas escalas es-paciales -desde la más fina (estrecho rango devariación en factores bióticos y abióticos debidoa la microtopografía del suelo) a la más gruesa(variación a escala continental de las propieda-des del suelo debido a la historia geoclimática)-son responsables de la variabilidad espacial delsuelo (LARK & CORSTANJE, 2009). Esa hetero-geneidad espacial debe tener efectos notablessobre la estabilidad y funcionamiento ecosisté-micos, a través de su influencia sobre la estruc-tura de la comunidad. Está ampliamenteaceptado que existe una escala espacial a la cuallas poblaciones exhiben una distribución no ale-atoria (FISHER, 1918; ANDREWARTHA &BIRCH, 1954; TAYLOR, 1961; HURLBERT 1990;PERRY et al., 2002); describir la estructura no ale-atoria de las redes ecológicas sigue siendo portanto un aspecto fundamental de la investigaciónen ecología (FORTIN & DALE, 2005). Parece evi-dente que numerosos factores, operando a travésde una amplia jerarquía de escalas espaciotem-porales, determinan la distribución de las espe-cies (LEVIN, 1992), de manera que conocer laestructura espacial de la comunidad del suelo re-sulta de vital importancia para poder predecir fu-turos efectos del cambio climático.

Dentro del marco de la red trófica de la hojarascaen hayedos de tres parques nacionales, los obje-tivos del presente trabajo son: 1) Estudiar la es-tructura espacial de la abundancia de los gruposfuncionales de la red trófica, 2) Estudiar algunosdeterminantes de dicha estructura, 3) Reconstruircualitativamente la red trófica y 4) Usar herra-mientas moleculares para estudiar patrones dediversidad en componentes de la red trófica. Di-chos objetivos son parte integrante de otros másamplios, actualmente en ejecución, en los quepretendemos ligar la disponibilidad hídrica conla diversidad funcional y molecular de los inte-

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grantes de la red trófica, y éstos a su vez a un pro-ceso ecosistémico: la descomposición de la hoja-rasca en los hayedos, lo que nos permitiráentender mejor cómo los hayedos podrían hacerfrente al cambio climático. El estudio de la des-composición de la hojarasca se inició en veranode 2010 y finalizará en octubre de 2012, momentoen el cual podremos dar una visión más globaldel proyecto.

Nuestro proyecto se desarrolló en los hayedos detres parques nacionales de la península Ibérica,Picos de Europa, Ordesa y Aigüestortes, donde,como se explicará más adelante en detalle, lleva-mos a cabo una reconstrucción cualitativa de lared trófica de la hojarasca a lo largo del gradientepluviométrico entre y dentro de los parques.

Una estructura espacial jerárquica debe indicarque los distintos factores y procesos que determi-nan la abundancia de los diferentes componentesde la red trófica ocurren a distintas escalas, y portanto podrían afectar al funcionamiento ecosisté-mico de manera diferencial. Con el fin de «frac-cionar» jerárquicamente la escala espacial en laabundancia de los grupos funcionales de la redtrófica de la hojarasca de los hayedos, se examinóen un primer momento los componentes de la va-rianza para la abundancia de cada grupo. Asi-mismo, se investigaron los posibles factores quecontrolan la estructura espacial de cada uno de losgrupos funcionales. En concreto, se usó la aproxi-mación de selección de modelos (BURNHAM &ANDERSON, 2002) para examinar dichos facto-res, así como el análisis de vías (WOTTON 1994)para determinar la posible regulación “abajo-arriba” de los niveles tróficos más altos por mediode recursos basales como el agua. Algunos estu-dios han demostrado cómo la disponibilidad derecursos (tanto la cantidad como la calidad) de-termina la productividad de la fauna del suelo,desde los niveles tróficos más bajos de la red, hastalos depredadores (SCHEU & SCHAFFER, 1998;CHEN & WISE, 1999; PONSARD et al., 2000; LE-NOIR et al., 2007), pero se sabe muy poco acercadel papel que juega el agua en la configuración dedicha red (cf. LINDBERG et al., 2002).

Por otra parte, la relación entre la biomasa y laabundancia de los animales de una red trófica es

de suma importancia para entender la estructurade la red (WOODWARD et al., 2005), dado quetanto la densidad como las diferencias de tama-ños entre depredadores y presas potenciales de-termina en gran medida quién come a quién.Recientemente se ha demostrado la importanciade ambos factores (diferencias de tamaño y abun-dancia) en determinar la estructura de la red y lasfuerzas de interacción entre depredadores intra-gremiales, así como entre depredadores y presas,las cuales son mediadas por efectos indirectos(SCHNEIDER et al., 2012). La Hipótesis de laEquivalencia Energética (DAMUTH 1981) asumeque debido a que todas las poblaciones de una co-munidad absorben la misma cantidad de energía,debe existir una relación negativa entre la abun-dancia y el tamaño corporal (peso) de las especiesque conforman dicha comunidad. En redes trófi-cas, además, dado que sólo una parte de la ener-gía es transferida entre niveles tróficos, y que losdepredadores de los niveles tróficos superioresdeben ser necesariamente de mayor tamaño parapoder alimentarse de niveles tróficos inferiores,se espera encontrar una relación negativa entreel tamaño (peso) y la abundancia de especies ogrupos taxonómicos, la cual debe seguir la rela-ción: ln(abundancia)=ln(a)+b*ln(masa), en dónde0 > b > -0.75 (REUMAN et al., 2009). Sin embargo,frecuentemente se encuentra que dichas relacio-nes negativas no se cumplen y se documentan re-laciones poligonales, cuyo origen puede serdiverso, siendo uno de los más aceptados elhecho de que existen diferencias en la escala deestudio (BLACKBURN et al., 1997).

Ecología molecular de los invertebradosintegrantes de la red trófica del suelo

En los últimos años se ha generalizado el uso deherramientas moleculares para el estudio decuestiones ecológicas (MONSEN-COLLAR ANDDOLCEMASCOLO, 2010, BEEBEE AND ROWE,2008). Las aplicaciones de las herramientas mo-leculares en los estudios ecológicos incluyen,entre otros, desde el establecimiento del grado deparentesco entre organismos, a la inferencia de lahistoria evolutiva y demográfica de las poblacio-nes o los cambios en los patrones de expresióngénica entre poblaciones o bajo distintos regíme-

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nes. En el presente estudio se ha incorporado in-formación molecular para (1) delimitar agrupa-ciones taxonómicas moleculares como sustitutosde especies, y así evitar problemas asociados a laidentificación tradicional de organismos poco co-nocidos y (2) proporcionar información filogené-tica para abordar el estudio de las comunidadesen un contexto evolutivo (CAVENDER-BARES etal., 2009). Este estudio no pretende ser exhaus-tivo, sino que trata de mostrar un ejemplo decómo el uso de herramientas moleculares puedeaportar información relevante al estudio de co-munidades. Hemos circunscrito el análisis mole-cular a dos componentes de la comunidad de lahojarasca de hayedo como representantes de dosde los grupos funcionales principales, los colém-bolos, microbívoros y presas de las segundas, ylas arañas, depredadores.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

El haya (Fagus sylvatica), árbol caducifolio dedenso estrato arbóreo que forma bosques fre-cuentemente monoespecíficos, se extiende am-pliamente por toda Europa. En su límite sur, loshayedos se localizan en el nivel montano, en lu-gares con elevados valores anuales de precipita-ción y es por ello que, en el caso de la penínsulaIbérica, quedan fundamentalmente relegados aleje cántabro-pirenaico (BLANCO CASTRO et al.,1997).

Al perder las hojas cada otoño, el haya conformauna capa continua de materia orgánica sobre elsuelo, cuya estructura espacial y lenta descom-posición (WISE & SCHAFFER, 1994) ofrece unambiente relativamente aislado del frío que per-mite el asentamiento de fauna activa la mayorparte del año.

El área de estudio se extiende por hayedos de tresparques nacionales del norte de la península Ibé-rica –Aigüestortes i Estany de Sant Maurici, Or-desa y Monte Perdido y Picos de Europa–coincidiendo con el límite sur de la distribuciónde F. sylvatica (MAGRI 2008). A continuación sehace una breve descripción fisiográfica de cada

Parque. Aigüestortes i Estany De Sant Maurici,localizado en el Pirineo catalán y con una exten-sión aproximada de 14.119 hectáreas, es el par-que nacional más oriental de nuestro estudio, conun marcado clima mediterráneo y por ello carac-terizado por veranos cálidos y secos, y picos delluvia en primavera y otoño. Debido a que los ha-yedos ocupan menos del 0,5% del total de su ex-tensión (RED NATURA 2000), establecimosalgunos sitios de muestreo en el área circundanteal Parque. Se muestreó a altitudes comprendidasentre 1.445 y 1.758 m, con medias anuales de pre-cipitación que abarcan desde los 913 a los 1.251mm (NINYEROLA et al., 2005).

Ordesa y Monte Perdido, localizado en el Pirineoaragonés, tiene una extensión de 15.608 hectáreasy exhibe una mezcla de climas, con influenciatanto mediterránea como atlántica. Los bosquesde haya ocupan un 6% del área total del Parque(RED NATURA 2000), y los sitios de muestreo sesituaron a altitudes de 1005 a 1650 m. El rango yla amplitud de la precipitación media anual sonmayores que en el caso de Aigüestortes, de 1129hasta 1690 mm (Ninyerola et al., 2005).

Finalmente Picos de Europa, el Parque más occi-dental con una extensión de 64.660 hectáreas, seextiende por la Cordillera Cantábrica, y abarcaparte de las provincias de Asturias, Cantabria yLeón. Presenta una marcada influencia del climaatlántico, con veranos frescos y comparativamentecálidos inviernos (FELICÍSIMO, 1994), así comoun estrecho rango de variación en temperatura yprecipitación a lo largo del año. Los hayedos ocu-pan aproximadamente el 5% de la extensión totaldel Parque (RED NATURA 2000), y nuestros sitiosde muestreo se establecieron en altitudes de 818 a1.409 m, con un amplio rango de precipitaciónmedia anual abarcando desde 1.109 a 1.968 mm(NINYEROLA et al., 2005). Además, cabe destacarque el régimen de lluvias en este último Parque esdiferente que en los otros dos, con persistentes llo-viznas y nieblas que le confieren una humedad re-lativamente alta y constante a lo largo del año(FELICÍSIMO, 1994), y promueven una mayor re-tención de agua en el suelo. Por su parte, Ordesay en especial Aigüestortes exhiben, dada su pro-ximidad al mar Mediterráneo, estaciones másmarcadas y precipitaciones menos constantes a lo

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largo del año. Además, la lluvia cae generalmenteen forma de tormentas y aguaceros, lo que impideque el suelo retenga el agua, y el ambiente sea másseco en determinados épocas, como la estival.

Así, la tasa o régimen de precipitación, y no sólola cantidad de lluvia, debe influir en los patronesde distribución y la abundancia de la fauna delsuelo, por medio de su productividad, y sería portanto esperable encontrar diferencias significati-vas en la abundancia de los distintos componen-tes de la red trófica entre parques nacionales,independientemente de aquellas fruto de la va-riabilidad en la cantidad de lluvia.

Muestreo, conteo, medición e identificaciónde la fauna

Los resultados que presentamos aquí correspon-den a la primera de tres campañas de muestreo(primavera-verano 2009, otoño 2009 y primavera-verano 2010), la cual fue, por otra parte, la que su-puso un muestreo más intenso. Con objeto deestudiar la meso y macrofauna (>0.5mm en longi-tud) de la hojarasca de los hayedos, se recogieronun total de 240 bolsas de hojarasca en los tres par-ques nacionales, durante los meses de mayo a juliode 2009. En cada Parque se recogieron cuatro bol-sas de hojarasca en 20 estaciones distribuidas enun número variable de valles o localidades (seisvalles en Aigüestortes, cinco en Ordesa y ocho enPicos de Europa), y con una distancia mínima de300 metros entre ellas. La unidad básica de mues-treo consistió en la rápida recolección de 28.5 l dehojarasca y su almacenaje momentáneo en unabolsa de plástico. Inmediatamente después, se to-maron cuatro medidas de la profundidad de la ho-jarasca adyacente, de manera que la cantidad dehojarasca acumulada en cada uno de los sitiosmuestreados fuese estimada mediante el cálculode la media de esas cuatro medidas. Además, seanotaron tanto la localización de los sitios en co-ordenadas UTM (GPS) como la fecha y la hora demuestreo. Posteriormente se procedió a cribar cui-dadosamente la hojarasca (WISE & CHEN, 1999;LAWRENCE & WISE, 2000, 2004; LENSING &WISE, 2004) a través de 1,5 cm de luz de malla. Seesparcieron con suavidad los restos resultantes enuna bandeja de color blanco y se capturaron todos

los invertebrados vivos de la muestra por mediode pinzas entomológicas blandas. Después, losanimales se almacenaron en Etanol 100% para po-sibilitar el análisis del ADN de código de barras(véase más abajo). De las cuatro muestras recogi-das en cada estación de muestreo, dos fueron re-colectadas en sitios «secos», localizados enpendientes empinadas donde se produce un im-portante lavado de la hojarasca debido a la esco-rrentía del agua y donde, por esa razón, seacumula menor cantidad de nutrientes y agua, ydos en sitios «de acumulación», pequeñas depre-siones del terreno en la base de las pendientes,más llanas, y donde se acumula una mayor canti-dad de nutrientes y agua.

Se identificaron por medio de una lupa binocularlos especímenes hasta el nivel taxonómico másbajo posible: para el grupo de miriápodos se rea-lizó una clasificación hasta orden, y para anéli-dos y coleópteros hasta familia, mientras quepara el resto de artrópodos sólo se llegó al nivelde clase. Además, se llevó a cabo una clasifica-ción funcional de tres grupos principales, aten-diendo a su tamaño corporal y al tipo dealimentación (según SCHAEFER & SCHAUER-MANN, 2009): enquitreidos y colémbolos fueronincluidos en el grupo de la mesofauna saprófagay microfitófaga; lombrices, isópodos, diplópodosy escarabajos elatéridos en el de la macrofaunasaprófaga y finalmente, arañas, pseudoescorpio-nes, opiliones, quilópodos y escarabajos carábi-dos y estafilínidos en el grupo de la macrofaunazoófaga. Lamentablemente, debido a su relativadificultad taxonómica, hasta la fecha los ácarosno han podido ser asignados a ninguno de lostres grupos, y quedan a la espera de una mejorresolución taxonómica en su identificación. Lassiguientes variables adicionales fueron calcula-das a partir de los datos: la abundancia total, otamaño total de la comunidad, estimada como lasuma de todos los individuos hallados en unamuestra, y el tamaño parcial, calculado como elresultado de sustraer el grupo funcional de inte-rés a la abundancia total, como una estima se-cundaria de la productividad del sistema.

Con el fin de analizar la relación entre el tamañoy la abundancia de la fauna, para cada nivel deagregación espacial (parque, valle y/o estación)

MELGUIZO-RUIZ, N. Y COLS. «Una aproximación multidisciplinar al estudio de las redes tróficas de la hojarasca»

276

se midieron todos los individuos de los gruposmás abundantes, dejando aparte los grupos másescasos (con representación inferior a un indivi-duo por estación en promedio, lo que representóuna proporción inferior al 20% del total) en 10 es-taciones de cada parque, correspondientes a cincovalles en las inmediaciones de Aigüestortes, cua-tro en Ordesa y seis en Picos de Europa. Asi-mismo, se transformó la longitud de cadaindividuo a peso seco, utilizando las ecuacionesde HÓDAR (1997). Para determinar si la relaciónentre el logaritmo de la abundancia y el logaritmodel tamaño (masa) corporal era lineal negativa obien tenía una estructura poligonal -lo que su-pondría un pico para pesos intermedios (BLACK-BOURN et al., 1992; 1997; REUMAN et al. 2009)-dividimos cada una de las muestras de inverte-brados en ocho clases de tamaño y elegimos comopunto para el análisis el grupo con mayor abun-dancia, tomando como tamaño el tamaño mediode dicho grupo (BLACKBURN et al., 1992).

Variables geográficas y climáticas

Con el fin de analizar la distribución de la faunadel suelo a diferentes escalas espaciales, distin-guimos las siguientes:

– Escala micro-local (micro-sitio), variabilidaddentro de cada estación, entre sitios «secos» y«de acumulación» (dos muestras de cada tipopor estación).

– Escala local, variabilidad entre estaciones, den-tro de cada valle o lugar (2-7 estaciones porvalle).

– Escala regional, entre valles dentro de cadaParque (5-8 valles por parque).

– Escala peninsular, variabilidad entre los tresparques nacionales.

Se obtuvieron datos de precipitación media anualpara cada estación a partir del Atlas climático di-gital de la península Ibérica (NINYEROLA et al.,2005). Asimismo y por medio de un GPS, se to-maron la altitud, latitud y longitud de cada esta-ción. Además de la longitud, se incluyó la altituden los análisis como aproximación de la tempe-

ratura, debido a que podría ser un factor poten-cialmente importante en explicar la abundanciade los invertebrados del suelo. La latitud, sin em-bargo, no fue incluida en los análisis estadísticosdebido al estrecho rango de variación; los tresparques nacionales tienen latitudes muy simila-res, de manera que no esperamos encontrarefecto alguno sobre la abundancia de la fauna.

De manera adicional, se ha utilizado informaciónsobre la productividad de hayucos del ParqueNacional de Ordesa (años 2004 y 2006) –cuyas es-taciones de muestreo hicimos coincidir, en la me-dida de lo posible, con las nuestras– paraverificar si las diferencias espaciales en producti-vidad por encima del suelo (hayucos) podríanexplicar parcialmente las diferencias espacialesen productividad secundaria por debajo delsuelo (tamaño de la comunidad de invertebradosen la hojarasca). Se asume en este análisis que lasdiferencias temporales en productividad no os-curecerían las diferencias espaciales. Por otraparte, dado que algunos de los invertebrados re-presentantes de la fauna del suelo viven variosaños, es de esperar un desfase temporal entre lasproductividades por encima y por debajo delsuelo, por lo que contrastar datos del mismo añono garantizaría mayor fiabilidad a los resultados.

Análisis de códigos de barras de ADN

Tras la fijación de los especímenes en etanol abso-luto, éstos fueron conservados en el frigoríficohasta su procesado. Previo al procesado de lasmuestras para la extracción del ADN, se obtuvie-ron fotografías en visión dorsal para facilitar suidentificación posterior y contrastar los resultadosde la delimitación molecular. En el caso de las ara-ñas, se utilizaron dos patas de los individuos demayor tamaño (>10 mm) y el abdomen en los es-pecímenes pequeños (<10 mm). El resto del espé-cimen fue conservado como referencia. En el casode los colémbolos se separaron las cabezas que,como en el caso de las arañas, fueron conservadascomo referencias y se utilizó el resto del cuerpopara los análisis moleculares. Los especímenes dereferencia han sido depositados en el Centre deRecursos de la Biodiversitat Animal de la Univer-sitat de Barcelona (http://www.ub.edu/crba). La

Proyectos de investigación en parques nacionales: 2008-2011

277

extracción del ADN total se llevó a cabo utilizandoel REDExtract-N-Amp kit (Sigma–Aldrich, www.sigma.com). El código de barras universal paraanimales (la mitad 5’ del gen mitocondrial cox1)fue amplificado y secuenciado utilizando los pri-mers universales descritos en FOLMER et al.(1994). Las secuencias resultantes fueron ensam-bladas y editadas con ayuda del programa Ge-neious Pro 5.5 y alineadas con la versión online delprograma MAFFT (KATOH AND TOH, 2008). Lassecuencias obtenidas fueron colapsadas a haploti-pos mediante el programa DNAcollapser (VILLE-SEN, 2007). El programa RaxML 7-2-8-ALPHA(STAMATAKIS, 2006) se utilizó para obtener losárboles de haplotipos de máxima verosimilitud decada grupo. Se utilizó un esquema de particiónpor codones simplificado, uniendo las primeras ysegundas posiciones del codón en una misma par-tición. Los árboles resultantes fueron re-enraiza-dos (midpoint rooting), ordenados y las ramas delongitud cero resueltas con ayuda del programaTREEDIT (disponible en http://tree.bio.ed.ac.uk/software/treeedit/). Los árboles fueron linealiza-dos utilizando el algoritmo implementado enPATHd8 (BRITTON et al., 2007), fijando arbitra-riamente la longitud de la raíz a 1. La delimitaciónde linajes moleculares como substitutos de espe-cies nominales se realizó mediante el método Ge-neralized Mixed Yules-Coalescent (GMYC) (PONS etal., 2006) implementado en el paquete de R SPLITS(EZARD et al., 2009). Se escogió un representantede cada agrupación GMYC para su identificaciónmediante la comparación de su secuencia de có-digo de barras con bases de datos de referencia.Inicialmente, se compararon las secuencias desco-nocidas con la base de datos disponible en BOLD(RATNASINGHAM AND HEBERT, 2007). Encaso de no obtener ningún emparejamiento signi-ficativo (similitud ≥97%), se buscó en la base dedatos nr de Genbank mediante el algoritmo blast.

Los valores de algunos estadísticos descriptivos delas características filogenéticas a nivel de comuni-dad fueron obtenidos mediante el paquete de R.PICANTE (KEMBEL et al., 2010). Se utilizaron lasagrupaciones de GMYC como substitutos de es-pecie. La diversidad de las distintas áreas se midióutilizando el índice de diversidad filogenética deFaith (PD) (FAITH, 1992). Se calculó la similitudentre las diferentes áreas utilizando distancia filo-

genética media entre los taxones (grupos GMYC)de cada área (beta-diversidad filogenética).

Análisis estadísticos

Para los análisis estadísticos de la estructura de laabundancia y la relación abundancia-tamaño, seusó el software estadístico libre R, versión 2.13.1(R Development Core Team, 2011). Se usaron Mo-delos Lineales Generalizados Mixtos (MLGM),usando la función «lmer» en el paquete «lme4»,con distribución gaussiana de errores, así comoModelos Aditivos Generalizados (función «gam»en el paquete «mgcv»), que sirvieron para con-trastar si la relación entre log-abundancia y log-peso era lineal o poligonal. Para estimar la mejorcombinación de variables explicativas, o dicho deotro modo, el modelo más parsimónico para ex-plicar la estructura espacial de la abundancia, seutilizó el Criterio de Información de Akaike co-rregido (AICc, BURNHAM & ANDERSON,2002). En estos modelos la estación de muestreofue siempre incluida como un efecto aleatorio.Además, para contrastar la hipótesis de que hayun efecto de abajo-arriba de la lluvia actuando in-directamente sobre los depredadores, se llevó acabo un análisis de vías (función y librería «la-vaan» de R, que es una aplicación robusta a la he-terogeneidad en la varianza del error). Enconcreto se contrastó si un modelo en que la pre-cipitación media anual explica la abundancia dedepredadores de forma directa es menos parsi-mónico que uno en el cual la precipitación ex-plica la abundancia de depredadores a través desu efecto en el recurso principal de éstos, las pre-sas (un efecto de abajo-arriba o «bottom-up»).Para ello, se utilizó el Criterio Bayesiano de In-formación (BIC). El modelo con el menor valorBIC sería el que mejor explicaría los datos.

RESULTADOS

Estructura espacial de la red trófica:componentes espaciales de la varianza y papeldel agua

La única fuente consistente de variación espacialen la abundancia de los tres grupos funcionales

MELGUIZO-RUIZ, N. Y COLS. «Una aproximación multidisciplinar al estudio de las redes tróficas de la hojarasca»

278

aparece a escala regional, es decir, entre vallesdentro de cada parque nacional (Figura 1). El mo-delo que mejor se ajustó a nuestros datos (menorAICc), tanto para el tamaño total de la comuni-dad como para cada uno de los tres grupos fun-cionales, incluye como variables explicativasParques Nacionales, Tipo de roca madre, Tipo demicro-sitio, Fecha y hora de muestreo, Precipitación

media anual y Tamaño parcial de la comunidad comofactores fijos, y Estación como variable aleatoria.A continuación se describen las relaciones ante-riores en mayor detalle.

Tamaño de la comunidad. Encontramos dife-rencias significativas entre parques nacionales(Figura 2a) con mayor abundancia de fauna en

Figura 1. Componentes de la varianza espacial para la abundancia de 3 grupos funcionales de la red trófica de la hojarasca de loshayedos de los Parques Nacionales. El único componente significativo, en que el intervalo de confianza al 95% no se solapa con 0,es el de Valle/Lugar. Las estimas se obtuvieron utilizando la función «pvals.fnc» en la librería «languageR» de R, que utiliza una apro-ximación bayesiana MCMC.

Figure 1. Spatial variance components for the abundance of 3 functional groups within the leaf-litter food web in beech forests fromthe National Parks. The only significant component; i.e., with a 95% Confidence Interval non overlapping with 0, was that of Va-lley/Location. Estimates were obtained with the function «pvals.fnc» in the «languageR» library of R, which uses a bayesian MCMCapproach.

Proyectos de investigación en parques nacionales: 2008-2011

279

Aigüestortes (Tabla 1). Además, existe un efectosignificativo del Tipo de roca madre (Figura 2b);la abundancia es mayor en sitios cuya rocamadre es calcárea, en comparación con aquellosasentados sobre roca silícea. Encontramos tam-bién diferencias significativas entre Tipos demicro-sitio (Figura 2c), con un mayor tamaño dela comunidad en sitios «de acumulación»,donde los nutrientes y el agua son más abun-dantes que en sitios «secos». Por último, existeun importante efecto positivo de la precipita-ción media anual sobre la abundancia total defauna (Tamaño de la comunidad), con una sig-

nificativa mayor abundancia de fauna en los si-tios más lluviosos (Fig 2d).

Mesofauna saprófaga y microfitófaga. Entre lasvariables explicativas del modelo, ni el Tipo deroca madre ni el Tipo de micro-sitio fueron sig-nificativos. Se encontraron diferencias impor-tantes entre Parques, con significativamentemayor abundancia de este grupo en Aigüestor-tes en comparación con los otros dos (Tabla 1).Además, encontramos de nuevo un notableefecto de la Precipitación media anual, conmayor número de individuos en las estaciones

Figura 2. Efectos parciales de los factores potencialmente responsables de la abundancia total de fauna (Tamaño de la comunidad)a.- Parques Nacionales; b.- Tipo de roca madre; c.- Tipo de micro-sitio (H: zonas de acumulación y S: zonas secas) y d.- Precipitaciónmedia anual.

Figure 2. Partial effects for factors potentially driving the abundance of fauna (Community size). a.- National Parks; b.- Bedrocktype; c.- Type of micro-site (H: humid accumulation areas and S: dry areas) y d.- Mean Annual Precipitation.

MELGUIZO-RUIZ, N. Y COLS. «Una aproximación multidisciplinar al estudio de las redes tróficas de la hojarasca»

280

más lluviosas. Finalmente, el Tamaño parcial dela comunidad muestra una correlación positivasignificativa con la abundancia de este grupo.

Macrofauna saprófaga. Existen diferencias sig-nificativas entre Tipos de micro-sitio (Tabla 1),con una mayor abundancia de este grupo en si-tios «de acumulación» que en los «secos». No sehalló efecto alguno del Tipo de roca madre, de laFecha y Hora de muestreo, o de la Precipitaciónmedia anual sobre la macrofauna saprófaga, aun-que sí encontramos un efecto positivo significa-

tivo del Tamaño parcial de la comunidad sobreeste grupo.

Macrofauna zoófaga. Encontramos diferenciassignificativas entre parques nacionales (Tabla 1)así como entre Tipos de micro-sitio, con nueva-mente mayor abundancia de depredadores ensitios de acumulación. Ni el Tipo de roca madre,ni la Fecha y Hora de muestreo ni la Precipita-ción media anual tuvieron efectos sobre estegrupo funcional, pero sí hallamos de nuevo unafuerte correlación entre el Tamaño parcial de la

Tabla 1. Abundancia de los grupos taxonómicos y funcionales de orden superior en redes tróficas de la hojarasca de los hayedos detres parques nacionales (Medias ± SD calculadas entre estaciones para cada parque y luego entre parques – columna de la derecha)

Table 1. Abundance of the higher taxonomic and functional groups in beech forest leaf-litter food webs from 3 National Parks (Means± SD calculated among sites within each Park and then among Parks – rightmost column).

Aigüestortes(n=15) Ordesa (n=20) Picos de Europa

(n=20) Media*

MESOFAUNA SAPRÓFAGA Y MICROFITÓFAGA

ENCHYTRAEIDAE COLLEMBOLA

12.5(9.9)4.1(5.0)

12.8(11.3)5.2(5.4)

11.1(17.6)4.7(8.3)

12.1(13.4)4.7(6.4)

MACROFAUNA SAPRÓFAGA

LUMBRICIDAE ISOPODA

JULIDA GLOMERIDA

PSELAPHOGNATHAPOLYDESMIDA

COLEOPTERA ElateridaeARCHAEOGNATHA

DYCTIOPTERA (CUCARACHAS)

1.4(1.8)2.9(3.4)2.0(1.5)4.4(3.7)0.5(1.3)0.4(0.6)0.1(0.2)0.2(0.5)0.1(0.2)

1.8(1.7)1.6(1.4)2.9(2.5)1.1(1.9)0.7(1.1)0.1(0.2)0.1(0.2)0.1(0.2)0.1(0.3)

0.9(0.9)2.1(3.3)1.3(1.0)2.1(4.0)1.0(1.0)0.1(0.1)0.2(0.5)0.0(0.1)0.0(0.0)

1.3(1.5)2.1(2.9)2.1(1.9)2.3(3.4)0.8(1.1)0.2(0.4)0.2(0.3)0.1(0.3)0.1(0.2)

MACROFAUNA ZOÓFAGA

ARANEAE OPILIONIDA

PSEUDOSCORPIONIDALITHOBIOMORPHA

GEOPHILOMORPHASCOLOPENDROMORPHACOLEOPTERA Carabidae

6.4(6.3)1.6(2.9)0.8(1.0)18.3(8.4)8.7(7.8)2.2(3.6)1.0(1.3)

6.8(4.1)2.5(3.3)1.3(0.8)8.4(5.3)1.8(1.8)0.0(0.0)0.8(0.9)

7.1(4.2)0.9(0.9)4.3(4.4)5.1(3.4)7.0(6.7)0.1(0.4)1.0(1.1)

6.8(4.7)1.7(2.6)2.3(3.2)9.9(7.8)5.6(6.4)

0.65(2.1)0.9(1.1)

OTROS

ACARI COLEOPTERA Curculionidae

COLEOPTERA Otros**HETEROPTERA

HYMENOPTERA (Hormigas)LARVAS

8.1(5.2)2.3(1.5)5.1(14.1)0.5(0.9)3(5.3)

3.1(4.0)

11.7(9.3)2.4(3.8)4.9(5.1)0.1(0.2)6.2(8.9)5.5(4.6)

19.6(16.8)1.4(1.3)3.7(5.6)0.1(0.1)0.3(0.4)2.2(1.6)

13.6(12.6)2.0(2.5)4.5(8.5)0.2(0.5)3.2(6.4)3.7(3.9)

*Calculada entre parques.

** Scarabeidae, Coccinelidae, Pselaphidae, más no identificados.

Proyectos de investigación en parques nacionales: 2008-2011

281

comunidad y la abundancia de macrofauna zo-ófaga.

La producción de hayucos en el Parque Nacionalde Ordesa (2004 y 2006) no explicó de manerasignificativa la producción secundaria (biomasa)de fauna invertebrada del suelo en 2009 (datosde 2004, r = 0,08, p = 0,748; datos de 2006, r = -0,10, p = 0,681, N=18 estaciones de muestreo).Esto podría ser debido a que en realidad el prin-cipal director de la productividad (la disponibili-dad hídrica) no presenta un gradiente muymarcado en el Parque, dado que en Ordesa labiomasa de producción secundaria tampoco secorrelaciona con la pluviometría media anual (r =0,19, p = 0,459), a diferencia de lo que pasacuando el gradiente se extiende a los otros dosparques (véase más arriba).

Relación abundancia-tamaño corporal: unaaproximación a la estructura de la red trófica

La mayoría de relaciones encontradas fueron po-ligonales (fuerte forma triangular), como es elejemplo en el valle de Añisclo (Figura 3a). Sinembargo, también se encontró alguna relaciónnegativa, como en el valle de Pineta (Figura 3b,pendiente del modelo lineal = -0.29), vecino ymuy cercano a Añisclo.

Códigos de barras de ADN

En estos resultados preliminares, se analizaronmuestras de los tres parques, tres valles por par-que y hasta cuatro localidades por valle. En totalse incluyeron 316 extracciones de ADN y se obtu-

Figura 3. Relación entre la abundancia y el tamaño corporal (peso medio) y representación de los grupos más abundantes de cadaclase de tamaño (Blackburn et al. 1992). Nótese la forma claramente triangular (poligonal) de la relación en Añisclo (p<0.001) y la re-lación negativa para Pineta (p=0.01). aca – acarina, ara – araneae, col – collembola, enc – enchytraeidae, jul – julida, lit – lithobio-morpha, pse – pselaphognata.

Figure 3. Relationship between abundance and body size (mean body mass) with specification of each of the most abundant groupwithin each size class (Blackburn et al. 1992). Note the clearly triangular (polygonal) shape of the relationship for Añisclo (p<0.001)and the negative relationship for Pineta (p=0.01). aca – acarina, ara – araneae, col - collembola, enc – enchytraeidae, jul – julida, lit –lithobiomorpha, pse – pselaphognata.

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vieron un total de 267 códigos de barras de ADN(85%), correspondientes a 174 arañas y 93 colém-bolos. Las secuencias de arañas correspondierona 109 haplotipos distintos, mientras que se encon-traron 51 haplotipos entre las secuencias de co-lémbolos (Tabla 2). Las relaciones filogenéticasentre los haplotipos de cada organismo se mues-tran en la Figura 4. En el caso de las arañas, se ob-tuvieron 41 agrupaciones GMYC (intervalo deconfianza 38-44). Para los colémbolos se obtuvie-ron 16 (16-18). La identificación molecular de lasagrupaciones GMYC reveló que la mayor parte deespecies de arañas corresponden a la familia Liny-phiidae. Cabe destacar la dominancia de dos es-pecies: Monocephalus fuscipes y Microneta viaria. Enambos casos se trata de especies paleárticas de am-plia distribución. En el caso de los colémbolos, laidentificación fue mucho más limitada, dada sumenor representación en las bases de datos utili-

zadas de referencia, y en muchos casos sólo pu-dieron asignarse a nivel de familia. Cabe destacarla dominancia de un solo haplotipo que aparecióen prácticamente la mitad de las muestra totalesanalizadas, aunque ausente en Picos de Europa, yque según la identificación molecular correspon-dería, o sería cercana, a la especie de entomobrio-morfo Orchesella kervillei.

Por lo que se refiere a la estructura filogenéticade las comunidades, los datos sugieren que la di-versidad filogenética de arañas es mayor en Or-desa (PD=6.31), seguida de cerca por Picos deEuropa (PD=6.13) y a mayor distancia Aigües-tortes (PD=3.19), mientras que para los colémbo-los los valores máximos corresponden a Ordesa(PD=5.47), seguido de Aigüestortes (PD=4.35) yPicos de Europa muestra los valores más bajos(PD=2.8). El patrón de similitud entre los parques

Figura 4. Árboles de máxima verosimilitud ultramétricos de haplotipos de arañas (izquierda) y colémbolos (derecha). Las agrupa-ciones corresponden a los grupos de GMYC obtenidos y la numeración corresponde a la mostrada en la Tabla 3. El código de colo-res corresponde a los diferentes parques: Aigüestortes= azul, Ordesa= verde, Picos de Europa= rojo. Los rectángulos con más de uncolor corresponden a grupos GMYC encontrados en más de un parque.

Figure 4. Maximum likelihood ultrametric trees for spider (left) and springtail (right) hyplotypes. Clusters are built according toGMYC groups and numbering follows Table 3. Color coding depict different Parks: Aigüestortes = blue, Ordesa = green, Picos deEuropa = red. Rectangles with more than one color represent GMYCs found in more than one Park.

Proyectos de investigación en parques nacionales: 2008-2011

283

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CH

PD

95

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HPD

95

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pM

CM

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193.

0102

0.19

16

Parq

ue

Ord

esa

-10.3

570

-10.4

066

-16.4

086

-4.0

115

0.0

00

60

.00

41

Pic

os

de

Euro

pa

-11.2

419

-11.1

567

-17.3

447

-5.0

874

0.0

00

4

Tipo

de

roca

mad

re-0

.696

6-0

.648

1-4

.520

63.

2269

0.73

16

Tipo

de

mic

ro-s

itio

(H o

S)

2.01

512.

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-0.5

952

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el a

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-7.4

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00

2

Perío

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el d

íaM

edio

día

-0.3

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9784

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64

Tard

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3406

0.47

98

Pre

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ón m

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0.0

22

80

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00

1

Tam

año p

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0.1

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00

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72

0.0

81

80.1

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0.0

00

1

(Con

tinúa

)

MELGUIZO-RUIZ, N. Y COLS. «Una aproximación multidisciplinar al estudio de las redes tróficas de la hojarasca»

284

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48

Tipo

de

roca

mad

re-2

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1889

0.07

34

Tipo d

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(H

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2122

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Tard

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96

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Resi

dual

4.54

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204.

4810

5.63

58

(Con

tinúa

)

Proyectos de investigación en parques nacionales: 2008-2011

285

Tab

la 2

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roca

mad

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Tipo d

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Perío

do d

el d

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38

Tard

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88

Prec

ipita

ción

med

ia a

nual

-0.0

071

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068

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3462

Tam

año p

arc

ial d

e la

com

unid

ad

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28

60

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00

1

Efec

tos

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10

Resi

dual

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13.1

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637

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de.

MELGUIZO-RUIZ, N. Y COLS. «Una aproximación multidisciplinar al estudio de las redes tróficas de la hojarasca»

286

es muy parecido para los dos taxones, y enambos casos sugieren una mayor similitud entreOrdesa y Aigüestortes. Los resultados a nivel devalle se resumen en la Tabla 3 y en la Fig. 5.

Efecto de abajo-arriba indirecto desde el aguaa la abundancia de depredadores.

El análisis de vías muestra un efecto indirecto po-sitivo de la precipitación media anual sobre laabundancia de la macrofauna zoófaga –los de-predadores– por medio de la de las presas (Fi-gura 6).

DISCUSIÓN

Hemos encontrado una fuerte estructura espa-cial en la abundancia de los componentes de lared trófica de la hojarasca de los hayedos de losparques nacionales, con una mayor variabilidadentre valles (o lugares) y estando ésta determi-nada principalmente por la disponibilidad hí-drica, la variabilidad entre micro-sitios y el tipode roca madre (calcárea o silícea). El efecto de ladisponibilidad hídrica sobre los depredadoresde la red trófica es indirecto, con un efecto deabajo-arriba a través del efecto del agua sobre la

Figura 5. Dendrograma mostrando el grado de afinidad filogenética entre los valles de los distintos parques, arañas a la izquierday colémbolos a la derecha. Nótense las diferencias en la escala entre los dos organismos.

Figure 5. Dendrogram showing the degree of phylogenetic afinity among the Valleys/Locations of the different Parks. Spiders onthe left and springtails on the right. Note the differences in scale between the two taxa.

Figura 6. Análisis de vías en el que se muestra el efecto indirectodel agua sobre los depredadores (macrofauna zoófaga) a travésde la abundancia de presas (mesofauna saprófaga y microfitó-faga, y macrofauna saprófaga). El modelo inferior -con un BICmenor- es el modelo más parsimónico y apoya un efecto indirectode arriba-abajo de la lluvia actuando sobre los depredadores.

Figure 6. Path analysis showing the indirect effect of water onpredators (zoofagous macrofauna) through prey abundance(saprophagous and microphytophagous mesofauna plussaprophagous macrofauna). The model in the lower panel -with a lower BIC- is the most parsimonious, supporting an in-direct bottom-up effect of rainfall affecting predators.

PRECIPITACIÓN ANUAL

PRECIPITACIÓN ANUAL

PARQUES

PARQUES

ABUNDANCIA DE PRESAS

ABUNDANCIA DE PRESAS

ABUNDANCIA DE DEPREDADORES

ABUNDANCIA DE DEPREDADORES

BIC = 3107

0,086

0,208**

0,208**

BIC = 3042

0,471**

Proyectos de investigación en parques nacionales: 2008-2011

287

Códig

o A

ND

Parq

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Valle

/Lugar

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tipo

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Fam

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Ara

neae

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neae

PAA

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storte

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Ara

neae

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Ara

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Liny

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Ara

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Liny

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(Con

tinúa

)

MELGUIZO-RUIZ, N. Y COLS. «Una aproximación multidisciplinar al estudio de las redes tróficas de la hojarasca»

288

Códig

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2741

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229

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rane

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(Con

tinúa

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Proyectos de investigación en parques nacionales: 2008-2011

289

Códig

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/Lugar

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(Con

tinúa

)

MELGUIZO-RUIZ, N. Y COLS. «Una aproximación multidisciplinar al estudio de las redes tróficas de la hojarasca»

290

(Con

tinúa

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/Lugar

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Proyectos de investigación en parques nacionales: 2008-2011

291

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)

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Ara

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MELGUIZO-RUIZ, N. Y COLS. «Una aproximación multidisciplinar al estudio de las redes tróficas de la hojarasca»

292

Códig

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Proyectos de investigación en parques nacionales: 2008-2011

293

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fauna microbívora. Por otra parte, la relación te-órica negativa entre la abundancia y el tamañomedio de los diferentes grupos de la red tróficase cumple sólo en algunos valles, como el de Pi-neta en Ordesa. Los análisis moleculares reve-lan una fuerte estructura filogeográfica para loscolémbolos, siendo ésta menor en las arañas. Elparque con mayor diversidad filogenética re-sultó ser Ordesa. A continuación discutimos enmayor detalle la relevancia de cada uno de estoshallazgos.

Estructura de la red y papel del agua

Conocer la estructura espacial de la red tróficade la hojarasca conlleva importantes implica-ciones para su estudio, como el ajuste de testsestadísticos y la puesta a punto de mejores di-seños experimentales (LEGENDRE et al., 2002),teniendo en cuenta además que la elección de laescala puede afectar tanto a los resultados comoa la comparación de éstos con estudios similares(RAHBEK, 2005). Nuestros resultados muestranlos mismos patrones espaciales para los tresgrupos funcionales, sugiriendo la existencia deun claro efecto de escala sobre la distribuciónde la meso y la macrofauna que vive en la hoja-rasca de los hayedos. Este resultado refleja laexistencia de distintas condiciones mesoclimá-ticas –por definición, el mesoclima es el climanatural de una región que no tiene por qué serrepresentativo del clima general debido a suti-les diferencias en altitud o exposición– quedeben tener importantes efectos en la distribu-ción espacial de la fauna del suelo. La varianzaresidual fue relativamente grande, lo cual su-giere que otros factores (bióticos o abióticos) in-dependientes de la escala espacial, deben serfundamentales. El pH del suelo, la disponibili-dad hídrica, la profundidad y estructura de lacapa de hojarasca entre otros igualmente de-pendientes de la micro-topografía del terreno,deben tener un efecto notable sobre la abun-dancia de fauna.

Aún controlando para las diferencias en preci-pitación media anual y otros factores, nuestrosresultados muestran diferencias significativasentre parques nacionales, tanto para la comuni-C

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dad a escala global, como para la mesofauna sa-prófaga y microfitófaga y la macrofauna zoó-faga. Cabe destacar que los parques no fueronun componente significativo de la varianza es-pacial, es decir que a pesar de que existen dife-rencias entre parques, este nivel de escalaespacial dentro de la jerarquía estudiada no con-tribuye significativamente a la varianza globalde la abundancia. Las condiciones ambientalesdeben diferir entre regiones y dar lugar portanto a distintas comunidades con densidadesfaunales características. Así, encontramos lasmayores abundancias en Aigüestortes, el parquemás oriental del estudio, donde F. sylvatica semezcla en ocasiones con otras especies de árbo-les, como el abeto común (Abies alba) y el pinoalbar (Pinus sylvestris).

Tal y como era de esperar (SCHAEFER &SCHAUERMANN, 2009), encontramos mayorabundancia total de invertebrados en sitios cal-cáreos que en silíceos. Los suelos ácidos impi-den el intercambio de cationes y son más pobresen nutrientes, lo que implica menor biomasa mi-crobiana y por tanto menor abundancia de in-vertebrados. Además, algunos animales, comopor ejemplo las lombrices (EDWARDS & BOH-LEN, 1996) y otros organismos con esqueletocalcáreo, son especialmente sensibles a los pHbajos.

Encontramos mayor abundancia total de fauna,así como de la macrofauna saprófaga y zoófaga,en sitios de acumulación en comparación con lossitios secos. Debido a la escorrentía, el agua, lahojarasca y los nutrientes se acumulan en la basede las pendientes, lo que seguramente favoreceel crecimiento microbiano, explicando la agrega-ción de fauna en estos lugares.

Cabe destacar la existencia de un fuerte efectosignificativo de la precipitación media anualsobre la abundancia total de fauna, así comosobre la de la mesofauna saprófaga y microfitó-faga; las zonas más lluviosas presentan altasabundancias de fauna, sugiriendo que unamayor cantidad de agua conlleva probablementemayor disponibilidad de biomasa microbiana(hongos, arqueas y bacterias), alimento de presascomo colémbolos y enquitreidos.

El tamaño parcial de la comunidad, una estimade la productividad del sistema independientedel resto de factores del modelo, tiene un impor-tante efecto positivo sobre la abundancia de cadauno de los tres grupos funcionales.

Por otra parte, mediante análisis de vías halla-mos un importante efecto indirecto del aguasobre los depredadores por medio de las pre-sas, lo cual sugiere que la productividad(mayor cantidad de agua conllevará más bio-masa microbiana y por tanto nutrientes) de losniveles tróficos más bajos desempeña un papelprimordial en la configuración de la red trófica.Las fuerzas reguladoras de este tipo reciben elnombre de «bottom-up» o «de abajo a arriba»,según lo cual la cantidad y calidad de nutrien-tes y/o recursos basales regularía la abundan-cia de los niveles tróficos superiores, afectandopor tanto a la dinámica de toda la comunidaddel suelo.

A pesar de que las diferencias en la escala demuestreo se han propuesto como una de las ra-zones principales por las cuales se podrían ex-plicar relaciones poligonales abundancia-tamañoen algunos estudios y relaciones negativas enotros, en nuestro caso encontramos una relaciónde cada tipo en valles continuos de Ordesa mues-treados a la misma escala, lo que sugiere que esteno sería el caso. Además, dado que estos dos va-lles se muestrearon durante más de una jornaday las jornadas se hallaban intercaladas entre ellas,las diferencias en las condiciones climáticas entrelos muestreos son una explicación poco probablepara estos resultados. Actualmente, estamos re-copilando datos climáticos por interpolación(NINYEROLA et al., 2005) con el fin de corrobo-rar si diferencias energéticas debidas a la orien-tación de los diferentes valles podrían explicar elhecho de encontrar una u otra pauta. Sin em-bargo, es posible que un muestreo más exhaus-tivo de la fauna (incluyendo meso y microfauna)utilizando extractores de suelo tipo Berlese (algototalmente fuera del alcance del presente trabajodebido al enorme esfuerzo logístico y de personalque esto supondría) hubiese arrojado unas pau-tas muy diferentes y más parecidas a las encon-tradas en otros estudios de suelo (REUMAN etal., 2009).

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Códigos de barras de ADN

La distribución de los grupos GMYC (Figura 4)sugiere una mayor estructuración geográfica enlos colémbolos, ya que, salvo contadas excepcio-nes, los grupos incluyen individuos muestreadosen un solo parque. Diferentes estudios han de-mostrado en colémbolos la existencia de fuerte di-ferenciación genética entre localidades inclusoseparadas por distancias cortas, del orden de de-cenas de kilómetros (CICCONARDI et al., 2010,GARRICK et al., 2007, TIMMERMANS et al., 2005).Por el contrario, en las arañas aparecen numerososejemplos de grupos que se encuentran en dos o in-cluso los tres parques. La identificación de algunode estos grupos indica que se trata de especie deamplia distribución y, en algunos casos, pertene-cientes a familias de gran capacidad de dispersión,como son los linífidos. Sin embargo, también exis-ten algunos ejemplos de grupos de arañas con unafuerte estructuración geográfica. El mejor ejemplolo constituye el género Harpactocrates. Los especí-menes muestreados pertenecen a dos especies,una circunscrita a los Pirineos (H. ravastellus) yotra pendiente de descripción del Sistema Cantá-brico. Nuestros datos indican la existencia de es-tructuración filogeográfica en ambas especiesincluso a nivel de parques.

Los índices de diversidad obtenidos son mayo-res en arañas que en colémbolos, aunque hayque tener en cuenta que se capturó y analizó unnúmero inferior de colémbolos y que éstos nofueron capturados en todos los valles. En lo quese refiere a la comparación entre las diferentesáreas, aunque a nivel de parque, Ordesa aparececomo el de mayor diversidad de arañas, seguidomuy de cerca por Picos. Cuando los datos se se-paran por valle (o lugar), se observa una alta va-riabilidad en el reparto de la diversidad entrelos valles de un mismo parque. Al menos dos lu-gares de Picos (Beges y Lagos, ambos hayedossobre roca calcárea) son más diversos que los va-lles de Ordesa y los valles de Aigüestortes sonmás diversos que alguno de los de Ordesa yPicos. En los colémbolos el patrón es parecido,los valles de un mismo parque muestran valoresextremos de diversidad. Estos datos sugieren laexistencia de una fuerte componente ambientalen la distribución de la diversidad filogenética

entre valles, o simplemente que el muestreodista mucho de ser representativo de la diversi-dad de cada valle.

La similitud filogenética entre valles (Figura 5)indica un fuerte efecto de la componente geográ-fica en el caso de los colémbolos, ya que los dife-rentes valles quedan agrupados por parque. Sinembargo, en el caso de las arañas esta agrupacióngeográfica solo se observa en el caso de Picos deEuropa, ya que los valles de Ordesa y los de Ai-güestortes aparecen mezclados. Estos datos pue-den reflejar la mayor capacidad de dispersión delas arañas, de forma que solo grandes distanciascomo las que separan Picos del resto de parques,evitan la mezcla de elementos de las diferentescomunidades. Por otra parte, el grado de dife-renciación filogenética entre valles es mayor encolémbolos que en arañas, lo que podría reflejardiferencias en la capacidad de dispersión entreambos grupos.

Centrándonos en el contexto del funcionamientoecosistémico, nuestros resultados tienen impor-tantes implicaciones para la persistencia de estosbosques frente al cambio climático. Dado que loshayedos se encuentran amenazados por el po-tencial descenso en las precipitaciones debido alcalentamiento global (PEÑUELAS & BOADA,2003), el hecho de que la abundancia de la faunasea especialmente sensible a la disponibilidad hí-drica puede tener importantes consecuenciaspara el ciclo de nutrientes, crecimiento y recluta-miento del haya. Tal y como hemos visto, el aguapuede afectar tanto directa como indirectamentea la abundancia y actividad de muchos organis-mos del suelo. Los enquitreidos, por ejemplo, quehabitan las capas más superficiales del suelo, sonmuy sensibles al agua (NIELSEN, 1955; SPRIN-GETT et al., 1970; DOZSA-FARKAS, 1992), y par-ticipan en la descomposición de la hojarascatanto directa –a través de su consumición, meta-bolismo y deposición de excrementos ricos ennutrientes– como, muy especialmente, de ma-nera indirecta estimulando la actividad micro-biana por medio del «pastoreo» (DIDDEN, 1993;LAAKSO & SETALA, 1999; COLE et al., 2000).Numerosos estudios han mostrado cómo la de-secación limita la distribución de los artrópodosdel suelo, y que la sequía afecta negativamente a

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las comunidades de microartrópodos y a lasinteracciones tróficas, tan importantes en proce-sos ecosistémicos fundamentales como el retornode nutrientes. Así, el cambio climático podría al-terar la distribución de los invertebrados delsuelo, afectando a las interacciones entre especiesy al ciclo de nutrientes, y por tanto comprome-tiendo la persistencia de los hayedos en su límitesur de distribución.

Algunas direcciones futuras yrecomendaciones de cara a la gestión

El suelo del hayedo está enormemente poblado yes muy diverso, de tal manera que en este estu-dio extensivo hemos considerado sólo una frac-ción infinitesimal de la abundancia y diversidadrealmente existente. De hecho, en estudios inten-sivos en hayedos de localidades concretas de Eu-ropa Central, se han obtenido las siguientesdensidades de micro, meso y macrofauna res-pectivamente: >106, >104 y >1000 individuos/m2

(SCHAEFER AND SCHAUERMANN 2009).Dada la importancia de los procesos de la red tró-fica en los procesos ecosistémicos del bosque ensu conjunto, con una importancia primordial enel reciclado de nutrientes para hacerlos disponi-bles de nuevo para las hayas, futuros estudiosdeberán considerar la inclusión de muestreosmás intensivos de la fauna de los hayedos.

El efecto abajo-arriba que tiene la disponibilidadhídrica afecta a la abundancia de depredadores,pero es de esperar que afecte también a la diversi-dad, hipótesis que contrastaremos cuando anali-cemos todas las secuencias de ADN de código debarras. Por otra parte, también estamos estu-diando el efecto que tiene la diversidad y abun-dancia de organismos de la red trófica sobre la tasade descomposición de la hojarasca, lo que nos per-mitirá saber el papel que juega la disponibilidadhídrica en las tasas de descomposición tanto demanera directa, como indirecta, a través de la redtrófica. Dado que además la estructura espacial dela red trófica depende de las diferencias mesocli-máticas, y que debido al cambio climático el ha-yedo se halla posiblemente en regresión, serecomienda hacer un seguimiento climatológicode los distintos hayedos (lugares y/o valles) en los

parques nacionales, mediante el establecimientode micro-estaciones meteorológicas.

Dada la originalidad de la fauna (especialmenteen los colémbolos) y la composición diferencial dela red trófica, especialmente rica en quilópodos(véase Tabla 1), en las zonas periféricas al ParqueNacional de Aigüestortes, se recomienda extenderla zona de protección del Parque a la zona delvalle de Mulleres (entrada del túnel de Vielha).

CONCLUSIONES

El presente estudio arroja conclusiones que sonpotencialmente importantes:

– La red trófica de la hojarasca de los hayedos delos parques nacionales exhibe una fuerte es-tructura espacial, fundamentalmente determi-nada por las condiciones mesoclimáticas aescala regional, pero también por factores liga-dos a la micro-topografía del suelo y la dispo-nibilidad hídrica. Existe asimismo uninteresante efecto indirecto de abajo-arriba (bot-tom-up) de la disponibilidad hídrica sobre losdepredadores de la red a través de las presasmicrobívoras, lo cual sugiere un importantepapel del agua en la configuración de las co-munidades del suelo. Además, la relación teó-rica negativa entre la abundancia y el tamañomedio de los diferentes grupos de la red tróficase cumple sólo en algunos valles, siendo lasrazones de esto desconocidas hasta la fecha. Fi-nalmente, existe una robusta estructura filoge-ográfica que es más fuerte para los colémbolos(presas) que para las arañas (de predadores), se-guramente como resultado de diferentes capa-cidades de dispersión y ecología divergente. Elparque con mayor diversidad filogenética dearañas y colémbolos es el de Ordesa.

– De nuestros resultados se desprende la necesi-dad de muestreos intensivos y sistemáticos dela fauna de los hayedos, dada su implicación enprocesos ecosistémicos fundamentales como elreciclado y retorno de nutrientes a los árboles,junto con estudios ecológicos encaminados aexaminar el papel de la disponibilidad hídricay las interacciones bióticas en la descomposi-

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ción de la hojarasca. El seguimiento climatoló-gico de los bosques caducifolios por medio delestablecimiento de microestaciones meteoroló-gicas ayudaría sin duda a la conservación deestos ecosistemas en el actual contexto de cam-bio climático. Proponemos asimismo la amplia-ción de los espacios protegidos, con cretamenteen aquellos lugares que por su diversidad yabundancia de fauna pueden contribuir deforma diferencial al mantenimiento de la di-versidad funcional, taxonómica y genética delas redes tróficas de los hayedos.

AGRADECIMIENTOSSe agradece a Raquel Álvarez por el trabajo en ellaboratorio de biología molecular y a Leticia Bide-garay, Miguel A. Calero, Eva De Mas, Ana L. Llan-drés, Albert Torrents y Assumpta Vilalta porayudar desinteresadamente en algunas de las ta-reas de separación de material, así como a Gerardo

Jiménez por su ayuda en la revisión de este ma-nuscrito y la recopilación de bibliografía. EsterCampanario ayudó en el recuento e identificaciónde los grupos de quilópodos. Estamos especial-mente agradecidos al personal de los parques na-cionales por su apoyo constante, especialmente aMaribel Nerín, Francesca Gil, Amparo Mora,Elena Villagrasa, Feliciano Sesé y Aurelio Naval.Se agradece también a Marisol Feliu y todo elequipo logístico del Centre de Recerca d’AltaMuntanya (CRAM) de la Universitat de Barce-lona, quien nos acogió durante los muestreos enAigüestortes. Agradecemos igualmente a MariajoBañuelos, Paola Laiolo, Mario Quevedo y el restode compañeros de la UMIB por habernos facili-tado el trabajo. Esta investigación fue principal-mente financiada por el Proyecto de ParquesNacionales 020/2008 y parcialmente por el pro-yecto CGL2010-18602 (IP JML) y sendas becas FPIBES-2008-004515 a OVV y BES-2011-043505 aNMR del MICINN.

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