Variación geográfica en los venados de cola blanca ... · venados de cola blanca norteamericanos...

Memoria de la Fundación La Salle de Ciencias Naturales 2007, 167: 29-72

Resumen. Se ha propuesto recientemente que los venados de cola blanca néarticos y neotropicalesno son conespecíficos y que los últimos se dividen en varias especies. En el contexto del debate queesta propuesta ha generado, aquí se presenta: a) una comparación de la variabilidad geográfica devenados de cola blanca norteamericanos y venezolanos basada en una nueva unidad para medirvariación clinal, cuyo nombre está dedicado a la memoria del gran biogeógrafo León Croizat; b) unareevaluación taxonómica de las diferencias morfológicas y moleculares entre estos venados; y c)escenarios paleobiogeográficos que, en concordancia con información morfológica, molecular,paleobiológica y tectónica, proponen especiaciones independientes para los venados de los páramosandinos y de Margarita. Los nuevos análisis permiten reafirmar que: 1) los venados de cola blancaneárticos (O. virginianus) y neotropicales no son conespecíficos; 2) el venado de páramo de Mérida(O. lasiotis) es una especie válida aparte de los venados de páramo colombiano (O. goudotii) yecuatoriano (O. ustus); 3) el venado enano de Margarita (O. margaritae) también es una especieválida; y 4) el resto de los Odocoileus venezolanos pertenecen a otra especie válida (O. cariacou) conamplia distribución neotropical. Odocoileus lasiotis y O. margaritae están en peligro de extinción.

Palabras clave. Odocoileus. Páramo. Isla de Margarita. Variación clinal. Biogeografía.

Geographic variation in Venezuelan white-tailed deer (Cervidae, Odocoileus), withemphasis on O. margaritae, the Margarita Island dwarf species

Abstract. It has been recently proposed that nearctic and neotropical white-tail deer are notconspecific, and that the latter are divided into several species. In the context of the debate that sucha proposal has generated, this study presents: a) a comparison of the geographic variability of NorthAmerican and Venezuelan white-tail deer based on a new unit of measurement for clinal variation,whose name is dedicated to the memory of the great biogeographer León Croizat; b) a taxonomicrevaluation of morphological and molecular differences among these deer; and c) paleobiogeographics c e n a rios that, in agreement with morphological, molecular, paleobiological, and te c to n i cinformation, propose independent speciations for deer of the Andean páramos and Margarita Island.The new analyses allow to reaffirm that: 1) nearctic (O. virginianus) and neotropical white-tailed deerare not conspecific; 2) the Mérida páramo deer (O. lasiotis) is a valid species separate from Colombian(O. goudotii) and Ecuadorian (O. ustus) páramo deer; 3) the Margaritan dwarf deer (O. margaritae)is also a valid species; and 4) the remaining Venezuelan Odocoileus belong to another valid species (O.cariacou) with an ample neotropical distribution. Odocoileus lasiotis and O. margaritae areendangered.

Key words. Odocoileus. Páramo. Margarita Island. Clinal variation. Biogeography.

Variación geográfica en los venados de cola blanca(Cervidae, Odocoileus) de Venezuela, con énfasis en O.margaritae, la especie enana de la Isla de Margarita

Jesús Molinari

30 Variación geográfica en venados

Introducción

La historia taxonómica de los venados de cola blanca se inició con las descrip-

ciones de Dama virginiana (localidad típica: Virginia, Estados Unidos) en 1780, y

Cervus capreolus cariacou (localidad típica: Guayana Francesa) en 1784 (Cabrera

1961, Smith 1991). Los naturalistas del siglo XIX creían que estos venados estaban

divididos en numerosas especies, lo cual se manife stó en la pro l i fe ración de

descripciones taxonómicas (Cabrera 1961, Smith 1991). Aunque durante la primera

mitad del siglo XX se propuso considerar a todas las variedades de venado de cola

blanca una misma especie, Odocoileus virginianus (Lydekker 1915, Hershkovitz 1948),

por muchos años más persistió la creencia de que los venados de cola blanca eran

varias especies. Por ejemplo, Méndez-Arocha (1955) argumentó que los representantes

suramericanos debían ser reconocidos como una especie aparte de O. virginianus, a

saber, O. cariacou. Cabrera y Yepes (1960) llegaron incluso más lejos, reconociendo

tres especies suramericanas independientes de O. virginianus, a las cuales se referían

como "cariacús", a saber, O. suacuapara (= cariacou) de tierras bajas, O. columbicus (=

goudotii) de Los Andes colombianos y venezolanos, y O. peruvianus de Los Andes de

Perú y Ecuador. A consecuencia de la influyente obra póstuma de Cabrera (1961),

d u ra n te las últimas cuatro décadas del siglo XX el debate sobre la posible

conespecificidad entre los venados de cola blanca norte y suramericanos cedió su lugar

a la noción, universalmente aceptada, de sólo una especie, O. virginianus, distribuida

desde Canadá hasta Panamá, y desde Colombia hasta las Guayanas y norte de Brasil

por el este, y hasta Bolivia por el sur (Smith 1991, Wilson y Reeder 1993, Tarifa et al.

2001, Weber y González 2003). Durante el Pleistoceno, la distribución de Odocoileus

en Suramérica fue más amplia que la actual, como lo demuestran restos fósiles

hallados en el sureste de Brasil (Cartelle 1994). De las 38 subespecies vivientes

tradicionalmente reconocidas, ocho son suramericanas (Smith 1991). Según Cabrera

(1961), las subespecies presentes en Venezuela son O. v. gymnotis, de las tierras bajas

continentales del país, O. v. goudotii, de los páramos del Estado Mérida, y O. v.

margaritae, de la Isla de Margarita.

Debido a la escasez de información taxonómicamente relevante, las vicisitudes

nomenclaturales de los venados de cola blanca durante el siglo XX obedecieron más

a un vaivén de opiniones que a la aparición de nuevos datos (Lydekker 1915, Cabrera

1918, 1961, Hershkovitz 1948, Méndez-Arocha 1955, Cabrera y Yepes 1960, Brokx

1984). Incluso hoy en día, no hay certeza sobre cuál es el verdadero número de especies

y subespecies en que deben dividirse estos venados, ni sobre los caracteres diagnósticos

y límites de distribución de tales taxa.

El debate sobre la conespecificidad entre los venados de cola blanca norte y

suramericanos se basó casi exclusivamente en sólo un carácter externo (la glándula

metatarsal, un pliegue de 4 cm de longitud, rodeado por un mechón prominente de

pelos, en la parte externa de cada una de las patas traseras; Sauer 1984, Quay 1971)

siempre grande y funcional en los venados de cola blanca de Estados Unidos, Canadá

31Mem. Fund. La Salle de Cienc. Nat. 167

y norte de México, y siempre atrofiada en los del sur de México, Centro y Suramérica

(Méndez-Arocha 1955, Hershkovitz 1958, Quay 1971, Brokx 1972, Baker 1984).

Mientras Cabrera estuvo seguro de esta diferencia, fue partidario de reconocer

especies diferentes (Cabrera 1918, Cabrera y Yepes 1960), cuando basándose en infor-

mación a la postre errónea, creyó que esta diferencia no existía, cambió de opinión,

reconociendo una sola especie (Cabrera 1961).

Por basarse en información errónea e insuficiente, el cambio de opinión de

Cabrera (1961) siempre mereció reconsideración. En este sentido, Molina y Molinari

(1999) aportaron por primera vez datos sobre la frecuencia de caracteres discretos

craneanos y la morfometría mandibular de una muestra relativamente grande de

venados de cola blanca, representativa de un área geográfica extensa de Suramérica,

como es Venezuela. La comparación de estos datos con información equivalente

disponible para Norteamérica evidenció que el hiato morfológico que separa a los

venados de cola blanca venezolanos y norteamericanos es de gran magnitud, lo cual

permitió proponer la restricción del nombre específico virginianus a los venados de

cola blanca norteamericanos. Además, la comparación basada en caracteres discretos

evidenció que, pese a la menor área geográfica que ocupan, la diferenciación interna

de los venados venezolanos excede la de los venados norteamericanos, lo cual permitió

proponer el reconocimiento, para los venados venezolanos, de tres especies plenas:

cariacou (sinónimo: gymnotis), lasiotis (endémico de páramos del Estado Mérida,

excluido de goudotii), y margaritae. Complementariamente, los datos morfométricos

evidenciaron diferencias adicionales entre las tres especies propuestas.

El estudio de Molina y Molinari (1999) fue rápidamente seguido por otro

(Moscarella 2001, Moscarella et al. 2003), basado en el análisis de secuencias de la

región de control mitocondrial (D-loop) de venados de cola blanca venezolanos y

norteamericanos. Pese a aportar resultados que, congruentemente con los de Molina

y Molinari (1999), indican una notable divergencia filética entre venados de cola

blanca suramericanos y norteamericanos, Moscarella et al. (2003) continuaron

refiriendo las formas suramericanas a O. virginianus. Para los venados venezolanos en

particular, Moscarella et al. (2003) concluyeron que, por ser su diferenciación genética

interna inferior al 3%, no hay motivo para reconocer las especies propuestas por

Molina y Molinari (1999).

El objetivo del presente trabajo es contrastar, utilizando información adicional y

nuevos análisis (entre los cuales se cuentan los basados en una nueva medida de varia-

ción clinal), la evidencia y argumentos presentados por Molina y Molinari (1999) y

Moscarella et al. (2003). Es de esperar que los resultados obtenidos, además de aclarar

dudas taxonómicas, estimulen estudios de campo y medidas de conservación encami-

nados a conocer mejor y a proteger de la extinción a los venados de páramo y

Margarita.


Materiales y Métodos

Molina y Molinari (1999) revisaron los cráneos y mandíbulas de 140 ejemplares

adultos de venados de cola blanca venezolanos, incluyendo nueve de la Isla de

Margarita, registrando dos tipos de información: 1) frecuencia de 13 caracteres

discretos craneomandibulares, los mismos considerados en un estudio previo sobre

venados de cola blanca norteamericanos (Rees 1969a); y 2) magnitud de 14 variables

continuas mandibulares, también empleadas en estudios previos sobre venados de cola

blanca norteamericanos (Rees 1969ab). Los nuevos análisis aquí presentados se basan

en análisis no morfométricos (frecuencias de aparición de dichos caracteres discretos)

y morfométricos (promedios de dichas variables continuas) de 17 grupos geográficos

de venados venezolanos y norteamericanos (Rees 1969a, b; Molina y Molinari 1999).

Pa ra estimaciones de masa corp o ral, estos datos fueron comp l e m e n tados con

información morfométrica de otros estudios (Lavengood et al. 1994, Schaefer y Main

1999, Peterson 2003).

Según la nomenclatura tradicional de los venados de cola blanca (Cabrera 1961,

Smith 1991), los grupos geográficos considerados (Rees 1969a, b; Molina y Molinari

1999) corresponderían a tres subespecies venezolanas (goudotii, gymnotis y margaritae)

y ocho norte a m e ricanas (b o re a l i s, c o u e s i, d a c ote n s i s, m a c ro u ru s, m c i l h e n ny i,

seminolus, texanus y virginianus).

Análisis de caracteres discretos craneomandibulares

Empleando distancias euclidianas como medida de diferenciación y ligamiento

promedio como estrategia de aglomeración, Molina y Molinari (1999) usaron datos

sobre frecuencias de caracteres discretos craneanos y mandibulares para construir un

dendrograma que unía, según su similaridad, 7 grupos de venados venezolanos y 10

grupos de venados norteamericanos. Contrariamente a lo aseverado por Moscarella et

al. (2003), los caracteres discretos como los empleados por Molina y Molinari (1999)

son de valor para el estudio de filogenias en cérvidos (p. ej. Bouvrain et al. 1989). Por

ello, el nuevo análisis aquí presentado de los caracteres discretos de Molina y Molinari

(1999) y Rees (1969a) se basa en un tipo de dendrograma, comúnmente empleado en

contextos filogenéticos, denominado árbol de "unión de vecinos" (neighbor-joining),

también usado por Moscarella et al. (2003) para sus datos genéticos. La construcción

de este dendrograma requirió tres pasos: 1) creación de una matriz de distancias

euclidianas entre todos los grupos de venados venezolanos y norteamericanos; 2)

estandarización de dichas distancias dividiéndolas por su desviación estándar; y 3)

ingreso de la matriz de valores estandarizados resultante en el programa MEGA

versión 2.1 (Kumar et al. 2001).

Análisis de medidas mandibulares

Al aplicarse a datos morfométricos continuos, el Análisis de Componentes

Principales (ACP) permite aislar en el primer eje la varianza debida a diferencias de


tamaño, y en los ejes subsiguientes la varianza debida a diferencias de forma (Jolicoeur

y Mosimann 1960, Bookstein et al. 1985, Schonewald et al. 1985, Rohlf y Bookstein

1993, De Marinis 1995, Gutiérrez 2004, Lorenzo et al. 2004). Esto es patente en que,

en el primer eje, los pesos de todas las variables son cercanos a +1, mientras que, en los

ejes del segundo al último, dichos pesos varían ampliamente entre -1 y +1.

Aprovechando esta propiedad del ACP, Molina y Molinari (1999) demostraron

que los venados de cola blanca venezolanos poseen una considerable diferenciación

geográfica en tamaño, forma y dimorfismo sexual de las mandíbulas. Los nuevos

análisis morfométricos de las medidas mandibulares de Rees (1969a, b) y Molina y

Molinari (1999) aquí presentados también se valen de un ACP para disectar tamaño y

forma, pero se centran en la comparación de venados de cola blanca venezolanos y

norteamericanos, aspecto no considerado por estos autores. Para igualar los tamaños

y unidades de las escalas, facilitando así su comparación e interpretación, los puntajes

de los ACP aquí graficados aparecen divididos por sus desviaciones estándar.

Estimación de masas corporales

Las masas corporales medias de los venados de cola blanca venezolanos se

desconocen. Mediante un procedimiento similar al empleado por Lowe (1972) para el

ciervo rojo europeo, fue posible obtener estimados de las masas corporales medias de

venados venezolanos y norteamericanos. El procedimiento consistió en efectuar una

re gresión lineal, empleando va l o res prev i a m e n te tra n s fo rmados en loga ri t m o s

naturales, entre la longitud media del diastema mandibular (eje vertical) y la masa

corporal media (eje horizontal) de una especie de cada género de Odocoileinae

americano, excluyendo a los morfológicamente muy divergentes Alces y Rangifer. Los

datos incluidos en esta regresión (Mendoza et al. 2002) correspondieron a Blastoceros

d i ch oto m u s ( d i a stema 8,6 cm; masa 130 kg), Odocoileus virg i n i a n u s ( 7,5; 74 ) ,

Hippocamelus bisulcus (7,3; 50), Ozotocerus bezoarticus (5,1; 38), Mazama americana

(4,5; 20) y Pudu mephistophiles (2,7; 9).

El valor del coeficiente de correlación fue muy alto (r= 0,971) y mayor que el de

análisis alternativos empleando otras medidas mandibulares en lugar de la longitud del

diastema. La ecuación de regresión fue ln(D)= ln(a) + b ln(M), que despejando lleva a

M= (D/a)1/b; donde D= longitud del diastema, M= masa corporal, ln(a)= intersección

de la recta de regresión con el eje vertical, y b= pendiente de la recta. Con los valores

utilizados ln(a)= 0,1070 y b= 0,4398; por ende a= 1,1130 y 1/b = 2,2735; lo cual lleva a

M =(D/1,1130)2,2735 como ecuación final utilizada para estimar masas corporales de

venados de cola blanca. Esta ecuación parece especialmente precisa para estimar la

masa corp o ral de machos. Pa ra hembras, la ecuación parece producir una

sobrevaluación de la masa que podría alcanzar 15%.

Hay que destacar que la longitud del diastema puede medirse en animales vivos,

por lo cual la ecuación obtenida es de interés para trabajos de campo y podría

fácilmente perfeccionarse con nuevos datos. Sin embargo, la ecuación no debe

aplicarse a Odocoileus hemionus, pues esta especie difiere notablemente de O .

virginianus en la longitud relativa del diastema mandibular (Rees 1971).


Nuevo sistema de unidades para cuantificar variación geográfica

Para permitir la cuantificación precisa de diferenciaciones geográficas, propongo

una nueva unidad, denominada croizat (abreviada cr) en honor al gran botánico y

biogeógrafo italo-venezolano León Croizat (1894-1982). Para varias poblaciones, un

croizat pude definirse como "la cantidad de cambio equivalente a la que presentarían

dos poblaciones si estuviesen separadas por 1 km de distancia geográfica y difiriesen

morfológicamente en una milésima de la desviación estándar de las distancias

euclidianas entre todos los pares posibles de poblaciones".

C o n s i d é rese la relación: Cambio morfológico inte rp o b l a c i o n a l= D i sta n c i a

m o rfo l ó g i c a / D i stancia ge o grá fi c a . Si se ex p resa el numerador en dista n c i a s

euclidianas estandarizadas (es decir, distancias euclidianas divididas por su desviación

estándar) y el denominador en km, y se multiplica el cociente obtenido por 1000, la

cantidad re s u l ta n te ve n d rá ex p resada en c ro i z a t s. En té rminos prácticos, esta

multiplicación por 1000, además de ahorrar decimales en los valores obtenidos (no

cabe esperar diferencias morfológicas importantes entre poblaciones separadas por 1

km), hace que las magnitudes en croizats expresen la cantidad de cambio que se

observaría por cada 1000 km de separación entre poblaciones.

Las distancias euclidianas estandarizadas pueden calcularse para diferencias

hereditarias cuantitativas de cualquier tipo, tales como frecuencias de caracteres

discretos y valores de caracteres continuos. El croizat puede verse como una unidad

conceptualmente comparable al darwin (Haldane 1949) y al haldane (Gingerich 1993),

con la diferencia principal de que la distancia morfológica se divide por la distancia

geográfica en lugar de por el tiempo o el número de generaciones. Aunque la

definición de croizat presentada se refiere a poblaciones, también podría usarse para

comparar individuos, para lo cual las distancias euclidianas empleadas tendrían que

ser interindividuales, en lugar de interpoblacionales.

Los valores presentados de cambio morfológico interpoblacional en función de la

distancia geográfica, expresados en croizats, consideran por separado las distancias

euclidianas entre grupos ge o grá ficos de venados con re s p e c to a: 1) datos no

morfométricos, frecuencias de caracteres discretos; 2) datos morfométricos (tamaño

mandibular), puntajes en el primer componente del ACP de variables continuas

m a n d i b u l a res; y 3) datos morfo m é t ricos (fo rma mandibular), puntajes en los

componentes a partir del segundo del mismo ACP.

El cálculo de distancias geográficas entre grupos geográficos de venados, con base

en la latitud y longitud de un punto aproximadamente central en el área del mapa

ocupada por cada uno de dichos grupos, fue posible gracias a la versión HTML del

programa World Distance Calculator de la Fédération Aéronautique Internationale.


Resultados

Caracteres discretos craneomandibulares

El árbol de unión de vecinos (Figura 1), resume la información sobre frecuencias

de caracteres discretos craneanos y mandibulares en 17 grupos de venados de cola

blanca venezolanos y norteamericanos (Rees 1969a, Molina y Molinari 1999). Este

árbol corrobora los siguientes aspectos principales (Molina y Molinari 1999): 1) los

venados de cola blanca venezolanos son muy dive rge n tes con re s p e c to a los

norteamericanos; 2) con relación a sus separaciones geográficas, que son mucho

menores, los venados de cola blanca venezolanos muestran mayor diferenciación que

los norteamericanos; 3) pese a la corta distancia entre la Isla de Margarita y tierra

firme, la diferenciación del venado insular respecto al resto de sus congéneres

venezolanos excede en magnitud la de los venados de cola blanca norteamericanos de

regiones tan distantes como Ontario y Arizona; 4) pese a que los páramos de Mérida

se encuentran geográficamente cerca de los llanos, la diferenciación del venado de cola

blanca andino con respecto a sus congéneres llaneros también es considerable; y 5) de

los venados de cola blanca de tierras bajas continentales, los más diferenciados son los

de la costa. No obstante, es necesario reiterar que la pequeña muestra disponible de

venados de la costa es una mezcla de ejemplares pertenecientes a variedades

seguramente diferentes, una occidental y otra oriental (Molina y Molinari 1999).

Además, el árbol aquí presentado (Figura 1) revela un cierto grado de diferenciación

craneana del venado de cola blanca de Apure (que además destaca por su pelaje claro

y tamaño pequeño; Brokx 1984), con respecto al resto de sus congéneres llaneros,

aspecto no evidenciado anteriormente (Molina y Molinari 1999).

Medidas mandibulares y masas corporales

Los valores de masa corporal estimados (Tabla 1), coinciden bien con los valores

de masa reales de los venados de cola blanca norteamericanos (Sauer 1984). Los

venados de la costa del Caribe y de la Isla de Margarita representan, respectivamente,

los Odocoileus de mayor y de menor tamaño de Venezuela. La masa estimada de los

venados de la costa es similar a la estimada para los venados de la mitad sur de los

Estados Unidos. La masa estimada del venado de Margarita es considerablemente

menor que la masa conocida del venado de los Cayos de Florida, el Odocoileus más

pequeño de Norteamérica, lo cual es consistente con el hecho de que el cráneo del

venado de Margarita es de menores dimensiones (Osgood 1910, Maffei et al. 1988,

Molina y Molinari 1999, Schaefer y Main 1999).

Las diferencias en tamaño cefálico y masa corporal (Figuras 2, 3; Tabla 1)

conjuntamente indican que: 1) los machos de la costa superan ampliamente a los de

Margarita en tamaño corporal y mandibular, lo último también implica grandes

diferencias en las dimensiones de la cabeza y de las astas; 2) la diferencia en tamaño

corporal entre los machos de la costa y las hembras de Margarita es substancialmente

mayor que la de estos mismos machos con sus propias hembras (debido a la probable


sobrevaluación de las masas corporales de las hembras ya notada; la verdadera masa

media de las hembras de Margarita podría ser todavía menor que la tabulada,

acercándose a 24 kg); 3) incluso considerando la probable sobrevaluación de su masa,

las hembras de la costa superan apreciablemente el tamaño corporal de los machos de

Margarita.

Patrones de variación geográfica

En términos absolutos, la variabilidad geográfica de los caracteres discretos

craneomandibulares (Tabla 2) en los venados de cola blanca norteamericanos (2,95

DEE) es menor que la observada en los venezolanos (3,21 DEE). En términos relativos,

es decir calibrando por las distancias geográficas, mucho mayores en Norteamérica

que en Venezuela, la diferencia en variación entre los venados norteamericanos (3,74

Tabla 1. Masas corporales de venados de cola blanca (Odocoileus) adultos. Excepto en el caso delos venados de Florida, para los cuales las masas referidas son reales, las masas corporalesindicadas fueron estimadas a partir de la longitud del diastema mandibular, (verMateriales y Métodos).

Longitud media del diastema Masa corporal media(cm)

(kg)

Odocoileus: Venezuela

Isla de Margarita 5,1 4,8 31,1 27,7

Apure 5,6 5,4 40,0 36,7

Bolívar 6,0 - 45,4 -

Llanos Orientales 6,1 5,5 47,8 37,6

Llanos Occidentales 6,2 5,6 49,5 40,0

Páramos de Mérida 6,4 6,6 53,0 57,2

Costa del Caribe 6,8 6,5 62,1 54,3

O. virginianus: Norteamérica

Cayos de Florida - - 38,0 29,0

Arizona 6,1 - 47,2 -

Florida peninsular - - 56,0 43,0

Texas 6,9 - 64,3 -

Oklahoma 7,0 - 64,7 -

Alabama 7,0 - 64,7 -

Illinois - 7,1 - 67,0

Saskatchewan 7,4 7,1 74,1 67,5

Michigan 7,7 - 81,9 -

Ontario 7,8 7,5 83,5 76,4

Nueva Brunswick 7,8 7,2 84,2 70,1

Los datos de Venezuela (diastemas), según Molina y Molinari (1999); los de Florida peninsular (masas corporales), según

Schaefer y Main (1999); los de Cayos de Florida (masas corporales), según Peterson (2003); los de Illinois (diastemas), según

Lavengood et al. (1994); el resto de Norteamérica (diastemas), según Rees (1969a, 1971b).


croizats) y venezolanos (8,21 croizats) aumenta mucho. También con respecto a estos

caracteres (Tabla 2), en los venados norteamericanos se aprecia una elevada y

altamente significativa correlación de la diferenciación morfológica con la distancia

geográfica (r= 0,67). En contraste, en los venados venezolanos, el pequeño y no

s i g n i fi c a t i vo valor de dicha correlación (r= 0,13) indica que las dispari d a d e s

intergrupales carecen de dirección geográfica.

En términos absolutos (Tabla 2), la variación en tamaño mandibular de los

venados norteamericanos (1,53 DEE) es ligeramente mayor que la de los venezolanos

(1,38 DEE). En términos relativos, la de estos últimos es mucho mayor (0,85 contra

3,97 croizats). En términos absolutos, la variación en forma mandibular de los venados

norteamericanos (1,64 DEE) es menor que la de los venezolanos (2,30 DEE). En

términos relativos, la diferencia aumenta mucho (1,03 contra 6,40 croizats). El signo

positivo de las correlaciones del tamaño (r= 0,39) y la forma mandibular (r= 0,16) con

la distancia ge o grá fica (Tabla 2), indica que los grupos vecinos de ve n a d o s

n o rte a m e ricanos tienden a pare c e rse morfo m é t ri c a m e n te. En cambio, el signo

negativo (r= -0,33 y -0,19 respectivamente) de dichas correlaciones indica que los

grupos vecinos de venados venezolanos tienden a ser diferentes morfométricamente.

Discusión

Confiabilidad de los datos genéticos disponibles

A los efectos de contrastar nuestros resultados con las conclusiones taxonómicas de

Moscarella et al. (2003), es necesario hacer constar que, por ser ejemplares cautivos, 20

de los 26 venados venezolanos de los cuales Moscarella et al. (2003) secuenciaron ADN

no cumplen el requisito fundamental para un estudio filogeográfico y taxonómico de

tener un origen geográfico seguro (Ruedas et al. 2000, Wheeler 2003). Once de los

ejemplares dudosos pertenecían a cinco exhibiciones de fauna silvestre del país que no

llevan buenos registros sobre sus animales y que mantienen juntos y entrecruzan

venados de diversos orígenes geográficos (Moscarella 2001). Los nueve restantes eran

mascotas de habitantes de Margarita, e incluían cuatro venados de tierra firme: uno

del vecino Estado Sucre, otro "de Maturín" (un origen imposible, ésta es una ciudad en

la cual no hay venados silvestres), y dos del Estado Apure (Moscarella 2001). El

ejemplar "de Sucre" fue el único venado de tierra f irme que, por su haplotipo, se

agrupó con los de Margarita. Si este ejemplar fuese en realidad de Margarita, las

distancias genéticas calculadas entre venados insulares y continentales habrían sido

mayores.

Distancias genéticas

Según Moscarella et al. (2003) cariacou, margaritae y lasiotis, las tres especies

plenas de Odocoileus venezolanos reconocidas por Molina y Molinari (1999), carecen

de validez, por lo cual dichos taxa (aunque refiriéndose a lasiotis con el nombre


goudotii), deben seguir siendo considerados sólo subespecies de O. virginianus. La

única evidencia ofrecida para justificar este retroceso taxonómico consiste en distan-

cias genéticas mitocondriales. El razonamiento de Moscarella et al. (2003) tiene dos

elementos: 1) su propio hallazgo de que las distancias genéticas mitocondriales (D-

loop) entre los Odocoileus venezolanos apenas rozan el 3%; y 2) una generalización,

basada en ciertos ejemplos (Cronin 1992, Tamate et al. 1998, Nagata et al. 1999,

Kuwayama y Ozawa 2000), conforme a la cual lo típico en los cérvidos sería que las

distancias genéticas mitocondriales entre subespecies de una misma especie alcancen

3%. Conjuntamente, ambos elementos indicarían que la variabilidad genética de los

Odocoileus venezolanos es insuficiente para dividirlos en varias especies.

Una cuidadosa revisión de la literatura revela que es falso que, en los cérvidos, las

distancias genéticas mitocondriales entre subespecies típicamente alcancen 3%. Pese a

su variabilidad cariotípica y a su distribución en tres continentes, las ocho subespecies

de alce (Alces alces) son prácticamente indistinguibles desde el punto de vista

mitocondrial (Cronin 1992, Udina et al. 2002, Hundertmark et al. 2002a, b, 2003).

Para las todavía más ampliamente distribuidas especies de Cervus, la distancia

genética promedio entre subespecies a nivel del D-loop es 1,8% (Randi et al. 2001) y las

distancias genéticas a nivel de citocromo b entre especies perfectamente válidas son a

Tabla 2. Parámetros cuantitativos de la variabilidad geográfica de venados de cola blancavenezolanos y norteamericanos. DEE = distancia euclidiana estandarizada. Variaciónabsoluta= media de las DEE intergrupales. Variación relativa= media de las DEEdivididas por las distancias geográficas intergrupales. Distancia–distancia= correlaciónentre distancias morfológicas y distancias geográficas que separan a los grupos devenados.

Sólo Sólo Venezuela contra

Venezuela Norteamérica Norteamérica

Caracteres cualitativos craneomandibulares

Variación absoluta 3,21 DEE 2,95 DEE NSVariación relativa 8,21 croizats 3,74 croizats α < 0,007**Distancia–distancia r = 0,13; NS r = 0,67; α < 0,000001 α < 0,02*

Tamaño mandibular

Variación absoluta 1,38 DEE 1,53 DEE NSVariación relativa 3,97 croizats 0,85 croizats α < 0,002**Distancia–distancia r = –0,33; NS r = 0,39; α < 0,02 α < 0,02*

Forma mandibular

Variación absoluta 2,30 DEE 1,64 DEE α < 0,05**Variación relativa 6,40 croizats 1,03 croizats α < 0,0001**Distancia–distancia r = –0,19; NS r = 0,16; NS NS

NS = no significativo.

*Coeficientes de correlación comparados mediante la transformación Z de Fisher.

**Prueba t de dos colas suponiendo varianzas desiguales.


veces tan pequeñas (inferiores a 1-2%), que han sido calificadas de "marginales" (Pitra

et al. 2004). En los muntiacs (Muntiacus) y en los ciervos almizclados (Moschus), las

distancias mitocondriales entre subespecies suelen ser inferiores a 1-2% y las diferencias

entre especies suelen estar por debajo del 3% (Giao et al. 1998, Su et al. 1999, Wang y

Lan 2000). Con base en el propio género Odocoileus, en el cual la distancia genética

entre las especies norteamericanas a nivel de citocromo b puede llegar a ser de sólo

1,3%; se ha propuesto que en los cérvidos lo típico podría ser que las especies hermanas

se caractericen por divergencias genéticas mutuas muy bajas (Bradley et al. 2003).

Ciertamente, la literatura registra algunos ejemplos en los cuales las distancias

genéticas mitocondriales entre subespecies de cérvidos pueden alcanzar o rebasar el

3% (Cronin 1992, González et al. 1998, Nagata et al. 1999, Kuwayama y Ozawa 2000).

No obstante, estos ejemplos, y más en particular los citados por Moscarella et al. (2003)

para apoyar su generalización, están siendo reevaluados taxonómicamente, lo cual ha

resultado en que casi todas las "subespecies" implicadas sean ahora consideradas

especies plenas (Polziehn y Strobeck 2002, Ludt et al. 2004, Pitra et al. 2004, Groves

2005). Además, estas "subespecies" no deberían haberse usado para calibrar el grado

de especiación de los Odocoileus venezolanos ya que las distancias o barreras

geográficas que las separan son de mucha mayor envergadura que las presentes en

Venezuela.

El uso del D-loop como única fuente de información taxonómica (Moscarella et

al. 2003) contradice la noción actual de que no existen distancias genéticas "críticas"

que perm i tan, por sí mismas, dete rminar la validez del estatus específico o

subespecífico de poblaciones animales (Avise y Ball 1990, Sites y Crandall 1997, Nagl

et al. 2000, Puorto et al. 2001, Polziehn y Strobeck 2002). Para distinguir entre especies

y subespecies, antes que las distancias genéticas, interesa saber si hay suficiente

diferenciación adaptativa, y aislamiento reproductivo potencial o efectivo (Templeton

1989, Crandall et al. 2000, Helbig et al. 2002). La aplicación general de reglas para

definir especies basadas sólo en distancias genéticas llevaría a negar la existencia de

géneros y especies jóvenes diferenciados rápidamente: inclusive con distancias críticas

a nivel de D-loop tan bajas como 1-2%, habría que rebajar a "subespecies" simpátricas

de una especie única a muchos géneros de pinzones de las Islas Galápagos y de cíclidos

haplocrominos de Africa oriental (Sato et al. 1999, Nagl et al. 2000).

En resumen, la invalidación de las especies reconocidas por Molina y Molinari

(1999) valiéndose de una distancia genética "crítica" (Moscarella et al. 2003) es, además

de cuestionable teóricamente, injustificable con base en lo que se sabe acerca de la

variabilidad genética interespecífica de los cérvidos.

Caracteres discretos craneomandibulares

Para justificar el uso de una distancia genética "crítica" como único criterio

taxonómico válido para los venados de cola blanca venezolanos, Moscarella et al.

(2003) adujeron que Molina y Molinari (1999) emplearon datos "morfométricos"

sujetos a gran plasticidad fenotípica, por ende irrelevantes para distinguir especies.


Moscarella et al. (2003) obviaron que para los cérvidos en general y para Odocoileus

en particular es falso que la morfometría craneomandibular esté sujeta a una

plasticidad fenotípica tal que la haga inútil para estudios taxonómicos y filogenéticos

(Rees 1969b, Hewison 1997, Meijaard y Groves 2004, Groves 2005), y pasaron por alto

que: 1) las propuestas taxonómicas de Molina y Molinari (1999) no se fundamentaron

en datos morfométricos (su análisis de medidas mandibulares tuvo el propósito auxiliar

de comparar en tamaño y forma a los grupos ya diferenciados con base en caracteres

no morfométricos); 2) los caracteres craneomandibulares con los que explícitamente

Molina y Molinari (1999) justificaron dichas propuestas son de naturaleza discreta y

similares a los usados con gran éxito por otros autores para construir filogenias de

artiodáctilos (Janis y Scott 1987, Gentry y Hooker 1988, Montgelard et al. 1988,

Bouvrain et al. 1989, Scott y Janis 1993, Groves 2000, Vrba y Schaller 2000, Webb

2000, Geisler 2001, Hassanin y Douzery 2003) y 3) en el caso particular de cérvidos,

los estudios basados en caracteres morfológicos discretos como los usados por Molina

y Molinari (1999) han llevado a filogenias altamente concordantes con las basadas en

ADN mitocondrial (Randi et al. 1998, 2001, Groves 2006).

Moscarella et al. (2003) también pasaron por alto que, en conjunto, los caracteres

discretos empleados por Molina y Molinari (1999) resumen el efecto indirecto de

numerosos loci genéticos, por lo cual conjuntamente podrían ser una medida más

representativa de diferenciación taxonómica que una corta secuencia mitocondrial, tal

como el D-loop empleado por ellos. Esta es seguramente la explicación de por qué

dichos caracteres separan a los venados de una manera biogeográficamente lógica

(Figura 1).

Debido a que, para f ines ta xonómicos, los cara c te res morfológicos son

n e c e s a ri a m e n te comp l e m e n ta rios y a menudo superi o res a los moleculares, lo

prudente es buscar aspectos coincidentes de ambos tipos de información (Sites y

Crandall 1997, Puorto et al. 2001, Polziehn y Strobeck 2002, Zander 2003, Pitra et al.

2004, Groves 2005). Aunque hay especies morfológicamente crípticas diagnosticables

gracias a discontinuidades genéticas, también hay especies genéticamente crípticas

d i a g n o sticables gracias a discontinuidades morfológicas; incluso hay especies

difícilmente diagnosticables tanto morfológica como genéticamente, pese a poseer

aislamiento reproductivo total (Lee 2000, Mendelson y Shaw 2001).

Medidas mandibulares y masas corporales

La comparación de machos muestra que la variación geográfica en tamaño

mandibular de los Odocoileus venezolanos (Figura 2) es considerable, aunque en

términos absolutos menor que la de los venados de cola blanca norteamericanos. Se

infiere (Tabla 1) que el venado de Margarita rivaliza por el título de Odocoileus

viviente más pequeño con el también diminuto venado de la panameña Isla de Coiba

(para una descripción detallada de éste, ver Allen 1904). Por su parte, los venados de

la costa (Figura 2, Tabla 1), son la demostración de que es un error suponer que los

venados de cola blanca sura m e ricanos son siemp re más pequeños que los


norteamericanos (Baker 1984, Smith 1991). La figura 3 permite visualizar la magnitud

de la diferenciación en tamaño y forma craneomandibular de estos dos Odocoileus

venezolanos extremos. Hay tres motivos por los cuales las diferencias no podrían

obedecer a "plasticidad fenotípica," tal como ha sido propuesto (Moscarella et al. 2003):

1) dicha plasticidad no debería producir animales tan diferentes en regiones costeras

tan similares climatológica y florísticamente (Isla de Margarita, La Guaira); 2) las

diferencias tienden a ser constantes independientemente de si los ejemplares son

silvestres o criados en cautiverio; y 3) la mejor explicación para el enanismo del venado

de Margarita es que es resultado de convergencia adaptativa con otros ungulados

insulares pequeños (Dayan y Simberloff 1999), entre los cuales se incluyen varios

Odocoileus (Allen 1904, Brisbin y Lenarz 1984, Maffei et al. 1988, Schaefer y Main

1999).

En virtud de su diferenciación morfológica, el venado de Margarita (Tabla 1;

Figuras 2, 3) ofrece la oportunidad de formular hipótesis acerca de qué podría suceder

si desapareciese la barrera marina que lo separa de sus congéneres de tierra firme.

En primer lugar, como en los demás ungulados, la masa corporal es determinante

para la segregación de nichos ecológicos en los cérvidos (Jenkins y Wright 1988,

Kirchhoff y Larsen 1998, Latham et al. 1999, Domingues y Barbanti 2005). Los

venados de Margarita, por su menor tamaño, deben estar más limitados por la calidad

del alimento, mientras que los de la costa, por su mayor tamaño, principalmente por

la cantidad del alimento: los primeros podrían aprovechar parches de follaje de buena

calidad, pero demasiado pequeños para los segundos, mientras que los segundos

podrían aprovechar parches extensos de follaje de calidad insuficiente para los

primeros. Es decir, cabría esperar que los venados de Margarita y de la costa, por

poseer grandes diferencias de tamaño corporal de origen genético (Figura 3), no sean

ecológicamente intercambiables, lo cual haría que ambos reuniesen un requisito

fundamental para ser considerados especies diferentes (Templeton 1989, Crandall et al.

2000).

En segundo lugar, en los cérvidos, la masa corporal y las dimensiones de las astas

son decisivas en el éxito sexual de los machos (Clutton-Brock 1987, Markusson y

Folstad 1997, Ditchko et al. 2001, Malo et al. 2005, Barto y Bahbouh 2006).

Supongamos que las hembras de venado de Margarita aceptan machos de la costa, y

que las hembras de venado de la costa aceptan machos de Margarita. En la

competencia por las hembras de cualquiera de los dos orígenes, los machos de la costa,

gracias a su superior tamaño, triunfarían casi siempre sobre los machos de Margarita,

impidiéndoles copular. Además, los machos de Margarita tendrían dificultad para

copular con las hembras de la costa debido a que éstas les superan considerablemente

en alzada. Esta desigualdad de oportunidades reproductivas haría que la mayoría de

los híbridos de primera generación tuviesen un padre de la costa y una madre de

Margarita. Si estos híbridos fuesen de tamaño corporal intermedio, podrían estar

sujetos a mortalidades elevadas antes de nacer (por alcanzar durante su desarrollo fetal

un tamaño excesivo para el sistema reproductor de sus madres) y antes del destete (por


alcanzar durante su desarrollo postnatal un tamaño excesivo para mantenerse con la

leche de sus madres). La elevada mortalidad de los híbridos llevaría rápidamente al

desarrollo de comportamientos tendientes al aislamiento reproductivo de los dos tipos

de venado.

Figura 2. Comparación del tamaño mandibular de 22 grupos de ejemplares adultos de Odocoileusvenezolanos (machos y hembras) y O. virginianus norteamericanos (machos) basadas en14 medidas (Rees 1969a, b; Molina y Molinari 1999 ). La escala representa los puntajes,expresados en desviaciones estándar, de dichos grupos en el primer eje de un Análisis deComponentes Principales.


En conclusión, las diferencias en tamaño corporal y dimensiones cefálicas

observables entre los Odocoileus venezolanos más divergentes (Figura 3) hacen pensar

que, independientemente de las distancias genéticas que los separan, en el presente

habría diferenciación ecológica y aislamiento reproductivo parcial si sus poblaciones se

hiciesen simpátricas o parapátricas.

Patrones de variación geográfica

En los venados de cola blanca norteamericanos, el elevado y significativo valor de

la correlación (r= 0,67) con la distancia geográfica demuestra que la frecuencia de

caracteres discretos craneomandibulares varía de manera fuertemente clinal (Tabla 2).

En los venados de cola blanca venezolanos, el casi nulo y no significativo valor de la

misma correlación (r= 0,13) indica que dicha frecuencia, pese a varíar de modo más

abrupto que en Norteamérica (8,21 contra 3,74 croizats), no lo hace de manera clinal

(Tabla 2). Es necesario notar que el bajo valor de la correlación correspondiente a los

venados venezolanos no podría atribuirse a falta de diferenciación geográfica, pues en

variación absoluta (Tabla 2) superan a los venados norteamericanos (3,21 contra 2,95

DEE).

Las ideas anteriores se ven reforzadas al considerar los datos morfométricos man-

dibulares (Tabla 2) que, por su distinta naturaleza, son una fuente de información

independiente. En los venados norteamericanos, el signo positivo de las correlaciones

entre diferenciación morfométrica y distancia geográfica (tamaño, r= 0,39; forma, r=

0,16), indica una variación más continua, pues las mayores diferencias aparecen entre

grupos geográficos alejados; y la baja variación relativa en tamaño (0,85 croizats) y

forma (1,03 croizats) indica una variación más gradual. En contraste, en los venados

venezolanos, el signo negativo de las correlaciones entre diferenciación morfométrica

y distancia geográfica (tamaño, r= -0,33; forma, r= -0,19) indica una variación más

discontinua, pues las mayores diferencias aparecen entre grupos geográficos vecinos; y

la elevada variación relativa en tamaño (3,97 croizats) y forma (6,40 croizats) indica

una variación más abrupta. En conjunto, la variación geográfica más continua y gra-

dual de los venados norteamericanos apoya la idea de un patrón clinal, mientras que

la variación geográfica más discontinua y abrupta de los venados venezolanos apoya

la idea contraria.

Al compararlos con sus parientes de las zonas templadas, los vertebrados tropicales

poseen mayores divergencias genéticas intralinaje y cladogénesis más antiguas (p. ej.

Da Silva y Patton 1998, Culver et al. 2000, Moritz et al. 2000, Chek et al. 2003,

Crawford 2003, Lessa et al. 2003, Martin y McKay 2004). Ello podría deberse a que

el menor efecto de los períodos glaciares ha permitido que los procesos locales de

diferenciación evolutiva hayan sido más constantes y prolongados en los trópicos

(Hewitt 1996, Milá et al. 2000, Lessa et al. 2003). La mayor y menos ordenada

variabilidad geográfica de los venados de cola blanca venezolanos con respecto a los

n o rte a m e ricanos (Tabla 2) parece aj u sta rse a este patrón de especiación más

productiva en los trópicos.


Es una paradoja que la taxonomía tradicional reconozca 17 subespecies de

venados de cola blanca en Estados Unidos y sólo ocho en una área similar en

Suramérica (Smith 1991). Lo lógico sería que los taxa suramericanos fuesen más

numerosos y en promedio de mayor jerarquía que los norteamericanos (Figura 1;

Tabla 2). Como en otros organismos (Chek et al. 2003), esta paradoja puede explicarse

por el pobre conocimiento biológico que se tiene de los venados de cola blanca

tropicales, pese a su gran importancia económica (Eisenberg 2000, Weber y González

2003). Las estadísticas de México (Mandujano 2004) ilustran la situación: de 276

estudios revisados, 189 se centraron en las cinco subespecies de venados de cola blanca

neárticas (carminis, couesi, miquihuanensis, texanus, mexicanus) y sólo 76 en las nueve

subespecies neot ropicales (a c a p u l c e n s i s, n e l s o n i, o a xa c e n s i s, s i n a l o a e, th o m a s i,

toltecus, truei, veraecrucis, yucatanensis). Por supuesto, los estudios sobre los venados

de Centro y Suramérica son mucho menos numerosos y sólo una pequeña fracción de

ellos ha tocado aspectos taxonómicos.

Figura 3. Vista lateral de los cráneos y denticiones inferiores del holotipo de Odocoileus margaritae(Field Museum of Natural History, Chicago) y de un ejemplar de O. cariacou (U. S.National Museum of Natural History, Washington). El ejemplar de margaritae, unmacho adulto joven, fue colectado cerca de Puerto Viejo (Paraguachoa, Estado NuevaEsparta) en 1910. El ejemplar de cariacou, un macho subadulto, fue colectado cerca deLa Guaira (Estado Vargas) en 1892. Si ambos ejemplares fuesen de la misma edad, ladiferencia de tamaño sería mayor. Dibujos por Sharlene Santana.


El género Odocoileus todavía no ha sido objeto de una investigación sistemática

encaminada a unificar los criterios taxonómicos aplicados a las formas de Norte,

Centro y Suramérica. Los análisis aquí presentados (Tabla 2) permiten confiar en que

una investigación de esta naturaleza confirmará la mayor y más compleja variabilidad

ge o grá fica de las fo rmas neot ropicales, apoyando y ampliando las pro p u e sta s

taxonómicas de Molina y Molinari (1999).

Escenarios paleobiogeográficos: venado de páramo

Excluyendo al venado de alta montaña de la Sierra Nevada de Santa Marta,

nominalmente una variedad de Mazama americana (Alberico et al. 2000), hay tres

venados de páramo (Odocoileus) en Los Andes del norte (Molina y Molinari 1999):

lasiotis, cordillera de Mérida en Venezuela; goudotti, cordillera oriental de Colombia;

y ustus, cordilleras de Ecuador y extremo sur de Colombia, quizás Perú al norte de la

depresión de Huancabamba. Además, en Perú y Bolivia habita peruvianus, que en la

vertiente pacífica no está restringido a alta montaña, pues en Los Andes centrales,

desde la puna hasta la costa, hay continuidad de vegetación abierta adecuada para

Odocoileus.

Cabrera (1961) reconoció a goudotii, ustus y peruvianus, pero sinonimizó a lasiotis

con goudotii debido a que creía que la cordillera de Mérida era sólo una extensión, de

alturas continuas, de la cordillera oriental de Colombia (Cabrera 1918). Sin embargo,

la f lora y la fauna de los páramos de ambas cordilleras siempre han estado aislados,

incluso durante los máximos glaciares, por la depresión del Táchira, una de las más

hondas de todos Los Andes, formada por un corredor de valles de 60 km de anchura

y 960 m de elevación (Van der Hammen y Cleef 1986). Tomando en cuenta este hecho

biogeográfico, Molina y Molinari (1999) revivieron a lasiotis como una forma

independiente de goudotii.

Moscarella et al. (2003) mantuvieron a lasiotis como sinónimo de goudotii. Ello

equivale a suponer que ambos venados poseen los mismos caracteres taxonómicos por

ser recíprocamente monofiléticos. Según estos autores "goudotti" (=goudotii + lasiotis)

se diferenció tras iniciarse el Holoceno hace 13000 años, al quedar aislado de los

venados de tierras bajas (O. cariacou, bajo el nombre O. v. gymnotis), debido al

ascenso altitudinal de la vegetación de páramo. También, según estos autores, el

descenso altitudinal de la vegetación de páramo durante la última glaciación hizo a los

antecesores de "goudotti" panmícticos con sus congéneres de tierras bajas hasta hace

apenas 19000 - 16000 años.

El componente holocénico del escenario de Moscarella et al. (2003), es decir la

diferenciación de una única subespecie de venado de cola blanca en las alturas de las

cordilleras de Mérida y oriental de Colombia, implica que la subespecie "goudotii," en

una emigración asincrónica con la del resto de los taxa vege tales y animales

compartidos, tendría que haberse movido de los páramos de una cordillera a los de la

otra habiendo ya alcanzado estos ambientes su gran separación actual, que es la

máxima cíclica (Van der Hammen y Cleef 1986). Dicha emigración tendría además


que haberse logrado contradiciendo la noción de que "goudotii" y "gymnotis" son sólo

subespecies de O. virginianus (Moscarella et al. 2003), pues los "goudotii" participantes

tendrían que haber atravesado la depresión del Táchira sin perder su identidad

subespecífica por entrecruzamiento con los "gymnotis" presentes en el camino.

El componente preholocénico del escenario de Moscarella et al. (2003), es decir la

panmixia entre las poblaciones antecesoras de los venados de páramo y tierras bajas,

requiere que, durante la última glaciación, la barrera ecológica que actualmente

separa a estos venados, a saber el "cinturón" de selvas húmedas andinas, se haya

reducido y fragmentado enormemente, y que el descenso altitudinal de la vegetación

de páramo la haya hecho entrar en amplio contacto con la vegetación abierta de

tierras bajas. Sin embargo, la información paleobotánica no apoya estas nociones.

Aunque en el último máximo glaciar la vegetación de páramo descendió de los 4800-

3300 m s.n.m. actuales hasta los 3500-2000 m s.n.m., los "cinturones" selváticos

andinos no desaparecieron sino que simplemente descendieron de los 3300-1000 m

s.n.m. actuales hasta los 2000-800 m s.n.m. (Van der Hammen 1979, Van der

Hammen y Cleef 1986, Hooghiemstra y Cleef 1995, Hooghiemstra y Van der

Hammen 2004). Además, por varios ciclos glaciares, el ecotono páramo-selva nublada

ha estado por debajo de los 2000 m sólo 5-10% del tiempo (Van der Hammen y Cleef

1986), haciendo infrecuentes las oportunidades de introgresión entre venados de

páramo y tierras bajas.

En consecuencia, la información paleobotánica en realidad sugiere que las coloni-

zaciones de ambientes de páramo por las poblaciones ancestrales de lasiotis, goudotii

y ustus fueron simultáneas e independientes, y que estos tres venados se mantuvieron

completamente aislados unos de otros y casi completamente aislados de los de tierras

bajas durante varios periodos glaciares, incluyendo el último. Por fortuna, hay pruebas

fósiles y arquelógicas que confirman el origen preholocénico de los venados de

páramo: 1) en el Ecuador, u st u s fue conte mp o ráneo de la fo rma de tierras bajas "O. salinae"

( p ro b a b l e m e n te un sinónimo de O. cari a c o u) al iniciarse el Holoceno (Hoff stet ter 19 5 2 ,

1986, Tomiati y Abbazzi 2002); 2) en la altiplanicie de Bogotá (2600 m de eleva c i ó n ) ,

g o u d ot i i d i s m i n u yó mucho su imp o rtancia en la dieta de los indígenas cuando el ascenso

holocénico del bosque andino hizo desaparecer localmente la ve getación de pára m o

( C o rreal 19 9 0 ) .

C o n s i d e rando lo ante ri o r, es oportuno pre s e n tar un nuevo escenario para explicar el

o ri gen de los venados de páramo, que a dife rencia del pro p u e sto por Moscarella et al. ( 2 0 0 3 ) ,

tome en cuenta la info rmación paleobioge o grá fica disponible. Siguiendo la cronología de

M c Kenna y Bell (19 97), este nuevo escenario consta de las etapas siguientes:

A.- Mioceno tardío, hace 5,3-11,2 millones de años: aparición de los Odocoileinae,

subfamilia de los Cervidae a la que pertenece Odocoileus, en el registro fósil de

Europa y Asia (McKenna y Bell 1997).

B.- Plioceno te mp rano, hace 5 millones de años: aparición del pri m e r

Odocoileinae en Norteamérica (Webb 2000).


C.- Inicio del Plioceno tardío, hace unos 3 millones de años: aparición del género

Odocoileus en el registro fósil de Norteamérica (Kurtén y Anderson 1980,

Webb 2000).

D.- Final del Plioceno tardío, hace unos 2 millones de años: aparición de O.

virginianus en el registro fósil de Norteamérica (Kurtén y Anderson 1980).

Según Webb (1991, 2000), la diversificación de varios grupos de mamíferos

suramericanos de origen neártico, entre ellos los cérvidos, se inició a bajas

latitudes en Norteamérica antes de que se materializara la colonización de

Suramérica. En concordancia con esta idea, puede suponerse que en esta etapa,

en lo que ahora es el sur de México, debe haber tenido lugar la diferenciación

de O. cariacou (adaptación a climas cálidos) a partir del ancestro común con

O. virginianus y O. hemionus.

E.- Pleistoceno, hace unos 0,53-1,7 millones de años: colonización de Centroamé-

rica por Odocoileus (McKenna y Bell 1997), representado por O. cariacou.

F.- Pleistoceno medio, hace unos 0,78-1,2 millones de años: migración de O.

cariacou a través del Istmo de Panamá hasta Suramérica (Marshall 1985, Webb

1985). Previamente a esta etapa, Los Andes del norte y las tierras bajas de

Colombia y Venezuela ya habían adquirido sus configuraciones actuales (Díaz

de Gamero 1996, Gregory-Wodzicki 2000).

G.- Pleistoceno medio, hace 0,35-1 millones de años: colonización de los ambientes

de páramo por O. cariacou. Durante esta etapa, las selvas nubladas de Los

Andes del norte eran mucho menos diversas que las actuales en formas arbóreas

de origen austral y neártico, por ende preadaptadas a climas fríos, mientras que

las formas arbóreas predominantes, originadas a partir de vegetación de las

tierras bajas circundantes, no estaban todavía bien adaptadas al clima de alta

montaña. Dada esta composición taxonómica y adaptativamente más pobre,

las selvas nubladas de la etapa tenían un límite altitudinal más bajo, eran menos

densas y en general constituían un tipo de vegetación menos definido que las

actuales (Gentry 1995, Hooghiemstra y Cleef 1995, Webster 1995, Marchant et

al. 2002). Por ello, estas selvas fueron una barrera en buena medida franquea-

ble, particularmente durante las glaciaciones, para los O. cariacou que,

procedentes de tierras bajas, emigraron a los páramos.

H.- Pleistoceno tardío a presente, últimos 350000 años: diferenciación definitiva de

O. lasiotis, O. goudotii y O. ustus a partir de las poblaciones de O. cariacou que

anteriormente habían colonizado los ambientes de páramo. Durante esta

etapa, las selvas nubladas de Los Andes del norte adquirieron su fisonomía

actual, enriqueciéndose con especies arbóreas de orígenes austral, neártico y

autóctono bien adaptadas al clima de alta montaña. Además del registro

p a l e o b otánico, como prueba del re c i e n te ori gen de estas selvas, puede

mencionarse que la mayoría de sus endemismos vegetales son sólo a nivel de

especie (Gentry 1995, Hooghiemstra y Cleef 1995, Webster 1995, Marchant et

al. 2002). El gran desarrollo y la mejor adaptación al frío de las selvas nubladas


durante esta etapa las hizo constituirse en un "cinturón" de vegetación ancho,

denso y permanente que desplazó hacia arriba el límite altitudinal inferior de

los páramos. Por consiguiente, durante esta etapa, las selvas nubladas no sólo

alejaron a los venados de páramo de sus congéneres de tierras bajas, sino que

se constituyeron en una barrera difícil de franquear para estos animales, incluso

durante las glaciaciones (cuatro en los últimos 350000 años; Van der Hammen

y Hooghiemstra 1997), consolidando así los tres procesos de especiación que

independientemente condujeron a lasiotis, goudotii y ustus.

Lo más parsimonioso es suponer que la progresión que finalmente llevó a la

aparición y diversificación de los Odocoileus suramericanos fue de norte a sur, y una

vez en Suramérica, de bajas a altas elevaciones. Hershkovitz (1972) creía que los

venados de cola blanca forman una sola especie originaria de América Central, desde

donde se habría dispersado para colonizar Norteamérica y Suramérica. Su escenario

contradice las etapas "D" y "E", e implica el improbable reemplazo de venados bien

adaptados a climas templados (O. virginianus) por una forma adaptada a climas

tropicales (O. cariacou). Tomiati y Abbazzi (2002) postularon que ustus dio origen a

una especie de tierras bajas (salinae), lo cual contradice las etapas "G" y "H". Estas

autoras no estaban conscientes de que salinae probablemente sea sólo un sinónimo de

c a ri a c o u. Al menos, los paleontólogos han sido capaces de dife re n c i a r

morfológicamente y reconocer como especies diferentes a venados de páramo y tierras

bajas (Hoffstetter 1952, 1986, Tomiati y Abbazzi 2002).

Escenarios paleobiogeográficos: venado de Margarita

Desde los puntos de vista tectónico, litosférico y paleoclimático, la región

nororiental de Venezuela, de la cual fo rma parte la Isla de Marga ri ta, se ha cara c te ri z a d o

por una histo ria sumamente intrincada y dinámica, con numerosos y dramáticos cambios

re c i e n tes (More l o ck et al. 1972, Macsotay 1977, Sch u b e rt 1982, Stö ck h e rt et al. 19 94 ,

1995, Clay ton et al. 1999, Dean et al. 1999, Pete rson et al. 2000, Weber et al. 2 0 01, Piper

y Dean 2002). Moscarella et al. (2003) pro p u s i e ron un escenario para explicar el ori ge n

del venado de Marga ri ta basado sólo en el aspecto paleoclimático. Según este escenari o ,

d u ra n te el último máximo gl a c i a r, debido a la unión entre la Isla de Marga ri ta y la

península de Araya ocasionada por el descenso del nivel del mar en unos 120 m (Ru l l

1998), la población ante c e s o ra del venado marga ri teño (bajo el nombre O. v. marga ri ta e)

debe haber sido continua y panmíctica con las de los O d o c o i l e u s venezolanos de tierra s

b ajas continentales (O. cari a c o u, bajo el nombre O. v. gymnot i s) hace apenas19 0 0 0 - 16 0 0 0

años. Por ello, m a rga ri ta e se habría di fe renciado dura n te el Holoceno, que comenzó h a c e

13000 años, tras quedar aislado en la Isla de Marga ri ta al re gresar el mar a un nive l

similar al actual. Este escenario supone que la batimetría entre Marga ri ta y Araya ,

a c t u a l m e n te cara c te rizada por el casi total predominio de profundidades infe ri o res a

5 0 - 100 m, no ha va riado substa n c i a l m e n te desde hace 19000 años.

Debido a que el venado de Margarita es cranealmente el más distintivo de los


Odocoileus venezolanos (Tabla 1; Figuras 1, 2, 3), la propuesta de Moscarella et al.

(2003) para Margarita implica una evolución morfológica inusitadamente rápida.

Tomando como re fe rencia el bien fundamentado escenario para Los Andes

presentado en la sección anterior, la diferenciación de "O. v. margaritae" tendría que

haberse completado en un tiempo casi 30 veces más corto (13000 años) que la del

venado de páramo (350000 años). La improbabilidad de semejante diferencia en tasas

de evolución invita a proponer un nuevo escenario paleobiogeográfico que, aceptando

la noción de una conexión Margarita-Araya durante el último máximo glaciar,

atribuya la notable diferenciación morfológica del venado de Margarita a un

aislamiento igual o más antiguo que el del venado de páramo. Este nuevo escenario,

que toma en cuenta la evidencia tectónica y litosférica ignorada por Moscarella et al.

(2003), consta de las etapas siguientes:

A-F.- Las mismas del escenario propuesto para el venado de páramo.

G.- Pleistoceno medio, hace 0,4-1 millones de años: colonización de la Isla de

Margarita por O. cariacou ayudado por el descenso del nivel del mar durante

un máximo glaciar. Esta colonización podría haberse producido desde el oeste,

partiendo de lo que ahora es el cabo Codera y recorriendo el primitivo banco

de Cubagua, hasta llegar a Macanao y posteriormente a Paraguachoa (Figura

4). Margarita está formada por dos penínsulas, Paraguachoa (o Margarita

Oriental) y Macanao, unidas por un istmo de relieve muy bajo, formado por

una larga y estrecha barra de arena y una albufera con manglares (Figura 4).

Esta isla, conjuntamente con la mitad norte de las penínsulas de Araya y Paria,

forma parte del borde sur de la placa tectónica del Caribe (Stöckhert et al. 1994,

1995). A su vez Margarita, en unión al banco y la isla de La Tortuga, forma una

montaña parcialmente submarina que se extiende hasta cabo Codera (Maloney

1966, Figura 4). Suponiendo para la placa del Caribe una velocidad de

desplazamiento hacia el este de ~20 mm/año relativamente a la placa de

Suramérica (Weber et al. 2001), Margarita debe haber estado unos 20 km más

al oeste hace un millón de años, y unos 8 km más al oeste hace 400000 años

(hay estimados más extremos que permitirían ubicar a Margarita 50 km al oeste

de su posición actual hace un millón de años; Schubert 1982, Clayton et al.

1999). Si el nivel del mar descendiese 120 m hoy, lo único que impediría la

formación de un puente de tierra entre Margarita y cabo Codera, pasando por

el banco de La Tortuga (Figura 4), serían los canales de La Tortuga, cuya

profundidad máxima alcanza 135 m, y Centinela, cuya profundidad máxima

alcanza 146 m (Goñi et al. 2003). Sin embargo, hace 0,4-1 millones de años, no

sólo estaba Margarita más próxima a cabo Codera, sino que la fosa de Cariaco,

que tiene una antigüedad de unos dos millones de años, apenas había alcanzado

50-75% de su extensión y profundidad actuales (Schubert 1982), y la isla de La

Tortuga y su banco se encontraban más al sur (Maloney y Macsotay 1967).

Debido a esta antigua configuración geográfica, los canales La Tortuga y


Centinela, si acaso existían, debían ser poco profundos. Por ello, durante las

glaciaciones, la ausencia o incipiencia de estos canales debe haber permitido

que hubiera una cresta montañosa continuamente emergida desde cabo

Codera hasta Margarita. Desde hace 5 millones de años hasta antes del inicio

del último máximo glaciar, esta cresta debe haber sido la única conexión de

Margarita con tierra firme, pues el mar al sur y sureste de la isla era demasiado

profundo para permitir la formación de puentes de tierra hacia Araya durante

las glaciaciones (Macsotay 1977, Clayton et al. 1999, Aguilera y Rodrigues

2001). La vegetación de esta cresta, cuando estaba emergida, seguramente se

parecía a la de las actuales penínsulas de Macanao y Araya, lo cual podría

haber facilitado el poblamiento por los venados que eventualmente originaron

a margaritae.

H.- Pleistoceno tardío hasta bien entrado el último máximo glaciar, hace 17000-

400000 de años: diferenciación en aislamiento de O. margaritae a partir de las

poblaciones de O. cariacou que anteriormente habían colonizado Margarita.

Durante esta etapa no hubo tierras emergidas que conectaran a Margarita con

cabo Codera ni con Araya. Por una parte, a medida que Margarita y el banco

de La Tortuga se iban acercando a sus posiciones actuales y la fosa de Cariaco

se iba expandiendo (Maloney y Macsotay 1967, Schubert 1982, Stöckhert et al.

1994, 1995), debe haber llegado un momento en el cual los canales Centinela y

de La To rt u ga se fo rm a ron y adqu i ri e ron sufi c i e n te profundidad para

mantener permanentemente desconectada a Macanao de cabo Codera. Por la

otra, el proceso de reducción de la profundidad entre Paraguachoa y Araya,

que se fue produciendo a lo largo de la migración de Margarita hacia el este

(Macsotay 1977, Clayton et al. 1999), no había avanzado lo suficiente para

permitir la formación de puentes de tierra durante los máximos glaciares.

Como prueba de la gran profundidad que llegaron a tener las aguas entre

Paraguachoa y Araya, puede mencionarse que, durante el Mioceno tardío y

Plioceno temprano, es decir hace unos 5 millones de años cuando Margarita

debía encontrarse unos 100 km más al oeste, estas aguas estaban habitadas por

una rica ictiofauna mesopelágica que dejó fósiles en los sedimentos actualmente

emergidos (Formación Cubagua) de Araya, Cubagua y el sur de Paraguachoa

(Aguilera y Rodrigues 2001).

I.- Final del último máximo glaciar, hace 17000-13000 años: formación de un

istmo entre Paraguachoa y la península de Araya que permitió el contacto entre

O. margaritae y O. cariacou. Durante esta breve etapa coincidieron dos facto-

res que sinérgicamente propiciaron por primera vez la aparición de dicho

istmo. En primer lugar, durante la mayor parte del Pleistoceno superior, hace

16000-600000 años, la región formada por Margarita y Araya sufrió una

elevación tectónica permanente, la cual, además de reducir directamente la

profundidad del mar entre Paraguachoa y Araya, también la redujo indirec-

tamente al crear ambientes terrestres elevados que por erosión enviaban


aluvión al mar (Macsotay 1977). En segundo lugar, el advenimiento del máximo

glaciar, además de hacer descender el nivel del mar hasta 120 m, dio lugar a un

clima árido que propició suelos muy erosionables por la lluvia y el viento,

particularmente en laderas. Las lluvias, aunque menos frecuentes que en la

actualidad, deben haber sido torrenciales debido al clima árido, arrastrando

vastas cantidades de sedimentos hacia el mar. Resumiendo, durante esta breve

etapa, surgió un istmo entre Paraguachoa y Margarita porque coincidieron:

una gran elevación del lecho marino debida a largos procesos tectónicos y

sedimentarios previos; un descenso eustático del nivel del mar; y una elevación

adicional del lecho marino durante el máximo glaciar debida a una actividad

sedimentaria incrementada por la aridez climática (Morelock et al. 1972,

Macsotay 1977, Clayton et al. 1999, Dean et al. 1999, Peterson et al. 2000, Piper

y Dean 2002). La capa de sedimentos entre Margarita y Araya pudiera tener un

grosor de cientos de metros (Schubert 1982), habiendo sufrido los depósitos más

re c i e n tes una imp o rta n te re d i st ribución desde el último máximo gl a c i a r

(Morelock et al. 1972). Por este motivo, no es fácil determinar con base en la

batimetría actual la forma y amplitud del istmo Paraguachoa-Araya (en

realidad, para ello sería mucho más útil estudiar la probable hidrografía local

durante el último máximo glaciar). Lo que sí se puede decir es que, dada la

naturaleza de los sedimentos submarinos actuales (Morelock et al. 1972) y el

clima de la etapa (Clayton et al. 1999, Peterson et al. 2000, Piper y Dean 2002),

este istmo debe haber sido una planicie árida, interrumpida por dunas, con

suelos salinos de textura gruesa y vegetación muy pobre. Por su baja densidad

debida a estas condiciones ambientales, independientemente del escenario que

imaginemos, la población de venados del istmo podría no haber tenido la

capacidad de actuar como un intermediario importante para el flujo genético

entre Paraguachoa y Araya. Es decir, para margaritae Margarita siempre fue

una isla, ecológicamente durante el último máximo glaciar y geográficamente

el resto del tiempo.

J.- Holoceno, últimos 13000 años: supervivencia de O. margaritae como especie

distinta, pese al breve contacto con O. cariacou durante la etapa anterior.

Según lo recién planteado, el venado de Margarita (Figura 3) descendería de las

mismas poblaciones ancestrales que originaron el venado de la costa central de

Venezuela (Figura 3). La colonización de Margarita durante el último máximo

glaciar por venados de Araya debe haber sido difícil porque ello implicaba

competir con margaritae, cuyo diminuto tamaño corporal es óptimo para un

ambiente insular, y cuya densidad poblacional debía ser la máxima que

permitía la capacidad de carga de la isla. Los venados de Araya deben haber

dejado una huella genética pequeña en Margarita debido a selección en contra

de genotipos que determinan su mayor tamaño corporal. En contraste, es

probable que haya habido un flujo genético algo mayor de Margarita a Araya,

tal como lo sugiere, si es que no hay un error en la localidad, la secuencia de un

venado de Araya que permitió agruparlo con margaritae (Moscarella et al.


2003). El extremo occidental de la península de Araya es ecológicamente casi

insular, lo cual podría dar algunas ventajas a los genotipos heredados de

margaritae. Con independencia de si hubo o no introgresión, la sobrevivencia

de margaritae como una forma morfológicamente constante y bien diferen-

ciada de cariacou, pese al contacto entre ambos durante el último máximo

glaciar, prueba que, contrariamente a lo propuesto por Moscarella et al. (2003),

se trata de dos especies diferentes.

El escenario para Margarita recién propuesto permite hacer dos predicciones. La

primera es que algún día será posible encontrar en esta isla fósiles preglaciares de

margaritae. La segunda es que la fauna autóctona de la isla está conformada por

especies morfológicamente bien diferenciadas que descienden de inmigrantes llegados

desde cabo Codera hace cientos de miles de años (p. ej. O. margaritae), y por especies

morfológicamente poco diferenciadas que descienden de inmigrantes llegados desde

Araya durante el último máximo glaciar (p. ej. el murciélago Pteronotus parnellii

fuscus, Gutiérrez 2004).

Tasas de diferenciación

Los escenarios recién propuestos para Los Andes y Margarita son consistentes con

la noción cada vez más generalizada de que los procesos de especiación de los

vertebrados tropicales típicamente son muy anteriores al último máximo glaciar (Da

Silva y Patton 1998, Moritz et al. 2000, Colinvaux et al. 2000, 2001, Chek et al. 2003,

Crawford 2003, Lessa et al. 2003, Martin y McKay 2004). Sin embargo, ¿son los

tiempos de diferenciación inferidos a partir de distancias genéticas consistentes con los

escenarios recién propuestos para los venados de páramo y Margarita? La respuesta es

afirmativa. ¿Son estos tiempos consistentes con los escenarios de Moscarella et al.

(2003) para dichos venados? La respuesta es negativa.

Con base en sus propias secuencias de ADN mitocondrial (D-loop) de venados

venezolanos, y pese a escoger como referencia una tasa de mutación alta (5,1% de pares

de bases cada 1 millón de años, suponiendo que Odocoileus y Mazama divergieron

hace sólo 1,5 millones años), Moscarella (2001) estimó que la separación del venado de

páramo con respecto a sus congéneres de tierras bajas sucedió hace "por lo menos"

177000 años, y que la separación del venado de Margarita con respecto a sus

congéneres de tierra firme sucedió hace "por lo menos" 118000 años. Ambos estimados

mínimos son muy acordes con los escenarios recién propuestos.

Moscarella et al. (2003) no mencionaron tasas de diferenciación. Usar como

referencia el tiempo de divergencia entre Odocoileus y Mazama (Moscarella 2001)

habría negado la propuesta diferenciación de lasiotis y margaritae en sólo 13000 años,

la cual llevaría al cálculo de tasas de evolución mitocondrial para los venados de cola

blanca venezolanos un orden de magnitud mayores que las referidas para cérvidos y

otros mamíferos (Brown et al. 1979, Douzery y Randi 1997, Pesole et. al. 2000, Pitra et

al. 2004). Por ello, puede concluirse que el marco temporal de los escenarios

paleobiogeográficos de Moscarella et al. (2003) es completamente arbitrario.


Conclusiones taxonómicas: uso del nombre "O. virginianus"

La evidencia (presencia/ausencia de la glándula metatarsal) que sirvió para reunir

a todos los venados de cola blanca en una sola especie es errónea (Molina y Molinari

1999). En contraste, la evidencia que sirve para rechazar la conespecificidad de las

formas neotropicales con las neárticas es muy sólida, pudiendo resumirse como sigue:

Moléculas. A nivel aloenzimático (Baccus et al. 1983, Hillestad 1984, Smith et al.

1986), la distancia genética entre los venados de cola blanca de Surinam y

Norteamérica (D= 0,173) es casi ocho veces mayor que la distancia promedio entre

subespecies de venados de cola blanca norteamericanos (D= 0,023) y algo mayor que

la distancia entre estos últimos y el ciervo mulo, O. hemionus (D = 0,149). Smith et al.

(1986) concluyeron que estas diferencias podrían indicar que los venados de cola

blanca surinameses y norteamericanos pertenecen a especies diferentes. A nivel de la

región de control del ADN mitocondrial (Polziehn y Strobeck 1998, Moscarella et al.

2003), las distancias genéticas entre los venados de cola blanca venezolanos y

norteamericanos (5,6-7,7%) son similares a las que existen entre estos últimos y O.

hemionus (7,82%). En los árboles filogenéticos de Moscarella et al. (2003), los venados

de cola blanca norteamericanos se agruparon con el ciervo mulo y no con sus

congéneres venezolanos.

Cráneo. En caracteres continuos (Smith et al. 1986), los venados de cola blanca de

Surinam y Norteamérica presentan diferencias notables y constantes, teniendo los de

Surinam mayor similitud con el venado matacán, Mazama americana. En caracteres

discretos (Molina y Molinari 1999, Figura 1), los venados de cola blanca de Venezuela

y Norteamérica forman dos grupos netamente separados. Las astas de los venados de

cola blanca neotropicales están menos desarrolladas que las de los neárticos (Baker

1984, Villarreal 2002).

Tegumento. Los venados de cola blanca del sur de México y Centroamérica, como

los de Suramérica, se distinguen de los venados de cola blanca neárticos por: el escaso

o nulo desarrollo de la glándula metatarsal (Méndez-Arocha 1955, Hershkovitz 1958,

Quay 1971, Brokx 1972, Baker 1984); tener colas más cortas que exponen menos

blanco cuando son levantadas (Reid 1997); y la ausencia de pelajes estacionalmente

diferentes (Baker 1984, Brokx 1984). Los venados de cola blanca neotropicales

comparten las tres características con el también neotropical género Mazama. Los

venados de cola blanca neárticos comparten la primera y tercera característica, y parte

de la segunda (longitud de la cola) con el ciervo mulo.

Reproducción. Los venados de cola blanca neotropicales producen una cría por

parto (Eisenberg 2000). Los venados de cola blanca neárticos y el ciervo mulo

producen dos (DeYoung et al. 2002).

La información molecular y craneana claramente indica que hay dos grupos

e s p e c í f i c a m e n te dife re n tes de venados de cola blanca, uno neártico y ot ro


suramericano. La información tegumentaria, aunada a la lógica biogeográfica (Ortega

y Arita 1998, Morrone y Márquez 2001, Escalante et al. 2004), indica que los venados

de cola blanca del sur de México y Centroamérica pertenecen al grupo suramericano,

constituyendo junto con ellos un gran grupo neotropical. La información molecular,

tegumentaria y reproductiva sugiere que el venado de cola blanca neártico forma un

grupo con O. hemionus y no con los venados de cola blanca neotropicales, lo cual

también es bioge o grá fi c a m e n te lógico. Por consiguiente, en su conjunto, la

información disponible sugiere que Molina y Molinari (1999) estuvieron en lo correcto

cuando agruparon a todos los venados neotropicales no insulares y de tierras bajas en

una especie plena, O. cariacou (Boddaert 1784), reservando el nombre O. virginianus

(Zimmermann 1780) exclusivamente para los venados de cola blanca neárticos.

El uso dado por Molina y Molinari (1999) al nombre O. virginianus dejó sin

definir un problema muy importante, que algún día deberá ser resuelto de manera

definitiva en México. Este problema consiste en determinar los límites precisos de las

distribuciones de O. virginianus y O. cariacou, y en determinar si hay alguna intro-

gresión entre ambos, tal como sucede con O. virginianus y O. hemionus más al norte

(Carr et al. 1986). Al respecto, hay que señalar que los cazadores deportivos reconocen

dos categorías de venados de cola blanca mexicanos, una compuesta por cinco

subespecies más corpulentas y con astas más grandes, por ello muy apreciadas como

trofeos de caza, y otra compuesta por nueve subespecies de menor tamaño y con astas

más pequeñas, por ello de escaso interés cinegético (Villarreal 2002). Lo interesante del

asunto es que las subespecies de la primera categoría están distribuidas en la parte

neártica de México, por lo cual seguramente son asignables a O. virginianus, mientras

que las subespecies de la segunda categoría están distribuidas en la parte neotropical

de este país, por lo cual seguramente son asignables a O. cariacou. En consecuencia,

mientras no se realicen estudios que permitan modificar este arreglo, puede propo-

nerse provisionalmente que las subespecies de la primera categoría, a saber: carminis,

couesi, miquihuanensis, texanus y quizás mexicanus, sean reunidas bajo el nombre

específico O. virginianus, y que las subespecies pertenecientes a la segunda categoría,

a saber: acapulcensis, nelsoni, oaxacensis, sinaloae, thomasi, toltecus, truei, veraecrucis

y yucatanensis, sean reunidas bajo el nombre específico O. cariacou. Puesto que

México es el único país en el cual cabe esperar la presencia de venados de cola blanca

neárticos y neotropicales, este arreglo puede verse como un paso inicial para definir los

límites de distribución entre O. virginianus y O. cariacou.

En taxonomía existe lo que, con una gran dosis de ironía, se ha dado en llamar el

concepto de "especie inercial", que se usa para describir aquellos casos en los cuales las

poblaciones de dos o más buenas especies se siguen tratando como una sola,

independientemente de la información disponible, simplemente porque los zoólogos

están acostumbrados a la idea (Good 1994, Zamudio y Green 1997). Lamenta-

blemente, los venados de cola blanca neotropicales han sido víctimas de este concepto,

que se traduce en una gran resistencia a separarlos de O. virginianus.


Conclusiones taxonómicas: Odocoileus venezolanos

Recapitulando, el no reconocimiento de las formas de los páramos y Margarita

como especies plenas por Moscarella et al. (2003), en mi opinión resulta de seis errores

1) utilizaron muestras de origen poco fiable; 2) en contradicción con la literatura,

adujeron que en los cérvidos las distancias genéticas mitocondriales entre subespecies

típicamente alcanzan 3%; 3) pese a que no existen distancias genéticas "críticas" para

d i s c e rnir si las poblaciones animales tienen estatus específico o subespecífi c o ,

concluyeron que todos los Odocoileus venezolanos son conespecíficos, utilizando

como único argumento que la distancia genética máxima entre ellos no supera el 3%;

4) alegaron falsamente que las conclusiones taxonómicas de Molina y Molinari (1999)

se fundamentaron en datos morfométricos y que en los cérvidos los datos de este tipo

son irre l eva n tes para f ines ta xonómicos debido a plasticidad fe n otípica; 5)

desconocieron que los caracteres discretos craneomandibulares en los cuales Molina y

Molinari (1999) sí fundamentaron sus conclusiones taxonómicas son similares a los

usados con éxito por otros autores para elucidar filogenias de cérvidos y otros

artiodáctilos; y 6) para dar más credibilidad a la idea de que los venados de páramo y

M a rga ri ta son sólo "subespecies" poco dife renciadas, pro p u s i e ron escenari o s ,

justificados sólo con dos referencias inespecíficas (Vuilleumier 1971, Rull 1998), según

los cuales sus diferenciaciones se habrían iniciado hace sólo 13000 años, pese a que las

distancias genéticas por ellos mismos calculadas sugieren que se trata de procesos

mucho más antiguos.

También recapitulando, los nuevos análisis aquí pre s e n tados confi rman y

refuerzan las conclusiones taxonómicas de Molina y Molinari (1999) mediante: 1) la

demostración de que la variación geográfica de los Odocoileus venezolanos difiere de

la de O. virginianus, no sólo por ser de mayor magnitud, sino también por tener un

carácter no clinal sugerente de especiación más avanzada; 2) la formulación de un

p rimer escenario paleobioge o grá fico que, en concordancia con info rm a c i ó n

morfológica, genética, paleontológica y arquelógica, permite concluir que O. lasiotis

ha estado separado de O. cariacou al menos unos 350000 años; 3) la formulación de

un segundo escenario paleobiogeográfico que, en concordancia con información

morfológica, genética y tectónica, permite concluir que O. margaritae ha estado

separado de O. cariacou unos 400000 años, manteniendo intacta su identidad

taxonómica pese a un breve contacto entre ambos (aislamiento reproductivo y

ecológico efectivo) hace 17000-13000 años; 4) la generación de estimados de masas

corporales, que considerados conjuntamente con las dimensiones cefálicas, permiten

inferir que en la actualidad, bajo condiciones naturales, habría dificultad para la

introgresión (aislamiento reproductivo y ecológico potencial) entre O. margaritae y O.

cariacou.

Para concluir, es oportuno presentar algunas consideraciones sistemáticas y

taxonómicas sobre las tres especies de venados de cola blanca presentes en Venezuela:


Odocoileus cariacou

Según Moscarella et al. (2003), cariacou (bajo el nombre O. v. gymnotis) es un

taxón polifilético. Lo preciso es decir que cariacou es un taxón parafilético con

respecto a lasiotis y margaritae, con independencia si optamos por considerar a los tres

taxa como especies o subespecies. La especiación suele ser un proceso de gemación

parafilética cuya realidad hay que aceptar (Avise y Wollenberg 1997). Por sus diferen-

cias morfológicas, ecológicas y evolutivas cariacou, lasiotis y margaritae merecen, pese

a la parafilia del primero, ser considerados especies plenas.

Adaptando la taxonomía tradicional de los Odocoileus de Suramérica (Cabrera

1961, Brokx 1984, Smith 1991) al reconocimiento de cariacou, lasiotis y margaritae a

nivel de especie, se tiene que O. cariacou gymnotis sería el único venado de cola blanca

presente en Venezuela fuera del de los páramos de Mérida y de la Isla de Margarita

(es de notar que O. goudotii puede estar o haber estado presente en el páramo del

Tamá, estados Táchira y Apure). Pese a tener el estatus de subespecie única, los O.

cariacou gymnotis venezolanos son geográficamente más variables que el conjunto de

ocho subespecies de O. virginianus consideradas en la figura 1. Este hecho indica que

se requieren estudios que investiguen la variación subespecífica de O. cariacou,

prácticamente desconocida, en toda su área de distribución, que incluye México

neotropical, Centroamérica y tierras bajas de Suramérica al norte y este de Los Andes

centrales. Dichos estudios seguramente determinarán que el número de subespecies de

O. cariacou es mucho mayor que el actualmente reconocido, y que algunas subespe-

cies insulares, en especial curassavicus (Curaçao) y rothschildi (Coiba), deben elevarse

a especie. En Venezuela, los venados de la costa y el de Apure son claros candidatos a

ser reconocidos como subespecies nuevas (Brokx 1984, Molina y Molinari 1999).

Odocoileus lasiotis

La distribución de este venado está restringida a los páramos más elevados de la

sierras Nevada y de La Culata, en la parte central de la cordillera de Mérida, en donde

además se le ha encontrado en restos arquelógicos a 4100 m de altura (Armand 1985).

No hay información que permita comprobar si alguna vez la distribución abarcó otros

páramos de esta cordillera.

Seguir considerando a lasiotis sinónimo de goudotii (Moscarella et al. 2003) es un

error biogeográfico ya que ignora la depresión del Táchira. La sinonimización de estos

venados (Cabrera 1961) se basa en una opinión dubitativa del propio Cabrera (1918),

quien después de examinar el pelaje de un ejemplar taxidermizado de goudotii

exhibido en Madrid y de leer la descripción del pelaje del holotipo de lasiotis (nunca

vio material de esta especie) hecha por Osgood (1914), escribió: "El que no puedo

diferenciar es el Odocoileus lasiotis... juzgando por la descripción original de Osgood,

si no es lo mismo que columbicus [= goudotii] debe parecérsele mucho... nada de

extraño tendría que columbicus llegase por Los Andes de Colombia hasta las


montañas del noroeste de Venezuela". Cabrera ilustró con un dibujo las astas y la

cabeza del ejemplar de goudotii, pero no examinó su cráneo. El holotipo de goudotii

consta únicamente de una asta pequeña (Cabrera 1918).

Actualmente, el material de museo de goudotii sigue siendo escaso. Recien-

temente, pude examinar los cráneos de un macho (ICN 16161; Figura 5) del páramo

de Chingaza (Cundinamarca) y una hembra (Inderena 1213, Instituto Alexander von

Humboldt, Colombia) de los páramos del noroeste de Sochaviejo (Boyacá), y la piel de

esta hembra y de su cría subadulta. Para fines comparativos, también consideré el

dibujo de la cabeza y la descripción del pelaje de un macho de goudotii (Cabrera

1918); fotografías de un macho adulto silvestre del páramo de Chingaza; 12 ejemplares

de museo de lasiotis, incluyendo el holotipo (Figura 5, fotografías de la piel), los usados

por Molina y Molinari (1999), y otro recientemente adquirido por la Universidad de

Los Andes; observaciones, incluyendo fotografías y videos, de numerosos ejemplares

silvestres de lasiotis; cráneos y pieles de ustus (FMNH 47049, 47050), peruvianus

(FMNH 19548, 35219, 35220, 52504, 78421, 78422, 80977, 80978, 80979) y cariacou

(muchos de varios museos); y fotografías de peruvianus cautivos.

Figura 5. Vista lateral del cráneo y dentición inferior del holotipo de Odocoileus lasiotis (FieldMuseum of Natural History, Chicago), y del cráneo de un ejemplar de O. goudotii(Instituto de Ciencias Naturales, Universidad Nacional de Colombia, Bogotá). Elejemplar de lasiotis, un macho adulto, fue obtenido en el páramo de los Conejos (EstadoMérida) en 1912. El ejemplar de goudotii, un macho adulto, fue obtenido en el páramode Chingaza (Departamento de Cundinamarca) en 1998. Debe notarse que al cráneo deeste ejemplar le falta, además de las mandíbulas, parte del basicráneo. Dibujos por RogerPuente.


Las diferencias craneanas entre lasiotis y goudotii son múltiples y saltan a la vista

(Figura 5). El rasgo más llamativo de goudotii, apreciable interna o externamente en

todos los ejemplares (ICN 16161; Inderena 1213; cabeza ilustrada por Cabrera 1918,

macho silvestre del páramo de Chingaza), es un pronunciado hundimiento de la región

frontal, justo antes del comienzo del rostro, seguido por una abrupta elevación de la

caja craneana. Esta peculiaridad (Figura 5), ausente en lasiotis, ustus, peruvianus y

cariacou, se aprecia también, aunque menos marcadamente, en margaritae (Figura 3),

habiendo sido considerada por Osgood (1910) como una característica muy notable de

esta especie.

Las diferencias externas también saltan a la vista. El pelaje de lasiotis es muy largo

y suelto, al punto de que los ejemplares pueden lucir despeinados a causa del viento o

el roce de la vegetación, y tiene una coloración general que podría describirse como

gris obscura, equiparable a la de los peruvianus más obscuros, con intensas tonalidades

pardas. El pelaje de goudotii, aunque mucho más espeso y largo que el de los muy

amarillentos o rojizos venados colombianos de tierras bajas, es claramente más corto

y compacto que el de lasiotis, con una coloración general que podría describirse como

gris clara, equiparable a la de ustus, con tonalidades ocráceas.

La gran diferenciación morfológica de lasiotis y goudotii es prueba de que estos

venados, tal como cabe esperar debido a la depresión del Táchira, siempre han sido

alopátricos. Por ello, seguir aplicando el nombre "goudotii" al venado de páramo de

Mérida (Moscarella et al. 2003) es taxonómica y filogenéticamente incorrecto.

Odocoileus margaritae

El diminuto tamaño corporal (Tabla 1), la divergencia en caracteres craneanos

(Figura 1), la forma cefálica, las proporciones dentarias (Figura 3), y la apariencia

externa (Figura 6), hacen a margaritae un venado bien diferenciado de sus congéneres

de tierra f irme. Los rasgos distintivos son muy constantes en todos los ejemplares

disponibles, independientemente de si proceden de Macanao o Paraguachoa.

Debido al contacto de Margarita con tierra firme durante el último máximo

glaciar, cabe esperar que, en las poblaciones vivientes de venados de Margarita

(margaritae) y Araya (cariacou), hayan huellas de introgresión mutua ocurrida hace

17000-13000 años. La introgresión entre especies congenéricas que han entrado en

contacto recientemente o durante el Pleistoceno es un fenómeno bien conocido en

cérvidos y otros mamíferos (Carr et al. 1986, Groves y Grubb 1987, Goodman et al.

1999, Alves et al. 2003, Good et al. 2003, Pitra et al. 2004, Schwartz et al. 2004). Por

ello, la confirmación de niveles bajos de introgresión entre estos venados durante el

último máximo glaciar no podría tomarse como prueba de conespecificidad entre

margaritae y caricou, sino más bien lo contrario.

Implicaciones para la conservación

Desde el punto de vista de su conservación, los venados de páramo y Margarita


tienen tres tipos de enemigo real o potencial. El primero es la ignorancia taxonómica,

el segundo es la caza furtiva y la destrucción de sus hábitat, el tercero lo representan

los animales domésticos y exóticos.

La carencia de buena información taxonómica tiene consecuencias funestas para

una especie en peligro: si su estatus taxonómico es poco conocido o erróneo, la especie

puede no ser objeto de un plan de manejo adecuado, e incluso corre el riesgo de

d e s a p a recer comp l eta m e n te sin que se le pre ste atención (Bri to 2004). Los

investigadores que evalúan el estatus taxonómico de poblaciones animales en peligro

llevan una responsabilidad enorme sobre sus hombros, pues la sobrevaloración de

dicho estatus puede conducir al desperdicio de recursos disponibles para esfuerzos de

conservación, mientras que su subvaloración puede contribuir a que se materialice la

extinción. Los venados de páramo y Margarita son especies en peligro crítico que han

recibido atención de muy pocos estudios taxonómicos (Osgood 1910, 1914, Méndez-

Arocha 1955, Molina y Molinari 1999, Moscarella et al. 2003). Lamentablemente,

Méndez-Arocha (1955) y Moscarella et al. (2003) subestimaron su diferenciación

taxonómica. De Méndez-Arocha (1955), a quien puede disculparse por la menor

rigurosidad de los métodos de trabajo y la casi nula disponibilidad de material de

museo de su época, puede recordarse que, refiriéndose al venado de Margarita,

escribió "tenemos que decir que sus diferencias con los venados de tierra f irme

adyacente son de bien poca importancia, lo cual, incluso, pudiera explicarse por la

posibilidad de tráfico de estos animales en cautiverio que muchas veces se realiza". De

haber examinado Méndez-Arocha los cráneos (Figura 3), seguramente no habría

hecho semejante aseveración. Es de esperarse que los datos y argumentos aquí

presentados despejen las dudas sembradas por Méndez-Arocha (1955) y Moscarella et

al. (2003), contribuyendo así a justificar mejor planes de conservación para los venados

de páramo y Margarita.

La caza furtiva y la destrucción del hábitat son factores negativos de creciente

importancia que en un futuro cercano podrían atentar contra la supervivencia del

venado de páramo. Ello se debe a la creciente colonización agrícola de ambientes de

alta montaña dentro de los parques nacionales Sierra Nevada y Sierra de La Culata.

La caza furtiva es la causa de mortalidad más importante para el venado de

Margarita. Esta caza es realizada principalmente por algunas familias rurales de

Macanao y por los dueños de conucos en Paraguachoa, que se valen para ello de

armas de fuego artesanales y, especialmente, de trampas de lazo (con las cuales

también capturan otros mamíferos). Además, participan en dicha actividad algunos

residentes de Paraguachoa que, equipados con escopetas modernas, se trasladan a

Macanao para tal f in. La destrucción del hábitat no es un factor negativo importante

para el venado en Macanao, pero sí lo es en Paraguachoa, debido al creciente

desarrollo urbano y turístico. Las crías de las hembras de venado de Margarita

cobradas por los cazadores a menudo terminan como mascotas (Figura 6).

Existe competencia por alimento entre el venado de páramo y los ganados bovino

y equino, aunque éste es el menos importante de los factores negativos para dicho


venado (M. Molina, com. pers.). Lo que si se conoce bien es que los perros asilvestrados

y domésticos son la mayor causa de mortalidad para estos venados, habiendo

depredado en cuatro años el equivalente a un quinto de la mayor población actual

(menos de 250 individuos) de esta especie que se encuentra en el páramo de Mucubají

(Molina y Peñaloza 2002). El ganado es escaso en Margarita, por lo cual actualmente

no es un factor relevante para la supervivencia del venado de la isla. Hay que prestar

especial atención a un eventual desarrollo de la ganadería caprina, por los efectos

destructivos que tendría sobre la cobertura vegetal y la probable competencia con el

venado insular. Existe un importante tráfico de venados de tierra firme hacia la isla

(Moscarella 2001, obs. pers.). Incluso algunas familias de Paraguachoa mantienen en

cautiverio rebaños de estos animales que oscilan entre seis y dos docenas de cabezas.

En caso de ser liberados, estos venados "exóticos" representarían un gran peligro para

el de Margarita. No hay que olvidar que, debido a la caza furtiva, las poblaciones del

venado nativo de la isla tienen densidades muy inferiores a las que permitirían los

ambientes naturales en los que sobrevive, lo cual podría dar la oportunidad a los

venados introducidos de establecerse y multiplicarse.

Los venados de páramo y Margarita son especies únicas e irreemplazables. Para

los pocos que han tenido la oportunidad de observarlos, el primero destaca por su

hermoso pelaje, que le da una apariencia inconfundible, mientras que el segundo

Figura 6. Odocoileus margaritae en cautiverio. Izquierda, vista completa de una hembra que semantenía cautiva en la península de Macanao en 1994, posteriormente sacrificada porsu dueña para aprovechar su carne. Derecha, detalle de la cabeza de una hembra que semantenía cautiva en la península de Macanao en 2004.


destaca por su sorprendente enanismo. Evidentemente, la principal medida a tomar

para salvar de la extinción a estos venados es protegerlos en su ambiente natural

contrarrestando los factores de mortalidad arriba mencionados. Dados los bajísimos

niveles de las poblaciones de ambos, probablemente ha llegado la hora de la cría en

cautiverio con la idea de obtener ejemplares para repoblación. Con el propósito de

asegurar la conservación de la mayor diversidad genética posible, sería ideal que los

ejemplares fundadores de las poblaciones cautivas procediesen, en el caso del venado

de páramo, tanto del páramo de Mucubají como de otros páramos, y en el caso del

venado de Margarita, tanto de Macanao como de Paraguachoa.

Agra d e c i m i e n t o s . El Consejo de Desarrollo Científico Humanístico y Te c n o l ó g i c o(Universidad de Los Andes) y la International Foundation for Science (Estocolmo) aportaronequipo y apoyo financiero a las salidas de campo. Linda Gordon, Bruce Patterson, DaveS chmidt y Paul Velazco env i a ron foto grafías de ejemp l a res de venados ve n e z o l a n o s ,colombianos, ecuatorianos y peruanos depositados en museos de los Estados Unidos. ÁlvaroGarcía Olaechea (Perú) y John Poveda Martínez (Colombia) enviaron fotografías de venadosvivos de sus respectivos países. Leida Valero dibujó el mapa. Eliécer Gutiérrez, Hernán López yJafet Nassar aportaron bibliografía.

Bibliografía.

AGUILERA, O. Y D. RODRIGUES. 2001. An exceptional coastal upwelling fish assemblage in theCaribbean Neogene. Journal of Paleontology 75: 732-742.

ALBERICO, M., A. CADENA, J. HERNÁNDEZ-CAMACHO Y Y. MUÑOZ-SABA. 2000. Mamíferos(Synapsida: Theria) de Colombia. Biota Colombiana 1: 43-75.

ALVES, P. C., N. FERRAND, F. SUCHENTRUNK Y D. J. HARRIS. 2003. Ancient introgression ofLepus timidus mtDNA into L. granatensis and L. europaeus in the Iberian Peninsula.Molecular Phylogenetics and Evolution 27: 70-80.

ALLEN, J. A. 1904. Mammals from southern Mexico and Central and South America. Bulletinof the American Museum of Natural History 20: 29-80.

ARMAND, J. 1985. La Maneta - vestigios esqueléticos de un niño del siglo XVII con marcas deposible antropofagia. Consejo de Publicaciones de la Universidad de Los Andes, Mérida,Venezuela. 84 pp.

AVISE, J. C. Y K. WOLLENBERG. 1997. Phylogenetics and the origin of species. Proceedings of theNational Academy of Sciences of the USA 94: 7748-7755.

AVISE, J. C. Y R. M. BALL. 1990. Principles of genealogical concordance in species concepts andbiological taxonomy. Oxford Survey of Evolutionary Biology 7: 45-67.

BACCUS, R., N. RYMAN, M. H. SMITH, C. REUTERWALL Y D. CAMERON. 1983. Geneticvariability and differentiation of large grazing mammals. Journal of Mammalogy 64: 109-120.

BAKER, R. H. 1984. Origin, classification and distribution. Pp. 1-18. En: L. K. Halls (Ed.),White-tailed deer - ecology and management. Stackpole Books, Harrisburg, Pennsylvania,USA.


BARTO, L. Y R. BAHBOUH. 2006. Antler size and f luctuating asymmetry in red deer (Cervuselaphus) stags and probability of becoming a harem holder in rut. Biological Journal of theLinnean Society 87: 59-68.

BOOKSTEIN, F. L., B. C. CHERNOFF, R. L. ELDER, J. M. HUMPHRIES, G. R. SMITH Y R. E.STRAUSS. 1985. Morphometrics in evolutionary biology: the geometry of size and shapechange, with examples from fishes. Academy of Natural Sciences of Philadelphia, SpecialPublication 15: 1-277.

BOUVRAIN G., D. GERAADS Y Y. JEHENNE. 1989. Nouvelles données relatives à la classificationdes Cervidae (Artiodactyla, Mammalia). Zoologischer Anzeiger 223: 82-90.

BRADLEY, R. D., F. C. BRYANT, L. C. BRADLEY, M. L. HAYNIE Y R. J. BAKER. 2003. Implicationsof hybridization in white-tailed deer and mule deer. Southwestern Naturalist 48: 654-660.

BRISBIN, I. L. Y M. S. LENARZ. 1984. Morphological comparisons of insular and mainlandpopulations of southeastern white-tailed deer. Journal of Mammalogy 65: 44-50.

BRITO, D. 2004. Lack of adequate taxonomic knowledge may hinder endemic mammalconservation in the Brazilian Atlantic Forest. Biodiversity and Conservation 13: 2135-2144.

BROKX, P. A. 1972. A study of the biology of the Venezuelan white-tailed deer (Odocoileusvirginianus gymnotis Wiegmann, 1833), with a hypothesis on the origin of South Americancervids. Tesis Doctoral, University of Waterloo, Ontario, Canada. 355 pp.

BROKX, P. A. 1984. South America. Pp. 525-546. En: L. K. Halls (Ed.), White-tailed deer -ecology and management. Stackpole Books, Harrisburg, Pennsylvania, USA.

BROWN, W. M., M. J. GEORGE Y A. C. WILSON. 1979. Rapid evolution of animal mitochondrialDNA. Proceedings of the National Academy of Sciences of the USA 76: 1967-1971.

CABRERA, A. 1918. Sobre los Odocoileus de Colombia. Boletín de la Real Sociedad Española deHistoria Natural 18: 300-307.

CABRERA, A. 1961. Catálogo de los mamíferos de América del Sur. Revista del Museo Argentinode Ciencias Naturales "Bernardino Rivadavia" 4: 309-732.

CABRERA, A. Y J. YEPES. 1960. Mamíferos Sud Americanos. Tomo II, Ediar S.A. Editores,Buenos Aires, Argentina. 160 pp.

CARR, S. M., S. W. BALLINGER, J. N. DERR, L. H. BLANKENSHIP Y J. W. BICKHAM. 1986.Mitochondrial DNA analysis of hybridization between white-tailed deer and mule deer inwest Texas. Proceedings of the National Academy of Sciences of the USA 83: 9576-9580.

CARTELLE, C. 1994. Tempo passado. Mamíferos do Pleistoceno em Minas Gerais. EditoraPalco, ACESITA [Assessoria de Comunicação da Compania Aços Especiais Itabira], BeloHorizonte, Brasil. 131 pp.

CLAYTON, T., R. B. PEARCE Y L. C. PETERSON. 1999. Indirect climatic control of the claymineral composition of Quaternary sediments from the Cariaco basin, northern Venezuela(ODP Site 1002). Marine Geology 161: 191-206.

CLUTTON-BROCK, T. H. 1987. Sexual selection in the Cervidae. Pp. 110-122. En: C. Wemmer,M. (Ed.), Biology and management of the Cerv i d a e. Smithsonian Institution Pre s s ,Washington, USA.

COLINVAUX, P. A., G. IRION, M. E. RÄSÄNEM, M. B. BUSH Y J. A. S. NUNES DE MELLO. 2001.A paradigm to be discarded: geological and paleoecological data falsify the Haffer andPrance refuge hypothesis of Amazonian speciation. Amazoniana 16: 609-646.

COLINVAUX, P. A., P. E. DE OLIVEIRA Y M. B. BUSH. 2000. Amazonian and neotropical plantcommunities on glacial time-scales: the failure of the aridity and refuge hypotheses.Quaternary Science Reviews 19: 141-169.

CORREAL, G. 1990. Evidencias culturales durante el Pleistoceno y Holoceno de Colombia.Revista de Arqueología Americana 1: 69-89.


CRANDALL, K. A., O. R. P. BININDA-EMONDS, G. M. MACE Y R. K. WAYNE. 2000. Consideringevolutionary processes in conservation biology. Trends in Ecology and Evolution 15: 290-295.

CRAWFORD, A. J. 2003. Huge populations and old species of Costa Rican and Panamanian dirtfrogs inferred from mitochondrial and nuclear gene sequences. Molecular Ecology 12: 2525-2540.

CRONIN, M. A. 1992. Intraspecific variation in mitochondrial DNA of North American cervids.Journal of Mammalogy 73:70-82.

CULVER, M., W. E. JOHNSON, J. PECON-SLATERY Y S. J. O'BRIEN. 2000. Genomic ancestry ofthe American puma (Puma concolor). Journal of Heredity 91: 186-197.

CHEK, A. A., J. D. AUSTIN Y S. C. LOUGHEED. 2003. Why is there a tropical-temperate disparityin the genetic diversity and taxonomy of species?. Evolutionary Ecology Research 5: 69-77.

DA SILVA, M. N. Y J. L. PATTON. 1998. Molecular phylogeography and the evolution andconservation of Amazonian mammals. Molecular Ecology 7: 475-486.

DAYAN, T. Y D. SIMBERLOFF. 1999. Size patterns among competitors: ecological characterdisplacement and character release in mammals, with special reference to island populations.Mammal Review 28: 99-124.

DE MARINIS, A. M., H. NIKOLOV Y S. GERASIMOV. 1990. Sex identification and sexualdimorphism in the skull of the stone marten, Martes foina (Carnivora, Mustelidae). Hystrix2: 34-46.

DEAN, W. E., D. Z. PIPER Y L. C. PETERSON. 1999. Molybdenum accumulation in Cariaco Basinsediment over the past 24 k.y.; a record of water-column anoxia and climate. Geology 27:507-510.

DEYOUNG, R. W., S. DEMARAIS, R. A. GONZÁLES, R. L. HONEYCUTT Y K L. GEE. 2002.Multiple pate rnity in white - tailed deer (Odocoileus virg i n i a n u s) revealed by DNAmicrosatellites. Journal of Mammalogy 83: 884-892.

DÍAZ DE GAMERO, M. L. 1996. The changing course of the Orinoco River during the Neogene:a review. Palaeogeography, Palaeoclimatology, Palaeoecology 123: 385-402.

DITCHKO, S. S., R. L. LOCHMILLER, R. E. MASTERS, W. R. STARRY Y D. M. LESLIE, JR. 2001.Does f luctuating asymmetry of antlers in white-tailed deer (Odocoileus virginianus) followpatterns predicted for sexually selected traits. Proceedings of The Royal Society of London,Series B, Biological Sciences 268: 891-898.

DOMINGUES, L. Y J. M. BARBANTI. 2005. Gastro-Intestinal transit time in South American deer.Zoo Biology 25: 47-57.

DOUZERY, E. Y E. RANDI. 1997. The mitochondrial control region of Cervidae: evolutionarypatterns and phylogenetic content. Molecular Biology and Evolution 14: 1154-1166.

EISENBERG, J. F. 2000. The contemporary Cervidae of Central and South America. Pp. 189-202. En: E. S. VRBA Y G. B. SCHALLER (Eds.), Antelopes, deer, and relatives-fossil record,behavioral ecology, systematics, and conservation. Yale University Press, New Haven, USA.

ESCALANTE, T., G. RODRÍGUEZ Y J. J. MORRONE. 2004. The diversification of Nearcticmammals in the Mexican transition zone. Biological Journal of the Linnean Society 83: 327-339.

GEISLER, J. H. 2001. New morphological evidence for the phylogeny Artiodactyla, Cetacea, andMesonychidae. American Museum Novitates 3344: 1-53.

GENTRY, A. H. 1995. Patterns of diversity and f loristic composition in neotropical montaneforests. Pp. 103-126. En: S. P. Churchill, H. Balslev, E. Forero y J. L. Luteyn (Eds.),Biodiversity and conservation of netropical montane forests. New York Botanical Garden,Nueva York.


GENTRY, A. W. Y J. J. HOOKER. 1988. The phylogeny of Artiodactyla. Pp. 235-271. En: M. J.Benton (Ed.), The phylogeny and classification of the tetrapods, Mammals. Volume 2.Clarendon Press, Oxford, Inglaterra.

GIAO, P. M., D. TUOC, V. V. DUNG, E. D. WIKRAMANAYAKE, G. AMATO, P. ARCTANDER Y J. R.MACKINNON. 1998. Description of Muntiacus truongsonensis, a new species of muntjac(Artiodactyla: Muntiacidae) from Central Vietnam, and implications for conservation.Animal Conservation 1: 61-68.

GINGERICH, P. D. 1993. Quantification and comparison of evolutionary rates. American Journalof Science 293A: 453-478.

GONZÁLEZ, S., J. E. MALDONADO, J. A. LEONARD, C. VILÀ, J. M. BARBANTI, M. MERINO, N.BRUM-ZORILLA Y R. K. WAYNE. 1998. Conservation genetics of the endangered Pampas deer(Ozotoceros bezoarticus). Molecular Ecology 7: 47-56.

GOÑI, M. A., H. L. ACEVES, R. C. THUNELL, E. TAPPA, D. BLACK, Y. ASTOR, R. VARELA Y F.MULLER-KARGER. 2003. Biogenic fluxes in the Cariaco Basin: a combined study of sinkingparticulates and underlying sediments. Deep-Sea Research I 50: 781-807.

GO O D, D. A. 19 94 . Species limits in the genus G e rrh o n ot u s ( S qu a m a ta: Anguidae).Herpetological Monographs 8: 180-202.

GOOD, J. M., J. R. DEMBOSKI, D. W. NAGORSEN Y J. SULLIVAN. 2003. Phylogeography andintrogressive hybridization: chipmunks (genus Tamias) in the northern Rocky Mountains.Evolution 57: 1900-1916.

GOODMAN, S. J., N. H. BARTON, G. SWANSON, K. ABERNETHY Y J. M. PEMBERTON. 1999.Introgression through rare hybridization: a genetic study of a hybrid zone between red andsika deer (Genus Cervus) in Argyll, Scotland. Genetics 152: 355-371.

GREGORY-WODZICKI, K. M. 2000. Uplift history of the Central and Northern Andes: a review.Geological Society of America Bulletin 112: 1091-1105.

GROVES, C. P. 2000. Phylogenetic relationships within recent Antilopini (Bovidae). Pp. 223-233.En: E. S. Vrba y G. B. Schaller (Eds.), Antelopes, deer, and relatives - fossil record, behavioralecology, systematics, and conservation. Yale University Press, New Haven, USA.

GROVES, C. P. 2005. The genus Cervus in eastern Eurasia. European Journal of WildlifeResearch 52: 14-22.

GROVES, C. P. Y P. GRUBB. 1987. Relationships of living deer. Pp. 21-59. En: C. M. Wemmer(Ed.), Biology and management of the Cervidae. Smithsonian Institution Press, Washington,USA.

GUTIÉRREZ, E. 2004. Morfometría de los murciélagos de la familia Mormoopidae en Venezuela.Tesis de Licenciatura, Universidad de Los Andes, Mérida, Venezuela. 206 pp.

HALDANE, J. B. S. 1949. Suggestions as to the quantitative measurement of rates of evolution.Evolution 3: 51-56.

HASSANIN, A. Y E. J. P. DOUZERY. 2003. Molecular and morphological phylogenies ofruminantia and the alternative position of the Moschidae. Systematic Biology 52: 206-228.

HELBIG, A. J., A. G. KNOX, D. T. PARKIN, G. SANGSTER Y M. COLLINSON. 2002. Guidelines forassigning species rank. Ibis 144: 518-525.

HERSHKOVITZ, P. 1948. The technical name of the Virginia deer. Proceedings of the BiologicalSociety of Washington 61: 41-48.

HERSHKOVITZ, P. 1958. The metatarsal glands in white-tailed deer and related forms of theNeotropical region. Mammalia 22: 537-546.

HERSHKOVITZ, P. 1972. The recent mammals of the Neotropical Region: a zoogeographic andecological review. Pp. 311-431. En: A. Keast, F. C. Erk y B. Glass (Eds.), Evolution, mammals,and southern continents. State University of New York Press, Albany, Nueva York, USA.

HEWISON, A. J. M. 1997. Evidence for a genetic component of female fecundity in British RoeDeer from studies of cranial morphometrics. Functional ecology 11: 508-517.


HEWITT, G. M. 1996. Some genetic consequences of ice ages and their role in divergence andspeciation. Biological Journal of the Linnean Society 58: 247-276.

HILLESTAD, H. O. 1984. Stocking and genetic variability of white-tailed deer in the southeasternUnited States. Tesis Doctoral, Universidad de Georgia, Athens, Georgia, USA. 121 pp.

HOFFSTETTER, R. 1952. Les mammifères pléistocènes de la République de l'Equateur. Mémoiresde la Société Géologique de France (Nouvelle Série) 31: 1-391.

HOFFSTETTER, R. 1986. High Andean mammalian faunas during the Plio-Pleistocene. Pp. 218-245. En: F. Vuilleumier y M. Monasterio (Eds.), High altitude tropical biogeography. OxfordUniversity Press, Nueva York, USA.

HOOGHIEMSTRA, H. Y A. M. CLEEF. 1995. Pleistocene climatic change and environmental andgeneric dynamics in the north Andean montane forest and páramo. Pp. 35-49. En: S. P.Churchill, H. Balslev, E. Forero y J. L. Luteyn (Eds.), Biodiversity and conservation ofnetropical montane forests. New York Botanical Garden, Nueva York.

HOOGHIEMSTRA, H. Y T. VAN DER HAMMEN. 2004. Quaternary Ice-Age dynamics in theColombian Andes: developing an understanding of our legacy. Philosophical Transactions:Biological Sciences 359: 173-181.

HUNDERTMARK, K. J., G. F. SHIELDS R. T. BOWYER Y C. C. SCHWARTZ. 2002a. Geneticrelationships deduced from cytochrome-b sequences among moose. Alces 38: 113-122.

HUNDERTMARK, K. J., G. F. SHIELDS, I. G. UDINA, R. T. BOWYER, A. A. DANILKIN Y C. C.SCHWARTZ. 2002b. Mitochondrial phylogeography of moose (Alces alces): Late Pleistocenedivergence and population expansion. Molecular Phylogenetics and Evolution 22: 375-387.

HUNDERTMARK, K. J., R. T. BOWYER, G. F. SHIELDS Y C. C. SCHWARTZ. 2003. Mitochondrialphylogeography of moose (Alces alces) in North America. Journal of Mammalogy 84: 718-728.

JANIS, C. M. Y K. M. SCOTT. 1987. The interrelationships of higher ruminant families withspecial emphasis on the members of the Cervoidea. American Museum Novitates 2893: 1-85.

JENKINS, K. J. Y R. G. WRIGHT. 1988. Resource partitioning and competition among cervids inthe northern Rocky Mountains. Journal of Applied Ecology 25: 11-24.

JOLICOEUR, P. Y J. E. MOSIMANN. 1960. Size and shape variation in the painted turtle: aprincipal component analysis. Growth 24: 339-354.

KATTAN, G. H., P. FRANCO, V. ROJAS Y G. MORALES. 2004. Biological diversification in acomplex region: a spatial analysis of faunistic diversity and biogeography of the Andes ofColombia. Journal of Biogeography 31: 1829-1839.

KIRCHHOFF, M. D. Y D. N. LARSEN. 1998. Dietary overlap between native Sitka black-tailed deerand introduced elk in Southeast Alaska. Journal of Wildlife Management 62: 236-242.

KUMAR, S., K. TAMURA, I. B. JAKOBSEN Y M. NEI. 2001. MEGA2: Molecular evolutionarygenetics analysis software. Bioinformatics 17: 1244-1245.

KURTÉN, B. Y E. ANDERSON. 1980. Pleistocene mammals of North America. ColumbiaUniversity Press, Nueva York, USA. 442 pp.

KUWAYAMA, R. Y T. OZAWA. 2000. Phylogenetic Relationships among European red deer,wapiti, and sika deer inferred from mitochondrial DNA sequences. Molecular Phylogeneticsand Evolution 15: 115-123.

LATHAM, J., B. W. STAINES Y M. L. GORMAN. 1999. Comparative feeding ecology of red (Cervuselaphus) and roe deer (Capreolus capreolus) in Scottish plantation forests. Journal of Zoology247: 409-418.

LAVENGOOD, J. M., A. WOOLF Y J. L. ROSEBERRY. 1994. Morphological variation in white-taileddeer from Illinois. Transactions of the Illinois Academy of Science 87: 175-185.

LEE, C. E. 2000. Global phylogeography of a cryptic copepod species complex and reproductiveisolation between genetically proximate ''populations''. Evolution 54: 2014-2027.


LESSA, E. P., J. A. COOK Y J. L. PATTON. 2003. Genetic footprints of demographic expansion inNorth America, but not Amazonia, during the Late Quaternary. Proceedings of the NationalAcademy of Sciences of the USA 100: 10331-10334.

LIZCANO, D. J., V. PIZARRO, J. CAVELIER Y J. CARMONA. 2002. Geographic distribution andpopulation size of the mountain tapir (Tapirus pinchaque). Journal of Biogeography 29: 7-15.

LORENZO, C., L. CUAUTLE Y F. BARRAGAN. 2004. Variación morfométrica a escala temporal enla liebre del Istmo, Lepus flavigularis de México. Anales del Instituto de Biología, SerieZoología 75: 207-228.

LOWE, V. P. W. 1972. Variation in mandible length and body weight of red deer (Cervuselaphus). Journal of Zoology 166: 303-311.

LUDT, C. J., W. SCHROEDER, O. ROTTMANN Y R. KUEHN. 2004. Mitochondrial DNAphylogeography of red deer (Cervus elaphus). Molecular Phylogenetics and Evolution 31:1064-1083.

LYDEKKER, R. 1915. Catalogue of the ungulate mammals in the British Museum (NaturalHistory). Vol IV. Artiodactyla, families Cervidae (deer), Tragulidae (chevrotains), Camelidae(camels and llamas), Suidae (pigs and peccaries), and Hippopotamidae (hippopotamuses).Trustees of the British Museum (Natural History), London, England. 438 pp.

MACSOTAY, O. 1977. Observaciones sobre el neotectonismo cuaternario en el nororientevenezolano. Boletín de Geología 3: 1861-1883.

MAFFEI, M. D., W. D. KLIMSTRA Y T. J. WILMERS. 1988. Cranial and mandibular characteristicsof the key deer (Odocoileus virginianus clavium). Journal of Mammalogy 69: 403-407.

MALO, A. F., E. R. S. ROLDÁN, J. GARDE, A. J. SOLER Y M. GOMENDIO. 2005. Antlers honestlyadvertise sperm production and quality. Proceedings of The Royal Society of London, SeriesB, Biological Sciences 272: 149-157.

MALONEY, N. J. 1966. Geomorphology of continental margin of Venezuela. Part I. CariacoBasin. Boletín del Instituto Oceanográfico de la Universidad de Oriente 5: 38-53.

MALONEY, N. J. Y O. MACSOTAY. 1967. Geology of La Tortuga Island, Venezuela. AsociaciónVenezolana de Geología, Minería y Petróleo, Boletín Informativo 10: 267-287.

MANDUJANO, S. 2004. Análisis bibliográfico de los estudios de venados en México. ActaZoológica Mexicana 20: 211-251.

MARCHANT, R., A. BOON Y H. HOOGHIEMSTRA. 2002. Pollen-based biome reconstructions forthe past 450000 yr from the Funza-2 core, Colombia: comparisons with model-basedvegetation reconstructions. Palaeogeography, Palaeoclimatology, Palaeoecology 177: 29-45.

MARKUSSON, E. Y I. FOLSTAD. 1997. Reindeer antlers: visual indicators of individual quality?.Oecologia 110: 501-507.

MARSHALL, L. G. 1985. Geochronology and land-mammal biochronology of the TransamericanFaunal interchange. Pp. 49-85. En: F. G. Stehli y S. D. Webb (Eds.), The Great AmericanBiotic Interchange. Plenum Press, Nueva York, USA.

MARTIN, P. R. Y J. K. MCKAY. 2004. Latitudinal variation in genetic divergence of populationsand the potential for future speciation. Evolution 58: 938-945.

MCKENNA, M. C. Y S. K. BELL. 1997. Classification of mammals above the species level.Columbia University Press, Nueva York, USA. 631 pp.

MEIJAARD, E. Y C. P. GROVES. 2004. Morphometrical relationships between South-east Asiandeer (Cervidae, tribe Cervini): evolutionary and biogeographic implications. Journal ofZoology 263: 179-196.

MENDELSON, T. C. Y K. L. SHAW. 2002. Genetic and behavioral components of the crypticspecies boundary between Laupala cerasina and L. kohalensis (Orthoptera: Gryllidae).Genetica 116: 301-310.

MÉNDEZ-AROCHA, J. L. 1955. El nombre científico de los venados caramudos o caramerudosvenezolanos. Memoria de la Sociedad de Ciencias Naturales La Salle 15: 133-136.


MENDOZA, M., C. M. JANIS Y P. PALMQVIST. 2002. Characterizing complex craniodentalpatterns related to feeding behaviour in ungulates: a multivariate approach. Journal ofZoology 258: 223-246.

MILÁ, B., D. J. GIRMAN, M. KIMURA Y T. B. SMITH. 2000. Genetic evidence for the effect of apostglacial population expansion on the phylogeography of a North American songbird.Proceedings of The Royal Society of London, Series B, Biological Sciences 267: 1033-1040.

MOLINA, M. Y J. A. PEÑALOZA. 2002. Dog predation on páramo white-tailed deer: the caseMucubají, Sierra Nevada National Park. Memoria de la Fundación La Salle de CienciasNaturales 154: 139-144.

MOLINA, M. Y J. MOLINARI. 1999. Taxonomy of Venezuelan white-tailed deer (Odocoileus,Cervidae, Mammalia), based on cranial and mandibular traits. Canadian Journal of Zoology77: 632-645.

MONTGELARD, C., S. DUCROCQ Y E. DOUZERY. 1998. What is a Suiforme (Artiodactyla)?Contribution of cranioskeletal and mitochondrial DNA Data. Molecular Phylogenetics andEvolution 9: 528-532.

MORELOCK, J., N. J. MALONEY Y W. R. BRYANT. 1972. Structure and sediments of thecontinental shelf of central Venezuela. Boletín del Instituto Oceanográfico de la Universidadde Oriente 11: 127-136.

MORITZ, C., J. L. PATTON, C. J. SCHNEIDER Y T. B. SMITH. 2000. Diversification of rainforestfaunas: an integrated molecular approach. Annual Review of Ecology and Systematics 31:533-63.

MORRONE, J. J. Y J. MÁRQUEZ. 2001. Halffter's Mexican Transition Zone, beetle generalizedtracks, and geographical homology. Journal of Biogeography 28: 635-650.

MOSCARELLA, R. A. 2001. Filogeografía y genética de la conservación del venado caramerudode Venezuela. Tesis de Maestría, Universidad Simón Bolívar, Caracas, Venezuela. 87 pp.

MOSCARELLA, R. A., M. AGUILERA Y A. A. ESCALANTE. 2003. Phylogeography, populationstructure, and implications for conservation of white-tailed deer (Odocoileus virginianus) inVenezuela. Journal of Mammalogy 84: 1300-1315.

NAGATA, J., R. MASUDA, H. B. TAMATE, S. HAMASAKI, K. OCHIAI, M. ASADA, S. TATSUZAWA, K.SUDA, H. TADO Y M. C. YOSHIDA. 1999. Two genetically distinct lineages of the sika deer,Cervus nippon, in Japanese islands: comparison of mitochondrial D-loop region sequences.Molecular Phylogenetics and Evolution 13: 511-519.

NAGL, S., H. TICHY, W. E. MAYER, N. TAKEZAKI, N. TAKAHATA Y J. KLEIN. 2000. The originand age of haplochromine fishes in Lake Victoria, East Africa. Proceedings of The RoyalSociety of London, Series B, Biological Sciences 267: 1049-1061.

ORTEGA, J. Y H. T. ARITA. 1998. The Neotropical-Nearctic limits in Middle America asdetermined by the distribution of bats. Journal of Mammalogy 79: 772-783.

OSGOOD, W. H. 1910. Mammals from the coast and islands of northern South America. FieldMuseum of Natural History, Zoological Series 10: 23-32.

OSGOOD, W. H. 1914. Four new mammals from Venezuela. Field Museum of Natural History,Zoological Series 10: 135-141.

PESOLE, G., C. GISSI, A. DE CHIRICO Y C. SACCONE. 1999. Nucleotide substitution rate ofmammalian mitochondrial genomes. Journal of Molecular Evolution 48: 427-434.

PETERSEON, L. C., G. H. HAUG, R. W. MURRAY, K. M. YARINCIK, J. W. KING, T. J. BRALOWER,K. KAMEO, S. D. RUTHERFORD Y R. B. PEARCE. 2000. Late Quaternary stratigraphy andsedimentation at Site 1002, Cariaco Basin (Venezuela). Pp. 85-99. En: R. M. Leckie, H.Sigurdsson, G. D. Acton y G. Draper (Eds.), Proceedings of the Ocean Drilling Program,Scientific Results. Vol. 165. Texas A & M University, College Station, Texas, USA. 335 pp.

PETERSON, M. N. 2003. Management strategies for endangered Florida Key deer. Tesis deMaestría, Texas A&M University. 143 pp.


PIPER, D. Z. Y W. E. DEAN. 2002. Trace-element deposition in the Cariaco Basin, Venezuelashelf, under sulfate-reducing conditions - a history of the local hydrography and globalclimate, 20 ka to the present. U.S. Geological Survey Professional Paper 1670: 1-41.

PITRA, C., J. FICKEL, E. MEIJAARD Y P. C. GROVES. 2004. Evolution and phylogeny of old worlddeer. Molecular Phylogenetics and Evolution 33: 880-895.

POLZIEHN, R. O. Y C. STROBECK. 1998. Phylogeny of wapiti, red deer, sika deer, and other NorthAmerican cervids as determined from mitochondrial DNA. Molecular Phylogenetics andEvolution 10: 249-258.

POLZIEHN, R. O. Y C. STROBECK. 2002. A phylogenetic comparison of red deer and wapiti usingmitochondrial DNA. Molecular Phylogenetics and Evolution 22: 342-356.

PUORTO, G., M. G. SALOMALOMÃO, R. D. G. THEAKSTON, R. S. THORPE, D. A. WARRELL Y W.WÜSTER. 2001. Combining mitochondrial DNA sequences and morphological data to inferspecies boundaries: phylogeography of lanceheaded pitvipers in the Brazilian Atlantic forest,and the status of Bothrops pradoi (Squamata: Serpentes: Viperidae). Journal of EvolutionaryBiology 14: 527-538.

QUAY, W. B. 1971. Geographic variation in the metatarsal "gland" of the white-tailed deer(Odocoileus virginianus). Journal of Mammalogy 52: 1-11.

RANDI, E., N. MUCCI, F. CLARO-HERGUETA, A. BONNET Y E. J. P. DOUZERY. 2001. Amitochondrial DNA control region phylogeny of the Cervinae: speciation in Cervus andimplications for Conservation. Animal Conservation 4: 1-11.

RANDI, E., N. MUCCI, M. PIERPAOLI Y E. DOUZERY. 1998. New phylogenetic perspectives on theCervidae (Artiodactyla) are provided by the mitochondrial cytochrome b gene. Proceedingsof The Royal Society of London, Series B, Biological Sciences 265: 793-901.

REES, J. W. 1969a. Morphologic variation in the cranium and mandible of the white-tailed deer(Odocoileus virginianus): a comparative study of geographical and four biological distances.Journal of Morphology 128: 95-112.

REES, J. W. 1969b. Morphologic variation in the mandible of the white-tailed deer (Odocoileusvirginianus): a study of populational skeletal variation by Principal Component andCanonical Analyses. Journal of Morphology 128: 113-130.

REES, J. W. 1971. Discriminatory analysis of divergence in mandibular morphology ofOdocoileus. Journal of Mammalogy 52: 724-731.

REID, F. A. 1997. A field guide to the mammals of Central America and southeast Mexico.Oxford University Press, Oxford, England. 334 pp.

ROHLF, F. J. Y F. L. BOOKSTEIN. 1987. A comment on shearing as a method for "size correction".Systematic Zoology 36: 356-367.

RUEDAS, L. A., J. SALAZAR-BRAVO, J. W. DRAGOO Y T. L. YATES. 2000. The importance of beingearnest: what, if anything, constitutes a "specimen examined". Molecular Phylogenetics andEvolution 17: 129-132.

RULL, V. 1999. Palaeoclimatology and sea-level history in Venezuela. New data, land-seacorrelations, and proposals for future studies in the framework of the IGBP-PAGES Project.Interciencia 24: 92-101.

SATO, A., C. O'HUIGIN, F. FIGUEROA, P. R. GRANT, B. R. GRANT, H. TICHY Y J. KLEIN. 1999.Phylogeny of Darwin's finches as revealed by mtDNA sequences. Proceedings of the NationalAcademy of Sciences of the USA 96: 5101-5106.

SAUER, P. R. 1984. Physical characteristics. Pp. 73-90. En: L. K. Halls (Ed.), White-tailed deer- ecology and management. Stackpole Books, Harrisburg, Pennsylvania, USA.


SCOTT, K. M. Y C. M. JANIS. 1993. Relationships of the Ruminantia (Artiodactyla) and ananalysis of the characters used in ruminant taxonomy. Pp. 282-302. En: F. S. Szalay, M. J.Novacek y M. C. McKenna (Eds.), Mammal phylogeny: placentals. Springer-Verlag, NewYork, USA.

SCHAEFER, J. Y M. B. MAIN. 1999. White-tailed deer of Florida. University of Florida,Department of Wildlife Ecology and Conservation 133: 1-19.

SCHONEWALD, C. M., J. W. BAYLESS Y J. SCHONEWALD. 1985. Cranial morphometry of pacificcoast elk (Cervus elaphus). Journal of Mammalogy 66: 68-74.

SCHUBERT C. 1982. Origin of Cariaco basin, southern Caribbean Sea. Marine Geology 47: 345-360.

SCHWARTZ, M. K., K. L. PILGRIM, K. S. MCKELVEY, E. L. LINDQQUIST, J. J. CLAAR, S. LOCHC

Y L. F. RUGIERO. 2004. Hybridization between Canada lynx and bobcats: genetic results andmanagement implications. Conservation Genetics 5: 349-355.

SITES, J. W. JR. Y K. A. Crandall. 1997. Testing species boundaries in biodiversity studies.Conservation Biology 11: 1289-1297.

SKLENÁR, P. Y P. M. JØRGENSEN. 1999. Distribution patterns of páramo plants in Ecuador.Journal of Biogeography 26: 681-691.

SMITH, M. H., W. V. BRANAN, R. L. MARCHINTON, P. E. JOHNS Y M. C. WOOTEN. 1986. Geneticand morphologic comparisons of red brocket, brown brocket, and white-tailed deer. Journalof Mammalogy 67: 103-111.

SMITH, W. P. 1991. Odocoileus virginianus. Mammalian Species 388: 1-13.

STÖCKHERT, B., W. V. MARESCH, A. TOETZ, R. KLUGE, G. KRÜCKHANS, C. K. AISER, V.AGUILAR, T. KLIER, S. LAUPENMÜHLEN, D. PPIEPENBREIER Y I. WIETHE. 1994. Tectonichistory of Isla Margarita, Venezuela - A record of a piece of crust close to an active platemargin. Zentralblatt für Geologie und Paläontologie 1: 485-498.

STÖCKHERT, B., W. V. MARESCH, M. BRIX, C. KAISER, R. KLUGE, G. KRÜCKHANS-LUEDER Y A.TOETZ. 1995. The crustal history of Margarita Island (Venezuela) in detail: A constraint onthe Caribbean plate-tectonic scenario. Geology 23: 787-790.

SU, B., Y. WANG, H. LAN, W. WANG Y Y. ZHANG. 1999. Phylogenetic study of completecytochrome b genes in musk deer (genus Moschus) using museum samples. MolecularPhylogenetics and Evolution 12: 241-249.

TAMATE, H. B., S. TATSUZAWA, K. SUDA, M. IZAWA, T. DOI, K. SUNAGAWA, F. MIYAHIRA Y H.KADO. 1998. Mitochondrial DNA variations in local populations of the Japanese sika deer,Cervus nippon. Journal of Mammalogy 79: 1396-1403.

TARIFA, T., J. RECHBERGER, R. B. WALLACE Y A. NÚÑEZ. 2001.Confirmación de la presencia deOdocoileus virginianus (Artiodactyla, Cervidae) en Bolivia, y datos preliminares sobre suecología y su simpatría con Hippocamelus antisensis. Ecologia en Bolivia 35: 41-49.

TEMPLETON, A. R. 1989. The meaning of species and speciation: a genetic perspective. Pp. 3-27.En: D. Otte y J. A. Endler (Eds.), Speciation and its Consequences. Sinauer, Sunderland,Massachusetts, USA.

TOMIATI, C. Y L. ABBAZZI. 2002. Deer fauna from Pleistocene and Holocene localities ofEcuador (South America). Geobios 35: 631-645.

UDINA, I. G., A. A. DANILKIN Y G. G. BOESKOROV. 2002. Genetic diversity of moose (Alces alcesL.) in Eurasia. Russian Journal of Genetics 38: 951-957.

VAN DER HAMMEN, T. 1979. Historia y tolerancia de ecosistemas parameros. Pp. 55-66. En: M.L. Salgado-Laboriau (Ed.), El medio ambiente páramo. Ediciones del Centro de EstudiosAvanzados del Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas, Caracas, Venezuela.


VAN DER HAMMEN, T. Y A. M. CLEEF. 1986. Development of the high Andean paramo f lora andvegetation. Pp. 153-201. En: F. Vuilleumier y M. Monasterio (Eds.), High altitude tropicalbiogeography. Oxford University Press, Nueva York, USA.

VAN DER HAMMEN, T. Y H. HOOGHIEMSTRA. 1997. Chronostratigraphy and correlation of thePliocene and Quaternary of Colombia. Quaternary International 40: 81-91.

VILLARREAL, O. A. 2002. El Grand-Slam de venado cola blanca mexicano, una alternativasostenible. Archivos de Zootecnia 51: 187-193.

VRBA, E. S. Y G. B. SCHALLER. 2000. Phylogeny of Bovidae based on behavior, glands, skulls,and postcrania. Pp. 203-222. En: E. S. Vrba y G. B. Schaller (Eds.), Antelopes, deer, andrelatives - fossil record, behavioral ecology, systematics, and conservation. Yale UniversityPress, New Haven, USA.

VUILLEUMIER, B. S. 1971. Pleistocene changes in the fauna and flora of South America. Science173: 771-780.

WANG, W. Y H. LANG. 2000. Rapid and parallel chromosomal number reductions in muntjacdeer inferred from mitochondrial DNA phylogeny. Molecular Biology and Evolution 17:1326-1333.

WEBB, S. D. 1985. Late Cenozoic mammal dispersals between the Americas. Pp. 357-386. En:F. G. Stehli y S. D. Webb (Eds.), The great american biotic interchange. Plenum Press, NuevaYork, USA.

WEBB, S. D. 1991. Ecogeography and the Great American Interchange. Paleobiology 17: 266-280.

WEBB, S. D. 2000. Evolutionary history of New World Cervidae. Pp. 38-64. En: E. S. Vrba y G.B. Schaller (Eds.), A n telopes, deer, and re l a t i ves - fossil re c o rd, behav i o ral ecology,systematics, and conservation. Yale University Press, New Haven, USA.

WEBER, J. C., T. H. DIXON, C. DEMETS, W. B. AMBEH, P. JANSMA, G. MATTIOLI, J. SALEH, G.SELLA, R. BILHAM Y O. PÉREZ. 2001. GPS estimate of relative motion between the Caribbeanand South American plates, and geologic implications for Trinidad and Venezuela. Geology29: 75-78.

WEBER, M. Y S. GONZÁLEZ. 2003. Latin American deer diversity and conservation: a review ofstatus and distribution. Ecoscience 10: 443-454.

WEBSTER, G. L. 1995. The panorama of neotropical cloud forests. Pp. 53-77. En: S. P. ChurchillH. Balslev, E. Forero y J. L. Luteyn (Eds.), Biodiversity and conservation of netropicalmontane forests. New York Botanical Garden, Nueva York.

WHEELER, T. A. 2003. The role of voucher specimens in validating faunistic and ecologicalresearch. Biological Survey of Canada (Terrestrial Arthropods), Ottawa, Canada. 21 pp.

WILSON, D. E. Y D. M. REEDER. 1993. Mammal species of the world - a taxonomic andgeographic reference. Smithsonian Institution Press, Washington, USA. 1206 pp.

ZAMUDIO, K. R. Y H. W. GREENE. 1997. Phylogeography of the bushmaster (Lachesis muta:Vi p e ridae): implications for Ne ot ropical bioge o gra p hy, systematics, and conserva t i o n .Biological Journal of the Linnean Society 62: 421-442.

ZANDER, R. H. 2003. Reliable phylogenetic resolution of morphological data can be better thanthat of molecular data. Taxon 52: 109-112.

Recibido: 06 julio 2005Aceptado: 12 junio 2007

Jesús MolinariGrupo de Ecología Animal, Departamento de Biología, Facultad de Ciencias, Universidad de LosAndes, Mérida 5101, Venezuela. [email protected]

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