Captulo 35: ORIGEN Y EVOLUCIN DE LOS EJES CORPORALESY LA SIMETRA BILATERAL EN ANIMALES

Jaume Bagu, Iaki Ruiz-Trillo, Jordi Paps y Marta Riutort

DEPARTAMENT DE GENTICA, FACULTAT DE BIOLOGIA. UNIVERSITAT DE BARCELONA.Diagonal 645, 08028-Barcelona. Espaa. E-mail: bagunya@porthos.bio.ub.es

Los animales con simetra bilateral comprenden ms de 30 filos del total de 35-36 que existen en la actualidad yrepresentan el 98 por ciento de las especies animales. La mayora de los datos morfolgicos, embriolgicos,paleontolgicos y moleculares indican que estos organismos aparecieron hace unos 570 millones de aos, a partir deancestros ms simples con simetra radial, radiando explosivamente durante el perodo Cmbrico. La transicinentre radiales diploblsticos y bilaterales triploblsticos es an el enigma ms importante que tiene planteada laevolucin. Cmo se originaron los ejes anteroposterior y dorsoventral, la simetra bilateral y el mesodermo a partirde organismos con un solo eje axial, varios planos de simetra y dos hojas embrionarias? La morfologa y la embriologacomparadas han generado numerosas hiptesis para explicar tal transicin, sin alcanzarse an una solucin deconsenso. En los ltimos 20 aos, la gentica del desarrollo y las tcnicas moleculares aplicadas a la sistemtica y lafilogenia, han aportado nuevos datos de inters para reevaluar y, eventualmente, solventar este enigma. En particu-lar, se han descrito los genes clave que especifican los patrones axiales en bilaterales, los genes homlogos a estosque se expresan axialmente en diploblsticos, y se ha avanzado en el conocimiento de los genes que se expresan enel mesodermo. Al tiempo, la filogenia molecular ha generado nuevos paradigmas para desentraar la naturaleza delbilateral actual ms cercano al ancestral y en determinar el grupo de diploblsticos ms cercano a los bilaterales. Laresolucin final de este gran enigma surgir de aplicar conjuntamente filogenias multignicas, estudios de expresingnica y gentica funcional comparada entre radiales y bilaterales basales, hallazgo de fsiles clave, y en iniciarestudios de gentica de sntesis.

El problema bsico: cmo a partir de organismos consimetra radial y un eje corporal derivaron losorganismos con simetra bilateral y dos ejes corporales

La geometra corporal es un aspecto fundamental dela estructura y la funcin de los organismos multicelula-res. Una de sus caractersticas clave es la simetra. Porsimetra entendemos la ordenacin de las estructuras cor-porales con referencia a algn eje o plano corporal. Todoorganismo que al ser dividido a lo largo de un plano cual-quiera resulte en dos partes iguales decimos que es sim-trico. La mayora de organismos multicelulares presentanun nico plano de simetra que divide al cuerpo en dosmitades iguales, derecha e izquierda. Este tipo de sime-tra, denominada bilateral caracteriza a los organismosbilaterales o Bilateria (Fig. 1a). Sus estructuras corpora-les se disponen a lo largo de un eje que va desde la partems anterior (que denominamos cabeza) a la ms poste-rior (que denominamos abdomen o cola). Un segundo eje,ortogonal al primero, va desde la superficie superior (dor-sal) a la inferior (ventral). Internamente, estn formadospor tres capas o tejidos bsicos: ectodermo, mesodermo yendodermo, por lo que se les denomina triploblsticos. Elresto de organismos multicelulares son ms simples: Es-

ponjas, Cnidarios (p.ej. anmonas de mar, corales, hi-dras, ...) y Ctenforos. Su forma bsica es cilndrica uoblonga con un nico eje (denominado Oral-Aboral) al-rededor del cual se disponen las distintas estructuras cor-porales. Internamente estn formados por slo dos capas:ectodermo y endodermo, por lo que se les denomina dip-loblsticos. Cualquier plano que pase a lo largo del ejeOral-Aboral genera dos partes simtricas. Este tipo de si-metra se denomina radial y a los organismos que la pre-sentan radiales o Radiata (Fig. 1b). Algunos de ellos, sinembargo, presentan claros indicios de bilateralidad, comoson la disposicin de las aberturas bucales o sifonoglifosy de los pliegues digestivos o mesenterios en cnidarios(Fig 1c) y de los denominados poros anales en ctenfo-ros. A pesar de ello, no tienen signo externo alguno dediferenciacin dorso-ventral.

La simetra radial es ms propia, aunque no exclusi-va, de especies ssiles o pelgicas. Su principal ventaja esresponder o confrontar al ambiente desde cualquier di-reccin. Su principal inconveniente es su falta de centra-lidad (cualquier parte es tan importante como la otra) y lafalta de direccionalidad de movimiento. Estas son las ven-tajas de los organismos con simetra bilateral cuya motili-dad es unidireccional y controlada. La simetra bilateral

536 Jaume Bagu, Iaki Ruiz-Trillo, Jordi Paps y Marta Riutort

se asocia a la cefalizacin, o concentracin de estructurassensoriales y de alimentacin en la regin anterior en con-traposicin a una regin posterior sin ellas, y a la diferen-ciacin de una superficie dorsal (confrontada con el am-biente) de otra ventral (asociada al substrato y especiali-zada en locomocin).

En opinin de la mayora de expertos, los organismosbilaterales derivan de ancestros radiales. La morfologa yla embriologa comparadas, as como el registro fsil y,ms recientemente, la filogenia molecular, as lo atesti-guan. Sin embargo, dicha transicin es, tal y como sealHyman (1951), uno de los misterios ms insondables dela evolucin y el cambio ms radical acaecido en la evo-lucin de los planos corporales del reino animal. El pro-blema principal que plantea es cmo transformar un or-

ganismo con un nico eje corporal (Oral-Aboral) y mu-chos planos de simetra en otro con dos ejes corporales(Antero-Posterior y Dorso-Ventral), ortogonales entre s,y un nico plano de simetra (Fig. 2).

La especificacin de los ejes anteroposterior (AP),dorsoventral (DV) y de la simetra bilateral durante eldesarrollo embrionario en los bilaterales

El eje anteroposterior (AP) de cualquier organismobilateral se especifica durante el desarrollo temprano delembrin. Esta especificacin axial es clave para definirregiones, rganos y tejidos del embrin y, consecuente-mente, del adulto. Para ello, los embriones usan asime-tras, preexistentes ya en el zigoto o derivadas a partir deseales externas. Asimetras preexistentes son la distri-bucin diferencial de componentes (p.ej. pigmentacin,orgnulos citoplasmticos, o grnulos de vitelo) a lo lar-go del denominado eje animal-vegetal (Moluscos, Anli-dos, Equinodermos), o la presencia de determinantes cito-plasmticos localizados en regiones especficas del zigo-to, no relacionadas directamente con el eje animal-vege-tal (insectos, ascidias). Cuando no hay asimetras, el zi-goto usa determinadas seales externas como el punto deentrada del espermatozoide (Nematodos, Anfibios), lagravedad (Peces, Aves) o el plano inicial de la primeradivisin embrionaria (Nemertinos).

El mejor ejemplo de preformacin del eje AP previoal desarrollo del embrin es el de la mosca del vinagreDrosophila melanogaster. Durante la oognesis se sinte-tizan y localizan diferencialmente, bajo el control del ge-noma materno, los denominados determinantes citoplas-mticos (mRNAs y/o proteinas distribuidos asimtrica-mente en el vulo y el zigoto). Iniciado el desarrollo estoscomponentes maternos comienzan un programa de acti-vacin de genes cigticos que especifican, respectivamen-te, las estructuras anteriores y posteriores. Por contra, enel no menos conocido modelo de desarrollo, del nemato-do Caenorhabditis elegans, dichos componentes mater-nos se hallan distribuidos homogneamente en el zigotoy es el punto de entrada del espermatozoide el que me-diante complejos movimientos citoplasmticos distribu-ye asimtricamente estos componentes que especifican eleje AP en el estado de dos clulas. Un mecanismo simi-lar lo usan los anfibios. Sin embargo, los mecanismos pre-coces de determinacin del eje AP son muy especializa-dos y es altamente improbable que fuera este el mecanis-mo utilizado por los bilaterales ancestrales. Goldstein yFreeman (1997) sugieren que dichos organismos estable-ceran una polaridad AP de tipo global o general, similara la empleada por los organismos diblsticos actuales. Esdecir, los organismos definiran una polaridad AP sin tras-ladarla a una determinacin immediata de estructuras. Elloexplicara la capacidad de regulacin (organizar un nue-vo eje AP) de no pocos embriones al seccionarles o dis-gregarles en clulas individuales.

En bastantes bilaterales la polaridad AP, la polaridadanimal-vegetal, y el lugar de inicio de la gastrulacin sue-

Figura 1. Patrones de simetra en invertebrados. a) Izquierda,platelminto microturbelario con perfecta simetra bilateral ydos ejes ortogonales (AP y DV). f: faringe; o: ojos. Derecha,corte transversal del organismo anterior a la altura de la farin-ge (f) mostrando la disposicin asimtrica de determinadosrganos internos entre la mitad dorsal (D) y la mitad ventral(V). I: lado izquierdo; Dr: lado derecho; cnv, cordn nerviosoventral; t, testculo. b) Simetra radial de un cnidario hidrozoo.O/AB, eje Oral-Aboral. A la derecha se representa un cortetransversal a la altura de la cavidad digestiva para mostrar elpatrn regular de los mesenterios (m); c) Tendencia a labilateralidad o bilateralidad total en la disposicin de losmesenterios (m) en fsiles de corales antozoos del tipo Rugo-sa del Cmbrico-Prmico.

537CAPTULO 35: ORIGEN Y EVOLUCIN DE LOS EJES CORPORALES Y LA SIMETRA BILATERAL EN ANIMALES

len estar correlacionados (Holland 2000). En los deute-rostomados (bilaterales cuyo ano deriva del blastoporo yla boca es de nueva formacin), el lugar de gastrulacin(donde se forma el blastoporo) suele coincidir con el polovegetal y con la futura regin posterior del embrin y deladulto. En los protostomados (bilaterales cuya boca deri-va del blastoporo siendo el ano de nueva formacin) larelacin no es tan clara dadas las grandes diferencias exis-tentes en el ci