Origen y evolución del patrón de coloración de los delfines

AnneBoreland, Carolina Tituaña

Palabras clave: delfines de río, evolución, cetáceos, coloración

Introducción

Delfines (Delphinidae) son mamíferos

marinos y parte de la familia de los

cetáceos odontocetos. Sus origen se

encuentran en el Mioceno hace 11

ma. Hoy existen 17 géneros con 34

especies (Carrillo, 2002-2014) la

mayoría viven en todos los océanos,

en agua salada, como el Orcinus

orca. Sin embargo otras especies

como Lagenorhynchusaustralis de la

costa chilena y argentina se

encuentra en una región restringida.

Además algunas especies prefieren

océanos profundos mientras otras

prefieren aguas bajas cerca de la

costa (sin nombre, 2012). Entre ellos

se encuentran unos especies como el

Sousa spp y Sotaliafluviatilis que son

capaces de sobrevivir también en ríos

y en agua dulce. De los delfines de la

familia Delphinidae se separan los

delfines de río o de agua dulce, que

forman otras familias, la Lipotidae

perteneciente a los ríos de Asía, la

familia Platanistadae en India y

Pakistan y la Familia Iniidae en el río

Amazonas y Orinoco.

La mayoría de los delfines se

alimentan de peces y calamares. Por

lo tanto su cuerpo tiene una forma

muy dinámica que les permite nadar

con alta velocidad para capturar sus

presas (sin nombre, 2012). El patrón

de la coloración en los delfines varia

de tonos grises uniformes hasta

complejos diseños como listas, motas

o manchas regulares. Esta variación

en el patrón se usa para distinguir las

diferentes especies de delfines. Los

factores que pueden influir en la

coloración pueden ser costumbres

alimenticias y camuflaje frente a los

predadores. Por ejemplo un color

uniforme es beneficioso en aguas

poco iluminadas para pasar

inadvertido; mientras que los

contrastes, se cree, ayudan si un

delfín caza cerca de superficie

(Carrillo, 2002-2014).

El objetivo de este paper es tematizar

la evolución de los hábitats de los

delfines (mar, río) y la variación del

patrón de coloración. Para ello se

analiza las relaciones filogenéticas

entre las diferentes especies al

respecto de las dos características:

hábitat y patrón de coloración,

mediante la creación de árboles

filogenéticos y ultramétricos que

indiquen las relaciones ancestrales

entre los especies. Esta información

es usada para explicar porque un

patrón prevaleció en el proceso

evolutivo y como era la historia

progresiva de los delfines. Este

análisis es especialmente importante

para la conservación de los delfines

del río que se encuentran en peligro

de extinción (Hamilton, 2001), dado

los antecedente de algunos como el

baiji del río Yangtze

(Lipotesvexillifer)que ya se

encuentran extintos (Soria, 2008).

Las hipótesis de este estudio son:

Los delfines se originaron en los

océanos, luego por proceso de

especiación y radiación ocuparon los

diferentes hábitats que ofrece el mar

llegando finalmente a los ríos.

La variación del patrón de color entre

los especies de los delfines se debe a

las diferencias de los hábitats en

donde viven los delfines (río, mar).

Métodos

El conjunto de datos utilizados

corresponde al genoma mitocondrial

completo (17142 bp), obtenido del

Genbank, de 16 especies de las

cuales 5 son outgroup, 8 delfines

marinos y 3 delfines de río (para

mayor información véase Apéndice

A). Para la alineación de estas

secuencias se utilizó el programa

Geneious. Para los análisis se

realizaron árboles filogenéticos

usando métodos bayesianos

mediante el programa Beast, La PP

aceptada fue inferida en un límite de

0.7. Para el análisis en Beast se usó

el registro fósil del ancestro en común

de: Lipotesvexillifer y

Iniageoffrensis(24 ma)(Xiong et al,

2009), de Iniageoffrensis y

Pentopariablainvillei (17 ma) (Xiong et

al, 2009), Delphinuscapensis y

Tursiops(5 ma) (Caney, 2014).

Además se utilizó el reloj molecular

para cetáceos: 0.22% per million

years (Robertson, sin fecha). Monte

Carlo MarkoxChains (MCMC) fueron

corridas por 1.000.000 generaciones

con el programa MrBayes.

Consecuentemente los datos

obtenidos fueron analizados con

Tracer para la valoración de la

convergencia y confirmación de un

largo máximo de 200 que estima que

la corrida llegó a la estacionalidad.

Seguidamente se quemó el 20% de

los árboles con el programa FigTree y

TreeAnnotator (parte del programa

Beast) para obtener una mayor

credibilidad. Para la reconstrucción

ancestral se utilizó el programa RASP

bajo el método bayesiano con el que

se obtuvo dos árboles: árbol del

hábitat: Mar (A), Río (B) y árbol del

patrón de coloración: Gris (A), Blanco

(B), Rosado (C). Los dos árboles

fueron analizados con un outgroup

CUSTOM.

Resultados

El árbol de reconstrucción ancestral

para el origen de los delfines

(Apéndice C) muestra claramente que

el ancestro común de los Cetáceos

Odontocetimuy probablemente

provenía del mar (A), así mismo el

ancestro común que divergió en la

familia Delphinidae y la

Platanistidaeprovenía del mismo

lugar con un 90% de probabilidad. En

las siguientes especiaciones apareció

la diversificación hacia los ríos (B)

hace aproximadamente 49 millones

de años donde existió la misma

posibilidad que el ancestro en común

haya habitado en ríos, mares o en los

dos. En esta diversificación

Platanistaminor fue exclusivo de río.

El ancestro en común del otro linaje

de igual forma tuvo la misma

probabilidad de habitar tanto en

mares, ríos o en los dos. De este

linaje ocurren dos diversificaciones la

primera que engloba 9 especies, las

mismas que son exclusivas de los

mares (a excepción de

Sotaliaguianensisque puede habitar

tanto en mares como en ríos). Del

segundo linaje ocurren dos

diversificaciones, la primera cuyo

ancestro en común tiene la mitad de

probabilidad de que haya habitado

exclusivamente en ríos y la mitad

que haya habitado tanto en ríos como

mares, de este linaje se desprende

Iniageoffrensis que habita

exclusivamente en ríos y

Pentopariablainville que habita en

mares y ríos. La segunda

diversificación da origen

Lipotesvexillifer especie exclusiva de

ríos. Según este árbol el origen de los

delfines es en los mares.

Consecuentemente con el árbol

ultramétrico la primera diversificación

a los ríos se dio hace 49.6 ma

(apéndice E). El regreso exclusivo a

los mares se dio hace 19 ma. Las

especies confinadas a ríos se

diversificaron hace 35-6 ma

En las siguientes especiaciones

aparecieron el color blanco al lado de

gris (blanco/gris = AB). En la rama de

los delfines del río se observe que en

la especie de Iniageoffrensis el gris

desapareció completamente (rosa =

C) mientras en el Lipotesvexillifer y el

Pentopariablainvillei (gris/cafe=AD) el

gris se queda con blanco o café. En

la linaje de los delfines marinos el

patrón de gris en combinación con un

color o varios más claros como

blanco o/y rosado se prevaleció.

Según del árbol el Tursiops parece

gris completamente pero

verdaderamente tiene un gris oscuro

en la parte arriba y gris claro en el

vientre (DolphinTrainer, 2011). En el

árbol de RASP la primera vez cuando

apareció la probabilidad del color

rosado en la linaje de los delfines

marinos era en ancestro común de

los Grampusgriseus (ABC) y

Sotaliaguianensi (AC) con 53 %. En

las siguientes ramificaciones hay dos

veces un reversal de la combinación

gris y blanco (AB) después de un

aparición de la combinación gris y

rosado: Stenellaattenuata y

Delphinuscapensis. Por lo tanto las

probabilidades del ancestro común de

Sotaliaguianensis y de

Stenellaattenuata de erar blanco-gris,

gris, blanco -rosado- gris o blanco-

gris son casi iguales. En resumen de

las muchas probabilidades se puede

ver que los delfines del mar tienen un

color oscuro y un color claro.

Según el árbol de RASP el color

rosado apareció 3 veces

independientemente y en diferentes

épocas: Iniageoffrensis hace 28 ma

+/- 6 ma, Grampusgriseus hace 13

ma +/- 3 ma y Sousa chinensis hace

5 ma +2/-4 ma. El color café apreció

una vez en combinación con gris

hace 28 +/- 6 ma en la especie

Pentopariablainvillei. Se fija que el

especie Platanistaminor que es

completamente café es parte del

outgroup pero que según del árbol la

ballena mas cercanamente

emparentada con los delfines. Por lo

tanto no se incluye en la análisis de

aparición de color café en la clave de

los delfines.

Discusión

Según el árbol del Apéndice C el

origen de los Cetáceos Odonceti es

muy probable que haya sido en los

mares, esta especulación coincide

con la hipótesis de que el lugar de

origen de cierto grupo corresponde

con su hábitat de mayor diversidad,

teniendo en cuenta que de las 16

especies estudiadas, tan solo 4

tienen como hábitat los ríos (UG,

2009). La primera diversificación de

los ríos ocurre hace 49.6 ma que

coincide con los cambios globales de

los niveles de los mares en los que la

llanura del Ganges del subcontinente

Indio, las cuencas hidrográficas del

Amazonas y Paraná y la cuenca

hidrográfica de China fueron

penetradas profundamente por los

altos niveles de agua, (estos lugares

corresponden al hábitat de las 4

especies que tienen como entorno los

ríos). El ancestro en común

perteneciente a esta época muy

probablemente tuvo presión selectiva

de tal forma que aquellos que tenían

mayor tolerancia osmótica ocuparon

el nuevo nicho ofrecido por los

eventos de cambios de nivel del mar.

Hace 35.6 ma ocurre la

diversificación clara de las 3 especies

de río lo que coincide con el secado

de los mares epicontinentales y la

regresión del nivel del mar. En este

punto muy probablemente muchos de

los animales que quedaron

confinados a los ríos murieron por

falta de adaptación, mientras que los

que pudieron adaptarse

satisfactoriamente al nuevo nicho

dieron origen a las 3 especies las

mismas que presentaron nuevas

características que les permitieron

sobrevivir a este ambiente (como es

el caso del color). La primera especie

en ser exclusiva de río es

Platanistaminor que representa el

único sobreviviente de los

odontocetos arcaicos. Esta especie

probablemente mediante los mares

epicontinentales formados por las

cuencas del Ganges se volvió de

ecosistema de río durante el neógeno

tardío cuando los niveles de agua

volvieron a la normalidad.

La diferencia genética entro los dos

delfines de río sudamericano

(Iniageoffrensis y

Pentopariablainvillel) se debe

posiblemente a que en los aumentos

de los niveles del mar las cuencas de

río Amazonas y el río Paraná se

encontraban conectadas (mar

Paranenese), una vez que estos

niveles descendieron quedaron

asiladas dando origen a dos especies

diferente, este evento coincide con

los datos obtenidos en el árbol

ultramétrico de 28 ma (Hamilton, et.al

2000)

El primera vez que apareció el blanco

en el linaje de los Cetáceos

Odontoceti era hace según el árbol

filogenético en Beast hace 49 ma con

un error asociado de 6 ma. Como

anterior escribió es muy probable de

que este ancestro común vivía en el

mar. No hay un evento biogeográfico

que explica esta aparición del color

blanco. Pero hay un efecto que se

llama counter-shading que puede dar

una explicación. Este aparece cuando

un tiburón esta nadando arriba de un

delfín. Cuando ve hacia abajo el color

oscuro en la parte arriba del delfín

sirve como camuflaje porque parece

el color del fondo del océano. Si el

tiburón esta nadando abajo del delfín

y ve hacía abajo el vientre

blanco/rosado del delfín parece el

cielo (IMMS, 2014). Este camuflaje no

sirve solo como protección frente

perdedores pero también camuflaje

contra presa durante caza (sin

nombre, sin fecha). Los delfines con

este coloración tenían un ventaja

frente los otros y todavía se puede

encontrar este camuflaje en todos los

delfines marinos de hoy. Otro ejemplo

del uso de coloración como camuflaje

es el Cephalorhynchusheavisidii de

cual becerro tiene un patrón de

coloración de una orca (kiki, 2007).

En diferencia con los delfines marinos

los delfines del río como el

Iniageoffrensis son unicolor y los

otros Lipotesvexillifer y

Pentopariablainvillei bicolor. Este se

puede explicar por las características

de sus hábitats. Por ejemplo

Iniageoffrensis vive en ríos de cuales

agua son poco iluminada

(Softschools, 2014). Como la visión

no es importante también casi son

ciegos. Por lo tanto se puede asumir

que la coloración no está sujeto de

presión selectiva o este patrón es

evolutivamente neutral y el

dicromatismo desapareció. De la

misma manera se puede explicar el

patrón de coloración en el

Lipotesvexillifer (ya está extinguida!)

que tenía dos colores, gris y blanco.

Vivía en agua baja y era casi ciego

porque la visión por las condiciones

del agua (Poor, 2003) no era

importante para sobrevivir y su patrón

de coloración era neutral frente de la

selección.

El Pentopariablainvillei, otro delfín de

río, también tiene dos colores, gris y

café. Pero en comparación con

Iniageoffrensis el Pentopariablainvillei

también vive en la costa de Brazil,

Uruguay y Argentina (Poor, 2012) y

por lo tanto tiene el presión selectiva.

Como el patrón de coloración en río

con agua turbia no representa un

critérium de selección, este delfín

está adaptado perfectamente a los

dos hábitats.

Analizando la presencia del color

rosada se da cuenta que una especie

de los delfines del rio (Iniageoffrensis)

y varios delfines marinos (Sousa

chinensis, Sotaliaguianensis,

Grampusgriseus) muestran una

coloración rosada. Por lo tanto no se

puede limitar este patrón de

coloración exclusivamente a los

delfines de ríos como se hubiera

pensado por el famoso delfín rosado

Iniageoffrensis. Estudios enseñaron

que el color rosado no viene por un

pigmento pero es una dilatación de

capilares (Perrin et al, 2008) que se

ocurre por el proceso de

termorregulación (Edwards et al,

2001). También se ha notado que el

rosado es más rosado cuando el

delfín está emocionado comparable

con ruborizarse en humanos

(BioExpedition, 2014). Si se miran

todos los delfines con un color

rosado, todos se puede asumir que

todos estos deberían vivir en agua

caliente. Este se aplica para los

Iniageoffrensis que viven el río del

Amazonas (BioExpedition, 2014), los

Sotaliaguianensis en el río de

Amazonas, la costa caribeña,

atlántica a del América central y del

Sur (Culik, 2010) y los

Sousachinensis que viven en el Hong

Kong Bay (Atkins, 2002). Según

tumblr.com se trata de una

termorregulación de manera

exagerada (tumblr, sin fecha). El

hipótesis de la coloración rosado por

termorregulación se apoyo por el

hecho que un Iniageoffrensis en un

acuario cambio su color rosado a

blanco (Perrin et al, 2008). Pero hay

otros ejemplos como Fraser'sDolphin

(Lagenodelphishosei), que se

encuentra en aguas profundas del

océano Pacífico, índico y atlántico y

aunque no vive exclusivamente en

aguas tropicales tiene un vientre

crema rosado (kiki, 2007) o como el

Stenellaattenuata que vive en los

zonas tropical/subtropical de todos

los océanos mundiales y no tiene

ninguna coloración rosada (NOAA,

2014). Hay que concluir que la

presencia de color rosado en delfín

por termorregulación depende que

tan adoptado es el metabolismo del

defino a su hábitat. Obviamente

delfines que viven en agua caliente

tropical tienen más bien el problema

de quitar color generado por su

metabolismo. Pero como muestran

los ejemplo no todos los delfines en

agua tropical parecen rosado y por

ejemplo un mosa

(Odobenusrosmarus) que vive en los

mares árticos parece rosado cuando

hay "relativamente" clima caliente.

Una condición por la aparición de

color rosado es una falta de

melanina, es decir, si el delfín

normalmente tiene un color blanco

(Perrin et al, 2008). Resumiendo la

coloración rosado en delfines no es

un color constante como no es un

pigmento y por lo tanto depende de la

temperatura de agua y del

metabolismo del delfín. Otro factor de

cual se cree influye la coloración es el

compuesto químico del agua, por

ejemplo el contenido de hierro

(Kremer, 2004), la cantidad de nubes

en el cielo y el ángulo del sol. Por

ejemplo el delfín listado

(Stenellacoeruleoalba) que también

es conocido como el delfín blanco,

azul parece café y blanco en agua

túrbido o con cielo nublado. Además

se ha observado que los delfines de

mar negro cambia su color depende

de la estación (Perrin et al, 2008).

Conclusiones

Se concluye que el grupo de los

delfines no es monofilético. El origen

de los mismos se dio en los mares,

llegando en diferentes épocas a los

ríos, por lo que se acepta la primera

hipótesis. El patrón de color es

importante en los delfines de mar y se

propone como característica neutral

para los delfines del rio porque no

hay presión selectiva. Además se

define que el color rosado no es un

pigmento, más bien es una

característica del metabolismo, por lo

que se rechaza la segunda hipótesis.

Se de gran importancia el estudio

debido a que al ser escasos los

delfines de río son susceptibles a la

extinción

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DolphinTrainer (2011).Bottlenose Dolphins.Dolphin Trainer.Revisado el 30/11/2014 desde:< http://www.dolphintrainer.com/dolphins_profile.htm>

Anexos

Apendice A

Delfines del río

Iniageoffrensis(IniaGeoff_m) Lipotesvexillifer(LipotesVex_m) Pentopariablainville

i(PontoBlain_m)

Delfines marinos

Delphinuscapensis(DelphiCap_m)

Grampusgriseus(GrampGris_m)

Lagenorhynchusalbirostris(Lag.Alb_m)

Phocoenaphocoena(PhocoPhoco_m)

Sotaliaguianensis(SotaGuian_m)

Sousa chinensis(SousaChin_m)

Stenellaattenuata(StenAtten_m)

Tursiops(TursiTrunc)

Outgroup

Balaenopteraphysalus(BalaPhys_m)

Balaenopteramusculus(BalaMus_m)

Capereamarginata(CapereaMarg_m)

Monodonmonoceros(MonodonMono_m)

Platanistaminor (PlataMinor_m)

Apéndice B

Apéndice C

Apéndice D

Apéndice E