Revista Peruana de Biologia v18 n2

Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837

Universidad nacional Mayor de san Marcos

FacUltad de ciencias Biológicas

volUMen 18 dicieMBre, 2011 núMero 2

LIMA, PERÚ

revista

PerUana de

Biología

2

RectorDr. Pedro Atilio Cotillo Zegarra Vicerrector de Investigación Dr. Bernardino Ramírez BautistaConsejo Superior de InvestigaciónDr. Eugenio Cabanillas Lapa Decana de la Facultad de Ciencias BiológicasMag. Martha Valdivia CuyaDirectora Instituto de Investigación en Ciencias Biológicas Antonio RaimondiMag. Inés Miriam Gárate Camacho

La Revista Peruana de Biología es una publicación científica arbi-trada, editada por el Instituto de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú, y auspiciada por el Consejo Superior de Investigación. La Revista aparece con una periodicidad semestral (agosto y diciembre) y esta dedicada a la publicación de artículos científicos originales e inéditos en las áreas de Biodiversidad, Biotec-nología, Manejo ambiental, Ecología y Biomedicina. La Revista publica los trabajos realizados por académicos e investigadores nacionales y extranjeros, en idioma español o inglés. Los trabajos recepcionados son evaluados por árbitros según criterios internacionales de calidad, creatividad, originalidad y contribución al conocimiento. La Revista es publicada simultáneamente en la página web de la Universidad.

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Información adicional a: Revista Peruana de BiologíaFacultad de Ciencias Biológicas UNMSMCiudad Universitaria, Av. Venezuela Cdra. 34 s/n. LimaCasilla Postal: 11-0058 Lima-11, Perú.Teléfono 619-7000-1502 / Telefax 619-7000-1509Editor Jefe, email: [email protected]

revista PerUana de BiologíaÓrgano Oficial de la Facultad de Ciencias Biológicas de la

Universidad Nacional Mayor de San Marcos

Resumida/Indizada (Abstracted/Indexed) en:Periódica (Índice de Revistas Latinoamericanas en Ciencias), LIPECS (Literatura Peruana en Ciencias de la Salud), Zoological Record (BIOSIS), Scielo (Scientific Electronic Library Online), Index to American Botanical Literature (The New York Botanical Garden), BIOSIS Previews, Biological Abstracts (BIOSIS), ProQuest (Biological Science Journals), Redalyc.

Foto en carátula: Stangea rhizantha, cortesia Huber Trinidad.

Editor jefe Leonardo Romero

Comité EditorCésar Arana Carlos ParedesRina RamírezCarlos Peña

Comité consultivo en los recientes númerosMaximilian Weigend Freie Universität Berlin- AlemaniaSebastián Barrionuevo Fundación Miguel Lillo- ArgentinaLuis Aguirre Universidad Mayor de San Simón, BoliviaRodney Ramiro Cavichioli Universidade Federal do Paraná- BrasilHélio Ricardo da Silva Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, BrazilCarlos Frederico Duarte da Rocha Universidade do Estado do Rio de Janeiro- BrasilFabrício Rodrigues dos Santos Universidade Federal de Minas Gerais- BrasilSuzete Rodrigues Gomes Instituto Butantan- BrasilDavor Vrcibradic Universidade do Estado do Rio de Janeiro- BrasilStefan Dennenmoser University of Calgary, CanadaRoberto Meléndez Museo Nacional de Historia Natural- ChilePedro Alejandro Orihuela Diaz Universidad de Santiago de Chile- ChileBerta Calonge Camargo Pontificia Universidad Javeriana, Bogotá, ColombiaSergio Solari Universidad de Antioquia- ColombiaJosé María Gutiérrez Universidad de Costa Rica, Costa RicaFinn Borchsenius Aarhus University- DenmarkJulissa Roncal Aarhus University- DenmarkJuan Rigoberto Tejedo Huaman Universidad Pablo de Olavide- EspañaArnaud Bertrand IRD. Institut de recherche pour le développement- Francia

Francis Kahn IRD. Institut de recherche pour le développement, - FranciaJean-Christophe Pintaud Institut de Recherche pour le Développement- FranciaMutsunori Tokeshi Kyushu University - JaponFrancisco Alonso Solís Marín Universidad Nacional Autónoma de México- MéxicoRoss Robertson Smithsonian Tropical Research Institute- PanamáMónica Romo Asociación Peruana para la Conservación de la Naturaleza- PerúRenato Guevara-Carrasco Instituto del Mar del Perú- PerúCésar Náquira Instituto Nacional de Salud- PerúReynaldo Linares-Palomino Universidad Nacional Agraria La Molina- PerúMarcel Gutiérrez-Correa Universidad Nacional Agraria La Molina - PerúGretty K. Villena Universidad Nacional Agraria La Molina - PerúGerardo Lamas Universidad Nacional Mayor de San Marcos- PerúPablo Ramírez Universidad Nacional Mayor de San Marcos- PerúDiana Silva Universidad Nacional Mayor de San Marcos- PerúJuan Tarazona Universidad Nacional Mayor de San Marcos- PerúArmando Yarlequé Universidad Nacional Mayor de San Marcos- PerúManuel Tantaleán Universidad Peruana Cayetano Heredia- PerúNigel Pitman Duke University- USASergio Solari Texas Tech University- USALucia Luna University of Michigan- USAMaria del Carmen Ulloa Ulloa University of Missouri- USABlanca León University of Texas at Austin - USAKenneth Young University of Texas at Austin – USAPaul Velazco American Museum of Natural History, USA

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(Continúa...)

Revista PeRuana de Biología

Volumen 18 Agosto, 2011 Número 2Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837

Contenido

Homenaje143 Armando Yarleque Chocas Leonardo Romero

Editorial147 Buscando la calidad en un artículo científico Leonardo Romero

Trabajos originales149 Composición química y actividad antibacteriana del aceite esencial de Ambrosia peruviana Willd. de los llanos venezolanos Chemical composition and antibacterial activity of the essential oil of Ambrosia peruviana Willd. from Venezuelan plains Carlos A. Yánez C., Nurby Rios, Flor Mora, Luis Rojas, Tulia Diaz, Judith Velasco, Nahile Rios y Pablo Melendez

153 Activity of ethanolic extracts leaves of Machaerium floribundum against acne-inducing bacteria, and their cytoprotective and antioxidant effects on fibroblast

Actividad del extracto etanólico de las hojas de Machaerium floribundum contra bacterias que inducen el acné y su efecto citoprotector y antioxidante sobre fibroblastos

Lorena Díaz, Soumi De Montijo, Ana L. Medina, Pablo Meléndez, Vian Laurence and Gilberte Marti-Mestres

159 Potential use of low-NDGA Larrea divaricata extracts as antioxidant in foods Uso potencial de extractos de Larrea divaricata con bajo contenido de NDGA como antioxidantes en comidas Sebastian Turner, Roberto Davicino, Rosario Alonso, Graciela Ferraro, Rosana Filip and Claudia Anesini

165 Una nueva especie de Teagueia (Orchidaceae: Pleurothallidinae) del norte del Perú A new species of Teagueia (Orchidaceae: Pleurothallidinae) from Northern of Peru Miguel Chocce, Nanette Vega, Margoth Acuña-Tarazona, Jorge Arnaiz y Betty Millán

169 Flora y vegetación de suelos crioturbados y hábitats asociados en los alrededores del abra Apacheta, Ayacucho - Huancavelica (Perú) Flora and vegetation on cryoturbated and associates habitats around abra Apacheta, Ayacucho - Huancavelica (Peru) Asunción Cano, Amalia Delgado, Wilfredo Mendoza, Huber Trinidad, Paúl Gonzáles, María I. La Torre, Magda Chanco, Héctor

Aponte, José Roque, Niels Valencia y Eduardo Navarro

179 Vegetative adaptability of the Peruvian palm Astrocaryum perangustatum to deforestation Adaptabilidad vegetativa a la deforestación de la palma peruana Astrocaryum perangustatum Héctor Aponte, Francis Kahn and Betty Millán

185 Deschampsia danthonioides (Poaceae - Pooideae) un nuevo registro para la flora peruana Deschampsia danthonioides (Poaceae – Pooideae) a New Record for Peruvian Flora Paúl Gonzáles, María Isabel La Torre y Asunción Cano

189 La familia Poaceae del distrito de Arahuay (Canta, Lima, Perú) The family Poaceae from Arahuay district (Canta, Lima, Peru) Paúl Gonzáles, Eduardo Navarro, María. I. La Torre y Asunción Cano

197 Diversidad del género Polylepis (Rosaceae, Sanguisorbeae) en los Andes peruanos Diversity of the genus Polylepis (Rosaceae, Sanguisorbeae) in the Peruvian Andes Wilfredo Mendoza y Asunción Cano

201 Divergencia intraespecífica y código de barras de ADN en Systrophia helicycloides (Gastropoda, Scolodontidae) Intraspecific divergence and DNA barcodes in Systrophia helicycloides (Gastropoda, Scolodontidae) Pedro Romero y Rina Ramírez

209 Coleópteros coprófagos (Scarabaeidae: Scarabeinae) de la Reserva Nacional Tambopata, Madre de Dios, Perú Dung beetles (Scarabaeidae: Scarabeinae) from the Reserva Nacional Tambopata, Madre de Dios, Peru Luis Figueroa y Mabel Alvarado

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213 Descripción del cromosoma profásico en la meiosis I de Bostryx conspersus Description of the profasic chromosome in Meiosis I of Bostryx conspersus María Siles-Vallejos, Olga Bracamonte G. , Alberto López S., Betty Shiga y Misael Guevara P.

217 Ecología de Phyllodactylus angustidigitus y P. gerrhopygus (Squamata: Phyllodactylidae) de la Reserva Nacional de Paracas, Perú Ecology of Phyllodactylus angustidigitus and P. gerrhopygus (Squamata: Phyllodactylidae) from the Reserva Nacional de Paracas, Peru José Pérez Z. y Katya Balta

225 Hunting pressure on cracids (Cracidae: Aves) in forest concessions in Peru Presión de caza sobre crácidos (Cracidae: Aves) en concesiones forestales en Perú Javier Barrio

231 Diversidad de mamíferos en la cuenca media del río Tambopata, Puno, Perú Mammal diversity in the middle basin of the river Tambopata, Puno, Peru Víctor Pacheco, Gisella Márquez, Edith Salas y Oscar Centty

245 Primer registro de Florometra magellanica (Bell, 1882) (Echinodermata: Crinoidea) para el Perú First record of Florometra magellanica (Bell, 1882) (Echinodermata: Crinoidea) in Peru Elba Prieto Rios, Mauricio Valdés de Anda, Francisco Alonso Solís-Marín y Alfredo Laguarda Figueras

249 Registro de Xenopsylla cheopis como hospedero intermediario natural de Hymenolepis diminuta en Lima, Perú Xenopsylla cheopis record as natural intermediate host of Hymenolepis diminuta in Lima, Peru Inés Gárate, Paolo Jiménez, Karen Flores y Bertha Espinoza

Notas científicas253 Note on the diet of Ameiva edracantha (Squamata, Teiidae) in Cerros de Amotape National Park, Tumbes, Peru Nota sobre la dieta de Ameiva edracantha (Squamata, Teiidae) en el Parque Nacional Cerros de Amotape, Tumbes, Perú Juan C. Jordán and Diana Amaya

257 Notas sobre la ecología de Thecadactylus solimoensis (Squamata, Phyllodactylidae) de la Amazonía Peruana Ecological notes on the ecology of Thecadactylus solimoensis (Squamata, Phyllodactylidae) from Peruvian Amazon Juan C. Jordán, Juana Suárez S. y Lidia Sánchez

261 Optimización del test de micronúcleos en linfocitos cultivados usando una metodología de gradiente y frotis Improving the micronuclei test in cultured lymphocytes by gradient and cell spreading methodology Erika Castillo, María Luisa Guevara-Fujita y Ricardo Fujita

Comentarios265 Métodos de inferencia filogenética Carlos Peña

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Homenaje

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Rev. peru. biol. 18(2): 143 - 146 (Agosto 2011)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM

Armando Yarlequé Chocas

HOMENAJE

Leonardo RomeroEditor Jefe, Instituto de Investigación de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Apartado 11-0058, Lima 11, Perú. Email: [email protected]

ISSN 1561-0837

Armando Yarlequé es un científico sanmarquino que resalta por sus aportes, logros y capacidades, los que adquieren especial valor porque son una respuesta exitosa a las condiciones adversas que una enfermedad ocular (retinosis) le ha impuesto, y que nos muestran un ejemplo de persona, investigador, profesor, acadé-mico y ser humano decidido a dejar huella en esta vida. Fue el primer Editor Jefe de la Revista Peruana de Biología después que la Asociación de Biólogos de San Marcos cediera los derechos a la Facultad de Ciencias Biológicas y en las siguientes palabras rendiremos homenaje a su trayectoria.

Armando Yarlequé Chocas nació el 5de mayo de 1948, su vida académica y profesional se inició en 1972 cuando obtuvo el grado de bachiller en Ciencias Biológicas y su título profesional de Biólogo. En este mismo año ingreso a la docencia. Su interés por la investigación en bioquímica y biología molecular adquirió cuerpo cuando en 1976 asumió la Jefatura del Laboratorio de Biología Molecular, de la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, laboratorio que ha conducido hasta el presente convirtiéndolo en uno de los más productivos en publicaciones científicas y tesis, tanto de pregrado como de postgrado. En el año 1985 fue becario del Consejo Británico en el Queen Elizabeth College, Universidad de Londres. En el año 1987 obtuvo el grado de doctor en Ciencias Biológica con la tesis “Enzima similar a trombina del veneno de

la serpiente peruana Lachesis muta: Aislamiento, Caracterización, Bioquímica y Acción Biológica”.

Armando Yarlequé también ha manifestado interés en la organización y la política de investigación, como parte de un compromiso de la Universidad con la sociedad peruana. En 1986 fue elegido Director del Instituto de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi (ICBAR) y desempeñó el cargo hasta el año 2001. En este periodo se dieron inicio a las Reuniones Científicas del Instituto que recientemente en el 2011 llegaron a la XX edición. Las Reuniones Científicas se han convertido en un evento académico de mucha importancia en el Perú y que suelen congregar a cientos de investigadores para intercambiar ideas e información.

Desde el año 2005 ha ocupado diversos cargos en la dirección de nuestra Universidad, la mayoria de ellos ligado a la inves-tigación, fue Asesor de la Oficina General de Cooperación y Relaciones Interinstitucionales, Asesor de la Oficina General de Admisión, Jefe de la Oficina de Coordinación de Servicios de Investigación e Innovación, y recientemente entre el año 2009 y 2011 fue Presidente del Consejo Superior de Investigación.

Armando Yarlequé fue Editor Jefe de la Revista Peruana de Biología en el periodo de 1998 al 2001. En ese periodo también era Director del Instituto de Ciencias Biológicas y a él le toco

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asegurar los principios y elaborar la política editorial de la revista, aspecto que casi no ha cambiado hasta el presente.

Como una actividad de extensión, en 1993 implemento el Serpentario Oswaldo Meneses que tiene sede en el Museo de Historia Natural y lo dirige hasta la fecha.

Ha participado en la coordinación y ejecución de diversos convenios de nuestra Universidad como los realizados con: el Queen Elizabeth College (1984 – 1990) , la Academia de Ciencias de la Ex Unión Soviética (1986 – 1992), el Research Institute of Chemistry - University of Karachi, Pakistan (1990 – 1994), el Instituto de Investigaciones Biológicas Clemente Estable de Uruguay (1992 – 2006), la Fundação Ezequiel Dias (Funed-Brasil) (2000 – hasta la fecha), el Centro de Red Ibe-roamericana sobre venenos y antivenenos ofídicos, San José de Costa Rica, CYTED (2005 – 2010), las Universities of Oxford and Liverpool (2000 – 2005), el Instituto nacional de Salud (2004 – 2011)

Su actividad como investigador y docente ha sido reconocida, tanto fuero como dentro de la Universidad; le han sido otorgados el Primer Premio en el área de Ciencias afines a la Salud de la Fundación Hipólito Unanue (1984); el Premio en el Área de Ciencias Biológicas otorgado por la Academia de Ciencias para el Tercer Mundo – TWAS (1987); la Distinción otorgada por la Municipalidad de Lurigancho - Chosica entre los 100 personajes ilustres, con motivo del centenario del Distrito (1995); el Primer Premio en el área de Ciencias afines a la Salud otorgado por la Fundación Hipólito Unanue (1996); el Premio como Científico más destacado entre 1998 – 1999 en Ciencias Biológicas y en el área de Ciencias Básicas otorgado por la UNMSM (2000); y Reconocimiento al merito científico otorgado por el Colegio de Biólogos del Perú lo recibió en dos oportunidades en el año 2001 y en 2009.

Es miembro de la Sociedad Química del Perú, la Sociedad Internacional de Toxinología (IST), la Sociedad Internacional de Ecología Química (ISCE), la Red Latinoamericana de Productos Naturales (LANBIO), el Colegio de Biólogos del Perú, la Socie-dad Peruana de Inmunología y la Products Research Networks in Africa, Asia and South America (AFASSA) .

Armando Yarlequé es una persona muy disciplinada, de puntualidad y tiempos exactos, decidido a realizar y cumplir objetivos. Pero a la vez es capaz de dar un tiempo para orientar a sus alumnos, escuchar a los amigos y discutir sobre ideas. Gusta de leer y dedicarle mucho tiempo a buscar información, preparar sus clases y organizar sus cursos; en esto último es un implacable organizador, perseverante en los detalles y un acicate con sus asistentes. En estos momentos en que los medios de información solo dan cuenta de las enfermedades de nuestra sociedad y sistemas quebrados por la falta de principios y la inversión de la moral, seres como Armando Yarlequé nos recuer-dan el compromiso de los investigadores, los académicos y los sanmarquinos con la sociedad; nos marcan un ritmo, porque nos falta mucho por lograr; nos señalan problemas, de los muchos que nos faltan por resolver; nos muestran lo que hemos hecho porque sólo continuando la obra podremos avanzar y respetarnos a nosotros mismos como comunidad. Por eso, este homenaje es además como una clase a nuestros alumnos, una clase sin horario ni aula, pero que ellos podrán entender y sentir en cada momento y lugar.

Publicaciones de Armando Yarlequé en libros y revistas especializadas

1. Yarlequé A. & S. Campos. 1973. Actividad de una Fosfodiesterasa en el veneno de la serpiente Lachesis muta. Boletín de La Sociedad Química del Perú. XXXIX(3):141-147.

2. Campos S. & A. Yarlequé 1974. 5´nucleotidasa en el veneno de la serpiente Lachesis muta. Boletín De La Sociedad Química Del Perú. XL(3): 202-212.

3. Morante Y. & Yarlequé A. 1980. Proteasas del veneno de serpien-tes influencia de algunos agentes químicos en la actividad proteolítica del veneno de Lachesis muta “Shushupe”. Acta Científica Venezolana. 31: 148-153.

4. Heredia V., Campos S. & Yarlequé A. 1982. Actividad de una 5´nucleotidasa en el veneno de Bothrops atrox (L) “Jer-gón”. Acta Cientifica Venezolana. 33: 333-347.

5. Yarlequé A., Escobar E. & Campos S. 1983. Exonucleasas y otras actividades nucleolíticas en los venenos de Lachesis muta y Bothrops atrox. Acta Cientifica Venezolana. 34: 336-340.

6. Cruz L. & Yarlequé A. 1984. Hemólisis de eritrocitos humanos por acción del veneno de Lachesis muta y Bothrops atrox. Boletin De La Sociedad Quimica Del Peru. L(1): 41-48.

7. Zavaleta A., O. Castro De La Mata, M. Salas, R. Castro De La Mata & A. Yarlequé. 1984. Loxocelismo experimental: Aspectos farmacológicos y anatomopatológicos. Diag-nostico. 14(6): 163-173.

8. Loayza S., Y. Morante, S. Campos & A. Yarlequé. 1985. Enzi-mas proteolíticas en el veneno de las serpientes peruanas Lachesis muta y Bothrops atrox. Boletin De La Sociedad Quimica Del Peru. LII (3): 151-163.

9. Yarlequé A., V. Heredia, E. Arvaiza, S. Campos & A. Zavaleta. 1985. Contenido proteico y actividades enzimáticas pre-sentes en el veneno de la araña casera Loxoceles laeta (II parte). Diagnostico. 15(1): 5-9.

10. Herrera E., A. Yarlequé, C. Campos & A. Zavaleta. 1986. Efecto de la radiación gamma sobre la actividad biológica y pro-piedades enzimáticas de los venenos de las serpientes La-chesis muta y Bothrops atrox. Informe Nuclear. 3(1): 1-14.

11. Yarlequé A., V. Heredia, E. Arvaiza & A. Zavaleta.1986. Estudios electroforéticos y Acción procoagulante del veneno de Loxoceles laeta. Diagnostico. 17(2): 39-45.

12. Gomez De La Torre G., A. Zavaleta, R. Castro De La Mata, M. Arana & A. Yarlequé. 1986. El conejo: Un modelo expe-rimental de Loxocelismo cutáneo y viscerohemolítico. Diagnostico. 18(3): 65-73.

13. Barboni E., D.M. Kemeni, S. Campos & C.A. Vernon. 1987. The purification of acid phosphatase from Honey Bee venom (Apis mellifera). Toxicon. 25(10): 1097-1103.

14. Escobar E., O. Malaga & A. Yarlequé. 1987. Purificación y propiedades de una exonucleasa del veneno de la serpiente Lachesis muta. Boletín de la Sociedad Química Del Perú. LIII(1): 1-14.

15. Paredes R., A. Zavaleta, M. Mendoza, M. Salas, A. Yuen, A. Yarlequé & E. Rosas. 1987. Loxocelismo experimental: Efectos sobre el sistema de coagulación sanguínea. Diag-nostico. 20(2):50-53.

16. Yarlequé A. 1987. Enzima similar a trombina del veneno de la serpiente peruana Lachesis muta: Aislamiento, Caracteri-zación, Bioquímica y Acción Biológica. Tesis Doctoral. Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

17. Arbaiza E., C. Giusti, A. Yarlequé, N. Martinez, A.B. Dudelina, A.V. Kisher & E.V. Grishin 1988. Fraccionamiento y ca-racterización parcial del veneno de la Hormiga Paraponera clavata “Isula”. Boletín de la Sociedad Química del Perú. LIV(4): 229-243.

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Homenaje


18. Campos S., E. Escobar, F. Lazo, A. Yarlequé, N.A. Marsh, P.M. Peyser, B.C. Whaler, L.J. Creighton, P.J. Gaffney. 1988. Partial separation of a thrombin-like enzyme from the venom of the Peruvian bushmaster snake, Lachesis muta muta. In: Hemostasis and Animal Venoms. Pirkle H, Markland FS, Jr, (eds). Marcel Dekker, New York. 107–15.

19. Heredia V., E. Arbaiza, J. Venegas, A. Yarlequé & A. Zavaleta. 1989. Aportes al estudio de las acciones proteolíticas procoagulantes y caracterizaciones electroforéticas de las proteínas de 2 extractos tóxicos de veneno de Loxoceles laeta. Bol. Chil. Parasitol. 44: 8-16.

20. Yarlequé A., S. Campos, E. Escobar, F. Lazo, N.S. Sanchez, N.N. Marsh, P. Butterworth & R. Price. 1989. Isolation and characterization of a Fibrinogen-Clotting enzyme from venom of the snake Lachesis muta muta (Peruvian Bushmaster). Toxicon. 27(11):1189-1197.

21. Rodriguez E. & A. Yarlequé. 1991. Aislamiento y algunas propie-dades de la proteinasa I del veneno de la serpiente peruana Lachesis muta. Acta Cientifica Venezolana. 42: 219-225.

22. Escobar E., E. Rodrigues, A. Yarlequé. 1992. Isolation and partial characterization of a fibrinogenase from the venom of the Peruvian Bushmaster Lachesis muta. In: Gopalakrishnakone P., Tan Choon Kin. Recent Advances in Toxinology Research., Singapore, National University of Singapore: 421-430.

23. Roncalla R. & Yarlequé A. 1995. Efecto del ácido glutámico so-bre algunas enzimas de los venenos de serpientes. Boletín de la Sociedad Química del Perú. LXI(1): 38-47.

24. Cardenas J., C. Pantigoso, O. Malaga & A. Yarlequé. 1995. Contenido proteico y algunas propiedades enzimáticas en tres venenos de serpientes mantenidas en cautiverio. Boletín de la Sociedad Química del Perú. LXI(3):151-163.

25. Pantigoso C., E. Escobar, O. Malaga & A. Yarlequé. 1996. Aislamiento y algunas propiedades de la atroxina una proteinasa del venenos de la serpiente peruana Bothrops atrox “Jergón”. Acta Cientifica Venezolana. 47: 67-73.

26. Lazo F., E. Rodriguez & A. Yarlequé. 1998. Evaluación com-parativa de 2 métodos para determinar la actividad de Fosfolipasa A en venenos de serpientes. Revista Peruana de Biología. 5(2): 98-102.

27. Paredes C., I. Garate & A. Yarlequé. 1999. Actividad in vitro de los venenos de la serpiente Lachesis muta y Bothrops atrox sobre la viabilidad y desarrollo embrionario de los huevos de Ascaris suum. Revista Peruana de Biología 6(1): 85-93.

28. Solis Ch., Escobar E., Yarlequé A. & Gutierrez S. 1999. Purifi-cación y caracterización de la L-aminoácido oxidasa del veneno de la serpiente Bothrops brazili “Jergón Shushupe”. Revista Peruana De Biologia. 6(1): 75-84.

29. Zevallos J., E. Escobar, O. Malaga & A. Yarlequé. 1999. Ais-lamiento y algunas propiedades de una fosfolipasa del veneno de la serpiente Bothrops brazili. Boletín de la Sociedad Química del Perú. LXV(1): 10-20.

30. Azañero A., E. Escobar & A. Yarlequé. 2000. Purificación de una enzima proteolítica del veneno de Bothrops brazili y estudio de su actividad sobre fibrinógeno. Revista Peruana De Biologia. 7(1): 55-66.

31. Malaga O., C. Pantigoso, Y. Morante, V. Heredia, J. Cardenas & A. Yarlequé. 2000. Variaciones en la composición proteica actividades enzimáticas y biológicas del veneno de la ser-piente Bothrops atrox (Viperidae) en relación con la edad. Revista Peruana de Biología. 7(2): 161-170.

32. Remuzgo C., M. Alvarez, F. Lazo & A. Yarlequé. 2000. Ca-racterización parcial del veneno de la serpiente cascabel peruana Crotalus durissus terrificus. Revista Peruana de Biología. 7(1): 67-73.

33. Yarlequé A. 2000. Las serpientes Peruanas y sus Venenos. Fondo Editorial de la UNMSM. Lima.

34. Pantigoso C., E. Escobar & A. Yarlequé. 2001. Aislamiento y caracterización de una miotoxina del veneno de la serpiente Bothrops brazili Hoge 1953 (Ophidia: Viperidae). Revista Peruana de Biología. 8(2): 136-148.

35. Remuzgo C., Alvarez M. P., Rodríguez E., Lazo F. & Yarlequé A. 2001. Micrurus spixii (peruvian coral snake) venom-preliminary biochemical and enzymatic characterization. The Journal ofVenomous Animals and Toxins. 8(2): 51-66.

36. Yarlequé A., A. Alvarez, C. Remuzgo, F. Lazo & E. Rodríguez. 2002. Aislamiento y caracterización parcial de dos proteí-nas presentes en el veneno de la “Serpiente coral” peruana Micrurus spixii. Boletín de la Sociedad Químicas del Perú. 68(2): 74-83.

37. Isla M., O. Malaga & A. Yarlequé. 2003. Caracteristicas bioquí-micas y acción biológica de una hemorragina del veneno de Bothrops brazili. Anales de la Facultad de Medicina. 64(3): 159-166.

38. Magalhaes A., R. Ferreira., M. Richardson, S. Gontijo, A. Yarlequé, H. Magalhaes, Bloch. & E. Sánchez. 2003. Coagulant thrombin-like enzymes form the venoms of Brazilian and Peruvian bushmaster (Lachesis muta muta) snakes. Comparative Biochemestry and Physiology. Part B. 136: 255-266.

39. Pantigoso C., E. Escobar & A. Yarlequé 2003. Acción de la miotoxina del veneno Bothrops brazili Hoge 1953 (Ophi-dia: Viperidae) Revista Peruana de Biología 9(2): 74-83.

40. Huatuco S., E. Escobar & A. Yarlequé. 2004. Aislamiento y caracterización parcial de una miotoxina del veneno de la serpiente Bothrops atrox (Ophidia: Viperidae). Revista Peruana de Biología 11(1): 79 – 86.

41. Laing G.D. Yarlequé A. Marcelo A. Rodríguez E. Warrell D.A. & Theakston R.D.G. 2004. Preclinical testing of three South American antivenoms against the venoms of five medically – important Peruvian snake venoms. Toxicon. 44:103-106.

42. Lerma L., G. Sandoval, R. Inga, M. Muñoz, E. Cavero & A. Yarlequé. 2004. Análisis cromatográfico del contenido enzimático del veneno de tres serpientes peruanas. Arnal-doa 11(2): 105 – 116.

43. Roncalla R. E. Rodriguez , L. Lerma & A. Yarlequé. 2005. Purificación parcial y características bioquímicas de ace-tilcolinesterasa presente en los venenos de las serpientes Micrurus spixxii y Hemachatus haemachatus. Revista de la Sociedad Química del Perú. 74(4):155-265.

44. Cisneros Y., F. Lazo, S. Gutierrez & A. Yarlequé. 2006. Caracte-rísticas Bioquímicas de una proteína Antibacteriana aislada del veneno de Lachesis muta “Shushupe”. Revista de la Sociedad Química del Perú. 72(34):187-196.

45. Hermogenes A., M. Richardson, A. Magalhaes, A. Yarlequé, E. Rodriguéz, & E. Sánchez. 2006. Interaction of plas-minogen activator proteinase LV-PA with human α2-macroglobulin. Toxicon 47: 490-494.

46. Mejía J., R. Inga, F. Lazo, E. Rodriguéz, A. Yarlqué & A. Za-valeta. 2006. Purificación y propiedades bioquímicas de una Fosfolipasa A del veneno de la serpiente Lachesis muta “Shushupe”. Revista de la Sociedad Química del Perú. 72(2):86-95.

47. Sandoval G., L. Lerma, E. Rodriguéz, A. Yarlequé, Y. Espinoza, H. Solis & W. Roldan. 2006. Purificación de anticuerpos policlonales contra el veneno de la serpiente peruana Bothrops atrox (“Jergón”) por cromatografía de afinidad. Revista de la Sociedad Química del Perú. 72(3):140-149.

48. Garate I., A. Naupay, B. Suyo, H. Colquichagua, E. Rodriguez & A. Yarlequé. 2007. Identificación de Porocephalus stilessi (Pentastomida) en la serpiente peruana Lachesis muta. Rev. Inv. Vet. Peru. 18(2): 89-93.

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Homenaje


49. Hurtado L., L. Lerma, E. Rodríguez & A. Yarlequé. 2007 Aislamiento y algunas propiedades bioquímicas de una Hialuronato glicanohidrolasa del veneno de la serpiente Lachesis muta Shushupe. Revista de la Sociedad Química del Perú. 73(4):226-234.

50. Lazo F., O. Malaga, A. Yarlequé, & R. Severino. 2007. Algunas propiedades bioquímicas de una L-aminoácido oxidasa aislada del veneno de la serpiente Bothrops atrox. Revista de la Sociedad Química del Perú. 73(3):131-141.

51. Lazo F., O. Malaga, A. Yarlequé, R. Severino & S. Gutierrez. 2007. Actividad antimicrobiana de una flavo proteína aislada del veneno de la serpiente peruana Bothrops atrox (Jergón). Revista de la Sociedad Química del Perú. 73(4):197-207.

52. Monteghirfo M. & A. Yarlequé-Chocas. 2007. Caracterización de las proteínas totales de tres ecotipos de maca (Lepidium peruvianum G. Chacón), mediante electroforesis unidi-mensional y bidimensional. An. Fac. med. 68(4):301-306.

53. Ponce-Soto L.A., V.L. Bonfim, J.C. Novello, R. Navarro Ovie-do, A. Yarlequé Chocas, & S. Marangoni. 2007. Isolation and Characterization of a Serine Protease, Ba III-4, from Peruvian Bothrops atrox venom. The Protein Journal 26: 387-394.

54. Garcia P., A. Yarlequé, C. Bonilla, S. Pessah, D. Vivas, G. Sandoval, & F. Lazo. 2008. Características bioquímicas y evaluación preclínica de un antiveneno botrópico liofiliza-do contra el veneno de la serpientes Bothrops atrox. Rev. Peru Med. Exp. Salud Pública 25(4): 386-90.

55. Mendoza J., F. Lazo, L. Yarlequé, N. Ruiz, A. Yarlequé, S. Pessah, V. Flores & C. Bonilla. 2008. Efecto del antive-neno botrópico sobre las actividades de Fosfolipasa A2 L-aminoácido oxidasa y hialuronidasa de los venenos de serpientes peruanas. Rev. Peru Med. Exp. Salud Pública 25(2): 174-78.

56. Yarlequé A, D. Vivas, R. Inga, E. Rodriguez, G. Sandoval, S. Pessah & C. Bonilla-Ferreyra. 2008. Acción del antivene-no botrópico polivalente sobre las actividades proteolíticas presentes en los venenos de serpientes peruanas. Rev. Peru Med. Exp. Salud Pública 25(2): 169-73.

57. Mendoza J., D. Vivas, R. Inga, E. Arbaiza, E. Rodriguez & A. Yarlequé. 2009. Patrones electroforéticos de los venenos de serpientes peruanas de los géneros Bothrops y Lachesis. Revista de la Sociedad Química del Perú. 75(2):235-42.

58. Inga R., D. Vivas, P. Palermo, J. Mendoza, F. Lazo & Yarlequé A. 2010. Caracterización biológica y acción de inhibidores de una fosfolipasa A2 del veneno de Lachesis muta. Revista Peruana de Biología. 17(1): 123-128.

59. Jimenez K. L., A.I. Zavaleta, V. Izaguirre, A. Yarlequé & R. Inga. 2010. Clonaje y caracterización molecular in silico de un transcripto de fosfolipasa A2 aislado del veneno de la serpiente peruana Lachesis muta. Revista Peruana De Medicina Experimental En Salud Pública. 27(4): 532-539.

60. Rodriguez E., G. Cahuana, G. Sandoval, M. Yarlequé & A. Yarlequé. 2010. Evaluación preliminar de la actividad coagulante del veneno de la serpiente peruana “loro machaco”. 76(2):131-137.

61. Ruiz N., C. Solis, G.A. Sandoval, F. Lazo, E. Rodriguez & A.Yarlequé 2010. Algunas propiedades cinéticas de una L-aminoácido oxidasa purificada del veneno de la serpiente peruana Bothrops atrox “Jergón”. Revista de la Sociedad Química del Perú. 76(3): 218-226.

62. Sanchez E. F., F.S. Schneider, A. Yarlequé, M.H. Borges, M. Richardson, S.G. Figueiredo, K.S. Evangelista, & J.A. Eble. 2010. The novel metalloproteinase atroxlysin-I from Peruvian Bothrops atrox (Jergón) snake venom acts both on blood vessel ECM and platelets. Archives of Biochemistry and Biophysics 496 (1): 9-20.

63. Sandoval G.A., F. Lazo, E. Rodriguez, A. Yarlequé & R. B. Zingali. 2010. Identificación molecular y actividad sobre sustratos cromogénicos de la venombina A del veneno de la serpiente peruana Bothrops atrox. Revista Peruana de Biología. 17(3): 365-370.

64. Sandoval G.A., N. Ruiz, F. Lazo, E. Rodriguez, A. Yarlequé & R.B. Zingali. 2010. Aislamiento y caracterización parcial de una enzima similar atrombina del veneno de la serpiente peruana bothrops atrox “jergón”. Revista de la Sociedad Química del Perú.76(2):156-164.

65. Segura A., M.C. Castillo, V. Núñez, A. Yarlequé, L.R.C. Gonçalves, M. Villalta, C. Bonilla, et al. 2010. Preclinical assessment of the neutralizing capacity of antivenoms pro-duced in six Latin American countries against medically-relevant Bothrops snake venoms. Toxicon 56(6): 980-989.

66. Vivas Ruiz D., R. Inga Arellano, J. Mendoza Fernandez, F. Lazo Manrique & A. Yarlequé. 2010. Barnetobina: Un nuevo principio coagulante purificado del veneno de la serpiente peruana Bothrops barnetti. Revista de la Sociedad Química del Perú. 76(3): 261-270.

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Editorial



Buscando la calidad en un artículo científico

EDITORIAL

Leonardo RomeroEditor Jefe, Instituto de Investigación de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Apartado 11-0058, Lima 11, Perú. Email: [email protected]

ISSN 1561-0837

La calidad de los artículos de una revista científica ha sido el tema, directamente o indirectamente de una gran cantidad de ensayos, revi-siones, análisis, meta análisis, teorías y otros discursos. Sin embargo en la práctica sigue siendo un problema, no porque se desconozca cómo lograrlo sino, por la fuerte presión de los investigadores por utilizar la publicación científica como una justificación a su actividad. Esta situación seguiría vigente y en algunos casos fortalecida en un escenario donde las instituciones tienen una fuerte preferencia por un voluminoso currículo frente a substanciales seminal papers.

Buscando al responsable de la calidad

Podríamos empezar por preguntarnos que es calidad, cómo identi-ficarla, qué elementos debe tener un artículo de calidad, etc. Por otro lado, ¿quién evalúa la calidad de un artículo? Si la calidad de un bien o servicio está definida por la satisfacción de los clientes (del mercado) entonces podríamos pensar que sería muy fácil decidir, o mejor dicho que ellos (los clientes) decidan qué artículos son de calidad. Sin embar-go, el artículo científico sigue otro proceso, que va desde la exigencia del cumplimiento de normas y estándares durante la investigación, la aplicación de paradigmas de la ciencia cuando es redactado, hasta la re-visión por pares (peer review) cuando llega a manos del comité editorial.

Muchas veces se menciona al factor de impacto como una medida de la calidad del artículo, lo cual obviamente variará según la temática (por ejemplo el tema de reproducción de nudibranquios frente a tra-tamiento del cáncer), los comportamientos y estilos de escribir de las comunidades científicas1.

La responsabilidad de la creación de un artículo de calidad es so-lamente del investigador (autor o autores de la obra), sin embargo el editor es el que aprecia y valora la condición de calidad. Esta actividad puede convertirse en un dolor de cabeza si es que no se cuentan con claros elementos (o por lo menos elementos materiales) para definir las características del producto a producir.

El más acá de las recetas de cocina

Existen muchas publicaciones, libros y artículos que proporcionan una serie de pautas para escribir y ser exitosos en publicar; algunos in-dican incluso como seleccionar la revista; detallan una serie de tips que supuestamente permitirán al autor publicar su trabajo. En algunos casos, sugieren que la calidad del artículo, si llegase a ser publicado, podría ser medido con los famosos índices de impacto2, lo cual es simplemente una alienación o en todo caso una superficialidad.

Robert Day3 recalca que el artículo científico es escrito y publicado dentro de un escenario que exige una formalidad establecida por la comunidad científica y la sociedad, una formalidad definida por tres siglos de tradiciones cambiantes en la práctica editorial y la ética cientí-fica; además de ser influenciada por los medios en los que se publicará.

El pensamiento de la investigación científica en la actualidad exige que las investigaciones, y en consecuencia un artículo científico sea especifico en el problema a investigar (un objeto reconocible por la comunidad científica), debe ser objetivo (basado en datos, pruebas o acercamientos validables), ser novedoso (no haberse publicado antes), deben ser útiles (en el sentido de proporcionar conocimiento para fortalecer otros logros, no en el sentido de utilidad práctica, material o

monetaria), debe ser reproducible (es decir otros investigadores deben tener todos los elementos para repetir el experimento o las observacio-nes –nosotros nos referimos a trazabilidad), debe cumplir con tener una hipótesis que puede ser sometida a una prueba para comprobar si es falso o verdadero (falsabilidad)4.

Lo que el pensamiento científico esconde es el elemento creativo, como solucionar un problema bajo los parámetros indicados. La hi-pótesis, el diseño, casi como escribir un poema con versos de métrica estricta, no es imposible, lograrlo implicaría estar muy cerca de la calidad requerida para un artículo.

La sombra de los errores…horror

Los errores siempre asoman tras nosotros cuando queremos hacer una introspección ante nuestro espejo de producción científica, ahí están, algunos los arrastramos desde la época escolar, no son cons-cientes, solamente afloran. Los peores son causados por ignorancia y dejadez. Garcia-Berthou y Alcaraz5 analizando artículos de Nature y el BMJ (British Medical Journal) encontraron incongruencias y errores estadísticos que se filtraron a través de la redacción del trabajo, el aná-lisis, la revisión de los editores y del peer review. Aquí, cabe resaltar que este tipo de errores puede trascender y causar malas interpretaciones posteriormente, y podrían estar revelando la presencia de otros errores y calamidades que subyacen en cálculos más primarios, en las obser-vaciones más elementales. Pregúntense ustedes ¿Qué siente un editor cuando descubre un error así? ...(horror).

En nuestra área del conocimiento (la biología), Alejandro Bortolus6 analizó la problemática de la mala taxonomía. El 62,5% de los artículos de importantes revistas de ecología que incluyen listados de especies no proporcionaban indicios de haber sido revisados por un especialistas; y menos del 2,5% enunciaron que tuvieron vouchers depositados en algún museo o centro de referencia. En algunos casos la mala taxonomía no causa modificaciones en las conclusiones de los trabajos. Pero en otros casos, las malas identificaciones tienen consecuencias en el manejo am-biental y en la conservación de especies. Las especies sibilinas, hacen de la mala taxonomía un problema científico, social y económico, afectando comúnmente estudios de biogeografía, fisiología y ecología. Por este motivo el cuidado y la minuciosidad en los aspectos taxonómicos, su trazabilidad y el depósito en un museo o centro de referencia adquieren relevante importancia para la calidad de los artículos.

Aceptando la realidad, limpiando de abrojos

Por otro lado el peer review, una parte del proceso editorial en toda revista científica, es reconocido como un elemento del sistema de la ciencia, generalmente se señalan sus aportes positivos sobre la calidad de la publicación, en la medida que contribuyen a mejorar la comuni-cación y eliminar los defectos7; pero también son criticados como poco eficientes y causante de malos comportamientos y fraudes8; de todas maneras el peer review tiene un impacto sobre la calidad del artículo9. Para mejorar la calidad de los artículos también se ha probado el éxito de un entrenamiento del los peer review10, lo cual podria ser tomado en cuenta para acelerar los procesos de edición.

En una comunidad científica esperamos un trabajo en conjunto. El editor y el peer review son elementos que junto con el autor pro-

Callan las cuerdas.La música sabíalo que yo siento.Jorge Luis Borges. 1981. Diecisiete haiku.

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Editorial


porcionan la calidad esperada al artículo. Si pudiéramos cuantificar la calidad, los artículos con más calidad deberian de ser aquellos donde las comunidades científicas se sienten plenamente identificadas con su misión de producir y aportar a la sociedad y no ocurría eso donde hay un ensamblaje de investigadores que tienen por objetivo agregarse más puntos al currículo vitae.

La calidad de los insumos: una harina sin gorgojos

En la actualidad existe una demanda social por los denominados productos naturales. Para un sector de la sociedad es una forma de vida, no solamente por desear tener una vida sana y un cuerpo prístino sino por el comercio de una serie de productos que se atribuyen propiedades sobre la salud y el funcionamiento del organismo. También es cierto que gran parte de la población mundial no tiene recursos para acceder a productos farmacéuticos y que la medicina no tradicional cubre este gran vacío11.

Los ensayos para probar el efecto de un extracto o las propiedades de una planta deben ser estandarizados y seguir guías o protocolos definidos, estos consideran desde el trivial hecho de producir agua destilada, cuidado de animales, protocolos para realizar los ensayos y procedimientos para informar los resultados. Diferentes instituciones ofrecen guías y lineamientos para el trabajo con animales de experi-mentación12, 13, 14,15. Estas instituciones se dedican a evaluar e informar sobre el uso científico, tecnológico y ético de los animales y los recursos biológicos, brindar alternativas para las pruebas de investigación, edu-cación y ensayos de productos farmacéuticos. Sin embargo, también se ha analizado sobre la existencia de un gran porcentaje de estudios con procedimientos y diseños experimentales inadecuados16 que producen reportes (artículos) de mala calidad. En algunos casos las guías de procedimientos responden a normas o exigencias legales.

En resumen buenas prácticas en los cuidados de los animales de experimentación, buenas prácticas en los reportes y análisis estadísticos, permitirán mejorar la calidad de la información y del artículo científi-co17, y esto no se aplica solamente a trabajos de carácter farmacológico18. Ante la pregunta ¿por qué no quieren citar mi artículo? Podríamos revisar el artículo en busca del cumplimiento de todas esas guías que hemos mencionado.

Morirse por publicar y publicar para vivir

La expresión “publicar o morir” que acicateaba al investigador para que no deje sus descubrimientos en el cuaderno de apuntes, puede trans-formarse en “publicar para vivir” que mas bien describe a un investigador que se obliga a publicar, tanto como la figura de un burócrata que se obliga a marcar la tarjeta al entrar al trabajo…lo que sigue después de eso es esperar algún beneficio, si se trata del investigador, o la hora de la salida en el caso del burócrata.

La calidad que buscaremos en el artículo la encontraremos en los cimientos de la investigación, la hipótesis, el diseño, la metodología y la información, la calidad subyace en todo el procedimiento y no solamente en la redacción. La redacción es un aspecto que solamente nos da indicios de cierta habilidad en la comunicación y no necesaria-mente la que espera la comunidad científica y la sociedad en general.

Muchos de los elementos mencionados arriba no se incluyen en las pautas para presentación de trabajos en revistas científicas, pero la comunidad a la que se dirige espera encontrarlos. Todos los elementos mencionados son parte de la comunicación científica, de su estructu-ra, obviarlos puede producir dudas, incomprensión o confusión; un artículo de buena calidad debe evitar esas situaciones, debemos cuidar el mensaje, los elementos que contribuyen a especificarlo, son un meta mensaje, que está diseñado para seguir construyendo la ciencia.

1 Szklo, Moyses. 2006. Quality of scientific articles. Revista de Saúde Pública 40: 30-35. doi:10.1590/S0034-89102006000400005.

2 Buela Casal G. 2004. Assessing the quality of articles and scientific jo-urnals: proposal for weighted impact factor and a quality index. Psychology in Spain 8(1): 60-76

3 Day, Robert A. 2005. Como Escribir y Publicar Trabajos Científicos. Publicación Científica y Técnica No. 598. Tercera edición. Or-ganización Panamericana de la Salud. p:8

4 Caivano J.L. 1995. Guía para realizar, escribir y publicar Trabajos de investigación. Arquim. Buenos Aires. p: 1-6.

5 Garcia-Berthou E., & C. Alcaraz. 2004. Incongruence between test sta-tistics and P values in medical papers. BMC Medical Research Methodology 4 (1): 13. doi:10.1186/1471-2288-4-13.

6 Bortolus, Alejandro. 2008. Error Cascades in the Biological Sciences: The Unwanted Consequences of Using Bad Taxonomy in Ecology. AMBIO: A Journal of the Human Environment 37: 114-118.

7 Benos D.J., E. Bashari, J.M. Chaves, et al. 2007. The ups and downs of peer review. Advances in Physiology Education. 31:145-152.

8 Campanario J.M. 2002. El sistema de revisión por expertos (peer review): muchos problemas y pocas soluciones - Revista española de Documentación Científica 25(3): 276-285.

9Publishing Research Consortium/Mark Ware Consulting. 2008. Peer Re-view: benefits, perceptions and alternatives. Publishing Research Consortium. Pp:22

10 Schroter S., N. Black, S. Evans, J. Carpenter, F. Godlee, y R. Smith. 2004. Effects of training on quality of peer review: randomised controlled trial. BMJ: British Medical Journal 328 (7441): 673-673. doi:10.1136/bmj.38023.700775.AE.

11 WHO (World Health Organization). 1999. Traditional, Complementary and Alternative Medicines and Therapies. Washington DC, WHO Regional Office for the Americas/Pan American Health Organi-zation (Working group OPS/OMS).

12 Council for International Organizations of Medical Sciences (CIOMS) (http://www.cioms.ch/)

13 Office of Laboratory Animal Welfare. Nhi.(http://grants.nih.gov/grants/olaw/)

14 Institute for Laboratory Animal Research (http://dels.nas.edu/global/ilar/About-Us)

15 Science Council of Japan. 2006. Guidelines for Proper Conduct of Animal Experiments. http://www.scj.go.jp/en/animal/index.html

16 Festing M.F.W. & D.G. Altman. 2002. Guidelines for the Design and Statistical Analysis of Experiments Using Laboratory Animals. ILAR Journal 43(4):245-258

17 Kilkenny C., W.J. Browne, I.C. Cuthill, M. Emerson & D.G. Altman. 2010. Improving Bioscience Research Reporting: The ARRIVE Guidelines for Reporting Animal Research. PLoS Biol 8 (6): e1000412. doi:10.1371/journal.pbio.1000412.

18 Portaluppi F., Y. Touitou & M.H. Smolensky. 2008. Ethical and Me-thodological Standards for Laboratory and Medical Biological Rhythm Research. Chronobiology International 25: 999-1016. doi:10.1080/07420520802544530.

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Composición y actividad antibacteriana del aceite esencial de AmbrosiA peruviAnA


Rev. peru. biol. 18(2): 149 - 151 (Agosto 2011)© Facultad de Ciencias Biológicas UNMSM ISSN 1561-0837

Composición química y actividad antibacteriana del aceite esencial de Ambrosia peruviana Willd. de los llanos venezolanos

Carlos A. Yánez C.4, Nurby Rios1, Flor Mora1, Luis Rojas2, Tulia Diaz3, Judith Velasco3, Nahile Rios4 y Pablo Melendez1

Chemical composition and antibacterial activity of the essential oil of Ambrosia peruviana Willd. from Venezuelan plains

1 Departamento de Farmacognosia y Medicamentos Orgánicos. Fa-cultad de Farmacia y Bioanálisis. Universidad de los Andes, Mérida.

2 Instituto de investigaciones-Sección Productos Naturales. Facultad de Farmacia y Bioanálisis. Universidad de los Andes, Mérida.

3 Departamento de Microbiología y Parasitología. Facultad de Farma-cia y Bioanálisis. Universidad de los Andes, Mérida.

4 Departamento de Toxicología y Farmacología. Facultad de Farma-cia y Bioanálisis. Universidad de los Andes, Mérida.

Apartado postal 5101. Merida, Venezuela. Teléfono 01158-274-2403444. Fax: 01158-274-2403543.

Email Carlos Yánez:[email protected]

Presentado: 13/12/2010Aceptado: 21/03/2010 Publicado online: 25/08/2011

ResumenEn Venezuela actualmente se están explorando nuevas fuentes de agentes antibacterianos de origen natural, debido al aumento de la resistencia bacteriana, entre ellos los aceites esenciales derivados de plantas. Por tal razón en el presente estudio se determinó la composición química del aceite esencial obtenido de las hojas de Ambrosia peruviana Willd recolectada en Guasdualito, Estado Apure, Venezuela. Los compuestos volátiles se aislaron por hidrodestilación en una trampa de Clevenger y posteriormente se realizó el análisis cualitativo-cuantitativo a través de cromatografía de gases acoplada a espectrometría de masas (GC/MS), en un equipo HP GC-MS System, modelo 5973, encontrando como compuestos mayoritarios al gamma-curcumeno (23,99%), seguido de ar-curcumeno (14,08%), acetato de bornilo (10,35%), camfor (5,03%) y epóxido de oximene (4,79%). La actividad antibacteriana del aceite esencial realizada por el método de difusión en agar con discos frente a Staphylococcus aureus, Enterococcus faecalis, Escherichia coli, Klebsiella pneumoniae, Salmonella Typhi y Pseudomonas aeruginosa, mostró actividad contra S. aureus, E. faecalis, E. coli, y S. Typhi, con valores de CIM de 350–500 μg/ mL. Esta investigación es el primer reporte de actividad antibacteriana de A. peruviana.

Palabras claves: Ambrosia peruviana, aceite esencial, actividad antibacteriana.

AbstractIn Venezuela, are currently exploring new sources of natural antibacterial agents, due to increased bacterial resistance, including essential oils derived from plants. For this reason in the present study we determined the chemical composition of essential oil obtained from leaves collected on Ambrosia peruviana Willd Guasdualito, Apure State, Venezuela. The volatile compounds were isolated by hydrodistillation in a Clevenger trap and then subjected to qualitative analysis and quantitative by gas chromatography-mass spectrometry (GC / MS) on an HP GC-MS System, model 5973, finding as the major compound gamma-curcumeno (23.99%) followed by curcumeno-ar (14.08%), bornyl acetate (10.35%), camphor (5.03%) and epoxide oximene (4.79%). The antibacterial activity of essential oil by the agar diffusion method with discs against Staphylococcus aureus, Enterococcus faecalis, Escherichia coli, Klebsiella pneumoniae, Salmonella typhi and Pseudomonas aeruginosa showed activity against S. aureus, E. faecalis, E. coli and S. Typhi, with MIC values of 350-500 micrograms/ mL. This research represents the first report of antibacterial activity of A. peruviana.

Keywords: Ambrosia peruviana, essential oil, antibacterial activity.

Introducción En la flora de Venezuela, la familia Asteraceae (Compositae) es

la segunda familia con mayor riqueza de especies en la división Magnoliophyta; se reconocen 204 géneros y 784 especies nativas o naturalizadas, especialmente en las regiones Andino-Cordillera Costera y Alta Guayana; crecen en sitios con temperaturas bajas, por esta razón son pocas las especies en la región Costera y de los Llanos (Lasser 1964, Hokecheo et al. 2008).

El género Ambrosia ha sido estudiada como antioxidante por los flavonoides y glicósidos que contienen (Zoran et al. 2008), y que son utilizados en el tratamiento de infecciones por Schisto-soma mansoni (Abadome et al. 1994), antiepiléptico (Buznego et al. 1998, Buznego & Pérez 2004), y como antiinflamatorio por la capacidad del compuesto cumain de inhibir la producción de óxido nítrico, importante mediador en los procesos inflamatorios (Lastra et al. 2004).

Ambrosia peruviana Willd. (Asteraceae) es una hierba de 4 – 8 cm de largo distribuida desde México hasta la parte tropical de América del sur; conocida vulgarmente con el nombre de altamisa, artemisa, altamiz, alcanfor (Cuba), Ambrosia silvestre, Maki (Bolivia). En Venezuela se encuentra en los estados Sucre, Distrito Federal, Apure, Bolívar, Falcón, Mérida, Miranda, Táchira, Trujillo y Delta Amacuro (Badillo 2001, Lasser 1964).

Ambrosia peruviana se emplea como hipotensor, anties-pasmódico, depurativo, diaforético y en trastornos menstruales (Hernández et al. 2002, Lans 2007, Zapata et al. 2010). En Venezuela A. peruviana es utilizada para dolor del cuerpo, fiebre, dolor de cabeza, hipotensión, ulceras, manchas de la piel, varices, cicatrices, trastornos menstruales (Gil et al. 2006).

Aunque el género Ambrosia ha sido ampliamente estudiado fitoquímicamente, son escasos los trabajos relacionados con la composición química de sus aceites esenciales. Chalchat et al. (2004) identificaron 51 compuestos en el aceite esencial obtenido de Ambrosia artemisiifolia recolectada en Belgrado (República de Serbia) sus principales componentes fueron: D-germacrene (24,1%), limoneno (16,83%), alfa-pineno (8,0%) y mircineno (7,4%), y observaron importante actividad bacte-ricida y fungicida. La composición química del aceite esencial de Ambrosia trifida de China representa acetato de bornilo (15,5%), borneol (8,5%), óxido de cariofileno (8,3%), alfa-pineno (8,0%) atribuyendo a estos la actividad antibacteriana (Wang et al. 2006).

El presente trabajo tiene como objetivo identificar los componentes del aceite esencial de A. peruviana recolectada en Venezuela y estudiar su actividad antibacteriana, por esta razón esta investigación resulta un gran aporte a la química de productos naturales.

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Yánez et al.


Material y métodosMaterial vegetal.- Hojas de A. peruviana fueron recolectadas

en mayo 2010 en Guasdualito (07°14’49”N 70°43’1”W, 125 m de altitud), Estado Apure, Venezuela. Una muestra fue de-positado (voucher número NR011) en el Herbario MERF de la Facultad de Farmacia y Bioanálisis, Universidad de los Andes, Mérida, Venezuela.

Obtención del aceite esencial.- Hojas frescas (1305 g) de A. peruviana se trituraron y sometieron a destilación por arrastre con vapor de agua (6 horas), empleando una trampa de tipo Clevenger (Rojas et al. 1999). Un mililitro del aceite esencial color amarillo (0,09% rendimiento) fue obtenido. El aceite se conservó a -4 °C hasta su uso para ensayos biológicos.

Análisis de composición química.- Los componentes vo-látiles del aceite esencial fueron analizados por cromatografía de gases utilizando un cromatógrafo Perkin-Elmer. La identificación de cada uno de los compuestos se realizó por GC-MS con un equipo Hewlett Packard Modelo 5973, equipado con una columna HP-5MS de 30 m de largo x 0,25 mm de diámetro x 0,25 μm de grosor de la película. Temperatura de inyector 230 ºC, temperatura del cuádruplo 150 ºC, gas transportador Helio a una velocidad lineal de 34 m/s; energía de ionización 70 eV; rango de scan de 40-50 amu; 3,9 scan/s. Volumen de inyec-ción 1 μL de una solución diluida al 2% en éter dietílico. La identificación de los compuestos fue basada en la base de datos Wiley MS Data Library y NIST 05, los índices de Kovats se compararon con valores disponibles en la literatura (6a edición) (Adams 2007).

Actividad antibacteriana.- La actividad antibacteriana fue evaluada de acuerdo al método de difusión en agar con discos descrita por Salazar et al. (2007), utilizando las cepas de refer-encia Staphylococcus aureus ATCC 25923, Enterococcus fecalis

ATCC 29212, Escherichia coli ATCC 25922, Klebsiella pneu-moniae ATCC 23357, Salmonella Typhi CDC57 y Pseudomona aeruginosa ATCC 27853 proporcionadas por el Departamento de Microbiología y Parasitología de la Facultad de Farmacia y Bioanálisis de la Universidad de los Andes.

En los organismos que mostraron zona de inhibición se determinado la concentración inhibitoria mínima (CIM), preparando diluciones del aceite con dimetilsulfóxido a concen-traciones de 10 a 600 μg/mL, fueron empleados los antibióticos de referencia: Eritromicina® (150 μg), Vancomicina® (30 μg), Ampicilina-Sulbactam® (10 μg – 10 μg), Aztreonam® (30 μg), Ciprofloxacina® (30 μg) y Ceftazidima® (30 μg). Los ensayos se realizaron por duplicado.

Resultados y discusiónComposición química del aceite

Fueron identificados 22 compuestos (84,5%) en el aceite esencial obtenido de A. peruviana (Tabla 1); los principales com-ponentes encontrados fueron el gamma-curcumeno (23,99%), ar-curcumeno (14,08%), acetato de bornilo (10,35%), camfor (5,03%) y epóxido de oximeno (4,79%).

Actividad antibacteriana

La actividad antibacteriana del aceite esencial realizada por el método de difusión en agar con discos frente a bacterias gram positivas y negativas, mostró actividad contra S. aureus, E. faecalis, E. coli, y S. typhi, con valores de CIM de 350–500 μg/mL (Tabla 2). Los resultados obtenidos en las bacterias gram positivas coincidieron con los registrados por Wang et al. (2006) y Chalchat et al. (2004), sin embargo estos autores reportaron actividad antibacteriana en K. pneumoneae y P. aeruginosa no observadas en nuestra investigación.

El método de difusión en agar es uno de los métodos fre-cuentemente empleados para ensayar la actividad antibacteriana de aceites esenciales, sin embargo se han observado divergencias relacionadas con la actividad individual de los componentes del aceite, por ejemplo el 1,8-cineol obtenido del aceite de las hojas de Té no muestra halos de inhibición pero si valores de MIC bajos (Kalemba et al. 2003).

ConclusiónDe acuerdo con los resultados obtenidos en este trabajo se

concluye que los compuestos químicos que conforman el aceite esencial de Ambrosia peruviana de los Llanos venezolanos, difi-eren de otros aceites esenciales obtenidos del género Ambrosia. Sin embargo, los componentes acetato de bornilo, camfor, y bor-neol se encuentran en A. trífida, A. artemisiifolia y A. peruviana. Los compuestos más importantes del aceite esencial obtenido de Ambrosia peruviana Willd. fueron gamma-curcumeno (23,99%), ar-curcumeno (14,08%), acetato de bornilo (10,35%), camfor (5,03%) y cis-epóxido-oximeno (4,79%), los que podrían ser responsables de la actividad antibacteriana.

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Pico N° Compuestosa Área (%) Ikb

1 sabineno 0,3 9762 beta-pineno 2,0 9793 cis-epoxi-oximeno 4,8 9964 silvestreno 2,9 10315 cineol-1,8 0,4 10356 fenchona 0,6 10927 linalol 1,1 11018 camfor 5,0 11529 cis-derbenol 1,8 116910 borneol 3,6 117311 tepinen-4-ol 0,4 118512 Acetato de bornilo 10,4 127713 beta-cariofileno 1,4 142914 bergamoteno-alfa-

cis 1,3 144615 trans-beta-farneseno 1,5 146816 curcumeno-gamma 24,0 149317 curcumeno-ar 14,1 149618 nerolidol-Z 2,7 152119 cadineno-delta 0,6 153520 carotol 1,6 160021 junenol 3,3 161222 cubenol 0,69 1627

Tabla 1. Composición química del aceite esencial de Ambrosia peruviana (%)*.

a Lista de Compuestos en orden de elución con dos columnas: AT-5 (apolar) b Índice de Kovats calculados en relación a n-alcanos (C8-C24)

151

Composición y actividad antibacteriana del aceite esencial de AmbrosiA peruviAnA


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Zona de inhibición

Antibióticos de referencia CIM

Microrganismos Aceite esencial E VA SAM AZT CIP CAZ (µg/ mL)

Staphylococcus aureus ATCC (25923) 8* 30* 400

Enterococcus faecalis ATCC (29212) 11* 22* 500

Escherichia coli ATCC (25922) 7* 25* 500

Klebsiella pneumoniae ATCC (23357) NA 33* NP

Salmonella typhi CDC 57 8* 45* 350

Pseudomonas aeruginosa ATCC (27853) NA 31* NP

Tabla 2. Actividad antibacteriana del aceite esencial de Ambrosia peruviana contra cepas de Referencia Internacional.

*mm de los halos de inhibición (discos 6 mm de diámetro) promedio de dos ensayos consecutivos; NA: no activo; NP: no probado; E: Eritromicina® (150 μg), VA: Vancomicina® (30 μg), SAM: Ampicilina-Sulbactam® (10μg/10μg), AZT: Aztreonam® 30 μg, CIP: Ciprofloxacina® 30 μg, CAZ: Ceftazidima® 30 μg. CIM. Concentración Inhibitoria mínima, rango de concentración 10–600 µg/mL.

152

Yánez et al.


153

Activity of mAchAerium floribundum against acne-inducing bacteria



Activity of ethanolic extracts leaves of Machaerium floribundum against acne-inducing bacteria, and their cytoprotective and antioxidant

effects on fibroblast

Lorena Díaz1*, Soumi De Montijo2, Ana L. Medina3, Pablo Meléndez1, Vian Lauren-ce4 and Gilberte Marti- Mestres4

Actividad del extracto etanólico de las hojas de Machaerium floribundum contra bacterias que inducen el acné y su efecto citoprotector y antioxidante sobre

fibroblastos

1 Department of Pharmacognosy and Organic Medications

2 Department of Parasitology and Microbiology

3 Department of Food Sciences

Facultad de Farmacia y Bioaná-lisis, Universidad de Los Andes, Mérida ZP-5101-A, Venezuela. Tel: +58(0)274-2403484.

*Mail Lorena Díaz: [email protected]

4IBMM, UMR5247, Facultad de Farmacia, Universidad Montpe-llier 1, 14491, 34093, Montpellier, Francia.


AbstractPropionibacterium acnes, Staphylococcus epidermidis and Staphylococcus aureus have been recognized as the bacteria that are involved in the inflammatory process of acne, while oxidants and antioxidants are involved in the repair of cutaneous tissue affected. In this study an evaluation was made of the antibacterial effect by the agar diffusion and broth dilution method, the cytoprotective and antioxidant effect on 3T3 dermic fibroblast cells, treated with hydrogen peroxide and the scavenging capacity of free radicals was determined by the 2, 2-diphenyl-l-picrylhydrazyl (DPPH) method as well as the Reducing Power of the ethanolic extracts of the leaves of the Machaerium floribundum. Minimal bactericidal concentrations (MBC) were obtained against Propioni-bacterium acnes and Staphylococcus aureus of 5 mg/mL and 2 mg/mL, respectively. A cytoprotective effect of 111% was observed over the cellular viability of the fibroblasts at 10 µg/mL and an antioxidant effect of 92% over the viability of the fibroblasts treated with hydrogen peroxide at 25 µg/mL. A stimulation of 24% growth of fibroblasts at 50 µg/mL was evidenced. On the other hand a 93% scavenging activity of the DPPH free radical was shown for 100 µg/mL with a CI50 of 34 µg/mL. The reducing power was evidenced to be dependent on the concentration. The results obtained indicated that the ethanolic extract of Machaerium floribundum shows a good antibacterial activity against bacteria that induce acne and a high potential for scavenging of free radicals at relatively low concentrations.

Keywords: Machaerium floribundum; Acné; Antibacterial; Antioxidant; Fibroblasts.

ResumenPropionibacterium acnes, Staphylococcus epidermidis y Staphylococcus aureus han sido reconocidas como las bacterias involucradas en el proceso inflamatorio del acné, mientras que oxidantes y antioxidantes han sido implicados en la reparación del tejido cutáneo afectado. El presente estudio evaluó el efecto antibacteriano por el método de difusión en agar y dilución en caldo; el efecto citoprotector y antioxidante sobre células de fibroblastos dérmicos 3T3, tratadas con peróxido de hidrogeno; se determinó la capacidad secuestrante de radicales libres por el método del 2,2-difenil-2-picrihidracil (DPPH) y el poder reductor de los extractos etanólicos de las hojas de Machaerium floribundum. El extracto mostro una CMB de 5mg/mL y 2mg/mL para P. acnes y S. aureus, respectivamente. Se observó un efecto citoprotector sobre la viabilidad celular de los fibroblastos de 111% a 10 μg/mL y antioxidante mostrado sobre la viabilidad de los fibroblastos tratados con peróxido de hidrogeno de 92% a 25 μg/mL. Se evidencio estimulación del crecimiento de fibroblastos de 24% a 50 μg/mL. Por otra parte se mostró actividad secuestrante del radical libre DPPH de 93% a 100 μg/mL, con una CI50 34 μg/mL. El poder reductor evidencio ser dependiente de la concentración. Los resultados indicaron que el extracto etanólico de Machaerium floribundum presenta una buena actividad antibacteriana contra las bacterias que inducen el acné y un alto potencial secuestrante de radicales libres a concentraciones relativamente bajas.

Palabras claves: Machaerium floribundum; Acné; Antibacteriano; Antioxidante; Fibroblastos.

IntroductionMachaerium species consist of lianas, bushes and trees found

from sea level up to 500 – 900 m, and rarely above 1,700 m, it is distributed from Mexico to Argentina (Lozano et al. 2006), and 39 taxa are reported for Venezuela (Meléndez 2009). In the traditional medicine of Peru, Machaerium species have been used for the treatment of diarrhea and sexual impotency (Rengifo 2001). The procyanidin obtained from the ethanol extract of ligneous stems and bark of M. floribundum showed antibacte-rial activity against Pseudomonas maltophilia and Enterobacter cloacae (Waage et al. 1984). No other activity has been reported for this species.

Acne vulgaris is a common illness that affects the areas of the body that have big sebaceous glands such as the face, back and trunk (Leydon 1997). The normal bacterial flora of the skin includes Propionibacterium acnes, Staphylococcus epidermidis, S. aureus and Pityrosporum ovale, which proliferate during puberty and often are involved in the development of acne (Hamnerius

1996). Propionibacterium acnes has been described as an inflam-matory anaerobic organism that is implicated in the develop-ment of inflammatory acne, while S. epidermidis and S. aureus are aerobic organisms that usually are involved with superficial infections of the sebaceous unit (Burkhart et al. 1999). For many years antibiotics have been used for the treatment of acne. However, resistance to antibiotics has increased and in a multifactorial manner, which includes the bacteria-antibiotic relationship, the type of antibacterial, and the characteristics of the host, among others. To overcome the problem of resistance to antibiotics, medicinal plants have been studied extensively as alternative treatments.

The cutaneous aging process, whether physiological or as a consequence of other exogenous factors, is always related at the molecular level with the appearance of non-controlled oxida-tive activities. Thus, cellular catabolism takes place through the oxidative process of the Krebs cycle. This process is responsible for the generation of H2O2 in the interior of cutaneous cells. Likewise, the oxidative reactions that are not of enzymatic origin

154

Díaz et al.


require the presence of oxygen. The most frequent reaction is linked to the energetic contribution of UV photons, which are captured by chromophore molecules present in the cutaneous tissue and are conducive to the transfer of an electron to the oxygen molecule and the formation of very reactive oxygen spe-cies (ROS) (Parra et al. 1995a). The cells of mammals have an elaborate defense mechanism for detoxification of free radicals, such as the enzymes dismutase superoxide (SOD), catalase (CAT), and glutathione peroxidase (GPX). Besides these, there are several antioxidant molecules that play an important role in the antioxidant defense system. These molecules can be syn-thesized either in vivo, for example glutathione, bilirubin and melatonin, or can be obtained from the diet, such as vitamins (α-tocopherol, β-carotene and ascorbic acid) and micronutri-ents, such as zinc and selenium (Si Eun et al. 2003).

The imbalance between the production of free radicals (ROS) and the quantity of antioxidants available gives place to oxidative stress. This can cause damage to cells and tissues during infections, as well as several degenerative disorders, such as cardiovascular, cell aging and neurodegenerative conditions, like Alzheimer’s disease, mutations and cancer, (Ames 1998). Currently, a great variety of plant extracts are used for their antioxidant potential, for their stimulation of growth, and their cytoprotective effect on fibroblasts (Si Eun et al. 2003, Annan & PHoughton 2008, Phan et al. 2001). In this study, the activity of ethanol extracts of the leaves of M. floribundum against acne-inducing bacteria was determined, as well as their cytoprotective and antioxidant activity against 3T3 dermic fibroblast cells. This work was conducted with the aim of finding an alternative treat-ment for acne vulgaris and the regeneration of cutaneous tissue.

Material and methodsChemicals

Modified Eagle’s Medium (DMEM) with 4.5 g/L of glucose, BioWhitaker, provided by Lonza and supplemented with 10% fetal bovine serum (FBS), 1.2% of a mixture of penicillin and streptomycin (P/S), and 1.2% of L-glutamine (Glu). Neutral red colorant (3-amino-7-dimethylamino-2-methylfuroside hy-drochloride), 2,2-diphenyl-l-picrylhydrazyl (DPPH), potassium ferrocyanide (K3Fe(CN)6), ferric chloride (Cl3Fe), ascorbic acid, hydrogen peroxide (H2O2) and catalase of bovine liver were provided by Sigma-Aldrich (France).

Microorganisms

Propionibacterium acnes (CVCM 1453), Staphylococcus aureus (CVCM 764), and S. epidermidis (CVCM 352) were provided by the Venezuelan Collection of Microbiology Culture, Venezuela.

Collection and extraction of the plant

Machaerium floribundum Benth. was collected in the Caparo Forrest Reserve in the state of Barinas, Venezuela. A sample of the plant identified with the number 562 (collection P. Melendez and R. Nuñez) was deposited in the Herbarium of the Faculty of Pharmacy and Bioanalysis (MERF) of the Universidad de Los Andes, in Mérida, Venezuela.

The plant material was oven dried at 40 ºC for 72 h and then powdered. A sample (100 g) was extracted with 500 mL ethanol at room temperature in the dark for 8 days, filtered through a Whatman Nº 1 filter paper, and the filtrate dried in a rotary evaporator at 45 ºC. The dry extract was stored at 7 ºC.

Antibacterial activity

A 1.5 x 108 UFC/mL bacterial inoculum was prepared from each of the strains according to the 0.5 Mc Farland pattern (NCCLS 2003).

Diffusion method in agar.- This trial was performed by the method of Hayes and Markovic (2002), with some modifica-tions. A solution of the ethanolic extract was prepared at a con-centration of 100 mg/mL in ethanol. Previously sterilized plates were prepared by the addition of 15 mL of Muller Hinton agar (agar base), which was allowed to solidify. Using sterile forceps, stainless steel cylinders of 7 mm diameter were placed over the agar. Later, 5 mL of the same agar, previously inoculated with 100 μl of the standardized bacterial inoculum (1,5 x 108 UFC/mL), was added; this was allowed to solidify and the rings were withdrawn, thus leaving the agar with holes. In the resulting reservoir, 20 μL of ethanolic extract was added, as well as negative (ethanol) and positive controls (ampicillin at 10 μg/mL). After 30 minutes, the plates were incubated under either anaerobic or aerobic conditions, according to the bacteria tested. The results were determined by measurement in millimeters the inhibi-tion zones and comparison of these with the inhibition zone produced by ampicillin; all results are an average of three trials.

Minimum inhibitory concentration (MIC) and minimum bactericidal concentration (MBC).- This trial was carried out according to the method of Kumar et al. (2007), with some modifications the inoculum was standardized by the method described above (Hayes and Markovic 2002). The extracts were tested at different concentrations (5, 2.5, 2, 1.5 and 1.25 mg/mL). Since the strains withstand 5% ethanol at the maximum, stock solutions were prepared at 100, 50, 40, 30, and 25 mg/mL. Four series of six sterilized tubes (two series per bacterial species) were dosed with 1.9 mL of glucose-yeast broth for the Staphylococcus and the same medium supplemented with 1% glucose for the Proponibacterium, 100 μL of extract, one for each concentration, and they were inoculated with 15 μL of the bacte-rial suspension standardized (1.5 x 108 UFC/mL), including the controls (bacterial growth, solvent, and sterility of the extract). The tubes were incubated for 24 hours at 37 ºC in aerobic con-ditions for Staphylococcus aureus, and for 48 hours at 37ºC for Propionibacterium acnes in anaerobic conditions, with gas pack envelopes. Measurement for percentage transmittance was taken at 625 nm before and after incubation in order to determine the MIC, with this being the lowest concentration of the extract that inhibits the visible growth of the microorganism. In this case, in which the extracts are colored, it is the lowest concentration at which no change in the percentage transmittance reading is verified. Once the time had elapsed, 15 mL of glucose-yeast agar was inoculated with 5 μL of each culture obtained in the prior phase and added to the Petri dishes. These were incubated under the same conditions as above. The UFC/mL count of each plate was made, with the MBC being the lowest concentration of the extract that completely inhibits bacterial growth.

Cytoprotector Activity

Cellular proliferation of 3T3 fibroblasts.- 3T3 dermic fibroblast cells were obtained from the Medications Toxicol-ogy Laboratory of the Faculty of Pharmacy Montpellier 1 in France. Cells in confluent growth were trypsinized, centrifuged and resuspended in Modified Eagle’s Medium (DMEM) with

155



4.5 g/L of glucose, supplemented with 10% fetal bovine serum (FBS), 1.2% of a mixture of penicillin and streptomycin (P/S), and 1.2% L-glutamine (Glu). The cells were counted in a CASSY.1 Brand hemocytometer and the cell concentration was standardized at 1x105 cells/mL in the same medium. The cells were dosed to a density of 1 x 104 cells/mL per well in plates of 96 wells. The plates were maintained at 37 °C for 24 hours in an incubator with 5% CO2, then the cells were lavaged with 0.0095M (PO4) Dulbecco’s phosphate buffer saline (DPBS) without calcium and magnesium. Later, the extracts prepared in the DMEM culture medium were added at concentrations of 16.6, 31.25, 62.5, 125 and 250 μg/mL, with DMEM medium in 0.5% ethanol, as positive control, being placed in the first column (NICEATM 2003). After 24 hours of incubation, cel-lular viability was measured by the neutral red test.

Neutral Red Test.- After 24 hours of incubation of the aforementioned culture, the medium was discarded and the cells lavaged two times with 150 μL of DPBS. Then, 150 μL of a 1.25% solution of neutral red in DMEM culture medium was added. The cells were incubated for 3 hours at 37 °C in 5% CO2 before the neutral red solution was discarded and the cells lavaged two times with DPBS buffer. Later, 150 μL of a developing solution prepared with water: ethanol: acetic acid (49%:50%:1%) was added and the absorbance measured at 540 nm using an Elisa Bio-Rad reader (NIEHS 2003).

Stimulation of growth of 3T3 fibroblast cells.- This trial used the method of Annan and Houghton (2008), with some modifications. Fibroblast cells in confluent growth were trypsin-ized, centrifuged and resuspended in Modified Eagle’s Medium (DMEM) supplemented with 10% fetal bovine serum (FBS), 1% glutamine, 53 units of penicillin and 53 mg/mL of strepto-mycin. The cells were counted in a CASSY 1 Brand hemocytom-eter and the concentration was standardized to a concentration of 1x105 cells/mL in the same medium. Using a multichannel micropipette the cells were dosed to a density of 1 x 104 cells/mL per well in plates of 96 wells. The plates were maintained at 37 ºC for 24 hours in an incubator with 5% CO2 before the cells were washed with 0.0095M (PO4) Dulbecco’s phosphate buffer saline (DPBS) without either calcium or magnesium. Later, 100 μL of the extracts prepared were added at concentrations of 25, 50, 100, and 250 μg/mL in DMEM, supplemented with 0,5% fetal bovine serum (FBS), 1% glutamine, 53 units of penicillin and 53 mg/mL of streptomycin (6 mL of a mixture of penicillin, streptomycin (P/S) and 6 mL of glutamine). DMEM medium, 10% FBS, and DMEM medium with 0.5% FBS were used as positive control. The plates were maintained at 37 ºC for 72 hours in an incubator with 5% CO2 and the test was developed with neutral red.

Antioxidant Activity

DPPH free radical scavenging activity.- Ethanolic extracts (200 μL) at concentrations of 25, 50, 100, 200, 250, and 500 μg/mL were added to 2.8 mL of a solution of DPPH at 6 x 10-2 mM prepared in methanol. Ascorbic acid was used as a positive control at a concentration of 176 μg/mL. The reaction mixtures were incubated in darkness for 30 minutes. Later, the absorbance was measured at 517 nm with a UV Kontron spectrophotometer.

The inhibition percentage (%IP) of the DPPH free radical was calculated:

%IP = [Abs DPPH – Abs sample/ Abs DPPH] x 100

The concentration required to obtain 50% of the maximum capacity to capture free radicals (CI50) was calculated by the following equation:

∆CI50 = C1 – ∆C

C = [(∆C1 – C2) x PI1 – 50]/ (PI1 – PI2)

PI1 and PI2: inhibition percentage immediately higher and lower than 50% of inhibition respectively.

∆C1 – C2: concentrations at which IP1 and IP2 are produced respectively (Murillo et al. 2007, Goupy et al. 1999).

Assessment by reduction of metal ion.- One milliliters of extract, prepared at concentrations of 20, 50, 100, 125, 250, and 500 μg/mL, was mixed with 2 mL of phosphate buffer (0.2 M at 6.6 pH) and 2 mL of potassium ferricyanide [K3Fe(CN)6, 10g/L (1%)]. The mixture was incubated for 30 minutes at 50 ºC before 2 mL of 10% trichloroacetic acid was added and the mixture centrifuged at 3000 rpm for 10 minutes. Finally, 2 mL of the supernatant solution was mixed with 2 mL distilled water and 0.5 mL ferric chloride (0.1%), and the absorbance measured at 700 nm in a Genesis brand spectrophotometer. The increase in absorbance of the mixture indicated an increase in the reduc-ing power. Ascorbic acid was used as reference at 5, 15 and 30 μg/mL concentrations (Ali et al. 2003, Palanisamy et al. 2008).

Antioxidant capacity in cultured 3T3 dermic fibroblast cells.- Annan and Houghton’s (2008) method was used, with some modifications. The culture of 3T3 fibroblast cells was made as indicated in the cytotoxicity test. From the cellular suspension of 1x105 cells/mL, 100 μl (1x104 cells) was dosed in each well of a plate with 96 wells. The plates were kept at 37 ºC for 48 hours in an incubator with 5% of CO2, until the formation of a confluent monolayer of cells. Then, the cells were washed with 150 μL of DPBS phosphate buffer. Later, 100 μL of a mixture of the extracts at concentrations of 25, 50 , 100 and 250 μl/mL, and hydrogen peroxide (1x10-3 M) prepared in a DMEM culture medium, were added. The plates were kept at 37 ºC for 3 h, in an incubator with 5% CO2 before the medium was discarded and the cells washed with 150 μL of DPBS buffer solution. Catalase, at 250 Units/mL, was used as positive control. Cellular viability was determined by the neutral red test (NIEHS 2003).

Statistical analysis

Data were expressed as the mean ± standard deviation (SD) of six replications for the assays on fibroblast cells and three replications for the other tests. One-way analysis of variance (ANOVA) was used, preceded by Cochran's tests (to check variances’ homogeneity), and followed by the Newman–Keuls multiple comparison test; significance was established at p<0.05.

Results and discussionAntibacterial activity

Due to the high incidence of resistance of the bacterial strains that induce acne (Swanson 2003), there is a continuous demand for new therapeutic agents. In many countries, approximately 80% of the drugs available come from medicinal plants whose active principles, once elucidated, can be obtained by chemical synthesis (Penso 1980). In Table 1, a strong inhibitory effect is shown on the growth of the studied strains, and inhibition

156

Díaz et al.


zones ≥ 15 mm are observed compared with those produced by 10 μg/mL ampicillin. Staphylococcus aureus showed the greatest sensitivity to the extract.

The MIC and MBC against S. aureus were both 2 mg/mL, while against Propionibacterium acnes they were 2 and 5 mg/mL, respectively (Table 1). However, for the latter species, a bacterial reduction percentage of 99.92% at 2 mg/mL was verified (Table 2), which suggests that the ethanolic extract of M. floribundum can act as a bactericidal agent against those microorganisms. Since these bacteria can tolerate only 5% ethanol and the MIC found against S. epidermidis was > 5 mg/mL, the MBC was not determined for this latter one. Nonetheless the extract showed good antibacterial properties against S. epidermidis through the agar diffusion method in which an inhibition zone of 16 mm was obtained compared with 15 mm for ampicillin at 10 μg/mL. The control, 5% ethanol, did not inhibit bacterial growth compared with that of each bacterial strain without 200 μL ethanol; while the ampicillin positive control inhibited bacterial growth at 10 μg/mL. It should be noted that, according to Fa-bry et al (1998), for a crude extract of a plant to be considered potentially useful therapeutically, it must have an MIC value < 8 mg/mL. The ethanolic extract M. floribundum leaves showed lower MIC and MBC values.

Cytoprotector Activity

Effect on cell viability of 3T3 dermic fibroblasts.- The cytoprotective activity of the ethanolic extract of M. floribundum (Fig. 1) on the growth of dermic fibroblasts (3T3) was not dose dependent and a cellular viability percentage greater than 100% ± 6.9% at 10, 25 and 50 μg/mL was observed. The cellular viability began to decrease at 250 μg/mL, for which a viability percentage of 94% ± 7% was obtained. The ethanolic extract of M. floribundum showed good cytoprotecive activity over the growth of 3T3 dermic fibroblasts up to 100 μg/mL.

Stimulation of growth.- The proliferation and stimulation of growth of fibroblasts is important in tissue repair since the fi-broblasts are involved in the migration, proliferation, contraction and production of collagen (Woodley et al. 1985, Mimura et al.

2004). The ability to stimulate the growth of fibroblasts is now considered to be a model to evaluate the in vitro activity over the healing process of wounds (Mensah et al. 2001, Houghton et al. 2005). In Figure 2, the effect of the ethanolic extract of M. floribundum on the stimulation of growth of 3T3 fibroblasts is shown. At 50 and 100 μg/mL, a significant increase (P < 0.05) on cellular growth of 24 % ± 5,1% and 9% ± 2,6% was obser-ved compared with the control, in which the cells grew with minimum growth factors and without the extract. Statistical analysis indicates that 25 and 100 μg/mL are homogeneous groups (P < 0.05). At 250 μg/mL, toxicity of the extract on the cells was observed, even though such toxicity was not seen in the prior assay (Effect on cell viability) in which cellular growth was verified with the maximum growth factors.

Bacterial strains Inhibition Zone (mm) extract

Inhibition Zone (mm) Amp (10 µg/mL) MIC (mg/mL) MBC (mg/mL)

Staphylococcus aureus CVCM 764 15 20 2 2Propionibacterium acnes CVCM 1453 18 26 2 5Staphylococcus epidermidis CVCM 352 16 15 > 5 ND

Table 1. Antibacterial activity of the ethanolic extract of Machaerium floribundum expressed as inhibition zone (mm), minimum inhibitory con-centration (MIC) and minimum bactericidal concentration (MBC).

CVCM: Initials for Venezuelan Collection of Microbiology Cultures. Amp: Ampicillin. The results are expressed as the average of 3 independent trials (n= 3).

Concentration (mg/mL)

Staphylococcus aureus CVCM 764

Propionibacterium acnes CVCM 1453

5 100 1002.5 100 99.922 100 99.92

1.5 65.6 99.821.25 67.8 99.68

Table 2. Antibacterial activity of the ethanolic extract of Machaerium floribundum expressed as bacterial reduction percentage.

CVCM: Initials for Venezuelan Collection of Microbiology Cultures. The Bacterial Reduction Percentage was calculated from the MBC assay.

85

90

95

100

105

110

115

10 25 50 100 250

Via

bilit

y %

Concentrations ethanolic extract (μg/mL)

Figure 1. Cytoprotective effect over 3T3 fibroblasts cells of the ethanolic extract of Machaerium floribundum, expressed as viability percentage of the dermic fibroblasts. The results are expressed as the average of 4 readings ± SD.

0

20

40

60

80

100

120

0.5%

SB

F

25 μ

g/m

L

50 μ

g/m

L

100 μg

/mL

250 μ

g/m

L

Via

bilit

y %

Figure 2. Stimulation of growth of 3T3 fibroblasts by the ethanol extract of Machaerium floribundum, expressed as viability percentage of the dermic fibroblasts. FBS: fetal bovine serum. Negative control 0,5% FBS; positive control (10% FBS). The results are expressed as the average of 6 readings ± SD. *Statistically significant difference from the control “0.5% SBF” value for each group (P < 0.05).

157



Antioxidant Activity.

DPPH free radical scavenging activity.- Using the DPPH test, the ethanolic extract of M. floribundum revealed a significant antioxidant activity (P < 0,05) with a CI50 of 34 μg/mL. In Figure 3, an activity dependent on concentration is evidenced up to 100 μg/mL, with an inhibition percentage of 93% ± 0,1%, compa-red with 97% ± 0,1% obtained for ascorbic acid, the positive control, at a concentration of 176 μg/mL. On this basis it can be said that the ethanolic extract of M. floribundum leaves has great potential for the prevention and treatment of the damage induced by the imbalance of the ROS at the organic level.

Antioxidant assessment by reduction of metal ion.- The antioxidant activity of the plant extract was complemented by measuring its capacity to reduce Fe+3 to Fe+2, monitored by the formation of a colored complex (Fenton type reaction). Figure 4 illustrates the reducing power of the ethanol extract at 25, 50, 100, 120, 250 and 500 μg/mL compared with ascorbic acid, a positive control, at concentrations of 5, 15 and 30 μg/mL. It was evidenced that the reducing power of the extract and of the control were dependent on the concentration, taking note of an absorbance of 0.79 nm ± 0.05 for M. floribundum at 500 μg/mL. These results show that the extracts have a high potential antioxidant capacity at relatively low concentrations.

Antioxidant capacity in cultured 3T3 dermic fibroblast cells.- It is well known that hydrogen peroxide causes oxidative damage to cells. In Figure 5, it is shown that the ethanol extract

of M. floribundum at 50 μg/mL revealed a viability of 93% ± 4.9% of the fibroblasts compared with the same percentage for 250 units/mL of catalase, used as a positive control, and of 43% ± 5.5% for 1x10-3 M hydrogen peroxide. A significant percen-tage of 50% protection was verified (P < 0.05) over the cellular viability of the dermic fibroblasts for the ethanol extract of M. floribundum likewise, concentrations of 25, 50, and 100 μg/mL and catalase (93 % ± 4.2) are identified as homogenous groups, The most likely mechanism of the antioxidant effect is the direct interaction of the extracts with the hydrogen peroxide, more so than either the alteration or interaction of the extract with the membrane that can limit the damage induced by hydrogen peroxide (Annan et al.2008).

ConclusionsThe regeneration of cutaneous tissue is characterized by re-

epithelization and granulation of the tissue and remodeling of the extracellular array (Priya et al. 2002). The fibroblast cells play a very important role in these processes since they synthe-size diverse proteic fibers (reticular, elastic and collagen) and the different macromolecules that are part of the fundamental substance (Parra et al. 1985b).

Oxidants and antioxidants are involved in the repair of cutaneous tissue. Oxidants contribute to tissue damage in the events following lesions of the skin, impairing the process of tissue regeneration. Antioxidants, on the contrary, prevent tis-sue damage and stimulate tissue recovery (Parra et al. 1995a). Research on the application of antioxidants of plant extracts for healing wounds has been widely published (Tran et al. 1997, Fronza et al. 2009).

The antioxidant properties of the ethanol extracts of the leaves of M. floribundum have been demonstrated scientifically in this research. It should be noted that it is the first report with regard to the effect of ethanol extracts of the leaves of this plant on cellular proliferation and antioxidant activity in dermic fibroblasts. Fractionation and purification studies are in progress to determine the active compounds and identify their chemical structures.

This research showed that the ethanol extract of the leaves of M. floribundum has good activity against bacteria that induce

* 37

* 73* 93 * 93 97

0

20

40

60

80

100

120

25 50 100 250 176

Inhi

bitio

n %

Concentration (μg/mL)

Ethanolic extract of Machaerium floribundum

Ascorbic acid

Figure 3. Free radical scavenging activity, expressed as DPPH per-centage of inhibition. The results are expressed as the average of 3 readings ± SD, *Statistically significant difference from the control “ascorbic acid” value for each group (P < 0.05).

0

0.2

0.4

0.6

0.8

1

20 50 100 125 250 500

Abs

orba

nce

Concentration ( μg/mL)

Machaerium floribundum

Figure 4. Ferric reducing antioxidant power. Macha: ethanolic extract of Machaerium floribundum. The results are expressed as the average of 3 readings ± SD.

Figure 5. Viability percentage of 3T3 dermic fibroblasts. Simultane-ous addition of the extract of Machaerium floribundum and 1x10-3 M hydrogen peroxide. Positive control: catalase 250 Units/mL. Negative control: 1 x 10-3M. hydrogen peroxide. The results are expressed as the average of 6 readings ± SD. *Statistically significant difference from the catalase value for each group (P < 0.05).

93

* 43

92 93 93* 84

0

20

40

60

80

100

120

Viab

ility

%

Cat

alas

e

Per

oxid

e

25 μ

g/m

l

50 μ

g/m

l

100

μg/

ml

250

μg/

ml

158

Díaz et al.


acne and, at 50 μg/mL, showed evidence of a very interesting scavenging activity of free radicals and cell proliferation for which its active components can be considered as an alternative for use in wound-healing.

AcknowledgmentsWe thank the Collaboration Program between France and

Venezuela (PCP) Food and Cutaneous Biosecurity and Con-sejo de Desarrollo Científico Humanístico, Tecnológico y Arte (CDCH-TA), Project Nº FA 440-08-03-B, of the Universidad de Los Andes in Mérida, Venezuela for financial assistance for this research.

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159

Aqueous extract of lArreA divAricAtA leaves as antioxidant in foods



Potential use of low-NDGA Larrea divaricata extracts as antioxidant in foods

Sebastian Turner1, Roberto Davicino1, Rosario Alonso1, Graciela Ferraro1, 2, Rosana Filip1, 2 and Claudia Anesini1, 2

Uso potencial de extractos de Larrea divaricata con bajo contenido de NDGA como antioxidantes en comidas

1 Institute of Chemical and Me-tabolism of Drugs- University of Buenos Aires- National Council of Scientific and Technical Research ( IQUIMEFA-UBA-CONICET), Junín 956, University of Buenos Aires, Buenos Aires, Argentina.

2 Pharmacognosy Unit, Faculty of Pharmacy and Biochemistry, University of Buenos Aires, Junín 956, Buenos Aires, Argentina.

Correspondence to:Dr. Roberto Davicino, Immunology Unit, National University of San Luis, Ejercito de los Andes 950, San Luis-Argentina.

Email Roberto Davicino: [email protected] Sebastian Turner: [email protected] Rosario Alonso: [email protected] Graciela Ferraro: [email protected] Email Rosana Filip: [email protected] Claudia Anesini: [email protected]


AbstractLarrea divaricata Cav. is widely distributed in Argentina. Aqueous extract, of its leaves, has documented antitumoral and immunomodulatory activities. In this study, the antioxidant activity of aqueous extract and a component, nordihydroguaiaretic acid was determined and compared using different assays. Both the aqueous extract and nordihydroguaiaretic acid exhibited antioxidant activity. However, results show that it is very likely that compounds other than nordihydroguaiaretic acid could be involved in the antioxidant activity of the extract. Since nordihydroguaiaretic acid is nephrotoxic and hepatotoxic agent, it is important to direct efforts toward the potential use of low-nordihydroguaiaretic acid L. divaricata extracts as antioxidant in foods.

Keywords: Nordihydroguaiaretic acid; Larrea divaricata; antioxidant activity; superoxide dismutase; catalase

ResumenLarrea divaricata Cav. está ampliamente distribuida en la Argentina. Se han documentado actividades antitumo-rales e inmunomoduladoras de los extractos acuosos de sus hojas. En este estudio, la actividad antioxidante del extracto acuoso y un componente, el ácido nordihidroguayarético, se determinaron y compararon medi-ante diferentes ensayos. Tanto el extracto acuoso como el ácido nordihidroguayarético mostraron actividad antioxidante. Sin embargo, los resultados muestran que es muy probable que otros compuestos diferentes al ácido nordihidroguayarético pudieran estar involucrados en la actividad antioxidante de los extractos. Dado que el ácido nordihidroguayarético es un agente nefrotóxico y hepatotóxico, es importante dirigir los esfuerzos hacia el uso potencial de extractos de L. divaricata con bajas cantidades de ácido nordihidroguayarético como antioxidantes en alimentos.

Palabras clave: Acido nordihidroguayarético, Larrea divaricata, actividad antioxidante, superóxido dismutasa, catalasa.

IntroductionLarrea divaricata Cav. (Zygophyllaceae) is distributed in the

west of South America and widely in Argentina. It is used in folk medicine for the treatment of many diseases, due to its anti-inflammatory and anti-rheumatic properties (Ratera & Ratera 1980). The aqueous extract, of its leaves, possess well document-ed antitumoral and immunomodulatory activities (Anesini et al. 1996, Anesini et al. 2001), antimicrobial properties (Anesini & Perez 1993, Stege et al. 2006) and an antioxidant activity dem-onstrated on peroxidase secretion of rat salivary glands (Anesini et al. 2004). Larrea divaricata is botanically related with L. tridentata (Sesse and Moc. Ex DC) (creosote bush), a common shrub of North American warm deserts, both species present different geographical distribution but posses some compounds in common. Larrea tridentata has been introduced as a dietary supplement, mainly due to its antioxidant activity (Arteaga et al. 2005). Nordihydroguaiaretic acid (NDGA) which possesses antioxidant and inhibitory activity on inflammation mediators was isolated from L. divaricata leaves (Franchi-Micheli et al. 1986). Also, NDGA was used as an antioxidant food preserva-tive for fats and butter, but it is no longer used for this purpose because of its toxicity (Yamamoto et al. 1970). Nevertheless, the antioxidant activity of the aqueous extract of L. divaricata previously reported on peroxidase secretion is not related with the presence of NDGA.

On the other hand, many antioxidant compounds naturally occurring in plant sources have been identified as free radical or active oxygen scavenger. Recently, there is great interest in detect-ing these antioxidant compounds for the potential use in foods

in order to replace those synthetic antioxidants which possess carcinogenic effects (Gulzcin et al. 2004). In view of these facts, this is a first time that, a comparative study of the antioxidant activity of an aqueous extract of L. divaricata and NDGA was undertaken in order to evaluate the contribution of the latter to the antioxidant activity of the aqueous extract. Antioxidant properties were assayed using several methods, such as ferric thiocyanate (FTC), diphenylpicrylhydrazyl (DPPH) free radical scavenging methods, also, hydrogen peroxide scavenging-catalase (CAT) activity and oxygen scavenging -superoxide dismutase (SOD) activity was determined.

Material and methodsDrugs.- Linoleic acid, NDGA and stable radical DPPH were

purchased from Sigma, San Diego, USA. Merck, Darmstadt, Germany solvents were used for chromatography. NDGA was dissolved in HPLC quality methanol (Sigma, San Diego, USA).

Plant material.- Leaves of Larrea divaricata Cav., were col-lected in the province of Cordoba, Argentina and identified using morphological, anatomical and histochemical analysis. A voucher specimen was deposited in the Museum of Pharma-cobotany, School of Pharmacy and Biochemistry, University of Buenos Aires.

Extracts.- An aqueous extract of L. divaricata was prepared as follows: air-dried leaves (750 mg) were extracted for 10 min with boiling distilled water (10 mL), heated for a further 45 min at 56 °C with mechanical agitation and let to rest during 72 h at 5 °C. The resulting extract was filtered and taken to dryness using a rotary evaporator, yielding a residue of 200 mg. This residue

160

Turner et al.


was re-dissolved in distilled water for experimental purposes. In order to determine the NDGA content, three different concen-trations of the aqueous extract (2.5, 7.5 and 22.5% p/v) were prepared by submitting the required amount of air-dried leaves to the process described above. These yielded residues of 202.4 mg, 840.9 mg and 1485 mg, respectively (Anesini et al. 2001).

Hydrogen peroxide scavenging activity: CAT activity.- The rate of decomposition of hydrogen peroxide can be enzimatically catalyzed by the presence of peroxidases such as catalase. In this case, catalase activity of aqueous extract and NDGA at different concentrations (0.01–1000 μg/mL and 0.001–10 μg/mL respec-tively) was assessed by following the rate of disappearance of the substrate with a spectrophotometer at 240 nm set in the kinetic mode. The incubation mixture was prepared diluting 0.1 mL of sample in phosphate buffer (0.05 M pH 7); 50 μL of hydrogen peroxide were added immediately before beginning absorbance determination (final concentration 0.02 M). The absorbance was recorded during 5 min and plotted versus time. The initial rate of disappearance of hydrogen peroxide (absorbance/minute) was calculated from the initial linear part of the curve (45 sec). An extinction coefficient of 0.0394 cm2/nmol for H2O2 was used to calculate it concentration. The catalase activity was then calculated using the following conversion: one unit of catalase is the amount of enzyme required to decompose 1 mmol of hydrogen peroxide per min, at 25 °C and pH 7.0 (Carrillo et al. 1991). Results are expressed as U/mL.

Oxygen reducing activity: SOD activity.- This assay is based on the property of compounds possessing a SOD activity to inhibit the spontaneous oxidation of adrenaline to adeno-chrome by reduction of oxygen. Adrenaline rapidly undergoes auto-oxidation at pH 10, 7 producing adrenochrome, which is a pink colored product that can be measured at 480 nm with UV/VIS spectrophotometry. It is possible, thus, to monitor SOD activity by monitoring the production of adenochrome with a spectrophotometer in kinetic mode. The incubation mixture was prepared by diluting 0.05 mL of aqueous extract and NDGA (0.01–1000 μg/mL and 0.001–10 μg/mL respec-tively) with sodium buffer phosphate (0.05 M pH 10.7); 0.05 mL of adrenaline (final concentration 2 mM) were added im-mediately before beginning absorbance determination. Results are expressed as units (U) of SOD activity/mL. One units of SOD activity induces approximately a 50% inhibition of the auto-oxidation of adrenaline (Carrillo et al. 1991).

Antioxidant activity determination by the FTC method.- Antioxidant activity of the aqueous extract of L. divaricata and NDGA was determined using the FTC method. Linoleic acid can be oxidized forming peroxides. These can be detected by their reaction with FeCl2 and thyocyanate which consists in the oxidation by peroxides of Fe2+ to Fe3+, which in turn form a red-coloured complex with thiocyanate. The antioxidant properties of compounds can be evaluated by their inhibition of linoleic acid oxidation. A volume of 0.8 mL of different concentrations of the extract and NDGA were mixed with phosphate buffer (0.05 M, pH 7) and linoleic acid (2.5 % in ethanol) to obtain 4 mL of solution. The resulting solutions were incubated at 38.5 °C in a glass flask. Aliquots were removed at regular intervals and FeCl2/thyocyanate solution was added in order to allow any peroxides resulting from the oxidation of linoleic acid to react forming the complex that can be detected spectrophotometrically at 500

nm. A Shimatzu UV 2101 PC scanning spectrophotometer was used for this purpose. This step was repeated every 24 h until the control reached its maximum absorbance value. High absorbance values therefore indicated high lino1eic acid emulsion oxidation. Solutions containing only phosphate buffer and linoleic acid were used as blanks. Data on total antioxidant activity are the average of results of duplicate samples performed by triplicate.

The percentage inhibition of lipid peroxidation of linoleleic acid was calculated applying the following equation: Inhibition of lipid peroxidation(%) = 100 – [(As/Ao) x 100], where Ao is the absorbance of the control reaction (linoleic acid alone) and As is the absorbance in the presence of the sample extract, NDGA or positive control of antioxidant activity (1 mg/mL ascorbic acid ).

The EC50 values were calculated from data obtained graphi-cally, using a mathematical method based upon the principle of a right-angled triangle: CE50= D – [(A – 50% max response). X]/Y, in which A is the immediately higher response of 50% max response; B is the immediately lower response of 50% max response; D= log concentration corresponding to A response; C= log concentration corresponding to B response; X= D – C; Y= A – B (Alexander et al. 1999).

Free radical DPPH scavenging activity.- Scavenging activi-ties of aqueous extract and NDGA at different concentrations (0.01–1000 μg/mL and 0.001–10 μg/mL respectively) on the stable free radical DPPH were assayed using the modified Blois method (Blois 1958), by which the bleaching rate of DPPH is monitored at a characteristic wavelength in presence of the sample. A volume of 0.1 mL of aqueous extract of L. divaricata and solutions of NDGA in 70% ethanol were mixed with 0.5 mL of a 500 μM DPPH solution in absolute ethanol and 0.4 mL of a 0.1 M buffer of Tris-ClH, at pH 7.4. The absorbance was measured at 517 nm after 20 min of reaction in the darkness.

The percentage decrease of DPPH was calculated by measur-ing the absorbance of the sample and applying the following equation: % of inhibition= [1 – (As/A0)] x 100, where As is absorbance of sample, i.e extracts, NDGA or positive control of antioxidant activity, A0= is the absorbance of the DPPH solu-tion. Ascorbic acid solutions of different concentrations were used as positive controls for antioxidant activity.

HPLC analysis.- The HPLC analysis was performed in a Varian Pro Star instrument with UV photodiode array detec-tor. A column C18 Gemini (150 mm x 4.6 mm and 5 μm ID) was used. The mobile phase was A: Water: acetic acid (98:2) B: Methanol: acetic acid (98:2); the gradient was from 15% B to 40% B in 30 min; 40% B to 75% B in 10 min; 75% B to 85% B in 5 min and 100% B in 5 min, leave 10 min 100% B and back to initial conditions. Flow 1.2 mL/min, room temperature. Detection: with UV 260 nm. The samples were analyzed with a program provided by Varian S.A (Filip et al. 2001).

Animals treatment.- Seven week old male C3H/He mice were mainly provided by Dr. Norberto SanJuan (Dep. Micro-biology. UBA) and maintained on a standard laboratory diet and water ad libitum. Animals were housed and cared for at the Animal Resource Facilities, Faculty of Pharmacy and Bio-chemistry, National University of Buenos Aires, in accordance with institutional guidelines. Mice were separated in several groups. One group of eleven animals was fed during 20 days

161



with complete balanced feed (Cargill, Buenos Aires, Argentina). Second group of 20 animals was fed with complete balanced feed plus 33.4 mg/kg of aqueous extract in food. Third group containing eleven animals was fed with NDGA at 0.1 mg/kg that represents the approximate amount founded in extract (Davicino et al. 2006). After treatment animals were killed by cervical dislocation under anesthesia and blood was taken from the retro-ocular vein. The studies were approved by the institutional animal research committee, and were conducted in accordance with the internationally accepted principles for laboratory animal use and care (EEC Directive of 1986; 86/609/EEC) (Rhiouani et al. 2008).

Toxicity studies.- Alanine transaminase (ALT) activity (IU/L) was determined in serum of extract/NDGA-treated or untreated mice using a commercial kit (Wiener Lab. Rosario. Argentina) (Davicino et al. 2007); cholesterol (mg%) and tri-glycerides (mg%) were evaluated by colorimetric methods and creatinine (mg/dL) was determined in serum of mice treated with aqueous extract or NDGA using a kinetic-colorimetric method.

Statistic analysis.- The data were recorded as mean value ± standard error of mean (SEM). One way analysis of variance was performed by ANOVA procedures. Significant differences between means were determined by Newman-Keuls test. P< 0.05 was regarded as significant.

Results and discussionIn the present study, an aqueous extract of L. divaricata and

NDGA were investigated for their antioxidant activity using different methods. The results were then compared with the aim of analyzing the involvement of NDGA in the activity of the aqueous extract.

In the first place, the NDGA content of L. divaricata leaves was determined by HPLC, and represented 0.32 g %w/w (Figure 1 a). NDGA was identified by the retention time and UV spectral analysis of the peak against a standard of NDGA (retention time: 53.989 min similar to pure NDGA standard) (Figure 1b). The aqueous extract in a concentration of 1000 μg/mL showed a concentration of 3.2 μg/mL of NDGA. Besides, we demonstrated that both, aqueous extract and NDGA at concentration found in the extract did not show toxic activity in mice (Table 1).

On the other hand, the extract exhibited catalase activity as is shown in Figure 2a with a maximum effect at 100 μg/mL. The extract also presented SOD activity following two different patterns with maximum values at concentrations of 1 μg/mL and 1000 μg/mL (Figure 2c). In order to evaluate the contribution of NDGA to the antioxidant activity exerted by the extract, its catalase and SOD activities were determined. NDGA showed a greater CAT activity than the extract. CAT activity was exhibited at concentrations above 0.01 μg/mL with a maximum effect at 0.5 μg/mL (Figure 2 b). A connec-tion between CAT activity of the extract and the presence of NDGA could be established considering that maximum CAT activity of the extract appeared at a concentration of 100 μg/mL (NDGA content 0.32 μg/mL) and that the maximum exerted by NDGA was at 0.5 μg/mL. Besides, the extract appeared to have other antioxidant compounds apart from NDGA, which were responsible for the CAT activity exhibited at low concentra-tions of extracts. On the other hand, SOD activity of NDGA appeared but at concentrations above 1 μg/mL, while lower concentrations exerted pro-oxidative effect, revealed by negative values of SOD activity (Figure 2d). The extract exhibited SOD

Figure 1. HPLC analysis of EA obtained from Larrea divaricata Cav. (a). Chromatogram of EA; where the NDGA content represents the 0.3 %w/w of the dry extract. (b) Chromatographic profile of NDGA standard. For samples and standards the same running conditions were used.

Cholesterol (mg%) Triglycerides (mg%) Creatinine (mg/dl) Alcaline transaminase (ALT) (IU/L)C 89 ± 4.4 149 ± 6.6 0.3 ± 0.025 26 ± 7.07EA (33.4 mg/kg) 93.2 ± 4.1 157 ± 4.7 0.3 ± 0.02 25 ± 6.8

Creatinine (mg/dl) Alcaline transaminase (ALT) (IU/L)C 0.33 ± 0.018 29 ± 6NDGA (0.1 mg/kg) 0.34 ± 0.023 29 ± 7.7

(a)

(b)

Table 1. Serum sample analyses from mice and untreated with aqueous extract of Larrea divaricata and NDGA*

0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60

0

25

50

75

53.8

98

0 5 10 15 20 25 30 35 40 45 50 55 60

0

5

10

15

53.7

90

20(a) (b)

162

Turner et al.


activity. This activity followed two patterns which depended on the concentration: from 0.1 to 10 μg/mL (A) and from 10 μg/mL to 1000 μg/mL (B). The activity exerted by the extract at higher concentrations (B) could be related to the presence of NDGA, but as the activity of the extract was higher than that exerted by NDGA at these concentrations, others compounds with SOD activity could be present in the extract. The SOD activity observed at low concentrations of the extract (A), could be related to the presence of other antioxidant compounds. The pro-oxidant activity of NDGA has been proved by other authors, who observed this activity on a clone-9 rat hepatocyte culture, depending on concentrations and the biological environment (Sahu & Ruggles 2006).

The antioxidant activity on free radicals was also studied employing two different methods: a direct one, FTC, and an indirect one, DPPH. As in the other cases, different concentra-tions of L. divaricata aqueous extract and NDGA were tested. The FTC assay showed that the extract could exert a significant inhibition of linoleic acid peroxidation; although NDGA also presented inhibitory effects on linoleic acid peroxidation, the activity of the extract was higher than that exerted by NDGA (Figure 3a and 3b). It could therefore be inferred that NDGA was one of the active compounds present in the extract but that other antioxidants were also involved in this activity.

In the case of the DPPH assay, the extract displayed a sig-nificant DPPH radical scavenging activity in a concentration-response manner with EC50 of 13.18 ± 1 μg/mL (Figure 3c) related to the concentration. At EC50 of the extract the NDGA content was 0.042 μg/mL, meanwhile the EC50 of NDGA was 0.81 μg/mL (Figure 3d). Moreover at concentrations above 1 μg/mL the effect of the extract was greater than it exerted by the corresponding concentration of NDGA, meaning prob-ably that at these concentrations of the extract, NDGA was not solely responsible for extract activity. At concentrations

of extract below of 1 μg/mL, NDGA appeared to be the most important antioxidant compound. There is plenty evidence of the antioxidant activity of NDGA. The free radical scavenging activity of NDGA has been previously reported (Schreck et al. 1992) and was used as an antioxidant preservative for fats, rubber and butter (Arteaga et al. 2005, Yamamoto et al. 1970). Similarly, the antioxidant activity of a L. divaricata was also reported. Pedernera et al. (2006) detected principally DPPH scavenging activity in a methanolic extract.

On the other hand, ascorbic acid, a known antioxidant agent, was used as positive control. For the FTC assay, ascorbic acid exerted 55 ± 5% of inhibition of linoleic acid peroxidation with respect to a control solution of linoleic acid. In the case of the DPPH assay, acid ascorbic also displayed a significant DPPH scavenging activity (% of inhibition respect to a control solution of DPPH): 0.1 μg/mL= 5 ± 0.4; 10 μg/mL= 65 ± 5; 100 μg/mL: 75 ± 6; 1000 μg/mL: 82 ± 7 (data not shown).

The chemical composition of L. divaricata has been studied previously. As well, the major components of the resinous coat-ing of the plant are lignans among them nordihydroguaiaretic acid (NDGA). Moreover, in the leaves were found and identified flavonoids as non-watersoluble aglycones, water-soluble glyco-sides, and sulfated flavonoids (Mabry et al. 1977). The presence of saponins and leucoantocianidines was also reported (Bandoni et al. 1971). Among flavonoids were described: dihydrosyringe-tin, larragenine A, three O-glycosides from quercitin, myricetin, and a C glyoside from apigenin. Also were found, triterpenes, including sapogenins and monoterpenes like limonene (Mabry et al. 1977, Timmerman et al. 1979; Sakakibara et al. 1976, Bohnstedt and Mabry 1979).

It can be concluded therefore that NDGA is not the only compound with antioxidant activity present in the aqueous extract of L. divaricata. The extract has other compounds with

Figure 2. CAT and SOD activity of an aqueous extract of Larrea divaricata and NDGA. CAT activ-ity was determined for different concentrations of aqueous extract (a) and NDGA (b). SOD activity was determined on the aque-ous extract (c) and on NDGA (d). Results represent the mean ± SEM of three determinations performed by triplicate. a,b,c,d and e represent significant differ-ences between concentrations according to Newman-Keuls test, p< 0.05.

1.25

1.00

0.75

0.50

0.25

0.00Cat

alas

e ac

tivity

(U

/mL)

0.01 0.1 1 10 100 1000Extract (µg/mL)

aa

b

c

d

2.5

0.0SO

D a

ctiv

ity (

U/m

L)

0.01 0.1 1 10 100 1000Extract (µg/mL)

2.0

1.5

0.5

a

b

a

c

SO

D a

ctiv

ity (

U/m

L)

543210

-1-2-3-4-5 a

b c

de

NDGA (µg/mL)

NDGA (µg/mL)

5

4

3

2

1

0

6

0.01 0.1 1 100.0010.0001

a a

b

c

b,d

a,e

0.01 0.1 1 100.001

Cat

alas

e ac

tivity

(U

/mL)

(a)

(b)

(c)

(d)

b,d

163



probably even greater antioxidant activity depending on the type of assay performed. The flavonoids could contribute with both antioxidant and pro-oxidant activity, depending on their concentration (Sahu & Gray 1996). Flavonoids possess a remark-able spectrum of biochemical and pharmacological activities which can be attributed at least partially, to their antioxidant and free-radical scavenging properties (Middleton et al. 2000).

The antioxidant activities assayed in this study- especially radical scavenging activities- are very important due to the del-eterious effect of free radicals on food and biological systems. It is known that, an accumulation of hydrogen peroxide can also be highly harmful, because it is formed in vivo and cross membranes, oxidizing a number of compounds. Considering the results of this investigation, since NDGA induces nephro-toxic and hepatotoxic effects (Arteaga et al. 2005), it is really important to find new natural antioxidant compounds from L. divaricata with low and non toxic amounts of NDGA.

The results obtained thus far, would demonstrate that the aqueous extract of L. divaricata clearly represent a promise as antioxidant substances with potential uses in foods.

AcknowledgementThis work was supported by UBACYT Grant B090 from

Buenos Aires, University and CONICET Grant 5232 /05.

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Lino

leo

pero

xida

tion

(% o

f inh

ibiti

on re

spec

t to

cont

rol)

Lino

leo

pero

xida

tion

(% o

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spec

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0.001 0.01 0.1 1 10 0.001 0.01 0.1 1 10

NDGA (µg/mL)NDGA (µg/mL)

Extract (µg/mL)0.01 0.1 1 10 100 1000 0.1 1 10 100 1000

Extract (µg/mL)

a a

b

c

c

c c

b

aaaa aa

b

c

a ab

c c

0

20

40

60

80

100

0102030405060708090

0102030405060708090

0

10

20

30

40

50

60

(a)

(b)

(c)

(d)

Figure 3. Linoleic acid peroxi-dation and DPPH scavenging activity of an aqueous ex-tract of Larrea divaricata and NDGA. Inhibition on linoleic acid peroxidation was deter-mined for different concentra-tions of aqueous extract (A) and on NDGA (B). The DPPH scavenging effect was deter-mined for the aqueous extract (C) and for NDGA (D). Results represent the mean ± SEM of three samples performed by triplicate. a,b,c,d and e rep-resent significant differences between concentrations ac-cording to Newman-Keuls test, p < 0.05.

164

Turner et al.


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165

Nueva especie de orquídea del norte del Perú



Una nueva especie de Teagueia (Orchidaceae: Pleurothallidinae) del norte del Perú

Miguel Chocce1, Nanette Vega2, Margoth Acuña-Tarazona1, Jorge Arnaiz3 y Betty Millán1

A new species of Teagueia (Orchidaceae: Pleurothallidinae) from Northern of Peru

1 Departamento de Gimnospermas y Monocotiledóneas del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Av. Arenales 1256, Apartado 14-0434, Lima 14, Perú.

2 Departamento de Florística del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima – Perú.

3 Laboratorio de Estudios en Biodiversidad. Facultad de Ciencias y Filosofía, Universidad Peruana Cayetano Heredia, Earth & Environmental Division, Amec (Perú) S.A. Lima – Perú.

E-mail Miguel Chocce: [email protected], E-mail Nanette Vega: [email protected], E-mail Margoth Acuña-Tarazona: [email protected], E-mail Jorge Arnaiz: [email protected], E-mail Betty Millán: [email protected]


ResumenSe describe e ilustra una nueva especie perteneciente al género Teagueia (Luer) Luer (Orchidaceae: Pleuro-thallidinae), proveniente de la región Lambayeque, al norte del Perú. Esta nueva especie es el primer reporte del género Teagueia (Luer) Luer para el Perú.

Palabras clave: Orchidaceae, Pleurothallidinae, Teagueia, nueva especie, Perú

AbstractA new species of Teagueia (Luer) Luer (Orchidaceae: Pleurothallidinae) from the highlands of Northern Peru is described and illustrated with a black and white drawing. This species is the first record of genus Teagueia (Luer) Luer in Peru.

Keywords: Orchidaceae, Pleurothallidinae, Teagueia, new species, Peru

IntroducciónEl género Teagueia (Luer) Luer inicialmente fue propuesto

por Luer (1986) como subgénero dentro del género Platystele. Las tres especies que conforman este grupo se caracterizan por las grandes flores con caudas sepalinas, el labio trilobulado con los lóbulos basales rodeando la columna y estigma bilobulado.

Luer (1990) en su monografía de Platystele, mantiene el sub-género Teagueia, pero incorpora una especie más al grupo. Pos-teriormente, Luer (1991) propuso elevar el rango de este grupo a género debido a características (venación de sépalos, y forma y tamaño de sépalos, pétalos y labio) que hacían inconsistente a este grupo con Platystele, hasta ese entonces el grupo contaba con seis especies, las cuales presentan poblaciones aisladas en los bosques que se encuentran entre los 2200 y 3000 m de elevación en los Andes de Colombia y Ecuador.

Jost (2004) reportó haber encontrado 26 nuevas especies (hasta el momento solamente han sido descritas cuatro espe-cies) en cuatro cerros de la cuenca alta del río Pastaza (Ecuador, sugiriendo que tienen un reciente origen y provienen de un antepasado común, debido a su limitada distribución y a los caracteres compartidos entre ellas que son inusuales o ausentes en las seis especies de Teagueia previamente conocidas.

En el presente estudio se describe e ilustra Teagueia moisesii Chocce & Acuña-Tarazona, el primer registro de este género para el Perú. El espécimen tipo proviene de los bosques montanos que se encuentran en el distrito de Cañaris, la provincia de Ferreñafe en la región Lambayeque, en el Norte del Perú.

Teagueia moisesii Chocce & Acuña-Tarazona sp. nov.

Tipo: PERÚ: Lambayeque: Cañaris: Bosque montano, 3418 m de elevación, 23 de Mayo de 2008, M. Chocce, N. Vega, J. Arnaiz, S. Novoa, T. Huamán y E. Lucero 3894 (Holotipo: USM).

Similaris Teagueia phasmida (Luer & Escobar) Luer, sed cum floribus minoribus, folia et ramicaulis maximis.

Hierba epífita de 12 cm, simpodial, cortamente repente, rizoma de 0,5-1 cm de largo entre ramicaules. Raíces basales, delgadas, carnosas, blancas, 2 mm de grosor. Ramicaules delga-dos, 2 cm de largo, cubierta por tres vainas delgadas e imbricadas. Hojas erectas, delgadamente coriáceas, peciolado, 5,5-7 cm de largo (incluyendo peciolo), la lamina elíptica, obtusa, 3,5-4 x 1,2-1,5 cm, cuneada en la base. Inflorescencia racemosa, suberecta, de floración simultánea, hasta de 11 cm; pedúnculo delgado, hasta 3,8 cm; brácteas florales delgadas, 2 mm de lar-go; pedicelos de 2,5 mm de largo, ovario de 1,5 mm de largo; sépalos pubescentes, carinados, revolutos, sépalo dorsal púrpura, angostamente triangular, con el ápice largamente atenuado, 12 mm de largo, 2 mm de ancho (extendido), 3-nervado, los sépalos laterales similares, 12,5 mm de largo, 4 mm de ancho (exten-dido), unido 3 mm desde la base; pétalos púrpura, revolutos, cortamente pubescentes, triangulares, agudos, 2 mm de largo, 1 mm de ancho; labelo púrpura, poco pubescente, obovado, 3 mm de largo, 1,5 de ancho, ápice redondeado y cóncavo, con márgenes involutas hacia el centro del disco, disco con un callo elíptico, ligeramente prominente, lóbulos basales cortamente pubescentes en sus márgenes, angostamente obtuso, abrazando

166

Chocce et al.


Figura 1. Teagueia moisesii (de M. Chocce et al. 3894). Foto por Miguel Chocce.

Figura 2. Teagueia moisesii (de M. Chocce et al. 3894). Ilustración por Margoth Acuña-Tarazona

167

Nueva especie de orquídea del norte del Perú


a la columna; columna cuculada, 1 mm de largo, casi 1 mm de ancho, estigma bilobulado (Figs. 1 y 2).

Etimología.- En honor a Moisés Miguel Chocce Cosi, padre del primer autor.

Comentarios.- Esta especie se incluye dentro del grupo de especies formado por Teagueia lehmannii Luer, Teagueia phas-mida (Luer & Escobar) Luer, Teagueia rex (Luer & Escobar) Luer, Teagueia teaguei (Luer) Luer, Teagueia tentaculata Luer & Hirtz y Teagueia zeus (Luer & Hirtz) Luer. Es cercano a T. phasmida, compartiendo algunas características como las flores totalmente pubescente y la forma del labio, pero se distingue de esta por sus sépalos más pequeños (la mitad del tamaño de T. phasmida), labio ligeramente más pequeño, y las hojas y el ramicaules mucho más grandes (cercano al doble del tamaño de T. phasmida).

Agradecimientos Agradecemos al Herbario San Marcos USM, la empresa

Candente Resource Corp. que autorizó la publicación de la presente información, obtenida durante el desarrollo de una línea base ambiental en el área de estudio, e INRENA que entregó la autorización para la presente investigación (Resolución Directo-ral N° 0017-2009-AG-DGFFS-DGEFFS). También deseamos

agradecer a la Dra. Aída Mendoza Cuba por su ayuda con la diagnosis en latín, a Jorge Lingan por su ayuda con la traducción al inglés y a Sydney Novoa por su ayuda en el trabajo de campo.

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168

Chocce et al.


169

Flora y vegetación de suelos crioturbados del abra Apacheta



Flora y vegetación de suelos crioturbados y hábitats asociados en los alrededores del abra Apacheta, Ayacucho - Huancavelica (Perú)

Asunción Cano1,2, Amalia Delgado1, Wilfredo Mendoza1, Huber Trinidad1, Paúl Gonzáles1, María I. La Torre1, Magda Chanco1,2, Héctor Aponte1, José Roque1,

Niels Valencia1,2 y Eduardo Navarro1

Flora and vegetation on cryoturbated and associates habitats around abra Apacheta, Ayacucho - Huancavelica (Peru)

1 Laboratorio de Florística, Depar-tamento de Dicotiledóneas, Museo de Historia Natural –Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Av. Arenales 1256, Lima 11, Perú.

Email Asunción Cano: [email protected]

2 Instituto de Investigación de Cien-cias Biológicas Antonio Raimondi (ICBAR), Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.


ResumenSe presentan los resultados del estudio de la flora y vegetación de suelos crioturbados y hábitats asociados realizados en la zona del Abra Apacheta, en las provincias de Cangallo (Ayacucho) y Huaytará (Huancavelica). Los objetivos fueron: estudiar la composición de la flora vascular de los altos Andes (por encima de los 4500 m de altitud) y caracterizar la vegetación altoandina. Se aplicaron técnicas convencionales de colecta botánica, así como evaluaciones de la cobertura vegetal mediante transectos. Se registraron 134 especies de plantas vasculares agrupadas en 60 géneros y 23 familias. Las eudicotiledóneas son el grupo dominante con el 74% del total de familias reportadas, 82% en géneros y 77% en especies; seguido por las monocotiledóneas (13% de las familias, 13% de los géneros y 21% de las especies). Los monilófitos (helechos) están representados por dos familias (9%), dos géneros (3%) y dos especies (1%); mientras que para las gimnospermas se registra una sola especie (Ephedra rupestris Benth.). Tres tipos de comunidades en suelos crioturbados fueron caracteriza-das y es reportada la presencia de dos tipos de vegetación asociada: pajonales y vegetación de roquedales.

Palabras claves: Flora altoandina; suelos crioturbados; cambio climático; vegetación.

AbstractWe present results of flora and vegetation studies carried out in cryoturbated soils and its associated habitats around Abra Apacheta, in Cangallo (Ayacucho) and Huaytara (Huancavelica) Provinces. The aims of this study were: to study vascular floristic composition of High Andes (over 4500 m of altitude) and characterize highland vegetation. There were used conventional techniques for botanical collection and vegetation cover-age measurements by intersection-line transects and Point Quadrat modifyed method. There were registered 134 species of vascular plants (Pteridophytes, Gymnospems, Eudicots and Monocots) grouped in 60 genera and 23 families. Eudicots were the dominant group with 74% of the total registered, 82% in genera and 77% in species; followed by Monocots with 13%, 13% and 21% in the previous categories. Monilophytes (ferns) were poorly represented by two families (9%), two genera (3%) and two species (1%); while Gymnosperms only registered one specie (Ephedra rupestris Benth.). By the quantitative analysis three types of plant communi-ties associated to cryoturbated soils were characterized, we also report two types of associated vegetation: grasslands and rocky areas.

Keywords: High Andean flora; cryoturbated soils; climate change; vegetation.

IntroducciónLos Andes peruanos se encuentran dentro del grupo de ecosis-

temas de alta montaña (zonas de altitud mayor a los 3000 – 4000 m de altitud), los cuales además de tener grandes extensiones y servir de hábitat para múltiples especies, son considerados eco-sistemas particularmente susceptibles a presiones antropogénicas como el desgaste por turismo y vulnerabilidad debida al cambio climático (Markham et al. 1993, Beniston 1994).

El aumento de la temperatura ambiental en las últimas dé-cadas ha tenido como una de sus consecuencias el deshielo de zonas de permanente estado de congelamiento, produciendo la aparición de fragmentos de suelos disponibles para la coloni-zación de la vegetación (Thompson et al. 2006), y el desplaza-miento de poblaciones vegetales hacia zonas más altas (Pauli et al. 2007, Erschbamer et al. 2009). En este escenario, empieza a hacerse evidente la competencia entre las especies propias de zonas frías y las especies de zonas bajas (como pastizales o bosques de coníferas), fenómeno reportado para comunidades vegetales en los Alpes (Erschbamer et al. 2009) y en los Andes (Cano et al. 2010), y que amenaza a las especies propias del límite de las nieves. Sumado a esto, las variaciones en el fotoperiodo en este tipo de ecosistemas (a causa del incremento de la radiación solar) desencadenan cambios en la fenología de las plantas (Huelber et al. 2006). Estas condiciones llevan a afirmar que el calen-tamiento global aumentará el riesgo de extinción de especies

nativas y favorecerán la presencia de las invasoras, causando desbalances en las comunidades biológicas (Pauli et al. 2007, Conde-Álvarez & Saldaña-Zorrilla 2007). Por estas razones es de suma importancia realizar estudios que permitan entender y caracterizar la composición y estructura de la vegetación presente en estos hábitats.

Los altos Andes, además de poseer varias zonas con vacíos de información botánica, es un ecosistema donde se desarrollan importantes actividades humanas (ganadería, minería, cons-trucción de gasoductos, etc.) que pueden impactar en la flora y vegetación altoandinas.

Los objetivos del presente estudio fueron: a) estudiar la composición de la flora vascular de los altos Andes (por encima de los 4500 m de altitud) de la provincia de Cangallo (dpto. de Ayacucho) y provincia de Huaytará (dpto. de Huancavelica) y b) conocer la estructura y composición de las comunidades vegetales que habitan en los suelos crioturbados, pajonales de puna y roquedales.

Área de estudioLas recolectas de material botánico y los transectos de evalua-

ción de la vegetación se realizaron alrededor del lugar conocido como abra Apacheta, ubicado en los límites de distritos de Paras, provincia de Cangallo (Ayacucho) y Pilpichaca, provincia de Huaytará (Huancavelica), entre los 4500 m y los 4800 m de

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Cano et al.


Huaytará

Cangallo

Abra Apacheta (4746 m)

1,5 km

Lima

Huancavelica

AyacuchoIca

CrioturbadoPajonalRoquedalLimite departamentalVia de Los Libertadores

Figura 1. Mapa de ubicación de la zona de estudio, indicando los lugares de muestreo: Suelo crioturbado (circulo), pajonal (triangulo) y roquedal (cuadrado).

Transecto Coordenadas Altitud (m) Tipo

1 523163 8528939 4533 CT2 523195 8528819 4527 R3 523201 8528667 4537 CT4 524028 8529061 4523 R5 524258 8528909 4540 CT6 525762 8528599 4553 CT7 528365 8525348 4563 P8 527661 8524345 4445 P9 526323 8522611 4511 P10 526111 8522780 4573 R11 526180 8522595 4556 CT12 526263 8522546 4544 CT13 529518 8524485 4482 R14 529813 8524565 4554 CT15 529945 8524566 4576 R16 535671 8515868 4580 CT17 535548 8515906 4714 P18 534972 8515429 4656 P19 530206 8524555 4860 CT20 530270 8524488 4834 P21 530423 8524441 4779 CT

Tabla 1. Localidades de estudio indicando coordenadas (UTM), altitud y habitat (CT: crioturbado, P: pajonal, R: roquedal)

Figura 2. a) Paisaje de alta montaña en abra Apacheta (Pilpichaca), después de una granizada; b) Vista panorámica en abra Apacheta (Pil-pichaca) mostrando vegetación de suelo crioturbado, pajonal y vegetación de roquedal; c) Vegetación de suelos crioturbados con presencia de Aschersoniodoxa cachensis y d) Vegetación de suelos crioturbados con Xenophyllum dactylophyllum.

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Las familias con mayor número de géneros y especies fueron ocho. La familia Asteraceae fue la más diversa, con 20 géneros y 51 especies, seguida por las Poaceae (6/26), Brassicaceae (5/11), Caryophyllaceae (4/8), Malvaceae (1/7), Caprifoliaceae (3/6), Apiaceae (3/4) y Fabaceae (2/4). Estas ocho familias represen-taron el 73% de géneros y el 87% en especies. Las familias Asteraceae y Poaceae en conjunto representaron el 43% del total de géneros y el 57% de las especies.

El análisis florístico mostró que 14 géneros tienen tres o más especies, representando en conjunto el 57% del total registrado en el estudio. Los géneros más diversos fueron Senecio (15 spp.), Calamagrostis (13), Nototriche (7), Poa (6), Belloa (5), Dissanthe-lium (4), Draba (4), Werneria (4), Xenophyllum (4), Cerastium (3), Descurainia (3), Loricaria (3), Perezia (3) y Valeriana (3). Los 46 (43%) géneros restantes contaron cada uno con dos o una especie.

En el análisis florístico por tipo de vegetación mostró que la vegetación de roquedal fue la más diversa, con 95 especies, en 52 géneros y 22 familias, seguida por el pajonal (76/40/18) y suelos crioturbados (63/30/11) (ver Tabla 3). Como se muestra en la Tabla 2, la mayoría de los taxones estuvieron compartidos entre dos o más tipos de vegetación registrados para la zona de estudio, por encima de los 4500 m de altitud. Respecto a la vegetación de suelos crioturbados, encontramos que Aschersoniodoxa cachensis (Brassicaceae), Stangea paulae y S. rhizantha (Caprifoliaceae) fueron características de este tipo de vegetación, aunque también se las registró en el roquedal que alterna con estos hábitats (Figs. 3a, b y c). Otras especies frecuentes fueron: Poa lepidula, Senecio danai, Xenophyllum ciliolatum y X. dactylophyllum.

Comunidades vegetales.- El número de especies, el porcenta-je de cobertura, la dominancia (D), la equitabilidad (J) y el índice de diversidad de Shannon-Wiener (H’) encontrados a partir del análisis de transectos en suelos crioturbados se encuentran en la Tabla 4. De forma general, todos los transectos presentaron coberturas menores a 10% y diversidad baja (desde 3 hasta 11 especies por transecto, con un índice de diversidad (H´) menor a 1,1). El análisis cuantitativo distinguió tres tipos de comunidades asociadas a suelos crioturbados (Fig. 4) descritas a continuación:

• Comunidad de suelos crioturbados con predominancia de Poa lepidula y Senecio danai. Esta comunidad fue encontrada únicamente en el transecto 16. Asimismo en esta comunidad

Taxón Familias Géneros Especies

Monilófitos (Helechos) 2 2 2Gimnospermas 1 1 1Eudicotiledoneas 17 49 103Monocotiledoneas 3 8 28

Total 23 60 134

Tabla 2. Número de familias, géneros y especies por taxón superior registrados en la zona de estudio.

Vegetación de suelos Crioturbados Pajonal Vegetación de

roquedalEspecies 63 76 95Géneros 30 40 52Familias 11 18 22

Tabla 3. Número de especies, géneros y familias registradas por tipo de vegetación.

altitud (Fig. 1, Tabla 1). El área está caracterizada por grandes extensiones de suelos sueltos de profundidad variable, interca-lados con zonas rocoso-pedregosas y afloramientos rocosos. La ocurrencia de nevadas y granizadas es frecuente a lo largo del año (Figura 2a, b, c y d), lo que provoca frecuentes fenómenos de crioturbación o geliturbación (hielo y deshielo).

Material y métodosEstudio de la flora.- Se emplearon técnicas estándares para

la colecta, herborización y manejo posterior de especímenes de plantas vasculares, como los recomendados por Bridson & Forman (1992). Para determinar la riqueza de especies se realizó una búsqueda intensiva en el área de muestreo. La determina-ción taxonómica de los taxones (familias, géneros y especies) se realizó mediante el uso de claves y descripciones disponibles en la literatura botánica, teniendo como base las publicaciones de Flora of Peru (Macbride et al. 1936 –1971). Como parte del proceso de determinación, se realizaron comparaciones con las colecciones depositadas en el Herbario San Marcos (USM) del Museo de Historia Natural, así como la consulta a especialistas en los diferentes taxa. El sistema de clasificacion empleado para el ordenamiento de los taxones de las angiospermas es el Angiosperm Phylogeny Group III (2009).

Estudios de vegetación.- Se evaluaron 21 transectos (Tabla 1). En suelos crioturbados, se utilizó el método de intersección-línea, que consiste en registrar el espacio (cm) que ocupa una especie determinada en un transecto de 25 m (Matteucci & Colma 1982). Para estos transectos, el porcentaje de cobertura fue calculado utilizando la siguiente ecuación:

(T – V)x100/T

Donde T son el total de centímetros y V los centímetros registrados como vacíos.

Los datos obtenidos se colocaron en una matriz transecto/especie y fueron analizados mediante un Análisis de Correspon-dencia (CA). Asimismo, se determinó los valores de dominancia y cobertura en cada transecto utilizando el programa PAST 1.89 (Hammer et al. 2001).

Para el pajonal de puna y roquedal se aplicó el método de Point Quadrat modificado (Ramírez et al. 2010), empleándose transectos de 20 m, donde se registró la información de un total de 100 puntos (con 20 cm de distancia entre punto y punto). En cada punto se registraron las especies que tocaron una varilla de un metro; asimismo, se registró la cantidad de veces que cada especie tocó la varilla, a fin de obtener datos de abundancia relativa de cada especie en un transecto determinado.

Resultados Flora.- Se registraron 134 especies de plantas vasculares

(Monilófitos, Gimnospermas, Eudicotiledoneas y Monocotile-doneas) en 60 géneros y 23 familias (Tablas 2, 3 y Apéndice 1). Las Eudicotiledóneas fueron el grupo dominante con el 74% del total de familias reportadas, 82% en géneros y 77% en es-pecies; seguidas por las Monocotiledoneas con el 13% del total de familias, 13% de géneros y 21% de las especies. Los Moni-lófitos (helechos) estuvieron escasamente representados por dos familias (9%), dos géneros (3%) y dos especies (1%), mientras que para estas altitudes registramos solo un representante de las gimnospermas (Ephedra rupestris).

172

Cano et al.


Figura 3. (a) Aschersoniodoxa cachensis (Brassicaceae); (b) Stangea paulae (Caprifoliaceae); (c) Stangea rhizantha (Caprifoliaceae); (d) Nototriche pedatiloba (Malvaceae) y (e) Xenophyllum ciliolatum (Asteraceae).

173



fue posible encontrar a especies como Xenophyllum dactylo-phyllum y Leucheria daucifolia.

• Comunidad de suelos crioturbados con predominancia de Xenophyllum dactylophyllum (transecto 1, 3, 5, y 6; Fig. 2d)). Posee una diversidad vegetal variable (desde 4 hasta 11 espe-cies por transecto). En esta comunidad podemos encontrar especies como: Stangea rhizanta (Fig. 3c), Senecio gamolepis, Chaerophyllum andicola, Calamagrostis minima, C. spicigera, Draba lapaziana, Hypochaeris taraxacoides, Nototriche pe-datiloba, Senecio nutans, Weberbauera sp. 2 y Xenophyllum dactylophyllum.

• Comunidad de suelos crioturbados con predominancia de Xenophyllum ciliolatum (Fig. 3e). Esta comunidad se carac-terizó por la dominancia de X. ciliolatum (Transectos 11, 12, 14, 19 y 21). Se encontró un número de especies variables (entre 2 y 6 especies). En esta comunidad se encontraron también otras especies como Belloa piptolepis, Arenaria dygina, Pycnophyllum glomeratum, Aschersoniodoxa cachensis (Figs. 2c y 3a), Calamagrostis minima, C. spicigera, Draba lapaziana,

Chaerophyllum andicola, Nototriche pedatiloba (Fig. 3d), Sene-cio gamolepis, Senecio nutans S, Stangea rhizantha, Weberbauera sp. 2 y Xenophyllum dactylophyllum.

Asimismo, las observaciones de campo permitieron identificar dos tipos de comunidades asociadas (Fig. 2b), a las cuales, se les determinó el número de especies, dominancia (D), equita-bilidad (J) y el índice de diversidad de Shannon-Wiener (H´) (Tabla 5). A continuación se describen las características de las comunidades encontradas.

Pajonales. Esta comunidad es bastante frecuente en los al-rededores de los suelos crioturbados muestreados; se encuentra representada en los transectos 7, 8, 9, 13, 17, 18 y 20. Los pa-jonales se caracterizan por tener un número variable de especies en los transectos (desde 1 hasta 8 especies por transecto) y do-minancia variable (desde 0,26 hasta 1). Esta comunidad es muy poco diversa. Las especies más abundantes fueron Calamagrostis nitidula y C. rauhii.

Otras especies que se encontraron en esta comunidad fue-ron: Pycnophyllum molle, Xenophyllum dactylophyllum, Senecio

Transectos 1 3 5 6 11 12 14 16 19 21

Número de especies 6 11 5 4 2 3 3 4 3 6% Cobertura 6,96 9,68 6,64 3 1,48 5,8 7,44 4,52 6,22 6,04Dominancia 0,51 0,36 0,484 0,33 0,77 0,51 0,76 0,40 0,43 0,28Shannon-Wiener (H’) 1,01 1,52 1,04 1,20 0,40 0,77 0,46 1,12 0,95 1,42Equitabilidad (J) 0,57 0,63 0,65 0,86 0,57 0,70 0,42 0,81 0,86 0,79

Tabla 4. Índices comunitarios de los transectos realizados en suelos crioturbados.

Figura 4. Análisis de correspondencia de los datos obtenidos en las parcelas realizadas en suelos crioturbados. Se tomaron los ejes 1 y 2 (X e Y) ya que presentaron los valores más altos (Eigenvalue 1= 0,99; Eigenvalue 2= 0,86). Los números indican el número de las parcelas. Se aprecian la comunidad de suelos crioturbados con predominancia de Poa lepidula y Senecio danai (cuadrado), comunidad de suelos crioturbados con predominancia de Xenophyllum dactylophyllum (rectángulo) y comunidad de suelos crioturbados con predominancia de Xenophyllum ciliolatum (circulo). Las especies que caracterizan las comunidades se señalan de la siguiente forma: Poa lepidula (PL); Are-naria digyna (AD); Aschersoniodoxa cachensis (AC); Belloa piptolepis (BP); Calamagrostis minima (CM); C. nitidula (CN); C. spicigera (CS); Chaerophyllum andicola (HA); Dissanthelium peruvianum (DP); Draba lapaziana (DL); Hypochaeris taraxacoides (HT); Leucheria daucifolia (LP); Nototriche pedatiloba (NP); Perezia coerulescens (PC); Pycnophyllum glomeratum (PG); Ranunculus sp. (RS); Senecio danai (SD); S. gamolepis (SG); S. nutans (SN); Senecio sp. (SS); Silene thysanodes (ST); Stangea rhizantha (SR); Weberbauera sp. (W); Xenophyllum ciliolatum (XC); X. dactylophyllum (XD).

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Cano et al.


nutans, Baccharis caespitosa, Anatherostipa hans-meyeri, Werneria pectinata, Calamagrostis recta, Werneria spathulata, Dissanthelium peruvianum, Geranium sessiliflorum y Viola sp.

Vegetación de Roquedales. Se caracterizó por encontrarse en roquedales y zonas pedregosas, cercanas a suelos crioturbados (transectos 2,4,10,13 y 15; Fig. 2b). Esta comunidad presentó el número más alto de taxones así como la dominancia más baja por transecto (11 especies y 0,19 de dominancia para el transecto 2). Presentó también pocas especies y dominancias intermedias (transectos 4 y 10). Las especies más frecuentes registradas en esta comunidad fueron: Xenophyllum dactylophyllum (Sch. Bip.) V.A. Funk, Geranium sessiliflorum Cav., Calamagrostis rauhii Tovar, C. minima (Pilg.) Tovar, C. nitidula Pilg. y C. spicigera (J. Presl) Steud.

Discusión y conclusionesEl presente estudio es el primer trabajo que analiza la flora

vascular y la vegetación andina por encima de los 4500 m de los departamentos de Ayacucho y Huancavelica. Los resultados florísticos concuerdan con los obtenidos por Cano et al. (2010) para la Cordillera Blanca (Ancash), reportando casi el mismo número de familias géneros y especies (Tabla 6). Asimismo, las familias (Asteraceae, Poaceae, Brassicaceae y Caryophyllaceae) y géneros (Senecio y Calamagrostis) en ambas áreas de estudio reportan un número similar de especies. Las Asteraceae y Poaceae en su conjunto representan para la flora vascular de la zona altoandina de Ayacucho-Huancavelica el 57% del total de especies reportadas; mientras que en Ancash el 40%. Del total de taxones reportados, 18 familias y 40 géneros (más del 50% para cada área de estudio) han sido reportados en ambas zonas. Estos resultados siguen el mismo patrón reportado para

las zonas altoandinas por Gentry (1993) en cuanto a las fami-lias más abundantes de estos ambientes. Esta constancia en los patrones de composición florítica altoandina debe seguir siendo documentada en posteriores estudios.

Sin embargo, se observa un bajo número de especies com-partidas entre la zona estudiada en el presente trabajo y Ancash (40 especies, menos del 30%). Las especies características de la vegetación de suelos crioturbados en el presente estudio fueron: Aschersoniodoxa cachensis (Brassicaceae), Stangea paulae y S. rhi-zantha (Caprifoliaceae); mientras que para la Cordillera Blanca fueron: Stangea henrici Graebn. (Caprifoliaceae), Xenophyllum decorum (S.F. Blake) V. A. Funk (Asteraceae), Nototriche anto-niana M. Chanco (Malvaceae), y Brayopsis sp. (Brassicaceae). Esto demuestra que si bien el patrón se comparte en jerarquías como familia y género, no ocurre lo mismo a nivel especie, reflejando el alto grado de endemismo que existe en los Andes (Young et al. 2002)

Se ha considerado que la zona altoandina de los departamentos de Ayacucho y Huancavelica no ha sido estudiada en detalle y ambos departamentos aún constituyen vacíos de información botánica (Cano et al. 1996); ello queda demostrado con los resul-tados del presente trabajo, ya el 66% de las especies reportadas son nuevos registros para Ayacucho; mientras que el 74% lo es para Huancavelica; considerando a ambos departamentos, los nuevos registros alcanzan el 54% del total (Tovar 1973, Brako & Zarucchi 1993, Ulloa Ulloa et al. 2004, León et al. 2007, Combelles & Humala-Tasso 2006, Roque & Ramírez 2007). Lo que resalta la importancia de continuar realizando colecciones botánicas en los ecosistemas de alta montaña como la zona estudiada.

En la vegetación altoandina de Ayacucho y Huancavelica reportamos 13 especies endémicas del Perú (León et al. 2007), que representa un 10% del total registrado para la zona de estudio. Lo que muestra la importancia de las cumbres andinas para la conservación de la diversidad florística de nuestro país.

El análisis cuantitativo permitió refrendar los datos y obser-vaciones de campo. Las comunidades vegetales encontradas en estos suelos crioturbados presentan una composición específica distinta a las encontradas en otras zonas de este tipo de suelo (Cano et al. 2010). Tanto para la zona de Ancash como para Ayacucho se sigue manteniendo un patrón estructural de la vegetación en este tipo de suelo: baja cobertura, baja diversidad y baja dominancia de especies. A diferencia de los suelos criotur-bados encontrados en la zona de Ancash, en el presente estudio se muestra que las zonas con vegetación asociada y los suelos crioturbados propiamente dichos, llegan a presentar un número de especies importante por área (11 especies por transecto).

AgradecimientosExpresamos nuestra gratitud al Vicerrectorado de Investiga-

ción de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (Código

Ayacucho - Huancavelica Ancash Compartidos

Familias 23 26 18Géneros 60 65 41Especies 134 (63) 136 (76) 40Taxones más abundantes1 Familias Asteraceae 51 (20) 40 (26) 13 Poaceae 26 (16) 31 (16) 9 Brassicaceae 11 (4) 15 (7) 3 Caryophyllaceae 8 (7) 7 (7) 3Géneros Senecio 15 (7) 18 (12) 5 Calamagrostis 13 (10) 12 (7) 5

Tabla 6. Número de Familias, Géneros y Especies así como los taxones más abundantes reportadas para las zonas altoandinas de Ancash (Cano et al. 2010) y de Ayacucho-Huancavelica (presente estudio). Entre paréntesis se indican el número de especies reporta-das en suelos crioturbados. 1En los taxa más abundantes se indica el número de especies reportado para cada taxa.

2 4 7 8 9 10 13 15 17 18 20

Número de especies 11 3 8 7 6 3 2 6 4 1 8Toques 95 54 224 87 202 52 54 102 55 37 38Dominancia 0,194 0,5645 0,2803 0,2652 0,5837 0,4993 0,8951 0,3956 0,4545 1 0,2798Shanon (H) 1,907 0,7677 1,546 1,588 0,8508 0,8496 0,2146 1,149 1,034 0 1,557Equitabilidad (J) 0,7952 0,6987 0,7437 0,816 0,4748 0,7733 0,3095 0,6415 0,7456 0 0,7488

Tabla 5. Resultados de los transectos realizados en formaciones vegetales asociadas.

175



del Estudio: 101001231) por el apoyo económico. Igualmente, a los especialistas que colaboraron en las determinaciones y a todas las personas que de algún modo contribuyeron a la realización de este trabajo. Especial reconocimiento para Blanca León y Kenneth R. Young por la revisión del manuscrito.

Literatura citadaAngiosperm Phylogeny Group III. 2009. An update of the Angios-

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Familia EspecieVegetación de Suelos

CrioturbadosPajonal

Vegetación de

RoquedalAlstroemeriaceae

Bomarea dulcis (Hook.) Beauverd x xApiaceae

Azorella diapensioides A. Gray x Azorella multifida (Ruiz & Pav.) Pers. xChaerophyllum andicola (Kunth) K.F. Chung x x xNiphogeton scabra (H. Wolff) J.F. Macbr. x

AsteraceaeBaccharis caespitosa (Ruiz & Pav.) Pers. x x xBelloa longifolia (Cuatrec. & Aristeg.) Sagást. & M.O. Dillon x Belloa piptolepis (Wedd.) Cabrera x Belloa punae (Cabrera) Cabrera x xBelloa schultzii (Wedd.) Cabrera x xBelloa sp. xChersodoma antennaria (Wedd.) Cabrera x Erigeron rosulatus Wedd. x

Apéndice 1. Lista, en orden alfabético, de familias y especies de la flora vascular altoandina de Ayacucho y Huancavelica registrados por tipo de vegetacion (x). El asterisco indica que es una especie endémica del Perú.

(Continúa...)

176

Cano et al.


Gamochaeta humilis Wedd. x Gnaphalium polium Wedd. x xHypochaeris sessiliflora Kunth x xHypochaeris taraxacoides (Meyen & Walp.) Ball x Jalcophila peruviana M.O. Dillon & Sagást.* xLeucheria daucifolia (D. Don) Crisci x xLoricaria graveolens (Sch. Bip.) Wedd. xLoricaria macbridei Cuatrec. xLoricaria thuyoides (Lam.) Sch. Bip. xLucilia conoidea Wedd. x Lucilia kunthiana (DC.) Zardini x x Mniodes andina (A. Gray) A. Gray ex Hook. f. & A.B. Jacks. xMniodes pulvinata Cuatrec. x x xNoticastrum sp. xNovenia acaulis (Benth. & Hook. f. ex B.D. Jacks.) S.E. Freire & F.H. Hellw. xOritrophium hieracioides (Wedd.) Cuatrec. xParastrephia quadrangularis (Meyen) Cabrera xPerezia coerulescens Wedd. x x xPerezia pinnatifida (Bonpl.) Wedd. x Perezia sublyrata Domke x xSenecio algens Wedd. x xSenecio candollei Wedd. x xSenecio canescens (Bonpl.) Cuatrec. x x Senecio danai A. Gray* x xSenecio evacoides Sch. Bip. x xSenecio gamolepis Cabrera* x xSenecio genisianus Cuatrec. x xSenecio hohenackeri Sch. Bip. ex Wedd. x xSenecio nutans Sch. Bip. x x xSenecio rhizomatus Rusby x Senecio rufescens DC. x x xSenecio serratifolius (Meyen & Walp.) Cuatrec. Senecio sp1. x x xSenecio sp2. x xSenecio spinosus DC. x xWerneria apiculata Sch. Bip. x Werneria caespitosa Wedd. x xWerneria pectinata Lingelsh. x x xWerneria spathulata Wedd. x xXenophyllum ciliolatum (A. Gray) V.A. Funk x x xXenophyllum dactylophyllum (Sch. Bip.) V.A. Funk x xXenophyllum digitatum (Wedd.) V.A. Funk x xXenophyllum marcidum (S.F. Blake) V.A. Funk x

BrassicaceaeAschersoniodoxa cachensis (Speg.) Al-Shehbaz x xBrayopsis calycina (Desv.) Gilg & Muschl. x xDescurainia athrocarpa (A. Gray) O.E. Schulz x Descurainia depressa (Phil.) Prantl xDescurainia titicacensis (Walp.) Lillo x Draba cryptantha Hook. f. xDraba lapaziana Al-Shehbaz x xDraba sp1. x xDraba sp2. x xWeberbauera sp1. xWeberbauera sp2. x x

CaryophyllaceaeArenaria digyna Schltdl. x xArenaria sp.1 x xCerastium behmianum Muschl. xCerastium crassipes Bartl. x x


CrioturbadosPajonal

Vegetación de

Roquedal

(Continúa...)

177



Cerastium danguyi J.F. Macbr. x x Pycnophyllum glomeratum Mattf. x xPycnophyllum molle Remy x x xSilene thysanodes Fenzl x x x

CaprifoliaceaeBelonanthus sp. xStangea paulae Graebn.* x xStangea rhizantha (A. Gray) Killip* x Valeriana condamoana Graebn. x xValeriana globularis A. Gray* xValeriana nivalis Wedd. x x x

EphedraceaeEphedra rupestris Benth. x x

FabaceaeAstragalus brackenridgei A. Gray x Astragalus uniflorus DC. x Lupinus alopecuroides Desr. xLupinus sp. x

GentianaceaeGentianella sp. x Gentianella thyrsoidea (Hook.) Fabris* x x

GeraniaceaeGeranium sessiliflorum Cav. x x x

GrossulariaceaeRibes weberbaueri Jancz. x

JuncaceaeLuzula racemosa Desv. x x x

MalvaceaeNototriche argentea A.W. Hill x x xNototriche dissecta A.W. Hill* x xNototriche longirostris (Wedd.) A.W. Hill x Nototriche meyenii Ulbr. x xNototriche obcuneata (Baker f.) A.W. Hill x Nototriche pedatiloba A.W. Hill x x xNototriche staffordiae B. L. Burtt & A. W. Hill* x

MontiaceaeCalandrinia acaulis Kunth x x

OrobanchaceaeBartsia diffusa Molau x xCastilleja pumila (Benth.) Wedd. x

PoaceaeAgrostis foliata Hook. f. x xAnatherostipa hans-meyeri (Pilg.) Peñailillo x xCalamagrostis brevifolia (J. Presl) Steud. x Calamagrostis eminens (J. Presl) Steud. x Calamagrostis heterophylla (Wedd.) Pilg. x x xCalamagrostis jamesonii Steud. xCalamagrostis macbridei Tovar* x Calamagrostis minima (Pilg.) Tovar x x xCalamagrostis nitidula Pilg. x x xCalamagrostis rauhii Tovar* x x xCalamagrostis recta (Kunth) Trin. ex Steud. x Calamagrostis rigida (Kunth) Trin. ex Steud. x x xCalamagrostis sp. x x Calamagrostis spicigera (J. Presl) Steud. x xCalamagrostis trichophylla Pilg. x Dielsiochloa floribunda (Pilg.) Pilg. x x xDissanthelium breve Swallen & Tovar x x Dissanthelium laxifolium Swallen & Tovar* x x xDissanthelium macusaniense (E.H.L. Krause) R.C. Foster & L.B. Sm. x


CrioturbadosPajonal

Vegetación de

Roquedal

(Continúa...)

178

Cano et al.


Dissanthelium peruvianum (Nees & Meyen) Pilg. x x xPoa aequigluma Tovar xPoa carazensis Pilg.* x Poa chamaeclinos Pilg. x Poa gymnantha Pilg. xPoa lepidula (Nees & Meyen) Soreng & L.J. Gillespie x x xPoa spicigera Tovar x x x

PolypodiaceaeMelpomene peruviana (Desv.) A.R. Sm. & R.C. Moran x

RanunculaceaeRanunculus sp. x

RosaceaeLachemilla pinnata (Ruiz & Pav.) Rothm. x

SaxifragaceaeSaxifraga magellanica Poir. x x

UrticaceaeUrtica trichantha (Wedd.) Acevedo & Navas x x

ViolaceaeViola sp. x

WoodsiaceaeCystopteris fragilis (L.) Bernh. x x


CrioturbadosPajonal

Vegetación de

Roquedal

179

Vegetative adaptability of Astrocaryum perangustatum to deforestation



Vegetative adaptability of the Peruvian palm Astrocaryum perangustatum to deforestation

Héctor Aponte1, Francis Kahn2 and Betty Millán1

Adaptabilidad vegetativa a la deforestación de la palma peruana Astrocaryum perangustatum

1 Museo de Historia Natural. Uni-versidad Nacional Mayor de San Marcos (UNMSM). Av. Arenales 1256, Jesús María, Lima, Perú.

Email Héctor Aponte: [email protected] Betty Millán: [email protected]

2 Institut de Recherche pour le Développement (IRD, UMR-DIADE/DYNADIV), Casilla 18-1209, Lima, Perú.

Email Francis Kahn: [email protected]


AbstractVariation in vegetative morphology of the palm Astrocaryum perangustatum as a response to deforestation was evaluated from a sample of 60 individuals (30 in forest and 30 in pasture) located in the Pozuzo region of Pasco, Peru. Several parameters are significantly different between palms growing in the forest understory and those growing in pasture. These include: number of leaves in the crown, length of the stem, of the leaves, length and width of proximal pinnae, width of medial pinnae, size of spines in adult palms, and number and length of leaves in seedlings. Variation in vegetative morphology of Astrocaryum perangustatum between forest and pasture is discussed in relation to environmental conditions. Morphological variability in the Pozuzo region is compared with that obtained from herbarium vouchers collected throughout the distribution area of the species.

Keywords: Arecaceae, adaptability, palm leaves, deforestation.

ResumenSe evalúan los cambios de morfología de los órganos vegetativos de la palmera Astrocaryum perangustatum en relación a la deforestación al comparar una muestra de 60 palmeras (30 en áreas de bosque y 30 en pastizales) de la región de Pozuzo (Pasco, Perú). Múltiples parámetros morfológicos (número de hojas, largo del tallo y de las hojas, largo y ancho de las pinnas proximales, ancho de las pinnas mediales, tamaño de los aguijones en palmeras adultas, número y tamaño de las hojas de las plántulas) se revelan significativamente diferentes entre las palmeras que crecen en el bosque y aquellas que crecen en los pastizales. Se discute la variabilidad en la morfología de las partes vegetativas en relación a las condiciones del entorno. Se compara la variabilidad morfológica encontrada en la región de Pozuzo con la obtenida de muestras de herbario recolectadas en toda el área de distribución de la especie.

Palabras clave: Arecaceae, adaptabilidad, hojas de palmera, deforestación.

Introduction Palm communities play a major role in structure and dynam-

ics of tropical forest ecosystems (Corner 1966, Uhl & Dransfield 1986, Kahn & Granville 1992; Vormisto et al. 2004; Balslev et al. 2011). Palms are also very important in daily life of forest inhabitants. Many species of palms are economically important (Padoch 1988, Holm Jensen & Balslev 1995, Kahn & Moussa 1999). They are used for many purposes, such as food, build-ing material, fiber, salt extraction, ornaments, medicines, and genetic resources (Borgtoft Pedersen & Balslev 1990, Borgtoft Pedersen 1994, Albán et al. 2008, Balslev et al. 2008). Human settlement in the Amazon have consequences as deforestation and habitat fragmentation, produce changes in light, humidity and temperature, water drainage, and animal communities. All these factors influence palm communities, altering species composition, density, phenology, dispersion patterns, recruit-ment and mortality (Svenning 1998, Scariot 1999, Souza et al. 2000, Galletti et al. 2006, Rodriguez et al. 2007, Montúfar et al. 2011). Small understory palms usually disappear with the destruction of the forest (Johnson 1996). However, several spe-cies are frequently present in open areas such as pasture, and seem to tolerate deforestation very well (Borgtoft Pedersen & Balslev 1990). This is the case with most species of the genus Astrocaryum section Huicungo (Kahn 2008). Other palm spe-cies may become more abundant, dominant or invasive in open areas as a response to light radiation and low competition (De Steven 1986, Sist and Puig 1987, Scariot et al 1989, Anderson et al. 1991, Mitja & Farraz 2001).

Few studies have assessed the effects of deforestation and sub-sequent pasture creation on the vegetative morphology of palms,

however. The present work analyzes the effect of such drastic ecological change on vegetative morphology in Astrocaryum perangustatum. This species is frequently found in forest under-story as well as in pastures in Pozuzo valley, a rich rural region in central Peru. The landscape has been transformed drastically since 1859 when first immigrants settled, most of them having arrived from Austria and Germany and dedicating their effort to cattle breeding. At present, this region is a mosaic of pasture, cultivated areas and patches of primary and old secondary forests (Fig. 1). Apart the botanical description (Kahn & Millán 1992) and some data in schedula from vouchers collected since and deposited at USM herbarium, there were no studies available on morphological variability of the species.

Vegetative morphology of Astrocaryum perangustatum was compared between two contrasting environments: (i) the forest understory, where it grows in a gradient of light that decreases from the canopy to the ground and in constant wet conditions, and (ii) pasture, where it grows under full sunlight in drier condi-tions and is periodically affected by cattle grazing and burning. This study considered adult palms and seedlings only, because no juvenile palms were found in pasture.

The morphological response of the palm to deforestation gives data on its adaptability as a response to ecological change. It also provides new data on the morphological variability of this species.

Material and methodsPalm studied.– Astrocaryum perangustatum F. Kahn & B.

Millan is a large-leaved, monoecious palm with short stem, 0.5–5(10) m long; sheath of dead leaves are persistent on the

180

Aponte et al.


stem, at least in its upper part under the crown (Fig. 2). Leaves are regularly pinnate and disposed in one plane. Inflorescences and infructescences are erect and emerge from between the leaf bases. Fruits have the shape of an inverted cone with a remark-ably long tapering base. Seedlings have entire, bifid leaves (Fig. 3).

Astrocaryum perangustatum is endemic to Perú (Millán 2006). Its distribution area includes the Pozuzo, Palcazú, Pichis, Perené and Ene valleys (Kahn 2008); it reaches the Pachitea valley northeastwards, and extends to the Apurimac valley in Cusco (La Convención) southwards (Fig. 4). It is locally known as “chonta”, “huicungo” or “masanke” (Amuesha).

Survey area.– Our study area is located in Pozuzo region,

Figure 1. Pozuzo landscape (photograph by F. Kahn).

Figure 2. Astrocaryum perangustatum: adult palm (photograph by B. Millán).

Figure 3. Astrocaryum perangustatum: seedling (photograph by B. Millán).

Figure 4. Distribution area of Astrocaryum perangustatum (accord-ing to Kahn et al. in prep.); area surveyed is delimited by the square.

181



Oxapampa province, Pasco, Peru. Altitude ranged from 800 m to 1200 m. The average mean temperature is 22.6 °C (17.9 °C in highlands) with peaks (28.9 °C) in September and October (CAAL 2009, Cámara de Comercio de Pozuzo 2006). Annual rainfall is 2300 mm. The rainy season extends from November to April with peaks in January and February, and the dry season from May to October with peaks in July and August (Mena 2010). The study was conducted during the dry season between August and November 2009.

In this region, relicts of primary and old secondary forests, the areas of which range from 1 to 24 Ha, are usually found on slopes where they are less frequently deforested. The flora is characterized by Clusiaceae (e.g. Rhedia gardneriana), Euphor-biaceae (e.g. Mabea speciosa), Araceae, Moraceae and Piperaceae. Pastures extend from 2 to 25 Ha; they have been maintained for more than 20 years since deforestation, two of them were deforested around 50 years ago, and one about 150 years ago. Melastomataceae (Tibouchina longifolia, Miconia spp.) and Cyperaceae (Cyperus and Rinchospora) are found in abundance in those open areas. Astrocaryum perangustatum adult palms are found in lower density in pasture, and flowering and fruiting individuals are more frequent than in the neighboring forest. Juveniles are absent in pasture, because they are regularly elimi-nated by farmers, burned, or eaten by cattle. Seedlings are mainly found close to adult palms (Aponte, unpubl. data).

Morphological parameters.- Palm height was measured with a telescopic pole (to 7 m long) and size of stem, leaves, pinnae and spines with a tape-measure (to 3 m long). For adult palms, total height, stem length and number of leaves in the crown were considered for characterizing the port of the palm. The oldest green leaf in the crown was sampled for each of the selected palms; mean values were calculated for the total length, sheath and petiole length, rachis length, and the number of pinnae on one side of the rachis; average mean values were calculated from samples of 3-6 pinnae taken in each of the medial, proximal and distal parts of the rachis, and from 3-4 largest spines on the sheath of each leaf. For each seedling we measured the length of the largest leaf (petiole and blade).

Sample design.- A total of 60 adult palms, 30 individuals in forest and 30 in pasture, were selected distant from each other by at least 40 m and independently of their size. Our sample also included 46 and 57 seedlings located in forest and pasture respectively.

Statistical analysis.- Significant differences at p<0.05 and p<0.01 were determined using ANOVA test on the software PAST 1.89 (Hammer et al. 2001).

ResultsWe detected significant variations in morphological traits

of Astrocaryum perangustatum from forest to pasture (Table 1). Adult palms present a taller stem in pasture (4.19 vs 2.59 m), and more leaves in the crown (9.96 vs 6.63). The leaf is shorter (530.5 vs 708.0 cm) with both proximal part and rachis shorter (sheath and petiole, 85.7 vs 106.0; rachis 444.8 vs 607.5 cm); proximal pinnae are shorter and wider, medial pinnae are wider. Remaining data on pinnae are not significantly different. The longest spines on leaf sheath are shorter than in forest understory. The two largest leaves (8.9 and 9.4 m long, with 120 and 156 pinnae per side, respectively) are from the two tallest palms found in forest (stem length 5.6 and 6.8 m, respectively). Seedlings have a lower number of leaves (2.05 vs 2.95) and the leaves (blade and petiole) are shorter in pasture than in the forest understory (17.35 vs 27.08 cm and 10.12 vs 22.39 cm, respectively).

DiscussionPalms in pastures are exposed to full sunlight. Morphologi-

cal features suggest that adult individuals are more productive in these conditions than they are in forest (longer stem, higher number of leaves in the crown). Low light intensity in forest understory may result in lower productivity for this species. However, data on leaf productivity in Astrocaryum perangustatum are not yet available. Some data were provided for two other species of the genus, Astrocaryum sciophilum and A. paramaca, which grow in forest understory in the Guianas; leaf productivity is very low: 1.1 leaves per year for the former, 1.2-1.3 for the latter (Van der Steege 1983, Sist 1989). Leaves of Astrocaryum

Forest Pasture p value

AdultsPalm height (m) 7.18 ± 1.74 (4.2 – 10.8) 7.77 ± 1.46 (5.23 – 11) -Stem height (m) 2.59 ± 1.85 (0.2 – 6.8) 4.19 ± 1.41 (1.4 – 7.2) **Leaf number in crown 6.63 ± 2.41 (3-16) 9.96 ± 3.04 (5 – 16) **Number of pinnae per side 108.15 ± 11.78 (86 – 156) 103.00 ± 7.75 (89 – 120) -Leaf length (cm) 708.03 ± 100.75 (490 – 943) 530.50 ± 114.28 (367 – 905) **Petiole and sheath length (cm) 106.03 ± 31.62 (53 – 163) 85.70 ± 30.04 (50 – 160) *Rachis length (cm) 607.54 ± 95.38 (400 – 780) 444.80 ± 98.61 (310 – 750) **Proximal pinna length (cm) 109.85 ± 22.17 (55 – 154.83) 85.03 ± 22.4 (44.6 – 141.3) **Proximal pinna width (cm) 3.74 ± 1.13 (1.0 – 6.5) 4.69 ± 1.53 (1.5 – 8.4) **Medial pinna length (cm) 106.16 ± 13.93 (75.0 – 136.5) 105.69 ± 17.52 (75 – 137.6) -Medial pinna width (cm) 6.08 ± 0.96 (4.1 – 8.0) 8.66 ± 0.81 (6.6 – 10.7) **Distal pinna length (cm) 53.84 ± 13.64 (22.0 – 78.5) 61.50 ± 22.69 (20 – 110.5) -Distal pinna width (cm) 3.15 ± 0.79 (1.5 – 4.6) 3.53 ± 0.99 (2.0 – 5.3) -Spine length (cm) 25.84 ± 7.89 (12.33 – 40.6) 17.66 ± 6.91 (7.0 – 36.5) **

SeedlingsLeaf number 2.95 ± 1.39 (1 – 6) 2.05 ± 0.66 (1 – 4) **Blade length (cm) 27.08 ± 8.68 (15 – 62) 17.35 ± 6.22 (8 – 43) **Petiole length (cm) 22.39 ± 11.56 (9 – 60) 10.12 ± 7.89 (2 – 55) **

Table 1. Deforestation effect on the vegetative morphology in adults and seedlings of the palm Astrocaryum perangustatum (*p<0.05; **p<0.01).

182

Aponte et al.


perangustatum found in forest have a longer base (sheath and petiole) and a longer rachis than those of individuals found in pasture. This is likely a response to the decreasing gradient of light intensity in the forest understory; the palm has to carry the blade in the highest position to receive more light. The seedling response to low light intensity and humidity in forest understory is a larger size of the entire bifid leaf compared to those seedlings in pasture.

Descriptions of new palm species are most often made from one or a few specimens. To correctly identify taxa in the field, data on the morphological variability within a population and between populations is necessary as is data on how traits vary as a function of environmental change. For example, the type specimen of Astrocaryum perangustatum was collected in an open area, and described as the species having the widest medial pin-nae in the subgenus Monogynanthus. While this is correct, the present study shows that most individuals of this species will be frequently found with narrower pinnae when they grow in forest.

Morphological variability of Astrocaryum perangustatum in Pozuzo is high compared with the data in schedula from 13 palms (the vouchers deposited at USM) collected throughout the distribution area of the species (Table 2). Two factors likely account for this: (i) the sample analyzed from Pozuzo region is larger (60 palms vs. 13 for the whole distribution area); and (ii) collector’s behavior contributes to bias the range of variability by preferentially selecting the lowest individuals, whose fertile parts are more easily accessible; the larger the palm, the more difficult it is to collect it.

AcknowledgmentsThis work was done under the agreement between UNMSM/

Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Peru and IRD/Re-search Institute for Development (UMR DIADE/DYNADIV), France, and supported by the PALMS project funded by the European Community, 7th Framework Programme, Grant Agreement N°212631. We are indebted to Catherine Sahley and to Fabien Anthelme for their valuable comments on the manuscript and to Percy Müller for his assistance in the field.

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From the whole distribution area. 1N=13, 2N=7 From Pozuzo (forest and pastures). N=60

Stem height (m) 1.9 ± 1.1 (0.5 – 4.0)1 3.39 ± 1.82 (0.2 – 7.2)Leaf number in crown 10.0 ± 2.1 (7 – 12)1 8.3 ± 3.2 (3 – 16)Number of pinnae per side 101.9 ± 6.9 (86 – 112)1 105.56 ± 10.22 (86 – 120, 156)Length of sheath and petiole (cm) 97.7 ± 38.5 (70 – 190)1 95.86 ± 32.25 (50 – 163)Rachis length (cm) 480 ± 77.7 (392 – 665)2 526.3 ± 126.43 (310 – 780)Medial pinna

length (cm) 121.6 ± 10.8 (108 – 137)2 105.83 ± 15.62 (68.6 – 137.6)width (cm) 7.8 ± 1.8 (5.5 – 11.0)2 7.41 ± 1.6 (4.1 – 10.7)

Table 2. Variability of vegetative morphology in Astrocaryun perangustatum found in Pozuzo region compared with data in schedula from vouchers collected throughout the distribution area of the species (USM: B. Millán and F. Kahn 1592, 1597, 1696, F. Kahn 3231-32, 4436, 4437-39, 4445, 4450, 4501-02).

183



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Aponte et al.


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deschAmpsiA dAnthonioides un nuevo registro para la flora peruana



Deschampsia danthonioides (Poaceae - Pooideae) un nuevo registro para la flora peruana

Paúl Gonzáles1, María Isabel La Torre1,3 y Asunción Cano1,2

Deschampsia danthonioides (Poaceae – Pooideae) a New Record for Peruvian Flora

1 Museo de Historia Natural – La-boratorio de Florística. Universidad Nacional Mayor de San Marcos (UNMSM). Av. Arenales 1256, Jesús María.

E-mail Paúl Gonzáles: [email protected].

2 Instituto de Investigación de Cien-cias Biológicas Antonio Raimondi (ICBAR), Facultad de Ciencias Biológicas, UNMSM.

3 Facultad de Ciencias Naturales y Matemática, Universidad Nacional Federico Villarreal, Calle San Mar-cos, 351, Lima 21.


ResumenReportamos por primera vez la presencia de Deschampsia danthonioides (Trin.) Munro (Poaceae, Pooideae) en los pajonales altoandinos del departamento de Lima. Igualmente el hallazgo constituye el primer registro del género Deschampsia para el Perú. Palabras Claves: Poaceae, taxonomía, Deschampsia, Andes, vertientes occidentales, Perú.

AbstractWe report for the first time the presence of Deschampsia danthonioides (Trin.) Munro (Poaceae, Pooiideae) in the grasslands of the Lima department. Also this finding represents the first record of the genus Deschampsia for Peru. Keywords: Poaceae, taxonomy, Deschampsia, Andes, western slopes, Peru.

IntroducciónEl género Deschampsia P. Beauv. (Poaceae, Pooideae), com-

prende 30 especies que se distribuyen en regiones templado – frías de ambos hemisferios (Chiapella & Zuloaga, 2010); habiendo sido reportadas previamente para Argentina, Bolivia, Canadá, Chile, Costa Rica, Groenlandia, Estados Unidos de Norteamérica y México (Soreng et. al. 2003). Para Sudamérica se registra 15 especies, restringidas a esta región, con la excepción de dos especies de distribución disyunta, una de las cuales es D. danthonioides a la cual se la había encontrado al oeste de América del norte (Canadá, México y Estados Unidos de Norteamérica).

En el presente trabajo reportamos por primera vez para la flora peruana la presencia de Deschampsia danthonioides (Trin.) Munro. Esta especie no había sido previamente registrada por Brako & Zarucchi (1993), Tovar (1993), ni por Ulloa Ulloa et al. (2004). Con este reporte, ampliamos además la distribución mundial del género y la especie.

TaxonomíaFamilia: PoaceaeSubFamilia: PooideaeTribu: Poeae*SubTribu: loliinae*

(*) Clasificación según Quintanar et al. (2007)

En abril del 2010 durante una expedición botánica a la parte altoandina del distrito de Arahuay provincia de Canta, en el departamento de Lima, se registró una pequeña población de D. danthonioides, muy cerca de la laguna Tambillo (11°87’35,2”S y 76°35’36,6”W), a 4500 m de altitud.

El espécimen en un principio fue reconocido dentro del gé-nero Trisetum Pers., por su parecido morfológico, pero se tenía dudas sobre la determinación inicial, ya que según las claves taxonómicas (Tovar 1993) no correspondía a ninguna de las especies de Trisetum. Revisión posterior de la literatura especial-izada y consulta realizada a diversos especialistas nos indicaron que los especímenes colectados en Arahuay correspondían al género Deschampsia.

Con claves propuestas por Chiapella & Zuloaga (2010), se llego a determinar que los ejemplares correspondían a la especie era D. danthonioides.

Deschampsia danthonioides (Trin.) Munro

Figura 1.

Planta anual, cañas 8 – 15 cm de alto; tallo estriado, glabro, 2 nudos, erguidos; hojas con vainas estriadas, con márgenes membranáceos, glabras algo lustrosas; lígula 3 – 3,2 mm de largo, alesnada, bidentada con los dientes de 1 mm, láminas planas, escabrosas en la haz y glabrescentes en el envés, 2,5 – 3 cm de largo y 0,8 cm de ancho; panícula abierta, laxa, de 6 cm de largo, las ramas ascendentes, adpresas, angulosas, escabrosas, las basales hasta 3,2 cm de largo, sin espiguillas desde la base; espiguillas bi-floras de 4 – 4,5 mm de largo, sin considerar la arista; pedicelos-angulosos, escabrosos, generalmente más cortos que la espiguilla, glumas iguales lanceoladas, glabras o ligera-mente escabrosas en las venas, tri-nervias, 4 mm de largo; lema de antecio inferior 3,5 mm de largo, 4-dentado en el ápice (dos dientes grandes de 0,2mm y dos pequeños de 0,1mm), aristada dorsalmente, la arista nace a 0,5 mm de la base de la lema, con una longitud 5 mm, geniculada en la mitad y escabrosa; lema de antecio superior 2,6 mm de largo oblongo-lanceolada, glabra y aristada dorsalmente; palea 2,1 mm de largo, ligeramente menor que la lema, ligeramente escabrosa; raquilla pubescente ciliada, los cilios 0,5 mm.

Esta especie se puede confundir con una del género Trisetum, pero se diferencia, en la forma de la inflorescencia. En Trisetum las panículas son espiciformes, mientras que en D. danthonioides las panículas son laxas. Además en Deschampsia la arista dorsal está insertada en la base de la lema, por el contrario las especies de Trisetum tienen la arista dorsal insertada en la parte media de la lema (Finot et al. 2005).

Por último es preciso mencionar que las características mor-fológicas del material examinado para el presente trabajo man-

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Gonzáles et al.


Figura 1. Deschampsia danthonioides (Trin.) Munro. (a) Espiguilla, con detalle (círculo) de la arista; (b) antecio superior; (c) antecio inferior; (d) detalle del tallo estriado; (e) Hábito de la planta; (f) panícula; (g) Vaina estriada con la lígula y porción de lamina de la hoja.

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deschAmpsiA dAnthonioides un nuevo registro para la flora peruana


tienen ligeras diferencias con la descripción proporcionada en la revisión del género Deschampsia (Chiapella & Zuloaga 2010). Dichas diferencias son: la longitud de la lígula en los especímenes examinados es ligeramente más pequeña y la escabrosidad en la hoja y tallo es muy tenue. En los especimenes estudiados las lígulas miden de 2,5 – 3 mm; mientras que Chiapella & Zuloaga (2010) indican de 3,5 a 7 mm. Estas diferencias probablemente sean debido al tipo de hábitat en las cuales se encuentran.

Material estudiado: Depto. LIMA, Prov. Canta, alrededores de Laguna Tambillo, 4500 m, P. Gonzáles 1299 24 abril 2010 (USM). [Figura 1].

Distribución y ecología: Deschampsia danthonioides, se regis-tra por primera vez para el territorio peruano, en áreas húmedas o entrecubiertas por Festuca dolichophylla J. Presl cuya vegetación circundante era un típico pajonal altoandino alto de 1,5 m de altura. A nivel mundial tiene una distribución disyunta, se ha encontrado al oeste de Norteamérica y al norte y centro de Chile.

En algunos portales de Internet se menciona la presencia de la es-pecie en Argentina (http://herbarium.usu.edu/webmanual/info2.asp?name=Deschampsia_danthonioides&type=treatment). Es probable que esté distribuido a lo largo de los Andes sudameri-canos, como lo demostraría el presente reporte, para los Andes centrales del Perú. La ausencia de registros en otros países, podría deberse a que es una especie de hábito pequeño, con poblaciones poco abundantes, y su hábitat, los altos Andes, los cuales, hasta la actualidad, no están totalmente explorados.

Agradecimientos: Queremos agradecer al Dr. Víctor Finot (Universidad de Concepción, Chile) quien nos confirmó que

la especie no pertenecía al género Trisetum, al Dr. Jorge Chia-pella (Universidad Nacional de Córdoba, Argentina) quien nos proporcionó bibliografía especializada del género Deschampsia y por la revisión del manuscrito. Al Dr. Robert Soreng del Museo Nacional de Historia Natural del Smithsonian Institution, EE. UU., quien nos dio las primeras luces sobre la identidad de este género. A Eduardo Navarro, nuestra gratitud por el apoyo en el trabajo de campo. También queremos agradecer a Blanca León y José Roque por la revisión de manuscrito y sus importantes sugerencias; así como a Delsy Trujillo por la ilustración que acompaña esta publicación.

Literatura citadaBrako L. & J. Zarucchi. 1993. Catalogue of the Flowering Plants

and Gymnosperms of Peru. Monogr. Syst. Bot. Missouri Bot. Gard. 45: 1-1286.

Chiapella J. & F. Zuloaga. 2010. A Revision of Deschampsia, Avenella, and Vahlodea (Poaceae, Poeae, Airinae) in South America. Ann. Missouri Bot. Gard. 97: 141-162.

Finot V., P. Peterson, F. Zuloaga, et al. 2005. A revision of Trisetum (Poaceae: Pooideae: Avenenae) in South America Ann. Missouri Bot. Gard. 92: 533-568.

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Ulloa C., J. L. Zarucchi & B. León. 2004. Diez años de adiciones a la flora del Perú: 1993 – 2003. Arnaldoa, Edición espe-cial. 1-242.

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Gonzáles et al.


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Poaceae del distrito de Arahuay



La familia Poaceae del distrito de Arahuay (Canta, Lima, Perú)

Paúl Gonzáles1, Eduardo Navarro1, María. I. La Torre1,3 y Asunción Cano1,2

The family Poaceae from Arahuay district (Canta, Lima, Peru)

1 Museo de Historia Natural – La-boratorio de Florística. Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Av. Arenales 1256, Jesús María.

Email Paúl Gonzáles: pGonzá[email protected].

2 Instituto de Investigación de Cien-cias Biológicas Antonio Raimondi (ICBAR), Facultad de Ciencias Biológicas, UNMSM.

3 Facultad de Ciencias Naturales y Matemática, Universidad Nacional Federico Villarreal, Calle San Mar-cos, 351, Lima 21.


ResumenSe reportan para el distrito de Arahuay (Canta, Lima, Perú) (zona baja y media) un total de 49 especies de la familia Poaceae agrupadas en 28 géneros, 14 tribus y 4 subfamilias. El género Poa es el más diverso con cinco especies, seguido por Eragrostis y Nassella con cuatro especies cada una. Las especies Calamagrostis spiciformis Hack. ex Stuck., Chloris halophila Parodi, Lamprothyrsus peruvianus Hitchc., Festuca glyceriantha Pilg., Lolium multiflorum Lam. y Poa supina Schrad. son nuevos reportes para el departamento de Lima. Se presentan claves dicotómicas para la determinación de los géneros y para las especies en los casos pertinentes. Para cada especie se incluye datos sobre su hábitat, distribución y el material estudiado.

Palabras Claves: Flora, Poaceae, taxonomía, vertientes occidentales, Perú.

AbstractWe report for the low and half elevations of the Arahuay district (Canta, Lima, Perú), a total of 49 species of the family Poaceae, grouped in 28 genera, 14 tribes and four subfamilies. Poa is the most diverse genus with five species, followed by Eragrostis and Nassella with four species each one. The species Calamagrostis spiciformis, Chloris halophila, Lamprothyrsus peruvianus, Festuca glyceriantha, Lolium multiflorum and Poa supina are new reports for the department of Lima. We provide dichotomic keys for genera and species determination. Additional information about habitat, distribution and the studied material is provided for each species.

Keywords: Flora, Poaceae, taxonomy, western slopes, Peru.

IntroducciónLa familia Poaceae está ampliamente distribuida en el mundo,

sus especies son componentes principales de varias formaciones vegetales y es una de la familia que más beneficios brindan al hombre; por lo tanto es la de mayor importancia económica y ecológica dentro de las angiospermas. Generalmente son her-báceas o muy raramente leñosas (bambúes), poseen cerca de 750 genéros y 10000 especies (Watson & Dallwitz, 1992) que se encuentran presentes en todas las latitudes, desde el nivel del mar hasta por encima de los 5000 msnm. En la flora peruana, están representadas por alrededor de 700 especies agrupadas en 160 géneros (Tovar 1993; Ulloa et al. 2004), destacando la presencia de la mayoría de las subfamilias existentes en el mundo

La familia Poaceae por su gran distribución ha sido re-colectada y estudiada por muchos botánicos, en mayor grado por Tovar (1993), llegándose a la conclusión, que es una de las familias más importantes para el territorio peruano. Ocupa el quinto lugar de familias con mayor número de especies (La Torre et al. 2007; Van Der Werff & Conciglio 2004), siendo elemen-tos florísticos que están presentes en la mayoría de formaciones vegetales que ocurren en nuestro país (Weberbauer 1945; Brack 1986; Brako & Zarucchi 1993). Para el departamento de Lima se ha registrado 150 especies (Brako & Zarucchi 1993), lo que la convierte en la segunda familia con mayor diversidad de espe-cies para este departamento. Además 15 especies son endémicas para este departamento (La Torre et al. 2007).

Si bien se han realizado estudios botánicos en el departamento de Lima en general y en la provincia de Canta en particular, como los trabajos de Vilcapoma (1975) sobre la familia Solaná-ceas; Flores (1997) en Fabáceas y Teixeira et al. (2004, 2006) en Cactáceas. No se conocen estudios específicos sobre Poaceae para la zona. En la última década Alegría y Rúgolo de Agrazar (2001) reportan una nueva especie de Muhlenbergia. Los otros trabajos conocidos para Canta (De la Cruz et al., 2005; Espinoza, 1997), no son de tipo taxonómico. Por ello esta investigación

tiene por objetivo contribuir al conocimiento de la diversidad de la familia Poaceae en el distrito Arahuay, que sirva de base para un estudio a nivel departamental y nacional.

Área de estudioEl distrito de Arahuay (11°37’17”S, 76°40’15”W) política-

mente pertenece a la provincia de Canta, departamento de Lima. Se encuentra ubicado las vertientes occidentales de los Andes centrales del Perú entre los 1300-4700 msnm. Consideramos como zona baja y media el rango altitudinal comprendido entre los 1300 m y los 3000 m, la cual tiene una superficie aproximada de 134,29 km2 (Figura 1). El rango altitudinal abarca diversos centros poblados y caseríos entre los más importantes tenemos a Orobel ubicada a 1450 m de altitud, Licahuasi (1700-2000 m), Arahuay (2500-2900 m), Sinchipampa (2700-3000 m), Tranca (2700-3000 m).

Materiales y métodosPara determinar la riqueza de especies se realizó la recolecta

completa en el ámbito del distrito. La recolecta, herborización y

Figura 1. Mapa de ubicación del distrito de Arahuay (Canta, Lima, Perú). Localidades (1) Orobel, (2) Licahuasi, (3) Collo, (4) Arahuay, (5) Tranca, (6) Sinchipampa.

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Gonzáles et al.


manejo posterior de especímenes de plantas vasculares siguió las técnicas recomendadas por Cerrate (1969). El mayor esfuerzo de colecta se realizo entre el 05 y el 10 de abril de 2010.

Las muestras botánicas colectadas se determinaron con el uso de claves botánicas, teniendo como principal referencia el trabajo de Tovar (1993), Las Gramíneas (Poaceae) del Perú, y otras publicaciones especializadas (Renvoize et al. 1998; La Torre et al. 2003, 2004; Valencia et al. 2006) También se consultó las colecciones de del Herbario San Marcos (USM) del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, así como consultas a otros especialistas en la familia. La totalidad de la colección botánica ha sido depositada en el herbario San Marcos (USM).

Caracteres Taxonómicos de la familia Poaceae.- Plantas anuales o perennes, comúnmente herbáceas a veces leñosas, cespitosas, rizomatosas o estolonífera; con pocos o numerosos entrenudos y nudos, los entrenudos huecos o sólidos; hojas dísticas sin peciolo, vaina presente; lígula situada entre la vaina y la lámina, membranácea o pubescente, raramente ausente, a veces con dos lóbulos laterales o aurículas; lamina comúnmente lineal, plana o enrollada; inflorescencia en el ápice de las cañas

y sus ramificaciones terminales o axilares, abiertas o contraídas, en espiga, racimo o panoja; la espiguilla es la unidad básica de la inflorescencia, muy diversa en estructura, pero típicamente consistiendo en un eje que es la raquilla, que lleva en su base dos brácteas estériles llamadas glumas, de diverso tamaño y consistencia; al interior uno o más antecios o flósculos, consis-tentes de una bráctea exterior, la lema y otra interior, la palea, esta ultima envuelve a la flor en sí que puede ser hermafrodita o unisexual, con el perianto reducido o excrecencias escamosas turgentes llamadas lodículas; el ovario es unilocular con dos estigmas plumosos; estambres comúnmente tres, fruto usual-mente cariópside.

ResultadosSe registró, para la zona baja y media del distrito de Arahuay,

un total de 49 especies de la familia Poaceae agrupadas en 28 géneros, 14 tribus y cuatro subfamilias (Tabla 1, Fig. 1). Las subfamilias con mayor número de especies son Pooideae y Chloridoideae con 21 y 14 especies respectivamente, seguidas de Panicoideae y Arundinoideae con 10 y cuatro especies. Las tribus con mayor número de especies son Paniceae y Poeae con cinco géneros y 10 especies cada una, mientras las tribus Aristideae,

Subfamilia Tribu EspecieArundinoideae Aristideae Aristida adscensionis L.

Arundineae Arundo donax L.Danthonieae Cortaderia jubata (Lemoine) Stapf

Lamprothyrsus peruvianus Hitchc.Chloridoideae Chlorideae Chloris halophila Parodi

Chloris radiata (L.) Sw.Chloris virgata Sw.Chondrosum simplex (Lag.) Kunth

Eragrostideae Eragrostis mexicana subsp. virescens (J. Presl) S. Koch & Sánchez VegaEragrostis cilianensis (All.) Vignolo. ex JanchenEragrostis lurida J. PreslEragrostis weberbaueri Pilg.

Pappophoreae Cottea pappophoroides KunthEnneapogon desvauxii P. Beauv.

Sporoboleae Muhlenbergia microsperma (DC.) KunthMuhlenbergia peruviana (P. Beauv.) Steud.Sporobolus indicus (L.) R. Br.

Zoysieae Tragus berteronianus Schult.Panicoideae Paniceae Digitaria ciliaris (Retz.) Koeler

Eriochloa pacifica MezPaspalum flavum J. PreslPaspalum pallidum KunthPaspalum pilgerianum ChasePennisetum clandestinum Hochst. ex Chiov.Pennisetum rupestre ChasePennisetum weberbaueri MezSetaria geniculata P. Beauv. Setaria verticillata (L.) P. Beauv.

Pooideae Agrostideae Calamagrostis spiciformis Hack. ex Stuck.Polypogon viridis (Gouan) Breistr.Polypogon interruptus Kunth

Aveneae Avena sterilis L.Meliceae Melica scabra KunthPoeae Bromus catharticus Vahl

Bromus trinii E. Desv. Festuca glyceriantha Pilg.Lolium multiflorum Lam.Poa infirma KunthPoa annua L.Poa fibrifera Pilg.Poa horridula Pilg.Poa supina Schrad. Vulpia myuros Rchb. subsp. megalura (Nutt.) Soják

Stipeae Jarava ichu (Ruiz & Pav.) KunthJarava plumosula (Nees ex Steud.) F. Rojas Nassella inconspicua (J. Presl) BarkworthNassella mucronata (Kunth) R.W. Pohl Nassella pubiflora (Trin. & Rupr.) Desv.Nassella mexicana (Hitchc.) R.W. Pohl

Tabla 1. Subfamilias, Tribus, y especies de la familia Poaceae en el distrito de Arahuay - Canta (Lima- Perú).

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Arundineae, Aveneae, Meliceae y Zoysieae están representadas por solo un género y una especie en cada tribu.

El género Poa es el más diverso con cinco especies, seguido por Eragrostis y Nassella con cuatro especies cada una, mientras que los géneros con menor número de especies fueron Aristida, Arundo, Avena, Chondrosum, Cortaderia, Cottea, Digitaria, En-neapogon, Eriochloa, Festuca, Lolium, Melica, Nassella, Sporobolus, Tragus, Vulpia, todos con sólo una especie.

De las 49 especies que son reportadas, seis constituyen nuevos registros para el departamento de Lima (León et al. 2007: La Torre et al. 2007). Estos son: Calamagrostis spiciformis Hack. ex Stuck., Chloris halophila Parodi, Lamprothyrsus peruvianus Hitchc., Festuca glyceriantha Pilg., Lolium multiflorum Lam. y Poa supina Schrader.

Clave para determinar los géneros de la familia Poaceae del distrito de Arahuay

1a. Raquilla articulada por debajo de las glumas, que caen junto con los granos.2a. Espiguillas siempre unifloras, solitarias sobre el raquis, caen con el pedicelo.

Polypogon 2b. Espiguillas bifloras o multifloras, si uniflora entonces sin las características

arriba mencionadas.3a. Espiguillas multifloras con una a dos flores fértiles y una a dos lemas estériles

terminales, las espiguillas triangulares sobre pedicelos flexuosos, blanquecinos o purpúreos. Melica

3b. Espiquillas 1-2 flores pero sola la flor superior fértil y la inferior masculina o estéril, espiguillas comúnmente dorsiventralmente comprimidas.

4a. Espiguillas rodeadas por una o varias cerdas libres o soldadas en la base for-mando un involucro.

5a. Cerdas de las espiguillas caducas, delgadas suaves algunas veces plumosas no soldadas en la base. Pennisetum

5b. Cerdas de las espiguillas persistentes en el raquis de modo que las espiguillas caen solas en la madurez. Setaria

4b. Espiguillas sin cerdas involucrales en su base inflorescencia en espiga o racimo espiciforme unilateral, estos digitados o esparcidos a lo largo del raquis.

6a. Lema fértil endurecida, fuertemente cartilaginosa con los márgenes enrollados sobre la pálea.

7a. Espiguillas con una dilatación o callosidad anular- cupuliforme o discoidea en la base. Eriochloa

7b. Espiguillas sin tal dilatación en la base, con la gluma inferior normal o sin ella. Paspalum

6b. Lema fértil membranácea o ligeramente cartilaginosa con los márgenes no enrollados sobre la palea. Digitara

1b. Raquilla articulada por encima de las glumas, que son persistentes después de la caída de los granos.

8a. Inflorescencia en racimo espiciforme, denso, cilíndrico, gluma superior con pelos gruesos rígidos rectos o uncinados. Tragus

8b. Inflorescencia en panícula abierta o contraída. Gluma superior sin pelos gruesos rígidos erectos o uncinados.

9a. Espiguilla uniflora. 10a. Lema con arista simple. 11a. Glumas más largas que la lema, agudas múticas, lema con arista apical.12a. Lema endurecida rígida o papirácea con antopodio pubescente agudo y

punzante.13a. Lema fusiforme, terete con arista algo vilosa en la parte basal y plumosa hacia

la parte media y superior o si no entonces el ápice de la lema con anillo de pelos semirrígidos más largos que la lema y glumas membranáceas. Jarava

13b. Lema fusiforme u obovada, sin la combinación de caracteres anteriores. Nassella

12b. Lema membranácea sin arista o con arista dorsal o subapical, antopodio no pungente. Calamagrostis

11b. Glumas más cortas que la lema, rara vez mayores, múticas o aristadas, lema con arista apical o subapical

14a. Lemas agudas comúnmente aristadas arista. Muhlenbergia14b. Lemas obtusas múticas. Sporobolus10b. Lema con arista trífida en el ápice. Aristida9b. Espiguillas bi a multifloras.15a. Inflorescencias en panículas abiertas o contraídas.16a. Plantas herbáceas comúnmente menores de 1 metro de altura, espiguillas

con lema y raquila glabra o escasamente pubescente.

17a. Lemas mucronadas o aristadas. 18a. Lema no mucronadas. Avena18b. Lema mucronada con arista apical o subapical.19a. Glumas desiguales, lema con arista apical o subapical mucronada; bilobado

o bidentada.20a. Lema aquillada. 21a. Lema múticas raramente aristada, 5-7 nervadas. Festuca21b. Lema mucronada o aristada, 8-11 nervadas. Bromus20b.Lema no aquillada 5 - multiaristada.22a. Raquilla fácilmente desarticulable entre las flores y encima de las glumas,

redondeadas en el dorso, con cerdas en el borde y ápice de la lema. Cottea

22b. Raquilla no desarticulable entre las flores todas las flores caen juntas a la madurez, lem truncada y con cerdas ciliadas en el ápice. Enneapogon

19b. Glumas muy desiguales, la inferior a veces muy pequeña, lema en el ápice con arista larga y recta. Vulpia

17b. Lemas múticas o cortamente aristadas.23a. Inflorescencia en panícula, contraída o abierta. 24a. Paleas persistentes en la raquilla después de caer las glumas y lemas.

Eragrostis24b. Paleas no persistentes en la raquilla después de caer las glumas y lemas.

Poa23b. Inflorescencia en racimos y espigas. 25a. Racimos tipicamente digitados. Espiguillas 2 - 4 flores subsésiles. Solo el

antecio basal perfecto de 1 a 2 antecios rudimentarios neutros o masculinos. Lema cortamente aristadas arista. Chloris

25b. Racimos no digitados. Espiguillas con un antecio basal perfecto 1-4 antecios apicales estériles lema 3 nervada, los nervios extendidos en una arista. Chondrosum

16b. Plantas leñosas o subleñosas mayores de 1 metro de altura, espiguillas con lema y raquila cubierto por largos pelos sedosos.

26a. Lema con arista implantada entre los dos lóbulos o dientes en que se divide el ápice. Lamprothyrsus

26b. Lema acuminada o subulada no bidentada.27b. Espiguillas con flores hermafroditas. Arundo27b. Espiguillas con flores unisexuales (dioicas). Cortaderia15b. Inflorescencia en racimos dístico solitario en el ápice de la caña, espiguilla

lateral con una sola gluma. Lolium

Géneros y especies de Poaceae en el distrito de Arahuay

Aristida L.

Este género agrupa cerca de 250 especies de zonas tropicales y subtropicales. En el Perú se encuentran registradas 12 especies. Para la área estudiada solo una especie.

1. Aristida adscensionis L.

En el área estudiada se encuentra entre los 1400-2400 m de altitud correspondientes a la zona baja del distrito, con una mayor abundancia en las comunidades de cactáceas.

Material estudiado: P. Gonzáles 830 (Orobel, 1450 m, 05 abril 2010).

Arundo L.

Comprende tres especies. Región mediterránea hasta la China. Introducida en América. En el Perú solo se registra una especie ampliamente naturalizada.

2. Arundo donax L.

En el área de estudio se encuentra en la ribera de las quebradas, siendo un elemento importante del monte ribereño por debajo de los 2000 m.

Avena L.

Comprende 25 especies distribuidas principalmente del Mediterráneo y Medio Oriente, existiendo al norte de Europa. Introducida en otras regiones. En el Perú se encuentran presentes cuatro especies, y en la zona de estudio una.

192

Gonzáles et al.


3. Avena sterilis L.

En el área de estudio se encuentra en altitudes intermedios entre los 2400-2700 m correspondientes a la zona media del dis-trito, en lugares húmedos como el matorral y el monte ribereño.

Material estudiado: P. Gonzáles 1031 (Arahuay, 2500-2650 m, 08 abril 2010).

Chondrosum Desv.

Comprende cerca de 40 especies y es originario de America donde se distribuye desde Canadá hasta Sudamerica con la mayor cantidad de especies en Estados Unidos. En el Perú solo se registra una especie.

4. Chondrosum simplex (Lag.) Kunth

En el lugar de estudio fue enontrado en lugares moderada-mente secos por debajo de los 2400 m.


Bromus L.

Comprende alrededor de 150 especies distribuidas en regio-nes templadas de ambos hemisferios, pero principalmente en el norte. En el Perú se reconocen 8 especies.

Claves para las especies del género Bromus

1a. Lemas conspicuamente dentadas, los dientes de 2 a tres mm de largo, con arista retorcida. B. trinii

1b. Lemas múticas o ligeramente dentadas, en este caso los dientes menores a 1 mm de largo con arista recta. B. catharticus

5. Bromus catharticus Vahl

Observado en lugares secos a moderadamente húmedos, cercano al monte ribereño por encima de los 2400 m.

Material estudiado: P. Gonzáles 021 (Quebrada del Rio Chico, 2450 m, 20 marzo 2008); 637 (Quebrada del Rio Chico, 2450 m, 27 octubre 2009); 1161 (Tranca, 2800-3200 m, 10 abril 2010).

6. Bromus trinii E. Desv.

Habita lugares sombreados, se encuentra mayormente en lugares moderadamente húmedos, estando presente en la for-mación de matorral y monte ribereño a altitudes de 2600 m.

Material estudiado: P. Gonzáles 1036 (Arahuay, 2500-2650 m, 08 abril 2010); 1157 (Tranca, 2800-3200 m, 10 abril 2010).

Calamagrostis Adans.

Este género agrupa cerca de 270 especies, en regiones temp-ladas y también en las montañas de los trópicos. En el Perú está representada por 43 especies.

7. Calamagrostis spiciformis Hack. ex Stuck.

En la zona de estudio se encuentra en lugares secos, encon-trado en la formación de matorral por encima de los 3000 m.

Material estudiado: P. Gonzáles 1098 (Tranca, 2800-3200 m, 10 abril 2010).

Chloris Sw.

Este género comprende más o menos 40 especies amplia-mente distribuidas en los trópicos y partes cálidas de las zonas templadas. Para la flora peruana se reportan 6 especies y tres en la zona de estudio.

Claves para las especies del género Chloris

1a. Plantas perenne, estolonífera, laminas foliares obtusa. C. halophila1b. Plantas anuales, no estolonífera.2a. Lema fértil algo ancha gibosa en el dorso. C. virgata2a. Lema terete o fusiforme. C. radiata

8. Chloris halophila Parodi

Se ha encontrado en lugares secos a moderadamente secos entre los 1300 y 1600 m. Su presencia es escasa.

Material estudiado: P. Gonzáles 946 (Licahuasi, 1900 m, 06 abril 2010).

9. Chloris radiata (L.) Sw.

Su hábitat son los campos abiertos, áreas alteradas y campos de cultivo, como maleza. En el área de estudio se encuentra en lugares secos a moderadamente secos entre los 1300 y 1600 m. Su presencia es moderada.


10. Chloris virgata Sw.

Se encuentra en lugares secos a moderadamente secos entre los 1300 y 1600 m. Es muy abundante.


Cortaderia Stapf

Este género agrupa cerca de 24 especies, la mayoria de Suda-mérica, 4 especies en Nueva Zelanda y una en Nueva Guinea. En el Perú se reportan 8 especies y en la zona de estudio una.

11. Cortaderia jubata (Lemoine) Stapf

Se ha reportado en lugares húmedos por encima de los 2800 m formando parte del monte ribereño.

Material estudiado: P. Gonzáles 086 (Arahuay, 2750 m, 23 marzo 2008); 1159 (Tranca, 2800-3200 m, 10 abril 2010).

Cottea Kunth

Comprende una especie distribuida desde el sur de los Es-tados Unidos de Norteamérica hasta Argentina en las planicies y cerros secos.

12. Cottea pappophoroides Kunth

Se encuentra en lugares moderadamente secos formando parte del estrato inferior del piso de cactáceas, a altitudes de 1400 m.

Material estudiado: P. Gonzáles 929 (Licahuasi 1900 m, 06 abril 2010).

Digitaria Haller

Comprende doscientas especies tropicales, subtropicales y zonas cálidas de las regiones templadas. En el Perú se encuentran 13 especies y una en la zona de estudio.

13. Digitaria ciliaris (Retz.) Koeler

Se encuentra en lugares húmedos por debajo de los 1800 m formando parte del monte ribereño. Su presencia es escasa.


Enneapogon P. Beauv.

Este género comprende 28 especies de los trópicos y sub-trópicos del mundo, principalmente en Australia y África. En

193



la flora peruana y la zona de estudio una.

14. Enneapogon desvauxii P. Beauv.

En el distrito se encuentra en lugares moderadamente secos formando parte del estrato inferior del piso de cactáceas, a alti-tudes de 1400 m. Su presencia escasa.


Eragrostis Wolf

Este género agrupa más o menos 350 especies de los trópicos y subtrópicos del mundo. En el Perú se conocen 29 especies y cuatro en la zona de estudio.

Claves para las especies del género Eragrostis

1a. Plantas anuales, panoja abierta.2a. Espiguillas de 2- 4 mm de ancho. E. cilianensis2b. Espiguillas de menores de 1.8 mm de ancho. E. mexicana subsp. virescens1b. Plantas perennes, panoja algo angosta o contraídas3a. Ramas de la panoja ascendentes o algo divergentes. E. lurida3b. Ramas de la panojas adpresas. E. weberbaueri

15. Eragrostis cilianensis (All.) Vignolo. ex Janch.

Está presente en lugares moderadamente secos formando parte del estrato inferior del piso de cactáceas, entre las altitudes de 1300-1600 m. Es muy abundante.


16. Eragrostis lurida J. Presl

Se encuentra en lugares húmedos formando parte del mator-ral, a altitudes superiores a 2600 m. Su presencia es moderada.

Material estudiado: P. Gonzáles 1155 (Tranca, 2800-3200 m, 10 abril 2010.

17. Eragrostis mexicana subsp. virescens (J. Presl) S.D. Koch & Sánchez Vega

Está presente en lugares secos moderadamente húmedos. Está ampliamente distribuída.

Material estudiado: P. Gonzáles 845 (Orobel, 1450 m, 05 abril 2010). 1042 (Arahuay, 2500-2650 m, 08 abril 2010).

18. Eragrostis weberbaueri Pilg.

Se encuentra en laderas pedregosas secas, está ampliamente distribuída.

Material estudiado: P. Gonzáles 969 (Camino a Sinchipampa, 2600-3100 msnm. 07 abril 2010).

Eriocloa Kunth

Comprende 30 especies distribuidas a través de los trópicos. Para la flora peruana se registran nueve especies y una para la zona de estudio.

19. Eriochloa pacifica Mez

En el área de estudio se encuentra en lugares moderadamente secos, a altitudes de 1400 m, con escasa presencia.


Festuca L.

Género que comprende más o menos 450 especies, de regio-nes templadas extendiéndose a las montañas de los trópicos. En el Perú se han registrado 42 especies y para la zona de estudio una.

20. Festuca glyceriantha Pilg.

Se ha encontrado en lugares moderadamente secos, a altitudes mayores a 3000 m, con escasa presencia.


Jarava Ruiz & Pav.

Género con aproximadamente 300 especies de zonas tem-pladas y templado-cálidas del mundo, anteriormente tratadas como Stipa. En el Perú se reportan 13 especies y dos en la zona de estudio.

Claves para las especies del género Jarava

1a. Lema con arista conspicuamente plumosa. J. plumosula1b. Lema con arista no conspicuamente plumosa, comúnmente escabrosa, ápice

de la lema con el anillo de pelos semirrígidos más largos que la lema. J. ichu

21. Jarava ichu (Ruiz & Pav.) Kunth

En el área de estudio se encuentra a altitudes superiores a 2400 m. Es una especie frecuente.


22. Jarava plumosula (Nees ex Steud.) F. Rojas

Muy difundido en los departamentos andinos. En el área de estudio se encuentra a altitudes medias de 2400 m. Su presencia es frecuente.


Lamprothyrsus Pilg.

Comprende únicamente tres especie presentes en Perú, Bo-livia y Argentina. En la zona de estudio una.

23. Lamprothyrsus peruvianus Hitchc.

Se encuentra a altitudes medias de 2800 m. Es una especie escasa.

Material estudiado: P. Gonzáles 666 (Quebrada del rio Chico, 2450 m, 27 octubre 2009).

Lolium L.

Consta de ocho especies propias de Eurasia, introducidas en otras partes del mundo. En el Perú se reportan 3 especies y en la zona de estudio una.

24. Lolium multiflorum Lam.

En el área de estudio se encuentra en el monte ribereño, a altitudes superiores a 2800 m. Su presencia es moderada.


Melica L.

Comprende más o menos 80 especies de regiones templadas. En el Perú y la zona de estudio una.

25. Melica scabra Kunth

Está presente formando parte del matorral sobre los 2500 m. Es una especie frecuente.

Material estudiado: P. Gonzáles 1033a (Arahuay, 2500-2650 m, 08 abril 2010).

194

Gonzáles et al.


Muhlenbergia Schreb.

Abarca más o menos 160 especies la mayoría son especies americanas. En el Perú se reportan 13 especies y la zona de estudio dos.

Claves para las especies del género Muhlenbergia

1a. Planta anual, gluma superior 3 dentada, la arista flexuosa. M. peruviana

1b. Planta anual, gluma superior entera, la arista recta. M. microsperma 26. Muhlenbergia microsperma (DC.) Kunth

En el área de estudio se encuentra formando parte del mator-ral y monte ribereño entre los 1600 y 2800 m. Es una especie frecuente.


27. Muhlenbergia peruviana (P. Beauv.) Steud.

Es frecuente. En la zona de estudio está ampliamente distri-buido en la zona media entre 2300 y 3600 m.


Nassella (Trin) Desv.

Este género comprende 109 especies, varias especies han sido segregadas del género Stipa, todas son nativas del nuevo mundo. En el Perú se han registrado 16 especies y la zona de estudio cuatro.

Claves para las especies del género Nassella

1a. Lema obovada. N. pubiflora1b. Lema terete o fusiforme2a. Lema 2,3-3.2 mm de largo. N. inconspicua2b. Lema 3,5-7 mm de largo3a. Lema de 3,5-4 mm de largo, arista geniculada de 15-17 mm.

N. mexicana3b. Lema de 4,5-9 mm de largo, arista bigeniculada de 30-45 mm.

N. mucronata 28. Nassella inconspicua (J. Presl) Barkworth

Observado a altitudes superiores a los 2400 m.Material estudiado: P. Gonzáles 1038 (Arahuay, 2500-2650

m, 08 abril 2010).

29. Nassella mexicana (Hitchc.) R.W. Pohl

En el área de estudio se encuentra en altitudes superiores a 2800 m.


30. Nassella mucronata (Kunth) R.W. Pohl

Habita lugares con altitudes superiores a 2600 m, general-mente en laderas empinadas.


31. Nassella pubiflora (Trin. & Rupr.) Desv.

En el área de estudio se encuentra en el monte ribereño, a altitudes superiores a 2800 m. Es una especie frecuente.


Paspalum L.

Género con aproximadamente 330 especies a través de los

trópicos, pero la mayoría de América. En el Perú se reportan 49 especies y la zona de estudio tres.

Claves para las especies del género Paspalum

1a. Anual, racimos algo arqueados, espiguillas 2-2.3 mm. P. flavum1b. Perenne, racimos ascendentes, espiguillas 2,3-3 mm. 2a. Espiguillas aovado-oblongas, de 2.3-2.5 mm de largo, raquis 1.5-2 mm.

P. pilgerianum2b Espiguillas oblongo-elípticas, de 2.8-3 mm de largo, raquis 2.3-2.8 mm.

P. pallidum32. Paspalum flavum J. Presl

En el área de estudio se encuentra a altitudes medias de 2400 m. Es una especie frecuente.

Material estudiado: P. Gonzáles 966 (Camino a Sinchipampa, 2600-3100 msnm. 07 abril 2010). 667 (Quebrada del rio Chico, 2450 m, 27 octubre 2009).

33. Paspalum pallidum Kunth

Habita los campos abiertos del área de estudio se encuentra entre 2400 y 3000 m. Es una especie frecuente.


34. Paspalum pilgerianum Chase

Habita los campos abiertos. En el área de estudio se encuentra entre 2800 y 3000 m. Es una especie frecuente.

Material estudiado: P. Gonzáles 1030 (Arahuay, 2500-2650 m, 08 abril 2010); 1096 (Tranca, 2800-3200 m, 10 abril 2010).

Pennisetum Pers.

Comprende cerca de 70 especies distribuida en los trópicos y subtrópicos. En el Perú se han reportado 18 especies y la zona de estudio tres

Claves para las especies del género Pennisetum

1a. Plantas estolonífera, rastrera, espigas poco visibles inclusas en las vainas. P. clandestinum

1b. Plantas perennes, cespitosa erguida, espigas excertas. 2a. Espigas de 6.2- 8 mm de largo, inflorescencias pocas rígida.

P. rupestre2b. Espigas menores a 5.5-6.5 mm de largo, inflorescencias numerosas, flex-

uosas. P. weberbaueri35. Pennisetum clandestinum Hochst. ex Chiov.

En el área de estudio se encuentra a altitudes medias de 2400 m. En las cercanías a los poblados es frecuente.

Material estudiado: P. Gonzáles 653 (Quebrada del rio Chico, 2450 m, 27 octubre 2009).

36. Pennisetum rupestre Chase

Se le encuentra en campos abiertos algo secos a altitudes medias de 2400 m. Es una especie frecuente.


37. Pennisetum weberbaueri Mez

Habita en campos abiertos, entre arbustos semicaducifolio, de suelos algo secos. En el área de estudio se encuentra a altitudes medias de 2400 m. Es una especie frecuente.


Poa L.

Género con 500 especies, propias de las regiones templadas

195



y frías de ambos hemisferios. En el Perú se reportan 41 especies y la zona de estudio cinco

Claves para las especies del género Poa

1a. Plantas anuales2a. Lema glabras o algo pubescentes en los nervios, caña algo engrosada.

P. supina2b. Lema pubescentes en la mitad inferior, caña delgada3a. Lemas angostas, oblongo-lanceoladas; raquilas alargadas. P. infirma3b. Lemas ensanchadas aovado-lanceoladas; raquilas alargadas. P. annua1b. Plantas perennes4a. Lemas escabrosa. P. fibrifera4b. Lemas viloso-pubescentes en la mitad inferior. P. horridula

38. Poa annua L.

En el área de estudio se la ha encontrado desde los 1500 hasta los 3000 m. Es una especie frecuente.

Material estudiado: P. Gonzáles 003 (Quebrada del rio Chico, 2450 m, 20 marzo 2008); 1166 (Tranca, 2800-3200 m, 10 abril 2010).

39. Poa fibrifera Pilg.

En el área de estudio solo se la ha encontrado a los 2800 m. Es una especie frecuente.


40. Poa horridula Pilg.

En el área de estudio se la ha encontrado en el monte ribereño y zonas aledañas a esta formación, por sobre los 2800 m.


41. Poa infirma Kunth

Observada en el monte ribereño, por encima de los 2800 m.Material estudiado: P. Gonzáles 1164 (Tranca, 2800-3200

m, 10 abril 2010).

42. Poa supina Schrad.

En el área de estudio se encuentra a altitudes medias de 2400 m. Es una especie frecuente.

Material estudiado: P. Gonzáles 1033b (Arahuay, 2500-2650 m, 08 abril 2010).

Polypogon Desf.

Dieciocho especies conforman este género, de regiones temp-ladas cálidas del mundo y también en las montañas tropicales. En el Perú se reportan 5 especies y la zona de estudio dos.

Claves para las especies del género Polypogon

1a. Glumas múticas. P. viridis1b. Glumas largamente aristada. P. interruptus

43. Polypogon interruptus Kunth

Habita suelos húmedos. En el área de estudio se encuentra en la ribera de quebradas, desde los 1400 hasta los 3200 m.


44. Polypogon viridis (Gouan) Breistr.

En el área de estudio se encuentra formando parte del monte ribereño a altitudes de 1600 m. Es una especie frecuente.


Setaria P. Beauv.

Cuenta con cien especies de los trópicos y subtrópicos en ambos hemisferios. En el Perú se registran 15 especies y la zona de estudio dos.

Claves para las especies del género Setaria

1a. Espiguillas rodeadas en la base por cinco o más setas. S. geniculata1b. Espiguillas rodeadas en la base por una sola seta. S. verticillata

45. Setaria geniculata P. Beauv.

En el área de estudio se encuentra formando parte del monte ribereño a altitudes de 1400 m. Es una especie frecuente.


46. Setaria verticillata (L.) P. Beauv.

Se encuentra formando parte del monte ribereño a altitudes de 1400 m. Es una especie abundante.


Sporobolus R. Br.

Género que abarca cerca de 160 especies de los trópicos y subtrópicos de ambos hemisferios. En el Perú se reportan 10 especies y la zona de estudio una.

47. Sporobolus indicus (L.) R. Br.

Muy común en campos abiertos. Se le ha encontrado en el monte ribereño, por encima de los 2800 m.


Tragus Haller

Constituida por siete especies ampliamente distribuida en los trópicos. En el Perú se reportan 2 especies y para la zona de estudio una.

48. Tragus berteronianus Schult.

Ha sido encontrado en el piso de las cactáceas a los 1400 m.Material estudiado: P. Gonzáles 844 (Orobel, 1450 m, 05

abril 2010).

Vulpia C.C. Gmel.

Abarca 22 especies, propias de las regiones templadas, y sub-tropicales de los hemisferios Norte y Sur. En el Perú se reportan 4 especies y la zona de estudio una.

49. Vulpia myuros Rchb. subsp. megalura (Nutt.) Soják

Se la encuentra en suelos algo sombreados. En el área de estudio se le ha encontrado en las partes altas sobre los 2800 m.


Discusión y conclusiónSe elevan a 49 especies de Poaceae de las 15 especies reporta-

das anteriormente por Espinoza (1997) en la zona de estudio, debido a que este último solo estudió las especies etnobotánicas.

Nuestros resultados son comparables con el trabajo de Va-lencia et al. (2006), quienes reportan para el Bosque de Zárate (Huarochirí) 44 especies en 22 géneros, en un rango altitudinal de 1500 a 3400 m, cabe indicar que estas dos zonas son muy

196

Gonzáles et al.


similares (Fig. 1), llegando a tener las mismas formaciones veg-etales y condiciones climáticas.

La mayoría (seis especies) que se consideran nuevos registros para el departamento de Lima (excepto Poa supina) han sido colectados en áreas poco o casi nada perturbadas, lo cual nos indica que su distribución es natural. Estos nuevos registros básicamente se deben a la falta de estudios en el área, ya que se tiene reporte de estas especies en departamentos cercanas a lima. Estas novedades pueden deberse a que en este estudio se realizó una colecta más intensiva y en localidades anteriormente no visitadas.

De las 15 especies endémicas presentes en el departamento de Lima (La Torre et al. 2007), sólo Pennisetum rupestre se encuentra en el área de estudio. Esta especie también está reportada en otros departamentos del Perú tales como Cajamarca y Junín.

En comparación Valencia et al. (2006), en este estudio se ha encontrado cinco especies más, además el rango altitudinal de nuestra área de estudio es ligeramente menor, por lo tanto Podemos concluir que el distrito Arahuay (zonas baja y media) tiene una alta diversidad de Poaceae con 49 especies compren-didas en 28 géneros, 14 tribus y 4 subfamilias y que representan el 33% de las especies registradas para el departamento de Lima.

Agradecimientos Queremos agradecer a Blanca León por la revisión del manu-

scrito y sus importantes sugerencias; así como a José Roque por la elaboración del mapa de ubicación del área de estudio.

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197

Diversidad del género polylepis en los Andes peruanos



Diversidad del género Polylepis (Rosaceae, Sanguisorbeae) en los Andes peruanos

Wilfredo Mendoza1 y Asunción Cano1,2

Diversity of the genus Polylepis (Rosaceae, Sanguisorbeae) in the Peruvian Andes

1 Laboratorio de florística, Depar-tamento de Dicotiledóneas, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos (UNMSM). Av. Arenales 1256, Jesús María, Lima 11, Perú.

Email Wilfredo Mendoza: [email protected]

2 Instituto de Investigación de Cien-cias Biológicas Antonio Raimondi (ICBAR), Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.


Resumen

El presente estudio brinda información sobre la diversidad de las especies peruanas de Polylepis. Se reporta 19 especies (más del 70% de las 27 registradas para toda el área Andina), convirtiéndose el Perú en el país con mayor diversidad de Polylepis, en comparación a Bolivia (13), Ecuador (7), Argentina (4), Colombia (3), Chile (2) y Venezuela (1). Estas especies se distribuyen en 19 departamentos, encontrándose la mayor can-tidad en Cusco (10) y Ayacucho (8). La mayor diversidad de especies (15) se registró en los Andes del sur, considerándose ésta región como el probable centro de diversificación del género Polylepis. Con respecto a la distribución altitudinal, la mayor diversidad de especies (18) se encuentra entre los 3000 y 4000 m de altitud.

Palabras claves: Polylepis, diversidad, endémicas, distribución, Perú.

Abstract

This study provides information on the diversity of Peruvian species of Polylepis. Nineteen (19) species are reported here (more than 70% of the 27 species registered for the whole Andean region). As a result, Peru could be considered as the country with the largest diversity of Polylepis species, in comparison with Bolivia (13), Ecuador (7), Argentina (4), Colombia (3), Chile (2), and Venezuela (1). The species occur in 19 departments of Peru, with the majority of them in Cusco (10) and Ayacucho (8). Species diversity is mostly concentrated in the Peruvian southern Andes (15 species), with the region becoming the potential center of diversification of the genus Polylepis. Regarding their altitudinal distribution, the greatest diversity (18) is found between 3000 and 4000 m.

Keywords: Polylepis, diversity, endemics, distribution, Peru.

IntroducciónLa familia Rosaceae comprende alrededor de 100 géneros y

3000 especies, con una distribución casi cosmopolita; es dividida en cuatro subfamilias y 15 tribus (Romoleroux 1992, 1996). La tribu Sanguisorbeae presenta 14 géneros de gran interés biogeográfico, porque están distribuidos casi en todos los conti-nentes, la mayor diversidad y centro principal de diversificación, se encuentra en el hemisferio sur, donde los géneros Polylepis, Tetraglochin, Margyricarpus y Acaena representan a Sudamérica (Pérez De Paz 2004).

En los bosques montanos y altoandinos de la Cordillera de los Andes, desde Venezuela hasta el norte de Chile y Argentina, con una población extratropical en el noreste y centro de Ar-gentina, se distribuye el género Polylepis; que incluye alrededor de 27 especies (Simpson 1979, Cabido & Acosta 1985, Kes-sler 1995, Romoleroux 1996, Mendoza 2005, 2010). Siendo principalmente árboles o arbustos que crecen sobre el límite superior de los bosques.

Existe gran interés ecológico, sistemático y biogeográfico por el género Polylepis, porque representa un sistema biológico único en los Andes, caracterizado por tener distribución restringida (Koepcke 1961, Servat et al. 2002).

La riqueza específica del género Polylepis para el Perú, fue difícil de precisar. Algunos autores estimaban entre 10 a 14 especies. Así para Bitter (1911), Macbride (1983) y Herrera (1943) reportan 12 especies, Simpson (1979) y Brako & Zaruc-chi (1993) 10 especies, Fjelsa & Kessler (1996) 11 especies, y Kessler & Schmidt-Lebuhn (2006) 14 especies.

Mendoza (2010) en la más reciente revisión para el Perú, estableció en 19 especies la riqueza específica del género Polylepis, el presente reporte es parte de este estudio y brindar información

sobre la distribución de la diversidad específica del género Polyl-epis para el Perú.

Área de estudioEl estudio se desarrollo en la Cordillera de los Andes del

Perú, sobre los 1800 m de altitud, en el flanco oriental, hasta los 5100 m de altitud; abarcando principalmente la parte alta, tanto de la Cordillera Occidental, Oriental y de los valles in-terandinos de todo el territorio peruano, donde se encuentran establecidos los bosques de Polylepis. El estudio comprendió los departamentos(ordenados de norte a sur) de: Piura, Lam-bayeque, Cajamarca, Amazonas, La Libertad, San Martín, An-cash, Huánuco, Lima, Pasco, Junín, Huancavelica, Ayacucho, Apurímac, Cusco, Arequipa, Puno, Moquegua y Tacna.

Material y métodosLa información que se presenta es el producto de datos ob-

tenidos por los autores desde hace más de 10 años (a partir de 1997), como resultado del estudio del género Polylepis para el Perú; alcanzándose a estudiar aproximadamente 429 ejemplares de Polylepis, ya sea por trabajo de campo o revisión de material de herbario.

Revisión de material de Herbario.- Se estudiaron todos los ejemplares de Polylepis, que se encuentran depositados en: Herbario de la Universidad Nacional de Cajamarca (CPUN), Herbario Cesar Vargas (CUZ), Field Museum de Chicago (F), Herbarium Areqvipense (HUSA), Missouri Botanical Garden (MO), US National Arboretum Washington (NA) y Herbario San Marcos (USM).

Trabajo de Campo.- Se exploró los Andes de Perú, desde 1997, como parte del “Proyecto Queñual” (dirigido por Grace Servat), que estuvo orientado a la investigación, educación,

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Mendoza & Cano


conservación y manejo de los bosques de Polylepis en el Perú. Este proyecto permitió realizar los estudios de campo de los bosque de Polylepis que se encuentran en los departamentos de Tacna, Puno, Arequipa, Cusco, Lima y Ancash. Posteriores exploraciones a otros departamentos donde se distribuye Po-lylepis, se realizaron con el apoyo de los proyectos desarrollados en el Laboratorio de Florística del Museo de Historia Natural (UNMSM).

ResultadosDiversidad.- Se registraron un total de 19 especies del género

Polylepis para los Andes peruanos, que representa más del 70% de las 27 especies registradas en todos los Andes, superando a Bolivia que tiene el 40% y Ecuador el 25%. En los restantes países andinos, donde se distribuye este género está representado solamente de 14% a 3% (Tabla 1).

El centro de diversificación del género Polylepis serian los Andes del sur del Perú, donde se registran 15 especies. Mientras que podemos considerar los Andes del norte de Perú, como el centro de origen del género Polylepis, debido a que en esta región se han registrado a dos especies más primitivas, P. multijuga Pilger y P. pauta Hieron., la primera restringida solamente a este sector de los Andes.

Endemismo.- De todas las especies encontradas en el Perú, cinco se distribuyen solamente en los Andes peruanos: Polylepis canoi W. Mendoza, P. flavipila (Bitter) M. Kessler & Schmidt-Leb., P. multijuga Pilger, P. racemosa Ruiz & Pav. y P. subsericans J.F. Macbride, que representa el 26% del total de especies del género en el Perú.

Es importante indicar que cuatro especies no se encuentran en ninguna área protegida por el estado peruano: P. incarum (Bitter) M. Kessler & Schmidt-Leb., P. lanata (Kuntze) M. Kessler & Schmidt-Leb., P. subsericans J. F. Macbride y P. tria-contandra Bitter.

Diversidad a nivel de departamentos.- El análisis de la riqueza departamental de las especies de Polylepis, indica que el departamento con mayor riqueza es Cusco con 10 especies, seguido por Ayacucho con 8. Le siguen Ancash, Junín y Lima con 6, Apurímac con 5 y Puno con 4. En contraste, los que tienen menos diversidad son los departamentos de Amazonas y Piura con una sola especie.

Polylepis se encuentra distribuido en 19 departamentos, de los 24 departamentos del Perú (Tabla 2). No se ha registrado ninguna especie en los departamentos de Tumbes e Ica de la costa peruana; y en Loreto, Ucayali y Madre de Dios de la Amazonía peruana. Los departamentos de Cusco y Ayacucho, son los más diversos, porque cuentan con una gran diversidad

de ecosistemas, que van desde las yungas (ceja de selva) en la vertiente oriental, valles interandinos, puna húmeda y seca. En cambio los departamentos, con menor número de especies, cuentan uno o dos de estos ecosistemas.

Distribución altitudinal.- El 94% (18) de las especies que se encuentran en el Perú, están concentradas en el rango altitudinal de 3000 a 4000 m, siendo Polylepis subsericans registrada a mayor altitud sobre los 5100 m (Mendoza 2005) para la Cordillera Vilcanota en Perú, y la especie registrada a menor altitud en Perú es P. pauta a tan solamente 1800 m, en la Cordillera de Accanacu en el departamento de Cusco (Tabla 3).

DiscusiónLas variaciones en los registros del número de especies de

Polylepis para el Perú, se debió principalmente al limitado trabajo de campo que realizaron los investigadores, quienes exploraron áreas restringidas de los Andes peruanos y basaron sus estudios principalmente en la revisión de especímenes, que se hallaban en los herbarios; además muchas especies sufrieron cambios en su estatus en los diferentes tratamientos (Mendoza 2010).

También era muy frecuente denominar varías especies del Perú como una sola, así a P. weberbaueri, P. reticulata y P. mi-crophylla se nombraba como P. weberbaueri; a P. flavipila y P. subsericans se identificaba como P. subsericans y a P. rugulosa, P. subtusalbida y P. lanata se denominaba como P. besseri, esta última especie no se encuentra en el Perú, su distribución está limitada para Bolivia (Mendoza et al. 2010).

Posiblemente todas las especies llegan a producir híbridos debido a que muchas veces ocurren dos hasta tres especies en la misma localidad (Simpson 1979, Mendoza 2005). La hibrid-ización en el género Polylepis es considerada común, observán-dose poblaciones híbridas en Bolivia y Ecuador (Simpson 1979,

País Especies Endemismo

Perú 19 5Bolivia 13 4Ecuador 7 2Argentina 4 1Colombia 3 1Chile 2 0Venezuela 1 0

Tabla 1. Riqueza de especies del género Polylepis en los países de distribución y endemismo.

Departamentos Número de especies registradas

Cusco 10

Ayacucho 8

Ancash 6

Junín 6

Lima 6

Apurímac 5

Puno 4

Arequipa 3

Cajamarca 3

La Libertad 3

Tacna 3

Huánuco 2

Huancavelica 2

Lambayeque 2

Moquegua 2

Pasco 2

San Martín 2

Amazonas 1

Piura 1

Tabla 2. Riqueza de especies del género Polylepis, en los departa-mentos de Perú.

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Diversidad del género polylepis en los Andes peruanos


1986, Kessler 1995, Romoleroux 1996), que podría conducir a procesos de especiación (Schmidt-Lebuhn et al. 2006). Incluso se descubrió casos de hibridización entre Polylepis y el género Acaena (Roulet 1981, Romoleroux 1996, Kerr 2003). En las poblaciones ecuatorianas, basado principalmente en el estudio de las relaciones morfológicas, se han observado altos niveles de hibridización (Segovia-Salcedo 2000), mientras que en el Perú no es muy frecuente observar poblaciones hibridas. Esto nos lleva a recomendar que los programas de reforestación, principalmente en las áreas protegidas por el estado peruano, eviten utilizar otras especies que no sean del mismo lugar para evitar la formación de híbridos; debido a que la hibridización reduce la tasa de reproducción, asimismo la habilidad de competir y detectar patógenos o depredadores (Levín et al. 1996, Rieseberg 1991, Soltis & Gitzendanner 1998, Segovia-Salcedo 2000), pudiendo causar el decrecimiento pasivo de las poblaciones, como ocur-rió con dos población de P. serícea en Ecuador (Segovia 2000).

Los resultados de este trabajo indican que el Perú es el país con mayor riqueza y endemismo específico para el género Polylepis. Lo que podría atribuirse a la presencia de poliplodía dentro del género, proceso muy importante dentro de la diversificación de las especies (Quija-Lamina et al. 2010), sumado a la gran diversidad ecológica y climática que posee el territorio peruano, que está determinado principalmente por dos factores, la cordil-lera de los Andes y la corriente peruana, esta última modifica notablemente las condiciones térmicas y la precipitación pluvial en la costa y la vertiente occidental y la primera crea una gran diversidad de zonas ecológicas entre las estribaciones de los Andes: valles profundos, altiplanicies y grandes cumbres (Milla Batres 2002). La cordillera andina en el Perú está conformada por la cordillera occidental (muy árida) y oriental (muy húm-eda) que corren casi paralelas y están divididas a su vez en valles longitudinales y transversales profundamente cortados de esta manera surgen los valles interandinos. Los bosques de Polylepis en el Perú están establecidos principalmente en la parte alta, tanto de la cordillera occidental, oriental y los valles interandinos de todo el territorio peruano.

Probablemente el género se origino en los Andes del norte del Perú, ya que esta región alberga dos de las especies consid-eradas más primitivas (P. multijuga, P. pauta y P. lanuginosa), por compartir varios caracteres morfológicos con Acaena, como la corteza bastante delgada, hojas grandes con numerosos folíolos, y una gran inflorescencia con muchas (hasta 80) flores (Kessler 1995, Fjeldsa & Kessler 1996); una de ellas restringida a este sec-tor de los Andes (Polylepis multijuga); una vez desarrollada como árbol altoandino, pudo colonizar áreas de hábitats, que hasta ese momento se encontraban casi completamente desprovistos de árboles en el Pleistoceno; de donde se disperso a lo largo de los Andes hacia el norte y sur (Van Der Gammen & Cleef 1983, Troll 1959, 1968,).

Los departamentos más diversos para el género Polylepis son Cusco y Ayacucho, estos se encuentran en la región considerada en el presente trabajo, como el centro de diversificación del género Polylepis. Es preciso indicar que la distribución depar-tamental en el Perú, aunque útil, muestra limitantes desde la perspectiva biológica, ya que la división política no refleja una diferencia ambiental o histórica. Por tal motivo es necesario analizar la distribución natural (no reforestados) de las especies de Polylepis, basado en factores climáticos y edáficos, la que permitirá conocer más sobre la biogeografía del género.

Los datos de distribución altitudinal, muestran que el inter-valo en el que se desarrolla las especies de Polylepis en el Perú es muy amplio, ya que abarca desde los 1800 hasta los 5100 m de altitud; sin embargo, las especies (18) se presentan más frecuentemente entre los 3000 y 4000 m de altitud; lo mismo ocurre con las especies de Polylepis en Bolivia, el 100% (13) de las especies son frecuentes entre los 3000 y 4000 m, el registro a mayor altitud en comparación con el resto de los países donde ocurre el género Polylepis, se encuentra en Bolivia, en la localidad de Sajama sobre los 5200 m (P. tarapacana). Podemos también concluir que Polylepis tiene una amplia tolerancia ecológica, por distribuirse desde áreas muy húmedas (yungas), hasta las áreas xerofíticas (puna seca).

Especies Altitud (m) Departamento

Polylepis canoi W. Mendoza 3350 - 3400 AY, CU, JUPolylepis flavipila (Bitter) M. Kessler & Schmidt-Leb. 3650 - 4100 HV, LIPolylepis incana Humboldt, Bonpland & Kunth 3000 - 4200 AN, AP, AY, CU, HU, JU, LI, PA, PUPolylepis incarum (Bitter) M. Kessler & Schmidt-Leb. 3100 - 4200 CU, PUPolylepis lanata (Kuntze) M. Kessler & Schmidt-Leb. 2900 - 4100 AP, AY, CUPolylepis microphylla (Wedd.) Bitter 3200 - 4000 AR, CU, LIPolylepis multijuga Pilger 2200 - 3600 AM, CA, LAPolylepis pauta Hieron. 1800 - 4000 AY, CU, JU, SMPolylepis pepei B.B. Simpson 3900 - 4500 AN, CU, PU, SMPolylepis racemosa Ruiz & Pav. 2900 - 4000 AN, AP, AY, CA, CU, HU, JU, LI, LL, PAPolylepis reticulata Hieron. 3350 - 4450 AN, JU, LI, LLPolylepis rugulosa Bitter 3000 - 4600 AR, MO, TAPolylepis sericea Wedd. 2000 - 4100 AN, CU, JU, LLPolylepis subsericans J.F. Macbride 2900 - 5100 AP, AY, CUPolylepis subtusalbida (Bitter) M. Kessler & Schmidt-Leb. 3000 - 4500 MO, TAPolylepis tarapacana Philippi 4200 - 4800 TAPolylepis tomentella Weddell 3500 - 4500 AP, AR, AYPolylepis triacontandra Bitter 3500 - 3900 PUPolylepis weberbaueri Pilger 2500 - 4200 AN, CA, LA, LI, PI

Tabla 3. Lista de las especies de Polylepis reportadas para el Perú, con rangos altitudinales, distribución departamental (las abreviaturas usadas para los departamentos fueron tomados según Brako & Zarucchi 1993).

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Mendoza & Cano


AgradecimientosNuestro agradecimiento a los curadores de los: Herbario

de Missouri (MO), Field Museum of Natural History (F), Herbarium U.S. National Arboretum (Washington D.C. NA), Herbario de San Marcos (USM), Herbario de San Agustín de Arequipa (HUSA), Herbario de César Vargas de Cusco (CUZ) y Herbario de la Universidad Nacional de Cajamarca (CPUN). Asimismo, al Proyecto Queñual, al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología (CONCYTEC) por financiar el estudio de los Polylepis; así como a la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, por el financiamiento a los proyectos liderados por el segundo autor. A Mónica Arakaki y Rosa Vento por la revisión del abstract.

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Divergencia intraespecífica y código de barras de ADN en systrophiA helicycloides



Divergencia intraespecífica y código de barras de ADN en Systrophia helicycloides (Gastropoda, Scolodontidae)

Pedro Romero y Rina Ramírez

Intraspecific divergence and DNA barcodes in Systrophia helicycloides (Gastropoda, Scolodontidae)

Departamento de Malacología y Carcinología, Museo de Historia Natural y Laboratorio de Siste-mática Molecular y Filogeografía, Facultad de Ciencias Biológicas. Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Av. Arenales 1256, Apartado 14-0434, Lima 14, Perú.

Email Pedro Romero: [email protected]


ResumenEl DNA barcoding es un análisis que se basa en la comparación de distancias genéticas para identificar especies utilizando principalmente un segmento del gen Citocromo C Oxidasa I (COI). Los retos para la identificación surgen al estudiar grupos que presentan gran diversidad genética como los moluscos. Por ello, los objetivos de nuestra investigación fueron estimar la divergencia intraespecífica en el molusco terrestre amazónico Sys-trophia helicycloides (Gastropoda, Scolodontidae) y evaluar la utilización de los códigos de barras de ADN en la identificación molecular de esta especie. Las secuencias de nucleótidos fueron comparadas con las bases de datos Genbank y BOLD (Barcode of Life Data Systems). Se realizó un análisis de distancia genética me-diante Neighbour Joining. Systrophia helicycloides presentó dos grupos de haplotipos con distancias genéticas intraespecíficas mayores a 4%. También se observó una superposición entre las distancias intraespecíficas y las interespecíficas. La gran divergencia intraespecífica puede estar relacionada a la rápida variación del genoma mitocondrial, la distribución poblacional de los moluscos la cual permite el aislamiento y diferenciación genética, y la presencia de polimorfismos ancestrales. Los perfiles COI enviados a la base de datos BOLD son los primeros registros para esta especie y permitieron diferenciar a Systrophia helicycloides de otras especies. Estos perfiles corroboran la gran variación que ocurre en el genoma mitocondrial de moluscos terrestres por lo que la asignación de especies en este grupo precisa de la combinación entre los valores de divergencia genética, la evaluación de sitios informativos y los estudios de taxonomía convencional.

Palabras clave: Systrophia, Scolodontidae, COI, códigos de barra de ADN, Neighbour Joining.

AbstractDNA barcoding analysis is based on the comparison of genetic distances to identify species using a segment of Cytochrome C Oxidase I (COI) gene. Species identification through DNA barcoding challenges problems in groups with high genetic diversity as molluscs. Thus, our aim was to estimate intraspecific divergence in the Amazonian land snail Systrophia helicycloides (Gastropoda, Scolodontidae) and evaluate the use of DNA barcoding in molecular identification of this land snail. Nucleotide sequences were compared with Genbank and BOLD (Barcode of Life Data Systems) databases. We conducted distance analyses using the Neighbour Joining method. Systrophia helicycloides showed two groups of haplotypes and intraspecific genetic distances higher than 4%. We observed an overlap between intraspecific and interspecific distances. The high divergence may be related to rapid mutation rate in the snail mitochondrial genome, to population distribution that influences genetic isolation and differentiation, and to ancestral DNA polymorphisms. COI profiles uploaded in BOLD are the first records of this species and can identify Systrophia helcycloides from other species. These profiles corroborated the high variation in the land snail genome. Therefore, species identification in this group needs a combined analysis of genetic distances, informative sites, and conventional taxonomy.

Keywords: Systrophia, Scolodontidae, COI, DNA barcodes, Neighbour Joining.

IntroducciónExiste una urgente necesidad de investigar los trópicos para

conocer y entender la diversidad de los moluscos terrestres y de-más grupos de invertebrados (Solem & van Bruggen 1984). Los invertebrados representan más del 99% de la diversidad animal, siendo los moluscos el segundo filo más diverso (Lydeard et al. 2004). Sin embargo, la mayoría de estudios de conservación en el bosque húmedo tropical se han enfocado principalmente en grupos de vertebrados. Poco se conoce de la historia natural de los moluscos terrestres de Sudamérica; por ejemplo, en la familia Scolodontidae, una familia de moluscos terrestres car-nívoros endémicos de Sudamérica, sólo existe un trabajo que ha revisado en conjunto su taxonomía, sistemática y biogeografía (Ramírez 1993).

Systrophia (Pfeiffer 1855) es un género de moluscos terrestres perteneciente a la familia Scolodontidae (Baker 1925). Los esco-lodóntidos se distribuyen principalmente en Sudamérica hasta los 4400 m de altitud, algunas especies se encuentran en América Central y las Indias Orientales (Ramírez 1993). Estos moluscos son miembros conspicuos de la biota del bosque lluvioso tropical.

La utilización de una metodología basada en secuencias de ADN podría facilitar y economizar el proceso de identificación de las especies (Tautz et al. 2003). Así se desarrolló el concepto de códigos de barras de ADN (DNA barcodes), utilizando una secuencia de ADN corta que permitiera identificar las especies de manera eficiente. Se utiliza una porción del gen mitocondrial COI (citocromo C oxidasa subunidad I) de aproximadamente 700 pb debido a la existencia de primers universales (Folmer et al. 1994) y una alta tasa de mutación en la tercera posición de los codones. Además, esta sección casi no presenta inserciones o deleciones (indels), por tanto, los alineamientos son mucho más sencillos de realizar al no presentar gaps (Hebert et al. 2003).

La divergencia genética entre especies ha sido evaluada por Johns et al. (1998) encontrando una divergencia de 2% para especies de vertebrados utilizando el marcador citocromo b (cyt b). Hebert et al. (2004) propusieron un límite de 2,7% en el caso de especies de aves, indicando también que la divergencia interespecífica sería 10 veces mayor a la intraespecífica. En el caso de invertebrados, Hebert et al. (2003) propusieron un lí-mite interespecífico de 3% para insectos. Davison et al. (2009) reportaron una gran variación en la secuencia COI entre mo-

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Romero & Ramírez


luscos terrestres; la divergencia intraespecífica promedio fue de 2,6% (0,0 – 8,1%) y la interespecífica de 10% (2,4 – 17,6%). Estos mismos autores también propusieron que el límite de divergencia entre las especies de moluscos sería de 4% con una probabilidad de error de identificación de entre 34 y 44%.

BOLD (Barcode of Life Data Systems) es una base de datos desarrollada por el grupo de Paul Hebert en la Universidad de Ontario, Canadá (Ratnasingham & Hebert 2007), destinada a la adquisición, mantenimiento y análisis de secuencias de códi-gos de barra de ADN. Para obtener una identificación eficiente basada en códigos de barra de ADN se debe tener en cuenta que los perfiles COI (1) deben ser únicos para cada especie, (2) los

haplotipos de la especie deben pertenecer a un mismo grupo y (3) deben tener una distancia genética intraespecífica menor a 4% (Hebert et al. 2004; Davison et al. 2009). El objetivo de nues-tra investigación fue evaluar la divergencia intraespecífica en el molusco terrestre amazónico Systrophia helicycloides (d’Orbigny 1835) (Fig. 1), comparado con otros perfiles COI de las bases de datos Genbank y BOLD.

Material y métodosEn marzo de 2009, fueron colectados ejemplares de Systrophia

helicycloides en dos localidades del departamento de Madre de Dios: Centro de Investigación y Capacitación del Río Los Ami-gos (CICRA) (12°34’09”S, 70°06’01”W) y Reserva Amazónica Inkaterra (ITA) (12°32’34”S, 69°03’12”W). Adicionalmente, fueron utilizados dos ejemplares de Scolodonta sp. colectados en el 2008 en la localidad de Shatuyacu, Juan Guerra (06°35’01”S, 76°19’55”W) del departamento de San Martín. Los especímenes fueron fijados en etanol de 96° y depositados en el Departamento de Malacología y Carcinología del Museo de Historia Natural – UNMSM (Lima, Perú).

La extracción y precipitación de ADN siguió el protocolo descrito por Romero (2010), la amplificación de ADN se realizó mediante PCR utilizando los primers de Folmer et al. (1994):

LCO 1490 (5'-GGTCAACAAATCATAAAGATATTGG-3')

HCO 2198 (5'-TAAACTTCAGGGTGACCAAAAAATCA-3')

Los amplicones fueron purificados y secuenciados por Ma-crogen Inc. (MD, USA).

Las secuencias obtenidas fueron editadas con el programa Chromas (McCarthy 1996). El ensamblaje de ambas hebras de ADN se realizó mediante el software CAP3 (Huang & Madan 1999). Se obtuvieron 9 secuencias de Systrophia helicycloides: 3 de CICRA y 6 de Inkaterra, además de 2 secuencias de Scolodonta sp., las cuales están depositadas en la base de datos Genbank con los códigos de accesión JF414806 – JF414816. Los códigos de acceso de las secuencias se muestran en la Tabla 1.

Cada secuencia obtenida fue comparada contra la base de datos Genbank (http://www.ncbi.nlm.nih.gov/Genbank/) por medio de la herramienta BLASTn. Esta búsqueda permitió comparar la similitud entre las secuencias obtenidas con las almacenadas en la base de datos, además de descartar errores por contaminación.

Figura 1. Systrophia helicycloides. Vistas: (a) apical, (b) apertura, (c) umbilical. (Fotografías: A. Ampuero).

Familia Especie Individuo Referencia # Accesión

Scolodontidae Systrophia helicycloides P91 Este estudio JF414806Systrophia helicycloides P99 Este estudio JF414807Systrophia helicycloides P65 Este estudio JF414808Systrophia helicycloides P20 Este estudio JF414809Systrophia helicycloides P21 Este estudio JF414810Systrophia helicycloides P23 Este estudio JF414811Systrophia helicycloides P61 Este estudio JF414812Systrophia helicycloides P29 Este estudio JF414813Systrophia helicycloides P90 Este estudio JF414814Scolodonta sp. P43 Este estudio JF414815Scolodonta sp. K70 Este estudio JF414816

Pomatiasidae Pomatias elegans Feher et al. (2009) EU239241 Tudorella sulcata Pfenninger et al. (2009) GQ370443

Tabla 1. Secuencias del marcador mitocondrial COI de caracoles utilizadas en el presente estudio. Se muestran los números de acceso al Genbank.

203



Para el análisis de distancias genéticas se utilizaron los haploti-pos encontrados en el conjunto de secuencias. Las secuencias de Pomatias elegans (EU239241) y Tudorella sulcata (GQ370443) (Pomatiasidae) fueron utilizadas como grupos externos. El ali-neamiento múltiple de secuencias, paso necesario para obtener una hipótesis de homología posicional que permita realizar comparaciones entre las secuencias, se hizo en el programa ClustalX 2.0 (Larkin et al. 2007) y la construcción del árbol fue realizada con el método de distancia Neighbour Joining (NJ) en el programa MEGA (Tamura et al. 2007), utilizando el modelo de sustitución nucleotídica Kimura 2-parámetros (K2P) (Kimu-ra 1980). La evaluación de la topología encontrada se realizó mediante el análisis de bootstrap con 5000 réplicas (Felsestein 1985). El análisis de distancia intraespecífica e interespecífica se realizó en MEGA.

Las secuencias fueron ingresadas al Barcode of Life Data Systems (BOLD) (http://www.barcodinglife.org/), servidor que permite la identificación de especies mediante el análisis de la divergencia genética entre las secuencias de ADN. Se debe introducir al menos tres secuencias por especie para realizar los análisis. Las secuencias fueron comparadas con toda la infor-mación disponible en BOLD (All Barcodes Record Database) la cual incluye todas las secuencias COI disponibles en la base de datos con una longitud mínima de 500 pb.

Resultados La herramienta BLASTn confirmó la amplificación del gen

mitocondrial COI en todos los individuos. Las secuencias de S. helicycloides resultaron similares a los géneros de moluscos terres-tres Natalina y Gulella de las familias Rhytididae y Streptaxidae, respectivamente. Las secuencias de Scolodonta sp. resultaron similares al género Carychium (Ellobiidae) Los porcentajes de identidad son en promedio menores a 90%. Dentro de las 9 secuencias de S. helicycloides se encontraron 6 haplotipos (Tabla 2), los cuales fueron diferentes de los dos haplotipos encontrados en Scolodonta sp., a su vez estos once haplotipos fueron diferentes de las secuencias de los grupos externos.

El alineamiento múltiple resultó en 623 sitios presentando 357 posiciones conservadas, 266 sitios variables y 232 sitios informativos. La Tabla 3 presenta una porción del alineamiento en la cual se pueden observar la similitud entre los haplotipos C1, C2, C3 y C4 de S. helicycloides. Los haplotipos C5 y C6 presentan una gran variación con respecto a los demás haplotipos de esta especie. El alineamiento además permite observar sitios informativos tales como las posiciones 246, 247, 251, 255, 264 y 265 que sirven como posiciones de diagnosis de S. helicycloides (Tabla 3). Los miembros de Scolodontidae (Systrophia y Scolo-donta) también presentan sitios diagnósticos: posiciones 224, 240, 245, 267, 268, 269, 275 (Tabla 3, Apéndice 1).

Haplotipo Individuo Mejor hit en BLAST # Accesión Familia % Identidad

C1 ITA P91 Gullela cruciata HQ328162 Streptaxidae 85C2 ITA P99 Gullela cruciata HQ328162 Streptaxidae 85C3 CIC P65 Gullela cruciata HQ328162 Streptaxidae 85C4 CIC P20 Natalina beyrichi FJ262243 Rhytididae 84C4 CIC P21 Natalina beyrichi FJ262243 Rhytididae 84C5 ITA P23 Natalina trimeni FJ262290 Rhytididae 83C5 ITA P61 Natalina trimeni FJ262290 Rhytididae 83C6 ITA P29 Natalina trimeni FJ262290 Rhytididae 84C6 ITA P90 Natalina trimeni FJ262290 Rhytididae 84S1 Sh K70 Carychium tridentatum HQ171570 Ellobiidae 80S2 Sh P43 Carychium tridentatum HQ171570 Ellobiidae 81

Tabla 2. Comparación mediante BLASTn de las secuencias COI de Systrophia helicycloides y Scolodonta sp. Nótese los porcentajes de identidad menores a 90%. Procedencia: CIC (CICRA), ITA (Inkaterra), Sh (Shatuyacu).

Tabla 3. Porción del alineamiento múltiple de secuencias del marcador mitocondrial COI. Los números indican las posiciones variables infor-mativas. Los haplotipos C5 y C6 presentan una gran variación con respecto a las otras secuencias de S. helicycloides. Números resaltados: Sitios diagnóstico de S. helicycloides.

2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2 2Secuencia 2 2 3 3 3 3 4 4 4 4 4 4 5 5 5 5 5 6 6 6 6 6 6 6 6 7 7

4 8 0 3 6 9 0 5 6 7 8 9 1 2 4 5 7 0 3 4 5 6 7 8 9 2 5S. helicylcoides C1 P91 C T A A A A T T A C T T T T A A T A A A G C A T A T AS. helicylcoides C2 P99 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . T . . . . .S. helicylcoides C3 P65 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .S. helicylcoides C4 P20 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .S. helicylcoides C4 P21 . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . . .S. helicylcoides C5 P23 . . . T C G . . . . C . . . . . . C T . . G . . . A .S. helicylcoides C5 P61 . . . T C G . . . . C . . . . . . C T . . G . . . A .S. helicylcoides C6 P29 . . . T C G . . . . C . . . . . . C T . . G . . . A .S. helicylcoides C6 P90 . . . T C G . . . . C . . . . . . C T . . G . . . A .Scolodonta sp. S1 K70 . C T C . T . . G T . C G C T T A . G T C T . . . A .Scolodonta sp. S2 P43 . C T C . T . . G T . C G C T T A . G T C T . . . A .T. sulcata GQ370443 T . G T T T G A T T . . G . . T G T T G C T G C T A GP. elegans EU239241 T . . T T T G A T T . . A . G T A . T G C G G C T A G

204

Romero & Ramírez


El análisis intraespecífico de los haplotipos COI se presenta en la Figura 2. Los haplotipos de S. helicycloides formaron un grupo con un alto valor de bootstrap (95%). Dentro de este grupo se forman dos sub-grupos, uno con los haplotipos C1-C4 (bootstrap: 100%) y otro con los haplotipos C5 y C6 de Inkaterra (bootstrap: 100%). Dentro del grupo C1-C4 se pueden diferenciar los haplotipos provenientes de Inkaterra C1 y C2 (bootstrap: 84%) de los de CICRA. Las secuencias de Scolodonta sp. forman un grupo alejado de las demás secuencias de S. helicycloides (bootstrap: 100%).

No se encontraron secuencias altamente similares en la base de datos BOLD (Tabla 4). Las secuencias de S. helicycloides ob-tenidas en este estudio son los primeros perfiles COI enviados a la base de datos del BOLD de esta especie. Esta plataforma ne-

cesita un mínimo de 3 secuencias para realizar la identificación, nosotros realizamos los análisis de distancia con las 9 secuencias obtenidas. La divergencia promedio entre todas las secuencias de S. helicycloides osciló entre 0,0 – 18,0% (Tabla 5). Sin considerar a los haplotipos divergentes C5 y C6, la distancia fluctuó entre 0,0 – 5,0% superando el valor de 4% considerado como límite específico (Tabla 5). La divergencia entre especies resultó entre 14,0 – 40,0%. Existe una ligera superposición entre los valores de divergencia intraespecífica e interespecífica (Fig. 3).

Los porcentajes de similitud, al comparar las secuencias con la base de datos BOLD, resultaron menores a 85%. Como ejemplo, la tabla 4 presenta los resultados de la comparación del haplotipo C4 con las secuencias disponibles en la base de datos. Según BOLD, las secuencias presentaron una mayor similitud con las familias de moluscos terrestres Helicarionidae, Gastrodontidae, Rhytididae, y Zonitidae.

Discusión

El análisis de distancias mediante Neighbour Joining diferenció a los haplotipos C5 y C6 (COI), correspondientes a individuos de Inkaterra, de los demás haplotipos de S. helicycloides, lo cual es reflejo de la gran cantidad de mutaciones con respecto a las demás secuencias (divergencia intraespecífica promedio mayor a 4%). Tal divergencia puede ser explicada por la presencia de polimorfismos ancestrales, los cuales pueden ser conservados a lo largo del tiempo debido a la distribución poblacional agregada característica de los moluscos terrestres (Thomaz et al. 1996), o por una elevada tasa de mutación (Chiba 1999). La extrema

Phylum Clase Orden Familia Género Especie % Similitud

Mollusca Gastropoda Stylommatophora Helicarionidae Peloparion P. submissus 84,35Mollusca Gastropoda Stylommatophora Gastrodontidae Zonitoides Z. nitidus 83,95Mollusca Gastropoda Stylommatophora Gastrodontidae Zonitoides Z. nitidus 83,95Mollusca Gastropoda Stylommatophora Gastrodontidae Zonitoides Z. nitidus 83,95Mollusca Gastropoda Pulmonata Rhytididae Natalina N. beyrichi 83,94Mollusca Gastropoda Pulmonata Zonitidae Pristiloma P. idahoense 83,79Mollusca Gastropoda Pulmonata Zonitidae Pristiloma P. idahoense 83,79Mollusca Gastropoda Pulmonata Zonitidae Pristiloma P. idahoense 83,64Mollusca Gastropoda Pulmonata Rhytididae Natalina N. beyrichi 83,64Mollusca Gastropoda Stylommatophora Helicarionidae Euconulus E. fulvus 83,58Mollusca Gastropoda Pulmonata Zonitidae Glyphyalinia G. indentata 83,56

Tabla 4. Comparación del haplotipo C4 del marcador mitocondrial COI de Systrophia helicycloides con la base de datos BOLD.

Figura 2. Árbol de distancias NJ de los haplotipos COI de Systrophia helicycloides. Procedencia: CICRA (cuadrado), Inkaterra (círculo). La escala representa la distancia genética K2P-corregida.

Secuencias 1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13

1 S. helicylcoides C1 P91 2 S. helicylcoides C2 P99 0.003 S. helicylcoides C3 P65 0.01 0.014 S. helicylcoides C4 P20 0.05 0.06 0.055 S. helicylcoides C4 P21 0.05 0.06 0.05 0.006 S. helicylcoides C5 P61 0.18 0.18 0.17 0.18 0.187 S. helicylcoides C5 P23 0.18 0.18 0.17 0.18 0.18 0.008 S. helicylcoides C6 P90 0.18 0.17 0.17 0.18 0.18 0.02 0.029 S. helicylcoides C6 P29 0.18 0.17 0.17 0.18 0.18 0.02 0.02 0.0010 Scolodonta sp. K70 0.27 0.27 0.26 0.28 0.28 0.26 0.26 0.26 0.2611 Scolodonta sp. P43 0.27 0.26 0.26 0.27 0.27 0.26 0.26 0.26 0.26 0.0012 T. sulcata GQ370443 0.35 0.35 0.35 0.35 0.35 0.36 0.36 0.35 0.35 0.40 0.3913 P. elegans EU239241 0.36 0.36 0.35 0.35 0.35 0.36 0.36 0.35 0.35 0.38 0.38 0.14

Tabla 5. Distancias genéticas K2P-corregidas. Nótese los valores de divergencia entre los haplotipos C5, C6 para el marcador COI, compa-rados con los demás haplotipos de Systrophia helicycloides.

205



divergencia también puede deberse a una mayor acumulación de mutaciones dado que los moluscos terrestres presentan los tamaños de genoma más pequeños reportados para los metazoos celomados (Lydeard et al. 2000). Dentro de los moluscos, son los Heterobranchia (Hazprunar 1985), el grupo al cual perte-necen los gasterópodos pulmonados como Systrophia, los que poseen los genomas mitocondriales más pequeños (Kurabayashi & Ueshima 2000).

Se ha criticado mucho que un simple valor de distancia gené-tica pueda discriminar especies diferentes (Rubinoff et al. 2006) por lo que se prefiere un análisis no sólo basado en distancias, sino en la observación de caracteres compartidos entre las secuen-cias (sinapomorfías) (De Salle et al. 2005). Las secuencias pueden proveer sitios informativos que potencian el análisis filogenético. En nuestro caso, se encontró que las secuencias de S. helicycloides poseen sitios informativos y diagnósticos de la especie (Tabla 3), los cuales sólo se presentan en los haplotipos encontrados (C1-C6) y que pueden ser utilizados para discriminarlas de otros taxones. La agrupación entre Systrophia y Scolodonta también es sustentada por mutaciones comunes (Tabla 3) y, a su vez, es soportada por la morfología de la rádula (Ramírez 1993), y por el uso de marcadores nucleares (Ramirez et al. 2011).

Las secuencias de COI de S. helicycloides presentaron una divergencia promedio mayor al 4%, aún sin considerar los haplo-tipos divergentes. Sin embargo, todas las secuencias conformaron un grupo separado de los demás taxones (Fig. 2). A pesar de la gran variación entre las secuencias COI de S. helicycloides, éstas no tienen un alto porcentaje de similitud (>95%) con ninguna otra secuencia dentro de la base de datos Genbank o BOLD (Tablas 1 y 4), demostrando el vacío de información para Sco-lodontidae y familias evolutivamente cercanas.

Resultados similares fueron encontrados por Romero (2010) para el marcador mitocondrial 16S rRNA en S. helicycloides, para los mismos individuos aquí estudiados con el marcador COI, donde se reporta que a pesar de las diferencias a nivel de secuencia, no existen diferencias en la morfología externa entre de los individuos. Por otro lado, si analizamos los niveles de divergencia de los haplotipos C5 y C6, éstos alcanzan valores similares a los presentes en las comparaciones interespecíficas (Tabla 5, Fig. 3).

Debido a la gran variación entre las secuencias del ADN mitocondrial en los moluscos, Davidson et al. (2009) propusie-ron que el COI podría ser de utilidad en la discriminación de los grupos dentro de Stylommatophora. Estos autores también

propusieron cambiar el valor de 2% asignado por Hebert et al. (2003) por 4%. Aún utilizando este valor, las diferencias entre las secuencias de S. helicycloides resultan mayores a lo esperado para la comparación intraespecífica.

Siendo Mollusca uno de los filos más diversos, se debe tener mayor precaución en la asignación de valores de divergencia para la discriminación de especies. Ocurre lo contrario en el caso de vertebrados (Hebert et al. 2004), pues éstos poseen una gran cantidad de registros en Genbank o BOLD y presentan una mayor homogeneidad dentro de sus secuencias COI, lo que permite una asignación más confiable del límite de divergencia intraespecífica.

El perfil COI obtenido para S. helicycloides corrobora la gran variación que ocurre en el genoma mitocondrial de moluscos terrestres. La asignación de especies en este grupo precisa de una combinación entre los valores de divergencia genética, la evaluación de sitios informativos y los estudios de taxonomía convencional.

La rápida variación del genoma mitocondrial combinada con la distribución poblacional que permite el aislamiento y diferenciación, los procesos de selección natural que permiten la preservación de esta variación, además de la presencia de polimorfismos ancestrales (Thomaz 1996), deben ser tomados en cuenta para explicar la extrema variación intraespecífica presente en moluscos terrestres.

AgradecimientosA la Amazon Conservation Association (ACA) y al Concejo

Nacional de Ciencia, Tecnología e Innovación tecnológica (CONCYTEC) por las becas otorgadas a P.R. Al CSI-UNMSM (VRI N° 081001071, 091001041), y a la ONG Inkaterra Aso-ciación (ITA) por el apoyo a R.R. Agradecemos a V. Borda y C. Calderón por la ayuda en las colectas. A J. Purisaca y H. Méndez por el apoyo logístico en Inkaterra. Los permisos de colecta en áreas no protegidas fueron proveídos por SERNANP.

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% Divergencia K2P

Figura 3. Divergencia intraespecífica (barras negras) e interespecí-fica (barras blancas) en el conjunto de datos estudiados. Nótese la existencia de una sobre posición entre ambos tipos de divergencia.

206

Romero & Ramírez


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Apéndice 1. Alineamiento múltiple de secuencias. Obsérvese la gran variación dentro de las secuencias de Systropha helicycloides.

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Coleópteros coprófagos de la Reserva Nacional Tambopata,



Coleópteros coprófagos (Scarabaeidae: Scarabeinae) de la Reserva Nacional Tambopata, Madre de Dios, Perú

Luis Figueroa y Mabel Alvarado

Dung beetles (Scarabaeidae: Scarabeinae) from the Reserva Nacional Tambopata, Madre de Dios, Peru

Departamento de Entomología, Museo de Historia Natural, Uni-versidad Nacional Mayor de San Marcos, Av. Arenales 1256, Apar-tado 14-0434, Lima- Perú.

Email Luis Figueroa: [email protected]


Resumen En este estudio se informa de las especies de Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae) colectadas en la Reserva Nacional Tambopata, en el año 2009. Fueron colectados un total de 38 especies y 874 individuos. La tribu Canthonini tuvo la mayor cantidad de especies y abundancia. Se evidencia la preferencia de los hábitos coprófagos sobre los necrófagos en los escarabajos peloteros. Se comparan las especies colectadas en época lluviosa y de estío.

Palabras clave: Scarabaeinae, escarabajo del estiércol, Tambopata, Explorer’s Inn, coprófagos.

AbstractThis study reports the species of Scarabaeinae (Coleoptera: Scarabaeidae) collected in Tambopata National Reserve in 2009. A total of 38 species and 874 individuals were collected. The tribe Canthonini showed the highest diversity and abundance. Coprophagy is clearly preferred over necrophagy by the dung beetle fauna in the area. A comparison of the species collected during the rainy and dry seasons is presented.

Keywords: Scarabaeinae, dung beetle, Tambopata, Explorer’s Inn, coprófagos.

IntroducciónScarabaeinae es una subfamilia de escarabajos/coleópteros

ampliamente distribuida y uno de los grupos más peculiares dentro de la superfamilia Scarabaeoidea (Hanski & Camberfort 1991). Este es un grupo ecológicamente importante debido a que controla las poblaciones de moscas, fertiliza el suelo, recicla nu-trientes y es un dispersor secundario de semillas (Ramirez 2009). Para el mundo, se reconocen aproximadamente 6000 especies, de estas, 1250 se registran para el Neotrópico (Escobar 2000).

Los Scarabaeinae forman un gremio muy bien definido tanto funcional como taxonómicamente, siendo un grupo claramente monofilético y bien representado en las áreas tropicales (Durães et al. 2005). La simplicidad y poco costo del sistema de muestreo de los Scarabaeinae los convierte en un grupo ideal para estudios comparativos entre distintas localidades de un mismo tipo de ecosistema (Escobar & Chacón 2000). Los Scarabaeinae son un grupo excepcional para comparar paisajes donde originalmente han dominado los bosques, se puede comparar bosques con distinto grado de perturbación antropogénica, incluso aquellos donde la ganadería ha provocado una modificación muy impor-tante (Favila & Halffter 1999).

Diferentes estudios sobre uso y fragmentación de hábitats han mostrado una tendencia de cambio y disminución en la composición y abundancia de escarabajos coprófagos del hábitat natural al degradado (Lopera 1996). Estos trabajos también han aportado información sobre especies típicas del interior del bosque y especies de áreas abiertas. Otros estudios han con-templado evaluaciones de diversidad de escarabajos coprófagos en zonas de cultivos, transectos altitudinales y efecto de borde (Camacho 1999).

En el Perú, no se tiene registro de cuantas especies de Scarabaeidae existen, ni sobre su distribución, pero se pueden

mencionar trabajos como los de Grados et al. (2010) que reg-istraron 68 especies Scarabaeinae en los alrededores de Puerto Maldonado y Larsen et al. (2006) que estudiaron casos extremos de especialización en especies Scarabaeinae que ocupan nichos ecológicos inusualmente estrechos en Madre de Dios.

El presente trabajo informa de especies de Scarabaeidae colectados en la Reserva Nacional Tambopata.

Material y métodosPara este estudio se realizaron dos muestreos, uno que cor-

responde a la época de lluvias (noviembre 2009) y otra a la época seca (mayo 2009). Los muestreos se realizaron en el Albergue Explorer’s Inn, a orillas del Río Tambopata y el Río La Torre (12°50.183'S, 69°17.627'W; 161 m de altitud) dentro de la Reserva Nacional Tambopata en el Departamento de Madre de Dios. Este albergue está localizado en un bosque húmedo tropical (Curatola 2009).

Para la colecta se instalaron 30 trampas de caída con cebo, 15 con heces humanas (coprotrampas) y 15 trampas con carne en estado de descomposición (necrotrampas), las que estuvi-eron activas 48 horas. Las trampas se colocaron a lo largo de un transecto, con separación de 20 m entre trampa y trampa, debido a la longitud de la trocha, menor a 1 km. Las trampas de caída son envases plásticos de 1 litro de capacidad de boca ancha, enterradas al ras del piso, con el cebo contenido en gasa y suspendido encima del frasco. El envase plástico contiene aproximadamente 300 mL de agua con jabón.

Las individuos colectados se colocaron en bolsas plásticas conteniendo alcohol de 96º, con su respectiva etiqueta, las que fueron trasladadas y depositadas en el Departamento de Entomología del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (MUSM), donde se procedió

210

Figueroa & Alvarado


Figura 1. Vista dordal de algunas especies de Scarabaeidae capturados en la Reserva Nacional Tambopata en el año 2009. (a) Dichotomius prietoi, (b) Sylvicanthon bridarolli, (c) Canthon aequinotialis, (d) Deltochilum orbiculare, (e) Deltochilum carinatum, (f) Eurysternus caribaeus, (g) Oxysternon conspicillatum, (h) Coprophanaeus telamon. Barras indican 1 cm.

a separar los escarabajos para su montaje, etiquetado e identi-ficación con la ayuda de claves y comparación con la colección del MUSM.

ResultadosSe colectó un total de 874 individuos, 569 para la época

de lluvias (noviembre) y 315 para la época de estío (mayo), registrándose 38 especies de la subfamilia Scarabaeinae (Co-leoptera: Scarabaeidae) (Tabla 1, Fig. 1). En ambas épocas se encontró mayor abundancia en las coprotrampas, totalizando

632 especímenes y 35 especies (Tabla 2). En contraste, en las necrotrampas se recolectaron 242 individuos y 20 especies.

Se colectaron especies correspondientes a 6 de las 7 tribus presentes en el Neotrópico: Ateuchini, Canthonini, Coprini, Eu-rysternini, Phanaeini, Onthophagini. La tribu Sisyphini no tiene ocurrencia en Perú, ya que está distribuido principalmente en la región Etiópica y algunas especies habitan en Centro América.

Onthophagus sp. (Grupo Clypeatus) fue la especie con mayor abundancia (100 individuos), esta especie tiene preferencia por

211

Coleópteros coprófagos de la Reserva Nacional Tambopata,


Tribu EspeciesÉpoca

seca (mayo) lluvias (noviembre)Necro Copro Necro Copro

ATEUCHINI 1. Ateuchus sp 2ATEUCHINI 2. Ateuchus sp 2 1ATEUCHINI 3. Ateuchus sp 3 3ATEUCHINI 4. Canthidium nr. copricollis 1 1 4ATEUCHINI 5. Canthidium sp 1 3ATEUCHINI 6. Uroxys sp 1 1CANTHONINI 7. Anisocanthon villosus (Harold, 1868) 9CANTHONINI 8. Canthon aequinotialis Harold, 1868 12CANTHONINI 9. Canthon smaragdulus (Fabricius, 1781) 2CANTHONINI 10. Canthon luteicollis Erichson, 1847 1 3 4CANTHONINI 11. Canthon monilifer Blanchard 1846 2 89CANTHONINI 12. Canthon quinquemaculatus Castelnau, 1840 12 5CANTHONINI 13. Canthon sp 1 2 1CANTHONINI 14. Deltochilum amazonicus Bates, 1887 3 25CANTHONINI 15. Deltochilum carinatum (Westwood, 1837) 9 3CANTHONINI 16. Deltochilum orbiculare Lansberge, 1874 14 11CANTHONINI 17. Deltochilum sp 26 2 2CANTHONINI 18. Scybalocanthon sp 3 1 5 32CANTHONINI 19. Sylvicanthon bridarolli Martinez, 1949 2 5COPRINI 20. Dichotomius conicollis (Blanchard, 1846) 1COPRINI 21. Dichotomius mamillatus (Felsche,1901) 1COPRINI 22. Dichotomius nr. batesi 67 3 6 6COPRINI 23. Dichotomius prietoi Martinez & Martinez, 1982 87 2COPRINI 24. Dichotomius robustus (Luederwaldt, 1935) 3COPRINI 25. Dichotomius worontzowi (Pereira, 1942) 1EURYSTERNINI 26. Eurysternus caribaeus Herbst 1789 12 16 25EURYSTERNINI 27. Eurysternus hamaticollis Balthasar 1939 1EURYSTERNINI 28. Eurysternus hypocrita Balthasar 1939 3 1EURYSTERNINI 29. Eurysternus sp. 1ONTHOPHAGINI 30. Onthophagus sp. (group clypeatus) 16 84ONTHOPHAGINI 31. Onthophagus haematopus Harold, 1875 46 2ONTHOPHAGINI 32. Onthophagus sp.1 12 28ONTHOPHAGINI 33. Onthophagus sp.2 1 66 2ONTHOPHAGINI 34. Onthophagus sp.3 8PHANAEINI 35. Coprophanaeus sp. 17 2 4PHANAEINI 36. Coprophanaeus telamon Erichson 1847 14 1 2PHANAEINI 37. Oxysternon conspicillatum Weber, 1801 26PHANAEINI 38. Phanaeus chalcomelas Perty. 1830 3 1Abundancia 198 361 44 271Riqueza 17 29 10 15

Tabla 1. Especies de Scarabaeinae capturados en la Reserva Nacional Tambopata en el año 2009. Se indica la época de captura y el tipo de trampa.

Tribus Riqueza Abundancia seca (mayo) lluvias (noviembre) seca (mayo) lluvias (noviembre) Necro Copro Necro Copro Necro Copro Necro CoproAteuchini 3 3 3 1 4 3 7 4Canthonini 7 11 2 7 68 67 7 143Coprini 1 4 1 4 67 92 6 12Eurysternini 2 4 0 1 15 19 0 25Onthophagini 2 4 2 2 13 148 18 86Phanaeini 2 4 2 1 31 32 6 1

Tabla 2. Comparación entre la Riqueza de especies y Abundancia por tribus de Scarabaeinae capturados en la Reserva Nacional Tambopata en el año 2009. Necro= necrotrampas, Copro= coprotrampas.

212

Figueroa & Alvarado


los cebos de heces humanas (84%). En el caso de la coprotram-pas, Canthon monilifer Blanchard presenta mayor abundancia en este tipo de trampa con 91 especímenes, representando el 14,4%. Para las necrotrampas, Dichotomius nr. batesi fue la más abundante con 73 especímenes siendo el 30,2%.

Al comparar los muestreos, resalta la mayor riqueza espe-cífica y abundancia del muestreo en la época lluviosa (Fig. 2). Canthonini fue la tribu que registró la mayor riqueza específica, con 13 especies, lo que evidencia la preferencia de la tribu a la coprofagia, esto también es evidente en la Coprini.

Discusión y conclusionesLas trampas pitfall con cebo de heces humanas son mejores

atrayentes para los Scarabaeinae, dando como resultado, mayor riqueza específica y abundancia.

La tribu Canthonini al ser principalmente especies “roda-doras” (transportan las heces algunos metros) fueron atraídos principalmente por las heces humanas. Es significativa también la presencia de la tribu Onthophagini, la mayoría de especies de esta tribu son “tuneleros”, es decir, entierran sus bolas de heces o carroña en el mismo lugar. El género Coprophanaeus tiene una mayor afinidad por las necrotrampas, esto debido al comportamiento carroñero.

La riqueza especifica del lugar, comparado con los resultados de Grados et al. (2010), es menor en 42%, posiblemente debido a que este muestreo fue ejecutado en un solo tipo de formación vegetal, bosque húmedo tropical.

La época seca presentó menor riqueza y abundancia en estos muestreos. Esto debido a la ocurrencia de un fuerte “friaje” (tem-peraturas de 13 ºC) que azotó la zona los días de la evaluación.

Las especies colectadas tienen amplia distribución en el llano Amazónico peruano, desde Loreto hasta Cuzco y Madre de Dios, no se reportan especies raras ni endémicas.

AgradecimientosEste trabajo se realizó gracias al financiamiento de TRees-

Perú. Al albergue Explorer’s Inn, por la facilidades en el hospedaje, en especial a Max Gunther por el apoyo constante a la ciencia. Al INRENA, que nos brindó los permisos de colecta No 055 c/c-2008-INRENA-IANP. A Diana Silva y Juan Grados por sus comentarios y sugerencias.

Literatura citadaCamacho R.A. 1999. Usos de las cercas vivas por parte de los

escarabajos coprófagos (Scarabaeidae: Scarabaeinae) en un ambiente fragmentado del piedemonte llanero, Meta, Colombia. Tesis de Grado Pontificia Universidad Javeri-ana, Santafé de Bogotá.

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198

361

44

271

1729

10 15

0

50

100

150

200

250

300

350

400

Necro Copro Necro Copro

seca (mayo) lluviosa (noviembre)

Abundancia Riqueza

s= 38 n = 874

Figura 2. Abundancia y Riqueza especifica de Scarabaeidae captu-rados en la Reserva Nacional Tambopata en el año 2009; por tipo de cebo y por época de lluvias (noviembre) y seca (mayo).

213

Cromosomas profásicos en la meiosis I de bostryx conspersus



Descripción del cromosoma profásico en la meiosis I de Bostryx conspersus

María Siles-Vallejos1, Olga Bracamonte G.1 , Alberto López S.1, Betty Shiga2 y Misael Guevara P.1

Description of the profasic chromosome in Meiosis I of Bostryx conspersus

1Laboratorio de Citogenética, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Apartado 110058, Lima 11, Perú.

2 Laboratorio de Fisiología Animal, Facultad de Ciencias Biológicas, UNMSM

Email María Siles: [email protected], Email Alberto López: [email protected]


ResumenBostryx es uno de los géneros de mayor diversidad dentro de los Orthalicidae (Gastropoda), siendo B. consper-sus una especie endémica del ecosistema de Lomas, del desierto Costero peruano. En el presente trabajo los cromosomas de la profase I de meiosis de los espermatocitos de Bostryx conspersus son descritos.

Palabras clave: Desierto costero del Perú; ecosistema de Lomas costeras, cromosoma; profase, meiosis I.

AbstractBostryx is among the most diverse genera within the Orthalicidae (Gastropoda). Bostryx conspersus is endemic of the Lomas ecosystem in Peruvian Coastal Desert. In this paper, chromosomes in prophase I of meiosis of spermatocytes Bostryx conspersus are described.

Keywords: Peru's coastal desert, coastal ecosystem Lomas, chromosome; prophase, meiosis I.

IntroducciónEn el ecosistema costero de Lomas del Perú han sido re-

portadas diferentes especies endémicas, entre las que destacan algunos caracoles; sobre estos caracoles se han realizado estudios anatómicos (Lopez 1998), taxonómicos, ecológicos y de distri-bución geográfica (Ramírez, 1988); también existen estudios sobre la diversidad genética a nivel molecular (Ramírez 2004; Ramírez et al. 2009), pero no se han reportado trabajos sobre los cromosomas de estos moluscos.

Bostryx es uno de los géneros de mayor diversidad entre los Orthalicidae, siendo B. conspersus una de las especie endémica típica de la malacofauna de Lomas en el Perú (Ramírez 1988).

Los estudios citogenéticos pueden ser de gran utilidad en el discernimiento de poblaciones, e indispensables en la identifi-cación de razas cariotípicas, ya que las alteraciones en el número y en la estructura cromosómica del cariotipo durante el curso de la evolución desempeñan una función importante en el proceso del aislamiento reproductivo y por lo tanto, de la especiación. Por lo tanto conocer las características del cromosoma profásico durante la primera meiosis es importante para deducir la pres-encia y formación de gametos viables en la especie.

En el presente trabajo describimos los cromosomas profásicos de la primera meiosis de los espermatocitos de Bostryx conspersus, lo que nos va a permitir inferir el comportamiento del cromo-soma durante la meiosis, y establecer el número haploide de cromosomas.

Material y métodosLos ejemplares Bostryx conspersus (Sowerby, 1833) fueron

colectados ad libitum entre mayo y octubre de 2007 en dos localidades del complejo de las Lomas de Atocongo, ubicadas en la Provincia de Lima: Lomas de El Lúcumo (12°12'23.8”S, 76°53'43”W) y Paraíso (12°08'20.2”S, 76°55'23.4”W).

Los especimenes adultos, con abertura de la boca mayor de 15 mm fueron inyectados con 0,5 mL de colchicina 0,2% por 24 horas; posteriormente se procedió a su relajamiento sumergié-ndolos en una solución de nicotina por 12 horas. Se les extrajo

la masa visceral y se colocó en solución fisiológica (NaCl 0,6%). La disección se realizó bajo un estereoscopio, procediendo a separar la glándula hermafrodítica, la que fue hipotonizada en solución de ClNa 0,2%. Seguidamente se fijó el tejido gonadal en solución etanol-ácido acético (3:1) para transferirlos luego a solución Targa. Se disgregó el tejido, y se trasladó a láminas portaobjetos heladas agregándoles una gota de orceína lacto acética 2% por 15 minutos para luego realizar el aplastamiento.

La observación se realizó en un microscopio óptico, selec-cionándose las mejores láminas para ser fotografiadas a 1000X con una cámara fotográfica digital de 7,2 megapixeles.

El número cromosómico fue determinado por conteo directo bajo el microscopio y en fotografías de núcleos en diacinesis. Se hicieron diagramas de las placas fotográficas seleccionadas.

Se seleccionaron las láminas para la identificación de cromo-somas en profase I, teniendo en cuenta para la identificación de los mismos las configuraciones meióticas típicas.

ResultadosSe analizaron 34 láminas procedentes de 5 individuos (2

procedieron de Paraíso y 3 de El Lúcumo) contabilizándose 850 campos, encontrando que el número de bivalentes fluctúa entre 20 y 28. Se observaron células redondas, de diferente tamaño, identificadas como espermatogonias en interfase, el nucleolo no se coloreo con la orceína pero se pudo inferir su presencia (Fig. 1).

Figura 1. Célula en interfa-se. La flecha indica el nucleolo que no se ha teñido con la orceina. Aumento 1000X.

214

Siles-Vallejos et al.


En la primera profase meiótica no se han detectado irregu-laridades en los distintos estadios. Observamos leptotenos con la fibra de cromatina muy delgada, difusa y enmarañada (Fig. 2); cigotenos con la fibra un poco más gruesa y con bloques hetero-cromáticos grandes y muy teñidos (Fig. 3a). En los paquitenos tempranos se observan los bivalentes estrechamente apareados, luego se va haciendo evidente la presencia de las dos cromátidas por cromosoma (Fig. 3b), las siluetas de los bivalentes se observan irregulares y se evidencian unas estructuras intensamente teñidas que resaltan notoriamente en algún punto a lo largo de la fibra (Figs. 3b y c). En algunos cromosomas se evidencia una pequeña zona que no se tiñe, lo que podría corresponder al centrómero (Figs. 3b y c), las cuales no se observan claramente en todos los cromosomas probablemente debido a la condensación. En Los diplotenos se observan que los bivalentes empiezan a adoptar disposiciones en anillo o en cruz (Fig. 4).

El conteo de placas en diploteno y diacinesis, de individuos procedentes de ambas localidades, nos permite observar un

número haploide de cromosomas que fluctuó entre 22 y 28, determinándose un número haploide de n=23 (Tabla 1).La mayoría de los bivalentes presentaron forma de anillo, pero también se observaron elementos con la forma de barra o cruz. Se observaron quiasmas intersticiales y terminales (Fig. 5a y b). La mayoría de los cromosomas fueron de pequeño tamaño.

DiscusiónVitturi et al. (1982, 1988, 2002) mencionan que el número

haploide de gasterópodos fluctúa entre 9 a 35 cromosomas y en pulmonados el número haploide fluctúa entre n= 5 y n= 44, siendo el promedio n= 24.

En el presente trabajo el número haploide de B. conspersus seria n= 23; en los casos en que se observó número diferente (placas con 19 ó 22 cromosomas y placas entre 24 a 28 cromo-somas) podría deberse a la pérdida o rotura de bivalentes. Esto parece ser común entre los moluscos debido al pequeño tamaño de sus cromosomas y a la rapidez de su división, lo cual dificulta el estudio cromosómico (Viturri et al. 1988). Además, debemos precisar que esta dificultad se hace mayor por efecto de la técnica. En otros casos existía demasiada sobreposición entre bivalentes

Figura 2. Leptoteno. Obsér-vese el enmara-ñado de la fibra, iniciando su con-densación. Aumen-to 1000X.

Figura 3. (a) Cigotenos. La fibra se observa un poco más grue-sa y empieza a notarse bloques heterocromáticos (flecha). (b) Paquiteno. Se observan los ho-mólogos aparea-dos y la disposi-ción de los cromó-meros siguiendo un patrón (I). (c ) Paqu i teno . Se observan los “knobs” (I) y las re-giones centroméri-cas (II). Aumento 1000X.

Figura 4. Diploteno con bi-valente en forma de anillo (I) y en cruz (II). Aumento 1000X.

Figura 5. ( a ) D i a c i n e s i s temprana, n= 23, cromosomas bi-valentes en anillo (I) y e barra (II). (b)Diacinesis tempra-na. Se observan quiasmas termina-les (I) y quiasmas intersticiales (II). Aumento 1000X.

Cromosomas 21 22 23 24 25 26 27 28Frecuencia 3 2 833 3 2 3 2 2

Tabla 1. Número de cromosomas encontrado e 34 láminas en diplo-teno / diacinesis de Bostryx conspersus.

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Cromosomas profásicos en la meiosis I de bostryx conspersus


y en algunos casos, se observaban conjuntos cromosómicos de más de una placa meiótica. Esta desventaja ha sido observada en otros moluscos marinos, de agua dulce o terrestres (Vitturi et al. 1982, Vitturi et al. 1989, Chambers 1982).

Nuestro análisis sugiere las siguientes características citogené-ticas: los leptotenos y cigotenos no muestran mayor diferencia, excepto el engrosamiento de la fibra. Esto ha sido observado en numerosas especies tanto en el reino animal como en el reino vegetal (Lacadena 1996). Los bivalentes del paquiteno temprano se observan largos e irregulares y conforme avanza el estadio se van acortando y engrosando, resaltando la silueta irregular. Esa irregularidad ha sido observada en otras especies de moluscos (Thiriot-Qiévreux 1990, Vitturi et al. 1982) concluyéndo que es común no sólo en moluscos sino en muchas especies animales y vegetales. De hecho, la silueta irregular se debe a la presencia de los cromómeros, que son engrosamientos de la fibra muy heteropicnóticos, y que permiten caracterizar a cada bivalente de acuerdo a su número y posición. Estos cromómeros se en-cuentran en los bivalentes paquiténicos de todas las especies vegetales y animales (Lacadena 1996). La estrecha relación de los bivalentes paquiténicos se debe a la sinapsis de los homólogos observada en la profase I, y que además se puede demostrar con claridad cuando se sigue el patrón de cromómeros en ambos homólogos. Esta conformación del bivalente paquiténico le da el aspecto de un cromosoma politénico de los núcleos interfásicos de las glándulas salivales de los dípteros.

En las láminas observadas no fue posible diferenciar cro-matina sexual, la cual usualmente se hace evidente como un corpúsculo heteropicnótico adosado a la carioteca. Tampoco se han encontrado elementos heterotípicos como en la mayoría de los gasterópodos terrestres (hermafrodita) en los que no se observa la presencia de cromosomas sexuales (Viturri et al. 1982, Viturri & Catalano 1989).

También en los bivalentes paquiténcos se observan regiones más heterocromáticas que posiblemente correspondan a los knobs o nudos, descritos en distintas especies vegetales y animales (Lacadena 1996) y considerados marcadores para identificar cromosomas y regiones específicas de éstos. B. conspersus tendría knobs muy heteropicnóticos aunque de pequeño tamaño, y en posición intermedia.

La mayoría de los bivalentes presentaron forma de anillo o cruz y otras pocas formas de barra, lo cual siguiere que la totali-dad de los bivalentes fueron quiasmáticos siendo evidencia de recombinación. Se observaron bivalentes con quiasmas simples y con más de un quiasma, tanto terminales como intersticiales.

AgradecimientosA Natalia Tong y Angie Uturunco por la disección de los

especimenes. Al estudiante Carlos Díaz, por la colecta de los especimenes. A la Dra. Rina Ramírez por la identificación de la especie.

Literatura Citada Chambers S. 1982. Chromosomal evidence of parallel evolution

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Lacadena J.R. 1996. Citogenética. 1ed. Ed. Complutense S.A. España. 931 pp.

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Siles-Vallejos et al.


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phyllodActylus Angustidigitus y p. gerrhopygus en la Reserva Nacional de Paracas



Ecología de Phyllodactylus angustidigitus y P. gerrhopygus (Squamata: Phyllodactylidae) de la Reserva Nacional de Paracas, Perú

José Pérez Z.1,2,3 y Katya Balta2

Ecology of Phyllodactylus angustidigitus and P. gerrhopygus (Squamata: Phyllodactylidae) from the Reserva Nacional de Paracas, Peru

1 Departamento de Herpetología, Museo de Historia Natural. Univer-sidad Nacional de Mayor de San Marcos. Lima, Perú.

2 Laboratorio de Estudios en Bio-diversidad (LEB). Departamento de Biología y Fisiología. Facultad de Ciencias y Filosofía. Universi-dad Peruana Cayetano Heredia (UPCH). Lima, Perú.

3 Departamento de Ecologia. Ins-tituto de Biologia. Universidade do Estado do Rio de Janeiro (UERJ). Rio de Janeiro, Brasil.

Email José Pérez Z.: [email protected]


ResumenActualmente se desconocen muchos aspectos de la ecología de Phyllodactylus angustidigitus (Dixon & Huey 1970) y P. gerrhopygus (Weigmann, 1834). En el presente trabajo investigamos algunos aspectos del nicho de P. angustidigitus y P. gerrhopygus en la Reserva Nacional de Paracas (RNP). Se evaluó y comparó la distribución, uso de hábitats (nicho espacial), horarios de actividad (nicho temporal) y dieta (nicho trófico) de estas dos especies de gecónidos. Adicionalmente, se estimó la oferta de recursos alimentarios mediante el uso de trampas pit-fall. Phyllodactylus angustidigitus estuvo presente en la mayoría de las localidades evaluadas, y fue registrado en los hábitats de desierto y lomas. Phyllodactylus gerrhopygus fue registrado únicamente en la Península de Paracas y en el oasis de Sta. Cruz, en los hábitats de desierto, lomas y oasis. Ambas especies fueron registradas en actividad sólo en horarios nocturnos. La dieta de P. angustidigitus y P. gerrhopygus estuvo caracterizada principalmente por el consumo de insectos. Ambas especies presentaron dietas de tipo generalistas, debido a la amplitud del nicho trófico, y oportunistas, debido a la semejanza en la composición de sus dietas con la oferta estimada de recursos alimentarios en el medio ambiente. Las dietas de ambas especies fueron semejantes. Adicionalmente, la cercanía filogenética entre P. angustidigitus y P. gerrhopygus producen semejanzas en el nicho espacial (uso de hábitats), temporal (horarios de actividad), y en sus dietas. Estas importantes similitudes en el uso de los recursos del medio, pueden derivar en una po-tencial competencia por los recursos de su medio ambiente entre estos gecónidos simpátricos. La información proporcionada en este trabajo demuestra la necesidad de diseñar una adecuada estrategia para garantizar el estado de conservación de P. angustidigitus.

Palabras clave: Gecónidos; Paracas; uso de hábitats; actividad; dieta.

AbstractUntil now, ecology of Phyllodactylus angustidigitus and P. gerrhopygus are unknown. In this work, we re-searched some aspects of P. angustidigitus and P. gerrhopygus niches at National Reserve of Paracas (RNP). We evaluated and compared: distribution, habitat use (spatial niche), activity patterns (temporal niche) and diet (trophic niche), all these aspects in both geckonids species. We estimated resource supply through pit-fall traps. Paracas geckonid, P. angustidigitus, has been present in most of the RNP evaluated locations, and it was reported in desert and hills habitats. Southern geckonid, P. gerrhopygus, was reported only in Paracas peninsula and Sta. Cruz, in desert, hills and oasis habitats. Both species were founded in activity at night time. P. angustidigitus and P. gerrhopygus diet consisted in insects. The diet of these species shows a general-ist behavior, caused by the trophic niche amplitude, and an opportunistic behavior, explained with similarity between diet composition and environment resource supply. Diet of both species was similar. Additionally the phylogenetic proximity between P. angustidigitus y P. gerrhopygus produces spatial niche similarities (habitat use) and temporal niche similarities (activity patterns) and trophic niche (diet). These important similarities in resources use can be derived in a potential competition of environmental resources between these simpatric geckonids. The information provided in this paper shows the need to design an appropriate strategy to ensure the conservation status of P. angustidigitus.

Keywords: geckos; Paracas; use of habitat; activity; diet.

IntroducciónEn el Desierto Costero peruano se han registrado un total

de nueve especies de gecónidos (Dixon & Huey 1970, Carrillo & Icochea 1995), todas pertenecientes al género Phyllodacty-lus (Familia Phyllodactylidae), las cuales presentan actividad nocturna (Dixon & Huey 1970, Pérez & Balta 2007). Se tiene poca información sobre la ecología de estas especies de Phyl-lodactylus; principalmente se han desarrollado investigaciones en aspectos de su ecología térmica (Werner et al. 1996, Pérez 2005), morfología (Carrillo et al. 1990) y sus dietas (Huey 1979, Pérez 2005, Jordán 2006, Catenazzi & Donnelly 2007b). Huey (1979) analizó la comunidad de gecónidos del departamento de Piura, Jordán (2006) reportó los principales hábitos alimenticios de P. reissii para la Zona Reservada de Tumbes. Pérez (2005) reportó la dieta de P. lepidopygus en el ecosistema de Lomas en la Reserva Nacional de Lachay del departamento de Lima. Catenazzi y

Donelly (2007a) reportaron que la dieta de tres especies de gecónidos del desierto costero norte incluye nutrientes de origen marino y terrestre en sus dietas. Estos estudios destacan la dieta generalista de las especies de Phyllodactylus en el Perú, la cual está basada principalmente en insectos.

Phyllodactylus angustidigitus y Phyllodactylus gerrhopygus están presentes en la Reserva Nacional de Paracas (RNP) (Pérez & Balta 2007), pero no existe información sobre su ecología. Pérez y Balta (2007) reportan información sobre el nicho trófico, es-pacial y temporal de los saurios diurnos de la RNP, sin embargo, no incluyen información de los gecónidos.

El gecónido de Paracas Phyllodactylus angustidigitus presenta una distribución restringida a la RNP y localidades próximas (Dixon & Huey 1970), todas ubicadas dentro del Desierto Costero peruano. Por otro lado, el gecónido del sur P. gerrho-pygus presenta una distribución amplia desde el norte de Chile

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Pérez Z. & Balta


(Donoso-Barros 1966, Núñez & Jaksic 1992) hasta el sur de Lima (Aguilar et. al 2007), que incluye registros dentro del Desierto Costero peruano, y localidades hasta los 2750 m de altitud en la ecoregión de Serranía Esteparia en el departamento de Arequipa (Zeballos et al. 2002). Por otro lado, cabe destacar que P. angustidigitus y P. gerrhopygus son reconocidas como espe-cies filogenéticamente próximas (Dixon & Huey 1970).

El presente trabajo tiene como objetivo proporcionar infor-mación y comparar algunos aspectos de los nichos espacial (uso de hábitats), temporal (horarios de actividad) y tróficos (dieta) de P. angustidigitus y P. gerrhopygus en la RNP.

Material y métodosLa evaluación fue realizada en la RNP (76°16’15”W,

13°51’46”S), ubicada en el Departamento de Ica, en la ecoregión del Desierto Costero Peruano (Fig. 1). La temperatura promedio anual en la RNP es de 18,7 °C, variando desde 15,5 °C en agosto a 22 °C en febrero, con una humedad relativa promedio anual de 82%, y una precipitación prácticamente nula (INRENA 2002).

La evaluación se realizó en los meses de febrero, mayo, octubre y noviembre del 2000, en las localidades de La Mina, Lagunillas, Cerro Lechuza, El Cangrejal, Sequión, Cerro Colorado, Penín-sula, Laguna Grande, Morro Quemado, Oasis de Santa Cruz y las islas La Vieja y Sangayán. Todas estas localidades están ubica-das en la RNP. Se identificaron los hábitat de Playa, Desierto, Lomas, Oasis, siguiendo la clasificación propuesta por Pérez y Balta (2007), que incluyen detalles de estos hábitat. El hábitat de Playas fue evaluado en las localidades de El Cangrejal, Sequión, Lagunillas, La Mina, Laguna Grande, Morro Quemado, y en las islas La Vieja y Sangayán. El hábitat de Desierto fue evaluado en Cerro Colorado, El Cangrejal, Sequión, Lagunillas, La Mina,

Península (áreas en el centro de la Penínula de Paracas), Laguna Grande, Morro Quemado, alrededores de Santa Cruz, y en las islas La Vieja y Sangayán. El hábitat de Lomas fue evaluado en Cerro Lechuza, Morro Quemado, y en la isla Sangayán. El hábi-tat de Oasis fue evaluado en la localidad de Santa Cruz y en el área comprendida entre este punto y la playa de Santo Domingo.

Las localidades fueron evaluadas entre las 18:00 - 00:00 h Se realizó un esfuerzo de muestreo semejante en cada uno de los hábitat identificados. Los datos recopilados incluyen infor-mación de registros visuales y capturas. Para cada saurio obser-vado registramos la especie, hábitat y hora del registro. A partir de esta información analizamos el nicho espacial y temporal de Phyllodactylus angustidigitus y Phyllodactylus gerrhopygus.

Utilizamos el índice de Simpson (Krebs 1999) para estimar la amplitud de los nichos temporal y espacial (uso de hábitat y actividad) de cada especie de gecónido, mediante la fórmula: Bij = 1/∑ pi

2, donde pi es la proporción del recurso i. Adicional-mente estimamos la similaridad en el nicho espacial y temporal entre estos dos gecónidos mediante el índice de superposición (Pianka 1986):

Museo

Oasis de Santa Cruz

El Sequión

El Cangrejal

Cerro Lechuza

Isla Sangallán

Isla La Vieja

Isla Sta. Rosa

Morro Quemado

Laguna Grande

El Chaco

Cerro Colorado

La Mina

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5 Km

14.0 ° S

14.5 ° S

76.5 ° W 76.0 ° W

RESERVA NACIONAL DE PARACAS

Península deParacas

ICA

Ocucaje

Pisco

13.5 ° S

Chincha

Jahuay

Pozo Santo

PERU

Lagunillas

Phyllodactylus angustidigitus

Phyllodactylus gerrhopygus

Límite de la Reserva Nacional de Paracas

Poblados

BahíaIndependencia

Figura 1. Área de estudio indicando las localidades con registros para Phyllodactylus angustidigitus y Phyllodactylus gerrhopygus en la Reserva Nacional de Paracas, Ica, Perú. Se indican algunos poblados próximos como referencias geográficas.

Donde i es el tipo de recurso, y j y k son las especies de saurios. Los valores de esta fórmula varían entre 0 (ausencia de superposición) y 1 (completa superposición).

Los individuos utilizados para el análisis de los nichos tróficos fueron capturados únicamente entre las 19:00 – 22:00 h para reducir la probabilidad de registrar individuos con estómagos vacíos o contenido estomacal muy digerido. Todos los individuos fueron colectados manualmente, sacrificados en alcohol al 70%, fijados en formol 10% y posteriormente disectados en el labora-torio. El material colectado fue depositado en el Departamento de Herpetología del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

Se analizó el contenido estomacal con ayuda de un microsco-pio estereoscópico. Los ítems consumidos fueron identificados hasta el nivel de Orden. Todas las partes de artrópodos no iden-tificadas fueron agrupadas en la categoría denominada PANI (Partes de Artrópodos No Identificados). Todas las partes de plantas fueron incluidas en la categoría Material Vegetal. Se es-timó el número, frecuencia y volumen de cada ítem alimentario. El volumen de cada ítem alimentario fue estimado mediante la fórmula del ovoide-esfeoride (Dunham 1983): 4/3 π (largo del ítem/2) * (ancho del item/2)2. Las dimensiones de cada ítem fueron medidas con un calibrador Vernier (0,1 mm de pre-cisión). Adicionalmente, se estimó la importancia de cada ítem alimentario para cada especie de gecónido mediante el Índice de importancia (Powell et al. 1990) mediante la fórmula: Ix = (% Número + % Volumen + % Frecuencia)/ 3.

Se estimó la amplitud del nicho trófico mediante el índice de Simpson. También se comparó el número de tipos de ítems alimentarios, el número y largo de presas, así como la amplitud

Ojk=∑i= 1

n

pij× pik

√∑i= 1

npij 2∑

i= 1

npik2

219



promedio del nicho trófico entre P. angustidigitus y P. gerrhopy-gus mediante la prueba de Mann-Whitney (Zar 1999). No se utilizaron pruebas paramétricas ya que los datos no satisficieron las condiciones para ese tipo de análisis. Adicionalmente, se com-paró la composición de la dieta de estas dos especies mediante la prueba de Kolmogorov-Smirnov (Zar 1999).

La similaridad entre las dietas de estos gecónidos fue estimada mediante el índice de superposición de Pianka, para los valores del número de presas, así como para los estimados de volúmenes. La superposición estimada puede evidenciarnos un patrón en la comunidad evaluada, por ejemplo, estas especies podrían presentar una baja superposición en el nicho trófico debido a una activa división de los recursos. Sin embargo, un reducido valor de superposición también puede ser un resultado del azar. El programa Ecosim 7.0 (Gotelli & Entsminger 2010), basado en modelos nulos de simulación, nos permite diferenciar entre patrones reales y resultados producto del azar. Por medio del Ecosim se estimó si el valor de superposición calculado entre P. angustidigitus y P. gerrhopygus es significativo, es decir, que reflejaría una patrón real en la relación entre estas dos especies de gecónidos, o sería producto del azar. El análisis por modelos nulos proporciona cuatro tipos de algoritmos para generar sus estimados. Para nuestro análisis se eligió el algoritmo RA3, siguiendo la recomendación de Winemiller y Pianka (1990). El algoritmo RA3 mantiene constante la amplitud de nicho y varia la posición de los ceros dentro de cada columna de la matriz de datos (tipo de presas), y debido a esto presenta adecuadas características estadísticas para detectar patrones no aleatorios de superposición de nicho (Winemiller y Pianka 1990). Para este análisis, la matriz de datos estuvo basada en la proporción de consumo de cada tipo de ítem alimentario para P. angusti-digitus y P. gerrhopygus. Se eligió trabajar con las proporciones y no simplemente con el número de individuos registrado, para poder realizar mejor las comparaciones debido a la diferencia de tamaños muestreales entre las dos especies de gecónidos.

Adicionalmente, realizamos una colecta de invertebrados para conocer la oferta de presas que ofrece el medio ambiente a estos saurios. Se instalaron 1 - 2 trampas pit-fall en los lugares de captura de cada uno de los gecónidos. Estas trampas fueron vasos de plástico de 250 mL enterrados al ras en el sustrato, con agua y detergente, para romper la tensión superficial y capturar presas pequeñas. Estas trampas fueron revisadas dos veces por día, y estuvieron activas dos días como tiempo mínimo. Comparamos la composición de las dietas de Phyllodactylus angustidigitus y P. gerrhopygus con las presas capturadas en el ambiente (oferta del medio) mediante la prueba de Kolmogorov-Smirnov (Zar 1999). Para esta comparación no son consideradas en el análisis las cat-egorías PANI y Material Vegetal de los contenidos estomacales de ambas especies de gecónidos, ya que su oferta en el medio no pudieron ser estimadas por los métodos empleados. Este análisis nos proporcionará información si las dietas de estas dos especies de gecónidos son principalmente oportunistas o selectivas. La composición de la dieta de un gecónido puede ser semejante a la oferta de invertebrados del medio (presas), y la dieta de este reptil puede ser considerado oportunista, ya que consumiría en mayor proporción lo más abundante en su ambiente. En caso contrario, si la composición de la dieta del gecónido es significativamente diferente a la oferta de recursos alimentarios de su medio, este reptil estaría seleccionando activamente las presas que consume.

ResultadosSe registraron un total de 23 Phyllodactylus angustidigitus en

las localidades de La Mina, Lagunillas, El Cangrejal, Sequión, Cerro Colorado, Península, Laguna Grande, Morro Quemado, y las islas La Vieja y Sangayán (Fig. 1). Se registraron un total de ocho Phyllodactylus gerrhopygus en las localidades de Cerro Colorado, Cerro Lechuza, Oasis de Santa Cruz (Fig. 1). La única localidad donde se registraron a ambas especies fue Cerro Colorado.

Phyllodactylus angustidigitus fue registrado en dos de los cuatro hábitats identificados (Desierto y Lomas), mientras que P. gerrhopygus fue registrado en tres de estos hábitats (Desierto, Lomas y Oasis) (Fig. 2). No se registraron individuos de ninguna especie en el hábitat de Playa. La amplitud del nicho espacial fue Bij = 1,4 y Bij = 2,1 para P. angustidigitus y P. gerrhopygus respectivamente. Se registró un valor bajo de superposición en el nicho espacial (Ojk = 0,4) entre estos dos gecónidos.

Se obtuvieron un número reducido de registros de P. gerrho-pygus para el análisis del nicho temporal (n = 5), sin embargo, se presentan los resultados para fines comparativos, y se discu-tirán considerando sus posibles limitaciones. Ambas especies presentarían horarios de actividad semejante, limitándose a horarios nocturnos, principalmente a inicios de la noche (Fig.

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Phyllodactylus angustidigitus (n = 23)Phyllodactylus gerrhopygus (n = 8)

Figura 2. Porcentaje del número de individuos de Phyllodactylus angustidigitus y Phyllodactylus gerrhopygus registrados en cada tipo de hábitat en la Reserva Nacional de Paracas, Ica, Perú.

0

20

40

60

80

100

18:00 19:00 20:00 21:00 22:00 24:00 01:00

Núm

ero

de In

divi

duos

(%)

Horas

Phyllodactylus angustidigitus (n = 17)Phyllodactylus gerrhopygus (n = 5)

Figura 3. Porcentaje del número de individuos de Phyllodactylus angustidigitus y Phyllodactylus gerrhopygus registrados en cada intervalo horario en la Reserva Nacional de Paracas, Ica, Perú.

220

Pérez Z. & Balta


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221



3). La amplitud del nicho temporal fue Bij = 4,7 y Bij = 1,9 para P. angustidigitus y P. gerrhopygus respectivamente. Se registró un valor bajo de superposición en el nicho espacial (Ojk = 0,3). Este valor está fuertemente influenciado por el reducido número de registros de P. gerrhopygus.

Para la evaluación del nicho trófico se analizaron un total de 21 contenidos estomacales de P. angustidigitus y siete de P. gerrhopygus. Se registró un único individuo de P. angustidigitus con el estómago vacío. En seis estómagos de P. angustidigitus se encontraron piedras pequeñas. No se registraron piedras en los estómagos analizados de P. gerrhopygus.

El principal ítem alimentario en términos numéricos para P. angustidigitus fueron los coleópteros (37,8%), seguido de los psocópteros (29,5%) y larvas de insectos (10,3%) (Tabla 1). En térmicos volumétricos los principales ítems alimentarios fueron los coleópteros (38,5%), seguido de los ácaros (18,4%) y psocópteros (10,8%) (Tabla 1). Los ítems más frecuentes fueron los coleópteros (55,0%), seguidos de los psocópteros, larvas de insectos y ácaros (todos con 25,0%) (Tabla 1). Según el índice de importancia (Ix) los ítems alimentarios más impor-tantes para P. angustidigitus fueron los coleópteros, seguido de los psocópteros, ácaros y larvas de insectos (Tabla 1). El tamaño promedio de los ítems consumidos por P. angustidigitus fue de 40,0 ± 21,3 mm (n = 173). La amplitud del nicho trófico de P. angustidigitus fue de Bij = 4,1.

En el caso de P. gerrhopygus, los principales ítems alimentarios en términos numéricos fueron las arañas (29,6%), seguido de los coleópteros (22,2%), larvas de insectos y material vegetal (ambos 11,1%) (Tabla 1). En térmicos volumétricos los princi-pales ítems alimentarios fueron las arañas (36,3%), seguido de los solífugos (32,1%) y coleópteros (8,9%) (Tabla 1). Los ítems más frecuentes fueron las arañas y coleópteros (ambos 71,4%), y larvas de insectos (42,9%) (Tabla 1). Según el índice de im-portancia (Ix) los ítems alimentarios más importantes para P. gerrhopygus fueron las arañas, seguido de los coleópteros, larvas de insectos y solífugos (Tabla 1). El tamaño promedio de los ítems consumidos por P. gerrhopygus fue de 45,0 ± 30,4 mm (n= 27). La amplitud del nicho trófico de P. gerrhopygus fue de Bij = 5,6.

No se registraron diferencias significativas entre el número de tipos de ítems consumidos por P. angustidigitus (2,24) y P. gerrhopygus (2,72) (Prueba Mann-Whitney U = 59,5; p = 0,44), número de presas consumidas por P. angustidigitus (14,0) y P. gerrhopygus (3,6) (Prueba Mann-Whitney U = 103,0; p = 0,12), ni en el tamaño de ítems consumidos entre estas dos gecónidos (Prueba Mann-Whitney U = 2185,50; p = 0,59). Sin embargo, la amplitud promedio del nicho trófico de P. angustidigitus (Bij = 1,75) fue significativamente menor que el de P. gerrhopygus (Bij = 3,28) (Prueba Mann-Whitney U = 33,50; p = 0,02).

La superposición en términos numéricos entre las dietas de P. angustidigitus y P. gerrhopygus registró un valor de Ojk= 0,4. A partir de las simulaciones realizadas se observa que las dietas en términos numéricos de estos gecónidos no son significativa-mente diferentes de los valores de superposición producidos al azar (p= 0,16).

La superposición en términos volumétricos entre las dietas de P. angustidigitus y P. gerrhopygus registró un valor de Ojk= 0,2. De manera semejante a lo observado en el análisis numérico, las dietas en términos volumétricos de estos gecónidos no son

significativamente diferentes de los valores producidos al azar (p= 0,53). Por lo tanto, la superposición en sus dietas presentan pequeños valores, sin embargo, estos no serían producto de la interacción entre estas dos especies de gecónidos para dividir el uso de los recursos alimentarios, si no serían producto del azar.

En el análisis en términos numéricos y volumétricos de las dietas de P. angustidigitus y P. gerrhopygus no se registraron diferencias significativas en las proporciones que consumieron los tipos de presas (D= 0,400; p= 0,1346 para ambos casos).

En la oferta de invertebrados del medio ambiente se observó una predominancia de los coleópteros en número, volumen y frecuencia (Tabla 1), siendo la presa principal (Ix = 72,3%), seguido por los psocópteros y arañas (Tabla 1). Cabe mencio-nar que en las trampas se registraron colémbolos y hormigas, invertebrados no registrados para ninguna de las dietas de las dos especies de gecónidos. No se registraron solífugos en las trampas evaluadas, sin embargo, este tipo de artrópodo fue una presa considerablemente frecuente para P. angustidigitus y P. gerrhopygus (Tabla 1).

En el análisis en términos numéricos, las dietas de P. angus-tidigitus y P. gerrhopygus no fueron significativamente diferentes a la oferta de invertebrados registrada en el medio ambiente (D= 0,267; p= 0,589 para ambos casos). De manera similar, en términos volumétricos las dietas de P. angustidigitus y P. gerrhopygus no fueron significativamente diferentes a la oferta de invertebrados registrada en el medio ambiente (D= 0,313; p= 0,348; D= 0,197; p= 0,3944 respectivamente). Estos resul-tados muestran que ambas especies de gecónidos consumirían en mayor proporción las presas más abundantes en su medio ambiente, por lo que presentan una dieta de tipo oportunista.

DiscusiónA partir de los registros conocidos a la fecha para el Perú,

Phyllodactylus gerrhopygus presenta una distribución continua y paralela al litoral desde el departamento de Tacna (sur del Perú) hasta San Juan de Marcona, en el sur del departamento de Ica, y a partir de este punto se separa ligeramente del litoral hasta la playa Jahuay (departamento de Lima), al norte de la RNP (Dixon & Huey 1970, Fig. 2, pag. 15). A partir de Jahuay la distribución hacia el norte nuevamente se aproxima al litoral (Dixon y Huey, 1970), llegando al sur del departamento de Lima (Aguilar et al., 2007). El tramo de litoral sin registros de P. gerrhopygus corresponde a la RNP. A partir de la presente evaluación observamos que la distribución de P. gerrhopygus en la RNP parece seguir una franja desde Cerro Lechuza, al oeste de la Península de Paracas, hasta el Oasis de Sta. Cruz en el límite este de esta reserva. Esta especie ha sido registrada anteriormente en Pozo Santo (Dixon y Huey, 1970) al este de la RNP (Fig. 1), localidad que daría continuidad a la mencionada distribución en franja, y se conectaría con las poblaciones próximas al valle de Ica. Dixon y Huey (1970) no registraron a P. gerrhopygus en la RNP, sin embargo, a partir de los registros en la presente evaluación se puede sugerir que esta especie estaría ampliando su distribución hacia zonas dentro de esta reserva. Por otro lado, la distribución de Phyllodactylus angustidigitus está limitada a la RNP, y ha sido registrado desde la Península de Paracas hasta Morro Quemado (Fig. 1).

Cabe mencionar, que Dixon y Huey (1970) proponen la hipótesis que P. angustidigitus tendría una distribución limitada

222

Pérez Z. & Balta


debido a la reciente aparición como especie, y por lo tanto, estaría iniciando la ampliación de su distribución a partir de la Península de Paracas hacia otras zonas en la RNP. Phyllodactylus gerrhopygus presenta una distribución latitudinal mucho mayor, llegando hasta el norte de Chile (Núñez y Jacsik 1992), y alcanzando los 2750 m de altitud en Arequipa (Zeballos et al. 2002) y 3000 m de altitud. en Tacna (Pérez datos no publicados). Las consid-erables diferencias en el tamaño de sus distribuciones, sugieren un mayor grado de adaptación de P. gerrhopygus a variaciones en el ambiente.

Adicionalmente, cabe destacar que P. gerrhopygus ha sido reportado a lo largo de su distribución en algunas zonas con importante presencia de vegetación, como las Lomas de Matarani y Atiquipa en Arequipa (Zeballos et al. 2002), y Morro Sama en Tacna (Pérez y Balta datos no publicados), en la presente evaluación fueron refgistrados en tyllansiales del Cerro Lechuza, en la Península de Paracas. Sin embargo, en los tyllansiales de la isla Sangayán y en la Loma de arbustos de Morro Quemado se registró a P. angustidigitus. El gecónido del sur P. gerrhopygus está presente en todos los hábitats disponibles en la zona norte de la RNP, a excepción de las Playas, pero aún no habría lle-gado a la zona centro y sur de esta Reserva, y por lo tanto, P. angustidigitus podría estar presente en lugares como la Loma de Morro Quemado.

Por otro lado, la ausencia de registros de P. angustidigitus en el hábitat de Playas seria un sesgo en nuestros datos, ya que se han reportado anteriormente individuos de esta especie en playas de la RNP como El Cangrejal (Catenazzi & Donnelly 2007b) y La Mina (Pérez datos no publicados). Cabe destacar que la baja superposición en el uso de hábitats registrada entre P. angustidigitus y P. gerrhopygus se debe principalmente a la baja amplitud en el nicho espacial de P. angustidigitus, que fue reg-istrado únicamente en dos hábitats. Por lo tanto, P. gerrhopygus presenta un mayor rango de posibles hábitats a ocupar.

Debido al reducido número de datos para el análisis del nicho temporal de ambas especies de gecónidos, se observa un sesgo considerable en los valores de amplitud y superposición. Sin embargo, se puede observar una semejanza en sus horarios de actividad que pueden ser explicados a partir de su proximidad filogenética, como se ha registrado en otras especies de Phyllo-dactylus (Werner et al. 1996), donde los patrones de actividad son muy semejantes entre especies del mismo género.

La dieta de ambas especies se caracteriza por el consumo principalmente de artrópodos, especialmente coleópteros. Este patrón ha sido observado también en otros gecónidos como P. lepidopygus (Pérez 2005) y P. reisii (Jordán 2006). A partir de la considerable amplitud del nicho trófico de P. angustidigitus y P. gerrhopygus se puede deducir una dieta generalista, como ha sido reportado para otras especies de saurios en el Desierto Costero peruano (Péfaur & López-Tejeda 1983, Pérez & Jhancke 1998, Pérez 2005, Pérez & Balta 2007, Quispitúpac & Pérez, 2009). Por otro lado, el carácter oportunista de la dieta de P. angusti-digitus y P. gerrhopygus evidenciado en esta evaluación mediante la estimación de la oferta de recursos alimentarios en el medio, sólo puede ser comparada con la investigación de Microlophus peruvianus en Matarani por Péfaur y López-Tejeda (1983), donde se presentan datos de los recursos alimentarios, y determinan que M. peruvianus presentó una dieta oportunista. No se cuenta con otras evaluaciones semejantes, ya que las evaluaciones de dieta

de saurios costeros de nuestro país no han evaluado la oferta del medio. Cabe destacar, que la dificultad en la estimación de la oferta de recursos alimentarios explica esta ausencia de datos. Adicionalmente al considerable esfuerzo de muestreo en campo, estimar la artropofauna de una localidad es una tarea compleja, ya que para registrar la real oferta de recursos alimentarios para los saurios se necesita una variedad de métodos de colecta de invertebrados. Como se observa en los resultados del presente estudio, en la estimación de invertebrados en el medio ambiente se registraron varios tipos de presa que no fueron consumidos por las dos especies de gecónidos, y adicionalmente, no se reg-istraron en las trampas pit-fall algunos ítems importantes que si fueron consumidos. Por lo tanto, este método de estimación de la oferta de recursos alimentarios presenta algunas limitaciones.

El consumo de material vegetal por P. gerrhopygus puede explicarse debido a que esta especie fue registrada en localidades con Lomas, donde la considerable presencia de vegetación posibilitaría su consumo. Sin embargo, cabe destacar que otra especie de gecónido del mismo género P. lepidopygus no consume material vegetal (Pérez 2005), a pesar de estar presente en hábitat de Lomas de la Reserva Nacional de Lachay, que presenta una mayor riqueza y cobertura de vegetación. De igual manera, P. reissi en el Bosque Tropical de Tumbes no consumiría material vegetal (Jordán 2006), a pesar de ser una zona con una cobertura vegetal considerable.

Las larvas de insectos fueron un item importante en la dieta de P. angustidigitus y P. gerrhopygus. Sin embargo el consumo de este tipo de presa es poco frecuente para la mayoría de especies de gecónidos, ya que estos presentarían un tipo de estrategia de forrajeo de emboscada (sit-and-wait foraging), caracterizada por el consumo de presas con una alta movilidad (Huey & Pianka 1981). La relativa reducida oferta de recursos alimentarios en el Desierto de Paracas podría explicar este resultado. Cabe men-cionar que otras especies del género Phyllodactylus del Desierto Costero peruano consumen larvas de insectos, como el caso de P. lepidopygus en la Reserva Nacional de Lachay (Pérez 2005). Por lo tanto, P. angustidigitus y P. gerrhopygus presentarían una estrategia de forrajeo intermedia entre forrajeador activo (widely foraging) y forrajeador de emboscada, que involucraría la búsqueda activa de alguna de sus presas.

La semejanza entre las dietas de P. angustidigitus y P. gerrhopy-gus es evidente basados en la similitud de las variables analizadas (por ejemplo: número de tipo de ítems alimentarios, número de presas consumidas, tamaño de ítems consumidos y com-posición). Por otro lado, según los resultados de las simulaciones efectuadas no se observa alguna reducción en la superposición en las dietas de P. angustidigitus y P. gerrhopygus. Por lo tanto, a pesar que los coleópteros son una de las principales presas para ambas especies de gecónidos, no se produciría una competencia debido a la considerable abundancia de este orden de insectos en el medio ambiente.

Estas semejanzas en las dietas de P. angustidigitus y P. ger-rhopygus pueden ser producto en primer lugar de las condi-ciones extremas que enfrentan en el árido desierto de Paracas, que reducirían la oferta de recursos, y en segundo lugar por la cercanía filogenética ya mencionada entre estas especies, que impone limitaciones morfo-fisiológicas que se reflejarían en las similitudes de sus dietas.

223



La cercanía filogenética entre P. angustidigitus y P. gerrhopygus también produciría semejanzas en el nicho temporal (horarios de actividad), que sumadas a las condiciones de extrema aridez del Desierto de Paracas, resultan en similitudes importantes en sus nichos trófico y espacial. Estas importantes similitudes en el uso de los recursos del medio, teóricamente podrían derivar en una potencial competencia entre estos dos gecónidos. Con-siderando estos antecedentes, así como la amplia distribución de P. gerrhopygus, comparada con P. angustidigitus, la gran variedad de hábitat donde P. gerrhopygus está presente en el Desierto Costero peruano, y tomando en cuenta la hipótesis propuesta del reciente ingreso de P. gerrhopygus en la RNP, se evidencia un potencial riesgo para las poblaciones de P. angustidigitus ante una eventual competencia.

La información proporcionada en este trabajo recalca la necesidad de diseñar una adecuada estrategia de conservación para garantizar el estado de conservación de P. angustidigitus; en particular en la Reserva Nacional de Paracas, área natural prote-gida por el Estado y donde la única población conocida de esta especie se ubica. Esta necesidad toma mayor premura porqué la RNP está expuesta a fuertes impactos antrópicos que afectan a la comunidad de fauna silvestre, especialmente a especies poca movilidad y endémicas de esta reserva como P. angustidigitus.

AgradecimientosA Emilio Fuentes, Juan Carlos Heaton y Alberto Guanilo

por la ayuda en el trabajo de campo. A Eliana Quispitúpac por la ayuda en la identificación de algunos insectos. A Vanderlaine Menezes por las sugerencias a este artículo. Al personal de la Reserva Nacional de Paracas por el apoyo logístico, en especial a Luis Paz Soldán y Víctor Quispe. A Raúl Sánchez y Cecilia Rivas del Grupo de Estudios Ambientales del Perú (GEA-Perú) y a World Wildlife Fund – Oficina Programa Perú (WWF-OPP) por el financiamiento de la etapa de campo del proyecto.

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Pérez Z. & Balta


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Hunting pressure on cracids in forest concessions



Hunting pressure on cracids (Cracidae: Aves) in forest concessions in Peru

Javier Barrio

Presión de caza sobre crácidos (Cracidae: Aves) en concesiones forestales en Perú

Centro de Ornitología y Biodiversi-dad – CORBIDI

Santa Rita 105, Of. 2. Urb. Huertos de San Antonio, Lima 33, Perú. Offi-ce phone: (51-1) 3441701, Home phone: (51-1) 2737935.

E-mail: [email protected], [email protected]


AbstractThe impact of timber exploitation on biodiversity is usually increased by hunting in the exploited area. Proper forest management practices on areas under commercial exploitation minimize hunting and damage to the forest. Large species of Cracidae, the most endangered family of birds in the Neotropics, are among the first to be affected in a Neotropical forest damaged by timber-extraction activities, and where at least moderate hunting occurs. Herein an assessment of cracids is carried out in three areas with selective logging in Peru in 2004 and 2005, is used to evaluate hunting pressure. Tree inventory trails were used as transects, and density was calculated using the line transect methodology. Four species of cracids were evaluated, and density was calculated for three of them. The area with lower hunting pressure, Maderyja, showed higher cracid diversity and was the only with the presence of razor-billed curassows (Mitu tuberosum) and blue-throated pining-guans (Pipile cumanensis), two sought-after prey species. Areas where hunting intensity is higher had lower cracid diversity. The density of the M. tuberosum was high in Maderyja: 11.3 ind/km2 (95% CI: 7.4 – 17.3 ind/km2). In contrast, Spix’s guan (Penelope jacquacu) did not show a marked difference among areas, unless compared to heavily hunted sites. The higher diversity of cracids and the density found for razor-billed curassows suggests Maderyja had low hunting pressure in the past and is properly managed towards wildlife. Currently, the Peru-vian Amazon is being opened for forestry concessions and hydrocarbons exploitation and proper management towards wildlife is necessary to guarantee the conservation of susceptible taxa such as cracids.

Keywords. – Cracidae; Distance sampling; Forest management; Hunting; Peru.

Resumen El impacto de la explotación maderera sobre la biodiversidad se incrementa por la caza en la zona explotada. Prácticas adecuadas de manejo forestal en áreas bajo explotación comercial reducen la caza y los daños al bosque. Las especies de aves de gran tamaño como los Cracidae, la familia más amenazada de aves en el Neotrópico, se encuentran entre las primeras afectadas por la extracción madedera y con la actividad de caza aunque sea moderada. En el presente trabajo, como una forma de evaluar la presión de caza, entre 2004 y 2005, se estudiaron las poblaciones de crácidos en tres zonas donde se realiza tala selectiva en el Perú. Senderos para inventario de árboles fueron utilizados como transectos, y la densidad se calculo utilizando la metodología de transecto lineal. Cuatro especies de crácidos fueron evaluados, y la densidad fue calculada para tres de ellos. El área con menor presión de la caza, Maderyja, mostro una mayor diversidad de crácidos y fue la única con la presencia del Paujil Común (Mitu tuberosum) y la Pava de Garganta Azul (Pipile cumanensis), dos codiciadas presas. La diversidad de crácidos fue menor en áreas con intensidad de la caza mayor. La densidad de M. tuberosum fue mayor en Maderyja: 11,3 ind/km2 (95% CI: 7,4 – 17,3 ind/km2). Por el contra-rio, la Pava de Spix (Penelope jacquacu) no mostró diferencia significativa entre las áreas, salvo comparada con sitios con intensa actividad de caza. La mayor diversidad de crácidos y la densidad encontrada para M. tuberosum sugiere que Maderyja tuvo baja presión de la caza en el pasado y tiene un adecuado manejo de la biodiversidad. En la actualidad, la Amazonía peruana se abre para las concesiones forestales y la explotación de hidrocarburos y el manejo adecuado a la vida silvestre es necesario para garantizar la conservación de los taxones sensibles como crácidos.

Palabras clave: Cracidae; transecto lineal; manejo forestal; caza; Perú.

IntroductionDifferences in abundance of cracids (Galliformes: Aves) in

disturbed and undisturbed forest areas has been widely used as indicator of the impacts of deforestation and hunting practices (Brooks 2006, Brooks & Fuller 2006, Silva & Strahl 1991, Strahl & Grajal 1991, Strahl & Silva 1997). Large species of cracids -which have intrinsically low rates of reproduction and are dependent on undisturbed forest-, are usually absent or at very low population densities in forests with medium to high hunting pressure (Begazo & Bodmer 1998, Brooks et al. 2001, Brooks 2006, Cancino & Brooks 2006, O’Neill 1997, Silva & Strahl 1991). On the other hand, larger Cracid species seems to thrive in areas with low or null hunting pressure (Torres 1997, Yahuarcani et al. 2009).

Evaluating how cracids respond to landscape changes has important ecological and conservation implications (Meijaard

et al. 2005, Santamaría & Franco 2000, Strahl & Grajal 1991, Traveset 1998, Yumoto 1999), particularly if they perform important functions in the ecosystem such as seed dispersal or seed predation (Brooks and Fuller 2006, Levey 1994, Muñoz & Kattan 2007, Santamaría & Franco 2000, Yumoto 1999). High fluctuations in population or partial disappearances of cracids in a certain area would notably affect the ecosystem due to their influence on forest regeneration processes (Levey 1994, Meijaard et al. 2005, Santamaría & Franco 2000, Strahl & Grajal 1991, Traveset 1998, Yumoto 1999).

Despite the fact that some Peruvian forestry concessions are located far from human settlements, the impact on wildlife is high when there is uncontrolled hunting, mostly by people working in the concessions (Schulte & Rossiter 2003, Velásquez 2002). The same can be said about native communities which may cause local extinction of wildlife (Bennett & Robinson 2000, Bodmer et al. 1997, Redford & Robinson 1991), even

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Barrio


when only subsistence hunting is involved (Aquino et al. 2001, Peres 2001, Zapata 2001).

In this work, I studied the impacts of perturbations caused by logging and increased wildlife hunting on the abundance and density of cracids. Cracids were evaluated in three areas with selective logging in May – June 2004 and April – September 2005, as part of wildlife rapid assessments of forestry conces-sions in the Amazonian lowlands of southeastern Peru. All of the evaluated areas have been previously active concessions for at least three years.

Material and methodsStudy areas

Five different forestry concessions were analyzed (Fig. 1): three on native community land and two on land leased by the Peruvian government (CFA and Maderija). For the purpose of the paper, the three native communities will be treated as a single unit, as logging and hunting practices are similar in the three areas (AIDER 2004). The rainy season spans November to March, and the dry season from May to September. The study was carried on different months of the year, but all during the dry season so they are considered as comparable. Despite for-est structure might differ among areas, it is not regarded as a cause for large differences in cracid species’ abundances, given the cracid species’ distribution and the use of forest niches by them (Rodríguez-Mahecha et al. 2005). Furthermore, current selective logging practices are carried similarly in all areas, with few selected individual trees being removed, causing perturba-tions that span at most 1-ha each time. In all areas the process follows a scheme where the area is divided in 20 lots, selecting individual trees from one lot each year, in a 20-year plan, when

it starts over.

Native Communities along the Ucayali river (CCNN).- These areas are characterized by non-inundated and seasonally-inundated primary forest, with some secondary forest, all under selective logging (AIDER 2004). Three areas are included, centered at 8º53’30”S 74º15’00”W, 9º14’00”S 74º20’00”W and 9º20’00”S 74º10’30”W. The vegetation is heterogeneous in the three areas, with several dominant species including Ficus sp., Virola sp., Manilkara bidentata and Pseudolmedia laevis. The forest canopy is around 35 m high with some emergent trees higher than 40 m. Forest structure was similar throughout the region, mostly covered with lianas, except for some Palm stands. Topography was mostly flat, low terraces with some low hills. Elevation ranges 150-200 m. The areas endure moderate to heavy hunting year round, that is, hunting occurs at least twice a week throughout the three communities, and daily closer to the towns. I additionally assume, based on data from local people, that the forestry concession land at the three native communities has endured continuous hunting throughout the years, leaving an imprint on cracid abundances.

Consorcio Forestal Amazónico (CFA).- This region is char-acterized by non-inundated primary forest with selective logging. The center of the area was located at 10º24’S, 73º46’W. The veg-etation is heterogeneous and dominated by Ficus sp., Cariniana domesticata, Ocotea sp., Cedrelinga catenaeformis, Terminalia sp. and Virola sp. The undergrowth is semi-open and dominated by the palm Lepidocaryum tessmani. The forest canopy is higher than 40 m and mostly covered with lianas. Topography was mostly nearly flat high terraces with few low terraces to the east. Eleva-tion ranges 280 – 330 m. The area endures moderate hunting throughout the concession, around once a week by the forest inventory and wood extraction crews, which are in the field, but heavy hunting pressure occurs along the northern side, almost daily by local people living close to CFA.

Maderyja.- This region is characterized by non-inundated primary forest with selective logging. The center of the area was located at 11º06’S, 70º08’W. The vegetation is heterogeneous with several dominant species, including Ficus sp., Swietenia macrophylla and Coumarouna odorata. The undergrowth is semi-open and mostly dominated by Giant bamboo (Guadua sp.). The forest canopy is higher than 40 m and mostly covered with lianas. Topography was dominated by undulated high terraces with some small vertical cliffs, and nearly flat low terraces along the main rivers. Elevation ranges 280 – 350 m. Hunting pressure is low in the region, around twice a month by the forest inven-tory and wood extraction crews, and centered on medium-size prey such as peccaries.

Species

Four species of cracids were expected to occur in all the study areas. The species are: Speckled chachalaca (Ortalis guttata), Spix's guan (Penelope jacquacu), Blue-throated piping-guan (Pipile cumanensis), and Razor-billed curassow (Mitu tuberosum). Some characteristics of the species are explained in Table 1.

All four species are widespread and, excluding the Razor-billed curassow, are relatively common in western Amazonian rainforest (Rodríguez-Mahecha et al. 2005, Schulenberg et al. 2007). Despite its preferred habitats, the piping-guan can be seen on terra firme occasionally (Schulenberg et al. 2007). As

Figure 1. Location of the study areas in Peru. Squares indicate the study areas: Native Communities – CCNN (1), Consorcio Forestal Amazónico – CFA (2), and Maderyja (3). Circles include areas with comparative data on cracid species (Cracidae: Aves): Manu National Park (1), Pacaya Samiria National Reserve (2 and 3), and Las Pie-dras (4).

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the curassow avoids secondary growth (Rodríguez-Mahecha et al. 2005) and is one of the most commonly hunted species of the Amazonia (Cancino & Brooks 2006), its presence usually denotes areas in good condition and with low or null hunting.

Trails

Selected trails were previously established for forestry in-ventories and the ones used were separated > 500 m to avoid correlation between them (Buckland et al. 1993, Jiménez et al. 2003). Trails were evaluated approximately for four hours per transect, from 06:00- 10:00 h, and in the afternoon from 15:00 – 19:00 h. Data collected on the trails included species, number of individuals/group, perpendicular distance from the trail to the bird or center of the flock, and coordinates (where possible). Most trails were parallel and routed in a systematic pattern. The native community areas were evaluated during April 2005. Of 14 trails averaging 5.9 km (83 km total), one-half of the trails were evaluated three times each, and the remaining trails were evaluated twice. Total length evaluated was 202 km. at CFA, the evaluation was carried out during May and June 2004. Of 10 five km trails (50 km total), eight trails were evaluated three times, and two were evaluated once. Total length evaluated was 130 km. At Maderyja, the evaluation was carried out during September 2005. Of 13 trails averaging 5.8 km (75 km total) eight trails were evaluated four times each, and five were evalu-ated three times. Thus, total length evaluated was 271 km.

Density and abundance

The line transect sampling methodology was used to estimate density (Buckland et al. 1993). The program Distance, version 6.0 (Buckland et al. 1993), was used to estimate densities of species with at least 40 sightings. Distances to the observed individuals were measured with a 50 m measuring tape and/or with a rangefinder to use the datum in the Distance software. However, if distribution patterns of observations (number of observations in a distance range) are arranged very similar to pre-selected data distribution models of the Distance software,

then fewer sightings may be enough to give a reliable estimate of density, usually corresponding to a coefficient of variability around or less than 30% (Buckland et al. 1993). All models were run by the program to analyze which one fit the data best.

Density is presented as number of individuals/km2. Ad-ditionally, an abundance index was used for the four species, and was calculated as the number of individuals observed/10 km walked. Results were compared to densities and encounter rates calculated in other studies, some of them carried out with other methods, and on different seasons.

Comparisons with other studies

The densities and encounter rates found in this study are compared with density data from two Peruvian protected areas: Manu National Park (Torres 1997) and Pacaya Samiria National Reserve (Begazo 1997, Yahuarcani et al. 2009), and with encounter rates at sites near Manu with hunting pressure along the Las Piedras River (Schulte & Rossiter 2003) (Fig. 1). Relative abundance data from Brazil’s Jaú National Park (Borges et al. 2001) are also compared. Density data for a congener of the razor-billed curassow (Salvin´s curassow Mitu salvini; Johnson 1993) and for the wattled curassow (Crax globulosa, Yahuarcani et al. 2009) are also used here for comparisons.

ResultsFour species of cracids, described in methods, were found

in the three study areas: speckled chachalaca, Spix's guan, blue-throated piping-guan and razor-billed curassow. The Spix’s guan was found in all three areas, the chachalaca was absent from the CFA, and the curassow and piping-guan were only found in Maderyja. The curassow in Maderyja was the only species observed more than 40 times. Based on the distribution pattern of distances and the coefficient of variability of the results for both guans in Maderyja (n= 22 and 23), and the Spix’s guan in CFA (n= 21), densities were also calculated for the guans. The three species were commonly found in pairs or small groups, and density of groups (clusters) was also calculated (Table 2).

SPECIES Average Length (cm)

Average weight (g)

Elevation (m) Habitat preference

Speckled Chachalaca (Ortalis guttata) 50 550 below 1700 Varzea, riverine forest, forest edge, secondary forestSpix’s Guan (Penelope jacquacu) 80 1500 below 1600 Forest edge, Terra firmeBlue-throated Piping-Guan (Pipile cumanensis) 70 1000 below 1100 Riverine forest, VarzeaRazor-billed Curassow (Mitu tuberosum) 85 2300 below 1350 Riverine forest, Terra firme

Table 1. Characteristics of the studied cracid species

Source: Brooks et al. 2001, Rodríguez-Mahecha et al. 2005, Schulenberg et al. 2007.

Locality SpeciesDensity of individuals

(ind./km2 - 95% CI)Density

CVDensity of groups (g/km2 - 95% CI)

Average group size

Number of observations

Encounter rate:

ind./10 km

Encounter rate:

g/10 km

Maderyja Ortalis guttata NA NA NA NA 6 0.44 0.22Maderyja Penelope jacquacu 4.2 (2.3–7.7) 31.6% 2.2 (1.3–4.0) 1.7 23 1.44 0.85Maderyja Pipile cumanensis 5.8 (3.3–10.3) 29.3% 4.6 (2.7–8.1) 1.4 22 1.14 0.81Maderyja Mitu tuberosum 11.3 (7.4–17.3) 21.6% 6.9 (4.6–10.2) 1.7 41 2.62 1.51

CFA Penelope jacquacu 5.9 (3.5–9.9) 26.9% 3.6 (2.2–5.9) 1.8 21 2.85 1.60CCNN Ortalis guttata NA NA NA NA 3 0.40 0.15CCNN Penelope jacquacu NA NA NA NA 7 0.45 0.34

Table 2. Densities and encounter rates calculated for all species of cracids in the studied areas

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The curassow in Maderyja had by far the highest density of the four species in any area with 11.3 ind/km2 (Table 2). Densities for the piping-guan in Maderyja and the Spix’s guan in Maderyja and CFA were more or less similar when considering individu-als, ranging 4.2 – 5.9 ind/km2 (see Table 2). The chachalaca was found on few occasions in Maderyja and CCNN, and therefore only the encounter rate was calculated (Table 2).

The encounter rate for the Spix’s guan in CFA and the razor-billed curassow in Maderyja were highest with 2.85 and 2.62 ind/10 km, respectively (Table 2). However, encounter rate results are not comparable, given that species do not have the same probability of being detected, and the distribution of observation distances differ among them.

Discusion Razor-billed curassow

The encounter rate of the curassow in Maderyja (2.6 ind/10 km) is much higher than encounter rates found at Las Piedras (0.0 – 1.2 ind/10 km; Schulte & Rossiter 2003). This species was not found in CCNN along the Ucayali River or in CFA. The contrast in densities between Maderyja and the hunted sites may suggest that curassows could be affected by hunting and population recovery takes several years (Begazo & Bodmer 1998, Estudillo-Lopez 1988, Silva & Strahl 1991, Strahl & Grajal 1991). In Las Piedras, hunting in prior years seems to have influenced the curassow population more than current hunting, as there is no statistical difference between areas with and without timber activity (Schulte & Rossiter 2003).

The density found in Maderyja is comparable to densities found in a year-round study at Manu National Park (15.7 ind/km2; Torres, 1997), and it is much higher than the reported inside Pacaya-Samiria National Reserve (1.7 ind/km2; Begazo 1997), or at hunted sites surrounding Pacaya-Samiria (0.02 –2.1 ind/km2; Begazo 1997). In Jaú National Park the species is recorded as rare, despite only light hunting in the area (Borges et al. 2001). Density of Salvin´s curassow (Mitu salvini), an ecologically similar congener to M. tuberosum, was calculated as 3.8 ind/km2 in Ecuadorian terra-firme forest with low hunt-ing pressure, and 1.6 ind/km2 in areas with moderate hunting pressure (Johnson 1993). Density of the rare and similar sized wattled curassow (Crax globulosa) in an area of Pacaya Samiria National Reserve was calculated as 3 – 4 ind/km2 and 0.8 – 1.5 groups/km2 (Yahuarcani et al. 2009).

Spix’s guan & Blue-throated piping-guan

The encounter rate found for Spix’s guan in CFA (2.9 ind/10 km) is twice as high as the rate in Maderyja (1.4 ind/10 km), which in turn is twice as high as the highest density found in any of the CCNN evaluated along the Ucayali river (0.14 – 0.7 ind/10 km). Yet, the encounter rates found in Maderyja and CFA are lower than that of several of the six areas evaluated along Las Piedras river (1.6 – 6.0 ind/10 km; Schulte & Rossiter 2003). The blue-throated piping-guan was not found around CCNN or in the CFA. The encounter rate for blue-throated piping-guans in Maderija (1.1 ind/10 km) is higher than Las Piedras (0.1 – 0.7 ind/10 km; Schulte & Rossiter 2003).

The density of Spix’s guan is lower in Maderyja (4.2 ind/km2) and CFA (5.9 ind/km2) than in Manu (19.8 ind/km2; Torres, 1997), but can be compared to fully protected zones

of Pacaya-Samiria (5.5 ind/km2, 95% CI = 3.2 – 9.2; Begazo 1997). The density of the blue-throated piping-guan in Maderyja (5.8 ind/km2) is comparable to Pacaya-Samiria (6.8 ind/km2, 95% CI= 3.3 – 13.8; Begazo 1997), and it is much higher than Manu (1.8 ind/km2; Torres, 1997). Heavily hunted areas outside Pacaya Samiria have lower densities of both species (0.22 and 0.44 for Spix’s and piping-guans, respectively; Begazo 1997). In Jaú National Park, the Spix´s guan was only infrequently recorded, while the blue-throated piping-guan was considered rare (Borges et al. 2001).

Densities and encounter rates for both guans are more or less stable in areas with low hunting, where the pressure is distributed over several species, so that guans are only hunted occasionally. However, in areas with continuous hunting such as throughout CCNN, hunting pressure of guans increases because of the lack of other prey which was already over-hunted to local extinction. Differences in proportions of preferred habitats and competi-tion may explain asymmetric encounter rate values between the two species among areas studied or used for comparisons. For example, Spix’s guans prefer terra firme forest whereas piping-guans prefer varzea (seasonally inundated forest) and riverine forests (Brooks et al. 2001). Interestingly, the area of varzea and riverine forests in Maderija is small compared to the concessions on CCNN or CFA; nevertheless, Maderija was the only study area where piping-guans were found. The density of piping-guans found there indicates a healthy population along its riverine forests.

Hunting and logging throughout the area

Uncontrolled or excessive hunting may cause a larger impact on the function of the forest than selective logging (Bennett & Robinson 2000, Meijaard et al. 2005). Trails and road networks inside forestry concessions facilitate hunting and can cause an increase in hunting pressure. The main cause of differences in large cracid densities is human perturbations (Begazo & Bodmer 1998, Brooks et al. 2001, Cancino & Brooks 2006, O’Neill 1997).

In other areas of the Amazon curassows are the most preferred game birds as they are large and easy to find in areas where the population is stable (e.g. Brooks et al. 2001). Hunting was still low and under supervision based on controls by the timber company at the main road at Maderyja.

The high abundance of razor-billed curassows and their unwary behavior might corroborate that the hunting level in Maderyja was very low and forest structure was adequate. Other studied areas in CCNN were heavily hunted in the past, and thus, lacked razor-billed curassows. Unperturbed primary Ama-zonian forests with little or no hunting are correlated with the abundance of large cracids (Aranibar-Rojas & Hennessey 2006, Begazo 1997, Brooks 1999, O’Neill 1997, Silva & Strahl 1991). However, in the case of guans, extension of preferred habitats and competition between species of more or less similar size and habits might be taken into account when comparing sites (Remsen & Cardiff 1990). If there is a decrease in the number of Cracid density or if their behavior becomes more wary we can assume an increase in hunting pressure has occurred. As current numbers indicate it might be possible to maintain an area under selective logging while Cracid populations remain stable. If the damage to the forest is low under selective logging,

229



and hunting is directed towards less susceptible wildlife species, then the impact on cracids should be low in turn.

Conservation and Development

The populations of Cracid species are primarily affected by hunting and habitat destruction (Brooks & Fuller 2006, Mei-jaard et al. 2005, Rodríguez-Mahecha et al. 2005). Some cracid species use secondary forests, but large areas of primary forest free of hunting are necessary for their conservation (Begazo & Bodmer 1998, Borges 1999). At present, when most of the Peru-vian Amazon is being deforested due to forestry concessions and/or oil or gas exploration and exploitation; proper management towards wildlife is necessary to guarantee the conservation of the taxa most susceptible to be affected, such as cracids.

Despite the four species of cracids treated here are considered not to be threatened by the IUCN red list, in all cases it is stated that the population trend appears to be decreasing (IUCN 2010). Moreover, some of the species are not only decreasing but have disappeared from large tracts of the Amazonian rainforest or occur at very low densities. A comprehensive assessment on the razor-billed curassow and the blue-throated piping-guan, species affected by unsustainable hunting (Begazo & Bodmer 1998), might show a declining trend sufficient as to be listed as endangered species.

AcknowledgementsThe data used in this study were obtained while conducting

wildlife evaluations for the World Wildlife Fund-Peru (WWF), under the project CEDEFOR. I am grateful to WWF for the opportunity to publish some of the results. D. Brooks was invaluable reviewing the manuscript. I thank F. Angulo and R. McNeil for reviewing an early manuscript. I also thank all the people that helped during the evaluations.

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Diversidad de mamíferos en la cuenca media del río Tambopata



Diversidad de mamíferos en la cuenca media del río Tambopata, Puno, Perú

Víctor Pacheco1,2, Gisella Márquez1, Edith Salas1 y Oscar Centty1

Mammal diversity in the middle basin of the river Tambopata, Puno, Peru

1 Departamento de Mastozoolo-gía, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Apartado 14-0434, Lima-14, Perú.

E-mail Víctor Pacheco: [email protected]

2 Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.


ResumenEl presente trabajo documenta la diversidad de mamíferos en la cuenca media del río Tambopata, uno de los vacíos de información más importantes del Perú. Se evaluaron cinco localidades en Puno (San Fermín 850 m, Curva Alegre 950 m, Challohuma 1200 m, Yanahuaya 1600 m y Yanacocha 1985 m). El esfuerzo de cap-tura fue de 7072 trampas noche y 201 redes noche. Se registraron 76 especies en el área de estudio de los cuales 16 especies estaban bajo alguna categoría de conservación. Los murciélagos y los roedores fueron los órdenes más diversos (67,5%). Los índices de diversidad (H’ y Simpson) de los mamíferos menores muestran una correlación negativa y moderada con la altitud. La Abundancia Relativa (AR) de los murciélagos tuvo una fuerte correlación negativa respecto de la altitud, mientras que los mamíferos pequeños terrestres una fuerte correlación positiva. Los marsupiales Marmosa (Micoureus) demerarae, Marmosops bishopi y Marmosops impavidus; el roedor Neacomys musseri; y los murciélagos Platyrrhinus albericoi, P. masu, P. nigellus, Eumops auripendulus y Cormura brevirostris son los primeros registros para el departamento de Puno. Las especies de roedores Oxymycterus juliacae y Akodon baliolus son consideradas validas. Las especies Sturnira lilium y Akodon baliolus fueron las que obtuvieron una mayor AR. Nuestros resultados, adicionados a literatura previa, indican que la cuenca del río Tambopata alberga actualmente 141 especies de mamíferos. Finalmente, reco-mendamos la extensión de la zona sur de la Zona de Amortiguamiento del PNBS hasta los bosques montanos de Yanacocha, para la protección de la fauna de la cuenca media del río Tambopata.Palabras Clave: Diversidad, Mamíferos, Puno, Tambopata, Gradiente altitudinal, Conservación.

AbstractThis study documents the mammalian diversity in the Tambopata River middle basin, one of the most important information gaps in Peru. Five sites were evaluated in Puno (San Fermín 850 m, Curva Alegre 950 m, Challo-huma 1200 m, Yanahuaya 1600 m, and Yanacocha 1985 m). The trapping effort was 7072 trap-nights and 201 mistnet-nights. 76 species were recorded in the study area, including 16 species under some conservation’s category. Bats and rodents were the most diverse orders (67.5%). The diversity indices of Shannon-Wiener and Simpson for small mammals show a moderate and mild negative correlation with elevation, respectively. Meanwhile the altitude is negatively correlated with the relative abundance (RA) of bats, and positively with the RA of non-volant mammals. The marsupials Marmosa (Micoureus) demerarae, Marmosops bishopi and Marmosops impavidus; the rodent Neacomys musseri, and bats Platyrrhinus albericoi, P. masu, P. nigellus, Eumops auripendulus and Cormura brevirostris are first records for the department of Puno. Akodon baliolus and Oxymycterus juliacae are considered valid species. The species Sturnira lilium and Akodon baliolus were those with the highest RA. Our records, added to published and unpublished data, indicate that the Río Tam-bopata watershed is habitat of 141 species of mammals. Finally, we recommend the extension of the southern part of the buffer zone of the PNBS to include the montane forests of Yanacocha, to protect the unique middle-elevation fauna of the Río Tambopata watershed.Kewwords: Diversity, Mammals, Puno, Tambopata, Altitudinal gradient, Conservation.

IntroducciónEl Perú, con 508 especies, ocupa el quinto lugar en diversidad

de mamíferos en el mundo (Pacheco et al. 2009) debido a la gran complejidad geográfica, climática y de ambientes; caracte-rísticas relacionadas a la presencia de la Cordillera de los Andes y la Corriente Peruana. Esta diversidad varía según la región biogeográfica del país, con la mayor diversidad de especies en la Selva baja (Voss & Emmons 1996, Emmons & Feer 1997, Pacheco 2002, Pacheco et al. 2009), seguido por las Yungas y otras regiones biogeográficas (Pacheco et al. 2009).

Una de las zonas poco conocidas, en su diversidad de mamífe-ros es la cuenca media del río Tambopata, en el departamento de Puno. Esta zona se encuentra cerca al Parque Nacional Bahuaja Sonene (PNBS), área importante para el país por pertenecer al núcleo del Corredor de Conservación Vilcabamba-Amboró, uno de los corredores de conservación más importantes en el mundo (Ministerio de Agricultura 2003). El río Tambopata nace de los nevados del altiplano peruano- boliviano en La Paz y corre en dirección SO-NE hasta la localidad de San Fermín, cambiando

de allí en dirección SE-NO hasta desembocar aguas abajo en el río Madre de Dios. La cuenca media, arriba de los 800 m de altitud incluye hábitats de bosque pre-montano tropical y bosque montano.

Esta zona se encuentra poco documentada, con pocos in-ventarios realizados por Hinojoza et al. (1987), Patton y Smith (1992) y Da Silva (1998), pero no se cuenta con un inventario completo de mamíferos. No obstante, Pacheco et al. (2007b), usando métodos deductivos e inductivo (Maxent) estimaron que dicha zona alberga una alta cantidad de especies endémicas.

En este contexto el presente trabajo contribuye a documentar la composición y diversidad de mamíferos de la cuenca media del río Tambopata durante dos expediciones realizadas, una en la época seca y otra en la época húmeda, y la revisión de bases de datos y literatura especializada, con los objetivos de: 1) Pro-ducir una lista de especies presentes para el área de estudio, 2) Determinar la abundancia relativa e índices de diversidad a lo largo de una gradiente altitudinal, 3) Evaluar el estado de con-servación de las especies endémicas, raras, o listadas en alguna

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Pacheco1 et al.


categoría de conservación y 4) Sugerir la conservación de áreas basadas en criterios de diversidad, endemismo y presencia de especies amenazadas.

Área de estudio.- La cuenca del río Tambopata es una región muy extensa, cuya parte baja es mejor conocida por cruzar el PNBS. Para el presente trabajo se evaluaron cinco localidades en la cuenca media del río Tambopata, de 850 m a casi 2000 m de elevación, en el año 2009. En la primera etapa se evaluaron dos localidades con hábitats pre-montanos bajos: Curva Alegre y San Fermín, por aproximadamente 20 días, del 11 al 31 de mayo. En la segunda salida se evaluaron 3 localidades con hábitats pre-montanos y montanos: Yanacocha, Yanahuaya y Challohuma por aproximadamente 27 días, del 12 de agosto al 09 de septiembre (Fig. 1). Los datos de coordenadas y elevación para las 5 localidades se presentan en la Tabla 1.

Localidades.-

San Fermín (850 m).- En el distrito de San Pedro de Pu-tina Punco, dentro de la Zona de Amortiguamiento (ZA) del PNBS. Incluye los hábitats de bosque pre-montano bajo, pacal y cafetal. El bosque pre-montano bajo muestreado cerca de la quebrada San Fermín presenta pendiente suave con pocos árboles grandes y rectos de 25m de altura aprox., con abundantes lianas cubiertas de epífitas y musgos; y algunas palmeras; el sotobosque es relativamente abierto y el suelo presenta bastante humus. El pacal, compuesto por abundantes bambúes, está ubicado en el margen del río Tambopata, donde el suelo es arenoso pero por sitios es más pedregoso, en general presenta poca vegetación. Y el cafetal se encuentra representado por el monocultivo de café. El ambiente es en general muy húmedo.

Curva Alegre (950 m).- En el distrito de San Pedro de Putina Punco, dentro de la Zona de Amortiguamiento (ZA) del PNBS. Incluye los hábitats de bosque pre-montano bajo, ecotono bosque-río y cultivos de cítricos de naranja, mandarina,

Figura 1. Ubicación de localidades muestreadas. PNBS= Parque Nacional Bahuaja Sonene. Localidades: 1=Yanaco-cha, 2=Yanahuaya, 3=Challohuma, 4=Curva Alegre y 5=San Fermín.

Localidad Unidad de vegetación Transectos Altitud (msnm)Coordenadas

Sur Oeste

Yanacocha Bosque montano

Pun-111941 -14,1933 -69,2558

Pun-12Pun-13

1985 -14,1925 -69,2542Pun-14

YanahuayaPacal

Pun-151643 -14,2411 -69,1711

Pun-16

Diversos cultivos (Bosque pre-montano)Pun-17

1623 -14,2408 -69,1711Pun-18

ChallohumaCultivos de cítricos

Pun-191200 -14,2097 -69,1489

Pun-20

Bosque pre-montanoPun-21

1265 -14,21 -69,1453Pun-22

Curva AlegreBosque premontano bajo

Pun-01

950 -14,0417 -68,9614

Pun-02Pun-03Pun-04

Ecotono bosque-ríoPun-05Pun-06

San FermínCafetal

Pun-07

850 -13,9436 -68,9761Pun-08

Pacal Pun-09Bosque pre-montano bajo Pun-10

Tabla 1. Ubicación de los lugares de muestreo en la cuenca media del río Tambopata.

233



lima y toronja. El bosque pre-montano bajo muestreado presenta parches de bosque secundario pero se encuentra representado principalmente por cerros llenos de vegetación frondosa con pre-sencia de árboles altos de unos 25 m de altura aprox. y palmeras, con sotobosque cerrado. La zona de ecotono se encuentra en las faldas de cerros abruptos al borde de un río no muy caudaloso, la vegetación es densa y herbácea con pocos arbolillos y el suelo es pedregoso con árboles caídos.

Challohuma (1200 m).- En el distrito de San Juan del Oro, fuera de la ZA del PNBS. Incluye los hábitats de bosque pre-montano y cultivos de cítricos de naranja, mandarina y limas dispersos por toda la zona. El bosque pre-montano presenta pendiente pronunciada, con algunos árboles grandes y rectos de hasta 15m de altura y con un diámetro de grosor de 50 cm aproximadamente; con presencia de lianas cubiertas de epífitas y musgos. Suelo cubierto por abundantes herbáceas (algunas con tallo y hojas espinosas), con abundante humus y presencia de sitios pedregosos donde se forman algunos cuerpos de agua. Ambiente muy húmedo.

Yanahuaya (1600 m).- En el distrito de Yanahuaya, fuera de la ZA del PNBS. Incluye los hábitats de pacal y bosque pre-montano con presencia de diversos cultivos. Ambos hábitats son de pendiente suave. El pacal con abundantes bambúes y árboles delgados, la mayoría secos, con alturas de 6 a 12m de altura aprox., se encuentra rodeando un cultivo de maíz; el suelo está generalmente cubierto con abundantes hojas secas de bambú y pasto, aunque por algunos sitios es pedregoso. El bosque pre-montano presenta un suelo pedregoso con presencia de árboles pequeños y delgados, donde se cultivan platanales, cafetales, piñas y yucas. En general el ambiente es seco.

Yanacocha (1985 m).- En el distrito de Alto Inambari, fuera de la ZA del PNBS. Incluye el hábitat de bosque monta-no. Cerros con presencia de parches de bosque secundario. La vegetación es semi frondosa, con árboles delgados, medianos y grandes de aprox. 15m de altura, en su mayoría cubiertos de humus y lianas. Suelo limoso, muy húmedo, lleno de hojarasca y pastos, algunas zonas son rocosas, con presencia de cuerpos de agua sobre las rocas grandes y la pendiente va de moderada a fuerte. El área está cerca a una zona poblada pero hay pocos cultivos de cítricos. El ambiente en general es muy húmedo con densas neblinas por las mañanas.

Material y métodosLa metodología consistió en el uso simultáneo de trampas y

redes en los diversos tipos de hábitats siguiendo la metodología detallada en Pacheco et al. (2007a). Se emplearon trampas de golpe (Museum Special y Víctor), trampas de caja (Sherman live trap), líneas pitfall y redes de niebla, todas ubicadas en sitios óptimos, dedicándose siete días de trampeo por localidad de muestreo. Las trampas fueron dispuestas en transectos de 30 estaciones, con un par de trampas por estación, por lo ge-neral una combinación de Víctor-Sherman o Museum Special-Sherman; y con una separación de aproximadamente 10 m entre las estaciones de trampeo, en un hábitat relativamente homogéneo. El cebo fue estándar, consistente en una mezcla de avena, mantequilla de maní, vainilla, miel de abeja, pasas y diferentes tipos de semillas para canarios. Las trampas fueron armadas en la tarde, revisadas en las primeras horas de la mañana y cebadas nuevamente en la tarde.

La evaluación de murciélagos se realizo utilizando redes de niebla de 12 m o 6 m de largo por 2,5 m de alto dispuestas en lugares óptimos, como caminos o quebradas, cerca de posibles refugios (e.g., cuevas, acantilados) y áreas de forrajeo (e.g., cerca de árboles con frutos, humedales, estanques). Las redes fueron revisadas cada hora aproximadamente, entre las 18:00 y las 24:00; cerrándose en la última revisión. Las redes fueron también cambiadas de lugar regularmente para cubrir los diferentes tipos de hábitats. En total se evaluaron 19 transectos para la captura de mamíferos no voladores y 10 transectos para voladores; con un esfuerzo de muestreo total de 7072 trampas noche y 201 redes noche (Tabla 2).

Los especímenes capturados se preservaron como pieles, cráneos y carcasas, o ejemplares completos en líquido (fijado en formol al 10% por 10 días y luego preservado en alcohol al 70%), y fueron identificados con un número de colector. Los especímenes se sacrificaron mediante dislocación cervical o por inyección intramuscular de una sobredosis del anestésico Keta-mina al 10%, en una dosis de 20 mg por kilogramo de peso. Se registraron los datos del lugar de muestreo, tipo de hábitat, la estación y tipo de trampa. Adicionalmente, se tomaron las medi-das estándar (longitud total, cola, pata y oreja; además longitud del antebrazo y el trago para los murciélagos), el peso, sexo, edad y la condición reproductiva de cada espécimen colectado. Los especímenes se encuentran depositados en el Departamento de Mastozoología del Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima-Perú, para cualquier referencia o estudio posterior.

La presencia de los mamíferos de mayor tamaño fue eva-luada mediante entrevistas y registros directos (observaciones, vocalizaciones, etc.) e indirectos (huellas, heces, madrigueras, etc.). Se entrevistó a pobladores o trabajadores locales, prefe-rentemente varones residentes en el área de estudio, con ayuda de un modelo de preguntas preestablecidas e ilustraciones de especies probablemente presentes en la zona (ver Emmons & Feer 1997 y Pacheco et al. 2007a). Las observaciones registradas en los lugares de muestreo se realizaron durante el estableci-miento o la revisión de los transectos de mamíferos pequeños, o durante el desplazamiento entre localidades, anotándose para cada observación la hora, ubicación georeferenciada, tipo de vegetación y número de individuos. Las especies registradas a través de encuestas u observaciones no fueron incluidas en los análisis cuantitativos.

En el presente trabajo se sigue principalmente la nomen-clatura taxonómica empleada en Pacheco et al. (2009) quienes

Localidad Unidad de Vegetación

Trampas noche Redes noche

NT EC NT ECYanacocha BM 4 1680 2 51Yanahuaya PC, DC 4 1440 2 42Challohuma BPM, CR 4 1432 2 41Curva Alegre BPB, E 4 1440 2 42San Fermín CF, PC, BPB 3 1080 2 25TOTAL 19 7072 10 201

Tabla 2. Esfuerzo de muestreo de pequeños mamíferos no voladores y voladores por localidad evaluada en la cuenca media del río Tam-bopata. Donde: BM = bosque montano, BPM=bosque pre-montano, BPB = bosque pre-montano bajo, E = ecotono bosque-río, CF= cafetal, PC = pacal, DC = diversos cultivos, CR = cultivo de cítricos. NT = No transectos. EC = esfuerzo de captura.

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Pacheco1 et al.


incorporaron cambios sobre los presentados en Wilson y Reeder (2005) y Gardner (2008), sin embargo nosotros consideramos a los órdenes Pilosa y Cingulata como subórdenes de Xenarthra siguiendo la taxonomía de Van Dijk et al. (1999), Springer et al. (2003), Nishijara et al. (2006) y Nishijara et al. (2009). Los nombres comunes empleados siguen a Pacheco et al. (2009). Para un estimado completo de la cuenca del Río Tambopata se incorporan los registros de Ascorra y Orihuela (in litt.) y Foster et al. (1994), cuya nomenclatura fue previamente actualizada.

Para estandarizar el esfuerzo de muestreo, este se expresa como trampas noche para el caso de los pequeños mamíferos no voladores y como redes noche para los mamíferos voladores. Se determina la abundancia relativa (AR) de una especie en relación al esfuerzo de captura empleado. Así, la abundancia relativa de los marsupiales y roedores es el número de individuos capturados (incluyendo los liberados) por cada 100 trampas noche, y el de murciélagos es el número de individuos capturados (incluyendo los liberados y excluyendo los recapturados) por cada 10 redes noche. El esfuerzo de captura por cada localidad se presenta en la Tabla 2.

La diversidad de los lugares de muestreo fue estimada en base a la riqueza de especies (S), los índices de diversidad de Shannon-Wiener, de Simpson y equitatividad (Krebs 1989). Se utilizó el coeficiente de correlación de Pearson para evaluar la relación entre la abundancia relativa y la diversidad de mamíferos con la elevación.

El estado de conservación de las especies, especialmente las endémicas y amenazadas, fueron evaluadas con el contexto de la legislación vigente (Decreto Supremo Nº 034-2004-AG), y los acuerdos internacionales (CITES 2010, IUCN 2008).

ResultadosComposición de especies

Se obtuvieron 471 especímenes, de los cuales 143 especíme-nes fueron liberados después de haber determinado la especie y tomado sus medidas. Se obtuvieron también 17 observaciones de mamíferos medianos o grandes, además de varias entrevistas consideradas confiables.

Las revisiones taxonómicas para la determinación de las especies confirman la presencia de 76 especies de mamíferos nativos para las cinco localidades evaluadas en la cuenca media del río Tambopata, las que incluyen cinco didelfimorfios, tres xenarthros, ocho primates, 18 roedores, un lagomorfo, 33 murciélagos, cuatro carnívoros, un perisodáctilo y tres cetartio-dáctilos (Apéndice 1).

Como era de esperarse en el área de estudio, los murciélagos (33 especies, 42,8%) y los roedores (19 especies, 24,7%) fueron los órdenes más diversos, sumando ambos el 67,5% del total de especies, mientras que los otros siete órdenes reportados acumulan solo el 32,5% de especies. Dentro de estos órdenes, las familias Phyllostomidae y Cricetidae fueron las más repre-sentadas (87,50 y 52,63% respectivamente). Los lagomorfos y perisodáctilos, cada uno con una sola especie, fueron los órdenes menos diversos. Por otro lado, a nivel de familias, los roedores, los murciélagos y los carnívoros presentaron la mayor diversidad, con siete, tres y tres familias respectivamente.

Se sigue aquí a Allen (1900) al reconocer a Oxymycterus julia-cae como especie valida. Un ejemplar capturado en Challohuma

presenta la nariz ancha, en forma de trompa y con la punta levantada hacia arriba, el rostrum proporcionalmente ancho y otras características que concuerdan con Allen (1900) y que no están presentes en ejemplares de O. inca encontrados en la misma cuenca a menor elevación. Por otro lado, Akodon baliolus fue des-crito como A. aerosus baliolus por Osgood (1915) en base a una serie de Inca Mines, río Inambari, Puno. Sin embargo, Smith y Patton (2007) demostraron que aerosus no es monofilético. Pre-viamente, Patton y Smith (1992) conservativamente incluyeron baliolus, así como surdus, dentro de aerosus, remarcando que uno o ambos podrían ser especies válidas distintas de aerosus. Patton et al. (1990) también documentaron variaciones extensivas en número diploide entre poblaciones de aerosus, con 2n 40 en el departamento de Ayacucho, 22 en el departamento de Cuzco y 38 en Puno. Además, se sustenta aquí el reconocimiento de baliolus al encontrar que este taxa tiene los nasales cortos, que no se extienden mas allá de los premaxilares, lo cual no es visto en muestras de aerosus s.s. de Ecuador y otras poblaciones del norte y centro del Perú. Estos argumentos taxonómicos son tratados en extenso en una publicación aparte.

Entre las especies registradas, varios son nuevos registros re-gionales o proporcionan información adicional sobre la especie. Los marsupiales Marmosa (Micoureus) demerarae y Marmosops bishopi, capturados en San Fermín, Yanahuaya, Yanacocha; y Challohuma respectivamente, son los primeros registros para el departamento de Puno. El marsupial Marmosops impavidus, capturado en Yanahuaya y Challohuma, representa el primer registro para el departamento de Puno y el más austral en su distribución. El marsupial Monodelphis peruviana, es una especie muy rara siendo nuestro ejemplar colectado en Curva Alegre el segundo registro conocido para Puno. El roedor Neacomys mus-seri capturado en San Fermín, viene a ser el primer registro para Puno y el más austral conocido para la especie. Los murciélagos Eumops auripendulus capturado en Challohuma, Platyrrhinus nigellus capturado en Curva Alegre y el murciélago Platyrrhi-nus masu capturado en San Fermín, Curva Alegre, Yanahuaya y Yanacocha, representan también primeros registros de sus especies para el departamento de Puno. El murciélago Platyrr-hinus albericoi, capturado en San Fermín y Curva Alegre, viene a ser el primer registro para el departamento de Puno a menor elevación. Se registra Carollia manu a 850 m en San Fermín, 630 m más abajo que el rango de elevación mínimo conocido (1480 m, Pacheco et al. 2004). Esta especie fue encontrada en simpatría con C. perspicillata, C. brevicauda y C. benkeithi. El murciélago Histiotus velatus capturado en Challohuma es una especie rara y nuestros registros son los primeros de su especie para Puno. Adicionalmente también encontramos en la colec-ción MUSM el primer registro de Cormura brevirostris para el departamento de Puno.

Al compararse las localidades evaluadas (Apéndice 1, Fig. 2), se observa que San Fermín y Curva Alegre, ambas a menor elevación y en bosque pre-montano bajo tropical, registraron la mayor diversidad de especies con 40 y 38 especies respectiva-mente, mientras que Yanahuaya fue el lugar menos diverso con 21 especies. A nivel de familias y órdenes, Curva Alegre es la localidad más diversa (Apendice 1). Yanahuaya, con un hábitat de pacal en un bosque pre-montano seco, resalta por ser la lo-calidad más diversa dentro del orden Rodentia. San Fermín y Curva Alegre también presentaron una notable diversidad dentro del orden Chiroptera (Fig. 2). También se observa que la mayor

235



diversidad del orden Primates se concentra a menores elevaciones en las localidades de San Fermín, Curva Alegre y Challohuma a 850, 950 y 1200 m respectivamente. En general, el número de especies de mamíferos en la cuenca media del río Tambopata disminuye mostrando una correlación negativa significativa (P < 0,05) con el aumento de la elevación (r= -0,93).

El oso de anteojos (Tremarctos ornatus) registrado por heces y marcas de sus garras en un árbol en Yanacocha y Challohuma respectivamente son dos reportes indirectos de la presencia del oso andino en la cuenca media del río Tambopata, confirmando su actual distribución en el departamento de Puno. Además el registro de Challohuma evidencia ser hasta el momento, el registro más austral confirmado para la distribución del oso andino en el Perú (Márquez & Pacheco 2010).

Finalmente, se presenta una lista actualizada de la mastofauna presente en el área del Tambopata basada en nuestros registros y de publicaciones previas (Apéndice 1), sumando un total de 141 especies de mamíferos; 114 presentes en la cuenca baja y 76 en la cuenca media; mostrando que la mayor diversidad de mamíferos se halla a elevaciones bajas.

Abundancia relativa

Se obtuvieron datos de abundancia relativa (AR) para las especies capturadas y se analizaron para el grupo de mamíferos no voladores (marsupiales y roedores) y voladores (murciélagos). En el primer grupo se observa que la localidad de Yanahuaya registra la mayor AR seguida de Challohuma y Yanacocha con valores similares. San Fermín registra los valores de AR más bajos. Al parecer AR más altos están relacionadas con hábitats de elevaciones altas dado que muestran una correlación posi-tiva moderada con la elevación (r= 0,72). En los bosques pre-

montanos de Yanahuaya el roedor Akodon baliolus alcanzó la más alta AR, mientras que a menores elevaciones en San Fermín y Curva Alegre Euryoryzomys nitidus fue el más abundante. Los didelfimorfios Marmosops noctivagus y Monodelphis peruviana fueron más bien raros, con AR muy baja (Tabla 3).

Para los murciélagos, la localidad de Curva Alegre presenta la mayor abundancia seguida de San Fermín. Yanahuaya registra los valores de AR más bajos. La correlación negativa moderada entre la AR y la elevación (r= -0,76) sugiere que la AR es más alta a menores elevaciones (Tabla 4). En el bosque pre-montano bajo tropical de San Fermín las especies Sturnira lilium y Carollia benkeithi fueron las más abundantes, mientras que en Curva Alegre y Yanacocha, Sturnira lilium es la especie con mayor AR. Esta última especie es también la que registra la mayor AR en toda el área de estudio. En Challohuma, Uroderma bilobatum e Histiotus velatus son las especies más abundantes, mientras que para Yanahuaya es Carollia brevicauda.

Los registros realizados por avistamientos, encuestas, huellas, vocalizaciones, heces, etc. proporcionaron un estimado cualitati-vo de abundancia. En San Fermín se han realizado avistamientos de pichicos Saguinus fuscicollis, machines Cebus apella, frailecillos Saimiri boliviensis y maquisapas Ateles chamek; los cuales son considerados frecuentes por los pobladores locales. También se registraron vocalizaciones casi diarias del mono coto Alouatta sp., probablemente A. sara. en Pampa Grande, poblado cercano a San Fermín y en Challohuma se observó una mascota del machín negro Cebus apella, de igual forma para esta última localidad se observó una mascota del pichico Saguinus fuscicollis y una mas-cota de una cría del tocón de Madidi Callicebus aureipalatii, el cual provino de zonas más bajas del río Tambopata, de la selvas de San Pedro de Putina Punco, según comentaron sus dueños. En San Fermín se registraron todos los avistamientos de ardillas reportadas en el presente trabajo. En todas las localidades excepto en Yanacocha se registraron vocalizaciones diarias del cono-cono boliviano Dactylomys boliviensis, considerado por nosotros como una especie localmente abundante.

Figura 2. Número de especies de mamíferos registradas por locali-dad en la cuenca media del río Tambopata. Se considera el total de registros por captura, encuesta, avistamiento, huellas, heces y otros.

Espe

cies

San

Ferm

ín

850

m

Cur

va A

legr

e 95

0 m

Cha

llohu

ma

1200

m

Yana

huay

a

1600

m

Yana

coha

1985

m

Akodon baliolus 0,91 2,08 0,95Euryoryzomys nitidus 0,28 0,83Hylaeamys perenensis 0,07Lenoxus apicalis 0,07 0,24Neacomys musseri 0,09Neacomys spinosus 0,07 0,24Nephelomys keaysi 0,14Oecomys bicolor 0,09 0,07Oligoryzomys destructor 0,35 0,07 0,10Oxymycterus juliacae 0,07Marmosa (Micoureus) demerarae 0,09 0,07 0,18Marmosops bishopi 0,35Marmosops impavidus 0,07 0,07Marmosops noctivagus 0,07Monodelphis peruviana 0,07

Total 0,56 0,97 1,89 2,57 1,79

Tabla 3. Abundancia relativa de mamíferos no voladores por localidad evaluada en la cuenca media del río Tambopata.

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

San

Fer

mín

Cur

va A

legr

e

Cha

llohu

ma

Yana

huay

a

Yana

coch

a

N°d

e es

peci

es

DidelphimorphiaXenarthraPrimates

RodentiaLagomorphaChiroptera

CarnivoraPerissodactylaCetartiodactyla

850 m 950 m 1200 m 1600m 1985 m

236

Pacheco1 et al.


Índices de diversidad

Los valores de los índices de diversidad de Shannon-Wiener (H’) y de Simpson (1 – D), se obtuvieron de los individuos capturados de cada localidad y se presentan en la Tabla 5. Se observa que San Fermín (850 m) y Challohuma (1200 m) son

las localidades con mayor diversidad (H’= 4,20 y 3,52 respec-tivamente), mientras que Yanahuaya (1600 m) y Curva Alegre (950 m) son los de menor diversidad (H’=2,17 y 3,22 respec-tivamente), reflejando el peso que da el índice a la riqueza de especies. En cambio con el índice de dominancia de Simpson a excepción de Yanahuaya que registra el valor más bajo (1 – D = 0,58), las otras localidades presentan valores bastante altos y similares a pesar de las grandes diferencias en el número de especies. Se observa que los ambientes pre-montanos y montanos de la cuenca media del río Tambopata muestran una correlación negativa débil entre los valores de H’ y la elevación (r = -0,50), mientras que con el índice de dominancia la correlación es aún más débil (r = -0,27) por ello no se concluye que exista una asociación lineal entre la diversidad y la elevación. En cuanto a la equidad (J’) se observa que fue alta en todos los lugares con excepción de Curva Alegre y Yanahuaya.

Estado de conservación

En las localidades evaluadas de la cuenca media del río Tam-bopata se registraron 16 especies listadas en alguna categoría de amenaza en la legislación peruana (Ministerio de Agricultura 2004), en la lista roja de la Unión Internacional para la Con-servación de la Naturaleza y los Recursos Naturales (IUCN 2008), o en los apéndices de la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de flora y fauna (CITES 2010). Estas especies son un oso hormiguero, siete primates, dos roedores, tres carnívoros, un tapir y dos cetartiodáctilos (Tabla 6). De ellas los primates Ateles chamek y Lagothrix cana y el oso de anteojos Tremarctos ornatus son las especies más amenazadas; incluso esta última es considerada en la actualidad como una especie rara por los pobladores locales. El tapir Tapirus terrestris y el oso hormiguero gigante Myrmecophaga tridactyla se encuentran en estado vulnerable; la primera es considerada una especie rara y la segunda una especie común por lo pobladores de la zona. El tigrillo Leopardus pardalis, el puma Puma concolor y el oso de anteojos Tremarctos ornatus son especies considerada como especies en peligro de extinción por el CITES. Mientras que, todos los primates, el oso hormiguero Myrmecophaga tridactyla, el tapir Tapirus terrestres, el sajino Pecari tajacu y la huangana Tayassu pecari registrados en el presente estudio son especies que no están necesariamente amenazadas de extinción pero que podrían llegar a estarlo a menos que se controle estrictamente su comercio. El majaz Cuniculus paca es considerado una espe-cies frecuente y es cazada por los pobladores locales, por lo que podría verse amenazada siendo considerada por el CITES como una especie que cuenta con el apoyo internacional para evitar la explotación insostenible o ilegal de la misma.

Especies

San

Ferm

ín

85

0 m

Cur

va A

legr

e 95

0 m

Cha

llohu

ma

1200

m

Yana

huay

a

16

00 m

Yana

coha

19

85 m

Desmodus rotundus 0,40 0,71Anoura caudifer 0,40 0,48Anoura geoffroyi 0,98 1,18Glossophaga soricina 0,8 0,48 0,49Chrotopterus auritus 0,24Phyllostomus hastatus 0,24Carollia benkeithi 4,4 0,95Carollia brevicauda 2,8 0,95 0,73 0,95 1,57Carollia manu 0,40Carollia perspicillata 4 2,62 0,24 0,24Artibeus glaucus 0,40 1,67 0,24 0,24 1,37Artibeus lituratus 0,40Artibeus obscurus 2,40 0,24Artibeus planirostris 2,40 1,19 0,24 0,24 0,78Chiroderma salvini 0,24Chiroderma trinitatum 0,40 0,24Mesophylla macconnelli 0,40Platyrrhinus albericoi 0,80 0,24Platyrrhinus brachycephalus 0,80 0,71Platyrrhinus incarum 2,40 0,24Platyrrhinus infuscus 0,80Platyrrhinus masu 2 0,95 0,24 0,98Platyrrhinus nigellus 1,20 1,19Sturnira erythromos 1,67 0,20Sturnira lilium 4,40 19,76 0,24 0,48 3,14Sturnira magna 0,71Sturnira oporaphilum 3,60 5,24 0,24 0,20Uroderma bilobatum 0,40 0,95 1,46Eumops auripendulus 0,49Tadarida brasiliensis 0,24 0,20Histiotus velatus 1,46Myotis albescens 0,24Myotis nigricans 0,40

Total 36,40 116,67 34,44 2,38 9,61

Tabla 4. Abundancia relativa de mamíferos voladores por localidad evaluada en la cuenca media del río Tambopata.

Localidad San Fermín Curva Alegre Challohuma Yanahuaya Yanacoha

Unidad de vegetación CF, PC, BPB BPB, E BPM, CR PC, DC BMN° de especies 27 25 17 13 14N° de individuos 97 189 49 47 79H' 4,20 3,22 3,52 2,17 3,36H' max 4,75 4,64 4,09 3,70 3,81J' 0.88 0.69 0.86 0.59 0.881-D 0,93 0,78 0,88 0,58 0,88

Tabla 5. Índices de diversidad, número de especies e individuos capturados para las localidades evaluadas en la cuenca media del río Tambopata. Unidades de vegetación: CF = cafetal, PC = pacal, BPB = bosque pre-montano bajo, E = ecotono bosque-río, BPM = bosque pre-montano, CR = cultivos de cítricos, DC = diversos cultivos y BM = bosque montano. Índices de diversidad: H’ = índice de diversidad de Shannon-Wiener, 1-D = índice de diversidad de Simpson, H' max = índice de diversidad máxima y J' = índice de equidad.

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Conservación

La cuenca del río Tambopata atraviesa el Parque Nacional Bahuaja Sonene y la Reserva Nacional del Tambopata, y albergan una alta diversidad de especies y hábitats que van desde los 400 m hasta cerca de los 2000 m de elevación (Ministerio de Agri-cultura 2003). Lamentablemente la zona media de la cuenca del río Tambopata se ve afectada por un manejo no planificado de las actividades económicas de la región, tales como la deforesta-ción, la minería informal y la producción de monocultivos e.g. de café que traen como consecuencia la pérdida de la diversidad y la degradación de los hábitats. Se ha observado la construc-ción de carretas que proyectan llegar hasta el borde del Parque Nacional Bahuaja Sonene lo que influiría en un incremento de colonos en la ZA del PNBS con la consecuente alteración del hábitat. También hay indicios y avistamientos de cultivo ilegal de coca. Todos estos hechos son amenazas para la conservación y seguridad de los bosques pre-montanos y yungas de la cuenca media del río Tambopata, los cuales albergan especies impor-tantes para la conservación como el oso de anteojos Tremarctos

ornatus; y roedores raros como Oxymycterus juliacae y Lenoxus apicalis. Dado lo mencionado, las zonas exploradas ameritan te-ner algún grado de protección, por lo que se sugiere la extensión de la zona sur de la ZA del PNBS hasta los bosques montanos de Yanacocha, ya que en la actualidad la ZA protege una muy pequeña porción de los bosque tropicales de altura (Ministerio de Agricultura 2003), los cuales albergan un alto número de especies endémicas y son tan o más diversos que los bosques de la selva baja (Pacheco 2002, Pacheco et al. 2009).

Por otro lado la tala y la quema de bosques por parte de agricultores para establecer los cultivos de café, cítricos y plá-tanos son problemas adicionales que producen un incremento de la fragmentación en la cuenca media del río Tambopata. Se recomienda establecer una zonificación ecológica y un mayor control del uso de tierras. También se recomienda el uso de agroecosistemas, tales como los cafetales con sombra que pueden ser una buena opción para la conservación de la región por los ingresos obtenidos y por la riqueza de mamíferos relativamente alta que mantiene (Cruz-Lara et al. 2004), y la ejecución de proyectos de educación ambiental.

Discusión La parte sureste del Perú es uno de los lugares menos estudia-

dos. Pocos son los esfuerzos realizados en esta zona en cuanto a la investigación de mamíferos resaltando hasta el momento un estudio sobre gradiente de elevación desarrollado en la Reserva de Biósfera del Manu (ver Patterson et al. 1996), que abarcó los bosques de Cusco y Madre de Dios; sin embargo, los bosques de Puno cuentan sólo con menciones de registros de mamíferos pequeños no voladores en muy pocas localidades del departa-mento, por ejemplo Hinojoza et al. (1987), Da Silva (1998) y Patton y Smith (2002). Las yungas y bosques pre-montanos de Puno no cuentan con estudios detallados de diversidad, los cuales son ahora más importantes que nunca para sustentar nuevos esfuerzos en la conservación de la zona. El presente trabajo representa por ello un esfuerzo inicial de dicho interés.

La importancia biogeográfica de la cuenca media del río Tambopata se demuestra por los numerosos nuevos registros aquí obtenidos. Los marsupiales Marmosa (Micoureus) demerarae, Marmosops bishopi, M. impavidus, el roedor Neacomys musseri y los murciélagos Eumops auripendulus, Platyrrhinus masu, P. nige-llus, P. albericoi y Cormura brevirostris son los primeros registros para el departamento de Puno.

Como era de esperarse, San Fermín y Curva Alegre (40 y 38 especies respectivamente), ambos con hábitats de bosques pre-montanos bajos fueron los que presentaron mayor riqueza mientras que Yanahuaya presentó la menor riqueza (n= 33). Esto nos indica que la riqueza disminuye con el incremento de la altitud (Tabla 5). Mientras que la diversidad se presenta casi uniforme para todas las localidades (Tabla 5). Por lo tanto en general la localidad más rica y diversa es San Fermín; mientras que Yanahuaya es la localidad con menor riqueza de especies y con los valores más bajos en los índices de H’ y J’. Cabe men-cionar que los bajos valores registrados en Yanahuaya pudieron estar influenciados por el bajo número de especies de murcié-lagos registrados en comparación con el resto de localidades, probablemente influenciado por los días de luna llena durante el muestreo, periodo no recomendado para la captura de qui-rópteros (Flores 2008). Los datos de riqueza sugieren que los

Ord

en

Fam

ilia

Especie

IUC

N 2

008

DS

034

CIT

ES 2

010

CingulataMyrmecophagidae

Myrmecophaga tridactyla VU IIPrimates

CebidaeSaguinus fuscicollis IIAotus azarae IICebus apella IISaimiri boliviensis II

PitheciidaeCallicebus aureipalatii II

AtelidaeAlouatta sara IIAteles chamek EN VU IILagothrix cana EN VU II

RodentiaCuniculidae

Cuniculus paca IIICarnivora

FelidaeLeopardus pardalis IPuma concolor I

UrsidaeTremarctos ornatus VU EN I

PerissodactylaTapiridae

Tapirus terrestris VU VU IICetartiodactyla

TayassuidaePecari tajacu II

Tayassu pecari II

Tabla 6. Especies de mamíferos con su estado de conservación en la cuenca media del río Tambopata. EN: en peligro, VU: Vulnerable; I = Apéndice I, II = Apéndice II. Fuente: Decreto Supremo No. 034-2004-AG (Ministerio de Agricultura 2004). Lista roja de la Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza y los Recursos Naturales (IUCN 2008). Apéndices de la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Flora y Fauna (CITES 2010).

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Pacheco1 et al.


bosques montanos albergan un menor número de especies que los bosques pre-montanos bajos; sin embargo los datos de di-versidad muestran que todas las localidades evaluadas presentan una diversidad equivalente, al parecer no correlacionada por la altitud. Los altos valores del índice de equidad en San Fermín, Challohuma y Yanacocha, indican que estos lugares están cerca de alcanzar su máxima diversidad, deduciéndose que son los lu-gares mejores muestreados en la cuenca media del río Tambopata.

La falta de correlación entre la diversidad de mamíferos y la elevación, puede deberse también al corto rango de elevación entre las localidades. Sin embargo, nuestros registros sugieren que el bosque montano presenta especies propias y ausentes en los bosques pre-montanos bajos (e.g., Tremarctos ornatus, Mono-delphis peruviana, Akodon baliolus, Lenoxus apicales, Oxymycterus juliacae, Histiotus velatus). Sin duda, las especies pre-montanas van disminuyendo también conforme aumenta la elevación, pero hacen falta más puntos de evaluación a lo largo de la gradiente para documentar este patrón.

Por otro lado, la abundancia relativa (AR) de los mamíferos no voladores y murciélagos si está correlacionada con la elevación, positiva para el primer grupo y negativa para el segundo. Apar-te de la elevación, otros factores como la cantidad de recursos disponibles y/o la competencia con otras especies podrían ser los responsables de la abundancia observada. En San Fermín y Yanahuaya se resalta la abundancia de las especies de la subfamilia Carollinae, ya que son considerados como buenos indicadores de hábitats perturbados (Wilson et al. 1996).

Tampoco es sorpresa encontrar que en la cuenca media del río Tambopata los roedores y murciélagos (67,5%) son los grupos taxonómicos más diversos, en concordancia con lo expuesto por Pacheco (2002). Sin embargo, el que la familia Phyllostomidae sea la más numerosa, es debido a un efecto de muestreo basado más en el uso de redes. Se sugiere, en el futuro, el empleo de diversos métodos para incorporar especies de otras familias (Voss & Emmons 1996).

En forma preliminar se concluye que la cuenca del río Tam-bopata alberga al menos 141 especies de mamíferos, que resulta de incluir las 76 especies aquí registradas y las especies listadas por Ascorra y Orihuela (in litt.) y Foster et al. (1994). Se observa que esta diversidad es mayor a las 130 especies presentes en un rango de 800—3500 m en la Reserva de Biósfera del Manu (ver Solari et al. 2006). Nuestros registros de la cuenca media del río Tambopata representan un poco más de la mitad de las especies presente en toda la cuenca del río Tambopata, mostrando que las Yungas y bosques pre-montanos de la vertiente suroriental son tan o casi tan diversos como las selvas bajas (Ascorra y Ori-huela in litt., Pacheco 2002, Pacheco et al. 2009). Esto también demuestra que la zona evaluada se encuentra relativamente bien muestreada.

Este trabajo sugiere la extensión de la zona sur de la ZA del PNBS hasta los bosques montanos de Yanacocha, ya que la ZA de este parque nacional protege una muy pequeña porción de estos bosque tropicales de altura (Ministerio de Agricultura 2003) de esta forma se protegería la diversidad expuesta en este documento. En San Fermín es preocupante el uso de las áreas deforestadas dedicadas al cultivo ilegal de la coca Erythroxylum coca. Young (1996) reportó que la deforestación atribuible a la coca puede llegar tanto como a un millón de hectáreas de bosques

pre-montanos en el Perú; pero aunque no existen datos actuales, es evidente que esta cantidad está en aumento. También se ve un gran interés por parte de la población de colonizar la ZA del PNBS hecho corroborado por el avistamiento de carreteras en construcción con miras de adentrarse más a la ZA del parque. Este escenario, aunado al imperceptible esfuerzo de conserva-ción en la zona, amenaza el alto nivel de diversidad y probable endemismo de la cuenca media del río Tambopata.

En conclusión, la alta diversidad de mamíferos de la cuenca media del río Tambopata, la presencia de especies únicas men-cionadas anteriormente y la importancia biogeográfica de la zona incentivan a incrementar los estudios en la zona y demandan una mayor atención en la conservación de sus bosques, especialmente en el escenario actual de evidente deforestación e inminente aumento de colonos y rivereños en la ZA del PNBS.

AgradecimientosAl Ministerio de Agricultura por facilitarnos los permisos de

colecta correspondientes. A Miryam Quevedo, Jesús Lezcano, Mónica Aguirre, Jhon Morales y Edson Aguilar quienes apo-yaron en el trabajo de campo. Esta investigación fue financiada gracias a fondos obtenidos a través del Consejo Superior de Investigación de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos y una “Beca María Koepcke” coordinado por Conservación Internacional-CI Perú y la Asociación Peruana para la Conser-vación de la Naturaleza- APECO.

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239



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Apéndice 1. Lista de especies de mamíferos registrados en toda el área del Tambopata. Localidades: YACO = Yanacocha, YANA = Yanahuaya, CHAL= Challohuma, CURV = Curva alegre, FERS = San Fermín. Reportes previos: 1= Foster et al. (1994), 2= Ascorra y Orihuela, in litt. Tipo de registro: A = avistamiento, C = captura, E = entrevista, H = huella, V = vocalización, He = heces, M = marcas. E1 determinación tentativa.

(Continúa...)

Nombre científico Nombre común

Cuenca del río Tambopata

Cuenca media Cuenca baja

YAC

O -

1985

m

YAN

A -

1600

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- 120

0m

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- 95

0m

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S - 8

50m

Reportes previos < 700m

Didelphimorphia

Didelphidae

1 Caluromys lanatus (Olfers, 1818) Zarigüeyita lanuda 1, 2

2 Caluromysiops irrupta Sanborn, 1951 Zarigüeyita de estola negra 2

3 Didelphis marsupialis Linnaeus, 1758 Zarigüeya orejinegra 1, 2

4 Marmosa lepida (Thomas, 1888) Comadrejita marsupial radiante 2

240

Pacheco1 et al.


(Continúa...)

5 Marmosa rubra Tate, 1931 Comadrejita marsupial rojiza 2

6 Marmosa (Micoureus) demerarae Thomas, 1905 Comadrejita marsupial lanuda C C C 2

7 Marmosa (Micoureus) regina Thomas, 1898 Comadrejita marsupial reina 1

8 Marmosops bishopi (Pine, 1981) Comadrejita marsupial de Bishop C 2

9 Marmosops impavidus (Tschudi, 1845) Comadrejita marsupial pálida C C

10 Marmosops noctivagus (Tschudi, 1844) Comadrejita marsupial noctámbula C 1, 2

11 Metachirus nudicaudatus (É. Geoffroy, 1803) Rata marsupial de cuatro ojos 1, 2

12 Monodelphis peruviana (Osgood, 1913) Colicorto marsupial peruano C

13 Philander opossum (Linnaeus, 1758) Zarigüeyita gris de cuatro ojos 1, 2

Xenarthra

Dasypodidae

14 Dasypus kappleri Krauss, 1862 Armadillo de Kappler 1, 2

15 Dasypus novemcinctus Linnaeus, 1758 Armadillo de nueve bandas, carachupa E1 1

16 Cabassous unicinctus (Linnaeus, 1758) Armadillo de cola desnuda 1

17 Priodontes maximus (Kerr, 1792) Armadillo gigante 1, 2

Bradypodidae

18 Bradypus variegatus Schinz, 1825 Perezoso de tres dedos 1, 2

Megalonychidae

19 Choloepus sp. Perezoso E 1

Cyclopedidae

20 Cyclopes didactylus (Linnaeus, 1758) Serafín 1, 2

Myrmecophagidae

21 Myrmecophaga tridactyla Linnaeus, 1758 Oso hormiguero A, E 1, 2

22 Tamandua tetradactyla (Linnaeus, 1758) Oso hormiguero amazónico 1, 2

Primates

Cebidae

23 Saguinus fuscicollis (Spix, 1823) Pichico común A A 1, 2

24 Aotus azarae (Humboldt, 1811) Mono nocturno de Azara E E 1, 2

25 Cebus albifrons (Humboldt, 1812) Machín frontiblanco, machín blanco 1, 2

26 Cebus apella (Linnaeus, 1758) Machín negro A E A 1, 2

27 Saimiri boliviensis (I.Geoffroy y Blainville, 1834) Monofraile boliviano, frailecillo E A 1, 2

Pitheciidae

28 Callicebus aureipalatii Wallace, Gómez, A.Felton & A. M. Felton, 2006 Tocón del Madidi A

29 Callicebus brunneus (Wagner, 1842) Tocón moreno 1, 2

Atelidae

30 Alouatta sara Elliot, 1910 Mono aullador rojo boliviano A, E, V

A, V 1, 2




YAC

O -

1985

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YAN

A -

1600

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CH

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- 120

0m

CU

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- 95

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S - 8

50m


241



(Continúa...)

31 Ateles chamek (Humboldt, 1812) Mono araña negro, maquisapa A 1, 2

32 Lagothrix cana (É. Geoffroy, 1812) Mono lanudo gris E

Rodentia

Sciuridae

33 Microsciurus flaviventer (Gray, 1867) Ardillita de vientre amarillo A

34 Sciurus ignitus (Gray, 1867) Ardilla ígnia A 1, 2

35 Sciurus spadiceus Olfers, 1818 Ardilla baya A 1, 2

Cricetidae

36 Akodon baliolus Osgood, 1915 C C C

37 Euryoryzomys nitidus (Thomas, 1884) Ratón arrozalero lustroso C C

38 Hylaeamys perenensis (J. A. Allen, 1901) Ratón arrozalero cabezudo C C 1, 2

39 Lenoxus apicalis (J. A. Allen, 1900) Rata andina C C

40 Neacomys musseri Patton, da Silva y Malcolm, 2000 Ratón espinoso de Musser C

41 Neacomys spinosus (Thomas, 1882) Ratón espinoso común C C 1, 2

42 Nectomys apicalis Peters, 1861 Nectomys de la Amazonía occidental 1

43 Nephelomys keaysi (J. A. Allen, 1900) Ratón arrozalero de las yungas C

44 Oecomys bicolor (Tomes, 1860) Ratón arrozalero pardo C C 1, 2

45 Oligoryzomys destructor (Tschudi, 1844) Ratón arrozalero destructor C C C

46 Oligoryzomys microtis (J. A. Allen, 1916) Ratón arrozalero de oreja pequeña 1, 2

47 Oxymycterus juliacae J. A. Allen, 1900 Ratón hocicudo de Puno C

48 Rhipidomys gardneri Patton, da Silva y Malcom, 2000 Rata trepadora de Gardner 2

Erethizontidae

49 Coendou sp. Puerco espín E E E 1, 2

Caviidae

50 Galea musteloides Meyen, 1832 Sasha-cuy E

51 Hydrochoerus hydrochaeris (Linnaeus, 1766) Ronsoco 1, 2

Dasyproctidae

52 Dasyprocta variegata Tschudi, 1845 Añuje, agutí A E 1, 2

53 Myoprocta pratti Pocock, 1913 Punchana, añuje menor 1, 2

Cuniculidae

54 Cuniculus paca (Linnaeus, 1766) Majaz, picuro E E, H 1, 2

Echimyidae

55 Dactylomys boliviensis Anthony, 1920 Cono-cono boliviano (Anthony) A, E, V

A, E, V

V 1, 2

56 Dactylomys dactylinus (Desmarest, 1817) Cono-cono amazónico 1




YAC

O -

1985

m

YAN

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- 120

0m

CU

RV

- 95

0m

FER

S - 8

50m


242

Pacheco1 et al.


(Continúa...)

57 Isothrix bistriata Wagner, 1845 Rata de doble estría, coconocono 2

58 Mesomys hispidus (Desmarest, 1817) Rata espinosa áspera de río Madeira 1, 2

59 Proechimys brevicauda (Gunther, 1877) Rata espinosa colicorta 1, 2

60 Proechimys simonsi Thomas, 1900 Rata espinosa de Simons 1, 2

Lagomorpha

Leporidae

61 Sylvilagus brasiliensis (Linnaeus, 1758) Conejo, liebre amazónica E 1, 2

Chiroptera

Emballonuridae

62 Rhynchonycteris naso (Wied-Neuwied, 1820) Murcielaguito narigudo 1, 2

63 Saccopteryx bilineata (Temminck, 1838) Murcielaguito negro de listas 1, 2

Phyllostomidae

64 Desmodus rotundus (E. Geoffroy, 1810) Vampiro común E C C 1, 2

65 Diphylla ecaudata Spix, 1823 Vampiro peludo 1, 2

66 Anoura caudifer (E. Geoffroy, 1818) Murciélago longirostro menor C C C 1

67 Anoura geoffroyi Gray, 1838 Murciélago longirostro sin cola C C

68 Choeroniscus minor (Peters, 1868) Murcielaguito longirostro amazónico 2

69 Glossophaga soricina (Pallas, 1766) Murciélago longirostro de Commissari C C C 1, 2

70 Lonchophylla thomasi J. A. Allen, 1904 Murciélago longirostro de Thomas 1, 2

71 Chrotopterus auritus (Peters, 1856) Falso vampiro C 1, 2

72 Lophostoma brasiliense Peters, 1866 Murciélago de orejas redondas pigmeo 1

73 Lophostoma silvicolum d'Orbigny, 1836 Murciélago de orejas redondas de garganta blanca 1

74 Micronycteris minuta (Gervais, 1856) Murciélago orejudo de pliegues altos 1, 2

75 Micronycteris schmidtorum Sanborn, 1935 Murciélago orejudo de vientre blanco 2

76 Phylloderma stenops Peters, 1865 Murciélago de rostro pálido 2

77 Phyllostomus elongatus (E. Geoffroy, 1810) Murciélago hoja de lanza alargado 1, 2

78 Phyllostomus hastatus (Pallas, 1767) Murciélago hoja de lanza mayor C 1, 2

79 Tonatia saurophila Koopman y Williams, 1951 Murciélago orejón grande 1, 2

80 Trachops cirrhosus (Spix, 1823) Murciélago verrucoso, come-sapos 1, 2

81 Carollia benkeithi Solari y Baker, 2006 Murciélago frutero de Ben Keith C C C

82 Carollia brevicauda (Schinz, 1821) Murciélago frutero colicorto C C C C C 1, 2

83 Carollia castanea H. Allen, 1890 Murciélago frutero castaño 1, 2

84 Carollia manu Pacheco, Solari y Velazco, 2004 Murciélago frutero del Manu C

85 Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758) Murciélago frutero común C C C C 1, 2

86 Rhinophylla pumilio Peters, 1865 Murciélago pequeño frutero común 1, 2

87 Artibeus anderseni Osgood, 1916 Murcielaguito frugívoro de Andersen 1, 2




YAC

O -

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1600

m

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- 120

0m

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FER

S - 8

50m


243



88 Artibeus glaucus Thomas, 1893 Murciélago frutero plateado C C C C C

89 Artibeus lituratus (Olfers, 1818) Murcielaguito frugívoro mayor C 1

90 Artibeus obscurus (Schinz, 1821) Murcielaguito frugívoro negro C 1, 2

91 Artibeus planirostris (Spix, 1823) Murciélago frutero de rostro plano C C C C C 1, 2

92 Chiroderma salvini Dobson, 1878 Murciélago de listas claras C 1

93 Chiroderma trinitatum Goodwin, 1958 Murciélago menor de listas C C

94 Chiroderma villosum Peters, 1860 Murciélago de lineas tenues 1, 2

95 Mesophylla macconnelli Thomas, 1901 Murcielaguito cremoso C 1, 2

96 Platyrrhinus albericoi Velazco, 2005 Murciélago de nariz ancha de Alberico C C

97 Platyrrhinus brachycephalus (Rouk y Carter, 1972) Murciélago de nariz ancha de cabeza pequeña C C

98 Platyrrhinus incarum (Thomas, 1912) Murciélago de nariz ancha inca C C 1, 2

99 Platyrrhinus infuscus (Peters, 1880) Muciélago de nariz ancha de listas tenues C 2

100 Platyrrhinus masu Velazco, 2005 Murciélago de nariz ancha quechua C C C C

101 Platyrrhinus nigellus Gardner y Carter, 1972 Murciélago de nariz ancha negrito C

102 Sturnira erythromos (Tschudi, 1844) Murciélago frugívoro oscuro C C

103 Sturnira lilium (E. Geoffroy, 1810) Murciélago de charreteras amarillas C C C C C 1, 2

104 Sturnira magna de la Torre, 1966 Murciélago de hombros amarillos grande C 1, 2

105 Sturnira oporaphilum (Tschudi, 1844) Murciélago de hombros amarillos de oriente C C C C

106 Sturnira tildae de la Torre, 1959 Murciélago de charreteras rojizas 1, 2

107 Uroderma bilobatum Peters, 1866 Murciélago constructor de toldos C C C 1

108 Uroderma magnirostrum Davis, 1968 Murciélago amarillento constructor de toldos 1, 2

109 Vampyrodes caraccioli (Thomas, 1889) Muciélago de listas pronunciadas 1, 2

Noctilionidae

110 Noctilio albiventris Desmarest, 1818 Murciélago pescador menor 1

111 Noctilio leporinus (Linnaeus, 1758) Murciélago pescador mayor 1

Thyropteridae

112 Thyroptera tricolor Spix, 1823 Murciélago de ventosas de vientre blanco 1

Molossidae

113 Eumops auripendulus (Shaw, 1800) Murciélago de cola libre común C

114 Tadarida brasiliensis (I. Geoffroy, 1824) Murciélago mastín C C 1

Vespertilionidae

115 Histiotus velatus (I.Geoffroy, 1824) Murciélago orejón del Trópico C

116 Lasiurus ega (Gervais, 1856) Murciélago amarillento 1, 2

117 Myotis albescens (E. Geoffroy, 1806) Murcielaguito plateado C 1

118 Myotis nigricans (Schinz, 1821) Murciélago negruzco común C 1

119 Myotis riparius Handley, 1960 Murcielaguito acanelado 1, 2

(Continúa...)




YAC

O -

1985

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YAN

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1600

m

CH

AL

- 120

0m

CU

RV

- 95

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FER

S - 8

50m


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Pacheco1 et al.


120 Myotis simus Thomas, 1901 Murciélago vespertino aterciopelado 2

Carnivora

Felidae

121 Leopardus pardalis (Linnaeus, 1758) Ocelote, tigrillo E 1, 2

122 Leopardus wiedii (Schinz, 1821) Margay 1, 2

123 Puma concolor (Linnaeus, 1771) Puma E E E E 1, 2

124 Puma yagouaroundi (É. Geoffroy Saint-Hilaire,1803) Yahuarundi 1

125 Panthera onca (Linnaeus, 1758) Jaguar, otorongo 1, 2

Canidae

126 Atelocynus microtis (Sclater, 1883) Zorro negro orejicorto 1, 2

127 Speothos venaticus (Lund, 1842) Perro de monte, perro de bosque 1

Ursidae

128 Tremarctos ornatus (F. G. Cuvier, 1825) Oso de anteojos He, E M

Mustelidae

129 Lontra longicaudis (Olfers, 1818) Lobo pequeño de río, nutria 1, 2

130 Pteronura brasiliensis (Gmelin, 1788) Lobo grande de río, nutria grande 1, 2

131 Eira barbara (Linnaeus, 1758) Tejón, manco 1, 2

132 Galictis vittata (Schreber, 1776) Hurón grande 1

Procyonidae

133 Bassaricyon alleni Thomas, 1880 Olingo, chosna 1, 2

134 Nasua nasua (Linnaeus, 1766) Coatí de cola anillada, mishasho 1, 2

135 Potos flavus (Schreber, 1774) Chosna, cuchumli 1, 2

136 Procyon cancrivorus (G. [Baron] Cuvier, 1798) Osito cangrejero H 1

Perissodactyla

Tapiridae

137 Tapirus terrestris (Linnaeus, 1758) Tapir del llano amazónico, sachavaca H 1, 2

Cetartiodactyla

Tayassuidae

138 Pecari tajacu (Linnaeus, 1758) Sajino E 1, 2

139 Tayassu pecari (Link, 1795) Pecarí, huangana E E E E 1, 2

Cervidae

140 Mazama americana (Erxleben, 1777) Venado colorado E E E H 1, 2

141 Mazama nemorivaga (F. Cuvier, 1817) Venado gris 1, 2

Total Ordenes 6 6 6 8 7

Total Familias 11 10 12 14 11

Total Especies 23 20 32 38 39




YAC

O -

1985

m

YAN

A -

1600

m

CH

AL

- 120

0m

CU

RV

- 95

0m

FER

S - 8

50m


245

Primer registro de florometrA mAgellAnicA



Primer registro de Florometra magellanica (Bell, 1882) (Echinodermata: Crinoidea) para el Perú

Elba Prieto Rios1,2, Mauricio Valdés de Anda2, Francisco Alonso Solís-Marín3 y Alfredo Laguarda Figueras3

First record of Florometra magellanica (Bell, 1882) (Echinodermata: Crinoidea) in Peru

1 Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú. Apartado 110058, Lima 11, Perú.

Email Elba Prieto: [email protected]

2 Posgrado en Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional Autónoma de México.

3 Laboratorio de Sistemática y Ecología de Equinodermos, Co-lección Nacional de Equinodermos, Instituto de Ciencias del Mar y Limnología, Universidad Nacional Autónoma de México.


Resumen

Se registra por primera vez para el Perú al Crinoideo (Echinodermata) Florometra magellanica (Bell, 1882). La especie fue recolectada en el talud continental (360 – 814 m) frente al departamento de Piura al norte del Perú (3°38,67’S, 81° 2,73’W). El material de referencia se encuentra depositado en la Colección Científica del Instituto del mar del Perú (IMARPE), Lima, Perú y en la Colección Nacional de Equinodermos de la Universidad Nacional Autónoma de México, Ciudad de México.

Palabras clave: Primer Registro, Antedonidae, Perú, Florometra magellanica , talud continental.

Abstract

Florometra magellanica (Bell, 1882) (Echinodermata: Crinoidea) is reported for the first time from Peru. The species was collected in the continental slope (360 – 814 m) off Piura Department, Northern Peru (3°38.67’S, 81° 2.73’W). Reference material has been deposited in the Colección Cientifica del Instituto del mar del Perú (IMARPE), Lima, Peru and in the Colección Nacional de Equinodermos, Universidad Nacional Autonoma de Mexico, Mexico City.

Keywords: First record, Antedonidae, Peru, Florometra magellanica, continental slope.

IntroducciónUno de los grupos taxonómicos de mayor importancia en

la estructura de las comunidades marinas es el Phylum Echi-nodermata. Los organismos pertenecientes a este grupo son habitantes comunes y frecuentes en todos los ambientes marinos, desde la zona intermareal hasta los abismos oceánicos, desde las fuentes hidrotermales submarinas hasta las aguas polares. El éxito de los equinodermos en la colonización del ambiente marino se debe a las diversas adaptaciones que caracterizan a este grupo de invertebrados tales como, gran plasticidad genética, amplio espectro de hábitos alimenticios, múltiples estrategias reproductivas, etc., desarrolladas desde su aparición antes del Cámbrico Inferior (más de 600 millones de años). En los ecosistemas marinos se encuentran equinodermos en diferentes niveles tróficos: herbívoros, detritívoros, carroñeros, carnívoros y omnívoros (Pawson 2007).

Mientras que en otras áreas geográficas del Pacífico Este los equinodermos son uno de los grupos mejor conocidos (Holguín-Quiñones et al. 2000, Solís-Marín et al. 2009) los estudios taxonómicos de los equinodermos peruanos son muy escasos. El conocimiento taxonómico de la fauna de equinodermos de la región del Pacífico Peruano es de gran importancia al ser un punto de intercambio de faunas de diferentes zonas geográficas. Desde el siglo pasado taxónomos como Deichmann (1941, 1959), Ekman (1953), Caso (1978, 1979) y Maluf (1988), mencionan a Perú como límite sur de la distribución de un importante número de especies tropicales de equinodermos del Pacifico Este, y límite norte de especies de la Corriente Peruana, basándose principalmente en registros realizados en expediciones del siglo XIX (Challenger 1873-76) y en los trabajos de Verrill (1867a, b, 1868, 1870, 1871, 1914).

Los equinodermos de zonas someras del Perú han sido lista-dos previamente por H. L. Clark (1910), Hooker et al. 2005 y Prieto (2010). Sin embargo, en ninguno de estos trabajos se hace

mención de la clase Crinoidea. Por lo tanto, este trabajo tiene como propósito el dar a conocer el primer registro de Florometra magellanica (Bell, 1882) (Echinodermata: Crinoidea) (Fig. 1). en las aguas del Perú.

Esta especie está reportada desde la Isla Coiba, Panamá, hasta el estrecho de Magallanes y Antártica Chilena. Los especimenes fueron recolectados, utilizando redes de arrastre, en el talud continental (360-814 m) frente al departamento de Piura en mayo del 2002 y septiembre del 2009.

TaxonomíaPhylum echinodermaTa Klein, 1734 (ex bruguière, 1789)orden comaTulida a. h. clarK, 1908Familia anTedonidae norman, 1865SubFamilia heliomeTrinae a. h. clarK, 1909género Florometra a. h. clarK, 1913

Florometra magellanica (Bell, 1882)

Figura 1

Sinonimia completa en: Florometra magellanica.- A. H. Clark & A. M. Clark, 1967: 294.

Diagnosis: (modificada de A. H. Clark y A. M. Clark, 1967) la especie presenta 10 brazos libres. Placa centrodorsal circular con una notoria concavidad en el polo aboral, la cual general-mente no presenta cirros. La tercera siziga está presente entre los braquiales 16+17, y algunas veces entre los 15+16. Puede presentar abundantes espinas en los márgenes distales de los os-ículos de las series divisorias y en las placas braquiales proximales.

Descripción: La especie presenta 10 brazos (Fig. 1 A), los primeros braquiales de los brazos libres son de forma casi tri-angular. Placa centrodorsal hemisférica, aplanada (Fig. 1 F, G), con un profundo hueco en el polo aboral (Fig. 1 G); totalmente cubierto con cirros que decrecen conforme se acercan al polo

246

Prieto et al.


Figura 1. Florometra magellanica (Bell, 1882). A. Ejemplar completo. Barra de referencia 1 cm; B. Primera serie divisoria. Barra de referencia 0,2 cm; C. Porción distal de la primera pínula oral y peine pinular. Barra de referencia 0,3 cm; D. pieza Pinular basal de la primera pínula oral mostrando la ornamentación espinosa en la superficie aboral del osículo. Barra de referencia 0,15; E. Porción distal de un cirro, espina opuesta y uña terminal. Barra de referencia 0,3 cm; F. Vista lateral del osículo centrodorsal en donde se aprecia el anillo formado por los osículos radiales del cáliz. Barra de referencia 0,4 cm; G. Vista aboral del osículo centrodorsal y polo aboral. Barra de referencia 0,4 cm. Fotografías por Mauricio Valdés de Anda.

247

Primer registro de florometrA mAgellAnicA


aboral. Cirros L a LXXX, con 42 a 53 osículos cirrales mod-eradamente robustos, presentan espina opuesta, pequeña y uña terminal aguda, moderadamente curva (Fig. 1 E). Los extremos de los osículos radiales se encuentran al mismo nivel que la línea del borde de la placa centrodorsal (Fig. 1 F), esto es más evidente en ejemplares inmaduros. Primer osículo braquial muy corto, nunca en contacto con los braquiales adyacentes (Fig. 1 B). Distalmente, los lados del primer osículo braquial tienden a converger (Fig. 1 B). Las axilas son igualmente largas que an-chas, tanto como la base de los primeros braquiales, por lo que la base de la axila sobresale del borde distal del primer braquial, formando un ángulo distal truncado y con proceso anterior redondeado que emerge como un prominente tubérculo en la articulación de la línea entre los dos osículos de IBr. El borde distal de IBr1 y los bordes distal y proximal de IBr2 rara vez son lisos, presentan una fina ornamentación de espínulas. Fórmula braquial IBr2ax, IIBr (3+4), (9+10), (16+17) ocasionalmente, la tercera siziga aparece en (15+16), distalmente las sizigas apa-recen después de cada 2 o 3 articulaciones musculares. P1 largas y delicadas, se enrollan sobre sí mismas. Los osículos pinulares proximales presentan una fuerte carina en la parte aboral (Fig. 1 D); osículos pinulares distales con un abultamiento ligero, con numerosas espinas en la parte dorsal (Fig. 1 C), por lo que la pínula aparenta tener un peine rudimentario similar al que presentan los crinoideos comastéridos. Los extremos terminal y proximal de los pinulares están ornamentados con espinas pequeñas. Las pínulas distales son menos largas que la primera pínula oral (P1), los extremos distales de los osículos de las pínulas alimenticias se proyectan cubriendo parcialmente las bases de los osículos pinulares subsecuentes.

Material examinado: Material examinado: 6 ejemplares. 1 ejemplar, IMARPE 03-000474, frontera norte con Ecuador, frente al Departamento de Piura (3°38,67’S, 81° 2,73’W), BIC José Olaya Balandra, mayo, 2002, Col. Yuri Hooker, 360 m. ICML-UNAM 1.15.0, 4 ejemplares, misma información que el anterior. ICML-UNAM 1.15.1, 1 ejemplar, frente al Depar-tamento de Lima (11°07,404’S, 78°24,215’W), B/O Miguel Oliver, 20 septiembre 2009, Col. Albertina Kameya y Miguel A. Romero, 814 m. IMARPE 03-000474.

Distribución: Desde Valparaíso, Chile, hasta el archipiélago de Cabo de Hornos, Patagonia Argentina (A. H. Clark 1967). La especie también ha sido encontrada frente a la Isla Coiba, Panamá.

Hábitat: Preferentemente habita sobre fondos arenosos, areno-rocosos y sobre esponjas.

Localidades: Frente a los departamentos de Piura y Lima, talud continental, mar del Perú.

Rango batimétrico: De 22 a 1017 m.

Material tipo: Museo Británico (número de catálogo 1BM?), HMS Alert. Swallow Bay, estrecho de Magallanes, 22 m, sobre lodo y roca (A. H. Clark y A. M. Clark 1967).

Notas. Los ejemplares recolectados representan un nuevo registro taxonómico para la especie y el primer registro de cri-noides para el mar del Perú.

Agradecimientos Los autores agradecen a Albertina Kameya K. jefa de la

Unidad de Investigaciones en Biodiversidad, del Instituto del

mar del Perú (IMARPE), por la donación de ejemplares de esta especie para la Colección Nacional de Equinodermos (México), y por el acceso a sus colecciones de referencia. A Albertina Ka-meya K., Miguel A. Romero y Yuri Hooker por la recolección de parte del material.

Literatura citadaCaso M.E. 1978. Los Equinoideos del Pacífico de México. Parte 1.

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248

Prieto et al.


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249

xenopsyllA cheopis como hospedero intermediario natural de hymenolepis diminutA



Registro de Xenopsylla cheopis como hospedero intermediario natural de Hymenolepis diminuta en Lima, Perú

Inés Gárate, Paolo Jiménez, Karen Flores y Bertha Espinoza

Xenopsylla cheopis record as natural intermediate host of Hymenolepis diminuta in Lima, Peru

Laboratorio de Parasitología Huma-na y Animal, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Apartado 110058, Lima 11, Perú.

Email Inés Gárate: [email protected]


ResumenCon el objetivo de determinar el rol de las pulgas de las ratas en el ciclo biológico de Hymenolepis diminuta, entre noviembre del 2009 y marzo del 2010, se capturaron 27 ratas del Cercado de Lima y examinaron sus ectoparásitos, empleando los procedimientos parasitológicos estándares. De las ratas examinadas, 22 (81,5%) de las ratas examinadas estuvieron infectadas con el parásito H. diminuta, el 85,2% de ratas estuvo infestado por sifonápteros de la especie Xenopsylla cheopis. De las 158 pulgas encontradas, el 12% albergaba cisticer-coides en su hemocele, los que al ser inoculados en ratas albinas de la cepa Holtzman, desarrollaron hasta el estadio de adultos de la especie Hymenolepis diminuta. Los resultados del presente trabajo son concluyentes y constituyen el primer registro del rol de X. cheopis como hospedero intermediario natural en Perú, por lo que es necesario reconsiderar los factores de riesgo y las medidas de prevención.

Palabras claves: Parasitosis, hymenolepiosis, sifonápteros, cisticercoide.

AbstractIn order to determine the role of rat fleas in the life cycle of Hymenolepis diminuta, between November 2009 and March 2010, 27 rats were captured in Cercado de Lima and their ectoparasites were examinated, using standard parasitological procedures. In examined rats, 22 (81.5%) were infected with the parasite H. diminuta, 85,2% were infested with siphonapters of the species Xenopsylla cheopis. Of the 158 fleas that were found, 12% housed cysticercoids in its hemocoel, which were inoculated into albino rats of Holtzman strain, and then developed to adult stage of Hymenolepis diminuta. The results of this study are conclusive and constitute the first record of the role of X. cheopis as natural intermediate host in Peru, making it necessary to reconsider the risk factors and preventive measures.

Keywords: Parasitosis, hymenolepiosis, siphonaptera, cysticercoid.

IntroducciónEl céstodo Hymenolepis diminuta (Rudolphi 1819) Wein-

land, 1858 es un parásito cosmopolita que en el estadio adulto se encuentra en ratas y accidentalmente en el hombre. Su ciclo biológico se desarrolla con la intervención de un artrópodo, el cual se infecta al ingerir los huevos de H. diminuta que se encuentran en las heces de las ratas parasitadas (Smyth 1963, Roberts et al. 2009).

Experimentalmente, se ha demostrado que 90 especies de artrópodos pueden servir como hospederos intermediarios (Cá-ceres y Guillén 1972). Aunque Joyeux (1916) señaló a Tenebrio molitor, a Ceratophyllus fasciatus y Xenopsylla cheopis como las fuentes usuales de infestación de las ratas, los coleópteros del género Tribolium son los señalados por la literatura científica como los más frecuentes en las infecciones de ratas y del hombre. Tribolium alberga en su hemocele al estadio cisticercoide, que es la forma infectante para el hospedero definitivo vertebrado (Rob-erts et al. 2009). En Perú, Tribolium castaneum y T. confusum son considerados importantes hospederos intermediarios de H. diminuta, según señalan Arrojo et al. (2004), quienes lograron infectar coleópteros de la especie T. castaneum con huevos de H. diminuta, observando su alta susceptibilidad a la infección. Sin embargo, hasta el presente, no se han encontrado artrópodos de este género naturalmente infectados en este país.

En Perú se han examinado 3873 ejemplares vivos perteneci-entes a 15 especies de insectos con el objeto de descubrir a los hospederos intermediarios naturales (Cáceres & Guillén 1972); así también se han realizado ensayos experimentales, empleando varios artrópodos, con la finalidad de detectar hospederos intermediarios potenciales. De manera similar a lo

realizado por Yamada et al. (1936) en Japón, Cáceres y Guillén (1972) utilizando huevos y proglótidos grávidos de H. diminuta lograron infectar individuos de X. cheopis, pero no encontraron esta relación naturalmente.

En Perú existen pocos casos de infección humana por H. diminuta, sin embargo la prevalencia es alta en algunos lugares: 7,8% en escolares entre 6 y 15 años de Magdalena en Cajamarca (Náquira et al. 1973) y 7,1% en la población de Tingo María en Huánuco (Huiza et al. 1986), deduciendo que los alimentos, almacenados e infestados con ratas y coleópteros, al consumirse sin la adecuada cocción, constituyen el medio de infección.

Con el objeto de determinar el rol que juega Xenopsylla cheopis en el ciclo biológico de Hymenolepis diminuta, entre noviembre del 2009 y marzo del 2010, se examinaron 27 ratas y sus ec-toparásitos procedentes del Cercado de Lima-Perú.

Material y métodosEntre noviembre del 2009 y marzo del 2010, se investiga-

ron 27 ratas peridomésticas y sus ectoparásitos del Cercado de Lima-Perú.

Los roedores fueron capturados empleando una trampa tipo Sherman, trasladados al Laboratorio de Parasitología Humana y Animal de la Facultad de Ciencias Biológicas de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos y eutanizados con cloroformo en cámaras cerradas. Los animales fueron examinados en una bandeja de fondo blanco para colectar sus ectoparásitos con ayuda de un peine y un pincel (Pozo et al. 2005), registrándose su sexo, peso (empleando una balanza marca Soehnle ultra 2.0, con un mínimo de 0,1 g de precisión), y longitud del cuerpo sin considerar el tamaño de su cola (empleando una regla con un

250

Gárate et al.


mínimo de 1 mm de medición). Las ratas fueron identificadas en el Museo de Historia Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

Las ratas se dividieron según las categorías pesos estándar (Grupo I, con menos de 250 g; Grupo II, con 250 g a más) y longitud (Grupo I, con menos de 20 cm; Grupo II, con 20 cm a más); luego se les disecó y se extrajo cuidadosamente los intestinos para ser colocados en una placa de Petri con solución salina. Se examinó el contenido de las últimas porciones del intestino grueso empleando el método directo simple con el fin de detectar los huevos de H. diminuta.

Con ayuda de un microscopio estereoscópico, se hizo un corte a lo largo de los intestinos y se colectaron los parásitos. Éstos fueron trasladados a una placa de Petri conteniendo so-lución salina a 0,85%, para su identificación y registro de sus características morfométricas.

Los ectoparásitos de cada rata fueron contados, depositados sobre una luna de reloj con una gota de solución salina, obser-vados con el microscopio estereoscópico, e identificados según Traub (1952) y DIGESA (2002).

Las pulgas fueron examinadas cuidadosamente por exposición de su hemocele. Los cisticercoides hallados fueron contados, medidos (empleando un ocular micrométrico) y fotografiados con una cámara fotográfica (marca Nikon Coolpix.P5100, de 12 MP) adaptada a un microscopio de luz Carl Zeiss; los espe-címenes representativos fueron depositados en la helmintoteca del Laboratorio de Parasitología Humana y Animal de la Facultad de Ciencias Biológicas de la UNMSM.

Para comprobar que los cisticercoides extraídos del hemocele de las pulgas correspondían a la forma larvaria de Hymenolepis diminuta, éstos se inocularon por vía oral, empleando una cánu-la, a Rattus norvegicus, cepa Holtzman, procedentes del bioterio

del Instituto Nacional de Salud (INS), con certificado sanitario, a los que a partir del décimo día se les realizó exámenes de heces.

Finalmente, para medir el grado de asociación entre el peso y longitud de la rata con el hecho de que esté parasitada con H. diminuta, se realizó un análisis de dispersión bivariado emple-ando un gráfico de dispersión.

ResultadosLos 27 roedores, capturados en el Cercado de Lima y exami-

nados en este estudio, pertenecen a la especie Rattus norvegicus (Berkenhout), 12 hembras (44,4%) y 15 machos (55,6%); 22 (81,5%) estuvieron infectados con el parásito H. diminuta (83,3% de hembras y 80% de machos).

En los grupos de animales con mayor peso (Grupo II) y talla (Grupo II) se observó mayor frecuencia de infección. Medi-ante el análisis de dispersión bivariado se determinó que existe asociación entre peso y prevalencia así como entre longitud y prevalencia parasitaria por Hymenolepis diminuta.

Respecto a la localización del parásito en el hospedador, en 21 ratas, los parásitos se encontraban en el intestino delgado; en tanto que sólo en un roedor los 6 céstodos estuvieron localizados en el intestino grueso (Tabla 1).

La intensidad de la infección parasitaria varió entre 1 y 24 ejemplares por hospedero (Tabla 2). Los individuos adultos de H. diminuta hallados en las ratas capturadas y que presentaban proglótidos grávidos, midieron entre 51 y 72 cm de largo por 0,2 cm de ancho.

El 85,2% de ratas estuvo infestada por Xenopsylla cheopis. La intensidad de infestación varió entre 1 y 57. De las 158 pulgas

ParásitosPrevalencia

total (%) n=27

Prevalencia según sexo (%)Frecuencia

total

IntensidadLocalización

Hembras n=12

Machos n=15 Mayor Menor

Céstodo

Hymenolepis diminuta 81,5 83,3 80 22 de 27 24 1Intestino delgado (6

individuos de una rata en intestino grueso)

EctoparásitoXenopsylla cheopis 85,2 83,3 86,6 23 de 27 57 1 Pelaje

Tabla 1. Parasitismo por Hymenolepis diminuta y Xenopsylla cheopis en Rattus norvegicus, Lima-Perú.

Roedores parasitados n=22

Parásitos por roedor % (n=22)

8 1 36,43 6 13,63 8 13,62 3 9,12 10 9,11 2 4,51 4 4,51 9 4,51 24 4,5

Tabla 2. Intensidad de infección parasitaria por Hymenolepis diminuta en Rattus norvegicus.

Figura 1. Cisticercoide de Hymenolepis diminuta, encontrado en hemocele de Xenopsylla cheopis, Lima, Perú.

251

xenopsyllA cheopis como hospedero intermediario natural de hymenolepis diminutA


recogidas, el 12% albergaba cisticercoides en su hemocele (Fig. 1, Tabla 3).

También se observó que a partir de los 18 días, las ratas albi-nas, a las que se inoculó cisticercoides, comenzaron a eliminar los característicos huevos de Hymenolepis diminuta. Las ratas infectadas experimentalmente, al ser sacrificadas a los 30 días, presentaron en su intestino individuos adultos del céstodo Hymenolepis diminuta.

DiscusiónLa presencia de Hymenolepis diminuta en Rattus norvegicus ha

sido reportada en diversos estudios desarrollados en Lima. Un informe del año 1947 (Ayulo & Dammert 1948) señalaba que el 12,7% de ratas de Lima estaban parasitadas por este céstodo. En el 2002, Iannacone y Alvariño encontraron H. diminuta en 84% de ratas examinadas del distrito de San Juan de Lurigancho en Lima, número similar al encontrado en el presente estudio (81,5%).

En concordancia con Mafiana et al. (1997) quien observó que la talla de R. rattus influyó en la prevalencia de infección de H. diminuta, en El Cercado de Lima se observó que la mayor longitud y peso de las ratas estuvo relacionada con mayor preva-lencia del céstodo.

Khanum et al. (2009) observaron adultos de H. diminuta en el ciego de 20,83 % (10 de 48) de ratas infectadas naturalmente (Rattus norvegicus, cepa Long-Evans). En el presente estudio, 21 roedores albergaban a los céstodos en el intestino delgado, en

tanto que en una rata sus seis céstodos estuvieron localizados en el intestino grueso. Este último hallazgo, semejante al reportado por Khanum et al., indica que los escólices de estos hymenolepí-didos, aunque en menor proporción, pueden alojarse en esta región del tubo digestivo y desarrollar su estróbila.

En lo referente a la intensidad de la infección parasitaria, un alto porcentaje de roedores (36,4%) albergaba un solo individuo de H. diminuta en su tubo intestinal; en textos de Parasitología se señala que es frecuente que algunos céstodos se encuentren solos en el intestino y ocurra fertilización cruzada entre sus proglótidos.

En numerosas publicaciones científicas y en manuales de enseñanza de Parasitología se asume que los coleópteros de los géneros Tenebrio y Tribolium son los más importantes hos-pederos intermediarios del céstodo Hymenolepis diminuta, no considerándose la importancia de Xenopsylla cheopis en su ciclo.

Existen pocos estudios sobre el papel de la pulga de la rata en la hymenolepiosis por H.diminuta, así Yamada et al. (1936) y Cáceres y Guillén (1972) lograron infectar larvas de Xenopsylla cheopis con huevos de esa tenia; sin embargo ambos grupos de investigadores no encontraron pulgas naturalmente infectadas. Los resultados del presente trabajo son concluyentes y consti-tuyen el primer registro del rol de X. cheopis como hospedero intermediario natural en nuestro país, por lo que es necesario reconsiderar los factores de riesgo y las medidas de prevención en Lima, donde las ratas infectadas con adultos de H. diminuta y cuyas pulgas parasitadas con el estadio larvario cisticercoide

Parásitos Prevalencia en pulgas (%) n= 158 Frecuencia total

IntensidadLocalización

Mayor Menor

Larva cisticercoide de H.diminuta 12 19 de 158 pulgas 2 1 Hemocele

Tabla 3. Cisticercoides de Hymenolepis diminuta en hemocele de Xenopsylla cheopis, Lima-Perú.

Figura. 2 Ciclo biológico de Hymenolepis diminuta en Lima, Perú. (1) Huevo embrionado, (2) Larva de Xenopsylla cheopis, (3) Hospedero intermediario: X. cheopis con cisticercoide en hemocele, (4) Hospedero definitivo: Rattus novergicus.

1

2

3 4

252

Gárate et al.


constituyen un grave riesgo para la población humana. Respecto al ciclo biológico de Hymenolepis diminuta en Perú, se presenta el esquema desarrollado en la Figura 2, fundamentado en los hallazgos de la presente investigación.

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253

Note on the diet of AmeivA edrAcAnthA



Note on the diet of Ameiva edracantha (Squamata, Teiidae) in Ce-rros de Amotape National Park, Tumbes, Peru

Juan C. Jordán1,2 and Diana Amaya1

Nota sobre la dieta de Ameiva edracantha (Squamata, Teiidae) en el Par-que Nacional Cerros de Amotape, Tumbes, Perú

1 Departamento de Herpetología, Museo de Historia Natural, Uni-versidad Nacional Mayor de San Marcos, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Av. Arenales 1256, Jesús María Apdo. 14-0434, Lima 14, Perú.

2 Laboratorio de Estudios en Bio-diversidad (LEB). Departamento de Ciencias Biológicas y Fisiológicas. Facultad de Ciencias y Filosofía. Universidad Peruana Cayetano Heredia (UPCH).

Email Juan Carlos Jordán: [email protected]

NOTA CIENTÍFICA


AbstractThe diet of Ameiva edracantha Bocourt 1874, a terrestrial diurnal teiid lizard distributed in northwestern Peru and southwestern Ecuador is described for the first time. Stomach contents of fifteen individuals collected from quebrada La Angostura were analyzed. Lepidopteran larvae, coleopterans, orthopterans and spiders were the dominant preys in the lizard’s diet. Snout-vent length and head length, width and height were not correlated to prey length, width and volume. Other parameters such as profitability and prey target selection could be involved in prey selection by A. edracantha.

Keywords: lizard diet; dry forests; Cerros de Amotape National Park; Ameiva edracantha.

ResumenSe describe por primera vez la dieta de Ameiva edracantha, una especie de lagartija teiida diurna terrestre que se distribuye en la costa noroeste de Perú y suroeste de Ecuador. Se analizó el contenido estomacal de 15 individuos colectados en la quebrada La Angostura. La dieta de A. edracantha estuvo compuesto principalmente por larvas de lepidópteros, coleópteros, ortópteros y arañas. La longitud hocico-cloaca y la longitud, ancho y alto de la cabeza no se relacionó con la longitud, ancho y volumen de las presas. Otros parámetros como selección específica de presas y profitabilidad, podrían estar involucrados en la selección de presas en A. edracantha.

Palabras clave: dieta de saurios; bosques secos; Parque Nacional Cerros de Amotape; Ameiva edracantha.

Introduction

The genus Ameiva comprises 32 currently recognized spe-cies distributed in Central and South America (Hower & Blair 2003). In Peru, four species of Ameiva lizards occur: A. ameiva, A. bifrontata, A. edracantha and A. septemlineata, with the last two occuring inside Cerros de Amotape National Park. Ameiva edracantha Bocourt, 1874, is a medium-sized teiid lizard (Jordán 2010) distributed in northwestern Peru and southwestern Ecua-dor. Ameiva edracantha has been registered in dry and tropical Pacific forest at northwestern Peru (Carrillo & Icochea 1995, Jordán 2010) and in dry bushes and lomas in central Peru (Lehr 2002, Aguilar et al. 2007).

Here, we present for first time data on the diet of Ameiva edracantha from the dry forests inside Cerros de Amotape Na-tional Park in northwestern Peru.

Material and methods

The study was carried out at the surroundings of La Angos-tura rural village and Quebrada La Angostura (S 03º45’14.4”W 080º23’17.9”W, 70 m of altitude), near the control post of the Servicio Nacional de Áreas Naturales Protegidas (SERNANP), inside Cerros de Amotape National Park during February, 2005 (rainy season).

The study area is mostly composed of low dense xerophitic-spiny bushes (“matorral deciduo”, Aguirre et al. 2006), repre-sented by Prosopis pallida, Prosopis juliflora, Acacia macracantha, Capparis scabrida, C. crotonoides, C. avicenniifolia, Caesalpinia glabrata, Ipomoea carnea, Cordia lutea, Armatocereus cartwrightia-nus among others (Aguirre et al. 2006, Linares-Palomino, 2006).

Fifteen adult individuals (as recognized for their sexual color-ation and gonadal development) were hand-or noose-collected. Snout-vent length (SVL) head length (HL), width (HW) and height (HH) were measured with a vernier caliper (0.02 mm). Lizards were kindly sacrificed with Ketalar® injection (0.2 mL), dissected and their stomach content removed and stored in 70º alcohol in field.

Specimens were deposited in the Department of Herpetology collection at Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos (MUSM).

Stomach contents were analyzed, items identified to the order level (following Borror et al. 1992) and measured (length and width) in the Laboratory of Entomology (MUSM), with a stereoscopic microscope.

Normality of lizard morphological variables was assessed with a Kolmogorov-Smirnov test, then, sex-differences in size were assessed with a t-test. Lizard morphological variables and prey measurements were log10 transformed to normalize its distribu-tion and analyzed with a linear regression to determine a possible correlation between these two variables sets.

Trophic niche breadth was calculated with the inverse Simp-son diversity index (Pianka 1973, Vitt & Zani 1996):

B = 1/∑ (ρi 2)

Where ρ is the proportion of the i resource (preys in this case). Niche breadth vary from 1 (use of one prey) to n (use of all preys).

254

Jordán & Amaya


Results

The smallest individual collected measured 53.3 mm while the largest measured 77.4 mm of SVL. Morphological measure-ments are presented in Table 1. Because no differences in size between sexes were registered (D= 0.5; p= 0.21), we combined all data for subsequent analysis.

The diet of Ameiva edracantha consists of 8 different prey types. Numerically, lepidopteran larvae (39.1%), coleopterans (17.3%) and orthopterans (15.2%) were the most consumed prey items by this lizard (Table 2). The most frequent prey items in lizard stomachs were lepidopteran larvae, coleopterans

correlation between lizard head length and mean prey volume (R2= 0.005; F1,13= 0.066; p= 0.80), head width and mean prey volume (R2= 0.001; F1,13=0.02; p=0.88) and head height and mean prey volume (R2= 0.0001; F1,13= 0.002; p= 0.96).

Aditionally, preys were arbitrarily classified in four broad size categories: a (4 – 12 mm), b (12 – 20 mm), c (20 – 28 mm) and d (>28 mm). Ameiva edracantha consumes prey of all size categories with higher consumption frequency of a and c categories (48.5% and 27.3%, respectively; Fig. 1), with larvae accounting for this variation mainly.

Discussion

Teiids are active foragers, usually capturing hidden or lumped preys (Huey & Pianka 1980) detected by chemical cues (Cooper 1990, 1994, 1995). Ameiva edracantha presents an active forag-ing strategy, covering wide areas while searching for preys under leaf-litter or tree and rock holes in the study area.

Ameiva edracantha could be considered as a generalist forager in the dry forest of Cerros de Amotape National Park based on its trophic niche breadth, comparable to other peruvian coastal lizards as Phyllodactylus reissi (Jordán 2006), Microlophus peru-vianus (Pérez & Balta 2009) Microlophus tigris (Pérez 2005). Lepidopteran larvae, coleopterans, orthopterans and spiders are the main prey items of the diet of A. edracantha, similar to its diet in adyacent Tropical Pacific Forest (Jordán 2010) and to other Ameiva species, such Ameiva festiva (Vitt & Zani 1996), Ameiva ameiva (Vitt & Colli 1994, Vitt et al. 2000), Ameiva septemlineata (Jordán 2010) and with other related genus as Kentropyx (Vitt et al. 1994, Vitt et al. 2001) and Cnemidophorus (Mesquita & Colli, 2003, Menezes et al. 2006).

Lizard body size and head dimensions are usually related to prey size and/or volume (Schoener 1967, Vitt et al. 1996, Vitt & Zani 1998 a,b, Vitt et al. 2000). However, in some species, this relationship is not apparent as in the teiid Cnemidophorus deepii (Vitt et al. 1993) and the tropidurid Tropidurus oreadicus (Rocha & Siqueira 2008), similar to results reported here for A. edracantha in northwestern dry forests.

Apparently, Ameiva edracantha does not necessarily select preys based on size (or volume), as has been recorded for other Ameiva species (Vitt & Colli, 1994, Vitt & Zani, 1996, Vitt et al. 2000) and other teiids (Vitt et al. 1994, Vitt et al. 2000,

Ameiva edracantha X ± DS (mm) min. max.

Snout-vent length (SVL) 68.38 ± 7.97 53.3 77.4Head length (HL) 17.4 ± 2.96 13.1 22.5Head width (HW) 9.71 ± 1.76 6.9 13.2Head height (HH) 7.79 ± 1.38 5.3 9.8

Table 1. Morphological measurements variables of Ameiva edracantha in the dry forest in Cerros de Amotape National Park (X± SD, min. and max. range values).

Prey type N N% F F%

Aranae 5 10.9 4 26.7Coleoptera 8 17.4 8 53.3Formicidae 1 2.2 1 6.7Homoptera 1 2.2 1 6.7Lepidoptera 3 6.5 3 20.0Orthoptera 7 15.2 7 46.7Lepidoptera (larvae) 18 39.1 8 53.3Coleoptera (larvae) 3 6.5 3 20.0Trophic niche breadth (Bt) 4.41

Table 2. Diet of Ameiva edracantha in the dry forest of Cerros de Amotape National Park (Tumbes, Peru). Categories are based on order level (Borror et al. 1992).

(presented in 53.3% of all stomachs) and orthopterans (46.6%)(Table 2). Trophic niche breadth (Bt) of Ameiva edracantha, calculated from numeric occurrence of prey, was 4.41 (Table 2).

Prey averaged 13.5 ± 7.31 mm in length (range 4 – 28 mm); 2.96 ± 1,53 mm in width (range 0.5 – 6 mm); and 99.08 ± 120.90 mm3 in volume (0.52 – 395.84 mm3)(Table 3). The number of prey per lizard varied from 1 – 7 (mean: 3.53 ± 2.02) (Table 3). There were no correlation between lizard SVL and mean prey length (R2= 0.088; F1,13= 0.10; p= 0.75), mean prey width (R2= 0.05; F1,13= 0.82; p= 0.37) and mean prey volume (R2= 0.013; F1,13= 0.18; p= 0.67). In a similar way, there were no

Preys X ± SD (mm) mín. máx.

Prey ítems categories (order) 6 Prey number 33

Prey per stomach 3.53 ± 2.02 1 7Prey lenght (mm) 13.5 ± 7.31 4 28Prey width (mm) 2.96 ± 1.53 0.5 6

Prey volume (mm3) 99.08 ± 120.90 0.52 395.84

Tabla 3. Descriptive statistics of prey items consumed by Ameiva edracantha in Cerros de Amotape National Park (X± SD, min. and max. range values).

0

10

20

30

40

50

4-12 12-20 20- 28 >28

Perc

enta

ge (%

)

Prey length categories (mm)

Figure 1. Percentage of prey length categories (mm) consumed by Ameiva edracantha in Cerros de Amotape National Park.

255

Note on the diet of AmeivA edrAcAnthA


Vitt et al. 2001). Other parameters, such as net profitability and prey target selectivity (Costa et al. 2008), related to its foraging mode could be involved in this result.

Dry forests are a unique and high endangered ecosystem (García-Villacorta et al. 2009). More detailed ecological stud-ies on this lizard and the sympatric saurian community, as well as their interaction with other taxa, are needed to gain more insights into the dynamics of this fragile area.

AcknowledgementsJCJ thanks to all the people at La Angostura village for their

kind support and to Cerros de Amotape National Park staff for granted collection permit (former Instituto Nacional de Re-cursos Naturales, actually Servicio Nacional de Áreas Naturales Protegidas). Also, we thank César Aguilar and Karen Siu-Ting for their critical comments on earlier draft of this manuscript.

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256

Jordán & Amaya


257

Notas sobre la ecología de thecAdActylus solimoensis



Notas sobre la ecología de Thecadactylus solimoensis (Squamata, Phyllodactylidae) de la Amazonía Peruana

Juan C. Jordán1, 2, Juana Suárez S.1 y Lidia Sánchez3

Ecological notes on the ecology of Thecadactylus solimoensis (Squamata, Phyllodactylidae) from Peruvian Amazon1 Departamento de Herpetolo-

gía, Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos. Av. Arenales 1256, Jesús María Apdo. 14-0434, Lima 14, Perú.

2 Laboratorio de Estudios en Bio-diversidad (LEB). Departamento de Ciencias Biológicas y Fisiológicas. Facultad de Ciencias y Filosofía. Universidad Peruana Cayetano Heredia (UPCH).

3 Departamento de Protozoología Helmintología e Invertebrados Afines. Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos.

Email Juan C. Jordán: [email protected]

NOTA CIENTÍFICA


ResumenThecadactylus solimoensis es una especie de gecónido nocturno abundante en la Amazonía peruana. Sin embargo, se desconocen aspectos básicos de su ecología. Se presenta información sobre su dieta, morfología, reproducción y parasitismo por nemátodos evaluados en especímenes de museo.

Palabras clave: ecología; Thecadactylus solimoensis; Amazonía Peruana.

AbstractThecadactylus solimoensis is an abundant nocturnal gekkonid species in Peruvian Amazonia. However, basic aspects on its ecology remain unknown. Here, we present data on diet, morphology, reproduction and nematode parasitism assessed in museum specimens.

Keywords: ecology; Thecadactylus solimoensis; Peruvian Amazon.

Introducción

En el Perú, diversos estudios sobre la ecología de saurios han sido desarrollados principalmente con especies diurnas en ambientes costeros áridos (Huey 1974, Pefaur & López-Tejeda 1983, Pérez & Jhancke 1998, Catenazzi et al. 2005, Pérez 2005 a,b, Pérez & Balta 2005a,b, Pérez & Balta 2007, Pérez et al. 2008, Quispitúpac & Pérez 2009) mientras que sólo un estudio reporta datos sobre la ecología de saurios (y anfibios) en un ambiente tropical amazónico peruano (Duellman 2005). Sin embargo, las investigaciones relacionadas con la ecología de especies nocturnas, particularmente de la familia Gekkonidae, son escasos (Huey 1979, Pérez 2005a, Jordán 2006, Catenazzi & Donnelly 2007).

En la Amazonía peruana ocurren dos especies de geckos nocturnos: Thecadactylus solimoensis y Hemidactylus mabouia. Thecadactylus solimoensis, una especie recientemente descrita (Bergmann & Russel, 2007) fue considerada por mucho tiempo como Thecadactylus rapicauda, una especie de amplia distribución en Centro y Sur América. Thecadactylus solimoensis presenta un rango geográfico amplio, abarcando ambientes tropicales al este de los Andes de Ecuador, Perú, Bolivia y los estados brasileños de Rondonia y Amazonas (Bergmann & Russel 2007).

El objetivo de esta nota es presentar datos dieta, morfometría, reproducción y parasitismo por nemátodos de Thecadactylus solimoensis Bergmann and Russell, 2007 en el Perú.

Material y métodos

Se analizaron 17 individuos depositados en la colección her-petológica del Departamento de Herpetología del Museo de His-toria Natural de la Universidad Nacional Mayor de San Marcos (material examinado: MUSM 21747, MUSM 24045, MUSM 24623, MUSM 22263, MUSM 17372, MUSM 17519, MUSM 17518, MUSM 14429, MUSM 14460, MUSM 14716). Los individuos fueron medidos, disectados, sexados, extrayéndose

los estómagos (incluyendo esófago e intestinos). El contenido estomacal fue analizado, contabilizándose e identificándose las presas a nivel de Orden. Debido al bajo número de muestras, no se consideraron datos morfológicos de las presas identificadas. La amplitud del nicho trófico fue calculada con la fórmula inversa de Simpson (Pianka 1973, Vitt & Zani 1996):

B = 1/∑ (ρi 2)

Donde ρi es la proporción del ítem i en la dieta. La amplitud del nicho trófico varía desde 1 (uso de una sola presa) hasta n (uso de todas las presas).

Con un calibrador vernier (0,02 mm de precisión), se regis-traron las siguientes medidas corporales: longitud hocico-cloaca (LHC), largo de la cabeza (LC), ancho de la cabeza (WC), alto de la cabeza (AC), largo de las extremidades inferiores y posteriores (HL y FL, respectivamente). Se analizaron posibles diferencias morfológicas entre machos y hembras mediante un t-test con el sexo como factor.

Para analizar la condición reproductiva de cada individuo, se registró la presencia de folículos vitelogénicos o huevos en el oviducto. Los huevos fueron contados y medidos (ancho y largo). En machos, se examinaron si los testículos eran grandes y turgentes.

Se analizó el tracto digestivo de cada individuo para examinar la presencia de nemátodos parásitos adheridos a las mucosas o presentes en el material digerido. Los nemátodos encontrados fueron depositados en viales con alcohol de 70°. Posteriormente fueron aclarados con lactofenol para su identificación. Se calculó la prevalencia e intensidad de infección por nemátodos en T. solimoensis.

Resultados y discusión

Vitt y Zani (1997) presentaron datos sobre la ecología de Thecadactylus rapicauda, considerando dos poblaciones geo-

258

Jordán et al.


gráficamente separadas en la Amazonía: una proveniente de Cuyabeno (Ecuador) y otra proveniente de Pará, incluyendo algunos datos colectados en Roraima, Rondonia y el centro de Pará. De acuerdo a la descripción y distribución señalada por Bergmann y Russel (2007), la población “ecuatoriana” de Thecadactylus rapicauda pertenece en realidad a Thecadactylus solimoensis, mientras que la población “brasileña” pertenece a Thecadactylus rapicauda.

Thecadactylus solimoensis (Fig. 1) presenta un LHC promedio de de 91,66 ± 11,05, variando entre 73-111,1 mm. Las hem-bras presentaron un LHC promedio de 93,02 ± 11,61, con un rango entre 73-111,1 m, mientras que los machos presentaron un LHC promedio de 88,40 ± 10,21 mm, con un rango entre 79,1-103,1 mm. Las hembras son ligeramente más grandes que los machos aunque no significativamente (t=0,776 p= 0,449, df=15). Removiendo el efecto de LHC no se presentan diferencias morfométricas significativas entre ambos sexos (p> 0,005, df = 15).

Thecadactylus solimoensis consume seis tipos de presas, prin-cipalmente insectos de los órdenes Orthoptera, Lepidoptera y Blatoptera, y en menores proporciones, Coleoptera. Se registró un caracol (Gasteropoda) en un individuo de Thecadactylus solimoensis. La amplitud de nicho calculada para esta especie es de 4,74.

Este gecko es parasitado por tres especies de nemátodos: Parapharyngodon scleratus, Physaloptera retusa y Physalopteroides venancioi, presentando una prevalencia general de 47,05% y una intensidad de entre 1 – 4 nemátodos por individuo.

Se registraron 9 hembras maduras que presentaron huevos en sus tractos reproductivos. Estas hembras fueron colectadas entre los meses de noviembre a febrero en diferentes años. Las hembras presentaron una LHC promedio de 97,16 ± 8,68, con un rango entre 83,1 y 111,1 mm. Los huevos presentaron una longitud promedio de 14,36 ± 6,87 (6 – 28 mm) y un ancho promedio de 9,95 ± 3,70 (4,9 – 14,4 mm).

En el Perú, Thecadactylus solimoensis ha sido registrado en los departamentos de Cusco, Huánuco, Junín, Loreto, Madre de Dios y Ucayali, habitando en bosques tropicales amazónicos (Fig. 2).

Thecadactylus solimoensis presentó un LHC promedio menor a lo reportado para esta misma especie en Ecuador, aunque dentro de los rangos descritos (Vitt & Zani, 1997). Tal resultado puede ser atribuido a diferencias en el tamaño de muestra considerada y la presencia de juveniles. No se presentaron diferencias mor-fométricas significativas entre machos y hembras, sin embargo, las hembras son ligeramente más grandes que los machos, reportándose similares resultados para esta especie en Ecuador y para Thecadactylus rapicauda en Brasil (Vitt & Zani, 1997).

Figura 1. Thecadactylus solimoensis (Squamata, Phyllodactylidae) (Fotografía: Claudia Torres)

Figura 2. Distribución de Thecadactylus solimoensis en la Amazonía peruana.

259

Notas sobre la ecología de thecAdActylus solimoensis


En este estudio, se reporta una menor talla en hembras adultas (sexualmente maduras) de Thecadactylus solimoensis, a diferencia de los resultados presentados por Vitt y Zani (1997) (LHC= 95 mm). Así mismo, los huevos presentaron menores dimensiones lo cual podría estar relacionado con el tamaño de la hembra o a diferentes etapas durante el desarrollo de los mismos al ser examinados. Sin embargo, Vitt y Zani (1997) no reportan una relación significativa entre el tamaño de las hembras y la masa de los huevos contenidos. A diferencia de otras especies de gecónidos que producen dos huevos por puesta (uno por oviducto), Thecadactylus solimoensis presentan una puesta de un solo huevo similar a Thecadactylus rapicauda (Vitt & Zani 1997). Tal patrón podría estar asociado al tipo de locomoción que presenta esta especie, particularmente sobre superficies verticales, por lo que una modificación de la forma corporal y aumento de peso, podría influir negativamente en su capacidad locomotora. Restricciones similares en locomoción, visibilidad ante predadores entre otras han sido sugeridas para diferentes especies de saurios (Vitt & Congdon 1978, Cooper et al. 1990, Galdino et al. 2003).

Es posible que T. solimoensis realice puestas simultáneas al-ternando el desarrollo de los huevos en su oviducto, lo que ha sido señalado para T. rapicauda (Vitt & Zani 1997) y Gonatodes spp. (Vitt et al. 2000). Nuestros datos muestran que la etapa reproductiva se produce entre noviembre y febrero, sin embargo, debido al bajo número de muestra, no se ha identificado si varia-ciones climáticas asociadas a diferencias geográficas influencian el período reproductivo de esta especie a lo largo de su rango de distribución, como ha sido reportado en otras especies de saurios tropicales (Colli 1991) incluyendo geckos (Colli et al. 2003).

Thecadactylus solimoensis consume principalmente grillos, cucarachas y polillas. Cabe mencionar que en un individuo se encontró un gasterópodo como única presa consumida, siendo este el primer registro de tal presa. En Perú, esta especie presenta un valor de B mayor que el reportado en Ecuador, aunque bastante bajo comparado con la amplitud de nicho de Thecadactylus rapicauda en la Amazonía brasileña (Vitt & Zani 1997). Sin embargo, tanto en Ecuador como en Perú, Theca-dactylus solimoensis consume una considerable proporción de cucarachas, lo cual podría estar relacionado con la ocupación de construcciones humanas o con la abundancia de estos insectos en los bosques (Vitt & Zani 1997). En el caso de los individuos de T. solimoensis analizados en este estudio, al menos dos de ellos fueron colectados en construcciones humanas. Resultados similares fueron reportados por Jordán (2006) para Phyllodactylus reissi, una especie de gecónido nocturno en el Parque Nacional Cerros de Amotape.

Los endoparásitos, como nemátodos, tremátodos y céstodes, usan el tracto gastrointestinal de diversos vertebrados como mi-crohábitat, debido a que representa un ambiente homeostático para ellos (Ribas et al. 1998). Thecadactylus solimoensis es parasi-tado por tres especies de nemátodos: Parapharyngodon scleratus, Physaloptera retusa y Physalopteroides venancioi, reportándose para la primera especie un nuevo registro de hospedero. Las otras dos especies de nemátodos han sido registrados previamente por Bursey et al. (2005) en individuos identificados como Thecadac-tylus rapicauda en Cuzco Amazónico. De acuerdo a Bergmann y Russell (2007), los hospederos registrados corresponderían a Thecadactylus solimoensis. Se reportó una alta prevalencia de

parásitos, debido probablemente al pequeño tamaño muestral. Sin embargo, la intensidad es baja comparada con otras lagar-tijas (p.e. Ameiva edracantha y Microlophus occipitalis, datos no publicados), asociado posiblemente con sus hábitos de forrajeo (Huey & Pianka 1981).

Thecadactylus solimoensis es la especie de gecónido nocturno más grande en la Amazonía Peruana. Se sugiere la continuación de estudios sobre la ecología de esta especie, particularmente en su ambiente natural.

AgradecimientosAgradecimientos: A Jesús Córdova, Jefe del Departamento

de Herpetología del Museo de Historia Natural, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, y César Aguilar, por permitirnos el acceso y uso de los especímenes de Thecadactylus solimoensis depositados en la colección herpetológica. A Juan Carlos Cusi, por la elaboración del mapa de distribución de los especímenes estudiados.

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261

Optimización del test de micronúcleos en linfocitos cultivados



Optimización del test de micronúcleos en linfocitos cultivados usando una metodología de gradiente y frotis

Erika Castillo1,2, María Luisa Guevara-Fujita1 y Ricardo Fujita1*

Improving the micronuclei test in cultured lymphocytes by gradient and cell spreading methodology

1 Centro de Genética y Biología Molecular. Facultad de Medicina Humana, Universidad de San Martín de Porres, Alameda del Corregidor 1531, La Molina, Lima, Perú. Tel. 511 3652300 anexo 152.

2 Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos

* Autor para correspondencia

Email Ricardo Fujita:[email protected] Erika Castillo: [email protected] María Luisa Guevara-Fujita: [email protected]

NOTA CIENTÍFICA


ResumenEl test de micronúcleos en cultivo de linfocitos es una prueba validada para estudiar mutagenicidad. Consiste en detectar material nuclear interfásico dañado, producto de fragmentación cromosómica o errores de división nuclear en 2000 células binucleadas con citoplasma definido. El protocolo estándar deriva de la preparación citológica de cromosomas de sangre periférica con solución hipotónica, lavados de fijador y goteo de láminas. Nosotros proponemos modificaciones para mejorar el número y la observación de los micronúcleos. Primero se purifica linfocitos de glóbulos rojos antes del cultivo, luego de 72 horas, se elimina la solución hipotónica y los lavados repetidos con fijador, y finalmente se coloca las muestras en láminas por frotis en vez de goteo. Con las modificaciones obtenemos mas células binucleadas bien definidas (un promedio de 8 veces más por lámina) mejorando la eficiencia de este test.

Palabras clave: biomonitoreo humano; Proyecto HUMN; genotoxicidad; citogenética; protocolo.

AbstractThe micronuclei test in lymphocyte culture is a validated procedure to study mutagenicity. It consists in detec-ting damaged interphasic nuclear material produced by chromosome fragmentation or nuclear division errors in 2000 binucleated cells with well defined cytoplasm. Standard protocol derives from blood chromosome preparation with hypotonic and fixing solutions as well as preparing slides by dropping fixed cells. We modified the protocol to improve the number and quality of micronuclei. First, lymphocytes are separated from red cells before culture. After 72 hours, hypotonic and repeated fixer washing steps are eliminated. Cells are put onto slides by spreading instead of dropping. With these modifications we obtained more (about 8 times per slide) and better defined binucleated cells to help micronuclei detection.

Keywords: Human biomonitoring; HUMN Project; genotoxic; Cytogenetic; Protocol.

Los micronúcleos (MN) son corpúsculos citoplasmáticos esféricos, detectados en interfase, más pequeños y con las mismas características morfológicas que el núcleo celular; se originan por pérdida de fragmentos cromosómicos o cromosomas enteros durante la división nuclear y tienen valor en el diagnóstico de genotoxicidad. El test de micronúcleos registra sólo las células binucleadas por bloqueo de la citocinesis con citochalasina B (CBMN), descartando el conteo de mononucleadas, trinuclea-das, tetranucleadas, etc. Este artificio permite determinar qué células han estado expuestas al mutágeno o sustancia a probar y han pasado recientemente primera división.

En comparación con el test de micronúcleos, el análisis de aberraciones cromosómicas en metafases proporciona más det-alle del daño (Clouston 2001), sin embargo la complejidad del análisis cromosómico requiere de personal entrenado y mayor tiempo para el diagnostico (OECD 2004, Wolstenholme & Burn 2001). Por otra parte, el análisis de micronúcleos provee mayor validez estadística ya que se registra miles de células binucleadas, mientras que las metafases se cuentan por cientos o menos.

La prueba de micronúcleos está validada internacionalmente como bioensayo para evaluar genotoxicidad de sustancias, ex-posiciones agudas y crónicas, y es una de las más usadas para identificar agentes cancerígenos (Murli 2003, Abrevaya et al. 2007).

La iniciativa internacional The International Collabora-tive Project on Micronucleus Frequency in Human Populations (HUMN), busca uniformizar el test de micronúcleos; allí se comparan resultados y se recopilan datos de frecuencias y variaciones de diferentes laboratorios en todo el mundo para establecer un protocolo estándar (Fenech 2007).

El HUMN establece ciertos criterios de selección para con-siderar una célula apta para el análisis estadístico. Dentro de esos criterios está el tener la membrana celular y citoplasma íntegros (Fenech 2003). En muchos laboratorios, para la observación de micronúcleos se utiliza la técnica estándar de preparación cromosómica de mamíferos a partir de linfocitos cultivados (Clouston 2001, Murli 2003). En esta técnica se emplea una solución hipotónica, necesaria para abrir las metafases y mejorar la visualización de cromosomas, eliminando además los eritroci-tos. Ello es seguido por fijación de células y el lavado varias veces en soluciones de alcohol y ácido acético. Finalmente la mues-tra se deposita en láminas por goteo. El proceso de fijación y lavado, así como el goteo de la muestra en láminas, maltratan las membranas celulares y producen pérdida de citoplasma que dificulta el análisis de los micronúcleos. Por lo mencionado, la preparación citológica clásica del protocolo de micronúcleos es susceptible de optimizar.

En el presente trabajo reportamos modificaciones al protocolo estándar que mejoran la observación de las células, cumpliendo

262

Castillo et al.


Número de binucleadas/lámina sin modificación 64Número de binucleadas /lámina con modificación 487

Tabla 1. Número de células binucleadas por lámina (apropiadas para análisis según HUMN), con y sin modificación a la técnica estándar.

Tratamiento Porcentaje (%) IDNControl negativo 0,89 1,6Mitomicina C (0,16 μg/mL) 12,05 1,3

Tabla 2. Frecuencia de micronúcleos obtenidos con el protocolo mo-dificado, expresada en porcentajes e Índice de División Nuclear (IDN).

Figura 1. (a) Célula mononucleada con un micronúcleo, luego de la exposición a MMC, cultivada según el protocolo estándar sin modifi-car. (b) Células binucleadas inducidas con citocalasina B, con y sin micronúcleo, siguiendo las modificaciones al protocolo estándar y expuestas a mitomicina C.

los criterios de selección según HUMN, facilitando el análisis estadístico y proporcionando confiabilidad y reproducibilidad por el incremento en el número y mejora en la calidad de los preparados citológicos.

1) La primera modificación es la purificación de linfocitos mediante el uso de Ficoll-Hypaque que separa los linfocitos de eritrocitos y demás componentes como paso previo al cultivo.

2) La segunda es la eliminación del uso de solución hipotónica para romper las membranas celulares. Este paso provocaba rompimiento de la membrana celular de linfocitos, y además se requería realizar varios lavados para limpiar el cultivo, lo que provoca pérdida de muestra.

3) La tercera modificación se refiere a la forma de preparar las láminas del cultivo, reemplazando el goteo de láminas por el frotis. Al gotear láminas a cierta distancia, en las preparaciones citológicas se rompen las membranas de los linfocitos (Clouston 2001). En consecuencia, se observan células con citoplasma muy irregular y disgregado; disminuyendo la calidad de las células para un análisis confiable, que cumpla los criterios establecidos por el HUMN. El uso de frotis, que mantiene el citoplasma intacto y mejora la visualización de células, permite un análisis más eficiente y rápido, al reducir el número de láminas necesarias para el conteo.

Resumen del protocolo modificado

Extracción de 3 – 5 mL de sangre periférica de un donante voluntario aparentemente sano y que se coloca por las paredes de un tubo falcon de 15mL que contiene un volumen similar de Ficoll-Hypaque.

Centrifugación de la muestra de sangre a 3000 rpm por 30 minutos para una separación por gradiente de densidad.

Siembra de la interfase de linfocitos en 5 mL de medio PBMax e incubación a 37 ºC. De esta manera se eliminan los eritrocitos y el cultivo de linfocitos es más puro desde el inicio.

Después de 24 h, se adiciona el mutágeno, la mitomicina C (MMC- Sigma MO503) (0,16 μg/mL) al control positivo. La MMC provocará quiebras cromosómicas que se evidenciarán por la formación de micronúcleos.

Después de 44 h, se agrega Citocalasina B (Sigma V6762) (0,012 μg/mL) a todos los tubos. La citocalasina B bloquea la citocinesis al interferir en la polimerización de microfilamentos de actina de manera que luego de la primera división celular se obtienen células binucleadas.

Cumplidas las 72 h de cultivo, se centrifuga a 300 rpm/5 min y se disgrega el taco celular suavemente. Se coloca una a dos gotas en una lámina y se hace un frotis, se fija la lámina por 5 minutos con una solución de metanol y acido acético 1:1. Luego se tiñe con Giemsa al 5% por espacio de 8 minutos

Al realizar el conteo de células binucleadas obtenidas con la modificación, se obtuvo un Índice de División Nuclear (IDN) de 1,5 el cual se encuentra dentro del rango óptimo, según la HUMN (IDN= 1,3 – 2,0; Fenech 2007).

Los resultados con el protocolo modificado se muestran en la Tabla 1 y Tabla 2. El porcentaje obtenido en el control nega-tivo sin MMC, se encuentra dentro del rango de la frecuencia basal reportada por otros laboratorios. La Figura 1 muestra las

diferencias entre las células utilizando el protocolo estándar y aplicando las modificaciones.

En conclusión, gracias a las modificaciones aplicadas al proto-colo original, se optimizó la técnica obteniendo un cultivo libre de eritrocitos y con preparados citológicos de mejor calidad. El número de células observadas es alrededor de 8 veces más que el protocolo estándar (un promedio de 487 binucleadas

263

Optimización del test de micronúcleos en linfocitos cultivados


frente a 64 binucleadas, por lámina), lo que permite obtener en menos tiempo las 2000 binucleadas necesarias para el análisis estadístico. Esta prueba estandarizada es utilizada actualmente en nuestro laboratorio para medir genotoxicidad de extractos vegetales entre otros.

AgradecimientosEste trabajo fue posible debido al apoyo del Consejo Na-

cional de Ciencia y Tecnología (CONCYTEC), contrato 359-2006-CONCYTEC-OAJ y de la Facultad de Medicina de U. de San Martín de Porres (proyectos E10012007006, E10012009013).

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264

Castillo et al.


265

Comentario: Métodos de inferencia filogenética



Métodos de inferencia filogenética

COMENTARIO

Carlos Peña

Editor asociado, Laboratory of Genetics, Department of Biology, University of Turku, 20014 Turku, Finland. Email: [email protected]

ISSN 1561-0837

Existen tres métodos comúnmente utilizados en estudios de sistemática filogenética: i) la Cladística, usando el principio de Máxima Parsimonia (MP); ii) Maximum Likelihood (ML) y la iii) Inferencia Bayesiana (IB). En recientes años se viene utilizando con frecuencia el método Neighbor-Joining (NJ), el cual no es un método filogenético; en las siguientes líneas ex-plicare brevemente, el porqué no debe ser utilizado para inferir relaciones filogenéticas.

Fundamentos filogenéticosDe los tres métodos válidos para inferencia filogenética, MP,

ML, e IB, algunos sistemáticos utilizan solo uno de ellos para sus manuscritos, o combinaciones de los tres. Por lo general, estas preferencias se basan en fundamentos filosóficos y/o ra-zones prácticas.

La finalidad de los análisis filogenéticos es estimar una fi-logenia (árbol filogenético) que muestre la historia evolutiva del grupo taxonómico de estudio. Es decir, el objetivo final es un árbol filogenético que sea reflejo del proceso de evolución donde las entidades biológicas son el resultado de “descendencia con modificación” (Darwin 1859) entre especies ancestrales y descendientes. Una manera de cumplir este objetivo es mediante la búsqueda de indicios de descendencia con modificación en las especies, ya sea caracteres morfológicos o moleculares. Por ejemplo, se puede utilizar el carácter morfológico “notocorda” que apareció en la especie ancestral de todos los cordados y ha sido heredada y modificada múltiples veces (estados de carácter) a lo largo de la historia evolutiva del filo Chordata. La aparición de esqueleto rodeando la notocorda (o vestigios de esta) se utiliza para agrupar al grupo “vertebrados”. En el contexto filogenético, el grupo que incluye la especie ancestral, donde apareció este estado de carácter, y todas sus especies descendientes se denomina clado o grupo monofilético (en este caso, clado Vertebrata).

Es por esto que en la sistemática filogenética es vital encontrar caracteres útiles en el rastreo de casos de descendencia con mo-dificación para indentificar grupos monofiléticos. Obviamente los caracteres que serán de mayor utilidad son los caracteres homólogos, mientras que los caracteres homoplásicos podrán ser causantes de errores en los árboles filogenéticos al inferir relaciones de parentesco erróneas. Además, parte inherente de la práctica filogenética es la relación ancestro–descendientes que se trata de estimar a partir de los caracteres estudiados, y cuya relación se trata de representar en los árboles filogenéticos.

Neighbor-Joining (NJ)El método NJ es frecuentemente usado en estudios de “códi-

go de barras molecular” (DNA barcoding) (Hebert et al. 2004, 2010), el cual consiste en utilizar un segmento de 648 bases

nitrogenadas del gen mitocondrial citocromo c oxidasa I (COI) como identificador único para cada especie del reino animal (Hebert et al. 2003). El objetivo fundamental de este método es poder identificar individuos cuando se desconoce la especie a la que pertenecen. Además, existe la posibilidad de descubrir especies crípticas en grupos de morfología compleja o inaccesible (Hebert et al. 2003, Silva-Brandão et al. 2009). Esto es factible ya que la variabilidad intra-específica de esta secuencia es menor que la variación existente entre especies diferentes. Luego de secuenciar el fragmento del COI para grupos de individuos, especies de un mismo género, o incluso especies pertenecientes a diferentes filos (Hebert et al., 2003), dependiendo del nivel taxonómico que se quiera estudiar, es necesario analizar las secuencias. El algoritmo de preferencia para estudios de código de barras molecular es el Neighbor-Joining (Hebert et al. 2003, 2004, 2010).

El algoritmo NJ fue creado por Saitou & Nei (1987) y con-siste en generar un único “árbol filogenético” final, el cual, según los autores, no necesariamente será el “árbol verdadero”. En el paso inicial, se unen los dos neighbors (secuencias) que tengan la menor distancia genética. Luego, este par inicial se considera como una sola entidad, y se busca el siguiente terminal que tenga la menor distancia genética con este. El procedimiento continúa hasta unir todos los terminales al “árbol filogenético” (Saitou & Nei 1987). En el caso de secuencias de ADN, la distancia genética entre dos terminales se calcula en base al número total de sustituciones de bases nitrogenadas (Saitou & Nei 1987), es decir en el número de bases nitrogenadas que son diferentes en estas dos secuencias. Para seleccionar los terminales que tengan menor distancia genética, lo que en la práctica es escoger las secuencias más parecidas, es necesario construir una matriz estándar de distancias entre todas las posibles combinaciones de terminales. Entonces se construye el “árbol filogenético” agregando terminales tomando como información los valores de la matriz de distancias (Saitou & Nei 1987).

Si bien Farris et al. (1996) señala algunos problemas en el método NJ, es importante notar que el “árbol filogenético” final solamente refleja el grado de similaridad de los terminales. Por esto, NJ es útil en estudios de código de barras molecular ya que los individuos pertenecientes a una misma especie formarán grupos aislados debido a su alto nivel de semejanza (o semejanza de sus secuencias COI). Sin embargo, el método NJ no toma en cuenta la relación ancestro–descendientes. Tampoco considera el principio de descendencia con modificación (Darwin 1859). Por lo tanto, el árbol que se obtiene usando NJ no refleja rela-ciones evolutivas, en realidad es una representación del grado de similaridad de los terminales, lo cual corresponde al campo de la


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fenética (Crisci & López, 1983), no de la sistemática filogenética. Por estos motivos, el árbol inferido con NJ no debe ser consi-derado como árbol filogenético, y sería incorrecto suponer que los agrupamientos resultantes consisten en una especie ancestral y sus especies descendientes. En realidad son agrupaciones de miembros muy similares que no pueden ser considerados clados ni grupos monofiléticos.

Métodos filogenéticos: Máxima Parsimonia, Maximum Likelihood e Inferencia Bayesiana

En MP se usa un mínimo de asunciones a priori sobre los caracteres utilizados como fuente información —se asume que cualquier carácter heredable es una homología potencial (Gran-dcolas et al. 2001). Entonces, todos los caracteres son tratados de igual manera, con el “mismo peso” o misma influencia, al momento de inferir los árboles filogenéticos debido a que no se puede (o no se quiere) identificar homoplasias a priori (Hennig 1968). En MP, el árbol filogenético que se prefiere es el que implica la mínima cantidad de cambios evolutivos (“pasos” evo-lutivos) que se requieren para explicar una determinada matriz de caracteres (Farris 1970, Swofford et al. 1996).

Maximum Likelihood y la Inferencia Bayesiana son méto-dos estadísticos basados en modelos de evolución molecular, donde se toma en cuenta conocimiento a priori acerca de los caracteres, especialmente cuando son caracteres moleculares (frecuentemente secuencias de nucleótidos de ADN). El mé-todo ML estima la probabilidad de qué tan bien la matriz de caracteres es explicada por los árboles filogenéticos (Felsenstein 2004), mientras que IB estima la probabilidad de qué tan bien los árboles filogenéticos son explicados por los datos (la matriz de caracteres) (Huelsenbeck et al. 2001, Brooks et al. 2007). Maximum Likelihood necesita calcular cada árbol posible que pueda ser derivado de los datos según el modelo de evolución seleccionado. Además, debe calcular la longitud de ramas para cada árbol diferente (Huelsenbeck & Rannala 1997). Algunos prefieren usar IB sobre ML debido a que el primer método utiliza “atajos” para los cálculos al emplear el algoritmo conocido como Markov Chain Monte Carlo (MCMC), el cual permite realizar búsquedas a través de un número menor de árboles según sus valores de probabilidades posteriores (Huelsenbeck et al. 2001). Esto permite que la IB demande menos poder computacional y sea más rápida que ML.

Si bien estos tres métodos son ampliamente utilizados, no están libres de críticas. Máxima Parsimonia es afectado por el fenómeno conocido como atracción de ramas largas, long branch attraction (Felsenstein 1978), lo que causa que los árboles reflejen relaciones filogenéticas espurias cuando la cantidad de caracteres homoplásicos abruma los caracteres homólogos (Bergsten 2005). Maximum Likelihood es afectado por la “repulsión” de grupos hermanos cuando estos se ubican en ramas largas de los árboles (Siddall 1998). Más aún, ML y la IB son poco confiables cuando las tasas de evolución de ADN no son homogéneas en el tiempo ni entre linajes (Kolaczkowski & Thornton 2004).

Algunos sistemáticos, tal vez simpatizantes de cada uno de estos métodos, han sido muy explícitos al defender su método preferido, señalando los defectos de los otros (Swofford et al. 1996, Siddall 1998, Farris 1999, Ebach et al. 2008). Aunque es bien conocido que estos métodos no son efectivos en todas las circunstancias, estos desacuerdos reflejan la carencia de consenso

en la comunidad científica en lo que respecta a la metodología filogenética. Es en esta situación algunos investigadores estarán indecisos en escoger un método para analizar sus datos. Algunos prefieren utilizar un procedimiento conciliatorio al emplear los tres métodos. Si las topologías de los árboles obtenidos, usando los diferentes métodos, son concordantes, la hipótesis filogenética resultante es considerada robusta (ej. Martin et al. 2002). Si este no es el caso, se deberá tener cautela al discutir las relaciones filogenéticas de los nodos discordantes (Pol 2001, Kolaczkowski & Thornton 2004).

Afortunadamente, existen estrategias para evitar algunos de los artefactos que sufren los métodos —por ejemplo la extrac-ción de ramas largas en MP (Siddall & Whiting 1999); el uso de complejos modelos mixtos de evolución molecular en ML (Kolaczkowski & Thornton 2004). Aunque se culpa a la imper-fección de los métodos como la causa de las discordancias, es menos frecuente que la culpa se atribuya a la complejidad de las matrices de caracteres, probablemente porque la mayoría de estos estudios se basan en datos simulados (ejemplo: Felsenstein 1978, Siddall 1998, Kolaczkowski & Thornton 2004) de entidades biológicamente inverosímiles (ver Steel 2005). A pesar que se ha recalcado que aumentar el número de taxones y caracteres en las matrices pueda ayudar a resolver relaciones filogenéticas ambiguas y nodos débilmente soportados (Wiens 1998, Zwickl & Hillis 2002), esto ha comenzado a ser explorado recientemente mediante análisis de datos empíricos (Hallström & Janke 2008, Wahlberg & Wheat 2008, Peña et al. 2011).

AgradecimientosA Niklas Wahlberg por sus comentarios acerca de este tema.

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Comentario: Métodos de inferencia filogenética


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1. La Revista Peruana de Biología es una publicación científica arbitrada y es editada por el Instituto de Investigaciones de Ciencias Biológicas Antonio Raimondi, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad Nacional Mayor de San Marcos, Lima, Perú. Tiene una periodicidad semestral y los números aparecen en agosto y diciembre, tanto en su versión impresa como Online.2. La Revista Peruana de Biología recibe artículos completos, originales e inéditos en los temas de biodiversidad, biotecnología, ecología, manejo ambiental y biomedicina, elaborados según las normas indicadas en las presentes pautas.3. Los artículos pueden ser presentados en idioma inglés o castellano.4. Los artículos serán evaluados por árbitros según criterios internacionales de calidad, creatividad, originalidad y contribución al conocimiento. El artículo es aceptado luego del proceso de revisión por árbitros y las modificaciones indicadas. 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Si fuera necesario agregar medidas en otros sistemas, las abreviaturas correspondientes deben ser definidas en el texto. Decimales con coma, no punto (ejemplo correcto: 0,5; incorrecto: 0.5).17. lAs citAs En El tExto deben incluir el apellido del autor y año (ejemplo: (Carrillo 1988) o « ... de acuerdo a Sánchez (1976)…» o (Chávez y Castro 1998, Rios 1999, Piedra 2001)). Si hay varios trabajos de un autor en un mismo año, se citará con una letra en secuencia adosada al año (ejemplo: Castro 1952a). Cuando hay más de dos autores se citará al primer autor y se colocará et al. (Ejemplo: (Smith et al. 1981) o «según Smith et al. (1981)»).

PAUTAS PARA LA PRESENTACIÓN DE LOS ARTÍCULOS EN LA REVISTA PERUANA DE BIOLOGÍAEnero 2009

(Continúa....)

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18. La litErAturA citAdA incluirá todas las referencias citadas en el texto dispuestas solamente en orden alfabético y sin numeración. La cita se inicia con el apellido del primer autor a continuación, sin coma, las iniciales del nombre con puntos y sin espacio. El segundo y tercer autor deben de tener las iniciales de los nombre y a continuación el apellido. El último autor se diferenciara por que le antecede el símbolo &. Si hubiesen más de tres autores pueden ser indicados con la abreviatura et al. En la literatura citada solamente se usa letra tipo normal, no itálica, no versalita. Ejemplos:a. Montgomery G.G., R.C. Best & M. Yamakoshi. 1981. A radio-tracking study of the American manatee Trichechus inunguis (Mammalia: Sirenia). Biotropica 13: 81 -85.b. Buhrnheim C.M. & L.R. Malabarba. 2006. Redescription of the type species of Odontostilbe Cope, 1870 (Teleostei: Characidae: Cheirodontinae), and description of three new species from the Amazon basin. 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Una prueba del trabajo revisado, editado y diagramado además del costo por impresión será enviado al autor para su aprobación.28. El autor principal podrá solicitar cuatro ejemplares de la revista. Un número de separatas adicional podrá ser solicitado antesde la impresión teniendo en cuenta los costos respectivos.

Comité EditorEmail: [email protected] postal: Leonardo Romero (Editor)Revista Peruana de BiologíaUNMSM-FCBApartado 11-0058Lima 11Perú

(continúación...)

249 Registro de Xenopsylla cheopis como hospedero intermediario natural de Hymenolepis diminuta en Lima, Perú Xenopsylla cheopis record as natural intermediate host of Hymenolepis diminuta in Lima, Peru Inés Gárate, Paolo Jiménez, Karen Flores y Bertha EspinozaNotas científicas253 Note on the diet of Ameiva edracantha (Squamata, Teiidae) in Cerros de Amotape National Park, Tumbes, Peru Nota sobre la dieta de Ameiva edracantha (Squamata, Teiidae) en el Parque Nacional Cerros de Amotape, Tumbes, Perú Juan C. Jordán and Diana Amaya257 Notas sobre la ecología de Thecadactylus solimoensis (Squamata, Phyllodactylidae) de la Amazonía Peruana Ecological notes on the ecology of Thecadactylus solimoensis (Squamata, Phyllodactylidae) from Peruvian Amazon Juan C. Jordán, Juana Suárez S. y Lidia Sánchez261 Optimización del test de micronúcleos en linfocitos cultivados usando una metodología de gradiente y frotis Improving the micronuclei test in cultured lymphocytes by gradient and cell spreading methodology Erika Castillo, María Luisa Guevara-Fujita y Ricardo FujitaComentarios265 Métodos de inferencia filogenética Carlos Peña

(Continúa...)

Revista PeRuana de Biología

Volumen 18 Agosto, 2011 Número 2Rev. peru. biol. ISSN 1561-0837

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Homenaje143 Armando Yarleque Chocas Leonardo RomeroEditorial147 Buscando la calidad en un artículo científico Leonardo RomeroTrabajos originales149 Composición química y actividad antibacteriana del aceite esencial de Ambrosia peruviana Willd. de los llanos venezolanos Chemical composition and antibacterial activity of the essential oil of Ambrosia peruviana Willd. from Venezuelan plains Carlos A. Yánez C., Nurby Rios, Flor Mora, Luis Rojas, Tulia Diaz, Judith Velasco, Nahile Rios y Pablo Melendez153 Activity of ethanolic extracts leaves of Machaerium floribundum against acne-inducing bacteria, and their cytoprotective and antioxidant effects on fibroblast Actividad del extracto etanólico de las hojas de Machaerium floribundum contra bacterias que inducen el acné y su efecto citoprotector y antioxidante sobre fibroblastos Lorena Díaz, Soumi De Montijo, Ana L. Medina, Pablo Meléndez, Vian Laurence and Gilberte Marti-Mestres159 Potential use of low-NDGA Larrea divaricata extracts as antioxidant in foods Uso potencial de extractos de Larrea divaricata con bajo contenido de NDGA como antioxidantes en comidas Sebastian Turner, Roberto Davicino, Rosario Alonso, Graciela Ferraro, Rosana Filip and Claudia Anesini165 Una nueva especie de Teagueia (Orchidaceae: Pleurothallidinae) del norte del Perú A new species of Teagueia (Orchidaceae: Pleurothallidinae) from Northern of Peru Miguel Chocce, Nanette Vega, Margoth Acuña-Tarazona, Jorge Arnaiz y Betty Millán169 Flora y vegetación de suelos crioturbados y hábitats asociados en los alrededores del abra Apacheta, Ayacucho - Huancavelica (Perú) Flora and vegetation on cryoturbated and associates habitats around abra Apacheta, Ayacucho - Huancavelica (Peru) Asunción Cano, Amalia Delgado, Wilfredo Mendoza, Huber Trinidad, Paúl Gonzáles, María I. La Torre, Magda Chanco, Héctor Aponte, José Roque, Niels Valencia y Eduardo Navarro179 Vegetative adaptability of the Peruvian palm Astrocaryum perangustatum to deforestation Adaptabilidad vegetativa a la deforestación de la palma peruana Astrocaryum perangustatum Héctor Aponte, Francis Kahn and Betty Millán185 Deschampsia danthonioides (Poaceae - Pooideae) un nuevo registro para la flora peruana Deschampsia danthonioides (Poaceae – Pooideae) a New Record for Peruvian Flora Paúl Gonzáles, María Isabel La Torre y Asunción Cano189 La familia Poaceae del distrito de Arahuay (Canta, Lima, Perú) The family Poaceae from Arahuay district (Canta, Lima, Peru) Paúl Gonzáles, Eduardo Navarro, María. I. La Torre y Asunción Cano197 Diversidad del género Polylepis (Rosaceae, Sanguisorbeae) en los Andes peruanos Diversity of the genus Polylepis (Rosaceae, Sanguisorbeae) in the Peruvian Andes Wilfredo Mendoza y Asunción Cano201 Divergencia intraespecífica y código de barras de ADN en Systrophia helicycloides (Gastropoda, Scolodontidae) Intraspecific divergence and DNA barcodes in Systrophia helicycloides (Gastropoda, Scolodontidae) Pedro Romero y Rina Ramírez209 Coleópteros coprófagos (Scarabaeidae: Scarabeinae) de la Reserva Nacional Tambopata, Madre de Dios, Perú Dung beetles (Scarabaeidae: Scarabeinae) from the Reserva Nacional Tambopata, Madre de Dios, Peru Luis Figueroa y Mabel Alvarado213 Descripción del cromosoma profásico en la meiosis I de Bostryx conspersus Description of the profasic chromosome in Meiosis I of Bostryx conspersus María Siles-Vallejos, Olga Bracamonte G. , Alberto López S., Betty Shiga y Misael Guevara P.217 Ecología de Phyllodactylus angustidigitus y P. gerrhopygus (Squamata: Phyllodactylidae) de la Reserva Nacional de Paracas, Perú Ecology of Phyllodactylus angustidigitus and P. gerrhopygus (Squamata: Phyllodactylidae) from the Reserva Nacional de Paracas, Peru José Pérez Z. y Katya Balta225 Hunting pressure on cracids (Cracidae: Aves) in forest concessions in Peru Presión de caza sobre crácidos (Cracidae: Aves) en concesiones forestales en Perú Javier Barrio231 Diversidad de mamíferos en la cuenca media del río Tambopata, Puno, Perú Mammal diversity in the middle basin of the river Tambopata, Puno, Peru Víctor Pacheco, Gisella Márquez, Edith Salas y Oscar Centty245 Primer registro de Florometra magellanica (Bell, 1882) (Echinodermata: Crinoidea) para el Perú First record of Florometra magellanica (Bell, 1882) (Echinodermata: Crinoidea) in Peru Elba Prieto Rios, Mauricio Valdés de Anda, Francisco Alonso Solís-Marín y Alfredo Laguarda Figueras

Revista Peruana de Biologia v18 n2

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