Control biológico de trips en el cultivo de frutilla del noreste de Buenos Aires: tasa de

depredación de Orius insidiosus (Hemiptera: Anthocoridae) y su interacción con

Neoseiulus californicus (Acari: Phytoseiidae).

Tesis presentada para optar al título de Magister de la Universidad de Buenos Aires,

Área Producción Vegetal

Escuela para Graduados Alberto Soriano, Facultad de Agronomía

David Elber Núñez Naranjo

Ing. Agrónomo (Universidad Central del Ecuador, 2009)

Centro de Estudios Parasitológicos y de Vectores

(CEPAVE, CCT La Plata CONICET-UNLP)

Escuela para Graduados Ing. Agr. Alberto Soriano

Facultad de Agronomía – Universidad de Buenos Aires

COMITÉ CONSEJERO

CONSEJERO PRINCIPAL: (Firma)

Nancy Mabel Greco

Licenciado en Biología (Orientación Zoología) (UNLP)

Doctor en Ciencias Naturales (UNLP)

CONSEJERO: (Firma)

María Gabriela Luna

Licenciado en Biología (Orientación Zoología) (UNLP)

Doctor en Ciencias Naturales (UNLP)

JURADO DE TESIS

DEDICATORIA

AGRADECIMIENTOS

DECLARACIÓN

Declaro que el material incluido en esta tesis es, a mi mejor saber y entender, original

producto de mi propio trabajo (salvo en la medida en que se identifique explícitamente las

contribuciones de otros), y que este material no lo he presentado, en forma parcial o total,

como una tesis en ésta u otra institución.

ÍNDICE GENERAL

Dedicatoria

Agradecimientos

Declaración

Resumen

Abstract

Capítulo I. Introducción

I.1. Marco teórico de la investigación, hipótesis y objetivos.

I.2. Sistema de estudio: el cultivo, la plaga y los depredadores.

I.2.1. El cultivo de frutilla

I.2.2. La plaga Frankliniella occidentalis

I.2.3. El depredador Orius insidiosus

I.2.4. El depredador Neoseiulus californicus

Capítulo II. Metodología

II.1. Identificación taxonómica de los trips

II.2.Establecimiento de colonias en el laboratorio

II.3. Tasa de consumo de O. insidiosus sobre su presa principal F. occidentalis

II.4. Tasa de consumo de arañuelas por el depredador O. insidiosus

II.5. Depredación intragremio (DIG) entre O. insidiosus y N. californicus

II.6. Control biológico de F. occidentalis por O. insidiosus a semicampo

II.7. Efecto de la DIG sobre el control de T. urticae

II.8. Abundancia de trips, N. californicus y O. insidiosus en flores de frutilla

Capítulo III. Resultados

III.1. Especie/s de trips en el cultivo de frutilla del noreste de la Provincia de Buenos

Aires.

III.2. Tasa de consumo de O. insidiosus sobre F. occidentalis

III.3. Tasa de consumo de O. insidiosus sobre T. urticae

III.4. Depredación intragremio de O. insidiosus sobre N. californicus

III.5. Control biológico de F. occidentalis por O. insidiosus a semicampo

III.6. Efecto de la depredación intragremio sobre el control biológico de T. urticae

III.7. Abundacia de trips, N. clifornicus y O. insidiosus en flores de frutilla

Capítulo IV. Discusión

Bibliografía

ÍNDICE DE CUADROS

ÍNDICE DE FIGURAS

RESUMEN

ABSTRACT

CAPÍTULO I.

Introducción

I.1. Marco teórico de la investigación, hipótesis y objetivos.

La provincia de Buenos Aires es la principal productora de hortalizas del país

(Colamarino et al. 2006). En estos cultivos existen numerosos artrópodos plaga (arañuelas,

polilla del tomate, pulgones, moscas blancas, trips, etc.) que son controlados mediante el

empleo de plaguicidas químicos, particularmente de amplio espectro (Polack 2008). El uso

indiscriminado de estos productos tiene consecuencias sociales y ecológicas desfavorables

(Pimentel y Greiner 1996, Pimentel et al. 1999). Entre los efectos negativos más

importantes pueden mencionarse la reducción de la diversidad de especies benéficas en los

agroecosistemas hortícolas, la resistencia de las plagas, la aparición de plagas secundarias,

el disturbio de las interacciones ya existentes entre enemigos naturales y plagas (Isaacs et

al. 2009, Gabarra 2002) y la contaminación de alimentos, que en su mayor parte se

consumen frescos. Como alternativa, los depredadores y parasitoides juegan un rol clave

como agentes potenciales de control biológico en el marco del Manejo Integrado de Plagas

contribuyendo a disminuir el uso de plaguicidas en numerosos países (Jervis 2005, Kogan

& Jepson 2007, Thompson & Hoffmann 2010, van Lenteren 2011).

El control biológico consiste en la utilización de enemigos naturales para reducir el

daño causado por las plagas. A nivel mundial se comercializan aproximadamente 230

especies de enemigos naturales para el manejo de distintas plagas agrícolas (van Lenteren

2011). En América Latina existen programas de control biológico en ejecución,

principalmente en México, Colombia, Brasil y Chile. En la Argentina, el interés por el

mismo es creciente (Bueno, 2005), y en la actualidad se conocen algunos ensayos

preliminares de liberaciones aumentativas de agentes de biocontrol en cultivos hortícolas,

como por ejemplo, en pimiento, tomate y cucurbitáceas, de los himenópteros parasitoides

Encarsia formosa Gahan y Eretmocerus corni Haldeman (Hymenoptera: Aphelinidae) para

el control de B. tabaci (Cáceres et al. 2004, Botto et al. 1997); y en pimiento y frutilla, del

ácaro depredador Neoseiulus californicus McGregor (Acari Phytoseiidae) para el control de

la arañuela de las dos manchas Tetranychus urticae Koch (Acari: Tetranychidae) y de la

chinche depredadora Orius insidiosus Say (Hemiptera: Anthocoridae) para el control del

trips de las flores Frankliniella occidentalis (Pergande) (Thysanoptera: Thripidae),

(González, 1992; Saini et al., 2003; Polack et al. 2008, Lefebvre et al. 2013).

El cultivo de frutilla, Fragaria x ananassa Duchesne (Rosales: Roseceae), es

importante dentro de la producción fruti-hortícola en la Argentina, tanto para consumo

interno como para exportación (Molina et al. 2007), Mangione y Liverotti 2014). En este

cultivo las plagas principales son la arañuela de las dos manchas (T. urticae) y los trips,

principalmente F. occidentalis) (SINAVIMO 2014; Angulo, 2009; Greco et al., 2001;

Gugole, 2012; Henning, et al. 2011; Seidán, 2014). Si bien se conoce que F. occidentalis es

la especie de trips más frecuente en frutilla a nivel mundial, tanto en cultivos protegidos

como a cielo abierto (Atakan, 2011), aún no han sido determinadas las especies presentes

en el cultivo de frutilla de la Provincia de Buenos Aires, ni su abundancia relativa. El

control químico es la herramienta más utilizada en la Argentina para esta plaga, sin

embargo resulta muchas veces ineficaz, además de conducir a la aparición de resistencia. El

control biológico a través del uso de enemigos naturales, en particular de los depredadores

Neoseiulus spp. para el control de trips, es una estrategia que se utiliza en numerosos países

(Gonzales, 2012) y es promisoria para el manejo de plagas en el cultivo de frutilla del

noreste de Buenos Aires.

El uso de varios enemigos para el control biológico de una o más plagas en el

mismo sitema, implica interacciones complejas dentro y entre distintos niveles tróficos

dentro del agroecosistema.

Las comunidades de plagas y enemigos naturales están formadas por tramas tróficas

complejas (Polis y Strong 1996; Holt y Huxel 2007), donde las especies están conectadas

por múltiples enlaces que implican el traspaso de energía, desde niveles tróficos inferiores

hacia los superiores. En la mayoría de ellas los depredadores generalistas, quienes se ubican

en los niveles superiores, incluyen en su dieta a otros depredadores (Straub y Snyder,

2006). Una de las interacciones comunes en las comunidades ecológicas es la depredación

intragremio (DIG), que ocurre cuando dos consumidores que comparten un recurso son

potenciales competidores y participan también en una interacción depredador-presa, ya que

uno consume al otro o ambos se consumen mutuamente. Si la interacción es unidireccional,

intervienen: la presa compartida (herbívoro), la presa intragremio (depredador que consume

sólo a la presa), y el depredador intragremio (depredador que consume tanto la presa

compartida como la presa intragremio). La DIG es un fenómeno generalizado entre agentes

de control biológico (Snyder et al. 2005; Rosenheim y Harmon 2006; Holt y Huxel 2007),

con efectos positivos, negativos o neutros sobre el mismo. La teoría predice que el

depredador intragremio suprimirá la población de la presa intragremio, permitiendo así que

la población del herbívoro aumente, causando el fracaso del Control Biológico. La

coexistencia solo podría lograrse si la presa intragremio tiene alguna ventaja competitiva

sobre el depredador intragremio (Polis y Holt 1992). Se han planteado varias hipótesis para

explicar la discrepancia entre teoría y evidencia, relacionadas con la densidad del

herbívoro, el otro tipo de depredación, el tiempo de la interacción, la composición trófica

del ensamble de enemigos naturales y la complejidad del hábitat (Janssen et al. 2007). Un

factor muy importante en la intensidad y el resultado de esta interacción es la selectividad

alimentaria, así como la movilidad y el tamaño relativo de las presas, y las características

de la planta hospedadora (Madadi et al. 2009). Definir la naturaleza, el alcance y el impacto

de la DIG en los sistemas agrícolas caracterizados por múltiples enemigos naturales, es

fundamental para el diseño y la eficiencia de los programas de control biológico en el

marco de l Manejo Integrado de Plagas (Holt y Huxel 2007).

El presente estudio aborda las interacciones tróficas relevantes en la utilización de los

depredadores O. insidiosus y N. californicus como agentes de control biológico de F.

occidentalis y T. urticae respectivamente, en el cultivo de frutilla (Figura 1).

Figura 1. Interacciones tróficas entre dos plagas (T. urticae y F. occidentalis) y sus

enemigos naturales (N. californicus y O. insidiosus) en el cultivo de frutilla. Las líneas

discontinuas indican presas alternativas para los depredadores y las líneas continuas señalan

el alimento principal de cada especie.

Se conoce que N. californicus tiene como presa preferida a T. urticae pero también se

alimenta de ninfas de trips (Makoto et al. 2005). Orius insidiosus prefiere alimentarse de F.

occidentalis, aunque también consume T. urticae (Xu et al. 2005) y ha sido documentada la

DIG entre especies de Orius y Neoseiulus (Madadi et al. 2009) (Figura 1). Esta última

interacción podría afectar el control biológico que ejerce N. californicus sobre T. urticae.

Hipótesis de trabajo

Se plantea como hipótesis de este trabajo que O. insidiosus es un agente potencial de

control biológico de trips en frutilla del noreste de la provincia de Buenos Aires; que

además consume a N. californicus, el depredador principal de la arañuela de las dos

manchas, y esta interacción de DIG puede afectar negativamente el control de T. urticae. Se

espera encontrar que: a) la tasa de consumo de individuos de poblaciones locales de O.

insidiosus sobre ninfas y adultos de F. occidentalis en frutilla sea alta, b) que O. insidiosus

consuma individuos de T. urticae, c) que O. insidiosus consuma individuos de N.

californicus, d) que la DIG entre poblaciones locales de ambos depredadores afecte

negativamente el control biológico de T. urticae por N. californicus.

Objetivos

Objetivo general: obtener conocimientos sobre las interacciones depredador-presa O.

insidiosus-F. occidentalis y O. insidiosus-T. urticae, así como sobre la interacción de DIG

O. insidiosus-N. californicus. La finalidad es evaluar las implicancias de estas interacciones

en el control biológico de las principales plagas del cultivo de frutilla del noreste de Buenos

Aires.

Objetivos específicos:

1. Identificar taxonómicamente a nivel de especie los trips presentes en el cultivo

frutilla de la región.

2. Estimar la tasa de consumo del depredador O. insidiosus sobre su presa principal, F.

occidentalis, en el laboratorio.

3. Estimar la tasa de consumo del depredador O. insidiosus sobre su presa alternativa,

T. urticae, en laboratorio.

4. Estimar la depredación intragremio (DIG) de O. insidiosus sobre N. californicus en

el laboratorio.

5. Evaluar el control biológico de F. occidentalis por O. insidious a semicampo.

6. Evaluar el efecto de la DIG O. insidiosus – N. californicus sobre el control de T.

urticae a semicampo.

7. Estimar en el campo la abundancia de F. occidentalis, T. urticae, O. insidiosus y N.

californicus.

I.2. Sistema de estudio: el cultivo, la plaga y los depredadores.

I.2.1. El cultivo de frutilla.

El cultivo de frutilla, perteneciente a la familia Rosaceae y al género Fragaria,

aparece en estado silvestre en América, Asia y Europa. En este último continente existen

referencias sobre su consumo desde los tiempos de la antigua Roma. El cultivo de las

especies de fruto pequeño (F. vesca, F. alpina y F. viridis) se extendió en Europa hasta el

final del siglo XIX, momento en el que comenzaron a surgir híbridos entre las especies

europeas y las americanas de frutos grandes (F. chiloensis y F. virginiana), dando origen a

los híbridos con frutos de mayor tamaño (Joublan y Veraga, 2003).

Fragaria x ananassa es la especie más cultivada en la actualidad en la zona sur del

continente Americano. Proviene del cruce entre F. virginiana y F. chiloensis. La especie F.

virginiana, se cultiva especialmente en Ecuador, Bolivia y Perú, es una planta que produce

muchos estolones, con flores de un solo sexo (masculina) y también con flores perfectas,

son resistentes a la falta de agua y a las altas temperaturas. Por ser un híbrido esta planta se

adapta a diferentes climas desde el trópico hasta los países con estacionalidad marcada. La

especie F. chiloensis se cultiva en Chile, Argentina y California (Estados Unidos de

América), es femenina (pistilada) y conocida por su gran tamaño (Miserendino, 2010).

Figura 2. Morfología de la planta de frutilla.

Fuente: Gugole, 2012.

Fragaria x annanasa se caracteriza por ser herbácea, estolonífera, perenne y de vida

productiva relativamente corta (Figura 2). La raíz es fasciculada, con tallo flexible, del cual

se desarrollan las raíces, estolones, hojas e inflorescencias. Las hojas son pinnadas,

trifoliadas, con estípulas en su base, de color verde oscuro con muchos estomas para poder

realizar su intensa transpiración (Angulo, 2009). Los estolones o tallos rastreros tienen la

capacidad de emitir raíces a partir del segundo nudo. Un estolón puede formar de cuatro a

seis plantas y de cada corona pueden salir 10 a 12 estolones (Sudzuki, 1992; Giaconi y

Escraff, 1998; Pritts y Handley, 1999). Las flores son perfectas y hermafroditas, con cinco

pétalos ovales de color blanco y el cáliz formado por cinco sépalos persistentes que se

agrupan en inflorescencias que poseen un solo eje primario. La polinización es

predominantemente cruzada y realizada por insectos. El fruto (Fig. 3) está compuesto por el

receptáculo carnoso muy desarrollado y numerosos aquenios periféricos, y que posee forma

variable, de globosa a cónica, con o sin cuello (Angulo, 2009).

Figura 3. Característica fenotípica de los frutos de F. x ananassa (F. virginiana x F.

chiloensis).

El desarrollo vegetativo y reproductivo de este cultivo responde a los cambios de

temperatura fotoperíodo, adaptándose a muchos climas, tolerando temperatura bajas, pero

intolerante a las heladas, ya que producen un deterioro notable en su sistema reproductor

(Angulo, 2009).

El cultivo de frutilla se puede clasificar según su adaptación a la temperatura y

fotoperíodo, en: a) neutro o re-florescientes, en los que la inducción de las yemas florales se

produce a temperaturas entre 8 y 25 ºC; y b) de día corto, donde la inducción se produce

con temperaturas de 8 a 24 ºC y días con menos de 13-14 horas de luz. En las variedades de

día corto con las altas temperaturas y los días largos, con más de 12 horas de heliofanía,

provocan crecimiento vegetativo excesivo (Mitidieri y Zembo, 2010). Las de día corto son

cultivadas en la zona Norte (Santa Fe y Tucumán), ocupando una extensión de alrededor de

1 000 ha; mientras que, las variedades de día neutro son cultivadas en el Sur de la Provincia

de Buenos Aires y en la Patagonia, abarcando una superficie alrededor de 200 ha

(Miserendino, 2010).

El cultivo se desarrolla mejor en suelos sueltos, franco-arcillosos o franco-arenosos

con pH entre 5.5 y 6.5, con buen drenaje para evitar los encharcamientos y posibles

problemas de pudriciones en las raíces, además de tener un gran porcentaje de materia

orgánica (Angulo, 2012).

La reproducción del cultivo se realiza de forma vegetativa. Se utilizan dos tipos de

plantines, los denominados “fresco” y “frigo” (Henning et al. 2011). Los plantines frescos

se producen en el vivero en los meses de primavera, donde la planta madre emite estolones

que originarán nuevos plantines y, a fines de verano cuando ya acumulan las horas de frío

necesarias y las sustancias de reservas están en sus raíces y corona, estos son cosechados y

sembrados en el predio. El inicio de la producción comienza entre los dos y tres meses

después del transplante, lográndose mayor precosisdad que en los “plantines frigo”. Estos

últimos, provienen de viveros ubicados en regiones con inviernos muy fríos, que después

de ser cortados son colocados en cámaras frigoríficas a -2 ºC entre seis y ocho meses, hasta

el momento de la plantación en el lote de producción, siendo más productivos que los del

tipo “fresco” (Mitidieri y Zembo 2010).

En Argentina, la producción de frutilla puede ser anual o bianual (Angulo, 2009), y

se la puede realizar bajo invernáculo, túnel o a cielo abierto. En la actualidad, la producción

de este cultivo en el país se realiza principalmente bajo micro túneles o invernaderos

(Gugole, 2012) (Fig. 4).

Figura 4. Producción de frutilla bajo micro túneles.

Producción en Argentina

De acuerdo a la FAO, la producción mundial de frutilla ha superado los 4 millones

de toneladas desde el año 2007. Los principales productores son Estados Unidos, con el

28% de la producción mundial, y le siguen en orden de importancia Turquía, España,

Egipto, Corea del Sur, México y Polonia (Wu, et al. 2012). Entre los principales países

importadores se encuentran Alemania y Francia, que concentran el 60% de la demanda

internacional (SAGARPA, 2005).

El la Argentina existen tres zonas principales de producción de este cultivo con

características bien definidas (Fig. 5). Así, existe una Zona Norte, que abarca las provincias

de Tucumán, Santa Fé (siendo Coronda la localidad más importante) y Corrientes, su

producción es de invierno y primavera; la Zona Centro, donde se localizan los Cinturones

Hortícolas de La Plata, Gran Buenos Aires y Mar del Plata, y su producción se realiza

principalmente desde fines de verano a la primavera de un mismo año; la Zona Sur, que

contempla las provincias de Mendoza, La Pampa y las provincias patagónicas, siendo su

período de producción estivo-otoñal. La Argentina produce 30. 000 toneladas anuales de

frutillas de primer año, de las cuales el 40% corresponde a la provincia de Tucumán, otro

30% a la localidad de Coronda, Provincia de Santa Fe, y el resto a zonas productoras como

Corrientes (6%), Buenos Aires (15%), Mendoza (1%) y provincias del sur del país (8%)

(Del Huerto, 2012). En 2013, Buenos Aires incrementó la superficie de producción,

duplicando los valores obtenidos en el 2012, liderando la producción nacional (Lefebvre, et

al 2013; Seidán, 2014). Según Mangione y Liverotti (2014) la Argentina produce entre 40 y

50. 000 toneladas anuales de frutillas en un área de 1. 500 a 1. 700 has y en los últimos

años en promedio se exportaron 12. 000 Tn de frutilla.

Figura 5. Zonas productoras de frutilla en la Argentina.

Fuente: Gugole, 2012.

La frutilla se comercializa como fruta fresca en los mercados concentradores de todo el

país, siendo el principal el Mercado Central de Buenos Aires (M.C.B.A.) (Seidán, 2014),

que determina su precio en función de la oferta y la demanda, en donde los meses de julio a

noviembre converge gran parte de la producción del país y es cuando se registran bajos

precios (Adlercreutz, 2013), siendo Buenos Aires, Santa Fe y Tucumán las provincias que

aportan el 90% de la producción total (Seidán, 2014).

La exportación argentina de frutilla congelada en 2012 fue un 46% inferior en volumen

con respecto al año 20122, alcanzando un total de 4. 955 toneladas, de acuerdo a datos del

Instituto Nacional de Estadísticas y Censo (INDEC), y se ha mantenido la disminución en

el año 2013. El principal destino de la frutilla fue Estados Unidos, con una participación del

58%. Otros destinos importantes fueron Brasil (31%), Canadá y Japón; siendo Tucumán la

provincia que aportó el 70% de los niveles de esta exportación (Ploper 2013, Seidán 2014).

En el CHP, perteneciente a la región Centro (provincia de Buenos Aires), la superficie

total de cultivo de frutilla es de 6,3 ha, y la producción a cielo abierto y bajo cubierta es de

68,4 toneladas según datos oficiales del Censo Provincial Hortiflorícola del año 2005. Esta

producción compite en el mercado con la de Tucumán y Coronda en primavera, y con la de

Mar del Plata en verano, y se comercializa principalmente en el mercado interno (Gugole

2012). En esta región el cultivo se realiza principalmente bajo túneles y algunos

productores lo hacen bajo invernáculo y a cielo abierto (Gugole 2012).

La región se caracteriza por la existencia de pequeños y medianos productores (7 ha

promedio), la mayoría de los cuales (61,2%) son arrendatarios (Hang et al. 2010).

Sistema de producción

Se utiliza plástico negro (de 30 micrones) sobre los camellones antes de la siembra para

el control de malezas y la conservación de la humedad del suelo. Además esta práctica

permite obtener una fruta más limpia y con mejor aspecto, al evitar el contacto con la tierra.

El riego más eficiente es por goteo debido a que aumenta los rendimientos y ahorra el

consumo de agua (Hennin, et al. 2011; Miserendino, 2010).

Las enfermedades más comunes en este cultivo son: “moho gris” Botrytis cinerea Pers

(Helotiales: Sclerotinicaeae), “antracnosis” Colletotrichum gloesporoides Pens

(Glomerellales: Glomerellaceae), “pudrición de la corona” Phytophthora fragariae

Hickman (Peronosporales: Pythiaceae), “mildiú polvoso” Oidium sp. y Sphaerotheca sp.

(Erysiphales: Erysiphaceae), “pudrición de raíces” Rhizoctonia sp. (Agonomicetales:

Agonomicetaceae) y la “viruela” Mycosphaerella fragariae Tul (Mycosphaerellales:

Mycosphaerellaceae) (Angulo, 2009; Gugole, 2012; Henning, et al. 2011).

Figura 6. Principales enfermedades en frutilla: a) Botrytis cinérea b) Colletorichum

gloeosporioides c) Phytophthora fragariae d) Oidium sp e) Rhizoctonia sp f)

Mycosphaerella fragariae.

Los artrópodos herbívoros que aparecen frecuentemente en el cultivo y son

considerados plagas son: la arañuela de las dos mancha (Tetranichus urticae), los trips

(principalmente Frankliniella occidentalis), los pulgones (Aphis gossyppi, Macrosiphum

euphorbiae, Mysus persicae y Chatosiphon fragaefolii), y en algunas zonas cuando la

cosecha es deficiente el coleóptero Lobiopa insularis (Angulo, 2009; Greco et al. 2001;

Gugole, 2012; Henning, et al. 2011; Seidán, 2014).

Figura 7. Principales insectos plaga en el cultivo de frutilla: a) Tetranychus urticae b) Aphis

gossyppi c) Mysus persicae d) Lobiopa insularis e) Trialeurodes vaporariorum f)

Frankliniella occidentalis.

I.2.2. La plaga Frankliniella occidentalis

Biología y ecología

La especie Frankliniella occidentalis (Pergande) es originaria de California donde

fue descripta a partir de ejemplares recogidos en damasco, papas, flores de naranjo y en

varias plantas silvestres en sistemas agrícolas, extendiéndose desde el sur de Canadá a

México por la costa Oeste, ocurriendo en el litoral hasta altitudes de 2. 400 metros. En

América Latina es reconocida en Guatemala, Costa Rica (1998), Colombia (1988), Perú

(1977), Argentina (1993) y Chile (1995). En la Argentina su detección fue primeramente en

Buenos Aires, y luego sobre tomates en la provincia de Río Negro (González 1999).

Frankliniella occidentalis se hospeda en varias plantas cultivadas y silvestres. En

las condiciones de inviernos benignos, esta especie inverna como hembra adulta, raramente

machos (Gonzalez, 1999; Funderburk, 2009). En muestreos realizados en el partido de La

Plata (Argentina), Carrizo (1998) determinó que las principales especies de plantas

silvestres que actúan como hospedadoras de F. occidentalis son: Conium maculatum L,

Matracacria chamomilla L, Sonchus asper L, Solidago chilensis M, Taraxacum officinale

W, Bressica campestris L, Raphanus sativus L, Dipsacum sativus L, Narcissus tazetta L,

Chenopodium album L, Baccharis pingragea D, Baccharis punctulata L, Baccharis spicata

L, Carduus acanthoides L, Cichorium intybus L, Eupatorium inulaefolium H y Grindelia

pulchella D.

Taxonómicamente pertenece a la Clase: Insecta, Orden: Thysanoptera, Familia:

Thripidae. Su ciclo de vida consiste en 6 estadios: huevo, 2 estadios ninfales, prepupa, pupa

y adulto (Raymond, 2009). Los huevos son reniformes, transparentes al principio pero

blanquecinos al momento de la eclosión. A los 4 o 5 días de la postura nacen las primeras

larvas, traslúcidas, de ojos rojos y que se deslizan hasta liberar las antenas y patas. Luego

de 4 a 5 días mudan, transformándose en larvas de segundo estadio, de color amarillo y

abdomen engrosado. EL ciclo de la segunda larva dura de 5 a 7 días. Después de completar

esa fase, la larva de segundo estadio se deja caer al suelo para iniciar las últimas dos fases

de desarrollo (González, 1999; SAGARPA 2005). Las pre-pupas son muy resistentes a las

aplicaciones de insecticidas y permiten la permanencia de este insecto en los cultivos. Las

hembras, que pueden vivir 45 días y llegar a medir de 1 a 2 mm, colocan hasta un total de

300 huevos en la planta (Albendín, et al. 2009; González, 1999; SAGARPA 2005;

Raymond, 2009).

La forma de verano del “trips de las flores” se caracteriza en particular por la

coloración pardo anaranjada del tórax, el color rojo de los ojos, abdomen con franjas café

anaranjadas, patas amarillentas con manchas pardas y ocelos anaranjados; pudiendo las

hembras sufrir variaciones de coloración según la época, por ejemplo más oscruros en

invierno (De Santis, 1994; González, 1999).

Figura 8. Ciclo biol´gico del trips Frankliniella occidentalis.

Daños en el cultivo

Frankliniella occidentalis es una plaga que infesta un amplio rango de plantas

cultivadas y, es considerada como la plaga de mayor importancia en el cultivo de frutilla,

en cultivos protegidos y a campo abierto en muchos países a nivel mundial (Atakán, 2011).

González, et al. (1992), en su investigación determinó que el porcentaje de trips de

la especie Frankliniella occidentalis supera significativamente a otras especies de trips

encontradas en el cultivo de frutill en Valencia, España, en observaciones hechas en

diferentes agroecosistemas.

El ataque de F. occidentalis en frutilla genera aborto de las flores, bronceado y

deformación de los frutos. Este mayor daño se produce en este órgano ya que las flores

proveen al insecto de néctares y polen, además de servirle como refugio ocasional (Atakan,

2011; González, 1999; Lefebvre, et al. 2013; Waite, 2012). Los daños por alimentación

produce lesiones superficiales de color blanquecino o gris-plateado en la epidermis de hojas

y frutos, en forma de una placa plateada, que más tarde se necrosa, pudiendo afectar a todas

las hojas y provocar la muerte de la planta; así como, daños indirectos que son ocasionados

por la transmisión de virosis (Alberdín, et al. 2009). Los daños directos se producen por

adultos y larvas al raspar y succionar el contenido celular de los tejidos (SAGARPA, 2005).

Muchos factores como la textura del suelo, fertilidad, presencia de enemigos

naturales, agua, edad del cultivo, variaciones del micro-clima, valores nutricionales,

mecanismos de defensa de las plantas y factores físicos pueden afectar la abundancia y

distribución de estos en los diferentes estratos de la planta (Atakan, 2011).

Densidades de 25 trips/fruto disminuyen considerablemente la calidad comercial de

la fresa y acorta su conservación, haciéndolo inservible para la comercialización y

exportación. El umbralde intervención está establecido en el cultivo de frutilla cuando se

obtiene un 70% de flores infestadas con tres o más individuos/flor; aunque dependiendo el

mercado en el que va a ser comercializado la fruta, se puede tolerar densidades de 10-24

trips/flor. Cuando no hay factores disponibles, puede realizarse el seguimiento sobre los

frutos, siendo tolerable de 3-8 trips/fruto (Alberdín, et al. 2009). La forma de verificar si la

abundancia real de la plaga en el cultivo supera o no aquella acptable o tolerable para las

consiciones de producción, es efectuar relevamientos periódicos en los diferentes órganos

de la planta con técnicas que aseguren datos confiables para la toma de decisiones (Carrizo,

2002).

Figura 9. Daños causados por trips en frutilla. A) Flor sana B) Flor con síntomas iniciales

de ataque de trips C) Estigmas dañados D) Fruto deformado por posible ataque de trips.

Fuente: Albendín, et al. 2012.

Métodos de control

Control químico

Las aplicaciones de productos químicos en los cultivos para el control de esta plaga

en muchos casos es ineficiente por la capacidad que posee el trips para refugiarse en las

flores de las plantas y en residuos vegetales (Albendín et al., 2012; Antezana, 2013;

Funderburk J, 2009). El spinosad es muy usado, ya que actúa como rápidamente por

contacto o ingestión en un plazo de uno a tres días, manteniendo una actividad residual de

hasta dos semanas (Albendín et al. 2012).

Medidas preventivas y técnicas culturales

Es necesario eliminar las plantas silvestres que se encuentran dentro y fuera del

invernadero; así como, los residuos del cultivo, sobre todo antes de realizar una nueva

plantación, distanciando ésta el máximo tiempo posible de la anterior (Antezana, 2013). La

instalación de mallas antitrips en las aperturas de los invernáculos o microtúneles, zonas

laterales y de ventilación, limitan la aparición, movilidad y propagación de este insecto por

el cultivo. El tamaño de luz de malla recomendado se sitúa en 192 µm (0,037 mm2)

(Albendín et al., 2012).

Se puede utilizar trampas azules o blancas hechas de plástico común, untando aceite

limpio en toda la superficie, que servirá como adherente para capturar individuos adultos.

Este método ayuda a monitoria la presencia de este insecto en el cultivo. Es

necesario colocar varias trampas bien distribuidas por toda la superficie del lote cultivado

(Albendín et al., 2012; Antezana, 2013).

Control biológico

Aunque es una herramienta recientemente utilizada, se está empleando en

programas integrados de control (Bueno, 2009; Albendín et al., 2012). Se utilizan enemigos

naturales, especialmente los Anthocoridos del género Orius (Bueno 2005; Bueno 2009;

Albendín et al., 2012). Comercialmente se expenden organismos pertenecientes a los

géneros Amblyseius, Neoseiulus y otras especies de Orius como laevigatus, albidipenis y

niger (Alberdín et al., 2012; Bueno 2009; Gugole, 2012).

I.2.3. El depresador Orius insidiosus

Biología y ecología

La familia Anthocoridae (Hemiptera: Heteroptera) presenta entre 400 a 600 especies

distribuidas en todo el mundo, reuniendo insectos pequeños (1,4 – 4,5 mm), distribuidos en

varios géneros, siendo los principales Orius Wolff y Anthocoris fallen, (Bueno, 2009).

Orius insidiosus es una especie originaria de América, presente en varios

agroecosistemas, tanto en plantas cultivadas como pimiento, fréjol, maíz, algodón, alfalfa,

soja, crisantemos, hortalizas y ornamentales, en plantas invasoras como Bidens pilosa L y

arbustos que florecen en la primavera y en el verano (Bueno, 2005).

Son insectos depredadores generalistas. Se alimentan de trips, ácaros, afidos, huevos

y algunas larvas pequeñas de lepidópteros. Sin embargo, no todas las especies del género

Orius son polífagos, frecuentemente muestran una fuerte preferencia por una especie

particular de presas, como es el caso de trips (Bueno, 2009; Waite, 2012). Estos

depredadores se comportan como oportunistas, moviéndose dentro y fuera de los distintos

hábitats, buscando recursos alimenticios, tales como presas y alimento vegetal, los cuales se

tornan disponibles en los hábitats en tiempos diferentes (Coll, 1998). Así mismo, su

característica omnívora es considerada una estrategia adaptativa para su manutención, que

le permite instalarse en los cultivos antes de que llegue su presa (Bueno, 2009). Se conoce

que se alimentan de los contenidos del xilema de la planta de soja, que le proporciona agua

y probablemente del mesófilo, que le provee de algunos nutrientes, azúcares y aminoácidos

(Armer et al. 1998). Ninfas y adultos son de depredadores voraces, ya sea en bajas o altas

poblaciones de su presa y pueden matar más presas de las que realmente requieren como

alimento. Descubren su alimento con el olfato y tacto, siendo la antena la región más

sensible del cuerpo. Los adultos son buenos voladores y, juntamente con las ninfas, se

mueven en la planta en procura de sus presas. Cuando las encuentran, insertan su aparato

bucal en el abdomen del insecto varias veces hasta absorber sus fluidos internos (Bueno V,

2009).

Los adultos son usualmente marrones oscuros, con manchas blancas en sus alas.

Son insectos pequeños, generalmente las hembras son más grandes que los machos. La

diferenciación del sexo se da en los genitales del macho, siendo que las hembras presentan

ovipositor elongado y los machos en forma de caracol dilatado en la extremidad del

abdomen (ver Fig. 10) (Bueno, 2009; Waite, 2012). Las hembras colocan edofíticamente en

las plantas una media de 300 huevos durante su ciclo de vida, 80% en los primeros 15 días

después de su emergencia a adulto(Bueno V, 2009) pudiendo alcanzar una fertilidad del

75% (Saini et al, 2003; Zambrano, 2009) y un porcentaje de sobrevivencia a estado adulto

del 53,6 ± 9,80 % (Bueno V, et al.2006). La presencia del macho junto a la hembra todo el

tiempo puede afectar la capacidad de oviposición y la longevidad de las hembras,

parámetros que podrían interferir en sistemas de cría masiva de este depredador (Saini et al.

2003). Hembras mantenidas con los machos desde el inicio presentaron niveles más bajos

de oviposición y longevidad de sus huevos, pudiendo atribuirse a que la hembra siempre

está dispuesta a la cópula con el macho; lo que, puede causarle niveles altos de estrés

(Bueno, 2009).

Figura 10. Genitalia de las hembras y machos de O. insidiosus.

Orius insidiosus presenta cinco estadios ninfales (Waite, 2012). La ninfa recién

eclosionada es brillante y poco colorida, que luego de unas horas se torna amarillenta. En el

tercer estadio comienza el desenvolvimiento de las alas (tecas alares) y la ninfa es amarillo-

anaranjada, oscureciendo gradualmente hasta llegar al 4º y 5º estadio, cuando se tornan de

color marrón. Las ninfas de 1º, 2º y 3º estadio poseen una glándula de cheiro de coloración

anaranjada, visible en el 3º, 4º y 5º segmentos abdominales, tornándose casi imperceptibles

en los demás estadios, por el oscurecimiento adquirido (Bueno, 2009; Masso, et al.). Para

Mendes et al. (2005), las ninfas de O. insidiosus sometidas a diferentes temperaturas

(variando de 16 a 31 ºC) presentan una coloración más oscura cuando se desenvuelven en

temperatura más bajas, particularmente en aquellas mantenidas a 16 ºC. Mendes y Bueno

(2000), en su investigación obtuvieron que el tiempo de los estadios ninfales (1º, 2º, 3º, 4º y

5º instar) en promedio son 1,9; 1,7; 1,4; 1,8 y 3,1 días respectivamente, cuando estas fueron

alimentadas con adultos de Caliothrips phaseoli (Hood). El tiempo para pasar de huevo a

adulto tarda cerca de 20 días en condiciones de laboratorio (25 ± 1ºC, 70 ± 10 % HR y

14:10 L:O) (Bueno, 2009; Carvalho et al. 2006; Saini et al. 2003; Zambrano, 2009).

Figura 11. Ciclo de vida de Orius insidiosus.

La temperatura y el suplemento alimentico son los principales factores que afectan

el desenvolvimiento y la reproducción de las poblaciones de estos depredadores, siendo las

temperaturas más altas y la alta calidad de suplemento los que aceleran su crecimiento

poblacional (Bueno, 2009). Los huevos de insectos del orden Lepidóptera son considerados

por Eubanks y Denno (2000) como presas de alta calidad para muchos depredadores

generalistas, en contraste con los afidos que son considerados como presas de baja calidad.

Los altos niveles de Nitrógeno que poseen estos huevos tiene un importante papel en todo

el proceso metabólico ya que es un componente esencial para la codificación genética,

crecimiento y capacidad reproductiva de estos insectos (Parra, 1999). Cuando son

alimentados con huevos de Ephestia kuehniella Zeller (Lepidoptera: Pyralidae), O.

insidiosus tiene una alta tasa de supervivencia, alrededor del 90% en todos sus estadios

(Bueno V, 2009; Waite M, 2012). En la Argentina se utilizan también huevos de Sitotroga

cerealella (Lepidoptera:Gellechidae), como alimento para la cría masiva de este depredador

(Saini E, 2003).

Uso como agente de Control Biológico

Dentro del orden Hemíptera y la familia Anthocoridae se destacan como agentes de

control biológico varias especies del género Orius, del cual se conocen 70 especies (Bueno,

2009). O. insidiosus, O. laevigatus y O. majusculus son usadas en el control biológico

aumentativo de ácaros y trips en plantaciones comerciales de flores y hortalizas en

programas de manejo integrado de plagas, especialmente en Canadá y Europa. O.

insidiosus, en hoja, es más usado como agente de control biológico para el trips

Flankliniella occidentalis (Pergande) en hortalizas en Europa, en donde un individuo adulto

puede alimentarse de 5 a 20 trips/día en todos sus estadios (Bueno, 2009). Su preferencia

por el trips californiano lo hace un enemigo letal de esta plaga (Atakan, 2011; Baez, et al.

2004).

La acción de Orius se da cuando encuentra a su presa, la sujeta con las patas,

perfora con su aparato bucal el cuerpo de las larvas y/o adultos succionando su contenido

(Ver Figura 13). Este depredador inicia su búsqueda en las dos primeras horas después de

su liberación, llegando a tener un consumo de hasta un 75% del total de trips ofrecidos en

este periodo de tiempo (Pantoja, 2009).

Figura 12. Adulto de O. insidiosus depredando un adulto de F. occidentalis.

En cuanto a las dosis recomendadas para la liberación, estudios realizados en

pimiento por Funderburk, et al. (2000), demostraron que aplicando 1 adulto de O.

insidiosus por 180 individuos de trips, suprimió considerablemente los niveles

poblacionales de F. occidentalis; mientras que, en el cultivo de frutilla, Shakya, et al.

(2010), determinaron que la aplicación de O. insidiosus para suprimir los niveles de F.

occidentalis debe realizarse cuando la densidad de trips es de 10 a 14 individuos por flor.

Estudios realizados por Xu X, et al. (2006), demostraron que O. insidiosus puede

reducir un 25,8% de la población de hembras adultas T. urticae (araña roja) y un 46,3% el

de ninfas de F. occidentalis cuando se ofreció densidades de 80 hembras y 160 ninfas en

hojas de poroto (Phaseolus vulgaris) respectivamente de manera individual, pero

disminuyó considerablemente el control del ácaro cuando se le ofreció las dos presas al

mismo tiempo, lo que demostró su especificidad por los trips y la necesidad de utilizar más

de un agente de control cuando se quiere controlar más de una plaga en el mismo cultivo,

para aumentar la eficiencia de los enemigos naturales en el control biológico de plagas.

I.2.4. El depredador Neoseiulus californicus

Biología y Ecología

Neoseiulus californicus McGregor (Acari Phytoseiidae), es un depredador efectivo

de ácaros, tanto en áreas áridas y húmedas, en zonas subtropicales y templadas, distribuido

especialmente en Sudamérica, Texas y California, en la zona del Mediterraneo, Japón y

Sudáfrica (Castagnoli y Simoni, 2003; Moraes, et al. 2004; Rondon, et al). Es eficaz como

agente de control de T. urticae Koch en cultivos de frutilla (Aimee, et al. 2008; Cédola ,

2004; Greco, 2005; Rondon, et al.); así como, en árboles frutales, flores y cultivos

hortícolas en Norte y Sud América, Sur de Europa y Asia (Castagnoli y Simoni, 2003;

Croft, et al. 1998; Jolly, 2000; Toldi, et al. 2013; Rhodes y Liburd, 2009).

Neoseiulus californicus fue descrito por primera vez por McGregor en 1954 en

limoneros de Calfornia. Pertenece al Orden Acari y al suborden Acariforme, que incluye

más de 30 000 especies descritas en la Clase Aracnida (Rondon, et al.). Inicialmente se

identificó como Typhlodromus californicus, después se lo asignó al género Amblyseius y

más tarde al género Neoseiulus o Cydnodromus. Actualmente Neoseiulus chilenensis

(Dosse) se considera un sinónimo de N. californicus (Castagnoli y Simoni, 2003; Moraes,

et al. 2004; Rhodes y Liburd 2009).

Se adaptan a temperaturas de 10-33 ºC, pero pueden tolerar temperaturas mucho

más frías durante períodos cortos de tiempo (Rhodes y Liburd 2009), siendo 6º a 9.9º C el

rango mínimo límite en el cual continúa viable su desarrollo (Hart et al. 2002); pero,

alcanza su nivel óptimo a los 23º - 27 ºC y 77-87% HR (Canlas, et al. 2004, Castagnoli y

Simoni, 1991; Ma y Laing, 1973, Rondon, et al), completando su ciclo en 10 o 12 días

(Rondon, et al). Temperaturas entre 17 y 21º C induce en gran medida al estado de

diapausa, que Castagnoli et al. (1996) en su investigación encontró un 70% de hembras que

entraron en diapausa en una especie italiana. En el otoño el 40% y en el invierno el 100%

de hembras evaluadas entraron en diapausa reproductiva cuando la temperatura fue baja

(Gugole, 2012).

El ciclo de vida (Figura) presenta cuatro estados de desarrollo: huevo (estado más

largo del ciclo, generalmente 1/3 del tiempo total), larva (que posee tres pares de patas y

generalmente no se alimenta), protoninfa y deutoninfa (que poseen cuatro pares de patas) y

adulto. Las hembras adultas miden aproximadamente 0,1 mm de largo y son de forma

globosa, mientras que el macho es ligeramente más pequeño. Ambos son translúcidos y

pueden presentar una coloración amarilla pálida a un color ámbar brillante (Castagnoli y

Simoni, 2003; Helle y Sabelis, 1985). El estado ninfal presenta una baja mortalidad; siendo

los huevos los que alcanzan una tasa de mortalidad que puede llegar al 75-85% (Castagnoli

y Simoni, 1991).

Figura 13. Ciclo de vida de N. californicus.

Fuente: Gugole M, 2012.

Este ácaro tiene una fecundidad más bien baja; las hembras tienen un

período de ovipostura de 4 a 6 días, alcanzando un máximo de 3 a 4 huevos al día

(raramente 5) y usualmente ocurre en el tercer o cuarto día de la oviposición (Castagnoli &

Simoni, 2003). En presencia de alimento suficiente, los adultos viven un promedio de 18

días, con un rango de 10 a 25 días (González R, 1971; Canlas L et al. 2006). Los machos

alcanzan el estado adulto antes que las hembras, y cuando un macho encuentra una hembra

en estado de deutoninfa suele permanecer en contacto con ella hasta que muda, a fin de

asegurar la cópula, pudiendo esta durar 4h o más dependiendo de las condiciones

ambientales en las que se encuentren (Aponte & McMurtry, 1992; Castagnoli & Simoni,

2003). El apareamiento es esencial para la oviposición, y muchas cópulas son

necesarias para garantizar el máximo de oviposición (Castagnoli & Simoni, 2003). El

período para llegar del estado de huevo a adulto es de 4,3 a 8,1 días (Castagnoli & Simoni,

1991; Hart el al. 2002), la relación sexual de las hembras 64.0 a 69.7 % (Ma & Laing,

1973; Castagnoli & Simoni, 1991), la mortalidad en estadios juveniles del 41.6 al 60.0%

(Ma & Laing, 1973; Castagnoli & Simoni, 1991), días a la oviposición de 18.1 a 21.4

(Castagnoli & Simoni, 1991).

El máximo nivel poblacional de N. californicus se obtiene cuando se alimentan con

T. urticae, especialmente de estados inmaduros (larvas y ninfas) (Castagnoli & Simoni,

2003; Rondon S, et al). Sin embargo, los Phytosiiedos tienen la capacidad de alimentarse

de presas alternativas como (ácaros y varios insectos) y sobrevivir pocos días solamente

con polen (Castagnoli & Simoni, 1991; Rondon S, et al.; van Baal E et al. 2007). En su

investigación van Baal et al. (2007) concluyó que hembras adultas de N. californicus tienen

la capacidad de alimentarse de ninfas de F. occidentalis en plantas de Pimiento (Capsicum

annuum) en presencia de T. urticae inclusive y, Rodríguez J et al. (1992) determinó que

hembras adultas de N. californicus puede alimentarse de huevos (1,37±0,66) y ninfas

(1,12±0,18) de F. occidentalis por día sobre plantas de poroto (Phaseolus vulgaris).

Depredación Intragremio y canibalismo son frecuentemente observados en especies

de Phytoseiidos generalmente cuando hay escases de alimento; aunque ocasionalmente

también ocurre en baja medida incluso cuando la presa está presente. Todos los estados

activos de N. californicus, con excepción de las larvas, pueden comer huevos, larvas y

protoninfas de su especie o de diferentes especies (Castagnoli & Simoni, 2003).

N. californicus tiene la capacidad de dispersarse de un hospedero a otro cuando las

condiciones en las que se desenvuelve son adversas como pueden ser: densidad de presa,

competición por alimento, temperatura y humedad relativa adversas o críticas, especies de

plantas y sus características morfológicas (Castagnoli & Simoni, 2003).

Uso como agente de control biológico

Los Phytoseiidos son considerados los más importantes agentes biológicos para el

control de ácaros fitófagos a nivel mundial (Ragusa y Ragusa, 1997; van Baal , et al.2007).

Estos están siendo utilizados como una alternativa acaricida en una variedad amplia

de cultivos, incluyendo la frutilla y en varios agroecosistemas pueden mantener a los

ácaros plaga bajo el umbral de daño económico (Rondon, et al.,2004). Greco, et al. (2005,

2011) determinaron que la relación 5/1 entre T. urticae y N. californicus por foliolo en

frutilla, permitió mantener el número de individuos activos de la plaga bajo el umbral de

daño económico, en los cultivos presentes en el Cinturón Hortícola Platense. Canlas, et al.

(2006) evaluaron la tasa de consumo de hembras adultas de una línea genética Japonesa de

N. californicus sobre diferentes estadios de T. urticae con diferentes densidades en

condiciones de laboratorio (25ºC, 70%HR, 16L:8D) y en el límite del umbral de daño

económico (UDE) (50 individuos/hoja) obteniendo los siguientes resultados de consumo de

una hembra adulta por día: huevos (20.91±1.61), larva (21.06±1.13), ninfa (12.57±0.66),

machos adultos (9.22±0.69) que no presento diferencias significativas con densidades de 40

individuos/hoja, pero si con densidades de 30,20,10 y 5 individuos de presa/hoja, siendo en

estas densidades más bajas más eficiente el control.

La tasa de liberación depende del nivel de infestación y el cultivo en sí, pero un

ácaro depredador por planta es por lo general recomendado en frutilla cuando la tasa de

infestación de arañuela alcanza un hasta 6-10% (3 a 5 individuos por planta) que se

considera moderada, evitando de esta manera la reproducción de la plaga que, a altas

temperaturas y baja humedad se reproduce rápidamente (Rondon, et al.,2004). Liberaciones

hechas en pepino y pimiento en Valencia- España fueron eficientes cuando la densidad fue

de 25 fitoseidos/planta (50 fitoseidos/m2) (Gonzalez, 1992).

CAPÍTULO II.

Metodología

II.1. Identificación taxonómica de los trips.

Se realizaron muestreos de trips en cinco lotes productivos de este cultivo, ubicados

en las localidades de Los Hornos (LH), Colonia Urquiza (CU1, CU2) y Lisandro Olmos

(R36, C44y232), en el Cinturón Hortícola Platense (38º 52´ S, 57º 59´W) con una

superficie promedio de 2. 000 m2 por lote, desde septiembre del 2012 hasta julio del 2014.

Quincenalmente se recolectaron 25 flores al azar en cada lote. Las muestras fueron llevadas

al laboratorio y observadas bajo lupa binocular (Nikon C-DS) para separar los trips adultos.

Los mismos fueron colocados en tubos Eppendorf (2 ml) con alcohol etílico al 70% para su

conservación.

Para su identificación los individuos fueron preparados de la siguiente manera: se

sumergieron en lactofenol durante 30 minutos bajo una lámpara de luz amarilla para

acelerar el aclarado y luego se los montó entre porta y cubreobjetos con una gota de Hoyer

como medio de montaje hidrofílico y semipermanente. Los preparados se secaron en una

estufa a 40 ºC durante una semana. La determinación se realizó utilizando un microscopio

Olympus BX51 (x 200) con contraste de fase y óptica de contraste interdiferencial. Las

claves taxonómicas utilizadas para la determinación fueron las de Mound et al. (1993) y

Mound y Kibby (1998).

La frecuencia relativa de cada especie se presenta como el porcentaje de individuos

de cada especie sobre el número de individuos totales identificados.

II.2. Establecimiento de colonias en el laboratorio

La investigación se realizó en el Centro de Estudios Parasitológicos y de Vectores

(CEPAVE), ubicado en La Plata, Boulevard 120 S/N e/61 y 62, Buenos Aires-Argentina,

en el laboratorio perteneciente al grupo de Ecología de Plagas y Control Biológico.

Figura 14. Invernáculo perteneciente al grupo de Control Biológico de plagas del CEPAVE.

Todas las colonias fueron mantenidas en el bioterio bajo condiciones controladas de

temperatura, humedad y fotoperíodo 25 ± 1 ºC, 60 – 70 % HR y 14 : 10 (L : O). Las

plantas de frutilla utilizadas para la cría de los artrópodos y para la realización de los

ensayos fueron cultivadas en macetas de plástico de 30 cm de diámetro, en un sustrato

elaborado con tierra-compost (50%) y turba (50%) bajo invernáculo y a cielo abierto, con

controles permanentes de sanidad (podas y limpieza manual) y riego (Figura 15).

Figura 15. Plantas de frutilla a cielo abierto y bajo invernáculo.

Frankliniella occidentalis

La colonia de F. occidentalis se inició con individuos adultos colectados en

diferentes cultivos del CHP. Se siguió el protocolo de cría propuesto por Espinosa, et al.

2002, colocando 100 trips adultos en un recipiente plástico de 8 cm de base y 20 cm de

altura, con un agujero cubierto de papel de filtro para facilitar la aereación y evitar el

exceso de humedad. Chauchas limpias y desinfectadas con lavandina al 5% y sumergidas

en una solución de azúcar al 10% se colocaron como medio de oviposición y fuente de

humedad. A los tres días las chauchas con huevos se colocaron en nuevos recipientes para

la eclosión de los mismos, que incluyeron en su base una esponja de 5 cm de alto como

sustrato para la fase de prepupa y pupa. A los nueve días se incrementó la humedad en la

esponja por medio de cintas absorventes, colocando los recipientes en una bandeja plástica

con agua (ver Figura 16). Seis días más tarde se recolectaron los individuos adultos para

continuar así un nuevo ciclo de cría. Se seleccionaron permanentemente al azar trips

adultos de la colonia para identificarlos taxonómicamente y comprobar que pertenecieran al

género y especie en estudio.

Figura 16. Recipientes de oviposición y de eclosión para la cría de trips.

Orius insidiosus

Se inició la colonia con individuos colectados en muestreos en el CHP, en plantas

silvestres como el “pega-pega” (Biden pilosa) que actúa como hospedadora de este

depredador en ausencia de cultivos y en el invierno (Bueno, 2005).

Los insectos fueron identificados en el laboratorio con caracteres morfológicos y de

sexo, para colocarlos en recipientes de reproducción. Se siguió el protocolo de cría

propuesto por Bueno V, (2009), colocando 200 individuos adultos en recipientes de vidrio

de 4,5 litros de capacidad, con tapa enroscable con un agujero cubierto con una fina malla

(voile) para permitir la aireación en el interior, trozos de papel toalla corrugado como

refugio para evitar el canibalismo y algodones humedecidos en la base del recipiente. Como

alimento se colocaron 3 mg de huevos de Ephestia kuehniella (Saini et al, 2003) en cintas

de papel cada dos días y chauchas (Phaseolus vulgaris) de 4 cm como sustrato de

oviposición (Carvalho L, et al. 2010). A los 2 días las chauchas ovipuestas se colocaban en

cajas plásticas de 20 cm de largo hasta la eclosión de los huevos en aproximadamente 4-5

días. Las ninfas de estadio inicial se colocaban en nuevos recipientes de cría con las mismas

características del de reproducción. Como fuente opcional de refugio o de oviposición se

colocaron floreros de pega-pega (Bidens pilosa) (Carvalho L, et al. 2010), aunque su

disponibilidad varía en las estaciones del año (Foto 17).

Foto 17. Cría de O. insidiosus bajo condiciones de laboratorio.

Neoseiulus californicus y Tetranychus urticae

Las colonias de ambas especies fueron mantenidas en hojas de frutilla colocadas en

recipientes pláticos con agua dentro de una caja cubierta con papel film para evitar que los

individuos se escapen, utilizando hembras provenientes de colonias existentes en el

CEPAVE (Foto 18). Huevos y ninfas de T. urticae se suministraron como alimento a N.

californicus cada tres días.

Figura 18. Dispositivo de cría de N. californicus sobre foliolos de frutilla.

II.3. Tasa de consumo de O. insidiosus sobre su presa principal, F. occidentalis.

Para conocer la tasa de consumo diaria promedio del depredador sobre los estadios

de tirps se realizaron pruebas bajo condiciones de laboratorio 25 ± 1 ºC, 60-70 % HR y

14:10 (L:O). La Unidad Experimental consistió en una caja de Petri de 8 cm de diámetro,

con papel toalla humedecido en la base y un foliolo de frutilla completamente limpio (ver

Figura 19), sobre la cual se colocaron los individuos en los diferentes tratamientos. Se

cubrió la caja con papel film para evitar la fuga de los insectos.

Se colocaron sobre el foliolo 30 ninfas o 30 adultos de F. occidentalis y una hembra

adulta o una ninfa de tercer estadio de O. insidiosus con 24 horas de ayuno en cada unidad

experimental (n=10) y se contó el número individuos muertos a las 24 horas.

El número de trips muertos se comparó mediante ANOVA de una vía. Cuando no se

cumplieron los supuestos de normalidad y homocedasticidad que requiere el análisis, se

aplicó a los datos la transformación raíz cuadrada y posteriormente se utilizaron pruebas de

Tukey para la comparación de medias.

No se utilizaron estadios de prepupa y pupa ya que esta fase del ciclo los trips la

desarrollan sobre sustratos (tierra) y el depredador no coincide en este sitio con la presa.

Figura 19. Unidad experimental para las pruebas de: Tasa de consumo, DIG y preferencia.

II.4. Tasa de consumo de arañuelas por el depredador O. insidiosus

Para conocer la tasa de consumo diaria promedio de O. insidiosus sobre los estadios

de T. urticae se realizaron pruebas bajo condiciones de laboratorio 25 ± 1 ºC, 60-70 % HR

y 14:10 (L:O). La Unidad Experimental consistió en una caja de Petri de 8 cm de diámetro,

con papel toalla humedecido en la base y un foliolo de frutilla completamente limpio (ver

Figura 19), sobre la cual se colocaron los individuos en los diferentes tratamientos. Se

cubrió la caja con papel film para evitar la fuga de los insectos.

Se colocaron sobre el foliolo 30 hembras adultas, ninfas o huevos de T. urticae y

una hembra adulta o una ninfa de tercer estadio de O. insidiosus con 24 horas de ayuno en

cada unidad experimental (n=10) y se contó el número individuos muertos a las 24 horas.

El número de individuos muertos se comparó mediante ANOVA de una vía. Al no

cumplirse los supuestos de normalidad y homocedasticidad que requiere el análisis, se

aplicó a los datos la transformación raíz cuadrada y posteriormente se utilizaron pruebas de

Tukey para la comparación de medias.

II.5. Depredación Intragremio (DIG) entre O. insidiosus y N. californicus

Se evaluó la tasa de consumo de O. insidiosus sobre diferentes estadios de N.

californicus (hembras, ninfas y huevos). La Unidad Experimental consistió en una caja de

Petri de 8 cm de diámetro, con papel toalla humedecido en la base y un foliolo de frutilla

completamente limpio sobre la cual se colocaron los individuos en los diferentes

tratamientos. Se cubrió la caja con papel film para evitar la fuga de los insectos (ver

Figura).

Se estudió el consumo de una hembra adulta y una ninfa de tercer estadio de O.

insidiosus sobre hembras, ninfas y huevos de N. californicus, individualmente, en

densidades de (1:5) y (1:8) (depredador: presa), con 10 repeticiones para cada prueba. Se

utilizaron estas dos densidades para determinar si la tasa de encuentro influye en la DIG

entre estos dos enemigos naturales.

Complementariamente se realizaron pruebas de preferencia de consumo para

hembras y ninfas de O. insidiosus, ofreciéndoles 5 hembras, 5 ninfas y 5 huevos de N.

californicus en cada unidad experimental (n=10), durante 24 horas.

El número de individuos muertos se comparó mediante la prueba de Kruskal Wallis

ya que no se cumplieron los supuestos de normalidad y homocedasticidad para el ANOVA

en los dos casos. Posteriormente, se hicieron comparaciones múltiples de los rangos para

cada par de grupos.

Adicionalmente para determinar la preferencia de O. insidiosus sobre los diferenetes

estadios de N. californicus se utilizó el índice α de preferencia de Manly con densidad

constante para la población de la presa (Fernaández M y San Miguel A, 2007; Manly B, et

al. 1972).

𝛼𝑖 = 𝑟𝑖𝑛𝑖

(

1

∑𝑟𝑗𝑛𝑗⁄

)

donde,

α= Índice de preferencia de Manly para la presa i

ri, rj = proporción de las especies i y j en la dieta (i y j= 1,2,…,m)

ni, nj = proporción de especies i y j en el medio

m = número de recursos (estadios de la presa)

Como en este caso existen tres tipos de presa, un valor de α = 0,33 indicaría no

preferencia, valores mayores revelarían preferencia y valores menores mostrarían que el

depredador evita este tipo de presa.

II.6. Control biológico de F. occidentalis por O. insidiosus a semicampo

Se evaluó el control que ejerce O. insidiosus sobre F. occidentalis en plantas de

frutilla en condiciones de semicampo, bajo condiciones de temperatura, humedad y luz no

controladas en el invernadero del CEPAVE. La unidad experimental consistió en una caja

plástica de 30 cm x 27 cm x 25 cm, con tapa fija cubierta con papel absorbente para evitar

la fuga de los insectos. Se colocaron dos plantas de frutilla en maceta, con dos hojas

trifoliadas y una flor en cada una. Por la base de cada planta se colocó papel blanco

absorbente para facilitar la observación de los individuos depredados y las pupas que caen

de las hojas al suelo para desarrollar su ciclo (ver Figura 20).

La densidad de trips por planta para el ensayo se estimó a través del análisis de

muestreos realizados en diferentes lotes productivos de frutilla en el CHP, que en primavera

pueden alcanzar un promedio de 2 adultos y 8 ninfas por flor y 1,5 ninfas por foliolo

(Grupo de Control Biológico, CEPAVE).

Figura 20. Unidad experimental para evaluar el Control Biológico de O. insidiosus sobre F.

occidentalis a semi campo.

Los tratamientos fueron: 1) 8 ninfas de trips/flor + 2 ninfas de trips/foliolo + 2

adultos de trips por planta + 1 pareja adulta de O. insidiosus; 2) 8 ninfas de trips/flor + 2

ninfas de trips/foliolo + 2 adultos de trips por planta (sin depredador). Se realizaron 5

repeticiones para cada tratamiento y se contabilizaron los trips vivos a los 5 días.

El número de trips vivos se comparó mediante ANOVA de una vía, al cumplirse los

supuestos de normalidad y homocedasticidad. Posteriormente, se hicieron comparaciones

de las medias con la prueba de Tukey con un nivel de significancia de 0,05.

II. 7. Efecto de la DIG sobre el control de T. urticae

Para evaluar el efecto de la DIG sobre el control de T. urticae bajo condiciones de

invernáculo se utilizó como unidad experimental una caja plástica de 30 cm x 27 cm x 25

cm, con tapa fija cubierta con papel absorbente para evitar la fuga de los insectos. Se colocó

una planta de frutilla en maceta, con dos hojas trifoliadas. Por la base de cada planta se

colocó papel blanco absorbente para facilitar la observación de los individuos depredados

(ver Figura 20).

Los tratamientos fueron: 1) 10 hembras adultas de T. urticae + 2 hembras adultas

copuladas de N. californicus + 2 adultos de F. occidentalis por foliolo + 1 pareja adulta de

O. insidiosus con 24 horas de ayuno previo por unidad experimental, 2) 10 hembras

adultas de T. urticae + 2 hembras adultas copuladas de N. californicus + 2 adultos de F.

occidentalis por foliolo y 3) 10 hembras adultas de T. urticae + 2 adultos de F. occidentalis

por foliolo. El número de individuos vivos de T. urticae se contabilizó a los 7 días.

El número de individuos vivos de T. urticae se comparó mediante la prueba de

Kruskal Wallis ya que no se cumplieron los supuestos de normalidad y homocedasticidad

para el ANOVA. Posteriormente, se hicieron comparaciones múltiples de los rangos para

cada grupo.

II. 8. Abundancia de trips, N. californicus y O. insidiosus en flores de frutilla.

La metodología de muestreo para determinar la abundancia poblacional de F.

occidentalis, N. californicus y O. insidiosus en plantas de frutilla, se realizaron muestreos

en cinco lotes productivos de este cultivo, ubicados en las localidades de Los Hornos (LH),

Colonia Urquiza (CU1, CU2) y Lisandro los Olmos (R36, C44y232), en el Cinturón

Hortícola Platense (38º 52´ S, 57º 59´W) con una superficie promedio de 2. 000 m2 por

lote, desde septiembre del 2012 hasta julio del 2014. Quincenalmente se recolectaron 25

flores al azar en cada lote y se contabilizó en número de individuos móviles para cada

especie.

El estado fenológico de las plantas de frutilla en los diferentes lotes fue diferente;

encontrándose cultivos ya establecidos en los sitios CU1, CU2, LH, desde el inicio de los

muestreos, y en etapa inicial de desarrollo los sitios R36 y C44y232. No se detectaron

patologías generalizadas en los cultivos durante todo el período de muestreo, y aunque no

cuentan los propietarios con calendarios de fumigación ni de aplicación en ningún lote, por

lo general utilizan para el control de ácaros aplicaciones semanales de abamectina 1,8% o

dicofol 21% + tetradiphon 7,5%. Para el control de insectos se utilizan methomyl 90%,

metamidophos 60% y para el control de hongos se realizan semanalmente aplicaciones de

fungicida (benomyl 50%).

Todos los lotes muestreados se encontraban asociados a cultivos hortícolas como:

tomate (Solanum lycopersicum), lechuga (Lactuca sativa), pimiento o morrón (Capsicum

annuum), brócoli (Brassica oleracea), entre los de mayor superficie, y una gran variedad de

malezas nativas como: pega-pega (Bidens pilosa), Sonchus oleraceus, Taraxacum

officinale, Dipsacus fullonum, Eragrotis pilosa, entre otras, y plantas medicinales como la

manzanilla (Matricaria chamomilla), en los bordes o entre los camellones del cultivo.

La abundancia poblacional de cada especie se estimó mensualmente como el

número promedio de individuos (adultos y ninfas)/flor en cada lote.

CAPÍTULO III

RESULTADOS

III.1. Especie/s de trips en el cultivo de frutilla del noreste de la provincia de Buenos

Aires.

Las especies de trips registradas en el cultivo de frutilla del Cinturón Hortícola

Platense durante el período de estudio fueron: F. occidentalis (Pergande), F. schulzei

(Trybom) y Trips tabaci (Lindeman) (Figura ).

Figura 21. Especies de trips presentes en el cultivo de frutilla del CHP en el período de

estudio 2012-2014. De izquierda a derecha: F. occidentalis, F. schulzei y T. tabaci.

La especie F. occidentalis fue encontrada en mayor proporción en los lotes de

frutilla muestreados durante el período de estudio en el CHP (Figura 21).

Figura 22. Frecuencia relativa de las especies de trips presentes en lotes de frutilla del

CHP muestreados en el período 2012-2014.

III.2. Tasa de consumo de O. insidiosus sobre F. occidentalis

Tanto las hembras como las ninfas de O. insidiosus consumieron individuos de F.

occidentalis. Comparando el consumo de la hembra adulta con el de la ninfa de tercer

estadio de O. insidiosus se encontraron diferencias significativas, para el consumo de

adultos (F=153,41; gl=1; P<0,001) como de ninfas de F. occidentalis (F=19,48; gl=1;

P<0,001); siendo las hembras adultas las que consumieron más individuos de la presa.

78%

17%

5%

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

F. occidentalis F. schulzei T. tabaci

Figura 23. Promedio + error estándar de individuos de F. occidentalis consumidos por

diferentes estadios de O. insidiosus en 24 horas. Letras minúsculas iguales dentro de los

estadios de O. insidiosus señalan diferencias no significativas en el consumo de los

mismos. Letras mayúsculas iguales indican diferencias no significativas en el consumo de

iguales estadios de trips por parte de hembra adulta y ninfa de tercer estadio de O.

insidiosus (P<0,05; Test de Tukey).

No se detectaron diferencias significativas en las tasas de consumo de adultos y de

ninfas de F. occidentalis por la hembra adulta de O. insidiosus (F=3,76; gl=1; P=0,0682).

Las ninfas de tercer estadio de Orius, en cambio, consumieron significativamente menos

adultos que ninfas de F. occidentalis (F=22,89; gl=1; P=0,0001), (Figura 23).

III. 3. Tasa de consumo de O. insidiosus sobre T. urticae.

Tanto las hembras y ninfas de tercer estadio de O. insidiosus consumieron hembras

adultas, ninfas y huevos de T. urticae. Comparando el consumo de la hembra adulta con el

de la ninfa de tercer estadio de O. insidiosus se encontraron diferencias significativas, para

el consumo de hembras adultas (F=39,51; gl=1; P=0,001) y el de ninfas de T. urticae

(F=15,30; gl=1; P=0,0036); siendo las hembras adultas las que consumieron más

individuos de la presa secundaria. En el consumo de huevos no se detectaron diferencias

significativas (F=1,16; gl=1; P=0,3092).

Tabla. Promedio ± DE de la tasa de consumo de O. insidiosus sobre hembras adultas, ninfas

y huevos de T. urticae.bajo condiciones de laboratorio.

N. californicus

Hembras Ninfas Huevos

O. insidiosus

Hembra adulta 11,00±2,07 A (a) 11,40±3,22 A (a) 1,70±0,79 B (a)

Ninfa 3º estadio 5,00±1,95 A (b) 7,30±2,58 B (b) 1,30±1,03 C (a)

Letras mayúsculas iguales en las filas indican diferencias no significativas entre las tasas de consumo de O.

insidiosus sobre hembras, ninfas y huevos de T. urticae. Letras minúsculas iguales en las columnas indican

diferencias no significativas entre las tasas de consumo de hembra adulta, ninfas o huevos por parte de

hembra adulta y ninfa de tercer estadio de O. insidiosus. (P < 0,05; Test de Tukey).

Para hembra adulta de O. insidiosus no se detectaron diferencias significativas para

el consumo de hembras adultas y ninfas de T. urticae, pero si para el consumo de huevos

(F=53,76; gl=2; P<0,0001). Para la ninfa de tercer estadio de O. insidiosus se detectaron

diferencias significativas para el consumo de hembras adultas, ninfas y huevos de tercer

estadio (F=24,47; gl=2; P<0,0001).

III. 4. Depredación intragremio de O. insidiosus sobre N. californicus

Ensayos de no elección

Tanto las hembras como las ninfas de tercer estadio de O. insidiosus consumieron

individuos de los tres estados de desarrollo del depredador N. californicus (Tabla),

considerando dos densidades relativas (N. californicus: O. insidiosus; 5:1 y 8:1) para

determinar si esta influye en el encuentro de los dos enemigos naturales debido a la rápida

movilidad de N. californicus en la planta. No se detectaron diferencias significativas para el

consumo de hembras (H=0,76; gl=1; P=0,3609), ninfas (H=0,82; gl=1; P=0,3280) y huevos

(H=2,40; gl=1; P=0,0533) de N. californicus por la hembra adulta de O. insidiosus. Lo

mismo se encontró en el caso de las ninfas de tercer estadio (H=0,52; gl=1; P=0,4387),

(H=3,29; gl=1; P=0,0544) y (H=0,14; gl=1; P=0,5416), en el consumo de huevos, ninfas y

adultos de N. californicus, respectivamente.

Tabla. Tasa de consumo de O. insidiosus sobre hembras, ninfas y huevos de N. californicus

en densidades (1:5) y (1:8), (promedio± desvío estándar).

N. californicus

Hembras Ninfas Huevos

O. insidiosus Densidad

(1:5) 0,90 ± 0,88 a A 1,30 ± 0,82 a A 0,10 ± 0,32 a A

Hembra

adulta

(1:8) 1,3 ± 0,95 a A 1,00 ± 0,67 a A 0,60 ± 0,70 a A

(1:5) 0,60 ± 0,70 a A 0,70 ± 0,67 a A 0,10 ± 0,32 a A

Ninfa 3º estadio

(1:8) 0,90 ± 0,88 a A 1,40 ± 0,84 a A 0,20 ± 0,42 a A

Letras minúsculas iguales en las filas indican diferencias no significativas entre las tasas de consumo de O.

insidiosus sobre hembras, ninfas y huevos de N. californicus en dos densidades (1:5) y (1:8) (O. insidiosus:

N. californicus). Letras mayúsculas iguales en las columnas indican diferencias no significativas entre las

tasas de consumo de hembra adulta y ninfa de tercer estadio de O. insidiosus sobre cada estadio de N.

californicus, (P < 0,05; Test de Kruskal Wallis).

Ensayos de elección

En la prueba de elección se detectaron diferencias significativas en el consumo de

los distintos estados de desarrollo de N. californicus. Las hembras adultas de O. insidiosus

consumieron más hembras y ninfas que huevos de N. californicus (H=10,62; gl=2;

P=0,0024); mientras que para las ninfas de tercer estadio sólo se encontraron diferencias

significativas entre el consumo de ninfas y huevos consumiendo más ninfas (H=3,96; gl=2;

P=9,0539).

Figura 24. Preferencia de hembra y ninfa de 3º estadio de O. insidiosus sobre estadios de N.

californicus. Letras iguales indican diferencias no significativas en cada estadio de O.

insidiosus. Las barras representar el error estándar (P <0,05; Test de Kruskal Wallis).

Analizando los valores del Índice α de Manly (Manly, et al. 1972) (Tabla) se

observó también que la hembra adulta de O. insidiosus prefiere alimentarse de ninfas y

hembras adultas de N. californicus; mientras que la ninfa de tercer estadio de O. insidiosus

prefiere alimentarse de ninfas.

Tabla. Valores del Índice de preferencia α de Mainly. Diferentes estados de N. californicus

ofrecidos a diferentes estadios de O. insidiosus.

N. californicus

Huevos Ninfas Hembras

O. insidiosus

Hembra adulta 0,08 0,54 0,38

Ninfa 3º estadio 0,09 0,64 0,27

III.5. Control biológico de F. occidentalis por O. insidiosus a semicampo

Se detectaron diferencias significativas para el número de trips vivos con y sin el

depredador O. insidiosus (F=120,62; gl=1; P<0,0001), luego de cinco días de evaluación.

Figura 25. Control biológico de F. occidentalis por O. insidiosus. Número de individuos

vivos de 32 ofrecidos, luego de cinco días de evaluación. Las barras indican el error

estándar. Letras iguales indican diferencias no significativas (P < 0,05; Test de Tukey).

Haciendo un análisis individual por estadio se detectaron diferencias significativas

para el número de ninfas vivas con y sin depredador (F=166; gl=1; P<0,001); mientras que,

para el número de adultos vivos no se detectaron diferencias significativas entre los dos

tratamientos evaluados (F=0,17; gl=1; P= 0,6938).

Figura 26. Control biológico de F. occidentalis por O. insidiosus. Número de adultos y

ninfas vivas luego de cinco días de evaluación. Las barras indican el error estándar. Letras

diferentes en columnas del mismo color indican diferencias no significativas (P < 0,05;

Test de Tukey).

III.6. Efecto de la depredación intragremio sobre el control biológico de T. urticae

No se detectaron diferencias significativas para el número de ninfas vivas de N.

californicus respecto al número de hembras y huevos vivos, pero si para el número de

hembras vivas en relación al número de huevos vivos (H= 6,26; gl= 2; P= 0,0435). Se

detectaron diferencias significativas para el número de huevos vivos en relación al número

de hembras y ninfas vivas, y ninguna diferencia significativa entre el número de hembras y

ninfas vivas de T. urticae (H=1,67; gl= 2; P=0,4337).

Figura 27. Efecto de la depredación intragremio sobre el control biológico de T. urticae.

Número de hembras, ninfas y huevos de T. urticae y N. californicus luego de siete días de

interacción con O. insidiosus. Las barras indican el error estandar. Letras iguales en

columnas del mismo color indican diferencias no significativas (P < 0,05; Test de Kruskal

Wallis).

Analizando individualmente los individuos vivos de T. urticae, no se detectaron

diferencias significativas para el número de hembras adultas (H=10,82; gl=2; P=0,0036),

ninfas (H=9,78; gl=2; P=0,0074) y huevos (H=11,58; gl=2; P=0,0030) entre el tratamiento

en los que interactuaron el depredador principal y secundario de la arañuela versus en el

que solo actuó el depredador principal. En cambio, se detectaron diferencias significativas

entre los tratamientos con depredadores frente al tratamiento sin depredadores para los

estadios de hembras y ninfas en las dos interacciones; mientras que en el caso de huevos de

T. urticae solo se detectó diferencias significativas entre el tratamiento en el que

interactuaron los dos enemigos naturales de esta presa frente al tratamiento arañuela sin

depredadores.

Tabla. Incidencia de la D.I.G. en el control biológico de T. urticae. Número de hembras,

ninfas y huevos vivos luego de 7 días de interacción depredador/presa, (promedio± desvío

estándar).

Promedio de individuos de T. urticae vivos a los 7 días

Tratamiento hembras ninfas huevos

O. insidiosus + N. californicus + T. urticae 15,60 ± 7,30 A 15,00 ± 13,84 A 32,40 ± 23,26 A

N. californicus + T. urticae 24,40 ± 4,16 A 26,20 ± 11,3 A 298,60 ± 225,65 AB

Solo T. urticae 60,00 ± 0,00 B 147,60 ± 85,70 B 1439,00 ± 282,59 B

Letras iguales en las columnas indican diferencias no significativas entre el número de hembras, ninfas y

huevos vivos de T. urticae para los diferentes tratamientos, (P < 0,05; Test de Kruskal Wallis).

III.7. Abundancia de trips, N. californicus y O. insidiosus en flores de frutilla.

Se presenta la dinámica poblacional de cada especie en las interacciones enemigos

naturales-presa durante los meses de muestreo en cada localidad (CU1, CU2, LH, R36 y

C44y232), en el período Septiembre 2012 – Julio 2014.

Figura 28. Abundancia poblacional de trips y N. californius en flores de frutilla.

Localidad Colonia Urquiza (CU1).

Figura 29. Abundancia poblacional de trips y N. californius en flores de frutilla.

Localidad Colonia Urquiza (CU2).

0

0,5

1

1,5

2

2,5

3

3,5

4

4,5

5

0

0,5

1

1,5

2

2,5

3

3,5

4

4,5

sep oct oct nov nov ene

F. occidentalis

N. californicus

0

2

4

6

8

10

12

sep

oct

oct

no

v

no

v

ene

may

may jun

jun

ago

sep

no

v

dic

ene

may

may ju

l

N. californicus

F. occidentalis

Figura 30. Abundancia poblacional de trips y N. californius en flores de frutilla.

Localidad Los Hornos (LH).

Figura 31. Abundancia poblacional de trips y N. californius en flores de frutilla.

Localidad. (R36).

0

0,5

1

1,5

2

2,5

sep oct nov dic dic ene feb mar may may jun

N. californicus

F. occidentalis

0

0,2

0,4

0,6

0,8

1

1,2

1,4

1,6

1,8

2

0

1

2

3

4

5

6

7

8

sep oct oct nov nov ene

F. occidentalis

N. californicus

Figura 32. Abundancia poblacional de trips y N. californius en flores de frutilla.

Localidad. (44y232).

No se encontraron individuos de O. insidiosus en las flores observadas en los

muestreos realizados durante la investigación, salvo el caso de una ninfa de tercer estadio

en el lote CU2.

El número de trips recolectados en las muestras de flores en su gran mayoría fueron

ninfas de primer y segundo estadio; mientras que la proporción en los individuos de N.

californicus fue similar en sus diferentes estadios.

Gráficamente se pudo observar que el número promedio de trips/flor incrementó en

los meses de Octubre, Noviembre y Diciembre, cuando el cultivo estuvo en floración; y

que, la abundancia de N. californicus incrementó en el tiempo en función de la presencia de

trips en las flores.

0

1

2

3

4

5

6

7

8

9

10

0

1

2

3

4

5

6

7

8

9

sep oct oct nov nov

F. occidentalis

N. californicus

CAPÍTULO IV.

DISCUSIÓN

La población de trips en los cultivos del CHP se encuentra influenciada por la

especie y tipo de malezas que habitan alrededor del lote en producción; así como, de la

presencia de las flores durante las estaciones del año (Carrizo, 1998). Los niveles

poblacionales de esta plaga alcanzaron su máxima expresión en la primavera y en el verano

en todos los sitios evaluados (máximo 10 trips/planta) cuando el número de flores en las

plantas fue superior; igual a la encontrada por Coll et al (2006) en plantas de frutilla en

Israel en niveles de umbrales bajos, pero opuesto a lo encontrado por Atakan (2011) en

Turquía, quien observó mayor presencia de trips (15 trips/flor) cuando el número de flores

por planta era bajo y 25 trips/flor cuando era alta. En el período de estudio la especie que se

encontró con mayor frecuencia en los muestreos fue F. occidentalis, y aunque su presencia

está influenciada por la vegetación silvestre y cultivos aledaños, es la especie que se

presenta con mayor frecuencia en plantas silvestres del Cinturón Hortícola Platense

(Carrizo, 1998; Carrizo y Klasman, 2002).

Orius insidiosus es el principal enemigo natural del trips de las flores F.

occidentalis (Atakan, 2011; Bueno, et al. 2006; Bueno 2009; Coll et al. 2006; González et

al. 2012) La tasa de consumo de una hembra adulta de O. insidiosus sobre ninfas y adultos

de F. occidentalis en condiciones de laboratorio en esta investigación no presentó

diferencias significativas, aunque el número de ninfas depredadas (21ninfas/día) fue mayor

en relación al consumo de adultos (19,2 adultos/día); mientras que la ninfa de tercer estadio

de O. insidiosus consumió más ninfas (15 ninfas/día) que adultos (8 adultos/día), valores

similares a los encontrados por Pantoja (2009) en ensayos en laboratorio con las mismas

densidades utilizadas en esta investigación, que obtuvo un consumo diario de 23 y 10,7

trips adultos/día por una hembra adulta y una ninfa de tercer estadio, respectivamente en el

cultivo de pepino (Cucumis sativus) y los obtenidos por Massó, et al. de 21 trips adultos/día

por una hembra adulta de O. insidiosus.

El control biológico aumentativo consiste en incrementar los niveles poblacionales

de un determinado agente en lugares donde su población es baja o escaza para ejercer

control sobre un determinado fitófago o plaga en un cultivo específico (Bueno, 2009). En

los ensayos a semicampo realizados en esta investigación se demostró que O. insidiosus

disminuye significativamente los niveles poblacionales de F. occidentalis en el cultivo de

frutilla bajo condiciones de invernáculo, consumiendo preferentemente los estadios

ninfales, similar a lo analizado por Lefebvre et al. (2013), quienes realizaron liberaciones a

campo de O. insidiosus en plantas de frutilla infestadas con trips (F. schultzei y F. sp) en la

provincia de Tucumán, Argentina, obteniendo un control significativo de esta plaga en

relación a parcelas testigo en donde no se realizaron liberaciones del depredador,

comprobando que O. insidiosus es un agente de control muy importante de los trips en este

cultivo.

Orius insidiosus es un depredador polífago, que en ausencia de su presa principal

puede sobrevivir alimentándose de otros fitófagos e incluso del polen de las flores. Si bien

T. urticae no es la presa principal de O. insidiosus, una hembra adulta de este depredador

puede consumir diariamente un promedio de 11 hembras adultas, 11,4 ninfas y 1,70 huevos

de este fitófago.

La depredación intragemio unilateral puede influenciar negativamente en el control

de un determinado fitófago, ya que al disminuir la proporción plaga: enemigo natural, los

niveles poblacionales del primero pueden superar el umbral de daño y generar problemas a

los productores agrícolas (Bueno, 2005), aunque en el caso de la DIG, la presa intragremio

puede sobrevivir más en relación a la presa fitófaga por la capacidad que tiene ésta al

reconocer a su depredador a través del olor que genera cuando consume su presa principal o

por las vibraciones que genera al desplazarse (Magalhes et al. 2004). En esta investigación

se comprobó la existencia de la DIG de O. insidiosus sobre todos los estadios de N.

californicus, donde Orius consumió como promedio diario alrededor de 2 hembras adultas,

2 ninfas y 0,5 huevos de N. californicus, comprobándose también por medio del índice de

Manly su preferencia sobre los dos primeros estadios. A pesar de que la ninfa de tercer

estadio de O. insidiosus también consumió todos los estadios de N. californicus, no se

encontró diferencias con la hembra adulta, salvo la preferencia única que tiene sobre el

estadio de ninfa. Al analizar el posible efecto de la DIG en el control de T. urticae en el

cultivo de frutilla bajo condiciones de invernáculo, O. insidiosus influyó positivamente en

el control de este fitófago, prefiriendo consumir su presa secundaria que su presa

intragremio, debido quizá a la diferencia en velocidad que existe entre el ácaro y el

phytoseido o a la capacidad de N. californicus para reconocer a su enemigo y refugiarse,

como lo demostró Shakya et al. (2010), en su investigación en flores de frutilla, donde

señala que la DIG entre los dos principales enemigos naturales de F. occidentalis puede

disminuir por la capacidad que tiene la presa intragremio (N. californicus) de reconocer el

olor que genera el depredador (O. insidiosus) cuando consume su presa principal, y de esta

manera evitar en cierto caso la tasa de encuentro entre los dos depredadores, manteniendo

los niveles poblacionales elevados de los dos enemigos naturales y reduciendo al máximo

el número de individuos denominados plagas. Aunque no existieron diferencias

significativas en el número de individuos vivos de T. urticae cuando actuaron los dos

enemigos naturales versus el tratamiento en el que estuvo presente solo N. californicus,

hubo mayor control en todos los estadios de la presa cuando estaban presentes los dos

depredadores, lo que llevaría a concluir que O. insidiosus contribuye en el control de T.

urticae cuando está ausente su presa principal F. occidentalis.

Neoseiulus californicus no es el principal enemigo de trips, sin embargo, individuos

adultos de este depredador pueden alimentarse de ninfas de esta plaga para sobrevivir. En

aplicaciones hechas en el cultivo de frutilla (500 a 1000 phytoseidos/m2) en Valencia-

España, González et al, demostraron que N. californicus no es bueno controlando las

poblaciones de trips, pero se encuentra su asociación cuando no está presente su presa

principal la arañuela de las dos manchas. Aunque el número de individuos de N.

californicus encontrados en los muestreos a campo en flores de frutilla en esta

investigación alcanzaron un máximo de 1,5 individuos/flor; su interacción con esta plaga se

deba quizás a que las poblaciones de T. urticae se encontraban cerca de las flores o su

densidad era baja y este depredador necesitaba alimentarse de otras especies o de polen

para sobrevivir.

No se observaron individuos adultos de O. insidiosus en los muestreos realizados

durante el período de investigación, salvo una ninfa de tercer estadio en el sitio (CU2). Esto

se deba quizás en parte a que Orius es muy sensible a los agroquímicos y coloniza

espontáneamente en gran medida los cultivos de frutilla cuando no se realizan aplicaciones

de insecticidas de amplio espectro (Coll, et al. 2006; Silveira et al. 2004). En el CHP,

algunos productores realizan aplicaciones de agroquímicos para controlar ácaros, trips y

hongos, sin tomar en cuenta los umbrales de daño de la plagas y sin asesoramiento técnico,

eliminando en gran parte las poblaciones de las plagas y los enemigos naturales en cada

control (Gugole, 2012). Shakya, et al. (2010) en su investigación, encontró que en

condiciones favorables O. laevigatus puede alcanzar permanentemente una densidad de 3 a

4 individuos por flor en el cultivo de frutilla en Israel, en sitios donde no se realizaron

aplicaciones de insecticidas de amplio espectro. Sin embargo una vez que la presa es escaza

en el cultivo, Orius coloniza nuevos cultivos, por lo que su permanencia en un determinado

cultivo varía en función a la presa y a las estaciones (Bueno 2005).

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