No es una casualidad que en losúltimos doce meses se hayan cele-brado dos seminarios internaciona-les, sobre el HUANGLONGBING, laenfermedad mas devastadora de loscítricos. Aunque esta bacteriosis,conocida también como greening,fue descrita hace más de un siglo,su reciente emergencia en el conti-nente americano ha puesto en alertaroja a los profesionales del sector. Alo largo de su historia, que se inicióprobablemente en China a finalesdel siglo XIX o quizás incluso antesen India, esta enfermedad ha recibi-do distintos nombres, todos estre-chamente relacionados con sus sín-tomas. Huanglongbing, significa“enfermedad del brote amarillo” enchino, en referencia a la apariciónde brotes amarillos que contrastancon el color verde oscuro de la copade los árboles afectados (Fig. 1), yhoy es el nombre oficial de la enfer-medad (que de aquí en adelantedesignaremos como HLB).

En Sudáfrica, donde se la conocedesde 1928, se la designó como“greening”, que significa “de colorverdoso”, debido a la falta de colornaranja de los frutos de árbolesafectados (Fig. 2); en Filipinas reci-bió el nombre de “mottle leaf” porel moteado de las hojas (Fig. 3), que

constituye el síntoma más caracterís-tico para su diagnóstico y en la India“dieback” por la seca y muerte deramillas. También se la ha designa-do como “phloem necrosis” (necro-sis del floema) y “vein phloem dege-neration” (degeneración del floemade las venas) en Indonesia y “liku-bing” en Taiwán. La figura 4 mues-tra un huerto de naranjos del sur deChina que resultó totalmente impro-ductivo en sólo 6 años.

Se considera que esta enferme-dad afecta actualmente a más de 63millones de árboles en el sur ysudeste de Asia y en África. Segúndatos presentados este año en el últi-mo congreso celebrado sobre estetema, el HLB entre los años 1960-1970 fue responsable de la elimina-ción práctica de la producción decítricos en las tres regiones másimportantes de Sudáfrica, enFilipinas se redujo el área plantadaen un 60% y en un 70% en Bali. Elimpacto de la enfermedad fue ysigue siendo también enorme en laIndia, Tailandia, Taiwán y ArabiaSaudí, con millones de plantas des-truídas y la vida económica de lasrestantes, muy disminuída. Másrecientemente, en Brasil, 600.000plantas fueron erradicadas en elperíodo 2004-2006, para evitar ladiseminación del HLB. En Florida,también ha sido recientementedetectado el HLB, que parece estarpresente allí desde hace varios años

pero, en cambio, dada la extensiónde los focos, no se acometerá suerradicación. La enfermedad no hasido nunca identificada en la UniónEuropea (UE), donde se considera alagente causal como organismo decuarentena, según la Directiva2000/29/CE. Ello obliga a notificarsu detección y proceder a su erradi-cación, en caso de confirmarse lapresencia de plantas afectadas enalgún país de la UE.

Cítrico - Bacteria - Vector: Un trián-gulo amoroso

El agente causal del HLB es unabacteria Gram negativa muy pecu-liar, que encuentra el entorno idóneopara vivir y multiplicarse tanto en elfloema de los cítricos, que constituyensu planta huésped natural, como enel sistema circulatorio (hemolinfa) dedeterminadas psilas que actúan comovectores. La bacteria que causa elHLB fue inicialmente descubierta pormicroscopia electrónica en 1970,pero hasta el momento no se ha podi-do cultivar. Sin embargo el agenteresponsable del HLB ha sido caracte-rizado por métodos molecularescomo tres especies candidatas delgenero Liberibacter (CandidatusLiberibacter) (Fig. 5) y el términoCandidatus indica que la bacteria noha sido cultivada.

La evolución natural ha queridoque exista una relación tan estrecha

J.M. Bové ● M.M. López ● N. Duran-Vila

EVITAR EL HUANGLONGBING (HLB), UN RETOPARA LA SUPERVIVENCIA DE LA CITRICULTURA

ESPAÑOLA

Dpto Protección Vegetal y BiotecnologiaI.V.I.A. Moncada (Valencia)

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entre estas bacterias, los cítricos ylas psilas, únicos entornos en los quepueden vivir, que Monique Garnierlo definió como un triángulo amoro-so. La evolución a lo largo de losaños de este triángulo ha dadolugar a tres tipos distintos del HLB,aunque los síntomas de los tres sonidénticos y sus efectos devastadoresmuy similares.

El HLB africano está producidopor la especie Ca. L. africanus quees sensible al calor y se transmitemediante la psila Trioza erytreae,que se desarrolla a temperaturasrelativamente suaves, entre 22 y27ºC. Esta forma de HLB está exten-dida por las regiones del sur y estede África (Sudáfrica, Zimbabwe,Malawi, Burundi, Kenia, Somalia,Etiopía y Madagascar), y tambiénen Camerún, en el oeste de África.

EL HLB asiático está producidopor la especie Ca. L. asiaticus que esmás tolerante al calor y se transmitemediante la psila Diaphorina citrique soporta temperaturas superio-res a los 30ºC. Esta forma de HLBafecta sobretodo en aquellas zonasde Asia que presentan temperaturasadecuadas y que coinciden con lasde la mayoría de países productoresde cítricos. Este tipo de HLB se haidentificado en India, Pakistán,Bangladesh, Nepal, Bhután,Myanmar, Tailandia, Malasia,Camboya, Laos, Vietnam, China,Taiwán, Japón, Filipinas eIndonesia. Esta forma de HLB se haencontrado también en Oceanía(Timor Este y Papua Nueva Guinea)a donde llegó probablemente proce-dente de Indonesia.

En determinadas regiones comola península arábiga y las islasReunión y Mauricio (del océanoÍndico), se dan condiciones paraque se presente tanto el HLB africa-no como el asiático. Así, en Arabia

Saudita el HLB está presente desdelos oasis de la costa del Mar Rojo,hasta la zona fronteriza con Yemen.Esta regiones cálidas albergan lapsila D. citri y la bacteria tolerante alcalor Ca. L. asiaticus, mientras queen Yemen sólo se encuentra la psilaT. erytreae y por tanto el HLB sólo seha desarrollado en zonas elevadas,con temperaturas más suaves. Algosimilar ocurre en las islas Reunión yMauricio, en las que se hallan pre-sentes las dos especies de psilas,pero distribuidas de acuerdo con latemperatura y la altitud de cadazona. Habitualmente D. citri se hallapresente en el litoral y hasta una alti-tud de unos 500 metros, mientrasque T. erytreae se encuentra enregiones por encima de los 500metros. Las bacterias que causan elHLB africano y asiático se distribu-yen de forma similar a sus vectores,y en las zonas limítrofes entreambos, se han identificado los dosvectores y árboles infectados conHLB asiático y africano.

El recientemente detectado HLBamericano está producido por lasespecies Ca. L. americanus y Ca. L.asiaticus ambas transmitidas por D.citri. La identificación del HLB enAmérica es reciente y ha levantadola alarma de dos de los mayoresproductores de cítricos del mundo,Brasil y Estados Unidos. Por elmomento en Estados Unidos, se haidentificado el HLB sólo en Florida ypor tratarse del tipo asiático, se sos-pecha que pudo haberse introduci-do con material vegetal procedentede Asia. En Brasil, se ha identificadosólo en los estados de São Paulo yMina Gerais donde se encuentratanto el HLB asiático como el ameri-cano, siendo éste el más frecuente.Hasta ahora, se desconoce cuál es elorigen de este último tipo de cepas,que sólo se han identificado endichos estados brasileños.

Síntomas y daños causados porHLB

Al principio de la infección, lossíntomas suelen aparecer en unasola rama del árbol afectado, en laque se observan los brotes amarillosa los que se refiere el nombre de laenfermedad (Fig. 1). Las hojas pre-sentan manchas cloróticas de bordesdifusos o moteado difuso (“blotchymottle”) (Fig. 3) y posteriormenteamarillean y caen. Las hojas nuevasson de menor tamaño, presentan jas-peado y a veces síntomas de defi-ciencias minerales (zinc y mangane-so). Los brotes presentan necrosisprogresiva desde el extremo apical.La floración ocurre a menudo fuerade estación y las flores son pequeñasy con frecuencia estériles, por lo quesuelen caer. Los frutos de las ramasafectadas son pequeños, asimétricosy a veces muestran inversión de color(Fig. 2 y 6), que se inicia en la zonapeduncular. Los árboles mueren des-pués de algunos años. En muchasregiones afectadas de Asia no llegaa obtenerse ni siquiera una cosechaaceptable, ya que cuando los árbo-les entran en producción, ya mani-fiestan el decaimiento típico de laenfermedad (Fig. 4).

Cómo evitar el HLB

Los daños que puede producir elHLB en España son incalculables, yaque no existen métodos curativos niespecies resistentes o tolerantes quepermitan la convivencia pacíficaentre los cítricos y la bacteria. Porello, la única medida realmenteefectiva para controlar el HLB es laprevención, es decir evitar la entra-da tanto de la bacteria, como de susvectores mediante medidas cuaren-tenarias adecuadas. Dado que noexisten métodos para realizar undiagnóstico fiable a partir de mate-rial vegetal asintomático, debe evi-tarse a toda costa la introducción de

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Fig. 1 Brotes amarillos inducidos por el HLB (izquierda). En árboles jóvenes (derecha) a menudo se observa un solo brote amarillo.

Fig. 2 Naranja normal (izquierda) ytres naranjas afectadas de HLB decolor verdoso (“greening”) y quemuestran inversión de color (dere-cha): El color naranja se desarrollaprimero en la zona estilar (en laparte superior de los tres frutos afec-tados de la foto).

Fig. 3 Hojas de naranjoque muestran el motea-do difuso muy caracte-rístico del HLB.

Fig. 4 Las dos fotos muestran elmismo huerto de naranjos en el surde China. A la izquierda, el huertoen 1999 sólo con algunos árbolesafectados de HLB. A la derecha, elmismo huerto en 2005: se obser-van síntomas fuertes de HLB, concasi 100% de árboles afectados.

Fig. 5 Células de la bacteria Candidatus liberibacter en el floema (arriba). Naranjo afecta-do (abajo izquierda). Vector de HLB (abajo derecha).

Fig. 6 Izquierda: Frutospequeños, asimétricos ycon inversión de color.Derecha: Frutos normalesy afectados que muestranasimetría y semillas abor-tadas (centro)

Fig. 8 Plataformas móviles utilizadas enBrasil para inspeccionar la parte superior dela copa de los naranjos y así identificar sín-tomas de HLB.

Fig. 7 Izquierda:Protuberancias causadas porlas ninfas de la psila africanaTrioza erytreae en hojas delimonero. Derecha: Ninfas dela psila asiática Diaphorinacitri que se desarrollan en eltallo de brotes jóvenes delima mejicana.

Fig. 9 La citricultura medi-terránea se encuentra ace-chada por la presencia dela psila africana Trioza erytreae en Madeira yCanarias, desde 1994 y2002 respectivamente, ypor la psila asiáticaDiaphorina citri en elsudeste de Irán desde1997.

material vegetal (varetas o yemas)de los países afectados por HLB. Porel momento las regiones citrícolas deEspaña se hallan libres de la bacte-ria pero, sin embargo, Trioza eri-trea, vector del HLB africano, seencuentra ya en Canarias, habién-dose confirmado su presencia desde2002, en las islas de Tenerife, LaGomera, La Palma y El Hierro(Hernández, 2003). Al igual que enlos países africanos, se ha encontra-do esta psila en las zonas más fres-cas y húmedas de las islas, ennaranjos, mandarinos, limas y limo-nes. Se han tomado distintas medi-das por el Gobierno Canario (BOC,2002), pero hasta la fecha no se haconseguido su erradicación. Lascondiciones ambientales de laComunidad Valenciana, Murcia,Baleares, Cataluña y Andalucía queson idóneas para el cultivo de loscítricos también lo son para T. ery-treae o para D. citri, por lo que debeevitarse su introducción. Dado quelos dos vectores del HLB asiático yafricano también son organismos decuarentena en la UE, los países enlos que se identifican están obliga-dos a proceder a su erradicación.En este sentido los servicios deSanidad Vegetal deben realizarprospecciones periódicas, y tomarlas medidas apropiadas, para evitarque la entrada de estos insectos enla cuenca mediterránea sea inmi-nente. Además de los daños directosque causan a los cítricos, su mayorpeligro estriba en servir como vecto-res de la enfermedad, caso de intro-ducirse algún tipo de HLB. El riesgode introducción de vectores del HLBes doble ya que, por un lado, T. ery-treae se encuentra ya en Madeira yCanarias y por otra parte D. citri,vector de la cepa asiática, seencuentra en el sudeste de Irán,desde donde podría invadir los paí-ses del este del Mediterráneo.

Una vez que los vectores se esta-

blecen en una zona determinada, lapresencia inadvertida, o la introduc-ción fortuita de material infectado,conlleva la formación de uno ovarios focos de infección, a partir delos cuales la enfermedad progresacon rapidez. En principio, la esta-ción de cuarentena de cítricos delInstituto Valenciano deInvestigaciones Agrarias permite laintroducción de material vegetal conbuenas garantías sanitarias, ya quetodo el material es sometido almicroinjerto de ápices caulinares.Esta técnica, cuando se aplicacorrectamente, permite excluir prác-ticamente todos los patógenos enlas plantas obtenidas. Sin embargono es infrecuente que algunos agri-cultores o viveristas realicen intro-ducciones ilegales, lo que ha consti-tuido y sigue constituyendo la princi-pal vía de movimiento de patógenosde unos países a otros.

Por todo ello, es imprescindiblerealizar labores de divulgación quepermitan a técnicos y agricultoresreconocer ambas psilas y así poderinformar a los Servicios de SanidadVegetal en caso de observarlas, loque se complementaría con prospec-ciones periódicas, realizadas anual-mente. Por ejemplo, las ninfas de lapsila africana (T. erytreae) se desa-rrollan en el envés de las hojas, pro-duciendo protuberancias en el hazde las mismas (Fig. 7). En cambio, lapsila asiática no se desarrolla en lashojas, sino en el tallo de los brotesjóvenes (Fig. 7) y en consecuenciano causan protuberancias en aqué-llas.

Es también imprescindible divul-gar entre los ingenieros, técnicos yagricultores los síntomas de HLB, asícomo diferenciarlos de los debidos adeficiencias minerales y gomosis uotras causas, y dar las instruccionespertinentes para que en elLaboratorio de Referencia de

Bacteriología se pueda confirmarmediante los métodos de análisisdisponibles, si efectivamente se tratade HLB. Si se introduce en España elHLB y su identificación se realizapronto, antes de que haya habidouna difusión importante de la enfer-medad, debería acometerse su erra-dicación. En caso contrario el retra-so obligaría a intentar la difícil con-vivencia con la enfermedad, comose ha decidido recientemente haceren Florida.

Cómo controlar la difusión del HLB

Las posibilidades de éxito en elcontrol de la difusión de la enferme-dad en los países que la sufren,dependen en gran parte de cómo serealicen las campañas de conten-ción, que consisten en la eliminaciónsistemática de todas las plantasafectadas (con síntomas) y el controlde los vectores. Para contener el inó-culo deben realizarse prospeccionesperiódicas de todos y cada uno delos árboles de la zona problema yeliminar todos los que presentan sín-tomas, incluso si solo un brote o unarama se encuentran afectados. Sinembargo, como existe un período delatencia entre la infección por latransmisión de la bacteria medianteel insecto vector y la manifestaciónde síntomas, dichas prospeccionesdeben proseguir aun cuando se creaque la erradicación se ha concluidocon éxito. Es necesario saber, que unsolo árbol infectado constituye unfoco para una segunda epidemia y,por tanto, deben realizarse un míni-mo de tres o cuatro inspecciones poraño. Dichas medidas deben iracompañadas de tratamientos insec-ticidas para reducir la población depsilas y así evitar la difusión de labacteria. Existen formulaciones ade-cuadas tanto de insecticidas de con-tacto como sistémicos, y en algunaszonas la población de psilas se hacontrolado con éxito mediante lucha

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biológica con himenópteros parási-tos como Tamarixia radiata contraD. citri y Tamarixia dryi contra T.eryterae. Este método de lucha se haempleado con éxito en Reunión,pero no en otros lugares donde haresultado ineficaz debido a la pre-sencia de hiperparásitos.

Se han realizado intentos paracontrolar el HLB en varios países,pero se cuenta con mas fracasos queéxitos. Sirva de ejemplo la experien-cia de China, que en palabras delProf. Zhao Xue-Yuan ha supuestodos éxitos y dos fracasos. En su opi-nión, se puede controlar la enferme-dad eliminando los árboles afecta-dos y controlando la población depsilas, pero el retraso o paro en larealización de estas medidas conlle-va la aparición de nuevos árbolesafectados y eventualmente el fracasodel control del HLB. En Florida, laestructura y distribución de las fincasde las zonas afectadas, la presenciade muchos árboles aislados en losjardines particulares y la imposibili-dad que imponer un programa deerradicación obligatorio, ha condu-cido a que las autoridades pertinen-tes consideren el control del HLBinviable, como ya ocurrió en losintentos anteriores para controlar lacancrosis.

En cambio, para Brasil, el controldel HLB constituye un reto para man-tener la competitividad de la citricul-tura y de la industria de zumos, quees la más importante del mundo. Eneste sentido y dado que el foco deHLB identificado se encuentra en unárea relativamente restringida de losestados de São Paulo y MinasGerais, ni los productores ni lasagencias de investigación han rega-teado esfuerzos y financiación paracontrolar la enfermedad. El progra-ma también ha recibido el apoyodel Ministerio de Agricultura, dictan-do las disposiciones legales perti-

nentes y obligatorias para eliminartodas las plantas que presentan sín-tomas. Ello está suponiendo la impli-cación de 800 inspectores que hastajunio de 2006 habían supervisado126 millones de árboles y eliminado600.000 así como el control intensi-vo de la población de psilas. La aúnbaja incidencia de la enfermedad,en una zona con explotacionesgrandes y altamente tecnificadas,junto con la experiencia adquiridaen el control de la clorosis variega-da de los cítricos (CVC) y de la can-crosis, sitúan a Brasil en una situa-ción inmejorable para alcanzar elcontrol del HLB. El éxito alcanzadohasta el momento ha supuesto ungran esfuerzo, ya que conllevamuchas inspecciones (en algunoscaso hasta 10 inspecciones anua-les). Las inspecciones se realizantanto a pie, para poder evaluar laparte lateral de los árboles, comomediante el uso de plataformasmóviles para poder observar laparte superior de la copa de árbolesgrandes (Fig. 8). La disponibilidadde laboratorios y personal entrena-do para aplicar los métodos dediagnóstico, permite confirmar quelos síntomas observados son real-mente debidos al HLB y ha sido tam-bién crucial para la implementaciónde dichas campañas.

Conclusiones para los países citrí-colas del mediterráneo

En la actualidad, solo dos gran-des zonas citrícolas se encuentranlibres de HLB: Australia y la zonamediterránea. Sin embargo, ambasestán en situación de riesgo, yaAustralia está en peligro porque elHLB (enfermedad y vector) seencuentran en Timor este y PapuaNueva Guinea, muy cerca del nortede Australia. Igualmente los paísesdel Mediterraneo están expuestos ados frentes de las psilas que trans-

miten el HLB: por un lado, la psilaafricana T. erytreae se encuentra enla isla de Madeira (Portugal) y en lasislas Canarias (España) y por otraparte, grandes poblaciones de lapsila asiática D. citri se encuentranen el sudeste de Irán, al oeste dePakistán, y en particular en el nortede Bandar Abbas, donde existenimportantes plantaciones de limamejicana, un excelente huésped deD. citri (Fig. 9). Por todo ello, ante elgrave riesgo de introducción de HLBen España es esencial: I) disponer deinformación actualizada sobre elmovimiento de estas psilas hacia laregión mediterránea; II) aplicar deforma rigurosa medidas de cuaren-tena para la importación de mate-rial vegetal; III) inspeccionar paradetectar los primeros focos de insec-tos vectores y de síntomas de HLB,procediendo a su rápida erradica-ción.

Bibliografía

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