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EVALUACIÓN DEL CULTIVO INTENSIVO SOSTENIBLE DE BOCACHICO
Prochilodus magdalenae CON TECNOLOGÍA BIOFLOC
LUIS CARLOS MENDOZA
UNIVERSIDAD DE CÓRDOBA
SISTEMA DE UNIVERSIDADES ESTATALES DEL CARIBE - SUE CARIBE
MAESTRÍA EN CIENCIAS AMBIENTALES
MONTERÍA, CÓRDOBA
2020
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EVALUACIÓN DEL CULTIVO INTENSIVO SOSTENIBLE DE BOCACHICO
Prochilodus magdalenae CON TECNOLOGÍA BIOFLOC
LUIS CARLOS MENDOZA
Trabajo de grado para optar el título de
Magister en Ciencias Ambientales.
Directores
VÍCTOR JULIO ATENCIO GARCÍA, M.Sc
MARTHA JANETH PRIETO GUEVARA, Ph.D
UNIVERSIDAD DE CÓRDOBA
SISTEMA DE UNIVERSIDADES ESTATALES DEL CARIBE - SUE CARIBE
MAESTRÍA EN CIENCIAS AMBIENTALES
MONTERÍA, CÓRDOBA
2020
3
La responsabilidad ética, legal y científica de las ideas, conceptos y resultados del
proyecto, serán responsabilidad de los autores. Artículo 61. Acuerdo N°093 del 26
de noviembre de 2002 del Concejo Superior de la Universidad de Córdoba.
4
Nota de aceptación
______________________________________
______________________________________
JURADO
_____________________________________
JURADO
Montería, marzo de 2020
5
DEDICATORIA
Dedico este trabajo en primera instancia a Dios por ser mi guía siempre y en cada momento de
debilidad, a mi familia por su motivación y constante apoyo, a mi
esposa; Pabla Nova Hernández, por su comprensión palabras de amor y
paciencia durante este proceso, a mis hijos; Leidy, Katy y Luis Carlos, por
haber entendido y esperado cuando nuestros tiempos juntos se hacían
cortos y por ser mi motivación diaria.
Luis Carlos Mendoza
1
Contenido INTRODUCCIÓN .................................................................................................... 5
1 OBJETIVOS ..................................................................................................... 7
1.1 GENERAL ..................................................................................................... 7
1.2 ESPECÍFICOS ............................................................................................... 7
2 MARCO TEÓRICO........................................................................................... 8
2.1 TECNOLOGÍA BIOFLOCS ............................................................................ 8
2.2 ACCIONES MICROBIANAS EN CULTIVOS ACUÍCOLAS ............................ 9
2.3 MACROAGREGADOS DE FLOC BACTERIANO ........................................ 11
2.4 RELACIÓN CARBONO-NITROGENO ......................................................... 13
2.5 ASPECTOS BIEOCOLÓGICOS DEL BOCACHICO .................................... 14
2.6 CULTIVO DE BOCACHICO ......................................................................... 16
2.7 USO DE BIOFLOC EN CULTIVOS ACUÍCOLAS ........................................ 18
3 MATERIALES Y MÉTODOS .......................................................................... 19
3.1 LOCALIZACIÓN .......................................................................................... 19
3.2 MATERIAL BIOLÓGICO .............................................................................. 20
3.3 TRATAMIENTOS Y UNIDADES EXPERIMENTALES ................................. 20
3.4 PREPARACIÓN DEL SISTEMA DE CULTIVO BIOFLOCS ......................... 21
3.5 ALIMENTACIÓN .......................................................................................... 22
3.6 CRECIMIENTO ............................................................................................ 22
3.7 SOBREVIVENCIA Y PRODUCTIVIDAD ...................................................... 23
3.8 COMUNIDADES PLANCTÓNICAS ASOCIADA AL BIOFLOC. ................... 23
3.9 CALIDAD DE AGUA .................................................................................... 24
3.10 ANÁLISIS ESTADÍSTICO .......................................................................... 26
4 RESULTADOS ............................................................................................... 27
4.1 DESEMPEÑO ZOOTÉCNICO ..................................................................... 27
4.1.1 Sobrevivencia y productividad. .......................................................... 29
4.2 COMUNIDADES PLANCTÓNICAS ASOCIADA AL BIOFLOC .................... 30
4.2.1 Microorganismos durante el periodo de estabilización y maduración de
2
inóculo de floc. ............................................................................................... 30
4.2.2 Microorganismos en el biofloc del cultivo de Bocachico. ................... 32
4.3 CALIDAD DE AGUA EN EL CULTIVO DE BOCACHICO CON BIOFLOC ... 38
4.3.1 Compuestos nitrogenados. .................................................................... 38
5 DISCUSIÓN ................................................................................................... 41
5.1 DESEMPEÑO DEL CULTIVO DEBOCACHICO EN SISTEMA BIOFLOC.... 41
5.2 CARACTERIZACIÓN DE LOS MACROAGREGADOS DE FLOC................ 44
5.3 CALIDAD DE AGUA .................................................................................... 46
5.3.1 Oxígeno disuelto, temperatura y pH. ................................................. 47
5.3.2 Alcalinidad total y dureza total. .......................................................... 48
5.3.3 Nitrógeno amoniacal total y amonio no ionizado. .............................. 49
5.3.4 Nitritos y nitratos................................................................................ 50
5.3.5 Sólidos sedimentables totales. .......................................................... 51
6 CONCLUSIONES .......................................................................................... 52
7 RECOMENDACIONES .................................................................................. 53
8 BIBLIOGRAFÍA .............................................................................................. 54
.
3
LISTA DE TABLAS
Tabla 1. Valores de las variables zootécnicas de bocachico en biofloc a diferentes
densidades de siembra. Gp, ganancia de peso; Gdp, ganancia diaria de
peso; G, tasa de crecimiento específico; K, factor de condición. .................. 27
Tabla 2. Valores de las variables de productividad de bocachico P. magdalenae en
biofloc a diferentes densidades de siembra. T1=5, T2=10 y T3=20 peces/m3
..................................................................................................................... 29
Tabla 3. Caracterización de microorganismos identificados por grupos, durante el
tiempo de estabilización y maduración del inóculo de floc, durante el cultivo
de P. magdalenae. ....................................................................................... 31
Tabla 4. Abundancia promedio de especies zooplanctónicas identificadas en el
cultivo P. magdalenae con tecnología biofloc. T1=5; T2=10 y T3=20
peces/m3. ..................................................................................................... 35
Tabla 5. Identificación cuantitativa para las especies caracterizadas en el
fitoplancton. .................................................................................................. 37
Tabla 6. Calidad de agua en el cultivo de bocachico con tecnología biofloc a
diferentes densidades de siembra. T1=5; T2=10 y T3=20 peces/m3. ........... 38
4
LISTADO DE FIGURAS
Figura 1. Centro de Investigación Piscícola – Cinpic, Fuente: Google maps ........ 20
Figura 2. Unidades experimentales del cultivo de bocachico con tecnología biofloc.
Fuente: Este estudio. ................................................................................. 21
Figura 3 . Valores promedios del peso total durante diez meses del cultivo de
bocachico P. magdalenae en biofloc sometidos a diferentes densidades de
siembra. T1=5; T2=10 y T3=20 peces/m3 ................................................... 28
Figura 4. Valores promedios de la longitud total durante los diez meses del cultivo
de bocachico P. magdalenae en biofloc sometido a diferentes densidades
de siembra. T1=5; T2=10 y T3=20 peces/m3 .............................................. 28
Figura 5. Grupo de microorganismos identificados, durante el periodo de
estabilización y maduración del inóculo de biofloc, utilizado en cultivo de
crecimiento de P. magdalenae con tecnología biofloc. ............................... 30
Figura 6. Grupo de microorganismos identificados durante el cultivo de P.
magdalenae con tecnología biofloc. T1=5; T2=10 y T3=20 peces/m3 ......... 33
Figura 7. Microorganismos identificados durante el cultivo de P. magdalenae con
tecnología biofloc. T1 ................................................................................. 33
Figura 8. Microorganismos identificados durante el cultivo de P. magdalenae con
tecnología biofloc. T2 ................................................................................. 34
Figura 9. Microorganismos identificados durante el cultivo de P. magdalenae con
tecnología biofloc. A) T1 (5 peces/m3), B) T2 (10 peces/m3), C) T3 (20
peces/m3). T3 ............................................................................................. 34
Figura 10. Valores promedios de nitrógeno amoniacal total (TAN) durante los diez
meses del cultivo de bocachico con tecnología biofloc a diferentes
densidades de siembra. T1=5; T2=10 y T3=20 peces/m3. .......................... 39
Figura 11 Valores promedios semanal del amonio (NH3) durante los diez meses de
cultivo de bocachico en sistema biofloc a diferentes densidades de siembra.
T1=5; T2=10 y T3=20 peces/m3. ................................................................ 39
Figura 12. Valores promedios de nitritos mg/L durante los diez meses de cultivo de
bocachico en sistema biofloc a diferentes densidades de siembra. ............ 40
Figura 13 Valores promedios del NO3 Nitrato mg/L durante los diez meses de
cultivo de bocachico en biofloc a diferentes densidades de siembra. ......... 41
5
INTRODUCCIÓN
El bocachico Prochilodus magdalenae es una especie endémica de Colombia con
gran aceptación en el mercado, especialmente en la Región Caribe Colombiana.
En 2010 se reportaron capturas en la cuenca del Magdalena por 2.019 toneladas,
lo que representó una disminución de 40% respecto a 2009 (CCI-MADR, 2010);
sin embargo, ha pasado de ser una especie en peligro crítico en el 2002 a
vulnerable según el libro rojo de los peces dulce acuícolas de Colombia 2012
(Mojica et al., 2012) debido a medidas de conservación como vedas de pesca en
la época de migración y recuperación y protección de las ciénagas. Tiene
importancia en la piscicultura comercial colombiana debido a los importantes
avances en el abastecimiento a gran escala de alevinos durante todo el año
(Atencio-García, 2003). Su cultivo se ha expandido rápidamente, siendo la cuarta
especie más cultivada del país; en el año 2000 su producción piscícola se estimó
en 1.474 ton, mientras que en 2005 su producción alcanzó 2.545 ton (CCI, 2010).
El bocachico se cultiva extensiva y semi-intensivamente por las ventajas que
representa su régimen alimentario detritívoro; se siembra a densidades menores
de 1 pez/m2, es común sembrarlos junto con especies omnívoras como Cachama
negra Colossoma macropomum, Cachama blanca Piaractus brachypomus y
Piaractus orinoquensis y Tilapias Oreochromis niloticus y Oreochromis spp (García
et al., 2011). La mayoría de los cultivos de bocachico se desarrollan en grandes
cuerpos de agua, sin manejo de la calidad del agua, sin suministro de alimento
comercial y con escaso control sobre la población sembrada. La tecnificación e
intensificación de sus cultivos es nula a pesar de su importancia en la seguridad
alimentaria de las comunidades indígenas y campesinas.
En la piscicultura colombiana se viene implementado la tecnología de cultivo
biofloc (BFT); la cual combina el reciclado y reutilización de nutrientes de manera
continua, requiere de monitoreo permanente de la calidad de agua y permite altas
6
densidades de siembra, uso de poco espacio y los macroagregados que se
generan en este sistema pueden contribuir como fuente de alimento in situ a los
peces objeto de cultivo (Crab et al., 2012). Dada estas ventajas, la tecnología de
cultivo BFT se perfila como una tecnología de vanguardia para la producción
intensiva y amigable con el medio ambiente (Kuhn et al., 2010). Con esta
tecnología se han reportado biomasas finales de tilapia de 44.9 Kg/m3 (Guozhi-
Luo et al., 2014) y se está implementando en especies nativas como la cachama
blanca Piaractus brachypomus (Poleo et al., 2011).
Por las bondades que presenta la tecnología biofloc se propone la intensificación
del cultivo de bocachico con esta tecnología; en procura de mejorar su
rendimiento, reducir las áreas de cultivo y disminuir el consumo de agua. La
implementación de la tecnología biofloc con bocachico constituye una alternativa
de producción encaminada hacia la sostenibilidad, desarrollo y crecimiento de la
piscicultura de especies nativas; por lo que es innovador transferir esta tecnología
de cultivo intensivo a una especie nativa y lograr su intensificación con un sistema
de producción amigable con el ambiente.
7
1 OBJETIVOS
1.1 GENERAL
Evaluar el desempeño productivo del cultivo intensivo de bocachico Prochilodus
magdalenae con la tecnología biofloc sometidos a tres densidades de siembra.
1.2 ESPECÍFICOS
Evaluar el crecimiento del bocachico cultivado a tres densidades de siembra (5, 10
y 20 peces/m3) con tecnología biofloc.
Evaluar la sobrevivencia y productividad de bocachico cultivado a tres densidades
de siembra (5, 10 y 20 peces/m3) con tecnología Biofloc.
Determinar la composición cualitativa y cuantitativa de las comunidades
planctónicas asociadas a los macroagregados de floc del cultivo de bocachico
Prochilodus magdalenae con tecnología biofloc a tres densidades de siembra.
Analizar la calidad del agua durante el cultivo de bocachico con tecnología biofloc
sometido a tres densidades de siembra.
8
2 MARCO TEÓRICO
2.1 TECNOLOGÍA BIOFLOC
La tecnología del biofloc (BFT) es una de las respuestas a la problemática
ambiental de la piscicultura intensiva tradicional (alta renovación de agua, grandes
espacios, impactos de los efluentes de los cultivos). Esta tecnología busca
solucionar los problemas de contaminación del agua y mejorar el aprovechamiento
de los recursos hídricos, además de reciclar los nutrientes encontrados en el agua,
mediante comunidades de bacterias heterótrofas (Quintero et al., 2013); por lo que
esta tecnología tiene un futuro muy promisorio en la acuicultura, debido a que se
perfila como una forma eficiente de intensificar la producción sin afectar el
ambiente.
BFT es un concepto nuevo en la acuicultura, en la que se realiza manipulación de
la comunidad microbiana en condiciones controladas en el sistema de cultivo y
facilita la producción a altas densidades de siembra de manera sostenible y
biosegura (Vinatea, 2010). Su fundamento se centra en las relaciones de óxido-
reducción del ciclo del nitrógeno y requiere de aireación continua, estanques
aislados del suelo (principalmente concreto o revestidos con plástico de alta
densidad), mínimo recambio de agua y permanente adición de sustratos ricos en
carbono al agua de cultivo (melaza, harina de yuca, glicerol, entre otros). Estas
condiciones favorecen el desarrollo de una comunidad microbiana benéfica
(asentada en pequeños flóculos o macroagregados de materia orgánica,
continuamente resuspendidos en la columna de agua por la acción de la
aireación). En la síntesis de proteína unicelular se recicla el nitrógeno del amonio
producido por los peces; esta proteína puede ser utilizada y asimilada por los
peces, a través de actividades de pastoreo sobre las comunidades de
microorganismos planctónicos asociados a los macroagregados; lo cual hace
posible la utilización de dietas bajas en proteínas en comparación con otros
9
sistemas convencionales (Wasiliesky et al., 2006; Ebeling et al., 2006; Avminelech,
2007; Bru-Cordero et al., 2017).
La transformación de la materia orgánica particulada y la participación de otros
organismos en la cadena trófica microbiana, se han propuesto como los posibles
actores en el suministro de dichas fuentes de alimentos en los sistemas de cultivo
biofloc; así, los macroagregados se caracterizan como una rica fuente natural de
proteína y lípidos a disposición in situ las 24 horas del día, representando un papel
clave en la nutrición de las especies cultivadas (Avnimelech, 2007). En la
reutilización de este material particulado, se produce una interacción compleja
entre la materia orgánica, el sustrato físico y una amplia gama de
microorganismos como microalgas, bacterias libres y adheridas, agregados de la
materia orgánica y herbívoros tales como rotíferos, ciliados, protozoos flagelados y
copépodos (Ray et al., 2010a); los cuales participan tanto en la remoción de
compuestos nitrogenados del sistema como en la alimentación de los animales en
cultivo (Ray et al., 2010b, Crab et al., 2012). En general, el sistema biofloc
convierte el exceso de nutrientes de los sistemas acuícolas en biomasa
microbiana que a su vez es consumida por los animales en cultivo (Ekasari et al.,
2010).
2.2 ACCIONES MICROBIANAS EN CULTIVOS ACUÍCOLAS
En la acuicultura los compuestos nitrogenados son generados principalmente por
efecto del metabolismo de los procesos de alimentación y descomposición de la
materia orgánica; y se conocen tres vías de conversión del nitrógeno expresado
en forma de amonio: 1) la eliminación fotoautotrófica por las algas, 2) la
conversión del nitrógeno en forma de amonio a nitrato por bacterias autótrofas y 3)
la conversión directa a biomasa microbiana por bacterias heterotróficas. La
importancia relativa de cada proceso depende de factores como la tasa de
alimentación diaria, la concentración de los sólidos totales en suspensión (TSS), la
10
concentración de amonio, la intensidad de la luz y la relación carbono nitrógeno
(C:N) (Hargreaves, 2013).
En los sistemas intensivos de producción con recirculación de agua (RAS), se
utilizan bacterias autótrofas quimiosintéticas, bacterias oxidantes de amoníaco y
bacterias oxidantes de nitrito para la nitrificación del nitrógeno-amoníaco a
nitrógeno-nitrito y finalmente a nitrógeno-nitrato, a través de mecanismos de
biofiltros (Hargreaves, 2006). En los sistemas intensivos de producción que
realizan un mínimo o cero recambios de agua (sistemas en suspensión activa o
BFT), el reciclado del nitrógeno se basa en el crecimiento de bacterias
heterótrofas, las cuales puede minimizar la acumulación de amonio por la
asimilación de la biomasa bacteriana. La comunidad bacteriana en la columna de
agua puede ser promovida por la manipulación de la tasa de carbono: nitrógeno
(C:N) (16:1–20:1); además de contribuir al asentamiento de una comunidad
bacteriana quimioautótrofas (bacterias nitrificantes), estas bacterias pueden
prevenir la acumulación de amonio y nitritos a través de la oxidación a nitrato
(Otoshi, 2011).
Dentro de la dinámica del reciclaje de nutrientes, la proteína microbiana es
generada en los estanques de cultivo cuando la materia orgánica es añadida como
abono o por la presencia de alimento en descomposición, esto debido a la acción
de microorganismos tales como bacterias y protozoarios en procesos aeróbicos y
anaeróbicos, lo que conduce a la formación de detritus y a la asimilación y
aprovechamiento de nutrientes inorgánicos. El detritus conformado por partículas
vegetales muertas, ricos en lignina e celulosa y microorganismos asociados
(algas, hongos, bacterias, plancton) son consumidos directamente por los
animales de cultivo o por otros animales más pequeños. Como alternativa, el
desarrollo de estas comunidades bacterianas es promovido al aumentar la relación
C: N, con la adición de diferentes fuentes de carbono (melaza, harina de yuca,
harina de maíz, entre otras) y/o con una reducción del contenido de proteínas en
11
la alimentación (Hargreaves, 2006). En atención a este principio, la tecnología de
cultivo BFT se basa en el uso de aireación constante para permitir la
descomposición aeróbica y mantener altos niveles de flóculos de bacterias
heterotróficas en suspensión, permitiendo el reciclaje de nutriente del sistema y el
control de la calidad del agua por acción de los microorganismos establecidos en
asocio al sistema (Avnimelech, 2007).
2.3 MACROAGREGADOS DE FLOC BACTERIANO
Tanto en ambientes naturales como en sistemas acuícolas, los microorganismos
desempeñan un papel fundamental como productores y consumidores de oxígeno
disuelto, reciclaje de nutrientes y producción de alimento para organismos
mayores, con efectos positivos como la eliminación de compuestos nitrogenados
tóxicos, el mejoramiento de la calidad del agua, la degradación de restos de
alimento no consumido y su contribución nutricional (Crab et al., 2007; Crab et al.,
2010).
Durante años el papel que se atribuía a los microorganismos heterótrofos,
especialmente bacterias, estuvo restringido a la degradación de la materia
orgánica y el reciclaje de nutrientes. Sin embargo, se ha demostrado la
importancia de estos microorganismos como una vía alternativa de la cadena
alimentaria (Hargreaves, 2013). Las bacterias heterotróficas son capaces de
utilizar la materia orgánica disuelta que es liberada durante la fotosíntesis (60%),
transformándola en material orgánico particulado que es aprovechado por el
zooplancton, esto condiciona la disponibilidad de carbono y nitrógeno de origen
microbiano para los niveles tróficos superiores (Hargreaves, 2013). La importancia
de la biota asociada a sustratos ha sido destacada por varios autores, así como la
contribución del material floculado, incluyendo microorganismos para la
alimentación de camarones y peces (Burford et al., 2004a, Ekasari et al., 2010;
Emerenciano et al., 2012).
12
De acuerdo con Emerenciano et al. (2012) la calidad nutricional del biofloc puede
variar tanto en los niveles de proteína cruda (12% a 49%) como en los lípidos
(13% a 46%). La misma tendencia puede ocurrir con los niveles de ácidos grasos
poli-insaturados (PUFA) y altamente insaturados (HUFA) (Azim & Litle 2008,
Ekasari et al., 2010). Según Hargreaves (2013), el rango del contenido de proteína
de un biofloc en peso seco puede variar de 25 a 50% pero la mayoría de las
estimaciones fluctúan entre 30 y 45% de proteína bruta. El contenido de grasa
oscila entre 0.5 y 15% y la mayoría de las estimaciones se encuentran entre 1 y
5%. Este mismo autor, estableció un paralelo sobre la idoneidad de los bioflóculos
para proporcionar aminoácidos como metionina y lisina; sin embargo, reitera que
los biofloc son buenas fuentes de vitaminas y minerales, especialmente de fósforo,
y que además pueden tener efectos de tipo probióticos sobre las especies de
cultivo.
Estas variaciones pueden ser resultado de diferencias en la relación C:N,
intensidad de luz, salinidad y sobre todo de la conformación de la microbiota.
Monroy-Dosta et al. (2013) evaluaron la composición y abundancia de
comunidades microbianas asociadas al biofloc en un cultivo de tilapia y reportaron
como principales grupos a las bacterias, microalgas, ciliados, rotíferos y
nematodos. Este autor confirmó que los flóculos contribuyen como fuente de
alimento natural in situ, debido a que gran cantidad de organismos pueden estar
asociados incluyendo comunidades microbianas heterótrofas de los géneros
Sphingomonas, Pseudomonas, Bacillus, Nitrospira, Nitrobacter y la levadura
Rhodotorula sp.
Los bioflóculos engloban material orgánico particulado (heces fecales y partículas
de alimento) sobre el cual se desarrollan microalgas, protozoarios, rotíferos,
nematodos, ciliados, hongos, oligoquetos, entre otros microorganismos, en
especial gran diversidad de bacterias que se mantiene en suspensión. La
13
composición y tamaño de los bioflóculos depende de la temperatura, la luz, pH,
alcalinidad, aireación entre otros (Ray et al., 2010, Emerenciano, 2012). Este
consorcio de bacterias degradadoras de nitrógeno como Nitrospira sp., Nitrobacter
sp. y Bacillus sp., representan un factor de beneficio para el mejor mantenimiento
de la calidad del agua de cultivo (Hargreaves, 2006). Avnimelech et al. (2009) y
Crab et al. (2012), señalaron que estos grupos son dominantes en este tipo de
sistemas, logrando un biocontrol efectivo sobre microorganismos patógenos, al
establecer una relación entre el aporte de esta proteína microbiana (formada por el
consorcio de bacterias) y comunidades planctónicas asociada (macroagregados).
2.4 RELACIÓN CARBONO-NITROGENO
El cultivo de peces en sistemas de biofloc se considera una derivación de los
sistemas de recirculación de agua, pero sin la utilización de filtros mecánicos y/o
biológicos convencionales y el mínimo o ningún recambio de agua. Los residuos
orgánicos generados en la producción (heces, mucus de los peces y restos de las
raciones) son desintegrados y mantenidos en suspensión dentro de los propios
tanques, los cuales sirven como sustrato para el desarrollo de las bacterias
heterotróficas (Crab et al. 2012). En este sentido, la producción de biofloc depende
de la calidad de sustrato añadido y de la relación C:N (Avnimelech, 2007). Se han
empleado diferentes fuentes de carbohidratos como glucosa, harina de yuca,
polvo de celulosa, melaza, almidón y harina de trigo, con el propósito de mejorar la
producción bacteriana en sistemas de extensivos e intensivos (Avnimelech &
Mokady, 1988; Avnimelech, 1999, 2007; Buford et al., 2004).
La relación C: N de los residuos depende en parte de los niveles de proteína de la
ración que sea utilizada. Cuanto mayor sea el porcentaje de proteína, mayor será
el nivel de nitrógeno en la ración, resultando en residuos con baja relación C:N.
Una ración con 16% de proteína bruta, posee una relación C:N próxima a 20:1,
ideal para la formación de biofloc. Sin embargo, las raciones empleadas en los
14
cultivos de peces generalmente contienen niveles de proteína por encima de 28%,
o sea una relación C:N menor de 11:1. Así, el carbono termina siendo un elemento
limitante para el desarrollo de la biomasa bacteriana y la formación de los biofloc
(Avnimelech, 2009; Kubitza, 2011).
En síntesis, las fuentes de carbono desempeñan un papel fundamental en la
formación de biofloc, su composición y sus valores nutritivos (Hollender et al,
2002; Oehmen et al., 2004), así como para la manutención y soporte de las
comunidades bacterianas presentes. Estas bacterias se encargan de la
depuración de la calidad del agua, utilizan compuestos nitrogenados
potencialmente tóxicos para los peces (amoníaco, nitrito o nitrato) para la síntesis
de proteínas y de la biomasa microbiana (Azim & Litle 2008; Ekasari et al., 2010,
Emerenciano et al., 2012).
2.5 ASPECTOS BIEOCOLÓGICOS DEL BOCACHICO
El bocachico Prochilodus magdalenae (Steindachner, 1879) es una especie
migratoria cuyo ciclo de vida está relacionado con los patrones hidrológicos de
inundación y estiaje de la cuenca del río (Mojica et al., 2012). Durante la época
seca, permanece en las ciénagas alimentándose del detritus proveniente de la
descomposición de materia orgánica de la vegetación acuática. Con el inicio del
periodo de lluvias, abandona las ciénagas y remonta los ríos en busca de los
tributarios laterales, en una migración masiva conocida como subienda que es de
carácter reproductiva. Las hembras pueden producir entre 80.000 y 1´000.000
ovocitos en cada desove dependiendo de la talla, presentando desoves totales y
fecundación externa (Mojica & Álvarez-León, 2002). Durante el descenso tiene
lugar el desove en los canales de los ríos y las aguas de desborde se encargan de
transportar las larvas de peces a las planicies de inundación, migración llamada
bajanza, donde se reinicia el ciclo nuevamente (Jiménez-Segura, 2007).
15
Es un pez de talla mediana que alcanza tamaños hasta de 50 cm. Su hábitat lo
identifica como un pez de agua dulce y de clima tropical, vive en ciénagas,
pantanos o depresiones inundadas por el desbordamiento de los ríos durante
periodos lluviosos o de invierno y preferencialmente en tributarios laterales de los
ríos durante su época reproductiva, debido a que en estos se presentan las
condiciones adecuadas para su maduración gonadal. Se encuentra principalmente
en el fondo de los lagos o sistemas donde habita, en el cual obtiene su alimento
succionando las superficies donde se adhieren el detritus (Atencio-García, 2000).
Según Mojica & Álvarez-León (2002) se distribuye en todas las zonas bajas de los
sistemas del Magdalena, Sinú y Atrato hasta aproximadamente 1000 msnm,
logrando llegar a los 1 500 msnm en la cuenca del rio Cauca.
Existen varios trabajos relacionados con la alimentación del Bocachico pero casi
todos se han desarrollado en las fases iníciales de cultivo (larvicultura y alevinaje);
es así como se conoce que inician su alimentación exógena cuando aún
conservan parte de sus reservas vitelinas, entre las 44 y 48 horas post-eclosión, a
temperatura entre 26.5 y 29.0°C, con un tercio de vitelo (Atencio-García et al.,
2003). Después de 60 días, cambia a su hábito alimentario detritívoro tomando el
alimento al succionar lodo del fondo de las ciénagas, el perifiton de las raíces,
tallos, hojas y piedras, por esta razón se le llama pez iliófago o limnófago. Su dieta
básica está compuesta por cianófitas, clorófitas y diatomeas (Atencio-García,
2000).
Otros estudios han demostrado que los niveles de sobrevivencia durante el
alevinaje aumentan cuando se realiza manejo de la primera alimentación exógena,
utilizando alimentos vivos como naúplios de artemia y zooplancton silvestre
(Atencio-García, 2000; Atencio-García et al., 2003). El engorde del bocachico en
policultivo con otras especies (tilapia, dorada, carpa) (Hahn & Grajales, 2007;
García et al., 2011), establecen un manejo de alimentación entre la productividad
16
primaria de los sistemas de cultivo y el suministro de dietas comerciales alrededor
de 28-30% de proteína bruta (Graeff et al., 2013).
Sin embargo, son pocos los trabajos relacionados con la alimentación en
monocultivo del bocachico durante la fase de engorde y mucho menos en
sistemas intensivos. Se estima que, a medida que aumenta el tamaño del
bocachico disminuye el tamaño de la partícula ingerida, con una clara preferencia
por las partículas finas, lo que finalmente determina la condición detritívora de esta
especie (Lamadrid y Arroyo, 2005); por lo cual es posible obtener un mejor
desempeño del crecimiento de esta especie en el sistema biofloc; donde puede
encontrar microorganismos de tamaños entre 26 y 220 µm asociados a los flocs
(rotíferos, nematodos, ciliados, protozoarios y demás organismos) (Hargreaves,
2006).
2.6 CULTIVO DE BOCACHICO
En el desarrollo de la piscicultura del bocachico, se conocen bien las tecnologías
de reproducción inducida (Atencio-García, 2001), el manejo de primera
alimentación (Atencio-García et al., 2003) y el levante de alevinos; lo cual ha
permitido producir grandes cantidades de semilla, cuyo destino muchas veces son
grandes lagos para cultivos extensivos y el repoblamiento en embalses y planos
inundables. Esta especie ha sido considerada como alternativa para la piscicultura
extensiva y semi-intensiva por las ventajas que representa su régimen alimentario
detritívoro. Su cultivo se realiza a densidades menores de 1 pez/m2, siendo común
en policultivos con especies omnívoras como la cachama negra (Colossoma
macropomum), cachama blanca (Piaractus brachypomus, Piaractus orinoquensis)
y las tilapias (Oreochromis sp) (Atencio-García et al., 2003)
Hahn & Grajales (2007) evaluaron el policultivo de dorada, bocachico y tilapia
nilótica; al analizar el crecimiento del bocachico, no observaron diferencias
17
significativas en el peso final a densidades entre 0.2 y 0.4 peces/m2. García et al.
(2011), evaluaron el bicultivo de bocachico y tilapia nilótica, utilizando superficies
fijadoras de perifiton; el bocachico se sembró 0.7 peces/m2 y obtuvieron peso final
entre 110 y 130 g en 240 días, con productividad entre 244 y 300 Kg/ha y
sobrevivencia menor de 31%.
Por el hábito alimenticio del bocachico, frecuentemente se señala que no se
adicione alimento comercial suplementario. Sin embargo, este concepto ha ido
cambiando y se han realizado trabajos que demuestran que esta especie acepta
alimento suplementario, mejorando su ganancia en peso. Hernández & Rodríguez
(2001) reportaron que el bocachico acepta bien las dietas artificiales al ser
cultivado en aguas de baja turbidez, a densidad de 10 peces/m2, y argumentaron
que la densidad y el espacio no incidieron en el desarrollo de los peces. Lamadrid
& Arroyo (2005) estudiaron el régimen alimentario del bocachico durante el
alevinaje, reportaron que a partir del día 20, la dieta seca representó el 33.9% del
total del contenido estomacal, lo que siguiere que ésta puede incrementar a
medida que transcurre el cultivo.
En general, el cultivo tradicional de bocachico se caracteriza por bajas densidades
de siembra (<1 pez/m2), en estanques en tierra de grandes áreas, en mono o
policultivo (Hahn & Grajales, 2007; García et al., 2011; Graeff et al., 2013); sin
embargo, la tecnología biofloc se perfila como una alternativa para el cultivo de
esta especie a altas densidades de siembra (entre 5 y 20 peces/m3), con menor y
mejor utilización del espacio, mayor control de la calidad de agua para su cultivo y
la disponibilidad de alimento generado in situ (macroagregados de floc).
Los macroagregados presentan características deseables para el hábito
alimenticio del bocachico (detritus, materia orgánica, zooplancton, entre otras); es
importante evaluar el desempeño productivo del bocachico en un ambiente de
18
cultivo donde abunda el alimento en forma de macroagregados de floc bacteriano
(bacterias, rotíferos, ciliados, nematodos y protozoarios).
2.7 USO DE BIOFLOC EN CULTIVOS ACUÍCOLAS
La aplicación de los flóculos en los sistemas de acuicultura aun no es muy
extendida, pero se han realizado investigaciones que permiten avizorar un gran
potencial del uso de los flóculos en los sistemas acuícolas tanto para el
tratamiento de las descargas, como para la alimentación de especies en cultivo.
Avnimelech, (2007) evaluó la asimilación de los flóculos por parte de tilapias en
cultivo, y concluyó que pueden ser una fuente potencial de alimento, que puede
contribuir con casi el 50% del requerimiento de proteína de la especie. Por su
parte Azim & Little (2008) evaluaron el uso de flóculos en los tanques de cultivo de
tilapia del Nilo Oreochromis niloticus y encontraron que la producción neta de
pescado fue 45% más alta en los tanques con BFT que en los tanques control.
Martínez et al. (2009) señalaron que es posible el levante y precría de camarones
peneidos a altas densidades (hasta 6000/m2) utilizando biopelículas y flóculos
bacterianos como fuente primordial de alimentación, con un significativo ahorro de
alimento artificial y mejora sustancial de la calidad del agua de descarga. Crab et
al. (2010) evaluaron el uso de los flóculos como alimento para las postlarvas de
camarón gigante de Malasia Macrobrachium rosenbergii y obtuvieron
sobrevivencias mayores de 75%, sugiriendo que este camarón se puede alimentar
solo de bioflocs.
Otros estudios han informado sobre el uso de los bioflocs como ingrediente de la
alimentación para Litopenaeus vannamei y han establecido que el floc microbiano
incrementa significativamente el crecimiento de juveniles de este camarón y puede
ser una fuente de reemplazo de la proteína de la harina de pescado y de soya.
Kubitza (2011) sembró alevinos de tilapia de 7.3 g en tanques de biofloc y les
ofreció dos dietas (36 y 40% PB); luego de 42 días, los animales alcanzaron pesos
19
de 24.8 g (36% PB) y 21.9 g (40% PB), con ganancias diarias de 0.42 y 0.35 g/día
respectivamente; este autor concluyó que dietas con 36% PB son adecuadas para
alimentar juveniles de tilapia ya que complementa su alimentación con los flóculos.
Sierra et al. (2007) evaluó la tilapia roja en sistemas de biofloc en estanques de
agua salada de 900 m2 a densidad de 20 peces/m3 y reportó que a los 226 días de
cultivo se obtuvo una producción de 73.5 ton/Ha/ciclo con ganancias de 2.1 g/día;
la cual es de 4 a 7 veces superior a los cultivos intensivos reportados en
piscicultura de agua dulce.
En Colombia se está desarrollando la tecnología de biofloc para la producción de
peces y camarones, específicamente tilapia roja, tilapia nilótica y camarón marino
Litopenaeus vannamei a escala comercial; pero son escasos los reportes
científicos de esta actividad, mucho menos los reportes de este sistema de cultivo
con peces nativos.
3 MATERIALES Y MÉTODOS
3.1 LOCALIZACIÓN
El estudio se llevó a cabo en el Instituto de Investigación Piscícola de la
Universidad de Córdoba (CINPIC) ubicado en el Municipio de Montería (Figura 1) ,
departamento de Córdoba, cuyas coordenadas geográficas son 8º48´ de latitud
norte y 75º 52´ de longitud oeste, a una altitud de 15 msnm y valores anuales
promedio de temperatura, humedad relativa y precipitación de 27.5ºC, 85% y
1100mm, respectivamente.
20
Figura 1. Instituto de Investigación Piscícola – CINPIC. Fuente, Google maps.
3.2 MATERIAL BIOLÓGICO
Para el cultivo intensivo en biofloc fueron utilizados alevinos de bocachico, con
peso promedio de 1.6±0.5 g, obtenidos mediante reproducción artificial, y
levantados en estanques de cultivo de alevinos en el Instituto de Investigación
Piscícola de la Universidad de Córdoba (CINPIC) según el método descrito por
Atencio-García (2001).
3.3 TRATAMIENTOS Y UNIDADES EXPERIMENTALES
El desempeño productivo del cultivo de bocachico con tecnología biofloc se evaluó
durante 10 meses a tres densidades de siembra: 5 (T1), 10 (T2), 20 peces/m3
(T3); con tres réplicas por cada tratamiento, para un total de nueve unidades
experimentales dispuestas en un diseño completamente aleatorizado. Las
unidades experimentales fueron tanques de concreto rectangulares de 12 m
(6mx2m) con volumen útil de 7.7 m3, los cuales recibían aireación permanente de
blower de 1.5 HP mediante manguera polidifusora distribuida a lo largo de las
21
piletas. Con el propósito de reducir la entrada de la luz y protección contra
predadores las piletas se recubrieron con malla de poli-sombra del 80% (Figura 2).
Figura 2. Unidades experimentales del cultivo de bocachico con tecnología biofloc. Fuente: Este estudio.
3.4 PREPARACIÓN DEL SISTEMA DE CULTIVO BIOFLOCS
Los tanques de cultivo se llenaron con agua superficial de estanques en tierra de
uso piscícola del CINPIC. El fomento y desarrollo de bacterias nitrificantes y
heterotróficas, se logró a partir de la adición de melaza como fuente de carbono
para mantener la relación C: N cercana a 20:1; la adición estuvo sujeta a la
cantidad de proteína del alimento concentrado suministrado, a los valores de
amonio total y nitrito en el agua de cultivo. Se consideró que el amonio total
aportaba el 78% del nitrógeno en el cultivo agua y el nitrito total el 30% del
nitrógeno; también se consideró que el alimento comercial ofrecido (24% PB)
permiten una relación cercana a 12:1 (Avnimelech, 2009).
Para estimar la cantidad de melaza, inicialmente se estimó la cantidad de
nitrógeno total (NT) en el cultivo (mg/L) con la siguiente fórmula:
22
NT= [(cantidad de N por amonio + cantidad de N por nitrito)*vol. de agua]/1000
Luego, la cantidad de cantidad de melaza (g/día) se estimó con la siguiente
ecuación:
Melaza = NT * (relación C:N óptima para biofloc (20:1) - relación C:N por aporte de
alimento (12:1 para 24% PB)
3.5 ALIMENTACIÓN
Durante los primeros 45 días de cultivo se suministró a saciedad dos veces al día
alimento concentrado molido de 24% de PB, luego una sola vez al día hasta
finalizar el cultivo. La ración se estimó con base al 8% de la biomasa y fue
ajustada en cada muestreo.
3.6 CRECIMIENTO
Mensualmente se realizó un muestreo correspondiente a 10% de los peces de
cada unidad experimental. A cada individuo se le determinó la longitud total (Lt) y
el peso total (Pt). La medición de Lt se realizó con un ictiómetro graduado al
milímetro más cercano y para la estimación de Pt se utilizó una balanza
electrónica con capacidad de 2000 gramos.
Con los valores Lt y Pt se estimó el alimento suministrado por unidad
experimental.
Ganancia en peso (Gp). Se utilizó la ecuación: Gp= Pf – Pi, donde Pf= Peso final y
Pi= Peso inicial.
23
Ganancia en longitud total (Gl). Mediante la ecuación Gl= Ltf – Lti, donde Ltf=
longitud total final y Li= Longitud total inicial.
Ganancia diaria de peso (Gdp). Con la ecuación Gdp= Gp/días de cultivo.
3.7 SOBREVIVENCIA Y PRODUCTIVIDAD
Biomasa (B). Se utilizó la ecuación B= número de animales x peso promedio.
Ganancia en Biomasa. Mediante la ecuación GB = Bf – Bi, donde Bf es la biomasa
al final del cultivo y Bi la biomasa inicial
Tasa especifica de crecimiento (G). Se utilizó la ecuación G (%días) = (Ln Pf – Ln
Pi/días)*100; donde (Ln Pf) es logaritmo natural del peso final, menos el logaritmo
natural del peso inicial (Ln Pi) entre los días de cultivo.
Factor de condición (K). Se utilizó la ecuación propuesta por Bagenal & Tesch,
(1978), K= Pt/Ltb, donde b es el coeficiente de regresión de la relación peso-
longitud total.
Factor de Conversión alimenticia (FCA). Mediante la ecuación FCA = Alimento
suministrado total (Kg)/Ganancia en Biomasa (Kg)
Sobrevivencia (S). Se estimó mediante la ecuación S = (Número final de
animales/Número inicial de animales) *100. Además, se registró la mortalidad
diaria en cada unidad experimental
3.8 COMUNIDADES PLANCTÓNICAS ASOCIADA AL BIOFLOC
24
La evaluación cualitativa y cuantitativa de los microorganismos asociados a los
flóculos microbianos se realizó quincenalmente. De cada unidad experimental se
tomaron cinco sub-muestras de floc de 50 ml, en cinco puntos distintos de cada
unidad de cultivo; luego fueron homogeneizadas en un Erlenmeyer de 250 ml.
Para la cuantificación de las microalgas se tomó una alícuota de1 ml y se colocó
en una cámara Sedgewick-Rafter (Azim & Little 2008) se observó con un
microscopio de luz (Carl Zeiss, Axiostar, Usa) y un microscopio invertido de
contraste de fase positiva (Carl Zeiss, Primo Vert, Alemania) con objetivos entre
10x y 40x. Para la cuantificación de la microfauna (ciliados, rotíferos, nemátodos)
se tomaron tres muestras de 10 ml de agua que se fijaron con formalina a 5%, las
cuales se observaron y contabilizaron de manera directa con ayuda de una
cámara Sedgewick-Rafter y un microscopio de luz (Carl Zeiss, Axiostar, Usa) y un
microscopio invertido de contraste de fase positiva (Carl Zeiss, Primo Vert,
Alemania), con objetivos entre 10x y 40x.
Para la identificación de especies de los diferentes grupos del plancton se tomaron
microfotografías y se midieron las estructuras claves con la ayuda de un
analizador de imágenes (Carl Zeiss, Axion visión 4.3, Alemania) para comparar
con las claves taxonómicas descritas por Streble & Krauter (1987), Yacubson
(1969; 1972; 1974), Boltovskoy (1978), Balech (1988), Taylor (1976), Vidal (1995)
y Aladro-Lubel et al. (2009).
La abundancia de microorganismos por ítems se determinó por la fórmula: Ind/L=
((Vcf)(Ni))/(Vti)Vc; dónde Ind: individuos, L: litro, Vcf: volumen de la concentración,
Ni: número de individuos contados, Vti: volumen total inicial, Vc: volumen de la
muestra contado.
3.9 CALIDAD DE AGUA
25
Para la evaluación de la calidad del agua, se registró, una vez al día, oxígeno
disuelto, pH y temperatura, con ayuda de un oxímetro digital (YSI, 550A, USA) y
un peachímetro digital (YSI, pH100, USA). La medición de amonio total, nitrito y
nitrato se midió semanalmente con ayuda de un fotómetro (YSI 9500, USA), así
como para las mediciones de dureza total y alcalinidad total.
Los sólidos sedimentables totales (SS) o volumen del floc, se determinaron
tomando una muestra de 1000 ml de agua del tanque de cultivo que se colocó en
conos Imhoff. El volumen del floc que se acumuló en el fondo del cono se estimó
después de 15 minutos (Avnimelech, 2007).
La evaluación de los sólidos suspendidos totales (SST), se midió mediante método
estándar 2540-B, con secado entre 103ºC y 105ºC. Brevemente el procedimiento
consistió en calentar en un crisol limpio entre 103ºC y 105ºC, durante una hora;
luego se tomó un volumen de muestra, filtrado con filtro de papel Whatman (60
µm) que proporcionó un residuo entre 2.5 y 200 mg. El volumen medido de
muestra, bien mezclado se transfirió al crisol previamente pesado y llevado a un
horno de secado (Horno Dynamica, AIR performance, Alemania), reduciendo la
temperatura hasta 2ºC aproximadamente, por debajo del punto de ebullición
(100ºC), a fin de evitar salpicaduras. Luego el crisol fue puesto en un desecador
para equilibrar la temperatura y pesado en una balanza analítica. La cantidad de
sólidos totales suspendidos (mg/ml), fue calculada mediante la ecuación:
SST = [((A-B)*1000)/Vol ; donde, A = Peso del residuo seco más crisol en mg; B =
Peso del crisol en mg; Vol (ml) = Volumen de muestra en ml.
A partir de la estimación de SS y SST, se estimó el índice volumétrico de sólidos
(IVL, ml/mg), mediante la ecuación:
IVL = (SS*1000/SST)
26
3.10 ANÁLISIS ESTADÍSTICO
Se utilizó un diseño completamente al azar (DCA) y a todas las variables
estudiadas (calidad de agua, desempeño productivo, cuantificación del plancton)
se les evaluó los supuestos de normalidad (Prueba de Shapiro-Wilk) y
homogeneidad de varianza (Prueba de Levene). Luego se aplicó un análisis de
varianza (ANOVA) seguido de la prueba de Rango Múltiple de Tukey. En todos los
casos, se utilizó un nivel de confianza del 95% como criterio estadístico para
revelar diferencias significativas. El análisis estadístico se realizó con ayuda del
software SAS versión para Windows (SAS Institute Inc, Cary, NC, USA).
27
4 RESULTADOS
4.1 DESEMPEÑO ZOOTÉCNICO
En la Tabla 1, se observan los valores de las variables zootécnicas evaluadas
durante el cultivo de bocachico en sistema biofloc a diferentes densidades. T1
registró el mayor crecimiento en todas las variables estudiadas (Gp, Gpd, K y G)
siendo estadísticamente diferente a los otros tratamientos (p<0.05). Sin embargo,
entre T2 y T3 no se observó diferencia estadística (p>0.05) en Gp, Gpd y K;
mientras que la G disminuyó a medida que aumentó la densidad de siembra.
Tabla 1. Valores de las variables zootécnicas de bocachico en biofloc a diferentes densidades de siembra. Gp, ganancia de peso; Gdp, ganancia diaria de peso; G, tasa de crecimiento específico; K, factor de condición.
Variable T1 T2 T3
Peso final (g) 149.5±29.3a 75.7±7.8b 52.0±6.4b
Gp (g) 147.9±23.9a 74.1±7.8b 50.4±6.4b
Gdp (g) 0.49±0.1a 0.25±0.03b 0.11±0.1b
Longitud final 22.5±1.2a 18.2±0.4b 16.3±0.6b
Gl (cm) 17.5±1.2a 13.2±0.4b 11.3±0.6b
G (%/día) 16.6±0.6a 14.3±0.4b 13.1±.0.4c
K 10.7±0.07a 11.1±0.2b 11.3±0.2b
El crecimiento en peso y en longitud total durante los diez meses del cultivo de
bocachico en biofloc sometido a diferentes densidades de siembra se muestra en
la Figura 3 y Figura 4 respectivamente. En T1 se obtuvieron los mayores pesos y
longitudes durante el cultivo; los cual fueron estadísticamente diferentes a los
registros obtenidos en T2 y T3.
28
Figura 3 . Valores promedios del peso total durante diez meses del cultivo de bocachico P. magdalenae en biofloc sometidos a diferentes densidades de siembra. T1=5; T2=10 y T3=20 peces/m3
Figura 4. Valores promedios de la longitud total durante los diez meses del cultivo de bocachico P. magdalenae en biofloc sometido a diferentes densidades de siembra. T1=5; T2=10 y T3=20 peces/m3
0.0
20.0
40.0
60.0
80.0
100.0
120.0
140.0
160.0
180.0
200.0
mes 1 mes 2 mes 3 mes 4 mes 5 mes 6 mes 7 mes 8 mes 9 mes 10
T1 T2 T3
Pes
o (
g)
*
*
*
* *
* * * *
0.0
5.0
10.0
15.0
20.0
25.0
mes 1 mes 2 mes 3 mes 4 mes 5 mes 6 mes 7 mes 8 mes 9 mes 10
T1 T2 T3
Lon
gitu
d (
cm)
*
29
4.1.1 Sobrevivencia y productividad. La Tabla 2 registra el desempeño zootécnico
al final del cultivo de bocachico con tecnología biofloc sometido a tres densidades.
La sobrevivencia osciló entre 90.0±6.0% (T2) y 82.1±4.1% (T3) sin presentar
diferencias estadísticas entre tratamientos (p>0.05). El FCA osciló entre 16.4±3.0
(T1), 33.4±17.9 (T3) sin observarse diferencia significativa entre los tratamientos
(p>0.05). A pesar de que T1 registró la mayor productividad (0.07±0.02 Kg/m3), no
se observó diferencias estadísticas con los valores obtenidos en T2 y T3 (p>0.05).
Tabla 2. Valores de las variables de productividad de bocachico P. magdalenae en biofloc a diferentes densidades de siembra. T1=5, T2=10 y T3=20 peces/m3
Variable T1 T2 T3
Sobrevivencia (%) 86.7±17.6a 90.0±6.0a 82.1±4.1a
Biomasa final (Kg) 4.5±0.9b 4.5±0.5b 6.2±0.8a
Ganancia de biomasa (Kg) 4.4±0.9a 4.4±0.5a 6.0±0.8a
FCA 16.4±3.0a 21.8±2.3
a 33.4±17.9
a
Productividad (Kg/m3) 0.07±0.02a 0.04±0.02a 0.01±0.03a
La mayor biomasa final se presentó en T3 (6.2±0.8 Kg), mostrando diferencia con
los valores de T1 (4.5±0.9 Kg) y T2 (4.5±0.5 Kg) (p<0.05), de igual forma la
ganancia en biomasa osciló entre 6.0±0.8 Kg (T3) y 4.4±0.9 Kg (T1), sin presentar
diferencia significativa entre valores (p>0.05).
30
4.2 COMUNIDADES PLANCTÓNICAS ASOCIADA AL BIOFLOC
4.2.1 Microorganismos durante el periodo de estabilización y maduración de
inóculo de floc. La Figura 5, muestra los grupos de microorganismos identificados,
durante el periodo de estabilización del inóculo de floc, previo a su inoculación en
las unidades experimentales de cultivo. Se identificaron siete grupos (bacterias,
microalgas, protistas, ciliados, cladóceros, rotíferos y copépodos). Los copépodos
fueron los más abundantes (13.0±1.0 ind/ml), mostrando diferencia estadística en
relación a los otros grupos (p<0.05).
Figura 5. Grupo de microorganismos identificados, durante el periodo de estabilización y maduración del inóculo de biofloc, utilizado en cultivo de crecimiento de P. magdalenae con tecnología biofloc.
Las especies de microrganismos identificados por cada grupo, junto a su
caracterización cuantitativa (ind/ml) se presentan en la
0.0
2.0
4.0
6.0
8.0
10.0
12.0
14.0
Rotíferos Microalgas Ciliados Cladóceros Copépodos Protistas Bácterias
ind
/mL
Grupo de microorganismos
31
Tabla 3. De los grupos con mayor diversidad de especies, se encuentran los
rotíferos y las microalgas. Los rotíferos Brachionus havanaensis (17±2.6 ind/ml) y
Lacane luna 21±4.3 (ind/ml) fueron los más abundantes.
32
Tabla 3. Caracterización de microorganismos identificados por grupos, durante el tiempo de estabilización y maduración del inóculo de floc, durante el cultivo de P. magdalenae.
MICROORGANISMO Ind/ml Promedio
Rotíferos
Brachionus havanaensis 17±2.6
8.1±6.3
Gastropus sp. 3.6±3.2
Habratrocha sp. 5±2.6
Rotaria sp. 7.6±1.5
Euchlanis sp. 6.3±2.0
Lecane luna 21±4.3
Lecane sp. 13±1
Blepharisma undulans 3.6±0.6
Mytilina videns 2±1
Colurella sp. 2.3±0.6
Philodina sp. 7.6±1.5
Microalgas
Anabaena sp. 3.6±0.6
2.6±1.1
Anabaena sphaerica 3.6±2.1
Actinastrum sp. 3.6±0.6
Asterococcus superbus 3.6±1.5
Ankistrodesmus sp. 3.6±0.6
Coelosphaerium sp. 3±1
Crucigenia quadrata 2±1
Diatoma mesodon 1.6±0.6
Diatoma sp. 1.3±0.6
Dactylococcopsis acicularis 1.3±0.6
Gyrosigma attenuatum 2±1
Monoraphidium contortum 2±1
Monoraphidium komarkova 1.3±0.6
Microspora quadrata 1.6±0.6
Pinnularia sp. 4±1
Rhizosolenia sp. 2.3±1.6
Scenedesmus securiformis 5.6±2.1
Staurodesmus cuspidatus 3.3±1.5
Staurastrum gracile 2±1
33
MICROORGANISMO Ind/ml Promedio
Staurastrum boreale 2.3±1.5
Scenedesmus rectangularis 3±1
Scenedesmus platydiscus 3±1
Scenedesmus acuminatus 2±1
Scenedesmus javanaensis 1.3±0.
Staurodesmus extensus 2±1
Treubaria sp. 1.6±0.6
Ulothrix sp. 2±1
Ciliados
Strombilidium sp. 3±1
4.8±2.5 Vorticellas sp. 5±1
Stombidium sp. 3±1
Paramecium sp. 8.3±3.2
Bacterias
Streptococcus margaritaceus 2±1 2.0±0.0
Protista
Euglena 5±2.6
4.0±0.9 Euglypha alveolata 3.6±3.2
Nebela sp. 3.3±1.5
Cladóceros
Alona 7.6±1.5 7.7±0.0
Copépodos
Ciclopoides 13±1 13±0.0
4.2.2 Microorganismos en el biofloc del cultivo de bocachico. Los grupos
identificados durante el periodo de cultivo de bocachico con tecnología biofloc se
muestran en la Figura 6. La mayor abundancia de microorganismos se estimó en
T1 (186.60 ind/ml) y las menores en T2 (155,79 ind/ml), sin observarse diferencias
estadísticamente entre estos valores (p>0.05). Sin embargo, se observa que los
protistas fueron el grupo más abundante (p<0.05) y amebas, cladóceros y
copépodos los menos abundantes.
34
Figura 6. Grupo de microorganismos identificados durante el cultivo de P. magdalenae con tecnología biofloc. T1=5; T2=10 y T3=20 peces/m3
La Figura 7, Figura 8 y Figura 9 corresponde a la identificación cualitativa de los
grupos de microorganismos registrados durante el estudio en cada uno de los
tratamientos evaluados.
Figura 7. Microorganismos identificados durante el cultivo de P. magdalenae con
tecnología biofloc. T1 (5 peces/m3).
0.00
10.00
20.00
30.00
40.00
50.00
60.00
70.00
80.00
Rotifero Microalgas Ciliados Cladoceros Copepodos Protistas Anélidos Amebas
ind
/ m
l
Grupos de microorganismos Identificados
T1 T2 T3
35
Figura 8. Microorganismos identificados durante el cultivo de P. magdalenae con tecnología biofloc. T2 (10 peces/m3).
Figura 9. Microorganismos identificados durante el cultivo de P. magdalenae con tecnología biofloc. T3 (20 peces/m3).
En la Tabla 4, se muestra la identificación cuantitativa para los grupos del
zooplancton durante el tiempo de cultivo de P. magdalenae con tecnología biofloc,
en T1 se estimaron en promedio 67.4 ind/ml del grupo Protistas, seguido de
Rotiferos (36.8 ind/ml). En T2 (65.1 ind/ml) y T3 (68.8 ind/ml) los protistas también
fueron los más abundantes y seguidos por el grupo de los Rotiferos (T2=40.8
ind/ml, T3=33.0 ind/ml).
36
Del grupo Protistas especies como Euglypha acanthophora, Nebela sp., Arcella
vulgaris fueron los más abundantes; mientras que en Rotiferos fueron Mytilina
videns, Lecane sp, Habrotrocha lata, Lecane luna; en Ciliados lo fueron Vorticellas
sp. y Tokoprya infusionum y en Anélidos fue Monhystera similis.
Tabla 4. Abundancia promedio de especies zooplanctónicas identificadas en el cultivo P. magdalenae con tecnología biofloc. T1=5; T2=10 y T3=20 peces/m3.
MICROORGANISMOS Ind/ml
T1 T2 T3
Rotiferos
Euchlanis sp. 59.2 42.4 31.4
Lecane luna 52.0 49.7 43.3
Lecane sp. 67.7 65.7 66.5
Blepharisma undulans 30.0 34.0
Mytilina videns 92.0 91.0 85.7
Colurella sp. 36.0 45.9 45.0
Colurella uncicata 25.0 35.7 37.9
Philodina sp. 20.5 29.2 22.8
Habratrocha sp. 25.0 24.6 42.0
Habrotrocha lata 88.4 74.5 49.2
Rotaria sp. 6.7 17.3 13.5
Brachionus havanaensis 9.7 19.6 6.0
Gastropus sp. 12.6 13.5 6.7
Mytilina sp. 25.0
Polyarthra sp. 2.0
Keratella sp. 2.0 21.0 9.5
Promedio grupo 36.8±27.7 40.8±23.1 33.0±23.0
Ciliados
Strombilidium sp. 24.0 8.0 8.0
Vorticellas sp. 80.2 22.5 26.9
Stombidium sp. 24.3 4.0 26.7
Euplotes charon 4.0 3.0
Euplotes patella 2.0 4.5 8.7
Paramecium sp. 47.2 14.3 29.2
Pleuronema crassum 19.4 28.5
Tokoprya infusionum 73.0 48.0
Gymnophrys cometa 2.5 55.0
Paramecium trichium 15
Promedio grupo 27.0±25.6 16.5±23.8 28.52±16.5
37
MICROORGANISMOS Ind/ml
T1 T2 T3
Protista
Arcella vulgaris 92.8 117.3 106.2
Euglypha acanthophora 117.8 71.2 95.2
Euglypha alveolata 67.9 72.9 88.6
Nebela sp. 162.2 72.8 88.5
Centropyxis aculeata 33.0 26.0 45.6
Euglena sp. 39.0 30.6 44.3
Arcella megastoma 40.0 46.0
Raphidocystis tubifera 36.0
Metachaos gratum 26.0
Nebela collaris 29.0
Promedio grupo 67. 4±47.6 65.1±33.5 68.8±28.3
Anelidos
Aelosona sp. 8.5 7.4 9.6
Monhystera similis 18.9 7.6 7.5
Promedio grupo 13.7±7.3 7.6±0.2 8.5±1.5
Cladóceros
Alona sp. 6.2 3.0 2.7
Moina sp. 6.2 3.9 5.1
Promedio grupo 6.22±0.02 3.5±0.6 3.9±1.7
Copépodos
Ciclopoides sp. 5.1 3.5 3.9
Amebas
Astromoeba radiosa 4.7 2.9 1.7
La
38
Tabla 5. Muestra la abundancia de especies del fitoplancton. Las microlagas más
abundantes fueron Coelosphaerium sp, Monoraphidium komarkova, Crucigenia
quadrata y Scenedesmus javanaensis en todos los tratamientos.
39
Tabla 5. Identificación cuantitativa para las especies caracterizadas en el fitoplancton.
Microalgas ind/ml
T1 T2 T3
Anabaena sp. 8.2 8.8 18.6
Anabaena sphaerica 12.6 17.9 26.1
Ankistrodesmus sp. 38.4 21.3 30.3
Coelosphaerium sp. 45.3 44.7 62.6
Microspora quadrata 27.9 22.1 35.0
Asterococcus superbus 12.0 3.0 19.0
Scenedesmus securiformis 49.9 34.7 45.0
Scenedesmus platydiscus 0.0 4.0 21.0
Rhizosolenia sp. 9.9 9.5 16.5
Staurodesmus extensus 15.9 6.7 27.5
Staurodesmus cuspidatus 18.0 6.9 12.0
Diatoma sp. 6.0 9.0 13.5
Diatoma mesodon 27.2 11.7 23.9
Monoraphidium komarkova 63.8 60.7 76.0
Monoraphidium contortum 22.9 25.4 30.7
Diatoma hiemale 4.0 27.4
Scenedesmus acuminatus 30.8 20.3 34.9
Scenedesmus javanaensis 37.7 36.8 49.3
Scenedesmus rectangularis 21.0 1.0 24.6
Scenedesmus quadricauda 37.8 33.3 40.8
Pinnularia sp. 28.7 10.5 26.8
Crucigenia quadrata 78.6 68.7 98.2
Crucigenia tetrapedia 37.7 27.3 38.5
Dactylococcopsis acicularis 25.8 16.1 25.8
Staurastrum boreale 19.5 8.0 18.0
Staurastrum sp. 4.5 8.5 18.0
Staurastrum gracile 13.0 7.0 12.7
Gyrosigma attenuatum 18.7 2.9 17.4
Stauroneis sp. 15.0 12.9 32.4
Actinastrum sp. 5.0 8.0 15.0
Treubaria sp. 99.0 4.0 17.8
Ankistrodesmus acicularis 5.0 6.0 16.0
pediastrum sp 2.0 6.0
Pediastrum clathratum 8.0 2.0
Pediastrum tetras 26.0 9.5
Ulothrix sp. 2.0 2.0 5.0
40
Microalgas ind/ml
T1 T2 T3
Tetraedron caudatum 2.0
Oscillatoria sp. 27.4 20.0 24.6
Gonium pectorale 6.0 24.0
Promedio grupo 25.7±21.6 15.7±16.1 28.1±18.8
4.3 CALIDAD DE AGUA EN EL CULTIVO DE BOCACHICO CON BIOFLOC
En la Tabla 6 se muestran los valores promedios de oxígeno disuelto,
temperatura, pH, alcalinidad, dureza y sólidos sedimentables totales en los
diferentes tratamientos. En ninguno de los parámetros analizados se observó
diferencia estadística (p>0.05).
Tabla 6. Calidad de agua en el cultivo de bocachico con tecnología biofloc a diferentes densidades de siembra. T1=5; T2=10 y T3=20 peces/m3.
Parámetros T1 T2 T3
Oxígeno disuelto(mg/L) 7.20±0.05a 7.17±0.02a 7.02±0.2a
Temperatura (°C) 28.±0.3a 28.3±0.2a 28.2±0.1a
pH 7.9±0.03a 7.8±0.05a 7.9±0.1a
Alcalinidad total (mg/LCaCO3) 119.9±37.3a 127.5±13.7a 110.8±11.7a
Dureza total (mg/LCaCO3) 138.7±52.2a 153.6±30.7a 128.6±32.6a
Sólidos sedimentables totales (ml/L) 2.1±0.8a 5.5±0.6a 4.3±3.3a
4.3.1 Compuestos nitrogenados. La Figura 10 muestra los valores promedio
semanales de TAN (nitrógeno amoniacal total) evidenciándose que el mayor valor
(16.54mg/l) estuvo entre las semanas nueve y once (17.84±1.0mg/L), mientras
que los mayores valores promedios de Amonio (NH3-) se registraron en la semana
doce con 8.05±0.4mg/L (Figura 11). Por lo tanto, los valores más altos de TAN y
NH3- se presentaron en T3; sin diferencias estadísticas entre los tratamientos
(p>0.05).
41
Figura 10. Valores promedios de nitrógeno amoniacal total (TAN) durante los diez meses del cultivo de bocachico con tecnología biofloc a diferentes densidades de siembra. T1=5; T2=10 y T3=20 peces/m3.
Figura 11 Valores promedios semanal del amonio (NH3) durante los diez meses de cultivo de bocachico en sistema biofloc a diferentes densidades de siembra. T1=5; T2=10 y T3=20 peces/m3.
-5.00
0.00
5.00
10.00
15.00
20.00
25.00
30.00
T1 T2 T3
TAN
-2.00
0.00
2.00
4.00
6.00
8.00
10.00
12.00
T1 T2 T3
AM
ON
IO
42
La Figura 12. muestra los valores promedios semanales de nitritos. Los nitritos
oscilaron entre 0.01±0.0 mg/L (T2) y 2.05±2.6mg/L (T1). En la Figura 13 se
registran los valores promedios semanales de nitratos los valores promedios
semanales de nitritos y nitratos durante los diez meses de cultivo del bocachico en
biofloc a diferentes densidades de siembras, los NO3 fluctuaron entre 1.82±0.6
mg/L (T1) y 38.89±1.7 mg/L (T3), en ambos casos sin presentar diferencias
estadísticas entre valores (p>0.05).
Figura 12. Valores promedios de nitritos mg/L durante los diez meses de cultivo de bocachico en sistema biofloc a diferentes densidades de siembra.
-2.00
-1.00
0.00
1.00
2.00
3.00
4.00
T1 T2 T3
NIT
RIT
O
43
Figura 13 Valores promedios del NO3 Nitrato mg/L durante los diez meses de cultivo de bocachico en biofloc a diferentes densidades de siembra.
5 DISCUSIÓN
5.1 DESEMPEÑO DEL CULTIVO DE BOCACHICO EN SISTEMA BIOFLOC
Los reportes de cultivo de bocachico en estanque en tierra a densidad de siembra
entre 1 y 0.3 peces/m2 requieren hasta dos años para alcanzar un peso promedio
de 500 g (Atencio García et al. 2003). García et al. (2011) reportaron resultados
muy parecidos a los de este estudio. con ganancia en peso de 137.5 g, ganancia
diaria de peso de 0.6 g y longitud total de 17.3 cm para bocachico cultivado en
estaques en tierra por ocho meses en consorcio con tilapia nilótica a densidad de
3.3 peces/m3 y alimentados con dietas de 20 y 25% de proteína cruda.
Considerando que el presente estudio solo por diez meses. se sugiere un
rendimiento considerable dadas las condiciones de manejo. Principalmente en
función del mantenimiento de las variables que se integran en el manejo de cultivo
biofloc.
0.00
5.00
10.00
15.00
20.00
25.00
30.00
35.00
40.00
45.00
50.00
T1 T2 T3
NIT
RA
TO
44
El análisis de las variables de crecimiento del presente estudio, al final del cultivo
(Gp, Gl, Gpd, G y K) muestran que el mejor crecimiento se obtuvo a la menor
densidad evaluada (5 peces/m3); sugiriendo que a mayores densidades (10 y 20
peces/m3) se afectó el crecimiento del bocachico; lo cual sugiere que la densidad
de siembra es una limitante para esta especie. Según Moyle & Cech (2000) la tasa
de crecimiento de los peces depende de diversos factores ambientales que
interactúan entre sí como la densidad, temperatura del agua, los niveles de
oxígeno disuelto, amonio, salinidad, calidad del alimento ingerido, edad y el estado
de madurez de los peces. Aunque la densidad de siembra fue un factor que
determinó el crecimiento de la especie, es conveniente resaltar que a la menor
densidad se observó una mayor heterogeneidad de tallas.
Según Luz & Zaniboni Filho (2002) la densidad de siembra merece atención
especial en el cultivo de peces por afectar la sobrevivencia el crecimiento y
comportamiento en cultivo. En conjunto estas variables determinan la
productividad y rendimiento de la especie cultivada. En términos de biomasa total
el mayor registro (6.2±0.8 Kg) se observó en el tratamiento donde hubo mayor
densidad de siembra (T3); sin embargo, la ganancia en biomasa, la sobrevivencia
y la productividad (Kg/m3) reflejan que no hubo diferencia significativa entre los
tratamientos. La mayor productividad registrada se obtuvo en el tratamiento con
mayor densidad, debido a que la sobrevivencia no fue diferente entre los
tratamientos; lo cual concuerda con lo que plantea García et al. (2011). Quienes
aseguran que un mayor número de animales convergen en una mayor biomasa;
siempre y cuando no se afecte la sobrevivencia.
En el presente estudio se obtuvo sobrevivencias superiores a 80%, consideradas
altas cuando se compara con los reportes de sobrevivencia (<30%) en estanques
(Hahn & Grajales. 2007; García et al. 2011). Aunque en otros ensayos con
Prochilodus lineatus cultivados en tanques de concreto y con densidades entre 0.5
45
y 1 pez/m2 la sobrevivencia fue del 80% (Della-Rosa et al., 2014), similares a las
reportadas en este estudio.
Una de las características de los sistemas super-intensivos como la tecnología
biofloc son las altas sobrevivencia reportadas. Poleo et al. (2011) en sistema de
recirculación con cachama blanca reportó sobrevivencia de 92%; mientras que
Azim & Little (2008) reportaron sobrevivencias de 100% de tilapia nilótica con
tecnología biofloc.
El factor de conversión alimenticia (FCA) indica la eficiencia del alimento en el
cultivo. García et al. (2011) reportó FCA entre 2.0 y 2.4 para bocachico en
consorcio con tilapia nilótica; pero en el presente estudio los valores de FCA
fueron altos (15.7 y 29.9). Bocachico es un pez iliófago detritívoro con una
compleja estructura del tracto gastrointestinal que le permite el aprovechamiento
del detritus formado a partir de microalgas, zooplancton y materia orgánica en
descomposición con bajos niveles de energía (Yossa y Araújo-Lima, 1998; Yossa,
2002) esta condición puede ser la responsable del bajo desempeño productivo del
bocachico en cultivo, donde normalmente se ofrecen alimentos con contenidos
proteicos y energéticos mayores (Urbano et al., 2009).
El establecimiento del sistema biofloc ocurre favoreciendo una alta relación entre
carbono y nitrógeno en el agua, para lo cual frecuentemente son utilizadas
raciones con bajo nivel de proteína bruta (Azim & Little, 2008) y se adiciona una
fuente suplementaria de carbono orgánico en el agua (Samocha et al., 2007). Sin
embargo, la adición de carbono orgánico dependerá en gran medida de la
cantidad de nitrógeno amoniacal que se requiera controlar y consecuentemente la
formación en menor o mayor medida de macroagregados del floc. En esta
investigación el alimento suministrado, además de alimentar a los peces, también
buscaba elevar la relación C:N y de esta manera aumentar la cantidad de
macroagregados de floc; los cuales fueron monitoreados a través de los sólidos
46
sedimentables, que nunca superaron los 5.5 ml/L. Se infiere entonces que el
hábito alimenticio de la especie incidió en la poca actividad bacteriana tipo
heterótrofa, requiriendo más alimento del que podían aprovechar los peces y
elevando el factor de conversión alimenticia.
5.2 CARACTERIZACIÓN DE LOS MACROAGREGADOS DE FLOC
La composición de las comunidades plantónicas asociadas al cultivo de bocachico
con tecnología biofloc, sugiere el establecimiento de una comunidad de
importancia biológica y nutricional, en flujo de nutrientes y disponibilidad de
alimento primario. Se identificaron ocho grupos dentro de las comunidades
planctónicas asociadas a los macroagregados de floc como son microalgas,
rotíferos, ciliados, anélidos, cladóceros, protista, amebas y copépodos con mayor
abundancia de este último grupo en el periodo de estabilización del inóculo y
protistas, rotíferos y microalgas en el periodo de cultivo. Las composiciones de las
comunidades de microrganismos son consistentes con los resultados obtenidos
por Burford et al. (2004b), Wasielesky et al. (2006), Ray et al. (2010b), Crab et al.
(2012) y Monroy-Dosta et al. (2013) sobre la conformación de los macroagregados
de floc.
La mayor abundancia de microorganismos identificados (ind/ml) se registraron en
T1 (186.6 ind/ml). El hábito alimenticio de la especie junto las densidades
evaluadas en T1 (5 peces/m3) y T3 (20 peces/m3), permite sugerir cierta presión
de la especie sobre la abundancia de los microrganismos, en función de la
densidad de peces evaluadas y el tiempo de estabilización del sistema, tal como
fue sugerido por Ballester et al. (2010) y Miaca et al. (2012); quienes consideraron
que los elementos que producen los flóculos tales como la fuente de carbono y el
alimento balanceado, así como los peces acondicionados para el sistema, pueden
tener una influencia directa sobre los grupos de organismos que se desarrollan y
su abundancia en relación al tiempo de cultivo.
47
Los resultados obtenidos en este estudio indican variaciones entre las diversas
comunidades de organismos que se encuentran asociadas al biofloc. El grupo con
mayor abundacia fue Protistas, en el cual se identificaron siete géneros entre ellos
Arcella, Euglypha, Nebela, Euglena, Raphydocytis, Centropyxis y Metachaos. La
importancia de los protistas es su importancia en la eliminación de contaminantes,
especialmente compuestos nitrogenados, contribuyendo a la formación de
bioagregados y flóculos (Abreu et al., 2007), en la depredación de poblaciones
bacteriana que pueden llegar a ser patógenas (Pérez-Uz et al., 2009) y en la
formación, distribución y composición de la comunidad bacteriana (Lee et al.,
2004; Abreu et al., 2007).
Los rotíferos, se observaron a partir de la tercera semana, del género Lecane.
Keratella y Philodina, siendo éste último el que predominó durante todo el cultivo.
Loureiro et al. (2012), indicaron que los rotíferos frecuentemente están asociados
al biofloc. Esto se debe a que los rotíferos pueden fragmentar los flóculos y
consumir las bacterias adheridas; además que, el mucílago producido por sus
excreciones también ayuda a la formación de nuevos flóculos (Pérez 2010).
Ballester et al. (2010), observaron concentraciones mínimas y máximas de
rotíferos de 4.6 y 151 ind/ml respectivamente, en agua marina (35 g/l). En el
presente estudio, la abundancia de este grupo osciló entre 33.0±23.0 ind/ml (T3) y
40.8±23.1 ind/ml (T2). El grupo de los rotíferos constituye uno de los más
representativos y en relación directa con las cadenas tróficas presentes en los
ambientes de cultivo con tecnología biofloc (Ray et al., 2010b).
Asociados en igual manera a la dinámica del sistema y conformación de los
macroagregados, en este estudio los ciliados estuvieron representados por siete
géneros: Paramecium, Euplotes, Vorticella, Strombilidium, Tokoprya, Pleuronema,
Gymnophrys en comparación con el trabajo de Loureiro et al. (2012) en el cual se
identificaron solamente tres géneros: Unorema, Litonotus y Euplotes en el cultivo
de camarón con tecnología biofloc.
48
De las especies menos abundantes se resalta la presencia de Monhytera similis.
dentro del grupo de los anélidos, grupo considerado de gran importancia dentro
del sistema biofloc por presentar altos contenidos de proteína cruda y ácidos
grasos esenciales (De Lara, 2005); así como especies del grupo de las amebas,
cladóceros y copépodos.
Los géneros Ankistrodesmus y Scenedesmus (Clorófitas) fueron predominantes
en el grupo de las microalgas, asociados a la cantidad y calidad de nutrientes y el
consumo selectivo de ciertas especies de ciliados y rotíferos que controlan las
poblaciones de microalgas (Ray et al., 2010b).
La caracterización de estos grupos es recurrente en la mayoría de los estudios
realizados en cultivos con tecnología biofloc (Ballester et al., 2010; Ray et al.,
2010b; Monroy-Dosta et al., 2013; Laureiro et al., 2012; Emerenciano et al., 2013).
Es posible sugerir que el establecimiento de la comunidad planctónica es
específica, dominante, uniforme y diversa. Estos grupos se caracterizan por la
estrategia reproductiva, tamaño pequeño, ciclo de vida corto y amplia tolerancia a
factores ambientales (Neves et al., 2003); y su establecimiento es influenciado por
condiciones del sistema, fuente de carbono, inóculo inicial y como en el presente
estudio por el comportamiento y hábito alimenticio de la especie cultivada.
5.3 CALIDAD DE AGUA
49
5.3.1 Oxígeno disuelto, temperatura y pH. Para el desarrollo de cultivos
intensivos de producción acuícola el oxígeno disuelto (OD) es de suma
importancia. en los sistemas de cultivo de peces en biofloc es esencial para la
actividad metabólica como para las células aérobicas del floc y el mantenimiento
del sistema (Martins et al., 2003). En el presente estudio los valores de OD se
reportaron por encima de 6.0 mg/L valores considerados óptimos para el
desarrollo de cultivos en sistema biofloc. En el caso de tilapia y camarón que han
sido ampliamente estudiados se registraron valores entre 5 y 6 mg/L de OD como
garantía para el desarrollo eficientes de los cultivos y manejo de la producción
(Azim & Little, 2008; Ray et al. 2010a; Crab et al., 2012).
La temperatura es una variable importante en la formación y estabilización de
sistemas biofloc, las investigaciones han mostrado que las variaciones de
temperatura y la formación de floc tienen una fuerte relación. Wilen et al. (2000)
registraron bajo rendimiento de flóculos a temperaturas inferiores a 4°C en
comparación con temperaturas entre 18 y 20°C, debido a la disminución de la
actividad microbiana en los flóculos; por su parte Krishna & Van Loosdrecht (1999)
observaron que a temperaturas entre 30 y 35°C se presenta un aumento
considerable en el volumen de los lodos (SST ≥ 500 mg/ml), como consecuencia
de la producción de polisacáridos extracelulares en la dinámica de reciclado de la
actividad bacteriana; por lo que a temperaturas intermedias (20 a 30°C) sistemas
presentan mayor estabilidad y formación de flóculos bacterianos.
El rango de temperatura influye de manera directa en el crecimiento de bacterias
nitrificantes, siendo estas bacterias las de preferencia para poder establecer en
una ruta de reciclado amonio-nitrito-nitrato. Si la temperatura disminuye, se reduce
la velocidad de nitrificación, afectando la población de bacterias por cambios en
sus rangos óptimos de manejo (Gerardi, 2002; González et al., 2010). Se sugiere
que a temperaturas de 28.5°C, se garantiza la formación de macroagregados y
mantenimiento del sistema, debido a que la temperatura óptima para mejor
50
manejo de la comunidad bacteriana oscila entre 25 y 30°C (Hargreaves, 2013);
además, 28°C también es adecuado para a la especie en cultivo (Atencio-García
et al., 2003).
El pH se relaciona de manera directa con la alcalinidad, permaneciendo estables
en el agua a valores de pH entre 7 y 9 y alcalinidad mayor de 50 mg de CaCO3 /l
(Avnimelech, 2009). En el presente estudio el pH presentó valores promedio de
7.0, que se encuentran dentro del rango reportado por diversos autores (7.5 a 9.0)
para el manejo de sistema de cultivo BFT con especies comerciales (Avnimelech,
2009; Ray et al., 2010a; Crab et al., 2012; Emerenciano, 2013).
5.3.2 Alcalinidad total y dureza total. Los valores de alcalinidad registrados
durante el cultivo de bocachico oscilaron entre 127.5 y 110.8 mg CaCO3/l;
ligeramente superiores (60-100 mg CaCO3/l) a los reportados en cultivo de tilapia
nilótica en este tipo de sistemas (Azim & Little, 2008); asimismo, la dureza total,
osciló entre 153.6 y 128.6 mg CaCO3/l, considerados adecuados para el
mantenimiento y ruta de nitrificación de las bacterias propias del sistema (Ebeling
et al., 2006; Ray et al., 2010b).
Después de la estabilización del sistema biofloc durante el cultivo de peces, se
presenta un crecimiento de la población bacteriana provocando una respiración y
degradación del material orgánico lo cual eleva las concentraciones del gas
carbónico en el sistema y presenta una disminución en la alcalinidad durante la
nitrificación (Ebeling et al., 2006). La disminución de la alcalinidad es debido al uso
de carbonatos por bacterias nitrificantes y la producción de iones de hidrógeno y
de iones de nitritos durante la nitrificación (Gerardi, 2002). Por tal razón, Azim &
Little (2008) consideraron que los sistemas biofloc pierden su capacidad buffer por
lo que requieren adiciones frecuentes de fuente de carbonatos, con el fin de
estabilizar el sistema. Para el manejo del cultivo de bocachico en biofloc durante
los diez meses se adicionó cal para regular la disminución de alcalinidad.
51
5.3.3 Nitrógeno amoniacal total y amonio no ionizado. El nitrógeno puede estar
presente en los ambientes acuáticos en formas de nitrato (NO3-), nitrito (NO2
-),
amonio ionizado (NH4+) y amonio no ionizado (NH3
-). El nitrógeno amoniacal total
(TAN, NH4++NH3), óxido nitroso (N2O), óxido nítrico (NO), nitrógeno molecular
(N2), nitrógeno orgánico disuelto (péptidos, purinas, aminas, aminoácidos) y
nitrógeno orgánico particulado, se denominan en conjunto como compuesto
nitrogenado (Hernández & Vargas, 2003). Compuestos como los nitratos y el
amonio. son requeridos como fuente principal de nitrógeno biodisponible para la
generación de cadenas tróficas; pero NH3 y NO2- son tóxicos para los peces,
convirtiéndose en factores limitantes para el crecimiento y sobrevivencia del cultivo
(Ebeling et al., 2006; Avnimelech, 2009; Hargreaves, 2013).
En las especies de cultivo evaluadas con tecnología biofloc se han reportado
valores de TAN entre 1.9 y 2.5 mg/L para el caso de tilapia (Kubitza, 2011) y entre
0.1 y 2.9 mg/L para el cultivo de camarón (Burford et al., 2004a). Las
concentraciones de NH3 por encima de 1.5 mg/L se consideran letales para
diferentes especies (Avnimelech, 2009; Crab et al., 2012; Hargreaves, 2013).
siendo aceptables por debajo de 0.025 mg/L (Neori et al., 2004).
Los niveles promedios de amonio no ionizado fluctuaron (1.05 y 1.74 mg/L) de
manera similar a los reportados por diferentes autores cuando evaluaron el
comportamiento y dinámica del sistema biofloc en el rendimiento en cultivo de
peces y camarones que en su mayoría no fueron superiores 3.5 mg/L (Azim &
Little, 2008; Crab et al., 2009; Poleo et al., 2011; Schveitzer et al., 2013; Lorenzo
et al., 2016). En este tipo de sistema se presentan altos niveles de los compuestos
nitrogenados; sin embargo, se puede establecer que su toxicidad depende de las
condiciones y del grado de tolerancia de la especie cultivada. Zhao et al. (2012)
afirmaron que los valores de amonio y sus derivados, aumentan con el porcentaje
de proteína contenido en la dieta y la tasa de alimentación, caso presentado en las
52
semanas 10 y 14 de cultivo, cuando se presentaron los mayores valores de TAN y
NH3, relacionado con un suministro excesivo de alimento y disminución de la
relación C: N en el sistema, lo cual permite inferir una disminución de la acción de
bacterias nitrificantes que transforman amonio a nitrito y luego a nitrato (Crab et
al., 2009). Estos factores, derivaron en la acumulación de nitrógeno dentro del
sistema conllevando al aumento de los valores de NH3, hasta niveles máximos de
6.04 mg/L en la semana 12 de cultivo. No obstante, a pesar de encontrarse por
encima de valores óptimos para el manejo del sistema (Azim & Little, 2008;
Avnimelech, 2009; Schveitzer et al., 2013; Lorenzo et al., 2015), no fue observada
efectos sobre el manejo del sistema y el bienestar del bocachico en los diferentes
tratamientos evaluados.
5.3.4 Nitritos y nitratos. Las variaciones de nitritos (NO2-) en el transcurso de los
diez meses de cultivo de bocachico en sistema biofloc estuvieron ligeramente fuera
de los rangos reportados por Pérez-Fuentes et al. (2016), al evaluar la incidencia
de la relación C:N en la eliminación de nitrógeno y producción de Oreochromis
niloticus en sistema de biofloc (0.7±0.9 y 1.3±0.8 mg/L de NO2-). En el transcurso
del cultivo, los mayores valores se registraron entre la semana ocho y la semana
22 (2.15±2.3 mg/L); lo cual sugiere que en estas semanas los procesos de
nitrificación no fueron estables; lo cual sugiere que después de la semana 22 es el
tiempo requerido para establecer rutas de nitrificación de los compuestos
nitrogenados en las unidades de cultivo; periodo mayor al observado en la fase
estabilización del inóculo de floc (cinco semanas) generado para el desarrollo del
cultivo.
Los valores promedios de nitratos (NO3-=15.9-13.8 mg/L) registrados en el
presente estudio fueron inferiores a los reportados por Pérez-Fuentes et al. (2016).
que fueron entre 40.7 y 48.4 mg/L de NO3-. Los mayores valores empezaron a
reportarse a partir del cuarto mes; lo cual permite inferir que a partir de este
momento se empezó a estabilizar el sistema en función de la ruta de nitrificación
53
amonio-nitrito-nitrato, siendo reportada esta condición en estudios relacionados en
los cultivos de biofloc (Ebeling et al., 2006; Avnimelech, 2007; 2009; Azim & Little,
2008).
5.3.5 Sólidos sedimentables totales. Los sólidos sedimentables (SS) o volumen
del floc es el crecimiento microbiano, conformado por restos de ración no ingerida
o heces de los peces en cultivo y, su aumento es el responsable del deterioro de
la calidad de agua o los bajos niveles de oxígeno (Avnimelech, 2009). Los niveles
de SS se utilizan frecuentemente para la determinación cuantitativa del biofloc (De
Schryver et al., 2008); ya que en el tiempo sus cambios pueden reflejar el
desarrollo del biofloc en el agua.
En el presente estudio los valores promedios oscilaron entre 2.1 y 5.5 ml/L.
Furtado et al. (2011) recomendaron que para el desarrollo adecuado del cultivo de
camarones se sugieren rangos entre 67-100 ml/L de SS y para cultivos de peces
valores mínimos de 20-30 ml/L (Avnimelech, 2007).
El comportamiento y hábito alimenticios del bocachico (detritívoro) está
relacionado con los bajos niveles de SS, los cuales no se encuentran reportados
para especies omnívoras (tilapia, cachama y camarón) en cultivos biofloc. El
bocachico durante la alimentación mostró un comportamiento típico de una
especie iliófaga-detritívora, manteniéndose en el fondo del tanque de cultivo y,
durante los muestreos se extrajo una cantidad de materia orgánica de color oscuro
parecido al lodo que se genera en los estanques de cultivos en tierras; lo cual
permite sugerir que la especie pudo incidir en la formación de los flóculos,
presentando valores inferiores a los que normalmente se registran en el sistema
biofloc, sin inferir sobre la calidad del agua durante el cultivo. En cultivos
comerciales estos valores aumentan de manera proporcional con el suministro de
alimento y la suplementación de carbono orgánico en forma de melaza (De
Schryver et al., 2008). En términos generales las variables de calidad de agua no
54
incidieron negativamente en el desempeño de la especie, manteniendo un
equilibrio sobre el manejo del sistema de las densidades evaluadas.
6 CONCLUSIONES
La densidad de siembra influyó en el crecimiento del bocachico en sistema
biofloc a menor densidad se obtuvo mejor crecimiento.
La composición de las comunidades planctónicas fue similar en todos los
tratamientos, con protistas, rotífero y ciliados como los grupos más
abundantes. La microbiota que se establece está relacionada con la dinámica
del sistema.
La calidad del agua se encontró dentro de los rangos normales para el sistema
de cultivo y sin efectos evidentes sobre la sobrevivencia de la especie.
La adaptabilidad y rendimiento del bocachico en sistema biofloc es aceptable a
densidades inferiores a 10 peces/m3 con sobrevivencias superior al 80%.
55
7 RECOMENDACIONES
Se sugiere evaluar el bocachico como especie acompañante de cachama o tilapia
en cultivos con tecnología biofloc y su incidencia en los niveles de sólidos
sedimentables. Además, se sugiere evaluar las dosis letales de amonio no
ionizado y nitritos del bocachico.
56
8 BIBLIOGRAFÍA
Atencio-García V, Kerguelén E, Wadnipar L, Narváez A. Manejo de la primera
alimentación del bocachico Prochilodus magdalenae. Rev MVZ Córdoba 2003;
8(1): 254-60.
Atencio-García V. Producción de alevinos de peces nativos. Rev MVZ Córdoba
2001; 6: 9-14.
Atencio-García V. Influência da primeira alimentação na alevinajem do yamu
Brycon siebenthalae (Eigenmann 19122) Florianópolis. Bras. Departamento de
Aquicultura, Centro de Ciencias Agrarias, Universidad Federal de Santa Catarina.
2000: 130.
Avnimelech Y. Biofloc Technology - A Practical Guide Book. Baton Rouge,
Louisiana, United States. The World Aquaculture Society 2009:181.
Avnimelech Y. Feeding with microbial flocs by tilapia in minimal discharge bio-flocs
technology ponds. Aquaculture 2007; 264:140–147.
Avnimelech Y. Tilapia Production Using Biofloc Technology Saving Water. Waste
Recycling Improves Economics. Global Aquaculture Advocate 2011; 66-68.
Azim M, Littlea D. The biofloc technology (BFT) in indoor tanks: Water quality.
biofloc composition. and growth and welfare of Nile tilapia Oreochromis niloticus.
Aquaculture 2008; 283(1-4):29-35.
Ballester ELC, Abreu PC, Cavalli RO, Emerenciano M, Abreu L, Wasielesky W.
2010. Effect of practical diets with different protein levels on the performance of
57
Farfantepenaeus paulensis juveniles nursed in a zero exchange suspended
microbial flocs intensive system. Aquaculture Nutrition 16:163-172.
Bagenal TB, Tesch FW. Age and growth In: Bagenal T. (ed.). Methods for
assessment of fish production in fresh waters. Blackwell: Oxford. 1978. p.101-136.
Burford M, Thompson P, McIntosh P, Bauman R, Pearson D. The contribution of
flocculated material to shrimp Litopenaeus vannamei, nutrition in a high-intensity,
zero exchange system. Aquaculture 2004; 232:525–37.
CCI (Corporación Colombia Internacional). Pesca y Acuicultura Colombia 2009.
Bogotá: CCI/MADR. 2010.
Castro MG, Castro BT, Castro MJ. 2004. Protozoarios en: alimento vivo para
organismos acuáticos. AGT: México. 129p.
Crab R, Chielens B, Wille M, Bossier P, Verstraete W. The effect of different
carbon sources on the nutritional value of bioflocs a feed for Macrobrachium
rosenbergi postlarvae. Aquaculture Research 2010; 41:559-67.
Crab R, Defoirdt T, Bossier P, Verstraete W. Biofloc technology in aquaculture:
Beneficial effects and future challenges. Aquaculture, 2012; (356–357):351–56.
Crab R, Kochva M, Verstraete W, Avnimelech Y. Bio-flocs technology application in
over-wintering of tilapia. Aquaculture 2009; (40): 105–112.
Della Rosa P, Roux J, Sánchez S, Ortiz J, Domitrovic H. Productividad del sábalo
Prochilodus lineatus cultivado en estanques con diferentes tipos de fondo Rev
Vet.014; 25(2): 126-30.
58
De Schryver P, Crab R, Defoirdt T, Boon N, Verstraete W. The basics of bio-flocs
technology: the added value for aquaculture. Aquaculture 2008; 277: 125-37.
Ebeling J, Timmons M, Bisogni J. Review of autotrophic and heterotrophic bacterial
control of ammonia-nitrogen in zero-exchange production systems: stoichiometry
and experimental verification. Aquaculture 2006; 257:346-58.
Ekasari J, Crab R, Verstraete W. Primary nutritional content of Bio-flocs cultured
with different organic carbon sources and salinity. Journal of Biosciences 2010;
17(3):125-30.
Emerenciano M, Gaxiola G, Cuzon G. Biofloc technology applied to shrimp
broodstock. In: Avnimelech Y (ed). Biofloc technology a practical guide book. 2012:
30-217.
Emerenciano M, Gaxiola G, Cuzon G. Biofloc Technology (BFT): A Review for
Aquaculture. Application and Animal Food Industry. INTECH open science open
minds 2013; 12: 301-27.
Furtado P, Poersch L, Wasielesky W Jr. Effect of calcium hydroxide, carbonate
and sodium bicarbonate on water quality and zootechnical performance of shrimp
Litopenaeus vannamei reared in bio-flocs technology (BFT) systems. Aquaculture
2011; 321:130–35.
García J, Celis L, Villalba E, Mendoza L, Brú S, Atencio V, Pardo S. Evaluación del
policultivo de bocachico Prochilodus magdalenae y tilapia Oreochromis niloticus
utilizando superficies fijadoras de perifiton. Med. Vet. Zoot. 2011; 58(II): 71-83.
Gerardi M. Nitrification and denitrification in the activated sludge process. Wiley
Interscience: Nueva York, Estados Unidos, 2002.
59
González P, Quintans P, Vizcaíno M, Miguel R, González J, Pérez J, García R.
Estudio de la inhibición del proceso de nitrificación como consecuencia de la
acumulación de metales en el fango biológico de la EDAR de León y su alfoz.
Tecnología del agua 2010; 322: 28-38.
Graeff A, Tomazelli A, De Leão Serafini R, Influência da densidade do curimbatá
Prochilodus lineatus como espécie principal de um policultivo de carpas
Cyprinideos. Rev Electrónica de Veterinaria, 2013; 15 (01).
Hahn C, Grajales A. comportamiento de dos especies nativas, dorada Brycon
moorei y bocachico Prochilodus reticulatus sembradas en condiciones artificiales
de cultivo, en policultivo con tilapia nilótica Oreochromis niloticus (Santagueda,
Caldas-Colombia). Revista Electrónica de Ingeniería en Producción Acuícola.
2007; 2: ISSN 1909 – 8138.
Hargreaves A. Photosynthetic suspended-growth systems in aquaculture.
Aquacultural Engineering, 2006; 34:344–63.
Hargreaves JA. Biofloc Production Systems for Aquaculture. En: SRAC. Abril.
2013: 4503: 8-10.
Hernández J, Vargas A. A microplate technique to quantify nutrients (NO2,.NO3,
.
NH4+ and PO43-) in seawater. Aquac Res. 2003; 34: 1201-04.
Huda A, Ispinanto J, Bahri F, Decamp O. Succesful production in semi-biofloc un
Indonesia. Aq. AS. PAC, 2013: 2:8-12.
60
Jiménez-Segura L. Ictioplancton y períodos reproductivos de los peces del río
Magdalena medio. [Tesis de doctorado] [Medellín, (Colombia)]: Instituto de
Biología, Universidad de Antioquia, 2007: 256.
Krishna C, Van Loosdrecht M. Effect of temperature on storage polymers and
settleability of activated sludge. Water Research, 1999; 33 (10): 2374–82.
Kubitza F. Nutrição e alimentação de tilápias. Panorama da Aquicultura 1999, 9
(53): 41-49.
Kubitza F. Criação de tilapia em sistema com bioflocos sem renovação de agua.
Panorama da Aqüicultura, Brasil, 2011: 14-23.
Lorenzo M, Souza E, Schledera D, Rezendea P, Seifferta W, Vieira F. Intensive
hatchery performance of Pacific white shrimp in the biofloc system under three
different fertilization levels. Aquacultural Engineering, 2016; 72:40–4.
Loureiro KC, Wilson WJ, Abreu PC, 2012. Utilização de protozoários, rotíferos e
nematódeos como alimento vivo para camarões cultivados no sistema BFT,
Atlântica, Rio Grande 34(1): 5-12.
Luz RK, Zaniboni Filho. E. Larvicultura do mandi amarelo Pimelodus maculatus
Lacépède, 1803 (Siluriformes: Pimelodidae) em diferentes densidades de
estocagem nos primeiros dias de vida. Revista Brasileira de Zootecnia, 2002;
31:560-565.
Martins L, Xavier G, Rangel F, Ribeiro J, Neves M, Morgado L, Rumjanek N.
Contribution of biological nitrogen fixation to cowpea: A strategy for improving grain
yield in the Semi-Arid Region of Brazil. Biol. Fert. Soils. 2003:38:333-339.
61
Mojica J. Álvarez-León R. Prochilodus magdalenae. En: Mojica J. Castellanos C.
Usma S. y Álvarez- León R. (Eds.). Libro rojo de especies dulce acuícolas de
Colombia. Instituto de Ciencias Naturales Universidad Nacional de Colombia.
Ministerio del Medio Ambiente. Bogotá. Colombia. 2002: 91-6.
Mojica J. Usma S. Álvarez-León R. Lasso C. (Eds). Libro rojo de peces
dulceacuícolas de Colombia (2012). Instituto de Investigación de Recursos
Biológicos Alexander von Humboldt. Instituto de Ciencias Naturales de la
Universidad Nacional de Colombia/WWF Colombia/Universidad de Manizales.
Bogotá. D. C. Colombia. 2012: 320.
Monroy-Dosta M. De Lara-Andrade R. Castro-Mejía J. Castro-Mejía G. Coelho-
Emerenciano M. Composición y abundancia de comunidades microbianas
asociadas al biofloc en un cultivo de tilapia. Revista de Biología Marina y
Oceanografía. 2013; 48 (3): 511-20.
Moyle BP, Cech JJ. Fishes. An introduction to Ichthyology. Fourth Edition. Prentice
Hall. Upper Saddle River. New Jersey 07458. USA. 2000: 112-122.
Neori A, Chopin T, Troell M, Buschmann A, Kraemer G, Halling C, Shipgel M,
Yarish C. Integrated aquaculture: rationale evolution and state of the art
emphasizing seaweed biofiltration in modern mariculture. Aquaculture. 2004;
231:361-91.
Otoshi C, Moss D, Moss S. Growth-enhancing effect of pond water on four size
classes of Pacific white shrimp. Litopenaeus vannamei. Journal of the World
Aquaculture Society. 2011; 42: 417–22.
Pérez-Fuentes J. Hernández-Vergara M, Pérez-Rostro C, Fogel I. C: N ratios
affect nitrogen removal and production of Nile tilapia Oreochromis niloticus raised
in a biofloc system under high density cultivation. Aquaculture. 2016; 452: 247–51.
62
Poleo G. Aranbarrio J Mendoza L, Romero O. Cultivo de cachama blanca en altas
densidades y en dos sistemas cerrados. Pesq Agropec Bras. Brasília. 2011; 46
(4): 429-37.
Ramos-Henao A. Crecimiento del bocachico (Prochilodus reticulatus magdalenae)
em estanques bajo condiciones de productividad natural. Centro Piscícola
Experimental. Universidad de Caldas. Informe Técnico N° 1. 1973; 72-74
Ramos-Henao A, Pompa T. Crecimiento ponderal de bocachico (Prochilodus
reticulatus) em estanques a dos densidades de población. Centro Piscícola
Experimental. Universidad de Caldas. Informe Técnico N° 2. 1973; 72-74
Ray A, Lewis B, Browdy C, Leffler J. Suspended solids removal to improve shrimp
Litopenaeus vannamei. production and an evaluation of a plant-based feed in
minimal-exchange. superintensive culture systems. Aquaculture. 2010a; 299: 89–
98.
Ray A, Seaborn G, Leffler J, Wilde S, Lawson A, Browdy C. Characterization of
microbial communities in minimal-exchange. intensive aquaculture systems and
the effects of suspended solids management. Aquaculture. 2010b; 310. 130–38.
Samocha T, Patnaik S, Speed M, Ali A, Burger J, Almeida R, Ayub Z, Harisanto M.
Horowitz A, Brock D. Use of molasses as carbon source in limited discharge
nursery and grow-out systems for Litopenaeus vannamei. Aquacult Eng. 2007; 36:
184-91.
Schveitzer R, Arantes R, Costódio P, Espírito-Santo C, Arana LV, Seiffert W,
Andreatta E. Effect of different biofloc levels on microbial activity. water quality and
63
performance of Litopenaeus vannamei in a tank system operated with no water
exchange. Aquac. Eng. 2013; 56: 59–70.
Timmons M, Ebeling J, Piedrahita R. Acuicultura en Sistemas de Recirculación.
USA: Edit. LIMUSA. 2009.
Urbano-Bonilla A, Zamudio J, Maldonado-Ocampo JA, Bogotá-Grégory. JD, Cortes
Millán GA, López Y. Peces del piedemonte del departamento de Casanare,
Colombia. Biota Colombiana 2009; 10 (1-2): 149-162.
Vinatea L, Gálvez A, Browdy C, Stokes A. Venero J. Haveman J. Lewis B. Lawson
A. Shuler A. Leffler G. Photosynthesis. water respiration and growth performance
of Litopenaeus vannamei in a super-intensive raceway culture with zero water
exchange: interaction of water quality variables. Aquac. Eng. 2010; 42: 17–24.
Wasielsky J, Atwood H, Stokes A. Browdy C. Effect of natural production in a zero
exchange suspended microbial floc based super-intensive culture system for white
shrimp Litopenaeus vannamei. Aquaculture. 2006; 258:396–403.
Wilen M, Nielsen J, Keiding K, Nielsen P. Influence of microbial activity on the
stability of activated sludge flocs. Colloid Surf. B. 2000; 18: 145-56.
Yossa MI, Araujo-Lima CARM. Detritivory in two Amazonian fish species. J Fish
Biol. 1998; 52:1141-1153.
Yossa MI. Estratégia alimentar de peixes detritivoros da bacia do Amazonas e do
Orinoco. Tese doutorado. Instituto Nacional do Amazônia-INPA. Universidade do
Amazonas. Manaus. Am. Brasil. 2002.