Por qu las serpientes tienen dos penes?

Lmina de Laszlo, 1975

Hace poco alguien me pregunt Por qu la serpientes tienen dos penes? Cuando intent contestar la pregunta me di cuenta de que en realidad no conoca la respuesta. Saba que solo usan uno cada vez, y un vez llegu a or que esto era as para que los machos pudieran copular con las hembras sin que importara de que lado se colocaran estas, pero en realidad ya no me parece que esto tenga mucho sentido, sobre todo considerando que los lagartos tambin tienen dos penes. Juntos, los dos penes de los Squamata (serpientes y reptiles) se denominan hemipenes, y cada uno es llamado hemipene. Cada hemipene esta asociado con un solo testiculo, lo que implica que el esperma producido por el testculo derecho es eyaculado por el hemipene derecho y el esperma producido por el testculo izquierdo se excreta por el hemipene izquierdo. Los hemipenes habitualmente estn almacenados de dentro afuera en la base de la cola, formando un bolsillo en el que se puede introducir una sonda y, bueno, sondarlo para comprobar el sexo del lagarto o el ofidio. Este proceso se muestra con mucha claridad en el grfico de arriba. Durante el apareamiento uno de los hemipene se evierte como cuando nos quitamos un calcetn. El Dimorfimso Sexual es raro en las serpientes, exceptuando que las serpientes machos casi siempre tienen colas mas largas y gruesas que las hembras para poder almacenar sus hemipenes.

Algunos ejemplos de hemipenes de serpientes; foto de Robert Jadin Los hemipenes son unos de los caracteres derivados compartidos de los Squamatas (serpientes y lagartos), que los distinguen de otros reptiles (tuataras, tortugas, cocodrilos y aves), todos los cuales tiene un solo pene o ninguno. En general, los hemipenes de las serpientes estn dotados de un surco, el llamado sulcus spermaticus, por donde corre el esperma. Imaginad un canal mas que una tubera, aunque durante el apareamiento la pared del tracto reproductivo femenino forma la otra parte del conducto que nosotros los mamferos poseemos ntegro. A veces los hemipene poseen varias espinas, ramas, agarres y otras proyecciones que habitualmente corresponden con la anatoma cloacal de las serpientes hembra de la misma especie, formando una especie de mecanismo llave-cerradura que asla las distintas especies al dificultar los apareamientos entre individuos de especies no relacionadas. La increblemente amplia variedad de estructuras de los hemipenes ha sido utilizada por este motivo en la taxonoma de las serpientes en alguna que otra ocasin.

Pero, por qu dos? No lo hara un solo hemipene igual de bien, ya que, de todos modos, el macho solo usa uno cada vez? Echemos un rpido vistazo al cronograma de la reproduccin de las serpientes. La serpiente chico se encuentra con la serpiente chica. Pasan algn tiempo juntos, entrelazan sus colas, y el macho inserta uno de sus hemipenes y as el esperma encuentra un camino seguro de una cloaca a otra. Pero al contrario que los humanos, las serpientes hembra tienen mucho control sobre si se quedan embarazadas o no tras la cpula. Ya que las mejores condiciones para el apareamiento no son necesariamente las mejores condiciones para la ovulacin y las serpientes hembra gestantes pueden almacenar esperma, durante mucho tiempo, hasta 5 aos y posiblemente mas. Para ello, poseen receptculos especializados en sus tractos reproductivos. En realidad, puede ser bastante difcil distinguir entre almacenamiento de esperma a largo plazo y partenognesis facultativa (una forma de reproduccin asexual) sin ayudarnos de tcnicas moleculares que determinen si las cras comparten todos o solo algunos de sus genes con la madre. Esto ocurre en el segundo caso porque una serpiente hembra a veces se queda embarazada mucho tiempo despus de la cpula. Si se ha apareado con varios machos, la puesta (en especies ovparas) o la camada (en vivparas) de cras puede ser una mezcla de ejemplares de mltiples padres. Sorprendentemente, puede controlar el esperma de que padre utilizar para fertilizar sus huevos, aunque an no sepamos con claridad como lo logra. Debido a esta capacidad para la fertilizacin diferida, se piensa que la competicin entre los espermatozoides y la eleccin oculta de pareja por parte de la hembra son mas intensas en los reptiles que en otras especies que habitualmente fertilizan justo despus de la inseminacin. Las serpientes hembra pueden aparearse con mltiples machos, y pueden entonces elegir a su conveniencia entre todos los espermas cada vez que se reproduzca en los prximos aos, as que algunas serpientes machos pueden aparease con muchas hembras pero no producir nunca cras porque su esperma siempre sea considerado inferior. Esto tambin puede dar situaciones muy extraas, como serpientes machos que son padres, mucho tiempo despus de haber muerto.

Hemipenes de Arriba: Vibora de Montaa

(Ovophis monticola) Centro: Culebra Comedora de

Babosas (Pareas macularius)

Abajo: Cobra Escupidora Siamesa (Naja siamensis)

fotos de Sjon Hauser Todo esto puede complicar la vida de las serpientes macho porque su paternidad est incluso menos clara que la de otros vertebrados machos. Por tanto, el xito reproductivo de la serpiente macho esta muy probablemente ligado al nmero de espermatozoides que pueda transferir a una hembra (aunque esto sea difcil de cuantificar). Puede que esta sea una de las principales razones de porque los machos de serpientes y lagartos poseen dos penes. As, cada testculo est dedicado a un solo hemipene y el patrn de uso

alternante de hemipenes da al macho una segunda oportunidad de transferir una carga de esperma fresco incluso si se ha apareado recientemente. En los humanos y en la mayora de los mamferos el esperma de ambos testculos se mezcla antes de la eyaculacin as que estas especies solo tienen una oportunidad de inseminar antes de entrar en periodo refractario (chicos, ya sabis a lo que me refiero). De hecho, un patrn alternativo es lo que observamos cuando realizamos ese tipo de experimentos en el que toda serpiente suea con participar (para ser totalmente correctos, hay que decir que la mayora de estos experimentos se realizan con lagartos, pero la base es la misma). Un lagarto macho se aparea con una hembra, lo que agota todo el esperma de ese lado del tracto reproductivo, pero despus el macho puede usar su otro hemipene para inseminar a otra hembra diferente. Solo alterna el hemipene si la segunda oportunidad de cpula se produce durante el periodo refractario, que dura algunos das. Si las oportunidades de apareamiento son frecuentes y logramos evitar que se produzca la alternancia (colocando una pequea pieza de cinta sobre uno de los lados de la cloaca), su contaje de esperma es mucho mas bajo en su segundo y tercer intento de apareamiento.

Apareamientos de Crtalos Diamantes Occidentales, Crotalus atrox (fotos de

Clark et al. 2014) Para una serpiente hembra es una ventaja poder aparearse con cuantos machos pueda, ya que as dispone de una amplia variedad de esperma donde elegir. Las vboras hembra con mas parejas tienen una mayor tasa de supervivencia de las cras, probablemente debido a la menor endogamia y a una mayor diversidad gentica donde poder elegir, especialmente en regiones del genoma donde esta diversidad es importante, como el MHC, que codifica las protenas implicadas en el reconocimiento de patgenos en el

desencadenamiento de la respuesta inmune. Muchas especies, incluyendo a los humanos, seleccionan sus parejas basndose en parte en las disimilitudes de MHC (que pueden determinar por el olfato), y puede que este tambin sea el caso de las serpientes. De todos modos, a menudo muchos machos y hembras de serpientes no tienen mucho tiempo para estar juntos, ya que solo estn en el mismo sitio en el mismo momento durante breves periodos de tiempo en primavera y en otoo cuando estn entrando y saliendo de sus lugares de hibernacin, lo que probablemente implique que tienen que tomar con rapidez la decisin de con que pareja van a aparearse. Sin embargo, un reciente trabajo de Rulon Clark et al. muestra que los machos de Crtalos Diamante Occidentales poseen diferentes estrategias de apareamiento dependiendo del tamao de sus cuerpos. Los machos mas grandes eran mas propensos a escoltar sus parejas durante la estacin activa. Curiosamente, este comportamiento no asegura que sean los padres de mas cras, ya que las hembras han almacenado semen de aos anteriores. En uno de los ejemplos mas extremos de los apareamientos estudiados, las Serpientes de Jarretera Comn en Canad emergen en gran cantidad en primavera y se aparean inmediatamente despus de emerger. Al contrario que la mayora de las serpientes, se produce un conflicto entre machos y hembras para ver que sexo maximiza su xitos reproductivos. Tambin existe cierta evidencia de que los machos de serpiente de jarretera son "diestros", ya que prefieren usar su hemipene derecho a menos que lo hayan usado recientemente (este comportamiento est conectado al hecho de que el testculo derecho es mas grande en estas especies) Hay menos estudios sobre los sistemas de apareamiento de las serpientes tropicales, que no hibernan en ningn momento del ao, pero sospecho que hay mas diversidad en partes del mundo donde el clima siempre es clido (pero que aun no hemos estudiado). Un estudio ha hallado que los machos mas grandes de Serpiente Gris Pizarra (Stegonotus cucullatus) de las zonas tropicales de Australia tienen mas cras que los machos mas pequeos, que es una situacin similar a la de muchas serpientes de climas templados, pero las causas exactas evolutivas de este fenmeno son complejas y an no se han determinado.

Hemipenes de Arriba: Serpiente Rata Indo-china (Ptyas korros)

Centro: Serpiente Kukri Rayada (Oligodon fasciolatus) Abajo: Serpiente Negra Comn (Sibynophis collaris)

Todo esto genera algunas cuestiones sobre la evolucin de los penes en los vertebrados. He buscado, pero no he logrado encontrar ni una sola especie de Squamata que haya perdido sus hemipenes. Los mas parecido que he hallado es la subfamilia africana Psammophiinae (que tambin incluye a las enigmticas serpientes abrillantadoras de escamas), que poseen pequeos hemipenes y una conducta copulatoria muy peculiar, cuyas causas y consecuencias son solo dos de las muchas cosas que desconocemos de las psammophiinas. Los testculos asimtricos de las Serpientes de Jarretera macho pueden ser otro ejemplo pero sus testculos izquierdo y derecho son de igual tamao. Debido a que los penes no fosilizan bien, no sabemos mucho sobre la anatoma de las serpientes y lagartos extintos, pero podemos asumir que el ancestro comn de todos los Squamata tena hemipenes. Aunque varios de los otros reptiles han perdido sus penes (y en algunos casos han re-evolucionado a algunas estructuras realmente extraas como los penes de ostras, emes, patos, caimanes, tortugas, y puede que incluso dinosaurios), existen ciertas similitudes entre los hemipenes de los Squamata y los rganos reproductores de algunos de los mamferos ms primitivos, los monotremas. Al igual que las serpientes, pero al contrario que otros mamferos, los equidnas poseen testculos internos conectados por separado con un pene de cuatro cabezas, similar a los hemipenes de las serpientes y los lagartos, pero unidos por la base. Los equidnas machos solo usan un lado (que soporta dos cabezas) a la vez (podis ver un video aqu), alternando ambos lados al igual que la serpientes, y con sus espermatozoides trabajando cooperativamente para llegar hasta el huevo. Los otros monotremas, los ornitorrincos poseen un pene en tenedor, pero solo el lado izquierdo es funcional, ya que solo el ovario izquierdo de las hembras es funcional. Muchos marsupiales tambin poseen penes bifurcados, con escrotos que cuelgan hacia abajo delante suya. Esto sugiere que un pene bifurcado podra haber aparecido mucho antes de lo que pensamos en la lnea evolutiva de los amniotas, aunque tambin podra tratarse de un caso de evolucin convergente debida a la intensa seleccin sexual de los machos post-apareamiento. Son necesarios detallados estudios histolgicos, embriolgicos y genticos para poder contestar esta cuestin, que probablemente sea el proyecto de disertacin que menos os gustara que vuestra familia se enterase (Actualizacin: Cassey Gilman, un estudiante de doctorado de la UMass Amherst est trabajando en este tema en estos momentos. Puedes donar va crow-funding para su proyecto aqu).

AGRADECIMIENTOS

Gracias a Robert Jadin y Sjon Hauser por el uso de sus fotografas.

REFERENCIAS