UNIVERSIDAD DE LOS ANDES
FACULTAD DE CIENCIAS
DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA
ECOLOGÍA ANIMAL
HABITOS ALIMENTARIOS DE Rana catesbeiana
(Shaw:1802), INTRODUCIDA EN LAS LAGUNAS DEL
SECTOR MIRAFLORES, MUNICIPIO CAMPO ELIAS,
ESTADO MERIDA.
Trabajo Especial de Grado presentado ante la Ilustre
Universidad de Los Andes, por la Br. Cherly Guerrero
para optar al título de Licenciada en Biología.
Tutora: Prof. Amelia Díaz de Pascual.
Mérida, Julio de 2004
i
C O N T E N I D O
INDICE DE TABLAS .......................................................................... ii
INDICE DE FIGURAS ....................................................................... v
INDICE DE APENDICES ................................................................... v
AGRADECIMIENTOS ....................................................................... vii
RESUMEN ........................................................................................ viii
ABSTRACT ....................................................................................... ix
INTRODUCCION ............................................................................... 1
DESCRIPCION DE LA ESPECIE ……………………………………... 12
AREA DE ESTUDIO
A. Ubicación ……………………………………………………………… 22
B. Geomorfología ……………………………………………………….. 26
C. Geología ………………………………………………………………. 27
D. Edafología …………………………………………………………….. 29
E. Clima …………………………………………………………………... 30
F. Vegetación …………………………………………………………….. 36
G. Hidrología ……………………………………………………………... 37
METODOLOGIA A. Trabajo de campo
A.1. Colecta del material ……………………………………………. 39
B. Trabajo de laboratorio
B.1. Tratamiento del material colectado …………………………... 40
B.2. Medidas morfológicas …………………………………………. 40
B.3. Procedimientos analíticos …………………………………….. 41
C. Análisis de los datos
C.1. Índices ecológicos …………………………………………….. 43
C.2. Análisis estadísticos …………………………………………... 45
RESULTADOS
A. Dieta de Rana catesbeiana
A.1. Composición general ………………………………………… 47
A.2. Variación estacional ………………………………………….. 53
ii
A.3. Análisis Factorial de Correspondencias Múltiples ………… 57
A.4. Diversidad de ítems alimentarios …………………………… 68
A.5. Amplitud de nicho trófico …………………………………….. 71
B. Medidas morfológicas
B.1. Correlaciones de las medidas morfológicas de Rana
catesbeiana y tamaño de sus presas ……………………… 73
C. Condición reproductiva de Rana catesbeiana
C.1. Parámetros reproductivos …………………………………… 81
C.2. Índice gonadosómico ………………………………………… 88
DISCUSION
A. Dieta de Rana catesbeiana
A.1 Composición general …………………………………………. 90
A.2. Variación estacional ………………………………………….. 92
A.3. Análisis Factorial de Correspondencias Múltiples ………… 94
B. Correlaciones de las medidas morfológicas y tamaño de las
presas …………………………………………………………………
96
C. Condición reproductiva de Rana catesbeiana …………………... 97
D. Consideraciones sobre la introducción de Rana catesbeiana en
el estado Mérida …………………………………………………….
102
CONCLUSIONES .............................................................................. 103
REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS ................................................. 105
I N D I C E D E T A B L A S
Tabla 1. Descripción de la estación meteorológica La Cuchilla …. 30
Tabla 2. Especies vegetales más comunes encontradas en el
área de estudio según Osorio y Andrade (1984) ……….
36
Tabla 3. Gasto, velocidad y tamaño del material arrastrado por
los principales ríos adyacentes al área de estudio ………
37
iii
Tabla 4. Composición porcentual de la dieta de Rana
catesbeiana, en el Sector Miraflores, Mérida,
especificando el hábitat de la presa ………………………
48
Tabla 5. Composición general por orden (de la clase Insecta) y
demás clases encontradas en la dieta de Rana
catesbeiana ………………………………………………….
51
Tabla 6. Composición general de la dieta de Rana catesbeiana
por grupo de edad y sexo, en el Sector Miraflores,
Mérida ………………………………………………………...
52
Tabla 7. Variación estacional de la dieta de Rana catesbeiana
por grupo de edad, en el sector Miraflores, Mérida …….
54
Tabla 8. Prueba de Kruskal-Wallis para evaluar la dieta de Rana
catesbeiana, por edad y estación …………………………
56
Tabla 9. ANOVA para evaluar diferencias significativas en el
consumo de Ranidae, por estación ……………………….
57
Tabla 10. Tamaño de clases de las medidas morfológicas de los
anuros y tamaño de sus presas, utilizados en el análisis
factorial de correspondencias múltiples …………………..
59
Tabla 11. Sobreposición alimentaria entre los grupos de edad de
Rana catesbeiana, de acuerdo a lo expresado en el
análisis de correspondencias múltiples …………………..
67
Tabla 12. Diversidad de especies presa encontradas en Rana
catesbeiana, por grupo de edad y sexo …………………..
69
Tabla 13. Diferencias ANOVA para evaluar diversidad de la dieta
de Rana catesbeiana ……………………………………….
70
Tabla 14. Prueba Kruskal-Wallis para evaluar diversidad de la
dieta de Rana catesbeiana …………………………………
70
Tabla 15. Amplitud de nicho trófico de Rana catesbeiana, por
grupo de edad ………………………………………………. 72
Tabla 16. Prueba Kruskal-Wallis para evaluar amplitud de nicho
trófico por edad y estación en Rana catesbeiana ……….
72
iv
Tabla 17. Relación del tamaño de la presa en función del ancho
de la boca y la longitud total para cada grupo de edad y
sexo …………………………………………………………..
75
Tabla 18. Coeficientes de correlación entre las medidas
morfológicas de los anuros y tamaño de las presas
encontradas ………………………………………………….
78
Tabla 19. ANOVA entre las épocas de muestreo para evaluar
parámetros reproductivos de Rana catesbeiana ………...
82
Tabla 20. Prueba Kruskal-Wallis entre las épocas de muestreo
para evaluar parámetros reproductivos de Rana
catesbeiana ………………………………………………….
83
Tabla 21. ANOVA entre los grupos de edad para evaluar
parámetros reproductivos de Rana catesbeiana ………...
83
Tabla 22. Prueba Kruskal-Wallis entre los grupos de edad para
evaluar parámetros reproductivos de Rana catesbeiana .
84
Tabla 23. Coeficiente de Pearson para evaluar parámetros
reproductivos de Rana catesbeiana ………………………
85
Tabla 24. Coeficiente de Pearson para evaluar parámetros
reproductivos de Rana catesbeiana ………………………
86
Tabla 25. Coeficiente de Spearman para evaluar parámetros
reproductivos de Rana catesbeiana ………………………
86
Tabla 26. Coeficiente de Spearman para evaluar parámetros
reproductivos de Rana catesbeiana ……………………...
87
Tabla 27. Porcentaje de peso del cuerpo amarillo correspondiente
al peso de las hembras de Rana catesbeiana, por época
de muestreo .....................................................................
87
Tabla 28. Índice gonadosómico (x 100) de los individuos
subadultos y adultos de Rana catesbeiana ………………
88
Tabla 29. Diferencias ANOVA para evaluar índice gonadosómico
de los individuos hembras y machos de Rana
catesbeiana ………………………………………………….
89
v
I N D I C E D E F I G U R A S
Figura 1. Ciclo de vida para Rana catesbeiana en Crane Ponds,
basado en información colectada por Collins (1975) y
Howard (1978) ………………………………………………
14
Figura 2. Ubicación geográfica del estado Mérida por Municipios . 23
Figura 3. Principales sierras montañosas del Estado Mérida …….. 24
Figura 4. Grados de pendiente del terreno en el estado Mérida …. 25
Figura 5. Climadiagrama de la estación meteorológica La
Cuchilla. Período: 1968-1983 ……………………………...
32
Figura 6. Balance hídrico mensual de la estación La Cuchilla,
estado Mérida ……………………………………………….
35
Figura 7. Hidrología del estado Mérida, enfatizando el área de
estudio ………………………………………………………..
38
Figura 8. Composición general por clase de la dieta de Rana
catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida …………….
49
Figura 9. Variación estacional de la dieta de Rana catesbeiana en
el sector Miraflores, Mérida ………………………………..
55
Figura 10. Proyección de las variables utilizadas en el Análisis
Factorial de Correspondencias Múltiples ………………...
62
Figura 11. Representación de los ejes y su respectiva numeración
por cuadrante ………………………………………………..
63
Figura 12. Proyección de las variables e individuos utilizados en el
Análisis Factorial de Correspondencias Múltiples ………
66
Figura 13. Relación del volumen del anuro (ml) Vs volumen del
contenido estomacal (ml) de los anuros. (H=52 M=40) .
80
.
I N D I C E D E A P E N D I C E S
Apéndice 1. Variabilidad de la precipitación, estación La Cuchilla,
Estado Mérida …………………………………………..
114
vi
Apéndice 2. Variabilidad de la temperatura máxima media,
mínima media y media (ºC), estación La Cuchilla,
Estado Mérida …………………………………………..
114
Apéndice 3. Variabilidad de la evaporación media, estación La
Cuchilla, Estado Mérida ………………………………..
115
Apéndice 4. Balance hídrico mensual, estación La Cuchilla,
Estado Mérida …………………………………………..
116
Apéndice 5 Relación de los individuos de Rana catesbeiana
examinados en cada época de muestreo,
discriminados por edad y sexo ………………………
117
Apéndice 6. Variables y número de modalidades asociadas,
empleadas en el análisis factorial de correspondencias
múltiples ………………………………………………….
118
Apéndice 7. Medidas morfológicas de los Postmetamórficos 1 de
Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida ….
119
Apéndice 8. Medidas morfológicas de los Postmetamórficos 2 de
Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida ….
121
Apéndice 9. Medidas morfológicas de los Juveniles hembra de
Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida ….
123
Apéndice 10. Medidas morfológicas de los Juveniles macho de
Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida ….
125
Apéndice 11. Medidas morfológicas de los Subadultos hembra de
Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida ….
127
Apéndice 12. Medidas morfológicas de los Subadultos macho de
Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida ….
129
Apéndice 13. Medidas morfológicas de los Adultos hembra de
Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida ….
131
Apéndice 14. Medidas morfológicas de los Adultos macho de
Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida ….
133
Apéndice 15. Resolución # 64, publicada en Gaceta Oficial, ante la
introducción de Rana catesbeiana a Venezuela …….
135
vii
A G R A D E C I M I E N T O S
Deseo expresar mi agradecimiento a la Profesora Amelia Díaz de
Pascual, por su paciencia e inmensa ayuda, igualmente, a mi familia, a
Eddy Zambrano por su apoyo constante, a sus familiares, por permitirme
culminar este trabajo.
Mi reconocimiento, extensivo a la familia López, asistentes de colecta, a
la Profesora Janeth Mora por su colaboración en el análisis factorial de
correspondencias múltiples.
A quienes con su estímulo participaron directa ó indirectamente en la
elaboración de este trabajo, a todos ellos, mi gratitud.
viii
R E S U M E N
Mediante la técnica de disección del estómago y el análisis del contenido
estomacal fueron examinados 337 individuos de la rana toro (Rana
catesbeiana), colectados en el Sector Miraflores, Mérida, Venezuela. Se
encontró 474 presas, correspondientes a 44 ítems alimentarios. De los
cuales Insecta y Amphibia fueron las clases más frecuentes. Estos dos
ítems representaron el 81.85% y el 6.32%, respectivamente. Dentro de
los insectos, los ordenes más importantes comprendieron a Coleoptera,
Hymenoptera, Odonata y Díptera. Rana catesbeiana mostró una
condición generalista en cuanto al consumo del alimento.
Por medio de los análisis multivariantes (análisis de correspondencias), se
caracterizó los hábitos alimentarios por grupo de edad: Los
postmetamórficos se alimentaron predominantemente de Odonata,
Díptera (larva) y Planorbidae; los juveniles de Formicidae, Muscidae y
Cíxxidae; los subadultos, consumieron Gryllidae, Coleoptera (larva),
Carabidae, Lampyridae, Lepidoptera (larva), Díptera, Scarabeidae,
Libellulidae y Coccinellidae y los adultos consumieron Ranidae,
Chrysomelidae y Poecilia. No se encontró diferencias significativas entre
los sexos, ni entre la época de sequía y lluvia. El canibalismo mostró una
relación inversa respecto a la condición reproductiva entre hembras y
machos. Fue más frecuente una vez que cesó el período de lluvias.
El índice gonadosómico expresó mejor condición reproductiva para las
hembras adultas.
Palabras claves: Rana toro, Rana catesbeiana, hábitos alimentarios,
canibalismo, condición reproductiva, Mérida, Venezuela.
ix
A B S T R A C T
By the technique of stomach dissection and analysis of the stomach
content were examined 337 individuals of the bullfrog species (Rana
catesbeiana) collected in the Sector Miraflores, Merida, Venezuela. 474
preys were found in their stomach content corresponding to 44 alimentary
items of Insecta and Amphibia. These two items represented 81.85% and
6.32% respectively. Among insects, Coleoptera, Hymenoptera, Odonata
and Diptera were the most important orders. Rana catesbeiana showed a
generalist way of food consumption.
By means of multivariate analysis (Correspondence Analysis) were
characterized the alimentary habits of these age groups: Postmetamorphic
ate predominantly Odonata, Diptera (larvae) and Planorbidae; juveniles,
Formicidae, Muscidae and Cixxidae; subadults fed on Gryllidae,
Coleoptera (larvae), Carabidae, Lampyridae, Lepidoptera (larvae),
Diptera, Scarabeidae, Libellulidae and Coccinellidae; adults ate Ranidae,
Chrysomelidae and Poecilia. No significant differences were found
between sexes or during the dry and rain seasons. Cannibalism showed
an inverse relationship to the reproductive condition among females and
males. It is more frequent after the rain season.
The gonadosomic index expressed better reproductive condition by adult
females.
Key words: Bullfrog, Rana catesbeiana, alimentary habits, cannibalism,
reproductive condition, Merida, Venezuela.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 1
I N T R O D U C C I O N
Las especies invasoras son en la actualidad una de las amenazas más
graves para la integridad y la supervivencia de las especies de una
determinada área geográfica. Dichas amenazas aumentan con el crecimiento
del comercio y de la circulación internacional de personas y de productos
(Rodríguez, 2001). Por otra parte, el cambio climático, el deterioro de los
hábitats y otros factores negativos que afectan a los ecosistemas pueden
contribuir a la introducción y difusión de las especies exóticas invasoras. Uno
de esos aspectos negativos es la pérdida de especies nativas después de la
introducción de depredadores exóticos con la consecuencia de la pérdida de
biodiversidad (Rodríguez, 2001).
Se conocen muchos ejemplos, a nivel internacional, de los devastadores
efectos sobre la fauna nativa, en muchos casos, las especies exóticas
registran densidades más altas que las observadas en áreas donde ellas son
endémicas. Además, especies introducidas como agentes de control se han
transformado inesperadamente en plagas como es el caso de Bufo marinus
introducido en Australia, en 1935, con la finalidad de controlar los
Coleopteros plagas de la caña de azúcar y hasta el presente ha sido
imposible su erradicación (Lampo & De Leo, 1998).
Por otra parte, algunas especies invasoras son portadoras de patógenos
tales como hongos, bacterias y virus que afectan a las especies nativas,
como es el caso de la rana toro introducida en la región de Mérida
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 2
(Hanselmann et al., 2004). La herbivoría, depredación y el parasitismo
regulan las poblaciones, considerando que la competencia por alimento,
espacio, luz, nutrientes y recursos en general, es la base de estos
mecanismos. Al respecto se han propuesto cuatro hipótesis que tratan de
explicar las explosiones demográficas de especies introducidas: (1) las
especies introducidas pueden explotar un recurso que no es totalmente
explotado por las especies nativas; (2) Por la razón antes expuesta la
reproducción de las especies introducidas puede verse favorecida debido a
que no se han establecido los mecanismos efectivos de competencia con las
especies nativas; (3) la presión de la depredación en las especies
introducidas puede ser baja ya que los depredadores no reconocen a estas
especies como potenciales presas; y (4) las especies introducidas pueden
tener una importante fauna patógena. Estas hipótesis están basadas en la
idea fundamental de que las especies se desenvuelven dentro de los
ecosistemas, y que su remoción de este contexto evolutivo puede provocar
cambios importantes en su ecología (Lampo & De Leo, 1998).
Un alto número de especies endémicas son susceptibles de desaparecer
debido a la competencia, transmisión de enfermedades y depredación por
parte de los taxa invasores. Es por ello que la UICN (Unión Mundial para la
Conservación de la Naturaleza) le ha dado importancia a los temas
relacionados con el control de las especies exóticas e insta a los miembros
de la Unión a difundir y promover activamente las directrices para la
prevención de pérdida de la biodiversidad causada por la introducción de
especies exóticas invasoras (Ojasti, 2001).
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 3
En Venezuela se ha encontrado alrededor de 1.410 especies introducidas
según un informe realizado por la oficina de Diversidad Biológica del
Ministerio del Ambiente, por lo que se elabora un marco legal y operativo
para activar mecanismos de control que el país requiere (Ojasti, 2001). Pero
se necesita un equipo científico multidisciplinarlo que se dedique a la
localización de dichas especies así como a estudiar el comportamiento de las
mismas para detectar y prevenir los efectos negativos de éstas en los
hábitats que ocupan, así como de su control y erradicación. Se requieren,
entonces, de estudios detallados de estas especies con el fin de conocer los
problemas relacionados con la ocupación de nuevos nichos ecológicos,
donde su desarrollo debe ser diferente al de su lugar de origen debido a que
carece de los controles biológicos naturales de sus hábitats. Modificado de
Ojasti, (2001).
De hecho las exóticas llamadas invasoras, cuya expansión se realiza a
expensas de otras especies y donde la competencia por espacio y alimento
puede causar la pérdida de especies nativas, son las especies prioritarias a
estudiar, ya que al contar con conocimiento de los procesos de desarrollo de
estas especies exóticas invasoras, se podrán tomar la medidas necesarias y
evitar los daños sobre nuestra diversidad biológica, de allí la importancia de
esta investigación.
En nuestro país, lamentablemente, no existe una política de estado para el
control de la introducción de especies exóticas. Por otra parte, la
coordinación y cooperación entre los diferentes sectores oficiales
competentes es muy limitada, por lo que no se tiene el conocimiento
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 4
científico apropiado acerca de los efectos negativos que pueden producir
estas especies a la biodiversidad del país y se cometen errores al permitir su
introducción, por parte de los entes oficiales, sin antes haber realizado los
estudios de impacto ambiental. Un ejemplo de esta acción es el caso de la
introducción de la tilapia, (Oreochromis esculentus) especie exótica e
invasora cuyo ingreso fue reglamentado por el Ministerio del Ambiente
(Según Resolución MAC 117/ MARNR 70), sin conocer los efectos negativos
de esta especie en la biodiversidad de las cuencas hidrográficas y en la
actualidad se está expandiendo por todo el territorio nacional, afectando a las
especies nativas ya que consume sus huevos, larvas y juveniles.
La escasa conciencia pública sobre los riesgos que puedan generar las
especies exóticas a la biodiversidad y la limitada participación internacional
para impedir el ingreso de dichas especies a nuestro país son otras de las
fallas de las instituciones gubernamentales en el control de las especies
exóticas.
La rana toro ó Rana catesbeiana ha sido introducida en Venezuela sin
ningún control gubernamental aproximadamente en la década de los 90. Esta
introducción se realizó en la región de La Carbonera del estado Mérida. Este
animal ha sido catalogado por la UICN como una de las 100 peores especies
invasoras (Ojasti, 2001).
La Rana catesbeiana, es originaria del este de América del Norte, desde el
norte de Florida al sur de Ontario (Canadá). Ha sido introducida con fines
comerciales y ornamentales en muchas zonas de Estados Unidos y en
países como México, Cuba, Jamaica, Puerto Rico, Bermudas, Honduras,
Guatemala, Salvador, Panamá, Colombia, Ecuador, Paraguay, Chile, Hawai,
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 5
China, Taiwán, Japón, Italia, Francia, Bélgica, Holanda, Reino Unido y
España (The Georgia Museum of Natural History and Georgia Department of
Natural Resources, 2000). Es una de las especies de anfibios que alcanza la
talla más grande en toda América. Los individuos adultos superan los 200
mm de longitud hocico-cloaca, alcanzando un peso superior a los 600 g
(Conant, 1975); tomado de Rueda-Almonacid, (1999). La creciente demanda
de ancas de rana para consumo humano y el uso de esta especie con
propósitos biomédicos han producido la proliferación de granjas de cultivo de
la especie en numerosos países del mundo (Bruening, 2000).
En California, fue introducida en 1896 para su explotación y producción de
ancas para el consumo humano, luego a partir de su ingreso, las poblaciones
de anfibios nativos, particularmente, de Rana aurora, se vieron disminuidas
(Kupferberg, 1997), hasta el punto de su desaparición local en el valle de
San Joaquín en California y la continua reducción del rango de distribución
de Rana boylii, también es atribuida a la alteración del hábitat, aunado a la
depredación y la competencia por parte de Rana catesbeiana (Moyle, 1973).
La declinación de los ránidos nativos en el oeste de América del Norte ha
coincidido con la introducción y el subsiguiente rango de expansión de Rana
catesbeiana (Kupferberg, 1997; Kiesecker and Blaustein, 1997). Aunque los
anfibios son un caso particular porque la aparente declinación de sus
poblaciones a nivel global, involucra su sensibilidad a una amplia gama de
estrés ambiental (Kupferberg, 1997).
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 6
En Latinoamérica, la cría intensiva de Rana catesbeiana con fines
comerciales se inició en las últimas dos décadas. El país pionero en esta
actividad fue Brasil. Los primeros ensayos se realizaron a finales de la
década de los setenta, y se obtuvo gran éxito en la reproducción y
crecimiento de la especie debido, aparentemente, a que esta actividad
zootécnica se vio favorecida por su clima tropical (Fioranelli y colaboradores,
sin información del año de publicación).
En este país la Rana catesbeiana ha producido una disminución significativa
en las poblaciones anteriormente abundantes del género Leptodactylus: L
ocellatus y L. labirinthycus, confirmando que la introducción de esta especie
exótica puede perturbar las comunidades de anuros locales (Batista, 2002).
Rana catesbeiana se caracteriza por su voracidad, consume cualquier
alimento que pueda entrar a su boca (Cross and Gerstenberger, 2002), se
conoce que se alimenta de otros anfibios, larvas, peces, serpientes, tortugas,
pequeñas aves y roedores, incluso individuos de su propia especie. Cada
ejemplar adulto debe consumir, como mínimo, aproximadamente entre el 5 y
el 10% de su propio peso diariamente, aunque son capaces de resistir largos
períodos de ayuno después de una comida copiosa; son agresivas a la hora
de defender su territorio y atacan a los intrusos de forma violenta (Bruening,
2000).
La introducción de Rana catesbeiana en ambientes que no son los suyos,
pone en peligro de extinción a las otras especies de anuros, como
consecuencia de la competencia y la depredación (Rueda-Almonacid, 1999).
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 7
En Colombia la Rana catesbeiana fue introducida con fines comerciales en
el año 1987, durante estos años se ha reproducido eficazmente y se cree
que está interviniendo seriamente con la fauna nativa (Daza-Vaca y Castro-
Herrera (1999). En 1999 se reportó que los estómagos de los animales
colectados contenían anfibios del género Bufo y Leptodactylus (Rueda-
Almonacid, 1999).
A esta especie se le hace responsable del drástico declive de, al menos, seis
especies de ranas, una de tortuga acuática y una especie de serpiente en el
oeste de Estados Unidos; en general, depreda y compite con las especies de
anuros nativas. Los renacuajos, eminentemente herbívoros, tienen un
impacto significativo sobre las algas y otra vegetación dulceacuícola,
desestabilizando la estructura de las comunidades acuáticas (Rossell, 1996).
Los adultos, por su parte, son depredadores potenciales de cualquier especie
de invertebrado ó vertebrado de tamaño igual ó inferior a la propia rana, lo
que supone un abanico enorme de presas a su disposición.
Según The Georgia Museum of Natural History and Georgia Department of
Natural Resources, (2000), Rana catesbeiana posee una serie de ventajas
adaptativas, a las que inminentemente debe el éxito de tornarse en especie
dominante en aquellos ambientes en los que se localiza, entre estas ventajas
se citan:
-Esta especie ha evolucionado, desarrollando sustancias repelentes que
confieren sabor desagradable a los huevos y renacuajos, como
consecuencia, la tasa de supervivencia de los renacuajos de esta especie es
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 8
mayor que la de otras especies de anfibios. Las larvas, además, son
bastante inactivas y permanecen ocultas entre la vegetación, lo que reduce
su exposición a enemigos potenciales.
-Los adultos, debido a su gran tamaño y comportamiento, no poseen muchos
depredadores, por lo que los carnívoros silvestres no representan ninguna
amenaza para ellos.
-Poseen un rango de tolerancia térmica (tanto en límites superiores como
inferiores), que facilita la adaptación a nuevos ambientes, desde las zonas
templadas frías, donde hibernan hasta las zonas cálidas tropicales; en tal
sentido, se ha demostrado que Rana catesbeiana es capaz de mantener la
temperatura del cuerpo dentro de límites relativamente estrechos (Lilliwhite,
1970).
El papel de Rana catesbeiana en la disminución de los ránidos nativos no
está claro porque han sido frecuentemente alteraciones concurrentes de
hábitos acuáticos, cambios en el uso del terreno de hábitats terrestres
adyacentes, e introducción de peces no nativos (Hayes and Jennings 1986),
los cuales pueden devastar las poblaciones por predación de las larvas
(Bradford et al. 1993); tomado de Batista, (2002).
Las larvas de Rana catesbeiana tienen fuertes efectos en la mortalidad de
las larvas de las especies nativas (Kupferberg, 1997). La competencia
interespecífica ha sido frecuentemente considerada una explicación del
reemplazo de especies por contrapartes ecológicos y se le atribuye a
cambios en el ambiente físico, a la aparición de nuevos depredadores ó
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 9
patógenos y/o competidores del mismo nivel trófico pero más eficientes
(Inger et al., 1966).
Es importante destacar que la Rana catesbeiana es un potencial portador
sano de varios tipos de virus como el FEV (Frog Erythrocytic Virus) que
puede afectar a un 62% de las ranas inmaduras, en tanto que los adultos son
resistentes a la infección (Gruia-Gray & Desser, 1992); tomado de Rueda-
Almonacid, (1999).
Es necesario enfatizar que la población de Rana catesbeiana localizada en el
área de estudio se encuentra fuertemente infectada por el hongo quítrido
(Batrachochytrium dendrobatidis), reportándose que el 96 % de los individuos
están infectados (Hanselmann et al., 2004); este hongo ha sido responsable
de la declinación de algunas especies de anfibios en otras regiones del
mundo (Bonaccorso et al., 2003 ; Hanselmann et al., 2004).
Los posibles impactos de Rana catesbeiana como depredador y competidor
son considerables, pero difíciles de cuantificar. Los individuos adultos son
consumidores generalistas de un amplio espectro taxonómico de presas,
resaltando, que dentro de su dieta se incluye también otros anfibios
(Kupferberg, 1997).
Las larvas muestran ser oportunistas, aunque algunos investigadores han
detectado diferencias interespecíficas en el contenido de los intestinos, así,
muchas especies probablemente serán tan flexibles en sus hábitos
alimentarios, que nunca podrá hacerse separaciones discretas de nicho
trófico (Altig et al., 1975),
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 10
Por otro lado, el canibalismo ha sido reportado en Rana catesbeiana por
varios autores (Brooks 1964; Fulk & Whitaker 1969; Bruneau & Magnin
1980); citado por Daza-Vaca y Castro-Herrera (1999), se considera un rasgo
conductual, encontrado en una amplia variedad de animales, constituye
frecuentemente una respuesta al tipo de alimento, pocas fuentes de alimento
ó a la densidad de congéneres (Frye & Avila, 1979; Wildy et al., 2001), sin
embargo, otros factores pueden ser importantes también como la
competencia por el alimento (Persson 1988; Drummond and Chavelas 1989),
pareja (Ovaska 1987) y espacio (Crowley et al. 1987; Ducey and Ritsema
1988; Mathis 1990); tomado de Wildy et al., (2001).
Se conoce que, en poblaciones con una alta variación en el tamaño corporal,
los individuos más pequeños son más vulnerables a la agresión por parte de
los más grandes (Fox 1975).
En el caso de la Rana catesbeiana, el canibalismo, puede tener
implicaciones importantes en la regulación de la estructura y dinámica de la
población, dependiendo de la frecuencia con la que ocurra, pudiendo alterar
la estructura de edades de la población así como su densidad (Fox 1975;
Wildy et al., 2001).
Dos factores importantes que pueden afectar los procesos demográficos de
una población son los patrones de reproducción y la tasa de crecimiento
individual, ambos están probablemente influenciados por factores climáticos
y por la disponibilidad del alimento (Galatti, 1992).
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 11
Desde el punto de vista alimentario, los anfibios se han considerado
oportunistas y su dieta refleja la disponibilidad de alimento; numerosas
fuerzas afectan la dieta, incluyendo factores extrínsecos como abundancia
estacional del alimento y la presencia ó ausencia de competidores, así como
factores intrínsecos tales como tolerancia ecológica y fuerzas morfológicas
relacionadas con el estado ontogénico, tamaño y especializaciones
(Duellman and Trueb, 1994).
En base a estas consideraciones, se plantearon las siguientes hipótesis:
1. La dieta de la Rana catesbeiana varía con la edad y con la época del año.
2. El canibalismo de esta especie está influenciado por la época del año y la
condición reproductiva.
Con el propósito de demostrar estas hipótesis, se planteó como objetivo
general: Estudiar la dieta de Rana catesbeiana y su variación con la edad y
época del año.
El objetivo general fue dividido en los siguientes objetivos específicos:
1. Determinar la dieta de Rana catesbeiana mediante análisis de contenido
estomacal.
2. Cuantificar la diversidad de la dieta.
3. Evaluar la variación estacional de la dieta.
4. Determinar la condición reproductiva con el fin de relacionarla con la dieta.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 12
D E S C R I P C I Ó N D E L A E S P E C I E
a- Según Boulenger, (1920) la especie se caracteriza por:
Poseer dientes vomerianos en grupos pequeños ó en serie oblicua corta
entre la coana.
Cabeza más ancha que larga, muy deprimida; el hocico redondeado y
proyectado totalmente más allá de la boca, orificio nasal equidistante del ojo
y de la punta del hocico, distancia entre los orificios nasales igual ó mayor
que la amplitud del interorbital que es 1/2 a casi una vez la distancia del
párpado superior; tímpano casi tan grande como el ojo en hembras, más
grande en machos (de 1 2/5 veces el diámetro del ojo).
Los dedos bastante moderados, de puntiagudos, a obtusos, el primero más
largo que el segundo, el tercero más largo que el hocico; un pliegue redondo
estrecho a veces presente a lo largo de los lados de los dedos; tubérculo
subarticular pequeño, débilmente prominente.
Miembro posterior ligeramente largo, la articulación tibio-tarsal que alcanza el
tímpano ó el ojo, los talones se solapan cuando los miembros se pliegan en
ángulo recto al cuerpo. Dedos de los pies bastante obtusos ó con puntas
ligeramente dilatadas, totalmente palmeados, pero la punta del cuarto dedo
libre; los metatarsales exteriores separados de la base; tubérculo subarticular
pequeño; débilmente prominente; ningún pliegue tarsal; el tubérculo del
metatarsal interno es elíptico, débilmente prominente, 1/3 a 2/3 la longitud del
dedo del pie interno; ningún tubérculo exterior.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 13
Piel lisa, zona dorsal con verrugas pequeñas; un pliegue glandular fuerte
desde el ojo hasta el hombro.
Cuerpo de coloración castaño ó aceituna oscuro, uniforme ó manchado ó
jaspeado con castaño oscuro, ó, casi, uniformemente negruzco; el lado
posterior de los muslos jaspeado, a menudo negro y amarillo, la región más
baja de color blanco, algunas veces moteadas con castaño, con manchas
blancas en las hembras, ó amarillo en los machos; a veces una banda negra
a lo largo de la parte posterior de los muslos.
Machos con las bolsas vocales interiores y una almohadilla retractando en el
lado interno del primer dedo.
Esqueleto muy similar al de R. esculenta. Huesos nasales ligeramente
grandes, en contacto entre sí ó estrechamente separados.
El renacuajo también es muy similar al de R. esculenta y alcanza el tamaño
de los de Nephelobates fuscus. Boca pequeña; atrás, estrechamente afilada
y de color negro.
Hábitat. Noreste de América de Rocky Mountains, de Canadá (Quebec,
Ontario) a Florida y Texas (Boulenger, 1920).
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 14
b- Ciclo de vida.
Huevo (2-4 días) Larva (1-2 años)
Adulto Juvenil (1-2 años)
Longevidad (5-8 años)
Figura 1. Ciclo de vida para Rana catesbeiana en Crane Ponds, basado en
información colectada por Collins (1975) y Howard (1978).
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 15
c- Conducta.
La territorialidad es la regla en las familias Dendrobatidae, Hylidae,
Leptodactylidae, Pipidae y Ranidae. Hacia el ocaso del día, los machos de la
rana mugidora (Rana catesbeiana), abandonan sus refugios y toman
posiciones de canto en el agua, donde adoptan una característica posición
flotante elevada, hinchando los pulmones por completo con aire. Esto expone
el área gular, de un brillante color amarillo que puede servir de señal visual
suplementaria cuando las ranas emiten sus cantos graves. Si un macho se
aproxima a otro a menos de algunos 6 metros, el residente emite un sonido
que parece hipo agudo y titubeando, avanza hasta una corta distancia del
intruso. La mayoría de las veces este último se retira. De no ser así, las dos
ranas entran en combate. Una puede saltar sobre la otra obligándola a
marcharse. Más comúnmente, sin embargo, ambos machos luchan frente a
frente, con las patas delanteras puestas alrededor del contrincante,
empujando con violencia con las traseras, hasta que uno de ellos es puesto
de espaldas (Wilson, 1980).
El tamaño y la edad son factores primarios en el éxito de ocupación de
territorios preferidos en Rana catesbeiana. Así, los machos más grandes
controlan los mejores territorios, y cuando ocurre la oviposición, la
sobrevivencia de los huevos es mucho más alta en esos territorios. Tomado
de Duellman and Trueb, (1994).
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 16
d- Reproducción.
Un gran número de observaciones en la literatura, indican que Rana
catesbeiana tiene una larga estación reproductiva, en Michigan y New York,
esta va de siete a ocho semanas, y la misma, es considerablemente más
larga en las regiones sureñas de Estados Unidos (Emlen, 1976).
La reproducción de Rana catesbeiana ha sido estudiada por (Anónimo,
2000), quien confirma que la capacidad de reproducción de esta especie de
rana es extraordinaria, debido a su alta fecundidad y fertilidad, y, describe:
d.1- Apareamiento.
Las ranas son animales solitarios que sólo se reúnen en la época del
apareamiento. Por eso cuando llega el periodo de la reproducción, los
machos comienzan a croar, emitiendo mugidos para llamar a las hembras
para el amplexus. Cuando las hembras presentan óvulos maduros en el
ovario y en condiciones de desove, atienden a esos llamados y salen en
dirección a los sonidos. Tan pronto se encuentran, el macho salta sobre el
dorso de la hembra, tomándola fuertemente por las axilas pectorales.
Además, las protuberancias nupciales lo ayudan a afirmarse sobre la
hembra, evitando deslizamientos.
La eliminación de los óvulos por parte de las hembras y la eyaculación de los
espermatozoides por el macho, son totalmente independientes, pues a
medida que los óvulos son expulsados, el macho los va fecundando en el
agua, siendo por lo tanto, la fecundación externa.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 17
d.2- Huevos
La rana toro en su primer desove produce 2000 a 5000 huevos, mientras que
en los siguientes, el número de huevos va aumentando gradualmente
llegando a 25000. Los huevos quedan dentro de cordones gelatinosos, que
reunidos, forman tejidos circulares gelatinosos, constituidos por un líquido
incoloro. Los desoves de la rana toro miden 0,40 a 0,60 cm2, quedan flotando
en el agua.
Las ranas pueden desovar solamente por uno de los ovarios y más tarde, en
la misma temporada de reproducción, por el otro, haciendo así, dos desoves
en épocas diferentes. Mientras las hembras descansan de la postura, el
macho cuida el nido. Los desoves se realizan especialmente por la mañana y
es considerado fértil cuando el cuerpo apical del huevo oscurece.
Los huevos de la rana son redondeados, esferoidales y de color oscuro,
siendo vistos como puntitos negros en medio de la masa gelatinosa del
desove, debido a que su polo germinativo está cubierto por melanina. Miden
de 1,5 a 2,0 mm de diámetro; están revestidos por una capa gelatinosa
blanca llamada albúmina, que es amarga y protege los huevos de los
depredadores.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 18
d.3- Incubacion
El período de incubación varía, siendo más corto cuanto más elevada sea la
temperatura. La temperatura ideal está comprendida entre 22º y 30 ºC. A 18
ºC es muy lenta, y las temperaturas muy bajas lo impiden.
d.4- Eclosión y desarrollo de los embriones
Durante el tercer ó cuarto día se rompe la membrana que recubre los
huevos, liberando los embriones, lo que se registra en el estadio 20. Miden 6
mm., son amorfos y con los órganos externos incompletos. Poseen un
aparato auditivo muy rudimentario y sólo sienten las vibraciones. Sus
movimientos son limitados, pero ya comienzan a nadar. Su respiración es
cutánea; de vida exclusivamente acuática. Poseen tres pares de branquias
que están localizadas en el área entre la cabeza y el cuerpo. Presentan ojos
rudimentarios y una boca en forma de orificio redondeado. Posteriormente
aparecen láminas córneas con las que raspan los alimentos que necesitan
para su subsistencia y que sirven también para permanecer adheridos a
plantas acuáticas. Poseen hendiduras branquiales, líneas laterales
(sensitivas) y una aleta impar que circunda toda la cola. Hasta los 10 ó 12
días de vida se alimentan del vitelo y aún no poseen boca ni ano, estos
aparecen más tarde cuando surgen los dientes córneos facilitando su
alimentación con el planctum existente en el agua en que viven. Luego
aparecen los ojos y las narinas. Durante ese período la cabeza y el cuerpo
se unen en un solo bloque, el cuerpo se observa cilíndrico en la parte
anterior y achatado lateralmente, en la parte posterior una cola móvil que
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 19
actúa como órgano propulsor. Ulteriormente, en el estadío 25, aparece el
opérculo, dobladura de piel que forma la cámara branquial y recubriendo las
branquias que de externas pasan a ser internas. Esas cámaras tienen
comunicación con el exterior a través del espiráculo, que es un orificio único
situado al lado izquierdo debajo y atrás de los ojos. En este estadío 25,
termina el período embrionario que va desde la fecundación hasta la
formación de las cámaras branquiales y la aparición del opérculo, es la etapa
intracapsular. La segunda etapa comienza con el nacimiento del embrión,
que involucra la formación del opérculo, denominándose etapa extracapsular.
En esta etapa el animal todavía es llamado embrión, su saco vitelino ya fue
reabsorbido y nada con facilidad en procura de alimento.
d.5- Larvas ó renacuajos
Así son denominados durante el período larvario que comienza en el estadío
26 con la presencia de los brotes germinativos, inicio de la aparición de los
miembros posteriores hasta terminar la metamorfosis en el estadío 46. En
esa etapa la cola va aumentando de tamaño y en su borde se forma una
aleta única en todo su contorno.
A partir de los 3 meses, en el estadío 26, comienzan a aparecer los
miembros posteriores en la unión del cuerpo con la cola; están adheridos a
ella y sin movimiento. Aproximadamente un mes después sueltan la cola y
pasan a tener sus movimientos normales. Entonces surgen los miembros
anteriores, pero de manera distinta, pues, se desarrollan internamente por
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 20
debajo de la piel en la cavidad branquial y aparecen repentinamente con el
rompimiento de la piel, ya desarrollados y con todos sus movimientos
normales. Al mismo tiempo en que surgen los miembros comienza la
reabsorción, disminución y la eliminación de la cola. La boca que era
redondeada y pequeña, aumenta, rasgándose transversalmente. Las
branquias se van atrofiando. Los pulmones comienzan a desarrollarse y los
dientes córneos desaparecen. El esqueleto del cráneo se osifica y completa.
Los ojos crecen y se destacan de la piel. Los intestinos quedan más
delgados y más cortos. Dan los primeros saltos y buscan alimento fuera del
agua. Para el quinto mes tienen la forma de ranas pero aún poseen cola, que
se va reabsorbiendo hasta que desaparece y luego, pasan a respirar por los
pulmones.
d.6- Ranas juveniles
Denominación aplicada cuando alcanzan el estadío 46. Su alimentación es
modificada, pasan de comedoras de fitoplanctum y de algas a comedoras de
zooplanctum, consumiendo protozoarios cada vez mayores y tornándose
carnívoras. Sus alimentos naturales son los insectos, gusanos, larvas, entre
otros.
Las ranas pasan a respirar el aire atmosférico (30% de su respiración es
pulmonar), pues ya poseen los pulmones completamente desarrollados, sin
embargo, siguen respirando a través de la piel (70%), manteniendo la
respiración cutánea durante toda la vida. De esta manera alcanzan su forma
y estructura definitiva.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 21
A medida que las ranas crecen van, no solamente ingiriendo mayores
cantidades de alimento, sino también presas de mayor tamaño, desde
elementos microscópicos del planctum, como pequeñas algas y crustáceos,
luego otros de tamaño superior hasta llegar a devorar los renacuajos más
pequeños, experimentando el canibalismo.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 22
A R E A D E E S T U D I O
A. Ubicación
El estado Mérida se encuentra emplazado dentro del sistema montañoso de
los Andes, el cual constituye una prolongación de la Cordillera oriental de los
Andes Colombianos, que al llegar al nudo de Pamplona se bifurca en dos
extensos ramales: uno, se dirige hacia el nor-oeste, formando la Sierra de
Perijá y el segundo se dirige hacia el nor-este, constituyendo la Cordillera de
Mérida, de aproximadamente 200 Km. de longitud (Urbina, 1990).
La Cordillera de Mérida constituye un gran bloque que separa dos grandes
hoyas hidrográficas: la cuenca del Lago de Maracaibo al oeste, y la cuenca
del río Orinoco hacia el este (Figura 2).
De acuerdo con Urbina (1990), la Cordillera de los Andes en el estado
Mérida, está conformada por seis principales sierras montañosas, conocidas
como las Sierras de Tovar, La Culata ó del Norte y La Puerta; paralelo a ella
se encuentran las Sierras de Río Negro, Nevada y Santo Domingo (Figura 3).
Estas unidades montañosas están orientadas longitudinalmente en sentido
noroeste y se caracterizan por una topografía irregular y la pendiente del
terreno, por lo general, es superior al 35 % de inclinación (Figura 4). El punto
de color rojo en ambas figuras indica la ubicación del área de estudio.
La investigación que nos ocupa, involucra la Sierra del norte, que incluye
pendientes comprendidas entre 30-65 %.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 23
Figura 2. Ubicación geográfica del estado Mérida por Municipios.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 24
Figura 3. Principales sierras montañosas del Estado Mérida.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 25
Figura 4. Grados de pendiente del terreno en el estado Mérida.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 26
El estudio se llevó a cabo en la Hacienda Altos de Casa Vieja, ubicada en el
Sector Miraflores, Municipio Campo Elías, situada a 2352 m.s.n.m., entre los
08o 36' 53.4'' N y 71o 21' 47.0 '' O.
B. Geomorfología
Caracterización
Según Parra (1991) la geomorfología de la región se caracteriza por poseer
montañas altas de estructura geológica compleja, asociada a sistemas
complicados de relieve en posición seminclinada bajo la forma de pendientes
suaves, alineadas y presencia de planos altos. Acumulaciones en laderas,
propias de modelado hídrico.
Morfodinámica
Muy activa, con problemas de solifluxión y deslizamientos rotacionales. En
menor importancia escurrimientos difusos que tienden a estar concentrados
en las áreas de mayores pendientes. Presentan además un potencial
morfodinámico alto.
Balance
Problemas erosivos de actividad local en forma de movimientos en masa de
dinámica lenta y arrastre superficial de sedimentos finos favorecidos por la
gravedad. (Fuente: Proyecto de Ordenación y Uso Zona Protectora Cuenca
Río Capáz. M.A.R.N.R. 1989. Mérida-Venezuela). En Parra, 1991.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 27
El relieve define procesos mecánicos referidos a movimientos en masa y
escurrimientos, producto de la inclinación de las pendientes. Particularmente,
los movimientos en masa, originados por fuerzas externas como
cizallamiento y fracturamiento, provocan variación interna en la masa rocosa,
distorsionando su equilibrio. Modificado de Pérez, (1998).
C. Geología
Geología de la Región de La Azulita. M.M.H. División de Exploraciones
Geológicas. Citado por Osorio y Andrade (1984):
Estratigrafía: Las rocas que afloran en la zona, pertenecen a las siguientes
formaciones: Era Mesozoica. Cretáceo Inferior.
Formación Aguardiente. Yace concordantemente sobre la formación Apón.
Litológicamente la constituye lutitas y areniscas. Las lutitas de color gris
hasta gris oscuro, macizas, intercaladas con ellas se observan lentes de
carbón. Las areniscas de grano fino, color gris, meteorizado rojo, debido a
los óxidos de hierro, algunas de ellas presentan meteorización cruzada.
Era Cenozoica.
Formación Apón. Se encuentra en concordancia con la formación
Aguardiente y Río Negro. Litológicamente, la formación está constituida por
calizas y lutitas. Dentro de las calizas se tiene: calizas grises, densas y
fosilíferas; calizas arenosas, colores amarillentos coquinoides. Las lutitas
son macizas, calcáreas y de color gris a gris oscuro.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 28
Cretáceo Medio:
Formación Capacho. La base y tope de esta formación están en
concordancia con la formación Aguardiente y La Luna; constituida
principalmente por calizas, lutitas y areniscas.
Lutitas duras de color gris oscuro a negro; calizas duras, frecuentemente
fosilíferas y limonitas ocasionales, que se diferencian de las areniscas
macizas de la formación Aguardiente.
Cretáceo Superior:
Formación Colón. La formación Colón se encuentra entre San Eusebio y la
Carbonera, continuando hacia el oeste hasta llegar a la concordancia con la
formación La Luna y Capacho. Litológicamente la formación está
conformada por lutitas no estratificadas, macizas, de color negro, no
calcáreas, intercaladas con las lutitas y principalmente hacia la parte superior
se encuentran capas de calizas negras, densas y fosilíferas, meteorizando
superficialmente en pardo amarillento.
Formación La Luna. Se localiza en una franja delgada que va desde el
suroeste de la Aldea San Luis, norte de San Eusebio hasta llegar a la
confluencia del río Ron. Litológicamente la constituyen lutitas, calizas negras
fosilíferas, calizas ftaníticas, calizas fosfáticas, ftanitas y concreciones. La
diferenciación entre esta formación y la formación Capacho son las ftanitas
negras y calizas ftaníticas.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 29
D. Edafología
Osorio y Andrade (1984), reportaron que son suelos por lo general, arcillosos
ó arcilloso humosos; con capa humífera variable, considerablemente
húmedos durante todo el año; generalmente pedregosos en las áreas
correspondientes a lomas y cerros, pero sin que aflore la roca madre;
presentan un grado de acidez (pH), que va desde moderado a fuerte (4.6 –
6.7). En tanto que en Dávila y Estaba (1987), se consideró la presencia de
dos tipos de suelo en el área de estudio:
Orden Entisol, caracterizado por ser suelos de poco desarrollo
pedogenético, ya que los movimientos telúricos que se presentan producen
desplazamientos de los horizontes del suelo, impidiendo que actúen los
procesos de formación del mismo.
Dentro de este orden se encuentran los Orthents, los que se definen por ser
entisoles típicos, con cierta evidencia de formación de horizontes,
registrándose una disminución del contenido de materia orgánica en función
de la profundidad.
Orden Inceptisol, son suelos de textura Franco-arcillosa, con alto contenido
de materia orgánica, en los que se registra el proceso de formación de
suelos por la presencia de un horizonte Cambico.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 30
E. Clima
La información climática proviene de la estación meteorológica La Cuchilla
(Tabla 1), correspondiente al período 1968-1983.
Tabla 1. Descripción de la estación meteorológica La Cuchilla.
Estación Serial MARNR
Latitud (N) Longitud (W)
Altitud (M.S.N.M)
La Cuchilla 3040 08º 38’ 00’’ 71º 21’ 10’’ 2280
Los datos de precipitación, temperatura máxima, temperatura mínima, y
temperatura media, se presentan en los apéndices 1 y 2.
Régimen pluviométrico
La precipitación en el estado Mérida se distribuye durante el año en dos tipos
de regímenes pluviométricos, conocidos como unimodal y bimodal. La
distribución espacial de estos regímenes está influenciada por factores
climáticos y geográficos a nivel regional, tales como el régimen de los
vientos, las características del relieve, entre otros (Urbina, 1990).
La doble influencia ejercida por la circulación de los vientos Alisios del
noreste (que penetran a través del cañón del Chama), y el avance de la zona
de convergencia intertropical en su movimiento hacia el norte, producen un
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 31
régimen pluviométrico que se caracteriza como bimodal, es decir, ocurren
dos máximos y dos mínimos de precipitación.
El régimen bimodal es característico de casi toda la región noroccidental de
Venezuela; presentando una influencia de las masas de aire que penetran
desde el Lago de Maracaibo, a través del Chama, estas masas de aire
vienen cargadas de humedad en su paso por el océano, y se ven alteradas
por efectos del relieve (debido a la presencia de la Cordillera de Mérida),
generando un efecto de engolfamiento, y, el ascenso orográfico de estas
masas de aire, originan abundantes precipitaciones. Modificado de Pérez,
(1998).
El climadiagrama de esta estación meteorológica (Figura 5), muestra una
variación bimodal de la precipitación, registrándose dos períodos de máxima
precipitación, el primero abarca los meses de Abril y Mayo, el otro, involucra
los meses de Septiembre, Octubre y Noviembre; mientras que también
existen dos períodos de sequía, un período de fuerte sequía que comprende
los meses de Diciembre, Enero, Febrero y Marzo, y el otro, menos fuerte en
Julio. Esta área corresponde al subtipo bimodal III, diferenciado por un mes
pico principal en Abril y otro secundario en Octubre (Urbina, 1990).
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 32
La Cuchilla (2280 m.s.n.m)
Figura 5. Climadiagrama de la estación meteorológica La Cuchilla.
Período: 1968-1983.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 33
Régimen termoevaporimétrico
Una característica de la zona intertropical es la poca variación estacional de
la temperatura (Sánchez y Sanz, 1999). Sin embargo, existen importantes
modificaciones en el régimen térmico por las condiciones geográficas
particulares del área, y específicamente, la influencia ejercida por el relieve
montañoso. Es importante señalar que la influencia del relieve montañoso es
notable sobre la distribución espacial de la temperatura. Existe una relación
inversa entre la temperatura y la altura: a mayor altitud, menor temperatura
(Pérez, 1998).
La variación de la temperatura durante todos los meses del año es poco
significativa, debido a la relativa homogeneidad térmica del clima tropical.
El tipo térmico frío y muy frío se encuentra a partir de los 1200 m.s.n.m.,
hasta 2800 metros de altitud, en que llega a ser 12 ºC el promedio anual
(Urbina, 1990).
Balance hídrico
Los datos de evaporación media y balance hídrico mensual se muestran en
los apéndices 3 y 4.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 34
El área de estudio involucró la región húmeda de Mérida, localizada entre
Valle Grande, Tabay, Jají y La Azulita. Estas poseen entre 400 y 1000 mm.
anuales de exceso, distribuidos aproximadamente en ocho meses, que
comprenden Abril a Noviembre, destacándose los meses de Mayo y Octubre
con los mayores valores (Urbina, 1990). (Figura 6). El estudio implicó los
meses de Marzo-Abril 2002 (restitución de agua al suelo); Mayo 2002
(exceso de agua, mes con máximos valores de precipitación); Junio 2002
(exceso de agua, valores de precipitación superiores a 125 mm.).
Clasificación climática
Las regiones climáticas se distinguen desde el tipo semiárido hasta el
excesivamente húmedo y desde el punto de vista térmico, comprende entre
el “cálido” hasta el “con heladas”. La combinación de las unidades hídricas
con las temperaturas medias anuales determina que en el área de estudio se
registre el tipo climático Muy húmedo, definido desde el punto de vista hídrico
por 3 meses transicionales y luego por 9 meses con 670 mm. de exceso
entre Abril y Diciembre (Urbina, 1990).
Según Aldana (1981), basado en temperatura, precipitación, altitud y
siguiendo la metodología de Holdridge, se determinó que la cuenca media
del río Capáz constituye un bosque húmedo montano bajo, posee como
límites climáticos 1000-2000 mm. de precipitación media anual, temperatura
media anual de 15 ºC, la relación ETP (evapotranspiración potencial anual),
según Holdridge es de 0.5 - 1.0. El piso altitudinal según rango de
temperatura es Piso templado, comprendido entre 1600 y 2600 m.s.n.m., con
temperaturas que oscilan entre los 13 y 18 ºC.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 35
Barras verticales: Exceso de agua
Barras horizontales: Restitución de agua al suelo
Punto: Utilización agua del suelo
Cuadrado: Deficiencia de agua
Figura 6. Balance hídrico mensual de la estación La Cuchilla, estado Mérida.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 36
F. Vegetación
La vegetación ha desaparecido parcialmente, producto del uso agrícola y
solo existen remanentes en vertientes de pendientes fuertes. Dentro de la
cobertura vegetal que caracteriza a esta zona, se destaca la presencia de
especies como Sai-Sai (Weinmannia sp), Yagrumo (Cecropia sp), Mata palo
(Ficus sp), Bucares (Erythirina sp) (Tabla 2).
Tabla 2. Especies vegetales más comunes encontradas en el área de
estudio según Osorio y Andrade (1984).
Nombre vulgar Nombre científico Familia
Algodón Alchornea grandifolia Euphorbiaceae Aranguren Clethra bicolor Olethraceae Copey Ternstrocmia aerodantha Theaceae Curo Beilsehmiedia sculata Lauraceae Cacaito Landenbergia sp - Guamo Inga sp Mimosaceae Laurel Ocotea sp Lauraceae Marfil Tetrorchidium sp Euphorbiaceae Mortiño Miconia sp Melastomataceae Manteco Aldicia sp Myrscinaceae Platanillo Myrcia acuminata Myrtaceae Quinde Laplaceae fructicosa Theaceae Saisai Weimannia jahnii Cunoneaceae Surure Myrcia sp Myrtaceae Tambor Vochysia duquei Vochysaceae Tampaco Clusia sp Guttiferae
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 37
G. Hidrología
El río Capaz pertenece a la Cuenca del Lago de Maracaibo, quien junto al río
Macho son las principales corrientes de agua que rodean al área de estudio.
El río Macho nace en las estribaciones del páramo Campanario, es receptor
del río Blanco, del río Negro y tributario del río Capaz, que tiene su origen en
el páramo La Atravesada, el cual a su vez, desemboca en el Lago de
Maracaibo (Figura 7).
La tabla 3, presenta una breve descripción de los ríos más importantes que
rodean al área de estudio.
Tabla 3. Gasto, velocidad y tamaño del material arrastrado por los principales
ríos adyacentes al área de estudio.
Nombre de río
Gasto (m3/seg)
Velocidad (m/seg)
Textura y tamaño material arrastrado
Río Blanco 0.70 0.50 Gravas y piedras de 8 cm.
Río Macho 0.10 0.21 Entre arenas y gravas
Río Capáz 0.65 0.50 Entre gravas y piedras de 8 cm.
Fuente: Factibilidad de desarrollo agrícola de la cuenca alta y media del río
Capáz. (Aldana, F, 1981).
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 38
Área de estudio 1 Quebrada La Sucia 2 Río Negro 3 Río Blanco 4 Río Macho 5 Río Capáz Figura 7. Hidrología del estado Mérida, enfatizando el área de estudio.
1
23
45
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 39
M E T O D O L O G I A
A. Trabajo de campo
Se realizaron muestreos en la laguna, ubicada en la Hacienda Altos de Casa
Vieja, específicamente en la localidad Paramito, sector Miraflores, Municipio
Campo Elías, vía La Azulita – estado Mérida, durante el lapso de tiempo
comprendido entre Marzo-Junio 2002.
A.1 Colecta del material
Se colectaron ejemplares de Rana catesbeiana, mediante captura manual y
asistidas con redes, los ejemplares adultos fueron capturados por medio de
la acción de rifles de aire comprimido.
Capturados los ejemplares, fueron colocados en envases con hielo por
espacio de 15 minutos, para insensibilizarlos, luego, los individuos fueron
transferidos a recipientes plásticos, que contenían solución de formol al 10%,
quedando fijados de esta manera; el contenedor fue trasladado al laboratorio
para el posterior análisis del material colectado.
B. Trabajo de laboratorio
Colectado el material, se procedió a clasificar a los individuos, mediante
características morfológicas, según la tabla de Gosner (1960), que refiere a
los estados embrionarios y larvales de los anuros, en: individuos
postmetamórficos, juveniles, subadultos y adultos.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 40
Posteriormente, se diferenciaron dos variantes de los individuos
postmetamórficos: 1 y 2, así:
Postmetamórficos 1, aquellos individuos en fase IV de desarrollo, ubicados
en el estadio 44, en el que existe distancia semejante desde la comisura de
la boca hasta el punto medio del ojo y desde éste hasta el margen posterior
del mismo, además, la cola está en proceso de reducción.
Postmetamórficos 2, individuos en fase V de desarrollo, comprende el
estadio 45, en el que la comisura de la boca es paralela al margen posterior
del ojo y la cola luce bastante reducida.
B.1 Tratamiento del material colectado
En el laboratorio, el formol se remplazó por alcohol al 70%. Los ejemplares
fueron pesados con una balanza Ohaus de 0.1 g de aproximación y a cada
uno de ellos se le practicó con la ayuda de un vernier de apreciación 0.1
mm., las siguientes medidas morfológicas:
B.2 Medidas morfológicas
Longitud total. (longitud boca-ano).
Ancho de la boca.
Determinación del sexo de los ejemplares mediante disección para
observar gónadas y/o características morfológicas: Tamaño del tímpano con
relación al ojo (en los machos, el tímpano es más largo que el ojo, mientras,
que en las hembras, el tímpano es como ó más corto que el diámetro del
ojo). Además, los machos de Rana catesbeiana poseen una protuberancia
nupcial en el pulgar.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 41
B.3 Procedimientos analíticos
Volumen del animal, determinado por medio de desocupación de líquido.
Disección de estómago e intestino. Aplicando parte de la metodología
sugerida por Schoener (1989). La disección se efectuó con un corte
longitudinal a través del vientre, desde la gula hasta el abdomen, luego, se
retiró parte del sistema digestivo desde la faringe hasta la parte posterior de
la cloaca.
Volumen del estómago, medido a través de eliminación de líquido. Se
realizó un corte longitudinal en el estómago para retirar su contenido.
Lavado del contenido estomacal con agua.
Reconocimiento del contenido estomacal con lupa estereoscópica, el
contenido estomacal se dispersó sobre una cápsula de Petri, agregándole
una pequeña cantidad de etanol al 70%. La observación se hizo empleando
una lupa estereoscópica.
Separación de presas por pinzas.
Volumen del estómago vacío, establecido mediante eliminación de
líquido.
Volumen del contenido estomacal, calculado a partir de la sustracción del
volumen del estómago lleno respecto al volumen del estómago vacío.
Longitud total de presa.
Clasificación taxonómica de las presas; cada ítem fue identificado al
menos hasta la categoría de familia, sólo hasta nivel de orden en algunos
casos. Los ítems alimentarios fueron clasificados taxonómicamente de
acuerdo con:
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 42
Clase Arácnida, (según Gerschman y Scapelli, 1963).
Clase Diplópoda, (según Borror et al. 1981).
Clase Malacostraca (según Lopretto, 1995).
Clase Insecta, (según Borror et al. 1981).
Orden Coleoptera, (según Arnett, 1963).
A los ejemplares juveniles, subadultos y adultos, además, se les practicó las
siguientes medidas:
Machos: Largo y ancho de los testículos para obtener el área testicular.
Machos y hembras: Peso del cuerpo amarillo.
A los ejemplares adultos hembra, se les pesó la masa completa de huevos,
de la misma se tomaron 10 muestras, a las que se les contó el número de
huevos y luego, esa cantidad de huevos fue extrapolada al peso de la masa
total. También se determinó el diámetro promedio del huevo, con la ayuda
de una lupa estereoscópica, se midieron 30 huevos de cada una de las 10
muestras y se obtuvo un promedio.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 43
C. Análisis de los datos
C.1. Índices ecológicos
Se calcularon los índices ecológicos: Diversidad. (Índice de Shannon-
Wiener).
H´: - Pi. Log2.Pi
S: Número de especies.
Pi: Proporción del total de la muestra que corresponde a la especie i
Índice cuantitativo de similitud de Sørensen: (Magurran 1988), en el que se
representa la abundancia compartida de los diferentes rubros alimentarios
entre dos especies de animales.
Sq: 2 Σˆfi(x,y) / Σfi(x) + Σfi(y)
fi(x): Abundancia del rubro i en las muestras de la especie X.
fi(y): Abundancia del rubro i en las muestras de la especie Y.
ˆfi(x,y): El menor valor de abundancia para el rubro i entre las muestras
combinadas de las especies X e Y.
El grado de similitud varía desde 0 cuando las dietas son completamente
distintas, cuando no hay categorías en común, hasta 1, cuando las dietas
son idénticas.
Amplitud de nicho trófico, Simpson (1949), el cual fue corregido para
ajustarlo a una muestra de tamaño finito, conforme a lo sugerido por Pielou
(1977).Tomado de Rueda-Almonacid, (1999).
D´= 1 – ni (ni - 1) / N (N - 1)
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 44
N= Número total de individuos en la muestra.
ni= Número de presas por especie (ítem alimentario).
Índice propuesto por Colwell y Futuyma (1971), en el cual Cih representa el
grado de sobreposición de nicho trófico entre los grupos de edad i, h de una
comunidad dada, según la fórmula:
Cih: 1 - 1 / 2 (Σ l Pij - Phj l )
C= Cantidad de recursos compartidos entre los grupos de edad i y h
Pij = Proporción de individuos de cada grupo de edad i, los cuales están
asociados con un recurso j.
Phj= Proporción de individuos del grupo de edad h, los cuales están
asociados con un recurso j. (Siendo i el primer grupo y h el segundo).
Índice Gonadosómico. Tomado de Rueda-Almonacid, (1999), que expresa la
relación entre el peso del cuerpo amarillo respecto al peso del animal,
orientado a evaluar la condición reproductiva de los individuos.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 45
C.2. Análisis estadísticos
Para emplear las técnicas estadísticas se construyó una base de datos que
contemplaba las medidas morfológicas de cada anuro, así como el tamaño
de sus presas y la contribución en porcentaje de la abundancia de cada una
de estas sobre el total encontrado. Para la aplicación de las pruebas se
utilizó el programa MINITAB (2003).
El Análisis de varianza (ANOVA) de una vía y la prueba de Kruskal-Wallis, se
utilizaron con la finalidad de verificar la existencia de diferencias y/o
semejanzas significativas de los hábitos alimentarios, condición reproductiva
ó del índice gonadosómico de Rana catesbeiana, entre las épocas de
muestreo, grupo de edad y sexo.
Las pruebas estadísticas evalúan si los valores medios para todos los grupos
son iguales. Este análisis asume que las observaciones están distribuidas
normalmente (Gaussiana); mientras que la prueba de Kruskal-Wallis es una
alternativa no paramétrica, que corresponde al análisis de varianza de una
vía. La hipótesis nula es que la media es la misma en cada uno de los
grupos, la hipótesis alternativa establece que es diferente en por lo menos
uno de los grupos. Discrepa del ANOVA en que no requiere normalidad.
También se calculó el coeficiente de correlación de Pearson y de correlación
ordenada de Spearman para determinar la relación existente entre las
características morfológicas de los individuos.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 46
El Análisis de Correspondencias Múltiples es una técnica multivariante, que
sintetiza la información contenida en una matriz de datos, de manera que las
relaciones de dependencia entre variables (columnas) e individuos (filas),
puedan ser representadas gráficamente, originando ejes que son los
responsables de la variabilidad observada en el conjunto de datos originales.
(Batista, 1989). Modificado de De Filippis, (1995).
El análisis factorial de correspondencias múltiples fue realizado con el
paquete estadístico francés STAT-ITCF (1991) y el SPAD 3.0 (1996).
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 47
R E S U L T A D O S A. Dieta de Rana catesbeiana
A.1. Composición general
Durante el trabajo llevado a cabo se examinó un total de 337 individuos,
correspondientes a los meses de colecta comprendidos entre Marzo y Junio
de 2002 (Apéndice 5). Mediante la aplicación de la técnica de disección de
estómago y análisis de contenido estomacal se consiguió identificar 44 ítems
alimentarios en la dieta de Rana catesbeiana (5 reconocidos hasta clase, 12
hasta orden, 26 hasta familia y 1 hasta género), de los cuales el 79.54 %
pertenecen a hábitat terrestre, mientras que el 18.88 % corresponde a hábitat
acuático (Tabla 4). De 474 presas encontradas, 6 (1.26 %), no pudieron ser
reconocidas debido al avanzado estado de digestión en el que se hallaban.
En la figura 8, se observa la composición general por clase de la dieta de
Rana catesbeiana; de un total de 474 presas encontradas, 388 presas
pertenecen a la clase Insecta (81.85%), le sigue en orden de importancia la
clase Amphibia (6.32%), Ciprinodontomorfes (5.06%), Diplopoda (2.32%),
Gastropoda (2.10%) y las clases menos representativas, Arachnida y
Malacostraca (1.05%) cada una y Branchiopoda (0.21%).
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 48
Tabla 4. Composición porcentual de la dieta de Rana catesbeiana, en el
Sector Miraflores, Mérida, especificando el hábitat de la presa.
Item alimentario
Hábitat % Item alimentario
Hábitat %
Gastropoda
Planorbidae
Arachnida
Araneae
Anostraca
Malacostraca
Isopoda
Diplopoda
Odonata
Libellulidae
Ortoptera
Gryllidae
Blattidae
Blattelidae
Acrididae
Isóptera
Cicadellidae
Cixxidae
Cercopidae
Cicindellidae
Cerambycidae
Tenebrionidae
A
A
T
T
T
T
T
T
T
T
T
T
T
T
T
T
T
T
T
T
T
T
0.63
1.47
0.42
0.63
0.21
0.63
0.42
2.32
4.85
9.07
0.42
2.53
1.05
0.21
0.21
0.42
0.63
2.95
0.84
0.21
0.63
0.21
Elateridae
Staphylinidae
Curculionidae
Carabidae
Scarabeidae
Coccinellidae
Chrysomelidae
Lampyridae
Coleoptera (l)
Coleoptera
Díptera
Díptera (l)
Díptera (pupa)
Muscidae
Lepidoptera (l)
Hymenoptera
Ichneumonidae
Formicidae
Apidae
No identificado
Ranidae
Poecilia
T
T
T
T
T
T
T
T
A
T
T
A
A
T
A
T
T
T
T
-
T
A
0.21
0.21
0.21
9.07
2.53
4.00
3.16
2.74
2.95
2.95
2.74
2.95
0.42
5.06
1.68
0.42
0.21
14.55
0.21
1.26
6.32
5.06
A= Acuático
T= Terrestre
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 49
0,00%
10,00%
20,00%
30,00%
40,00%
50,00%
60,00%
70,00%
80,00%
90,00%
Inse
cta
Am
phib
ia
Cip
rinod
onto
mor
fes
Dip
lopo
da
Gas
tropo
da
Ara
chni
da
Mal
acos
traca
Bra
nchi
opod
a
Figura 8. Composición general por clase de la dieta de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 50
Los ordenes más representativos son Coleoptera (30%), Hymenoptera
(16%), Odonata (15%), Dìptera (11%), todos estos pertenecientes a la clase
Insecta, mientras que el orden menos representativo es Lepidoptera (2%),
las clases Gastropoda y Diplopoda (2%), mientras que Arachnida y
Malacostraca exhiben 1% cada una (Tabla 5).
En la tabla 6, se aprecia la composición general (en porcentaje) de la dieta
de Rana catesbeiana, por grupo de edad: juveniles, subadultos y adultos y
discriminado por sexo, encontrándose que todos los grupos de edad
consumen presas pertenecientes al orden Coleoptera en mayor proporción
que cualquier otro ítem, excepto, los postmetamórficos, quienes consumen
en mayor cantidad insectos pertenecientes a Odonata e Hymenoptera. A
Coleoptera, le siguen en orden de importancia Hymenoptera, Odonata y
Díptera.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 51
Tabla 5. Composición general por orden (de la clase Insecta) y demás clases
encontradas en la dieta de Rana catesbeiana.
Clase/orden Frecuencia (%)
Coleoptera 30
Hymenoptera 16
Odonata 15
Diptera 11
Anura 6
Ciprinodontomorfes 5
Ortoptera 4
Homoptera 4
Diplopoda 2
Gastropoda 2
Lepidoptera 2
No identificado 1
Arachnida 1
Malacostraca 1
Isoptera 0.1
Branchiopoda 0.1
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 52
Tabla 6. Composición general de la dieta de Rana catesbeiana por grupo de edad y sexo, en el Sector Miraflores, Mérida.
JUVENILES SUBADULTOS ADULTOS TOTAL ITEMS POSTMETAMÓRFICOS Hembra Macho Hembra Macho Hembra Macho
Gastropoda 1.05 0.21 0.42 0.42 2.10 Arácnida 0.42 0.42 0.21 1.05 Branchiopoda 0.21 0.21 Malacostraca 0.42 0.42 0.21 1.05 Diplopoda 0.84 0.21 0.21 0.84 0.21 2.31 Odonata 3.79 1.89 1.05 1.26 3.37 0.63 1.89 13.88 Ortoptera 0.42 1.26 1.26 1.05 0.21 0.21 4.41 Isóptera 0.21 0.21 0.42 Homoptera 1.26 1.89 0.63 0.42 0.21 4.41 Coleoptera 1.26 3.79 5.69 6.75 6.11 1.89 3.58 29.07 Dìptera 2.74 1.89 2.53 1.68 2.10 0.21 11.15 Lepidoptera 0.21 0.84 0.21 0.42 1.68 Hymenoptera 3.79 2.95 2.32 1.47 3.79 0.21 0.84 15.37 No identificado 0.63 0.21 0.42 1.26 Anura 0.63 0.21 2.32 3.16 6.32 Ciprinodontomorfe 1.05 0.63 1.89 0.21 0.42 0.84 5.04 Subtotal 13.05 16.19 15.79 18.30 19.15 6.31 10.94 Total 13.05 31.98 37.45 17.25 100
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 53
A.2. Variación estacional
La tabla 7, muestra la variación estacional de la dieta de Rana catesbeiana,
de acuerdo al total general, Coleoptera es el orden más importante (29.07%),
seguido de Hymenoptera (15.34%), Odonata (13.87%) y Díptera (11.14%);
los ítems menos representativos son Isóptera (0.42%) y Branchiopoda
(0.21%).
Los subadultos es el grupo que consume ítems en mayor proporción que
cualquier otro grupo (37.46%).
Para las tres épocas de muestreo, Insecta fue la clase más representativa
(en Marzo-Abril supera el 70%, en Mayo el 90% y en Junio es
aproximadamente el 80%). Durante Marzo-Abril se registraron las otras 7
clases, entre las que destacan Ciprinodontomorfes, Diplopoda y Amphibia.
En Mayo la proporción de Ciprinodontomorfes, Amphibia y Gastropoda
disminuye en relación a Marzo-Abril, mientras que para Junio la proporción
de ingesta de Ciprinodontomorfes y Amphibia, se observa incrementada
(Figura 9).
Con el propósito de determinar la existencia de variaciones estacionales en
la dieta se realizaron análisis de varianza (ANOVA), sin embargo, no existen
diferencias significativas que puedan explicar algún patrón estacional, etario
ni sexual, excepto para el consumo de Ranidae (Tablas 8 y 9), que varía
significativamente con la edad y estación (p ≤ 0.10).
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 54
Tabla 7. Variación estacional de la dieta de Rana catesbeiana por grupo de edad, en el sector Miraflores, Mérida.
Items Postmetamòrficos Juveniles Subadultos Adultos Total
M-A Mayo Junio M-A Mayo Junio M-A Mayo Junio M-A Mayo Junio Gastropoda 0.21 0.42 0.42 0.21 0.42 0.42 2.10 Arácnida 0.42 0.42 0.21 1.05 Branchiopoda 0.21 0.21 Malacostraca 0.42 0.63 1.05 Diplopoda 1.05 1.05 0.21 2.31 Odonata 0.63 1.47 1.68 1.05 0.21 1.68 2.32 1.26 1.05 1.68 0.63 0.21 13.87 Ortoptera 0.21 0.21 0.63 0.21 0.42 1.26 0.21 0.84 0.42 4.41 Isóptera 0.21 0.21 0.42 Homoptera 0.21 2.74 0.21 1.05 0.21 4.42 Coleoptera 0.63 0.63 0.63 7.80 1.05 4.85 7.17 0.84 0.63 2.10 2.74 29.07 Dìptera 0.63 0.63 1.47 1.26 1.47 1.68 2.32 0.84 0.63 0.21 11.14 Lepidoptera 0.21 0.21 0.84 0.42 1.68 Hymenoptera 2.10 1.05 0.63 1.26 1.89 2.10 3.16 1.05 1.05 0.21 0.84 15.34 No identificado 0.63 0.63 1.26 Anura 0.63 0.21 1.26 1.05 3.16 6.31 Ciprinodontomorfes 0.21 1.47 1.89 0.21 0.63 0.21 0.42 5.04 Subtotal 4.41 4.20 4.41 8.61 14.74 8.61 21.05 12.00 4.41 4.41 5.46 7.37 Total 13.02 31.96 37.46 17.24 100 M-A= Marzo-Abril
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 55
Figura 9. Variación estacional de la dieta de Rana catesbeiana en el sector Miraflores, Mérida.
0 5 10 15 20 25 30 35
Libellulidae
Cixxidae
Ortoptera
Coleoptera
Col. (l)
Coccinelidae
Chrysomelidae
Carabidae
Lampyridae
Dìptera
Dìpt. (pupa)
Muscidae
Hymenoptera
Formicidae
% p
resa
Marzo-Abril Mayo Junio
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 56
Tabla 8. Prueba de Kruskal-Wallis para evaluar la dieta de Rana
catesbeiana, por edad y estación.
KRUSKAL-WALLIS
EDAD ESTACION ITEM ALIMENTARIO H p H p
Formicidae 3.19 0.363 1.08 0.582
Díptera (l) 2.00 0.157 2.25 0.325
Blattidae 3.00 0.223 1.00 0.607
Planorbidae 0.33 0.564 3.00 0.223
Coleoptera 1.93 0.587 0.23 0.634
Odonata 0.20 0.655 2.70 0.259
Poecilia 0.19 0.908 2.62 0.270
Lepidoptera (l) 0.92 0.632 2.67 0.102
Libellulidae 0.36 0.835 2.33 0.312
Muscidae 3.07 0.215 2.56 0.279
Diplopoda 2.00 0.368 2.50 0.412
Gryllidae 1.67 0.197 3.00 0.223
Carabidae 3.11 0.211 1.16 0.559
Coccinellidae 1.02 0.601 2.07 0.355
Díptera 0.50 0.480 0.50 0.480
Coleoptera (l) 3.00 0.223 1.50 0.221
Ranidae 3.00 0.083 2.40 0.301
Scarabeidae 0.00 1.000 1.50 0.221
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 57
Tabla 9. ANOVA para evaluar diferencias significativas en el consumo de
Ranidae, por estación.
ANOVA ESTACION
ITEM ALIMENTARIO
F p
Ranidae 8.28 0.108
A.3. Análisis Factorial de Correspondencias Múltiples
El análisis Factorial de Correspondencias Múltiples (AFCM), es una técnica
estadística multivariante, cuyo objetivo consiste en establecer
correspondencia entre conjuntos de datos cualitativos, sin embargo, se
puede generalizar a variables cuantitativas, fraccionando la extensión de
estas variables en intervalos de clases.
El AFCM da una exagerada importancia a las modalidades poco frecuentes y
no admite clases vacías, por lo tanto, se deben construir intervalos que
fraccionen la variable cuantitativa de manera que los efectivos de cada clase
sean lo más similares posible. Tomado de De Filippis, (1995).
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 58
Por las razones antes expuestas, se excluyeron 23 ítems alimentarios de los
44 encontrados en la dieta de Rana catesbeiana, contando con solo 21 ítems
para realizar el análisis.
Para llevar a cabo el Análisis Factorial de Correspondencias Múltiples, se
empleó como variables las características morfológicas de los anuros y de
las presas fraccionadas en cuatro clases, (excepto para el volumen del
contenido estomacal y número de presas que fueron divididos en tres
clases), entre tanto, los veintiún ítems alimentarios identificados con tres
caracteres seguidos del número 1 ó 2, se fragmentaron en dos clases,
indicando su ausencia (1) ó presencia (2), (Apéndice 6), mientras que las
filas estaban ocupadas por 252 individuos. El tamaño de clases de las
medidas morfológicas de los anuros y tamaño de sus presas, utilizados en el
análisis factorial de correspondencia múltiple, se señalan en la tabla 10.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 59
Tabla 10. Tamaño de clases de las medidas morfológicas de los anuros y tamaño de sus presas, utilizados en el análisis
factorial de correspondencias múltiples.
CLASES Nº PESO (G)
LONGITUD TOTAL (MM)
ANCHO BOCA (MM)
VOLUMEN ANIMAL (ML)
VOLUMEN CONTENIDO ESTOMACAL (ML)
Nº PRESAS TAMAÑO PROMEDIO PRESA (MM)
1 19-39 53-76 14-18 20-40 0-16 1-1 1-22
2 39-62 76-91 18-33 40-65 17-37 2-2 22-44
3 62-149 91-113 33-41 65-150 38-50 3-15 44-68
4 149-707 113-180 41-59 150-1000 68-86
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 60
En el Análisis de Correspondencias Múltiples el porcentaje de inercia
acumulada por los tres primeros ejes factoriales es:
Eje: 1 2 3
Porcentaje: 13 10 6
Los dos primeros ejes explican 23 % de la variabilidad total, que se puede
considerar suficiente para la representación gráfica de individuos y variables.
A continuación se presentarán las variables que mayor contribución aportan
a cada eje, tomando como límite aquellas superiores al 10 %.
Eje 1:
- Tamaño promedio presa (TPP1, TPP2, TPP3, TPP4), 10.1 %
- Volumen contenido estomacal (VCE1, VCE2, VCE3), 13.6 %
- La presencia de individuos de la familia Chrysomelidae en el contenido
estomacal (CHR2), 0.8 %
- La presencia de rana en el contenido estomacal (RAN2), 9.1 %.
Eje 2:
- Volumen animal (VA1, VA2, VA3, VA4), 19.3 %
- Peso animal (PES1, PES2, PES3, PES4), 18.0 %
- Longitud total (LON1, LON2, LON3, LON4), 17.0 %
- Ancho boca (AB1, AB2, AB3, AB4), 16.3 %
De la interpretación de los ejes resulta que el primer eje (horizontal), se
presenta el tamaño promedio de presa (TPP) y el volumen del contenido
estomacal (VCE) y sólo algunos de los ítems alimentarios de mayor tamaño,
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 61
como son ranas y Chrysomelidae tienen un porcentaje de inercia alto sobre
este eje. En el segundo (vertical), las variables que tienen una mejor
representación son las relacionadas con la morfología y la mayoría de los
ítems alimentarios (14/21). Estos proporcionan la mayor contribución relativa
(15.7 %), de inercia total a este eje, por lo que éste también representa la
dieta de la rana.
En la figura 10, se presenta la proyección de las variables con sus
respectivas modalidades e individuos en los dos primeros ejes, mostrando un
gradiente de tamaño en el eje 2, observándose que a la izquierda de éste se
ubican los individuos más grandes, mientras que a la derecha del mismo se
sitúan los individuos de menor tamaño. El eje 1, representa el tamaño
promedio de presa y el volumen del contenido estomacal; hallándose las
presas de menor longitud sobre este eje, mientras que las de longitud mayor
se disponen debajo del mismo.
En la intersección de los ejes 1 y 2, se observa el agrupamiento de las
variables que corresponden a la ausencia de los ítems alimentarios, nótese
el número 1 seguido de la abreviatura del ítem, por lo tanto, la representación
de estas ausencias carece de sentido para el análisis.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 62
Figura 10. Proyección de las variables utilizadas en el Análisis Factorial de Correspondencias Múltiples.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 63
Se asignó numeración a los cuadrantes (Figura 11), con la finalidad de
describir la formación de grupos de variables asociados a los individuos, que
se aprecian en la figura 12.
Figura 11. Representación de los ejes y su respectiva numeración por
cuadrante.
En el IV cuadrante se encuentra PES1 (19-39 g), LON1 (53-76 mm.), AB1
(14-18 mm.), VA1 (20-40 ml), VCE1 (0.1-16 ml), ODO2, DIL2, PLA2: conjunto
de las medidas morfológicas de los anuros (peso, longitud, ancho boca,
volumen animal, volumen contenido estomacal), y los ítems alimentarios
Odonata, Díptera (larva) y Planorbidae.
Este grupo de variables incluye a los individuos postmetamórficos, que es el
grupo de menor edad analizado (mostrado en color turquesa).
La variable TPP1 (tamaño de presa de la clase 1), corresponde a los ítems
alimentarios de longitud comprendida entre 1-22 mm., esta variable está
situada en eje 1 (0.37; 0.0), relacionada a los cuadrantes IV y I.
I II
III IV
Eje 1
Eje 2
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 64
En el cuadrante I se localizan tres grupos de variables:
-MUS2, CIX2, FOR2: Muscidae, Cixxidae y Formicidae.
Estos tres ítems alimentarios están relacionados con el grupo de los
individuos juveniles (destacados en color marrón).
-AB2 (18-33 mm), COL2, DIP2: ancho de boca de la clase 2, vinculado a
Coleoptera y Diplopoda.
Estas variables se observan compartidas por los juveniles (en color marrón) y
subadultos (en color verde).
-PES2 (39-62 g), PES3 (62-149 g), LON2 (76-91 mm.), VA2 (40-65 ml), VA3
(65-150 ml), VCE2 (17-37 ml), NP2 (2), NP3 (3-15), GRY2, CLO2, CAR2,
LAM2, LEL2, DIP2: agrupando a los individuos de peso comprendido entre
39-149 g (clases 2 y 3), de 76-91 mm. de longitud (clase2), que ocupan 40-
150 ml (clases 2 y 3), con volumen de contenido estomacal entre 17-37 ml
(clase 2), a los que se les encontró 2-3 presas (clases 2 y 3)
correspondientes a Gryllidae, Coleoptera (larva), Carabidae, Lampyridae,
Lepidoptera (larva) y Díptera.
Los intervalos de clase de las variables mencionadas incluyen a un gran
grupo de subadultos (señalados en verde).
En el II cuadrante se presentan LON3, AB3 : ranas con longitud y ancho de
boca pertenecientes a la clase 3 (91-113mm. longitud del animal y 33-41mm.
del ancho de boca) y los ítems Scarabeidae (SCA2), Libellulidae (LIB2) y
Coccinellidae (COC2 ).
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 65
Los individuos involucrados en este conjunto son subadultos de mayor
tamaño que los del grupo anterior.
En el III cuadrante se observa a PES4 (149-707 g), LON4 (113-180 mm.),
AB4 (41-59 mm.), VA4 (150-1000 ml), VCE3 (38-50 ml), TPP3 (44-68 mm.),
TPP4 (68-86 mm.), RAN2, CHR2, POE2: medidas morfológicas de los
anuros (peso, longitud total, ancho boca, volumen animal, volumen contenido
estomacal) y tamaño de presas de las clases más grandes (TPP3, TPP4),
asociados a Ranidae, Chrysomelidae y Poecilia.
Este grupo corresponde al agregado de los individuos adultos (expuestos en
violeta).
Los individuos adultos comparten el rango de tamaño promedio de presa
correspondiente a la clase 2 (TPP2), que abarca 22-44 mm., con el grupo de
subadultos de mayor tamaño, al igual que los ítems alimentarios Libellulidae
y Coccinellidae.
La separación por tamaño, indica el agrupamiento de la rana por edad, así,
los postmetamórficos figuran en el cuadrante IV, al igual que gran parte del
conjunto de los juveniles, entre tanto, los subadultos se localizan en los
cuadrantes I y II, éste último cuadrante igualmente está ocupado por algunos
adultos, sin embargo, la mayor cantidad de individuos adultos se sitúa en el
cuadrante III.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 66
Figura 12. Proyección de las variables e individuos utilizados en el Análisis Factorial de Correspondencias Múltiples
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 67
De acuerdo a la figura 12, los conjuntos de individuos de Rana catesbeiana
lucen clasificados por grupo de edad: postmetamórficos, juveniles,
subadultos y adultos, obteniéndose que el gradiente de tamaño describe una
trayectoria que comienza en el cuadrante IV, surca los cuadrantes I y II, para
luego finalizar en el III cuadrante, mostrando la variación de la edad de los
individuos.
Para determinar el solapamiento de la dieta entre grupos de edad, se calculó
la sobreposición alimentaria, reflejada en la tabla 11, estableciéndose que los
valores no reflejan una efectiva sobreposición entre los grupos de edad
analizados.
Tabla 11. Sobreposición alimentaria entre los grupos de edad de Rana
catesbeiana, de acuerdo a lo expresado en el análisis de correspondencias
múltiples.
Edad Juveniles Adultos
POSTMETAMORFICOS 0.2101 0.1225
SUBADULTOS 0.6761 0.4632
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 68
A.4. Diversidad de ítems alimentarios
La tabla 12 exhibe los valores de diversidad de especies presa por grupo de
edad y sexo. El mayor valor del índice de diversidad corresponde a los
subadultos tanto para hembras como para machos, igualmente, el menor
valor correspondió a los adultos, sólo que para el caso de las hembras, la
época concierne a Marzo-Abril, mientras que para los machos pertenece a
Junio.
Los cálculos demuestran baja diversidad, para las hembras los valores están
comprendidos por debajo de 1.1745 bits, mientras que para los machos el
índice no excede los 2.2250 bits.
Las pruebas de análisis de varianza (ANOVA), indicaron que el índice de
diversidad no varía significativamente con la edad, sexo ni época de
muestreo, mientras que el Test de Kruskal-Wallis reveló variación
significativa en relación a la estación (Tablas 13 y 14), indicando que la
diversidad de especies presa se incrementa en Mayo y disminuye
explicativamente en Junio.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 69
Tabla 12. Diversidad de especies presa encontradas en Rana catesbeiana,
por grupo de edad y sexo.
HEMBRAS
EPOCA JUVENILES SUBADULTOS ADULTOS
Marzo-Abril 1.0393 1.1745 0.4500
Mayo 0.7548 0.8892 0.6450
Junio 0.7933 0.6534 0.5986
MACHOS
Marzo-Abril 0.9046
1.1721
0.7200
Mayo 0.8892 0.7730 0.9266
Junio 0.7260 2.2250 0.5760
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 70
Tabla 13. Diferencias ANOVA para evaluar diversidad de la dieta de Rana
catesbeiana.
VARIABLE F p
Edad 0,14 0,872
Estación 3,09 0,075
Sexo 1,38 0,257
Tabla 14. Prueba Kruskal-Wallis para evaluar diversidad de la dieta de Rana
catesbeiana.
VARIABLE H p
Edad 1,56 0,459
Estación 6,82 0,033
Sexo 0,94 0,331
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 71
A.5. Amplitud de nicho trófico
Joseph Grinnell fue uno de los primeros en emplear el concepto de nicho,
hacia 1917 y lo consideró una subdivisión del hábitat (Udvardy, 1959); cada
nicho está ocupado por una sola especie. Hutchinson, en 1944, describió el
nicho ecológico como “La suma de todos los factores ambientales que
actúan sobre un organismo; el nicho así definido es entonces, una región de
n dimensiones, un hiperespacio”. Tomado de Miller, (1967).
En la tabla 15, se aprecia que la amplitud de nicho trófico por grupo de edad,
se incrementa en la última época de muestreo, en relación a la primera, con
valores altos, que fluctúan entre 0.92 y 0.96, sin embargo, todos los demás
valores son superiores a 0.76 y considerando que este índice está
comprendido entre 0 y 1, y conociendo que 1 señala máxima generalización,
tales valores de amplitud de nicho trófico, indican que el grupo presenta gran
capacidad para ingerir mayor variedad de presas, mientras que el reemplazo
de ítems en la dieta caracteriza a los grupos de edad, en respuesta a la
morfología de los anuros, confirmándose que Rana catesbeiana es una
especie generalista.
La prueba de Kruskal-Wallis (Tabla 16), indica que no existen diferencias
estadísticamente significativas en el valor del índice de amplitud de nicho
trófico en relación con la edad ni con la estación.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 72
Tabla 15. Amplitud de nicho trófico de Rana catesbeiana, por grupo de edad.
Epoca Postmetamórficos Juveniles Subadultos Adultos
Marzo-Abril 0.9285 0.7682 0.8933 0.9000
Mayo 0.9473 0.9772 0.9248 0.7969
Junio 0.9523 0.9658 0.9285 0.9647
Tabla 16. Prueba Kruskal-Wallis para evaluar amplitud de nicho trófico por
edad y estación en Rana catesbeiana.
VARIABLE H p
Edad 1.89 0.595
Estación 4.70 0.095
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 73
B. Medidas morfológicas En los apéndices 7-14, se señalan las medidas morfológicas de Rana
catesbeiana por grupo de edad, sexo y época de muestreo, acompañadas de
sus correspondientes medidas de tendencia central y dispersión.
Dentro de cada grupo de edad la característica morfológica que muestra la
mayor desviación corresponde al volumen del animal y las que conciernen a
la menor dispersión son el ancho de la boca y volumen del contenido
estomacal.
El tamaño de la presa a consumir podría estar condicionado por el ancho de
la boca, por ello es interesante evaluar la posible relación entre esta medida
respecto a la longitud de los anuros y de la presa.
B.1. Correlaciones de las medidas morfológicas de Rana catesbeiana
y tamaño de sus presas
La tabla 17, muestra las medidas morfológicas de Rana catesbeiana (ancho
de boca, longitud total, volumen del animal y volumen del contenido
estomacal), y el tamaño de las presas consumidas, utilizadas para realizar
las correlaciones.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 74
Las relaciones estadísticamente significativas entre las medidas morfológicas
de los anuros y tamaño de las presas consumidas, se observan en la tabla
18, sólo la correlación explicativa es la correspondiente al volumen del
animal Vs volumen del contenido estomacal de los juveniles, estableciéndose
que los juveniles de menor volumen (14.5- 30 ml), exhibieron volumen de
contenido estomacal (0.1-1.0 ml), mientras que los de volumen mayor (35- 65
ml), mostraron 0.1- 1.5 ml, sin embargo, la relación no es completamente
lineal porque se registró el valor de 2.0 ml en individuos de volumen
intermedio (Figura 13).
De lo anterior se infiere que el ancho de la boca y la longitud de los anuros
por grupo de edad, no condiciona el consumo de presas con determinada
longitud, ya que debido a las dimensiones de la rana, todas las presas
encontradas en el contenido estomacal fueron de tamaño inferior al ancho de
la boca, lo que supone que a medida que el ancho de boca y la longitud
aumenta, la rana consume presas de todos los tamaños, inferiores al ancho
de la boca.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 75
Tabla 17. Relación del tamaño de la presa en función del ancho de la boca y la longitud total para cada grupo de edad y sexo.
EDAD SEXO NÚMERO
INDIVIDUOS
LONGITUD TOTAL (MM + DS)
ANCHO BOCA (MM + DS)
NÚMERO DE PRESAS
LONGITUD PRESAS (MM + DS)
VOLUMEN ANIMAL (ML + DS)
VOLUMEN CONTENIDO ESTOMACAL (ML + DS)
Marzo-Abril
P 1 - 15 66,25 + 4,46 15,50 + 0,82 0,60 + 0,48 6,76 + 5,87 31,13 + 2,77 0,10 + 0,05
P 2 - 15 61,50 + 1,80 16,68 + 0,68 0,80 + 0,40 7,81 + 4,15 29,46 + 1,66 0,08 + 0,04
J Hembra 22 58,36 + 3,44 19,32 + 2,22 1,22 + 0,99 10,3 + 6,51 26,75 + 4,21 0,17 + 0,17
Macho 10 62,62 + 4,19 21,09 + 3,02 1,40 + 0,80 7,68 + 4,55 29,80 + 5,01 0,18 + 0,13
S Hembra 19 83,41 + 10,0 31,54 + 3,93 2,05 + 1,60 12,87 + 9,09 73,68 +
29,14
1,1 + 2,25
Macho 20 86,20 + 9,34 32,15 + 2,84 3,00 + 2,89 8,98 + 7,88 72,5 + 23,1 1,28 + 3,20
A Hembra 5 156,84 +
33,13
51,82 + 6,47 1,00 + 0,63 39,60 + 25,08 528,00 +
237,77
9,20 + 10,97
Macho 17 145,12 +
13,35
53,32 + 2,47 0,94 + 0,41 24,16 + 17,27 464,70 +
112,20
8,91 + 11,40
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 76
Tabla 17. (Continuación) Relación del tamaño de la presa en función del ancho de la boca y la longitud total para cada grupo
de edad y sexo.
EDAD SEXO NÚMERO
INDIVIDUOS LONGITUD TOTAL (MM + DS)
ANCHO BOCA (MM + DS)
NÚMERO DE PRESAS
LONGITUD PRESAS (MM + DS)
VOLUMEN ANIMAL (ML + DS)
VOLUMEN CONTENIDO ESTOMACAL (ML + DS)
Mayo
P 1 - 15 63,04 + 3,23 15,84 + 0,96 0,40 + 0,48 4,32 + 5,82 28,33 + 6,23 0,11 + 0,04
P 2 - 15 56,54 + 1,59 16,04 + 0,85 0,93 + 0,24 8,90 + 4,10 28,20 + 6,51 0,15 + 0,06
J Hembra 15 66,67 + 7,54 23,42 + 2,83 1,80 + 1,16 9,54 + 5,23 35,33 + 10,56 0,47 + 0,23
Macho 15 66,43 + 10,14 23,32 + 4,24 3,30 + 3,51 9,26 + 4,59 32,33 + 15,26 0,63 + 0,52
S Hembra 17 89,00 + 11,92 33,76 + 4,69 2,23 + 1,26 14,98 + 10,27 99,41 + 24,72 3,51 + 11,62
Macho 10 87,04 + 9,09 31,91 + 2,59 1,90 + 1,30 14,51 + 8,61 88,5 + 20,74 0,93 + 1,37
A Hembra 9 149,20 + 13,78 52,40 + 3,97 0,88 + 1,19 24,35 + 25,16 630,00 +
149,74
6,03 + 6,63
Macho 17 142,21 + 13,31 52,80 + 4,54 1,05 + 0,99 18,50 + 15,87 500,00 +
107,48
4,44 + 6,55
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 77
Tabla 17. (Continuación) Relación del tamaño de la presa en función del ancho de la boca y la longitud total para cada grupo
de edad y sexo.
EDAD SEXO NÚMERO
INDIVIDUOS
LONGITUD TOTAL (MM + DS)
ANCHO BOCA (MM + DS)
NÚMERO DE PRESAS
LONGITUD PRESAS (MM + DS)
VOLUMEN ANIMAL (ML + DS)
VOLUMEN CONTENIDO ESTOMACAL (ML + DS)
Junio
P 1 - 15 61,21 + 1,87 15,92 + 0,83 0,66 + 0,47 8,56 + 6,17 26,66 + 3,49 0,15 + 0,06
P 2 - 15 57,05 + 1,06 16,66 + 0,69 0,73 + 0,44 7,46 + 4,68 32,33 + 3,17 0,12 + 0,08
J Hembra 15 59,22 + 3,33 19,34 + 1,85 1,40 + 0,48 12,09 + 4,65 23,66 + 6,69 0,27 + 0,12
Macho 15 53,67 + 2,94 18,23 + 1,31 1,33 + 0,59 11,26 + 4,39 20,33 + 3,85 0,20 + 0,10
S Hembra 4 73,50 + 4,41 28,22 + 1,71 2,25 + 0,82 17,58 + 6,82 87,50 + 8,29 0,75 + 0,25
Macho 7 81,90 + 7,22 29,81 + 2,91 1,71 + 0,69 17,84 + 6,10 88,57 + 6,38 0,64 + 0,42
A Hembra 10 141,63 +
9,04
51,06 + 3,89 1,70 + 1,34 33,43 + 29,11 544,00 +
137,56
22,40 + 18,81
Macho 20 140,14 +
12,61
52,45 + 3,96 0,90 + 0,76 28,97 + 27,39 529,25 +
138,16
14,47 + 17,98
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 78
Tabla 18. Coeficientes de correlación entre las medidas morfológicas de los anuros y tamaño de las presas encontradas.
Grupo de edad N Relación Y Coeficiente de correlación (R)
LP Vs AB Y= - 18,32589346 + 1,578794366X
r= 0,2285029847
LP Vs LA
Y= 1,121757129 + 8,546066039. 10-2 X
r= 5,442009321. 10-2
Postmetamórficos1
45 VA Vs VCE
Y= 6,706306615. 10-2 + 1,921178037. 10-3 X
r= 0,1556202648
LP Vs AB Y= 3,439398189 + 0,280814095X
r= 5,180610561x 10-2
LP Vs LA
Y= - 4,905774809 + 0,2221815596X
r= 0,1373900012
Postmetamórficos2
45
VA Vs VCE
Y= 2,663900415. 10-2 + 3,112033195. 10-3 X
r= 0,2006036105
LP Vs AB Y= 4,14686562 + 0,3168604606X
r= 0,1749867522
LP Vs LA
Y= 3,865132893 + 0,1141360928X
r= 0,1390967043
Juveniles
52 H
40 M VA Vs VCE*
Y= - 0,1571818837 + 0,0171230659X
r= 0,5456431233
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 79
Tabla 18. (Continuación) Coeficientes de correlación entre las medidas morfológicas de los anuros y tamaño de las presas
encontradas
Grupo de edad N Relación Y Coeficiente de correlación (R)
LP Vs AB Y= 11,12173196 + 0,1946384366X
r= 6,568241211. 10-2
LP Vs LA
Y= 2,890587432 + 0,1699667973X
r= 0,1603114383
Subadultos
40 H 37 M
VA Vs VCE
Y= - 4,796205408 + 0,0797476745X
r= 0,3351896774
LP Vs AB Y= 54,12680532 - 0,4704434763X
r= - 7,242223972. 10-2
LP Vs LA
Y= 29,86470757 - 3,19536919. 10-3 X
r= - 1,859200486. 10-3
Adultos
24 H 54 M VA Vs VCE
Y= 7,701180908 + 5,648898708.10-3 X
r= 5,625739179. 10-2
N= Número individuos LA= Longitud anuro (mm) H= Hembra VA= Volumen anuro (ml) M= Macho VCE= Volumen contenido estomacal (ml) LP= Longitud presa (mm) *= Correlación estadísticamente significativa AB= Ancho boca (mm)
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 80
JUVENILES
Y = -0,1571818837 + 0,0171230659X
r = 0,5456431233
p = 0,05
H = Hembras
M = Machos
Figura 13. Relación del volumen del anuro (ml) Vs volumen del contenido
estomacal (ml) de los anuros. (H=52 M=40).
0
0,5
1
1,5
2
2,5
0 10 20 30 40 50 60 70
Volumen del anuro (ml)
Vol
umen
del
con
teni
do e
stom
acal
(ml)
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 81
C. Condición reproductiva de Rana catesbeiana
C.1. Parámetros reproductivos
Según análisis de varianza ANOVA y su correspondiente prueba no
paramétrica (Kruskal-Wallis), en las hembras, el peso del cuerpo amarillo
(porción de grasa asociada a las gónadas), peso del animal y la longitud total
disminuyen significativamente con la estación (Tablas 19 y 20), por su parte,
de acuerdo a la prueba de Kruskal-Wallis, el diámetro de los huevos no varía
significativamente con la estación.
En tanto que en los machos, el área testicular además de los parámetros
señalados en las hembras, aumentan significativamente conforme a la edad.
(Tablas 21 y 22), es decir, que a medida que los subadultos van acercándose
a la condición adulta, el área testicular, peso del cuerpo amarillo, peso del
animal y la longitud total aumentan.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 82
Tabla 19. ANOVA entre las épocas de muestreo para evaluar parámetros
reproductivos de Rana catesbeiana.
Hembras VARIABLE F p
Nº de huevos 0,64 0,537
Peso cuerpo amarillo 8,54 0,002
Peso anuro 5,14 0,017
Longitud total 11,14 0,001
Machos
VARIABLE F p
Área testicular 1,00 0,370
Peso cuerpo amarillo 2,06 0,134
Peso anuro 1,37 0,261
Longitud total 1,31 0,276
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 83
Tabla 20. Prueba Kruskal-Wallis entre las épocas de muestreo para evaluar
parámetros reproductivos de Rana catesbeiana.
Hembras Nº huevos Peso
cuerpo amarillo
Peso animal
Longitud total
Diámetrohuevos
H 0.87 5.51 5.74 7.50 2.00
p 0.648 0.064 0.057 0.024 0.368
Machos
Área testicular
Peso cuerpo amarillo
Peso animal Longitud total
H 1,72 5,00 1,82 2,45
p 0,423 0,082 0,403 0,293
Tabla 21. ANOVA entre los grupos de edad para evaluar parámetros
reproductivos de Rana catesbeiana.
Machos VARIABLE F p
Área testicular 187,31 0,000
Peso cuerpo amarillo 41,25 0,000
Peso anuro 413,39 0,000
Longitud total 502,68 0,000
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 84
Tabla 22. Prueba Kruskal-Wallis entre los grupos de edad para evaluar
parámetros reproductivos de Rana catesbeiana.
Machos
Área testicular
Peso cuerpo amarillo
Peso animal Longitud total
H 62.32 51.39 65.02 65.02
p 0.000 0.000 0.000 0.000
De acuerdo al coeficiente de correlación de Pearson, existe una relación
significativa entre el número de huevos y el peso del anuro; peso del cuerpo
amarillo respecto al peso del anuro y longitud total; longitud total y peso del
anuro (Tabla 23).
Por su parte, en los machos en correspondencia con el coeficiente de
correlación de Pearson y correlación ordenada de Spearman es significativa
la relación peso del cuerpo amarillo y área testicular; peso del anuro en
correspondencia con el área testicular y el peso del cuerpo amarillo; longitud
total en afinidad con el área testicular, peso del cuerpo amarillo y peso del
anuro (Tablas 24 y 25), expresado de otra manera, cada uno de los
parámetros medidos están relacionados significativamente con el resto de los
parámetros analizados.
En relación al coeficiente de Spearman, en las hembras (Tabla 26), existe
relación estadísticamente significativa entre peso del cuerpo amarillo y
longitud total, peso del anuro respecto a la longitud total y peso del cuerpo
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 85
amarillo, y entre el número de huevos y el peso del anuro, sin embargo, el
número de huevos encontrados en Rana catesbeiana no está condicionado
por la longitud total ni por el peso del cuerpo amarillo, ya que no se halló
correlación significativa entre estas dos variables.
Tabla 23. Coeficiente de Pearson para evaluar parámetros reproductivos de
Rana catesbeiana.
Hembras
Nº huevos Peso cuerpo amarillo
Peso animal
Peso cuerpo amarillo
0.393**
Peso animal 0.424* 0.783***
Longitud total 0.192** 0.782*** 0.788***
* P= 0.05 ** P> 0.05 ***P< 0.001
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 86
Tabla 24. Coeficiente de Pearson para evaluar parámetros reproductivos de
Rana catesbeiana.
Machos Área testicular Peso cuerpo
amarillo Peso animal
Peso cuerpo amarillo
0.534
Peso animal 0.884 0.658 Longitud total 0.863 0.641 0.949
p≤ 0.001
Tabla 25. Coeficiente de Spearman para evaluar parámetros reproductivos
de Rana catesbeiana.
Machos
Longitud total Peso cuerpo amarillo
Peso animal
Peso cuerpo amarillo
0.865
Peso animal 0.915 0.899 Área testicular 0.865 0.999 0.899
p≤ 0.01
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 87
Tabla 26. Coeficiente de Spearman para evaluar parámetros reproductivos
de Rana catesbeiana.
Hembras Longitud total Peso cuerpo
amarillo Peso animal
Peso cuerpo amarillo
0.793***
Peso animal 0.839*** 0.870***
Nº huevos 0.364* 0.577*** 0.545**
p≤0.05 * p= 0.05 ** p= 0.01*** En la tabla 27, se muestra el porcentaje de peso del cuerpo amarillo
correspondiente al peso de las hembras de Rana catesbeiana, que
disminuyó significativamente por época de muestreo (r= 0.97), en virtud de la
reducción de la media del peso del cuerpo amarillo y de la media del peso de
las hembras.
Tabla 27. Porcentaje de peso del cuerpo amarillo correspondiente al peso de
las hembras de Rana catesbeiana, por época de muestreo.
EPOCA Promedio peso
cuerpo amarillo (g)
Promedio peso hembras (g)
% correspondiente al peso hembras
Marzo-Abril 46.700 755.9 6.17
Mayo 16.000 482.2 3.31
Junio 7.500 385.6 1.94
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 88
C.2. Índice gonadosómico
Se reconoció que para las hembras, tanto subadultos como adultos, el índice
gonadosómico decrece a medida que transcurre el tiempo, mientras que los
machos experimentan un ascenso en el mes de Junio (Tabla 28).
De acuerdo al análisis de varianza ANOVA, el índice gonadosómico de los
individuos subadultos y adultos, varía significativamente de la siguiente
manera (Tabla 29):
Aumenta con la edad, ya que el peso del cuerpo amarillo y el peso de los
individuos también se incrementan, reflejándose en el cálculo del índice.
Disminuye con la estación, debido a que sus componentes peso del cuerpo
amarillo y peso de los anuros, aparentemente disminuyen.
Tabla 28. Índice gonadosómico (x 100), de los individuos subadultos y
adultos de Rana catesbeiana.
SUBADULTOS
Marzo-Abril Mayo Junio
Hembras 0.821 0.526 0.170
Machos 0.717 0.187 0.211
ADULTOS
Hembras 8.032 2.760 2.718
Machos 2.200 0.759 1.406
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 89
Tabla 29. Diferencias ANOVA para evaluar índice gonadosómico de los
individuos hembras y machos de Rana catesbeiana.
VARIABLE F p
Edad 38,22 0,000
Estación 4,72 0,011
Sexo 4,63 0,034
En cuanto al sexo, el índice gonadosómico es mayor en las hembras que en
los machos.
Es importante destacar que existe mejor condición reproductiva en los
adultos que en los subadultos, especialmente en las hembras, aumentando
de esta manera la probabilidad de sobrevivencia para la descendencia.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 90
D I S C U S I O N
A. Dieta de Rana catesbeiana
A.1 Composición general
Mediante el análisis del contenido estomacal, se encontró que la dieta de
Rana catesbeiana está conformada por presas correspondientes a la clase
Insecta, le sigue en orden de importancia Amphibia y la menos
representativa fue Branchiopoda.
Dentro de la clase Insecta, los ordenes más representativos son Coleoptera
(30 %), Hymenoptera (16 %), Odonata (15 %), Dìptera (11 %), coincidiendo
con los resultados del trabajo realizado en Colombia, en el que los insectos
constituyeron el grupo de mayor importancia y dentro de estos Coleoptera
fue el orden más relevante (Daza-Vaca y Castro-Herrera, 1999). Rueda-
Almonacid, (1999), en un trabajo efectuado en Colombia, reporta que la clase
Insecta fue la más dominante (56%), seguida de Chilopoda (25%),
Gastropoda (6%), Arácnida (5%) y vertebrados (2%). En nuestro trabajo, los
vertebrados mostraron un porcentaje mayor (11.39%). Mientras que Cross
and Gerstenberger (2002), en una investigación llevada a cabo en Nevada
encontraron 9 de los 44 ítems hallados en este trabajo (Scarabeidae,
Tenebrionidae, Carabidae, Muscidae, Cicadellidae, Gastropoda, Odonata,
Libellulidae y Ciprinodontomorfes). Por su parte, King y colaboradores
(2002), en un estudio realizado en California, reportaron que los contenidos
estomacales consistieron principalmente de pequeñas bullfrogs y
Procambarus clarkii. Estos datos indican que el canibalismo se registra en la
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 91
región de origen de Rana catesbeiana y en otros ambientes en los que ha
sido introducida.
Es importante acotar que las clases más notables Insecta, Amphibia y
Ciprinodontomorfes, conformaron el 95.33 % de la composición general de la
dieta de Rana catesbeiana y de este porcentaje, el 73.57% tuvo
representación en todas las épocas de muestreo, es decir, el espectro
alimentario de Rana catesbeiana incluyó presas de hábitat terrestre y
acuático, revelando que esta especie es generalista en relación a la
búsqueda del alimento, esta información se ajusta a lo reportado por
Kupferberg (1997), Rueda-Almonacid (1999) y Batista (2002); es una especie
depredadora, consumidora de presas acuáticas, terrestres ó voladoras con
igual éxito, ataca y devora cualquier animal que pueda incluir en su boca.
Los depredadores generalistas son comunes en muchos sistemas, a pesar
de su abundancia, existen pocas consideraciones acerca de su papel en la
dinámica de la red trófica. Numerosos estudios han sugerido que son
grandes desestabilizadores, ya que causan extinciones locales (Murdoch and
Bence, 1987); tomado de Closs.et al., (1999).
Las extinciones se acrecientan debido a que, en primer lugar, el desacierto
de una presa animal para reconocer y responder a un depredador
incrementa la probabilidad de que sea capturada durante la interacción con
el mismo; segundo, la presa gastará tiempo y energía que pudiera ser usada
para otras actividades, tales como alimentación y reproducción; tercero,
muchas presas responden solamente a depredadores con los que han tenido
experiencia previa, y como dichos depredadores amplían su rango al ser
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 92
introducidos en áreas ajenas a su rango histórico geográfico, pues, estos
pueden interactuar con presas animales que no le son familiares y de esta
manera, las presas inexpertas no exhiben conductas contra el depredador,
ya que la habilidad para reconocer a los depredadores puede ser genética
y/o basada en el aprendizaje (Kiesecker and Blaustein, 1997). La densidad
de las poblaciones de Rana catesbeiana son muy elevadas, debido a su gran
capacidad reproductiva, por lo que la presión depredadora es muy alta sobre
las especies nativas, cuyas densidades poblacionales son menores.
A.2. Variación estacional
A pesar de la ausencia de variaciones estacionales significativas en los
hábitos alimentarios de Rana catesbeiana (a excepción del consumo de
Ranidae), la ingesta de insectos se observó incrementada en Mayo, como
consecuencia de la llegada de las lluvias, ya que en este mes se registraron
los más altos valores de precipitación. Las diferencias estacionales en las
condiciones ambientales, como la precipitación, parecen regular la diversidad
y la abundancia de las presas, y por lo tanto, influenciar indirectamente
cambios en la dieta de algunas especies, ampliándose ó estrechándose
estacionalmente en función del incremento ó disminución del alimento
(Durtsche, 1995). Modificado de Gadsden-Esparza y Palacios-Orona, (1995).
Durante la realización de este trabajo, la clase Insecta estuvo mejor
representada que cualquier otra, sin embargo, es relevante resaltar la clase
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 93
Amphibia, cuyo consumo difiere significativamente con la estación,
afirmándose la hipótesis de que el canibalismo en Rana catesbeiana está
influenciado por la época del año; en Junio se registra incrementado, en
razón de la reducción del número de presas potenciales como consecuencia
de la disminución de la precipitación, aunque, Junio presenta exceso de
agua, los valores de precipitación se reducen desde 198.9 mm. en Mayo
hasta 150.9 mm. en Junio.
Otra hipótesis propuesta en este trabajo es que el canibalismo podría estar
influenciado por la condición reproductiva y conociendo que el índice
gonadosómico se utiliza frecuentemente para evaluar el estado nutricional de
los individuos y/o el estado reproductivo de una población, tenemos que los
resultados establecen que el índice gonadosómico es más bajo en la última
época de muestreo mientras que el canibalismo, por su parte, se acrecienta
durante la misma, probablemente motivado por la necesidad de contar con
nutrientes que permitan mantener una condición nutricional apropiada, que a
su vez garantice la reproducción. De aquí la importancia de la condición
generalista de Rana catesbeiana, ya que en contraste a los depredadores
especialistas, los generalistas tienen la capacidad de cambiar a presas
alternativas cuando se registra la declinación de las mismas (Closs.et al.,
1999), aunque eso incluya consumir a miembros de su propia especie.
Treinta individuos postmetamórficos fueron hallados en los estómagos de
sus congéneres subadultos y adultos. El canibalismo observado
probablemente sea producto de la escasez de presas que satisfagan la
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 94
demanda energética de un individuo subadulto ó adulto, igualmente, es
importante el hecho de que en la mayoría de los estómagos que contenían
congéneres no se encontró ninguna otra presa. Estos datos se corresponden
con lo reportado por Emerson (1985), para demostrar que los anfibios que
comen presas pequeñas poseen mandíbulas pequeñas y un ciclo alimentario
simétrico, donde cantidades similares de tiempo son empleadas para
capturar y llevarse las presas a la boca, mientras que los anfibios que
consumen presas grandes, poseen mandíbulas grandes y un ciclo
alimentario asimétrico, donde el tiempo para capturar a la presa es menor
que el utilizado para introducir la presa en la boca.
Aunque las ranas grandes requieren presas grandes para su consumo,
debido a la energía que demandan, los insectos también estuvieron
presentes en la dieta de los subadultos y adultos de Rana catesbeiana, no
obstante en menor proporción que los otros dos grupos de edad
(postmetamórficos y juveniles).
Por su parte, Fox (1975), estableció que el canibalismo se registra antes de
que el recurso se torne limitado, restringiendo el tamaño de la población. De
esta manera, habrá mayor disponibilidad de alimento para cada
sobreviviente, incrementándose la sobrevivencia y el crecimiento rápido.
A.3. Análisis Factorial de Correspondencias Múltiples
Esta investigación involucró un número grande de variables, resultando útil
simplificar el análisis al considerar una cantidad más pequeña de
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 95
combinaciones lineales de las variables originales, que facilitaron la
interpretación de los resultados obtenidos.
Conforme a la ausencia de variación estacional y sexual en el análisis, y la
diferenciación por tamaño, la dieta de Rana catesbeiana se caracterizó por
grupo de edad:
POSTMETAMÓRFICOS, se alimentan predominantemente de Odonata,
Díptera (larva) y Planorbidae, esto refleja el hábitat acuático que ocupa el
depredador en la fase de larva.
JUVENILES, se nutren de Formicidae, Muscidae y Cíxxidae, vinculados a
hábitat terrestre, ya que éstos habitan principalmente los ambientes aledaños
a las lagunas, preferiblemente se refugian en la vegetación, particularmente
en las gramíneas que bordean estos cuerpos de agua.
SUBADULTOS, consumen Gryllidae, Coleoptera (larva), Carabidae,
Lampyridae, Lepidoptera (larva), Díptera, Scarabeidae, Libellulidae y
Coccinellidae, mostrando mayor preferencia por el hábitat terrestre, sin dejar
de ingerir algunas presas acuáticas como las larvas de Coleoptera y de
Lepidoptera.
ADULTOS, hacen lo propio con Ranidae, Chrysomelidae y Poecilia,
exhibiendo mayor inclinación por presas acuáticas que terrestres.
Se establece que el hábitat que ocupan los diversos grupos de edad de Rana
catesbeiana es determinante en la diversidad del alimento encontrado en su
contenido estomacal.
La dieta de los postmetamórficos y de los adultos se observa diferenciada,
mientras que se registra solapamiento en el consumo de Diplopoda y
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 96
Coleoptera entre los juveniles y subadultos, y entre los postmetamórficos y
los adultos en relación a la ingesta de Blattidae. (Figura 12).
Esto puede confirmarse al observar la tabla 11, existe baja sobreposición
alimentaria cuando se comparan postmetamórficos con juveniles y adultos,
mientras que los valores de sobreposición son intermedios al contrastar
la dieta de subadultos con juveniles y adultos, por lo tanto, no existe una
efectiva sobreposición de nicho trófico entre los diferentes grupos de edad de
Rana catesbeiana.
B. Correlaciones de las medidas morfológicas y tamaño de las presas
Rana catesbeiana tiende a consumir presas de mayor longitud a medida que
aumenta su ancho de boca y su longitud total, aunque la relación no es
completamente lineal, por lo que el valor del coeficiente de correlación es
bajo (Tabla 18). Esto está en concordancia con lo reportado por Cross and
Gerstenberger (2002), donde se demuestra que esta rana es capaz de comer
cualquier presa que le quepa en la boca. Un estudio de hábitos alimentarios
de Rana catesbeiana (Brooks, 1964), asimismo halló relación entre el
depredador y el tamaño de la presa, utilizándose la relación radio de la
cabeza/longitud del cuerpo como un indicador de tamaño. Tomado de
Emerson, (1985).
También se obtuvo una relación directa y significativa entre el número de
huevos y las variables longitud y peso de las hembras (r=0.56 y 0.50),
respectivamente, sin embargo, estudios previos han demostrado que la
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 97
relación es inversa para las hembras de Rana catesbeiana (Cross and
Gerstenberger, 2002).
Los volúmenes del animal y del contenido estomacal son las variables mejor
relacionadas en el caso de los juveniles (r= 0.54). Le siguen en orden
decreciente los subadultos, postmetamórficos y paradójicamente los adultos,
pues el volumen del contenido estomacal es inversamente proporcional al
volumen del animal (r= 0.056).
Al considerar la relación volumen del animal y volumen del contenido
estomacal por grupo de edad, se observó que la misma se incrementó desde
la fase postmetamórfica hasta la juvenil (r= 0.15 - 0.54), luego, comenzó a
disminuir al alcanzarse la fase de subadulto y adulto (r= 0.33 – 0.056),
motivado por la ausencia de presas de tamaño apropiado para satisfacer la
capacidad estomacal de subadultos y adultos.
C. Condición reproductiva de Rana catesbeiana
El sistema reproductor comprende las gónadas y los conductos que llevan
los gametos al exterior. Los órganos masculinos están representados por los
testículos que son pequeños cuerpos amarillentos, con forma de haba,
unidos a los riñones por pliegues peritoneales. En la parte anterior del
testículo se encuentra un cuerpo graso, alargado de mayor tamaño en el
otoño y menor en primavera, que representa una reserva de alimento para el
invierno (Ramos y colaboradores, 2000). Y en el caso nuestro se puede
observar una relación similar con la variación de la precipitación, pues, a
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 98
medida que transcurren los meses Marzo-Junio, el peso del cuerpo amarillo
disminuye.
La utilidad de la grasa almacenada generalmente ha sido considerada una
adaptación para facilitar la hibernación. Hahn y Tinkle (1965), estudiaron los
ciclos de los cuerpos grasos en Uta stansburiana, una especie de iguana que
no hiberna y encontraron que los cuerpos grasos de esta especie están
correlacionados con los ciclos reproductivos, sugiriendo que el valor
adaptativo de estos cuerpos está asociado a la formación de la primera
camada de huevos del año. Tomado de Telford, (1970). Un estudio
realizado en Texas por Ballinger y colaboradores (1972), en Cnemidophorus
gularis gularis, reportó que el peso de los cuerpos grasos disminuyó durante
el lapso Abril-Junio que corresponde al período de aumento folicular y que el
máximo peso de los cuerpos grasos correspondió al 7% del peso de las
hembras. En nuestra investigación se corroboró la disminución del peso del
cuerpo amarillo y el máximo peso de los cuerpos grasos se refirió al 6.17%
del peso de las hembras en Marzo-Abril, en Mayo 3.31% y durante Junio
1.94 % (Tabla 27).
A pesar de tal reducción, la población de Rana catesbeiana se reprodujo
continuamente, al menos durante las tres épocas de muestreo, sin reportar
variación estacional significativa en el número de huevos hallados ni en el
diámetro de los mismos; la reproducción no estuvo restringida a una estación
particular, Rana catesbeiana se reprodujo al final de la estación seca (Marzo-
Abril) y durante la estación lluviosa (Mayo-Junio); demostrándose que esta
especie se ve favorecida por la condición tropical de nuestro clima,
permitiéndole prolongar su estación reproductiva, a diferencia de lo
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 99
registrado en su región de origen ya que según Rueda-Almonacid (1999), la
época de cría suele coincidir con las estaciones de primavera y verano
(Mayo-Julio), depositándose sólo una postura por año. En tanto, Emlen
(1977), sugirió que las hembras pueden ser capaces de colmar sus reservas
de energía y producir una segunda camada de huevos, especulativamente,
algunas hembras pueden retardar la oviposición utilizando el tiempo para
acumular reservas de energía y producir un gran número de huevos. Los
costos y beneficios de estas diferentes estrategias individuales no se
conocen pero debería esperarse que ambas varíen con las condiciones
ecológicas (grado de competencia alimentaria entre las larvas; intensidad de
depredación; fuentes de mortalidad relacionadas a la hibernación) y también
con el tamaño físico y el vigor de las hembras. Las distintas estrategias
temporales adoptadas por Rana catesbeiana, producen el extremo
asincrónico en el tiempo, así, diferentes hembras ovulan y llegan a ser
sexualmente receptivas; estas hembras asincrónicas, aseguran que los
machos permanezcan sexualmente activos durante la prolongada estación
reproductiva.
En este trabajo se ha demostrado que el índice gonadosómico varía
significativamente: aumentando con la edad y disminuyendo de acuerdo a la
estación, lo que permite afirmar que exhiben mejor condición reproductiva los
adultos que los subadultos, por las ventajas vinculadas al incremento de las
medidas morfológicas. La condición reproductiva es más baja en Junio, esto
se corresponde con una menor diversidad de la dieta en esta época, este
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 100
patrón de disminución del índice gonadosómico de acuerdo a la estación,
coincide con el encontrado por Opender (1977), en el lacértido Agama
tuberculata, en un trabajo realizado en Kashmir, India.
Probablemente la condición reproductiva y la diversidad de la dieta, que
reflejan valores bajos, provoquen que el canibalismo se incremente en Junio,
con la finalidad de conservar un nivel apropiado de la condición reproductiva.
En este sentido, Galatti (1992), estableció que la tasa de alimento consumida
por los individuos constituye un efecto directo en la reproducción, porque
afecta su desarrollo.
La declinación de la actividad reproductiva asociada a la reducción del nivel
nutricional ha sido documentada en poblaciones naturales y en el laboratorio
por varias especies de pequeños mamíferos, también se ha sugerido que la
calidad y la cantidad del alimento disponible influyen fuertemente sobre la
natalidad en pequeños herbívoros (Cengel, et. al., 1978).
El objetivo general de este trabajo fue estudiar la dieta de Rana catesbeiana
con el propósito de determinar el impacto ecológico de esta especie. No se
registró ingesta de presas de anuros autóctonos, de hecho, en la laguna
objeto de estudio, no se observó ninguna especie nativa durante la colecta
de Rana catesbeiana, ya que se trataba de un cuerpo de agua altamente
colonizado por esta especie exótica; no obstante, la conducta caníbal fue
reportada, producto de la disminución de alternativas alimentarias.
Probablemente especies endémicas como Hyla meridensis constituyeron
parte de la dieta de subadultos y adultos de Rana catesbeiana, en las
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 101
primeras fases de la invasión. En vista de esta situación, se requiere con
urgencia diseñar y aplicar estrategias realmente efectivas, de esfuerzo
sostenido para impedir que esta especie exótica continúe ampliando su radio
de distribución y mermando la diversidad animal autóctona.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 102
D. Consideraciones sobre la introducción de Rana catesbeiana en el
estado Mérida.
- En 1999 se reveló la introducción ilegal a Venezuela de Rana catesbeiana,
en el Sector Miraflores del Municipio Campo Elías del estado Mérida.
- En Julio de 2002, se publica en Gaceta Oficial la Resolución # 64 (Apéndice
15), en la que se declara a Rana catesbeiana como especie perjudicial y se
lista una serie de procedimientos a aplicar para su pronto control y
erradicación.
- A mediados del año 2002, el radio de dispersión de la especie era de
aproximadamente 12 Km., pues su rápida propagación se debe a la
presencia de cuerpos de agua interconectados en la zona, que transportan a
la especie, particularmente en las fases de huevo y larva.
- No existen controles biológicos naturales que puedan regular la población,
a excepción de la acción de algunos carnívoros como garzas, gavilanes,
halcones, zorros y perros.
- Actualmente, Rana catesbeiana está extendiendo aún más su rango de
distribución, estableciéndose en nuevos hábitats y considerando su conducta
depredadora, las especies endémicas que allí habitan se encuentran
fuertemente amenazadas.
- El mayor riesgo lo constituye el hecho de que la Rana catesbeiana logre
colonizar cuerpos de agua que sean afluentes directos del río Chama, pues
su arribo al lago de Maracaibo sería vertiginoso y el control de la población
de esta especie se tornaría aún más difícil.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 103
C O N C L U S I O N E S
1- Rana catesbeiana consumió predominantemente insectos, particularmente
los pertenecientes al orden Coleoptera. Este orden estuvo representado por
las familias Cicindellidae, Cerambycidae, Tenebrionidae, Elateridae,
Staphylinidae, Curculionidae, Carabidae, Scarabeidae, Coccinellidae,
Chrysomelidae y Lampyridae, que conformaron el 23.18 % de la composición
general de la dieta. Exhibiendo una condición generalista, en relación al
consumo del alimento.
2- Los hábitos alimentarios de Rana catesbeiana se establecieron de
acuerdo a grupos de edad, no existiendo patrones sexuales ni estacionales
claramente definidos, como se estableció mediante el Análisis Factorial de
Correspondencias Múltiples.
3- El índice de Shannon-Wienner demostró baja diversidad en la dieta de
Rana catesbeiana, la cual cambió significativamente con la estación.
4- Se reportó baja sobreposición alimentaria entre postmetamórficos con
juveniles y adultos, mientras que la sobreposición fue media al contrastar la
dieta de subadultos con juveniles y adultos.
5- Los grupos de edad de Rana catesbeiana exhibieron alta amplitud de
nicho trófico, dada la gran capacidad de esta especie para ingerir mayor
variedad de presas.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 104
6- El canibalismo en Rana catesbeiana está influenciado por la época del
año, en Junio se incrementa, mientras que guarda una relación estacional
inversa respecto a la condición reproductiva.
7- Las correlaciones de las medidas morfológicas de los anuros y tamaño de
sus presas indicaron que el ancho de boca y longitud total de Rana
catesbeiana no restringen el consumo de presas de longitud menor, mientras
que la relación volumen del animal y volumen del contenido estomacal se
incrementó desde la fase postmetamórfica hasta la juvenil y disminuyó al
alcanzar la fase de subadulto y adulto.
8- De acuerdo al índice gonadosómico, se registró mejor condición
reproductiva en los adultos que en los subadultos, especialmente en las
hembras, la que disminuyó al transcurrir el tiempo.
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 105
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Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 114
Apéndice 1. Variabilidad de la precipitación, estación La Cuchilla, Estado Mérida.
E F M A M J J A S O N D Total
Prom. 28.8 32.5 62.7 162.6 198.9 150.9 149.3 201.7 207.1 176.4 128.6 65.1 1564.5
Porc. 1.8 2.1 4.0 10.4 12.7 9.6 9.5 12.9 13.2 11.3 8.2 4.2
DS 35.4 28.7 43.4 96.5 54.5 69.9 42.5 55.8 69.9 57.2 64.7 53.3
CV 123.0 88.3 69.2 59.4 27.4 46.3 28.5 27.7 33.7 32.4 50.3 81.9
Apéndice 2. Variabilidad de la temperatura máxima media, mínima media y media (ºC), estación La Cuchilla, Estado Mérida.
E F M A M J J A S O N D PROM.
Temp.Máxima 18.8 19.3 19.9 19.8 20.2 20.1 19.9 20.2 20.3 19.9 19.5 18.7 19.7
Temp.Mínima 8.7 9.3 10.1 11.1 11.5 11.0 10.4 10.4 10.7 10.7 10.4 9.3 10.3
Temp.Media 13.7 14.3 15.0 15.4 15.8 15.5 15.1 15.3 15.5 15.3 14.9 14.0 15.0
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 115
Apéndice 3. Variabilidad de la evaporación media, estación La Cuchilla,
Estado Mérida.
MES PROMEDIO
ENERO 99.7
FEBRERO 90.5
MARZO 99.5
ABRIL 105.0
MAYO 95.3
JUNIO 92.9
JULIO 105.4
AGOSTO 98.1
SEPTIEMBRE 90.5
OCTUBRE 86.8
NOVIEMBRE 84.6
DICIEMBRE 89.6
TOTAL 1137.8
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 116
Apéndice 4. Balance hídrico mensual, estación La Cuchilla, Estado Mérida.
Capacidad de almacenaje: 100.0 mm.. Profundidad: 90 cm.
Período: 1968-1983.
SUMATORIAS DE:
EXCESOS: 671.2 DEFICIENCIAS: 0.00 EVTC: 705.6
INDICES
HÍDRICO: 95.12 HUMEDAD: 95.12 ARIDEZ: 0.00
mes temp evtp pcp dif alma etr def ecx
ABR 15.4 65.1 146.7 81.6 81.6 65.1 0.0 0.0
MAY 15.8 38.8 179.1 120.3 100.0 58.8 0.0 101.9
JUN 15.5 57.4 135.9 78.5 100.0 57.4 0.0 78.5
JUL 15.1 65.1 134.1 69.0 100.0 65.1 0.0 69.0
AGO 15.3 60.9 181.8 120.9 100.0 60.9 0.0 120.9
SEP 15.5 36.0 186.3 130.3 100.0 56.0 0.0 130.3
OCT 15.3 53.9 153.4 104.5 100.0 53.9 0.0 104.5
NOV 14.9 52.5 116.1 63.6 100.0 52.5 0.0 63.6
DIC 14.0 56.0 56.5 2.5 100.0 56.0 0.0 2.5
ENE 13.7 62.3 26.1 -36.2 63.8 62.3 0.0 0.0
FEB 14.3 56.0 28.8 -27.2 36.6 56.0 0.0 0.0
MAR 15.0 61.6 56.7 -4.9 31.7 61.6 0.0 0.0
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 117
Apéndice 5. Relación de los individuos de Rana catesbeiana examinados en cada época de muestreo, discriminados por edad
y sexo.
Edad Postmetamórficos Juveniles Subadultos Adultos
Epoca P1 P2 Hembras Machos Hembras Machos Hembras Machos
Marzo-Abril
15 15 22 10 19 20 5 17
Mayo 15 15 15 15 17 10 9 17
Junio 15 15 15 15 4 7 10 20
Subtotal 45 45 52 40 40 37 24 54
Subtotal por edad
90 92 77 78
Total 337
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 118
Apéndice 6. Variables y número de modalidades asociadas, empleadas en el
análisis factorial de correspondencias múltiples.
ABREVIATURA VARIABLE
NOMBRE VARIABLE Nº MODALIDADES
1 PES Peso 4 2LON Longitud 4 3AB Ancho boca 4 4VA Volumen animal 4 5VCE Volumen contenido estomacal 3 6NP Número presa 3 7TPP Tamaño promedio presa 4 8FOR Formicidae 2 9DIL Diptera (larva) 2 10BLA Blattidae 2 11PLA Planorbidae 2 12COL Coleoptera 2 13ODO Odonata 2 14POE Poecilia 2 15LEL Lepidoptera (larva) 2 16LIB Libellulidae 2 17MUS Muscidae 2 18DIP Diplopoda 2 19GRY Gryllidae 2 20CAR Carabidae 2 21COC Coccinellidae 2 22CIX Cixxidae 2 23CHR Chrysomelidae 2 24DIP Diptera 2 25CLO Coleoptera (larva) 2 26LAM Lampyridae 2 27RAN Ranidae 2 28SCA Scarabeidae 2
TOTAL 28
TOTAL 68
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 119
Apéndice 7. Medidas morfológicas de los Postmetamórficos 1 de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida.
Carácter
Promedio D.S Rango K Amplitud A Mediana Moda
Marzo-Abril 2002 Peso 29.6 2.99 12.6 5.0 2.52 26.3-38.9 28.5 28.4 L.T 66.25 4.46 13.4 5.0 2.68 63.4-76.8 64.0 64.0 A.B 15.50 0.82 2.9 5.0 0.58 14.7-17.6 15.2 14.8 V.A 31.13 2.77 10.0 5.0 2.0 28.0-38.0 30.0 30.0
V.C.E 0.10 0.05 0.2 5.0 0.04 0-0.2 0.1 0.1 NO.P 0.60 0.48 1.0 5.0 0.20 0-1.0 1.0 1.0 L.P 6.76 5.87 14.7 5.0 2.94 0-14.7 9.4 0
P.O.M 0.06 0.04 0.1 5.0 0.02 0-0.1 0.1 0.1 Mayo 2002
Peso 28.70 3.07 14.0 5.0 2.80 23.7-37.7 28.6 27.2 L.T 63.04 3.23 10.7 5.0 2.14 58.4-69.1 62.8 58.4 A.B 15.84 0.96 4.6 5.0 0.92 13.9-18.5 15.8 16.0 V.A 28.33 6.23 25.0 5.0 5.0 15.0-40.0 30.0 25.0
V.C.E 0.11 0.04 0.2 5.0 0.04 0-0.2 0.1 0.1 NO.P 0.4 0.48 1.0 5.0 0.2 0-1 0 0 L.P 4.32 5.82 14.1 5.0 2.82 0-14.1 0 0
P.O.M 0.07 0.04 0.1 5.0 0.02 0-0.1 0.1 0.1
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 120
Apéndice 7. (Continuación). Medidas morfológicas de los Postmetamórficos 1 de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores,
Mérida.
Carácter
Promedio D.S Rango K Amplitud A Mediana Moda
Junio 2002 Peso 26.88 1.56 4.7 5.0 0.94 24.5-29.2 26.7 - L.T 61.21 1.87 5.3 5.0 1.06 58.2-63.5 62.0 58.8 A.B 15.92 0.83 2.1 5.0 0.42 14.8-16.9 16.0 16.9 V.A 26.66 3.49 10.0 5.0 2.0 20.0-30.0 25.0 30.0
V.C.E 0.15 0.06 0.2 5.0 0.04 0-0.2 0.2 0.2 NO P 0.66 0.47 1.0 5.0 0.20 0-1 1.0 1.0 L.P 8.56 6.17 14.3 5.0 2.86 0-14.3 12.4 0
P.O.M 0,11 0,049 0,2 5 0,04 0-0,2 0,1 0,1
Peso= Peso del animal (g)
L.T= Longitud total del animal (mm)
A.B= Ancho de boca del animal (mm)
V.A= Volumen del animal (ml)
V.C.E= Volumen contenido estomacal (ml)
NO P= Número de presas
L.P= Longitud de presa (mm)
P.O.M= Peso de otro material (g)
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 121
Apéndice 8. Medidas morfológicas de los Postmetamórficos 2 de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida.
Carácter
Promedio D.S Rango K Amplitud A Mediana Moda
Marzo-Abril 2002 Peso 30.83 1.46 4.7 5.0 0.94 28.0-32.7 31.2 30.7 L.T 61.50 1.80 6.9 5.0 1.38 57.3-64.2 62.0 61.3 A.B 16.68 0.68 2.5 5.0 0.5 16.0-18.5 16.3 16.2 V.A 29.46 1.66 5.0 5.0 1.0 25.0-30.0 30.0 30.0
V.C.E 0.08 0.04 0.1 5.0 0.02 0-0.1 0.1 0.1 NO.P 0.8 0.4 1.0 5.0 0.2 0-1 1.0 1.0 L.P 7.81 4.15 11.4 5.0 2.28 0-11.4 9.8 0
P.O.M 0.04 0.04 0.1 5.0 0.02 0-0.1 0 0 Mayo 2002
Peso 26,67 2,6 12,1 5 2,42 22,7-34,8 26,2 - L.T 56,54 1,59 6 5 1,2 53,8-59,8 56,2 56,2 A.B 16,04 0,85 2,5 5 0,5 14,8-17,3 16,2 15 V.A 28,2 6,51 20 5 4 20,0-40,0 30 20
V.C.E 0,15 0,06 0,2 5 0,04 0,1-0,3 0,1 0,1 NO.P 0,93 0,24 1 5 0,2 0-1 1 1 L.P 8,9 4,1 15,2 5 3,04 0-15,2 10 5
P.O.M 0,08 0,074 0,2 5 0,04 0-0,2 0,1 0
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 122
Apéndice 8. (Continuación). Medidas morfológicas de los Postmetamórficos 2 de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores,
Mérida.
Carácter
Promedio D.S Rango K Amplitud A Mediana Moda
Junio 2002 Peso 27.06 1.27 4.3 5.0 0.86 25.5-29.8 26.8 26.3 L.T 57.07 1.06 3.4 5.0 0.68 55.8-59.2 56.7 56.0 A.B 16.66 0.69 2.7 5.0 0.54 14.8-17.5 16.9 17.2 V.A 32.33 3.17 10.0 5.0 2.0 30.0-40.0 30.0 30.0
V.C.E 0.12 0.08 0.3 5.0 0.06 0-0.3 0.1 0.1 NO.P 0.73 0.44 1.0 5.0 0.2 0-1.0 1 1.0 L.P 7.46 4.68 11.8 5.0 2.36 0-11.8 10.3 0
P.O.M 0.066 0.069 0.2 5.0 0.04 0-0.2 0 0 Peso= Peso del animal (g)
L.T= Longitud total del animal (mm)
A.B= Ancho de boca del animal (mm)
V.A= Volumen del animal (ml)
V.C.E= Volumen contenido estomacal (ml)
NO P= Número de presas
L.P= Longitud de presa (mm)
P.O.M= Peso de otro material (g)
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 123
Apéndice 9. Medidas morfológicas de los juveniles hembra de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida.
Carácter Promedio DS Rango K Amplitud A Mediana Moda Marzo-Abril 2002
Peso 26,53 4,13 16,8 7 2,4 20,0-36,8 25,65 25,5 LT 58,36 3,44 12,1 7 1,72 53,2-65,3 57,5 55,5 AB 19,32 2,22 9,7 7 1,38 14,4-24,1 19 19 VA 26,75 4,21 18 7 2,57 20,0-38,0 25,25 30
VCE 0,177 0,175 0,5 7 0,0714 0-0,5 0,1 0,1 N P 1,22 0,99 4 7 0,57 0-4,0 1 1 LP 10,3 6,51 22,5 7 3,21 2,1-24,6 7,35 0
POM 3,63 0,0567 0,2 7 0,0285 0-0,2 0 0
Mayo 2002
Peso 38,3 8,46 25 5 5 25,8-50,8 38,5 - LT 66,67 7,54 22,6 5 4,52 56,0-78,6 67,9 - AB 23,42 2,83 9,4 5 1,88 18,9-28,3 28,3 21 VA 35,33 10,56 40 5 8 15,0-55,0 30 30
VCE 0,47 0,23 0,8 5 0,16 0,2-1,0 0,5 0,5 N P 1,8 1,16 4 5 0,8 0-4,0 2 1 LP 9,54 5,23 21,5 7 3,07 0-21,5 8 0
POM 0,13 0,14 0,5 5 0,1 0-0,5 0,1 0
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 124
Apéndice 9. (Continuación). Medidas morfológicas de los juveniles hembra de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores,
Mérida.
Carácter Promedio DS Rango K Amplitud A Mediana Moda
Junio 2002. Peso 30,29 3,85 14,5 5 2,9 25,5-40,0 30,3 25,5
LT 59,22 3,33 13,6 5 2,72 55,1-68,7 60,1 56,2 AB 19,34 1,85 7,5 5 1,5 17,5-25,0 19,2 17,6 VA 23,66 6,69 20 5 4 15,0-35,0 25 25
VCE 0,27 0,12 0,4 5 0,08 0,1-0,5 0,2 0,2 N P 1,4 0,48 1 5 0,2 1,0-2,0 1 1 LP 12,09 4,65 13 5 2,6 5,1-18,1 12,4 5,2
POM 0,0533 0,0498 0,1 5 0,02 0-0,1 0,1 0,1
Peso= Peso del animal (g)
L.T= Longitud total del animal (mm)
A.B= Ancho de boca del animal (mm)
V.A= Volumen del animal (ml)
V.C.E= Volumen contenido estomacal (ml)
NO P= Número de presas
L.P= Longitud de presa (mm)
P.O.M= Peso de otro material (g)
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 125
Apéndice 10. Medidas morfológicas de los juveniles macho de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida.
Carácter Promedio DS Rango K Amplitud A Mediana Moda Marzo-Abril 2002
Peso 29,62 5,18 17,9 5 3,58 19,2-37,1 29,5 - LT 62,62 4,19 14 5 2,8 54,9-68,9 61,55 - AB 21,09 3,02 9,2 5 1,84 16,7-25,9 20,8 17,9 VA 29,8 5,01 18 5 3,6 20,0-38,0 30 30
VCE 0,18 0,13 0,5 5 0,1 0-0,5 0,15 0,1 N P 1,4 0,8 3 5 0,6 0-13,0 1 1 LP 7,68 4,55 17 5 3,4 0-17,0 8,5 -
POM 0,02 0,04 0,1 5 0,02 0-0,1 0 0
Mayo 2002
Peso 37,97 11,43 37,4 5 7,48 24,4-61,8 35,7 - LT 66,43 10,14 37,8 5 7,56 53,3-91,1 66 - AB 23,32 4,24 16,2 5 3,24 16,8-33,0 23,1 23,1 VA 32,33 15,26 50 5 10 15,0-65,0 30 30
VCE 0,63 0,52 1,3 5 0,26 0,2-1,5 0,5 0,2 N P 3,3 3,51 15 5 3 0-15,0 2 2 LP 9,26 4,59 21,5 7 3,07 0-21,5 8,7 6
POM 0,12 0,14 0,4 5 0,08 0-0,4 0 0
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 126
Apéndice 10. (Continuación). Medidas morfológicas de los juveniles macho de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores,
Mérida.
Carácter Promedio DS Rango K Amplitud A Mediana Moda Junio 2002.
Peso 23,08 3,7 11,5 5 2,3 19,0-30,5 22,5 22,5 LT 53,67 2,94 11 5 2,2 51,1-62,1 53 51,4 AB 18,23 1,31 5,5 5 1,1 17,5-23,0 17,9 17,9 VA 20,33 3,85 15 5 3 15,0-30,0 20 20
VCE 0,2 0,1 0,3 5 0,06 0,1-0,4 0,2 0,1 N P 1,33 0,59 2 5 0,4 1,0-3,0 1 1 LP 11,265 4,39 12,2 5 2,44 4,8-17,0 11,65 -
POM 0,0466 0,0498 0,1 5 0,02 0-0,1 0 0
Peso= Peso del animal (g)
L.T= Longitud total del animal (mm)
A.B= Ancho de boca del animal (mm)
V.A= Volumen del animal (ml)
V.C.E= Volumen contenido estomacal (ml)
NO P= Número de presas
L.P= Longitud de presa (mm)
P.O.M= Peso de otro material (g)
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 127
Apéndice 11. Medidas morfológicas de los subadultos hembra de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida.
Carácter Promedio DS Rango K Amplitud A Mediana Moda
Marzo-Abril 2002. Peso
LT AB VA
VCE N P LP
POM PCA IG
68,85 83,41 31,54 73,68 1,1
2,05 12,875 0,131 0,631
0,0082
27,29 10
3,93 29,14 2,25 1,6 9,09 0,186 0,586 0,0035
103,6 36,7 14 110 10 6
43,2 0,5 2,6
0,0148
5 5 5 5 5 5 7 5 5 5
20,72 7,34 2,8 22 2
1,2 6,17 0,1
0,52 0,00296
40,7-144,3 69,8-106,5 25,9-39,9 40,0-150,0
0-10,0 0-6,0 0-43,2 0-0,5
0,2-2,8 0,0046-0,0194
61,2 80,7 30,3 70 0,5 2
10,85 0,1 0,4
0,0065
78 69,8 28,7 50 0,1 2 0 0
0,4 0,0046
Mayo 2002. Peso 86,61 32,88 107,2 5 21,44 41,8-149,0 80,6 -
LT 89 11,92 39,6 5 7,92 71,2-110,8 86,5 - AB 33,76 4,69 14,8 5 2,96 26,9-41,7 32,5 29 VA 99,41 24,72 100 5 20 50,0-150,0 100 100
VCE 3,51 11,62 49,7 5 9,94 0,3-50,0 0,5 0,5 N P 2,23 1,26 4 5 0,8 0-4,0 2 1 LP 14,98 10,27 56 7 8 0-56,0 14 14
POM 0,205 0,287 0,9 5 0,18 0-0,9 0,1 0,1 PCA 0,358 0,375 1,4 5 0,28 0,1-0,5 0,2 0,1 IG 0,0052 0,0069 0,0292 5 0,00584 0,0018-0,031 0,0025 -
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 128
Apéndice 11. (Continuación). Medidas morfológicas de los subadultos hembra de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores,
Mérida.
Carácter Promedio DS Rango K Amplitud A Mediana Moda Junio 2002.
Peso LT AB VA
VCE N P LP
POM PCA IG
67,07 73,5 28,22 87,5 0,75 2,25 17,58 0,125 0,125
0,0017
8,19 4,41 1,71 8,29 0,25 0,82 6,82
0,0433 0,043 0,0004
22,2 10,9 4,6 20 0,5 2
18,5 0,1 0,1
0,0011
3 3 3 3 3 3 5 3 3 3
7,4 3,63 1,53 6,66 0,16 0,66 3,7
0,033 0,0333 0,0003
57,2-79,4 69,1-80,0 26,3-30,9 80,0-100,0
0,5-1,0 1,0-3,0
11,2-29,7 0,1-0,2 0,1-0,2
0,0014-0,0025
65,85 72,45 27,85
85 0,75 2,5 15 0,1 0,1
0,0016
-
80 0,5 3 15 0,1 0,1 -
-
Peso= Peso del animal (g) L.T= Longitud total del animal (mm)
A.B= Ancho de boca del animal (mm) V.A= Volumen del animal (ml)
V.C.E= Volumen contenido estomacal (ml) NO P= Número de presas
L.P= Longitud de presa (mm) P.O.M= Peso de otro material (g)
P.C.A= Peso del cuerpo amarillo (g) I.G= Indice gonadosómico
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 129
Apéndice 12. Medidas morfológicas de los subadultos macho de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida
Carácter Promedio DS Rango K Amplitud A Mediana Moda Marzo-Abril 2002.
Peso 72,67 22 76,9 5 15,38 51,8-128,7 65,2 - LT 86,2 9,34 41 5 8,2 72,2-113,2 84,65 88,1 AB 32,15 2,84 8,7 5 1,74 28,3-37,0 31,65 29,6 VA 72,5 23,1 85 5 17 45,0-130,0 62,5 50
VCE 1,28 3,2 15 5 3 0-15,0 0,5 0,5 N P 3 2,89 12 5 2,4 0-12,0 2 1 LP 8,98 7,88 45 7 6,42 0-45,0 6,95 -
POM 0,16 0,37 1,7 5 0,34 0-1,7 0 0 PCA 0,615 0,583 1,8 5 0,36 0,2-2,0 0,3 0,3 AT 9,94 4,81 22,68 5 4,536 3,36-26,04 19,5 - IG 0,0071 0,0043 0,0133 5 0,00266 0,0034-0,0167 0,00515 0,0037
Mayo 2002. Peso 75,46 18,06 62,3 5 12,46 41,0-103,3 74,05 -
LT 87,04 9,09 29,2 5 5,84 72,0-101,2 88,65 - AB 31,91 2,59 8 5 1,6 26,8-34,8 33 33 VA 88,5 20,74 60 5 12 50,0-110,0 100 100
VCE 0,93 1,37 4,8 5 0,96 0,2-5,0 0,5 0,2 N P 1,9 1,3 4 5 0,8 0-4,0 2 3 LP 14,51 8,61 29,5 5 5,9 0-29,5 12,6 14
POM 0,71 1,193 3,5 5 0,7 0-3,5 0,2 - AT 9,23 4,08 11,3 5 2,26 5,2-16,5 7,6 -
PCA 0,14 0,066 0,2 5 0,04 0,1-0,3 0,1 - IG 0,0018 0,0007 0,00208 5 0,000416 0,00096-0,00304 0,0016 -
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 130
Apéndice 12. (Continuación). Medidas morfológicas de los subadultos macho de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores,
Mérida.
Carácter Promedio DS Rango K Amplitud A Mediana Moda
Junio 2002. Peso 62,3 15,59 51,1 5 10,22 44,2-95,3 59,4 -
LT 81,9 7,22 22,1 5 4,42 74,1-96,2 79,9 - AB 29,81 2,91 7,1 5 1,42 26,9-34,0 28,1 - VA 88,57 6,38 20 5 4 80,0-100,0 90 90
VCE 0,64 0,42 1,3 5 0,26 0,2-1,5 0,5 0,5 N P 1,71 0,69 2 5 0,4 1,0-3,0 2 1 LP 17,84 6,1 19,1 5 3,82 10,0-29,1 17,25 -
POM 0,0571 0,0728 0,2 5 0,04 0-0,2 0 0 AT 7,98 2,3 7,2 5 1,44 6,3-13,5 7,2 -
PCA 0,12 0,045 0,1 5 0,02 0,1-0,2 0,1 0,1 IG 0,0021 0,0006 0,00201 5 0,000402 0,00104-0,00305 0,00201 -
Peso= Peso del animal (g) L.T= Longitud total del animal (mm)
A.B= Ancho de boca del animal (mm) V.A= Volumen del animal (ml)
V.C.E= Volumen contenido estomacal (ml) NO P= Número de presas
L.P= Longitud de presa (mm) P.O.M= Peso de otro material (g)
A.T= Área testicular (mm2) P.C.A= Peso del cuerpo amarillo (g)
I.G= Índice gonadosómico
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 131
Apéndice 13. Medidas morfológicas de los adultos hembra de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida
Carácter Promedio DS Rango K Amplitud A Mediana Moda Marzo-Abril 2002.
Peso 487,9 243,77 631,6 3 210,53 206,9-838,5 479,5 - LT 156,84 33,13 83,3 3 27,76 116,9-200,2 173 - AB 51,82 6,47 18 3 6 44,7-62,7 52,9 - VA 528 237,77 550 3 183,33 250,0-800,0 500 800
VCE 9,2 10,97 30 3 10 0-30,0 5 - N P 1 0,63 2 3 0,66 0-2,0 1 1 LP 39,6 25,08 82,3 3 27,43 0-82,3 24,95 -
POM 1,2 1,26 3,3 3 1,1 0-3,3 0,4 - PCA 35,14 11,29 31,9 3 10,63 17,4-49,3 36,2 - N H 6715 1409,42 26877 3 8959 0-26877 0 0 DH 0,48 0,617 1,5 3 0,5 0-1,5 0 0 IG 0,08032 0,0211 0,0602 3 0,02 0,0587-0,1189 0,075 -
Mayo 2002. Peso 502,7 143,15 515,2 5 103,4 270,3-785,5 482,2 -
LT 149,2 13,78 54,9 5 10,98 115,5-170,4 151,6 153,5 AB 52,4 3,97 16,5 5 3,3 43,5-60,0 52,4 - VA 630 149,74 520 5 104 380,0-900,0 650 -
VCE 6,03 6,63 17,9 5 3,58 0,1-18,0 2 1 N P 0,88 1,19 4 5 0,8 0-4,0 1 0 LP 24,35 25,16 72,2 5 14,44 0-72,2 17,2 0
POM 1,02 1,04 3,3 5 0,66 0-3,3 1 0 PCA 14,76 7,26 25,9 5 5,18 2,6-28,5 17,9 - N H 13778,33 5842,54 21647 5 4329,4 3984-25631 13904 - DH 1,36 0,26 0,9 5 0,18 0,8-1,7 1,3 1,3 IG 0,0276 0,0092 0,0329 5 0,00658 0,0096-0,0425 0,0294 -
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 132
Apéndice 13. (Continuación). Medidas morfológicas de los adultos hembra de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores,
Mérida.
Carácter Promedio DS Rango K Amplitud A Mediana Moda
Junio 2002. Peso 407,84 129,46 448,7 5 89,74 258,4-707,1 385,5 -
LT 141,63 9,04 26,2 5 5,24 127,6-153,8 142,35 - AB 51,06 3,89 11,9 5 2,38 45,1-57,0 50,9 50,9 VA 544 137,56 500 5 100 400,0-900,0 510 500
VCE 22,4 18,81 49 5 9,8 1,0-50,0 19,5 - N P 1,7 1,34 4 5 0,8 0-4,0 1 1 LP 33,43 29,11 86 5 17,2 0-86,0 17,65 11,3
POM 0,09 0,1 0,3 5 0,06 0-0,3 0,05 0 PCA 12,58 12,73 45,9 5 9,18 0,2-46,1 7,55 - N H 18772,3 10694,54 33940 5 6788 2240-36180 15941,5 - DH 1,21 0,2 0,8 5 0,16 0,7-1,5 1,25 1,3 IG 0,02718 0,0244 0,0927 5 0,01854 0,0007-0,0934 0,0208 -
Peso= Peso del animal (g) L.T= Longitud total del animal (mm)
A.B= Ancho de boca del animal (mm) V.A= Volumen del animal (ml)
V.C.E= Volumen contenido estomacal (ml) NO P= Número de presas
L.P= Longitud de presa (mm) P.O.M= Peso de otro material (g)
P.C.A= Peso del cuerpo amarillo (g) N. H= Número de huevos
D.H= Diámetro del huevo (mm) I.G= Índice gonadosómico
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 133
Apéndice 14. Medidas morfológicas de los adultos macho de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores, Mérida
Carácter Promedio DS Rango K Amplitud A Mediana Moda Marzo-Abril 2002.
Peso 414,49 101,51 345,9 5 69,18 202,7-548,6 445,9 - LT 145,12 13,35 65 5 13 115,0-180,0 147,3 153,5 AB 53,32 2,47 10,3 5 2,06 45,2-55,5 54,2 54,9 VA 464,7 112,2 350 5 70 240,0-590,0 500 500
VCE 8,91 11,4 45 5 9 0-45,0 4 4 N P 0,94 0,41 2 5 0,4 0-2,0 1 1 LP 24,16 17,27 55,2 5 11,04 6,0-61,2 21,2 0
POM 1,3 3 13 5 2,6 0-13,0 0,15 0 AT 61,84 16,93 52,94 5 10,588 37,31-90,25 63 -
PCA 9,16 5,72 21,9 5 4,38 0,5-22,40 7 6,9 IG 0,022 0,0111 0,0441 5 0,00882 0,0010-0,0451 0,0209 -
Mayo 2002. Peso 389,49 98,97 385,8 5 77,16 125,2-511,0 393,4 -
LT 142,21 13,31 49,7 5 9,94 104,3-154,0 148,5 - AB 52,8 4,54 18,1 5 3,62 39,3-57,4 54,6 54,6 VA 500 107,48 430 5 86 250,0-680,0 500 500
VCE 4,44 6,55 26,5 5 5,3 0,5-27,0 2 1 N P 1,05 0,99 4 5 0,8 0-4,0 1 1 LP 18,5 15,87 62,3 5 12,46 0-62,3 13,1 10
POM 0,388 0,556 2 5 0,4 0-2,0 0,2 0 AT 55,81 24,03 108,1 5 21,62 8,1-116,2 57 -
PCA 3,31 3,79 13,9 5 2,78 0-14,0 1,9 0,4 IG 0,0075 0,0075 0,0278 5 0,00556 0,0002-0,0280 0,0039 -
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 134
Apéndice 14. (Continuación). Medidas morfológicas de los adultos macho de Rana catesbeiana en el Sector Miraflores,
Mérida.
Carácter Promedio DS Rango K Amplitud A Mediana Moda
Junio 2002. Peso 385,79 81,26 292,6 5 58,52 238,7-531,3 379,3 -
LT 140,14 12,61 41,6 5 8,32 114,2-155,8 144,65 - AB 52,45 3,96 16,6 5 3,32 42,0-58,6 53,1 51,7 VA 529,25 138,16 700 5 140 300,0-1000,0 500 500
VCE 14,47 17,98 47,5 5 9,5 0,5-48,0 3 1 N P 0,9 0,76 3 5 0,6 0-3,0 1 1 LP 28,97 27,39 75,2 7 10,74 0-75,2 15,65 0
POM 0,115 0,0963 0,4 5 0,08 0-0,4 0,1 0,1 AT 56,98 21,29 78,4 5 15,68 29,6-108,0 57,78 -
PCA 5,46 4,2 14,4 5 2,88 0,2-14,6 4,45 1,8 IG 0,014 0,0115 0,0411 5 0,00822 0,0008-0,0419 0,01235 -
Peso= Peso del animal (g) L.T= Longitud total del animal (mm)
A.B= Ancho de boca del animal (mm) V.A= Volumen del animal (ml)
V.C.E= Volumen contenido estomacal (ml) NO P= Número de presas
L.P= Longitud de presa (mm) P.O.M= Peso de otro material (g)
A.T= Área testicular (mm2) P.C.A= Peso del cuerpo amarillo (g)
I.G= Índice gonadosómico
Hábitos alimentarios de Rana catesbeiana 135
Apéndice 15. Resolución # 64, publicada en Gaceta Oficial, ante la introducción
de Rana catesbeiana a Venezuela.
RESOLUCIÓN # 64 Caracas, 15-07-2002
1. A los efectos de evitar daños a la diversidad biológica y los ecosistemas de nuestro país, se declara animal perjudicial a los individuos de la especie Rana catesbeiana introducida ilegal e ilegítimamente al territorio nacional.
2. Se ordena la implementación de planes, programas y acciones
pertinentes para el control y erradicación de los individuos de la especie Rana catesbeiana (rana toro) que se hayan introducido y propagado ilícitamente en la región andina, así como otras zonas del país donde se constate su existencia irregular.
3. A los efectos de este artículo, la erradicación se ejecutará mediante la
caza de control, el cual comprenderá la búsqueda, la aprehensión o captura y muerte de individuos de la especie, abarcando cualquier etapa de desarrollo. No se permitirá la movilización de individuos vivos del sitio de captura a otro, por lo que la caza de control deberá concluir siempre en la muerte del animal.
4. El Ministerio del Ambiente y de los Recursos Naturales por órgano de
las Direcciones Generales de la Oficina Nacional de Diversidad Biológica y de Fauna, en coordinación con las direcciones Estadales Ambientales, establecerá los planes y programas, así como las acciones correspondientes, fijando los métodos de control y erradicación que sean más efectivos y conlleven menos efectos a la Diversidad Biológica, minimizando los daños que puedan causarse en función de erradicación de la rana toro. De igual manera se implementarán las medidas de recuperación por los daños que se causen.
5. Créese, bajo la coordinación la coordinación del Viceministro de
este Despacho, un equipo de trabajo Intra – MARN, a efectos de planificar y hacer seguimiento a los programas y acciones a implementar y desarrollar con base en esta Resolución.
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6. Se invitarán a formar parte de este equipo de trabajo a otras instituciones públicas y privadas, en función de dar una mayor eficiencia a los programas y acciones previstas a desarrollarse.
7. Se otorgarán licencias de caza de control a personas o grupos
organizados de la colectividad para los fines indicados en esta resolución.
8. Prosíganse los procedimientos administrativos a los fines de
determinar los posibles responsables de la introducción de la especie. Préstese toda la cooperación que requiera el Ministerio Público a los fines de las averiguaciones penales correspondientes.
9. El Ministerio del Ambiente y de los Recursos Naturales por
órgano de las direcciones Generales de la Oficina Nacional de Diversidad Biológica y de Fauna, en coordinación con las direcciones Estadales Ambientales, podrá establecer sus propios programas mediante los cuales se implementen premios estímulos y recompensas en beneficio de personas y grupos organizados que brinden su cooperación ciudadana en pro del fin perseguido en esta resolución, cuyos premios y recompensas se otorgarán por la caza efectiva (captura y muerte) de individuos de la especie Rana catesbeiana, según las licencias que se les expida y las condiciones de caza y del programa premio recompensa (número de individuos capturados, y muertos que se entreguen al Centro de Acopio del Ministerio del Ambiente y de los Recursos Naturales, aprehensión y muerte en lugares prioritarios fijados al respecto, métodos adecuados de caza, entre otros).
10. El Ministerio del Ambiente y de los Recursos Naturales, por órgano de
las Dirección Generales de la Oficina Nacional de Diversidad Biológica y de Fauna, y las Direcciones Estatales Ambientales, coordinará programas de Educación Ambiental sobre este tema y orientará a la población Venezolana, especialmente en las zonas donde estén presentes los individuos de esta especie, explicándoles todo lo pertinente sobre la naturaleza de estos animales, su real peligro de perjuicios a nuestra diversidad biológica y la razón de su control y erradicación.
11. Se estimulará la investigación científica sobre el control y erradicación
de esta especie, en especial sobre los métodos más efectivos para lograr estos objetivos. Así como para recuperar las zonas afectadas.
12. Se podrán establecer convenios de cooperación con personas a los
fines de lograr el control y erradicación mediante el beneficio directo de los productos una vez muertos.
13. Se invita a la Federación de Cazadores Deportivos de Venezuela
(FECADEVE), a personas que tengan experiencia en el ejercicio
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legítimo de la caza en Venezuela, a los comerciantes legales de productos de fauna silvestre, a los Zoológicos y Circos, a prestar su cooperación directa en el control y erradicación de los individuos de esta especie.
14. Se prohíbe terminantemente la tenencia de individuos de este especie
y por lo tanto las personas propietarias y poseedoras de terrenos, fincas y casas en las que estén presentes individuos de esta especie deberán hacer la respectiva participación por ante el Ministerio del Ambiente y de los Recursos Naturales Renovables, en un plazo no mayor de 10 días continuos a partir de la publicación de esta resolución.
15. Se exhorta a los ciudadanos a realizar las denuncias
administrativas ante el Ministerio del Ambiente y de los Recursos Naturales Renovables sobre la presencia de esta especie en áreas públicas y privadas