UNIVERSIDAD CENTRAL DEL ECUADOR
FACULTAD DE MEDICINA VETERINARIA Y ZOOTECNIA
CARRERA DE MEDICINA VETERINARIA Y ZOOTECNIA
“ECOLOGÍA PARASITARIA DE LA GARRAPATA (Acari: Ixodidae) EN
BOVINOS EN DOS ÁREAS GEOGRÁFICAS DEL ECUADOR”
Trabajo de Grado presentado como requisito para optar por el Título de
Médico Veterinario Zootecnista
AUTOR:
Roberto Claudio Bustillos Huilca
TUTOR:
Dr. Richar Iván Rodríguez Hidalgo Ph. D
Quito, Octubre, 2014
ii
DEDICATORIA
A mi madre, una mujer valiente, por su esfuerzo, sacrificio e incondicional
apoyo, ha sido un ejemplo de superación y lucha en mi vida; además con
su templanza ha sabido mostrarme el camino para alcanzar una meta;
también a mi hermana Jessy y a mi compañera Jenny quienes a pesar de
las circunstancias adversas han estado ahí durante mi carrera profesional.
Roberto
iii
AGRADECIMIENTOS
Quiero expresar mi más sincero agradecimiento al Dr. Washington
Benítez por permitirme formar parte del Centro Internacional de Zoonosis.
Al Dr. Richar Rodríguez por brindarme la oportunidad de participar en las
actividades del Núcleo de Investigadores y, a la vez, ser tutor de esta
investigación. A todo el personal que colaboró en las actividades de
campo y laboratorio.
A todos mis profesores que, de una u otra forma, me brindaron sus
conocimientos y experiencias para mi formación a lo largo de esta carrera.
A mis padres, hermana, amigos, compañeros, quienes contribuyeron,
directa e indirectamente, para la materialización y finalización de este
proyecto de tesis.
iv
INFORME DEL TUTOR
En mi carácter de Tutor del Trabajo de Grado, presentado por el señor:
ROBERTO CLAUDIO BUSTILLOS HUILCA, para optar por el Título o
Grado de Médico Veterinario y Zootecnista, cuyo título es “ECOLOGÍA
PARASITARIA DE LA GARRAPATA (Acari: Ixodidae) EN BOVINOS EN
DOS ÁREAS GEOGRÁFICAS DEL ECUADOR”. Considero que dicho
trabajo reúne los requisitos y méritos suficientes para ser sometido a la
presentación pública y evaluación por parte del jurado examinador que se
designe.
Quito, a los 08 días del mes de septiembre de 2014.
Dr. Richar Rodríguez. Ph. D
CI: 171205178-6
v
AUTORIZACIÓN DE LA AUTORÍA INTELECTUAL
Yo, ROBERTO CLAUDIO BUSTILLOS HUILCA en calidad de autor de la
tesis “ECOLOGÍA PARASITARIA DE LA GARRAPATA (Acari: Ixodidae)
EN BOVINOS EN DOS ÁREAS GEOGRÁFICAS DEL ECUADOR”, por la
presente autorizo a la UNIVERSIDAD CENTRAL DEL ECUADOR, hacer
uso de todos los contenidos que me pertenecen o de parte de los que
contienen esta obra, con fines estrictamente académicos o de
investigación.
Los derechos que como autor me corresponden, con excepción de la
presente autorización, seguirán vigentes a mi favor, de conformidad con el
establecimiento en los artículos 5, 6, 8, 19 y demás pertinentes de la Ley
de Propiedad Intelectual y su Reglamento.
En la ciudad de Quito, a los 08 días del mes de septiembre de 2014.
Roberto Claudio Bustillos Huilca
CI: 172088479-8
E-mail: [email protected]
vi
APROBACIÓN DEL TRABAJO/TRIBUNAL
ECOLOGÍA PARASITARIA DE LA GARRAPATA (Acari: Ixodidae) EN
BOVINOS EN DOS ÁREAS GEOGRÁFICAS DEL ECUADOR
El tribunal constituido por:
Dr. Jorge Mosquera Presidente del Tribunal, Dr. Juan Vargas Vocal
Principal, Dr. Francisco de la Cueva Vocal Principal y Dr. Gustavo
Salgado Vocal Suplente.
Luego de receptar la presentación del trabajo de grado, previo a la
obtención del título o grado de Médico Veterinario Zootecnista,
presentado por el señor Roberto Claudio Bustillos Huilca.
Con el título “ECOLOGÍA PARASITARIA DE LA GARRAPATA (Acari:
Ixodidae) EN BOVINOS EN DOS ÁREAS GEOGRÁFICAS DEL
ECUADOR”.
Ha emitido el siguiente veredicto: cumplidos los requisitos reglamentarios
y una vez efectuada la defensa de Tesis, se concluye con la Aprobación
de la defensa de tesis, presentada por el señor Roberto Claudio Bustillos
Huilca.
En la ciudad de Quito, a los 22 días del mes de octubre de 2014.
Para constancia de lo actuado.
PRESIDENTE: Dr. Jorge Mosquera
VOCAL PRINCIPAL: Dr. Juan Vargas
VOCAL PRINCIPAL: Dr. Francisco de la Cueva
VOCAL SUPLENTE: Dr. Gustavo Salgado
vii
ÍNDICE GENERAL
CONTENIDO
pp.
DEDICATORIA ........................................................................................... ii
AGRADECIMIENTOS ................................................................................ iii
INFORME DEL TUTOR ............................................................................. iv
AUTORIZACIÓN DE LA AUTORÍA INTELECTUAL .................................. v
APROBACIÓN DEL TRABAJO/TRIBUNAL ............................................... vi
ÍNDICE GENERAL .................................................................................... vii
LISTA DE FIGURAS .................................................................................. ix
LISTA DE CUADROS ................................................................................ x
RESUMEN ................................................................................................. xi
ABSTRACT ............................................................................................... xii
CAPÍTULO I ............................................................................................. 13
INTRODUCCIÓN ..................................................................................... 13
CAPÍTULO II ............................................................................................ 16
REVISIÓN DE LITERATURA................................................................... 16
Antecedentes .................................................................................... 16
Generalidades ................................................................................... 16
Ciclo biológico ................................................................................... 18
Ciclo de vida parasítica ..................................................................... 18
Ciclo de vida libre (no parasítica) ...................................................... 18
Preoviposición ................................................................................... 18
Oviposición ........................................................................................ 18
Incubación ......................................................................................... 19
Larva de vida libre ............................................................................. 19
Ciclo de un hospedero ...................................................................... 19
Ciclo de dos hospederos ................................................................... 20
Ciclo de tres hospederos ................................................................... 20
Ecología de las garrapatas ................................................................ 21
Ecología de las garrapatas exófilas (no nidícolas) ............................ 21
viii
Ecología de las garrapatas endófilas (nidícolas) ............................... 22
Factores de riesgo ............................................................................. 23
Epidemiología .................................................................................... 23
CAPÍTULO III ........................................................................................... 25
METODOLOGÍA ...................................................................................... 25
Descripción de las zonas de estudio ................................................. 25
Localización ....................................................................................... 25
Estructura de las fincas ..................................................................... 26
Población y Muestra .......................................................................... 27
Técnicas y recolección de la información .......................................... 27
Análisis de datos ............................................................................... 28
CAPÍTULO IV ........................................................................................... 29
RESULTADOS Y DISCUSIÓN ................................................................ 29
Identificación de especies de garrapatas .......................................... 29
Cuantificación de carga parasitaria ................................................... 29
Finca A: Categoría producción de carne ........................................... 30
Finca B: Categoría terneros .............................................................. 34
Finca B: Categoría producción de leche ........................................... 37
Ciclo biológico ................................................................................... 40
Tiempo de preoviposición .................................................................. 40
Período de oviposición ...................................................................... 41
Período de incubación ....................................................................... 42
Discusión general .............................................................................. 43
CAPÍTULO V............................................................................................ 46
CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES ........................................... 46
Conclusiones ..................................................................................... 46
Recomendaciones ............................................................................. 47
BIBLIOGRAFÍA ........................................................................................ 48
ANEXOS .................................................................................................. 58
.......................................................................................................... 61
.......................................................................................................... 61
ix
LISTA DE FIGURAS
FIGURAS pp.
Figura 1. Ciclos de vida para ixódidos de uno, dos y tres hospedadores 20
Figura 2. Mapa de ubicación de las fincas, San Miguel de los Bancos,
Ecuador. .................................................................................................. 26
Figura 3. Promedio de teologinas, tratamiento garrapaticida y
precipitación en la Finca “A” categoría producción de carne. .................. 31
Figura 4. Relación entre la precipitación y el número de garrapatas en la
Finca “A” categoría producción de carne. ................................................ 32
Figura 5. Tasa de crecimiento de garrapatas por día según fechas de
desparasitación en la Finca “A” categoría producción de carne. ............. 33
Figura 6. Promedio de teologinas, tratamiento garrapaticida y
precipitación en la Finca “B” categoría terneros. ..................................... 35
Figura 7. Relación entre la precipitación y el número de garrapatas en la
Finca “B” categoría terneros. .................................................................. 35
Figura 8. Tasa de crecimiento de garrapatas por día según fechas de
desparasitación en la Finca “B” categoría terneros. ................................ 36
Figura 9. Promedio de teologinas, tratamiento garrapaticida y
precipitación en Finca la “B” categoría producción de leche. ................... 38
Figura 10. Relación entre la precipitación y el número de garrapatas en
Finca la “B” categoría producción de leche. ............................................. 38
Figura 11. Tasa de crecimiento de garrapatas por día según fechas de
desparasitación en la Finca “B” categoría producción de leche. .............. 39
Figura 12. Promedio del tiempo de preoviposición ................................. 41
Figura 13. Promedio del tiempo de oviposición....................................... 42
Figura 14. Promedio del tiempo de incubación. ...................................... 43
x
LISTA DE CUADROS
CUADROS pp.
Cuadro 1. Número de especies de garrapata por género. ...................... 17
Cuadro 2. Especies de garrapatas reportadas para el Ecuador.............. 17
Cuadro 3. Promedio de conteos de teologinas/animal y datos de
precipitación. ............................................................................................ 30
xi
UNIVERSIDAD CENTRAL DEL ECUADOR
FACULTAD DE MEDICINA VETERINARIA Y ZOOTECNIA
CARRERA DE MEDICINA VETERINARIA Y ZOOTECNIA
“ECOLOGÍA PARASITARIA DE LA GARRAPATA (Acari: Ixodidae) EN
BOVINOS EN DOS ÁREAS GEOGRÁFICAS DEL ECUADOR”
Autor: Roberto Claudio Bustillos Huilca
Tutor: Richar Rodríguez H. Ph.D
Fecha: septiembre, 2014
RESUMEN
Las Garrapatas (Ixodidae), que parasitan al bovino, son ectoparásitos que afectan a la producción y a la salud pública y de las que, se tiene escasa información en el contexto ecuatoriano. Es por esto que, este estudio se llevó a cabo con el fin de determinar la ecología de las garrapatas en función de los factores época y manejo de garrapaticidas. Dos fincas de distinto tipo de producción fueron seleccionadas en el Cantón San Miguel de los Bancos, Provincia de Pichincha. En total, se observaron, durante 6 meses, 15 animales distribuidos en 3 categorías: 5 en producción láctea, 5 terneros y 5 en producción de carne, en los que se cuantificaron y recolectaron quincenalmente teologinas de alrededor de 4 mm y en el laboratorio se estimó el tiempo de preoviposición, oviposición e incubación a una temperatura estándar de 28˚C y 80% de humedad. Para analizar los datos se utilizó el Software libre “R” stadistics. Los resultados indicaron que existe una sola especie de garrapatas en ambas zonas Rhipicephalus (Boophilus) microplus, además que la fluctuación poblacional está influenciada por la interacción época (r =-0.55; P
xii
"PARASITE ECOLOGY OF TICKS (Acari: Ixodidae) IN BOVINES IN TWO
GEOGRAPHIC AREAS OF ECUADOR"
ABSTRACT
Ticks (Ixodidae), living on bovines as parasites, are ectoparasites affecting production and public health, out of which no much information is available in Ecuador. The current study was conducted in order to determine ecology of ticks in relation the epoch and use of tick killers. Two farms devoted to different production were selected in San Miguel de los Bancos canton, Pichincha province. In total, during six months 15 animals were observed, distributed in 3 categories: 5 for milk production, 5 calves, 5 for meat production; 4mm teologines were quantified and collected every fifteen days and in the laboratory pre-oviposition, oviposition, and hatching time was estimated at a standard temperature of 28˚C and 80% humidity. To analyze data “R” statistics free software was used. Results indicated that there is one single species of ticks in both zones Rhipicephalus (Boophilus) microplus; additionally, population fluctuation is influenced by interaction-epoch (r=-0.55; P
13
CAPÍTULO I
INTRODUCCIÓN
En las zonas tropicales y subtropicales la ganadería está influenciada por
factores ambientales y parasitarios; los cuales reducen considerablemente la
producción y fecundidad de los animales (Quijada, 2004). Los parásitos internos
y externos del ganado, según la FAO (2003), han sido señalados como una de
las principales causas de pérdidas económicas en América Latina y otras
regiones pecuarias del trópico y subtrópico del mundo. Dentro de los parásitos
externos, las garrapatas se han constituído en uno de los principales problemas,
por su capacidad de parasitar vertebrados domésticos, silvestres y al hombre
(Jongejan y Uilenberg, 2004), lo cual puede desencadenar problemas sanitarios
para sus hospederos (Guglielmone, 2004).
De forma global, se estima que el 80% del ganado bovino del mundo se
encuentra localizado en países tropicales y subtropicales en los que la garrapata
es activa durante todo el año; esta condición provoca pérdidas calculadas en
aproximadamente 2.000 a 3.000 millones de USD (Bayer, 2012). La FAO (1984)
ha reportado que existen regiones del mundo donde la industria ganadera no ha
podido establecerse debido al problema de las garrapatas y las enfermedades
asociadas.
Los daños producidos por las garrapatas en la industria ganadera son
devastadores tanto por los efectos directos como indirectos que ocasionan
(Botello et al., 2011); sumado a ello, estos ácaros actúan como vectores por su
capacidad de transmitir enfermedades (Álvarez et al., 2000; Guglielmone, 2004)
causadas principalmente por rickettzias, protozoarios, virus y bacterias
(Barandika, 2010). Las garrapatas y
14
enfermedades que transmiten representan un problema para la producción y la
Salud Pública; la severidad depende de la región, especies involucradas, agente
transmisor, población de hospederos, situación socioeconómica y avance
tecnológico en las medidas de control (Solís, 1991).
Así mismo, un alto componente de las pérdidas económicas generadas por estas
garrapatas está dado por las prácticas inadecuadas de control para reducir las
altas infestaciones en los bovinos, mismas que se basan, principalmente, en la
aplicación de compuestos químicos de diversa toxicidad y de alto costo
económico (Suarez et al., 2007; Porto et al., 2011; Díaz, 2012).
Además, existe un desconocimiento de las interacciones entre parásito,
hospedero y medio ambiente lo que disminuye las posibilidades de predicción y
de éxito de los programas de control (Vargas y Rodríguez, 2008).
Adicionalmente, en el país existe poca información sobre la identificación de
garrapatas, distribución, ecología y su dinámica poblacional (Albán, 1966; Ortiz y
Angamarca, 2014). Por estas razones, y con el fin de tener una idea más precisa
y clara de este problema, es necesario realizar estudios que puedan
proporcionar información de importancia para comprender el comportamiento de
las garrapatas en el medio y la posible elaboración de medidas sanitarias para
su control.
El presente estudio fue realizado como parte del proyecto “Epidemiología
molecular de parásitos y microorganismos de interés zoonósico y de Salud
Pública: Gusano Barrenador del Ganado, Garrapatas y Fiebre Aftosa”, financiado
por la Universidad Central del Ecuador y ejecutado por el Núcleo de
Investigadores, en colaboración con el Centro Internacional de Zoonosis y la
Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, mismo que fue ejecutado en dos
fincas, una en San Miguel de los Bancos y la otra en Saloya, pertenecientes a la
Provincia de Pichincha. Los objetivos planteados fueron: identificar las especies
de garrapatas que afectan al ganado bovino en esa zona, establecer la carga
parasitaria en relación a los factores ambientales y de manejo sanitario de las
Unidades de Producción Agropecuaria (UPA) y estimar el tiempo de
preoviposición, oviposición e incubación como parte del ciclo biológico de los
ixodes.
15
Los resultados obtenidos de esta investigación forman parte de una base
epidemiológica de datos que permitirán proponer alternativas de manejo
sanitario y desarrollar futuros estudios que puedan contribuir al control de las
garrapatas en el sector ganadero del país.
16
CAPÍTULO II
REVISIÓN DE LITERATURA
Antecedentes
Varios estudios relacionados con el tema de investigación han sido ejecutados
en España, Nicaragua, Venezuela y Uruguay, con el fin de identificar las
especies de garrapatas (Barandika, 2010), establecer la dinámica poblacional
(González, 2007), el comportamiento de las garrapatas (Sanchis et al., 2008) y la
ecología de las garrapatas (Quijada et al., 1997; González, 2007).
En el Ecuador, en el año 1966, se realizó una investigación en el Cantón Santo
Domingo de los Colorados, actual Provincia de Santo Domingo de los Tsáchilas,
en la que se identificaron las especies de garrapatas Rhipicephalus (Boophilus)
microplus y Amblyomma cajennense, en bovinos y equinos; además, se estimó,
“in vitro”, el ciclo biológico de las especies encontradas (Albán, 1966).
Generalidades
Las garrapatas son artrópodos hematófagos de gran importancia en la ganadería
bovina de zonas tropicales y subtropicales debido al efecto directo por consumo
de sangre (Da Guedes et al., 2000) y a la transmisión de enfermedades como
babesiosis (B. bovis y B. bigemina) y anaplasmosis (A. marginale) (Gatto et al.,
2006; Almazán, 2011).
Las garrapatas se dividen por sus características morfológicas en tres familias:
Ixodidae conocidas como garrapatas duras, Argasidae o garrapatas blandas y
Nuttalliellidae (Cortés, 2011), representada por el
17
género monoespecífico Nuttalliella, que posee características intermedias de las
dos familias principales (Barker y Murrell, 2004).
Cuadro 1. Número de especies de garrapata por género.
Familia Género N˚ aproximado de especies
Ixodidae Ixodes 245
Amblyomma 131
Bothriocroton 5
Haemaphysalis 164
Hyalomma 24
Nosomma 1
Anomalohimalaya 3
Cosmiomma 1
Anocentor 34
Margaropus 3
Rhipicentor 2
Rhipicephalus (Boophilus) 5
Rhipicephalus 74
Nuttalliellidae Nuttalliella 1
Argasidae Argas 58
Carios 88
Ornithodoros 35
Otobius 3
TOTAL 877
Fuente: Anderson y Magnarelli (2008) Elaboración: El autor
Cuadro 2. Especies de garrapatas reportadas para el Ecuador.
Familia Especie
Ixodidae Amblyomma cajennense
Amblyomma maculatum
Amblyomma multipunctum
Amblyomma naponense
Amblyomma triste
Anocentor nitens
Haemaphysalis juxtakochi
Ixodes boliviensis
Rhipicephalus (Boophilus)microplus
Argasidae Ornithodoros furcosus
Ornithodoros talaje
Fuente: Voltzit (2007); Keirans & Robins (1999); Guerrero (1996); Goddard (1987); Doss et al. (1978); Travis & Labadan (1967). Elaboración: El autor
18
Ciclo biológico
Las garrapatas son ectoparásitos que necesitan alimentarse de sangre para
desarrollarse; tienen un ciclo de vida muy complejo con dos fases: una
parasitaria (alimentación sanguínea) y otra de vida libre (período de oviposición y
mudas), conocida generalmente como fase “no parasítica” (Gatto et al., 2006).
El ciclo biológico de las garrapatas duras presenta un estado inactivo (huevos) y
un estado móvil hematófago (larva, ninfa y adulto); de acuerdo con la especie
puede envolver a uno, dos o tres hospederos (Gatto et al., 2006).
Ciclo de vida parasítica
El tiempo que dura el ciclo parasítico de la garrapata R. (B) microplus es
relativamente constante y dura de 18 a 22 días (Rodríguez et al., 2005).
La etapa parasitaria inicia una vez que la larva ha preferido a un animal, incluido
el hombre, como hospedero. Al emerger las larvas, permanecen cerca del lugar
donde eclosionaron, luego suben al pasto en espera de un hospedero, atraídas
fuertemente por el dióxido de carbono emanado por el individuo (Rodríguez et
al., 2005). Una vez sobre el hospedero las larvas se fijan de preferencia en
zonas protegidas de la radiación solar, vientre, axila, parte interna del brazo y
pierna, ubre, escroto e ingle; también se pueden encontrar en cuello, hombro,
papada, entre las principales (Bianchi y Barré, 2003). El ciclo parasítico puede
ser dividido en tres fases principales: larva, ninfa y adulto (Núñez et al., 1982).
Ciclo de vida libre (no parasítica)
La vida libre del ácaro comienza una vez que la hembra repleta (ingurgitada) se
desprende del hospedero y cae al suelo, y pasa por distintas etapas:
preoviposición, oviposición, incubación y larva de vida libre (Rodríguez et al.,
2005).
Preoviposición.- Es la etapa en que la hembra repleta se desprende, cae al
suelo y se mueve en busca de un lugar protegido con sombra para ovipositar;
esta etapa dura aproximadamente de 2 a 4 días en verano y de 20 a 23 días en
invierno (Nuñez, 1996).
Oviposición.- Es el período que comienza desde la puesta del primer huevo
hasta el último por la hembra ingurgitada. Los factores ambientales tienen
19
influencia definitiva sobre la duración de este período, pero puede decirse, que
en términos generales, la oviposición dura en verano de 5 a 15 días y que en
invierno este período se duplica o triplica en condiciones extremas (Rodríguez et
al., 2005).
Incubación.- Es el período que abarca desde que los huevos han sido
depositados en el ambiente hasta su eclosión (Rodríguez et al., 2005). El
período de incubación puede ser considerablemente acortado o alargado; siendo
más corta en verano que en invierno (Núñez et al., 1982).
La duración de esta fase puede variar entre 26 a 32 días en verano y 69 a 74
días en invierno. Los períodos de incubación óptimos, donde se obtienen
mejores porcentajes de eclosión, se encuentran entre los rangos de 24.9 a 35 °C
y una humedad relativa entre el 80 al 90% (Hitchcock, 1955).
Larva de vida libre.- Después de haber eclosionado, la larva sube por la hierba
hasta alcanzar las ramas superiores, en donde se localizan en grandes
cantidades, preferentemente en las zonas sombreadas; ellas se mueven durante
el curso del día evadiendo en lo posible la radiación solar directa. Este grupo de
larvas incrementa notablemente su actividad cuando detectan el movimiento de
un cuerpo en la cercanía, adoptando una posición particular, es decir se
sostienen en sus dos pares de patas posteriores extendiendo el par anterior,
tratando de adherirse al posible hospedero (Rodríguez et al., 2005). La duración
del período de larva de vida libre es de gran importancia cuando se planea el
control y erradicación de la garrapata, pudiendo ser de 10 a 70 días en verano y
de hasta 250 días en el resto del año (Núñez et al., 1982). En condiciones
controladas una larva puede sobrevivir de 180 a 300 días (Rodríguez et al.,
2005).
Ciclo de un hospedero
Las especies más representativas de este ciclo son: R. (B) microplus, Anocentor
nitens; en este ciclo biológico todos los estados parasitan animales grandes
como bovinos, caprinos, equinos. La alimentación de larvas y ninfas, así como
las mudas, ocurren sobre el hospedero y las hembras ingurgitadas caen al suelo
para depositar sus huevos (Gatto et al., 2006; Bayer, 2012; León, 2012).
20
Ciclo de dos hospederos
Este ciclo se ha verificado en algunas especies de Hyalomma spp. que habitan
en sabanas con prolongadas épocas de sequía. Las larvas alimentadas
permanecen en el hospedero, mudan a ninfas, se ingurgitan y caen al suelo,
aquí mudan nuevamente a un estado adulto y buscan un segundo hospedero;
finalmente se ingurgitan y caen al suelo para realizar la oviposición y mueren
(Gatto et al., 2006; Bayer, 2012; León, 2012).
Ciclo de tres hospederos
Las principales especies que representan este ciclo son: Ixodes spp.,
Amblyomma spp., Haemaphysalis spp. y Rhipicephalus sanguineus. Después de
la oviposición comienza la incubación y, luego de la eclosión, las larvas que
emergen esperan a un hospedero, se fijan e ingieren sangre hasta completar su
alimentación, caen al suelo y buscan un hábitat protegido donde mudan. La
nueva ninfa buscará un hospedero, repitiéndose el proceso de fijación, repleción,
descenso y búsqueda de un lugar adecuado para mudar a estadío de adulto. Los
adultos buscarán un nuevo hospedero, se alimentarán, fecundarán y las
hembras ingurgitadas realizarán la oviposición, completando el ciclo (Gatto et al.,
2006; Anderson y Magnarelli, 2008; Bayer, 2012; León, 2012).
Figura 1. Ciclos de vida para ixódidos de uno, dos y tres hospedadores
Ciclo de vida de un hospedero Ciclo de vida de dos hospederos Ciclo de vida de tres hospederos
Fuente: Forero-Becerra, 2011
1: oviposición; 2: eclosión de los huevos; 3: larvas buscan y se adhieren a un hospedero; 4: muda de larva a
ninfa sobre el hospedero; 5: muda de ninfa a adulto sobre el hospedero; 6: muda de larva a ninfa fuera del
hospedero; 7: ninfas buscan y se adhieren a un hospedero; 8: muda de ninfa a adulto fuera del hospedero; 9:
adultos buscan y se adhieren a un hospedero; 10: hembra apareada e ingurgitada se desprende.
21
Ecología de las garrapatas
León (2012) afirma que las garrapatas se distribuyen mundialmente, aunque
todas las especies son dependientes de un ecosistema/biotopo específico
denominado “áreas de garrapatas”. Algunos biotopos corresponden a estadíos
de vida libre (larvas, ninfas y adultas esperando un hospedero). También, según
el estadío de desarrollo, existirá un tropismo específico para cierto tipo de
hospedero.
Las garrapatas pueden vivir desde el nivel del mar hasta los 2900 msnm y con
fluctuaciones de lluvias de 400 a 2000 mm anuales (Lima et al., 2000; Cortés,
2010; García, 2010; Ortiz y Angamarca, 2014).
El tamaño y la estacionalidad de las poblaciones de garrapatas depende de la
sobrevivencia de las mismas a través de su ciclo biológico: fase de vida libre,
fase de encuentro -relación de contacto con el hospedero- y fase parasítica
(alimentación y apareamiento) (García, 2010).
Existen diferencias entre las familias de garrapatas para su existencia, ya sea en
la estrategia de búsqueda del hospedero, en el comportamiento durante la
alimentación, en los parámetros de supervivencia y en los períodos de actividad;
es por esto que se ha dividido a las garrapatas en dos grupos según su ecología
(Barandika, 2010).
Ecología de las garrapatas exófilas (no nidícolas)
Estas especies de garrapatas se caracterizan por desarrollarse en hábitats
expuestos, como por ejemplo; bosques, sabanas, matorrales, enterradas bajo
arena, debajo de piedras o en otro lugar al aire libre. Entre las garrapatas
exófilas se incluyen la mayoría de la familia Ixodidae, ya sea en al menos algún
estadío de su ciclo biológico (Anderson y Magnarelli, 2008).
Las garrapatas exófilas, son capaces de sobrevivir durante semanas e incluso
meses mientras esperan a los hospederos, debido a que tienen la capacidad de
interpretar señales externas del hospedero, reconocer los períodos óptimos para
iniciar la oviposición, entrar en fase de diapausa durante condiciones
22
ambientales adversas, además de recuperar el agua perdida para evitar la
desecación (Anderson y Magnarelli, 2008; Barandika, 2010).
En cuanto a la búsqueda del hospedero, estas especies, tienen un período de
actividad bien definido para esta fase; algunas suelen encaramarse en plantas
para poder engancharse al hospedero, otras sin embargo, caminan o corren por
el suelo en busca del hospedero que ha invadido su zona. Estas garrapatas, a
su vez, son muy sensibles a los estímulos de los animales, principalmente al
CO2, NH3 y al calor corporal. La duración del período de búsqueda del
hospedero depende de la ubicación geográfica de las especies; es decir, estos
períodos están controlados por la respuesta de las garrapatas a los cambios de
las condiciones ambientales del lugar. En las regiones templadas y subárticas,
los factores que influyen en la búsqueda del hospedero son: los cambios de
fotoperíodo, la incidencia de la energía solar y la temperatura ambiental;
mientras tanto que, en las zonas tropicales la alternancia entre la época seca y
lluviosa puede influir en la actividad de las garrapatas (Sonenshine et al., 2002).
Luego de iniciada la actividad de búsqueda, las garrapatas, pueden permanecer
escondidas durante semanas en un microhábitat protegido en espera de un
estímulo del hospedero (Sonenshine et al., 2002; Anderson y Magnarelli, 2008).
Ecología de las garrapatas endófilas (nidícolas)
Las garrapatas endófilas habitan en nidos, madrigueras, cuevas, grietas o en
lugares cercanos donde viven animales vertebrados (Anderson y Magnarelli,
2008). Estas especies, pueden llegar a sobrevivir durante varios años, debido a
que son más resistentes a la falta de alimento (Sonenshine et al., 2002).
Además, requieren de condiciones de temperatura y humedad muy específicas
para desarrollarse, es decir su patrón de comportamiento es inflexible.
Las garrapatas endófilas pueden presentar una fase de diapausa en el desarrollo
de su ciclo biológico, la que depende del hospedero, ya que pueden parasitar
animales migratorios (aves y murciélagos); por lo tanto, la oviposición se realiza
una vez que el hospedero regresa a su nido (Sonenshine et al., 2002).
En lo que se refiere a la búsqueda del hospedero, las garrapatas nidícolas tienen
un sentido de percepción inferior a los estímulos en relación a las exófilas, sin
23
embargo, responden al CO2, NH3 y al calor corporal generados por los animales
(Barandika, 2010).
Factores de riesgo
Existen cuatro importantes factores de riesgo que influyen en el establecimiento
de las poblaciones de garrapatas:
1) El microclima de los pastos, en el desarrollo y sobrevivencia de los estadíos
de vida libre o no parasíticos (huevo y larva) (Gatto et al., 2006).
2) La densidad poblacional y su movimiento, que afecta la tasa de encuentro de
las larvas con el hospedero.
3) La resistencia del hospedero hacia las garrapatas.
4) El efecto de los acaricidas en la sobrevivencia de las garrapatas en el estadío
parasítico (García, 2010).
Sin embargo, la temperatura y humedad son los principales factores de riesgo;
es así que, en regiones con condiciones climáticas adecuadas (28˚C y 80% de
humedad relativa) el número de garrapatas incrementa (Gatto et al., 2006;
Linares, 2008). Las garrapatas son raramente encontradas en regiones donde la
precipitación pluvial es menor a 500 mm y una temperatura menor a 16˚C
(García, 2010).
Epidemiología
Las garrapatas transmiten patógenos que afectan a poblaciones de animales y
humanos (Parola y Raoult, 2001; Estrada y Santos, 2005); estas enfermedades
transmitidas por las garrapatas son de gran impacto tanto para la salud humana
y animal. Por ejemplo: Ixodes spp., de distribución mundial, es el vector de varios
patógenos que afectan a los animales y al hombre, tales como Borrelia,
Anaplasma, Coxiella, Francisella, Rickettsia y Babesia, así como los virus de la
encefalitis (TBE) que es transmitida por estos parásitos (De la Fuente et al.,
2008).
Las Garrapatas Rhipicephalus spp. representan las principales plagas de
importancia veterinaria en zonas tropicales y subtropicales del mundo (Jongejan
y Uilenberg, 2004). Dentro de este género, R. (B) microplus que afecta
24
principalmente al ganado, produce un fuerte impacto económico en la
producción mediante la disminución de la ganancia de peso y la producción de
leche, así como la transmisión de patógenos que causan babesiosis (B. bovis y
B. bigemina) y anaplasmosis (A. marginale) (Canales et al., 2009).
25
CAPÍTULO III
METODOLOGÍA
Descripción de las zonas de estudio
Localización
El estudio fue realizado en dos fincas, la Finca “A” que está ubicada en La
Comunidad Saloya perteneciente a la Parroquia Mindo, Cantón San Miguel de
los Bancos, Provincia de Pichincha, entre las coordenadas S 00˚03′ 24,3″ W
0,78˚49′ 43,2″, a una altitud de 1110 msnm y la Finca “B” que se encuentra
localizada en el km 6 y 1/2 vía a Valle Hermoso, correspondiente a la Parroquia
Los Bancos, Cantón San Miguel de los Bancos, Provincia de Pichincha, entre las
coordenadas N 00˚00′35,8″ W 0,78˚57′ 00,8″ y a una altitud de 900 msnm.
La zona de estudio tiene un ecosistema de bosque nublado húmedo subtropical
y tropical, con temperatura promedio de 24˚C y precipitaciones diarias de 86.42
mm; los meses de mayor precipitación son marzo y abril (Carrasco y Villacís,
2004; Gobierno de la Provincia de Pichincha, 2014).
Los suelos de Saloya presentan pendientes abruptas mayores a 70%, derivados
de ceniza volcánica, alta humedad, textura fina y con alta retención de agua
(Pérez, 2006; Vega, 2010); mientras que, en Los Bancos los suelos presentan
formas planas y onduladas, con pendientes de 3 a 15%, gran capacidad de
retención de agua y de color negro o franco profundo (Gobierno de la Provincia
de Pichincha, 2014).
26
Figura 2. Mapa de ubicación de las fincas, San Miguel de los Bancos, Ecuador.
Fuente: Google earth, 2014
Estructura de las fincas
La Finca “A” cuenta con una extensión de 300 ha aproximadamente, dividida en
40 potreros delimitados con cercas vivas y de alambre de púas; existen
diferentes tipos de pastos como: la grama (Cynodon dactylon) y el pasto miel
(Setaria anceps). En total, hay 250 animales, existiendo solo la categoría de
vaconas de la raza Girolando. El manejo es tradicional con un régimen de
explotación extensivo de engorde; la alimentación de los animales está basada
en el consumo de pastos; además, se les suministra sal mineral en los
comederos de los corrales; el consumo de agua es ad libitum y lo realizan en el
río de la zona. Las desparasitaciones se llevan a cabo, cada vez que existe un
27
alto nivel de infestación, con antiparasitarios químicos y, el manejo se efectúa en
corrales al aire libre y mangas.
La Finca “B”, ubicada en Los Bancos tiene una extensión de 100 ha
aproximadamente; existen 130 potreros divididos por cercas vivas, cercas de
alambre de púas y cerca eléctrica. Los principales pastos utilizados en la finca
son el pasto miel (Setaria anceps), brachiaria (Brachiaria brizantha y Brachiaria
decumbens). Respecto a los animales, la finca dispone de 143 animales,
distribuidos en 56 vacas de producción de leche, 27 vacas secas, 3 toros, 21
terneros y 36 terneras. La raza predominante es Girolando, aunque se observó
cruzas con Jersey y Holstein Friesian. El tipo de producción es extensivo
orientado a la producción de leche; la alimentación está basada en el consumo
de pastos y sales minerales; el consumo de agua es ad libitum en los riachuelos
del lugar. Las desparasitaciones se realizan cada mes con antiparasitarios
químicos y baños a base de piretroides y amitraz. Para el manejo de los
animales se utilizan corrales al aire libre, destinados principalmente para el
ordeño y manejo de terneros; en lo que respecta a las actividades profilácticas
con los animales, la finca dispone de mangas.
Población y Muestra
Para este estudio de dinámica poblacional, se identificó 1 finca grande, en cada
sitio geográfico. En ambas fincas se seleccionaron 15 animales, distribuidos en 3
categorías: 5 terneros, 5 vacas en producción lechera y 5 vacas destinadas a
producción de carne. El muestreo se realizó en base al protocolo descrito por
Walker (1977), quien sugiere escoger el número de animales de acuerdo a la
facilidad de manejo y logística (Método por conveniencia).
Técnicas y recolección de la información
En el período comprendido entre septiembre de 2013 y marzo de 2014, se
realizaron visitas quincenales. En cada visita, se hizo una revisión minuciosa de
los animales desde la cabeza hasta la cola, para ello se consideraron zonas en
la estructura de los bovinos (mandíbula, cara, oreja, cuello, nuca, manos, axilas,
pecho, vientre, dorso, entrepiernas, piernas, ubre, testículos, vulva, ano y cola) y
los datos se anotaron en un registro (Anexo A). Se procedió a realizar recuentos
28
de garrapatas con distinción de estadíos; en este caso, solo se contaron las
hembras adultas ingurgitadas. También se recolectaron todas las garrapatas de
alrededor de 4 mm; el 50% de especímenes colectados se colocaron en un
frasco de vidrio boca ancha con papel toalla en el fondo y algodón humedecido
con agua, y el otro 50% fueron conservadas en tubos de plástico con 5 ml de
alcohol etílico al 70%. Adicionalmente, se tomaron datos de longitud, latitud,
altitud y temperatura mediante un termohigrómetro (Electronic-Thermo-
hygrometer modelo 912) y GPS (Garmín modelo 60Cx) respectivamente; los
datos de precipitación fueron obtenidos de la Estación meteorológica de
Nanegalito (INAMHI) ya que es la más próxima a la zona de estudio.
Durante las visitas se realizó una encuesta sobre aplicaciones antiparasitarias
realizadas durante el último mes.
En la fase de laboratorio, las garrapatas colectadas fueron limpiadas e
identificadas morfológicamente con ayuda del estereoscopio utilizando las claves
dicotómicas, según lo descrito por Jones et al. (1972), Guerrero (1996) y Volzit
(2007). Adicionalmente, los especímenes vivos se agruparon en colonias; cada
colonia se conformó de 5 individuos y se colocaron en cajas petri para cultivo “in
vitro”; las condiciones de temperatura y humedad relativa empleadas fueron de
28˚C y 80%. Aquí cumplieron su proceso de preoviposición, oviposición e
incubación. La observación de los mismos se realizó tres veces al día para
determinar el desarrollo de estas fases (Anexo B).
Análisis de datos
Una vez identificadas y contabilizadas las garrapatas por animal; los datos
obtenidos fueron digitalizados en una base electrónica utilizando Excel 2010 y
analizados mediante la elaboración de tablas dinámicas y gráficos.
Estadísticamente se realizó un análisis descriptivo con gráfica lineal de las fincas
y un análisis de correlación para las dos regiones geográficas en función de la
época del año, tratamientos antiparasitarios y finca. Para estos cálculos se utilizó
el software libre estadístico R, versión 3.0.1.y se estableció un nivel de
significancia del 5%.
29
CAPÍTULO IV
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Identificación de especies de garrapatas
En el presente estudio, se identificó únicamente la presencia de la especie R. (B)
microplus. Esto puede ser debido a que en las zonas de estudio la temperatura
promedio registrada fue de 28°C, 90% de humedad relativa y una altitud de 1000
msnm, lo que concuerda con lo afirmado por el CFSPH (2007), Bayer (2012) y
autores como Alonso et al. (2006) y González (2007) quienes mencionan la
existencia de garrapatas en zonas tropicales y subtropicales con una
temperatura entre 26 a 28°C y una humedad relativa superior al 80%. Además,
Cortés et al. (2010) afirman que pueden existir garrapatas hasta los 2900 msnm.
También Albán (1966) reportó en el país la presencia de R. (B) microplus en la
Provincia de Santo Domingo de los Tsáchilas en ganado bovino y equino,
mientras que existen registros aislados por parte de otros autores como Travis et
al. (1967), Goddard (1987) y Guglielmone et al. (2003) sobre la existencia de
dicha especie en el Ecuador. Resultados similares a este estudio fueron
encontrados en México por Solís (1986), citado por González (2007), quien
afirma que se encuentra a R. (B) microplus con mayor frecuencia y abundancia
en las zonas tropicales bajas.
Cuantificación de carga parasitaria
La variación poblacional de garrapatas con respecto a las fechas en estudio se
muestra en el Cuadro 3. En las poblaciones de garrapatas de las dos fincas, se
observa una similitud en la tendencia a disminuir el número de especímenes
conforme aumenta la precipitación; mientras que, la relación opuesta se observa
cuando se incrementa el intervalo de
30
aplicación de garrapaticidas. Los valores promedio de garrapatas por animal
fueron de 70 para la categoría de producción de leche, 30 para los bovinos de
producción de carne y 26 para los terneros; mientras que los valores mínimo y
máximo, oscilaron entre 4 y 119 teologinas/animal, respectivamente.
Cuadro 3. Promedio de conteos de teologinas/animal y datos de precipitación.
FECHA MUESTREO
FINCA A (a)
FINCA B (b)
FINCA B (c)
PRECIPITACIÖN (mm)
26-09-2013* 18 16 78 37.8
09-10-2013* 62 28 67 59.3
24-10-2013* 50 43 75 61.9
07-11-2013* 40 51 119 39.1
27-11-2013 * 20 30 112 20.4
18-12-2013 ** 30 36 116 94.8
09-01-2014** 20 26 74 261.2
23-01-2014** 30 16 54 129.3
05-02-2014** 35 18 52 153.5
19-02-2014** 30 22 44 140.7
12-03-2014** 4 6 27 404.8
26-03-2014** 20 14 22 119.2
PROMEDIO 30 26 70
Período de sequía*; Período de lluvias**; (a) Saloya, producción de carne; (b) Los Bancos, terneros; (c) Los
Bancos, producción de leche
Fuente: Precipitación (INAMHI, 2014)
A continuación se detalla cada una de las fincas con los factores que influyeron
sobre la carga parasitaria (factor época, manejo sanitario y tipo de producción).
Finca A: Categoría producción de carne
Factor época
En la Figura 3 se observa que la curva poblacional en la Finca “A” presentó
promedios de mínimo y máximo que fluctúan entre 4 y 62 teologinas por animal,
31
coincidiendo los niveles bajos con la época de lluvias. La correlación existente
entre la precipitación y el número de garrapatas fue de r = -0.56, con un p-valor =
0.05, aparentemente significativo (Figura 4). Estos resultados, de acuerdo a la
variación poblacional de garrapatas en la finca evaluada, indican que el factor
época tuvo cierta influencia sobre la población de garrapatas, observándose en
los meses de sequía (septiembre, octubre y noviembre) un aumento en la
cantidad promedio de 38 teologinas/animal y un descenso en la época de lluvias
(diciembre, enero, febrero, marzo) con un promedio de 24 teologinas/animal; lo
cual concuerda con lo señalado por James et al. (1985); Power et al. (1985);
Benavides (1992); Quijada et al. (1997) y Gallardo (1999), quienes afirman que
el número de garrapatas disminuye conforme incrementan los niveles de
precipitación.
Figura 3. Promedio de teologinas, tratamiento garrapaticida y precipitación en la
Finca “A”, categoría producción de carne.
Fuente: Investigación directa Elaboración: El autor
0
100
200
300
400
500
N˚
de
gar
rap
atas
o m
m d
e p
reci
pit
ació
n
Meses
N.- GARRAPATAS/ANIMAL PRECIPITACIÓN mm TRATAMIENTO GARRAPATICIDA
32
Figura 4. Relación entre la precipitación y el número de garrapatas en la Finca
“A”, categoría producción de carne.
Fuente: Investigación directa Elaboración: El autor
Manejo sanitario
Del mismo modo, se verificó que durante el estudio se realizaron un total de 3
aplicaciones de ivermectina como control sanitario, lo que permitió determinar
una tasa de crecimiento de garrapatas por día de 0.64, 0.15 y -0.12
respectivamente entre cada desparasitación (Figura 5). Existió un intervalo de 2
meses entre desparasitaciones; este alargamiento del intervalo entre
aplicaciones, probablemente, ocasionó un ligero incremento de las poblaciones
de garrapatas en octubre, diciembre y febrero. Además, el número de teologinas
por animal pudo incrementarse debido a la resistencia adquirida por los parásitos
a productos químicos, tales como lactonas macrocíclicas como resultado del uso
irracional de estos ixodicidas como fue reportado por Fragoso et al. (2004) y
Arieta et al. (2010).
0
10
20
30
40
50
60
70
0 100 200 300 400 500
N˚
de
gar
rap
atas
Precipitación (mm)
PRECIPITACIÓN mm
Lineal (PRECIPITACIÓNmm)
r = -0.56
33
Figura 5. Crecimiento de garrapatas por día según fechas de desparasitación en
la Finca “A”, categoría producción de carne.
Fuente: Investigación directa Elaboración: El autor
Adicionalmente, algunas entidades como la FAO (2003) y autores como Nari
(2005) mencionan que la resistencia a los antiparasitarios depende de factores
intrínsecos del parásito (genética, ecología, comportamiento y fisiología) y de
factores operativos del ser humano (productos a utilizar, área de cobertura,
tiempo y frecuencia de aplicación, concentración y método de aplicación).
Además, Nonga et al. (2012) señalan que este problema es consecuencia de la
mala utilización de los antiparasitarios, por falta de conocimiento de los
ganaderos y por falta de buenos servicios veterinarios.
Tipo de producción
Con relación al tipo de finca se obtuvo un menor promedio de garrapatas (30) en
los animales de la Finca “A” en comparación con los bovinos de la Finca “B”,
categoría producción de leche (70 garrapatas/animal); esto se debería,
posiblemente, a que en esta explotación la producción es de carne; por lo tanto,
existen bovinos de cruces genéticos con razas del género Bos indicus; no así en
la Finca “B” en donde la producción es de leche y el ganado es un cruce con
-0,2
-0,1
0
0,1
0,2
0,3
0,4
0,5
0,6
0,7
Septiembre Noviembre Febrero Marzo
N˚
de
gar
rap
atas
Fechas de desparasitación
34
razas Bos taurus. Esto concuerda con lo señalado por Wharthon et al. (1970);
Utech et al. (1982); Villar (2006) quienes afirman que el ganado Bos taurus es
más susceptible a infestación por garrapatas que el Bos indicus.
Finca B: Categoría terneros
Factor época
En la Finca “B”, categoría terneros, se presentó el nivel pico de teologinas más
importante en noviembre con 40 especímenes contabilizados, coincidiendo con
la época seca, tal como se aprecia en la Figura 6. Además, se obtuvieron
promedios de mínimo y máximo que fluctúan entre 6 y 51 teologinas/animal.
Cuando se midió la correlación existente entre la precipitación y número de
garrapatas el valor obtenido fue de r = -0.57 y un p-valor
35
Figura 6. Promedio de teologinas, tratamiento garrapaticida y precipitación en la
Finca “B”, categoría terneros.
Fuente: Investigación directa Elaboración: El autor
Figura 7. Relación entre la precipitación y el número de garrapatas en la Finca
“B”, categoría terneros.
Fuente: Investigación directa Elaboración: El autor
0
100
200
300
400
500
N˚
de
gar
rap
atas
o m
m d
e p
reci
pit
ació
n
Meses
N.- GARRAPATAS/ANIMAL PRECIPITACIÓN mm TRATAMIENTO GARRAPATICIDA
0
10
20
30
40
50
60
0 100 200 300 400 500
N˚
de
gar
rap
atas
Precipitación (mm)
PRECIPITACIÓN mm
Lineal (PRECIPITACIÓNmm)
r = -0.57
36
Manejo sanitario
En la evaluación sanitaria de esta finca se constató un total de 5 tratamientos
acaricidas a base de ivermectina y un crecimiento de garrapatas por día entre las
5 desparasitaciones de -1.35, 2.52, 0.28 y 0.15 respectivamente (Figura 8).
Existió un intervalo de 1 mes entre desparasitaciones; este intervalo muy corto
entre aplicaciones probablemente genere resistencia en los parásitos y, por
consiguiente, un incremento de las poblaciones de garrapatas como lo
mencionan autores como Fernandes (2001) y Mendes et al. (2001) en Brasil y
Fragoso et al. (2004) en México. Además, autores como Sangster (2001)
mencionan que la resistencia en artrópodos depende, entre muchos factores, del
ciclo de vida, del número de descendientes por generación, de los individuos que
no han sido expuestos a plaguicidas, de la frecuencia, volumen y aplicación de
los productos; así mismo, Baffi et al. (2008) señalan que el uso intensivo de
acaricidas, las condiciones inadecuadas de aplicación y preparación dan lugar a
que las garrapatas desarrollen mecanismos que permitan la supervivencia de
individuos expuestos al tratamiento, mientras que los susceptibles sean
eliminados.
Figura 8. Crecimiento de garrapatas por día según fechas de desparasitación en
la Finca “B”, categoría terneros.
Fuente: Investigación directa Elaboración: El autor
-2
-1,5
-1
-0,5
0
0,5
1
1,5
2
2,5
3
Octubre Noviembre Enero Febrero MarzoN˚
de
gar
rap
atas
Fecha de desparasitación
37
Tipo de producción
En relación al tipo de finca en Los Bancos se pudo constatar mayor control de la
población de parásitos (26 garrapatas/animal) probablemente debido: a que la
explotación bovina está direccionada a la producción de leche y a la
semiestabulación de los animales, ya que corresponden a la categoría de
terneros. González et al. (2009) señalan que los becerros que están en lactancia
son más resistentes a la infestación por garrapatas debido a la inmunidad
transmitida por la madre y al tipo de manejo que evita el pastoreo libre.
Finca B: Categoría producción de leche
Factor época
En la Finca “B”, categoría producción láctea, resaltan dos picos con mayor
relevancia en noviembre y diciembre, esto puede ser debido a los bajos niveles
de precipitación que se presentaron según el INAMHI (2014) en relación a los
otros meses en los que se desarrolló el estudio, aunque este período
corresponde al inicio de la temporada lluviosa. En septiembre también se
observó una elevación significativa de la cantidad de garrapatas producto de la
época de sequía (Figura 9). Además se obtuvo promedios de mínimo y máximo
que fluctúan entre 22 y 119 teologinas/animal. La correlación obtenida entre el
número de garrapatas y la precipitación fue de r = -0.58 y un p-valor < 0.05,
estadísticamente significativo como se aprecia en la Figura 10. Estos resultados
al igual que en la anterior finca y categorías concuerdan con lo mencionado por
James et al. (1985); Power et al. (1985); Benavides (1992); Quijada et al. (1997);
Gallardo (1999), Jonsson (2010) quienes afirman que las garrapatas son más
sensibles a las condiciones de invierno.
38
Figura 9. Promedio de teologinas, tratamiento garrapaticida y precipitación en
Finca la “B”, categoría producción de leche.
Fuente: Investigación directa Elaboración: El autor
Figura 10. Relación entre la precipitación y el número de garrapatas en Finca la
“B”, categoría producción de leche.
Fuente: Investigación directa Elaboración: El autor
0
100
200
300
400
500
N˚
de
gar
rap
atas
o m
m d
e p
reci
pit
ació
n
Meses
N.- GARRAPATAS/ANIMAL PRECIPITACIÓN mm TRATAMIENTO GARRAPATICIDA
0
20
40
60
80
100
120
140
0 100 200 300 400 500
N˚
de
gar
rap
atas
Precipitación (mm)
PRECIPITACIÓN mm
Lineal (PRECIPITACIÓNmm)
r = -0.58
39
Manejo sanitario
En el transcurso del periodo de estudio, se pudo constatar la aplicación de 4
baños a base se cipermetrina y amitraz con intervalos de 1 mes y medio
aproximadamente. El crecimiento de garrapatas por día entre las 4
desparasitaciones fue de 0.12, -1.04 y -0.77 respectivamente (Figura 11). Sin
embargo, existió una mayor carga parasitaria en relación a las categorías antes
mencionadas, posiblemente debido a la resistencia adquirida por las garrapatas
a piretroides sintéticos y amitraz, como lo han descrito en Australia y
Latinoamérica (Guerrero y Pruett, 2003; Rodríguez et al., 2007).
Figura 11. Crecimiento de garrapatas por día según fechas de desparasitación
en la Finca “B”, categoría producción de leche.
Fuente: Investigación directa Elaboración: El autor
Tipo de producción
Esta categoría presentó la mayor infestación de garrapatas por animal (70) en
comparación con las otras dos (26 en teneros y 30 en producción de carne),
debiéndose posiblemente al tipo de producción (lechera) como lo mencionan
Gray et al. (2003) al indicar que la carga parasitaria está influenciada por el tipo
de producción y estado fisiológico del animal; además, al ser animales producto
de cruces con razas lecheras son más susceptibles a parásitos como las
-1,2
-1
-0,8
-0,6
-0,4
-0,2
0
0,2
octubre diciembre febrero marzo
N˚
de
gar
rap
atas
Fecha de desparasitación
40
garrapatas, lo que concuerda con lo señalado por Lee (1979); Moraes et al.
(1986) y Oliveira et al. (1990) quienes afirman que la presencia de garrapatas
varía en relación con las razas de bovinos; por lo tanto, los zebuinos (Bos taurus)
presentan mayor resistencia que las razas lecheras (Bos indicus).
Ciclo biológico
En el laboratorio se recreó el ciclo biológico de las garrapatas y se determinó el
tiempo de preoviposición, tiempo de oviposición e incubación.
Tiempo de preoviposición
En la fase de preoviposición se observó que las colonias de garrapatas de la
Finca “A” tuvieron una duración en promedio de 4.9 días con un rango entre 4-6
días; en la Finca “B” existió un promedio de 4.5 días y un rango entre 4-5 días.
Estos resultados se compararon con los obtenidos por Álvarez et al. (2003) en
Costa Rica, donde reportan, en condiciones controladas, un promedio de 4.3
días, mientras que, en condiciones naturales, una duración de 5.8 días. Así
mismo, en Nicaragua, González (2007) encontró un promedio de 4.3 días y un
rango de 4-6 días para esta fase. Mientras que, en Brasil, Álvares y Francisco
(2003) obtuvieron en promedio 5.5 días en laboratorio y en Venezuela, Gallardo
y Morales (1999) obtuvieron un promedio de 4.74 días.
Las observaciones en el presente estudio sugieren que la temperatura es el
factor ambiental más relevante que influencia en la duración de esta etapa del
ciclo de vida. Estos resultados son similares a los obtenidos por De la Vega
(citado por González, 2007), al decir que el incremento de temperatura reduce el
tiempo de preoviposición.
41
Figura 12. Promedio del tiempo de preoviposición
Fuente: Investigación directa Elaboración: El autor
Período de oviposición
En esta investigación, se observó que el tiempo de oviposición tuvo una media
de 11.9 días y un rango entre 11-13 días para la Finca “A”; la Finca “B” tuvo un
promedio de 12 días con un rango entre 11-13 días. Estos datos se compararon
con los obtenidos en Nicaragua por González (2007) quien constató un promedio
de 17.1 días con un rango de 16-18 días; en Brasil, Alvares et al. (2003)
obtuvieron un promedio de 20.6 días en condiciones controladas; así mismo,
Gallardo y Morales (1999) en Venezuela, obtuvieron una media de 23.4 días.
Los resultados difieren a los obtenidos en los países mencionados, posiblemente
por variación de temperatura como lo menciona De la Vega (citado por
González, 2007) quién afirma que la disminución de temperatura acorta o
suspende el período en sí, mientras que, el incremento de la misma acelera el
tiempo de postura.
0
1
2
3
4
5
6
7
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15
N˚
de
día
s
N˚ de colonia de garrapatas
Saloya
Bancos
42
Figura 13. Promedio del tiempo de oviposición.
Fuente: Investigación directa Elaboración: El autor
Período de incubación
El período de incubación promedio observado para la primera finca fue de 40.2
días con un rango entre 38-43 días; mientras que, para la segunda finca fue de
40.8 días y un rango entre 39-43 días. Existen otras experiencias que muestran
variados resultados, como los de Álvarez et al. (2003) en Costa Rica, quienes
reportan un promedio de 37 días en laboratorio. En Nicaragua, González (2007)
encontró una media de 32.1 días. En Brasil, Álvares et al. (2003) obtuvieron un
promedio de 30.8 días en condiciones controladas y, a su vez, Gallardo y
Morales (1999) en Venezuela, obtuvieron una media de 38.4 días.
Los resultados de esta investigación difieren de los encontrados por los autores
mencionados, posiblemente por lo que señala Núñez (citado por González,
2007) quien afirma que la temperatura y precipitación influyen directamente en la
fase no parasitaria del ciclo de R. (B) microplus; la preoviposición e incubación
se alarga con menor temperatura y precipitación, no así en la oviposición.
10
10,5
11
11,5
12
12,5
13
13,5
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15
N˚
de
día
s
N˚ de colonia de garrapatas
Saloya
Bancos
43
Figura 14. Promedio del tiempo de incubación.
Fuente: Investigación directa Elaboración: El autor
Discusión general
Según el INAMHI, el país ha presentado una de las temporadas más inestables
durante los últimos diez años; esta amplia variedad de condiciones ambientales
puede favorecer el desarrollo de las poblaciones de garrapatas, entre otras
plagas (Álvarez et al., 2003). Fue posible obtener datos de temperatura,
humedad relativa y precipitación mediante inspección directa y a través de la
estación meteorológica más próxima a los sitios en los cuales se llevaron a cabo
los trabajos de contaje y recolección de garrapatas. Esas mediciones indican
que, en términos generales, las variaciones de temperatura son relativamente
pequeñas en ambos lugares. En cuanto a las diferencias de humedad relativa
son más significativas, pero no parecieran ser una limitante para el desarrollo de
garrapatas.
El estudio confirma la amplia distribución de R. (B) microplus en las diferentes
zonas ganaderas de San Miguel de los Bancos. Esta especie fue detectada en
las dos fincas seleccionadas para la investigación. Según datos previos (Albán,
1966; Ortiz y Angamarca, 2014), R. (B) microplus se encuentra en el país hasta
una altitud de 2611 msnm y una temperatura de
44
importancia de esta garrapata en los diferentes sistemas productivos bovinos del
país.
El análisis del presente estudio señala el impacto negativo de las fuertes lluvias
sobre la población de garrapatas (r = -0.55; p < 0.05). La mayor presencia de
garrapatas en el denominado régimen seco (estacionalidad de sequía) en
relación con el pluvial, en el que la presencia de lluvias a lo largo del año es
mayor, podría estar asociado a estas situaciones (Jonsson, 2010).
Power et al. (1985) y Benavides (1992) señalan el aumento en el número de
garrapatas en la estación seca y suponen éste a una disminución de la
resistencia de los animales causada por una pobre alimentación.
Consecuentemente, Quijada et al. (1997) y Gallardo (1999) anotan su opinión en
cuanto a que en la estación seca los niveles de infestación son superiores. Sin
embargo, tal situación podría estar motivada por los baños, según infestación,
que realizan muchos productores, lo que no permite la expresión natural de las
poblaciones de garrapatas. Así mismo, según Duehnen y Otte (1990), en verano
existe la posibilidad de mayor sobrevivencia de las garrapatas al congregarse los
animales en las pocas áreas húmedas de las fincas.
A pesar de que se notan diferencias entre los promedios encontrados en las
fincas y categorías en estudio, las mismas no son estadísticamente significativas
producto de variaciones presentes. Como factores de variación resalta la
existencia de características de resistencia a las garrapatas propias del
individuo, además de la resistencia que puedan presentar algunas razas
(Wharthon et al., 1970; Utech et al., 1982 y Villar, 2006), lo que muestra que
existen animales más susceptibles a garrapatas. Adicionalmente, se puede
mencionar que en la finca de Saloya se observaron áreas donde casi no hay
garrapatas en relación con la finca de Los Bancos, en donde las áreas
presentaban una carga mayor, por lo que, los niveles de infestación dependen
del lugar donde se encuentran pastoreando los animales. Además la aplicación
de productos químicos es otro factor de variación importante.
Es así que existe una fuerte presión, sobre la población de garrapatas, por
medios químicos, en América Latina, según diversos autores (Guerrero y Pruett,
2003; Rodríguez et al., 2007). No obstante, la presente investigación indica que,
es probable, que los productores utilicen criterios más selectivos, como el baño
http://www.scielo.sa.cr/scielo.php?script=sci_arttext&pid=S0034-77442003000200015#Duehnen
45
por nivel de infestación (niveles críticos o control táctico). La falta de estudios en
el país, relacionados con la identificación de los picos de mayor infestación a
través del año, impide plantear estrategias de control que puedan incidir sobre
esos picos, antes de que se presenten.
La finca que mayor cantidad de baños y aplicaciones de lactonas macrocíclicas
(Ivermectinas) presenta es la ubicada en Los Bancos, la que tiene cruces de
ganado Girolando con razas de leche (Bos taurus) y, por ende, una mayor
susceptibilidad a las garrapatas (Villar, 2006). Además de tener un ganado
susceptible a las garrapatas, en esta finca se presentan condiciones de
temperatura, humedad relativa y precipitación ideales para su óptimo desarrollo.
A diferencia de la anterior, en la finca ubicada en Saloya, la cual también tiene
condiciones medioambientales idóneas, la presencia de un importante
componente genético zebuíno en el ganado de doble propósito podría influir en
la menor intensidad de los picos poblacionales y cantidad de baños.
46
CAPÍTULO V
CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES
Conclusiones
En base a las garrapatas colectadas e identificadas en las dos áreas de
estudio durante el periodo de investigación, se encontró una sola especie
de garrapata parasitando bovinos, Rhipicephalus (B) microplus.
De acuerdo a los conteos realizados, se determinó que existe una mayor
carga parasitaria en las vacas en producción de leche (70
garrapatas/animal) seguida de los bovinos para producción de carne (30
garrapatas/animal), mientras que, en los terneros la carga fue menor (26
garrapatas/animal); siendo la época de lluvia la que determina esta carga
parasitaria (r = -0.55; p < 0.05).
Dentro de los parámetros biológicos estudiados en la fase no parasítica,
se estimó un tiempo de preoviposición para la Finca “A” de 4.9 días y de
4.5 días para la Finca “B”; mientras que el tiempo de oviposición fue 11.9
días y 12 días respectivamente y, finalmente, la incubación tuvo una
duración de 40.2 y 40.8 días.
47
Recomendaciones
De acuerdo a los resultados obtenidos por la investigación efectuada, se
debería adoptar y mantener un plan sanitario periódico de control de
garrapatas, realizando rotaciones adecuadas de las áreas de pastizales y
de los productos acaricidas.
Continuar con la investigación durante un periodo más prolongado,
incluyendo un mayor número de variables a investigar, tales como la
edad, sexo, raza, entre otras, con el fin de comparar la carga parasitaria
entre épocas del año y así desarrollar un estudio más completo.
Realizar estudios sobre dinámica, distribución y resistencia a los
garrapaticidas de las especies de garrapatas que afectan al ganado
bovino en todo el Ecuador, ya que conociendo la problemática se puede
desarrollar planes de control como sucede en otros países.
48
BIBLIOGRAFÍA
Albán, G. (1966). Clasificación Taxonómica de Ixódidos de Bovinos y Equinos en
Santo Domingo de los Colorados. Quito: Tesis Doctoral; Universidad
Central del Ecuador, Facultad de Ingeniería Agronómica y Medicina
Veterinaria.
Almazán, C. (2011). Control inmunológico de garrapatas en bovinos. En H.
Quiroz, J. Figueroa, F. Ibarra, M. López (Eds.). Epidemiología de
enfermedades parasitarias en animales domésticos (pp. 505-517). México
D.F: ISBN: 978-607-00-4015-3
Alonso, M., Rodríguez, R., Fragoso, H., & Rosario, C. (2006). Resistencia de la
garrapata Boophilus microplus a los ixodicidas. Archivos de Medicina
Veterinaria, pp. 105-113.
Álvares, V., & Francisco, I. (2003). Fase de vida libre e flutuacao sazonal do
Boophilus microplus em Botucatu, Sao Paulo, Brasil. Semina: Ciencias
Agrarias, Londrina, 24(1), pp. 11-20.
Álvarez, V., Bonilla, R., & Chacón, I. (1999). Determinación de la resistencia de
la garrapata Boophilus microplus (Acari: Ixodidae) a organofosforados y
piretroides en Costa Rica. Rev. Cien. Vet, 22(2), pp. 41- 60.
Álvarez, V., Bonilla, R., & Chacón, I. (2000). Distribución de la garrapata
Amblyomma cajennense (Acarina: Ixodidae) sobre Bos Taurus y Bos
indicus en Costa Rica. Rev. Biol. Trop, 48(1), pp. 24-35.
Álvarez, V., Hernández, V., & Romero, J. (2003). Fase no parasítica de
Boophilus microplus (Acari: Ixodidae) en condiciones ambientales y de
laboratorio en Costa Rica. Agronomía Costarricense, 31(2), pp. 49-56.
Anderson, J., & Magnarelli, L. (2008). Biology of Ticks. Infectious Disease Clinics
of North America, 22, pp. 195-215. doi: 10.1016/j.idc.2007.12.006
49
Arieta, R., Rodríguez, R., Rosado, J., Ramírez, G., & Basto, G. (2010).
Persistencia de la eficacia de dos lactonas macrocíclicas contra
infestaciones naturales de Rhipicephalus (Boophilus) microplus en
bovinos del trópico mexicano. México. Rev Mex Cienc Pecu, 1(1), pp. 59-
67.
Baffi, M., Rocha, G., Soares, C., Ceron, C., & Bonetti, A. (2008). Esterase
enzymes involved in pyrethroid and organophosphate resistance in a
Brazilian population of Rhipicephalus (Boophilus) microplus (Acar,
Ixodidae). Molecular Biochemistry Parasitology, 160, pp. 70-73. doi:
10.1016/j.molbiopara.2008.03.009
Barandika, J. (2010). Las garrapatas exófilas como vectores de agentes
zoonóticos: estudio sobre la abundancia y actividad de las garrapatas en
la vegetación, e investigación de la presencia de agentes patógenos en
garrapatas y micromamíferos. España.
Barker, S., & Murrell, A. (2004). Systematics and evolution of ticks with a list of
valid genus and species names. Parasitology, 129, pp. 15-36. doi:
10.1017/S0031182004005207
Bayer Healthcare: Science for a better life. (2012). Manual Bayer de la
Garrapata. México: Bayer.
Benavides, E. (1992). Control de garrapatas, moscas y hemoparásitos en
bovinos del trópico. Revista ICA, 26(1), pp. 9-15.
Bianchi, M., & Barré, N. (2003). Factors affecting the dectachment rhythm of
engorged Boophilus microplus femela ticks (Acari:Ixodiadae) from
Charolias steers in New Calendonia. Vet. Parasitol, 112, pp. 325-336.
Botello, A., Botello, A., Borroto, C., Suárez, M., Pérez, A., Rodríguez, Y., Fajardo,
H., Pérez, C., González, A., Rodríguez, A., Linares, R., Colicchia, M.,
Gómez, I., Peraza, P.,… Gort A. (2011). Control de garrapatas
Riphicephalus (Boophilus) microplus en bovinos con el inmunógeno
50
Herber biogar. REDVET. Revista electrónica de Veterinaria, 12(5), pp. 1-
3.
Canales, M., Almazán, C., Naranjo, V., Jongejan, F., & De la Fuente, J. (2009).
Vaccination with recombinant Boophilus annulatus Bm86 ortholog protein,
Ba86, protects cattle against B. annulatus and B. microplus
infestations Journal: BMC Biotechnology, 9(1), pp. 29-8.
doi:10.1186/1472-6750-9-29
Carrasco, W., & Villacís, J. (2004). Reestructuración del Centro de Información
Turística en Mindo, Centro de Información Turística Mindo, Universidad
de Especialidades Turísticas, Quito, Ecuador.
CFSPH: The Center for Food Security and Public Health. (julio de 2007).
Rhipicephalus Boophilus microplus. Recuperado el 04 de junio de 2014,
de The Center for Food Security and Public Health. Disponible en URL:
http://www.cfsph.iastate.edu/Factsheets/es/rhipicephalus-microplus.pdf
Cortés, J. (2010). Cambio en la Distribución y Abundancia de las Garrapatas y su
Relación con el Calentamiento Global. Revista de la Facultad de Medicina
Veterinaria y Zootecnia, pp. 57.
Cortés, J. (2011). Garrapatas estado actual y perspectivas, XX Congreso
Latinoamericano de Parasitología. Simposio de Parasitología Veterinaria
llevado a cabo en Bogotá D.C., Colombia.
Da Guedes, A., da Silva, I., Masuda, A., Schrank, A., & Henning, M. (2000). In
vitro assessment of Metarhizium anisopliae isolates to control the cattle
tick Boophilus microplus. Veterinary Parasitology, 94(1-2): pp. 117-125.
De la Fuente, J., Estrada, A., Venzal, J., Kocan, K., & Sonenshine, D. (2008).
Ticks as vectors of pathogens that cause disease in humans and animals.
Frontiers in Bioscience, 13, pp. 6938-6946.
Díaz, E. (2012). Mecanismos moleculares y bioquímicos de resistencia a
acaricidas en la garrapata común de los bovinos Rhipicephalus microplus.
Revista Colombiana de Ciencia Animal, 5(1), pp. 72-74.
http://academic.research.microsoft.com/Author/49062335/mario-canaleshttp://academic.research.microsoft.com/Author/8185970/consuelo-almazanhttp://academic.research.microsoft.com/Author/23720976/victoria-naranjohttp://academic.research.microsoft.com/Author/4511618/frans-jongejanhttp://academic.research.microsoft.com/Author/23594146/jose-de-la-fuentehttp://libra.msra.cn/Journal/1523/bmc-biotechnol-bmc-biotechnology
51
Duehnen, W., & Otte, E. (1990). Infestación con Garrapatas y su Control en
Córdoba, Colombia. Informe Técnico N°7. Proyecto Colombo/Alemán.
Bogotá, pp.67.
Estrada, A., & Santos, M. (2005). The distribution of ticks (Acari: Ixodidae) of
domestic livestock in Portugal. Experimental and Applied Acarology, 36,
pp. 233-246. doi:10.1007/s10493-005-5107-9.
FAO Animal Production and Health. (1984). Ticks an tick-borne diseases.
WORLD ANIMAL REVIEW, Paper 36.
FAO, (2003). Resistencia a los Antiparasitarios: Estado Actual con Énfasis en
América Latina. Producción y sanidad animal, ISSN 1014-1200
Fernandes, F. (2001). Toxicological effects and resistance to pyrethroids in
Boophilus microplus from Goiás, Brazil. Arq. Bras. Med. Vet. Zootecn.,
53(5), pp. 538-543.
Fragoso, S., Martinez, I., & Ortiz, N. (2004). Situación actual de la resistencia a
los ixodicidas en México. pp. 1-8. Obtenida el 14 de agosto de 2014, de
http:/web.andinet.com/redectopar 2004.
Gallardo, J., & Morales, J. (1999). Boophilus microplus (Acari: Ixodidae):
Preoviposición, oviposición, incubación de los huevos y geotropismo.
Venezuela. Bioagro, 11(3), pp. 77-87.
Gallardo, J. (1999). Incidencia de Boophilus microplus y Amblyomma cajennense
y dinámica poblacional de B. microplus (Acari: Ixodidade) en el Municipio
Morán, Estado Lara. Venezuela. Bioagro, 11(2), pp. 51-60.
García, Z. (Mayo, 2010). Garrapatas que afectan al ganado bovino y
enfermedades que trasmiten en México. En G. Salas (Presidencia). 1 er.
Simposium de Salud y Producción de Bovinos de Carne en la Zona
Norte-Centro de México. Simposio llevado a cabo en el Marco de La Feria
de San Marcos 2010, Aguascalientes, México.
52
Gatto, L., da Silva, F., De Sena, M., & da Silva, F. (2006). Bio-ecología,
importancia médico-veterinaria e controle de carrapatos, com enfase no
carrapato dos bovinos, Rhipicephalus (Boophilus) microplus. Embrapa
Rondonia, ISSN 0677-8618; 104
Gobierno de la Provincia de Pichincha, (2014). San Miguel de Los Bancos,
Recuperado el 15 de abril del 2014, de
www.pichincha.gob.ec/.../pgd/.../122_cantonsanmiguellosbancos.pdf.
Goddard, J. (1987). Ticks of Medical Importance occurring in the Western
Hemisphere. School of Aerospace Medicine, pp. 69
González, F., Becerril, C., Torres, G., Díaz, P., Santellano, E., & Rosendo, A.
(2009). Infestación Natural por Amblyomma cajennense y Boophilus
microplus en Bovinos Criollo Lechero Tropical Durante la Epoca de
Lluvias. AGROCIENCIA, pp. 577-584.
González, U. (2007). Dinámica de la Garrapata (Boophilus microplus) en el
Municipio de Siuna, Región Autónoma del Atlántico Norte (RAAN).
Managua, Nicaragua: Universidad Nacional Agraria, Facultad de Ciencia
Animal, Departamento de Medicina Veterinaria.
Gray, G., & Gill, H. (1993). Host genes, parasites and parasitic infections.
International Journal for Parasitology, 23, pp. 485-494.
Guerrero, R. (1996). Las garrapatas de Venezuela (Acarina: Ixodoidea). Listado
de especies y claves para su identificación. Boletín de la dirección de
malarilogía y saneamiento ambiental, XXXVI, pp.1-23.
Guerrero, F., & Pruett, J. (2003). Status and future prospects for molecular
diagnosis of acaricide resistance in Boophilus microplus. Trends Entomol,
3, pp. 97-103.
Guglielmone, A., Estrada, A., Keirans, J., & Robbins, R. (2003). Ticks (Acar:
Ixodidae) of the Neotropical Zoogeographic Region. The Netherlands:
International Consortium on Ticks and Tick - Borne Diseases, pp. 173.
Guglielmone, A., & Nava, S. (2005). Las garrapatas de la familia Argasidae y de
los géneros Dermacentor, Haemaphysalis, Ixodes y Rhipicephalus
http://www.pichincha.gob.ec/.../pgd/.../122_cantonsanmiguellosbancos.pdf
53
(Ixodidae) de la Argentina: Distribución y hospedadores. Revista de
Investigaciones Agropecuarias, 34(2), pp. 123-141.
Hernández, R., Fernández, C., & Baptista, P. (2006). Metodología de la
Investigación. México: Mc. Graw Hill. p. 205.
Hitchcock, I. (1955). Studies of the non parasitic stage on the cattle tick
Boophilus microplus (Can) Acarina: Ixodidae. Aus. J. Zool, 3, pp. 295-311.
James, M., Coronado, A., López, W., Melendez, R., & Ristic, M. (1985).
Seroepidemiology of bovine anaplasmosis and babesiosis in Venezuela.
Trop. Anim. Hlth Prod, 17, pp. 9-18.
Jones, E., Clifford, C., Keirans, J., & Kohls, G. (1972). The Ticks of Venezuela
(Acarona: Ixodoidea) with a key to the species of Amblyomma in the
Western Hemisphere. Brigham Young University Science Bulletin, pp.11-
20.
Jongejan, F., & Uilenberg, G. (2004). The global importance of ticks,
Parasitology, 129 pp. 3-14. doi: 10.1017/S0031182004005967
Jonsson, N., Miller, R., Kemp, D., Knowles, A., & Ardila, A. (2010). Rotation of
treatments between spinosad and amitraz for the control of Rhipicephalus
(Boophilus) microplus population with amitraz resistance. Vet. Parasitol,
169, pp. 157-164.
Lee, J. (1979). Resistant cattle tick control. Rural Res, 105(12), pp. 4-7.
León, M. (2012). Garrapatas (Ixodidae)I: Anatomía, biología y ecología, Rincón
Focus Technical Assistance, 18, pp. 25-30.
Lima, W., Ribeiro, M., & Guimaraes, M. (2000). Seasonal variation of Boophilus
microplus (Canestrini, 1887) (Acari: Ixodidae) in cattle in Minas Gerais
State, Brazil. Trop Anim Health Prod 32, pp.375-380.
Linares, S. (2008). Manejo integral de las garrapatas una propuesta eficiente y
sostenible con el medio ambiente, Colombia. Agron, 16(2), pp. 13-21.
54
Mendes, M., Veríssimo, C., Kaneto, C., & Pereira, J. (2001). Bioassay for
measuring the acaricides susceptibility of cattle Ticks Boophilus microplus
(Canestrini
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