EPIFITIOLOGÍA DE LA PUDRICIÓN CARBONOSA CAUSADA POR ...
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Bioagro 33(2): 91-104. 2021 doi: http://www.doi.org/10.51372/bioagro332.3
EPIFITIOLOGÍA DE LA PUDRICIÓN CARBONOSA CAUSADA POR
Macrophomina phaseolina EN SOYA FERTILIZADA CON LOS
ABONOS ORGÁNICOS BIOL Y BIOSOL
Victoria Eugenia Morales1 y Alexander Hernández
1
RESUMEN
El hongo patógeno Macrophomina phaseolina, causante de la pudrición carbonosa, ataca importantes especies vegetales, y se han propuesto medidas para su control mediante la aplicación de enmiendas orgánicas. El objetivo de este trabajo fue evaluar el efecto de los abonos orgánicos biol y biosol en un cultivo de soya ʽCigras 06ʼ (Glycine max) vía edáfica y foliar, sobre la epifitiología de la enfermedad. El ensayo se estableció en condiciones de estrés hídrico y alta radiación solar. Se aplicaron 15 tratamientos que
representaron cuatro tipos de manejo de la fertilización: convencional (urea+NPK), biosol vía edáfica, biol vía edáfica, y biol vía foliar. La fertilización edáfica con biol y biosol balanceados se calculó siguiendo los principios del equilibrio catiónico en la solución del suelo. La fertilización foliar con biol corregido se calculó neutralizando el pH del producto. Los resultados se evaluaron estadísticamente mediante análisis de varianza y prueba de medias de Tukey. Para definir el comportamiento de la epifitia se construyeron curvas de tendencia a partir del cálculo del área bajo la curva de progreso de la enfermedad (ABCPE) en base a la mortalidad acumulada. Se obtuvieron las ecuaciones de regresión y los coeficientes de riesgo en cada tratamiento. Se construyó una matriz de correlación entre los datos estandarizados que permitió el análisis de componentes principales (ACP). La pudrición carbonosa siguió un modelo exponencial característico de las epifitias monocíclicas. El período crítico de la enfermedad
estuvo comprendido entre las fases V4 y R1, donde ocurrió el grueso de la mortalidad que alcanzó 75 % en el testigo sin ningún abono. La aplicación de biosol con urea permitió contrarrestar los efectos del patógeno en un 66,75 %. Palabras clave adicionales: Fertilización edáfica y foliar, Glycine max, patología vegetal
ABSTRACT
Epiphytiology of charcoal rod caused by Macrophomina phaseolina in soybean fertilized with biol and biosol The pathogenic fungus Macrophomina phaseolina, which causes charcoal rot, attacks important plant species, and measures have been proposed for its control through the application of organic amendments. The objective of this research was to evaluate the effect of Biol and biosol organic fertilizers, by soil and foliar application in soybean ʽCigras 06ʼ (Glycine max), on the
epiphytiology of the disease. The test was established under water stress and high solar radiation conditions. A total of 15 treatments were applied that represented four types of fertilization management: conventional (urea+NPK), edaphic biosol, edaphic biol, and foliar biol. Soil fertilization with balanced biol and biosol was calculated according to the principles of cationic balance in soil solution. Foliar fertilization with corrected biol was made by pH neutralization. The results were analyzed by ANOVA and Tukey test. To define the behavior of the epiphytia, trend curves were constructed from the calculation of area under disease progress curve (AUDCP) based on accumulated mortality. Regression equations and risk coefficients were obtained in each treatment. A correlation matrix was built between standardized data by principal components analysis PCA. Charcoal rot followed an exponential model characteristic of monocyclic epiphytes. The disease critical period ranged from V4 to R1, where
the bulk of mortality occurred reaching 75% in the control without fertilizers. The application of biosol with urea made it possible to counteract the effects of the pathogen at 66.75 %. Additional key words: Edaphic and foliar fertilization, Glycine max, plant pathology
Recibido: Octubre 19, 2020 Aceptado: Abril 13, 2021 1 Universidad Centro-occidental Lisandro Alvarado, Decanato de Agronomía, Postgrado de Fitopatología,
Barquisimeto, Venezuela. Apto. 400. e-mail: [email protected]; [email protected] (autor de
correspondencia)
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INTRODUCCIÓN
Las enfermedades fungosas en las plantas son fenómenos cuya incidencia poblacional impone
retos agronómicos. Uno de estos retos lo constituye
el manejo del fitopatógeno Macrophomina
phaseolina (Tassi) Goid., causante de la enfermedad conocida con nombres como pudrición
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Volumen 33 (2021) BIOAGRO N° 2
gris o carbonosa de la raíz, mancha ceniza del tallo,
pudrición húmeda de las plántulas" (damping off)
y tizón cenizo del tallo, común en plantaciones
ubicadas en zonas con sequía y altas temperaturas (Babu et al., 2010). Las plantas afectadas por este
hongo presentan lesiones necróticas en diferentes
partes como cotiledones, raíces, cuello, tallo, ramas y pedúnculos.
Entre los estudios pioneros de este patógeno
destaca el de Dhingra y Sinclair (1978), publicado en Brasil, en el cual los autores definieron a M.
phaseolina como un hongo no específico o no
especializado en su habilidad parasítica, y que por
tanto, ataca un amplio espectro de especies vegetales, haciéndose especialmente notable en
cultivos económicamente importantes, entre ellos
la soya. La actualización vigente de la base de datos de la U.S. National Fungus Collections Fungus-
Host Distributions Database (Farr y Rossman,
2021) reporta 379 especies de plantas hospederas para M. phaseolina y otras tantas para las diferentes
sinonimias. Además, se reconoce como un hongo
que muestra amplia variabilidad morfológica,
fisiológica, patogénica y genética, lo que le ha permitido adaptarse a diferentes condiciones
ambientales con amplia distribución geográfica
(Manici et al., 1995; Mayek et al., 2001; Su et al., 2001).
Este hongo produce infecciones sólo una vez
por ciclo de cultivo, generando epifitias
monocíclicas (Stewart y Rodríguez, 2013), donde el progreso de la enfermedad depende de la
cantidad de inóculo inicial presente en el reservorio
del suelo. Los microesclerocios son las estructuras de resistencia responsables de la sobrevivencia del
hongo en el suelo, semillas y restos de cosecha
siendo en consecuencia la fuente primaria de inóculo (Cardona, 2006; Torrealba et al., 2015).
Durante los estadios iniciales de la infección,
los exudados del sistema radicular del cultivo
inducen la germinación de los microesclerocios y el desarrollo del micelio del hongo que penetra en
la epidermis de la raíz y permanece restringido en
los espacios intercelulares del parénquima cortical de las raíces primarias. Como resultado, las
células vegetales adyacentes colapsan, llevando a
la muerte a las plántulas infectadas. Si el cultivo supera esta fase y llega a floración, entonces las
hifas del hongo prosiguen su desarrollo y crecen
intracelularmente a través del xilema y forman
microesclerocios que bloquean los vasos y causan
disruptura de las células del hospedero (Muñoz et
al., 2005; Kaur et al., 2012).
Una baja relación C:N en el suelo y un alto
contenido de humedad en el mismo son variables que se han reportado afectan negativamente la
supervivencia de los microesclerocios por lo que la
enfermedad puede ser manejada, en cierta medida, con prácticas como la aplicación de enmiendas
orgánicas (Gutpa et al., 2012). La implementación
de modelos de producción con tecnologías ambientalmente amigables como el uso de abonos
orgánicos, microorganismos eficientes, antagonistas
y siembra directa, pueden modificar no solo los
rendimientos del cultivo sino también el comportamiento de una epifitia como la pudrición
carbonosa, ya que implica alteraciones en el suelo,
por la incorporación de nuevos actores biológicos, nutricionales y físicos que mejoran las propiedades
del mismo.
Para valorar la eficiencia de estas prácticas en términos epifitiológicos, es necesario seguir el
comportamiento de la enfermedad en el tiempo.
Dado que los patosistemas son altamente
complejos se han generado aplicaciones prácticas de las matemáticas complejas, llamadas "teoría de
los sistemas dinámicos" o "dinámica no lineal",
que gracias al uso de nuevos programas y computadoras, han permitido una mejor
descripción y pronóstico de epifitias, elaborar
modelos matemáticos con funciones biológicas
representadas cuantitativamente, e incluso, hacer predicciones sobre el futuro de importantes
patosistemas en el marco del cambio climático
(Groenen, 2018). La principal herramienta matemática ha sido
empleada es el análisis de regresión; ésta permite
determinar la mejor ecuación funcional entre dos variables concomitantes. En el caso de los
patosistemas posibilita medir la incidencia y
severidad de una enfermedad a lo largo del ciclo
del cultivo, graficar la curva de avance de una enfermedad y predecir el nivel de riesgo de la
misma mediante el factor r. Vanderplank (1963)
denominaba a la pendiente de la curva "factor r" o "tasa de infección aparente" porque representa la
aparición de síntomas que se quedan acumulados
o por detrás de las infecciones reales, y en un momento dado se manifiestan acelerando la
epifitia.
Existen diversas formas de curvas resultantes
que ya por sí mismas informan si una enfermedad
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Morales y Hernández Abonos orgánicos y Macrophomina phaseolina en soya
es muy acelerada o si se ralentiza en una fase dada,
o si escala en un momento determinado, y cuanto
es el tope del daño causado. A esta representación
gráfica se le denomina curva de progreso de la enfermedad y al área que queda delimitada debajo
de dicha curva se le conoce como ABCPE, área
bajo la curva de progreso de la enfermedad (Kranz, 1988). Tanto el factor r como el ABCPE son
parámetros claves en términos epifitiológicos
porque expresan el riesgo de pérdidas en una siembra y el potencial de las estrategias de control
para contener la enfermedad.
Mezclas de estiércoles, residuos urbanos,
residuos verdes, compostas, ácidos húmicos, entre otras enmiendas orgánicas, se han evaluado para
el control de los patógenos del suelo en numerosos
cultivos. De acuerdo a una revisión realizada por Bonanomi et al. (2007) se constató que las
enmiendas orgánicas mostraron un potencial de
control en un 45% de los casos, siendo las compostas el material con mayor acción supresora
con más del 50% de los casos que mostraron un
control eficaz de Verticillium, Thielaviopsis,
Fusarium y Phytophthora. Por su parte, El-Baz et al. (2012) presentaron
una investigación donde evaluaron el uso de
aspersiones foliares de ácido húmico para el control de Macrophomina phaseolina en soya.
Los autores recomendaron remojar las semillas y
rociar las plantas para minimizar la severidad de la
enfermedad. Estudios realizados con caldos de estiércol fermentado anaeróbicamente como el
biol, demuestran que debido a la presencia, en su
composición, de microorganismos como bacterias ácido-lácticas, hongos y levaduras, actinomicetes,
coliformes y en especial Bacillus subtilis, este tipo
de abono ejerce acción fungostática y bacteriostática contra microorganismos patógenos
(Escobar, 2015).
En este trabajo se planteó como objetivo
evaluar el efecto de la aplicación de biol y biosol sobre la epifitiología de la podredumbre carbonosa
causada por el hongo fitopatógeno M. phaseolina
en plantas de soya en un ensayo bajo condiciones de umbráculo.
MATERIALES Y MÉTODOS
Ubicación geográfica del sitio experimental. El
ensayo se estableció en la Granja La Sabanita,
municipio Miranda, estado Zulia. Se localiza entre
los paralelos 10°15’ y 10°25’ N, y los meridianos
69°05’ y 69°15’ W, a una altitud de 40 msnm, con
una temperatura media de 26,5 °C y precipitación
anual de 500 a 900 mm. El experimento se llevó a cabo en condiciones de umbráculo; el suelo
empleado se tomó a 20 cm de profundidad en un
campo de siembra en barbecho, que fue desmalezado manualmente. El suelo extraído se
esparció sobre un plástico de polietileno negro y
recubierto con el mismo para solarizarlo por 30 días, aprovechando la alta radiación solar y
temperaturas de la zona. Posteriormente, se
rellenaron bolsas de polietileno negro con 10 kg del
suelo previamente humedecido. Preparación del inóculo de M. phaseolina. La
cepa de M. phaseolina fue aportada por el
Laboratorio de Micología, Postgrado de Agronomía, UCLA en Cabudare. Provenía de
colonias puras aisladas de muestras de frijol chino
infectadas. La preparación del inóculo se llevó a cabo siguiendo la metodología de Castellanos et al.
(2015). Consistió en incrementar la cantidad del
inóculo del hongo en arroz a partir de un cultivo
puro conservado en cápsulas de Petri con PDA. Se realizó una cuantificación del inóculo madre
contando el número de microesclerocios en un área
de 50 mm de diámetro, delimitada con sacabocado. Se establecieron cuatro círculos por cápsula (uno
por cuadrante) en tres cápsulas. Se extrajo cada
cilindro demarcado y se raspó el micelio de la
superficie para distribuirlo sobre una lámina portaobjeto y proceder al contaje bajo microscopio.
De 12 medidas en total se observó un promedio de
150,7 ± 39,2 microesclerocios/50 mm. La multiplicación del inóculo se realizó en
bolsas con arroz estéril a 28 C durante 15 días en total oscuridad. En ese período el hongo colonizó
el arroz observándose un color negro homogéneo,
indicador de que no se contaminó. Luego las bolsas fueron abiertas y se dejaron en la incubadora por 1
día para secar el exceso de humedad. Una vez seco
el inóculo, se maceraron suavemente los granos de arroz con los esclerocios en un mortero y se
esparcieron sobre papel absorbente para secar el
macerado por un día más. Cuando el material
estuvo completamente seco, se maceró nuevamente hasta convertirlo en un polvo fino de color negro.
Este producto fue el inóculo de M. phaseolina para
hacer las pruebas en umbráculo. Por cada 10 kg de suelo se añadieron 5 g del
inóculo, a razón de 0,5 g por 1 kg de suelo,
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Volumen 33 (2021) BIOAGRO N° 2
distribuyendo el polvo en una franja central de al
menos de 2 cm de profundidad. Al día siguiente se
procedió a la siembra, a razón de una semilla por
bolsa y se aplicó un riego inicial. Diseño experimental. El ensayo consistió en 13
tratamientos inoculados con M. phaseolina, donde
se evaluaron 4 tipos de fertilización: convencional (sin abonos orgánicos), aplicación edáfica de
biosol puro y balanceado, con y sin urea;
aplicación edáfica de biol puro y balanceado con y sin urea; y aplicación foliar de biol puro y
corregido, con y sin urea, respectivamente. Se
incluyeron 2 controles, sin ningún tipo de
fertilización: un tratamiento blanco con suelo no infectado y un tratamiento testigo con suelo
infectado. Los riegos se aplicaron solamente cada
48 horas, a fin de someter las plantas a estrés hídrico y favorecer el ataque del patógeno.
Los tratamientos, detallados en el Cuadro 1, se
arreglaron en bloques completamente al azar con 3
repeticiones, a razón de 8 bolsas por tratamiento,
para un total de 24 plantas por tratamiento, cada
una representando la unidad experimental. Dosificación de los abonos. La dosificación de los
abonos orgánicos en cada tratamiento se basó en
los cálculos para la aplicación de K+, Ca
+2 y Mg
+2,
propuestos por Cadahía (2005) en base al concepto
de la “solución nutritiva ideal” de Hoagland y
Arnon. La solución ideal considera estos cationes en las siguientes concentraciones: [K] = 6 meq/L,
[Ca]=8 meq/L y [Mg]=4 meq/L. Para ello se
determinaron previamente las concentraciones de
estos cationes en la solución del suelo de siembra, agua de riego, biol y extracto saturado de
biosol, para calcular los requerimientos
nutricionales del suelo empleado que presentaba textura arenosa, retención de humedad 21,26 %,
pH 5,8 y CE 0,3 mS∙cm-1.
Cuadro 1. Identificación de los tratamientos empleados en el ensayo
Tratamiento Identificación
T0 Blanco, sin inóculo, sin fertilización, solo agua de riego
Inoculados con M. phaseolina
TS Biol 20 mL + 80 mL de agua al pie de la planta, en fase vegetativa* V1, V3, V5 y V8
TSU Biol como TS + 2,5 g de urea en siembra
TSC Biol como TS + 0,9 g de 10:20:20 + 0,5 g Ca(NO3)2 para balancear K+,Ca
+2 y Mg
+2
TSCU Biol como TSC + 2,5 g urea en la siembra
TF Biol como TS vía aspersión foliar
TFU Biol como TF + 2,5 g urea en la siembra
TFC Biol como TF + 0,5 de Ca0 para ajustar pH del biol entre 5 - 6
TFCU Biol + CaO como TFC + 2,5 g urea en la siembra
TB Biosol 91 g al suelo, una semana antes de la siembra
TBU Biosol como TB + 2,5 g urea en la siembra
TBC Biosol como en TB + 1,8 g de 10:20:20 para balancear K+, Ca
+2 y Mg
+2
TBCU Biosol como TBC + 2,5 g urea en la siembra
TU Convencional (1,5 g de 10:20:20 + 2,5 g urea en la siembra)
TI Testigo, con inóculo, sin fertilización, solo agua de riego
V1, V3, V5 y V8 son las fases fenológicas descritas para soya por Ciampitti (2013)
Variables Fitopatológicas
Incidencia de la enfermedad. Se contó el número de plantas muertas y sobrevivientes en las
siguientes fases fenológicas: emergencia (E),
cotiledonal (VC), vegetativa (V4), reproductiva en floración (R1) y fructificación (R5).
Progreso de la enfermedad. Se empleó el método
del cálculo del área bajo la curva de progreso de la
enfermedad (ABCPE) graficando la incidencia de la enfermedad contra el tiempo, partiendo de la
coordenada (0,0). Para ello los porcentajes de
mortalidad fueron transformados en proporciones de área de incidencia de la enfermedad (PAIE), en
escala de 0 a 1 y cada una de las fases fenológicas
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Morales y Hernández Abonos orgánicos y Macrophomina phaseolina en soya
de la soya se simplificaron a número de eventos:
E=1, VC=2, V4=3, R1=4 y R5=5. Se empleó la
fórmula del área trapezoidal que es la figura
geométrica que divide una curva de progreso de la enfermedad CPE en secciones de trapecios,
calculando el área de cada uno y luego sumando
todas las áreas, de acuerdo a la fórmula general según Simko y Piepho (2012).
Para cada figura de ABCPE graficada se
procedió a obtener la curva de tendencia, la ecuación de regresión logarítmica (y= b lnx + a) y
el coeficiente de determinación de cada curva de
regresión (R2), empleando el programa Excel
2010. De las ecuaciones de regresión resultantes se seleccionó el factor b (pendiente) de cada una,
que corresponde a la tasa de velocidad de progreso
de la enfermedad (Ulacio, 2013). Análisis estadísticos. Los datos que cumplieron
con los supuestos del análisis de la varianza y
mostraron diferencias estadísticas, fueron discriminados por la prueba de Tukey a un nivel de
significancia de 5 %. Todos los análisis fueron
realizados con el programa Infogen (Balzarini y Di
Rienzo, 2013).
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Incidencia de la enfermedad pudrición
carbonosa en soya. El síntoma generalizado fue
marchitez seca, comprobándose que la cantidad de
inóculo utilizado fue efectivo para causar la enfermedad. En las fases de emergencia (E) y
cotiledonal (VC), las plántulas iniciaron su
desarrollo asintomáticas, pero una vez alcanzado
el periodo vegetativo V4 hasta inicio de la
floración R1, se manifestó plenamente la enfermedad. Las plantas infectadas produjeron
foliolos más pequeños que los normales. Esas
hojas se marchitaron y se mantuvieron adheridas a los pecíolos. Al extraer la planta, la corteza de la
raíz se desprendía fácilmente, dejando expuestos
los tejidos sub-epidérmicos que adquirieron una coloración grisácea a plateada por la abundante
presencia de microesclerocios negros. Esta
coloración se extendió a los tejidos vasculares y
hasta la médula. Los microesclerocios, de 50-75 micras de diámetro, eran tan numerosos que
hacían lucir a la raíz como espolvoreada con
carbón. La enfermedad presentó su mayor incidencia
en un período muy marcado comprendido entre la
mitad de la fase vegetativa (V4) y el inicio de la floración (R1), siendo esta la fase más aguda
(Cuadro 2). Fueron muy pocas las plantas
sobrevivientes que llegaron a cosecha (R8) y las
mismas exhibieron toda la sintomatología característica de la enfermedad (Figura 1). De
manera similar, Mayek et al. (2002) reportaron
para un patosistema Macrophomina-Phaseolus, que la fase más aguda fue al inicio de la floración
(R1), siendo más severa cuando la humedad del
suelo era baja y la temperatura alta, lo que sometió
a las plantas a estrés fisiológico haciéndola más susceptible a la enfermedad.
A
B
C
Figura 1. Daños ocasionados por M. phaseolina en el cultivo de soya en R8. A. Colapso vascular en
tallo. B. Microesclerocios en vainas. C. Picnidios en el envés de las hojas
Mashooda et al. (2005) reportaron para un
patosistema Macrophomina-Abelmoschus esculentus
(quimbombó) una mortalidad del 95% en fase de
plántula y pérdida total del cultivo en apenas 20
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Volumen 33 (2021) BIOAGRO N° 2
días. Sankar y Sharma (2001) reportaron una
mortalidad del 58,6% en un patosistema
Macrophomina-maíz. Thilagavathi et al. (2007)
reportaron una tasa de mortalidad del 87,3% en el patosistema Macrophomina-Phaseolus vulgaris a
los 60 días.
En una amplia evaluación de accesiones de soya para resistencia a M. phaseolina, Mengistu et al.
(2011) reportaron que en siembras de Estados
Unidos, la enfermedad aparece en la fase inicial pero la plántula rara vez muere por el ataque del
hongo. El verdadero cuadro sintomático se observa
en las fases de fructificación R7 a R8, cuando el
marchitamiento termina por afectar entre el 50% al 100% de la plantación. Por lo tanto, emplean por
convención la fase R7 como el período crítico
máximo para hacer las evaluaciones de resistencia de los distintos cultivares y cruces obtenidos. Dado
que estos autores han comparado grupos de
maduración tanto tropicales como subtropicales, afirman que la pudrición carbonosa en los trópicos
es más severa y se manifiesta más tempranamente.
Los síntomas de la pudrición carbonosa suelen ser
mayores en las plantas estresadas por el alto calor y la sequía, especialmente cuando se produce sequía
durante la fase reproductiva.
En este sentido, Wrather et al. (2008) reportaron que algunas variedades de soya
tolerantes a sequía exhibían menor susceptibilidad
a la colonización por M. phaseolina que los
controles, pero la resistencia a sequía no las hacía resistentes a la pudrición carbonosa, solo que en
estos genotipos los efectos de la enfermedad
fueron más atenuados y la aparición se postergó a las fases tardías de la fructificación entre R6 a R8.
En el Cuadro 2, también se observa que el nivel
de incidencia de plantas muertas en V4 ≥ 20% marca claramente dos grupos: los tratamientos que
retrasan la enfermedad (TBU, TBC, TB, TFC,
TFCU, TSC, TS) y aquellos que no fueron
eficientes (TF, TU, TBCU, TSCU y TSU). La sola aplicación de biol vía foliar (TF) no ofreció
resistencia al patógeno, que permaneció como
único habitante del suelo. Asimismo, la aplicación al suelo de urea (TU) o combinada con biol (TSU)
no evitó que las plantas se enfermaran en la fase
vegetativa. Otro resultado interesante sucedió con los tratamientos que incluyeron la adición de urea y
sales inorgánicas en conjunto (TBCU y TSCU), lo
que sugiere un probable efecto de solapado de
salinidad o acumulación de sales, que pudo ocurrir
considerando que el régimen de riego fue
deficitario.
Progreso de la enfermedad pudrición
carbonosa en soya. Los valores de ABCPE obtenidos mostraron diferencias significativas
entre los tratamientos, siendo aquellos con
aplicación de biosol (TBU, TBC, TB) los que presentaron un ABCPE ≤ 0,6 y una reducción en
comparación al testigo infectado (TI) de 88,6;
84,6 y 72,3 %, respectivamente. Un resultado similar fue obtenido por Ndiaye et
al. (2010) en un patosistema Macrophomina-
Phaseolus, reportando una reducción significativa
entre un 28% a 56% del ABCPE, con la aplicación de compostas con 22,3% de materia orgánica a un
suelo arenoso con un 0,4 % de materia orgánica
nativa. En dicho estudio, el tratamiento con mezcla de composta 6 Mg∙ha
-1 + 50 kg∙ha
-1 NPK en el
primer año, no difirió significativamente de los
otros tratamientos donde solo se aplicó compostas, aunque si redujo el ABCPE en comparación al
testigo. Sin embargo, este comportamiento cambió
al tercer año de aplicación consecutiva. y luego
resultó como el mejor tratamiento tanto en la reducción de aparición de la enfermedad, en
aproximadamente 80%, como en el rendimiento.
Ello indica que la constante aplicación de materia orgánica enriquecida con sales inorgánicas al suelo,
mejora considerablemente sus funciones
productivas y supresivas contra patógenos.
Con respecto a las curvas de progreso de la enfermedad CPE y las ecuaciones que resultaron
con la mejor función de regresión una vez
linealizadas las ABCPE, se muestran desde la Figura 2 hasta la Figura 6, observándose un
comportamiento uniforme de la enfermedad que
resultó de tipo exponencial. En cada gráfica se señalan los valores de R
2 que cuantifica la
dependencia entre la variable incidencia y tiempo.
Los ajustes oscilaron entre 0,60 y 0,83 indicando
que el modelo logarítmico describió entre 60 y 83% el comportamiento de la pudrición carbonosa a lo
largo del ciclo del cultivo de la soya en condiciones
de estrés hídrico. En la Figura 2 se observa el comportamiento del
control no infectado T0, que se ajustó a una
regresión lineal simple con un moderado coeficiente de determinación (R² =0,54). En sentido estricto no
se trata de una curva de progreso de la enfermedad
en T0, ya que las plantas no estaban infectadas y por
tanto no desarrollaron la enfermedad. Sin embargo,
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Morales y Hernández Abonos orgánicos y Macrophomina phaseolina en soya
en respuesta al régimen de estrés hídrico aplicado en
el ensayo, se observó la muerte de algunas plantas
por marchitamiento a una tasa relativamente lenta
con un factor de riesgo r = 0,0375.
El resto de los tratamientos siguieron el modelo
exponencial con una relación positiva, es decir a
medida que avanzó el ciclo del cultivo, mayor fue
la incidencia de la enfermedad.
Cuadro 1. Incidencia de la enfermedad pudrición carbonosa expresado en porcentaje de plantas muertas,
mortalidad total (% MT), área bajo la curva de progreso de la enfermedad (ABCPE) y factor r,
en cada fase del ciclo fenológico de la soya cultivada con diferentes mezclas de biol y biosol
T E VC V4 R1 R5 % MT ABCPE Factor r
T0 0 0 0 a 12,50 a 0 12,50 e 0,19 a 0,04*
TBU 0 0 4,17 ab 8,33 a 0 12,50 e 0,23 a 0,09 a
TBC 0 0 0 a 20,83 ab 0 20,83 de 0,31 ab 0,17 b
TB 0 0 0 a 37,50 abc 0 37,50 cd 0,56 abc 0,25 bc
TFC 0 0 8,33 ab 37,50 abcd 0 45,83 cd 0,73 abcd 0,31 cd
TSC 0 0 0 a 50,00 bcd 0 50,00 cd 0,75 abcde 0,35 cd
TS 0 0 8,33 ab 41,67 bcd 0 50,00 cd 0,83 bcde 0,34 cd
TFCU 0 0 20,83 bcd 29,17 bcd 0 50,00 cd 0,96 cde 0,34 cd
TU 0 0 33,33 bcd 25,00 cde 0 58,33 bcd 1,21 de 0,43 cdef
TSU 0 0 45,83 cd 12,50 cde 0 58,33 bcd 1,33 def 0,37 cdef
TF 0 0 29,17 bcd 45,83 de 0 75,00 abc 1,42 efg 0,53 def
TBCU 0 0 16,67 abc 62,50 de 0 79,17 abc 1,35 defg 0,59 ef
TI 0 0 75,00 d 4,25 de 0 79,25 ab 2,02 g 0,65 f
TSCU 0 0 75,00 d 16,67 e 0 91,67 a 2,13 fg 0,68 f
% CV - - 36,40 13,49 - 13,93 5,59 1,42
R2 - - 0,86 0,87 - 0,88 0,92 0,89
Medias con una letra común no son significativamente diferentes (P≤0,05). *regresión lineal
El tratamiento TI testigo infectado (Figura 3)
dio la pauta del comportamiento exponencial
característico de las epifitias monocíclicas,
correspondiendo a una regresión logarítmica con
un coeficiente alto de determinación (R² = 0,81) y
una tasa de progreso de la enfermedad de r =
0,6509; un valor de esta magnitud es indicativo de
enfermedades que se desarrollan muy rápidamente
en las plantas y con alto riesgo porque las pérdidas
pueden superar el 50 %. Tal incidencia es respuesta
exclusiva de la patogénesis causada por el inóculo
inicial empleado, observándose la competencia que
se establece entre el crecimiento de la soya que es
de ciclo corto y el desarrollo de M. phaseolina.
Estas curvas de regresión logarítmica muestran
con detalle que la enfermedad pudrición carbonosa
consta de tres fases: la inicial de VE a VC que es
lenta y no registra plantas muertas; una segunda
fase entre V4 a R1, donde la tasa de velocidad de la
enfermedad describe una función exponencial, en
la cual se presenta la mayor mortalidad; y el final,
que va desde R1 a R5 donde cesa la enfermedad, es
decir las pocas plantas sobrevivientes aunque
enfermas llegan a cosecha.
Figura 2. Curvas de progreso de la enfermedad en el tratamiento control T0 durante las fases de
crecimiento de la planta. En color negro se
presenta la línea de la regresión. PAIE: Proporción de área de incidencia de la
enfermedad
98
Volumen 33 (2021) BIOAGRO N° 2
Figura 3. Curvas de progreso de la enfermedad de los tratamientos testigo TI y manejo convencional TU
durante las fases de crecimiento de la planta. En color negro se presenta la línea de la
regresión. PAIE: Proporción de área de incidencia de la enfermedad
La primera etapa de la enfermedad implica la
germinación de los esclerocios en el suelo, el
crecimiento del micelio y el inicio de la penetración
en la epidermis de la raíz, momento en el que
permanece restringido, aunque ya la plántula puede
exhibir manchas pardas en el cuello por la
infección (Kaur et al., 2012). Ahora bien, cuando
inicia la elongación, desarrollo y maduración del
tejido vascular de la plántula, con la misma
velocidad avanza la colonización del hongo a través
del corredor que representan físicamente los vasos
conductores del xilema, a través del cual ocurre la
mayor expansión del hongo, momento en que la
infección ya es irreversible.
Autores como Khan (2007) y Mayek et al.
(2002) también reportaron la fase de pre-floración
como etapa crítica de la enfermedad, en la cual
si el cultivo alcanza llegar a floración, entonces las
hifas del hongo prosiguen su desarrollo con mayor
vigor y forma los microesclerocios que bloquean
los vasos y causan el colapso del hospedero. Esta
fase de formación de los microesclerocios según
Smits y Noguera (1988) tarda entre 2 a 8 días, de
manera que después de la colonización del micelio,
el desarrollo de las estructuras propagativas del
hongo en los tejidos del hospedero es rápido y la
planta no logra una fructificación adecuada.
Sumado a ello, la fase formación de las vainas en
soya es el período más largo, de allí que M.
phaseolina disponga de más tiempo para la
reproducción, observándose en esta etapa una
aceleración de la enfermedad.
Esta aceleración tan marcada de la enfermedad,
entre V4 y R1, definió el comportamiento
exponencial de la enfermedad y quedó
cuantificado en el factor de riesgo (r). Como se
observa en el Cuadro 2, se obtuvieron diferencias
significativas (P≤0,05) entre los tratamientos en
cuanto al factor r que osciló ampliamente entre los
diferentes tratamientos presentando un rango de
0,04 hasta 0,68 (R² = 0,93; CV = 19,62 %).
En la Figura 4 se muestran las curvas de los
tratamientos que recibieron biosol. Si se comparan
con TI y TU en la Figura 2, los resultados
muestran el efecto atenuador del biosol sobre la
enfermedad por la aplicación de materia orgánica.
Esto puede explicarse tanto por la capacidad de
conservar la humedad del suelo, lo que reduce el
estrés hídrico de las plantas, así como por la
presencia de una microbiota capaz de competir e
interferir en el desarrollo de M. phaseolina, como
actinomicetes y bacterias acido-lácticas.
Particularmente, el tratamiento mezcla de
biosol con urea (TBU) presentó el factor de riesgo
más bajo (r = 0,087), resaltando como el mejor, ya
que permitió contrarrestar los efectos de la
enfermedad presentando ≤ 12,5 % de plantas
muertas al final del ciclo, equiparable al blanco no
infectado y considerablemente distanciado del
testigo infectado que alcanzó más de un 80 % de
mortalidad. De esta mezcla, se puede deducir, que
la urea contribuye en el rápido desarrollo de la
biomasa vegetal y el biosol, por su parte,
contribuye en mitigar el efecto del estrés hídrico y
el desarrollo de M. phaseolina en el suelo, con lo
cual hay una supervivencia significativa de las
99
Morales y Hernández Abonos orgánicos y Macrophomina phaseolina en soya
plantas. Es una carrera contra el tiempo del
progreso de la enfermedad, en la cual ni la urea
(TU) ni el biosol (TB) por sí solos pueden
garantizar la supervivencia de las plantas.
Figura 4. Curvas de progreso de la enfermedad de los tratamientos con aplicación de biosol al suelo TB,
TBC, TBU y TBCU durante las fases de crecimiento de la planta. En color negro se presenta la
línea de la regresión. PAIE: Proporción de área de incidencia de la enfermedad
La incorporación de residuos orgánicos
compostados para el control de M. phaseolina en el
frijol de racimo (Cyamopsis tetragonoloba) fue
evaluado por Lodha et al. (2002) hallando una
reducción de la sobrevivencia de los propágulos
hasta un 13 a 23 % y una mortalidad del cultivo de
2 a 6% en comparación con un 16 % en el testigo.
Los autores apuntan a que la incorporación de
composta puede cambiar las características del
suelo, que incluyen mayor actividad microbiológica
y capacidad de retención de agua, factores que les
son adversos al desarrollo de M. phaseolina. Perez
et al. (2012) compararon la incidencia de M.
phaseolina en cultivos de soya con distintas
enmiendas orgánicas obteniendo un rango de
reducción de la mortalidad entre un 60 a 72%.
También reportaron que la población de
actinomicetes incorporada por efecto de las
enmiendas presentó un coeficiente de Pearson alto
en el ACP, asociado a la supresión de la mortalidad
por pudrición carbonosa. Por su parte, Thilagavathi
et al. (2007) reportaron una reducción promedio de
60% de la pudrición carbonosa en judía, por efecto
de la aplicación al suelo de una mezcla con los
agentes de biocontrol: Pseudomonas fluorescens,
Bacillus subtilis y Trichoderma viride. Estos bio-
controladores tienen un potencial de colonización
más extenso de la rizosfera, una expresión más
consistente de rasgos beneficiosos en una gama
más amplia de condiciones del suelo, y de ser
antagónicos a un mayor número de patógenos que
las cepas aplicadas individualmente. En ese
sentido, el biosol tiene ese efecto combinatorio de
agentes de biocontrol embebidos en una matríz
coloidal que los conserva viables por mayor
tiempo, en comparación a las mezclas en talco u
otros sustratos que son ajenos a la composición
natural del suelo, y suelen ser empleados como
vehículo para los biocontroladores.
La incorporación al suelo de materia orgánica
y microorganismos antagonistas y supresores, no
protegen completamente a las plantas contra M.
phaseolina, como se puede ver en la Figura 5. La
aplicación de biol líquido mostró menor eficacia
100
Volumen 33 (2021) BIOAGRO N° 2
que los tratamientos con biol sólido. Por lo tanto, su
impacto sobre el manejo de esta enfermedad sigue
siendo limitada ya que la rizosfera es un ambiente
ecológicamente complejo y muchas otras variables
confluyen a favor y en contra, como por ejemplo,
humedad, temperatura y nutrientes. Pero se ha
demostrado que la adición consecuente de materia
orgánica al suelo puede permitir la creación de un
hábitat cada vez más competitivo para este
patógeno. Una exclusión total no se considera
posible dada la naturaleza altamente resistente de
los micro-esclerocios. Comparaciones histológicas realizadas por
Hemmati et al. (2018) entre cultivares de soya
susceptibles y resistentes a M. phaseolina, revelaron que el proceso de pre-infección incluye
dos pasos fundamentales: germinación de los
microesclerocios y desarrollo del micelio; pero
estos no se relacionan con la resistencia de la
planta, sino con la habilidad del hongo para lograr
la penetración para lo cual debe garantizar en primera instancia su sobrevivencia. De allí que un
suelo con humedad adecuada y una microbiota
supresora, ofrezca mayor interferencia en el desarrollo del hongo. La adición consecuente de
enmiendas orgánicas sigue siendo una estrategia
útil para el manejo de los patógenos del suelo, sumado a los beneficios en la conservación de los
suelos.
Como se muestra en las Figuras 4 y 5, los
tratamientos que ofrecían el mejor aporte nutricional para el suelo y el cultivo TBCU y TSCU,
contradictoriamente resultaron desfavorables para la
supresión de M. phaseolina.
Figura 5. Curvas de progreso de la enfermedad de los tratamientos con biol al suelo TS, TSC, TSU y
TSCU durante las fases de crecimiento de la planta. En color negro se presenta la línea de la
regresión. PAIE: Proporción de área de incidencia de la enfermedad
Cervantes et al. (2003) apuntaron que la normal
germinación de los esclerocios de M. phaseolina en el suelo también está condicionada a los nutrientes
disponibles para su desarrollo. Un mecanismo en el
cual la reducción de nutrientes limita la emergencia del tubo germinativo y conserva la viabilidad de los
101
Morales y Hernández Abonos orgánicos y Macrophomina phaseolina en soya
propágulos. Por el contrario, suelos ricos en
nutrientes favorecen la germinación de los
esclerocios, estimulada por la presencia de los
exudados del sistema radicular del cultivo. Entre estos nutrientes distingue el nitrógeno, esencial
para la formación de las poliaminas requeridas por
M. phaseolina para resistir el estrés osmótico por efecto de la baja humedad del suelo, realizar su
transición de esclerocio a micelio (Roa y Rosas,
2013). Por lo tanto, la adición excesiva de nitrógeno a suelos infectados con M. phaseolina,
agudiza el desencadenamiento de la enfermedad.
La estrategia más adecuada es la adición constante
de materia orgánica balanceada y rica en microorganismos competidores, que contri-buyan
en el control de este patógeno, ya que una
erradicación es poco probable por la resistencia de los esclerocios.
Una vez que el hongo infecta la planta,
comienza la habilidad intrínseca de defensa del
cultivo. Los tratamientos foliares con biol fueron
considerados principalmente para evaluar su
capacidad de activar los sistemas de defensa natural del cultivo.
Como podemos observar en las Figuras 5 y 6,
las aplicaciones de biol líquido al suelo y foliar presentaron factores de riesgo r ≥ 0,3. Esto indica
que las dosis de biol por cualquier vía de aplicación
no fueron las ajustadas para contrarrestar la enfermedad.
Diversos productos orgánicos como el
biocarbón o biochar (carbón vegetal pirrolisado)
(Steiner et al. 2004), ácidos húmicos (Yigit y Dikilitas, 2008) y el quitosano (Hidangmayum et
al. 2019) han sido evaluados como bioestimulantes
de los sistemas de defensa de las plantas, aunque los resultados no han sido contundentes en todos
los casos.
Figura 6. Curvas de progreso de la enfermedad
de los tratamientos con biol foliar TF, TFC
y TFCU durante las fases de crecimiento
de la planta. En color negro se presenta
la línea de la regresión. PAIE:
Proporción de área de incidencia de la
enfermedad
Jaiswal et al. (2018) evaluaron el biocarbón
contra Fusarium oxysporum en tomate, reportando supresión del hongo en un 79 % in vivo, mientras
que la supresión fue de 3 % in vitro. Esto indicaba
que el biocarbón no tuvo efecto tóxico directo sobre
el patógeno, pero resultó un elemento supresor en el sistema de cultivo, aunque no se logró
discriminar si el control fue por efecto antagonista
102
Volumen 33 (2021) BIOAGRO N° 2
sobre el patógeno, o por inducción de resistencia
sistémica en la planta. Sin embargo, otro tipo de
resultado fue reportado por Copley et al. (2017) en
plantas de soya tratadas con biocarbón de maple para inducir resistencia contra Rhizoctonia solani,
donde registraron disminuciones en la abundancia
de transcripción de los genes asociados al metabolismo primario y al metabolismo de la
defensa de las plantas. En la mayoría de los
patosistemas probados, la progresión de la enfermedad se retardó con dosis más bajas de
biocarbón y se aceleró con dosis más altas (Jaiswal
et al., 2014; Huang et al., 2015). Este fenómeno ha
sido descrito como el efecto «respuesta máxima
desplazada» (Jaiswal et al., 2015) que en términos
epifitiológicos significa que las enfermedades a
veces se estimulan con dosis de nutrientes que son
óptimas para los rendimientos de las plantas
(Frenkel et al., 2017). La respuesta máxima entre rendimientos y control de una enfermedad, implica
un cambio dinámico y colectivo en la dosificación
del producto. Por lo tanto, no solo es necesario balancear nutricionalmente al abono orgánico sino
también, a través de la dosificación, modular su
expresión tanto como fuente de nutrientes
involucrados en el metabolismo primario como de elicitores estimulantes del metabolismo secundario.
Por su parte, está la dificultad para determinar
el modo de acción de un bioestimulante. Yakhin et al. (2017), sugirieron que el enfoque de este tipo
de investigaciones debe orientarse hacia la
determinación de un amplio mecanismo de acción, y no un modo de acción específico como ocurre con
los fungicidas sintéticos. Debido a la complejidad
química y microbiológica de los bioestimulantes
orgánicos, se debe mantener la expectativa de que la experimentación con los mismos conduzca a
identificar nuevos fenómenos, vías y sinergias, que
no han sido descubiertos o aclarados hasta ahora.
CONCLUSIONES
La aplicación de biosol con urea genera un
efecto atenuador de la enfermedad pudrición
carbonosa, debido a que la incorporación de
este material orgánico permite conservar la humedad del suelo reduciendo el estrés hídrico
de las plantas, y aporta una microbiota diversa y
abundante en antagonistas que son capaces de competir e interferir en el desarrollo de M.
phaseolina, como mohos, actinomicetes y bacterias
acido-lácticas. Este efecto dilatorio del progreso
de la enfermedad permite que las plantas
puedan aprovechar los beneficios de la urea y
alcanzar la fase productiva. Por el contrario, la aplicación de sales nutricionales en combinación
con urea, ocasiona una sinergia negativa que no
favorece el manejo de la pudrición carbonosa.
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