En el suelo existe una gran diversidad de microorganismos, muchos de los cuales desarrollan actividades beneficiosas para los cultivos agrícolas. Entre estos seres

microscópicos destacan unos hongos que colonizan las raíces y establecen así unas relaciones simbióticas con las plantas conocidas como micorrizas. El interés de esta simbiosis radica en sus demostrados efectos en el aporte de nutrientes y agua a las plantas así como en la protección de estas frente a agentes o situaciones (ataque de

patógenos, salinidad, sequía, contaminantes…) que causan estrés a los cultivos, lo que repercute en la producción de alimentos sanos.

micorrizas en agricultura

SIGNIFICADO Y APLICACIÓN DE LAS

Por: José-Miguel Barea, María-José Pozo, Concepción Azcón-AguilarEstación Experimental del Zaidín, CSIC,

Departamento de Microbiología del Suelo, Prof. Albareda 1, Granada

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DOSSIER

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iversos hongos del suelo desarrollan actividades que benefician la nutrición y salud de las plantas, tanto en ecosis-temas naturales como en agricultura. Un grupo destacado de tales hongos beneficiosos son los que establecen asociaciones simbióticas (del griego “vida en común”) con las plantas, co-nocidas como micorrizas (del griego mikos, hongo, y rhiza, raíz). El hongo coloniza las raíces, sin causar daño al-guno a la planta y posteriormente de-sarrolla una red de hifas externas que se extienden y ramifican en el suelo. Mientras que las plantas de interés fo-restal forman micorrizas con hongos superiores (setas o trufas), las plantas agrícolas, y otras muchas de los eco-sistemas naturales, son micorrizadas por hongos microscópicos (Foto 1). La principal característica morfológica de estas micorrizas son los arbúsculos, estructuras típicas de la colonización que el hongo desarrolla en el interior de las células de la corteza de la raíz por ramificación de sus hifas. Estas estruc-turas le dan el nombre de arbusculares a este tipo de micorrizas (MA). En este artículo nos vamos a centrar solo en las MA, por ser las que forman las plantas de interés agronómico, pero por moti-vos de simplificar la redacción y evitar el acrónimo, de aquí en adelante nos referiremos a ellas como “micorrizas”. El largo periodo de vida en común de los hongos micorrícicos y plantas sim-biontes (más de 450 millones de años) ha condicionado una co-evolución de ambos, que se manifiesta por el eleva-do grado de mutualismo y dependencia que los simbiontes muestran entre sí. Como consecuencia de tal co-evolu-

ción, la mayoría de las plantas son “mi-cotróficas” por naturaleza, es decir, ne-cesitan estar micorrizadas para adquirir nutrientes del suelo de forma óptima. Los hongos se mantiene en el suelo en forma de esporas, redes de micelio, o colonizando raíces activas o fragmen-tos de estas que permanecen en el sue-lo. Estos son los propágulos capaces de iniciar la formación de una nueva mi-corriza de forma natural.El efecto de las micorrizas que prime-ro se describió, y que hasta los años 90 fue el principal objeto de estudio de esta simbiosis microbio-planta, fue su influencia en la captación de nutrien-tes. La clave de esta actividad, como se esbozó anteriormente, radica en que, cuando la colonización interna está bien establecida, las hifas del hongo pueden crecer externamente desde la raíz de la planta hacia el suelo (micelio externo). Concretamente, se sabe que cada cm de raíz puede sustentar más de 1 m de hifas externas, que se ex-tienden más de 10 cm de la superficie de la raíz. Esto les permite explorar un volumen de suelo considerablemente superior y captar nutrientes en zonas alejadas de la raíz, lo tiene especial re-levancia para aquellos nutrientes que se desplazan lentamente por difusión ha-cia la superficie de la raíz, como son el fosfato y el amonio. Así mismo facilitan la captación de agua por la planta. Adi-cionalmente, las micorrizas confieren a las plantas una mayor capacidad de resistencia/tolerancia a situaciones que pueden causarles estrés, como son sa-linidad, sequía, contaminación, ataque de patógenos, etc. Por estas razones el uso racional de los hongos micorrícicos como inoculantes en agricultura puede representar una reducción sustancial de agroquímicos tales como fertilizan-tes y productos fitosanitarios etc., por lo se les reconoce un gran potencial en el contexto de la agricultura sostenible (Barea et al., 2013; Azcón-Aguilar & Ba-rea, 2015).Después de estas consideraciones in-troductorias, se presenta un breve aná-lisis de la información relativa al signi-ficado de las micorrizas ayudando a la planta para superar los efectos negati-

Las micorrizas inducen una mayor capacidad de resistencia a sequía y salinidad que les permite tener tasas de transpiración y fotosíntesis superiores bajo tales condiciones adversas

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Foto 1. Micorrizas arbusculares, las características de las plantas agrícolas (foto cortesía del Prof. S. Rosendahl, Universidad de Copenhagen).

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vos de agentes/condiciones que cau-san estrés a los cultivos. Finalmente, se analizarán los desarrollos biotecnológi-cos que se están llevando a cabo para aplicar las micorrizas en agricultura. IMPACTO DE LAS MICORRIZAS EN LA PROTECCIÓN DE LAS PLANTAS FRENTE A ENFERMEDADES Y PLAGAS DE LOS CULTIVOSEs bien conocido que las plantas sufren el ataque de hongos, bacterias, virus, nematodos, insectos, plantas parásitas, etc., causantes de enfermedades o pla-gas.Hace varias décadas que se evidenció que las plantas micorrizadas resis-ten mejor el ataque de los patógenos del suelo. Pronto se demostró que los hongos micorrícicos no producen com-puestos antimicrobianos capaces de antagonizar de forma directa a los pa-tógenos, por lo que se sugirió que las micorrizas podrían actuar por mecanis-mos indirectos. Posteriormente, se evi-denció que las micorrizas estimulan los mecanismos defensivos de la planta y la expresión de tales efectos no solo de forma localizada, sino también de modo sistémico, tanto en las raíces como en la parte aérea de la planta. Dicho de otra manera, se propuso la existencia de un sistema inmunitario en plantas, fenó-meno que se pensaba que existía solo en animales. Las plantas son capaces de adaptarse a condiciones hostiles en su entorno mediante mecanismos de percepción y respuesta de su sistema inmune. Como consecuencia de una estimulación pre-via, la respuesta del sistema basal de defensa ante el ataque por un patógeno o insecto es más rápida y contundente, respuesta que es potenciada por la mi-corrización (Pozo et al., 2013). En el caso concreto del ataque de patógenos o in-sectos, tal potenciación de las defensas naturales de las plantas por micorrizas traer como consecuencia una mayor resistencia de la planta frente a enfer-medades y plagas. Se puede hablar por tanto, de una Resistencia Sistémica In-ducida (RSI) por micorrizas, fundamen-tal en el control biológico de patógenos, insectos y plantas parasitas. En la Foto 2 se esquematizan dichos efectos sobre el estado sanitario de las plantas indu-

cidas por la inoculación de micorrizas. Además de los hongos micorrícicos, diversos organismos beneficiosos como ciertas bacterias y hongos como Trichoderma pueden producir RSI. Se conocen los mecanismos moleculares implicados en la RSI (Pozo et al., 2015).La aplicabilidad a nivel agronómico de

estas actividades de protección frente a enfermedades y plagas es aún limi-tada, pero se progresa en este sentido y se están diseñando estrategias que optimicen dicha capacidad y selec-cionar los hongos micorrícicos más eficaces a tal fin, como se comenta en el último apartado de este artículo. Se

Foto 2. La micorrización promueve el crecimiento de las plantas, ya que facilita la adquisición de nutrientes del suelo, e induce cambios en los exudados de las raíces, lo cual repele a los nematodos y atrae a microbios antagonistas de los patógenos. También minimiza la infección por plantas parásitas. La potenciación de las defensas de la planta por las micorrizas da lugar a una reducción general de la incidencia o daño causado por patógenos del suelo (hongos, bacterias y nematodos). En la parte aérea se restringe el desarrollo de ciertos patógenos e insectos (Pozo et al., 2013).

Foto 3. Evidencia del efecto de las micorrizas incrementando la capacidad de las plantas a resistir los efectos negativos de salinidad (modelo: plantas de lechuga) y sequía moderada (modelo: plantas de tomate) (Ruiz-Lozano et al., 2016).

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preconiza su aplicación en interacción con otros microorganismos dotados de capacidades similares, antes indicados.

IMPACTO DE LAS MICORRIZAS EN LA PROTECCIÓN DE LAS PLANTAS FRENTE A SEQUÍA Y SALINIDADComo es bien conocido, la sequía y la salinidad son factores que producen estrés a los cultivos agrícolas, pues causan una disminución en el poten-cial de agua del suelo, ya sea por que incrementan la concentración de solu-tos (salinidad) o por que disminuyen la disponibilidad de agua (sequía). Como consecuencia ocurre una alteración de la fisiología de la planta (estrés) marca-da por la deshidratación de los tejidos de la planta, debido a la descompen-sación entre el agua que toma la raíz y la que es transpirada por las hojas. Para enfrentarse a estos factores que le causan estrés, la planta reacciona para tratar de evitar las pérdidas de agua y así progresar en su desarrollo y pro-ductividad. Una de las estrategias que sigue la planta para adaptarse y resistir a estas situaciones adversas está basa-da en su capacidad para formar mico-rrizas. En efecto, a las micorrizas se les re-conoce un papel fundamental para proteger a la planta frente a salinidad y sequía, habilidad que ha sido amplia-mente estudiada (Foto 3) por ser un mecanismo que puede mejorar la pro-ducción agrícola en las zonas afectadas por dichos factores de estrés (Ruiz-Lo-zano et al., 2016). Concretamente, se ha evidenciado que las micorrizas coope-

ran a la regulación de la capacidad de captar agua y el ritmo de transpiración, así como la activación de la maquinaria antioxidante, para enfrentarse a la su-per-producción de “especies reactivas de oxígeno” causadas por la incidencia de estos factores de estrés. Se ha calculado que alrededor de un 20% del agua que consigue una raíz se debe a la actividad del micelio externo de la micorriza captando agua del sue-lo. Se ha evidenciado que la simbiosis micorrícica mejora el ajuste osmótico de la planta acumulando compuestos, conocidos como osmoreguladores. Uno de ellos es la prolina, que permi-te que la planta afronte situaciones de bajos potenciales de agua en suelos secos y que mantenga un gradien-te de potencial de agua que favorezca el flujo de agua hacia la raíz. También se conoce que las micorrizas regulan el funcionamiento de las acuaporinas, proteínas de membrana que facilitan y regulan el transporte de moléculas de agua a favor de gradiente de potencial hídrico. En resumen, las micorrizas inducen una mayor capacidad de re-sistencia a sequía y salinidad que les permite tener tasas de transpiración y fotosíntesis superiores bajo tales con-diciones adversas.

IMPACTO DE LAS MICORRIZAS EN LA PROTECCIÓN DE LAS PLANTAS FRENTE A LA CONTAMINACIÓN POR METALESLa contaminación por metales pesados (MPs), uno de los principales proble-mas que afectan a la salud ambiental,

constituye una amenaza para la es-tabilidad de agro-ecosistemas. Con-cretamente, metales como el Cu, Fe y Zn, que son micronutrientes esencia-les para el crecimiento y desarrollo de las plantas, cuando estos metales son escasos o están en exceso provocan alteraciones en diferentes procesos biológicos fundamentales para su de-sarrollo. De ahí, que las plantas hayan desarrollado una serie de estrategias destinadas a asegurar simultáneamen-te el abastecimiento de estos metales y evitar su toxicidad, es decir, una serie de redes homeostáticas que permitan mantener concentraciones adecuadas de estos elementos. Desde hace tiem-po se sabe que las plantas micorriza-das se desarrollan mejor que las no micorrizadas en suelos contaminados por MPs. De ahí que se haya propuesto la posibilidad de utilizar las micorrizas tanto en estrategias de biofortificación que permitan incrementar el valor nutritivo de los alimentos vegetales y también como en la fitorremediación de suelos contaminados.Se ha demostrado que la presencia de MPs afecta a las poblaciones de hongos micorrícicos en los suelos. Sin embar-go, los propágulos nunca desaparecen por completo y cuando se produce una colonización, aunque sea poco extensa, siempre hay beneficios para la planta. Se han aislado hongos MA en suelos altamente contaminados por MPs, y esos hongos autóctonos han mostrado un alto nivel de adaptación y tolerancia a los MPs. Dichos hongos están más capacitados para ayudar a la planta

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a soportar la toxicidad a los MPs que aquellos que no habían sido expues-tos a una larga presión selectiva. Para persistir en ambientes contaminados por MPs los hongos MA han tenido que desarrollar estrategias para adaptarse y persistir en esos ambientes, y para res-tringir la entrada del metal tóxico en la planta y mantener una homeostasis in-tracelular de dichos metales (ver Barea et al., 2013). Cada vez se conocen mejor los mecanismos implicados para justi-ficar la mayor tolerancia de las plantas micorrizadas a los metales, entre ellos hay que destacar la capacidad de los hongos micorrícicos de inmobilizar el metal en el suelo (Cornejo et al., 2013). Concretamente en su micelio externo y esporas, como es el caso de este ex-perimento en suelos contaminados por Cu (Foto 4).

DESARROLLOS BIOTECNOLÓGICOS QUE SE ESTÁN LLEVANDO A CABO PARA APLICAR LAS MICORRIZAS EN AGRICULTURA La aplicación práctica de las micorri-zas en agricultura (y en la restauración de ambientes degradados mediante revegetación) ha estado limitada por la dificultad para la producción masi-va de inoculantes del hongo micorrí-cico. Sin embargo, recientemente se está progresando eficientemente en el desarrollo de las técnicas apropiadas. Las tecnologías para la producción de formulados micorrícicos se desarrollan en invernadero, usando sustratos lige-

ros en los que se hacen crecer plantas para que activen la multiplicación del hongo. También el hongo se puede multiplicar in vitro, en el laboratorio. Diversas empresas se dedican a la pro-ducción de inoculantes, actualmente disponibles comercialmente.A nivel de investigación, producimos nuestros propios inoculantes para lo cual se aíslan los hongos asociados a las plantas objeto de estudio crecidas en campo. Después se procede a una selección de los hongos (especies) más efectivos para la planta (Foto 5). Habi-tualmente, estos estudios se hacen en colaboración con empresas viveristas que utilizan posteriormente los bene-ficios de la micorrización optimizada con hongos efectivos para sus siste-mas productivos. Un aspecto fundamental es estudiar el establecimiento del hongo en las plan-tas que se micorrizan para su desa-rrollo en campo así como determinar su eficacia, bien como biofertilizante,

biofortificante o bioprotector en esas condiciones. Por referirnos a un expe-rimento modelo, se produjeron plan-tas de espárrago micorrizadas, como operación orientada a la protección frente a Fusarium, y se comprobó que crecían resistentes al ataque de dicho hongo patógeno. Estas plantas fueron llevadas a campo (Foto 6), evidencián-dose su correcto desarrollo y satisfac-torio estado sanitario.

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Foto 5. Selección de hongos micorrícicos por su efectividad como biofertilizante o bioprotector de los cultivos. Ensayos modelos con plantas de olivo, en colaboración de la Estación Experimental del Zaidín, CSIC, con el vivero Plantas Continental, S. A., Posadas, Córdoba

Foto 4. Acumulación de Cu en el micelio externo y esporas de un hongo micorrícico en ambientes contaminados por dicho metal (Cornejo et al., 2013).

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Foto 6. Experimento que desarrolló la Estación Experimental del Zaidín, CSIC, en colaboración con AGROMED S. L., Granada y S. C. A. Esparrago de Granada, en el que se produjeron plantas de espárrago micorrizadas, para la protección frente a Fusarium, evidenciándose su correcto desarrollo y satisfactorio estado sanitario en campo (Barea et al., no publicado).

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