Bol. Snn. Eeg. Pln,gus, .{2: 595-607, 200h

Selección de parasitoides de la polilla europea del brote del pino(Rhyacionia buoliana Den. et Schiff.) (Lepidoptera: Tortricidae)para el control biológico en Chile

A. HUERTA, F. ROBREDO, J. DIEZ, J. A. PAJARES

Se estudió el complejo de parasitoides de Rhyacionia huulirma Den. et Schifl^. (Lepi-doptera: Tortricidae) en España para su aplicación en el control biolGgico en Chile,mediante estudios de campo y laboratorio. En total se identifiwron nueve especies deparasitoides en los últimos estados de desarrollo de la plaga, cinco en lati orugas de últi-mos estadíos ( Orgilus obscurn[or Nees. Cremnsrus interruptnr Grav.. Compople.r rumi-dulus Brischke. Ephiaóes ruficollis Grav. y Angitiu ep.) y cuatro en las crisálidas (Pirn-pla rurionellae L., Pimpla sp., Berh^dus sp. y Tetrastichus turionum Htg.). EI análisisSobre las características y el comportamiento de cada uno de los parasitoide. identitica-dos condujo a seleccionar como candidato para ser estudiado cun mayor protundidad uleulótido T. turionum, dado yue reunió todos los atributos de un cundiduto prometedor:alta capacidad de localización de sus hospedantes, gran plasticidad ecológica, uusenciade cleptoparasitismo, buena sincronización con el ciclo de vida de R. huuliana, inde-pendencia de hospedantes alternativos y elevada fecundidad.

A. HuEarn. Departamento de Silvicultura. Facultad de Ciencies Forestales, Unive^rsidadde Chile. Av. Santa Rosa 11.31$. La Pintana. Casilla 9206-Santiago-Chile. E-mail:ahuerta@uchile.c]F. RosaEno. José Abascal, 46. 2°C. 28(H)3- Madrid- España.J. DtEZ, J. A. Pn^naFS. Departamento de Producción Vegetal y Recursos Forestales,Escuela Técnica Superior de Ingenierías Agrarias, Universidad de Valladolid. Av. deMadrid 44, E-34071, Palencia-España. E-mail: jdiez@pvs.uva.es, jpajaresCn^pvs.uva.es

Palabras clave: Rh^acionia buolinna, Pinus sp., complejo de parasitoides, controlbiológico, parasitismo.

INTRODUCCIÓN

Rhvacionia buoliana Den. et Schiff.

(Lep.: Tortricidae) ha sido una plaga impor-

tante en Europa durante varios siglos (ART-

HuR y JuILLET, 1961). Los daños suelen ser

muy característicos: disminución del creci-

miento y deformaciones en las extremida-

des de las ramas (DAroz, 1980). Estos

daños son debidos a las roeduras y galerías

yue hace la oruga en las yemas y brotes

para procurarse alimento (ROMANVx y

CADAHÍA, ZOOZ).

R. buofiana se introdujo en Norteaméri-

ca a inicios del siglo pasado, llegando a ser

una plaga importante de las plantaciones de

pino, y numerosos estudios se han dirigidohacia un control biológico efectivo (Jul-

LLET, 19$9; ARTHUR y JUILLET, 1961; SYME,

1970). Por tanto, su complejo de parasitoi-des ha sido ampliamente investigado y biendocumentado (WATSON y ARTHUR, 19$9;

SYME, 1970) y se han realizado varias eva-luaciones de especies como agentes de con-trol en Norteamérica (JuILLET, 19$9; ART-

HUR y JUILLET, 1961).

i96 A. HUF.RTA, F. ROBREDO..L DIEZ,.L A. PAJARES

En Chile R. buolinnn se ha convertido en la

principal plaga del Prnus radiatn D. Don.,

cuya superticie supera el 1.400.OOOha

(INFOR, 2001). AI detectarse en 1985 la pre-

sencia de este insecto se inició una selección

de posibles entomófagos para ser introducidos

en dicho país como parte de un programa de

control biológico, el cual se concretó con la

introducción de O. obscurntor (LANFRANCO et

a/., 1991). Esta plaga ha colonizado todas las

zonas productoras de pino en Chile, a pesar de

la presencia de O. obsct^ratot- (RotAS, 2005).

Si bien los resultados de la evaluación del

parasitismo logrado al año 2003 han demos-

t^ado el éxito del programa de control biológi-

co con este parasitoide (BA^^INF et czl., 2005),

aún no ha sido suficiente el control en las

zonas más septentrionales de su distribución.

Una solución potencial a este problema puede

ser la introducción de una segunda especie de

parasitoide que ataque a un estado diferente

del hospedante (DeBACH, 1977). Este estudio

planteó incursionar en el complejo de parasi-

toides nativos que atacaran a un estado dife-

rente al que actúa O. obscurntor (orugas de

primeros estadíos), es decir, orugas de últimos

estadíos y principalmente crisálidas a tin de

complementar el actual programa de control

biológico de la plaga en el país, con énfasis en

la zona norte de colonización a través de una

selección de parasitoides candidatos. Ante la

ausencia de una base teórica detinitiva que

permita determinar si una especie de parasitoi-

de será efectiva al ser introducida en otro eco-

sistema para el control de una plaga (EHEER,1990), se procedió ^i la selección de parasitoi-

des tomando en consideración una serie de

características que permitan suponer que dichaespecie reúne los requisitos necesarios paracumplir satisfactoriamente con su función bio-controladora: capacidad de localización de sushospedantes, plasticidad ecológica, ausenciade cleptoparasitismo, sineronización con elciclo de vida del hospedante, independenciade hospedantes alternativos y fecundidad.

MATERIAI, Y MÉTODOS

Muestreos de los parasitoidesPara conocer el complejo de parasitoides

nativos de R. buoliana en España durante lasúltimas fases de desarrollo de la plaga se rea-lizaron una serie de muestreos periódicos enla época de primavera-verano en las tempo-radas de 1997 y 1998. Se seleccionó zonasrepresentativas del ataque de la plaga en dis-tintas repoblaciones jóvenes de Pir2ctis a tra-vés de reconocimientos previos de campo(Cuadro 1). Los muestreos consistieron en elexamen de los brotes atacados en los que serecolectaron orugas de los últimos estadíos yprincipalmente crisálidas de R. buolinna quepudieran haber sido parasitadas naturalmen-te en las distintas localidades.

Todo el material biológico recogido en elcampo fue trasladado al Laboratorio de Pla-gas y Enfermedades de la E.T.S. IngenieríasAgrarias de Palencia (U. de Valladolid) ymantenido bajo condiciones controladas delaboratorio (20 °C, H.R. 60%, Fotoperíodo14:10). En 1997 las orugas de últimos esta-díos (con un pequeño brote) y las crisálidasse introdujeron individualmente en tubos deplástico transparente, de 1 cm de diámetro y

Cuadro 1. Antecedentes sobre las localidades y muestreos Ilevados a cabo.

Localiclad Comunidad Autbnoma Hospedante Año de evaluación

Santa Pola (Alicante) Valencian^ P. hctlepensis 199R

Guardo (Pxlencia) Castilla y León P. sch^esh'is 1997.1998

Huelva (Huelva) Andalucía P. l^nlepenslc 1998

Rued^ (Valladolid) Castilla y León P. pinea 1997, 1998

Tordesillas (Vulladolid) Castilla y León P. pinea 1997, 1998, 1999

Vulle de Mena (Burgos) Castilla y León P. ^'ndiata 1997, 1998

zuragoza (Zaragm.a) Aragón P. hnlepen.ris 1998

BOI.. SAN. VEU. PLAGAS, 3^. ^006

7,Scm de longitud. Éstos se cerraron conalgodón, permitiendo de este modo su airea-ción y evitando la salida de los adultos unavez emergidos. Los tubos se dispusieron ver-ticalmente en bandejas plásticas, se etiqueta-ron y se evaluó periódicamente la emergen-cia de los parasitoides asociados.

En la localidad de Tordesillas en 1998 serecolectaron semanalmente orugas de últimoestadío y en su mayoría crisálidas parasita-das por el agente ya seleccionado con el tinde conocer su comportamiento en condicio-nes naturales. Este material se introdujo indi-vidualmente dentro de pequeñas bolsitas de3x2 cm, construidas con una malla plásticade trama muy fina. Estos embolsamientos sedispusieron en los árboles, en grupos de acinco y se registraron las emergencias.

En la temporada de 1999, para comprenderel comportamiento de la población de R. hcco-liana y de sus parasitoides directamente encampo (Tordesillas), se realizaron muestreosde 100 brotes atacados en cada ocasión, cadauno proveniente de un árbol distinto parapoder captar la mayor variación posible en lapoblación y representar mejor la situaciónexistente en cada momento. En cada uno deestos brotes se observó la presencia de orugasde último estadío y de crisálidas sanas y para-sitadas y/o emergencias de adultos de R. liun-liuna (exuvias). Esta actividad se efectuósemanalmente desde el inicio de las emergen-cias hasta su ausencia. Por úl[imo, en forn^aparalela se realizó un seguimiento semanal encampo a los parasitoides (orugas y crisálidasparasitadas). Este material parasitado se intro-dujo dentro de tubos eppendorf, previamenteperforados para facilitar su aireación que sedispusieron en los árboles mediante un alam-bre. De este modo se realizó el seguimientode las emergencias de los parasitoides enforma natural y se relacionó con la evoluciónde los estadíos en la población del hospedan-te para analizar su sincronización.

Identificación taxonómica de los para-sitoides

Los parasitoides emergidos en los mues-treos se identificaron taxonómicamente con

597

la ayuda de una lupa estereoscópica y el usode claves de reconocimiento, y por compara-ción con la colección de parasitoides facilita-da por el Dr. Robredo. Los ejemplares reco-lectados se agruparon taxonómicamente deacuerdo a su orden, familia, género y espe-cie, si era posible.

Selección de candidatosLa selección de un parasitoide con buenas

posibilidades biorreguladoras en Chile ycompatible con O. nbscuc•ntor se basó en elanálisis sobre el parasitismo, su abundancia,capacidad de localización del hospedante,plasticidad, sincronización con R. hunlicnuc ynecesidad de hospedantes alternativos de losparasitoides identiticados a partir de losdatos obtenidos en este estudio, junto a ante-cedentes bibliográticos.

Para conocer la localización del hospedan-te por parte del parasitoide, se asumió que latasa de ataque del parasitoide actúa como unindicador de esta capacidad (ScHrt^^i^^rt,1974). De este modo, utilizando los valoresde abundancia (°lo) de cada parasitoide conrespecto al total de material bioló^ico evalua-do de las distintas procedenciati y años,pudieron clasificarse según este atributo.

Para analizar la plasticidad, es decir, sucapacidad para dispersarse y establecerse enhábitats distintos, se establecieron una seriede categorías en función del número de loca-lidades en las que cada parasitoide tiue detec-tado (las localidades de Tordesillas y Ruedase consideraron una sola debido a su simili-tud ecoclimática). De este modo, si un para-sitoide apareció en todas las localidades seconsideró con una plasticidad muy alta. Sifue detectado en cinco, cuatro, tres, dos o enuna sola, se clasificó con una plasticidadalta, alta/media, media/baja, baja o muybaja, respectivamente.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

F,valuación del parasitismo en las loca-lidades

De las cuatro zonas estudiadas en 1997, enlas cuales se examinaron 422 individuos, se

Sy8 A. HUERTA. F. ROBREDO. J. DIEZ. J. A. PAJARES

Cuadro 2. F,valuación del parasitismo en los últimos estadíos de R. buoliana, principalmente en crisálidas, endistintas localidades en 1997.

N° individuos muestreados N° individuos emergidos^Ir

Localidad HospedanteOruga Crisálida Total

AdultoR. buolinna

parasitoide Parasitismo

Cuardo

Rueda

Tordesillas

Valle de Mena

P. s^tvestris

P. pinea

P. pinea

P. radiata

3

5

6

0

97

158

137

16

]00

] 63

143

I6

76

127

I22

2

24

36

2l

14

24,0

22.0

1d,7

87,5

Total 14 375 422 327 95

Promedio 22,5

obtuvo un nivel similar de parasitismo (más de20%) en las localidades de Guardo y Rueda, yligeramente inferior en Tordesillas. En Vallede Mena este valor se elevó considerablemen-te (87,5%), debido a un sesgo en el muestreo,ya que éste se realizó algo tardíamente (12 dejunio), cuando la mayoría de la población deR. buoliana ya había emergido y únicamentepermanecían en los árboles unas pocas crisáli-das, en su mayoría parasitadas. En esta zona,con clima suave de influencia atlántica, eldesarrollo de R. buoliana se adelanta con rela-ción a la meseta. Cabe destacar que el nivel deR. buoliana en estas repoblaciones de Valle deMena era muy bajo, revelando que los árbolesencontraban condiciones aptas para un desa-rrollo vigoroso (Cuadro 2).

En Tordesillas y Rueda, localidades bas-tante homogéneas en sus condiciones ecocli-máticas y con el mismo hospedante (P.pinea),la proporción de orugas encontradasen la fecha de muestreo (18 junio) no superóel 3 0 4% de la población, la cual estabacompuesta mayoritariamente de crisálidas(sobre el 96%). Puede observarse que se pro-duce un cierto retraso en el desarrollo en laslocalidades de Tordesillas y de Rueda. Cabeagregar que ambas repoblaciones de P. pinearepresentaban niveles de ataque por R. buo-liana elevados (Cuadro 2).

En Guardo, donde las condiciones climá-ticas del páramo alto son más frías y el hos-pedante es P. syh^estri.r, se percibe que tam-bién la proporción de crisálidas recogidasfue alta (97%) y su nivel de parasitismo aso-

ciado fue el mayor de todas las de la meseta(24%). El grado de ataque de R. buoliana enesta repoblación de pino silvestre era inter-medio (Cuadro 2).

Durante la temporada 1998 se repitieronlos muestreos en las localidades anteriores,con la incorporación de tres nuevas localida-des, todas ellas constituidas por un nuevo hos-pedante, P. halepensis, que reflejaban condi-ciones ecoclimáticas anteriormente no repre-sentadas: mediterráneas (Alicante), subatlánti-cas (Huelva) y del Valle del Ebro (Zaragoza).En total se examinaron 577 individuos, con unrango entre 33 (Guardo) -190 (Zaragoza). Losresultados (Cuadro 3) mostraron una esperadavariabilidad en los niveles de parasitismo delas localidades, aunque tendieron a agruparseen dos clases, una con niveles de parasitismobajos, algo más del 10 %(Alicante, Huelva yRueda) y otra con niveles medios-altos, entreel 40-60% de parasitismo (Zaragoza, Valle deMena, Tordesillas y Guardo).

En la mayoría de las localidades, la pobla-ción de R. buoliana en la fecha de muestreoestaba constituida casi exclusivamente porcrisálidas, con porcentajes respecto al totalde la población superiores a190% en Alican-te, Zaragoza, Guardo, Rueda y Tordesillas.En Valle de Mena la población de R. buolia-na aún presentaba más de la cuarta parte enestado de oruga, mientras que en Huelva casitoda la población estaba constituida por oru-gas. Así, los niveles de parasitismo encontra-dos, ref7ejan casi exclusivamente el parasitis-mo sobre crisálidas (Cuadro 3).

BOL. SAN. V6G. PLAGAS. 32. 2006 5^1^1

Cuadro 3. Evaluación del parasitismo en los tíltimos estadíus de K. bcioliana, principalmente en crisálidas endistintas localidades en 1998.

N° individuos muestreados N° individuos emergidus^YLocxlidad Hospedante

ruga isálida otalAdulto

R. huulicatuParasitoide

cParasitismo

Alicante P. halepensis _5 109 114 102 12 10,5

Guardo P. s'^dve.crris 2 31 33 12 ?I G3.6

Huelva P. halepensis 51 8 59 52 7 1 I.9

Rueda P. pinen 2 45 47 39 8 17,0

Tordesillas P. pinea 3 68 71 29 42 59,2

Valle de Mena P. radiatn 18 65 83 47 36 -1?.-l

Zaragoza P. hrdepensis 16 174 190 116 74 ?^).U

Totul Total 103 473 577 377 227

Promedio 39,3

En Guardo, el nivel de parasitismo encon-trado fue el más alto ( 63,6%), muy superior alobtenido el año anterior (24°l0), si bien comorefleja el bajo número de crisálidas encontra-do, el muestreo fue realizado tres semanas mástarde que el año anterior, cuando muchas de lascrisálidas no parasitadas ya habían dado lugara adultos y no fueron, incluidas en la muestra.Lo mismo puede decirse de Tordesillas, dondeúnicamente se recogieron la mitad de crisáli-das de R. buoliaua que el año anterior, lo queofreció porcentajes de parasitismo mucho máselevados (59,2% frente a 14,7%). El nivel depoblación de R. buolicutu en ambas localidadescontinuaba similar al del año anterior, interme-dio en Guardo y alto en Tordesillas (Cuadro 3).

En Valle de Mena, se encontró un nivel deparasitismo muy alto (43,4%) junto con unabaja densidad de población de R. buolianu.En Rueda, donde el nivel de plaga se mante-nía bastante alto, el porcentaje de parasitis-mo encontrado resultó ligeramente inferioral año anterior (Cuadro 3).

En las localidades con P. hcrlepensis comohospedante de R. buolinuu, los niveles deparasitismo difirieron entre el Valle del Ebroy las zonas costeras. En Zaragoza, sobre casi200 individuos muestreados, se obtuvo unalto porcentaje de parasitismo ( 39%0), connivel de plaga intermedio, mientras que enAlicante y Huelva los porcentajes de parasi-tismo apenas superaron el ]0%. En esta últi-

ma localidad los muestreos se realizaron conadelanto (Cuadro 3). Los datos obtenidospermiten suponer que los niveles de parasi-tismo de crisálidas pueden Ilegar a ser consi-derables y eliminar más de la mitad de lapoblación en dicho estado.

Abundancia de los parasitoidesTetrasticltus turioruim Htg. (Hy.: Eulophi-

dae) ocupó el primer lugar en orden de abun-dancia, con un parasitismo medio del 16,3%r,y un rango de variación entre los valoresmuy bajos de Santa Pola (Alicante) (1,8%) ybastante altos en Zaragoza (37,4°l0), amboscon el mismo hospedante de R. bunliunu,pino carrasco. Merece destacar el alto nivelde parasitismo encontrado en Valle de Mena,sobre P. rudiatu, afectando a casi una cuartaparte de las crisálidas. En segundo lugar, ybastante alejado de T. rurionu^u, aparecePirnpla turiorre//ne L. (Hy.: Pimplinae) conun porcentaje de parasitismo del 5,8% y unrango entre 0,5 y 14,4^10. E/rhiultes ruficollis(Grav.) ( Hy.: Pimplinae) desciende ya a unnivel de parasitismo del 2,8 °Io (máximo10%), mientras que los restantes parasitoidesapenas Ilegan al I% (Cuadro 4).

Sincronización de los parasitoides consu hospedante

Al inicio del muestreo (primera semanade junio) la proporción de orugas y crisálidas

600 A. HUFRTA, F. ROBREDO. J. DIEZ, J. A. PAJARES

Cuadro 4. Abundancia 1%) de los parasitoides de R. buoliana en distintas localidades durante las temporadas de1997 y 1998. Porcentajes con respecto al total de individuos hospedantes muestreados. N.R.: No registrado.

Alicante Guardo Huelva Rueda Tordesillas Valle de Zaragoza Orden deParasitoides

1998 1997 5 1998 1997 8 i997 8Mena Iqgg Media abun-

- - -1997-8 dancia

P. turionel(ae 7.9 9,8 N.R. 4,3 3.7 14.4 Q5 5,8 2°

E. ruficollis 0,9 5,3 N.R. 0,5 ^,3 1Q0 0,5 2,8 3°

Angitra sp. N.R. N.R. N.R. 0,9 N.R. N.R. N.R. 0.1 7°

C. rcm^idulus N.R. 3,8 N.R. 3,3 0.9 N.R. N.R. I,I 4°

C.interruptor N.R. 5,3 N.R. N.R. N.R. N.R. N.R. Q 8 5°

Bet{i^lus sp. N.R. N.R. N.R. 0,5 0,9 N.R. N.R. 0,2 6°

T. turionurn 1.8 8,2 I 1.9 10.9 20.1 24,2 37,4 16,3 I°

Sin identificar Ninguno 1,8 Ninguno Ninguno Ninguno 2,0 0,5 0,6

sanas se acercaba a la igualdad (50%), y enlas dos siguientes semanas la proporción decrisálidas va aumentando hasta alcanzar suvalor máximo, el 70% de la población,durante la tercera semana de junio. A partirde este momento la presencia de crisálidasen la población va disminuyendo lentamentehasta la primera semana de junio (60% de lapoblación) y desde aquí se reduce rápida-mente hasta que a tines de julio ya no seencuentran crisálidas sanas (Fig. 1).

too

90

u.^

Ŝ̂L^o.

2 3

jun-99

Los vuelos de los adultos de la plagacomenzaron a producirse a partir de la segun-da semana de junio y se prolongaron hastatlnes del mes siguiente. La frecuencia de oru-gas parasitadas fue baja y se recogieron desdeel inicio del muestreo hasta fines de junio. Lafrecuencia y distribución temporal de las cri-sálidas parasitadas fueron mayores que en lasorugas, si bien los muestreos precisamente seenfocaron a este último estado de R. buolia-na. Su distribución se extendió desde los ini-

4

Semanas

2 3jul-99

-^ Orug:i sana f- Oruga parasitadaCrisálidasana ^Crisálidaparasitada

^^^^^-- Exucia+ dc adulto.+ de R. buoliana

4

Figura L Seguimiento de R. huoliana en campo en Tordesillas durante 1999.

BOL. SAN. VEG. PLAGAS. 3?, ?006

cios del muestreo hasta fines de julio y suproporción media alcanzó el 12% del total deindividuos muestreados. Estos resultados per-miten analizar más tiablemente la sincroniza-ción que existe ente los parasitoides de R.buoliunu y sus estados hospedantes.

La importancia relativa de cada uno de losparasitoides, de un total de 72 individuoshospedantes recolectados puede observarseen la Fig. 2, donde se representa la emergen-cia acumulada de los parasitoides obtenidadirectamente del seguimiento en campo (Tor-desillas). Se observa claramente el predomi-nio de T. turionum sobre el resto de agentesregistrados, alcanzando en total casi el 55%de todos los hospedantes parasitados al yuehay que añadir la proporción de hospedantes,crisálidas parasitadas que entraron en diapau-sa y no produjeron adultos de T. turionumhasta el año siguiente, un 22% del total, loque representa en conjunto casi las tres cuar-tas partes. Sus emergencias se distribuyeron apartir de la segunda semana de junio y se pro-longaron hasta la primera quincena de agos-

60 T

601

to, con máximos entre fines de junio y prin-cipios de julio. La emergencia acumulada hasido calculada considerando que en cada hos-pedante parasitado se obtiene un individuo,lo cual sucede con los otros parasitoides perono es el caso con T. turionum).

EI conjunto de los otros parasitoides regis-trados (cuatro), representó sólo la cuarta

parte del total, predominando P. turionellue

con un 11,1% de emergencia acumulada,

seguido de E. ruficollis con un 8,3%, Cc^m-poplex ramidulus Brischke (Hy.: Ophioni-

nae) con un 5,5% y muy por debajo Pimplc^

sp. con un escaso l,4%. Sus frecuencias pre-sentaron un comportamiento similar, conpocos representantes distribuidos entre julioy la primera quincena de agosto (Fig. 2).

La sincronización de T. turionum con R.buolianu puede examinarse en la Fig. 3. Seobserva que las máximas emergencias deeste parasitoide coincidieron con la presen-cia más elevada de crisálidas vivas. Con estose puede deducir yue existe una marcuda sin-cronía entre la presencia de crisálidas de R.

50

40

30

D

zo

to

02 3jun-99

4 I 2 3jul-99

4 1 2ago-99

n T turionum q E. rufico!lis n P.turinnellae n C.ramidtdus n Pintpla.rp.

Figura 2. Emergencia acumulada (9^ ) de los parasituides registrados en Tordesillxs en 1999.D: Crisálidas parasitadas por T. nu^iottum en diapausa.

602 A. HUERTA, F. RORREDO. J. DIEZ, J. A. PAJARFS

D^oo

^^^ 90

;W,^, xo

^ ^oó .'^^ ^,^^ ^^; # ^o Ŝro c^m̀

450 ó

o ,^ :^ ^ á^^ 40 ^^

^ Iub

• ^+ ^30

,^J11 2 3 4 1

jun-99

T, mrionum

zo

Io

0I 2ago-99

Crisálidas vivas

Figura 3. Sincronización de T. herionum con R. huoliana. D: Estimaci6n del número de larvas en diapausa.

buoliana y la de los adultos de T. turionun^,que precisamente parasitan este estado dedesarrollo de la plaga. En el gráfico se haregistrado la cifra real de adultos de T. turio-num obtenidos en campo, en vez de las cri-sálidas parasitadas, obteniéndose un resulta-do similar, con máximos de emergencia enlas mismas fechas. El número de larvas queentraron en diapausa (656), se estimó multi-plicando el número de crisálidas parasitadaspor el promedio de 41 individuos de T. turio-num por crisálida (HUERTA et al., 2002).

La sineronización de P. turionellae con suhospedante fue variable (Fig. 4A), puestoque la primera emergencia (principios dejulio) se produjo cuando la disponibilidad decrisálidas hospedantes de R. huoliana eraalta. No obstante, conforme transcurrió elmes de julio y comenzó el de agosto las pro-babilidades de parasitar a R. buolianu de lamayoría de los adultos emergentes fueronnulas, por lo que es razonable suponer el

empleo de algún hospedante alternativo para

que este pimplino pudiese continuar con la

nueva generación, tal como lo indicaron

BERRY (19‚9^ y ARTHUR y JUILLET (1961).

La sincronización del otro pimplino, E.ruficulli,r (Fig. 4B) con R. buo/iana, en estecaso fue nula, dada la ausencia de orugas deúltimos estadíos de la plaga en las fechas enque se produjeron las emergencias de esteparasitoide, por lo que el requisito de otrohospedante alternativo (ARTHUR y JUI^[.eT,1961) para proseguir con una nueva genera-ción resulta altamente probable.

Finalmente, la sincronización con C.ramiciulus (Fig. 4C) presumiblemente debióser muy alta, puesto que cuando se produje-ron las emergencias de este parasitoide, lapoblación de R. buoliana seguramente esta-ba constituida principalmente por orugas delos primeros estadíos de la plaga, aptas paraser parasitadas por este otiónido (SeHRb-DER, 1974). La curva de primeros estadíos

604 A. HUERTA, F. ROBREDO. J. DIEZ, J. A. PAJARES

se ha estimado desplazando dos semanas lacurva de emergencia acumulada de los ima-gos de R. bunliacta (vuelo de puesta y eclo-sión).

El análisis de la sincronización en campode R. buoliana y de sus parasitoides ha per-mitido verificar y ampliar el conocimientosobre este crucial requisito de los candidatos,para ser seleccionados como agentes capacesde ejercer un eficiente control de la plaga ypoder proponer su introducción en Chile.

Otras características de los parasitoi-des de R. buoliana

Otro aspecto importante a considerarcorresponde a la plasticidad del candidato.Es decir, su habilidad de dispersión (Cou[.-soN y WITTSR, 1984), y de adaptación a dis-tintos hábitats. En el Cuadro 5 se han clasi-ticado los parasitoides en función de suplasticidad ecológica, a partir de los resul-tados obtenidos en los muestreos de diver-sas localidades durante 1997 y 1998 (Cua-dro 4). Puede verse que los parasitoides quepresentan mejores perspectivas son losicneumónidos P. turionellae y E. r•utieollisy el eulófido T. n^rionunc, que demostraronser capaces de establecerse en casi todas laslocalidades estudiadas. Hay que resaltarque estas localidades comprendían unamplio rango de condiciones ecológicas,incluyendo las zonas costeras y áridas delsudeste, áreas de fuerte continentalidad conclimas más o menos extremado, y localida-

des de intluencia atlántica y clima suave yhúmedo. EI rango de hospedantes de R.buolianu también ha sido amplio, con cua-tro especies de pinos, incluyendo P. radiataque es la especie plantada extensivamenteen Chile. Puede suponerse que estos parasi-toides podrían presentar una elevada capa-cidad de adaptación en zonas como el surde Chile, y por tanto podría existir una altacompatibilidad ecológica.

La posibilidad de cleptoparasitismo esuna característica desfavorable que desacon-seja la introducción de un parasitoide cuan-do ha de ser compatible con otro ya estable-cido. Por ello, el parasitoide Cremastus inte-rruptor Grav. (Hy.: Ophioninae) debe quedareliminado de la selección al presentar uncomportamiento cleptoparasítico con O.ob.scurator (JuII.t,ET, 1960; ARTHUR er al.,1964; ScHR6DER, 1974) que resulta contra-producente puesto que la hembra de C. inte-rruptor tiende a ovipositar sobre o,ugas de R.buolianu que ya han sido parasitadas por O.nbscurator y de este modo frena la accióncomo biorregulador de este último, ya esta-blecido en Chile (Cuadro 5).

La sincronización con el ciclo de vida desu hospedante (Cuadro 5) es otra caracterís-tica fundamental a la hora de seleccionar aun parasitoide (Cou>3soN y WITTeR, 1984).En nuestro estudio destacó el eulótido T.turionum por su muy alta correlación con R.buoliana, mientras que los ot7ónidos C.ramidulus y C. interruptor, presentaron una

Cuadro 5. Características de los parasitoides de R. buoliana identificados para su selección como candidatos aser introducidos en Chile.

Parasitoides PlasticidadPresencia de

cleptoparasitismoSincrnniracióncon R. buolic^na

Necesidad dehotpedantealternativo

FecundidadFacilidadde cría

Angitia sp.

E. rufrcolli.r

P. turionellac>

C. rnmidulus

C. interru1nor

Bethi^lus sp.

T. nrrinnum

Muy baja

Muy alta

Muy alta

Baja

Muy baja

Muy baja

Muy alta

s a. *

No

No

No

Sí

s.a.

No

s. a.

Media/Baja

Alta/Media

Alta

Alta

s. a.

Muy alta

s. a.

Sí

Sí

No

No

s. a.

No

s. a.

Relativ. baja

Relativ. al[a

s.a.

Alta

s. a.

Muy alta

s. a.

Baja

Alta

s.a.

Alta

s. a.

Muy alta

* s. a.: Sin antecedentes

BOL. SAN. VEG. PLAGAS. 3?. ?006

sincronización simplemente alta. Sin embar-go, los pimplinos P. turionellae y E. rufico-

/lis tuvieron una sincronización variable, elprimero de ellos entre alta y media y elsegundo entre media y baja, dejando en evi-dencia la utilización de algún hospedantealternativo, tal como lo señalaron ARTttutt y

JUILLET (1961).A este respecto, la necesidad de hospe-

dantes alternativos (Cuadro 5) es otro factora tener en cuenta puesto que en el caso deseleccionar un parasitoide con esta caracte-rística, sería imprescindible incorporar alhospedante alterno también. Los resultadosde nuestros estudios confirman la necesidadde un hospedante alternativo para los pim-plinos P. turionellae (Fig. 4A) y E. rufico-llis (Fig. 4B) que permita completar suciclo biológico, lo cual supone un serioinconveniente para su selección como can-didatos. En cuanto a C. interruptor (Jui-trt.ET, 1959) y C. ramidulus ( Fig. 4C) la pre-sencia de un hospedante alternativo noresulta imprescindible y T. turionum clara-mente no lo requiere.

Una gran fecundidad del parasitoideresulta ser una característica muy útil si ésteha de ser utilizado a gran escala. El eulót7doT. turionum tiene una fecundidad muy alta,basada en su hábito de oviposición gregarioy en el predominio de las hembras (Jun.^ET,1959; ARTHUR y 1u1LLFT, 1961). T. turiorlumproduce una media de 41 individuos adultospor cada crisálida parasitada, con una razónsexual del 72% favorable a las hembras(HueKTa et al., 2002). En los restantes para-sitoides, C. interruptor presenta una fecundi-dad alta (Jui^^eT, 1959), mientras que P.turinnellae ( BErtav, 1939) y E. rufico/lis(Jut^LeT, 1959) son relativamente pocofecundos (Cuadro 5).

Por último, la facilidad de cría es otroaspecto a tener en cuenta en la selección,debido al alto coste de la labor y a que serequieren grandes cantidades de individuospara distribuir adecuadamente el material enel campo y favorecer su colonización (Cou^-sotv y WtrrEa, 1984). T. turionurn se desta-caría por su muy alta facilidad, mientras que

(^OS

en el resto de parasitoides identificados seríasimplemente alta, a excepción de E. rufic•n-Ilis, que la tendría baja, y de C. rumidulus,Angitia sp. (Hy.: Pimplinae) y Beth^•lus sp.(Hy.: Bethylinae) de los que se carece deantecedentes (Cuadro 5).

Si se consideran todas las característicasanteriores en el conjunto de los parasitoidessusceptibles de ser seleccionados (Cuadro 5)puede observarse que, sin lugar a dudas T.turionum reúne todos los aspectos que debe-ría tener un candidato prometedor, por sualta capacidad de localización de sus hospe-dantes, gran plasticidad, ausencia de clepto-parasitismo, buena sincronización con elciclo de vida de R. huo/iana, independenciade hospedantes alternativos, elevada fecun-didad y facilidad de cría.

Un segundo candidato sería P. turione-llae, que aúna las características favorablesde buena localización del hospedante, granplasticidad, ausencia de cleptoparasitismo,fecundidad relativamente alta y facilidad decría, pero que requiere la presencia de unhospedante alternativo para completar sudesarrollo (Cuadro 5). Esta característicaclaramente relega a este candidato a unsegundo lugar, puesto yue sería necesarioprocurar la presencia del hospedante alterna-tivo en Chile, bien por adquisición de unonativo, o por introducción de uno nuevo.

El otro pimplino, E. ruficollis, podríasituarse como tercer candidato, ya que pre-senta el mismo inconveniente que P. ttcrin-nellae en cuanto a la necesidad de un hospe-dante alternativo, y además posee inferioresaptitudes en capacidad de localización, plas-ticidad, fecundidad y facilidad de cría (Cua-dro 5 ).

AGRADECIMIENTOS

Se agradece a la Agencia Española deCooperación Internacional (AECI), por laconcesión de una beca de manutencicín a laautora principal para estudios de doctorado yal proyecto "Control Integrado de la Polilladel Brote del pino (Rh^^ac•ionia huoliunaDen. et Schilfi.)". Ref. VA 39/99, Programa

606 A. HUERTA. F. ROBREDO. J. DIEZ, J. A. PAJARF.S

de Apoyo a Proyectos de Investigación de la Junta de Castilla y León (España), que finan-Consejería de Educación y Cultura de la ció parte de esta investigación.

ABSTRACT

HuERTA A. , F. RoaReDO. J. DIEZ, J. A. PA^ARES. 2006. The parasitoid complex selec-tion of the European pine shoot moth (Rh^^acionin buolicma Den. et Schitf.) (Lepidopte-ra: Tortricidae) for the biological control in Chile. Bol. San. Ueg. Plagas. 32: 595-607.

The parasitoid complex of the European pine shoot moth Rhrncionia huoliana Den.et Schiff. (Lepidoptera: Tortricidae) was studied in Spain in tield and laboratory testsaimed to its use in the biological control of this pest in Chile. The species component ofthe contplex parasitizing late developmental stages of [he pest was obtained: five parasi-toids larval instars (Orgilus obscttrator Nees. Crentasn^s interntptor Grav., Campoplexramidtdus Brischke, Ephialte.c nrficollis Grav. and Angitta sp.) and four parasitoids ofpupae (Pimpla turionellae L., Pirnplu sp., Beth^dus sp. and Tetrnstichus turiommr HtgJ.The analysis of different characteristics and behavior of each parasitoid lead to the selec-tion of the pupal parasitoid T. turionum as the most promising candidate: good ability tolocate hosts, high ecological adaptahility, absence of cleptoparasitism, high synchroni-zing to its host, independence of alternative hosts, and high fecundity.

Key words: Rhyacionia huoliana, Pincrs pinea, complex of parasitoids, biologicalcontrol, parasitism.

REFERENCIAS

ARTHUR A. P., JUILLET, J. A. 1961. T}le iMl'OduCed

parasites of the European pine shoot moth, Rhva-cinnia buoliana (Schiff.) (Lepidoptera: Olethreuti-dae) with a critical evaluation on their usefulness ascontrol agents. The Canadian Entomologist, 93:297-312.

ARTHUR, A. P., STAINER, J. E., TuRNSULt., A. L. 1964.

The interaction between Orgilus obscurotur (Nees.)

(Hymenoptera: Braconidae) and Temehrcha inte-

rruptor (Grav.) (Hymenoptera: Ichneumonidae),

parasites of the pine shoot moth, Rh^•acionin buolia-

nu (Schiff.) (Lepidoptera: Olethreutidae). The Cann-

dian Entumologist, 96: 1030-1034.

BALDINI, A., COGOLLOR, G.. SARTONI, A., AGUAYO, J.

2(>O5. Control biológico de plagas forestales deimportancia económica en Chile. CorporaciónNacional Forestal y Fundación para la InnovaciónAgraria, Santiago de Chile, 205 p.

BFRRY, P. A. 1939. Biology and habits of Ephiultesturionellne (L.), a pupal parasite of Ihe Europeanpine shoot moth. Jaurnal oj'Economic Entomologp,32(5): 717-721.

CouLSON, R., WITTER, J. 1984. Forest entomology. Eco-logy and managemenL A wiley- Interscience Publi-cation. 669 p.

DA^oz, R. 1980. Écologie des insectes forestiers. Gaut-hier-Villars, Paris. 489 p.

DESACH, P. (ed) 1977. Lucha biológica contra los ene-migos de las plantas. Ed. Mundi-Prensa, Madrid.399p.

EHLER, L. E. 1990. Introduction strategies in biologicalcontrol of insecL Pp. 11I-134 /n: Mackauer. M.,

Ehler, L., Roland, J. Criticul issues in biologicalcontrnl. Intercept. California.

HUERTA, A., PAJARES, J. A., ROBREDO, E 2002. CiClo de

vida de Tetrastichus turionum Htg. (Hy.: Eulophi-dae), un parasitoide de crisálidas de polilla del brotedel pino (Rhvacionia huolianu Den. et Schiff. (Lep.Tortricidae) para el control biológieo en Chile. Bol.San. t/eg. Plagas, 28(1): I 5 I- I 61.

INSTITUTO FORESTAL (INFOR). 2001. Estadísticasforestales 2000. Boletín Estadrstico (Chile) N° 79.

Ju1LLeT, J. A. 1959. Morphology of immature stages,life history and behaviour of three hymenopterousparasites of the European pine shoot moth, Rhyacio-nin buoliana (Schiff.) (Lepidoptera: Olethreutidae).The Canadian Entornologist, 91:709-719.

Ju1LLET, J. A. 1960. lnmature stages, life histories, andbehaviour of two Hymenopterous parasites of theEuropean pine shoot moth, Rh^•acionia huoliana(Schiff.) (Lepidoptera. Olethreutidae). The Cuna-diun Entomologist, 92: 342-346.

LANFRANCO, D., BUCHNER, J.. AGUILAR, M. A., HOR-

Nos, R. 1991. Parasitoides nativos en el control dela polilla del brote del pino (Rhy^ucionia buolianu):avances en la identiticación del complejo y de susestrategias de desarrollo. Bosque (Chile). 12 (2):69-74.

Ro1AS, S. 2005. Control biológico de plagas en Chile.Historia y Avances. Colección Libros INIA N°12.Instituto de Investigaciones Agropecuarias, Ministe-rio de Agricultura. L•a Cruz, V Región, Chile. 123 p.

RoMANVi<, N.; CADAHfA, D. (eds) 2002. Plagas de insec-tos en las masas forestales españolas. Ministerio de

BOL. SAN. VEG. PLAGAS. 3^. ^U116 607

Agricultura, Pesca y Alimentación. Egra, SA,Madrid. 336 p.

Sctttttiuek. D. 1974. A study of the interactions betwe-en the internal larval paratiites of Rln^uciorria buolia-nu (Lep., Olethreutidae). Entomophagcr, 19(2): 145-171.

SvME, P. 1970. Discrimination by Hsssopus th}•mu.c(Hymenoptera: Eulophidae) against Orqilus obscu-reuor (Hymenoptera: Braconidae), an internal para-site of the European pine shoot moth, Rh^•acionin

buolicrnu (Lepidopter.c Olethreu[idae). Tftc Cartu-diuu Entumologist, 11)2: 1523- 1527.

WxrsoN, W., AarHUk, A. P. 1959. Paratiites of the Euro-pean pine shoot moth, Rln^acionia huolianu(SchiffJ, in Ontario. The C'wurdian Entornolo,qisr,91: 47R-d48.

(Recepción: 3 abril 20061(aceptacicín: 25 mayo 2(H)6)