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Ecología y Comportamiento Animal Departamento de Ecología, Genética y Evolución Facultad de Ciencias Exactas y Naturales Universidad de Buenos Aires Teórica #15: Sistemas de apareamiento II

Poliginia El macho está asociado con más de una hembra durante la temporada reproductiva, ya sea al mismo tiempo (poliginia simultánea) o en sucesión (poliginia secuencial). Se asume que la hembra se aparea sólo con un macho -esto no siempre es así-). El cuidado parental es provisto generalmente por la hembra. Distintas posibilidades: A) Los machos pueden monopolizar el acceso a las hembras en forma directa o indirecta (las hembras son económicamente defendibles). 1) Poliginia por defensa de hembras (o de harén): Las hembras están agrupadas en forma permanente. Estos grupos son defendidos en forma directa por el macho (cebras, ciervos, leones). 2) Poliginia por defensa de recursos: Las hembras no viven en grupos permanentes pero están agrupadas espacialmente durante la temporada reproductiva en sitios que contienen recursos como alimentos, sitios seguros para la reproducción, etc. (elefantes marinos).

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Sistemas de apareamiento: poliginia B) Los machos no pueden monopolizar el acceso a las hembras en forma directa o indirecta (las hembras no son económicamente defendibles). B1. Poliginia de ‘lek’: Los machos compiten entre si mediante despliegues realizados en un sitio que no contiene recursos (lek o arena). Las hembras eligen machos para copular (los machos no proveen cuidado parental alguno). La varianza reproductiva entre machos es muy alta. B2. Poliginia por competencia: Las hembras pueden estar agrupadas o no. Si están agrupadas no son económicamente defendibles. Los machos tratan de conseguir el mayor número posible de cópulas sin involucrarse en la defensa de hembras o territorios.

Sistemas de apareamiento: poliginia Mayoría de los casos de poliginia involucran territorialidad por parte del macho. Los machos ocupan territorios que difieren en sus características y esa variación correlaciona con el número de hembras que ocupan el territorio. Los principales requerimientos para la evolución de la poliginia son que el macho pueda defender económicamente más de una hembra y que pueda reducir su contribución al cuidado parental sin afectar mucho la viabilidad de sus crías. En algunos casos la proporción de sexos puede influenciar el sistema de apareamiento. En este caso lo que importa es la proporción de sexos operacional (el cociente entre hembras fertilizables y machos sexualmente activos en un determinado momento).

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¿Por qué las hembras aceptan la poliginia?

A) No hay costo para las hembras. 1) Hay beneficios asociados a la poliginia. El éxito reproductivo de la hembra aumenta con el tamaño del harem (i.e. defensa cooperativa de las crías). 2) No hay beneficios asociados a la poliginia (el éxito reproductivo de la hembra no aumenta con el tamaño del harem). B) Hay costo para las hembras. 1) Las hembras aceptan el costo porque: a) No hay machos disponibles (no apareados) o éstos son difíciles de encontrar. b) Las hembras no pueden distinguir entre machos apareados y no apareados. c) Las hembras no logran monopolizar al macho (no pueden desplazar a otras hembras). 2) las hembras aceptan el costo porque este es compensado por beneficios (modelo de umbral de poliginia, Verner & Wilson 1966, Orians 1969). a) El beneficio es acceso a una mejor situación reproductiva (alimento, sitios de nidificación). b) El beneficio es tener acceso a "mejores genes".

Poliginia con costos para las hembras (las hembras no distinguen entre machos apareados y no apareados)

En Ficedula hypoleuca se observan hembras apareadas en monogamia y poliginia. Las hembras apareadas en poliginia tienen un menor éxito reproductivo que las apareadas en monogamia. Los machos que se aparean en poliginia construyen un segundo nido distante del primero luego de que la primer hembra (pareja primaria) ha iniciado la incubación. Los resultados son compatibles con la hipótesis de ‘engaño’ de la segunda hembra (pareja secundaria) por parte del macho.

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Poliginia con costos para las hembras (las hembras no logran monopolizar al macho)

En marmotas, el éxito reproductivo de los machos está asociado positivamente con el número de hembras con las que se aparea pero el éxito reproductivo de las hembras disminuye con el número de hembras con las que se aparea el macho.

Modelo de umbral de poliginia (Verner & Wilson 1966, Orians 1969)

Es una distribución libre e ideal de hembras en territorios de distinta calidad. Premisas: -La calidad de los territorios varía en forma continua (implícitamente se asume que la calidad del macho y la del territorio están correlacionadas). -Existe un costo de la poliginia para las hembras. Predicciones: -La calidad del territorio del macho va a estar asociada positivamente con su éxito reproductivo. -En el equilibrio, el éxito reproductivo debería ser similar entre hembras independientemente de la calidad del territorio del macho y de si este se aparea en monogamia o poliginia. -La poliginia debería ser más frecuente en ambientes en los que hay mayor variación en la calidad del territorio de los machos.

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Modelo de umbral de poliginia

Una hembra tiene la opción de aparearse con un macho ya apareado (A) o con un macho no apareado (B). El modelo asume que el éxito reproductivo de la hembra aumenta con la calidad del territorio del macho y que hay un costo de compartir el territorio con otra hembra (costo de la poliginia). La hembra debería preferir aparearse en condición de poliginia sólo cuando la diferencia de calidad entre territorios es mayor que el umbral de poliginia (PT).

Modelo de umbral de poliginia

Distintos patrones de asentamiento de hembras en territorios de diferente calidad (A-F) según el modelo de umbral de poliginia. En ambos casos dos machos terminan en una situación de poliginia, dos en monogamia y dos sin aparearse.

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Evidencias a favor del modelo de umbral de poliginia 1) Costo de poliginia. Experimento de remoción de hembras (con y sin remoción) en territorios poligínicos. El éxito reproductivo de hembras en poliginia fue menor (mayor predación de nidos y menor asistencia por parte del macho) que el de hembras en monogamia (Pribil 2000). 2) Preferencia de hembras por machos en monogamia vs. en poliginia. Se removieron hembras para generar territorios de igual calidad con 1 o 0 hembras (nuevas hembras podían elegir machos en poliginia o monogamia). En 16/16 casos las hembras eligieron machos en monogamia (Pribil & Picman 1996). 3) Preferencia de hembras por machos en poliginia cuando los territorios son de mejor calidad. Manipulan calidad del territorio (sitios seguros para nidificar). Remueven hembras de forma de tener machos poligínicos con territorios manipulados vs monógamos con territorios no manipulados. En 12/14 casos las hembras eligieron machos poligínicos y en 2/14 machos monógamos (Pribil & Searcy 2001). Problemas: 1) En otras poblaciones de la misma especie no hay evidencias de costo de poliginia. 2) Estudios de paternidad indican que las hembras obtienen fertilizaciones por fuera de la pareja por lo que la calidad del territorio del macho (medida como número de nidos) no correlaciona con su éxito reproductivo (medido como número de pichones propios).

Exito reproductivo observado y efectivo

Éxito reproductivo de Agelaius phoenicius estimado a través de marcadores de ADN. La líneas azules delimitan territorios de distintos machos y las fracciones indican el número de crías propias sobre el total de crías dentro del territorio. Las flechas indica fertilizaciones por fuera de la pareja. El origen de la flecha indica el padre genético y el final el padre social. El número dentro del círculo indica las crías extra-pareja obtenidas por el macho del territorio donde se origina la flecha.

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Poliginia de leks Agregaciones de machos que realizan despliegues y a las que concurren hembras para obtener fertilizaciones. El término “Lek” suele utilizarse con distintas acepciones: 1. Lugar donde se agrupan los machos (arenas, coros, enjambres de apareamiento, etc.). 2. Despliegues comportamentales que realizan los machos (comportamiento de “lek”). 3. Sistema de apareamiento (poblaciones que se aparean en “leks”). Leks presentes en 98 spp. de aves (1%), 13 de mamíferos (0.3%). Además 11 spp. de anfibios, 24 de peces y 74 de insectos.

Poliginia de leks Tipos de lek Leks clásicos o concentrados: Los machos están estrechamente agregados, generalmente en un sitio que se mantiene a través del tiempo. Suele haber interacciones directas macho-macho. “Exploded lek”: Los machos están separados entre si por bastante distancia (no se ven y por lo tanto sólo interactúan mediante vocalizaciones). Los conflictos directos entre machos son muy poco frecuentes. Criterios para distinguir a los ‘leks’ clásicos de otros sistemas de apareamiento: -No existe cuidado parental por parte de los machos (sólo contribuyen con sus gametas). -Existe un sitio (arena o “lek”) al que las hembras concurren y en el cual ocurren la mayoría de los apareamientos. -El sitio en el que los machos realizan sus despliegues no contiene recursos significativos para las hembras (alimento, agua, sitios de nidificación, etc.). -Las hembras tienen oportunidad de elegir pareja cuando visitan el “lek”.

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Varianza reproductiva en ‘leks’

Porcentaje de cópulas obtenidas por los machos que atienden un lek (ordenados por su éxito de apareamiento). (a) kobs (Adenota kob thomasi), (b) urogallos (Centrocercus urophasianus) y (c) bailarines (Manacus manacus trinitatis). En los tres casos, unos pocos machos obtienen la mayoría de las cópulas (son preferidos por las hembras) mientras que la mayoría de los machos no llega a aparearse (son ignorados).

Chiroxiphia caudata (Bailarín Azul)

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Costo energético de los despliegues de ‘lek’

En urogallos (Centrocercus urophasianus) el gasto energético diario de los machos aumenta en forma lineal con la frecuencia de despliegues. Los machos que se aparean son los que tienen mayor frecuencia de despliegues.

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Leks y buenos genes

En Lyrurus tetrix se encontró una correlación positiva entre la proporción de cópulas que obtiene un macho y la probabilidad de sobrevivir hasta la siguiente temporada reproductiva. La línea punteada indica la predicción de un modelo de regresión logística.

¿Por qué evolucionaron los leks? Lek puede ser visto como el extremo de un continuo, donde la monogamia genética es el otro extremo. Probablemente un paso intermedio en la evolución de los leks haya involucrado poliginia con pérdida progresiva de cuidado parental por parte del macho. Los machos son incapaces de defender económicamente grupos de hembras (poliginia por defensa de harem) o los recursos que ellas necesitan (poliginia por defensa de recursos). Una vez que las hembras llegan a una situación de poliginia en que no obtienen ni cuidado parental ni recursos (como ocurre en los casos en que los machos defienden territorios) están dadas las condiciones para su "emancipación" de los machos. En esas circunstancias las hembras son “libres” de seguir las estrategias que maximizan su interés reproductivo (no se gana nada por ser “fiel” a un determinado macho). El principal interés (presión selectiva) debería ser obtener esperma de los mejores machos.

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¿Por qué evolucionaron los leks? Los machos son incapaces de defender económicamente grupos de hembras (poliginia por defensa de harem) o los recursos que ellas necesitan (poliginia por defensa de recursos). 1. La densidad poblacional es alta y por lo tanto los costos de la defensa son altos (interferencia con otros machos). 2. Las hembras explotan recursos que están distribuidos en forma amplia (no son defendibles por el macho).

Las hembras explotan recursos que están distribuidos en forma amplia

En antílopes y urogallos se observa una correlación negativa entre el “home range” de la hembra y el tamaño del territorio de los machos. Este resultado es consistente con la hipótesis que plantea que cuando las hembras explotan recursos que están distribuidos en forma amplia (no defendibles por el macho), estos se agrupan en leks.

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¿Por qué los machos se agregan cuando no pueden monopolizar el recurso?

Distintos modelos para explicar la agregación de machos en los leks clásicos Modelo de preferencias por parte de la hembra La principal premisa de este modelo es que las hembras prefieren machos en grupos a machos solitarios. Los grupos ofrecerían la oportunidad de comparar machos (buenos genes), aumentarían seguridad (disminución del riesgo de predación y/o acoso por parte de machos), y/o reducirían el tiempo de apareamiento. Modelo de hotspot En este modelo los machos son atraídos a sitios donde el tráfico hembras es máximo. Modelo de hotshot Las hembras son atraídas a ciertos machos por motivos conservativos (por ejemplo “copying”). Los otros machos son atraídos al sitio por la presencia de hembras. En este modelo la competencia entre machos sería la principal explicación para la varianza en éxito reproductivo. Machos se agregan para reducir el riesgo de depredación (efecto de dilución).

Las hembras prefieren agregaciones de machos

En Philomachus pugnax (Scolopacidae) la frecuencia de cópulas (índicador del número de hembras) aumenta con el número de machos en el lek para un rango de tamaños de lek.

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Los machos se agregan en “hotspots”

Distribución de leks de urogallos (Centrocercus urophasianus) en relación a la densidad de hembras nidificando. Los puntos rojos indican la ubicación de los leks. Mayor intensidad de color indica mayor densidad de nidos).

Los machos se agregan para reducir la depredación

En machos de la rana Physalaemus pustulosos el riego de depredación ‘per capita’ disminuye al aumentar el tamaño del coro. El número de hembras por macho aumenta con el tamaño del coro (línea azul tiene un mejor ajuste que línea roja -aumento proporcional-).

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Sistemas que combinan poliginia y poliandria

Común en varias especies de aves no voladoras (ñandú, perdices americanas -Tinamiformes-). Los machos monopolizan un grupo de hembras (poliginia por defensa de harem). Las hembras del harem ponen huevos en un único nido (reproducción comunal). Los machos se encargan de la incubación de los huevos y el cuidado de los pichones hasta la independencia. Luego de completada la puesta para un macho hembras ponen huevos en el nido de otro macho (poliandria secuencial).

Sistemas de apareamiento flexibles

Esta diversidad de sistemas de apareamiento surge a partir del conflicto de intereses entre hembras y machos. Machos obtienen un mayor éxito reproductivo con el siguiente orden de apareamiento: poliginia > poliginandria > monogamia > poliandria Hembras obtienen un mayor éxito reproductivo con el siguiente orden de apareamiento: poliandria > monogamia > poliginandria > poliginia.

Prunella modularis (Dunnock) presenta un sistema de apareamiento altamente flexible. En una misma población es posible observar monogamia, poliandria, poliginia y poliginandria.

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Sistemas de apareamiento flexibles Los machos establecen sus territorios en primavera (líneas punteadas). Estos territorios pueden incluir los territorios de una o más hembras (líneas continuas). Un macho puede tener su propio territorio o compartirlo con otro macho. Esto ocurre cuando el otro macho (intruso o macho β) entra en forma persistente en el territorio del primer macho (residente o macho α). El macho α puede atacar (e incluso matar) al macho β o ‘darse por vencido’ y aceptarlo. La dominancia del macho correlaciona positivamente con su tamaño corporal (macho solitario > macho α > macho β).

Sistemas de apareamiento flexibles

Los números indican el número de pichones criados en el territorio de las hembras en situación de monogamia, poliginia o poliandria. El costo de poliginia para la hembra es compartir el cuidado parental. El beneficio de la poliandria es que sus pichones podrían recibir cuidado parental de los dos machos.

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Exito reproductivo de hembras y machos en poliandria Hay dos tipos de tríos poliándricos: Tríos en los que los pichones son sólo alimentados por el macho α y tríos en los que son alimentados por los machos α y β. Las hembras en tríos poliándricos ponen un mayor número de huevos (ajustan el tamaño de su puesta). En los tríos en que alimentan ambos machos el porcentaje de pichones que sobrevive es mucho mayor que en tríos donde sólo alimenta el macho α. Durante el periodo de puesta de huevos el macho α cuida a la hembra (aumento de certeza de paternidad). Por el contrario, la hembra intenta alejarse del macho α y copular con el β (comportamiento de solicitud de cópulas). ¿Por qué la hembra presenta este comportamiento? La probabilidad que el macho β alimente a las crías correlaciona positivamente con el acceso a la hembra (oportunidad de apareamiento) durante el periodo de puesta.

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Competencia espermática entre machos α y β

Acceso a la hembra y cuidado parental de machos α y β

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Paternidad de machos α y β

Estrategias reproductivas alternativas: hermafroditismo secuencial (protoginia)

En el pico de la temporada reproductiva los machos de mayor tamaño pueden recibir hasta 40 desoves en un día. Esta especie es protogínica (nacen como hembras y cambian a macho luego de alcanzar cierto tamaño). Cambio de sexo mediado socialmente (si se remueve al macho de mayor tamaño, el siguiente macho en tamaño cambia de sexo).

Thalassoma bifasciatum Vive en arrecifes de coral. Los machos están intensamente coloreados y defienden territorios en el arrecife. Las hembras (de colores menos brillantes) se aparean con los machos de mayor tamaño y coloración más brillante.

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Estrategias reproductivas alternativas: hermafroditismo secuencial (protandria)

Peces anémona (Amphiprion akallopisos) viven en parejas monógamas en simbiosis con anémonas de mar. No hay competencia entre machos y la fecundidad de las hembras aumenta con tamaño corporal. Esta especie presenta protándria (nacen como machos y de adultos se diferencian como hembras). Cambio de sexo también mediado socialmente (si se remueve a la hembra el macho cambia de sexo y su lugar es ocupado por un macho más pequeño.

Estrategias reproductivas alternativas: cambio de sexo

La fecundidad de las hembras aumenta con el tamaño corporal pero el éxito de apareamiento de los machos también aumenta con el tamaño corporal (especialmente en especies con fertilización externa). Si el efecto del aumento del tamaño corporal sobre la fecundidad es más importante que sobre el éxito de apareamiento, sería esperable que evolucione protándria, mientras que si es menos importante sería esperable protoginia.