Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite ...

Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.)

afectadas por el disturbio “plumero”

Martha Sofía España Guechá

Universidad Nacional de Colombia

Facultad de Ciencias Agrarias

Bogotá D.C., Colombia

2019

Evaluación morfológica y fisiológica de

palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”

Martha Sofía España Guechá

Trabajo de investigación presentado como requisito parcial para optar al título de:

Magister en Ciencias Agrarias

Director:

Ph.D. Daniel Gerardo Cayón Salinas

Codirector: Ph.D. Iván Erick Ochoa Cadavid

Línea de Investigación:

Cultivos Perennes Industriales

Universidad Nacional de Colombia

Facultad de Ciencias Agrarias

Bogotá D.C., Colombia

2019

Gracias a Dios por permitirme tener una familia

y gracias a mi familia por siempre creer en mí,

por ser la motivación y el apoyo para cada día ser mejor

en mi vida

Agradecimientos

Dr. Daniel Gerardo Cayón y Dr. Iván Ochoa por la dirección y codirección del trabajo.

Unipalma S.A. por la financiación del proyecto, en especial al Ing. Fernando Castro por

decisión positiva frente a este proyecto.

Grupo empresarial Cosargo por permitirme realizar el trabajo de campo en su plantación

de palma de aceite. En especial al Ing. Yesid López, Ing. José Alvares, Ulises Rieder y

Enoc Quintero por su valioso apoyo.

Cenipalma por los censos plumero y la capacitación en censos plumero.

Ing. Wilson Perez por la toma de muestras foliares y de suelos.

Ebel Ballesta, Ing. Mónica Ibarra, Licenciado Rafael Cruz y Dr. Gloria Romero por su

valiosa ayuda en la toma de datos en campo y laboratorio.

Universidad Nacional de Colombia por brindar espacios y oportunidades para mi formación

académica.

Un agradecimiento muy especial a los profesores Enrique Darghan, Jaime Torres y

Yolanda Rubiano por todo su apoyo durante el desarrollo de la maestría.

A todas la personas y empresas que lo hicieron posible.

Resumen y Abstract IX

Resumen

Desde el año 2010 se presenta un disturbio en palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq)

caracterizado por anormalidad en desarrollo del área foliar, clorosis, rayado clorótico

longitudinal paralelo a la nervadura central que afecta a palmas de aceite en periodo

reproductivo, llamado disturbio plumero (DP). Es de interés evaluar cambios a nivel

morfológico y fisiológicos de la planta con el objetivo de conocer de manera preliminar esta

afectación, por lo que el presente trabajo evalúa variables como contenido de nutrientes

en tejido foliar, área foliar, área foliar específica, contenidos de clorofilas, masa seca de

raíces y estructuras reproductivas en palmas sanas y afectadas por DP. Los datos se

tomaron entre los años 2013 y 2015 en una plantación en la Costa Norte de Colombia. El

análisis estadístico se realizó mediante modelamiento de datos, técnicas como riesgo

relativo, pruebas de comparación de medias y análisis descriptivo. Obteniéndose como

resultado que las palmas afectadas por DP presentan a nivel foliar bajos contenidos de S,

Mo, Se y B; y alto contenido de Fe, reducen su área foliar antes de que sea evidente a

nivel visual, además las hojas se vuelven más gruesas, se presenta menor contenido de

clorofilas. Así mismo se presenta un aumento de la masa seca de raíces terciarias y

cuaternarias en los grados iniciales, respuestas morfofisiológicas muy relacionadas con

deficiencia de S. No se observó cambios en la actividad de fructificación en palmas sanas

y afectadas por DP.

Palabras clave: contenido de nutrientes, masa seca de raíces, clorofilas, área foliar, área

foliar específica, fisiopatía, actividad de fructificación.

X Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”

Abstract

There has been an oil palm condition (Elaeis guineensis Jacq), evident since 2010 called

plumero condition that is characterized by abnormal development of the leaf, chlorosis,

longitudinal chlorotic scratches parallel to the central rib affecting oil palms in their

reproductive period. It is of great interest to evaluate changes at the morphological and

physiological conditions of the plants with this condition in order to understand it in a

preliminary way. The present research evaluates variables such as nutrient content in leaf

tissue, leaf area, specific leaf area, chlorophyll contents, roots dry mass and reproductive

structures in healthy palms affected by plumero condition. Data were taken between 2013

and 2015 in a plantation on the north (Caribbean) coast of Colombia. Statistical analyses

were performed using modeling, techniques such as relative risk, means comparison tests

and descriptive analyses. Results showed palm trees affected by plumero condition have

low levels of S, Mo, Se and B at the leaf level and high Fe content, and a reduction in leaf

area before the condition is visually evident. The leaves became thicker, and there is less

chlorophyll content. Likewise, there is an increase in the tertiary and quaternary roots dry

mass in the initial grades, while there are morphophysiological responses closely related

to S deficiency. No changes in fruiting activity were observed in healthy palms affected by

plumero condition.

Keywords: nutrient content, root dry mass, chlorophylls, leaf area, specific leaf area,

physiopathy, fruiting activity.

Contenido XI

Contenido

Pág. Resumen y abstract ...................................................................................................... IX

Lista de figuras ............................................................................................................ XIII

Lista de tablas ............................................................................................................ XVV

Lista de Símbolos y abreviaturas ............................................................................... XVI

Introducción .................................................................................................................... 1

Capítulo 1. Contenido y relación de nutrientes foliares asociados al disturbio

plumero en palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq.). ................................................ 5

1.1 Resumen ............................................................................................................ 5

1.2 Abstract .............................................................................................................. 5

1.3 Introducción ........................................................................................................ 6

1.4 Materiales y Métodos ......................................................................................... 8

1.4.1 Localización ..................................................................................................... 8

1.4.2 Caracterización de los suelos en los lotes muestreados .................................. 9

1.4.3 Toma de muestras y descripción de variables ............................................... 10

1.4.4 Análisis Estadístico ........................................................................................ 10

1.5 Resultados ......................................................................................................... 12

1.6 Discusión ...............................................................................................................16

1.7 Conclusiones ........................................................................................................ 20

1.8 Bibliografía ............................................................................................................ 20

Capítulo 2. Área foliar, clorofila, masa seca de raíces en palmas de aceite (Elaeis

guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio plumero ............................................... 27

2.1 Resumen .............................................................................................................. 27

2.2 Abstract ................................................................................................................ 27

2.3 Introducción .......................................................................................................... 28

2.4 Materiales y métodos ............................................................................................ 30

2.4.1 Localización..................................................................................................... 30

2.4.2 Escala diagramática del disturbio .................................................................... 30

2.4.3 Muestreo de palmas ........................................................................................ 31

2.4.4 Análisis Estadístico .......................................................................................... 33

2.5 Resultados ............................................................................................................ 34

2.6 Discusión .............................................................................................................. 38

2.7 Conclusiones ........................................................................................................ 41

5

5

5

6

8

8

9

10

10

12

16

20

20

27

27

27

28

30

30

30

31

33

34

38

41

XII Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”

2.8 Bibliografía ............................................................................................................ 41

2.9 Anexo: Tabla de valores observados y predichos .................................................. 44

Capítulo 3. Modelado loglineal de estructuras reproductivas y el disturbio plumero

en palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq.). ............................................................ 49

3.1 Resumen ............................................................................................................... 49

3.2 Abstract ................................................................................................................. 50

3.3 Introducción ........................................................................................................... 50

3.4 Materiales y métodos............................................................................................. 54

3.4.1 Localización .................................................................................................... 54

3.4.2 Caracterización de los suelos en los lotes muestreados ................................. 54

3.4.3 Muestreos de palmas y sus estructuras .......................................................... 55

3.4.4 Análisis estadístico .......................................................................................... 55

3.5 Resultados ............................................................................................................ 56

3.6 Discusión ............................................................................................................... 61

3.7 Conclusiones ......................................................................................................... 63

3.8 Bibliografía ............................................................................................................ 63

Capítulo 4. Conclusiones y recomendaciones ........................................................... 67

Bibliografía .................................................................................................................... 69

41

44

49

49

50

50

54

54

54

55

55

56

61

63

63

67

69

Contenido XIII

Lista de figuras

Pág.

Figura 1-1. Síntomas palmas afectadas por DP. a) anormalidad en el desarrollo

del área foliar, b) rayado clorótico longitudinal, c) banda amarilla…………………….

Figura 1-2. Contenido de a) B, b) Fe, c) K, e) Mo, f) Mo/Se, g) S, h) Se, j) Zn en

ppm y relación d) K/Mo y i) Zn/S en tejido vegetal de palmas sanas y palmas

afectadas por DP…………………….…………………….……………………………….

Figura 2-1. Grado de severidad disturbio plumero a) Grado 1, b) Grado 2, c)

Grado 3 y d) Grado 4. Tomado de Arias et al. (2014)………………………………….

Figura 2- 2: Análisis de correspondencia múltiple datos AFH17, AFE……………….

Figura 2- 3: a) Área foliar de la hoja 17 en metros cuadrados, b) área foliar

especifica en centímetros cuadrados por gramo de foliolo seco, c) contenido de

clorofila total en miligramo de clorofila total por gramo de foliolo fresco, d) masa

seca de raíces terciarias y cuaternarias de palmas sanas y afectadas por plumero

en los grados banda amarilla, grado1 – 2, grado 3 – 4. Letras diferentes indican

diferencias de medias con un p-valor= 0,0127………………………………………….

Figura 3- 1. Riesgo relativo adquirir DP a) en material No Brabanta del clúster 1,

b) en material No Brabanta del clúster 2, c) clúster 2 en todos los orígenes

genéticos…………………….…………………….………………………………………

…

6

1

5

3

0

3

1

3

8

3

1

XIV Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”

Contenido XV

Lista de tablas

Pág.

Tabla 1-1. Descripción del muestreo foliar y de suelos.

Tabla 1-2. Parámetros estimados del modelo de regresión logística

Tabla 1-3. Tabla de valores observados y predichos para el modelo ajustado

Tabla 1-4. Estadisticos del modelo de regresión logistica

Tabla 1-5. Contenido de B, Fe, K, S y Se en ppm de suelo y relación K/S en suelo

Tabla 2-1. Descripción del muestreo de palmas

Tabla 2-2. Modelos ordinales ajustados

Tabla 2-3. Parámetros estimados para el modelo reducido 4

Tabla 2-4. Matriz de Correlaciones

Tabla 2-5. Anova variables AFH17, AFE, clft y MSRTC.

Tabla 3-1. Caracterización de los conglomerados por variables originales.

Representa la suma de dos conteos en el tiempo.

Tabla 3-2. Distribución de frecuencias para clúster, origen y severidad

Tabla 3-3. Modelos Loglineales ajustados

Tabla 3-4. Parámetros estimados del modelo reducido 4

Tabla 3-5. Valores predichos de verosimilitud máxima para probabilidades

11

13

13

14

16

32

35

35

36

37

57

58

59

60

61

Contenido XVI

Lista de Símbolos y abreviaturas

Símbolos con letras latinas Símbolo Término Unidad SI Definición

ȒR Riesgo relativo

1 R̂R

= (𝑎/(𝑎

+ 𝑏))/(𝑐/(𝑐 + 𝑑))

AFH17 Área foliar de la hoja 17 m2 Ec. 2.1

AFE Área foliar especifica cm2.g-1 Ec. 2.2

clfa Clorofila a mg.g-1 Ec. 2.3

clfb Clorofila b mg.g-1 Ec. 2.4

clft Clorofila total mg.g-1 Ec. 2.5

Símbolos con letras griegas Símbolo Término Unidad SI Definición

𝜋 Probabilidades marginales 1 Sección 3.5.

∝ Nivel de significancia 1 Ecuación 2.6

Subíndices

Subíndice Término

I, i, k Niveles de variables categóricas

n Orden de medias

Superíndices

Superíndice Término

n Exponente, potencia

° Grados

Contenido XVII

Superíndice Término

’ Minutos

Abreviaturas Abreviatura Término

DP Disturbio plumero

CIC Capacidad de intercambio catiónico

et al. Y otros

(Ek.Dj)*Mo (Ekona * Djongo) Mongana

Gl Grados de libertad

prob Probabilidad

S Severidad

O Origen

C Clúster

Err Est Error estándar

MSRP Masa seca raíces primarias

MSRS Masa seca raíces secundarias

MSRTC Masa seca raíces terciarias y cuaternarias

Introducción

Desde el año 2010 se presenta un disturbio en palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq.)

caracterizado por anormalidad en desarrollo del área foliar, clorosis, rayado clorótico

longitudinal paralelo a la nervadura central llamado disturbio plumero (DP). En las siembras

más jóvenes, las palmas muy afectadas presentan secamiento de las puntas de los foliolos

y en algunas ocasiones presencia de manchas color purpura. Disecciones realizadas a

plantas afectadas no muestran signos a simple vista. Se han reportado palmas afectadas

por plumero en los departamentos de Córdoba, Sucre, Magdalena, Cesar, Santander,

Casanare y Meta en Colombia y en el norte de Guatemala. Los síntomas generalmente

inician cuando la planta comienza su etapa productiva. A la fecha no se tiene claridad

respecto a la etiología del DP.

Evaluar la morfología y la fisiología de plantas afectadas por alguna enfermedad o disturbio

permite conocer de manera preliminar la afectación sobre las plantas, generar estrategias

para identificación temprana, además podría ayudar en la identificación de la causa y/o

estrategias de control. En varios cultivos se han presentado enfermedades o disturbios con

etiología de difícil identificación, cuyos estudios preliminares consistió en la caracterización

morfofisiología de las plantas. A continuación, se describen algunos ejemplos.

En cítricos se presenta una enfermedad llamada marchitamiento repentino o “citrus blight”

en inglés, que afecta mayoritariamente a pomelos y naranjas (Young et al., 1980). Esta

enfermedad se caracteriza por mostrar en las hojas síntomas de deficiencia de zinc. El zinc

no ingresa a la lámina foliar porque se acumula en los haces vasculares (Young et al.,

1980, Albrigo y Young, 1981).

En palma datilera (Phoenix dactylifera) se han presentado enfermedades con alguna

similitud al DP en palma de aceite. Una de estas enfermedades es “Al-Wijam”, cuyos

síntomas son rayas amarillas y atrofia del desarrollo del área foliar, la cual inicia con una

reducción del crecimiento de la flecha y toda la corona de hojas formadas después de la

2 Introducción

aparición de la enfermedad. Las brácteas pedunculares de las palmas enfermas se abren

antes de su emergencia completa por lo que se reduce el tamaño de racimo, también se

observa una reducción del tamaño del tallo (Alhudaib et al., 2007; Nixon, 1954). En este

mismo cultivo se presenta el síndrome de hoja quebradiza, este síndrome se caracteriza

porque en su estado inicial las hojas se vuelven cloróticas, en el estado intermedio las

hojas se vuelven frágiles, retorcidas y con una apariencia chamuscada. Los síntomas más

característicos son los foliolos que se rompen con facilidad, se generan rayas necróticas

en los foliolos y se observa necrosis color marrón en las raíces. Una vez aparecen los

síntomas entre 4 a 6 años se genera la muerte del árbol (Namsi et al., 2007). A nivel

nutricional se presenta una deficiencia de Mn, de acuerdo a lo que indican algunos autores,

esta deficiencia es causada por daños en los transportadores de Mn (Najib et al., 2013) o

posiblemente por reducción de la biodisponibilidad del Mn a causa de patógenos del suelo

(Triki et al., 2003).

En palma de aceite se han evaluado cambios fisiológicos de las plantas afectadas por

enfermedades como marchitez letal, pudrición de cogollo, pestalotiopsis entre otras. En las

palmas afectadas por marchitez letal se presenta una menor tasa de fotosíntesis, menor

apertura estomática, menor tasa de transpiración, reducción en la producción de raíces y

una mayor temperatura foliar (Cayón et al., 2007). En palmas afectadas por pudrición de

cogollo se observa en el tejido foliar un menor contenido de P, K y Cu, mayor contenido de

Ca y Mg, en comparación a palmas sanas (Munévar et al., 2001). Varios autores han

relacionado el estatus nutricional de la palma con la enfermedad pestalotiopsis. En una

plantación de palma en Colombia, Motta et al. (2004) menciona alta severidad de

pestalotiopsis ante alta concentraciones de N y bajas de K en tejido foliar. En una

plantación de Honduras se presentó que los sectores más afectados por pestalotiopsis

presentaban bajo contenido de K foliar y en desbalance con Mg, además de un muy bajo

contenido de Cu (Chinchilla y Duran, 1998).

A octubre de 2014 se reportaron 15892 palmas afectadas por DP en la Zona Norte y

Central Palmera Colombiana (Arias, 2015), zonas que a esa fecha tenían cerca de 143 mil

y 117 mil hectáreas de palma de aceite sembradas a una densidad de 143 palmas por

hectárea (Fedepalma, 2015), generando una prevalencia de DP por debajo del 1%. A pesar

de lo bajo que puede resultar este valor resulta importante establecer trabajos de

investigación en torno a este tema; si se tiene en cuenta el precedente de que

Introducción 3

enfermedades en la palma de aceite han generado grandes pérdidas económicas en el

intervalo de tiempo en el que no se tiene mayor conocimiento de la enfermedad, por

ejemplo, pudrición de cogollo, generó la pérdida de miles de hectáreas de cultivo en la

zona sur y central palmera de Colombia; solo hasta el año 2010 que se encontró el agente

causal (Torres et al., 2010), se pudieron generar estrategias de control.

En el trabajo se describieron y evaluaron algunos aspectos fisiológicos de las plantas

afectadas por plumero con el objetivo de conocer de manera preliminar este disturbio. El

documento está compuesto por tres capítulos: el primero comparó las concentraciones de

nutrientes en las hojas de palmas sanas y afectadas con el DP, el segundo evaluó el

cambio en las variables morfofisiologías en palmas afectadas por el DP, y en el tercero se

utilizó el modelo Loglineal para establecer relaciones entre severidad del DP, presencia de

estructuras reproductivas y materiales de siembra de diferentes orígenes genéticos. El

análisis estadístico consistió en modelamiento de datos, además se utilizaron técnicas

estadísticas como riesgo relativo, pruebas de comparación de medias y análisis descriptivo

como promedios aritméticos y gráficos boxplot.

Capítulo 1. Contenido y relación de nutrientes foliares asociados al disturbio plumero en palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq.).

1.1 Resumen

El disturbio denominado plumero (DP) es una fisiopatía en palma de aceite a la cual no se

le conoce agente causal, que se caracteriza por anormalidad en desarrollo del área foliar,

clorosis, rayado clorótico longitudinal paralelo a la nervadura central. Disecciones

realizadas a plantas afectadas no muestran signos a simple vista. Es de interés conocer el

contenido de nutrientes a nivel foliar y en suelo en las palmas afectadas por DP. Durante

el año 2013 se tomaron muestras de foliolos y de suelo en una plantación de palma de

aceite ubicada en la Costa Norte de Colombia. Para el análisis de los resultados de los

análisis foliares se usó un modelo de regresión logística, entre tanto para los resultados de

los análisis de suelos no se ajustó ninguno de los modelos probados, sin embargo, se

realizó estadística descriptiva. Se encontró que las palma afectadas por DP presentan a

nivel foliar bajos contenidos de S, Mo, Se y B; y alto contenido de Fe en comparación a las

palmas sanas y ninguna relación con el contenido de nutrientes en suelo. Vale la pena

aclarar que este es un trabajo preliminar y sus resultados no resultan suficientes para

probar una hipótesis.

Palabras clave: Desbalance nutricional, regresión logística.

1.2 Abstract

Plumero condition is a condition that affects oil palms where the causative agent is

unknown. It is characterized by abnormal development of the leaf area, chlorosis, and

longitudinal chlorotic scratching parallel to the central rib. Dissections made on infected

plants show no signs to the naked eye. It is of interest to know the nutrient content of leaves

and in soils of the palms affected by plumero condition. During 2013, soil and foliar samples

6 Evaluación morfológica y fisiológica de palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio “plumero”

were taken from an oil palm plantation located on the Northern Coast of Colombia. A logistic

regression model was used to analyze the results of the foliar analyses, while a descriptive

analysis was carried out for the results of the soil analyses. It was found that the palm

affected by plumero condition had low levels of S, Mo, Se and B at the leaf level and high

content of Fe compared to healthy palms. I clarify that this is a preliminary study and its

results are not enough to prove a hypothesis.

Keywords: Nutritional unbalance, logistic regression.

1.3 Introducción

En los últimos años se ha presentado una fisiopatía en la palma de aceite caracterizada

por anormalidad en el desarrollo del área foliar, amarillamiento de las hojas jóvenes, rayado

clorótico longitudinal paralelo a la nervadura central (Cayón, 2014), presencia de una

banda amarilla (Figuras 1-1) a este disturbio se le denomino disturbio plumero (DP). Las

palmas afectadas muestran síntomas cuando inician la producción y a la fecha no se le

conoce agente causal.

Figura 1-1. Síntomas palmas afectadas por DP. a) anormalidad en el desarrollo del área

foliar, b) rayado clorótico longitudinal, c) banda amarilla.

En disturbios presentes en otros cultivos se ha caracterizado el contenido de nutrientes a

nivel foliar y edáfico. Por ejemplo, Namsi et al. (2007) reporto que las palmas datileras

(Phoenix dactylifera) afectadas por el síndrome de hoja quebradiza tienen foliolos con

menor contenido de manganeso (Mn) en comparación con los folíolos de las palmas sanas,

aun teniendo el suelo un adecuado contenido de Mn, por lo que no se pudo atribuir este

a b c

Capítulo 2. Área foliar, clorofila, masa seca de raíces en palmas de aceite (Elaeis guineensis Jacq.) afectadas por el disturbio plumero

7

síndrome a una deficiencia de Mn (Triki et al., 2003). De hecho, algunos autores consideran

que el disturbio es causado por daño en los transportadores de Mn (Najib et al., 2013) o

posiblemente por reducción de la biodisponibilidad del Mn a causa de patógenos del suelo

(Triki et al., 2003).

En cítricos se presenta una enfermedad llamada marchitamiento repentino o “citrus blight”

en inglés, la cual se caracteriza por que se generan unas concreciones de Zn en el xilema,

deteriorando el transporte de agua y mostrando síntomas de deficiencia de Zn en las hojas,

de hecho, un indicador de diagnóstico de esta enfermedad, es un análisis del contenido de

Zn a nivel foliar (Young et al., 1980, Albrigo y Young, 1981). Los primeros síntomas de

citrus blight se observan en arboles adultos. Una vez el árbol está afectado no se recupera.

La enfermedad es más notable en cultivos que reciben mayores cuidados o atención a lo

convencional (Albrigo y Young, 1979), aunque otros autores indican que la enfermedad

está asociada a suelos poco profundos, mal drenados y nutrición (Burnett et al., 1982).

En el cultivo de la palma de aceite se han desarrollado estudios donde relacionan el

contenido de nutrientes en suelo y planta con la afectación de algunas enfermedades. Por

ejemplo, en los Llanos Orientales, lotes con alta saturación de aluminio y bajas

saturaciones de Mg y K en el suelo presentan mayor incidencia de la enfermedad pudrición

de cogollo (Cristancho et al, 2007). Munévar et al. (2001) encontraron que el suelo del plato

de palmas enfermas por pudrición de cogollo tenían menor contenido de S, B, Cu y Fe;

menor pH y CIC; y mayor saturación de Al en comparación a las palmas sanas; entre tanto

en el tejido foliar de las palmas afectadas por pudrición de cogollo se presenta menor

contenido de P, K y Cu, mayor contenido de Ca y Mg; y mayores valores en la relación

Ca/B, N/K, Ca/K y N/P en comparación a palmas sanas.

Varios autores han relacionado el estatus nutricional de la palma de aceite con la

enfermedad pestalotiopsis. En una plantación de palma en Colombia, Motta et al. (2004)

menciona alta severidad de pestalotiopsis ante alta concentraciones de N y baja de K en

tejido foliar, incluso recomiendan mantener la relación N/K menor a 2,3; Ca/K menor a 0,55;

Ca/Mg menor a 2,3 y (K+Mg)/Ca mayor a 2,3 para disminuir la probabilidad de afectación.

En una plantación de Honduras se presentó que los sectores más afectados por

pestalotiopsis presentaban bajo contenido de K y en desbalance con Mg, además de un


muy bajo contenido de Cu en tejido foliar, y en el modelado de la enfermedad encontraron

efectos significativos de los contenidos de P y las relaciones Mg/K, Ca+Mg+K y Cu/K con

la presencia de la enfermedad (Chinchilla y Duran, 1998).

El presente trabajo tiene como objetivo encontrar nutrientes o relaciones de nutrientes en

tejido foliar y en suelo que pueda estar relacionados con el DP. Para el análisis de datos

se utilizó un modelo de regresión logística. En el que se ajustan los datos de

presencia/ausencia del DP y las variables fisiológicas foliares, modelando el log-odds

(ln(𝑝/(1 − 𝑝))) de ocurrencia del evento asociado a la presencia del disturbio, donde 𝑝

representa la probabilidad de ocurrencia del disturbio. El modelo para n variables

explicativas se escribe como:

𝑍𝑖 = ln (𝑝𝑖

1−𝑝𝑖) = 𝛽𝑜 + 𝑏1𝑥1 +⋯+ 𝑏𝑛𝑥𝑛 (1.1)

el cual puede modelarse con argumento binomial, sin embargo, como el mayor interés

recae en la probabilidad de ocurrencia del evento presencia/ausencia, estas

probabilidades pueden estimarse asi :

𝑝𝑖 = 1 −1

1+𝑒𝑍𝑖 (1.2)

siendo e la base del logaritmo natural y 𝑍𝑖 = 𝛽𝑜 + 𝑏1𝑥1 +⋯+ 𝑏𝑛𝑥𝑛.

1.4 Materiales y Métodos

1.4.1 Localización

El trabajo se desarrolló en una plantación de palma de aceite ubicada en la Costa Norte

de Colombia; latitud 56’ norte y longitud 16’ oeste, a una altitud de 95 m s. n. m. Según la

clasificación Caldas - Lang (1983) la plantación se ubica en el clima ambiental cálido y

seco por encontrarse entre los 0 y 1000 m s. n. m y presentar una temperatura media

superior a 24°C (Munévar et al., 2014). Los datos de precipitación reportada por la

plantación desde el año 2008 hasta el 2016, indican que tiene una precipitación promedio

anual de 1514 mm, con un mínimo de 1065 mm reportado en el año 2015 y un máximo

reportado de 2375 mm reportado en el año 2010.


9

1.4.2 Caracterización de los suelos en los lotes muestreados

Por su posición geográfica en el área de estudio confluyen formaciones geológicas y

depósitos superficiales de distinto origen, edad, dinámica de degastes y depositación

(Munévar et al., 2014). Los suelos de los lotes donde se desarrolló el trabajo son Fluventic

eutrudepts, Typic eutrudepts, Typic endoaquerts y Fluventic haplustept. En general estos

suelos se caracterizan por no presentar erosión ni pedregosidad y tener una pendiente de

0 a 3%.

El suelo Fluventic eutrudepts es muy profundo con drenaje interno medio, drenaje externo

lento y drenaje natural bien drenado. Es de color pardo oscuro en los horizontes

superficiales y pardo rojizo en los horizontes profundos. Su textura es franco arcillo limosa.

Químicamente tiene mediano contenido de materia orgánica en superficie y muy bajo en

horizontes subsiguientes. Tiene alta saturación de bases, especialmente dada por el Ca,

la saturación de Mg y K es mediana, la saturación de Na es baja en el horizonte superficial

y mediana en el último horizonte. Tiene altos contenidos de P, Fe, Mn y Cu, mediano

contenido de Zn y bajo contenido de S y B (Fino et al., 2008).

El suelo Typic eutrudepts es muy profundo con drenaje interno lento, drenaje externo lento

y drenaje natural bien drenado. El horizonte superficial es de color pardo grisáceo muy

oscuro y los horizontes subsiguientes son de color pardo oscuro. De textura franca en

superficie y arenosa en profundidad. Su estructura es de bloques subangulares.

Químicamente son suelos bajos a muy bajos en materia orgánica, pH ligeramente ácido

en superficie y ligeramente alcalino en profundidad, con mediana capacidad de intercambio

catiónico (CIC) en superficie y baja en profundidad. Tiene alta saturación de Ca, y mediana

de Mg, Na y K. Altos contenidos de P y Cu, medianos contenidos de Mn y Zn; y bajos

contenidos de S y B, el 10% del área correspondiente a este suelo tiene una fase de Na

(Fino et al., 2008).

El suelo Typic endoaquerts es muy superficial limitado por Na con drenaje interno lento,

drenaje externo lento y drenaje natural pobre, no presenta inundaciones ni

encharcamiento. En periodos secos puede presentar grietas de hasta 40 cm de

profundidad y 3 cm de amplitud, por la alta proporción de arcillas expandibles. De textura

arcillosa. Químicamente son suelos de bajos a muy bajo contenido de materia orgánica,


pH ligeramente ácido en superficie y ligeramente alcalino en profundidad, CIC mediana en

superficie y baja en los subsiguientes horizontes, tiene alta saturación de Ca, mediana de

Mg, K y Na, contenidos de P alto en superficie y bajos en profundidad y bajos contenidos

de B (Fino et al., 2008).

Finalmente, el suelo Fluventic haplustept tiene baja capacidad de almacenamiento de agua

y baja estabilidad estructural lo que lo hace susceptible a erosión, es profundo. Su textura

es franca a franca arenosa. El pH es neutro, tiene bajo contenido de materia orgánica y

baja CIC. Tiene alto contenido de Ca, mediano de Mg y bajo de Na, alto contenido de K en

los primeros 20 cm del suelo y bajo en el resto del perfil, tiene bajo contenido de S, B y Zn

(Munévar et al., 2014).

La fertilización y demás actividades propias del cultivo eran realizadas de acuerdo a la

programación establecida por la Plantación. Las palmas sanas y afectadas por DP

recibieron el mismo trato dentro de cada unidad de manejo agronómico.

1.4.3 Toma de muestras y descripción de variables

En el año 2013 se realizaron análisis completos de muestras de suelos y foliares de 8 lotes

de la plantación de diferentes orígenes genéticos, en cada lote se tomaron cinco muestras

foliares correspondiente a palmas sanas y cinco muestras foliares correspondiente a

palmas afectadas por DP, entre tanto se tomó una muestra de suelo de la zona del plato

de palmas sanas y una muestra del plato de palmas afectadas por DP en cada lote (Tabla

1-1). Las muestras se analizaron en el laboratorio de análisis de nutrientes de la

Universidad de Cornell mediante la metodología ICAP (Inductively Coupled Atomic

Plasma). En las muestras foliares y de suelo se determinó el contenido de Al, As, B, Ca,

Cd, Co, Cr, Cu, Fe, K, Mg, Mn, Mo, Na, Ni, P, Pb, S, Se, Sr, Ti, V y Zn.

1.4.4 Análisis Estadístico

Inicialmente se hizo un análisis exploratorio de los datos, comportamiento distribucional,

observaciones atípicas multivariantes (diagrama T2 de Hotelling), matrices de correlación

de Pearson y Spearman. Una vez depurada la matriz de datos, se organizaron dos

matrices de datos, una para las variables con los resultados de los análisis foliares y otra


11

matriz de datos con los resultados de los análisis de suelos, junto a la presencia y ausencia

del DP para cada matriz, adicionalmente se incorporaron nuevas variables como producto

de las relaciones entre todos los nutrientes.

Tabla 1-1. Descripción del muestreo foliar y de suelos.

Lote Suelo Severidad Numero de

muestras foliares Numero de

muestras de suelo

1 Typic eutrudepts Sana 5 1

Plumero 5 1


Plumero 5 1

3 Typic endoaquerts Sana 5 1

Plumero 5 1


Plumero 5 1

5 Fluventic eutrudepts Sana 5 1

Plumero 5 1

6 Typic endoaquerts Sana 5 1

Plumero 5 1

7 Fluventic haplustept Sana 5 1

Plumero 5 1

8 Fluventic haplustept Sana 5 1

Plumero 5 1

80 16

Adicionalmente, para evitar el sesgo de la clase o grupo, se fijó la proporción de eventos

con presencia o ausencia del DP. Se ajustó un modelo de regresión logística para la matriz

de datos foliares pues en el caso de los datos edáficos no se encontró relación de interés

con la presencia/ausencia del disturbio, para los datos foliares se presentaron algunas

medidas descriptivas de cada variable, se usaron gráficos boxplot, los cuales dan una

visión gráfica de los cuartiles, la media y los posibles datos atípicos.

En el proceso de modelado se usó un 72% de los datos para construir el modelo

(entrenamiento) y la diferencia se utilizó para validarlo. Una vez ajustado el modelo y

optimizado el punto de corte para la predicción de la enfermedad o su probabilidad, se

calcularon las medidas de sensibilidad, especificidad, concordancia y área bajo la curva

característica de operación (ROC), así como otras medidas de ajuste como el criterio de

información de Akaike y las deviancias nula y residual.


1.5 Resultados

El modelo de regresión logística para contenido de nutrientes en tejido vegetal que

mejor ajustó, se relacionó con los contenidos de S, B, Fe y las relaciones K/Mo y Mo/Se

cómo significativas (p<0.05), La relación Zn/S tuvo un nivel de significación cercano al

5% (p_valor= 0.0553), por lo que se dejó como un efecto de interés en el modelo por

su proximidad al umbral del 5%. Este modelo puede describirse como: 𝑍𝑖 = 26,84 −

0,0399𝑥1 + 0,0883𝑥2 + 0,1669𝑥3 + 0,0007𝑥4 − 118,1𝑥5 + 400,083𝑥6 (Tabla 1-2).

Entre los modelos ajustados, el modelo final mostrado presentó un criterio de información

de Akaike de 52,07, siendo el menor entre los diversos modelos ajustados; la medida de

concordancia resultó de 90,1% lo que resulta muy aceptable, ya que, se espera que en los

modelos de regresión logística la concordancia sea de al menos el 80%. El área bajo la

curva característica de operación fue del 90,1%. Esta medida asociada a la curva ROC

rastrea el porcentaje de verdaderas presencias del DP predichas por el modelo logit. Para

un buen modelo, la curva debe aumentar de forma abruptamente y cuanto mayor sea el

área bajo la curva, mejor será la capacidad predictiva del modelo. De este modo, el valor

actual obtenido resultó muy adecuado para usar la relación encontrada como modelo

predictivo del DP.

La sensibilidad que indicó la alta capacidad del modelo de pronosticar palmas sanas siendo

estas verdaderamente sanas fue de 90,1% y la especificidad de más del 90% indicó

igualmente la alta capacidad de pronosticar las palmas afectadas por DP estando estas

palmas realmente afectadas. Dado a que el modelo se ajustó con el 72% de los datos (68)

(Tabla 1-3) y se validó con el 28 % de los datos restantes (22) (Tabla 1-4), la alta

sensibilidad sugirió que de acuerdo al contenido nutricional de B, Fe, Mo, S, Se y las

relaciones K/Mo y Z/S, se pudo predecir acertadamente 10 palmas sanas de 11 posibles y

dado que la especificidad es de 90,1 % se predijeron acertadamente 10 palmas afectadas

por DP de 11 posibles. Al igual que en la regresión lineal, se evaluó la medida de inflación

de la varianza, pues la variable Zn/S se construyó a partir de S, por lo que pudo haber

provocado multicolinealidad estadística. Sin embargo, todos los valores resultaron

inferiores a 4 por lo que se descartó multicolinealidad de variables explicativas.

Tabla 1-2. Parámetros estimados del modelo de regresión logística


13

Variable Estimador Error estándar Valor de Z Probabilidad

Intercepto 26,8400 10,66 2,52 0,0118

x1:S -0,0399 0,01 -3,50 0,0005

x2:B 0,0883 0,04 2,13 0,0333

x3:Fe 0,1669 0,07 2,27 0,0232

x4:K/Mo 0,0007 0,00 2,66 0,0079

x5:Mo/Se -118,1000 53,90 -2,19 0,0284

x6:Zn/S 400,0830 213,10 1,92 0,0553

Tabla 1-3. Tabla de valores observados y predichos para el modelo ajustado

Fila Severidad

observada

Valor predicho Severidad

predicha 1 Sana 0,61267 Plumero

2 Sana 0,17637 Sana

3 Sana 0,11331 Sana

5 Sana 0,00216 Sana

7 Sana 0,10160 Sana

10 Sana 0,00734 Sana






40 Plumero 0,37619 Sana

41 Plumero 0,99768 Plumero







67 Plumero 0,06944 Sana



La tabla 1-4 resume las estadísticas descriptivas de ajuste del modelo. Destacan la

capacidad predictiva del modelo tanto de palmas sanas como palmas con la fisiopatía. Una


vez seleccionado el modelo presentado se registraron el área bajo la curva ROC, así como

el criterio información de Akaike, siendo la mayor área y el menor criterio entre los modelos

probados. En la tabla 1-4 se destacan la deviancia nula (solo intercepto) y la residual

(inclusión de variables explicativas). Estas son medidas adicionales de la bondad de ajuste

del modelo y entre más alto es el valor menor es el ajuste. Se muestra cómo con la

incorporación de las seis variables explicativas cambia la deviancia de 77,630 a 40,499,

indicando cómo el modelo con las variables explica adecuadamente la presencia/ausencia

de la fisiopatía.

Tabla 1-4. Estadisticos del modelo de regresión logistica

Estadística Valor

Punto de corte 0,228

Sensibilidad 0,909

Especificidad 0,909

Concordancia 0,909

Área bajo la curva ROC 0.909

Criterio de información de Akaike 54,499

Porcentaje de datos usados en el modelo 72

Finalmente, de acuerdo al modelo y los gráficos en las Figuras 1-2, se puede apreciar

como las palmas afectadas por DP se presenta menor contenido foliar de B y S, así como

mayor contenido de Fe en comparación a las palmas sanas. Entre tanto, las palmas

afectadas por DP tienen una mayor relación K/Mo, Zn/S y menor relación de Mo/Se

generadas sobre todo por bajos contenido de Mo y S.


15

Figura 1-2. Contenido de a) B, b) Fe, c) K, e) Mo, f) Mo/Se, g) S, h) Se, j) Zn en ppm y

relación d) K/Mo y i) Zn/S en tejido vegetal de palmas sanas y palmas afectadas por DP

Ninguno de los elementos ni relaciones de los análisis de suelos generó un modelo de

interés y con efectos significativos de las variables explicativas. Se determinaron los

a b c

d e f

g h i

j


promedios y desviaciones estándar de los nutrientes y relaciones de nutrientes descritas

en el modelo a nivel foliar. De manera adicional se hizo un análisis univariado de varianza

para la relación K/S, lo que indicó que esta K/S tiene diferencias significativas para los dos

grupos de palmas (sanas/enfermas) con un valor de p de 0,04, por lo que la relación K/S

es mayor en las palmas afectadas por DP que en las palmas sanas. Descriptivamente

podemos observar que el suelo del plato de palmas afectadas por DP tiene más B, K y una

relación K sobre S más alta que las palmas sanas y que su contenido de Fe, S y Se es

menor (Tabla 1-5). De acuerdo a la metodología de muestreo usada, no se puede explicar

que el contenido de nutrientes en suelo sea el causante de las deficiencias nutricionales

observadas a nivel foliar.

Tabla 1-5. Contenido de B, Fe, K, S y Se en ppm de suelo y relación K/S en suelo

Severidad B (ppm) Fe (ppm) K (ppm) K/S S (ppm) Se (ppm)

Plumero 5,59 ± 1,46 13874 ± 3475 2296 ± 819 19,1 ± 6,2 123,9 ± 51,2 0,58 ± 0,12

Sana 4,69 ± 1,57 15084 ± 7035 2112 ± 889 12,4 ± 6,6 205 ± 111,8 0,74 ± 0,45

1.6 Discusión

El DP se caracteriza por anormalidad en el desarrollo de área foliar y clorosis, lo que podría

asociarse con la relación que muestra el modelo entre el contenido de S y el DP, palmas

afectadas por DP tienen menor contenido de S que las palmas sanas, el bajo contenido de

S afecta la formación de estructuras, ya que, el azufre es un componente esencial en la

formación de aminoácidos cisteína y metionina, los cuales están presentes en todas las

proteínas (Grant y Hawkesford, 2015). El S es un componente de la ferredoxina, clorofila,

cofactores enzimáticos, sulfolípidos, vitaminas como biotina, tiamina, formación de

péptidos como glutatión y fitoquelatinas por lo que el S está involucrado en procesos de

fotosíntesis, ciclo de Krebs, metabolismo de lípidos (Mills y Jones, 1996), mitigación del

estrés generado por agentes bióticos y abióticos (Gill y Tuteja, 2011).

La deficiencia de boro genera cambios a nivel anatómico, fisiológico y bioquímico: inhibe

el crecimiento, reduce la expansión celular, rompe los tejidos debido a la debilidad, genera

aborto de inflorescencias y malogro de frutos. Los síntomas anatómicos se asocian a


17

anomalías de la pared celular los cambios fisiológicos y bioquímicos son efectos

secundarios del daño de la pared celular (Brown et al., 2002). Entre los síntomas

anatómicos se presenta malformación de las hojas (Broschat, 2007), síntoma muy

característico de las palmas afectadas por DP, hipertrofia y pobre desarrollo de haces

vasculares (Warington, 2008). A nivel fisiológico la deficiencia de B disminuye la capacidad

fotosintética de la planta y degradación de la clorofila (Hajiboland y Farhanghi, 2011), lo

que también se podría relacionar con la clorosis presente en las palmas afectadas por DP.

Bioquímicamente se presenta aumento en la concentración de fenoles (Lee y Aronoff,

1967), de hecho, algunas palmas recientemente afectadas por DP muestran manchas de

color purpura, lo que podría relacionarse con el aumento de concentración de fenoles.

Algunos daños ocasionados por la deficiencia de boro como, por ejemplo, el daño en las

estructuras de los haces vasculares es difícilmente reversible, incluso si la deficiencia de

boro fue transitoria (Wimmer y Eichert, 2013).

En palma de aceite la deficiencia de B genera síntomas como hojas bífidas, hoja de

gancho, hoja en espina de pescado, rompimiento de la lámina foliar, hoja corrugada

(Turner y Bull, 1967), efectivamente, es muy común encontrar que las palmas en grados

iniciales del disturbio plumero, presenten algunos foliolos corrugados, en forma de espina

de pescado, incluso con rompimiento de la lámina foliar. La deficiencia de B también

genera en palma de aceite la raya clorótica en plántulas (Bull, 1961), síntoma similar a la

banda amarilla presente en todas las palmas afectadas por DP.

En la relación Mo/Se, las palmas afectadas por DP presentan bajo contenido de Se y Mo,

y en nuestro caso la relación entre estos dos nutrientes indica que hay menor contenido

de Mo en comparación al Se. La deficiencia de Mo está asociada al desorden de la cola

de látigo (whiptail disorder) en cultivos de Brassica, mientras que en cultivos como uva y

frijol generan síntomas de hoja ventosa (leaf cupping) con y sin clorosis o necrosis. El Mo

está relacionado con el metabolismo del S, P y N, es esencial en la función de enzimas

(Kaiser et al., 2005; Schwarz et al., 2009, Tejada et al., 2013). También es esencial en la

función peroxisomal de sulfito oxidasa, la cual disminuye el exceso de sulfito y aldehído

oxidasa, que cataliza el último paso de la biosíntesis de ABA. Su deficiencia afecta la

expresión de genes involucrado en el transporte de iones, respuesta al estrés, señales de

traducción (Bittner, 2014). El molibdato que es la forma en la que el Mo se encuentra en la


planta, se mueve en la planta a través de los transportadores propios (Tomatsu et al., 2007)

y también a través de transportadores de S, que se encuentran en membranas vesiculares

y mitocondriales (Tomatsu et al., 2007; Shinmachi et al., 2010), por lo que una disminución

de sulfato incrementa acumulación de Mo en las hojas (Shinmachi et al., 2010), sin

embargo, en las palmas afectadas por DP se presenta bajo contenido de S y de Mo.

No es común la deficiencia de Mo, generalmente se presenta en suelos ácidos y ricos en

óxido de Fe y/o Mn (Brown y Bassil, 2011) en varias zonas del país con suelos ácidos se

han presentado casos de palmas afectadas por DP, en la plantación objeto de estudio los

suelos presentan pH ligeramente alcalino, neutro a ligeramente ácido en superficie con alta

saturación de bases.

Entre tanto el selenio incrementa la capacidad antioxidante de la planta retrasando su

senescencia (Xue et al., 2001). El selenio es similar al S en su química y tamaño iónico por

lo que puede sustituir al S en muchos procesos metabólicos (Barillas et al., 2011). El

selenio comparte transportadores con el S, en un estudio donde no se realizaron

aplicaciones de S se observó acumulación de Se (Stroud et al., 2010), sin embargo, en

presencia de selenio mejora la absorción de S (Mikkelsen y Wan, 1990). En las palmas

afectadas por DP, la deficiencia de S no presentó acumulación de Se y Mo, de hecho, se

observó un bajo contenido de estos nutrientes, las palmas afectadas por DP tienen una

menor relación Mo/Se lo que indica que tienen mayor contenido de Se en comparación al

Mo por lo que las palmas afectadas por DP podrían estar utilizando el Se por S en algunas

funciones, en soya la selenocisteína y la selenometionina pueden remplazar la cisteína y

la metionina (Chan et al., 2010).

En plantas con estrés medioambiental existe un efecto inverso entre el contenido de Se y

Fe, aplicaciones de Se disminuyen la concentración de Fe, esto se da porque Se ayuda a

la restauración de la estructura de los cloroplastos (Zembala et al., 2010), al observarse

una reducción de Se en las plantas afectadas por DP, es posible que en esta plantas no

se esté generando adecuadamente un proceso de restablecimiento de cloroplastos, lo que

aumente los niveles de Fe en la planta (Barker y Stratton, 2015). El exceso de Fe libre

daña las células vegetales al mejorar la producción intracelular de especies reactivas de

oxígeno intermedias (ROIs) (Barker y Stratton, 2015). Pekker et al. (2002) observaron en


19

plantas de frijol que con la sobrecarga de Fe o estrés oxidativo se aumentó la producción

de ascorbato peroxidasa citosólica que es la enzima que contiene Fe y que es

desintoxicante de especies reactivas de oxígeno (ROI). El Fe es indirectamente

proporcional al Mo, dado a que aplicaciones de Mo reducen el contenido de Fe (Gerloff et

al., 1959). Se reportan altos contenidos de Fe ante un bajo suministro de Mo (Zakikhani et

al., 2014). También aumenta el contenido de Fe en las hojas cuando hay perdida por corte

de raíces (Kampfenkel et al., 1995).

Las funciones del K en las plantas están vinculadas con los procesos relacionados con el

agua, expansión celular y crecimiento regulado por turgencia, control de apertura y cierre

estomático, flujo de nutrientes a larga distancia, transporte de nutrientes a través de las

membranas (Grusak et al., 2016). Las palmas afectadas por DP tienen bajo contenido de

Mo en relación al contenido de K. Maillard et al. (2016) encontró que plantas de Brassica

napus con deficiencia de Mo no genera cambios en la absorción de K, comportamiento

observado en las palmas de aceite estudiadas, Maillard et al. (2016) en el mismo ensayo

observó que las plantas con deficiencia de K disminuyen la absorción de Mo (Maillard et

al., 2016).

El Zn es esencial para la formación de enzimas. Las funciones metabólicas del Zn están

basadas en su compleja forma tetrahedral (Vallee y Auld, 1990). El Zn hace parte de la

estructura y activación de las enzimas, además de que está involucrado en la síntesis de

proteínas, metabolismo de los carbohidratos, síntesis de ácido indolacético e integridad de

las membranas (Barker y Eaton, 2015). En las palmas afectadas por DP hay menor

contenido de S en relación al Zn, Maillard et al. (2016) indica que en plantas de Brassica

napus con deficiencia de S no generó cambios en la absorción de Zn, situación observada

en las palmas de aceites estudiadas, sin embargo, Soliman et al.(1992) indica que el S

puede influir indirectamente en la disponibilidad de una cantidad de elementos traza

incluyendo Zn, Fe, Mn y Cd al reducir el pH del suelo. Finalmente es importante tener en

cuenta que la deficiencia múltiple de nutrientes, produce síntomas en las hojas que difieren

de las deficiencias individuales (Afrousheh et al., 2010).


1.7 Conclusiones

Se encontró que las palma afectadas por DP presentan a nivel foliar bajos contenidos de

S, Mo, Se y B; y alto contenido de Fe en comparación a las palmas sanas y ninguna

relación con el contenido de nutrientes en suelo. Vale la pena aclarar que este es un trabajo

preliminar y sus resultados no resultan suficientes para probar una hipótesis.

1.8 Bibliografía

Afrousheh, M., Ardalan, M. H.Hokmabadi, H y M. Afrousheh. 2010. Nutrient deficiency

disorders in Pistaciavera seedling rootstock in relation to eco-physiological, biochemical

characteristics and uptake pattern of nutrients. Scientia Horticulturae 124 (2), 141-148.

Albrigo, L. G. y R. H. Young. 1979. Citrus tree decline complex diagnostic identification of blight.

Proceedings of the Florida State Horticultural Society 92, 61-63.

Albrigo, L. G. y R. H. Young. 1981. Phloem zinc accumulation in citrus trees affected with blight.

HortScience 16, 158-160.

Barillas, J. R. V., C. F. Quinn y E. A. H. Pilon-Smits. 2011. Selenium accumulation in plants

Phytotechnological applications and ecological implications. Int. J. Phytorem. 13 (1), 166-

178.

Barker, A. V. y T. E. Eaton. 2015. Zinc. pp 537- 556. En: Barker, A. V. y D. J. Pilbeam.

Handbook of Plant Nutrition. Second edition. Taylor& Francis Group.

Barker, A. V. y M. L. Stratton. 2015. Iron. pp 399-426.En: Barker, A. V. y D. J. Pilbeam.

Handbook of Plant Nutrition. Second edition. Taylor& Francis Group.

Bittner, F. 2014. Molybdenum metabolism in plant and crosstalk to iron. Front Plant Science 5,

1-6.

Broschat, T. K. 2007. Boron deficiency symptoms in palms. Palms 51, 115-126.

https://www.sciencedirect.com/science/article/pii/S0304423809005184#!

https://www.sciencedirect.com/science/journal/03044238


21

Brown, P. H. y E. Bassil. 2011. Overview of the acquisition and utilization of boron, chlorine,

copper, manganese, molybdenum and nickel by plants and prospects for improvement

of micronutrient use efficiency. En: molecular and physiological basis of nutrient use

efficiency in crops. First Edition. Ed John Wiley & Sons, Inc.

Brown, P. H., N. Bellaloui, M. A. Wimmer, E. S. Bassil, J. Ruiz, H. Hu, H. Pfeffer, F. Dannel y

V. Romheld. 2002. Boron in plant biology. Plant Biology 4, 205-223.

Bull, R. A. 1961. Studies on the deficiency of the oil palm. Journal West African Instituted Oil

Palm Research 3, 265 -272. Tomado de Rajaratham, J.A. 1972. Boron deficiency in oil

palms. Expl Agric 8, 339-346.

Burnett, H. C., S. Nemec y M.A. Patterson.1982. Review of Florida citrus blight and its

association with soil edaphic factors, nutrition and Fusarium solani. Tropical Pest

Management 28, 416-422.

Cayón, G. 2013. Informe visita plantación Sicarare septiembre. Agustin Codazzi, Cesar.

Colombia.

Chan, Q., S. E. Afton y J. A. Caruso. Selenium speciation profiles in selenite-enriched soybean

(Glycine Max) by HPLC-ICPMS and ESI-ITMS. Metallomics 2, 147-153.

DOI: 10.1039/B916194E.

Cristancho, J. A., C. E. Castilla, M. Rojas, F. Munévar y J. H. Silva. 2007. Relación entre la

saturación de Al, Mg, K y la tasa de crecimineto de la pudrición de cogollo de la palma

de aceite en la Zona Oriental colombiana. Palmas 28 (2): 25 – 35.

Chinchilla, C. y N. Duran. 1998. Manejo de problemas sanitarios en palma de aceite. Palmas

19, 242-256.

Fino, W., I. Valencia, H. Carrillo y F. Quiroga. 2008. Estudio detallado y semidetallado de

suelos. Palma Sicarare S.A., Pororo y Tamacá S.A. Agustín Codazzi, Cesar. Colombia.

https://doi.org/10.1039/B916194E


Gerloff, G. C., P. R. Stout y L. H. P. Jones.1959. Molybdenum –manganeserium antagonisms

in the nutrition of tomato plants. Plant Physiology 34, 608-613.

Gill, S. S. y N. Tuteja. 2011. Cadmium stres tolerance in crop plants.Probing the role of sulfur.

Plant signal & Behavior 6 (2), 215-222.

Grant, C. y M. J. Hawkesford. 2015. Sulfur. pp. 261-302. En: Barker, A.V. y D.J. Pilbeam.

Handbook of Plant Nutrition. Second edition. Taylor & Francis Group.

Grusak, M. A., M. R. Broadley y P. J. White. 2016. Plant Macro‐ and Micronutrient Minerals. In

eLS, John Wiley & Sons, Ltd (eds.).

Hajiboland, R. y F. Farhanghi. 2011. Effect of low boron supply in turnip plants under drought

stress. Biologia Plantarum 55, 775-778.

Hierro, S. E. 1993. Aprovechamiento de los subproductos de palma de aceite. Palmas 14,149-

153.

Kaiser, B., K. Gridley y B. Ngaire. 2005. The role of molybdenum in agricultural plant production.

Annals of Botany 96 (5), 745-754.

Kampfenkel, K., M.V. Montagu y D. Inzé. 1995. Effects of iron excess on nicotiana plumba

ginifolia plants. Implications to oxidative stress. Plant Physiology 107, 725-735.

Lee, S. y S. Aronoff. 1967. Boron in plants: a bioquimica role. American association for the

advancement of science 158, 798-799.

Maillard, A., P. Etienne, S. Diquelou, J. Trouverie, V. Billard, J.C. Yvin y A. Ourry. 2016. Nutrient

deficiencies modify the ionomic composition of plant tissues: a focus on cross-talk

between molybdenum and other nutrients in Brassica napus. Journal of experimental

botany 67 (19), 5631-5641.


23

Mikkelsen, R. L. y H. F. Wan. 1990. The effect of selenium on sulfur uptake by barley and rice.

Plant Soil 121 (1), 151–153.

Mills, H. A. y J. B. Jones Jr. 1996. Plant Analysis Handbook II. Athens, GA: Micro Macro

Publishing Inc. p. 422.

Motta, D. F., N. A. Arias, F. Munévar, J.A. Aldana, N. Rairan, H. Cordoba, L.J. Esteban y H.

Calvache. 2004. Relación entre la nutrición del cultivo y la incidencia de la pestalotiopsis

de la palma de aceite en las zonas Norte y Central de Colombia. Palmas 25,179-185.

Munévar, F., A. Acosta y P. L. Gomez. 2001. Factores edaficos asociados con la pudrición de

cogollo de la palma de aceite en Colombia. Palmas 22 (2), 9-19.

Munévar, F. y E. Garzon. 2014. Estudio detallado de suelos y aptitud para el cultivo de palma

de aceite.Predios Santa Rosa, Caribia, Villa Carolina de Palmas Sicarare S.A.S y

subdivisión Unión de Palmas Tamaca S.A.S. Agustín Codazzi, Cesar.

Namsi, A., M. Montarone, P. Serra, O. Ben Mahamoud, M. Takrouni, A. Zouba, O. Khoualdia,

J. Bove y N. Duran-Vila. 2007. Manganese and brittle leaf disease of date palm trees.

Journal of plant pathology 89 (1), 125 – 136.

Najib, S., S. Ben, A. Bourogaa, N. Namsi y R. Gargouri-Bouzid. 2013. Modulated expression

of ion transporters may be responsible for manganese deficiency in brittle leaf disease

affected date palm (Phoenix dactylifera l.) trees. Physiological and Moleculas Plant

Pathology 84, 61-69.

Pekker, I., E. Tel-Or y R. Mittler. 2002. Reactive oxygen intermediates and glutathione regulate

the expression of cytosolic ascorbate peroxidase during iron-mediated oxidative stress

in bean. Plant Molecular Biology 49(5), 429–438.

Schwarz, G., R. R. Mendel y M. W. Ribbe. 2009. Molybdenum cofactors, enzymes and

pathways. Nature 460, 839 – 847.


Shinmachi, F., P. Buchner y J. L. Stroud. 2010. Influence of sulfur deficiency on the expression

of specific sulfate transporters and the distribution of sulfur, selenium, and molybdenum

in wheat. Plant Physiology 153, 327 – 336.

Soliman, M. F., S. F. Kostandi y M. L. van Beusichem. 1992. Influence of sulfur and nitrogen

fertilizer on the uptake of iron, manganese, and zinc by corn plants grown in calcareous

soil. Commun. Soil Sci. Plant Anal. 23, 1289–1300.

Stroud, J. L., F. J. Zhao y P. Buchner. 2010. Impacts of sulphur nutrition on selenium and

molybdenum concentrations in wheat grain. Journal Cereal Science 52, 111–113.

Tejada, M., A. Chamizo, A. Galvan, E. Fernandez y A. Llamas. 2013. Molybdenum metabolism

in plants. Metallomics 5, 1191-1203.

Tomatsu, H., J. Takano, H. Takahashi, A. Watanabe - Takahashi, N. Shibagaki y T. Fujiwara.

2007. An Arabidopsis thaliana high-affinity molybdate transporter required for efficient

uptake of molybdate from soil. Proceedings of the National Academy of Sciences 104

(47), 18807-18812.

Triki, M. A., A. Zouba, O. Khoualdia, O. B. Mahamoud, M. L. Takrouni, M. Garnier, J. M. Bové,

M. Montarone, A. Poupet, R. Flores, J. A. Darós, Z. G. N. Fadda, P. Moreno y N. Duran-

Vila. 2003. “Maladie des feuilles cassantes” or brittle leaf disease of date palms in

Tunisia: biotic or abiotic disease? Journal of Plant Pathology 85 (2), 71-79.

Turner, P. D. y R. A. Bull. 1967. Disease and disorders of the oil palm in Malaysia. Inc. Soc.

Planters, Kuala Lumpur.

Vallee, B. L. y D. S. Auld. 1990. Zinc coordination, function, and structure of zinc enzymes and

other proteins. Biochemistry 29, 5647– 5659.

Warington, K. 2008. The growth and anatomical structure of the carrot (Davcus carota) as

affected by boron deficiency. Annals of Applied Biology 27 (2),176-183.


25

Wimmer, N. y T. Eicher. 2013. Review: mechanisms for boron deficiency-mediated changes in

plant water relations. Plant Science, 2003-204, 25-32.

Xue, T., H. Hartikainen y V. Piironen. 2001. Antioxidative and growth-promoting effect of

selenium in senescing lettuce. Plant Soil 27, 55-61.

Young, R. H., H. E. Wutscher y L. G. Albrigo. 1980. Relationship between water translocation

and zinc accumulation in citrus trees with and without blight. Journal of the American

Society for Horticultural Science 105, 444-447.

Zakikhani, H., Y. M. Khanif, A. R. Anuar, O. Radziah y A. Soltangheisi. 2014. Effects of different

levels of molybdenum on uptake of nutrients in rice cultivars. Asian Journal of Crop

Science 6, 236–244.

Zembala, M., M. Filek, S. Walas, H. Mrowiec, A. Kornaś, Z. Miszalski y H. Hartikainen. 2010.

Effect of selenium on macro- and microelement distribution and physiological parameters

of rape and wheat seedlings exposed to cadmium stress. Plant Soil 329, 457-468.



2.1 Resumen

El disturbio plumero (DP) se caracteriza por anormalidad en el desarrollo del área foliar,

amarillamiento de las hojas jóvenes y rayado clorótico longitudinal paralelo a la nervadura

central. En el presente trabajo se determinó el área foliar de la hoja 17, el área foliar

específica, los contenidos de clorofilas y la masa seca de raíces en una plantación de

palma de aceite en la Costa Norte de Colombia con el objetivo de verificar los grados de

severidad y cuantificar la afectación morfofisiológica del DP. Para el análisis estadístico se

realizó un modelo de regresión ordinal y pruebas de análisis de varianzas. Los resultados

indican que la palma reduce su área foliar antes de que sea evidente a nivel visual. Las

hojas se vuelven más gruesas, se presenta menor contenido de clorofilas. También se

presenta un aumento de la masa seca de raíces terciarias y cuaternarias en los grados

iniciales, esta variable que disminuye en los grados más severos.

Palabras clave: masa seca de raíces, clorofilas, área foliar, área foliar especÍfica.

2.2 Abstract

Plumero condition is characterized by abnormality in the development of the leaf area,

yellowing of the young leaves and longitudinal chlorotic streaks parallel to the midrib. In the

present research the 17th leaf area, the specific leaf area, the chlorophyll content and the

roots dry mass was determined in a plantation in the north (Caribbean) coast of Colombia


27

with the aim of inferring the degree of severity and quantity morphophysiological effect of

plumero condition. For the analysis, an ordinal regression model and analysis of variance

tests were performed. The results indicated that the palm reduces its leaf area before onset

of the condition is evident at the visual level. The leaves become thicker, and there is lower

chlorophyll content. There is also an increase in the tertiary and quaternary roots dry mass

in the initial degrees of the condition and while in advanced degrees this variable decrease.

Keywords: root dry mass, chlorophyll, leaf area, specific leaf area.

2.3 Introducción

Desde el 2010 se ha observado un disturbio caracterizado por reducción visual del área

foliar, amarillamiento de las hojas, rayado clorótico longitudinal paralelo a la nervadura

central, secamiento de las puntas de los folíolos en las siembras más jóvenes y presencia

de bandas amarillas ubicada generalmente en un solo lado de la nervadura central, la

banda amarilla puede aparecer en uno o varios foliolos, en una o varias hojas. A la fecha

no se conoce agente causal o factores predisponentes, a este disturbio se le ha

denominado plumero.

Las plantas manifiestan respuestas fisiológicas frente a cambios de factores ambientales

y a la incidencia de organismos causantes de enfermedades. En la palma de aceite se han

realizado estudios donde se evalúa la respuesta fisiológica de la planta ante el ataque de

un agente biótico, por ejemplo, la enfermedad marchitez letal genera aumentos en la

temperatura interna, disminuye la tasa de fotosíntesis, la capacidad de toma de nutrientes

de la palma de aceite, lo que reduce la capacidad de producir azucares, disminuye el

mantenimiento de las hojas y producción de nuevas raíces; durante este proceso la palma

termina decayendo, evitando que las hojas abran sus estomas para tomar CO2 y transpirar

(Cayón et al., 2007). Ramírez et al. (2004) indicó que las palmas con marchitez letal

producen muy pocas raíces por lo cual no pueden tomar el agua requerida para nutrirse y

regular su temperatura foliar. Un parámetro diagnóstico de marchitez letal es, el delta de

temperatura entre una palma sana y una palma enferma, la palma enferma registra

aproximadamente 2°C por encima del registro de la palma sana. Entre tanto la enfermedad

pudrición de cogollo genera una disminución de la fotosíntesis, conductancia estomática,


transpiración, uso eficiente del agua y contenido de clorofila, además aumenta el contenido

de carotenoides en la palma de aceite. Conocer aspectos morfo-fisiológicos de una planta

enferma permite conocer mejor la enfermedad. A continuación, se hace una breve

descripción de las variables morfológicas y fisiológicas de la palma de aceite.

El área foliar de la hoja 17 (AFH17), es una medida indicadora del área foliar de la palma

de aceite. La hoja 17 se utilizada como modelo en diferentes mediciones en la palma de

aceite debido a su ubicación media dentro del total de las hojas y a su estable contenido

de nutrientes (Corley y Tinker, 2003). El incremento del área foliar es una medida que

indica el crecimiento de la planta, el aumento del área foliar depende la cantidad de energía

radiante interceptada y de la producción de materia seca (Shibles y Weber, 1965).

El área foliar especifica (AFE) es el área foliar por unidad de materia seca. Es un parámetro

fisiológico que indica alteraciones estructurales de la hoja, el cual es sensible a factores

ambientales y externos (Reyes et al., 2000). Es un indicador de la productividad de un

cultivo, en zonas de alta productividad generalmente se observan mayores AFE que en

zonas de baja producción (Poorter y de Jong, 1999).

El contenido de clorofilas es un indicador del estado sanitario, hídrico y nutricional de la

planta. Las clorofilas son moléculas foto receptoras, es decir, captura la energía lumínica

para el proceso fotosintético, la clorofila a (clfa) es el principal pigmento fotosintético,

absorbe longitudes de onda de la luz azul violeta y naranja roja, entre tanto la clorofila b

(clfb) es un pigmento utilizado como complemento a la clorofila a, absorbe la luz azul y

amarillo naranja (Hopkins y Huner 2009). Entre tanto la clorofila total (clft) es la suma de la

clfa y clfb.

La palma de aceite tiene un sistema radical fasciculado compuestos por raíces primarias,

secundarias, terciarias y cuaternarias (Reyes et al., 2000), la absorción de nutrientes se da

a través de las raíces cuaternarias y de los ápices sin lignificar de las raíces primarias,

secundarias y terciarias (Tailliez, 1971).

Este trabajo busca registrar como el DP afecta variables como AFH17, AFE, contenido de

cfla, clfb, clft, masa seca de raíces primarias (MSRP), masa seca de raíces secundarias


29

(MSRS), masa seca de raíces terciarias y cuaternarias (MSRTC) y las relaciones que

ayuden a conocer un poco más acerca del disturbio plumero en la palma de aceite.

2.4 Materiales y métodos

2.4.1 Localización

El trabajo se desarrolló en una plantación de palma de aceite ubicada en las Costa Norte

de Colombia, con coordenadas 9°56’ N y 73°16’ O, y altitud de 95 m s. n. m., según la

clasificación de Holdridge (Espinal y Montenegro, 1963) pertenece a la formación ecológica

de Bosque Seco Tropical.

2.4.2 Escala diagramática del disturbio

La escala diagramática de severidad propuesta por Arias et al. (2014), indica que las

palmas afectadas por DP se pueden encontrar en los grados: banda amarilla, grado 1,

grado 2, grado 3 y grado 4. Las palmas en banda amarilla se caracterizan por la presencia

de al menos una banda amarilla en el dosel sin reducción visual del ancho de los foliolos,

mientras que los grados del 1 al 4 se presenta una reducción del ancho de los foliolos e

inserción aguda de los mismos en el raquis; en el grado 1 la afectación se observa a nivel

de la hoja 1, grado 2 a nivel de la hoja 9, grado 3 a nivel de la hoja 17 y grado 4 cuando se

observa hojas afectadas a un nivel más bajo de la hoja 17 (Figuras 2-1).

Figura 2-1Grado de severidad disturbio plumero a) Grado 1, b) Grado 2, c) Grado 3 y d)

Grado 4. Tomado de Arias et al. (2014).

Con el objetivo de hacer manejar una escala con un menor número de grados para facilitar

el análisis y la diagramación de tablas y figuras, en el presente trabajo se utiliza la misma

a b c d


escala propuesta por Arias et al. (2014), con la variación de colapso de los grados 1 y 2 en

el grado 1-2 y los grados 3 y 4 en el grado 3-4. Este colapsado se corroboró con un análisis

de correspondencias múltiple de naturaleza exploratoria, de donde se extrajeron dos

dimensiones a partir de datos de AFH17 y AFE, donde se incluían como factores el año de

siembra, el lote o finca, orígenes genéticos y grados de severidad de DP rindiendo una

variabilidad explicada del 70,72%. Se observa en la figura 2-2, la proximidad entre los

puntos correspondientes a los grados 1 y 2, así como los grados 3 y 4.

Figura 2- 2: Análisis de correspondencia múltiple datos AFH17, AFE. Donde LO.E7: lote

E7, LO.P36: lote P36, LO.SR4: lote SR4, LO.E3: lote E3, G.BRABANTA: genotipo

Brabanta, G.CONGOMIXTO: Genotipo Congo Mixto, G.(Ek.Dj)*Mo: Genotipo Ekona x

Djongo *Mongana, AÑO.2008: Año de siembra 2008, AÑO.2010: Año de siembra 2010,

SEV.AP: severidad Sana, SEV.BA: severidad banda amarilla, SEV.G1: severidad grado 1,

SEV.G2: severidad grado 2, SEV.G3: severidad grado 3, SEV.G4: severidad grado 4.

2.4.3 Muestreo de palmas

Las muestras se tomaron en 24 palmas sanas y 24 palmas en cada uno de los grados de

severidad del disturbio plumero colapsados de acuerdo al análisis de correspondencia

multiple (Tabla 2-1). Las palmas se seleccionaron al azar. A cada una de las palmas se les

determino las siguientes variables: AFH17, AFE, contenido de cfla, clfb y clft, MSRP, MSRS

y MSRTC.

Tabla 2-1. Descripción del muestreo de palmas


31

Severidad Número de palmas muestreadas

Sana 24

Banda amarilla

24

Grado 1-2 24

Grado 3-4 24

Total 96

Área foliar hoja 17

Para determinar el área foliar de la hoja se utiliza la fórmula propuesta por Corley et al.

(1971), para palmas Elaeis guineensis Jacq. (1)

AFH17 = 0,55 * [(LW) * n] (2.1)

donde 0,55 es el factor de corrección para palmas Elaeis guineensis Jacq., L es el

promedio del largo y W es el promedio del ancho de la parte media de iésimo foliolo más

largos de la hoja y n es el número total de foliolos de la hoja.

Área foliar específica

Para determinarla el área foliar especifica se utilizó la metodología empleada por López et

al. (2014). Donde se toma un segmento foliar de 30 cm de largo de la parte media de dos

foliolos centrales de la hoja N.º 17. A cada segmento se le mide el ancho (w) y se determina

su área, posteriormente se secan en un horno a 75°C durante 72 horas, y una vez secos

se determina su peso. Así, el área foliar específica es igual al área promedio de los

segmentos foliares entre su peso seco.

AFE = lw / p (2.2)

Donde, l es el promedio de largo de la parte media del foliolo que para este caso toma el

valor de 30 cm, w es el promedio del ancho de los foliolos y p es el promedio del peso seco

de la parte media de los foliolos.

Clorofilas

Se determinó contenido de clfa, clfb y clft mediante la metodología de extracción por

acetona (Flórez y Cruz, 2004). La cual consistió en tomar en campo 10 discos foliares de

5 ml de diámetro de tejido vegetal sin nervadura los cuales fueron conservados dentro de


un tubo de eppendorf con 2 ml de alcohol absoluto al 99%, el tubo además fue rotulado,

cubierto por papel aluminio y refrigerado. Se maceraron con 8 ml de una solución fría de

acetona al 80% y CaCO3 (0,5 g.L-1), al sobrenadante del macerado se le determinaron las

absorbancias a 645 nm y 663 nm en un espectrofotómetro (BioMate 3 Madison, USA,

2001), se utilizaron las siguientes ecuaciones para el cálculo del contenido de clorofila a

(2.3), clorofila b (2.4) y clorofila total (2.5):

Clfa = {[(12,7 * D663) - (2,69 * D645)] * V} / (1000 * W) (2.3)

Clfb = {[(22,8 * D645) - (4,48 * D663)] * V} / (1000 * W) (2.4)

Clft = {[(20,2 * D645) + (8,02 * D663)] * V} / (1000 * W) (2.5)

donde, D es la densidad óptica, V el volumen del extracto utilizado en la determinación de

la densidad óptica en ml y W es la masa en mg de los 10 discos foliares de tejido vegetal.

Masa seca de raíces

Con el uso de un cilindro de acero con borde filoso de volumen conocido, se toma una

muestra de suelo en los cuatro puntos cardinales en el borde del plato de la palma.

Seguidamente se lavan las raíces, luego se separan en raíces primarias, secundarias y

terciarias más cuaternarias. Se procede a secar en un horno a 75º C durante 72 horas.

Dado a que se tiene el peso de las raíces en gramos y se conoce el volumen de la muestra

de suelo, se extrapola los datos a kilogramos de raíces secas por metro cubico de suelo

(Kg.m-3).

2.4.4 Análisis Estadístico

Se realizó un modelo de regresión ordinal cuya variable respuesta es la severidad del

disturbio plumero y las variables ingreso son AFH17, AFE, clfa, clfb, clft, MSRP, MSRS,

MSRTC en el programa estadístico Rstudio. Para explicar a mayor detalle cada una de las

variables se realizó una anova y una prueba de diferencia de mínima significancia (LSD)

con un Alpha calculado con la corrección de Bonferroni (2.6).

∝_Bonferroni = 1 -〖(1 – 0,05)〗^(1 / n) (2.6)


33

Donde n, es el número de variables, en el presente trabajo el número de variables

significativas en el modelo fueron 4, por lo que el alpha con la corrección de Bonferroni

utilizado fue de 0,0127. Se realizo una matriz de correlaciones entre variables para evaluar

la pertinencia de utilizar análisis univariado en vez de multivariado.

Para facilitar el análisis se colapsó el grado 1 con el grado 2 (etiquetado como grado 1-2)

y se colapsó el grado 3 con el grado 4 (etiquetado como grado 3-4), este colapsado se

realizó teniendo en cuenta un análisis de correspondencias múltiple que se realizó como

exploración de datos, la proximidad entre los puntos correspondientes a los grados 1 y 2,

así como los grados 3 y 4 validó descriptivamente el colapsado de las categorías. También

se determinó la veracidad o falsedad de los datos atípicos mediante la gráfica de box-plot

del programa estadístico Statgraphic. Los gráficos descritos en el documento se realizaron

en el programa estadístico RStudio.

2.5 Resultados

Todos los modelos de regresión ordinal evaluados reportaron como significativas (p<0.05)

las variables AFH17, AFE y las comparaciones de grados de severidad: sana con banda

amarilla, banda amarilla con Grado1-2 y Grado 1-2 con Grado 3-4, sin embargo el modelo

que mejor ajusto fue el modelo 4, donde se reportan como significativas las variables

AFH17, AFE, clft, MSRTC y las comparaciones de grados de severidad: sana con banda

amarilla, banda amarilla con Grado1-2 y Grado 1-2 con Grado 3-4. Además, este modelo

reporto un valor criterio de información de Akaike de 279.38, siendo el menor entre los

diversos modelos ajustados (Tabla 2-2). Los parámetros del modelo que mejor se ajusta

se presenta en la Tabla 2-3.

Tabla 2-2. Modelos ordinales ajustados

Variable Modelo 1 Modelo 2 Modelo 3 Modelo 4

Probabilidad Probabilidad Probabilidad Probabilidad

Área foliar hoja 17 <0,0001 <0,0001 <0,0001 <0,0001


Área foliar especifica 0,0069 0,0058 0,0078 0,0063

Clorofila total 0,0450 0,0464 0,0601 0,0021

Clorofila b 0,1318 0,1324 0,1741

Masa seca de raíces primarias 0,6483

Masa seca de raíces secundarias 0,3539 0,4075

Masa seca de raíces terciarias y cuaternarias

0,0010 0,0011 0,0004 0,0010

Sana | Banda amarilla <0,0001 <0,0001 <0,0001 <0,0001

Banda amarilla | Grado 1 - 2 <0,0001 <0,0001 <0,0001 <0,0001

Grado 1- 2 | Grado 3 - 4 <0,0001 <0,0001 <0,0001 <0,0001

Estadísticos modelos ordinales

Estadísticos Modelo 1 Modelo 2 Modelo 3 Modelo 4

Criterio de información de Akaike 271,17 269,38 268,08 267,94

Este modelo tuvo 53.6% de clasificaciones acertadas, es decir, el 53.6% de las palmas

observadas en un determinado grado de severidad, se clasificaron acertadamente en ese

mismo grado de severidad (Anexo 2a). La matriz de correlaciones (Tabla 2-4) indica que

las variables AFH17, AFE, clft y MSRTC no están correlacionadas por lo que no aplica

realizar un análisis de varianza múltiple.

Tabla 2-3. Parámetros estimados para el modelo reducido 4

Variable Estimador Error

estándar Valor de t Probabilidad

Área foliar hoja 17 -1,025 0,180 -5,684 <0,0001

Área foliar especifica -0,055 0,020 -2,730 0,0063

Clorofila total -0,810 0,264 -3,069 0,0021


-0,699 0,213 -3,282 0,0010

Sana | Banda amarilla -14,948 2,239 -6,675 <0,0001

Banda amarilla | Grado 1 – 2 -13,764 2,180 -6,314 <0,0001

Grado 1- 2 | Grado 3 – 4 -11,925 2,087 -5,714 <0,0001


35

Tabla 2-4. Matriz de Correlaciones

Área foliar especifica

Clorofilas totales

Área foliar hoja 17

Peso seco raíces terciarias y cuaternarias

Área foliar especifica -0,1113 0,2348 0,1421

Clorofilas totales -0,1113 0,0742 -0,0791

Área foliar hoja 17 0,2348 0,0742 0,0443


0,1421 -0,0791 0,0443

Los análisis univariados indican que las variables AFH17, AFE, clft y MSRTC son

significativas (p<0.05), es decir el área foliar en la hoja 17, el área foliar específica, el

contenido de clorofila total y masa seca de raíces terciarias y cuaternarias son diferentes

en las palmas sanas y afectadas por plumero (Tabla 2-5). Las palmas afectadas por

plumero tienen menor área foliar que las palmas sanas. Entre menor sea el área foliar, las

palmas están más gravemente afectadas por plumero (Figura 2-3a), este síntoma se

observa de manera evidente en campo. En la figura 2-3c se observa que las palmas con

el contenido de clorofila total más bajo corresponden a las palmas afectadas por plumero

en los grados 3 – 4. Entre tanto el área foliar especifica es más baja cuando las palmas se

encuentran afectadas por plumero en los grados 1-2 y 3-4. Las figuras 2-3a, 2-3b y 2-3d

reportan valores atípicos, los cuales se dejaron en el análisis, ya que, son datos

verdaderos. Para el análisis univariado de masa seca de raíces terciarias y cuaternarias

se suprimieron 3 datos falsos, los cuales no fueron graficados en la figura 2-3d.


Tabla 2-5. Anova variables AFH17, AFE, clft y MSRTC.

Variable: área foliar hoja 17

Fuente Gl Suma de cuadrados Cuadrado de la media F-

Valor Probabilidad

Severidad 3 59,3596 19,7865 17,89 <0,0001

Error 120 132,7284 1,106

Total 123 192,088

Variable: área foliar especifica


Valor Probabilidad

Severidad 3 1368,9987 456,3329 4,99 0,0027

Error 120 10978,4834 91,4873

Total 123 12347,4821

Variable: clorofila total


Valor Probabilidad

Severidad 3 4,5253 1,5084 3,04 0,0316

Error 120 59,4762 0,4956

Total 123 64,0016

Variable: masa seca de raíces terciarias y cuaternarias


Valor Probabilidad

Severidad 3 14,8904 4,9634 8,58 <0,0001

Error 117 67,666 0,5783

Total 120 82,5565


37

Figura 2- 3: a) Área foliar de la hoja 17 en metros cuadrados, b) área foliar especifica en

centímetros cuadrados por gramo de foliolo seco, c) contenido de clorofila total en

miligramo de clorofila total por gramo de foliolo fresco, d) masa seca de raíces terciarias y

cuaternarias de palmas sanas y afectadas por plumero en los grados banda amarilla,

grado1 – 2, grado 3 – 4. Letras diferentes indican diferencias de medias con un p-valor=

0,0127.

2.6 Discusión

La reducción del área foliar de la hoja 17 se da mucho antes que se sea evidente a nivel

visual una reducción del ancho del foliolo como lo describe Arias et al. (2014) en la escala

de los grados de severidad del disturbio plumero. Estos autores indican que las palmas

con reducción del ancho del foliolo en la hoja 17 se encuentran en grado 3 o 4, sin embargo,

a b

c d


las palmas desde el grado 1 y 2 tienen menor área foliar en la hoja 17, luego las plantas

afectadas por plumero probablemente han estado expuestas al factor estresante varios

meses antes a la detección de la planta como afectada.

El área foliar específica, indica el grosor relativo de las hojas, es decir, una menor área

foliar especifica hace referencia a una hoja más gruesa. Las palmas afectadas por plumero

en grado 3-4 tienen su lamina foliar más gruesa, esto podría estar ocurriendo por el

contenido de Fe en las hojas. Nenova (2006) indica que el área foliar especifica aumenta

ante deficiencia de hierro y disminuye ante exceso de hierro como sucede en las palmas

afectadas por plumero.

Una hoja puede tener mayor peso seco foliar especifico (variable inversa a área foliar

especifica) o mayor peso seco si tiene una mayor cantidad de fotoasimilados dentro de la

hoja, ya sea, porque se encuentre expuesta a altos niveles de luz por lo que tiene mayores

tasas de fotosíntesis (Araus y Hogan, 1994), o porque los fotoasimilados no se transportan

eficientemente desde la fuente al vertedero como respuesta a deficiencias nutricionales de

elementos como boro (Wimmer y Eichert, 2013), magnesio (Verbruggen y Hermans, 2013),

potasio (Gerardeaux et al., 2010). Sin embargo, las palmas afectadas por plumero tienen

una menor área foliar especifica o mayor peso foliar especifico porque no se expande como

lo hacen los foliolos de las plantas que se encuentran sanas. La expansión de las células

puede ser afectadas por condiciones estresantes como temperatura, evaporación o

contenido de agua del suelo, aunque una vez pasa el estrés, la planta se recupera

rápidamente (Sadok et al., 2007). Sin embargo, en algunos casos cuando el estrés se

presenta en la última fase de elongación, se ve afectada la elongación y el área foliar final

(Granier y Tardieu, 2009).

Las palmas afectadas por plumero en grado 3 – 4 tienen menor contenido de clorofila total,

entre tanto las palmas en los grados banda amarilla y grado 1-2 presenta un aumento en

la producción de raíces. Este tipo se respuesta en las plantas afectadas por plumero se

podría asociar al sistema de respuesta de las plantas ante una deficiencia de azufre. Las

plantas con deficiencia de azufre tienen un sistema de respuesta inicial que consiste en un

incremento en la producción de raíces laterales y un sistema de respuesta final que

consiste en una rápida producción de semilla (Nikiforova et al., 2005a; Nikiforova et al.,


39

2005b citado por Hoefgen y Nikiforova, 2008). En las palmas recientemente afectadas por

plumero se observa un aumento en la producción de raíces terciarias y cuaternarias, entre

tanto aún no se observa la rápida producción de fruto, de hecho, no hay diferencias entre

la actividad de fructificación entre las palmas afectadas por DP y las palmas sanas (como

se explica en el capítulo 3). Sin embargo, en la ruta para generar una rápida producción

de semilla ocurren tres respuestas: disminución de lípidos, desbalance azufre/nitrógeno y

una disminución de la S-adenosil-metionina, esta última respuesta genera una disminución

en el contenido de la clorofila (Nikiforova et al., 2005a; Nikiforova et al., 2005b citado por

Hoefgen y Nikiforova, 2008), situación que se presenta en las palmas afectadas por DP en

grado 3-4.

El contenido de clorofila también disminuye ante deficiencias de otros nutrientes entre ellos

molibdeno (Agarwala et al., 1978), y boro, este último genera daño oxidativo en los

cloroplastos (Wimmer y Eichert, 2013). La reducción en el contenido de clorofilas también

puede ser ocasionada por el ataque de patógenos, en hojas de caducifolios atacado por

fitoplasmas, la clorosis se da como una forma de muerte celular en los puntos de ingreso

del patógeno (Mitterlberger et al., 2017).

Los cambios en el contenido de clorofilas se pueden considerar como indicadores para

deferentes tipos de estrés bióticos y abióticos (Munné-Bosch, 2008). Se usa el contenido

de clorofilas para determinar severidades de enfermedades en algunos cultivos. Para el

caso del decline del abeto, Oren et al., (1993) propusieron el contenido de clorofila y

análisis de nutrientes foliares como un método para representar un rango de severidad de

la clorosis e identificar rápidamente los procesos que ocurren en el suelo de algunas áreas

donde ocurre el decline.

En plantas de Arabidopsis thaliana la deficiencia de azufre genero lo que parecería un

ligero aumento del peso fresco de raíces, sin embargo, sin el suministro de azufre se

generó una disminución del peso fresco de estas (Gruber et al., 2013). La deficiencia del

calcio, incluso sin suministro de calcio genero un aumento en el peso fresco de las raíces

(Gruber et al., 2013). Variables como longitud de raíces aumentaron ante ligeras

deficiencias de Ca, P, N, Mn, B, pero ante cero suministros de los anteriores nutrientes a

diferencia del B las raíces disminuyeron su longitud (Gruber et al., 2013).


2.7 Conclusiones

El factor que genera el disturbio plumero afecta inicialmente la expansión de la lámina foliar

y seguidamente genera un aumento en la producción de raíces terciarias y cuaternarias

que luego disminuye, se genera un aumento en el grosor de la lámina foliar y se da una

reducción del contenido de clorofila total.

2.8 Bibliografía

Agarwala, S.C., C. P. Sharma, S. Farooq y C. Chatterjee.1978. Effect of molybdenum

deficiency on the growth and metabolism of corn plants raised in sand culture.

Canadian Journal of Botany 56 (16), 1905-1908.

Araus, J.L. y K.P. Hogan. 1994. Leaf structure and patterns of photoinhibition in two

neotropical palms in clearings and forest understory during the dry season.

American journal of botany 81 (6), 726-738.

Arias, N., D. Ibagué y A. Ospino. 2014. Guía de bolsillo. Identificación y registro del plumero

en palma de aceite. Colombia / Centro de Investigación en Palma de Aceite

CENIPALMA. 58 p

Cayón, D.G., C.A. Avellaneda y F. Rodriguez. 2007. Aspectos fisiológicos asociados a

marchitez letal de la palma de aceite. Palmas 28 (1), 373-382.

Corley, R., J. Hardon y Y. Tang. 1971. Analysis of growth of the oil palm (Elaeis guineensis

Jacq.), estimation of growth parameters and application in breeding. Euphyta 20,

307-315.

Corley, R. H. V. y P. B. H Tinker. 2003. The oil palm. 4th edition. Blackwell Science. 592 p.

Espinal, L. y E. Montenegro. 1963. Formaciones vegetales de Colombia. Memoria

explicativa sobre el mapa ecológico. Instituto geográfico Agustín Codazzi. IGAC.

Bogotá, Colombia.


41

Flórez, V. y R. Cruz. 2004. Guías de laboratorio de fisiología vegetal. Primera Edición.

Universidad Nacional de Colombia. Facultad de Agronomía. Bogotá D.C. 64 p.

Gerardeaux, E., L. J. Meille, J. Constantin, S. Pellerin y M. Dingkuhn. 2010. Changes in

plant morphology and dry matter partitioning caused by potassium deficiency in

Gossypium hirsutum (L.). Environmental and Experimental Botany 67 (3), 451-459.

Granier, C. y F. Tardieu. 2009. Multi-scale phenotyping of leaf expansion in response to

environmental changes: the whole is more than the sum of parts. Plant, Cell and

Environment 32, 1175-1184.

Gruber, B. D., R. F. H. Giehl, S. Friedel y N. von Wirén. 2013. Plasticity of the Arabidopsis

Root System under Nutrient Deficiencies. Plant Physiology 163,161–179.

Hoefgen, R. y V. J. Nikiforova. 2008. Metabolomics integrated with transcriptomics:

assessing systems response to sulfur-deficiency stress. Physiologia Plantarum 132,

190-198.

Hopkins, W. G. y N. P. A. Huner. 2009. Introduction to plant physiology. Fourth Edition.

John Wiley & Sons, Inc. A. 523 p.

López, J. 2014. Caracterización fisiológica y morfológica de palmas de aceite Taisha

(Elaeis oleífera HBK Cortes) y sus híbridos (Elaeis oleífera HBK Cortes x Elaeis

guineensis Jacq.) en la región Amazónica del Ecuador. Tesis maestría. Facultad de

Agronomía. Universidad Nacional de Colombia. 80 p.

Munné-Bosch, S. 2008. Do perennials really senesce? Trends in plant science 13 (5), 216-

220.

Nenova, V. 2006. Effect of iron supply on growth and photosystem II efficiency of pea

plants. General and Applied Plant Physiology special issue, 81-90.


Oren, R., K. S. Werk, N. Buchmann, R. Zimmermann. 1993. Chlorophyll – nutrient

relationships identify nutritionally caused decline in Piceaabies stands. Canadian

Journal of Forest Research 23 (6), 1187-1195.

Poorter, H. y R. de Jong. 1999. A comparison of specific leaf area, chemical composition

and leaf construction costs of field plants from 15 habitats differing in productivity.

New Phytologist 143, 163–176.

Ramírez, J., R. Bedoya, J. Guerrero, W. Valero, S. Otero, A. Erazo, R. Bedoya. 2004.

Resumen de actividades realizadas sobre la marchitez letal 1994-2004. Palmar del

Oriente S.A. 28p.

Reyes, M., A. Villegas, M. Colinas y G. Calderón. 2000. Peso específico, contenido de

proteína y de clorofilas en hojas de naranjo y tangerino. Agrociencia 34, 49-55.

Sadok W., P. Naudin, B. Boussuge, B. Muller, C. Welcker y F. Tardieu. 2007. Leaf growth

rate per unit thermal time follows QTL dependent daily patterns in hundreds of maize

lines under naturally fluctuating conditions. Plant, Cell & Environment 30, 135–146.

Shibles, R.M. y C.R. Weber. 1965. Leaf area, solar radiation interception and dry matter

production by soybeans. Crop Science 5, 575-577.

Tailliez, B. 1971. The root system of the oil palm on the San Alberto Plantation in Colombia.

Oleagineux 26 (7), 435-447.

Verbruggen, N. y C. Hermans. 2013. Physiological and molecular responses to magnesium

nutritional imbalance in plants. Plant Soil 368: 87-99.

Wimmer, N. y T. Eicher.2013. Review: mechanisms for boron deficiency-mediated changes

in plant water relations. Plant Science, 2003-204, 25-32.


43

2.9 Anexo: Tabla de valores observados y predichos

Razones correctas, tuvo un 53,6 % de clasificaciones acertadas o correctas entre todos

los modelos probados y en el menor criterio de formación de Akaike.

Anexo 2-A. Tabla de valores observados y predichos.

Severidad observada

Probabilidad de severidad predicha Severidad predicha Sana Banda amarilla Grado 1 – 2 Grado 3 – 4

Grado 1 – 2 0,164463 0,226832475 0,4103917 0,1983127 Grado 1 – 2

Grado 3 – 4 0,07375 0,132620916 0,4141601 0,3794686 Grado 1 – 2

Grado 1 – 2 0,128261 0,196296418 0,4267949 0,248648 Grado 1 – 2

Banda amarilla 0,100477 0,166813193 0,4291342 0,3035752 Grado 1 – 2

Grado 1 – 2 0,041045 0,081595333 0,3451744 0,5321856 Grado 3 – 4

Grado 3 – 4 0,020172 0,042827154 0,2341689 0,7028319 Grado 3 – 4

Grado 3 – 4 0,045031 0,088416302 0,3585345 0,5080187 Grado 3 – 4


Grado 1 – 2 0,080219 0,141468701 0,4200432 0,3582693 Grado 1 – 2

Grado 1 – 2 0,034236 0,069525222 0,317556 0,5786824 Grado 3 – 4

Grado 3 – 4 0,010634 0,023277749 0,1469156 0,8191727 Grado 3 – 4

Grado 1 – 2 0,044169 0,086956418 0,3558018 0,5130731 Grado 3 – 4

Grado 1 – 2 0,070292 0,127731707 0,4102475 0,3917286 Grado 1 – 2


Grado 3 – 4 0,031513 0,0645449 0,304517 0,599425 Grado 3 – 4

Grado 3 – 4 0,006035 0,013408826 0,0914305 0,8891255 Grado 3 – 4

Grado 1 – 2 0,087771 0,151325715 0,4248887 0,3360142 Grado 1 – 2

Grado 1 – 2 0,02866 0,059231121 0,2894335 0,6226756 Grado 3 – 4

Grado 3 – 4 0,00826 0,018220133 0,1195875 0,8539325 Grado 3 – 4

Grado 1 – 2 0,014241 0,03081321 0,1837541 0,7711921 Grado 3 – 4


Grado 3 – 4 0,202526 0,250844386 0,3857477 0,1608818 Grado 1 – 2


Grado 3 – 4 0,004461 0,009961285 0,0698448 0,9157333 Grado 3 – 4

Grado 1 – 2 0,056343 0,10683299 0,3876378 0,4491861 Grado 3 – 4

Grado 3 – 4 0,013926 0,030162148 0,1807417 0,7751706 Grado 3 – 4


Grado 3 – 4 0,003271 0,007334079 0,0525468 0,9368476 Grado 3 – 4

Grado 1 - 2 0,454353 0,276788217 0,2136143 0,0552441 Sana

Grado 3 - 4 0,004828 0,010769975 0,0750191 0,9093824 Grado 3 - 4

Grado 1 - 2 0,154746 0,219432466 0,415736 0,2100852 Grado 1 - 2

Banda amarilla 0,339621 0,287184141 0,2867056 0,0864889 Sana


Anexo 2-A. (Continuación)

Grado 1 - 2 0,277597 0,278936694 0,3310056 0,1124607 Grado 1 - 2

Sana 0,095941 0,161436243 0,4281083 0,3145149 Grado 1 - 2

Sana 0,086457 0,149645567 0,4241849 0,3397129 Grado 1 - 2

Sana 0,384531 0,286567681 0,2566025 0,0722989 Sana

Sana 0,337505 0,287087169 0,2881692 0,0872384 Sana

Sana 0,190137 0,243849944 0,3942441 0,1717694 Grado 1 - 2

Sana 0,230713 0,264094586 0,3655149 0,1396771 Grado 1 - 2

Sana 0,479735 0,270977065 0,1991315 0,050156 Sana

Sana 0,131562 0,19943024 0,4257761 0,243232 Grado 1 - 2

Grado 1 - 2 0,057786 0,10908475 0,3905679 0,4425615 Grado 3 - 4

Banda amarilla 0,239292 0,267446095 0,3592214 0,1340403 Grado 1 - 2

Grado 3 - 4 0,023005 0,048403348 0,2545522 0,6740396 Grado 3 - 4

Grado 3 - 4 0,028406 0,058754048 0,2880171 0,6248227 Grado 3 - 4

Grado 3 - 4 0,104385 0,17131206 0,4296384 0,2946647 Grado 1 - 2

Grado 3 - 4 0,215351 0,257314134 0,376657 0,1506778 Grado 1 - 2

Grado 3 - 4 0,408034 0,284377933 0,2416087 0,0659788 Sana

Grado 3 - 4 0,050169 0,09695201 0,3732134 0,4796651 Grado 3 - 4

Grado 1 - 2 0,222319 0,260516776 0,3716291 0,1455348 Grado 1 - 2

Grado 1 - 2 0,308375 0,284482566 0,3086897 0,098453 Grado 1 - 2


Grado 3 - 4 0,358627 0,287530237 0,2737385 0,0801041 Sana

Grado 1 - 2 0,179629 0,237312041 0,4011398 0,1819188 Grado 1 - 2


Grado 3 - 4 0,034206 0,06946919 0,3174149 0,5789104 Grado 3 - 4

Grado 3 - 4 0,006831 0,015138504 0,1018082 0,8762221 Grado 3 - 4

Grado 3 - 4 0,015527 0,033459104 0,1956841 0,7553294 Grado 3 - 4

Grado 1 - 2 0,103143 0,169895141 0,429514 0,2974481 Grado 1 - 2

Sana 0,941826 0,039612244 0,0155637 0,0029985 Sana

Grado 1 - 2 0,228573 0,263210902 0,3670786 0,1411372 Grado 1 - 2

Grado 1 - 2 0,032052 0,06553653 0,3071954 0,5952166 Grado 3 - 4

Grado 1 - 2 0,031694 0,06487849 0,3054227 0,5980048 Grado 3 - 4





Grado 3 - 4 0,05817 0,109680166 0,3913215 0,4408287 Grado 3 - 4

Grado 1 - 2 0,509623 0,262794983 0,1828267 0,0447553 Sana

Grado 3 - 4 0,014333 0,031004834 0,1846349 0,7700269 Grado 3 - 4

Grado 3 - 4 0,071161 0,128970391 0,4112849 0,3885839 Grado 1 - 2

Grado 3 - 4 0,006258 0,013894592 0,0943747 0,8854724 Grado 3 - 4

Grado 3 - 4 0,094128 0,159241426 0,4275546 0,3190757 Grado 1 - 2


45


Grado 1 - 2 0,065614 0,12093622 0,4039803 0,4094697 Grado 3 - 4

Grado 3 - 4 0,065236 0,120377523 0,4034205 0,4109664 Grado 3 - 4

Grado 1 - 2 0,080513 0,14186185 0,4202701 0,3573552 Grado 1 - 2

Grado 3 - 4 0,015581 0,033568121 0,1961651 0,7546862 Grado 3 - 4

Grado 1 - 2 0,242645 0,268674549 0,3567537 0,1319268 Grado 1 - 2

Sana 0,989992 0,006921885 0,0025938 0,000492 Sana

Grado 1 - 2 0,028171 0,058310463 0,2866906 0,6268281 Grado 3 - 4


Sana 0,097592 0,163412488 0,4285396 0,3104562 Grado 1 - 2

Grado 1 - 2 0,088591 0,152365271 0,4252996 0,3337443 Grado 1 - 2

Grado 3 - 4 0,182394 0,239088058 0,3993581 0,1791596 Grado 1 - 2

Grado 3 - 4 0,042185 0,083565395 0,34919 0,5250593 Grado 3 - 4

Grado 1 - 2 0,022716 0,047838562 0,252567 0,6768789 Grado 3 - 4

Grado 3 - 4 0,022134 0,0466998 0,248511 0,6826553 Grado 3 - 4

Grado 1 - 2 0,170608 0,23123133 0,4067604 0,1914007 Grado 1 - 2

Sana 0,219166 0,259094229 0,3739104 0,1478291 Grado 1 - 2

Grado 3 - 4 0,005793 0,012881376 0,088207 0,8931184 Grado 3 - 4


Grado 1 - 2 0,127927 0,195975411 0,4268909 0,2492067 Grado 1 - 2

Sana 0,784581 0,1378673 0,0643596 0,0131925 Sana

Sana 0,738939 0,163443317 0,0807064 0,0169112 Sana

Sana 0,517243 0,260492481 0,1787955 0,0434692 Sana


Sana 0,633652 0,215943701 0,1230239 0,02738 Sana

Sana 0,330938 0,286708981 0,292736 0,0896175 Sana

Sana 0,681978 0,193075149 0,1027454 0,0222016 Sana

Sana 0,552502 0,248776454 0,1607808 0,0379409 Sana

Sana 0,195757 0,247116615 0,3904314 0,1666945 Grado 1 - 2

Sana 0,110356 0,17795667 0,4298063 0,2818814 Grado 1 - 2

Sana 0,348115 0,287453976 0,2808704 0,0835603 Sana

Grado 3 - 4 0,015228 0,032845559 0,1929617 0,7589648 Grado 3 - 4

Grado 1 - 2 0,20491 0,252105057 0,3840771 0,1589075 Grado 1 - 2

Grado 3 - 4 0,059229 0,111315442 0,3933465 0,4361094 Grado 3 - 4

Grado 3 - 4 0,037769 0,075855539 0,332709 0,5536661 Grado 3 - 4

Grado 3 - 4 0,004486 0,010018228 0,0702115 0,9152838 Grado 3 - 4

Grado 3 - 4 0,148502 0,214379167 0,4188635 0,2182555 Grado 1 - 2

Grado 3 - 4 0,111021 0,178680163 0,4297836 0,2805153 Grado 1 - 2

Grado 3 - 4 0,004448 0,009932565 0,0696598 0,9159601 Grado 3 - 4

Grado 3 - 4 0,194837 0,246592435 0,3910608 0,1675097 Grado 1 - 2

Grado 3 - 4 0,00096 0,002167985 0,0162217 0,9806505 Grado 3 - 4

Grado 3 - 4 0,118093 0,186166299 0,4290829 0,266658 Grado 1 - 2



Grado 3 - 4 0,015559 0,033523031 0,1959663 0,7549521 Grado 3 - 4

Grado 3 - 4 0,021353 0,045165027 0,2429299 0,6905517 Grado 3 - 4

Grado 3 - 4 0,038322 0,076832779 0,3349142 0,549931 Grado 3 - 4

Grado 1 - 2 0,044895 0,088187932 0,3581115 0,5088052 Grado 3 - 4


Grado 3 - 4 0,008124 0,017929018 0,1179457 0,8560009 Grado 3 - 4

Grado 3 - 4 0,007548 0,016688821 0,1108639 0,864899 Grado 3 - 4

Grado 1 - 2 0,036633 0,073834737 0,3280374 0,5614952 Grado 3 - 4

Grado 1 - 2 0,337191 0,287071737 0,288387 0,0873505 Sana

Grado 1 - 2 0,034805 0,070553315 0,3201221 0,5745198 Grado 3 - 4

Grado 3 - 4 0,00466 0,010399726 0,0726587 0,9122816 Grado 3 - 4

Capítulo 3. Modelado loglineal de estructuras reproductivas y el disturbio plumero en palma de aceite (Elaeis guineensis Jacq.).

3.1 Resumen

El disturbio plumero (DP), es un disturbio que afecta a palmas de aceite en periodo

reproductivo, es decir, no se han presentado casos en palmas de vivero o recientemente

sembradas en sitio definitivo. Entre el 2014 y 2015 se realizó un conteo de estructuras

reproductivas y se evaluó la severidad del DP en materiales genéticos de tres orígenes

diferentes, los cuales se caracterizan por tener baja, media y alta prevalencia al DP. El

objetivo del trabajo es establecer un modelo matemático que relacione severidad del

disturbio plumero (DP), presencia de estructuras reproductivas y materiales de siembra de

diferentes orígenes genéticos. Para el análisis de los datos se realizaron agrupaciones por

clúster, se crearon tablas de contingencia, se evaluó el riesgo relativo entre severidades,

orígenes genéticos y estructuras, y finalmente se aplicó la metodología del modelado

loglineal para estudiar la dependencia entre las variables de la tabla de contingencia

conformada por palmas clasificadas en dos clústeres: el clúster 1 agrupó palmas en alta

actividad de fructificación mientras el clúster 2 agrupó palmas en baja actividad de

fructificación. Se observó que la actividad de fructificación no se relacionó estadísticamente

con la presencia de DP. También se observó que el origen Brabanta es el menos

susceptible a DP, y que palmas sanas y afectadas por DP se encontraban en su mayoría

en alta actividad de fructificación durante el tiempo en el que se realizó la evaluación.

Palabras clave: clúster, fisiopatía, actividad de fructificación.


3.2 Abstract

Plumero is an oil palm condition that appears during the reproductive period, that is to say,

there have been no cases in nursery palms or recently planted palms. Between 2014 and

2015, reproductive structures were counted to determine the severity of plumero condition

in genetic materials from three different origins in a plantation in Colombia, characterized

by having low, medium and high prevalence of plumero condition. The objective in this

study was to determine the possible relationships between the DP and the presence of

these oil palms´ reproductive structures. The formation and type of reproductive structure

is closely related to oil palm production. For data analysis, clusters, and contingence tables

were created, the relative risk between severities and the genetic origin and structures were

evaluated, and loglineal modeling was used to study the dependence between the variables

of the contingency table made up of palms classified in two clusters: Cluster 1 where palms

were grouped by high fruiting activity and Cluster 2 where palms were grouped by low fruiting

activity. It was observed that the fruiting activity was not statistically related to the presence of

plumero condition. It was also observed that the palms of Brabanta origin are the least

susceptible to plumero condition, and that the healthy palms and affected by plumero

condition are mostly in high fruiting activity during the time in which the study was carried out.

Keywords: Cluster; physiopathy; fructification activity.

3.3 Introducción

Desde el 2010 se ha observado un disturbio caracterizado por reducción de área foliar,

amarillamiento de las hojas jóvenes, rayado clorótico longitudinal paralelo a la nervadura

central, secamiento de las puntas de los folíolos en las siembras más jóvenes y presencia

de bandas amarillas ubicadas generalmente en un solo lado de la nervadura central del

foliolo, la que puede aparecer en uno o varios folíolos y en una o varias hojas del dosel. Al

disturbio se le ha denominado plumero por el parecido al mazo de plumas o de otros

materiales que se sujetan a un mango y que es usado para quitar el polvo, y que hasta

ahora no se le conoce agente causal o factores predisponentes. Resulta interesante poder

analizar como este disturbio afectar la estructura de la planta y lo que eso puede significar

en términos de producción, en el presente artículo se analiza datos para establecer un


49

modelo matemático que relacione severidad del disturbio plumero (DP), presencia de

estructuras reproductivas y materiales de siembra de diferentes orígenes genéticos.

En el contexto de epidemiología vegetal y en áreas afines es común modelar el daño de

una enfermedad sobre tejidos u órganos de las plantas mediante escalas diagramáticas

desarrolladas a partir del área de daño sobre los tejidos, y estos valores suelen usarse

para estimar la severidad de la enfermedad (Belan et al., 2014; Landry et al., 2017; Pinzón

et al., 2017). Si asumimos que la variable respuesta es realmente continua pero que fue

registrada como valores asociados a una escala ordinal, como ocurre en una gran

diversidad de escalas diagramáticas, es posible tratar dicha variable como de naturaleza

categórica. Además, es posible encontrar no solo la variable respuesta de forma

categórica, sino variables explicativas tanto cuantitativas como cualitativas, lo que de cierta

manera resulta un reto para el modelado de los datos, especialmente si se desean construir

tablas de contingencia, pues las variables cuantitativas podrían requerir de categorización

previa bajo algún criterio. Aún bajo una adecuada categorización, es posible que las

diferentes combinaciones de categorías de cada variable generen celdas con frecuencias

nulas o celdas con valores esperados tan pequeños que probablemente fallen a la regla

de Cochran (Kroonenberg y Verbeek, 2018) al momento de ser modeladas, obviamente

siempre que el análisis seleccionado requiera de esta condición. Una solución para esta

dificultad, sobre todo en las variables cuantitativas, podría ser aplicar análisis de

conglomerados para crear estratos característicos que permitan generar niveles en la(s)

variable(s) y poder conformar la tabla de contingencia.

En la presente investigación se realizaron dos conteos de todos los tipos de estructuras

reproductivas que incluyen número de racimos, inflorescencias femeninas, inflorescencias

masculinas y abortos, en donde cada conteo se refiere al número de estructuras

reproductivas de la palma durante un periodo de seis meses, incluso después de dos

conteos no hubo suficiente representación de cierto tipo de estructuras reproductivas como

abortos, por lo que precisamente se aplicó el análisis de conglomerados para la creación

de los estratos para las variables evaluadas. Sin embargo, como las reglas para el número

de estratos son diversas, se construyeron teniendo en cuenta la variable categórica origen,

de modo que los estratos creados contuvieran datos para cada origen, lo cual se logró con


solo dos conglomerados, para finalmente crear la tabla de contingencia tridimensional

entre orígenes, estratos de estructuras y severidad del DP.

Existen diferentes formas de modelar tablas de contingencia, entre los que se destacan los

modelos loglineales, los cuales son una interesante herramienta para modelar datos de tablas

multidimensionales. Aunque la metodología suele aplicarse cuando no existe una clara distinción

entre las variables respuesta y las explicativas que conforman la tabla, algo que ocurre

frecuentemente en estudios observacionales cuando todas las variables son observadas de

modo simultáneo, también puede aplicarse a situaciones donde una categoría, por ejemplo, la

severidad de una enfermedad, puede pensarse con certeza como la variable respuesta.

Adicionalmente, es posible que la severidad haya sido medida simultáneamente con otras

variables como el número de inflorescencias masculinas, femeninas, número de racimos y

número de abortos contados en plantaciones de palma, lo que, en un sentido agronómico, todas

pudieran ser consideradas como respuestas. La idea fundamental detrás del modelado loglineal

es evaluar patrones de dependencia estadística entre las variables que conforman la tabla

(Stokes et al., 2012).

Según Christenssen (1997), los tipos de independencia se relacionan con el tipo de tabla

generada, por ejemplo, se puede tener independencia mutua de las variables origen,

severidad y estructuras reproductivas, independencia conjunta, independencia marginal e

independencia condicional. En vista del interés que pudiera existir en estudiar la relación

entre cualquier par de variables, por ejemplo, origen y severidad controlada por los niveles

de una tercera que en nuestro caso se corresponde con los conglomerados, entonces es

importante hablar de independencia condicional. En este sentido, dos variables son

condicionalmente independientes (por ejemplo, severidad y origen) y marginalmente

independientes cuando origen y severidad y clúster son mutuamente independientes. Estas

formas de independencia son útiles al momento de proponer los modelos loglineales para las

tablas que conforman las variables origen, severidad y clúster.

Para el ajuste de los datos de severidad, origen genético y clúster de estructuras

reproductivas se parte del modelo loglineal saturado para la Tabla 3-2, el cual se escribe

como:

log(𝑚𝑖𝑗𝑘) = 𝜇 + 𝜆𝑖𝑥 + 𝜆𝑖

𝑦 + 𝜆𝑘𝑧 + 𝜆𝑖𝑗

𝑥𝑦 + 𝜆𝑖𝑘𝑥𝑧 + 𝜆𝑗𝑘

𝑦𝑧 + 𝜆𝑖𝑗𝑘𝑥𝑦𝑧,(3.1)


51

donde mijk es la frecuencia esperada de la i-ésima fila, j-ésima columna y k-ésima capa,

que en nuestro caso representa la severidad, el origen y el clúster respectivamente; por lo

que se tienen cero grados de libertad para probar falta de ajuste. En este modelo, cada

par de variables puede ser condicionalmente dependiente. En caso de que las

interacciones de mayor orden en incluso las dobles no resulte significativas, se procede al

ajuste del modelo reducido por las interacciones correspondientes. Finalmente, si ninguna

interacción doble ni la triple resulta significativa se puede ajustar el modelo de

independencia mutua (sin interacciones dobles ni la triple), el cual se escribe como:

log(𝑚𝑖𝑗𝑘) = 𝜇 + 𝜆𝑖𝑥 + 𝜆𝑖

𝑦 + 𝜆𝑘𝑧. (3.2)

Una vez seleccionado el modelo, se usan los datos observados en campo para estimar los

parámetros, las probabilidades de cada celda, así como los valores esperados utilizando

una de las formas disponibles de estimación, a saber, la estimación máximo-verosímil,

pues resulta conveniente cuando se tienen celdas con frecuencias nulas, como pasa en

celdas del origen Brabanta. Este método de estimación es independiente del esquema de

muestreo, ya sea este multinomial, Poisson independiente o producto multinomial (Birch,

1963).

Para evaluar la bondad de ajuste de un modelo loglineal, basta con comparar las

frecuencias observadas y las ajustadas por el modelo utilizando el estadístico Chi-

cuadrado de la razón de verosimilitudes 𝐺2 = 2∑𝑛log(𝑛/�̂�), siendo n y m̂ las frecuencias

observadas y esperadas por el modelo ajustado o también puede usarse el estadístico Chi-

Cuadrado de Pearson; ambos estadísticos tienen distribución Chi-cuadrado asintótica

(cuando se establece un modelo) (Agresti, 2007).

En los estudios observacionales se puede utilizar el riesgo relativo para determinar una

causa probable de algún estado en específico, y se obtiene mediante la expresión

R̂R = (𝑎/(𝑎 + 𝑏))/(𝑐/(𝑐 + 𝑑)), donde a, b, c y d están definidos como los conteos de una

tabla de contingencia 2 x 2; esta medida oscila entre cero e infinito , indicando un valor de

cero que no existe asociación entre el estado de un factor de riesgo y el estado de la

variable respuesta, asumiendo un caso hipotético de que el DP sea la variable respuesta,

un valor de R̂R igual a 1 indica que el riesgo por ejemplo de expresar una enfermedad es

la misma entre los individuos con el factor de riesgo que entre los individuos sin el factor


de riesgo, si la medida del riesgo es mayor que 1 indica que el riesgo de adquirir la

enfermedad es mayor entre los individuos con el factor de riesgo que entre los individuos

sin el factor de riesgo, y un valor menor que 1, indica que es menor el riesgo de adquirir la

enfermedad entre los individuos con el factor de riesgo que entre los individuos sin el factor

de riesgo (Wayne, 2002) . En el presente estudio se utilizó el factor de riesgo para

determinar alguna causa probable entre los orígenes y la severidad del DP, entre las

estructuras reproductivas y el DP para complementar el análisis del modelado loglineal de

la tabla de contingencia tridimensional conformada con los orígenes, la severidad y los

conglomerados generados a partir de las variables reproductivas.

3.4 Materiales y métodos

3.4.1 Localización

La investigación se llevó a cabo en una plantación de palma de aceite de la zona norte de

Colombia, localizada en el municipio de Agustín Codazzi, departamento de Cesar, con

coordenadas 9°56’ N y 73°16’ O, y altitud de 95 m s. n. m., temperatura media 27,5ºC,

humedad relativa 74,3%, precipitación anual 1.057 mm, velocidad del viento 0,32 m s-1 y

radiación solar 5,7 kWh.m-2 día, condiciones correspondientes a la zona de vida Bosque

Seco, con precipitaciones entre 1000 y 2000 mm, una evaporación media anual mayor de

1200 mm (Munévar et al., 2014), las cuales predominaron durante el tiempo de muestreo

(julio de 2014 hasta marzo de 2015).

3.4.2 Caracterización de los suelos en los lotes muestreados

La Plantación objeto de estudio está ubicada entre el piedemonte de la serranía de Los

Motilones y planicies de formación coluvio-aluvial y aluvial. Todos los lotes recibieron riego

por gravedad, limitado en la temporada de verano por la disponibilidad de agua. Los

materiales Congo Mixto y Brabanta se encuentran sembrados es un suelo Typic

endoaquerts, con una pendiente entre 0 y 1 % , sin pedregosidad. Los suelos tienen una

profundidad efectiva muy superficial limitada por el sodio, con drenaje interno y externo

lento, textura arcillo-limosa, bajos en materia orgánica, con pH neutro a ligeramente

alcalino, de mediana capacidad de intercambio catiónico (CIC), alta saturación de calcio,

altos niveles de fósforo en la superficie y bajos en profundidad, adecuados contenidos de

elementos menores con excepción del boro (Fino et al., 2008). El suelo donde se encuentra


53

sembrado el origen genético (Ekona*Djongo) Mongana [(Ek.Dj)*Mo], es un suelo Fluventic

haplustepst, con pendiente que oscila entre 1 y 3 % , sin pedregosidad, profundidad

efectiva profunda (> 100 cm), bien drenados y de textura franca a franca arenosa, con muy

bajo contenido de materia orgánica, baja CIC y bajos niveles de potasio, magnesio, azufre,

boro y zinc (Munévar et al., 2014).

3.4.3 Muestreos de palmas y sus estructuras

Para el muestreo de las palmas en los diferentes lotes con un origen genético por lote, se utilizó

el muestreo hipercubo latino condicional (Minasny et al., 2012), utilizando una red rígida sobre la

posición de la plantación. Las variables incorporadas al muestreo fueron, latitud, longitud y como

variable auxiliar la elevación. Se seleccionaron 385 palmas del origen Brabanta, 230 del origen

Congo Mixto y 285 del origen (Ek.Dj)*Mo, con tamaños proporcionales al número de palmas

totales de cada lote. El muestreo se fijó para cada lote y con la ayuda de la librería clhs del

software R se generó la muestra. Estas muestras conformaron una matriz de observaciones

discriminadas por origen correspondientes al año 2014, sobre las que se recolectaron los datos

asociados a las estructuras reproductivas (conteos de racimos, inflorescencias femeninas y

masculinas, y abortos), donde se evaluó la severidad del DP según la escala diagramática

propuesta por Arias et al. (2014).

3.4.4 Análisis estadístico

Para el modelado de los datos de severidad del DP, origen y estructuras reproductivas

(número de racimos, inflorescencias masculinas, inflorescencias femeninas y abortos), se

procedió inicialmente a la creación de un único factor de clasificación asociado al conteo

de estructuras reproductivas, utilizando análisis de conglomerados con el método de Ward

y distancia Euclídea cuadrática. Se probaron varias opciones del número de

conglomerados y se seleccionaron finalmente dos, pues este número garantizó una menor

cantidad de celdas con frecuencias nulas cuando se cruzó el factor con los orígenes

genéticos [tres niveles: Brabanta, Congo Mixto y (Ek.Dj)*Mo] y los grados de severidad

(seis niveles: Sanas, Banda Amarilla, Grado 1-2 y grado 3-4), por lo que rindió una tabla

tridimensional con total de 2*3*4=24 celdas (Tabla 3-2).

Para caracterizar los conglomerados de las estructuras reproductivas se generaron

promedios para cada estructura de modo que, al momento de relacionar este factor con el


origen y severidad, se pudiera identificar lo que en la práctica significa el clúster 1 y clúster

2. A continuación se partió de la tabla tridimensional con los tres factores y se hicieron

agrupaciones por pares de variables (origen*severidad y clúster*origen) para describir

algunos patrones de asociación. De los valores de la tabla tridimensional (severidad, origen

genético y clúster) se evalúo el riesgo relativo entre origen y severidad.

A continuación, se procedió al modelado loglineal, partiendo del modelo saturado (modelo

1), el cual fue inicialmente reducido al modelo 2 (por ausencia de interacción o asociación

de los tres factores). Seguidamente se construyó el modelo 3 en el cual se eliminó la primera

asociación de orden dos (origen*clúster) y se cerró el modelado loglineal con el modelo

reducido 4, el cual se generó de la eliminación de la segunda interacción doble

(severidad*clúster). El ajuste de modelo final se probó con el test de la razón de la verosimilitud

(Stokes et al., 2012). Finalmente, se obtuvieron los parámetros estimados del modelo 4 y la

significación estadística de cada uno de sus términos. El análisis estadístico finalizó con la

estimación del riesgo relativo y con la obtención de las probabilidades observadas y estimadas

por el modelo para evidenciar el ajuste del modelo propuesto de modo que el lector pueda

fácilmente jerarquizar los eventos con mayores y menores probabilidades de modo que esto

pudiera soportar las conclusiones finales.

3.5 Resultados

Para realizar el análisis se utilizó las categorías de la escala diagramática propuesta por

Arias et al. (2014) con la variación de los grados 1 y 2 en grado 1-2 y los grados 3 y 4 por

el grado 3-4. (Tabla 3-2). Las palmas características del clúster 1 presentaron un alto

número de estructuras reproductivas femeninas contadas como racimos e inflorescencias

femeninas, una alta tasa de abortos y un bajo número de inflorescencias masculinas, en

tanto las palmas características del clúster 2 presentaron un bajo número de estructuras

reproductivas femeninas con baja tasa de abortos y un mayor número de inflorescencias

masculinas (Tabla 3-1). La agrupación representada en el clúster 1 puede definirse como

alta actividad de fructificación y la agrupación representada en el clúster 2 como baja

actividad de fructificación, de acuerdo al término actividad de fructificación introducido por

Broekmans en 1957, el cual se utiliza para referirse al número de racimos entre la antesis

y la madurez. Broekmans además sugirió que la tasa de aborto era más alta durante los

periodos de actividad fructífera (Corley y Tinker, 2003).


55

Tabla 3-1. Caracterización de los conglomerados por variables originales. Representa la

suma de dos conteos en el tiempo.

Clúster Número de Racimos

por palma

Número de Inflorescencias

femeninas por palma

Número de Inflorescencias

masculinas por palma

Número de Abortos por

palma

1 13,26 1,48 0,11 1,01

2 5,86 0,23 1,91 0,21

En la Tabla 3-2 se observa que para todas las severidades el mayor porcentaje de palmas

se ubicó en el clúster 1, es decir, la mayoría de las palmas sanas y afectadas por DP se

encontraron en alta actividad de fructificación. Así mismo en todos los orígenes se

encontraron palmas con alta actividad de fructificación (clúster 1) y palmas con baja

actividad de fructificación (clúster 2), aunque la mayoría de las palmas se encontraban en

alta actividad de fructificación. De acuerdo a los datos 79,0% de las palmas del origen

Brabanta, el 74,7 % del origen (Ek.Dj)*Mo y el 57,0% del origen Congo Mixto se encontró

en alta actividad de fructificación (Tabla 3-2).

En la Tabla 3-2 también se puede observar que el origen Brabanta es menos susceptible

al DP, mientras que (Ek.Dj)*Mo fue el más susceptible, este argumento se confirma con el

cálculo del riesgo relativo de adquirir DP si el material es No Brabanta, cuyo resultado es

1,2 , es decir, hay 1,2 veces mayor probabilidad de que palmas del origen (Ek.Dj)*Mo y

Congo Mixto sean afectadas por DP que palmas del origen Brabanta. El riesgo relativo de

adquirir DP en una palma con alta o baja actividad de fructificación es igual a 1, por lo que

se tiene la misma probabilidad de que palmas en alta y baja actividad de fructificación

puedan estar sanas o afectadas por DP (Figura 3-1).

Figura 3-1. Riesgo relativo adquirir DP a) en material No Brabanta del clúster 1, b) en

material No Brabanta del clúster 2, c) clúster 2 en todos los orígenes genéticos.

a b c


Tabla 3-2. Distribución de frecuencias para clúster, origen y severidad

Clúster Origen

Severidad

Sana Banda Amarilla Grados 1 - 2 Grados 3 - 4 Total

Clúster 1

Brabanta 300 (77,9 %) 0 (0,0 %) 1 (0,3 %) 3 (0,8 %) 304 (79,0 %)

Congo Mixto 110 (47,8 %) 4 (1,7 %) 6 (2,6 %) 11 (4,8 %) 131 (57,0 %)

(Ek.Dj)*Mo 164 (57,5 %) 8 (2,8 %) 15 (5,3 %) 26 (9,1 %) 213 (74,7 %)

Clúster 2

Brabanta 80 (20,8 %) 0 (0,0 %) 0 (0,0 %) 1 (0,3 %) 81 (21,0 %)

Congo Mixto 90 (39,1 %) 2 (0,9 %) 2 (0,9 %) 5 (2,2 %) 99 (43,0 %)

(Ek.Dj)*Mo 56 (19,6 %) 6 (2,1 %) 5 (1,8 %) 5 (1,8 %) 72 (25,3 %)

Total

Brabanta 380 (98,7 %) 0 (0,0 %) 1 (0,3 %) 4 (1,0 %) 385 (100 %)

Congo Mixto 200 (87,0 %) 6 (2,6 %) 8 (3,5 %) 16 (7,0 %) 230 (100 %)

(Ek.Dj)*Mo 220 (77,2 %) 14 (4,9 %) 20 (7,0 %) 31 (10,9 %) 285 (100 %)

Para el modelado de la independencia en la tabla tridimensional se partió de una muestra

con n observaciones clasificadas con respectos a tres categorías [severidad(X) , origen(Y)

y clúster(Z)], con probabilidades de cada celda denotadas por 𝜋ijk y con probabilidades

marginales denotadas 𝜋i++, 𝜋+j+ y 𝜋++k, con i=1Λ, I; j=1,Λ, J y k=1,Λ, K , siendo I, J y K los

niveles de cada variable categórica. La distribución de los conteos para X e Y en diferentes

valores de Z se ilustra particionando la Tabla 3-2 en los niveles de Z, es decir, en dos tablas

bidimensionales asociadas a cada clúster (tablas parciales), lo que al sumar estas tablas

generó la tabla marginal X, Y que omite a Z (Tabla 3-1). Los tipos de asociación que

exhiben tablas parciales y marginales podrían ser bien diferentes tal como en nuestro caso.

La Tabla 3-1 muestra la tabla marginal que se generó al sumar las celdas de las dos tablas

parciales correspondientes a los conglomerados.

Los análisis de los modelos (1), (2) y (3) se correspondió con los modelos descritos en la

introducción. La Tabla 3-3 resume el análisis para cada modelo. Los grados de libertad

(Gl) se mantienen en cada modelo y solo cambió el de la razón de probabilidad. Para el

esquema de muestreo multinomial con 24 categorías de respuesta (4*3*2) se inició el

proceso de modelado con el modelo saturado, resultando no significativa la interacción

triple usando el test G2 (prob1= 0,6180). El efecto marcado con "*" contiene uno o más


57

parámetros redundantes o restringidos, lo que ocurre cuando algunos parámetros del

modelo son infinitos como consecuencia de que algunas variables predicen perfectamente

la respuesta por existir ceros en la tabla de contingencia. En este sentido resultó

conveniente reducir el número de efectos en el modelo, pues la otra estrategia

recomendada del colapsado de categorías se hizo desde el principio cuando se unieron

los grados de severidad 1 y 2 como grado1-2 los grados 3 y 4 como grado3-4, aun así,

para el clúster 2 de los orígenes Brabanta y (Ek.Dj)*Mo siguieron presentes varias celdas

con frecuencias nulas.

Tabla 3-3. Modelos Loglineales ajustados

Fuente Modelo 1 Modelo 2 Modelo 3 Modelo 4

Gl X12 prob1 Gl X2

2 prob2 Gl X32 prob3 Gl X4

2 prob4

Severidad

(S) 3 222,4 <0,0001 3 290,5 <0,0001 3 285,5 <0,0001 3 331,4 <0,0001

Origen (O) 2 11,2 0,0038 2 11,7 0,0028 2 16,2 0,0003 2 16,1 0,0003

S*G 5* 23,8 0,0002 5* 37,9 <0,0001 5* 37,0 <0,0001 5* 36,8 <0,0001

Clúster (C) 1 11,0 0,0009 1 27,4 <0,0001 1 26,7 <0,0001 1 161,3 <0,0001

S*C 3 1,1 0,7723 2 35,6 <0,0001 3 2,6 0,4616 - - -

O*C 2 3,6 0,1685 3 3,4 0,3385 - - - - - -

S*O*C 4* 2,7 0,6180 - - - - - - - - -

Razón de

verosimilitud 0 . . 4 2,4 0,6112 6 38,1 <0,0001 9 40,7 <0,0001

Para el modelo 2 (reducido por interacción triple), pudo notarse como la interacción doble

(severidad*clúster) no resultó significativa (prob2= 0,3385), con lo que se propuso otro

modelo más parsimonioso que excluyó esta interacción (modelo 3), sin embargo, en este

modelo apareció nuevamente una interacción doble no significativa (severidad y clúster)

(prob3= 0,4616). Finalmente el modelo de mejor ajuste (basado en el test de la razón de la

verosimilitud ) resultó ser el modelo 4 , ya que, en este modelo todos los efectos resultaron

significativos inclusive la interacción doble severidad*origen, por lo que estos dos efectos

principales no se discutieron por las significaciones que aparecieron en la Tabla 3-3, en su

lugar se utilizaron los resultados de la Tabla 3-4 donde se presentaron los parámetros

estimados del mejor modelo seleccionado de la Tabla 3-3, utilizando como niveles de

referencia la severidad en grado 3 - 4 y el origen Congo Mixto, lo que sugirió que palmas

sanas son diferentes a las palmas afectadas por DP, las palmas de los orígenes Brabanta


y (Ek.Dj)*Mo difieren del origen Congo Mixto, el clúster 1 de estructuras reproductivas

difiere del clúster 2 y algunas interacciones origen*severidad son diferentes desde el punto

de vista estadístico. En el caso de los clústeres de estructuras reproductivas que, aunque

resultaron significativos, no pertenecen a ninguna interacción significativa que involucrara

el efecto, lo que se interpretó como diferencias altamente significativas entre

conglomerados lo que una vez más justifica la agrupación que se hizo de las estructuras

reproductivas.

Tabla 3-4. Parámetros estimados del modelo reducido 4

Efecto Estimación Error

Estándar X2 prob.

S (sana) 3,12 0,38 69,12 <0,0001

S (banda amarilla) -2,61 0,84 9,65 0,0019

S (Grado 1-2) -0,62 0,19 11,01 0,0009

O (Brabanta) -1,76 0,74 5,66 0,0174

O ((Ek.Dj)*Mo) 1,19 0,38 9,69 0,0019

C (1) 0,47 0,04 161,25 <0,0001

S*O (sana * Brabanta) 2,15 0,74 8,46 0,0036

S*O (sana * [(Ek.Dj)*Mo]) -1,34 0,39 12,04 0,0005

S*O (banda amarilla * Brabanta) -3,05 1,68 3,31 0,0688

S*O (banda amarilla * [(Ek.Dj)*Mo]) 1,64 0,80 4,18 0,0410

S*O (Grado 1-2 * Brabanta) 0,29 0,35 0,68 0,4084

S*O (Grado 1-2 * [(Ek.Dj)*Mo]) . . . .

En la Tabla 3-5 se presentan las estimaciones máximo-verosímiles, cuyos valores indican

que lo más probable que ocurra en un lote, es que las palmas se encuentren sanas y con

alta actividad de fructificación, y lo menos probable, es que estén afectadas por el DP.

También es de destacar que, las palmas afectadas por DP también se percibieron con

mayor probabilidad de tener una alta actividad de fructificación, sin embargo, esto no quiere

decir estrictamente que la producción del cultivo no se vea afectada, de acuerdo con lo

postulado por Ibagué (2014) las palmas afectadas por el DP producen racimos con menor

peso, generado posiblemente por la disminución del área foliar.


59

Tabla 3-5. Valores predichos de verosimilitud máxima para probabilidades

Severidad Origen Clúster Valor observado Valor estimado

Probabilidad Err. Est. Probabilidad Err. Est. Residual

Sana Brabanta 1 0,3333 0,0157 0,3039 0,0134 0,0295

Sana Brabanta 2 0,0889 0,0095 0,1184 0,0078 -0,029

Sana Congo Mixto 1 0,1222 0,0109 0,1599 0,0105 -0,038

Sana Congo Mixto 2 0,1000 0,0100 0,0623 0,0051 0,0377

Sana (Ek.Dj)*Mo 1 0,1822 0,0129 0,1759 0,0109 0,0063

Sana (Ek.Dj)*Mo 2 0,0622 0,0081 0,0685 0,0054 -0,006

Banda amarilla Congo Mixto 1 0,0044 0,0022 0,0048 0,0020 -3,50E-04

Banda amarilla Congo Mixto 2 0,0022 0,0016 0,0019 0,0008 0,0004

Banda amarilla (Ek.Dj)*Mo 1 0,0089 0,0031 0,0112 0,0030 -0,002

Banda amarilla (Ek.Dj)*Mo 2 0,0067 0,0027 0,0044 0,0012 0,0023

Grado 1-2 Brabanta 1 0,0011 0,0011 0,0011 0,0011 0

Grado 1-2 Congo Mixto 1 0,0067 0,0027 0,0064 0,0023 0,0003

Grado 1-2 Congo Mixto 2 0,0022 0,0016 0,0025 0,0009 -2,70E-04

Grado 1-2 (Ek.Dj)*Mo 1 0,0167 0,0043 0,0160 0,0036 0,0007

Grado 1-2 (Ek.Dj)*Mo 2 0,0056 0,0025 0,0062 0,0014 -6,70E-04

Grado 3-4 Brabanta 1 0,0033 0,0019 0,0032 0,0016 0,0001

Grado 3-4 Brabanta 2 0,0011 0,0011 0,0012 0,0006 -1,30E-04

Grado 3-4 Congo Mixto 1 0,0122 0,0037 0,0128 0,0032 -5,70E-04

Grado 3-4 Congo Mixto 2 0,0056 0,0025 0,0050 0,0013 0,0006

Grado 3-4 (Ek.Dj)*Mo 1 0,0289 0,0056 0,0248 0,0044 0,0041

Grado 3-4 (Ek.Dj)*Mo 2 0,0056 0,0025 0,0097 0,0018 -0,004

3.6 Discusión

Resulta interesante agrupar en clústeres los conteos de estructuras reproductivas en

palma de aceite, para analizar el estado en el que se encuentra la planta en términos

reproductivos bajo el concepto de actividad de fructificación, concepto introducido por

Broekmans en 1957 (Corley y Tinker, 2003). Los clústeres determinados en este trabajo

se relacionan con lo encontrado en la bibliografía de estructuras reproductivas en palma

de aceite. Según lo propuesto por Broekmans (1957) la tasa de aborto es mayor durante

los periodos de alta actividad de fructificación, es decir, cuando hay un alto número de

racimos; lo que indica que las palmas del clúster 1 se encontraron en alta actividad de

fructificación y las palmas del clúster 2 en baja actividad de fructificación.


La actividad de fructificación puede generar oscilaciones negativas de retroalimentación y

ciclos de rendimiento endógenos, es decir, una alta actividad de fructificación causa una

alta tasa de aborto y por lo tanto un bajo número de racimos y baja de actividad de

fructificación, que a su vez da como resultado una baja tasa de abortos y así sucesivamente

(Corley y Tinker, 2003). Por otra parte, la alta actividad de fructificación tiene un efecto sobre

la diferenciación de sexos (Haines y Benzian, 1956), sin embargo, no solo la actividad de

fructificación explica la diferenciación de sexos, estudios realizados por Corley y Hong (1982)

indican que el riego disminuye el número de inflorescencias masculinas, así como la humedad

relativa alta (Mite et al., 2000). Las hormonas también están relacionadas con la relación de

sexos, Corley (1976) mostró que aplicaciones de ácido giberélico incrementan la producción

de inflorescencia masculinas. En general la combinación de la señales ambientales e interna

de la planta dan como resultado oscilaciones entre la proporción de sexos y el rendimiento

(Cros et al., 2013).

La mayoría de las palmas del estudio (sanas y afectadas por DP) se encontraba en alta

actividad de fructificación, lo que se considera esperado, ya que, la zona de estudio tiene

altos niveles de radiación solar, según lo propuesto por Beirnaert (1935) y Sparnaaij et al.

(1963), la radiación solar aumenta el contenido de carbohidratos y esto a su vez en la

proporción de sexos, por lo que altos niveles de radiación solar induce una serie de

procesos que generan mayor formación de inflorescencias femeninas.

Los orígenes (Ek.Dj)*Mo y Brabanta resultaron con más palmas en alta actividad de

fructificación que las palmas del origen Congo Mixto, sin que se considere que el origen

Congo Mixto sea menos productivo que los demás orígenes. Puede ser que el origen

Congo Mixto genere producciones cíclicas y que los orígenes (Ek.Dj)*Mo y Brabanta

generen producciones bien distribuidas durante el tiempo. Pallas et al. (2013) indica que

en una plantación cada palma puede presentar su propio ritmo de producción,

encontrándose bajo una misma condición agronómica palmas en ciclo femenino y ciclo

masculino, siendo este un factor determinístico para que un origen tenga producciones

cíclicas o bien distribuida a lo largo del año (Corley y Tinker, 2003).

Pallas et al. (2013) encontró que se genera una disminución del número de racimos,

número de inflorescencias femeninas, se mantiene el número de inflorescencias


61

masculinas y aumentan el número de abortos entre 5 y 17 meses después de iniciada una

defoliación en un cultivo de palma de aceite, entre tanto Ajambang et al., (2015) indica que

el número de inflorescencias masculinas aumenta entre uno y dos meses después de una

defoliación en palma de aceite, a pesar de que las palmas afectadas por DP tiene menor

área foliar que las palmas sanas, no se disminuye el número de racimos, de inflorescencias

femenina, ni aumenta el número de abortos probablemente porque la disminución del área

foliar evidente en las palmas afectadas por DP, no es tan significativa para generar este

efecto sobre las palmas.

3.7 Conclusiones

Se observó que la actividad de fructificación no se relacionó estadísticamente con la

presencia de DP, es decir, no se observan diferencias en la formación en número de

abortos, racimos, inflorescencias femeninas y masculinas en palmas sanas o afectadas

por DP, sin embargo, esto no indica que la producción del cultivo no se vea afectada, ya

que, se disminuye el peso promedio de los racimos (Ibagué, 2014). El uso de clúster

resultó una metodología interesante para analizar datos como abortos y numero de

inflorescencias en palma de aceite, cuyos valores son cero en varias de las palmas

involucradas en los conteos. El uso de tablas de contingencia y valoración de riesgo

relativo sirvió para comprobar que el origen Brabanta es el menos susceptible al DP.

3.8 Bibliografía

Agresti, A. 2007. Contingency tables. En: An introduction to categorical data analysis. Second

edition. Wiley Series in probability and statistic. p. 21-64.

Ajambang, W., S. Ardie, H. A. Volkaert, M. Galdima y S. Sudarsono. 2015. Huge carbohydrate

assimilates delay response to complete defoliation stress in oil palm (Elaeis guineensis

Jacq.) Emir. J. Food Agric 27 (1), 126-137.

Arias, N., D. Ibagué y A. Ospino. 2014. Guía de bolsillo. Identificación y registro del plumero

en palma de aceite. Colombia / Centro de Investigación en Palma de Aceite CENIPALMA.

58 p.


Beirnaert, A. 1935. Introduction à la biologie florale du palmier à huile (Elaeis guineensis

Jacquin). INEAC. Serie Scientifique, 5, 42p.

Belan, L. L., E. A. Pozza, M. L. Freitas, R. M. Souza, W. C. Junior y J. M. Oliveira. 2014.

Diagrammatic Scale for Assessment of Bacterial Blight in Coffee Leaves. J Phytopathol

162 (11-12), 703-843.

Birch, M. W. 1963. Maximun likelihood in three-way contingency tables. Journal of the Royal

Statistical Society. 25 (1), 220-233.

Broekmans, A. F. M. 1957. Growth, flowering and yield of the oil palm in Nigeria. Journal of

the West African Institute for Oil Palm Research, 2, 187 -220.

Corley, R. H. V. 1976. Sex differentiation in oil palm, effects of growth regulators. Journal of

Experimental Botany, 27 (3), 553 - 558.

Corley, R. H. V. y T. K. Hong. 1982. Irrigation of oil palms in Malaysia. En: The oil palm in

agriculture in the eighties. Vol 2 (Ed. B y E Pushparajah and Chew P. S.). Kuala Lumpur.,

Incorporated Society of Planters. p. 343 – 346.

Corley, R. H. V. y Tinker, P. B. H. 2003. The oil palm. 4th edition. Blackwell Science. 592 p.

Christenssen, R. 1997. Log-Linear Models and Logistic Regression. Second Edition. Springer.

USA. 484 p.

Cros, D., A. Flori, L. Nodichao, A. Omoré y B. Nouy. 2013. Differential response to water

balance and bunch load generates diversity of bunch production profiles among oil palm

crosses (Elaeis guineensis). Tropical Plant Biology 6 (1), 26-36.

Fino, W., I. Valencia, H. Carrillo y F. Quiroga. 2008. Estudio detallado y semidetallado de

suelos. Palma Sicarare S. A. Pororo y Tamacá S. A. Agustín Codazzi., Cesar. Colombia.

https://www.researchgate.net/journal/0022-0957_Journal_of_Experimental_Botany

https://www.researchgate.net/journal/0022-0957_Journal_of_Experimental_Botany


63

Haines, W. B. y B. Benzian. 1956. Some manuring experiments on oil palm in Africa. Empire

Journal of Experimental Agriculture, 24, 137 - 160.

Ibagué, D.F. 2014. Caracterización y evolución de síntomas del plumero en palma de aceite.

Revista Palmas 35 (4), 101-110.

Kroonenberg, P. M. y A. Verbeek. 2018. The Tale of Cochran’s Rule, My Contingency Table

has so Many Expected Values Smaller than 5., What Am I to Do? The American

Statistician, 0, 1-9.

Landry, C., F. Bonnot, V. Ravigné, J. Carlier, D. Rengifo, J. Vaillant y C. Abadiea. 2017. A foliar

disease simulation model to assist the design of new control methods against black leaf

streak disease of banana. Ecological Modelling 359, 383 – 397.

Manjeri, G., R. Muhamad y S. G. Tan. 2014. Oryctes rhinoceros Beetles., an oil palm pest in

Malaysia. Annual research y review in biology, 4 (22), 3429-3439.

Minasny, B., B. P. Malone y A. B. McBratney. 2012. Digital Soil Assessments y Beyond,

proceedings of the 5th global workshop on digital soil mapping 2012, Sydaney, Australia

CRC Press, Taylor and Francis Group, 482 p.

Mite, F., M. Carrillo y J. Espinosa. 2000. Influencia de la fertilización y el riego sobre el

desarollo, nutrición y rendimiento de la palma africana en la zona de Quevedo. Palmas,

21 (1), 99-106.

Munévar, F. y E. Garzón. 2014. Estudio detallado de suelos y aptitud para el cultivo de

palma de aceite. Predios Santa Rosa, Caribia, Villa Carolina de Palmas Sicarare S. A.

S y subdivisión Unión de Palmas Tamaca S. A. S. Agustín Codazzi, Cesar.

Pallas, B., I. Mialet-Serra, L. Rouan, A. Clement-Vidal, J. Caliman y M. Dingkuhn. 2013. Effect

of source-sink ratios on yield components., growth dynamics and structural characteristics of

oil palm (Elaeis guineensis) bunches. Tree Physiology, 33, 409 – 424.


Pinzón, A.M., F. Pereira, L. Pereira, G.A. Álvarez, C.C. Almeida, F.A. Moretti., F.H.

Vasconcelos, J.T. Souza. 2017. Development and Validation of a Diagrammatic Scale

to Assess the Severity of Black Rot of Crucifers in Kale. Journal of Phytopathology 165

(3), 195-203.

Sparnaaij, L. D., A. R. Rees y L. C. Chapas. 1963. Annual yield variation in the oil palm. J.

West African Institute Oil Palm Research, 4, 111‐125.

Stokes, M. E., C. S. Davis y G. G. Koch. 2012. Categorical Data Analysis Using SAS. Third

edition. SAS Institute Inc Cary, NC, USA. 620 p.

Wayne, D. 2002. Bioestadística. Base para el análisis de las ciencias de la salud, 4th

edición. Limusa Wiley. 736 p

Capítulo 4. Conclusiones y recomendaciones

A nivel foliar, las palmas afectadas por el disturbio plumero (DP) tienen bajo contenido de

S, Se, Mo y B, y alto contenido de Fe en comparación a las palmas sanas, sin que se

presente alguna relación con el contenido de nutrientes en el suelo. En relación a los

síntomas, una palma afectada por el DP, reduce inicialmente su área foliar, seguidamente

se presenta un aumento en la producción de raíces terciarias y cuaternarias, variable que

disminuye en grados más avanzados, se genera un aumento en el grosor de la lámina

foliar y se da una reducción del contenido de clorofila total. Entre tanto, la actividad de

fructificación de las palmas afectadas por DP se mantiene similar a la actividad de

fructificación de palmas sanas en condiciones similares.

Con el objetivo de ampliar la frontera de conocimiento en relación al disturbio plumero se

podrían plantear estudios como: un muestreo de suelo en diferentes tiempos, donde se

tenga en cuenta diferentes profundidades con el objetivo de confirmar que no existe

relación entre el contenido de nutrientes en suelo y el DP. También se propone realizar un

muestreo foliar en diferentes zonas agroecológicas para identificar, si aun en diferentes

tipos de suelo y climas, las palmas afectadas por plumero presentan bajo contenido de S,

Se, Mo y B, así como alto contenido de Fe. El siguiente paso sería tomar muestras en

diferentes tejidos de la planta, para identificar si estos nutrientes se concentran en tejidos

diferentes a los foliolos.

En relación a la morfología de la hoja, se podrían realizar estudios histológicos para

observar cambios estructurales, incluso hacer énfasis en las bandas amarillas. También

sería importante conocer si el bajo peso del racimo de la palma afectada por plumero

corresponde a un bajo peso de los frutos en general por la baja producción de

fotoasimilados que llegan al vertedero, o corresponden a anomalías en la formación de

flores y frutos.

Bibliografía

Albrigo, L.G. y R.H. Young. 1981. Phloem zinc accumulation in citrus trees affected with

blight. HortScience 16, 158-160.

Alhudaib, K., Y. Arocha, M. Wilson y P. Jones. 2007. “Al-Wijam”, a new phytoplasma

disease of date palm in Saudi Arabia. Bulletin of Insectology 60 (2), 285-286.

Ammar, M. I., M.A. Amer, M. F. Rashed. 2005. Detection of Phytoplasma associated with

yellow streak disease of date palms (Phoenix dactylifera L.) in Egypt. Egyptian

Journal Virology 2, 74-86.

Arias, N. 2015. Avances y plan de trabajo para 2015. Reunión grupo de trabajo. Cenipalma

16 de diciembre de 2014 p 4.

Cayón, D.G., C.A. Avellaneda y F. Rodriguez. 2007. Aspectos fisiológicos asociados a

marchitez letal de la palma de aceite. Palmas 28 (1), 373-382.

Fedepalma. 2015. Anuario estadístico 2015: La agroindustria de la palma de aceite en

Colombia y en el mundo.

Najib, S., S. Ben, A. Bourogaa, N. Namsi y R. Gargouri-Bouzid. 2013. Modulated

expression of ion transporters may be responsible for manganese deficiency in brittle

leaf disease affected date palm (Phoenix dactylifera l.) trees. Physiological and

Molecular Plant Pathology 84, 61-69.


Namsi, A., M. Montarone, P. Serra, O. Ben Mahamoud, M. Takrouni, A. Zouba, O.

Khoualdia, J. Bove y N. Duran-Vila. 2007. Manganese and brittle leaf disease of date

palm trees. Journal of plant pathology 89 (1), 125 – 136.

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