Factores Ambientales de manejo que afectan al Desarrollo ...

Fotos de la portada principal: Héctor Garrido y Elena Abella (en cuadro superior:

fotos esquina inferior derecha y centro lateral derecha).

Diseño de la portada principal: José Antonio Sencianes

Citar como:

Abella, E. 2010. Factores ambientales y de manejo que afectan al desarrollo

embrionario de la tortuga marina Caretta caretta. Implicaciones en programas de

incubación controlada. Tesis doctoral. Universidad de Las Palmas de Gran Canaria. Las

Palmas de Gran Canaria. España.

D. JUAN LUIS GÓMEZ PINCHETTI, SECRETARIO DEL DEPARTAMENTO DE BIOLOGÍA DE LA UNIVERSIDAD DE LAS PALMAS DE GRAN CANARIA

C E R T I F I C A,

Que el consejo de doctores del Departamento, en sesión extraordinaria, tomó el acuerdo de dar el consentimiento para su tramitación a la tesis doctoral titulada: “Factores Ambientales y de manejo que afectan al desarrollo embrionario de la Tortuga Marina Caretta caretta. Implicaciones en programas de incubación controlada”, presentada por la doctoranda Dña. Elena Pérez Abella y dirigida por las Doctores D.Luis Felipe López Jurado y D. Adolfo Marco Llorente. Y para que conste, y a efectos de lo previsto en el Art. 73.2 del Reglamento de Estudios de Doctorado de esta Universidad, firmo la presente en Las Palmas de Gran Canaria, a veintidos de octubre de dos mil diez.

UNIVERSIDAD DE LAS PALMAS DE GRAN CANARIA

Departamento de Biología

Programa de Ecología y Gestión de los Recursos Vivos Marinos

Factores Ambientales y de Manejo que Afectan al

Desarrollo Embrionario de la Tortuga Marina Caretta

caretta. Implicaciones en Programas de Incubación

Controlada.

Tesis Doctoral presentada por Dª. Elena Abella Pérez

Dirigida por el Dr. D. Luis Felipe López Jurado y el Dr. D. Adolfo Marco LLorente

29 de Octubre de 2010

Este trabajo ha sido posible gracias a la colaboración de las siguientes instituciones. Gracias a la

Consejería de Medio Ambiente de la Junta de Andalucía por la beca pre-doctoral para realizar

la tesis a través de los proyectos otorgados a la Estación Biológica de Doñana –CSIC- :

―Restauración de la Nidificación de la Tortuga Boba en el Litoral Andaluz‖ y ―Bases Científicas

para la Restauración de la Nidificación de la Tortuga Boba en el Litoral Andaluz‖. Agradezco

también al Gobierno de Canarias a través del proyecto INTERREG IIIB: ―AEGINA: Gestión de

Áreas Marinas Insulares Protegidas a través de especies críticas‖, y al Cabildo de Fuerteventura,

el apoyo financiero dado durante estos años para mantener las instalaciones de campo y

trabajo en Cabo Verde. Al Ministerio de Ambiente de Cabo Verde, a la Direcção Geral do

Ambiente, y a la Cámara Municipal de Boavista por darme la oportunidad de investigar en la

isla de Boavista. A la ONG Cabo Verde Natura 2000 por su apoyo logístico en el trabajo de

campo. A la Estación Biológica de Doñana, por haber puesto a mí alcance importantes recursos

formativos durante mi estancia pre-doctoral. Al Instituto Canario de Ciencias Marinas y a la

Universidad de Las Palmas de Gran Canaria por el apoyo logístico y ayudas prestadas en mis

continuas visitas a Las Palmas de Gran Canaria.

Als meus pares Damià i Alicia.

A la meva parella Patrick i a la nostra estimada Bruna.

AGRADECIMIENTOS

Ahorrando dinero para comprar una cámara de fotos réflex, un día de 1999 llegué a

Cabo Verde como voluntaria al proyecto de conservación de la tortuga boba que

llevaba mi profesor de zoología marina en la universidad, Luis Felipe López Jurado.

Creo que nunca me hubiera llegado a imaginar, que la decisión de gastarme en ese

viaje las 75.000 pesetas que tenía ahorradas, acabaría por influir de forma tan

determinante en mi vida. Esta tesis no sólo recoge el trabajo que he realizado en los

últimos años, sino que por decirlo así, es fruto de gran parte de mi vida.

Algo te mueve, alguien te influye, alguien te motiva, alguien te apoya, alguien confía

en ti. Entonces sigues, quieres saber para proteger.

Quiero dar las gracias a todos aquellos, que de una forma o de otra, me han ayudado

y han confiado en mí dándome esa dosis de estímulo para tener esta tesis aquí.

Esperando que muchos de vosotros podáis reconocer vuestra huella en este trabajo,

yo defiendo esta tesis, pero las siguientes páginas son fruto de todos vosotros,

MUCHISIMAS GRACIAS:

Gracias, a mi director Luis Felipe López Jurado, de quien no he parado de aprender y

a quien admiro profundamente por su trayectoria profesional, y por haber sido capaz

de engendrar en Cabo Verde la conservación de forma integral, basándose en la

ciencia, la cooperación y el desarrollo para la gestión de este valioso recurso natural

que son las tortugas. ―Montando un pollo‖ poco habitual, que está alcance de muy

pocos. También por darme la oportunidad de vivir y compartir con él grandes

experiencias, enseñándome a observar la naturaleza y a ver. Gracias por todo.

Gracias, a mi director Adolfo Marco Llorente, de quien he aprendido a hacer ciencia,

y con quien he discutido largas horas esta tesis; aportándome su alta calidad como

investigador en cada paso que he dado con sus ideas, consejos, etc. Por estar ahí en

el día a día, corrigiéndome cuando me equivocaba, dándome ánimos

constantemente, y ayudando a superarme. Gracias por estar siempre ahí.

Gracias, a mi querida profesora Teresa Sels, que con su vitalidad y entusiasmo me

inculcó la pasión por la biología, y me enseñó qué era la ciencia entre recortes de

periódicos.

Gracias, a Carlos Piña y a David Booth, a quienes probablemente les sorprenderá este

agradecimiento, pero que sin duda entre caimanes y muchos mails, me influyeron

enormemente en realizar esta tesis en Cabo Verde.

Gracias, a los cientos de los voluntarios y voluntarias que han participado de esta tesis

pasando por el campamento de Ervatão, marcando nidos, recorriendo playas, y

echándome una mano siempre que fue necesario.

Gracias, muy especialmente a Rosa María Cerdá y a Samir Martins, por el interés

mostrado en el trabajo desde el principio, por ayudarme año tras año; por su gran

predisposición en las largas e interminables horas entre tortuguitas, loggers y recorridos

por la isla. También quiero dar gracias a Rebe, a Paula, a Fran, a Michael, a Raúl, a

Betty y a Esther por estar ahí en los momentos claves, haciendo el trabajo posible,

echándonos unas risas inolvidables. A todos ellos, por ser los mejores ayudantes de

campo que he podido tener.

Gracias, a Fortu, a Julião, a Guga, a Laura, a Zinho, a Irene, a Dedeia, a Merculina, a

Pedro, a Marcos, a Pi, a Ata, a Bela, a Chifo, a Nani, a Maria José, a la familia Silva-

Cardoso, etc., a toda esa larga de lista de gente estupenda de Cabo Verde! por

cuidarme durante mis largas estancias en Boavista, dándome risas, cariño y abrazos.

Gracias, a todos los compañeros que han estado estos años en Cabo Verde como

directores de campamentos, Paula, Coro, Maite (gracias por los sabios consejos de

última hora), Ana, María, Saray, como a los tantos monitores que participaron en la

tesis (Nuha, Aniano, Hélder, Fernando, Jandir, etc.); y a Pedrín y a Nuria, por sus

consejos y contribuciones apoyando los trabajos realizados. También a Caro, María

“de Jerez” y Jara por darme ánimos y apoyarme en la recta final.

Gracias, al equipo de tortugueros de Sevilla: a la dulce Lili, a Juan, a Caty, a Carles, a

Paula (una vez más), a Seve (también tortuguera); por los maravillosos ratos que

hemos pasado juntos, por vuestro cariño, por los ánimos constantes haciendo todo

más ameno, por los consejos de edición final de la tesis. También a Carlos Ruiz, y otros

compañeros e investigadores de la EBD que se han preocupado por mí.

Gracias, a todos aquellos que han revisado capítulos de esta tesis mejorando

sustancialmente su contenido: N. Mrosovsky, N. Varo, K. Eckert, D. Booth.

Gracias, a los profesionales Dra. Laura Serrano, a Fernando Madrid por los consejos y

ayudas en la realización de análisis de laboratorio. A Dr. Manuel Ortiz Santaliestra por

su colaboración y comentarios en los análisis estadísticos. A la Dra. Carmen Díaz

Paniagua por la ayuda en la búsqueda bibliográfica.

Gracias, a Héctor Garrido por cederme maravillosas fotos y a José Antonio Sencianes

por realizar el diseño de la portada, aportando el arte a esta tesis. Mucho arte en los

dos!

Gracias, a todos de los que he tomado prestadas algunas fotos del álbum de

recuerdos, por haber permitido que haya imágenes para poder ilustrar mejor los ratos

que hemos pasado juntos en ese maravilloso lugar que es Boavista.

Gracias, ―a les meves grans amigues: l’ Ester, la Maria i les Annes, i a tota la colla‖ por

hacerme sentir como si nunca me hubiera marchado de Figueres cada vez que

regreso a mi tierra.

Gracias, a ―mis niñas de Santa Brígida‖, a Mary, a Roussi, a Tona, a Silvi y a Núria, por

estar siempre ahí cuando las he necesitado, por escucharme, aunque fuera en la

distancia.

Gracias, a Boavista y al pueblo caboverdiano por hacerme sentir una más. Por

recibirme con cariño cada vez que viajo a la isla.

Gracias, a las tortugas, por ser tan mágicas y por sorprenderme día a día cada vez

más. Espero que el granito de arena aportado en esta tesis ayude a que muchas

generaciones puedan disfrutar de su existencia.

Y por último MIL GRACIAS a quienes me lo han dado todo: A MI FAMILIA, la mejor del

mundo. A mi padre Damià y a mi madre Alicia, por todo lo que me han enseñado, y

por darme su apoyo incondicional, creyendo siempre en mí. A mi hermano Dam, a mi

cuñada Jud y a Gauss, por preocuparse y hacerme todo más fácil. Especialmente, a

mi pareja Patrick, porque sin su apoyo diario no hubiera sido capaz de redactar esta

tesis. Por levantarme en los momentos difíciles, por aguantar mis neuras, por su

capacidad de hacerme reír, por cuidarme, y por ser el mejor padre y madre durante

mis largas ausencias. Y por supuesto, ―a la nineta dels meus ulls‖, al motor de mi vida: a

la dulce, alegre y cariñosa Bruna, que sin duda es el capítulo que más alegrías me ha

dado de esta tesis, y en el que seguro seguiré trabajando el resto de mi vida.

G R À C I E S A T O T S

Héctor Garrido

INDICE

INTRODUCCION GENERAL

- Las tortugas marinas y sus amenazas…………………………………… 1

- Evolución de las tortugas marinas……………………………………….. 3

- Ciclo de Vida………………………………………………………………… 4

- Biología térmica……………………………………………………………... 5

- Ecología del nido……………………………………………………………. 7

- Capacidad para seleccionar el lugar de puesta…………………... 11

- Programas de conservación de nidos y recuperación de

poblaciones…………………………………………………..…………….. 12

- Las tortugas marinas en Cabo Verde…………………………………. 16

- La tortuga boba caboverdiana………………………………………… 17

JUSTIFICACION, OBJETIVOS Y ESTRUCTURA………………………………………... 39

AREA DE ESTUDIO………………………………………………………………….……. 43

CAPITULO 1

Productividad de las playas de la isla de Boavista: importancia

de la Reserva Natural Das Tartarugas Marinhas………………………………… 45

CAPITULO 2

Comparación entre dos técnicas no invasivas de evaluación

de la fertilidad de los huevos en nidos de tortuga boba (Caretta caretta). 73

CAPITULO 3

Biología térmica y producción de sexos en la isla de Boavista

(Cabo Verde)…………………………………………………………………….……. 89

CAPITULO 4

Vulnerabilidad de los huevos de tortuga boba a la presencia

de arcilla y limos en playas de anidación…………………………………………. 121

CAPITULO 5

Efecto de la salinidad del medio de incubación en el desarrollo

embrionario de Caretta caretta……………………………………………………. 147

CAPITULO 6

Éxito en la traslocación retardada de nidos de tortuga boba

(Caretta caretta)……………………………………………………………………….. 167

CAPITULO 7

La profundidad del nido afecta al éxito de emergencia y fenotipo

de los neonatos de tortuga boba (Caretta caretta)………….…………..…….. 185

CONCLUSIONES…………………………………………………………………………... 209

ANEXO I

ALBUM DE FOTOS

1


Las tortugas marinas y sus amenazas

En las últimas cinco décadas, la historia natural, biología y ecología de las

tortugas marinas han sido objeto de estudio de los investigadores. No sólo por ser unos

animales con características particulares fascinantes, sino debido principalmente a la

fuerte disminución que están experimentando sus poblaciones a nivel mundial en los

últimos años.

Según la Lista Roja de Especies Amenazadas de la IUCN, de las siete especies

de tortugas marinas que existen, tres se encuentran en peligro crítico de extinción

(Dermochelys coriacea, Eretmochelys imbricata, Lepidochelys kempii), dos en peligro

de extinción (Caretta caretta, Chelonia mydas), una en estado vulnerable

(Lepidochelyls olivacea), y de una especie no se poseen datos suficientes para definir

su estatus de conservación (Natator depressus). Actualmente, la tendencia

poblacional de todas las especies de tortugas marinas es el declive. Estudios recientes

revelan que por ejemplo, en Florida, donde anida la mayor población de tortuga

boba del Atlántico, el número de hembras anidantes se ha visto reducido al 50% en los

últimos 5 años (IUCN, 2007). La tortuga laúd en el Pacífico, se considera la población

de tortugas marinas más amenazada del mundo. En 2010, la conservación de la

tortuga laúd se considera prioritaria junto con otros nueve animales altamente

amenazados de extinción como el tigre o el oso polar (WWF 2010, www.wwf.org).

La causa de esta rápida reducción en las poblaciones de tortugas, se

encuentra principalmente en los efectos directos e indirectos del fuerte desarrollo

humano sobre el medio ambiente en los últimos 50 años. La pesca no selectiva

indiscriminada, el desarrollo costero y la contaminación marina entre otros factores,

está haciendo que estos animales, que han sobrevivido millones de años sobre la faz

de la Tierra, se vean realmente amenazados en todas las fases de su ciclo de vida por

las actividades derivadas del hombre.

Por otro lado, a pesar de que las tortugas marinas están protegidas por leyes

internacionales (citadas en el Anexo I del Convenio de Washington (CITES) y Anexo II

del Convenio de Berna, Anexo I del Convenio de Bonn (Especies migratorias) y Anexo II

de la Directiva de Hábitats de la Unión Europea como especies ―prioritarias‖), y por


2

leyes regionales y nacionales (en España la tortuga boba fue incluida en el Catálogo

Nacional de Especies Amenazadas como ―de interés especial‖ en el Real Decreto

439/1990 de 30 de Marzo; BOE 1982, desde entonces se encuentra protegida en todo

el territorio nacional, López-Jurado y Andreu 1997) en muchos países del mundo

todavía hay regiones donde es habitual el consumo de carne y huevos de tortuga (ej.:

Cabo Verde, países de Centroamérica, India, etc. ), el uso de otros productos de la

tortuga como remedios caseros (grasa, sangre, pene, etc.), o la fabricación de

artesanías a partir de la concha del caparazón (Thorbjarnarson et al. 2000). Estas

prácticas que en un pasado podían ser sostenibles y formar parte del equilibrio natural

de la especie, pero hoy en día no lo son debido al aumento de la población humana

y al delicado estatus de conservación de las especies de tortuga marina.

Los esfuerzos por conservar las tortugas marinas se vienen desarrollando tanto

en tierra como en mar. En tierra: la protección de playas de anidación y de las

hembras anidantes, así como la protección de nidos han sido prácticas esenciales

para evitar la caza furtiva de hembras y el expolio de nidos. Los actuales programas

de conservación de tortugas marinas en playas de desove en el mundo, han incluido

no sólo áreas de monitoreo y conservación sino que también se han creado

actividades de sensibilización a la población local. La protección de nidos in situ o la

creación de viveros de nidos de tortuga (popularmente llamados ―hatcheries”), donde

son trasladados aquellos nidos en riesgo debido a que las hembras han puesto los

huevos en un lugar inadecuado para su incubación, han resultado ser excelentes

herramientas para la educación ambiental, además de medidas directas de

conservación de las tortugas marinas. En el mar: el desarrollo y uso de técnicas de

pesca selectivas como los TED (―Turtle Excluder Devices‖) y/o los anzuelos circulares, así

como la implementación de observadores en barcos de pesca, o el cambio de cebo

de pesca, han sido medidas de conservación en el hábitat marino. Estas tecnologías,

han sido instauradas con éxito principalmente en países desarrollados del mundo y,

aunque dependen en gran medida de la aceptación del sector pesquero y el grado

de desarrollo del país, su uso está en expansión.

El avance en nuevas tecnologías y técnicas científicas como los análisis

genéticos o los estudios de los desplazamientos migratorios a través de transmisores por

satélite, han ayudado enormemente a conocer mejor las conexiones que existen entre

poblaciones y especies de tortugas marinas, su distribución y el uso común del hábitat

entre regiones del mundo en todas las fases de su ciclo de vida. Por ejemplo, en la

última década se ha descubierto la tercera población anidante mundial para tortuga

boba en Cabo Verde. Los recientes estudios moleculares realizados han posibilitado


3

conocer la contribución de esta población, antes omitida, en zonas de alimentación

de juveniles del Atlántico como el archipiélago canario o el mar Mediterráneo

(Monzón-Arguello et al. 2009, Monzón-Arguello et al. 2010a). Además, a partir de

estudios de telemetría satelital conocemos que el área de alimentación de los adultos

de tortuga boba caboverdiana se encuentra en aguas costeras desde Mauritania a

Sierra Leona (Hawkes et al. 2006). Este tipo de estudios han plasmado que las tortugas

marinas viajan miles de kilómetros de sus zonas de reproducción, compartiendo zonas

de alimentación con otras tortugas de distintas poblaciones y especies. Esta clara y

reciente nueva visión de la distribución y biología de las tortugas, ha hecho replantear

las acciones de conservación realizadas hasta ahora, poniendo de manifiesto la

necesidad de un esfuerzo y trabajo común a nivel internacional para lograr una

conservación efectiva de estos animales.

Evolución de las tortugas marinas

Las tortugas son reptiles, animales vertebrados pertenecientes del orden de los

quelonios (Chelonia), que han sobrevivido más de 200 millones de años sobre la Tierra,

evolucionando a partir de los anfibios. Los quelonios se separaron pronto de la línea

principal de evolución de los reptiles, y desde entonces diversas líneas de linaje

evolucionaron dando paso a tortugas terrestres, marinas o de agua dulce. La

característica principal de las tortugas es que poseen un caparazón óseo,

peculiaridad de gran valor adaptativo ya que científicamente se cree que podría

tener gran implicación en su supervivencia a lo largo de los tiempos. Las tortugas

marinas aparecieron en la Tierra en el periodo Cretácico hace aproximadamente 65

millones de años (Gaffney y Meilan 1988) (descubrimiento del fósil Archelon ischyros,

Wieland 1896). Se presume que los orígenes de las tortugas marinas fueron terrestres

(Gaffney 1990), y que se adaptaron al medio marino desarrollando una anatomía más

hidrodinámica: las patas anteriores evolucionaron a largas aletas, tienen un

caparazón aplanad, etc. (Gaffney et al. 1987). Sin embargo, siguieron conservando

características típicas terrestres. Tienen respiración aérea a través de pulmones,

mantienen uñas en las extremidades (especialmente los machos para las cópulas),

pero de todas estas particularidades terrestres, la más llamativa es que las tortugas

marinas ponen e incuban sus huevos en tierra.

Actualmente existen 7 especies de tortugas marinas pertenecientes a dos

familias: la Dermochelyidae, con una sola especie, la tortuga laúd (Dermochelys

coriacea); y la Cheloniidae, que tiene 6 especies: la tortuga verde (Chelonia mydas),


4

la tortuga plana de Australia (Natator depressus), la tortuga carey (Eretmochelys

imbricata), la tortuga boba o común (Caretta caretta), la tortuga olivacea

(Lepidochelys olivacea) y la tortuga Kempi (Lepidochelys kempii).

Ciclo de vida

Las tortugas marinas son animales marinos migradores que realizan sus puestas

en tierra. El patrón de reproducción de las tortugas marinas es muy parecido entre

todas las especies diferenciándose unas de otras en variaciones mínimas de éste

(Miller 1995).

Los machos y las hembras adultos migran de las áreas de alimentación a las

áreas de cópula y reproducción. Una vez realizadas las cópulas, las hembras seguirán

en las áreas de reproducción para realizar las puestas, mientras que los machos

volverán a las áreas de alimentación. Durante los tres o cuatro meses que dura la

época de anidación, las hembras se dirigirán a tierra aproximadamente cada 15 días

para poner varios nidos (de 2 a 7 nidos), cada uno de ellos con un número de huevos

relativamente alto. Después regresarán a las áreas de alimentación hasta el siguiente

periodo de reproducción (aproximadamente cada dos años, variando esta

frecuencia entre 1 y 4 años). La incubación de los huevos, se realiza en torno a los 50

días sin cuidado parental. Las crías eclosionarán del nido y se dirigirán hacia el mar

donde nadarán durante 36 horas seguidas para llegar a alta mar (frenesí natatorio),

iniciando así su vida marina. Pasarán los primeros años de su vida en zonas oceánicas

asociadas a masas de sargazos, algas u otros objetos flotantes (Schwartz 1988). Sus

requerimientos de alimentación y hábitat debido al crecimiento de su etapa juvenil,

harán que llegado el momento oportuno se acerquen a la costa pasando de una vida

oceánica a una vida nerítica hasta llegar a la madurez sexual (Bolten 2003). Las

tortugas marinas presentan una alta filopatria a las zonas de reproducción (Carr 1975).

Las tortugas regresan a realizar sus puestas a las playas de anidación donde nacieron.

El mecanismo por el cual se orientan y navegan en el mar durante su etapa adulta

recorriendo grandes distancias, y que les permite regresar una y otra vez al área de

reproducción de nacimiento, se cree que es principalmente de origen geomagnético

(Lohmann y Lohmann 1994, Lohmann y Lohmann 1996). Las tortugas marinas se

orientarían en alta mar hacia las áreas de reproducción siguiendo el campo

magnético terrestre, pudiendo utilizar también estímulos químicos para reconocer de

cerca las playas de nacimiento (Grassman y Owens 1987, Grassman et al. 1984).


5

Biología térmica

Las tortugas marinas son animales ectotermos. La temperatura les condiciona

fisiológicamente, con lo cual, su área de distribución será dependiente de la

temperatura ambiente y la temperatura del agua (Spotila et al. 1997). En el agua, a

excepción de la tortuga laúd que posee la capacidad de vivir en aguas frías

temperadas y realiza profundas inmersiones (Houghton et al. 2008), el resto de las

especies suelen encontrarse en aguas con rangos de temperatura entorno los 18ºC-

30ºC. Las playas de desove se encuentran principalmente en zonas tropicales, a

excepción de la tortuga boba que anida en zonas templadas cálidas y en zonas

subtropicales (Mrosovsky 1980).

La relación de las tortugas con la temperatura es tan íntima que, al igual que

muchos otros reptiles como galápagos, tortugas terrestres, cocodrilos, escamosos o

tuátaras (Deeming 2004, Harlow 2004, Nelson et al. 2004), poseen determinación sexual

por temperatura. Owens y Hendrickson en 1978 fueron los primeros en proponer que la

razón de sexos en tortugas marinas podría ser debida a factores ambientales. Sin

embargo, fue en el trabajo realizado por Yntema y Mrosovsky con Caretta caretta en

1979 cuando se demostró que había determinación sexual por temperatura. Hulin et

al. 2007 y Wibbels 2003, presentan revisiones actualizadas de los estudios sobre la razón

de sexos realizados en poblaciones de varias especies de tortugas marinas. Durante el

segundo tercio de incubación de los huevos se produce la diferenciación sexual de los

embriones, siendo a relativas bajas temperaturas de incubación cuando se produce

una total o mayor producción de machos, y a altas temperatura una total o mayor

producción de hembras. La temperatura de incubación en la cual se produce una

proporción de machos y hembras de 1:1 se denomina temperatura pivotal, y al rango

de temperaturas en el cual se define el sexo obteniendo distintas proporciones de crías

machos y hembras, es el rango transicional de temperatura (ver definiciones en

Mrosovskky y Pieau 1991).

La temperatura de incubación puede variar por múltiples factores de origen

ecológicos. La latitud, cambios de temperatura entre estaciones, zonas de sombra en

las playas, el color de la arena, mareas, lluvias, profundidad del nido, sustratos de

incubación, etc. (Hays et al. 2001; Matsuzawa et al. 2002) determinarán el régimen

térmico de incubación de los nidos. Además, a partir del segundo tercio de

incubación de los huevos, se produce un proceso endógeno producido por los

embriones al desarrollarse (definido como calor metabólico Carr y Hirth 1961) que


6

puede influir en la determinación sexual de las crías (Broderick et al. 2001, Glen y

Mrosovsky 2004). El nido experimenta un aumento de temperatura a partir del segundo

tercio de incubación que alcanza los valores máximos en el último tercio de la

incubación antes de la eclosión del nido (Godfrey et al. 1997, Booth y Astill 2001). El

aumento del calor metabólico puede variar principalmente según el número de

embriones vivos en desarrollo dentro del nido durante el periodo de determinación

sexual, variando sensiblemente el régimen térmico que definirá el sexo de las crías de

cada nido (Broderick et al. 2001; Booth y Astill 2001; Godley et al. 2001).

Actualmente, las poblaciones de tortugas marinas están altamente sesgadas

hacia las hembras (Hulin et al. 2007, Wibbels 2003). Estudios hechos para la tortuga

boba en Brasil (Marcovaldi et al. 1997, Mrosovsky et al. 1999), Mediterráneo (Kaska et

al. 1998, Godley et al. 2001, Mrosovsky et al. 2002) o Florida (Mrosovsky y Provancha

1992, Hanson et al. 1998) revelan un porcentaje de producción de hembras en playas

superior al 80% en todos los casos.

Sin embargo, estudios sobre la razón de sexos en agregaciones de juveniles

demuestran que esta alta proporción de hembras respecto a los machos se pierde, y

se encuentran razones de dos hembras por macho (Delgado 2008). Además, es

posible que los machos y las hembras se reproduzcan en frecuencia distinta. Los

machos podrían tener una frecuencia de reproducción anual, mientras que sabemos

que las hembras lo hacen en intervalos de 1-3 años, de forma que una razón de sexos

sesgada hacia las hembras sería compatible con una razón de sexos operativa

(porcentaje real de sexos de individuos sexualmente activos en el momento del

apareamiento) equilibrada.

De todas formas, los pronósticos de aumento de la temperatura debido al

calentamiento global del planeta se perfilan como un riesgo para las tortugas marinas.

Estudios recientes revelan cambios ecológicos importantes de la fauna y flora tanto

terrestre como marina debido al cambio climático que estamos viviendo (Whalter et

al. 2002, Parmesan y Yohe 2003, McMahon y Hays 2006). Según las predicciones de

calentamiento global en varios escenarios de emisión de gases realizados por el IPCC

(2007), se prevén aumentos de temperatura globales de entre medios entre 2ºC y 7ºC

para los próximos 100 años. Un aumento de 2ºC en la temperatura de la arena

disminuiría drásticamente el número de machos de tortuga marina producidos.

Aumentos mayores de temperatura, podrían suponer la pérdida de actuales

importantes áreas de anidación de tortugas marinas, al dejar de ser viable la

incubación de los huevos por llegar al límite crítico de la temperatura de incubación


7

para tortugas marinas, 35ºC (Hawkes 2009). El estudio realizado por Hawkes et al. 2007,

muestra como un aumento de 7ºC en la temperatura de incubación de los nidos de

tortuga boba de Florida, supondría la mortalidad total de los nidos. En Carolina del

norte (zona templada), un aumento de 5ºC en la temperatura de incubación

implicaría una producción total de hembras y la mortalidad de un porcentaje de los

nidos. Debido a la dificultad que representa hoy en día ver cambios temporales en el

comportamiento de las tortugas por su lenta biología reproductiva y el relativo poco

tiempo que se llevan realizando estudios científicos sobre su historia natural y dinámica

poblacional, todavía es pronto para poder observar si las tortugas marinas han

experimentado algún tipo de adaptación o respuesta a los recientes cambios

producidos por el calentamiento global. Sin embargo, ya existen estudios que sugieren

que el inicio de las temporadas de anidación se están adelantando en Florida debido

a una llegada más temprana de las tortugas a la playa, como respuesta a un

aumento de la temperatura superficial del agua causado por el cambio climático

(Weishampel et al. 2004; Pike et al. 2006); y que las temporadas de anidación se están

acortando (Pike et al. 2006). Otras publicaciones también han hecho hincapié en

fenómenos relacionados con el cambio climático estudiando las relaciones entre el

tiempo de llegada de las tortugas para el desove, con la época y frecuencia de

tormentas tropicales y huracanes, y la destrucción de nidos (Pike y Stiner 2007); o

haciendo predicciones del impacto que puede tener un aumento del nivel del mar en

la pérdida de hábitat de playa para la anidación de las tortugas. En el Caribe, un

aumento de 0,5 m del nivel del mar podría suponer una pérdida del 32% del hábitat

de anidación de las tortugas marinas que allí se reproducen (Fish et al. 2005).

Ecología del nido

La incubación de los nidos de las tortugas marinas se produce en playas

arenosas. Las hembras durante la época de reproducción se dirigen a la playa para

desovar seleccionando un lugar para la puesta. Las propias características de los nidos

y el ambiente de incubación de los nidos resultan en una compleja y dinámica

interconexión ecológica. Se han realizado múltiples estudios para indagar cómo los

factores físico-químicos (temperatura, humedad, salinidad, granulometría del sustrato,

PH, etc.) y biológicos (vegetación, predadores, etc.) del lugar de incubación de los

huevos (Mortimer 1990, Maloney et al. 1990, Wallace et al. 2004), condiciona tanto el

desarrollo embrionario del nido, como su éxito de incubación y eclosión o las

características fenotípicas de las crías al nacer (masa, longitud, robustez, eficacia

biológica). Sin embargo, todavía se desconoce hasta qué punto la naturaleza del


8

ambiente del nido tiene consecuencias directas tanto en la historia natural de las

tortugas (ej.: adaptaciones como la determinación sexual por temperatura) como en

su dinámica poblacional (reclutamiento efectivo de individuos), Reece et al. 2002.

Debido a que las tortugas marinas son animales con determinación sexual por

temperatura, este parámetro tiene una relevancia especial para estas especies

durante la incubación. Sin embargo, la temperatura de incubación afecta también

directamente a otras características fenotípicas de las crías muy importantes en la

historia natural de las tortugas. Se ha comprobado que la temperatura de incubación

afecta al tamaño y peso de las crías al nacer (Booth y Still 2001, Burgess et al. 2006),

pudiendo afectar también a la tasa de crecimiento en fases juveniles tempranas

como ocurre en otros reptiles (Demming 2004b). El tamaño de las crías al nacer,

además puede condicionar a una mayor o menor exposición a los predadores

(Bustard 1972). Estudios realizados por Booth et al. 2004 y Burgess et al. 2006 en Australia

encuentran relación entre la temperatura de incubación y la eficacia natatoria de las

crías de tortuga verde (Chelonia mydas); viendo que a bajas temperaturas de

incubación (25,5-26ºC) las crías eran más lentas al nadar. Este fenómeno implicaría,

que machos recién nacidos producidos a bajas temperaturas, serían peores

nadadores y tendrían un mayor tiempo de exposición a los predadores al cruzar la

plataforma continental durante el período de frenesí natatorio para llegar a alta mar.

La humedad en el ambiente de incubación de las tortugas marinas es un

parámetro estudiado pero del cual, científicamente, todavía no se conoce bien la

relación que existe entre el desarrollo embrionario, éxito de eclosión y el intercambio

de agua entre el ambiente y el huevo. En otras especies de tortugas, se ha

comprobado el efecto de la humedad en características fenotípicas de las crías. Por

ejemplo, en ambientes húmedos de incubación, las capacidades locomotoras de las

crías de Chelydra serpentina mejoran (Miller et al. 1987); e incluso recientemente en un

trabajo experimental realizado con un galápago que presenta determinación sexual

por temperatura (Trachemys scripta), se ha comprobado que la administración diaria

de agua en los huevos durante el periodo de incubación en el que ocurre la

determinación sexual embrionaria, influye de forma sustancial en la razón de sexos

produciendo un mayor porcentaje de crías macho (Lebranc y Wibbels 2009). Estos

hechos no han sido comprobados en tortugas marinas. También existen pocos trabajos

donde se presenten datos del contenido de agua en sustratos de playas de

anidación. Ackerman 1991, expone que la franja litoral en la cual las tortugas bobas

(Caretta caretta) de Israel ponen un alto porcentaje de los nidos, mantiene un

contenido de agua en peso entre el 4% y el 6% (lejos de los límites de saturación, 35%-

45%); y McGehee 1990 calcula una media de humedad de 4,2% en los sustratos de las


9

playas de anidación de tortuga boba de Florida. De todos modos, el efecto de las

lluvias entre regiones del mundo pueden hacer variar mucho estos porcentajes

(Ackerman 1991). Sin embargo, los límites mínimos y máximos de tolerancia de la

humedad para la incubación y sus efectos en el desarrollo embrionario de las tortugas

marinas no están todavía bien establecidos. En un trabajo experimental realizado con

tortuga boba (Caretta caretta), se observó que a humedades aproximadas al 6% de

contenido de agua en relación al peso del sustrato (potencial hídrico de -5,8 kPa), el

éxito de eclosión de los huevos y tamaño de las crías era mayor que en otros

tratamientos de humedad inferiores y superiores (0%, 12%, 18% y 24%), sugiriendo que el

6% es el grado de humedad idóneo para la incubación, aunque no encontraron

diferencias significativas en el éxito de eclosión con el tratamiento de 12% (McGehee

1990). Patiño- Martínez (2010) ha visto que en tratamientos experimentales de

humedad por encima de un 10% (potencial hídrico aproximado del -4,8 kPa), causan

una mortalidad total en los huevos de tortuga laúd (Dermochelys coriacea). En otro

trabajo para la misma especie, en el cual experimentalmente se reproducen

condiciones hídricas simulando tormentas tropicales, se comprueba que los huevos

sobreviven bien a periodos cortos de alta humedad, y sin embargo no sobreviven en

sustratos muy húmedos en exposiciones de más de ocho días (Patiño- Martínez 2010 ).

También, parece ser que los huevos son más sensibles a altas concentraciones de

agua en las primeras fases de la incubación (Patiño- Martínez 2010). Es probable que

diferentes especies y poblaciones de tortugas marinas requieran distintas

concentraciones de humedad para la incubación de los huevos, según las

características biológicas de la especie o del área geográfica de reproducción. De

todos modos, de forma práctica, es bien conocido que la inundación de nidos debido

a las mareas es una de las principales causas de mortalidad de los huevos, siendo

común la práctica de recolocar a vivero aquellos nidos en riesgo de inundación

(Mortimer 1999).

El contenido de agua en el ambiente de incubación es altamente

dependiente de las características del sustrato. El tamaño del grano y el tipo de

sustrato de incubación del nido influirá de forma directa en la cantidad de agua

disponible para los embriones. Sustratos de grano fino dejarán menores espacios

intersticiales en el ambiente de incubación reteniendo un mayor contenido de agua

que sustratos de grano grueso (permite una mayor y más rápida filtración del agua).

Esa mayor o menor retención de agua por parte del sustrato influirá de forma directa

en la disponibilidad de agua de los huevos. Mortimer 1990 observó en Ascencion Island

que el éxito de eclosión de los nidos era menor en playas de arena gruesa que en

aquellas playas de arena fina, sugiriendo que pudiera deberse a un ambiente de


10

incubación demasiado seco para un adecuado desarrollo embrionario de los huevos.

La coloración del sustrato y el albedo influirán en la recepción de calor de la arena

por la radiación solar, afectando a la temperatura de incubación de los nidos. Playas

de arena clara tendrán temperaturas de incubación más bajas que playas de arena

oscura (Hays et al. 2001). Igualmente, el contenido de sal que contenga un sustrato

afectará al intercambio de agua entre el huevo y el ambiente por el efecto osmótico.

Altos contenidos de sal en el agua o en el sustrato de incubación, pueden deshidratar

los huevos. Otro factor biológico que afecta a la incubación es la presencia de

vegetación. La vegetación en las playas de incubación crea zonas de sombra

disminuyendo la cantidad de radiación solar que recibe la superficie de la arena,

pudiendo influir en algunos casos en la temperatura de incubación de los nidos. En

estos momentos, la reforestación en playas de anidación se está considerando como

una medida de conservación para equilibrar la elevada producción de hembras

debido a las altas temperaturas de incubación que se están registrando (Schmid et al.

2008). En áreas de anidación áridas, las raíces de las plantas encuentran en los nidos

de tortuga marina una fuente de agua y nutrientes (Hannan et a. 2007). En áreas de

anidación como Cabo Verde, las raíces de las plantas recubren los huevos pudiendo

colonizar la totalidad del nido, pudiendo ser responsable de la mortalidad del nido

(observaciones personales). Los requerimientos de oxígeno por parte de los embriones

en desarrollo dentro del nido han sido también estudiados. Una vez enterrados los

huevos en el sustrato, los gases (O2 y CO2) deben moverse entre los espacios

intersticiales que existen entre los huevos y los granos de arena. Los mecanismos por los

cuales se produce un movimiento de los gases son por convección o difusión. El

oxígeno que consumen los embriones durante su metabolismo proviene de la

atmósfera a través del sustrato que rodea el nido (Prange y Ackerman 1974), pero este

proceso puede aumentar con un intercambio de gas convectivo que ventila el nido y

eleva la concentración de oxígeno (Maloney et al. 1990). El intercambio de gases

entre los huevos y el ambiente de incubación será fundamental para el éxito del nido.

El tamaño del grano del sustrato, el grado de compactación del substrato y el

contenido de agua y aire del entorno del nido influirán en la disponibilidad de oxígeno

de los huevos para su desarrollo. Según estas características es posible que se den

situaciones de hipoxia (Ackerman 1977). Una baja conducción de gases en la arena

provoca un mayor tiempo de incubación y un éxito de eclosión del nido menor

(Ackerman 1981a). El requerimiento de oxígeno es mayor al aumentar el metabolismo

de los embriones a partir del segundo tercio de incubación (Ackerman 1981b,

Thompson 1993, Wallace et al. 2004).


11

Tanto los factores físico-químicos como los biológicos del ambiente del nido

interaccionan entre sí creando complejas combinaciones de posibilidades que

afectarán al desarrollo embrionario de los huevos y al éxito de eclosión de estos. Por

otra parte, otras características inherentes del nido, como el tamaño de puesta o la

posición de los huevos en el interior del nido, condicionarán parámetros de la

incubación como la disponibilidad de oxígeno, de humedad y la temperatura de

cada huevo afectando al éxito final del desarrollo total de los nidos y las

características fenotípicas de los individuos al nacer (Booth y Still 2001, Wallace et al.

2004, Ackerman 1997).

Los propios nidos y el ambiente de incubación de los nidos resultan en una

compleja y dinámica interconexión ecológica.

Capacidad para seleccionar el lugar de puesta

A pesar que las tortugas marinas presentan una alta filopatria y en algunos

casos incluso se puede hablar de fidelidad al lugar de puesta (Carr 1975), el grado de

precisión al elegir la zona de puesta en una determinada playa de desove

científicamente parece ser no tan riguroso. Se han realizado múltiples estudios en

diferentes especies de tortugas marinas para indagar en el comportamiento individual

de las hembras en el momento de seleccionar el lugar de puesta (Hays y Speakman

1993, Bjorndal y Bolten 1992, Eckert 1987, Kamel y Mrosovsky 2004), y científicamente,

parece ser que las tortugas no tienen un comportamiento repetitivo y específico por el

cual las hembras seleccionen lugares adecuados al realizar sus puestas. Sin embargo,

en el estudio realizado por Mrosovsky et al. en 2006 con Eretmochelys imbricata

encuentran una mayor regularidad en la selección del lugar de puesta y se sugiere la

posibilidad de que una misma hembra elija siempre un mismo tipo de lugar (ya sea

idóneo o no). Este trabajo (Mrosovsky et al. 2006) causó un gran debate entre la

comunidad científica, llegando al punto que el Dr. David Pike y el Dr. Nicholas

Mrosovsky hayan mantenido un diálogo científico, donde han debatido la existencia

de un posible efecto genético que condicione la selección del lugar de puesta de

cada hembra individualmente, y sus consecuencias en técnicas de conservación

como la recolocación de nidos a viveros de cría (Mrosovsky et al. 2006, Pike 2008,

Mrosovsky 2008).

Un estudio reciente realizado en Australia con Caretta caretta (Pfaller et al.

2009), prueba como en esta población hembras individuales no ponen sus nidos


12

siempre a la misma distancia de la zona dunar tanto dentro de la misma temporada

de anidación y entre temporadas distintas. Un 80,3% de las tortugas por lo menos

selecciona un lugar de puesta inadecuado para la incubación de los huevos en la

misma temporada de anidación, y si se incluyen temporadas previas, este porcentaje

aumenta a 97%. Para esa población, en el estudio se concluye que no existe un efecto

genético individual del comportamiento de las hembras en la elección del lugar de

puesta y que por tanto la traslocación de nidos.

Trabajos realizados en Colombia con tortuga laúd (Patiño-Martínez 2010)

demuestran además, que en el caso de que hubiese alguna predisposición genética

de las hembras a poner los nidos a una mayor o menor distancia a la línea de marea,

factores ambientales pueden modificar el comportamiento de las hembras. En dicho

estudio, se comprueba como la presencia o ausencia de basura orgánica (troncos,

ramas, etc.) en la playa condiciona el comportamiento de las hembras en la selección

del lugar de puesta. En zonas limpias de basura orgánica, las hembras seleccionan

lugares más alejados del mar para poner sus nidos, mientras que en playas con basura

las hembras encuentran obstáculos, poniendo los nidos a menor distancia del agua y

en consecuencia aumentando el riesgo de inundación de los huevos.

Programas de conservación de nidos y recuperación de

poblaciones

Los múltiples agentes (tanto naturales como antropológicos) que dificultan un

buen desarrollo de los nidos durante su incubación, han hecho que desde que

empezaron los primeros programas de conservación de tortugas marinas se hayan

estudiado e implantado medidas de conservación específicas para proteger los nidos,

y aumentar el número de crías de tortuga que lleguen al mar.

Los problemas asociados a la incubación de los huevos, son muy variables y

altamente dependientes de la zona geográfica donde se encuentre las playas de

reproducción. Ya hemos visto que las interacciones físicas y químicas del ambiente de

incubación, así como las propias singularidades de cada nido, condicionan el éxito de

incubación. Sin embargo, existen otro tipo de factores como la depredación natural

de nidos, o el expolio sistemático de huevos por parte de las comunidades locales que

habitan en zonas de desove de tortugas marinas, que han sido determinantes en la

decisión de crear los programas de protección de nidos de tortugas marinas en todo

el mundo. El saqueo de huevos de tortuga marina para el consumo humano (consumo


13

directo, venta, etc.) es una práctica habitual de muchas poblaciones locales de

Centroamérica, Caribe, India, Australia etc. a pesar de las leyes de protección

internacional (Thorbjarnarson et al. 2000, Weir et al. 2007, Patiño-Martínez et al. 2008).

Muchas de estas civilizaciones se encuentran en regiones remotas del planeta, y los

huevos de tortuga les han servido de alimento de supervivencia durante años. Sin

embargo, el desarrollo costero en muchas de estas zonas ha hecho que actualmente

existan otras alternativas alimentarias al consumo de huevos de tortuga; y en muchos

de estos lugares esta práctica ya ha pasado a ser una cuestión de tradición muchas

veces asociada a propiedades curativas. Los depredadores de nidos de tortuga

marina suelen tener un gran impacto negativo sobre los huevos. Existe gran variedad

de depredadores de huevos de tortugas en todo el mundo, como pequeños y

grandes mamíferos (mapaches, ratas, perros, zorros, cerdos, armadillos, etc.),

crustáceos (cangrejos de la familia Ocypodidae), reptiles (varanos, etc.), insectos

(hormigas, larvas de mosca, etc.). Estudios científicos revelan que la destrucción

parcial o total de los nidos de tortuga en manos de depredadores naturales puede

alcanzar hasta un 95% (Da Graça et al. 2010, Woolard et al. 2004, Ikaran 2010, Maros et

al. 2003, Livingstone 2007, Katilmis et al. 2006). Las medidas directas de control de

predadores para la protección de nidos es una práctica recomendada y usada

principalmente en países desarrollados, aunque en el presente existen estudios que

presentan problemas ecológicos asociados a la eliminación de predadores (Engerman

y Smith 2007).

Existen tres técnicas principales de protección de nidos: protección de nidos in

situ, nidos recolocados en playa y nidos recolocados a vivero. Normalmente la

protección de nidos suele formar parte de programas de conservación de tortugas

marinas integrados, en el cual también se realiza vigilancia para la protección de las

playas de desove mediante patrullas nocturnas y diurnas. La simple presencia humana

disuade a los posibles predadores naturales y desalienta a los saqueadores de la

destrucción de nidos. La protección de nidos in situ es la técnica menos invasiva, ya

que los nidos son protegidos en la playa en el mismo lugar de selección de la hembra

sin desenterrar ni mover los huevos. Esta técnica suele usarse principalmente para la

protección de nidos de medianos y grandes depredadores naturales de nidos con

métodos varios: poniendo rejillas protectoras que permitan el paso de las crías de

tortuga al nacer, o usando banderas a modo de espantajo, etc. (Longo et a. 2009,

Marcovaldi y Laurent 1996; Marcovaldi y Marcovaldi 1999, Yerli et al. 1997). La técnica

de recolocación de nidos en playa conlleva la traslocación del nido del lugar de

puesta seleccionado por la hembra, a una nueva ubicación del nido situada en la

misma playa de desove elegida por el técnico de campo. Este método implica un


14

mayor manejo del nido, ya que hay que desenterrar los huevos, transportarlos, cavar

un agujero morfológicamente similar al nido que realiza la tortuga y reubicar los

huevos en esta nueva localización. Esta técnica suele usarse en playas que presenten

una tipología y fisonomía muy diversa, para recolocar aquellos nidos que son puesto

en lugares no adecuados para un buen desarrollo embrionario (zonas con peligro de

inundación, riesgo de erosión, o demasiada próximas a vegetación, etc.), a otras

áreas con mejores características. Por último, la recolocación de nidos a viveros se

recomienda en playas de mala calidad para la incubación de nidos y que no

presentan mejores alternativas para la reubicación de los nidos, o playas con

depredadores muy abundantes y difícilmente controlables (ej.: cangrejo fantasma).

Igual que en la técnica de recolocación de nido en playa, la recolocación de nidos a

vivero implica la extracción, transporte y la elaboración de un nuevo emplazamiento

para el nido.

Las técnicas de protección de nidos que implican su manejo han sido muy

cuestionadas principalmente por las posibles consecuencias en el desarrollo

embrionario y su repercusión en la población. La traslocación de nidos a vivero, en

general aumenta el éxito de eclosión respecto a los nidos en riesgo dejados in situ

(Pintus et al. 2009, García-Cárcel y López-Jurado 2004, Wyneken et al. 1988, Hoekert et

al. 1998), pero comparando con el porcentaje de éxito de eclosión de nidos naturales

y exitosos dejados in situ en las playas de incubación, éste suele ser menor (Eckert y

Eckert 1990, Marcovaldi y Laurent 1996, Rees et al. 2002, Özdemîr y Türkozan 2006). Esta

disminución en el porcentaje de eclosión respecto a nidos exitosos naturales es

atribuida a los efectos negativos de la manipulación humana para la incubación (ej.:

mortalidad inducida por el movimiento Limpus, et al. 1979, Parmenter, 1980). En el uso

de viveros de incubación de nidos, además se ha comprobado que puede verse

modificada la razón de sexos en crías producida en playa (Mrosovsky 2006), el tiempo

de incubación y la pérdida del grado de sincronización en la emergencia (Koch et al.

2008), o las características morfológicas de las crías (Pintus et al. 2009), llegado al

punto que científicamente se ha sugerido que el salvamento de nidos inviables pueda

manipular el pool genético de selección natural de la especie (Mrosovsky 2006).

Sin embargo, siempre y cuando se controlen los parámetros de incubación de

un vivero para prevenir posibles efectos adversos en la población inducidos por la

manipulación humana, ej.: una producción inadecuada razón de sexos (Mrosovsky

2006); en áreas donde la pérdida de nidos es muy elevada cualquier oportunidad de

supervivencia de un nido, de un huevo, fruto de una traslocación es un valor positivo

reconocido (Pike 2008).


15

La eficacia de las técnicas de protección de nidos en la recuperación de

poblaciones se considera relativamente baja. Un mínimo porcentaje de las tortuguitas

nacidas y liberadas de programas de traslocación de nidos llegarán a ser reclutadas

como adultos en la población. En ese sentido se han estudiado y empleado otro tipo

de medidas para intentar recuperar poblaciones de tortugas muy mermadas. Una de

estas principales medidas son los programas de cría de tortugas en cautividad,

usualmente llamados programas de ―headstarting‖. Se recolectan huevos, se

incuban, y una vez nacidas las crías se mantienen en cautividad durante su primer año

de vida antes de ser liberadas. La filosofía de esta medida de conservación, es reducir

la alta mortalidad que sufren las tortugas recién nacidas durante su primer año de vida

en el mar. Cuando las tortugas son liberadas a su medio natural con un año de edad,

ya han adquirido un tamaño y una masa corporal que les permite nadar con más

rapidez, y dejan de ser presas de habituales depredadores como aves marinas o

peces pequeños y medianos peces. De todas formas, esta técnica ha sido también

muy cuestionada a nivel científico debido a que implica un gran coste económico

(construcción y mantenimiento de tanques de cría, etc.); y aunque no se ha

encontrado ninguna evidencia que lo demuestre, se discute la posibilidad de pérdida

de instinto de las tortugas en su orientación para la navegación y vuelta al lugar de

nacimiento para la reproducción, en la búsqueda de alimento, y en la pérdida de sus

capacidades locomotoras e inmunes para sobrevivir en el medio salvaje (Mrosovsky

2006b). Algunos programas de cría en cautividad se han realizado transportando

huevos de tortuga a grandes distancias de las playas de desove, para intentar

recuperar zonas de anidación perdidas (Shaver 2007). A día de hoy, existe una única

experiencia con resultados de restauración de la anidación de tortuga marina con

una única población y especie de tortuga marina, Lepidochelys kempii (Shaver 2007).

Desde 1978, se transportaron sistemáticamente huevos de tortuga lora a grandes

distancias de las playas de desove originarias (en México) y a partir del año siguiente

se liberaron las crías nacidas con un año de edad (playas de Texas) (Shaver 2007). Los

resultados positivos no han sido visibles hasta muchos años después, sin embargo

tortugas criadas en cautividad han sido observadas anidando de forma salvaje, y los

registros de tortugas anidantes aumentan año tras año en las playas de recuperación

(Shaver y Wibbels 2007). Actualmente se están realizando estudios de headstarting

para la recuperación de las tortugas marinas en playas de Canarias y Andalucía,

transportando nidos sin probabilidad de éxito natural de eclosión, procedentes de

Cabo Verde.


16

Las tortugas marinas en Cabo Verde

Cabo Verde es un archipiélago formado por diez islas y varios islotes de origen

volcánico, situado en la región de la Macaronesia a aproximadamente 500-900 km de

Senegal (15º59’45.09’’N, 24º00’24.20’’O). El archipiélago se divide en: las islas de

Barlovento en el norte (Santo Antão, Saõ Vicente, Santa Luzia, Saõ Nicolãu, Sal y

Boavista) y las islas de Sotavento en el sur (Brava, Fogo, Santiago y Maio). El clima en

Cabo Verde es tropical templado, con escasas lluvias y de influencia sahariana. Las

islas orientales son islas planas y desérticas mientras que las que las islas occidentales

tienen una orografía escarpada y con más vegetación.

Figura 1. Archipiélago de Cabo Verde.

En el archipiélago caboverdiano se han observado 5 especies de tortugas

marinas: la tortuga boba (Caretta caretta), la tortuga carey (Eretmochelys imbricata),

la tortuga verde (Chelonia mydas), la tortuga olivácea (Lepidochelys olivacea) y la

tortuga laúd (Dermochelys coriacea) (López-Jurado et al. 2000a). La tortuga olivácea

y tortuga laúd se encuentran de paso en aguas del archipiélago y son difíciles de

observar, mientras que juveniles de las tortugas carey y verde se encuentran con

frecuencia alimentándose en aguas neríticas. La tortuga boba es la más abundante, y

es sin duda la tortuga caboverdiana por excelencia, ya que encuentra en las playas

de Cabo Verde un lugar muy importante de reproducción. Machos y hembras se

pueden ver copulando en aguas cercanas a la costa a partir de abril-mayo, justo

antes de la época de anidación (junio-octubre); y la emergencia de las crías ocurre

desde finales de agosto hasta diciembre. Sin embargo, ni los juveniles ni los adultos


17

usan el archipiélago como zona de alimentación, siendo muy excepcional observarlos

fuera del periodo de apareamientos, desove o emergencias del nido. Ha sido en esta

última década cuando se han empezado a realizar estudios científicos para conocer

la biología y estado de conservación de esta importante población nidificante. Otros

trabajos científicos sobre el origen de las agregaciones de juveniles de tortuga verde y

carey se han realizado recientemente. Los estudios genéticos realizados en juveniles

de tortuga verde presentes en el archipiélago han revelado que no pertenecen a una

única población, sino a distintas poblaciones ampliamente dispersas en el Atlántico.

Más de un 30% de esta agregación corresponde a tortugas nacidas en el continente

americano, realizando una migración transatlántica para alcanzar Cabo Verde

(Monzón-Argüello et al. 2010 c). Por otro lado, los resultados genéticos del análisis de la

agregación de juveniles de tortuga carey presentes en estas islas destaca la existencia

de poblaciones aún no caracterizadas genéticamente (Monzón-Argüello et al. 2010b).

Hembra reproductora de tortuga boba (Caretta caretta)

Isla de Boavista, Cabo Verde.

La tortuga boba caboverdiana

En 1999, a partir de los estudios realizados por el equipo de biólogos dirigido por

el Dr. Luis Felipe López-Jurado de la Universidad de Las Palmas de Gran Canaria, la

población nidificante de tortuga boba de Cabo Verde se dio a conocer en el mundo

científico de forma definitiva (López-Jurado et al. 2000a, López-Jurado et al. 2000b,

Cabrera et al. 2000, Cejudo et al. 2000). Antes de estos estudios, y de forma


18

contemporánea, sólo existían notas que recogían citas de la presencia de anidación y

consumo humano de tortugas marinas en el archipiélago caboverdiano (ver revisiones

bibliográficas en López-Jurado et al. 2000a y Loureiro y Torrão 2008; y Lazar y Holcer

1998). En siglos anteriores, los únicos registros de tortugas marinas en el archipiélago

aparecían como descripciones biogeográficas históricas poco precisas en los libros de

viajes de los descubridores del archipiélago caboverdiano desde el siglo XV al XIX (ver

revisión en López-Jurado 2007 y Loureiro y Torrão 2008).

Actualmente, la población anidante de tortuga boba de Cabo Verde está

considerada como la segunda población más abundante del Atlántico y la tercera a

nivel mundial para la especie después de las de Florida y Omán (López-Jurado et al.

2007, SWOT Report II). La presencia de tortuga boba se ha corroborado en todas las

islas y algunos islotes del archipiélago, pero con una abundancia muy diferente. Más

del 90% de la anidación que existe se encuentra concentrada en la isla más oriental,

Boavista, donde se estima una abundancia de entre 12.000 y 21.000 nidos anuales

(López-Jurado et al. 2007, Marco et al. 2008 no publicado, Marco et al. 2010 no

publicado). Las islas de Maio, Sal y São Nicolau albergan un número mucho menor de

nidos, con alrededor de un máximo de 300-1200 nidos anuales por isla (Lino et al. 2010,

Cozens 2009 no publicado, datos propios). En el resto de islas del archipiélago, la

anidación es muy inferior y se estima menor a 150 nidos anuales por isla (Loureiro 2008,

datos propios). Es probable, que el asentamiento humano tardío de las islas y la baja

densidad de población en las islas más orientales, haya hecho que en estas islas

todavía perdure la anidación de tortugas. Sin embargo, la pérdida de hábitat debido

al desarrollo turístico costero está amenazando gravemente la población de tortuga

boba en Cabo Verde. Actualmente, las playas de anidación más importantes de la

isla de Sal (principal destino turístico actual en Cabo Verde) se encuentran

prácticamente construidas en su totalidad. Una acusada disminución de la actividad

reproductora de las tortugas ya se está percibiendo. El desarrollo costero, ahora está

afectando a la isla de Boavista perfilándose como un factor de alto riesgo para la

conservación de la población.

La tortuga boba de Cabo Verde constituye una unidad genética distinta,

respecto al resto de poblaciones de tortuga boba del Atlántico y Mediterráneo, lo que

indica un aislamiento reproductor importante con un escaso flujo genético, Monzón-

Argüello et al. (2010a). El análisis filogeográfico muestra que la población de tortuga

boba de Cabo Verde es más próxima a las poblaciones del Noreste de Florida a Norte

de Carolina y Brasil (Monzón-Argüello et al. 2010a).


19

A pesar de que algunas tortugas presentan una alta fidelidad al lugar de

desove (con re-anidaciones frecuentes en la misma playa en la misma o diferente

temporada), hay tortugas que han sido vistas realizando dos nidos consecutivos en

distintas islas separadas más de 70 km de distancia y por aguas de más de 1.000

metros de profundidad dentro de una misma temporada de anidación (Abella et al.

2010 no publicado). Estas observaciones son consistentes con los resultados genéticos

encontrados al realizar análisis filogenéticos dentro del archipiélago por Monzón-

Argüello et al. 2010a, en los cuales no se observan diferencias genéticas entre madres

reproductoras de distintas islas. Existe una gran plasticidad en la dispersión de la

anidación y el flujo genético de hembras entre islas existe, y por lo tanto

genéticamente se puede considerar a todo el archipiélago caboverdiano como una

única unidad de conservación.

Mediante los análisis de marcadores moleculares de microsatélites, se ha

podido valorar los niveles de multipaternidad de esta población de Caretta caretta.

Se ha encontrado en Boavista la mayor tasa de multipaternidad encontrada hasta la

fecha en esta especie. En el estudio realizado por Sanz et al. (2008), el 66.7% de los

nidos que se analizaron estaban fecundados por más de un padre. El número medio

de padres por nido encontrado es de 2,2; y en el 70% de los nidos que presentaron

multipaternidad, un solo macho fertiliza a más de la mitad de las crías. Estos resultados

indican que genéticamente la población es diversa, y le otorga un nivel de

variabilidad genética saludable. Además, sugiere que la población de machos

adultos es abundante, a pesar de la persecución a la que están sometidos por los

cazadores furtivos (supuestamente algunas partes de su cuerpo son consideradas

afrodisíacas).

Sin embargo, el estado de conservación de la población de la tortuga boba

caboverdiana es delicado. En Cabo Verde la captura y consumo de carne de tortuga

es una práctica tradicional extendida, junto con el consumo ocasional de huevos, la

caza de machos en busca de afrodisíacos y el uso de caparazones para artesanía

(Cabrera et al. 2000, Loureiro y Torrão 2008). A pesar de que el gobierno caboverdiano

intentó regular la caza de tortugas marinas durante la época de desove en 1987

(Decreto 97/87), y posteriormente el año en 2002, se prohibió la caza durante todo el

año (Decreto Nº7/2002); en Cabo Verde la posesión, caza, consumo y explotación de

las tortugas no fue explícitamente perseguida por la ley caboverdiana hasta el 2005

(artículo 40 del Decreto 53/2005). Esto ha favorecido el declive de las tortugas en el

archipiélago caboverdiano durante décadas (Cabrera et al. 2000, Loureiro y Torrão

2008); pero en los últimos años, un desarrollo turístico costero no planificado y no


20

respetuoso con el medio ambiente, amenaza su hábitat de anidación. Además, el

dramático declive de la anidación en otras islas, el acceso generalizado a vehículo

todo terreno y la llegada de multitud de trabajadores del continente para las obras de

nuevos hoteles con sueldos muy bajos, ha acentuado la presión de caza sobre las

tortugas durante su desove en los últimos años. La crítica situación alcanzada en 2007

a causa de la descontrolada matanza ilegal de hembras en playa (Marco et al. 2008

no publicado), promovió un mayor compromiso e implicación por parte de

organizaciones nacionales, regionales e internacionales para la conservación de las

tortugas marinas en el archipiélago. El esfuerzo de protección y sensibilización de los

últimos tres años parece estar dando algunos frutos incipientes, pero hay que

incrementar las iniciativas de protección y cooperación al desarrollo sostenible de la

población para garantizar la supervivencia de esta población atlántica tan

emblemática.

Matanza de hembras para el consumo de carne

Destrucción del hábitat de anidación por el desarrollo turístico

La tortuga boba caboverdiana presenta una característica particular al

compararla con otras poblaciones de la misma especie. Mientras que lo habitual es la

anidación dispersa en miles de kilómetros de litoral (Florida, Caribe, Golfo de México,


21

Brasil, Mediterráneo oriental), el área de anidación principal de esta población se

encuentra concentrada en pocos kilómetros de playa (40 km aproximadamente). 10

km de playa en el sureste de la isla albergan el 60 % de la anidación de toda la isla y

posiblemente contengan la mayor densidad de anidación para la especie a nivel

mundial. Este hecho hace que estas playas de anidación tengan una enorme

fragilidad ante cualquier desastre natural (marea negra, tormentas tropicales, etc.), o

impacto artificial (urbanización, infraestructuras lineales, iluminación artificial,

ocupación turística masiva) poniendo en peligro la supervivencia de la población y la

especie.

En cuanto a su biología reproductiva, la tortuga boba caboverdiana es singular

por iniciar su reproducción con un tamaño corporal pequeño. La media anual del

largo curvo del caparazón de las hembras anidantes está en torno a los 82 cm, y el

largo recto del caparazón en torno a los 75,5 cm, con un tamaño mínimo de 67 cm y

59,6 cm respectivamente (Ballell et al. 2004, Varo-Cruz et al. 2007). Este tamaño es

sutilmente mayor al encontrado en poblaciones de tortuga boba mediterránea

(Grecia, Turquía y Chipre), que posee el mínimo tamaño reproductor encontrado para

la especie (ver revisión en Ballell et al. 2004). El intervalo de remigración interanual de

las hembras encontrado es de 1 a 4 años, aunque la mayoría de tortugas fueron

encontradas en las mismas playas de anidación en intervalos de 2 años (Varo-Cruz et

al. 2007). El éxito de puesta (número de nidos respecto al número total de rastros) en

las playas de anidación de mayor relevancia es variable entre playas, pero

anualmente está comprendido entre un 26% y 44% (Díaz-Merry y López-Jurado 2004,

López et al. 2003, Varo-Cruz et al. 2007). La profundidad media de los nidos está en

torno los 48 cm (Varo-Cruz et al. 2007). El tamaño medio de puesta varía levemente

entre años y está en torno a los 84 huevos (Lozano et al. 2000, Varo-Cruz et al. 2007). El

diámetro medio de los huevos es de 38,8 mm (Lozano et al. 2000) y el peso medio de

los huevos es de 37,8 mm (datos propios); el largo recto del caparazón de las crías

mide alrededor de los 42 mm (Abella y López-Jurado 2004), y pesan en torno los 15,6 g

(datos propios). El tiempo de incubación de los nidos oscila entre los 45 y 74 días de

incubación (Varo-Cruz et al. 2007), según la playa, época del año o temporada de

anidación. La media del éxito de emergencia anual de los nidos naturales en las

principales playas de anidación está por debajo del 40% (García et al. 2000, Del-Ordi

et al. 2003, Varo-Cruz et al. 2007). Este dato es relativamente bajo comparado con los

encontrado en otras poblaciones de tortuga boba del mundo (ver revisión en García

et al. 2000). Las principales causas de este bajo éxito de emergencia natural de los

nidos son: la depredación de huevos por el cangrejo fantasma Ocypode cursor (Da

Graça et al. 2010 no publicado), la inundación de nidos por la marea, y el alto


22

contenido en arcilla que se encuentran en algunos sustratos de incubación (Marco et

al. 2008). En el trabajo de Da Graça et al. 2010 no publicado, se recoge que la tasa de

depredación media de nidos por cangrejos en una playa de estudio fue del 50 %

pudiendo llegar al 100 % en algunos nidos. En las playas principales de anidación, la

fauna terrestre es escasa y prácticamente no existen mamíferos depredadores de

huevos, no obstante es posible ver algún gato o perro salvaje. Si bien el cangrejo

fantasma es el depredador principal de huevos, otros depredadores secundarios

como los cuervos aprovechan las destrucciones ocasionadas en los nidos por los

cangrejos para alimentarse de ellos. Por otra parte, en los nidos de tortuga de Cabo

Verde se ha identificado colonias del hongo, Fusarium solani, que en determinadas

situaciones puede actuar como patógeno (Marco et al. 2006, Abella et al. 2008 no

publicado). Una vez nacen las crías, el cangrejo fantasma (Ocypode cursor) y los

cuervos también son los principales depredadores terrestres de neonatos, aunque en

ocasiones también se ven gatos salvajes rondando los nidos.

La depredación de nidos por el cangrejo fantasma Ocypode cursor, la

destrucción de nidos por inundación y sustratos de anidación con arcilla y limos

causan mortalidad natural de nidos.

El clima temperado de las islas de Cabo Verde (media anual en torno los 23,5

ºC, www.tutiempo.es), hace de esta población de tortuga boba un lugar

climáticamente más templado que otras zonas de anidación de la misma especie en

el Atlántico. Delgado et al. 2008 realizó análisis histológicos en la isla de Boavista a


23

partir de crías muertas encontradas en playa, y encontró que la razón de sexos

producida en playa podría estar entorno al 75% de hembras. Estos datos indican que a

pesar de tener una alta producción de hembras, se pueden estar produciendo un

número considerable de machos en relación a otras poblaciones atlánticas

estudiadas de la misma especie, donde se estima que el porcentaje de crías hembra

que nacen es aproximadamente del 90%.

Se han identificado juveniles de tortuga boba de Cabo Verde en áreas de

alimentación de Canarias, Madeira, Azores y Mediterráneo occidental (Monzón-

Argüello et al. 2009). Su presencia en estas zonas de alimentación es compartida con

juveniles de la misma especie de otras poblaciones atlánticas y/o mediterráneas. A

pesar de que la dispersión de los juveniles de Cabo Verde hacia el norte es clara, en el

trabajo realizado por Monzón-Argüello et al. (2010a) se concluye que

aproximadamente un 43% de los juveniles caboverdianos permanecen todavía sin

asignar a zonas de alimentación conocidas. Recientemente, en aguas de Brasil, en un

área cercana a la costa de Ceará, se ha encontrado un ejemplar juvenil que presenta

un haplotipo identificado únicamente hasta día de hoy en Cabo Verde (Cardinot-Reis

et al. 2009), siendo probable que este individuo sea caboverdiano. Esto indica, que es

necesario realizar estudios genéticos en otras zonas de alimentación del Atlántico

oeste, y/o que todavía existen zonas de alimentación de juveniles para tortuga boba

por descubrir. No se descarta que una parte importante de la dispersión juvenil de esta

población sea hacia aguas americanas y/o también hacia el sur, hacia aguas

cercanas al Golfo de Guinea.

Las hembras adultas encuentran en aguas de la costa atlántica africana su

área de alimentación. Gracias a los datos obtenidos a través del seguimiento por

satélite de ejemplares adultos, sabemos que las hembras, y posiblemente también los

machos (Cejudo et al. 2008), se desplacen cerca de las costas comprendidas entre

Mauritania y Sierra Leona para alimentarse durante épocas no reproductivas (periodos

entre temporadas de anidación), Hawkes et al. 2006. Además, se ha observado una

dicotomía en el comportamiento migratorio de las hembras. Aquellos individuos de

mayor tamaño migran al sur a zonas de alimentación bentónicas de la costa de Sierra

Leona, mientras que hembras de talla pequeña se desplazan hacia el norte a aguas

oceánicas mauritanas (Hawkes et al. 2006).

Los epibiontes de las tortugas marinas, han sido propuestos como indicadores

biogeográficos. Según la ruta migratoria que siguen las tortugas, las especies de

organismos que se adhieren a ellas estarán relacionadas con los hábitats marinos o


24

terrestres que éstas frecuenten. En las hembras anidantes de la tortuga boba

caboverdiana se han identificado las siguientes especies: de la flora epizoica, el

género más importante encontrado es el Polysiphonia; y de la fauna, el grupo más

abundante es el de los crustáceos, del cual se han encontrado dos especies de

cirrípedos (Lepas anatifera y Conchoderma virgatum), una especie de balano

(Chelonidia testudinaria), muchos organismos del orden Amphipoda (Caprellidae,

Gammaridae), un importante número de Isopódos y también representantes del orden

Tanaidacea (Loza y López-Jurado 2008). Otro grupo epizoico encontrado es el

Hydroidea (representado por Obelia geniculata) (Loza y López-Jurado 2008).

A día de hoy, los 20 km de playa de mayor densidad de anidación del

archipiélago (donde anida aproximadamente un 70-75 % de la población total de

tortuga boba caboverdiana), está protegida por la ONG caboverdiana Cabo Verde

Natura 2000, formada por miembros caboverdianos y españoles. Desde 1998, esta

ONG junto con la Dirección General de Ambiente de Cabo Verde, la Universidad de

Cabo Verde, la Cámara Municipal de Boavista, el Gobierno de Canarias, el Cabildo

de Fuerteventura, el Instituto Canario de Ciencias Marinas, la Universidad de Las

Palmas de Gran Canaria, la Junta de Andalucía y la Estación Biológica de Doñana

(CSIC), vienen desempeñado arduos trabajos de conservación e investigación de las

tortugas marinas en la isla de Boavista. Se han desarrollado programas de voluntariado

internacionales para la protección y estudio científico de las tortugas marinas

(campamentos de trabajo), que además funcionan como centros de formación para

el manejo de las tortugas marinas de estudiantes caboverdianos y europeos, así como

centros de educación y sensibilización ambiental (principalmente dirigido a la

población local). A nivel gubernamental, la ONG Cabo Verde Natura 2000 ha ejercido

un papel determinante como asesor e impulsor para la elaboración e implementación

de leyes y planes ambientales para la conservación no sólo de las tortugas marinas,

sino de toda la biodiversidad caboverdiana. En las playas protegidas por la ONG

Cabo Verde Natura 2000, hasta la temporada de anidación de 2009 se han marcado

e identificado más de 8000 hembras adultas. Se patrullan las playas por la noche para

proteger a las hembras de los cazadores furtivos, con una tasa de mortalidad de

hembras cazadas menor de un 5 % en las playas protegidas. Diariamente se realizan

conteos de nidos en toda la zona de estudio y controles de nidos naturales en playa,

para obtener un mejor conocimiento de la especie y su estado de conservación. El

rescate de hembras adultas perdidas al amanecer ha permitido salvar más de 70

hembras reproductoras por temporada. Además, en los últimos 5 años, se ha

establecido un vivero de tortugas marinas que actualmente tiene una capacidad


25

total de 700 nidos. Desde el inicio del programa de traslocación de nidos a vivero, han

sido liberadas más de 90.500 crías al mar.

Trabajos de conservación realizados por la ONG Cabo Verde Natura 2000

Estos programas de conservación de las tortugas marinas, llevan implícitos

acciones sociales en el país como la participación de jóvenes estudiantes universitarios

caboverdianos (participación anual de 30-40 estudiantes) para la formación y

desarrollo de actividades ambientales en su país como el ecoturismo o vigilancia

ambiental. La realización de actividades de sensibilización y educación ambiental

dirigidas a la población local se desarrollan con visitas de niños, jóvenes y adultos a los

campamentos de conservación de las tortugas, y otros actos sociales como charlas,

exposiciones, encuentros, etc. en los poblados (Espirito-Santo et al. 2008, no

publicado). Otros proyectos de cooperación internacional han sido posible gracias a

las labores de conservación de las tortugas marinas (reconstrucción de escuelas,

mejora de la producción caprina, obtención de una camión cuba para el

abastecimiento de agua a población local, etc.).


26

Actividades de sensibilización a la población local realizadas

por la ONG Cabo Verde Natura 2000

A partir de 2008, otras organizaciones internacionales se han instalado en Cabo

Verde para desarrollar programas de conservación de las tortugas marinas en otras

zonas de anidación del archipiélago (Roder 2009 no publicado, Cozens 2009 no

publicado). Confiamos que con el esfuerzo de todos, la participación cada vez más

activa de las comunidades locales, el aumento de la cooperación internacional y la

suma de multitud de ayudas solidarias, la recuperación de las tortugas marinas en

Cabo Verde sea una realidad en los próximos años.

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39

JUSTIFICACION, OBJETIVOS Y ESTRUCTURA

En esta tesis se pretende profundizar en el conocimiento de la ecología

reproductiva de la tortuga boba (Caretta caretta), y de forma específica en algunos

de los factores ambientales, tanto naturales como de manejo, que durante la

incubación afectan al desarrollo embrionario. Un objetivo muy importante de la

presente tesis es aplicado y orientado: evaluar y proponer bases científicas para

mejorar las técnicas de manejo y conservación actuales de la tortuga boba, de modo

que ayuden a mejorar la productividad de las poblaciones estudiadas, y puedan ser

también útiles para investigadores o gestores de otras poblaciones amenazadas de

tortugas marinas del mundo.

Para ello, se han realizado tanto estudios de campo como estudios

experimentales en laboratorio con la población anidante de tortuga boba (Caretta

caretta) de Cabo Verde. Si bien queda mucho por seguir investigando en el campo

de la incubación de nidos de esta población todavía poco conocida, los estudios aquí

realizados fueron propuestos acorde con las necesidades inmediatas de investigación

que sugirieron y surgieron del mismo lugar de estudio, y de las actividades de

conservación que implican el manejo de nidos y huevos realizadas por la ONG Cabo

Verde Natura 2000 en sus labores de conservación de la población de tortuga boba

de Cabo Verde.

En cada uno de los trabajos aquí presentes se tiene como objetivo mejorar el

conocimiento de las características físico-químicas del nido de la tortuga marina

Caretta caretta, de los factores que influyen en la incubación de los huevos y sus

efectos ecofisiológicos y biomecánicos en el desarrollo embrionario, así como indagar

en los efectos que produce la manipulación de los huevos en el desarrollo

embrionario. Por otro lado, también se pretende establecer criterios para la selección

de la técnica más adecuada para la protección de cada nido, evaluar los protocolos

más efectivos para la ejecución de estas técnicas, y contribuir a los programas de

seguimiento y conservación de la población anidante de tortuga marina Caretta

caretta de la isla de Boavista en Cabo Verde.

La tesis consta de siete capítulos. Cada capítulo constituye un estudio

independiente, aunque todos ellos están conectados entre sí por el objetivo común de

conocer las características de la incubación de nidos en la isla de Boavista en Cabo


40

Verde, y el propósito de proponer medidas de manejo para la protección de nidos. A

continuación se hace una breve descripción de cada capítulo:

CAPITULO 1:

La isla de Boavista alberga más del 90% de la anidación de la tortuga boba en

Cabo Verde, y es el único lugar relevante de anidación de tortuga boba en todo el

Atlántico oriental. Conocer el éxito de productivo (nº de crías nacidas y nº de nidos

puestos) de las playas de anidación de la isla es primordial para la planificación de la

gestión de las playas de esta isla todavía poco desarrollada. Además, aporta

información de gran utilidad para la evaluación del estado de conservación de la

población anidante en Cabo Verde y para la especie a nivel mundial.

CAPITULO 2:

La tasa de fertilidad es un parámetro fundamental para la dinámica

poblacional de la especie. En Cabo Verde, existe una pesca selectiva de machos de

tortugas. Esta práctica habitual puede estar afectando a una disminución de machos

y en consecuencia de la tasa de fertilización de los huevos. Conocer si este parámetro

está alterado o no, y si es un causante en la mortalidad natural de los nidos de esta

población, es esencial para un buen manejo de ésta.

CAPITULO 3:

La temperatura de incubación de los nidos ha sido un tema ampliamente

estudiado en la investigación de las tortugas marinas principalmente por ser animales

que presentan determinación sexual por temperatura. En los últimos años, y debido al

calentamiento global del planeta, está siendo un tema de especial interés ya que la

razón de sexos de crías producidas en las playas se puede estar alterando. La situación

geográfica de Cabo Verde presenta características diferentes a otras zonas

importantes de anidación de tortuga boba próximas, tanto atlánticas como

mediterráneas, por su condición de insularidad y su latitud templada. Este hecho hace

que térmicamente la población de tortuga boba caboverdiana pueda presentar

características singulares, y sea de especial interés su estudio.

CAPITULO 4:

Las principales playas de anidación de Boavista han resultado ideales para

estudiar el efecto de la arcilla en la incubación y desarrollo embrionario de los huevos,

ya que presentan grandes extensiones de suelos arcillosos y limosos mezclados en

diferentes concentraciones con la arena. Se puede decir, que actualmente no existen

estudios científicos específicos del efecto sobre huevos de tortugas marinas de suelos


41

de grano muy fino (arcillas y lodos), a pesar de que este tipo de sustratos es habitual

en playas de desove próximas a humedales o en las que desemboquen ríos y arroyos.

CAPITULO 5:

El efecto de la sal en los sustratos de incubación, a pesar de incubar sus nidos

en playas bañadas por el mar, es uno de los parámetros menos estudiados que existen

en las tortugas marinas en general. Conocer los niveles críticos de sal para el desarrollo

embrionario y como afecta eco-fisiológicamente a los nidos y huevos ayudará a

mejorar el conocimiento de la incubación y evolución de estas especies.

CAPITULO 6:

La traslocación de nidos a viveros es una práctica frecuente en los programas

de conservación de nidos. Sin embargo, los protocolos actuales de recolocación de

nidos indican que los nidos pueden sufrir una mortalidad asociada al movimiento si son

traslocados después de 6 horas tras la puesta. En consecuencia, una gran cantidad de

nidos que se encuentran en riesgo, y son encontrados en playa pasado este tiempo,

no son reubicados y mueren. En este capítulo, se estudia el efecto de la recolocación

de nidos a 0h, 12h, 24h, 36h y 74h usando técnicas y métodos de transporte para evitar

la mortalidad asociada al movimiento.

CAPITULO 7:

La profundidad a la que se recolocan los nidos en los programas de

conservación, es primordial porque no sólo puede afectar al éxito de emergencia y al

desarrollo embrionario, sino que también puede modificar la razón de sexos producida

en el gradiente vertical de temperatura que existe en los nidos. Aquí se estudian cómo

afecta la profundidad de los nidos a estos parámetros, y si existe algún tipo de

comportamiento repetitivo o aleatorio por el cual las hembras seleccionen la

profundidad de incubación de los nidos. Se aportan además criterios para seleccionar

las profundidades más adecuadas para los nidos en programas de traslocación.

42

Boavista

Foto: Héctor Garrido

43

AREA DE ESTUDIO

El área de estudio ha sido la isla de Boavista (República de Cabo Verde).

Algunos estudios de campo han abarcado toda la isla de Boavista (Capítulo 1, 3), y

otros se han focalizado en las playas adyacentes a las instalaciones del Campamento

de Ervatão del proyecto de conservación de tortugas marinas de la ONG Cabo Verde

Natura 2000. En zona sureste de Boavista se concentra el 65% de la anidación total de

la isla, y es el área de actuación del Campamento de Ervatão. Cabe resaltar que la

isla de Boavista tiene aproximadamente 60km de playa de arena blanca y que

carecen de vegetación arbórea importante. Durante el periodo de recolecta de

datos de esta tesis, todas ellas se encontraban prácticamente vírgenes. El vivero de

cría donde se reubican los nidos en riesgo traslocados estaba situado en una pequeña

playa natural de arena blanca, Benguinho (150m), situada entre las playas de Ponta

Cosme y Ervatão, las playas principales del campo de trabajo de Ervatão de la ONG

Cabo Verde Natura 2000. El cercado se hizo con hojas de palma autóctona, con

dimensiones de 50x15m (Foto 1.). Los estudios experimentales de laboratorio se

realizaron en la Vila de Sal-Rei (Boavista), donde se encuentra la sede y el laboratorio

de la ONG Cabo Verde Natura 2000. En cada capítulo se especifica el área de

actuación concreta de cada trabajo.

Archipiélago de Cabo Verde

Boavista

Sal S. Nicolau

S. Antão

S. Luzia S. Vicente

Brava Fogo Santiago

Maio

Cabo Verde Senegal

AREA DE ESTUDIO

44

Mapa de la isla de Boavista (República de Cabo Verde). En verde se remarca la zona

de mayor densidad de anidación de la isla, área protegida por la ONG Cabo Verde Natura

2000 y donde se ha realizado gran parte de los estudios.

Foto 1. Vivero de cría de Benguinho

Sal-Rei

Campamento de Ervatão

45

CAPITULO 1

Productividad de las playas de la isla de Boavista:

importancia de la Reserva Natural Das Tartarugas Marinhas

Este capítulo se divide en dos partes: 1) el estudio realizado en el año 2005

focalizado en la Reserva Natural Das Tartarugas Marinhas -RNTM- (sureste de la isla de

Boavista) y, 2) el estudio realizado durante las temporadas de anidación 2007 y 2008

en el cual se abarca la isla de Boavista completa.

Resumen

Introducción

Metodología

- Año 2005: productividad de las principales playas de la Reserva Natural das

Tartarugas Marinhas –RNTM-

- Años 2007-2008: productividad de las playas de anidación de la isla de Boavista

Resultados

- Año 2005: productividad de las principales playas de la Reserva Natural das

Tartarugas Marinhas –RNTM-

o Abundancia de nidos, éxito de emergencia y productividad de la zona por

playas

o Distribución temporal de los nidos en la RNTM

- Años 2007-2008: productividad de las playas de anidación de la isla de Boavista

Discusión

- Productividad de la isla de Boavista: importancia de la Reserva Natural das

Tartarugas Marinhas

- Distribución temporal de los nidos en la RNTM

- Distribución espacial de los nidos dentro de la RNTM

- Evaluación del éxito de emergencia: el cangrejo fantasma y rejillas

Conclusión

Agradecimientos

Bibliografía

Productividad de la isla de Boavista

46

RESUMEN

Conocer la productividad de las playas de isla de Boavista es primordial para la

conservación de la población anidante de la tortuga boba de Cabo Verde, ya que

en esta isla se alberga aproximadamente el 90% de los nidos de todo el Archipiélago

de Cabo Verde y de todo el Atlántico Oriental. En este trabajo, se hace una

evaluación rigurosa de la abundancia, éxito de emergencia y distribución temporal de

nidos en 7 km de playa de la Reserva Natural Das Tartarugas Marinhas (RNTM) de

Boavista durante una temporada de anidación completa (año 2005), y se realiza una

primera estima de la productividad de la RNTM y de isla de Boavista completa (2007-

2008). Para ello, durante 2005 se censaron diariamente 7 km de playa de la RNTM y se

monitorearon un total de 194 nidos naturales de esta zona. Durante 2007 y 2008, se

monitorearon 46 nidos distribuidos en toda la isla de Boavista y se utilizaron datos de

abundancia de nidos por zonas extraídos de Marco et al. (en prensa). En 2005, se

registraron 22.210 actividades de anidación de las cuales 5.841 fueron nido. El éxito de

emergencia medio de los nidos en la zona fue del 36,3% (min: 15,8% Ponta Cosme;

máx.: 59,5% Calheta). Las playas más productivas fueron João Barrosa (34,7%) y

Calheta (20,1%). Se encontraron densidades máximas de 2.900 nidos por kilómetro. La

distribución temporal de nidos en las diferentes playas de estudio es similar a lo largo

de la temporada, pero diariamente se observan fluctuaciones independientes de una

playa a otra. Para toda la isla de Boavista (2007-2008), se estima una producción total

de aproximadamente 400.000 crías anuales. En 2007 y 2008, se comprobó que el 68%

de la producción total de la isla se produce en las playas de la RNTM, mientras que en

el resto de sectores en que se ha dividido el litoral de la isla la producción fluctúa entre

el 0% y el 8,6%. El éxito medio de emergencia de los nidos, ponderado por el número

de nidos, para la isla completa es del 31,3%. Las principales causas de mortalidad de

nidos son la depredación de nidos por el cangrejo fantasma (Ocypode cursor) y la

inundación de nidos. La RNTM prácticamente resulta ser un santuario para la

anidación de las tortugas bobas en Cabo Verde. Una rigurosa protección y regulación

de usos recreativos de la RNTM es fundamental para la conservación de dicha -

población confinada en pocos kilómetros de costa.

CAPITULO 1

47

INTRODUCCION

En 1998, se iniciaron los estudios científicos de la población reproductora de

tortuga boba de Cabo Verde (ver revisión en la introducción de esta tesis). Hoy en día,

sabemos que esta población es la tercera más abundante a nivel mundial para la

especie (López-Jurado et al. 2007, Marco et al. en prensa). La ONG CV Natura 2000,

desde 1998 a 2004 monitoreó sistemáticamente y focalizó sus esfuerzos de

conservación e investigación en tres playas de Boavista que comprenden

aproximadamente 3.000 m de costa del sur-este de la isla: Ervatão, Ponta Cosme y

Calheta (Varo-Cruz et al. 2007). Estas tres importantes playas de anidación, están

dentro de los límites propuestos para la reserva natural de tortugas marinas de la isla y

del Archipiélago de Cabo Verde (―Reserva Natural Das Tartarugas Marinhas (RNTM)‖,

Proyecto Cabo Verde Natura 2000 –2003). La RNTM se caracteriza por ser una zona

desértica, que alberga las principales playas de anidación para tortuga boba del

archipiélago. El paisaje presenta zonas de dunas, y de salinas con humedales

temporales donde habitan una gran diversidad de aves migratorias y limícolas

(espátula, garza, y excepcionalmente flamenco rosa) así como anidación de águila

pescadora (Pandion haliaetus). También hay zonas de acantilados, con colonias

interesantes de rabijunco (Phaeton aethereus), alcatraz (Sula leucogaster), paíño de

Madeira (Oceanodroma castro) y pardela cenicienta (Calonectris edwardsii) entre

otros. Además, alberga las últimas fragatas que existen en África (Fregata

magnificens). Inicialmente, la zona propuesta como RNTM comprendía 20 km lineales

de playa al sur y sureste de la isla (límite sur: 15º58’ 26.04’’N 22º52’26.32’’O; límite norte:

16º06’55.88’’N 22º40’35.20’’O). Sin embargo, la falta de aprobación legal de los límites

a día de hoy, ha hecho que 8km del área propuesta se vea actualmente solapada

con la delimitación de las ―Zonas de Interés Turístico‖ de la isla, y ya estén afectadas

por la construcción de complejos hoteleros. La presión urbanística costera ante el

desarrollo turístico está haciendo que zonas con muy alto interés de biodiversidad

marina se estén perdiendo debido a la construcción costera en zonas adyacentes a

reservas naturales en toda la isla de Boavista, sin mantener zonas tampón para mitigar

el impacto urbanístico. Las actividades ecoturísticas y otras vías de desarrollo social son

viables dentro de estas áreas si existe un buen plan de gestión.

Desde ese punto de vista, conocer la productividad de las principales playas

de anidación de tortuga boba (éxito de puesta y éxito de emergencia) para la

evaluación de la sostenibilidad de los recursos naturales, uso y desarrollo de la Reserva


48

Natural Das Tartarugas y del resto de la isla de Boavista en general, será fundamental

para la conservación de esta población.

Actualmente sabemos que dentro de la Reserva Natural Das Tartarugas son

depositados alrededor del 75% de los nidos anuales de la isla, lo que corresponde a un

60-65% de los nidos anuales encontrados en todo el archipiélago (Marco et al. en

prensa).

Los estudios científicos existentes hasta 2004, se realizaron en tres playas

concretas de Boavista (Ervatão, Ponta Cosme y Calheta). En este trabajo se pretende

hacer una evaluación rigurosa en 9 km de playa de la Reserva Natural Das Tartarugas

Marinhas de Boavista desde 2005 a 2008, no sólo de la abundancia de nidos durante

una temporada de anidación completa (año 2005), sino también estimar el éxito de

emergencia de los nidos de las principales playas de anidación dentro de este área y

conocer los principales riesgos de mortalidad de éstos.

Además, se realiza una primera estima de la productividad de la isla de

Boavista completa ya que es el único punto de anidación relevante en todo el

Altántico oriental, y representa alrededor del 90% de la población de tortuga boba en

Cabo Verde.

METODOLOGIA

Año 2005: productividad de las principales playas de la Reserva Natural das

Tartarugas Marinhas

El área de estudio para el censo de número de nidos y número de actividades

reproductoras comprende desde Ponta Medronho (16º00’18,80’’N 22º45’36,58’’O) a

Ponta do Roque (16º05’08,36’’N 22º40’04,20’’O). Sin embargo, el éxito de emergencia

de los nidos se estudió en las 6 playas principales de la zona: João Barrosa (2.700 m),

Barrosas (1.200 m), Ponta Cosme (1.800 m), Ervatão (670 m), Calheta (375 m) y Ladjedo

Teixeira (150 m), que representan aproximadamente 6,5 km de playa distribuidas de sur

a norte de la RNTM (Figura 1 y 4). La playa de Curral Velho (3,7 km), situada al sur de la

RNTM, es la única playa virgen importante de la RNTM que no pudo ser monitoreada

por limitaciones logísticas. Todas estas playas son vírgenes, desiertas y sin influencia

humana. Carecen de vegetación arbórea importante, aunque es posible encontrar

Phoenix atlantidis de forma ocasional. Existe presencia de pequeños arbustos halófilos

CAPITULO 1

49

como Suada sp., y localizadamente otros de mayor tamaño como Tamarix

senegalensis. En la parte supralitoral de la playa es posible encontrar un pequeño

cordón dunar en general poco desarrollado. La arena es blanca, y en playas de poca

profundidad (Ervatão, Ponta Cosme, Barrosas) se encuentran arcillas y limos del

terreno mezclados con la arena. Las playas más al norte (Ladjedo Teixeira y Calheta)

son playas y calas pequeñas con bastante dinámica, mientras que en el sur son playas

de mayor extensión.

Playas de Ervatão y Ponta Cosme

Figura 1. Principales playas de la zona de estudio que comprenden 7 km de costa

dentro de la RNTM.


50

Durante el año 2005, se monitorearon diariamente 7 km de la Reserva Natural

das Tartarugas Marinhas para conocer la abundancia y densidad de nidos en la zona

desde el 3 de Junio al 5 de Noviembre. Todas las mañanas, las playas eran recorridas a

pie al mismo tiempo que se contabilizaban las actividades de anidación diarias.

Para evitar contabilizar dos veces una actividad en días consecutivos, todas las

actividades contadas eran marcadas con un zig-zag en la arena sobre la huella de la

hembra, de forma que al día siguiente no hubiera duda en identificar las actividades

viejas de las frescas

Marcaje de actividades de anidación contabilizadas

En los días que fue imposible realizar el conteo de actividades de anidación, al

siguiente día de prospección se contabilizaban todas las actividades encontradas.

Este conteo de varios días se puede hacer con muy bajo error hasta periodos de 3

noches consecutivas. En aquellas playas que no se pudieron monitorear en más de 4

días seguidos, en el primer censo posterior a ese periodo se contaban el número de

nidos de la noche anterior y todos los nidos anteriores no marcados, pero está cifra

infravalora el número real de nidos depositados, por borrarse los rastros o dificultar la

identificación de un nido en huellas. En estos casos además de tener en cuenta el

número de nidos contados, también se estimó el número total en ese periodo

siguiendo el método del ―Running Average‖ que consiste en hacer una media del

número de nidos de los 5 días anteriores y posteriores al día/s que no se prospectó la

playa. Se estima que ese valor medio es el correspondiente a los días no muestreados.

Si ese valor es menor al número de nidos contados en el campo después de 4 días, se

desestima el ―running average‖ y mantiene la cifra más alta.

Los censos fueron hechos siempre por observadores experimentados pero aún

así, un número de rastros ofrecieron dudas sobre la presencia de nido en ellos. Estas

observaciones dudosas se mantuvieron normalmente por debajo del 3 %. El ―número

CAPITULO 1

51

total de actividades de anidación‖, se define como la suma de todos los rastros sin

nido, con nido y rastros con nido dudoso.

Se indica como ―número de nidos totales‖, la media entre el mínimo y el

máximo número de nidos posibles. El mínimo número de nidos corresponde a nidos

claramente identificados (100% seguridad). El máximo número de nidos posibles es la

suma del mínimo número de nidos posibles más todos aquellos nidos que se clasifican

como ―nidos dudosos‖ (nidos que presentan un aspecto poco habitual, pero con

ciertas características que están presentes sólo en los nidos: arena suelta alrededor del

rastro, marcas de fuertes movimientos de aletas anteriores, etc.). Para el cálculo del

éxito de anidación, se ha tomado la media del ―número de nidos totales‖ dividido por

el ―nº total de actividades de anidación‖ (nº de rastros sin nido, nº de nidos y nº de

rastros con nido dudoso). Este parámetro se ha calculado por playas de estudio y

globalmente para la temporada en la zona estudiada.

Para estimar el éxito de emergencia de los nidos, durante la noche, se

marcaron un total de 183 nidos naturales en playa al azar, contemplando que éstos

estuvieran homogéneamente distribuidos tanto espacialmente como temporalmente

en todas las playas de estudio. En todos los nidos se registró el tamaño de puesta. Si la

tortuga era encontrada antes de iniciar la ovoposición de los huevos, éstos eran

contados durante la puesta. Si la tortuga era encontrada durante la ovoposición o

tapando el nido, entonces se esperaba a que la hembra regresara al mar, y después

se destapaba el nido, se contaban los huevos, y se volvían a introducir en él. Después,

la puesta se volvía a tapar y a camuflar intentando que fuera lo más similar posible a

como lo hacen las tortugas. Desde el primer día de incubación, los nidos eran

revisados diariamente a primera hora del amanecer para observar si éstos eran

inundados por la marea, depredados por cangrejos fantasma (Ocypode cursor) o

cualquier otra observación. Al día 45 de incubación, se colocaba una rejilla plástica

alrededor del nido para retener a las crías al nacer. Cuando se observaba una

eclosión, se anotaba el número de crías nacidas, y el día y hora de observación.

Además, éstas eran pesadas y medidas (largo y ancho recto del caparazón) en el

mínimo tiempo posible, y liberadas al mar. Después de la última emergencia

observada, se esperaba entre 5 y 10 días para la exhumación del nido. Durante la

exhumación del nido, el material encontrado se clasificó en las siguientes categorías:

cáscaras eclosionadas, tortugas muertas eclosionando, tortugas muertas dentro del

nido, tortugas vivas dentro del nido, huevos no identificables (podrido, etc.), embriones

pigmentados, embriones pigmentándose, embriones no pigmentados y huevos sin

desarrollo aparente.


52

La estima del éxito de emergencia de los nidos es complicada de calcular

debido a factores varios como la depredación de nidos por el cangrejo fantasma, el

escape de algunas crías de las rejillas de retención, la rotura de cáscaras de huevos

eclosionados, etc. El éxito de emergencia se ha estimado utilizado cuatro fórmulas: 1)

número de tortugas nacidas observadas y contadas en relación al número inicial de

huevos; 2) número de cáscaras eclosionadas menos el número de tortugas vivas o

muertas encontradas dentro del nido durante la exhumación, en relación al número

inicial de huevos; 3) considerando el éxito de emergencia mayor calculado a partir de

las fórmulas 1 y 2 (número mayor de crías o cáscaras dentro del nido respecto al

número inicial de huevos); y 4) considerando a partir de la fórmula 3, aquellos nidos en

que los éxitos de emergencia calculados a partir de la fórmula 1 y 2 no difieren en más

de un 10% + aquellos nidos en los que el número de cáscaras era superior al número

de crías + los nidos depredados en los que no se encuentran cáscaras. La fórmula 1,

presenta el problema de que algunas crías puedan haberse escapado de la rejilla al

nacer y no sean contabilizadas (subestima el éxito de emergencia real). En la fórmula

2, el conteo de cáscaras puede verse alterado durante la exhumación, ya que se

encuentran cáscaras enteras, mitades y trozos; además, en alguna ocasión puede

haber restos de nidos antiguos. Es posible que se contabilicen mal las cáscaras enteras

eclosionadas, o que se incluya algún resto de nidos antiguos (subestima o sobreestima

el éxito real de emergencia). Con la fórmula 2 también puede ocurrir que durante la

exhumación, en nidos depredados por cangrejo fantasma, sólo se encuentre parte del

material, trozos de cáscara o nada. En el caso de que sólo se encontraran trozos de

cáscara o nada, y durante el seguimiento del nido se hayan observado madrigueras

de cangrejo sobre éste, se ha considerado un éxito de emergencia del 0%. La fórmula

3, será siempre la estima más alta entre las dos fórmulas anteriores y con lo cual

podemos estar sobrestimando el éxito de emergencia. La fórmula 4 es la que se ha

usado para los análisis generales del éxito de emergencia en playas. En criterio propio,

es la fórmula que se puede ajustar más a la realidad (se considera que es más habitual

que se puedan haber escapado crías de las rejillas que se contabilice un número

superior de cáscaras al real durante la exhumación; además se tienen en cuenta

aquellos nidos en los que se ha observado una alta depredación por cangrejos).

Para el estudio de la distribución temporal de nidos en la zona de estudio, se

han usado solamente datos de aquellos días en los que fueron contabilizados nidos de

una sola noche por observación directa; es decir, se ha descartado cualquier estima

realizada y conteos con nidos de más de una noche. Para evaluar la influencia de

factores ambientales diarios en la anidación de las tortugas (marea, luna, lluvia, etc.),

CAPITULO 1

53

se han realizado correlaciones del número de nidos diarios encontrados entre las

playas de estudio.

Cría de tortuga boba (Foto: Héctor Garrido)

Año 2007-2008: productividad de las playas de anidación de la isla de Boavista

El área de estudio comprende la isla de Boavista completa. La isla de Boavista

tiene aproximadamente 60 km de playas de arena, pero de morfología muy distinta

según zonas. De la zona norte a la zona sureste, encontramos playas de diferente

extensión (playas de máximo 3,4 km de longitud a pequeñas calas de 50 metros) con

una fuerte dinámica debido a que reciben directamente la influencia de los vientos

alisios del noreste, creando oleaje y corrientes superficiales. Esta zona además, se

caracteriza también por ser rocosa, y con pequeños acantilados. Sin embargo, en la

zona del sur y oeste de la isla, encontramos extensas playas de arena de gran longitud

(de 4 a 10 km), a excepción de la playa de Varandinha situada justo en la punta oeste

(2km de longitud). El 80% de la anidación de la isla ocurre entre la zona este y sureste

(Marco et al. en prensa).

Figura 1. Mapa de la isla de Boavista con las principales playas de anidación y

zonas de estudio.


54

Durante 2007 y 2008, se monitorearon 48 nidos distribuidos por toda la isla de

Boavista para estimar el éxito de emergencia de la isla por zonas, aunque sólo 46

pudieron ser recuperados (Tabla 3). Los nidos fueron marcados durante toda la época

de anidación y distribuidos por toda la isla en ambos años (2007: 31 nidos, 2008: 15

nidos) en función del número de nidos encontrados por zona.

Los nidos eran encontrados a primera hora de la mañana durante el recorrido

de las playas a pie. Al encontrar el nido, éste era desenterrado cuidadosamente para

contabilizar los huevos y después se volvía a enterrar conservando la orientación y

orden de ovoposición de los huevos. La manipulación de los huevos se hizo evitando

cualquier tipo de movimento rotatorio y/o brusco (Limpus et al. 1979, Parmenter 1980).

44 de los nidos de estudio eran de edad 0, y 2 nidos tenían 24-48 horas de edad (edad

estimada a partir de la observación del tamaño del polo animal; Blanck y Sawyer

1981). Al encontrarse los nidos en playas sin vigilancia, éstos fueron marcados de forma

que quedaran camuflados y no pudieran ser encontrados y/o manipulados por gente

ajena al estudio. Los nidos fueron marcados con GPS, se colocaron 3 cuerdas

enterradas de 2 metros de longitud del nido hacia fuera (a la derecha, izquierda y

arriba) y se referenciaron espacialmente con elementos del entorno (piedras, arbustos,

etc.) para su posterior localización. En 2007, los nidos sólo fueron observados

externamente para comprobar su estado una vez al mes, y en 2008 cada quince días.

En estos nidos no se colocaron rejillas para la retención de crías. Aproximadamente al

día 60 de incubación, el nido era abierto y exhumado siguiendo los mismos criterios

usados en 2005. El éxito de emergencia de los nidos se calculó usando la fórmula 2 (ver

metodología de 2005). En esos mismos años, Marco et al. (en prensa) realizó censos de

abundancia de nidos en todas las playas de Boavista, para conocer la distribución de

nidos en la isla. La productividad de la isla, se ha estimado con la media del éxito de

emergencia de los nidos monitoreados durante 2007 y 2008 en cada zona, y la media

del número de nidos estimados en cada una de ellas en ambos años de estudio. Para

obtener la productividad total de la isla, se ha hecho la media ponderada del éxito de

emergencia de los nidos por zonas según la media del número de nidos depositados

en cada una de ellas en los años de estudio. Los datos de abundancia de nidos en

playas de Boavista para los años 2007 y 2008, se han extraído de las estimas realizadas

por Marco et al. (en prensa).

CAPITULO 1

55

RESULTADOS

Año 2005: Productividad de las principales playas de anidación de la Reserva

Natural das Tartarugas Marinhas

Abundancia de nidos, éxito de emergencia y productividad de la zona por

playas

En la zona de estudio, desde el 3 de Junio al 5 de Noviembre, se registraron un

total de 22.219 actividades de anidación en aproximadamente 7 km de playa (Tabla

1). 21.904 actividades fueron observadas, mientras que sólo el 1,4% (315) fueron

estimadas según los métodos descritos. Del total de estas actividades de anidación,

5.840 fueron nidos (número mínimo de nidos 5.519 y máximo número de nidos posibles

6.162) (Tabla 1), siendo 5.725 nidos observados directamente y 115 estimados según

metodología (2%).

Las playas de Ponta Cosme y Barrosas son las playas con mayor actividad de

anidación, encontrándose el 28,3% y el 19,8% respectivamente de las actividades

totales registradas. Las playas que albergaron más nidos fueron las playas de Ponta

Cosme y João Barrosa, con 1.411 y 1.369 nidos depositados respectivamente,

representando un 24,2% y 23,4% de los nidos totales puestos. Sin embargo, las que

presentaron mayor densidad de nidos son las playas de menor longitud situadas más al

norte: Ladjedo Teixeira, el grupo de playas de Pau Simiau, Pedra do Mar y Calhetinha,

y Calheta. Todas ellas tuvieron más de 1.900 nidos por kilómetro lineal de playa, siendo

Ladjedo Teixeira la que presentó mayor densidad de nidos con más de 2.933 nidos

kilómetro (Tabla 1).

El éxito de anidación medio en playa es del 38,1%. En playas como Calheta

(50,1%) y João Barrosa (45,9%), alrededor de la mitad de las actividades culminaron en

la puesta de nidos. Sin embargo, en playas como Ervatão (28,5%) y Ponta Cosme

(29,5%), menos de un tercio de las actividades fueron exitosas (Tabla 1).

El éxito de emergencia natural en playa es muy bajo en general, siendo en

media del 36,2%. La playa con mayor éxito de emergencia fue Calheta (59,5%),

seguida de João Barrosa (53,6%) y Ladjedo Teixeira (48,9%) (Tabla 1). Ponta Cosme, a

pesar de ser la playa con más número de nidos, es la playa con menor éxito de

emergencia con tan sólo un 15,6% (Figura 1).


56

En 2005, se estima que en la zona de estudio nacieron alrededor de 211.271

crías de tortuga en playa. La playa más productiva fue João Barrosa (34,7%), seguida

de Calheta (20,1%) a pesar de ser de longitud mucho menor. En el resto de playas, la

producción fue similar, alrededor del 10% (Tabla 1).

Recogiendo huevos de un nido en riesgo para su reubicación

(Foto: Héctor Garrido)

57

Tabla 1. Datos descriptivos de la zona de estudio por playas en 2005: longitud de la playas de anidación, nº de actividades de

anidación, nº de nidos depositados, éxito de anidación (%), densidad de anidación, éxito de emergencia y productividad de las playas

(nº de crías nacidas) y en total para la zona de estudio. nd=no determinado, na=no aplicable. **Media ponderada por el número de

nidos.

Playa João

Barrosa Barrosas

Ponta

Cosme Ervatão Calheta

Ladjedo

Teixeira Otras Total

Longitud (m) 2.700 1.200 1.800 670 375 150 175 7.070

Actividades de anidación 4.397 3.507 6.281 2.817 2.174 1.532 1.511 22.219

Nº de nidos depositados 1.369 897 1.411 619 713 440 392 5.841

Éxito de anidación (%) 45,9 35,2 29,5 28,5 50,1 41,2 36,3 38,1

Actividades de anidación por km 1.629 2.923 3.489 4.204 5.797 10.213 8.634 3.129

Nidos por km 507 748 784 924 1.901 2.933 2.240 823

Porcentaje de las actividades

totales de anidación (%) 19,8 15,8 28,3 12,7 9,8 6,9 6,8 na

Porcentaje de los nidos totales

depositados (%) 23,4 15,4 24,2 10,6 12,2 7,5 6,7 na

Éxito de emergencia nidos

naturales (%) n 53,6 (37) 31,2 (18) 15,6 (43) 38,7 (33) 59,5 (37) 48,9 (25) nd 36,2**

Productividad de la playa (nº de

crías nacidas) 73.378 27.986 22.012 23.955 42.424 21.516 nd 211.271

Importancia productiva de la

playa (%) 34,7 13,2 10,4 11,3 20,1 10,2 nd na


58

Figura 1. Éxitos de emergencia (%) y abundancia de nidos de Caretta caretta

registrados durante 2005 en la zona de estudio en las principales playas de anidación.

Distribución temporal de los nidos en la RNTM

El primer nido se registró el 7 de Junio en la playa de Ponta Cosme, y el último el

7 de Noviembre en João Barrosa (Figura 2). El periodo de máxima anidación en la

zona se produjo entre el 2 de Agosto y el 17 de Septiembre (Figura 2). Aunque, en

algunas playas es posible observar dos pequeños picos, uno alrededor del 15-20 de

Julio y otro entre el 20 de Agosto y principios de Septiembre (ej.: Ponta Cosme),

mientras que en otras no (ej.: Ervatão) (Figura 3).

Se encuentran grandes fluctuaciones en el número de nidos diarios, y muchas

de estas fluctuaciones son independientes entre unas playas y otras (Figura 3). En el

mismo día, es posible encontrar playas con un alto número de nidos, mientras que en

otras, para ese día, la anidación fue muy escasa (Figura 3). La correlación en el

número diario de nidos es similar entre todas playas, pero en general se observa que

hay una mayor correlación entre playas cercanas (ej.: Barrosas tiene mayor

correlación con João Barrosa y Ponta Cosme que con el resto de playas) (Tabla 2). Sin

embargo, parece que puede haber otros factores que influyen en el número de nidos

diarios depositados, pues la correlación más alta encontrada ha sido entre João

Barrosa y Calheta (Tabla 2), dos de las playas más equidistantes entre sí, pero que

CAPITULO 1

59

comparten la característica de que son las dos playas con más metros de

profundidad.

Tabla 2. Correlación en la distribución temporal de nidos entre playas en la

zona de estudio durante 2005.

Sur ----------------------------------------------------------------- Sureste

Playas

João

Barrosa Barrosas

Ponta

Cosme Ervatão Calheta

Ladjedo

Teixeira

Su

r ----------------------------------------------------- Su

reste

João

Barrosa **

r = 0,656 r = 0,613 r = 0,568 r = 0,759 r = 0,559

r2 = 0,431 r2 = 0,376 r2 = 0,322 r2 = 0,577 r2 = 0,312

p<0,01 p<0,01 p<0,01 p<0,01 p<0,01

Barrosas

r = 0,656

**

r = 0,590 r = 0,470 r = 0,565 r = 0,58

r2 = 0,431 r2 = 0,348 r2 = 0,221 r2 = 0,319 r2 = 0,3361

p<0,01 p<0,01 p<0,01 p<0,01 p<0,01

Ponta

Cosme

r = 0,613 r = 0,590

**

r = 0,621 r = 0,618 r = 0,62

r2 = 0,376 r2 = 0,348 r2 = 0,386 r2 = 0,382 r2 = 0,384

p<0,01 p<0,01 p<0,01 p<0,01 p<0,01

Ervatão

r = 0,568 r = 0,470 r = 0,621

**

r = 0,547 r = 0,530

r2 = 0,322 r2 = 0,221 r2 = 0,386 r2 = 0,299 r2 = 0,281

p<0,01 p<0,01 p<0,01 p<0,01 p<0,01

Calheta

r = 0,759 r = 0,565 r = 0,618 r = 0,547

**

r = 0,688

r2 = 0,577 r2 = 0,319 R2 = 0,382 r2 = 0,299 r2 = 0,473

p<0,01 p<0,01 p<0,01 p<0,01 p<0,01

Ladjedo

Teixeira

r = 0,559 r = 0,58 r = 0,62 r = 0,530 r = 0,688

** r2 = 0,312 r2 = 0,336 r2 = 0,383 r2 = 0,281 r2 = 0,473

p<0,01 p<0,01 p<0,01 p<0,01 p<0,01


60

CAPITULO 1

61

Figura 3. Distribución temporal de nidos en la zona de estudio (RNTM) por pares

de playas y en todas las playas de estudio durante la temporada de anidación 2005.

62

Tabla 3. Distribución de las playas en 9 zonas y número de nidos monitoreados en cada una de ellas por año. P=Ponta; I=Ilheu;

L=longitud; na=no aplicable. *Fuente: Marco et al. en prensa; **Media ponderada por el número de nidos.

Zona Ubicación Playas principales L

(Km) Orientación

Nidos

monitoreados

Número de

nidos*

Éxito

emergencia

(min-máx.)

Productividad

(nº de crías

nacidas)

Importancia productiva

2007 2008

1 P. Morro de Areia –P do Sol Chaves, Cabral 12,15 O 1 0 93 92,2

(na) 8.575 2,1

2 P do Sol – Ponta Seringa Boa Esperança 3,40 N 3 3 363 47,2

(1-97,6) 17.134 4,2

3 P. Seringa-P. Velho Branco Lancha, Gatas 5,20 N 3 3 353 54,7

(0-95,5) 19.310 4,8

4 P. Velho Branco–P. do Rife Canto, Simon Nho

Narda 4,15 NE 4 3 564

16,8

(0-60,3) 9.475 2,3

5 P. do Rife- P. C. Tartaruga Figura, Flor, Nho

Martin 4,55 E 1 1 866

40

(0-80) 34.640 8,6

6 P. C. Tartaruga-P. do Roque Carreto, Praiona 1,55 E 3 2 580 29,4

(0-63,9) 17.052 4,2

7 P do Roque- P. Medronho

Ladjedo Teixeira,

Calheta Ervatão,

P.Cosme, Barrosas,

João Barrosa

10,3 SE 11 1 8.271 33,5

(0-75,3) 277.079 68,5

8 P. Medronho -I.CurralVelho Curral Velho 4,75 S0 2 2 882 0

(0-0) 0 0,0

9 I.CurralVelho–P.MorroAreia

Lacacão,

Varandinha,

Sta.Monica

21,60 S-S0 3 0 968 22,1

(0-66,2) 21.393 5,3

Isla de Boavista (TOTAL) 67,65 31 15 12.938 31,3** 404.658

CAPITULO 1

63

Año 2007-2008: productividad de las playas de anidación de la isla de Boavista

Se estima que en la isla de Boavista se pueden producir alrededor de 400.000

crías anualmente. Debido a que la distribución de nidos no es homogénea en la isla, se

observan grandes diferencias en cuanto a la productividad de las playas de distintas

zonas de la isla. Pero, se han identificado 10 km de costa en el sureste de Boavista en

los cuales se produce más del 68% de las crías totales que nacen de la isla, mientras

que en el resto de zonas los porcentajes varían del 0% al 8,6%. Esta zona de gran

importancia productiva se corresponde con la Reserva Natural das Tartarugas

Marinhas. Los éxitos de emergencia de los nidos fueron muy variables, pero en todas

las zonas de la isla a excepción de la playa de Chaves (n=1), se encontraron nidos con

mortalidad del 100%. En un 42,2% de los nidos (n=19), se registró menos del 10% de éxito

de emergencia. En 10 de estos nidos la causa de la alta mortalidad fue la

depredación por cangrejo fantasma (Ocypode cursor), y en los otros 9 nidos se

identificaron huevos con mortalidad embrionaria temprana y/o huevos podridos

probablemente debido a inundaciones, a menudo con acumulación de arena

encima del nido por la fuerte dinámica de la playa. Es importante destacar que en la

playa de Curral Velho, los 4 nidos monitoreados tuvieron una mortalidad del 100%

debido a la depredación total del nido por el cangrejo fantasma. A pesar de ser una

playa importante donde se depositan alrededor de 882 nidos anuales, parece que

puede tener graves problemas de incubación. Los mayores éxitos de incubación se

registraron en playas del norte, Boa Esperança y Lancha, y del oeste (Chaves), con un

97,6%, 95,5% y 92,3% respectivamente; sin embargo su contribución productiva es tan

solo del 4,2%, 4,8% y 2,1% respectivamente.

DISCUSION

Productividad de la isla de Boavista: importancia de la Reserva Natural das

Tartarugas Marinhas

La zona de mayor importancia productiva de la isla de Boavista es la zona

comprendida entre Ponta do Roque y Ponta Medronho, situada dentro de la Reserva

Natural de Tortugas Marinhas. Los resultados de las estimas realizadas en 2005, 2007 y

2008 indican que en esta zona se podrían estar produciendo entre 200.000 y 300.000

crías de tortuga anualmente; y que podría representar alrededor del 65%-70% de la

producción total de la isla. Estos datos variarán en función del número de nidos

depositados en la zona y del éxito de emergencia de éstos. En 2005, en la zona

comprendida entre Ponta do Roque y Ponta Medronho, el número de nidos


64

depositados fue menor que los registrados durante 2007, 2008 y 2009 según Marco et

al. (en prensa), sin embargo, el éxito de emergencia de los nidos durante 2005 en la

zona, fue mayor que en 2007 y 2008 obteniendo una productividad similar que la

estimada para esos años. Marco et al. (en prensa), también observó que a pesar de la

fluctuación interanual en el número de nidos para tres años de estudio (2007, 2008 y

2009), éstos se distribuyan de forma similar en las diferentes zonas de la isla, siendo

entre P. do Roque y P. Medronho donde se depositan entre el 70-75% de los nidos

anuales de la isla. Esto indicaría, que si bien existe una plasticidad en los

desplazamientos intranuales de anidación de las hembras (Abella et al. 2010), en

general, parece que existe un patrón en la distribución de nidos en Boavista. Este

patrón a escala insular, podría verse influenciado en gran parte por los vientos y la

exposición de las playas a éstos (Santana-Garcon et al. 2010), ya que en la zona oeste

apenas hay anidación (resguardada de los vientos) comparado con el resto de la isla

(mayor exposición a los vientos). Los vientos, la orientación de las playas y la batimetría

del fondo costero, podrían crear corrientes locales que facilitarían el acceso a las

hembras a las playas de la zona este-sureste de la isla de Boavista, posiblemente

creando condiciones adecuadas no sólo para el reclutamiento de hembras sino para

una salida rápida a mar abierto de las crías nacidas.

En general, podríamos decir que el éxito de emergencia de los nidos de la isla

de Boavista (31,3%) es bajo comparado con otras poblaciones mundiales de la misma

especie (Margaritoulis y Rees 2003, ver revisión García y López-Jurado 2004). Las

principales causas de mortalidad han resultado ser la depredación de nidos por parte

del cangrejo fantasma Ocypode cursor pudiendo alcanzar unas tasas de

depredación de nidos del 100% como se documenta también en Da Graça et al.

2010, y la inundación de los nidos por causa de las mareas, especialmente en playas

de poca profundidad. A pesar de que el número de nidos monitoreados en el área

dentro de la RNTM durante 2007 y 2008 fue muy bajo (n=12), y que para la estima del

éxito de emergencia se ha usado una fórmula menos exacta que la usada en 2005 y

con nidos sin redes plásticas para la retención de las crías (podría disminuir el acceso

del cangrejo fantasma para la depredación del nido, aunque este hecho no se ha

comprobado experimentalmente), el éxito de emergencia de los nidos dentro de la

RNTM fue similar para todos los años de estudio (2005, 2007 y 2008). En 2005, se estimó

un éxito de emergencia general para las playas de la RNTM del 36,2%, mientras que en

2007 y 2008 del 33,5%. Sin embargo, hay que ser prudente ya que el tamaño de

muestra de nidos monitoreados en 2007 y 2008 fue muy bajo, y cambios interanuales

importantes en el éxito de emergencia de los nidos en las mismas playas de estudio,

podrían modificar sustancialmente la productividad de una playa, de una zona

CAPITULO 1

65

concreta o de una población (Mazaris et al. 2009). Cambios anuales en las

condiciones meteorológicas, podrían afectar de forma significativa no sólo a la

producción de las playas (fuertes temporales, épocas secas, etc.), sino también a otros

factores importantes para la viabilidad de la población como puede ser la proporción

de crías machos y hembras producidos.

Neonatos dirigiéndose al mar (Foto: Héctor Garrido)


66

Distribución temporal de los nidos en la RNTM

El inicio de la anidación se produjo a mediados de junio y finalizó a mediados

de octubre en todas las playas de estudio, similar a los datos registrados por Varo et al.

(2007) en las playas de Ervatão, Ponta Cosme y Calheta en 2001 y 2002. Patrones

estacionales en la distribución de nidos similares se encuentran en otras poblaciones

de tortuga boba como en el Mediterráneo (Türkozan y Yilmaz 2008), Brasil (Marcovaldi

y Chaloupka 2007), Suráfrica (Maxwell et al. 1988) o Japón (Matsuzawa et al. 2002); y

también en otras especies de tortuga marina (Ikaran 2010, Patiño 2010). Sabemos que

las tortugas están fuertemente influenciadas por factores ambientales generales como

las lunas, las mareas, las lluvias, etc. en el proceso de anidación diario (Pike 2008, Welsh

y Tucker 2009, Fritts y Hoffman 1982, Frazer 1983). Sin embargo, estos factores son

comunes en playas de áreas de anidación de poca extensión como puede la isla de

Boavista. Se ha detectado una gran variabilidad en el número de los nidos diarios

depositados de una playa a otra de la zona de estudio, indicando que existen otros

factores locales que están influyendo en el éxito de anidación de cada playa para el

mismo día. A partir de los resultados y de las características generales de las playas de

estudio, es probable que la morfología de la playa tenga un papel determinante en el

patrón temporal de distribución de nidos (Hendrickson 1982). Si bien encontramos que

en playas próximas el número de nidos depositados diariamente se asemeja un poco

más que en playas más distanciadas, estas diferencias son mínimas. Sin embargo, es

de destacar que las dos playas de mayor profundidad (João Barrosa y Calheta) son

las que han descrito patrones diarios de anidación más parecidos a pesar de estar

separadas por 6 km. Además, João Barrosa y Calheta son también las playas con

mayor éxito de anidación (Calheta: 50%, João Barrosa: 45,9%) y mayor éxito medio de

emergencia de los nidos (Calheta: 59,5% y João Barrosa: 53,6%). En general, el resto de

playas de estudio son estrechas prácticamente en su totalidad y se ven muy

afectadas por las subidas de la marea, en muchos casos disminuyendo drásticamente

los metros útiles de playa para la anidación. En playas profundas como Calheta y

João Barrosa existe más espacio útil para la deposición de nidos. En playas profundas,

las variaciones diarias en el número de nidos pueden ser explicados en gran parte por

factores ambientales generales (luna, marea, lluvia, etc.) y en menor parte por la

morfología de la playa, hecho que hace que encontremos más similitudes en la

distribución temporal de los nidos. Sin embargo, factores oceanográficos como

cambios de dirección en las corrientes superficiales locales, y/o el simple azar

seguramente también contribuyen de forma importante en estas variaciones a escala

local (playa).

CAPITULO 1

67

Distribución espacial de los nidos dentro la RNTM

La playa con mayor número de nidos registrados, Ponta Cosme, es la playa

que presenta menor éxito medio de emergencia (15,6%) y es la segunda con menor

éxito de anidación (29,5%). Parece claro que las hembras salen a anidar por muchas

razones ajenas a la calidad del lugar de incubación, posiblemente influenciadas por

factores oceanográficos y meteorológicos (Santana-Garcon et al. 2010, Pike 2008).

Pero, en un grado bajo, es posible que exista algún tipo de selección local,

seleccionando playas de alta calidad para la construcción del nido. En playas de

mala calidad (como Ervatão o Ponta Cosme) el número de actividades por kilómetro,

número de nidos por kilómetro y éxito de anidación es bajo, en comparación con

otras playas de mayor calidad de incubación (ej.: Calheta y Ladjedo Teixeira con altas

densidades de actividades y nidos por km). Sin embargo, en la playa con mayor

calidad de incubación e importancia productiva, João Barrosa, encontramos los

valores más bajos en cuanto a densidad de actividades de anidación y/o nidos.

Parece que las tortugas podrían estar utilizando distintos estímulos ambientales a

distinta escala en cada fase del proceso de selección del lugar de puesta. Por

facilidad en el transporte, las tortugas pueden ser llevadas por corrientes superficiales a

ciertas áreas de anidación (Santana-Garcon et al. 2010), allí saldrán a una playa o

otra según corrientes locales superficiales o estímulos físicos y químicos (Ackerman

1997; Mortimer 1990). Sin embargo, si la playa no tiene calidad para la anidación

(sustrato inadecuado para la incubación por motivos diversos como pueden ser:

demasiada humedad, demasiada sequedad, falta de arena, etc.) la tortuga retorna

al mar sin depositar los huevos para salir posteriormente en otra zona. Quizás João

Barrosa es una playa ya alejada de la influencia de los primeros factores que

determinarán el área de puesta (ubicada más al sur y más alejada de la influencia de

los vientos y corrientes), pero que sin embargo, las tortugas que acceden a esa playa

encuentran condiciones adecuadas para la construcción del nido. Es probable que

playas de alta calidad para la construcción del nido devengan en playas de alta

calidad de incubación, y que lo que las hembras directamente seleccionan sea

simplemente playas de alta calidad para la construcción del nido (Cheng et al. 2007).

No obstante, playas de mala calidad de incubación y mala calidad para la

construcción del nido, pueden acabar albergando el mayor número de nidos de

registrados quizás simplemente por su orientación (ej.: Ponta Cosme).


68

Los altos valores de densidad de nidos encontrados en playas de la RNTM son

muy elevados en general, encontrado valores máximos de 2,9 nidos por metro lineal

de playa. Este resultado indica que la zona tiene un potencial altísimo para la

realización de actividades ecoturísticas sostenibles.

Evaluación del éxito de emergencia: el cangrejo fantasma y rejillas

Debido a la capacidad de depredación del cangrejo fantasma en los nidos de

tortuga, es fundamental conocer el tamaño de puesta inicial para evaluar

posteriormente el éxito de emergencia del nido. Estimas del éxito de emergencia

basadas solamente en datos obtenidos de exhumaciones puede alterar

significativamente el resultado. Un gran número de huevos pueden ser comidos o

robados por el cangrejo fantasma sin dejar rastro de ello en el material exhumable e

implicando un error notable en el resultado final.

Al mismo tiempo, hay que ser prudente con los resultados obtenidos del éxito

de emergencia de nidos a los que se les colocó rejillas para la retención de crías (año

2005) y las comparaciones con los datos de 2007 y 2008. No se puede descartar, que

las rejillas puestas en los nidos disminuyeran el grado de depredación natural del

cangrejo, ya que podrían dificultar el acceso o la búsqueda del nido por éste, y quizás

en algún caso haciéndole incluso desistir. Sin embargo, esta hipótesis no ha sido

testada científicamente, y a lo largo de este estudio la depredación parcial o total

(100% de los huevos) de nidos con rejilla ha sido observada en muchas ocasiones,

demostrando que la rejilla no impide el acceso del cangrejo al nido.

CONCLUSION

Con este trabajo se ha puesto de manifiesto por primera vez que en la Reserva

Natural das Tartarugas Marinhas además de constituir el área de mayor densidad de

nidos de Boavista, Cabo Verde y Atlántico oriental, se trata de la zona más productiva

de la isla de Boavista, y en la que anualmente nacen más de 200.000 crías de tortuga.

Esta zona ocupa a penas 12 km de costa, resultando casi en un santuario de

anidación de la tortuga boba. Mantener esta zona virgen y protegida de la acción no

controlada del hombre, será fundamental para la conservación de la población de

tortuga boba en Cabo Verde. Acciones no sostenibles en esta zona, como la

construcción de infraestructuras hoteleras o un mal uso recreativo de las playas de la

RNTM, pueden resultar en la pérdida de hábitat total para la anidación, y en

consecuencia la desaparición de esta población. La toma de decisiones políticas

CAPITULO 1

69

firmes para proteger y regular el uso de esta área es imprescindible y urgente.

Además, realizando estudios de evaluación científica y un seguimiento estricto, esta

zona podría desarrollar un ecoturismo sustentable y respetuoso que ayudara a la

protección de este recurso natural, y resultara una alternativa local a la matanza de

hembras.

AGRADECIMIENTOS

Agradecimientos a la Consejería de Medio Ambiente de Junta de Andalucía,

al Gobierno de Canarias y el Cabildo de Fuerteventura por la financiación del trabajo.

Al Ministerio de Ambiente de Cabo Verde y Cámara Municipal de Boavista, al Instituto

Canario de Ciencias Marinas y a la Universidad de Las Palmas de Gran Canarias por

las ayudas aportadas. A la ONG Cabo Verde Natura 2000 y a su personal por todo el

apoyo logístico dado. A todos los voluntarios que participaron en el marcaje nidos y

prospecciones de playas en 2005, con especial gratitud Paula Sanz y Rosa María

García Cerdá por su apoyo y ayuda incondicional en el trabajo de campo. Así como

a todos aquellos que colaboraron en el marcaje de nidos alrededor de la isla de

Boavista durante 2007 y 2008, con especial atención y gratitud a Samir Martins por su

total disposición y colaboración en el marcaje de nidos y recolecta de datos.

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73

CAPITULO 2

Comparación entre dos técnicas no invasivas de evaluación

de la fertilidad de los huevos en nidos de tortuga boba

(Caretta caretta)

Resumen

Introducción

Metodología

Resultados

Discusión

Implicaciones en el manejo

Agradecimientos

Bibliografía

RESUMEN

La tasa de fertilización de los huevos es un parámetro esencial en la historia

reproductiva de las especies ovíparas. Sin embargo, para muchas especies ovíparas

terrestres, este parámetro es estimado solamente después de la eclosión de los huevos,

buscando evidencias de desarrollo embrionario en huevos no eclosionados (técnica

de la exhumación). En este estudio se describe la tasa de fertilidad en la población de

tortuga boba en Cabo Verde. También se compara la precisión del método de

estimación de la fertilidad en la exhumación con una segunda técnica no invasiva,

basada en una cuidadosa excavación del nido en las primeras 96 horas después de la

puesta para contabilizar el número de huevos que han desarrollo el polo animal en la

cáscara (técnica del polo animal). El estudio se ha realizado en la población anidante

de tortuga boba (Caretta caretta) de Cabo Verde. Se encuentran diferencias

significativas en la medida de la tasa de fertilidad entre las dos técnicas de estimación

evaluadas. La evaluación del número de huevos no fertilizados a través de la técnica

de la exhumación, fue significativamente sobrestimada, y además este parámetro no

se correlacionó con la estimación de la tasa de fertilidad realizada pocas horas tras la

puesta (técnica del polo animal). La estimación de la tasa de fertilidad temprana no

Estima de la tasa de fertilidad de los huevos

74

tuvo efecto en el éxito de emergencia de los nidos, ni en las características fenotípicas

de los neonatos. No se encontró correlación entre el número de embriones vivos pocas

horas después de la puesta y el éxito de emergencia del nido. Los huevos infértiles no

tuvieron efecto en la tasa de supervivencia de los embriones en desarrollo dentro del

nido. La tasa de fertilidad no varió estacionalmente durante la temporada de

anidación. Se propone la implementación del seguimiento de la tasa de fertilidad

anual en programas de conservación de tortugas marinas en zonas reproductoras.

Para ello se recomienda utilizar la técnica del polo animal, una técnica no invasiva y

de precisión, basada en la observación de la formación del polo animal en la cáscara

de los huevos en desarrollo, mediante la excavación de una muestra de nidos

representativa pocas horas después de la puesta de los huevos.

INTRODUCCION

La tasa de fertilidad es un parámetro definitivo en la historia reproductiva de las

especies ovíparas (Schultz y Williams 2005, Hamdoun y Epel 2007), y por lo tanto, un

factor relevante a tener en cuenta para la evaluación de riesgos en cualquier

programa de conservación de dichas especies.

El porcentaje de huevos que se fertilizan e inician el desarrollo, directamente

influenciará al número de crías finales y por tanto, al éxito reproductor de los

organismos. Sin embargo, existen múltiples causas de mortalidad de huevos, y la

estima precisa de la tasa de fertilización puede también favorecer a la estimación de

causas de mortalidad embrionaria durante la incubación. Los huevos infértiles podrían

afectar negativamente a la viabilidad de los huevos dentro del nido. Los huevos

muertos, normalmente se descomponen y son colonizados por microorganismos que

pueden invadir huevos y quizás afectar al éxito de emergencia de los nidos (Blanck y

Sawyer 1981, Phillot y Parmenter 2001, Sarmiento-Ramírez et al. en prensa). Parece

lógico que existiera una relación positiva entre la tasa de fertilidad y el éxito de

emergencia de los nidos.

La proporción de huevos fertilizados en un nido, también puede ser un

indicador de cambios en la abundancia de machos en la población, así como de su

capacidad de fertilización; o de trastornos derivados del estrés de la hembra durante

la cópula (Rowe et al. 2004), y/o de alteraciones fisiológicas del esperma o de los

óvulos (Rie et al. 2005). Estos factores pueden tener impacto en la tasa de fertilidad, y

en consecuencia en el éxito de emergencia de los nidos. Varios estudios realizados

CAPITULO 2

75

sugieren que impactos ambientales de origen antropogénico pueden alterar la

abundancia de machos y la fertilidad en especies de chelonios. Debido a que los

machos son migradores y permanecen en el océano durante todo su ciclo de vida, es

difícil estimar su tamaño poblacional. Las poblaciones de machos de tortugas marinas,

pueden verse severamente amenazadas por problemas como la pesca selectiva de

machos (ej. Cabo Verde) y la alteración de la proporción de la razón de sexos en crías

debido al calentamiento global (Godley et al. 2001, Hawkes et al. 2007).

Por ejemplo, desde la ley de protección internacional de los Estados Unidos,

Endangered Species Act del 1973 y la ley CITES en 1975 (Lutz et al. 2003), todas las

especies de tortuga marina han sido clasificadas como ―en peligro‖ en toda su

distribución mundial. Pero a pesar de que consumir carne de tortuga es una práctica

ilegal, esta actividad tradicional está fuertemente arraigada en muchas áreas de

anidación del mundo y sigue ocurriendo (Thorbjarnarson 2000, Lutz et al. 2003). Aunque

la captura de hembras tenga probablemente un mayor impacto en la dinámica

poblacional, son capturadas más frecuentemente debido a que son más accesibles y

tienen mayor cantidad de carne para el consumo (Smith y Bird 2000); existen

tradiciones que contemplan el consumo de licor de pene de tortuga macho como

bebida afrodisíaca. Este hecho hace que, en el mar, haya una pesca selectiva de

machos (observaciones personales en Cabo Verde). Esta práctica tradicional podría

haber tenido un importante impacto en el número de machos adultos y

consecuentemente, en la fertilización de huevos. Además, durante las últimas

décadas, el cambio climático ya ha causado un significativo aumento de las

temperaturas del aire y del mar a nivel mundial, afectando a animales y plantas

(Walther 2002, Parmesan y Yohe 2003). Los modelos de cambio climático sugieren que

estas temperaturas seguirán subiendo durante el siglo XXI (IPCC, 2007).

En las tortugas marinas, la temperatura de incubación define la proporción de

machos y hembras que anualmente son producidos en las áreas de anidación

(Yntema y Mrosovsky 1982). Para la tortuga boba (Caretta caretta), 29ºC es la

temperatura pivotal en la cual se producen 50% hembras y 50% machos (Mrosovsky y

Yntema, 1980, Wibbels 2003). A altas temperaturas la razón se sexos se torna a favor de

hembras y sobre los 32ºC, se produce el 100% (Wibbels 2003). En varias zonas de

anidación de tortuga boba, ya se ha documentado razones de sexos fuertemente

sesgada hacia las hembras (Godley et al. 2001, Wibbels 2003). El aumento de

temperaturas de las últimas décadas podría haber disminuido la producción de

machos afectando al potencial para la fertilización de los huevos (Glen y Mrosovsky

2004).


76

Finalmente, la contaminación ambiental podría causar efectos de disrupción

endocrina en vertebrados marinos. La exposición o la acumulación de contaminantes

podría alterar la producción de hormonas como el estradiol o la vitelogenina en

hembras (Rie et al. 2005), o alterar hormonas de producción y calidad de esperma en

machos (Van Look y Kime 2003, Ferber 2005).

Por estas razones, y debido a la dificultad que existe para estimar la

abundancia de machos adultos de una población, y también la salud sexual de los

machos y las hembras; en los programas de manejo de tortugas marinas, debería

implementarse el seguimiento anual de la tasa de fertilización (Glen y Mrosovsky 2004).

Sin embargo, para varias especies ovíparas terrestres este parámetro sólo se estima

después de la eclosión de los nidos, y a partir del material de exhumación encontrado

buscando evidencias de desarrollo en huevos no eclosionados. Después de la

eclosión, los huevos muertos suelen estar descompuestos y es común que a veces sea

difícil discriminar entre huevos infértiles y huevos donde el embrión murió en estadios

muy tempranos de desarrollo. Por ello, la estima de la tasa de fertilización después de

la eclosión del nido puede resultar poco precisa.

La evaluación directa del número de huevos fertilizados es una tarea

dificultosa. La fertilización de los óvulos en especies ovíparas terrestres suele ser interna

y ocurre entre las 72 primeras horas después de la ovoposición. En estas especies, el

desarrollo embrionario empieza en el oviducto de las hembras y cuando se depositan

los huevos, los embriones ya pueden tener varios días de existencia (Miller 1985). En la

puesta, algunos huevos fertilizados podrían morir. Además, durante la puesta, los

huevos no presentan signos externos de desarrollo embrionario y el único método para

evaluar si el huevo es fértil es haciendo su disección. La disección del huevo es una

técnica muy invasiva, especialmente para especies en peligro de extinción.

Para muchas especies, el desarrollo embrionario puede ser detectado al poco

tiempo después de la puesta. Por ejemplo, para la tortuga boba, el número de

embriones en desarrollo se puede registrar fácilmente y con precisión después de las

24 horas de incubación. Se estimó la tasa de fertilización de la tortuga boba de Cabo

Verde usando dos técnicas no invasivas con tres objetivos concretos: 1) estimar la tasa

de fertilidad en esta población de tortuga boba así como evaluar cambios

estacionales, 2) comparar la eficiencia de dos técnicas no invasivas para la

evaluación de la tasa de fertilidad para recomendar la más adecuada para los

programas de conservación de tortugas marinas, 3) evaluar la hipótesis de que el

CAPITULO 2

77

porcentaje de huevos infértiles puede afectar a la supervivencia de los huevos en

desarrollo dentro del nido.

El estudio se realizó en las playas del sureste de la isla de Boavista (Ervatão:

670m, Benguinho: 150m y Ponta Cosme: 2800m), República de Cabo Verde (16,18°N

22,92°W).

METODOLOGIA

La estima de la tasa de fertilidad se realizó mediante dos técnicas no invasivas

para cada nido: 1) estima del porcentaje de huevos en desarrollo pocas horas

después de la puesta observando el disco blanco embrionario, ―técnica del polo

animal‖ (―White Spot‖, Blanck y Sawyer 1981); y 2) registrando el porcentaje de huevos

muertos sin signos de desarrollo embrionario después de la eclosión del nido. Estas

estimas se correlacionaron entre sí para cada nido y también con el éxito de

emergencia. El éxito de emergencia se calculó dividiendo el número de tortugas

nacidas por el tamaño de puesta inicial.

Para estimar la tasa de fertilidad al inicio de la incubación, primero se testó la

técnica del polo animal en una pequeña muestra de huevos. Desde el 20 de Junio al 2

de Julio de 2005, se estudiaron 60 huevos de 8 nidos (5 huevos de 4 nidos y 10 huevos

de otros 4 nidos) para evaluar y testar la técnica del polo animal con precisión. Los

huevos se mantuvieron fuera del nido en contenedores de plástico rígido incubados

en arena natural de la playa a temperatura ambiente (entre 26-30ºC). Los huevos

fueron examinados periódicamente para determinar la presencia y tamaño de la

mancha blanca referente al polo animal. Los huevos también fueron observados a la

luz de una linterna para determinar la extensión del área vascularizada del saco

vitelino (SV), la membrana del corioalantoides (CAM) y su precursor, el área vasculosa

(AV) de la gástrula y néurula.


78

Aspecto del disco blanco embrionario (polo animal)

a las 24h y 96h después de la puesta

Para estimar la tasa de fertilidad, se traslocaron 39 nidos depositados entre el 6

de Agosto y el 9 de Septiembre en las playas de Ponta Cosme y Ervatão. En 29 nidos,

se examinaron los huevos tanto al principio el desarrollo, entre las primeras 24 y 96

horas tras la puesta, y después de la eclosión. Los otros 10 nidos restantes se traslocaron

inmediatamente después de la ovoposición (0 horas) como nidos control. Todos los

nidos fueron marcados en el momento de la puesta e incubados bajo condiciones

ambientales estándar en el vivero (50x15m) ubicado en la playa de Benguinho en

parcelas de 1m2. Para estimar la tasa de fertilidad al poco tiempo tras la puesta, los

nidos fueron desenterrados y traslocados cuidadosamente, conservando siempre su

posición axial original y evitando movimientos rotatorios o de choque (Limpus et al.

1979, Parmenter 1980). Aquellos huevos que tenían aspecto sano y no presentaban

ningún rastro del polo animal, fueron examinados cuidadosamente con una linterna

para identificar si existía algún signo de desarrollo. Si no se encontraba ninguna

evidencia de desarrollo, el huevo era considerado infértil. Después de examinar todos

los huevos, el nido era enterrado de nuevo cuidadosamente conservado el orden de

ovoposición original. Todo el proceso se realizó en el mínimo tiempo posible (máximo

una hora). Para evaluar el éxito de emergencia, al día 45 de incubación, una rejilla

plástica era colocada en el nido para retener a las crías y poder contarlas y medirlas

(peso, largo y ancho recto del caparazón). Después las crías eran liberadas. Para

pesar a los neonatos se usó una balanza PK-401 (Max. 400g; d=0,1g), y un calibre

digital Mitutoyo Absolute Digimatic (0,05 mm).

24 H 96 H

CAPITULO 2

79

Para estimar la tasa de fertilidad tras la emergencia del nido (técnica de la

exhumación), cinco días después de la última emergencia, los nidos fueron

exhumados. El material encontrado se clasificó en cáscaras de huevos eclosionados,

crías muertas, crías muertas eclosionando, crías vivas, crías vivas eclosionando, huevos

sin desarrollo, y huevos con desarrollo embrionario. Los huevos con desarrollo

embrionario fueron clasificados en 9 subcategorías de los estadios embrionarios

visuales definidos por Miller (1985) (ver Anexo 1). Los huevos clasificados como ―sin

desarrollo‖ no contenían signos visibles de desarrollo. No se pudo certificar si eran

fértiles o no debido a la descomposición del contenido de los huevos. Para estimar la

tasa de fertilidad a partir de la exhumación del nido, se dividió el número de huevos

muertos sin signos de desarrollo embrionario por el tamaño de puesta inicial.

Material encontrado durante la exhumación de un nido

Debido a que accidentalmente algunas crías se escaparon de las rejillas de

retención, el éxito de emergencia de los nidos se estimó dependiendo de cuál era el

mayor número entre estos dos parámetros: número de crías nacidas observadas y el

número de cáscaras vacías en la exhumación. El tiempo de incubación se definió

como el número de días entre la puesta y la emergencia masiva de neonatos, que en

el 96% de los casos fue la primera emergencia registrada. Las tasas de fertilidad fueron

normalizadas usando la trasformación del arcoseno para la realización de tests

estadísticos.


80

Para evaluar si la técnica de estimación de la tasa de fertilidad poco después

de la puesta (técnica del polo animal) tenía un impacto en el éxito de emergencia de

los nidos y las características fenotípicas de las crías, se compararon estos parámetros

entre los nidos usados para la estima de la tasa de fertilización incubados en el vivero

con los nidos trasladados al vivero inmediatamente después de la ovoposición y que

no fueron chequeados (control).

RESULTADOS

Se encontró una alta tasa de fertilización para la especie (usando la técnica

del polo animal). Durante la temporada de anidación de 2005, en media fue superior

al 93,8% (95% límites de confianza: 91,4% y 96,2%, N=35 ). El mínimo valor encontrado

fue del 75%, y en un 11,5% de los nidos todos los huevos fueron fértiles. No se detectó

variación temporal en el número de huevos que iniciaban el desarrollo según la

estación (F (2, 40) =0,583 P=0,563, Figura 1).

Junio Agosto Septiembre

Mes de puesta

60

64

68

72

76

80

84

88

92

96

100

104

Huevos e

n d

esarr

ollo (

%)

Figura 1. Variación estacional en el número de huevos fértiles de tortuga boba

(Caretta caretta) en nidos depositados en Junio, Agosto y Septiembre durante la

temporada de anidación de 2005 en Boavista (Cabo Verde).

CAPITULO 2

81

Se encontraron diferencias estadísticamente significativas cuando se

compararon los resultados obtenidos de las dos estimas de fertilidad testadas (técnica

del polo animal y técnica de la exhumación) para cada nido (Paired T-test: t= -4,723,

P<0,001, N=29, Tabla 1, Figura 2).

Tabla 1. Porcentaje de huevos de tortuga boba donde puede reconocerse el

desarrollo embrionario usando dos técnicas de estimación de la tasa de fertilidad: 1) a

partir de la exhumación del nido después de la eclosión, y 2) a partir del polo animal

(durante las 96 horas de incubación).

Técnica de evaluación

de la tasa de fertilidadMedia

Desviación

EstándarMínimo Máximo N

Exhumación 82,3 10,6 58,2 100 29

Polo animal 93,8 7,4 75 100 29

0

20

40

60

80

100

120

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29

Tasa d

e f

ert

ilid

ad

(%

)

Exhumación Polo animal

Figura 2. Tasa de fertilidad (%) estimada en 29 nidos de tortuga boba (Caretta caretta)

calculada a partir con dos métodos: 1) método de la exhumación y 2) método del

polo animal; en la temporada de anidación 2005, isla de Boavista (Cabo Verde).

Además, los valores obtenidos con los dos métodos no se correlacionan (r2 =

0,001; r = -0,0261, p = 0,893). Después de las primeras 24 horas de incubación, la

detección de huevos viables en desarrollo es posible y precisa. El número de huevos

con desarrollo embrionario determinados a partir de las 24 horas de incubación, no

aumentó después de ese momento.


82

Ni el tamaño de la hembra (r=0,054, P=0,760) ni el tamaño de puesta (r=-0,094,

P=0,549) tuvieron ninguna influencia en la tasa de fertilización de los huevos estimada

a partir de la técnica del polo animal. La extracción y recolocación cuidadosa de los

huevos que fueron chequeados para estimar la tasa de fertilidad durante las primeras

96 horas de incubación, no tuvieron ningún impacto ni en el desarrollo embrionario (F(1,

37)=0,0419, p=0,839, N=38) ni en el largo (F(1, 36)=0,617, p=0,437), ancho (F(1, 36)=0,006,

p=0,937) y peso de las crías (F(1, 36)=1,644, p=0,208) (Tabla 2).

Tabla 2. Éxito de emergencia (%), peso (g), largo (mm) y ancho (mm) recto de

los neonatos de nidos de tortuga boba (Caretta caretta) que fueron examinados para

estimar la tasa de fertilidad del nido en las 96 primeras horas de incubación, y de nidos

que no fueron examinados.

Media -95% 95% Media -95% 95% Media -95% 95% Media -95% 95%

No 48,95 34,6 63,31 15,9 14,6 17,1 42,49 41,28 43,7 33,18 32,28 34,07 9

Sí 47,27 38,84 55,7 16,7 16,1 17,4 43,01 42,39 43,64 33,14 33,61 33,14 29

NExaminadosÉxito de emergencia Peso de neonatos Largo caparazón Ancho caparazón

El éxito de emergencia de los 39 nidos incubados en el vivero fue del 47,7% y

varió de 0 a 88,2%. Al comparar el porcentaje de embriones vivos poco después tras la

puesta con el éxito de emergencia del nido no se encontró correlación (r=0,097,

t=0,504, p=0,618, N=29, Figura 3).

CAPITULO 2

83

75 80 85 90 95 100

Huevos en desarrollo tras la puesta (%)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Éxito d

e e

merg

encia

(%

)

Figura 3. Relación entre la tasa de fertilidad (%) y el éxito de emergencia (%) de

29 nidos de Caretta caretta depositados durante el mes de Agosto de 2005 en

Boavista (Cabo Verde).

DISCUSION

Se encontró una alta tasa de fertilidad en la población de tortuga boba de

Cabo Verde durante toda la temporada de anidación de 2005. El valor medio fue

superior al 93% y tuvo una variación relativamente pequeña entre nidos (75%-100%).

Los resultados encontrados son similares a los encontrados para otras poblaciones de

tortuga boba (Miller 1985, Miller y Limpus 2003), confirmando una alta tasa de fertilidad

para la especie. Se deduce que hoy en día, la fertilización de los huevos en las

hembras adultas de esta población no parece estar amenazada. Tanto la fertilización

de los huevos, como la producción de machos en las últimas décadas y la

abundancia actual de éstos, parecen ser apropiadas para garantizar un éxito

reproductivo óptimo.

Sin embargo, es posible que la razón de sexos en machos y hembras que se

produce actualmente haya variado debido al calentamiento global, y que

hipotéticamente actualmente se puedan estar produciendo menos machos que en el

pasado y menos que en el futuro. Es importante considerar la capacidad de las


84

tortugas para almacenar esperma (Harry y Briscoe 1988). Esta estrategia puede

asegurar la fertilización de los huevos en un posible futuro de pocos machos efectivos

para copular (Fitzsimmons 1998). La ampliación de estudios sobre el sistema de cópula

y reproducción de las tortugas marinas (multipaternidad y almacenamiento de

esperma) serían necesarios para estimar el número de machos efectivos de la

población, saber su diversidad genética y sus consecuencias biológicas para

completar esta información (Sanz et al. 2007). Tampoco existen evidencias para

pensar que existan alteraciones en la fertilidad de la población reproductora de

ambos sexos debido a factores de contaminación ambiental (Van Look y Kime 2003,

Ferber 2005, Rie et al. 2005).

Los dos métodos de estimación de la tasa de fertilidad testados subestiman la

tasa de fertilidad real. El método de estima del polo animal subestima el valor real

debido a que en el momento de evaluación, han pasado varios días desde la

fertilización interna de los huevos y algún embrión pudo haber muerto (Miller 1985,

Miller y Limpus 2003). La estima de la tasa de fertilización a partir de la exhumación

también subestima el valor real. Los huevos clasificados como ―sin desarrollo‖ podrían

haber sido fértiles y haber muerto en fases tempranas de desarrollo; sin embargo al ser

de tamaño muy pequeño es muy difícil detectarlos a simple vista durante la

exhumación. Factores que dificultan la detección de pequeños embriones durante la

exhumación son: la descomposición embrionaria, la infección de huevos por insectos

o la extremada sequedad de algunos huevos que entorpecen la observación de la

presencia del embrión, etc.

La estima a través de la exhumación resulta ser una aproximación grosera al

valor real ya que algunos huevos podrían ser depredados antes de la exhumación. La

estima de la tasa de fertilidad a partir de la exhumación, también favorece errores

como confusiones con el número de cáscaras encontradas dentro de la cámara del

nido (a veces el número de cáscaras encontradas es superior al número de huevos

contados durante la puesta, probablemente porque se consideran cáscaras de restos

de un nido viejo o que mitades de cáscaras se cuentan como cáscaras enteras). El

método de estimación de la tasa de fertilidad a través de la exhumación es una

técnica ampliamente utilizada (Black y Sawyer 1981, Bell et al. 2003), pero es

indudablemente mucho menos precisa y exacta que la estimación de la tasa de

fertilidad pocas tras la puesta. Se recomienda la estimación de la tasa de fertilidad

usando la técnica del polo animal pocas horas después tras la puesta.

CAPITULO 2

85

Bell et al. (2003) encontró en tortuga laúd (Dermochelys coriacea), que la

estima de la fertilidad a través de la exhumación era mucho menos precisa en

comparación con la disección del huevo en el laboratorio. Sin embargo, la disección

del huevo es una técnica invasiva que requiere sacrificar a los embriones, material

algo sofisticado (lupa o microscopio) y el aprendizaje del manejo del material de

laboratorio. Por el contrario, la técnica del polo animal, es una técnica no sofisticada,

útil y no invasiva, que permite medir la fertilidad con precisión en el campo y que no

implica la disección del huevo, y en consecuencia, la muerte del embrión. Este

método puede ser aplicado con poco tiempo de aprendizaje con baja probabilidad

de errores. La evaluación de la tasa de fertilidad pocas otras después de la puesta no

tuvo efectos ni en la tasa de mortalidad del nido ni en el fenotipo de las crías. Esta

técnica puede ser usada eficientemente durante la traslocación retardada de nidos

en riesgo a viveros de crías (ver Capítulo 6), pudiendo monitorear la tasa de fertilidad

de la población y mejorando la eficiencia del programa de seguimiento de una

población anidante.

No se ha encontrado correlación entre el éxito de emergencia y la tasa de

fertilidad de los huevos a partir de la estimación del polo animal. Esta falta de

correlación puede deberse a la enorme variabilidad en el éxito de emergencia.

Huevos infértiles en el nido pueden sufrir la descomposición y/o la colonización del

huevo por hongos que podrían expandirse invadiendo huevos viables (Blanck y Sawyer

1981, Phillot y Parmenter 2001, Sarmiento et al. en prensa). Algunos autores sugieren

que nidos con altos porcentajes de huevos infértiles pueden favorecer altas tasas de

colonización de hongos, y por tanto, disminuir el éxito de emergencia. Sin embargo, la

falta de correlación entre la tasa de fertilidad al inicio de incubación y el éxito de

emergencia del nido sugiere que los huevos infértiles no están teniendo un impacto

negativo significativo en la supervivencia de los huevos viables. En este caso, retirar los

huevos infértiles al principio de la incubación no tendría beneficios para la población.

Sin embargo, esta técnica podría permitir la retirada de los huevos infértiles en

especies o poblaciones donde los huevos infértiles pudieran afectar significativamente

al desarrollo de huevos fértiles dentro del nido, aunque habría que evaluar

científicamente el efecto que produce la retirada de los huevos infértiles en el éxito de

emergencia del nido.


86

IMPLICACIONES EN EL MANEJO

El seguimiento periódico en la tasa de fertilización de los nidos mediante una

técnica no invasiva, es esencial para detectar problemas en la tasa de fertilidad de los

nidos a tiempo y prevenir los costes críticos asociados en la estructura de las

poblaciones de tortugas marinas. El control de la tasa de fertilización será

especialmente importante en los programas de conservación que manejen

poblaciones altamente amenazadas con pocos individuos.

AGRADECIMIENTOS

Agradezco al Ministerio de Ambiente de Cabo Verde (Direccão Geral do

Ambiente), al INDP (Instituto Nacional das Pescas de Cabo Verde), al Gobierno

Canario (Dirección General de Relaciones con África y Consejería de Educación,

Universidades, Cultura y Deporte), al ICCM (Instituto Canario de Ciencias Marinas), a la

Junta de Andalucía (Consejería de Medio Ambiente) y al proyecto AEGINA (INTERREG

IIIB) por el apoyo financiero. Un agradecimiento especial a la ONG Cabo Verde

Natura 2000 que ha apoyado con su continua asistencia en el campo haciendo

posible este estudio. A todos los voluntarios que han participado en este estudio, con

especial gratitud por su ayuda y entusiasmo a Rosa María García Cerdá, Fortunato Da

Cruz, Francisco Javier García Fernández de Valderrama, Paula Sanz y Rebeca Serrano.

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89

CAPITULO 3

Biología térmica y producción de sexos

en la isla de Boavista (Cabo Verde)

Resumen

Introducción

Metodología

- Área de estudio

- Registro de las temperaturas de incubación y temperaturas del sustrato

- Tratamiento de datos de la temperatura de incubación y de la arena

- Cálculo de las temperaturas climáticas y predicción de temperaturas

del sustrato

- Diferencias de temperatura en zonas de la isla

- Calor metabólico

- Razón de sexos

- Predicción de las temperaturas de incubación y razón d sexos futuras

Resultados

- Perfil estacional de las temperaturas climáticas y del sustrato de

incubación

- Diferencias espaciales de la temperatura media de la arena en Boavista

- Temperaturas de incubación de los nidos

- Calor metabólico

- Razón de sexos actual y estimas en posibles escenarios futuros de

cambio climático

- Predicción de las temperaturas de la arena y de la razón de sexos en

posibles escenarios de cambio climático futuros

Discusión

- Regímenes térmicos en las playas de Boavista

- Razón de sexos en Boavista

- Futuros escenarios de cambio climático y su efecto en la anidación de

las tortugas en Boavista

- Recomendaciones para futuros estudios de los regímenes térmicos en

Cabo Verde

Agradecimientos

Bibliografía

Biología térmica y razón de sexos

90

RESUMEN

Las tortugas marinas están fuertemente afectadas por la temperatura

ambiental, tanto en su etapa de vida en el mar como durante la anidación e

incubación de nidos. Además, poseen determinación sexual por temperatura,

produciéndose una mayor proporción de hembras a mayores temperaturas de

incubación y mayor proporción de machos a bajas temperaturas. Este fenómeno

hace que las tortugas marinas sean animales especialmente sensibles a las variaciones

de temperatura ambiental. El calentamiento global del planeta se perfila como un

riesgo para las tortugas marinas, debido a que la actual producción de crías se

encuentra altamente sesgada hacia las hembras en la mayoría de poblaciones.

Conocer los perfiles térmicos de temperatura de incubación y la razón de sexos actual

es primordial para evaluar cambios en las poblaciones. En este estudio se evalúa la

variación de temperatura ambiente y de incubación durante cuatro temporadas de

anidación (2005, 2006, 2007 y 2008) en la isla de Boavista (Cabo Verde). También se

realizan estimas de la razón de sexos actual en crías, así como predicciones en futuros

escenarios de calentamiento global. La temperatura del aire varió significativamente

entre trimestres del año siendo durante la época de anidación e incubación de nidos

cuando encontramos las temperaturas más elevadas. La temperatura de la arena

sigue un patrón similar al de la temperatura del aire. La temperatura de la arena fue

similar durante 2005, 2006 y 2008, mientras que en 2007 fue significativamente más fría

que el resto de años. La temperatura de la arena a la profundidad de incubación

varió estacionalmente y espacialmente en diferentes zonas de la isla de Boavista. La

temperatura media de incubación de los nidos fue de 29,7ºC. Durante el periodo

termosensitivo (segundo tercio de incubación, las temperaturas medias variaron de

27,9ºC a 31,4ºC. El calentamiento metabólico medio del tercer tercio de incubación

fue de 1,95ºC, y calor máximo medio fue de 2,87ºC. El calor metabólico medio del

segundo y tercer tercio de incubación se correlacionó positivamente con el éxito de

emergencia del nido. El tiempo de incubación se correlacionó negativamente con la

temperatura media del segundo tercio de incubación. El tiempo de incubación

pivotal es de 57 días. La razón de sexos encontrada en los cuatro años de estudio varió

de 76% en hembras en 2005 a 47,2% en hembras en 2007. Un aumento de la

temperatura ambiente en 1ºC y 2ºC, supondría aumentos del 89,4% y 95,5% en el

porcentaje de hembras respectivamente.

CAPITULO 3

91

INTRODUCCION

Las tortugas marinas son ectotermos y, por tanto, sensibles a la temperatura

ambiental y de forma especia poseen determinación sexual por temperatura (TSD)

(Yntema y Mrosovsky 1979). Los cambios ambientales afectan directamente a la

temperatura de incubación de los nidos, a la supervivencia y fenotipo de los

embriones y la proporción de machos y hembras producidos anualmente, y en

consecuencia a la dinámica poblacional de estos animales. En las siete especies de

tortugas marinas, el sexo de las crías se define durante el segundo tercio de

incubación dependiendo de la temperatura ambiente dentro del nido (Yntema y

Mrosovsky 1982). La temperatura pivotal en la cual se producen 50% machos y 50%

hembras varía sensiblemente entre especies. Para la tortuga boba (Caretta caretta),

la temperatura pivotal se encuentra a 29ºC, por debajo de esta temperatura aumenta

el número de machos producidos hasta llegar al 100% a 26ºC, mientras que por

encima de 29ºC aumenta el porcentaje de hembras siendo el 100% a 31,5% (Kaska

1998, Mrosovsky y Yntema 1980; Mrosovsky y Pieau 1991). El rango de temperaturas en

el cual se producen diferentes porcentajes de machos y/o hembras se denomina

―Transitional Range of Temperature‖ (TRT) (Mrosovsky y Pieau 1991).

Actualmente, la razón de sexos en crías de las poblaciones de tortugas marinas

está sesgada hacia las hembras (Marcovaldi et al. 1997, Mrosovsky et al. 1999, Kaska et

al. 1998, Godley et al. 2001, Mrosovsky et al. 2002, Hanson et al. 1998), en algunos casos

superando el 90% de producción de hembras (Hanson et al. 1998).

En el próximo siglo se predice un cambio climático importante en un relativo

espacio de tiempo corto (IPCC 2007), y afloran cuestiones sobre el posible efecto del

aumento de temperatura en los ecosistemas terrestres y acuáticos. En este contexto,

las especies se enfrentan a la adaptación a un nuevo ambiente (Parmesan 2006;

Pertoldi y Bach 2007; Walther et al. 2002), a colonizar nuevas zonas con condiciones

ambientales aptas para la vida de cada especie o a la extinción (Bell y Collins 2008).

Especies que poseen determinación sexual por factores ambientales (ESD) y en

especial aquellas en las que la determinación sexual sea por temperatura (TSD),

pueden sufrir cambios drásticos en la proporción de machos y hembras en poco

tiempo. Por ello, las especies con TSD son especies altamente vulnerables al

calentamiento global (Walther et al. 2002). En este contexto, conocer los rangos de

temperaturas de incubación en las áreas de anidación es fundamental para predecir

la razón de sexos actual y poder identificar cambios en dicho parámetro ante


92

escenarios de un presunto aumento de las temperaturas. Sin embargo, los regímenes

térmicos de incubación de cada nido concreto depende de muchos otros factores

además de la temperatura ambiental como: las características específicas del lugar

de selección de puesta, de las características morfológicas del nido (profundidad y

estructura), las condiciones climatológicas normales o estocásticas del lugar de

anidación, y/o los cambios que puedan producirse por interacciones ecológicas en el

microhábitat durante la incubación (Hays et al. 1995, Standora y Spotila 1985). En

algunas zonas de anidación con valores medios de producción de sexos altamente

sesgados hacia las hembras, como en Brasil (aproximadamente un 90%), se han

descrito playas donde predomina una alta producción de machos (Baptistotte et al.

1999). Fluctuaciones climáticas interanuales o intranuales (estacionales) afectan a las

temperaturas de incubación, y en consecuencia pueden alterar la producción de la

razón de sexos en el tiempo (Mrosovsky et al.1984a, b; Godfrey et al. 1996). Fenómenos

climatológicos extremos como ciclones, huracanes, tormentas tropicales, etc. también

pueden inclinar la producción de sexos hacia los machos en un determinado

momento, y equilibrar una población en la que predominan las hembras (Pike y Stiner

2007). La tortuga boba (Caretta caretta) se caracteriza por tener un rango latitudinal

de anidación mayor que otras especies de tortugas marinas (Mrosovsky 1980), con lo

cual a priori, deberíamos esperar una mayor dispersión espacial de la anidación, y que

la producción de sexos fuera más variable que la que se encuentra en otras especies.

Variaciones geográficas en áreas de anidación extensas también pueden ampliar el

rango térmico de incubación y facilitar una razón de sexos más equilibrada para una

población concreta (Hawkes et al. 2007). La población de tortuga boba de Cabo

Verde es la tercera población mundial para la especie (López-Jurado et al. 2007,

SWOT Report II, Marcos et al. en prensa). El 90% de la anidación de tortuga boba se

encuentra concentrada en la costa este-sureste de la pequeña isla de Boavista

(Marcos et al. en prensa). En el resto de islas del archipiélago la anidación es mínima.

Las características térmicas del archipiélago caboverdiano, pueden ser muy distintas a

otras zonas de anidación de tortuga boba del Atlántico o Mediterráneo por su

condición de insularidad, y por los vientos alisios provenientes de África. Delgado

(2008), a partir de datos de análisis histológicos realizados en crías muertas

encontradas en playa, reportó que la razón de sexos producida en playa en la isla de

Boavista en 2003 y 2004, podría estar en torno al 75% de hembras. Este porcentaje es

inferior a los valores medios encontrados en otras poblaciones atlánticas y

mediterráneas estudiadas, sugiriendo que la razón de sexos en la tortuga boba de

Cabo Verde podría ser más equilibrada.

CAPITULO 3

93

Además, la temperatura de incubación resulta también un parámetro

ecológico muy importante a tener en cuenta en los programas de manejo de nidos y

gestión de playas de anidación de estas especies. Es frecuente hablar de traslocación

o recolocación de nidos naturales ubicados en zonas de riesgo (inundación, zonas

arcillosas, zonas de alta depredación por cangrejos, etc.) a zonas protegidas como los

corrales de cría (recintos vallados ubicados en las playas creados para mantener una

incubación controlada de nidos traslocados). La traslocación o recolocación de nidos,

debe hacerse de forma responsable conociendo los regímenes térmicos de

incubación tanto de las playas como de los corrales de cría.

En este estudio se realiza por primera vez un estudio térmico de las principales

playas de anidación de la población de tortuga boba de Cabo Verde durante cuatro

años consecutivos de estudio. El objetivo del trabajo es conocer y describir las

temperaturas del sustrato de incubación de la isla de Boavista, conocer si existen

diferencias térmicas en distintas áreas de anidación de la isla, ver las temperaturas de

incubación y la razón de sexos actuales para dicha población; y predecir cómo

pueden variar estos parámetros ante distintos escenarios de aumento de temperatura

(IPCC 2007).

METODOLOGIA

Área de estudio

El estudio se realizó en las playas de anidación de la isla de Boavista (República

de Cabo Verde) durante cuatro temporadas de anidación (2005-2008). Durante 2005 y

2006, los datos fueron recolectados en las principales playas de anidación de la

Reserva Natural das Tartarugas Marinhas (Ervatão, Benguinho y Ponta Cosme) en

playas protegidas por el proyecto de conservación de tortugas marinas de la ONG

Cabo Verde Natura 2000; y durante 2007 y 2008 el estudio de las temperaturas de

incubación se amplió a toda la isla.

Registro de las temperaturas de incubación y temperaturas del sustrato

Durante todas las temporadas de anidación, se registraron las temperaturas de

incubación en 70 nidos naturales de tortuga boba, y se tomaron las temperaturas del

sustrato en 42 localizaciones de la isla de Boavista, República de Cabo Verde.

Los datos de temperaturas de incubación y de sustrato se tomaron con

registradores automáticos de temperatura Stow Away TidbiT Onset con una precisión ±


94

0.3 ºC (Foto 1); se programaron para registrar un dato cada 30 minutos; colocados en

el centro de la cámara de incubación de cada nido (para la toma de la temperatura

de incubación), o enterrados en la arena (para la toma de temperatura del sustrato).

Con el fin de manipular el nido lo mínimo posible, durante la noche, los

registradores de temperatura eran colocados durante el desove de las hembras

aproximadamente a mitad de puesta (huevo #40), teniendo en cuenta el tamaño

medio de puesta de la población (Varo-Cruz et al. 2007). En 2007 y 2008, se colocaron

medidores de temperatura en playas no patrulladas y/o protegidas por la noche. En

estas playas no controladas, los nidos eran encontrados y manipulados a primera hora

de la mañana. Al encontrar el nido, éste era desenterrado cuidadosamente para

contabilizar los huevos y colocar el registrador de temperatura justo a mitad de puesta.

El nido se volvía a enterrar conservando la orientación y orden de ovoposición original

de los huevos. La manipulación de los huevos de nidos encontrados a primera hora de

la mañana se hizo evitando cualquier tipo de movimiento rotatorio y/o brusco (Limpus

et al. 1979, Parmenter 1980). Al encontrarse los nidos en playas sin vigilancia, éstos

fueron marcados de forma que quedaran camuflados y no pudieran ser encontrados

y/o manipulados por gente ajena al estudio. Los nidos fueron marcados con GPS, se

colocaron 3 cuerdas enterradas de 2 metros de longitud del nido hacia fuera (a la

derecha, izquierda y arriba) y se referenciaron espacialmente con elementos del

entorno (piedras, arbustos, etc.) para su posterior localización. En 2007, los nidos sólo

fueron observados externamente para comprobar su estado una vez al mes, y en 2008

cada quince días. Aproximadamente al día 60 de incubación, el nido era abierto y

exhumado a partir de la subclasificación realizada a partir de clasificación

embrionaria de Miller 1985 (ver Anexo I). En ese momento se retiraba el registrador de

temperatura.

Las temperaturas del sustrato se registraron a profundidad de incubación en

zonas sin inundación de diferentes playas de la isla de Boavista. Registradores de

temperatura que fueran alcanzados por la marea fueron eliminados del estudio.

El éxito de emergencia de los nidos se calculó considerando el número de

cáscaras eclosionadas menos el número de tortugas vivas o muertas encontradas

dentro del nido durante la exhumación, en relación al número inicial de huevos.

CAPITULO 3

95

Registrador de temperatura durante el proceso de colocación en el nido

(Foto: Héctor Garrido)

Tratamiento de datos de la temperatura de incubación y de la arena

Los registradores de temperatura fueron programados para tomar un dato de

temperatura cada 30 minutos desde el inicio al fin de la experiencia. Para detectar

posibles desviaciones en las mediciones de temperatura, los registradores fueron inter-

comparados entre sí antes y después de las experiencias. Para ello, se mantuvieron los

registradores juntos 24 horas antes y después de la toma de datos. Se determinó la

media de todos los termómetros para cada toma de dato, y se calculó la desviación

de cada termómetro respecto a la media general. A pesar de que ningún termómetro

se desvió más de 0,3ºC (error del aparato), las desviaciones encontradas fueron

sumadas o restadas a los datos de temperatura tomados por los registradores con el

fin de corregir los registros.

Los registros de datos se han estudiado a partir de la media noche del día del

siguiente de la puesta del registrador hasta la fecha de emergencia de los nidos. Las

temperaturas se han estudiado como medias diarias, bimensuales o mensuales según

el análisis. Para el estudio de las temperaturas por tercios de incubación en aquellos

nidos en los que no se tenía registrado el día de emergencia, se ha considerado el fin

de la incubación en el momento en que se registró el valor más alto de diferencia de

temperatura entre el nido y el sustrato circundante (calor metabólico). Igual que en los

registros de temperatura del sustrato, no se han consideraron la toma de datos de las

primeras horas del registro (periodo de estabilización de los registradores).


96

Cálculo de las temperaturas climáticas y predicción de temperaturas del

sustrato

Los datos de temperaturas del aire corresponden al Aeropuerto Amílcar Cabral

de la isla de Sal, ubicado a 75km de distancia de la zona de estudio. Los datos

climatológicos extraídos (temperaturas medias diarias del aire) se han tomado de la

web www.tutiempo.net.

Para correlacionar la temperatura del aire con la temperatura del sustrato, se

tomó la media de las medias diarias de la temperatura del aire del aeropuerto de Sal

en cuatro años estudio (2005-2008), y la media de las medias diarias de la temperatura

registradas en la arena a 40cm de profundidad en la playa de Ervatão (2005-2008). La

correlación obtenida ha sido usada para predecir la temperatura del sustrato a partir

de la temperatura del aire para aquellos periodos (dentro y fuera del periodo de datos

de la correlación) en los que no se pudieron registrar datos de la temperatura de la

arena. Para la correcta manipulación de los datos, en todos los registros de

temperatura no se consideraron los datos de las primeras horas, ya que este periodo

se ha tomado como el periodo de estabilización de los registradores. Las temperaturas

se han estudiado como medias diarias o bimensuales según el análisis. En las medias

bimensuales, los días del mes del 1 al 15 se han categorizado como ―MES1‖ y los días

del 16 al 30/31 como ―MES15‖.

Diferencias de temperatura en zonas de la isla

Para estudiar si existen variaciones de temperatura del sustrato en diferentes

zonas de la isla (2007-2008), los registros de temperatura se han agrupado en cuatro

grupos según su orientación en la isla: Este, Sur-Sureste, Norte y Oeste. Los análisis se

han realizado mediante ANOVAS y ANCOVAS en donde la profundidad del registrador

de temperatura era la covariable.

Calor metabólico

La diferencia de temperatura producida por el calor metabólico se midió en 37

nidos de toda la isla. Para ello, se colocaba un registrador de temperatura en el centro

de la masa de huevos, y se enterró otro registrador de temperatura a 75 cm de

distancia del nido y a la misma profundidad a la cual se encontraba el registrador

dentro del nido. Una vez eclosionado el nido, ambos registradores eran retirados.

http://www.tutiempo.net/

CAPITULO 3

97

El calor metabólico se define como la diferencia de temperatura media entre

el nido y el sustrato circundante. Para un estudio minucioso de este parámetro, el calor

metabólico se ha calculado por tercios de incubación, obteniendo la media del calor

metabólico producido en cada uno de estos periodos. En aquellos nidos en los que no

se tenía registrado el día de emergencia, se ha considerado el fin de la incubación en

el momento en que se registró el valor más alto de diferencia de temperatura entre el

nido y el sustrato circundante.

Preparación y resultado de la colocación de registradores en nido y control

Razón de sexos

Para estimar la razón de sexos se ha usado el modelo de Kaska et al. (1998) que

correlaciona la temperatura media del segundo tercio de incubación con el

porcentaje de hembras producido, en el cual se considera que la temperatura pivotal

para la especie es 29ºC. Para poder aplicar el modelo se ha calculado la temperatura

media de incubación de los nidos en el segundo tercio de incubación para aquellos

periodos en los cuales teníamos registros. En periodos en los que no teníamos registros,

se ha estimado la temperatura de la arena a partir de la temperatura del aire y se le

ha sumado el valor medio del calentamiento metabólico encontrado durante el

segundo tercio de incubación de los nidos. Además, para estudiar las variaciones en la

razón de sexos según zonas de la isla (variaciones térmicas espaciales), se ha

considerado la temperatura de la zona Este como ―zona índice‖ (sin variación: 0ºC), y

se han considerado las variaciones de temperatura encontradas en otras áreas de la

islas (-0,3ºC, +0,2ºC y +0,4ºC).

Predicción de las temperaturas de incubación y razón de sexos futuras

Para la predicción de las temperaturas de incubación y la razón de sexos

futuras, se han tenido en cuenta los modelos teóricos de cambio climático moderados

(modelos B1 y A1B: IPCC 2007), que pronostican aumentos de 1 ó 2 ºC en la

temperatura ambiente en los próximos 50 y 100 años en el área del Archipiélago de


98

Cabo Verde (IPCC 2007). A la media mensual de la temperatura del aire registrada en

el aeropuerto de Sal durante los cuatro años de estudio se le aplicó un aumento de

1ºC y 2ºC. A partir de la correlación obtenida entre la temperatura del aire y la de la

arena, para cada una de las temperaturas mensuales del aire (con o sin aumentos de

temperatura) durante el periodo de la temporada de anidación en el cual se produce

la determinación sexual de las crías (a partir de la 2ª quincena de junio hasta final de

octubre), se estimó la temperatura de la arena. A la estima obtenida, se le sumó el

calor metabólico medio encontrado durante el segundo tercio de incubación de los

nidos de estudio. Esta temperatura de la arena más el calentamiento metabólico

medio, es la temperatura que se ha usado en el modelo de Kaska et al. 1998 para

calcular las futuras razones de sexos. Finalmente, para obtener un dato general de las

estimas de la proporción de sexos de las crías en el presente y en escenarios futuros en

los que la temperatura ambiente aumentara 1ºC o 2ºC, se ponderó el porcentaje de

crías hembras producidas obtenido en los diferentes meses de la temporada de

anidación por el porcentaje de nidos incubados durante el periodo termosensitivo de

determinación sexual, en cada periodo de la temporada de anidación usando como

referencia la distribución temporal de nidos encontrada en 2005 (ver Capítulo 1).

RESULTADOS

Perfil estacional de las temperaturas climáticas y del sustrato de incubación

La temperatura media anual del aire para la época de anidación e

incubación (finales de Junio hasta Diciembre) fue de 25,6ºC (n=4, rango media anual:

25,1ºC-25,9 ºC). La media anual de la temperatura del aire para los años de estudio

fue de 23,8ºC (n=4, rango de media anual: 23,4ºC-24ºC). Los valores más bajos de

temperatura se encuentran en el mes de Febrero (rango de valores mínimos: 18,1-19,3

ºC) y los valores más altos en el mes de Septiembre (rango de valores máximos: 29,3-

31,4 ºC); Figura 1a. Si comparamos la temperatura media del aire por trimestres

estacionales (E-F-M, A-Ma-J, Jl-Ag-S, O-N-D) vemos que todas ellas son

estadísticamente diferentes entre sí: K-W: H(3, n=359)=278,64, p<0,001. Las temperaturas

medias más elevadas se encuentran durante la época de incubación de los nidos;

Enero-Febrero-Marzo (21,4ºC±0,4; Rango: 20,3-22,5ºC; N=90), Abril-Mayo-Junio

(22,9ºC±0,7; Rango: 21,5-24,3ºC; N=87); Julio-Agosto-Septiembre(26ºC±1; Rango: 24,1-

28ºC; N=92); Octubre-Noviembre-Diciembre (24,8ºC±1,5; Rango: 22,2-27,5ºC; N=90).

La temperatura de la arena sigue un patrón similar al encontrado en las

temperaturas del aire (Figura 1b). Para obtener el registro de temperaturas anual, se

CAPITULO 3

99

han extrapolado aquellos valores de los cuales no se tenían registros de temperatura

de la arena. Para ello se ha usado la ecuación: Tarena=13,53+0,61*Taire (R=0,845;

R2=0,714; p<0,001; N=122), que se ha obtenido correlacionando las medias diarias de la

temperatura del aire con las medias diarias de la temperatura de la arena para todos

los años (n=4) a 40cm de profundidad en los periodos en que se registraron datos. En

media, Febrero es el mes más frío (26,2ºC; Rango: 25,4-26,8ºC; N=4) y los meses más

calientes Septiembre y Octubre (Sept: 29,8ºC; Rango: 28,8-30,4ºC; N=4, Oct: 29,8ºC;

Rango: 29-30,1ºC; N=4)

Figura 1. Perfiles de temperaturas medias anuales del aire en Cabo Verde (a), y

de la arena (b) en las principales playas de anidación de Boavista (Ponta Cosme,

Benguinho y Ervatão). Los símbolos rellenos son registros reales de temperatura, y los

símbolos vacíos corresponden a datos extrapolados a partir de la temperatura del aire.

La línea de puntos discontinua señala la temperatura pivotal para la especie.

(a)

(b)


100

Figura 2. Temperatura media de la arena en la playa Ervatão durante cuatro

temporadas de anidación. Los símbolos rellenos son registros reales de temperatura, y

los símbolos vacíos corresponden a datos extrapolados a partir de la temperatura del

aire. La línea de puntos discontinua señala la temperatura pivotal para la especie. La

línea naranja indica el periodo de anidación, y la línea azul el periodo de incubación

de nidos.

La temperatura de la arena durante la época de incubación de nidos fue

similar durante las temporadas de anidación 2005, 2006 y 2008 (paired t-test: p>0.05); y

sin embargo varió significativamente en 2007 respecto al resto de años (paired t-test:

p<0.01). La temperatura media total para el periodo de anidación fue de 29,1ºC ± 0,9

(n=4); con un rango de temperaturas medias anuales de 27,7ºC en 2007 a 29,74 ºC en

2005 (Tabla 1). Se encontró una fluctuación diaria media de las temperaturas de la

arena a 40cm de 0,11ºC. En 2007 la temperatura de incubación estuvo siempre por

debajo de la temperatura pivotal menos en la segunda quincena de septiembre y

primera de octubre. En el resto de años, las temperaturas de la arena se encontraban

por encima de los 29ºC desde el mes de Agosto a finales de Octubre.

CAPITULO 3

101

Tabla1. Temperaturas de la arena a 40cm en la playa de Ervatão durante

cuatro temporadas de anidación (datos absolutos).

Año Nº lecturas Media ± D.E. Rango Periodo

2005 (n=1) 951 29,74±0,46 28,81-30,54 14 Agosto-2 Septiembre

2006 (n=4) 5471 29,44±0,88 22,98-31,19 7 Julio-6 Noviembre

2007 (n=1) 2663 27,40±0,5 26,44-28,43 13 Julio-12 Septiembre

2008 (n=2) 3901 29,42±0,79 27,24-31,01 25 Julio-14 Octubre

Diferencias espaciales de la temperatura media de la arena en Boavista

La temperatura de la arena varió significativamente según zonas de la isla:

Norte, Este, Sur-Sureste y Oeste (ANCOVA: F(3, 17)=5,9249, p<0,01; N=22), durante las

temporadas de anidación 2007 y 2008 (de Julio a Noviembre), Figura 3. El Sur-Sureste y

el Este de la isla resultaron más calientes que el Norte y el Oeste durante el periodo de

estudio. La amplitud térmica encontrada entre la temperatura media mínima y

máxima es de 0,7ºC.

norte este sur-sureste oeste27,8

28,0

28,2

28,4

28,6

28,8

29,0

29,2

29,4

29,6

Te

mp

era

tura

me

dia

de

la a

rena

(ºC

)

Media covarianteprofundidad: 42,2

Figura 3. Variación de la temperatura media de la arena en Boavista por zonas

de anidación (Norte, Este, Sur-Sureste y Oeste) durante la temporada de anidación

2007 y 2008.

Temperaturas de incubación de los nidos

En los 70 nidos estudiados en la isla de Boavista durante 4 temporadas de

anidación (2005-2008), la temperatura media de la incubación completa varió de 27,5

a 31,2ºC; y de 27,9 a 31,4ºC durante el segundo tercio de incubación (Tabla 2).


102

Tabla 2. Temperaturas de incubación medias registradas durante las

temporadas de anidación 2005, 2006, 2007 y 2008 en nidos de tortuga boba (Caretta

caretta) en la isla de Boavista, Cabo Verde.

Media Mínimo Máximo DE N

1er tercio 28,7 26,6 30,7 1,0 70

2º tercio 29,5 27,9 31,4 0,7 70

3er tercio 30,9 28,1 33,8 1,4 70

Incubación total 29,7 27,5 31,2 0,8 70

Los nidos fueron depositados a principio de Julio (incubados en Julio y Agosto)

o a principio de Septiembre (incubados en Septiembre-Octubre) cubriendo la mayor

parte de la temporada de anidación. Aunque debido a razones logísticas, no se

pudieron marcar nidos para obtener temperaturas del segundo tercio de incubación

en nidos depositados en periodos intermedios (incubados en Agosto-Septiembre) o

finales (Octubre-Noviembre). La temperatura media durante el primer tercio (ANOVA:

F(1, 69)=131,75, p<0,01, N=70) y/o segundo tercio de incubación (ANOVA: F(1, 68)=33,47,

p<0,01, N=69) variaron significativamente en nidos incubados al inicio de temporada

(Julio-Agosto) o al final (Septiembre-Octubre), Figura 4. Esto indica que existen grandes

diferencias estacionales en la temperatura de incubación en general afectando a la

determinación sexual de los embriones.

julio septiembre

Mes de puesta

28,5

29,0

29,5

30,0

30,5

Tem

pe

ratu

ra d

el

se

gun

do

te

rcio

de

in

cu

ba

ció

n (

ºC)

Figura 4. Variación de la temperatura media del segundo tercio de incubación

en 69 nidos de Caretta caretta según el mes de puesta durante tres temporadas de

anidación (2006-2008), en Boavista (República de Cabo Verde). La línea de puntos

discontinua señala la temperatura pivotal para la especie.

CAPITULO 3

103

Calor metabólico

Los incrementos de temperatura dentro del nido debido al calor metabólico se

midieron en 37 nidos en tres temporadas de anidación (2006-2008). En general, el calor

metabólico se hace presente en el nido en el segundo tercio de incubación, y alcanza

su valor máximo en el tercer tercio de incubación (Figura 5, 6a).

Figura 5. Calor metabólico medio (diferencia entre la temperatura del nido y la

arena) por pares de percentiles durante la incubación.


104

1 5 9 13 17 21 25 29 33 37 41 45 49 53 57

Días de incubación

27

28

29

30

31

32

33

34

35

Tem

pera

tura

(ºC

)

Nido

Control

1 5 9 13 17 21 25 29 33 37 41 45 49 53 57


28,5

29,0

29,5

30,0

30,5

31,0

31,5

32,0

32,5

33,0

Tem

pera

tura

(ºC

)

Nido

Control

1 5 9 13 17 21 25 29 33 37 41 45 49 53 57


27,0

27,5

28,0

28,5

29,0

29,5

30,0

30,5

31,0

Tem

pera

tura

(ºC

)

Nido Control

Figura 6. Perfiles de la temperatura de incubación y del sustrato circundante en tres nidos de

Caretta caretta. a) 92,2% éxito de emergencia, b) 31,8% éxito de emergencia, c). 0% éxito de

emergencia (muerto por inundación al final del segundo tercio de incubación). Se representan

los periodos correspondientes a cada tercio de incubación.

(a)

inundación

(c)

(b)

1er

tercio 2º tercio 3er

tercio

1er


tercio

1er


tercio

CAPITULO 3

105

La diferencia de temperatura entre el nido y el sustrato circundante durante el

primer tercio de incubación es casi despreciable (0,07ºC±0,19; Rango: 0-0,44ºC; N=37).

Durante el periodo de determinación sexual (segundo tercio de incubación), se

alcanzaron diferencias de temperatura mínimas y máximas entre el nido y el sustrato

de entre 0ºC y 2,85ºC (media: 0,51ºC±0,38; n=37). Si determinamos el comienzo del

calentamiento metabólico cuando se alcanzan los 0,5ºC de diferencia de

temperatura, éste se inició en media a los 26 días de incubación (corresponde con el

50% de la incubación, Figura 5). Los máximos niveles de calor metabólico se registraron

durante el tercer tercio; el valor máximo observado es de 5,2ºC, aunque en media fue

de 1,95ºC (DE=1,00; N=37). El calor metabólico máximo medio fue de 2,87ºC (DE=1,28;

N=37). El éxito de emergencia del nido se correlaciona positivamente con el calor

metabólico medio del segundo tercio (r = 0,4678; r2 = 0,2189; p<0,01; N=37) y tercer

tercio de incubación (r = 0,6518; r2 = 0,4248; p<0,01; N=37).

A partir de datos de nidos en los cuales se registró el tiempo de incubación

(N=6), se ha podido comprobar que el valor más alto de la diferencia de temperatura

dentro del nido respecto al sustrato circundante se corresponde con el momento en

que son observadas las primeras emergencias (Figura 7). Ese valor es el que se ha

tomado de referencia para calcular los periodos de calor metabólico en aquellos

nidos a los cuales no se registró el tiempo de incubación (N=31). El tiempo de

incubación se correlacionó negativamente con la temperatura media de incubación

de nidos no depredados durante el segundo tercio: r2 = 0,669, r = -0,818, p < 0,01, N=16,

y=36,69-0,13*x. A partir de la temperatura pivotal y rango transicional de temperatura

descritos por Kaska et al. 1998, se puede decir que el tiempo de incubación pivotal en

la población de tortuga boba de Cabo Verde es de 57 días. Nidos con incubaciones

de más de 72 días de incubación producirán un 100% de machos, y nidos con

periodos de incubación de 44 días o menos producirán un 100% de hembras.


106

2 7 12 17 22 27 32 37 42 47 52 57 62


-1,0

-0,5

0,0

0,5

1,0

1,5

2,0

2,5

3,0

3,5

Dif

ere

nc

ia d

e t

em

pe

ratu

ra (

ºC)

2 7 12 17 22 27 32 37 42 47 52 57 62


-0,5

0,0

0,5

1,0

1,5

2,0

2,5

3,0

3,5

4,0

4,5

5,0

5,5

Dif

ere

nc

ia d

e t

em

pe

ratu

ra (

ºC)

Figura 7. Ejemplos de la diferencia de temperatura entre el nido y el sustrato

circundante debido al calor metabólico. El pico más alto de temperatura indica el

momento en que nacen las crías (flecha).

Razón de sexos actual y estimas en posibles escenarios futuros de cambio

climático

Se ha estimado la razón de sexos actual (últimos 4 años) producida

considerando: 1) las diferencias de temperatura que existen en cada periodo de

incubación de quince días en una misma temporada, 2) las diferencias de

temperatura anuales, 3) la distribución temporal de nidos en la temporada de

CAPITULO 3

107

anidación de 2005 (ver Capítulo 1) -para ello se ha asumido que la distribución

temporal de nidos a lo largo del periodo de anidación es igual en los siguiente años de

estudio-, 4) la distribución espacial de los nidos en la isla (datos obtenidos de Marco et

al. en prensa), y 5) considerando el calor metabólico medio del segundo tercio de

incubación para aquellos periodos en los que no se tenían registros de datos directos.

Se estima que la razón de sexos promedio producida en la isla de Boavista

durante los últimos cuatro años es del 67,7% de hembras (Tabla 3). Se observan

grandes variaciones en la razón de sexos según el año y la estación (Figura 7). Si bien

en 2005, 2006 y 2008 la razón de sexos media fue similar y sesgada hacia las hembras

(Tabla 3), durante 2007 el porcentaje de hembras disminuyó casi en un 30%

predominando la producción de machos. Variaciones de temperaturas de +0,4ºC

modifican este porcentaje aumentando la producción de hembras al 74,8%, mientras

que variaciones de -0,3ºC disminuye el porcentaje al 62,3% (Tabla 3).

Tabla 3. Estimas de la razón de sexos actual en las playas de anidación de la

isla de Boavista durante 4 años de estudio, obtenidas a partir de la temperatura de la

arena más el incremento de temperatura medio debido al calor metabólico del

segundo tercio de incubación. Para obtener las estimas de la razón de sexos se ha

usado el modelo de Kaska et al. 1998, y se han considerando las variaciones de

temperatura encontradas en distintas zonas de la isla (-0,3ºC; 0 ºC –índice-; +0,2 ºC;

+0,4 ºC) y temporales en la isla de Boavista.

Variaciones térmicas zonales Media

anual

ponderada* -0,3ºC 0 +0,2ºC +0,4ºC

2005 70,6 75,9 79,4 83 76,0

2006 68,9 74,3 77,9 81,4 74,4

2007 41,8 47,1 48,9 54,3 47,2

2008 67,8 73,2 75,3 80,5 73,2

Total zonas 62,3±13,7 67,6±13,7 70,4±14,4 74,8±13,7 67,7±13,7

*se ha considerado la distribución espacial de nidos en la isla a partir de los

datos de Marco et al. en prensa.


108

J1 J15 JL1 JL15 AG1 AG15 S1 S15 O1 O15 N1 N15 D1 D15

2005

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100H

em

bra

s (%

)

Este

Sur-Sureste

Norte

Oeste


2006

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Hem

bra

s (%

)

Este

Sur-Sureste

Norte

Oeste


2007

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Hem

bra

s (%

)

Este

Sur-Sureste

Norte

Oeste


2008

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Hem

bra

s (%

)

Este

Sur-Sureste

Norte

Oeste

Figura 7. Variación estacional en la razón de sexos producida en la isla de Boavista

(Cabo Verde) según zonas de la isla (Norte, Sur-Sureste, Norte y Oeste), estimadas a

partir de la temperatura de la arena más el incremento de temperatura medio debido

al calor metabólico y usando el modelo de Kaska et al. 1998.

Predicción de las temperaturas de la arena y de la razón de sexos en posibles

escenarios de cambio climático futuros.

Las predicciones de cambio climático realizadas por el IPCC

(Intergovernmental Panel for Climate Change) en 2007, anuncian para el siglo XXI

aumentos medios en la temperatura ambiente del planeta de entre 1,1ºC y 6,4ºC

(bajo diferentes escenarios de emisión de gases considerando posibles cambios

demográficos, económicos y tecnológicos sociales que se pueden producir en las

próximas décadas (Figura 8). Los modelos teóricos de cambio climático moderados

(B1 y A1B, IPCC 2007) pronostican aumentos de entre 1 y 2 ºC en la temperatura

ambiente en este siglo para el área del Archipiélago de Cabo Verde.

CAPITULO 3

109

Figura 8. Gráficos de predicción del aumento de la temperatura ambiente

durante el siglo XXI bajo diferentes escenarios de emisión de gases (extraído del

informe del Intergovernmental Panel for Climate Change de 2007).

Estos aumentos de temperatura, significan aumentos importantes en el número

de crías hembras producidas. El aumento de la temperatura del aire en dos grados

centígrados implica la producción del 100% de hembras en los periodos de mayor

densidad de anidación e incubación de nidos (Tabla 4). Se estima que el aumento de

la temperatura del aire en uno y dos grados centígrados supondría una producción de

hembras del 89,4% y del 95,5% respectivamente.


110

Tabla 4. Predicción de las temperaturas de la arena y de la razón de sexos en

dos futuros escenarios de cambio climático con aumentos de 1ºC y 2ºC (IPCC, 2007).

*Razón de sexos ponderada por el porcentaje de nidos depositados en cada periodo

de la temporada de anidación.

TAi TA TI RS(%) TAi+1ºC TA TI RS(%) TAi+2ºC TA TI RS(%)

2ª Junio 0,6 24,1 28,1 28,6 49,1 25,1 28,7 29,2 60,6 26,1 29,3 29,8 71,5

Julio 17,5 25 28,7 29,2 59,6 26 29,3 29,8 70,5 27 29,9 30,4 81,6

Agosto 34,9 27,4 30,2 30,7 86,4 28,4 30,8 31,3 97,4 29,4 31,4 31,9 100

Septiembre 36,5 27,1 29,9 30,4 81,9 28,1 30,5 31,1 93,5 29,1 31,2 31,7 100

Octubre 9,2 26,8 29,8 30,3 79,1 27,8 30,4 30,9 91 28,8 31 31,5 100

Noviembre 0,2 24,8 28,6 29,1 57,4 25,8 29,2 29,7 68,7 26,8 29,8 30,3 79,9

25,9 29,2 29,7 78,2* 26,9 29,8 30,3 89,4* 27,9 30,4 30,9 95,5*TOTAL

Actual 2020-2029 2090-2099%

nidos

A partir de la expresión que correlaciona la temperatura del aire con la

temperatura de la arena, se ha estimado que a temperaturas medias del aire a partir

de 32,1ºC se alcanzarían los 35ºC de temperatura en la arena que impedirían la

incubación de los huevos (temperatura de incubación limitante, Ackerman 1977).

DISCUSION

Regímenes térmicos en las playas de Boavista

Las temperaturas de la arena y del aire en Boavista varían estacionalmente a lo

largo del año. Es en los meses de verano (a partir de Junio) cuando se dan las

temperaturas más elevadas y adecuadas para la puesta e incubación de los nidos

(27-32ºC; Bustard 1972). Esta época coincide con el periodo de anidación de la

tortuga boba en el archipiélago de Cabo Verde. Sin embargo, en los meses de

invierno la temperatura media de la arena está por debajo de los 27ºC, alcanzando

en algunos meses fluctuaciones de temperatura críticas para la incubación de los

huevos.

Además, parece ser que aquellas zonas más cálidas de Boavista (Sur-Sureste y

Este) son las preferidas por las tortugas para anidar. En las playas del Sur-Sureste y Este

se alberga aproximadamente el 90% de la anidación total de Boavista (Marco et al.

en prensa).

CAPITULO 3

111

Se han observado grandes fluctuaciones de temperatura interanuales. 2007 fue

un año mucho más frío que el resto de años de estudio. En 2005, 2006 y 2008, la

temperatura de la arena se encuentra por encima de la temperatura pivotal desde

Agosto hasta Octubre, sin embargo en 2007, sólo se superan los 29ºC desde la

segunda mitad de Septiembre a Octubre. Esto indica que existen fuentes variaciones

interanuales de temperatura en el archipiélago caboverdiano que afectan a la

temperatura de la arena y la razón de sexos.

Las condiciones térmicas de la tortuga boba en Cabo Verde parecen ser muy

distintas a las encontradas en otras regiones que albergan poblaciones anidantes de

esta especie en el Atlántico o Mediterráneo. Mrosovsky y Provancha 1992, Baptistotte

et al. 1999; Rees y Margaritoulis 2004; Kaska et al. 1998 reportan temperaturas de la

arena en Grecia, Chipre, Turquía, Florida y Brasil alrededor de 1ºC por encima de las

temperaturas medias registradas en Cabo Verde (a profundidades similares).

Razón de sexos en Boavista

Acorde con los resultados obtenidos de la temperatura de la arena, en

Boavista también se registra un mayor número de machos que en otras poblaciones

de esta especie del Atlántico o Mediterráneo (Godley et al. 2001, Kaska et al. 1998,

Mrosovsky y Provancha 1992, Marcovaldi et al. 1997); aunque en Brasil, es posible

encontrar playas donde predomina la producción de machos (Baptistotte et al. 1999)

y en el Mediterráneo zonas con razón de sexos más equilibradas (Zbinden et al. 2007).

A pesar de que en tres de los cuatro años de estudio (2005, 2006 y 2008) el

porcentaje de hembras medio producido es similar (Rango: 73,2%-76%), este

porcentaje es muy sensible a pequeños cambios de temperatura (Glen y Mrosovsky

2004; Janzen 1994) disminuyendo considerablemente la producción de hembras en

2007. Las variaciones estacionales dentro de una misma temporada de anidación

pueden variar la temperatura de la arena durante el segundo tercio de incubación

hasta 0,7ºC afectando significativamente a la razón de sexos. La variación de 0,4ºC en

la temperatura del segundo tercio de incubación debida a diferencias de

temperatura en varias zonas de la isla, implica variaciones de un 15% en la producción

de hembras. La variación de 2ºC en la temperatura media de la arena en 2007,

disminuyó la producción media de hembras un 30% respecto al resto de años de

estudio. Resultados similares en los que se encuentran importantes variaciones térmicas

estacionales e interanuales que afectan a la producción de sexos, se han encontrado

en Suriname con otras especies de tortuga marina (Mrosovsky et al. 1984 a, b; Godfrey


112

et al. 1996) y en Japón con tortuga boba (Matsuzawa et al. 2002). Pequeñas

variaciones de temperatura implican cambios importantes en la razón de sexos de las

crías.

Nidos incubados en Septiembre y Octubre están expuestos a temperaturas de

incubación más cálidas que nidos incubados en los primeros meses de la temporada

de anidación. Patrones estacionales similares en la temperatura de incubación y razón

de sexos se encuentran en otras poblaciones de tortuga boba como en Suráfrica

(Maxwell et al. 1988) o Japón (Matsuzawa et al. 2002,) y en otras especies de tortuga

marina (Ikaran 2010). Esta variación estacional está afectando a la razón de sexos de

los nidos, con lo cual, nidos incubados a final de temporada producen un mayor

porcentaje de hembras.

También hay que considerar que en Cabo Verde existen islas como S. Nicolau o

Fogo, que tienen playas de arena negra. La temperatura de incubación de nidos en

playas de arena negra podría ser mucho más elevada que en playas de arena blanca

(Patiño-Martínez 2010, Hays et al. 2001), y aunque su contribución en número de nidos

sea bajo, posiblemente estas playas produzcan una mayor proporción de hembras

que la encontrada en Boavista.

Debido a que el calor metabólico depende del número de embriones en

estado de desarrollo (Broderick et al. 2001), este parámetro se correlacionó

positivamente con el éxito de emergencia de los nidos. Perfiles de temperatura en

nidos con un 100% de mortalidad durante el primer tercio de incubación, corroboran

que no se presentan a penas diferencias de temperatura respecto al sustrato

circundante. Cuando se alcanza el valor máximo de diferencia de temperatura entre

el nido y el sustrato de incubación es cuando se produce la emergencia de los

neonatos.

La correlación encontrada entre el tiempo de incubación y la temperatura

media del segundo tercio de incubación, permite estimar la temperatura de

incubación media durante el segundo tercio de incubación a partir del tiempo de

incubación. Además, se establece el rango de tiempo de incubación en el cual existe

producción de crías de ambos sexos, y el valor del tiempo pivotal de incubación para

esta población, 57 días.

CAPITULO 3

113

Futuros escenarios de cambio climático y su efecto en la anidación de las

tortugas en Boavista

En las próximas décadas, múltiples procesos climáticos impactarán a las

poblaciones de tortugas marinas en intensidades y escalas geográficas diferentes

debido al cambio climático global (Fuentes et al. 2009a,b, Poloczanska et al. 2009,

Hawkes et al. 2009). Los valores de temperatura de incubación y de la razón de sexos

encontrada en Cabo Verde respecto a otras poblaciones estudiadas de tortuga boba

del Atlántico o Mediterráneo, es más equilibrada (78,2%). Este valor es consistente con

los resultados encontrados por Delgado (2008) a partir de análisis histológicos de

gónadas de crías muertas. La temperatura del aire aumentará en los próximos 90 años

alrededor de dos grados centígrados significando casi una feminización de casi el

100% de las crías, en la población se seguirían produciendo machos. Aunque los

valores de temperaturas de incubación y razón de sexos encontrados en este estudio

son críticos para las próximas décadas, se podría decir que en Cabo Verde se esboza

un escenario futuro algo más optimista que en otras poblaciones de tortuga boba que

producirían 100% hembras en 30 años (Godley et al. 2001, Kaska et al. 1998, Mrosovsky

y Provancha 1992, Marcovaldi et al. 1997). En cualquier caso, hay que considerar que

variaciones interanuales en la temperatura del aire afectará a la temperatura de

incubación y a la producción de machos y hembras. Es probable que un año frío con

una alta producción de machos, sea suficiente para mantener equilibrada la razón

operativa de sexos en adultos. Actualmente existen debates científicos donde se

cuestionan los periodos de reproducción de los machos y las hembras, pensando que

quizás los machos puedan reproducirse en media anualmente, mientras que las

hembras lo hacen aproximadamente cada dos años.

Es probable, que las templadas temperaturas del aire y de incubación

encontradas en Cabo Verde, se deban a la condición de insularidad de esta

población. El océano Atlántico actúa como tampón atenuando las altas

temperaturas del aire que se registran en la costa el continente africano a la misma.

Sin embargo, esta posible ventaja del archipiélago caboverdiano podría verse

descompensada por otros factores. La población de tortuga boba caboverdiana se

encuentra extremamente concentrada en pocos quilómetros de playa. Otros

procesos climáticos debidos al cambio climático como el aumento del nivel del mar o

una mayor frecuencia de tormentas ciclónicas podrían afectar de forma significativa

a la supervivencia de los nidos (Hawkes et al. 2009, Fuentes et al. 2010, Poloczanska et

al. 2009, Fish et al. 2005).


114

Durante los años de estudio, en el año 2007, además de las bajas temperaturas

registradas, también fue excepcional porque se observaron fuertes mareas vivas

durante los meses de Julio y Agosto. Las mareas vivas de mitad de Agosto de 2007,

afectaron a muchas zonas de anidación donde nunca antes se habían registrado

grandes inundaciones por la marea, por lo cual un gran número de nidos murieron

prácticamente en su totalidad (por inundación y/o erosión). Estas múltiples variaciones

climatológicas de un año a otro, es probable que afecten también a la temperatura

superficial del agua y a la presión atmosférica (Fuentes et al.2009; Poloczanska et al.

2009) influyendo en los periodos útiles de anidación e incubación de nidos (Hawkes et

al. 2009). Las tortugas han existido durante millones de años en la faz de la tierra

demostrando que son capaces de sobrevivir a cambios climáticos importantes

(Poloczanska et al. 2009). Sin embargo, hoy en día, existen múltiples acciones de

origen antropogénico ejerciendo presión sobre estas especies en peligro de extinción

(ej.: pesca industrial, desarrollo costero, contaminación marina, explotación ilegal,

etc.), y se desconoce si serán capaces de resistir a un nuevo cambio climático que

además se presume más acelerado que los ocurridos en el pasado. Existen múltiples

hipótesis de cómo podrían adaptarse las tortugas ante ciertos cambios climatológicos

como adelantar y/o atrasar el periodo de anidación (Pike 2006, Weishampel et al.

2004), colonización de nuevas zonas de anidación (Mrosovsky 2006), variar el lugar de

selección de puesta y/o la profundidad del nido, etc. A día de hoy, desconocemos

exactamente qué ocurrirá y cuáles serán los factores climatológicos que afectarán en

mayor magnitud a la isla de Boavista en las próximas décadas.

Recomendaciones para futuros estudios de los regímenes térmicos en Cabo

Verde

En este estudio se ha aceptado el valor de 29ºC como temperatura pivotal

para realizar las estimas de la razón de sexos producidas (Kaska et al. 1998). Sin

embargo, para Caretta se han reportado variaciones en la temperatura pivotal dentro

de la especie de hasta 1ºC, e incluso variaciones entre dos nidos de una misma playa

de estudio de Estados Unidos (ver revisión en Wibbels 2003).Es decir, todas las estimas

realizadas en este estudio, se han realizado con la mayor exactitud posible, pero son

sólo una aproximación a falta de conocer la temperatura pivotal exacta para dicha

población. Si bien muchos estudios realizan estimas de la razón de sexos a partir del

tiempo de incubación, en este trabajo se ha usado la temperatura media del segundo

tercio de incubación por considerarse más preciso (Mrosovsky 2009). Se recomienda la

determinación directa de la razón de sexos en Cabo Verde, mediante la realización

de análisis histológicos de gónadas de crías nacidas de nidos naturales o en

CAPITULO 3

115

condiciones de laboratorio, para calcular la temperatura pivotal en Cabo Verde

como parámetro de gran importancia para la población (Mrosovsky et al. 2009).

Por razones logísticas, los cálculos de la temperatura de la arena se han

realizado a 40cm de profundidad en periodos relativamente cortos, con un tamaño

de muestra anual limitado (sin cubrir toda la temporada de anidación para todos los

años), y sin precisar la distancia de los registradores al mar. Se recomienda realizar un

estudio exhaustivo para evaluar diferencias a diferentes profundidades de incubación

(30-40-50cm) y a distintas distancia del agua en distintas zonas de la isla para poder

evaluar mejor las diferencias inter e intraplaya. También se recomienda mantener los

registradores de temperatura durante más tiempo para poder obtener mejores

correlaciones entre la temperatura de la arena y la temperatura del aire. La obtención

de datos de temperatura del aire registrado en el mismo lugar de estudio o a una

distancia menor a 75 km, también mejoraría dicha correlación. En este estudio, hay

que ser prudente en la interpretación de datos de temperatura de la arena

extrapolados fuera del rango temporal para el cual se ha hecho la correlación entre la

temperatura del aire y la arena a 40 cm de profundidad.

La temperatura de incubación puede variar tanto dentro de la posición del

nido (Booth y Still 2001, Patiño 2010), por su localización de una playa de anidación,

por la profundidad del nido (ver Capítulo 7), por el color de la arena (Hays et al. 2001),

o por el nivel de sombra que recibe el nido (Schmid et al. 2008), etc.; con lo cual son

múltiples factores los que estarán interaccionando entre sí y condicionando el régimen

térmico de cada nido en particular. Considerar todos estos factores en cualquier

análisis y/o población es muy complicado, y dependen en gran medida de las

características zona de estudio (ej. en Boavista no existe vegetación arbórea o

diferencias importantes en el color de la arena) además de las condiciones logísticas

de cada estudio.

A pesar de las limitaciones, en este trabajo se da una primera aproximación de

los regímenes térmicos de la población de tortuga boba en Cabo Verde y valores en

los que se podría encontrar la razón de sexos producida en Cabo Verde. Los análisis y

limitaciones de este estudio, son similares a otros estudios de regímenes térmicos de

incubación y razón de sexos de otras especies y poblaciones de tortugas marinas del

mundo, con lo cual se considera que son válidos para ser comparados.


116

AGRADECIMIENTOS





las ayudas aportadas. A la ONG Cabo Verde Natura 2000 y a su personal por todo el

apoyo logístico dado. Especial atención y gratitud a Samir Martins por su continua

disposición en los recorridos realizados alrededor de la isla de Boavista durante 2007 y

2008. También a Rosa María García Cerdá y Paula Sanz por su apoyo incondicional en

el trabajo de campo en las playas durante 2005 y 2006. A mi director Adolfo Marco, y a

todos aquellos que colaboraron alguna vez en el marcaje de nidos o búsqueda de

termómetros. Y por último, a Maite Ikaran por el apoyo dado en la realización de

análisis y edición de gráficos final.

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121

CAPITULO 4

Vulnerabilidad de los huevos de tortuga boba a la

presencia de arcillas y limos en playas de anidación

Resumen

Introducción

Metodología

- Nidos naturales en campo

- Experimentos de campo en el vivero

- Experimentos en laboratorio

o Experimento 1

o Experimento 2

o Experimento 3

- Análisis estadísticos

Resultados

- Nidos en campo

- Experimentación en campo

- Análisis del sustrato en laboratorio

- Experimentación en laboratorio

Discusión

- Deshidratación

- Mortalidades masivas

Conclusión

Agradecimientos

Bibliografía

RESUMEN

Nidos de tortugas marinas sin el impacto de la depredación o la inundación,

pueden tener una mortalidad muy elevada. En este estudio, se documenta el impacto

negativo de las arcillas y limos en el desarrollo embrionario de huevos de la tortuga

boba. En playas de desove, la cantidad de arcilla/limo puede ser elevada por la

erosión del suelo en áreas adyacentes, la sedimentación tras fuertes tormentas, o la

existencia de estratos arcillosos y limosos superficiales bajo las dunas. En Cabo Verde,

las arcillas y limos son muy frecuentes en playas con alta densidad de nidos y las

tortugas no evitan los sustratos arcillosos y/o limosos para desovar. El éxito de

Vulnerabilidad de los huevos a la presencia de arcillas y limos

122

emergencia natural de los nidos no inundados ni depredados se reduce

significativamente por la presencia de arcilla y limos cuando se compara con nidos

incubados en arena. Un porcentaje de los huevos incubados en sustratos arcillosos y

limosos quedan directamente cubiertos por la arcilla y limos. Experimentalmente,

huevos de nidos manchados con arcilla y limos sufren una mortalidad altamente

significativa respecto a huevos libres de arcilla y limos. Huevos incubados

experimentalmente con una superficie variable cubierta de arcilla/limo (30%, 50% y

80% de la cáscara), sufrieron una acusada pérdida de agua, que en los casos

extremos fue irreversible causando la muerte de los embriones. El contenido en sal en

la arcilla/limo no parece ser el responsable de la deshidratación de los huevos.

Arcilla/limo lavada con agua mineral causó en los huevos niveles de deshidratación

similares a los encontrados en tratamientos de arcilla/limo sin lavar (natural). El 75% de

los huevos con el 80% de la cáscara cubierta de arcilla murieron, mientras que la

mortalidad registrada en los controles fue de sólo un 25%. Además, las crías nacidas de

huevos con tratamientos extremos de arcilla/limo, eclosionaron en media 3 días más

tarde que crías nacidas de huevos controles. Crías nacidas de huevos cubiertos en

sólo un 30% de la cáscara, resultaron más lentas que crías nacidas de huevos

controles. Sustratos con más del 2% en arcilla/limo pueden causar un daño importante

en el desarrollo embrionario reduciendo el éxito de emergencia de los nidos.

INTRODUCCION

En tortugas marinas, el éxito de emergencia y la razón de sexos en crías, así

como el desarrollo embrionario, la robustez y la eficacia biológica de las crías, están

directamente afectadas por las características ambientales del lugar de incubación

del nido (Packard y Packard 1988; Ackerman 1991). Las propiedades físicas, químicas y

biológicas de la cámara de incubación de los huevos determinan decisivamente

parámetros como la temperatura, la humedad del sustrato o el intercambio de gases

que condicionan la incubación de los huevos. Estas variables están altamente

influenciadas por características específicas de los lugares de anidación como el

tamaño del grano del sustrato, la distancia o la altura del nido respecto al mar, la

pendiente de la playa, la vegetación, la salinidad, la compactación del sustrato, etc.

(Mortimer 1995, Garmestani et al. 2000). El efecto del tamaño del grano del sustrato en

el desarrollo embrionario y su relación con el flujo de gases y agua del nido, han sido

ampliamente estudiados en sustratos arenosos (Foley et al. 2006, Mann 1977,

Speakman et al. 1998), pero mucho menos en sustratos con arcilla y/o limos (Akerman

1991). Características como el potencial hídrico, tamaños del grano pequeños (<2

CAPITULO 4

123

micras, una baja permeabilidad, la baja capacidad de drenaje, un alto intercambio

catiónico e importantes propiedades compactantes hacen que los sustratos limosos y

arcillosos resulten ser suelos poco aireados con una alta capacidad de retener agua y

sal. En las playas de anidación, es usual encontrar un dominio de arena de distintos

grosores, pero también pueden aparecer, en distintas proporciones, materiales de

distintos orígenes aportando diferentes propiedades al suelo de incubación. Las playas

están principalmente compuestas por arena, pero en realidad son mezclas de varios

tipos de sustrato: arenas, limos y arcillas. Las tortugas, a menudo ponen nidos en zonas

muy alejadas de la línea de marea (Wood y Bjorndal 2000). Cuanto más se alejan de la

playa, menor proporción de arena se encuentra en los sustratos de incubación

aumentando las cantidades de limos y arcillas. En Cabo Verde, hembras adultas en la

búsqueda de un lugar de selección para el nido pueden encontrarse con grandes

barrizales. La tortuga entra en el barrizal, le cuesta más caminar, queda exhausta y

muere al llegar el calor del día.

Hembras anidando en sustratos arcillosos y limosos

Los suelos de las playas pueden ser mezclas de varios orígenes: marino

(depósitos marinos), continental debido a la erosión del suelo (depósitos aluviales), y/o

provenir del transporte de materiales a través del viento (depósitos y mantos de arena

de aspersión eólica). Tanto en zonas de ríos o riberas permanentes o temporales, como

en zonas de barrancos, son depositados en las playas importantes cantidades de

materiales arcillosos y limosos, contribuyendo a que los huevos se incuben en sustratos

con menor proporción de arena. Los porcentajes de arcilla/limo en el sustrato de estas

mezclas, pueden tener importantes efectos en el desarrollo embrionario, en la

mortalidad del nido (observaciones personales en el área de estudio) y posiblemente

en las características biológicas de los neonatos. Sustratos arcillosos y limosos pueden

deshidratar los huevos debido al fuerte potencial hídrico que les caracteriza, al mismo

tiempo que también pueden retener una mayor cantidad de sal entre los pequeños


124

espacios intersticiales en comparación con los sustratos arenosos. Por otro lado, los

sustratos arcillosos y limosos podrían aumentar el riesgo de encharcamiento o el grado

de humedad debido a su baja capacidad de drenaje.

El comportamiento de anidación entre las siete especies de tortugas marinas es

similar (Miller 1995). Tienen una alta filopatria de anidación (Lee et al. 2007, Carr y

Stancyk 1975) que en algunas especies y casos, puede llegar a mostrar una alta

fidelidad al lugar de puesta (Lee et al. 2007, Hatase et al. 2002, Schroth et al.1996, Carr

y Stancyk 1975). El conocimiento de las claves ambientales y etológicas que controlan

la selección del lugar de puesta por las hembras es todavía muy limitado (Miller et al.

2003). En algunos casos, esta filopatria intrínseca en comportamiento de las hembras

anidantes, resulta en que se deposite un alto número de nidos en zonas inapropiadas

para la incubación, hecho que causa mortalidades masivas irreparables en nidos

naturales (observaciones personales).

El efecto de sustratos arcillosos y limosos en la incubación de los nidos de

tortuga marina no ha sido bien estudiado, y debería considerarse en playas en donde

puedan existir altas proporciones de arcillas y limos. Deben identificarse todas aquellas

áreas de anidación que presenten extensas zonas de inundación, alta depredación

de nidos y otros posibles riesgos en la incubación de nidos para mejorar los programas

de protección de nidos.

CAPITULO 4

125

Presencia y posibles efectos de limos y arcillas en diferentes proceso de la

anidación e incubación de huevos

En este estudio se evalúa el impacto de la arcilla y los limos en el desarrollo

embrionario de la tortuga boba (Caretta caretta). Los objetivos específicos del estudio

experimental son evaluar: 1) el impacto de los restos de arcilla/limo en nidos

naturalmente manchados por la arcilla/limo traslocados del sustrato arcilloso y/o

limoso original al vivero de cría, 2) el efecto del sustrato arcilloso y/o limoso en la

incubación de nidos completos, 3) el efecto de la arcilla/limo cubriendo la cáscara

del huevo en distintos porcentajes , 4) el efecto de la arcilla/limo cubriendo la zona de

implantación del embrión, 5) la respuesta de huevos manchados de arcilla/limo a dos

sustratos de humedad diferente, 6) el efecto combinado de la sal y la arcilla/limo en la

mortalidad embrionaria, en la pérdida de peso de los huevos, en el peso y tamaño de

las crías, y en la habilidad de los neonatos para voltearse.

METODOLOGIA

El estudio se llevó a cabo en la isla de Boavista, República de Cabo Verde

(África occidental, 16,18°N 22,92°W) durante las temporadas de anidación 2005 y 2006.

Tres playas (Ervatão, Benguinho y Ponta Cosme) fueron seleccionadas para el estudio

por su alta densidad de anidación y por la heterogeneidad de los sustratos. Los nidos

traslocados fueron llevados de las playas de Ervatão y Ponta Cosme a un vivero

colocado en la playa de arena de Benguinho. Para los experimentos, se recogió

sustrato arcilloso y limoso de una zona de 800 m de largo con alta proporción de

arcilla/limo de la playa de Ponta Cosme (2800 metros de largo). Los análisis

granulométricos, de conductividad, PH y materia orgánica de los sustratos arcillosos y

arenosos, se realizaron en el Instituto de Recursos Naturales y Agrícolas de Sevilla

(IRNASE, CSIC). Para el análisis granulométrico se retiraron las piedras y objetos extraños

de las muestras a mano. Las muestras fueron secadas al aire, aplastadas

reiteradamente para romper las aglomeraciones y tamizadas a < 2mm. Una porción

de cada muestra fue molida a < 0,05 mm, y sometidas a una digestión por agua regia.

La distribución del tamaño de las partículas se determinó con el método del

hidrómetro (Gee y Bauder 1986). La conductividad eléctrica del suelo se realizó en

extracto 1:5, siguiendo los procedimientos estándar para la determinación de las

propiedades químicas de suelos (Page et al. 1982).

Nidos naturales en campo


126

Durante 2005 y 2006, se marcaron y se monitorearon 29 nidos naturales en las

playas de Ervatão (N=7), Ponta Cosme (N=15) y Benguinho (N=7). En estos nidos, se

registró el tamaño de puesta, la profundidad y el sustrato de incubación del nido

durante la ovoposición. Los sustratos se clasificaron como: ―Arcilla‖, sustratos con

presencia de arcillas y/o limos en la cámara de incubación; ―Arena‖, son sustratos con

dominio de arena alejados de la zona de incubación y con ausencia relevante de

limos y arcillas; e ―Inundación‖, son sustratos arenosos muy húmedos debido a la

inundación frecuente.

Los nidos permanecieron en la localización original de la playa durante toda la

incubación hasta la eclosión del nido o pasados 70 días desde la puesta. A los 45 días

de incubación, se colocó una rejilla plástica redonda (45cm de diámetro y 50 cm de

altura) para retener a las crías emergidas y poder contabilizarlas y estudiarlas. Después

del día 45 de incubación, cada día los nidos era chequeados durante la noche y el

amanecer para registrar la emergencia de crías. Los nidos fueron excavados 5 días

después de la última emergencia registrada. El material exhumado se clasificó en

cáscaras eclosionadas, crías muertas, crías muertas eclosionando, crías vivas, crías

vivas eclosionando, huevos sin desarrollo aparente, y huevos no eclosionados; con el

objetivo de conocer el éxito de emergencia del nido. Debido a que en algunas

ocasiones, se detectó que crías emergidas se habían escapado de la rejilla plástica

que las retenía; el éxito de emergencia se calculó considerando el número de

cáscaras enteras vacías contabilizadas durante la exhumación del nido, o el número

de crías emergidas observadas, dependiendo de cuál de los dos parámetros fuera

mayor.

Se registró la temperatura de incubación en 27 nidos naturales. Para ello se

usaron registradores automáticos de temperatura Stow Away TidbiT Onset con una

precisión ± 0.3 ºC. Se programaron para registrar un dato cada 30 minutos. Con el fin

de manipular el nido lo mínimo posible, durante la noche, los registradores de

temperatura eran colocados durante el desove de las hembras aproximadamente a

mitad de puesta (huevo #40), teniendo en cuenta el tamaño medio de puesta de la

población (Varo-Cruz et al. 2007). Para detectar posibles desviaciones en las

mediciones de temperatura, los registradores fueron inter-comparados entre sí antes y

después de las experiencias. Para ello, se mantuvieron los registradores juntos 24 horas

antes y después de la toma de datos. Se determinó la media de todos los termómetros

usados en cada estudio, y se calculó la desviación de cada termómetro respecto a la

media general. A pesar de que ningún termómetro se desvió más de 0,3ºC (error del

CAPITULO 4

127

aparato), las desviaciones encontradas fueron sumadas o restadas a los datos de

temperatura tomados por los registradores con el fin de corregir los registros.

Experimentos de campo en el vivero

- Desde el 6 de Agosto al 15 de Octubre de la temporada de anidación de

2005, se traslocaron al vivero (50m x 15m x 0,5m) 50 nidos de tortuga boba (Caretta

caretta) con una baja probabilidad de supervivencia (inundados por la marea o en

áreas arcillosas y limosas), para conocer si aquellos nidos desenterrados de los sustratos

naturales arcillosos/limosos (sucios de arcilla/limo) tenían un éxito de emergencia

distinto a nidos procedentes de sustratos de arena (no manchados por la arcilla/limo).

Las traslocaciones se realizaron usando protocolos estándar de traslocación de nidos

(Eckert et al. 2000) en parcelas de 1m2.

- Desde el 6 de Septiembre al 3 de Noviembre de 2006, se evaluó si el sustrato

arcilloso y/o limoso circundante del nido tenía un efecto en todo el nido o sólo en

aquellos huevos en contacto con la arcilla/limo. Para ello, 10 nidos se incubaron en el

vivero en sustrato arcilloso/limoso limpio. La cámara de incubación de estos nidos se

preparó con 15 cm de material arcilloso y limoso en el fondo y laterales. La parte

superior del nido se cubrió hasta el nivel de la superficie de la playa con una mezcla

de arcilla y arena. Como control, otros 10 nidos libres de arcilla/limo, fueron incubados

en arena limpia (sustrato tamizado para eliminar restos de raíces o de cáscaras de

nidos antiguos) en el vivero durante el mismo periodo de tiempo. Nidos de

tratamientos de arena y arcilla/limo fueron colocados en un diseño por bloques en el

área de incubación para evitar efectos de localización. El transporte de material

arcilloso/limoso al vivero permitió incubar los nidos en este material en condiciones

homogéneas (misma radiación solar, distancia al mar y características de la playa)

que nidos incubados en arena. Se registró la temperatura de incubación en el vivero

en dos nidos incubados en arcilla/limo y en dos nidos incubados en arena, mediante

registradores de temperatura Stow Away TidbiT Onset ±0.03ºC colocados en el medio

de la cámara de incubación y tomando datos cada 30 minutos.

La colecta de huevos y el seguimiento de los nidos fueron idénticos en los dos

años de estudio. Los huevos fueron recolectados durante la ovoposición o

desenterrados inmediatamente después de ella, dependiendo del estado del proceso

de anidación en el cual se encontraba a la hembra. Los nidos fueron transportados al

vivero en bolsas plásticas y enterrados en cavidades realizadas a mano simulando

nidos naturales tanto en tamaño como en forma. Todas las traslocaciones finalizaron


128

entre 30 y 90 minutos desde la puesta dependiendo de la distancia de la localización

del nido al vivero. El tamaño de puesta se contabilizó mientras se enterraba el nido en

el vivero. En todos los nidos, a los 45 días de incubación, se colocó una rejilla plástica

redonda (45cm de diámetro y 50 cm de altura) para retener a las crías emergidas,

contarlas, y medirlas. Después del día 45 de incubación, cada día los nidos era

chequeados durante la noche y el amanecer para registrar la emergencia de crías. En

un máximo de 6 horas después de la emergencia, 10 crías de cada nido fueron

medidas (largo y ancho recto del caparazón; ±0,1mm) y pesadas (±0,1gr.).

Inmediatamente después, las crías fueron liberadas en los alrededores del nido

permitiéndoles la llegada al agua. Los nidos fueron excavados 5 días después de la

última emergencia. El material exhumado se clasificó en cáscaras eclosionadas, crías

muertas, crías muertas eclosionando, crías vivas, crías vivas eclosionando, huevos sin

desarrollo aparente, y 9 subcategorías de los estadios de desarrollo embrionario

visuales definidos por Miller (1985) (ver Anexo I). Los huevos clasificados sin desarrollo

aparente, no contenían signos visibles de embrión. Debido a que en algunas

ocasiones, se detectó que crías emergidas se habían escapado de la rejilla plástica

que las retenía; el éxito de emergencia se calculó considerando el número de

cáscaras enteras vacías contabilizadas durante la exhumación del nido, o el número

de crías emergidas observadas, dependiendo de cuál de los dos parámetros fuera

mayor. La mortalidad embrionaria temprana, se calculó considerando el número de

huevos muertos sin desarrollo embrionario visible más aquellos en los que el desarrollo

embrionario no superaba el estadio 21 definido por Miller 2985 (ver Anexo I) dividido

por el número inicial de huevos ([nº de huevos sin desarrollo aparente + nº ≤ estadio

21]/nº inicial de huevos).

Experimentos en laboratorio

Experimento 1. Para evaluar el efecto de diferentes porcentajes de arcilla/limo

en la cáscara del huevo, desde el 4 de Julio al 29 de Agosto de 2006 se realizó un

experimento en 5 incubadoras eléctricas (C, D, E, F y G; FB 50-R-Reptiles, Jaeger

Bruttechnik). Se utilizaron 4 nidos de tortuga boba puestos en las misma noche para

evitar efectos genéticos, y se eligieron 3 tratamientos: 0%, 30% y 80% de la cáscara del

huevo manchada por arcilla/limo esterilizada (origen: muestra 13, Tabla 3). En cada

incubadora se incubaron 12 huevos enterrados en un 75% en vermiculita de potencial

hídrico -150 kPa. Los huevos de la incubadora G fueron pesados a las 0, 24 y 48 horas

de incubación para estimar cambios en la masa del huevo. Para esterilizar la

arcilla/limo, se puso una fina capa de sustrato arcilloso/limoso en el microondas

durante 5 minutos (hasta que éste estuviera completamente seco).

CAPITULO 4

129

Experimento 2. Para evaluar el efecto de la arcilla/limo en el lugar de

implantación del embrión (parte superior del huevo), y evaluar el efecto de la

arcilla/limo en dos sustratos de humedad diferente, se realizó un experimento similar al

experimento 1 desde 2 de Septiembre al 9 de Noviembre de 2006 en 5 incubadoras

eléctricas (C, D, E, F y G; FB 50-R-Reptiles, Jaeger Bruttechnik). Se utilizaron 4 nidos de

tortuga boba puestos en las misma noche para evitar efectos genéticos, y se eligieron

3 tratamientos: control (huevo libre de arcilla/limo), y 50% superior (zona de

implantación del embrión) o 50% inferior del huevo cubierto por arcilla/limo esterilizada

(origen: muestra 14, Tabla 3). En cada incubadora se incubaron 12 huevos enterrados

en un 75% en vermiculita de potencial hídrico -150 Kpa (incubadoras C y F) o en

vermiculita de potencial hídrico -300 kPa (incubadoras D, E y G). Los huevos de las

incubadoras F y G fueron pesados a las 0, 24 y 48 horas de incubación para estimar

cambios en la masa del huevo. Para esterilización de la arcilla/limo se utilizó el mismo

protocolo que el usando en el experimento 1.

Experimento 3. Para evaluar el efecto de la sal y la arcilla/limo en los huevos,

desde el 9 de Septiembre al 10 de Noviembre de 2006, se incubaron 30 huevos bajo 3

tratamientos (10 huevos por tratamiento): 50% de la mitad superior de la cáscara

cubierta por arcilla/limo esterilizada con contenido natural en sal (origen: muestra 14,

Tabla 3), 50% de la mitad superior de la cáscara cubierta por arcilla/limo esterilizada

lavada (origen: muestra 15, Tabla 3), y control (huevos libres de arcilla/limo). Los huevos

procedían de dos nidos (A y B), y fueron incubados en vermiculita a un potencial

hídrico de -150 KPa de en 5 cajas de plástico rígido. Cada caja contenía 6 huevos (3

huevos del mismo nido por caja perteneciendo cada uno de ellos a cada

tratamiento), y fueron incubadas a temperatura ambiente de la habitación en que se

encontraban (Rango: 28ºC-30ºC). Para obtener sustrato arcilloso/limoso con bajo

contenido en sal (arcilla/limo lavada), se lavaron 100gr de sustrato arcilloso/limoso

natural (muestra 14, Tabla 3) en un litro de agua mineral. Después y para eliminar la

mayoría del agua con la sal disuelta, se filtró el sustrato con un papel de filtro

Whatman N. 42 (Fisher Scientific, USA). Tanto la arcilla/limo lavada como el control se

secaron en microondas para la esterilización del sustrato hasta peso constante. Todos

los huevos fueron pesados a las 0, 24 y 48 horas de incubación para estimar cambios

de masa en los huevos.

En todos los experimentos de laboratorio se controló la pérdida de agua del

sustrato pesando las incubadoras y las cajas cada 3 días. Si se detectaba una pérdida

de peso, el sustrato era hidratado con agua destilada hasta alcanzar el peso inicial de

la caja o incubadora. Se tomaron los datos de eclosión de los huevos desde el primer


130

picado de la cáscara observado hasta la emergencia del neonato. Se consideró que

el neonato estaba maduro cuando se observaba que había absorbido

completamente el saco vitelino. Cuando la cría alcanzaba este estadio, las crías de

los experimentos 1 y 2 fueron medidas, pesadas y sometidas a la prueba de esfuerzo

(volteo). En el experimento 3, los neonatos se mezclaron dentro de las cajas al emerger

y no se pudo identificar el origen de cada uno de ellos. Los huevos no eclosionados y

sin signos visibles (a simple vista) de embrión, fueron clasificados como huevos ―sin

desarrollo aparente‖. Si se encontraban embriones, estos fueron clasificados según los

estadios embrionarios descritos por Miller (1985), ver Anexo I.

Análisis estadísticos. Para evaluar diferencias significativas en la tasa de

mortalidad de los nidos, y el largo, ancho y peso de las crías entre grupos o

tratamientos de experimentos de campo, se han usado ANOVAS univariantes. Para

comparar la tasa de mortalidad embrionaria temprana entre tratamientos

experimentales, se ha usado el test no paramétrico de Kruskal-Wallis debido a la

heterogeneidad de varianzas. Para evaluar diferencias entre la tasa de mortalidad de

los huevos, largo, ancho y peso del caparazón de las crías entre tratamientos en los

experimentos de laboratorio, se han hecho test no paramétricos de comparación de

probabilidades (Chi-cuadrado y 2x2).

RESULTADOS

Nidos en campo

El sustrato de la zona de incubación de nidos naturales (―arcilla‖, ―arena‖ o

―inundación‖) afecta significativamente a la mortalidad de los huevos (ANOVA:

F(2,25)=22,618, p<0,001, N=28). En zona de inundación la mortalidad de nidos (media:

100% EE:9,01, N=8) es significativamente mayor (Tukey: p<0,001) respecto a la

mortalidad encontrada de nidos en arcilla/limo (media: 54,94% EE:9,63, N=7) o en

arena seca (media: 23,02% EE:7,06, N=13). La mortalidad encontrada en nidos en

―arcilla‖ también es significativamente mayor que en nidos en arena (Tukey: p=0,03),

Figura 1.

CAPITULO 4

131

Arena Arcilla Inundación0

20

40

60

80

100

120

140

Mort

alid

ad (

%)

Figura 1. Mortalidad de 29 nidos naturales incubados en la playa de origen

según el sustrato de la zona de incubación (arena seca, arcilla/limo y zona de

inundación), durante la temporada de anidación de 2005 en la isla de Boavista, Cabo

Verde.

Se encuentra correlación entre el éxito de emergencia y la profundidad del

nido (r2 = 0,363; r = 0,602, p = 0,004), pero se observan tendencias diferentes según el

sustrato de incubación. Nidos incubados en sustratos arcillosos/limosos tienen mayores

éxitos de emergencia a menor profundidad (r2 = 0,215, r = -0,464, p = 0,095), mientras

que en nidos incubados en sustratos arenosos son más exitosos a mayor profundidad

(r2 = 0,345; r = 0,57, p = 0,008). Si consideramos sólo nidos incubados en arena seca o

arcilla/limo, vemos que la interacción entre el sustrato y la profundidad del nido

también afecta al éxito de emergencia de los nidos (ANOVA FACTORIAL: F(1,25)=6,95,

p=0,013).

No hay diferencias en la temperatura de incubación de nidos en arcilla/limo y

nidos en arena a profundidad de incubación (incubación total: F(1, 18)=1,006, p=0,329,

N=21; 1er tercio: F(1, 18)=0,093, p=0,763 ; 2º tercio: F(1, 18)=0,211, p=0,652 ; 3er tercio: F(1,

18)=3,235, p=0,089), Tabla 1.


132

Tabla 1. Temperaturas de incubación registradas a la profundidad de

incubación (en medio de la cámara de incubación) en nidos naturales de tortuga

boba incubados en dos tipos de sustrato de arcilla/limo y arena.

Arena Arcilla/limo

Media Mínimo Máximo DE Media Mínimo Máximo DE

Incubación 30,3 29,5 31,1 0,6 30,0 29,4 30,6 0,4

1er tercio 28,8 27,5 30,2 1,0 29,0 27,9 30,7 1,17

2º tercio 29,7 28,5 30,4 0,6 29,6 28,7 30,0 0,6

3er tercio 31,9 28,3 33,0 1,2 31,5 29,9 32,6 0,9

N 15 15 15 15 6 6 6 6

Experimentación en campo

Se han encontrado diferencias significativas en la mortalidad entre nidos

traslocados limpios de arcilla/limo (obtenidos antes de entrar en contacto con el

sustrato) y nidos traslocados manchados de arcilla/limo del sustrato original del lugar

de incubación en la playa (nidos desenterrados); F(1, 48)=7,371, p<0,01, N=50, Figura 2. El

éxito de emergencia en nidos parcialmente cubiertos de arcilla/limo fue

significativamente menor que en nidos con huevos limpios. Además, el largo y la masa

de los neonatos de nidos traslocados con restos de sustrato arcilloso/limoso fueron más

pequeños que los neonatos nacidos de nidos limpios de arcilla/limo (largo: F(1, 46)=4.698,

p=0,03; peso: F(1, 46)=6,0755, p=0,02, Tabla 2). El ancho del caparazón de las crías no

presentó diferencias entre grupos (p>0,05, Tabla 2). La mortalidad embrionaria

temprana fue significativamente más alta en aquellos nidos manchados por

arcilla/limo (Media: 49,64%, DE: 8,38) que en aquellos nidos limpios (Media: 20,50%, DE:

3,38): F(1, 48)=10,394, p<0,01.

Tabla 2. Largo (mm), ancho (mm) y peso (g) de las crías en dos grupos de nidos

de tortuga boba (Caretta caretta) traslocados: nidos limpios de arcilla/limo y nidos

naturalmente manchados por el sustrato de incubación original de la playa de origen,

durante la temporada de anidación de 2005, en Boavista (República de Cabo Verde):

Largo Ancho Peso

N

Media DE Media DE Media DE

Nidos limpios 43,07 0,255 33,24 0,199 16,67 0,253 42

Nidos manchados 41,51 0,674 32,72 0,528 14,91 0,669 6

CAPITULO 4

133

Limpio Manchado30

40

50

60

70

80

90

100

Mort

alidad (

%)

Media ±EE ±DE

Figura 2. Tasa media de mortalidad entre dos grupos de nidos de tortuga boba

(Caretta caretta) traslocados al vivero de incubación: nidos limpios de arcilla/limo y

nidos manchados naturalmente por el sustrato de incubación original de la playa de

origen.

Nidos traslocados en cámaras de incubación de sustrato arcilloso/limoso

presentaron tasas de mortalidad media significativamente mayores que nidos

incubados en arena, Kolmogorov-Smirnov p< 0,01, N=20; Figura 3. Nidos incubados en

sustratos arcillosos//limosos murieron drásticamente (100% de mortalidad en todos los

nidos) evidenciando que el sustrato arcilloso/limoso de alrededor del nido puede

afectar a toda la masa de huevos y no sólo a aquellos huevos que están en contacto

con la arena. No fue posible detectar cambios en el largo, ancho y peso de crías

incubadas en sustrato arcilloso/limoso porque no nació ninguna cría de dicho

tratamiento.


134

arena arcil la10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

110

Mo

rta

lida

d (

%)

Mediana 25%-75% Min-Max

Figura 3. Tasa de mortalidad media de nidos de tortuga boba (Caretta caretta)

incubados en sustrato arcilloso/limoso o arenoso en condiciones ambientales

homogéneas durante la temporada de anidación 2006, en Boavista (República de

Cabo Verde).

Ninguno de los cuatro nidos a los que se les registró la temperatura de

incubación (2 arena, 2 arcilla/limo) eclosionaron. Analizando el registro de

temperaturas se puede apreciar que los nidos sufrieron dos inundaciones en los días 9 y

20 de incubación (Figura 4), hecho que podría explicar la mortalidad total encontrada

en los 4 nidos. A pesar de ello, las temperaturas medias registradas fueron

significativamente distintas entre nidos con arcilla/limo y nidos con arena, siendo

levemente más elevadas en los nidos en arena (30,2ºC±0,31, N=2) que en los nidos en

arcilla/limo (29,65ºC±0,3, N=2); paired t-test: p<0,01.

CAPITULO 4

135

Figura 4. Registros de temperatura de nidos con arcilla/limo y con arena no

eclosionados.

Experimentación en el vivero.

Nidos con sustrato con presencia de limos y arcillas

Análisis del sustrato en laboratorio

Se realizó una tabla con la clasificación granulométrica del sustrato, y su

conductividad de las 14 muestras recolectadas en campo (Tabla 3).


136

Tabla 3. Análisis de suelos en laboratorio (IRNASE, Sevilla) de muestras de diferentes

tipos de sustratos naturales de playas donde la tortuga boba (Caretta caretta) suele

incubar sus nidos en la isla de Boavista, República de Cabo Verde.

1 97,5 0,5 2 0 ** Sustrato arenoso




5 97,2 0,2 2,5 0 ** Sustrato arenoso

6 96,3 1,1 2,5 0 ** Sustrato arenoso

7 96,5 1 2,5 0 ** Sustrato arenoso


9 94,1 1,3 4 0,6 **Sustrato arenoso con baja

proporción de arcilla/limo

10 90,6 2,1 2,1 5,2 **Sustrato arenoso con baja

proporción de arcilla/limo

11 88,1 1,8 2,2 7,9 ** Sustrato arenoso-arcilloso

12 74,6 4,9 8,7 11,7 ** Sustrato arenoso-arcilloso

13 64 2,8 18,3 14,8 ** Sustrato arcilloso/limoso

14 31,5 6,4 40,8 21,2 0,014 Sustrato arcilloso/limoso

15 * 31,5 6,4 40,8 21,2 <0,01Sustrato arcilloso/limoso

lavado

Tipo de sustrato

observado

* muestra nº 14 lavada

Arena

gruesa %

Arena

fina %Limo % Arcilla %

Conductividad

mS/cmID

Experimentación en laboratorio

Los experimentos en laboratorio mostraron diferencias entre los tratamientos de

huevos expuestos a la arcilla/limo y huevos controles (sin arcilla/limo). El porcentaje de

cáscara expuesta a la arcilla/limo tuvo diferentes costes biológicos en el desarrollo

embrionario de los huevos. Huevos cubiertos por arcilla/limo en un 80% de la cáscara,

CAPITULO 4

137

tuvieron una tasa de mortalidad de huevos significativamente mayor que los huevos

control (0% de arcilla/limo) y los huevos cubiertos en un 30% de la cáscara (Chi-square,

p<0,01). Sin embargo, huevos del tratamiento control y del tratamiento de 30% de la

cáscara cubierta de arcilla/limo, no presentaron diferencias significativas en la tasa de

mortalidad de los huevos. (Chi-square, p>0,05), Tabla 4.

Aspecto de huevos manchados con arcilla/limo a las 48h de incubación

Tabla 4. Éxito de eclosión en huevos de Caretta caretta incubados

artificialmente bajo tres tratamientos: 0% arcilla/limo (control), machados un 30% con

arcilla/limo y machados un 80% con arcilla/limo.

También, la tasa de mortalidad embrionaria temprana fue significativamente

mayor en aquellos huevos cubiertos en un 80% de la superficie del huevo que los

controles o los cubiertos en un 30% de la superficie (Chi-square, p<0,01). El tratamiento

del 30% de cáscara cubierta por arcilla/limo mostró diferencias significativas en la

pérdida de masa del huevo respecto el control (F(2, 9)=102.78, p<0.01, Figura 4). El

Incubadora

Tratamiento

Control (0%) 30% Arcilla/Limo 80% Arcilla/Limo

Eclosión Total Eclosión Total Eclosión Total

C 3 4 2 4 0 4

D 1 4 4 4 0 4

E 4 4 4 4 0 4

F 4 4 4 4 0 4

G 4 4 4 4 1 4

Total 16 20 18 20 1 20


138

control no presentó cambios de peso importantes mientras que los tratamientos del

30% y el 80% de la cáscara del huevo cubierta por arena sufrieron pérdidas del 3% y

del 12% de peso respectivamente (Figura 5). A pesar de que no se encontraron

diferencias significativas (Kruskal-Wallis: Chi-square=1,64, df=1, p=0,2) neonatos nacidos

de huevos con un 30% de la cáscara cubierta por arcilla/limo fueron dos veces más

lentos que las crías nacidas del control (14 segundos versus 6 segundos en media),

sugiriendo que las crías nacidas de sustratos arcillosos/limosos pueden sufrir costes en la

locomoción.

30 % 80 % CONTROL-14

-12

-10

-8

-6

-4

-2

0

2

4

Pé

rdid

a d

e p

eso

a la

s 4

8h

(%

)

Figura 5. Variación en la masa de los huevos de Tortuga boba (Caretta caretta)

a las 48 horas de incubación, en condiciones experimentales en laboratorio y bajo tres

tratamientos diferentes del porcentaje de superficie del huevo cubierta por arcilla/limo

esterilizada (0%, 30% and 80%). Las barras representan intervalos de confianza ±0,95.

No se han detectado diferencias en la mortalidad de huevos entre huevos

manchados con arcilla/limo esterilizada en la mitad superior (donde se inicia el

desarrollo embrionario) o inferior del huevo (Tabla 2x2, Chi-square=0,06, p=0,809, Tabla

5). En cambio, sí hay diferencias altamente significativas entre huevos control y huevos

expuestos a la arcilla/limo (independientemente de la zona en la que se encontraran

manchados) en la tasa de mortalidad de los huevos (Tabla 2x2, Chi-square, p<0,001),

resultado que confirma que la arcilla/limo cubriendo el 50 % del huevo tiene efectos

negativos para el desarrollo de los embriones.

CAPITULO 4

139

Tabla 5. Éxito de eclosión en huevos de Caretta caretta incubados

artificialmente bajo tres tratamientos: huevos control (0% arcilla/limo), mitad inferior del

huevo cubierta de arcilla/limo (50%) y mitad superior del huevo cubierta de arcilla/limo

(50%).

Incubadora

Tratamiento

Control (0%) Mitad inferior

(50%) Mitad superior (50%)

Eclosión Total Eclosión Total Eclosión Total

C 4 4 2 4 1 4

D 4 4 3 4 1 4

E 4 4 3 4 2 4

F 4 4 1 4 2 2

G 3 4 2 4 1 4

Total 19 20 9 20 7 18

La pérdida de peso de los huevos a las 48h fue distinta entre los dos

tratamientos de arcilla/limo. Los huevos cubiertos de arcilla/limo en la mitad superior

de la cáscara mantuvieron mucho mejor el contenido en agua que los huevos

cubiertos en la mitad inferior (F (1, 14) = 75,66, p<0,01). Es posible que los huevos cubiertos

en la mitad superior del huevo tuvieran mayor disponibilidad de agua a través del

sustrato de incubación (vermiculita hidratada) que los huevos cubiertos en la mitad

inferior.

En los experimentos de laboratorio, el éxito de emergencia no mostró

diferencias significativas entre huevos manchados con arcilla/limo lavada o natural

(con mayor contenido en sal) (Fisher exact two-tailed, p= 1, Tabla 5). Sin embargo, se

observaron grandes diferencias significativas, una vez más, en el éxito de eclosión de

huevos manchados con arcilla/limo y huevos control (Fisher exact two-tailed, p<0,001,

Tabla 6).


140

Nacimientos durante el proceso de experimentación

Tabla 6. Éxitos de eclosión, media de pérdida de peso a las 48h de incubación

y nº de embriones muertos que superaron 40 días de incubación de huevos de tortuga

boba (Caretta caretta) incubados artificialmente bajo tres tratamientos: huevos

manchados con arcilla/limo natural (con sales), huevos manchados arcilla/limo

lavada, y huevos control (0% arcilla/limo).

Tratamiento

Arcilla/limo natural Arcilla/limo lavada Control

Número de huevos 10 10 10

> 40 días de incubación 0 5 10

Eclosión 1 2 10

Pérdida de peso 48h (%)

-11,29

Rango: -8,77/-12,46

N=4

-3,01

Rango: -1,97/-3,88

N=4

-0,22

Rango: 0/-0,6

N=4

Los resultados del estudio del desarrollo embrionario de los huevos muertos

expuestos en arcilla/limo, mostraron que los huevos tratados con arcilla/limo lavada

alcanzaron niveles de desarrollo embrionario más avanzados (más de 40 días de

incubación) que huevos tratados con arcilla/limo natural en donde los huevos no

CAPITULO 4

141

sobrevivieron más de 15 días según la clasificación embrionaria de Miller 1985, (Fisher

exact two-tailed, p<0,01, Tabla 5).

Por otro lado, huevos tratados con arcilla/limo natural mostraron importantes

pérdidas de peso a las 48 h de incubación comparado con los huevos control (Chi-

square=7,20, p<0,01). No se encontraron diferencias en la pérdida de peso a las 48h

entre huevos tratados con arcilla/limo lavada y arcilla/limo natural (Chi-square=0,8,

p=0,371, Tabla 6).

DISCUSION

El ambiente del nido afecta directamente a la incubación de los huevos. Los

tres principales factores naturales que influyen en la incubación de los huevos de

tortugas marinas son la temperatura, la humedad del sustrato y el intercambio de

gases (Miller 1985, Deeming 2004). Estas variables son interactivas y a la vez,

dependientes de otros múltiples factores que en gran parte estarán determinados por

las características físicas y químicas del sustrato de incubación del nido

(permeabilidad, potencial hídrico, tamaño del grano, etc.). Los limos y las arcillas

poseen la característica de tener una capacidad de retención de agua muy elevada.

El agua del sustrato no fluirá de un medio a otro si éstos tienen el mismo potencial

hídrico aunque los dos medios contengan cantidades distintas de agua. Tanto las

experiencias en el campo como las múltiples experiencias en laboratorio realizadas,

revelan que los sustratos arcillosos/limosos tienen un considerable efecto negativo en

la incubación de huevos de tortuga boba (Caretta caretta). Huevos y nidos incubados

en contacto con sustratos que contienen material arcilloso//limoso tienen una menor

probabilidad de éxito de emergencia que aquellos nidos incubados en sustratos

únicamente arenosos.

A partir de los experimentos realizados en este estudio se deduce que la

arcilla/limo causa la deshidratación temprana de los huevos, que no tiene efectos en

la temperatura del nido a profundidad de incubación, y que posiblemente produzca

un severo efecto negativo en el intercambio de gases entre el huevo y el entorno.

Deshidratación

Las experiencias realizadas en laboratorio revelaron claramente que, además

de otros posibles efectos causados por la arcilla/limo, ésta actuó deshidratando

críticamente a los huevos a las pocas horas de incubación. La arcilla/limo posee un

fuerte potencial hídrico (Ackerman 1991) que impidió que el embrión dispusiera del


142

contenido en agua adecuado para su incubación, y que en un alto porcentaje de los

casos resultó letal para el desarrollo embrionario. Además, una mayor proporción de

arcilla/limo en contacto con el huevo, produce una mayor deshidratación de éste y

condiciona el desarrollo embrionario, demostrando que el porcentaje de arcilla/limo

que está en contacto con el huevo es también relevante y determinante para la

incubación. La deshidratación provocada por la arcilla/limo no parece ser causada

por una mayor cantidad de sales en el sustrato. En las muestras de sustrato

arcilloso/limoso recolectadas del campo, se encuentran cantidades de sales menores

que en muestras recogidas de sustrato arenoso. La baja salinidad encontrada en los

sustratos arcillosos/limosos parece tener relación con una baja exposición del sustrato

a las mareas. El hecho de que los sustratos arcillosos/limosos normalmente se

encuentren en las zonas más alejadas de la influencia del mar en la playa, parece ser

consistente con los resultados encontrados a pesar de que inicialmente se pensó que

el grano fino de la arcilla/limo pudiera retener un mayor contenido de sales. De todas

formas, a partir de los experimentos de laboratorio, se deduce que la sal aunque sea

en pequeñas dosis puede tener un coste negativo añadido al efecto de la arcilla/limo

en el desarrollo embrionario. La cantidad de sal contenida en la arcilla/limo tuvo un

efecto en el desarrollo embrionario. En la arcilla/limo lavada, los embriones lograron

desarrollarse más tiempo que los embriones procedentes de huevos incubados en la

arcilla/limo natural. Sin embargo, los datos muestran que la arcilla/limo tiene un fuerte

efecto letal en los huevos, puesto que el éxito de eclosión fue prácticamente nulo.

Posiblemente, el efecto de la sal y la arcilla/limo puedan actuar

complementariamente afectando muy negativamente al desarrollo embrionario. Los

datos sugieren investigaciones más detalladas sobre las características de sustratos

arcillosos/limosos y salinidad sobre el desarrollo de los huevos.

Mortalidades masivas

En un nido, los huevos ubicados en los laterales, la parte superior y fondo, son

los que están en mayor contacto con el sustrato de incubación y por lo tanto, los más

susceptibles a sufrir los posibles efectos positivos o negativos de éste. Además,

dependiendo de la posición del huevo dentro del nido, el sustrato de incubación

podría afectar a diferentes zonas del huevo: parte superior, inferior o lateral. A partir de

los experimentos realizados en laboratorio, no parece ser que la zona del huevo en la

cual se deposita el sustrato arcilloso/limoso tenga un efecto relevante en los

parámetros estudiados (desarrollo embrionario, masa del huevo, mortalidad). Además,

de los experimentos de campo realizados en el vivero, los nidos completos incubados

en sustrato arcilloso/limoso tuvieron una mortalidad total. Es decir, que los huevos del

centro del nido sin contacto directo del sustrato se vieron también afectados por el

CAPITULO 4

143

sustrato de incubación. Este resultado indica que la arcilla/limo tiene otras

consecuencias negativas además de causar la deshidratación temprana del huevo.

La temperatura puede influir en el intercambio de agua entre el huevo y el ambiente

como se ha observado en Chrysemys picta (Packard et al. 1981). Al no observarse

cambios significativos en la temperatura registrada en el centro de la cámara de

incubación de nidos incubados en arena o en arcilla/limo, indica que otros factores

podrían haber causado la mortalidad masiva de los nidos. El fino grano del sustrato

arcilloso y sus propiedades compactantes, posiblemente causaron un deficiente

intercambio gaseoso entre los huevos y el ambiente. Estudios en tortuga verde

(Chelonia mydas), tortuga boba (Caretta caretta) y Pseudemys nelsoni han

demostrado que la hipoxia retarda el desarrollo y el crecimiento embrionario

(Ackerman 1981, McGehee 1990, Kam 1993). Ackerman 1981, vio que incubando

huevos de tortuga boba artificialmente bajo una gran columna de arena éstos

crecían más despacio y tardaban más tiempo en eclosionar. McGehee (1990),

encontró que huevos incubados a altos niveles de humedad también se desarrollaban

más lentamente retardando la eclosión. Los resultados sugieren que la causa de estos

resultados pueda deberse a baja conductividad de gases entre el medio y los huevos

debida a una gran columna arena y o una alta cantidad de agua en los espacios

intersticiales del sustrato. A pesar de que la demanda de oxigeno del embrión al inicio

de incubación es muy baja (Packard y Packart 1988), la arcilla/limo podría impedir los

niveles mínimos necesarios de intercambio de gases entre el huevo y el ambiente para

el desarrollo embrionario. La arcilla/limo al absorber el agua del ambiente, y de los

huevos, podría haberse transformado en una masa arcillosa/limosa saturada de agua

impidiendo que a través de los poros del sustrato exista un intercambio gaseoso entre

el nido y el entorno. Si en nidos de arena con tamaños de grano que permiten una

adecuada aireación del nido disminuye rápidamente la presión parcial de oxígeno

(Miller 2008), en nidos con paredes de sustrato arcilloso/limoso compactado pudo

crearse un alto nivel de anoxia intolerable que imposibilitó el desarrollo embrionario de

todos los huevos.

Nidos en sustratos altamente arcillosos/limosos tienen una alta probabilidad de

no ser exitosos. Sin embargo, en el campo es posible encontrar mezclas de sustratos, a

menudo coincidiendo con capas de estratos del terreno. Es posible que se encuentren

diferencias en el éxito de emergencia de los nidos según el grado de presencia de

arcilla/limo en sustrato y según su localización en la columna del suelo. Si el nido es

profundo, y el estrato arcilloso/limoso recubre la masa de huevos, es probable que el

nido sea poco exitoso; mientras que si la capa arcillosa/limosa se encuentra en el

cuello del nido sin estar directamente afectando a la cámara de incubación, su


144

efecto puede ser mucho menor. Los sustratos arenosos hacen que nidos profundos

tengan éxitos de emergencia mayores, mientras que en sustratos arcillosos/limosos

éstas se producen cuando éstos son someros. Esto quizás pueda también explicarse

por la estratificación del sustrato. En áreas arcillosas/limosas, se ha observado que el

sustrato suele tener unos 15cm de arena en superficie, entonces nidos someros en

sustratos arcillosos/limosos tendrán una mayor proporción de mezcla de arcilla/limo y

arena, facilitando la incubación, y haciendo que el nido sea más exitoso.

CONCLUSION

El conocimiento de las características particulares de cada área de anidación

y de sus efectos en el desarrollo embrionario es necesario para detectar problemas en

la incubación y encontrar soluciones de manejo para minimizar importantes

mortalidades de nidos. En importantes áreas de anidación donde la incubación

natural de los huevos no es exitosa, la recolocación en playa y la traslocación de nidos

a un vivero deben ser consideradas en los programas de manejo. En este estudio se ha

visto como los sustratos de grano fino dificultan el desarrollo embrionario, pudiendo

causar el 100% de mortalidad de los nidos. Zonas de sustrato fino (arcillas, limos y

arenas finas) deben evitarse en la búsqueda de un lugar apto para la ubicación de un

vivero para la incubación de los nidos. En la isla de Boavista, este estudio impulsó a

buscar una nueva zona para la ubicación del vivero de la ONG Cabo Verde Natura

2000, mejorando el éxito de emergencia de los nidos en aproximadamente un 18%

respecto a los resultados obtenidos en años anteriores en la antigua zona de

traslocación de nidos.

AGRADECIMIENTOS





las ayudas aportadas. A Fernando Madrid por el análisis de las muestras de suelos en el

IRNASE (Instituto de Recursos Naturales y Agrobiología de Sevilla). A la ONG Cabo

Verde Natura 2000 y a su personal por el apoyo logístico dado. A todos los voluntarios

que participaron en la recolecta de nidos y preparación de los experimentos, con

CAPITULO 4

145

especial gratitud a E. Évora, R. M. García, S. Martins, R. Rodríguez y M. Salzwasser, por su

apoyo y ayuda incondicional en el trabajo de laboratorio y campo.

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147

CAPITULO 5

Efecto de la salinidad del medio de incubación en el

desarrollo embrionario de Caretta caretta

Resumen

Introducción

Metodología

- Muestras de sustratos naturales


Resultados

- Datos de campo


Discusión

- Datos de campo


Conclusión

Agradecimientos

Bibliografía

RESUMEN

Los huevos de tortugas marinas están expuestos a multitud de estresantes

durante la incubación que pueden alterar el desarrollo embrionario y la supervivencia

del nido. La sal es un estresante común en playas, pero hay muy poca información

sobre su impacto en los huevos de tortugas. La distancia a la marea, el relieve de la

playa, el tamaño del grano del sustrato de incubación o la lluvia pueden determinar el

contenido en sal del sustrato de incubación. Entre otros impactos, la sal puede influir

en la disponibilidad de agua de los huevos durante el desarrollo embrionario, el

balance osmótico de los huevos con el entorno del nido, y las interacciones con

bacterias, hongos u otros organismos del suelo. Durante las temporadas de anidación

del 2007 y 2008, se realizaron tres experimentos para estudiar el impacto de la sal en el

desarrollo embrionario de la tortuga boba (Caretta caretta), y establecer las

relaciones dosis-efecto de los niveles críticos de sal para los huevos de tortugas.

Huevos procedentes de 8 nidos distintos, se incubaron en laboratorio en 5 incubadoras

eléctricas (5 réplicas). El sustrato utilizado fue vermiculita hidratada a un potencial

Efecto de la salinidad en el desarrollo embrionario

148

hídrico de -150Kpa con agua mineral a 8 niveles distintos de concentración de sal

marina (control < 0.1‰; 12,7‰, 20‰, 25,5‰, 36‰ = concentración del agua de mar,

45‰, 60‰ y 70‰). La temperatura de incubación fue de 29,5ºC constantes durante

toda la incubación. La sal afectó significativamente al grado de hidratación del

huevo, a su supervivencia y a las características de las crías. Se encontró un fuerte

efecto de la sal en el contenido de agua del huevo. Hubo una clara relación entre la

masa del huevo y la concentración de sal durante los primeros días de incubación

experimental. Después de las 48h de incubación, los huevos del control habían

perdido una media de 3% en masa mientras que los huevos expuestos a altas

concentraciones de sal, perdieron en media un 7,4%. La mortalidad de los huevos

control fue de 9,2% mientras que la de los huevos expuestos al 12,7‰ fue de 25%,

aunque no se encontraron diferencias significativas entre estos dos tratamientos. Todos

los huevos expuestos a las otras concentraciones más altas de sal murieron. La

concentración de sal letal media estimada es de 15,2‰. El tiempo de incubación

medio (52,5 días) no fue diferente entre tratamientos, pero los resultados sugieren una

tendencia a una incubación más rápida en ambientes sub-letales de sal (p=0,052). La

duración de la eclosión (tiempo transcurrido desde el primer picado del huevo hasta

la salida completa del huevo) no se vio afectado por el contenido en sal aunque los

neonatos del tratamiento control tardaron 1,1 día en nacer, mientras que las crías

nacidas del tratamiento de 12,7‰ tardaron 1,8 días.

INTRODUCCION

Los sustratos de incubación de nidos escogidos por las tortugas marinas suelen

ser muy variables y con características muy distintas (Ackerman 1977). La anidación se

realiza en playas en la proximidad del mar bajo la constante influencia del agua

marina, ya sea directamente por las mareas, por la ingresión de agua marina en las

playas o por las fluctuaciones del nivel freático del suelo. La adaptación de las

tortugas marinas al medio marino ha hecho que estos animales tengan una alta

tolerancia a la sal durante su vida. Sin embargo, es desconocido si esta tolerancia se

extiende también a la fase embrionaria. Los sustratos de incubación de los nidos

pueden tener eventualmente una concentración de sales relativamente elevada a la

cual podrían haberse adaptado estos animales que evolucionaron a vivir en un medio

totalmente marino y salado; o por el contrario, las sales del sustrato podrían afectar

negativamente al desarrollo embrionario de los huevos de tortugas marinas que

poseen membranas permeables. Por otro lado, factores como la distancia a la orilla, el

tamaño del grano del sustrato de incubación, la pluviosidad o la frecuencia de

CAPITULO 5

149

inundaciones tanto por escorrentía como por las mareas pueden afectar a la

concentración de sales en el sustrato, que a su vez pueden influir en la disposición de

agua de los huevos durante el desarrollo embrionario por procesos de ósmosis.

Entrada de agua del mar a la playa por efecto de mareas vivas

Si bien parece ser que no se ha encontrado relación entre la selección del

lugar de puesta y las características físicas, químicas o biológicas del sustrato de

incubación como son el tamaño del grano, PH, concentración de calcio o carbonato,

contenido de agua, materia orgánica o el color de la arena (Kikukawa et al. 1999,

Hughes 1974, Stancyk y Ross 1978; Johannes y Rimmer 1984, Mortimer 1990). Sin

embargo, sí se han encontrado relaciones entre las características del lugar de

anidación y la supervivencia de nidos (Mortimer 1990, Foley et al 2006).

Jonhannes y Rimmer (1984) publicaron que en playas del oeste de Australia, la

anidación de la tortuga verde, Chelonia mydas, se produce en playas con menor

salinidad mientras que otras playas con características similares y mayor contenido en

sales en el sustrato no son utilizadas por las tortugas. Fisiológicamente se conoce poco

el efecto de la sal en la incubación de los huevos de tortugas marinas. Bustard y

Greenham (1968) observaron una correlación negativa entre la concentración de sal

del agua del sustrato de incubación y la supervivencia y desarrollo de huevos de

tortuga verde (Chelonia mydas). Concentraciones de sal del nivel del agua marina

(36‰) provocaron un 100% de mortalidad en los huevos. La pluviosidad puede ser un

factor clave en el lavado de sales del sustrato.

En este estudio se hipotetiza que en las principales playas de incubación de la

tortuga boba de Cabo Verde (isla de Boavista) es posible encontrar una gran

variabilidad en la salinidad de los sustratos disponibles para el desove, y además, la

salinidad del nido puede también variar sensiblemente durante la incubación a través

de las mareas, alterando los niveles originales seleccionados por la hembra. En áreas


150

geográficas como en Cabo Verde donde la pluviosidad es escasa, sustratos de

anidación de grano fino influenciados por las mareas pueden tener una

concentración en sales por encima de la encontrada en el agua de mar, debido a

una larga exposición y retención del agua de mar. Otros sustratos alejados del agua

y/o a una altura considerable de la línea alta de marea, pueden no verse inundados

nunca y presentar bajas salinidades. Por otro lado, se pretende profundizar en el

conocimiento fisiológico del umbral crítico de tolerancia de los huevos de tortuga

boba a la concentración de sal contenida en el agua del sustrato mediante

experimentación controlada en laboratorio.

METODOLOGIA

Muestras de sustratos naturales

En 2006 se tomaron 14 muestras de sustratos naturales en diferentes zonas de

anidación de las playas de mayor densidad de nidificación del archipiélago de Cabo

Verde, en la isla de Boavista (playas de Ponta Cosme, Ervatão, João Barrosa, Calheta

y Ladjedo Teixeira). Las muestras de sustrato fueron tomadas a 50 cm en paralelo de

un nido, y a 40 cm de profundidad (profundidad media del centro de la cámara de

incubación). Se intentó que la toma de muestras fuera representativa de los sustratos

de aquellas zonas más utilizadas por las tortugas para realizar las puestas. Las muestras

fueron analizadas en el Instituto de Recursos Naturales y Agrobiología de Sevilla

(IRNASE) para conocer su granulometría y conductividad. Para el análisis

granulométrico se retiraron las piedras y objetos extraños de las muestras a mano. Las

muestras fueron secadas al aire, aplastadas reiteradamente para romper las

aglomeraciones y tamizadas a < 2mm. Una porción de cada muestra fue molida a <

0,05 mm, y sometidas a una digestión por agua regia. La distribución del tamaño de las

partículas se determinó con el método del hidrómetro (Gee y Bauder 1986). La

conductividad eléctrica del suelo se realizó en extracto 1:5, siguiendo los

procedimientos estándar para la determinación de las propiedades químicas de

suelos (Page et al. 1982). Para conocer la relación entre la concentración de sal (g/l) y

la conductividad (mS/cm), se realizaron dos curvas de calibración en laboratorio a dos

temperaturas distintas (23,3ºC y 27,8ºC). Para obtener concentraciones bajas de sal,

se prepararon diluciones a concentración conocida a partir de agua marina

depurada y agua destilada. Para obtener concentraciones mayores a la marina, se

prepararon disoluciones a partir de agua destilada y NaCl (sal común). Para el

control, concentración 0 g/L, se usó agua destilada. La mediciones se realizaron con

un medidor de conductividad y concentración WTW Multi 340i (sensor WTW TetraCon

CAPITULO 5

151

325). A pesar de que las variaciones entre las dos curvas de calibración realizadas a

distintas temperaturas son casi despreciables, para la conversión de los datos de

conductividad de los sustratos obtenidos en las playa de Cabo Verde a concentración

de sal, se ha elegido la curva de 27,8ºC (Figura 1) debido a que la temperatura del

sustrato natural de las playas de estudio oscila entre 26,5ºC a 30,6ºC a 45 cm de

profundidad (profundidad en la que se encuentra la puesta de huevos). Esta curva se

ha usado para poder comparar los datos de conductividad natural encontrados en

las playas de estudio con los datos de concentración de sales en la experimentación.

También se ha usado para comparar la salinidad encontrada en las playas estudiadas

de Cabo Verde, con otros artículos científicos donde se analiza la salinidad de otras

playas de anidación del mundo.

Curva de calibrado

-10 0 10 20 30 40 50 60 70 80

Concentración (g/L)

-20

0

20

40

60

80

100

120

Conductivid

ad (

mS

/cm

)

r2 = 0,997 r = 0,999 p < 0,001

Figura 1. Curva de calibración entre concentración de sal (g/L) y

conductividad eléctrica (mS/cm) realizada a 27,8ºC en condiciones de laboratorio. .


Por otro lado, durante los veranos del 2007 y 2008 se realizó en laboratorio

experimentación en incubadoras para evaluar el efecto de la salinidad en el

desarrollo embrionario. Se expusieron huevos a tratamientos de distinta salinidad:

agua mineral (dulce), agua mineral con salinidad al 12,7‰, 20‰, 25,5‰, 36‰, 45‰,

60‰ y 70‰. Por razones logísticas, se realizaron tres experimentos: uno primero con

concentraciones por encima del nivel del mar 0‰, 36‰ y 70‰, un segundo con

concentraciones por debajo la concentración del agua marina 0‰, 12,7‰ y 25,5‰ y


152

un último experimento con concentraciones intermedias a las anteriores: 0‰, 20‰,

45‰ y 60‰. Para la realización de cada experimento se utilizaron 5 incubadoras y 4

nidos, de forma que hubiera 5 réplicas de cada tratamiento (20 huevos por

tratamiento). Los 4 nidos usados en cada experimento, fueron recolectados

simultáneamente en las playas de anidación, y transportados al laboratorio en un

tiempo total máximo de cinco horas. Los huevos se transportaron en neveras térmicas

con vermiculita, identificando cada nido en bolsas estériles. El transporte se realizó en

coche desde la playa al laboratorio. La tarde anterior a la colocación de los huevos

en las incubadoras se prepararon los sustratos de incubación y se comprobó la

estabilidad de la temperatura de incubación en las incubadoras. El sustrato usado fue

vermiculita humedecida con agua mineral a distintas concentraciones de sal (0‰,

12,7‰, 20‰, 25,5‰, 36‰, 45‰ y 70‰) a un potencial hídrico de -150 Kpa. La sal

usada para la preparación de las disoluciones, fue sal marina procedente de salinas

naturales de Cabo Verde. Una vez llegados los huevos al laboratorio, éstos fueron

pesados, medidos y colocados bajo los tratamientos definidos en aproximadamente

unos 45 minutos.

Para evaluar la pérdida en peso de los huevos al inicio de la incubación, a las

48 horas se pesaron huevos de dos experimentos correspondientes a las

concentraciones de (0‰, 12,7‰, 20‰, 25,5‰, 45‰ y 60 ‰), usando una balanza de

precisión (Multifunction Balance Nahita CE, precisión 0,1g) En todo el proceso de

trasporte y manipulación de los huevos, éstos se mantuvieron en la misma posición

vertical para minimizar al máximo el movimiento rotatorio. Antes del día 45 de

incubación, los huevos fueron chequeados cada 3 días para evaluar su estado de

salud y anotar cambios en su aspecto como: aparición o desaparición del polo

animal, signos de deshidratación (huevo arrugado), presencia de hongos, huevo

muerto, etc. A partir del día 45 de incubación, los huevos fueron chequeados tres

veces al día para registrar el primer picado de la cáscara. Durante la eclosión (desde

el primer picado a la salida total del huevo), tres veces al día se anotaron los cambios

que se iban produciendo: cabeza fuera, medio cuerpo fuera, salida del huevo. Una

vez eclosionada la cría, se evaluaba su estado de maduración observando

externamente el tamaño del saco vitelino que sobresale del abdomen. La cría se

consideraba madura, cuando el saco vitelino se había reabsorbido completamente y

no había signos externos de su presencia. Una vez cumplida la maduración de la cría,

se medía, pesaba y se realizaba una prueba de esfuerzo que consistía en cronometrar

el tiempo que tardaba cada tortuga en recuperar la posición natural al ponerla boca

arriba (volteo). La prueba de esfuerzo se repetía tres veces, para posteriormente hacer

una media individual. El tiempo de incubación, se define como el tiempo desde la

CAPITULO 5

153

puesta del nido al primer picado de la cáscara. El tiempo de eclosión se define como

el tiempo desde el primer picado de la cáscara hasta la salida total del huevo de la

cría. El tiempo de maduración se define como el tiempo desde la eclosión total de la

cría del huevo, hasta que no se observan signos externos del saco vitelino en el

abdomen (reabsorción del vitelo). El tiempo total de desarrollo se define como el

tiempo desde la puesta del nido a la maduración total posteclosión de las crías. Una

vez finalizada la incubación, eclosión y emergencia de las crías, se exhumaron los

huevos muertos para conocer el estadio en el que paró el desarrollo embrionario. Se

han usado 5 clasificaciones distintas: huevos sin desarrollo aparente, embrión sin

pigmentar, embrión pigmentándose y embrión pigmentado. Usando la clasificación

embrionaria de Miller 1985 que contempla 31 estadios embrionarios para Caretta

caretta, se ha estimado en qué momento de la incubación murieron los embriones

durante la experimentación en laboratorio (Anexo I).

RESULTADOS

Datos de campo

Las 14 muestras de sustrato recogidas de lugares de puesta seleccionados por

las hembras demostraron tener una alta variabilidad en la concentración de sales, ya

que la conductividad eléctrica encontrada varía desde 1,9 mS/cm a menos de

0,01mS/cm (Tabla 1). Además se encontró una alta correlación entre el tipo de

sustrato y la conductividad eléctrica. Altos porcentajes de arcillas y limos en el sustrato

tienen menor conductividad y por tanto menor porcentaje de sales (r2 = 0,469; r = -

0,685, p = 0,003). También, a mayor porcentaje de arena gruesa se encuentra una

mayor conductividad: r2 = 0,356; r = 0,596, p = 0,015.


154

Tabla 1. Datos de conductividad eléctrica y granulometría de muestras de

sustrato de playas con alta densidad de anidación de tortuga boba (Boavista, Cabo

Verde).

IDconductividad

eléctrica (mS/cm)

arena

gruesa (%)

arena fina (%)

limo (%)

arcilla (%)

Tipo de

playa

Zona de

puesta

1 1,35 97,5 0,5 2 0 Ancha Dunar

2 0,854 97,5 0,5 2 0 Ancha Intermedia

3 0,698 97,2 0,7 2 0 Ancha Intermedia

4 0,977 97,2 0,8 2 0 Ancha Lavado

5 1,26 97,2 0,2 2,5 0 Ancha Intermedia

6 1,9 96,3 1,1 2,5 0 Ancha Dunar

7 0,66 96,5 1 2,5 0 Estrecha Dunar

8 1,72 97,5 0,5 2 0 Estrecha Dunar

9 <0,01 94,1 1,3 4 0,6 Estrecha Dunar

10 <0,01 90,6 2,1 2,1 5,2 Estrecha Dunar

11 <0,01 88,1 1,8 2,2 7,9 Estrecha Dunar

12 <0,01 74,6 4,9 8,7 11,7 Estrecha Dunar

13 0,027 64 2,8 18,3 14,8 Estrecha Dunar

14 0,013 31,5 6,4 40,8 21,2 Estrecha Dunar


Todos los huevos sometidos a un tratamiento de salinidad perdieron peso en las

primeras 48 horas de incubación, y hubo una relación directa altamente significativa

entre la cantidad de agua perdida y el nivel de salinidad del sustrato de incubación (r2

= 0,763; r = -0,873, p < 0,001, F(5, 66)=46,503, p<0,001). A las 48 horas de incubación los

controles perdieron menos de un 3 % de su peso mientras que huevos con nivel de

salinidad del 60‰ perdieron en media el 12,7 % de su peso. (Figura 2).

CAPITULO 5

155

-10 0 10 20 30 40 50 60 70

Salinidad (‰)

-14

-12

-10

-8

-6

-4

-2

0

2P

érd

ida d

e p

eso a

las 4

8h (

%)

Figura 2. Pérdida de peso por deshidratación de huevos de tortuga boba tras

48 h de incubación a diferentes niveles de salinidad.

La mortalidad de huevos en sal al 25,5 ‰ o niveles mayores de salinidad

fue del 100%, excepto al nivel del agua marina donde nacieron 3 crías de las cuales 2

murieron a las pocas horas. Sin embargo, en el tratamiento de 12,7 ‰ mueren el 15%

de los huevos y en el control el 9,2%. La mortalidad de huevos entre los tratamientos

de control y 12,7 ‰ no fue significativamente distinta (Fisher exact, two tailed P = 1,00),

pero sin embargo, la mortalidad de estos dos grupos respecto al resto de tratamientos

sí fue estadísticamente diferente (Fisher exact two tailed, p<0,001). A pesar de haber

nacido una y tres crías de los tratamientos de 20‰ y 36‰ respectivamente, no hay

diferencias significativas entre estos dos tratamientos y otros tratamientos donde la

mortalidad fue total (25,5 ‰, 36‰, 45‰ y 70‰) (Tabla 2).


156

Tabla 2. Nº de tortugas nacidas y porcentaje de mortalidad de huevos de

tortuga boba expuestos a diferentes concentraciones de salinidad en condiciones de

laboratorio.

Existe una fuerte correlación entre la concentración de sal y el éxito de

emergencia encontrado (r2=0,559; r=-0,7478, p=0,03) (Figura 3). La concentración de

sal a la cual moriría el 50% de los huevos (LC50) se ha estimado independientemente

para cada experimento, y también para todo el conjunto. En dos de los experimentos

la bondad de ajuste de la regresión no fue significativa (p<0,05), pero sin embargo sí lo

fue para el experimento con dosis control-12,7‰-25,5‰ (Bondad de ajuste de Pearson,

Chi-square= 80,56 df=48, p=0,002), y para el conjunto de todas las concentraciones

(Bondad de ajuste de Pearson, Chi-square= 47,89 df=13, p<0,001). Los dos valores de

LC50 encontrados en ambos análisis son muy similares, 15,11‰ y 15,19‰, con lo cual

se puede afirmar que el análisis es consistente y fiable.

Concentración de sal

(‰)

nº de tortugas

nacidas

nº de huevos total

incubados

Mortalidad

(%)

0 49 54 9,2

12,7 17 20 15

20 1 13 92,3

25,5 0 20 100

36 3 20 85

45 0 15 100

60 0 15 100

70 0 20 100

CAPITULO 5

157

-10 0 10 20 30 40 50 60 70 80

Salinidad (‰)

-20

0

20

40

60

80

100

Éxito d

e e

merg

encia

(%

)

Figura 3. Relación entre el éxito de emergencia de huevos de tortuga boba

artificialmente con diferentes tratamientos de salinidad.

El tiempo medio de incubación de los huevos fue de 52,5 días a

temperatura constante de 29,5ºC, y no hubo diferencias significativas entre

tratamientos aunque hay una tendencia a incubar levemente más rápido cuando hay

salinidad (ANOVA, F (1, 33) = 4,075, P = 0,052)(Figura 4).

Control 12,7 ‰51,4

51,6

51,8

52,0

52,2

52,4

52,6

52,8

53,0

53,2

53,4

53,6

Tie

mpo d

e incubació

n (

d)

Figura 4. Tiempo de incubación de huevos de tortuga boba incubados

experimentalmente a diferentes niveles de salinidad.

La duración de la eclosión (desde el picado de la cáscara hasta la

salida total del huevo) no varió entre tratamientos (Mann-Whitney U Test: Z= 1,229, P =

0,219) aunque el valor medio fue levemente mayor en la incubación con sal (1,8 días)


158

en comparación con el control (1,1 días). El grado de maduración de los neonatos fue

diferente entre tratamientos, de forma que las tortugas incubadas con sal nacieron

mucho más inmaduras que los controles. El tiempo de maduración de los neonatos

(tiempo que tardan en reabsorber el vitelo completamente en el abdomen) varió

significativamente entre tratamientos (ANOVA: F = 8,732; P < 0,001)(Figura 5).

Control 12,7 ‰0,4

0,6

0,8

1,0

1,2

1,4

1,6

1,8

2,0

2,2

2,4

Tie

mp

o d

e m

ad

ura

ció

n t

ras

la

ec

los

ión

(d

)

Figura 5. Tiempo que tardan los neonatos de tortuga boba en madurar desde

su eclosión de huevos incubados experimentalmente a diferentes niveles de salinidad.

Si se considera conjuntamente la duración de la eclosión y el tiempo de

maduración las diferencias de tiempo aumentan entre tratamientos (Mann-Whitney U

Test: Z=2,856, P<0,001). Las crías nacidas en salinidad 12,7 ‰ tardaron 1,17 días más en

finalizar el proceso de eclosión y maduración que las crías control.

Si se considera conjuntamente todo el periodo de incubación, eclosión

y maduración también se detectan diferencias estadísticamente significativas

(ANOVA: F (1,31) = 4,797; P=0,036) (Figura 6). Las crías nacidas en salinidad 12,7 ‰

tardaron 0,9 días más en finalizar el proceso total de formación que las crías de los

huevos control.

CAPITULO 5

159

Control 12,7 ‰54,5

55,0

55,5

56,0

56,5

57,0

57,5

Tie

mpo tota

l de d

esarr

ollo e

mbri

onari

o (

d)

Figura 6. Tiempo total de desarrollo embrionario de huevos incubados

experimentalmente en dos niveles diferentes de salinidad del sustrato.

Las crías nacidas en el tratamiento de salinidad 12,7 ‰, resultaron más

pequeñas y de menor peso que las crías nacidas de los controles (ANOVA, F=9,58;

P<0,001). Las diferencias fueron altamente significativas tanto en peso (p<0,001), como

en largo (p<0,001) y ancho (p<0,001) del caparazón (Figura 7). Sin embargo, no hubo

diferencias significativas en el tiempo en que las tortugas lograban voltearse entre el

tratamiento control y 12,7 ‰ (p>0,05).

Aspecto de los huevos durante la incubación a tres

niveles de salinidad distintos


160

Control 12,7 ‰15,5

16,0

16,5

17,0

17,5

18,0

18,5

19,0

19,5

20,0

20,5

21,0

Peso

Control 12,7 ‰30,5

31,0

31,5

32,0

32,5

33,0

33,5

34,0

34,5

35,0

35,5

36,0

AC

R

Control 12,7 ‰

Tratamiento

42,0

42,5

43,0

43,5

44,0

44,5

45,0

45,5

46,0

46,5

LC

R

Figura 7. Peso y tamaño corporal de las tortugas bobas eclosionadas tras la

incubación experimental en un tratamiento de agua dulce y otro de salinidad 12,7‰.

CAPITULO 5

161

La mortalidad embrionaria de los huevos no eclosionados para las

concentraciones de 20‰, 45‰ y 60‰, en general resultó en una mortalidad más

temprana para aquellos huevos sometidos a niveles de salinidad más altos (45‰ y

60‰) a pesar de no presentar diferencias significativas (Chi-cuadrado test: df=1,

p>0,05) con el tratamiento de menor salinidad (20‰ ) o control (Tabla 2). Es interesante

observar que los huevos muertos del control también murieron al inicio de la

incubación. Sin embargo, en ninguno de los huevos control exhumados, se observaron

signos de desarrollo embrionario aparente (Tabla 3).

Tabla 3. Datos de mortalidad embrionaria de huevos de tortuga boba

incubados en laboratorio a diferentes concentraciones de salinidad (Control, 20‰,

45‰ y 60‰).

Control 20‰ 45‰ 60‰

Sin desarrollo aparente 4 2 5 5

Inicio (embrión sin pigmentar) 0 1 6 8

Mitad (embrión pigmentándose) 0 1 2 0

Fin (embrión pigmentado) 0 6 2 2

No identificados (huevos podridos) 1 2 0 0

Total huevos muertos 5 12 15 15

Total tortugas nacidas 49 1 0 0

Total huevos incubados 54 13 15 15

DISCUSION

Datos de campo

La alta variabilidad encontrada en la conductividad eléctrica de los sustratos

analizados indica que en los suelos usados para la incubación de huevos por las

tortugas en la isla de Boavista de Cabo Verde tienen distintas concentraciones de

sales. Además, se ha encontrado una clara relación entre la granulometría del sustrato

y la conductividad eléctrica, lo que indica que los ambientes de incubación de los

huevos son muy diversos en estos parámetros. Foley et al. 2006, reportan menores


162

salinidades en sustrato de grano grueso y mayores salinidades en sustratos de grano

fino, a diferencia de lo que encontramos en las playas muestreadas de Cabo Verde.

Esto podría explicarse por variaciones en la distancia y altura del nivel del mar del

lugar de recolección de muestras, pero parece lógico que sustratos más arcillosos

pertenezcan a zonas supralitorales de la playa y que por lo tanto tengan menor

influencia de las mareas. Sin embargo, resulta sorprendente que muestras recogidas

en playas anchas arenosas pertenecientes a zonas de muy baja influencia de las

mareas (cordón marginal dunar de la zona supralitoral de la playa), se hayan

encontrado altas salinidades a la profundidad de incubación de los nidos. Es posible

que la cantidad de sales encontrada en las muestras tenga una relación positiva con

el contenido en agua del sustrato, como se describe en el trabajo realizado por Foley

et al. (2006). De todas formas, no se puede descartar que en zonas arenosas muy

alejadas de la influencia de las mareas exista un nivel freático relativamente somero

que haga que la influencia del agua marina llegue por capilaridad a profundidades

de incubación de nidos; o que ocasionalmente hayan existido mareas muy fuertes que

hayan alcanzado estas zonas altas de la playa y que por la escasez de lluvias no se

hayan lavado las sales que permanecen acumuladas en el sustrato.

En general, se podría decir que los sustratos usados por las tortugas para la

incubación de nidos de las playas de mayor densidad de nidos contienen

concentraciones de sal muy variables y similares a los encontrados en otras zonas de

anidación de tortugas estudiadas (ver revisión en Mortimer 1990, Karavas et al. 2005).


Los resultados de laboratorio indican que altos niveles de salinidad afectan

significativamente al desarrollo embrionario, características de las crías, mortalidad y

deshidratación del huevo. A mayor salinidad encontramos mayor deshidratación y

mortalidad de huevos. Salinidades por debajo de la concentración del agua marina

provocaron el 100% de mortalidad (25,5‰). El valor de LC50 encontrado (15,2‰)

indica que la sal tiene efectos altamente letales por debajo de la concentración del

agua marina, probablemente provocado por la fuerte deshidratación que sufre el

huevo debido al efecto osmótico. Bustard y Greenham (1969) reportaron para

Chelonia mydas una mortalidad del 100% en huevos incubados con agua de mar y

diluida al 75%. Sin embargo, la deshidratación del huevo que midieron a los 7 días de

incubación en tratamientos de salinidad del nivel del agua de mar, es mucho inferior (-

1,1%) a la obtenida en sólo 48 horas en el presente estudio para concentraciones de

sal inferiores (20‰). Esto puede deberse a diferencias en los métodos de incubación

(diferentes sustratos) o a diferencias en la permeabilidad de la cáscara de los huevos

CAPITULO 5

163

de la tortuga boba (Caretta caretta) y tortuga verde (Chelonia mydas). También se

puede observar en los datos de mortalidad embrionaria, como en huevos incubados a

altas concentraciones de sales los embriones a penas logran sobrevivir unas pocas

semanas de incubación (clasificación embrionaria de Miller 1985). La mayoría de

embriones mueren en fases embrionarias tempranas especialmente en tratamientos

de menor salinidad (20‰). Sin embargo, en tratamientos de alta salinidad, menos

embriones llegan a estadios avanzados. Los resultados sugieren que a niveles de

salinidad altos el efecto tóxico es más agudo, mientras que a niveles bajos es crónico.

Christy y Dickman (2006) encontraron resultados similares en Litoria aurea, viendo que

el tiempo en que tardaban en morir los renacuajos era inversamente proporcional a la

concentración de sal.

La disponibilidad de agua parece insuficiente y mortal para el desarrollo

embrionario pero puede haber otros factores fisiológicos asociados que estén

provocando esta alta mortalidad. En anuros se ha descrito que éstos son capaces de

tolerar la salinidad a través de la acumulación de urea, es decir, reduciendo el

gradiente osmótico (Beebee 1996, Ultsch et al. 1999).

En ningún caso se observaron malformaciones externas evidentes en embriones

que pararon su desarrollo (enanismos, amputaciones, etc.). Los huevos control muertos

(9,2%), también murieron al inicio de la incubación pero las razones de dicha

mortalidad embrionaria probablemente sea totalmente distinta. Todos los huevos

control murieron en estadios embrionarios muy tempranos (en ningún caso se observó

embrión), pudiendo haber muerto antes de la incubación en laboratorio por razones

naturales: durante el proceso de traslado de los huevos al laboratorio, durante la

puesta o incluso encontrándose en el oviducto de la madre (Miller 1985).

A niveles salinos no críticos, el tiempo de maduración de las crías aumentó, y el

peso y tamaño de éstas disminuyó considerablemente produciendo crías más

pequeñas y livianas. Sin embargo, igual que en el trabajo realizado por Bustard y

Greenham (1969), el tiempo de incubación y eclosión no fue mayor en crías nacidas a

mayores salinidades. La sal en altas cantidades, sin llegar a efectos letales, parece

actuar como un agente que afecta a la maduración de las crías. Tortugas nacidas en

sustratos de alta salinidad eclosionan al mismo tiempo pero sin embargo tardan más

tiempo en madurar fuera del huevo. Este hecho puede indicar que la sal esté

afectando a algún proceso fisiológico en la fase embrionaria que dificulte la absorción

de vitelo o estar produciendo un efecto de estrés al embrión que lo incite a la eclosión

antes de tiempo. En nidos naturales, este proceso influenciaría en el tiempo de


164

emergencia de las crías, pudiendo ser más largo en sustratos con salinidad elevada.

Además, podría aumentar la mortalidad de tortugas en fase de eclosión por no haber

completado adecuadamente la fase de incubación, y posiblemente habría una

mayor exposición a los depredadores debido a que éstos encontrarían con más

facilidad los nidos durante la fase de emergencia de los neonatos (observaciones

personales -posiblemente debido a un estímulo olfativo-). En zonas de anidación

naturales con altas concentraciones de sal como las encontradas en zonas de

manglares del suroeste de Florida (Foley et al. 2006), se observó más de un 80% en el

éxito de eclosión en nidos naturales incubados en sustratos con salinidades entorno al

25‰. Sin embargo, las crías que nacen en ambientes salinos, podrían estar sufriendo

importantes costes biológicos que afecten a su posterior supervivencia debido a la

exposición a altos niveles de sal en su desarrollo y tiempo de maduración.

A pesar de que los resultados de la prueba de esfuerzos realizados en las crías

no muestran diferencias entre tratamientos, parece ser que una alta salinidad en el

sustrato tiene importantes costes biológicos en la formación y eclosión de las crías.

CONCLUSIONES

La tolerancia de los huevos de tortuga marina a la salinidad parece ser

relativamente baja, ya que a concentraciones de sal un 50% inferiores al agua del mar

hay una mortalidad muy elevada; y a concentraciones tres veces menores, existen

efectos subletales que producen cambios en las características de las crías (de menor

tamaño y peso) y en el tiempo de maduración de éstas (retracción completa del

vitelo en el abdomen). La salinidad del sustrato debe ser considerada como un

parámetro a tener en cuenta en la recolocación de nidos, evitando sustratos de altas

salinidades especialmente para la ubicación de un vivero de nidos. Los huevos del

exterior de la masa de huevos podrían verse afectados por una fuerte deshidratación,

provocando una importante mortalidad parcial que podrían condicionar al éxito total

del nido. Serían interesantes investigaciones futuras sobre del efecto de la salinidad en

la incubación de los huevos en concentraciones de sal inferiores al 12‰.

CAPITULO 5

165

AGRADECIMIENTOS





las ayudas aportadas. A Fernando Madrid por el análisis de las muestras de suelos en el

IRNASE (Instituto de Recursos Naturales y Agrobiología de Sevilla). A la Dra. Laura

Serrano de la Universidad de Sevilla por su colaboración inmediata dándome consejos

de metodología en la realización de la curva de calibración. Al Dr. Manuel Ortiz

Santaliestras por su gran ayuda y colaboración en la realización e interpretación de los

análisis probit. A la ONG Cabo Verde Natura 2000 y a su personal por el apoyo logístico

dado. A todos los voluntarios que participaron en la recolecta de nidos y seguimientos

de los experimentos, con especial gratitud a E. Alberca, R. M. García, S. Martins, R.

Rodríguez, M. Salzwasser y P. Sanz por su apoyo y ayuda incondicional en el trabajo de

laboratorio y campo.

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Chicago, University of Chicago Press, 189-214.

167

CAPITULO 6

Éxito en la traslocación retardada de nidos

de tortuga boba (Caretta caretta)

Resumen

Introducción

Área de estudio

Metodología

Resultados

Discusión

Implicaciones en el manejo

Agradecimientos

Bibliografía

RESUMEN

La mortalidad embrionaria en nidos naturales de tortugas marinas debido a

factores ambientales y antropogénicos puede ser muy elevada. La traslocación de

nidos a viveros de cría inmediatamente después de la puesta, es una técnica de

manejo común usada para aumentar el éxito de emergencia de estas especies en

peligro de extinción. Para comprobar la viabilidad de traslocar nidos de forma

retardada, se movieron 50 nidos de tortuga boba (Caretta caretta) de las playas

naturales de incubación de la isla de Boavista (República de Cabo Verde, África

occidental), a un vivero de cría en diferentes momentos después de la puesta (0-96

horas). Los huevos fueron transportados en un contenedor de plástico rígido,

asegurando que mantuvieran la orientación vertical original en todo el proceso. No se

observó ningún efecto de la traslocación retardada de nidos a 12 horas, 24 horas, 84

horas, y 96 horas respecto a nidos traslocados a 0 horas, ni en el éxito de emergencia,

ni tiempo de incubación, ni en el peso y tamaño de las crías. La duración del proceso

de traslocación retardada resultó un poco más larga que la traslocación de nidos

inmediatamente después de la puesta, debido a que se tomaron mayores

Traslocación retardada de nidos

168

precauciones (ej.: mantener la orientación axial de los huevos, proteger los huevos de

golpes bruscos). En este trabajo se concluye que la traslocación de nidos varias horas

después de la puesta, se puede realizar de forma segura y efectiva, de modo que

ayude a aumentar la eficiencia de los programas de protección de nidos de tortugas

marinas. Finalmente, la traslocación retardada de nidos, acompañada de una

evaluación de la fertilidad de los huevos, podría permitir la extracción de huevos que

no han iniciado desarrollo, y facilitar su explotación por las comunidades locales sin

afectar el éxito de emergencia de los nidos.

INTRODUCCION

En muchas playas de anidación de tortugas marinas existe una mortalidad

embrionaria extrema y sistemática debida a factores como la expoliación de huevos

por comunidades locales, la depredación de nidos por animales salvajes o

domésticos, la inundación de nidos o la erosión de las playas. En estas playas, la

traslocación de nidos es una herramienta de manejo común (Wyneken et al. 1988). Sin

embargo, su uso es controvertido porque puede tener efectos negativos en el éxito de

emergencia (Eckert y Eckert 1990), en la eficacia biológica (Booth y Astill 2001a,b;

Reece et al. 2002), o en la proporción de crías machos y hembras producidos

(Mrosovsky y Yntema 1980, Morreale et al. 1982). Durante la extracción, transporte, y

recolocación de nidos, los huevos están expuestos a movimientos rotatorios y a

vibraciones causados por la manipulación humana. Estos movimientos pueden afectar

negativamente el desarrollo embrionario. Los protocolos tradicionales para la

traslocación o recolocación de nidos de tortugas marinas, aconsejan mover los huevos

entre 2 y 12 horas después de la puesta para no afectar al desarrollo embrionario (ej.:

Miller 1999, Mortimer 1999, Shanker et al. 2003). Sin embargo, esta recomendación

generalmente obliga a traslocar los huevos de noche, disminuyendo la visibilidad y

reduciendo la habilidad de técnico en cuestión para detectar los nidos, interfiriendo

en la evaluación de riesgos, la toma de decisiones, y potencialmente

comprometiendo la conveniencia de traslocar los nidos a una nueva ubicación.

Muchos de estos problemas, podrían solucionarse si la traslocación de los nidos se

hiciera durante el día, en una traslocación retardada. Además, los nidos ubicados en

áreas de riesgo que no han sido encontrados después de la puesta, usualmente son

considerados nidos ―condenados‖, no son traslocados y se abandonan a su suerte. Sin

embargo, las ventajas de la traslocación diurna retardada pueden ser menores, si la

manipulación de los huevos durante la traslocación tardía reduce la supervivencia de

los embriones.

CAPITULO 6

169

En este capítulo, se comprueba experimentalmente la viabilidad de traslocar

nidos de forma retardada en nidos de Tortuga boba (Caretta caretta), moviendo

nidos de la playa al vivero en diferentes momentos después de la puesta (0-96 horas,

incluyendo traslocaciones diurnas y nocturnas). Si la traslocación retardada es viable,

es posible que no haya diferencias en la mortalidad embrionaria, tiempo de

incubación, razón de sexos, tamaño y peso de las crías comparando estos parámetros

con nidos traslocados inmediatamente después de la puesta.

AREA DE ESTUDIO

El trabajo de campo se realizó en una importante área de anidación de

tortuga boba de la isla de Boavista, República de Cabo Verde, África occidental

(16,18º N, 22,92º O; López-Jurado et al. 2000a, Marcos et al. en prensa). En Cabo

Verde, tradicionalmente se ha cazado la tortuga boba para el consumo de su carne.

Desde 1998, se han realizado grandes esfuerzos de conservación (ej.: ampliación del

marco legal de protección de tortugas marinas, seguimiento y protección de las

playas de anidación, implementación de programas de educación ambiental) en

Boavista y en todo el archipiélago de Cabo Verde para proteger las tortugas marinas,

como propuso López-Jurado et al. (2000b).

METODOLOGIA

Para analizar la influencia de la traslocación retardada en el desarrollo

embrionario, se traslocaron 50 nidos ubicados en zonas de riesgo (influencia de las

mareas, áreas de sustrato arcilloso) a un vivero de cría en diferentes momentos

después de la puesta. Durante todo el proceso, se mantuvo la orientación vertical de

los huevos. El éxito de emergencia de los nidos traslocados de forma retardada, se

compara con el de nidos incubados naturalmente en playa y con el de otros 134 nidos

en riesgo que fueron traslocados al mismo vivero usando protocolos estándar de

traslocación de nidos (dentro de un periodo de tiempo menor a 2 horas después de la

puesta, sin tener en cuenta la vibración y la orientación de los huevos durante el

proceso de traslocación). Los nidos fueron recolectados de dos playas de alta

densidad de nidos del sureste de la isla de Boavista (Ervatão y Ponta Cosme). El vivero

artificial (50x15 metros) se estableció en una pequeña playa, Benguinho, situada entre

las playas de Ervatão y Ponta Cosme. Los nidos se ubicaron en el vivero en parcelas de


170

1m2 para cada nido, distribuyendo los nidos de distintos tratamientos en un diseño por

bloques.

Las traslocaciones se realizaron del 6 de Agosto al 15 de Octubre.

Inmediatamente después de la puesta, los nidos fueron marcados en playa, y al azar

se les asignó uno de los cinco tratamientos experimentales; que consistían en traslocar

nidos a 0 horas, 12 horas, 24 horas, 84 horas y 96 horas después de la puesta (10

nidos/tratamiento). Los nidos traslocados a 0 horas, 24 horas y 96 horas fueron movidos

de noche, mientras que los nidos traslocados a 12 horas y 84 horas fueron movidos

durante el día. Se han considerado 4 días (96 horas) como el periodo de tiempo

práctico en el cual todavía es posible identificar un nido en playa después de la

puesta. Después de cuatro días desde puesta, es difícil identificar bien los rastros y

localizar los nidos. En el experimento, se han incluido traslocaciones diurnas para testar

el efecto de las temperaturas diurnas en la tasa de mortalidad de los huevos. Se

traslocaron nidos de tratamiento 0 horas al vivero inmediatamente después de la

puesta como controles (siguiendo protocoles tradicionales estándar de traslocación

de nidos). El resto de nidos de otros tratamientos permanecieron en la playa sin ser

manipulados hasta el momento de ser traslocados (según tratamiento). El proceso de

traslocación fue idéntico para todos los nidos. Los nidos fueron excavados y extraídos

con las manos, usando guantes de látex. Durante la extracción, se mantuvo la

posición original de los huevos en el nido. Después de la extracción, se marcó la parte

de arriba de los huevos con un lápiz de grafito. Los huevos fueron colocados

(ordenados en columnas y filas) en un contendor de plástico rígido (24x35x19cm) que

contenía arena de humedad media de la playa, manteniendo el orden de

ovoposición y posición axial de los huevos. Los nidos fueron enterrados en el vivero en

cavidades estandarizadas realizadas a mano, parecidas a nidos naturales en la forma,

tamaño y características del sustrato de incubación (profundidad de los nidos: 50cm).

Para proteger a los nidos con tratamientos de traslocación retardada diurna de los

rayos del sol, se utilizó un paraguas o una toalla seca. Las traslocaciones eran

realizadas por dos personas.

CAPITULO 6

171

Proceso de traslocación retardada de nidos durante el día

La duración de cada traslocación varió entre 30-70 minutos, dependiendo de

la distancia de la localización original del nido al vivero. Durante la traslocación, los

huevos estuvieron menos de 10 minutos en el aire. En aquellos tratamientos de

traslocación retardada en los que era posible medir la fertilidad, se midió. La tasa de

fertilidad se calculó a partir del número de huevos que habían desarrollado polo

animal (Blanck y Sawyer 1981) respecto al tamaño de puesta total. En la tortuga boba,

es posible observar el polo animal a partir de las 24 horas de incubación, apareciendo

como una mancha blanca en la parte superior del huevo (Blanck y Sawyer 1981, Miller

1985). Los huevos de aspecto translúcido y que no presentaron polo animal después

de las 24 horas, fueron examinados de cerca con una linterna para identificar

cualquier signo de desarrollo embrionario. Si no se identificaba ningún signo, eran

clasificados como huevos infértiles.

Alternativamente al experimento de traslocación retardada, otros 134 nidos

fueron traslocados usando protocolos estándar (Eckert et al. 2000). Los huevos eran


172

desenterrados durante la ovoposición o inmediatamente después (durante la primera

media hora), periodo en el cual los movimientos rotatorios o vibratorios no afectan al

desarrollo embrionario (Limpus et al. 1979, Parmenter 1980). Los huevos eran

transportados al vivero en bolsas de plástico sin tener en cuenta la orientación vertical

original, y eran enterrados en el vivero en cavidades realizadas a mano parecidas en

tamaño y forma a aquellas de los nidos naturales. La traslocación de los nidos se

realizaba entre los 30 y 90 minutos después de la puesta, dependiendo principalmente

de la distancia de la localización original del nido al vivero. Finalmente, se marcaron y

se monitorearon 75 naturales (no controlados) en las playas de Ervatão (n=34) y Ponta

Cosme (n=41). En estos nidos, se registró el tamaño de puesta durante la ovoposición,

permaneciendo en la localización original de la playa durante toda la incubación

hasta la eclosión del nido o pasados los 70 días desde la puesta.

A los 45 días de incubación, se colocó una rejilla plástica redonda (45cm de

diámetro y 50 cm de altura) para retener a las crías emergidas, contarlas, y medirlas.

Después del día 45 de incubación, cada día los nidos eran chequeados durante la

noche y el amanecer para registrar la emergencia de crías. En un máximo de 6 horas

después de la emergencia, 10 crías de cada nido fueron medidas (largo y ancho

recto del caparazón; ±0,1mm) y pesadas (±0,1gr.). Inmediatamente después, las crías

fueron liberadas en los alrededores del nido permitiéndoles la llegada al agua. Los

nidos fueron excavados 5 días después de la última emergencia. El material exhumado

se clasificó en cáscaras eclosionadas, crías muertas, crías muertas eclosionando, crías

vivas, crías vivas eclosionando, huevos sin desarrollo aparente, y nueve subcategorías

perceptibles a ojo desnudo de los estadios visuales de desarrollo embrionario definidos

por Miller (1985), ver Anexo 1. Los huevos clasificados sin desarrollo aparente, no

contenían signos visibles de embrión.

Debido a que en algunas ocasiones, se detectó que crías emergidas se habían

escapado de la rejilla plástica que las retenía; el éxito de emergencia se calculó

considerando el número de cáscaras enteras vacías contabilizadas durante la

exhumación del nido, o el número de crías emergidas observadas, dependiendo de

cual fuera mayor de los dos parámetros. La mortalidad embrionaria temprana, se

calculó considerando el número de huevos muertos sin desarrollo embrionario visible

más aquellos en los que el desarrollo embrionario no superaba el estadio 1 (ver Anexo

I) dividido por el número inicial de huevos ([nº de huevos sin desarrollo aparente + nº ≤

estadio 1]/nº inicial de huevos).

CAPITULO 6

173

El período de incubación se define como el número de días entre la puesta y la

emergencia masiva de crías (emergencia con mayor número de crías). En el 96% de

los casos fue la primera emergencia registrada. Para estimar la razón de sexos en crías,

se han usado las curvas de Marcovaldi et al. (1997) y Mrosovsky et al. (1999) para

relacionar la razón de sexos en crías y el tiempo de incubación. Se ha usado la media

del tiempo de incubación de los nidos eclosionados a partir del 20 de Septiembre al 6

de Noviembre, periodo en el cual nacieron los nidos experimentales. Para aplicar la

curva de Marcovaldi et al. (1997), se han sustraído 4,1 días del tiempo de incubación

registrado como el intervalo de tiempo de emergencia aceptado para la tortuga

boba (Godfrey y Mrosovsky 1997) y corroborado en Cabo Verde (observaciones

personales).

Para evaluar diferencias estadísticamente significativas entre la tasa de

mortalidad, tiempo de incubación, largo, ancho y peso de las crías entre tratamientos

experimentales se han usado análisis multivariantes de la varianza (MANOVA). Para

comparar el éxito de incubación en nidos experimentales con otros nidos traslocados

al vivero y nidos en playa también se han usado análisis multivariantes de la varianza.

Para analizar la influencia de los tratamientos experimentales o las localizaciones de los

nidos, para cada variable dependiente, se han realizado análisis univariantes

(ANOVA). Debido a la heterogeneidad de las varianzas, se ha usado el test no

paramétrico de Kruskal-Wallis para comparar la mortalidad embrionaria temprana

entre tratamientos experimentales. Para evaluar la relación entre la longitud recta del

caparazón y el peso de las crías, se ha usado un análisis de covarianza (ANCOVA), en

el cual el peso de las crías es la variable dependiente, el largo recto del caparazón la

covariable, y la localización el efecto.

RESULTADOS

La fecha de traslocación no tuvo ningún efecto en el desarrollo embrionario

(MANOVA: Wilks =0,643, F (4, 16) =1,19 P=0,282). Los análisis univariantes siguientes

(ANOVA) indican que la traslocación a 0, 12, 24, 84 ó 96 horas después de la

ovoposición no afecto al éxito de emergencia (F (4, 45) =0,099 P=0,982), al tiempo de

incubación (F (4, 43) = 0.425 P=0.790), tamaño de las crías (largo: F (4, 43) =0,41 P=0,802;

ancho: F (4, 43) =0,02 P=0,999), o peso de las crías (F (4, 43) =0,672 P=0,615). La mortalidad

embrionaria fue similar en todos los tratamientos (Figura 1).


174

0 12 24 84 96

Tiempo trascurrido desde la puesta (h)

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Mort

alidad (

%)

Figura 1. Efecto de la traslocación a 0, 12, 24, 84 y 96 horas después de la

puesta en la tasa de mortalidad de los huevos de 50 nidos de Caretta caretta en

Boavista (República de Cabo Verde).

El largo, ancho y peso de las crías (Tabla 1), fue similar entre nidos traslocados

en diferentes momentos (F (3, 12) = 0,91 P=0,545).

Tabla 1. Largo, ancho y peso encontrados en crías nacidas de nidos

traslocados a 0, 12, 24, 84 y 96 horas después de la puesta en la tasa de mortalidad de

los huevos de 50 nidos de Caretta caretta en Boavista (República de Cabo Verde).

LCR = Largo Caparazón Recto, ACR= Ancho Caparazón Recto, EE= Error Estándar,

Max.= Máximo, Min.= Mínimo.

Tratamiento

(horas)

LCR (mm) ACR (mm) PESO (g)

N Media EE Max Min Media EE Max Min Media EE Max Min

0 42,5 0,62 41,2 43,7 33,2 0,47 32,3 34,1 15,8 0,62 14,6 17,1 8

12 42,8 0,56 41,7 43,9 33,3 0,43 32,4 34,1 16,1 0,55 15,0 17,2 10

24 43,1 0,56 42,0 44,3 33,1 0,43 32,3 34,0 16,6 0,55 15,5 17,7 10

84 42,6 0,568 41,4 43,7 33,1 0,43 32,3 34,0 16,5 0,55 15,4 17,7 10

96 43,3 0,56 42,2 44,5 33,2 0,43 32,3 34,1 17,0 0,55 15,9 18,2 10

CAPITULO 6

175

No hubo efecto de los tratamientos de traslocación en la mortalidad

embrionaria temprana (Kruskal-Wallis: Chi-Square=6,40 df=4 P=0,171) (Figura 2).

0 12 24 84 96

Tratamiento (h)

-20

0

20

40

60

80

100

120

Mo

rtalid

ad e

mbri

onari

a t

em

pra

na (

%)

Figura 2. Efecto de la traslocación a 0, 12, 24, 84 y 96 horas después de la

puesta en la tasa de mortalidad embrionaria temprana en 50 nidos de Caretta caretta

en Boavista (República de Cabo Verde).

Cuando se comparan nidos usados en el experimento (N=50) con los nidos

protegidos incubados en el vivero (N=134), y con los nidos naturales de dos playas

cercanas: Ervatão (N=34) y Ponta Cosme (N=41), encontramos diferencias

significativas en el desarrollo embrionario (MANOVA: Wilks λ =0,726, F (5, 15) = 4,23

P<0,0001), Los análisis de la varianza univariantes (ANOVAs) indican que hay

diferencias estadísticamente significativas entre localidades en la mayoría de las

variables registradas: tasa de mortalidad (F (3, 262) =24,25 P<0,0001, Figura 4), tiempo de

incubación (F (3, 213) = 4,91 P<0,001), ancho de la cría (F (3, 205) =3,55 P=0,0154), y largo de

la cría (F (3, 209) =3,67 P=0,013). El peso de las crías (F (3, 209) =1,068 P=0,364) no varió entre

grupos (Tabla 2).

Los nidos experimentales tuvieron un éxito de emergencia similar al de la playa

de Ervatão y vivero, mientras que los nidos de Ponta Cosme tuvieron un éxito de

emergencia significativamente menor (Tukey: P<0,001). El éxito de emergencia en las

playas fue calculado después de traslocar un alto número de nidos en riesgo al vivero.

Con lo cual, deberíamos esperar que la mortalidad de nidos en la playa fuera mayor si

estos nidos no hubieran sido traslocados. El tamaño de las crías resultó


176

significativamente diferente entre Ervatão y el experimento en cuanto a largo del

caparazón (P<0,05), mientras que en el ancho no se encontraron diferencias

significativas según localidades (P> 0,05).

Ervatao Ponta Cosme Vivero Experimento20

30

40

50

60

70

80

90

100

Mort

alidad (

%)

Figura 3. Tasa de mortalidad en nidos de Caretta caretta incubados en el

vivero (N=134), en el experimento de traslocación retardada (N=50), y en las playas

naturales de Ponta Cosme (N=41) y Ervatão (N=34), en la isla de Boavista (República

de Cabo Verde) durante la temporada de anidación 2005.

Para estimar la razón de sexos en las playas, vivero y experimento, se ha usado

la media del tiempo de incubación (días): Ervatão (media: 52,4 D.E.:0,791 N=17), Ponta

Cosme (media: 53,1, D.E.:1,03, N=10), experimento, (media: 56,4, E.D.:0,47, N=48) y

vivero (media: 57,1, D.E.:0,36, N=84). En el vivero se encontraron periodos de

incubación más largos, con lo cual se obtuvo una producción de hembras menor que

en las playas naturales de incubación (P<0,02). Por otro lado, Ervatão presentó tiempos

de incubación más cortos y mayor producción de hembras que en el experimento y el

vivero (p<0,01). El porcentaje de producción de hembras del experimento sólo mostró

diferencias estadísticamente significativas con la playa de Ervatão (p<0,01) (Figura 4).

CAPITULO 6

177

Figura 4. Porcentaje de hembras estimado para las playas de Ervatão, Ponta

Cosme, vivero, y experimento en Boavista (República de Cabo Verde) con nidos de

Caretta caretta en 2005. La razón de sexos se calculó aplicando las curvas de

Marcovaldi et al. 1997 y Mrosovsky et al. 1999 que relacionan la razón de sexos con el

tiempo de incubación para la misma especie.

El número de nidos en los cuales fue posible medir las crías difiere del número

inicial de nidos muestreados porque en varios nidos no hubo emergencias, o porque

las crías escaparon antes de ser medidas.

Tabla 2. Largo (mm), ancho (mm) y peso (g) de las crías nacidas de cuatro

grupos diferentes de nidos: experimento de traslocación retardada, vivero, playa de

Ervatão y Ponta Cosme durante la temporada de anidación de tortuga boba (Caretta

caretta) 2005, en Boavista (República de Cabo Verde) (LCR = Largo Caparazón Recto,

ACR= Ancho Caparazón Recto, DE= Desviación Estándar, Max.= Máximo, Min.=

Mínimo).

Experimento Vivero Ervatão

Ponta Cosme

LRC ARC Peso LRC ARC Peso LRC ARC Peso LRC ARC Peso

Media 42,9 33,2 16,5 42,4 32,7 16,2 41,8 32,3 16,1 41,6 31,9 15,6

DE 0,21 0,21 0,33 0,13 0,13 0,2 0,30 0,30 0,35 0,47 0,46 0,54

Min 42,5 32,8 16,0 42,1 32,4 15,9 41,2 31,7 15,4 40,7 31,0 14,5

Max 43,3 33,6 16,9 42,6 32,9 16,5 42,4 32,8 16,7 42,6 32,8 16,7

N 48 127 24 10

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Ervatao Ponta Cosme Experimento Vivero

% h

embra

s

Marcovaldi et al 1997

Mrosovsky et al 1999


178

El peso de las crías se correlacionó significativamente con el largo recto del

caparazón (r= 0,8014, F= 378,72, df= 1,211, P<0,001), y esta relación se mantuvo a pesar

del lugar de incubación de los nidos (ANCOVA F (3, 208) = 2,184 P=0,091, Figura 5).

36 38 40 42 44 46 48

Largo (mm)

10

12

14

16

18

20

22

Pe

so (

g)

Vivero

Experimento

Ponta Cosme

Ervatao

Figura 5. Relación entre el largo del caparazón recto (LCR) y peso de las crías

para todos los grupos (efecto de localización) durante la temporada de anidación de

tortuga boba (Caretta caretta) 2005, Boavista (República de Cabo Verde). Cada

punto representa un nido particular.

Se han encontrado diferencias significativas en el porcentaje de huevos fértiles

identificados en nidos observados a 0, 12, 24, 84 y 96 horas (F (1, 44)= 788,953, P<0,001).

En un análisis post-hoc, encontramos que en los chequeos realizados a 24, 84 y 96

horas el número de huevos fértiles era significativamente diferente que en los

chequeos realizados en nidos a 0 y 12 horas (Tukey: P<0,001). A 0 y 12 horas, no fue

posible identificar de forma fiable los huevos fértiles usando la técnica del polo animal.

Sin embargo, después de las 24 horas, la estima del número de embriones en desarrollo

no varió entre tratamientos y fue superior al 90% en todos los nidos examinados

después de este tiempo (Tabla 3).

CAPITULO 6

179

Tabla 3. Porcentaje de huevos de tortuga boba (Caretta caretta) en el cual es

posible reconocer desarrollo embrionario a partir de la técnica del polo animal (Blanck

y Sawyer 1981) en función del tiempo trascurrido desde la ovoposición.

Tiempo desde la

ovoposición (horas) Media

Desviación

Estándar -95% + 95% N

0 0 _ _ _ 10

12 0 _ _ _ 10

24 96,52 1,915 90,66 98,38 9

84 91,55 1,816 87,89 95,21 10

96 95,28 1,816 91,62 98,96 10

DISCUSION

Los resultados de las traslocaciones de la playa natural al vivero (nocturnas y

diurnas) confirman que la traslocación retardada de nidos puede realizarse de forma

segura y efectiva si se toman los cuidados necesarios; de forma que mejore la

efectividad del programa final de protección de nidos y se salve un mayor número de

nidos. No se han encontrado diferencias en las tasas de mortalidad embrionaria entre

nidos traslocados inmediatamente después de la puesta o en traslocaciones

retardadas. Además, las crías emergidas de nidos de traslocaciones retardadas no

han sido distintas en tamaño y peso respecto a otras crías nacidas de nidos

traslocados inmediatamente tras la puesta. Los nidos experimentales, además, tuvieron

mayores tasas de emergencia que aquellos nidos nacidos en el vivero o de las playas

naturales de incubación. Si no se hubieran movido los nidos traslocados a un lugar

seguro, el éxito de emergencia de esos nidos hubiera sido cercano al 0%. En ese

sentido, cualquier éxito de emergencia resultante de una traslocación (retardada o

no) sería normalmente mayor que los esperados de un nido en riesgo. Solamente

existen dos estudios que hayan reportado datos de traslocaciones retardadas (Raj

1976, Harry y Limpus 1989). Los resultados de estos estudios son difíciles de comparar

con el trabajo realizado en este capítulo porque las técnicas y metodologías usadas

fueron muy diferentes, no solo porque las incubaciones se produjeron en laboratorio,

sino porque los tiempos de traslocación y los métodos de transporte fueron muy

distintos. Sin embargo, ambos estudios reportan altos éxitos de emergencia de éstas

traslocaciones.


180

El tiempo de incubación fue sensiblemente mayor en el vivero que en nidos

naturales. Esta diferencia puede deberse a variaciones en la profundidad del nido

entre nidos traslocados a vivero y nidos naturales en playa. Los nidos del vivero y los

nidos experimentales estaban todos a la misma profundidad (50 cm), mientras que los

nidos in situ puestos por diferentes madres en diferentes localizaciones y posiblemente

bajo condiciones ambientales distintas, presentaban variación en la profundidad del

nido. El sustrato de incubación puede también haber modificado el periodo de

incubación, ya que tanto Ervatão como Ponta Cosme presentan una alta variación en

porcentajes de arcilla, limos y en la arena. La acumulación de calor (Wibbels 2003) y el

intercambio de gases (Packard y Packard 1988) varían con el sustrato y afectan

directamente al tiempo de incubación. La temperatura afecta al desarrollo

embrionario, el tiempo de incubación y a la razón de sexos de las crías producidas.

Incubaciones largas implican temperaturas bajas y una baja producción de hembras;

mientras que incubaciones cortas implican altas temperaturas y un alto porcentaje de

hembras (Wibbels 2003). Se estima que el porcentaje de hembras producidas en las

playas de Ponta Cosme y Ervatão durante el periodo seleccionado para detectar

cambios en la razón de sexos debido a las traslocaciones es de entre 83,3% y 90%

respectivamente, mientras que en el vivero y en el experimento de traslocación este

porcentaje fue entre el 70% y 75%. A pesar que las traslocaciones impliquen una

disminución en la producción de hembras debido a los cambios de temperatura, la

razón de sexos encontrada está dentro de los parámetros normales que se han

encontrado en otras poblaciones de tortuga boba (Wibbels 2003).

La identificación del desarrollo embrionario en las 12 primeras horas tras la

ovoposición no fue posible usando la técnica del ―polo animal‖, ya que éste no es

perceptible hasta después de las 24 horas de incubación (Blanck y Sawyer 1981, Chan

1989). A las 24 horas, la identificación del desarrollo embrionario requiere una

observación minuciosa del huevo con la ayuda de una linterna, ya que el polo animal

durante ese periodo a veces aparece de forma difusa. Después de las 24 horas, la

identificación de huevos viables a partir de la técnica del ―polo animal‖ es muy simple.

A las 84 horas y 96 horas, el polo animal cubre aproximadamente un 33% de la

cáscara, en contraste con el 5-10% encontrado en los huevos observados a las 24

horas. La traslocación retardada, acompañada por una precisa evaluación de la

fertilidad (ver Capítulo 2), podría permitir la extracción de los huevos sin desarrollo. Con

ello, se podría aumentar el éxito de emergencia de los nidos traslocados eliminando

los huevos muertos que podrían afectar negativamente al desarrollo embrionario de

los huevos sanos de sus alrededores. Los huevos infértiles, extraídos de nidos

traslocados a partir de 24 horas podrían ser usados por las comunidades locales en

CAPITULO 6

181

aquellos lugares donde la expoliación de nidos por humanos es una causa importante

de pérdida de nidos. Esta aplicación podría ser una medida de conservación

sostenible para reducir o prevenir la expoliación de nidos.

Finalmente, la traslocación retardada aumentó sensiblemente el tiempo

necesario para finalizar todo el proceso de traslocación en aproximadamente 15-20

minutos. El motivo fue las precauciones mínimas necesarias para asegurar la viabilidad

de la traslocación (ej.: mantener la orientación axial de los huevos, protegerlos de

choques mecánicos bruscos; Limpus et al. 1979, Parmenter 1980).

IMPLICACIONES EN EL MANEJO

La traslocación retardada responsable evitando la rotación de los huevos

puede mejorar significativamente la eficiencia de los programas de conservación de

nidos de tortuga marina. Nidos en riesgo encontrados siguiendo los rastros de las

tortugas después de más de 12 horas de incubación, pueden ser movidos a un vivero

o recolocados a otro lugar seguro de la misma playa. La traslocación diurna de nidos

ayuda a evaluar de forma fiable si un nido está en una zona de riesgo, mejorando la

toma de decisiones y el proceso de traslocación. Finalmente, la traslocción diurna

retardada no interfiere en el proceso de anidación nocturno de las tortugas y/o con

otras actividades de seguimiento o estudio de la población que se realizan de noche

(ej.: marcaje de hembras).

AGRADECIMIENTOS

Agradecimientos al Ministerio de Ambiente de Cabo Verde (Direcção Geral do

Ambiente), al INDP (Instituto Nacional Das Pescas), al Gobierno de Canarias (D. G. de

África y D.G. de Investigación y Universidades), ICCM (Instituto Canario de Ciencias

Marinas), a la Junta de Andalucía (Consejería de Ambiente) y al proyecto AEGINA

(INTERREG IIIB) por financiar este estudio. Gratitud especial a todos los voluntarios y a la

ONG CABO VERDE NATURA 2000 por la asistencia y ayuda en el campo. Doy las

gracias a J. Silva, M. Brito, J. Pinto, al Cabildo de Fuerteventura y en especial a la

Consejería de Medio Ambiente (L. Cabrera, A. Gallardo, y T. Martin), a los estudiantes

de ISECMAR (A. Cruz, J. Dos Reis, S. Martins, E. Pires, F. Soares, H. Andrade, y E. Lopes), y

a todos los voluntarios canarios. Mi más profunda gratitud por la ayuda y entusiasmo


182

en el trabajo de campo a F. DA Cruz, R. M. García, F. J. García, P. Sanz y R. Serrano.

Finalmente, doy las gracias a D. Booth, K. Eckert y N. Varo por sus expertos comentarios

en las últimas versiones del capítulo.

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185

CAPITULO 7

La profundidad del nido afecta al éxito de emergencia y

fenotipo de los neonatos de tortuga boba (Caretta caretta)

Resumen

Introducción

Metodología

Resultados

- Comportamiento en la anidación

- Nidos naturales

- Nidos experimentales en vivero

Discusión

- Comportamiento en la anidación

- Profundidad del nido y el cambio climático

- Estado físico de los neonatos

- Sincronía en la emergencia

Recomendaciones

Agradecimientos

Bibliografía

RESUMEN

El lugar de selección del nido y la profundidad a la cual las hembras depositan los

huevos tienen una influencia decisiva en la temperatura de la cámara de incubación.

Por esa razón, el comportamiento de las hembras puede influir en el sexo, el estado

físico y el comportamiento de la emergencia de los neonatos. Las tortugas marinas,

como muchos otros reptiles, el sexo se determina fenotípicamente regulado por la

temperatura de incubación. Además, la temperatura de la arena en el nido puede

influenciar el éxito de emergencia, el estado físico y el comportamiento de las crías en

la emergencia desde el nido a la superficie de la playa. Se ha estudiado el lugar de

selección y profundidad del nido en 333 nidos naturales de tortuga boba (Caretta

caretta) de la población anidante de Cabo Verde. El lugar de puesta y la profundidad

del nido variaron entre hembras y entre diferentes nidos de la misma hembra. El

tamaño de la hembra (largo recto del caparazón) sólo explicó una pequeña parte de

la variabilidad de la profundidad de los nidos. La temperatura de incubación varió en

Efecto de la profundidad del nido

186

función de la profundidad. Para testar la influencia de la profundidad del nido en la

incubación y el desarrollo embrionario, 90 nidos de tortuga boba fueron incubados a

distintas profundidades (35, 40, 45, 50 y 55 cm) en un vivero de cría en condiciones

estándar, y monitoreados hasta la eclosión. Nidos más profundos tuvieron un éxito de

emergencia mayor, temperaturas menores y eclosionaron más tarde influyendo en la

razón de sexos de las crías. La incubación a 35 cm puede producir alrededor del

89,4%-97,7% de hembras, mientras que incubaciones a 50 cm alrededor de 62,4%-

64,9% de hembras. El éxito de emergencia de los nidos a 35 cm fue menor que el éxito

de nidos profundos. Las hembras que cavan nidos más profundos producen neonatos

más vigorosos, exhibiendo habilidades locomotoras más rápidas. La profundidad del

nido no influenció en el comportamiento de la emergencia. Sin embargo, el tamaño

de puesta sí afectó a la emergencia. Un número mayor de crías emergen

simultáneamente de nidos más pequeños. La profundidad a la cual el nido es

reubicado en los viveros de cría debe ser considerado como un factor clave para el

éxito de los programas de recolocación de nidos.

INTRODUCCION

Todas las especies de tortugas marinas son ovíparas y construyen nidos

subterráneos donde depositan los huevos (Deeming 2004). Las hembras buscan y

seleccionan el lugar donde cavarán el nido, y determinarán la forma y profundidad

del mismo con sus aletas posteriores (Miller 1997). El lugar de selección del nido y el

comportamiento de la anidación de la hembra, pueden influenciar a factores como

el nivel de exposición de la superficie del nido al sol, el contenido de agua de la

arena, la conductividad térmica o la profundidad del nido (que también puede

finalmente afectar a la temperatura de la arena). El régimen de temperatura dentro

del nido puede tener un profundo efecto sobre el desarrollo embrionario (Bustard y

Greenham 1968, Hendrickson 1958), el fenotipo de los neonatos y su comportamiento

(Booth et al. 2001a, b). Específicamente, muchas especies de tortugas (Bull y Vogt

1979) presentan determinación sexual por temperatura.

En tortugas marinas existe una zona de transición de temperatura, por debajo

de las cual se va aproximando al 100% machos, y por encima de la cual la producción

favorece a las hembras (Mrosovsky y Pieau 1991). La temperatura de incubación

también afecta al desarrollo embrionario, y al tamaño y estado físico de los neonatos

(Booth et al. 2004; Van der Merwe et al. 2005). Finalmente, debido a que la

emergencia de las crías parece estar estimulada por fluctuaciones térmicas de las

CAPITULO 7

187

temperaturas nocturnas y diurnas, la temperatura sobre la cámara del nido puede

influenciar el tiempo y la sincronía de los neonatos en la emergencia (Drake y Spotila

2002, Glen et al. 2006, Houghton y Hays 2001). La sincronía puede influir en el riesgo de

depredación y en consecuencia a la supervivencia de las crían en su estadio de vida

más vulnerable (Spencer et al. 2001).

Los objetivos de este estudio son: 1) estudiar el comportamiento de anidación

de las tortugas focalizado en aquellos factores que pueden afectar a la temperatura

del nido, 2) estudiar como el comportamiento de anidación de las hembras influencia

la incubación, las características de los neonatos (peso, largo del caparazón y tiempo

de volteo) y el comportamiento de los neonatos (sincronía en la emergencia) en el

campo, y 3) evaluar experimentalmente la influencia de la profundidad del nido en la

incubación, eclosión y emergencia. Se hipotetiza que las hembras pueden seleccionar

un amplio rango de lugares y profundidades para depositar los huevos pudiendo

afectar a la temperatura de incubación (Hays y Speakman 1993, Wood y Bjorndal et

al. 2000). En el campo, el desarrollo embrionario puede verse afectado por diversas

variables ambientales que pueden enmascarar la influencia de la profundidad del

nido en la incubación. Por esa razón, se testa el efecto de la profundidad del nido de

forma aislada de otros factores. Para ello, se realizó un experimento en el campo

traslocando varios nidos en riesgo de la playa a un vivero de cría. Los nidos fueron

incubados en condiciones homogéneas pero variando la profundidad del nido.

Determinar la profundidad del nido que resulta más exitosa en los viveros o en los

distintos microhábitats, puede ser un factor clave en los programas de recolocación

de nidos.

Tortuga cavando el nido al amanecer


188

METODOLOGIA

El estudio se realizó en la isla de Boavista, República de Cabo Verde

(15º59’45,09’’N, 24º00’24,20’’W). Cabo Verde se compone de diez islas y varios islotes.

Boavista es la isla más oriental del archipiélago y se localiza a aproximadamente 500

km de Senegal. El clima de Cabo Verde es tropical templado. Boavista es una isla

plana y seca, con escasa lluvia y bajo la influencia de los vientos saharianos. La

tortuga boba es la única especie de tortuga marina que anida regularmente en Cabo

Verde. La temporada de anidación se da desde mediados de Junio hasta mediados

de Octubre, y el pico de la anidación ocurre a finales de Julio y Agosto. Las playas de

Ervatão (800m) y Ponta Cosme (2800m), son playas salvajes y deshabitadas con casi a

penas vegetación. Estas dos playas juntas contienen la mayor densidad de anidación

de todo el archipiélago. Para estudiar el comportamiento de la tortuga boba (Caretta

caretta), 15.280 actividades de anidación y 3.120 hembras fueron monitoreadas

durante 2005. Además, se marcaron y monitorearon 333 nidos naturales en las playas

de Ervatão y Ponta Cosme durante cuatro temporadas de anidación (1998, 1999, 2005

y 2006). 265 nidos pertenecen a las temporadas de anidación 1998 y 1999, y 68 nidos a

las temporadas de anidación 2005 y 2006. Durante la puesta se contó el tamaño de

puesta de los nidos, se registró el comportamiento de anidación y se midió la

profundidad máxima del nido (temporadas 1998, 1999, 2005 y 2006).

En este estudio, la profundidad del nido siempre se refiere a la profundidad

máxima, desde la superficie de la playa hasta el fondo de la cavidad del nido. En 43

nidos de las temporadas de anidación 2005 y 2006, se distinguió entre la profundidad

de la pre-cámara y la profundidad de la cámara del nido, y se registró la presencia de

arcilla o limos, piedras o vegetación en el sustrato de anidación. La profundidad de la

pre-cámara y la profundidad de la cámara se midieron antes de que la tortuga

empezara a poner los huevos. La pre-cámara se refiere a la distancia desde el nivel de

la superficie de la playa hasta la superficie en el cual la tortuga empieza a cavar. La

profundidad de la cámara del nido, se refiere a la distancia desde el fondo de la pre-

cámara hasta el fondo de la cavidad del nido. En cada medición de la profundidad

se usó un palo de madera para referenciar el nivel de la superficie de la cámara o de

la pre-cámara para disminuir el error de la medida. Se usó un metro rígido metálico

para medir las profundidades.

CAPITULO 7

189

Los nidos fueron dejados en su lugar de incubación original hasta la

emergencia. El tamaño de la tortuga fue medido en cada temporada de anidación

usando una cinta métrica de sastre (largo curvo del caparazón).

Medición de la profundidad de un nido

Para evaluar el efecto de la profundidad del nido (dentro del rango

encontrado en nidos naturales) en la incubación y evitar la influencia de otros factores

ambientales, durante 2006 se traslocaron a un vivero 90 nidos de tortuga boba con

poca probabilidad de supervivencia (debido a las inundaciones). Los nidos fueron

enterrados a distintas profundidades (35, 40, 45, 50 y 55 cm) y monitoreados hasta su

emergencia. Finalmente, para testar si la profundidad original del nido tiene algún

beneficio para la incubación, 18 nidos se traslocaron al vivero a la misma profundidad

a la cual la hembra había cavado el nido en la playa. Los nidos se dispusieron de

forma aleatoria entre el resto de nidos de los tratamientos de profundidad; y también

fueron monitoreados hasta la emergencia. El vivero (50x15 m) se estableció en la

playa de Benguinho (playa natural), localizada entre las playas de Ervatão y Ponta

Cosme. Se seleccionó una parcela (25 x 5 m) de características homogéneas

(humedad, tamaño del grano, distancia al agua) en el medio del vivero para realizar

el experimento. Los nidos se dispusieron en parcelas de 1 m2 para cada nido, y se

distribuyeron en diseño en bloque, de forma que nidos de distintos tratamientos fueran

distribuidos de forma homogénea en el vivero.

Después del día 45 de incubación, todos los nidos (naturales y traslocados)

fueron chequeados diariamente durante la noche y al amanecer para registrar las

emergencias. Al día 45, se colocó una red plástica redonda alrededor de los nidos

para retener a las crías, registrar el tiempo de incubación, estimar el éxito de

emergencia, y para medir y pesar a los neonatos. En los nidos naturales, en un máximo

de 6 horas desde la emergencia, 10 neonatos eran seleccionados para ser pesados


190

(±0,1gr.) y medidos (LRC: largo recto del caparazón ±0,1mm, ARC: ancho recto del

caparazón ±0,1mm).

En nidos experimentales (traslocados al vivero), los nidos fueron chequeados

cada 30 minutos no sólo para pesar y medir a las crías seleccionadas al azar como en

los nidos naturales, sino para realizar la prueba del volteo. Se ha considerado este

comportamiento como una habilidad sensorial y locomotora. El test fue elegido

después de observar las dificultades de los neonatos para alcanzar el mar. Antes de

llegar al agua, en muchas ocasiones las crías ruedan en la arena debido a las

embestidas de las olas, haciendo que éstas queden muchas veces boca-arriba. Las

crías deben tener la habilidad de darse la vuelta rápidamente para evitar los

depredadores terrestres. Los neonatos fueron sometidas a la prueba del volteo tres

veces. Eran puestas boca-arriba, y se registraba el tiempo que tardaban en darse la

vuelta. La prueba se realizó en la playa sobre arena seca e inmediatamente después

de la observación de la emergencia. Las tres pruebas realizadas para cada individuo

fueron continuas y para los análisis estadísticos se uso el valor medio de las tres

medidas. Una vez terminada la prueba, las crías eran liberadas en la playa para que

fueran hacia el mar.

Para minimizar el impacto de la presencia humana durante el proceso de

anidación (no molestar a las hembras y no interferir en su comportamiento de

anidación), se tuvieron cuidados especiales: no tocar la tortuga, estar alejado de su

campo de visión, trabajar en el mínimo tiempo posible, usar linterna de luz roja, abrir el

nido para ser traslocado después que la tortuga regresara al mar, etc. Los nidos

fueron excavados para ser traslocados respetando el orden de ovoposición original y

siendo enterrados en el vivero antes de dos horas después de la puesta. Las crías

fueron tratadas con cuidado, y todas las medidas se realizaron en el mínimo tiempo

posible.

Los nidos fueron excavados cinco días después de la última emergencia. El

material exhumado se clasificó en cáscaras eclosionadas, crías muertas, crías muertas

eclosionando, crías vivas, crías vivas eclosionando, huevos sin desarrollo aparente, y

nueve subcategorías perceptibles a simple vista de los estadios de desarrollo

embrionario definidos por Miller 1985 (ver Anexo I).

Los huevos clasificados sin desarrollo aparente, no contenían signos visibles de

embrión. Debido a que en algunas ocasiones, se detectó que crías emergidas se

habían escapado de la rejilla plástica que las retenía; el éxito de emergencia (EE) se

CAPITULO 7

191

calculó considerando el número de cáscaras enteras vacías contabilizadas durante la

exhumación del nido, o el número de crías emergidas observadas, dependiendo de

cual fuera mayor. La mortalidad del nido se define como el resultado de la fórmula

(―100-EE‖).

Todas las hembras fueron identificadas individualmente con anillas monel o

iconel, y/o PIT microchips.

El período de incubación se define como el número de días entre la puesta y la

emergencia masiva de crías (emergencia con mayor número de crías). En el 86,1% de

los casos fue la primera emergencia registrada.

La razón de sexos se ha estimado tanto a partir del periodo de incubación

como la temperatura media de incubación del segundo tercio. Se ha usado el análisis

de regresión que relaciona la razón de sexos y el tiempo de incubación (Marcovaldi et

al. 1997 y Mrosovsky et al. 1999), y el que relaciona la temperatura media del tiempo

de incubación del segundo tercio con la razón de sexos (Kaska et al. 1998). Para

aplicar la curva de Marcovaldi et al. (1997), se han sustraído 4,1 días del tiempo de

incubación registrado como el intervalo de tiempo de emergencia aceptado para

tortuga boba (Godfrey y Mrosovsky 1999), y corroborado en Cabo Verde observando

la emergencia en 7 nidos con un lateral de metacrilato (observaciones personales).

La temperatura de incubación fue registrada en 55 nidos naturales y 13 nidos

traslocados a distinta profundidad (temporadas de anidación 2005 y 2006). Se usaron

registradores de temperatura (Stoway TidbiT Onset, resolución: 0,1ºC, precisión: 0,3 ºC)

localizados en el centro de la cámara de incubación del nido. En nidos naturales el

registrador de temperatura mientras la hembra ponía el huevo número 40 (mitad del

tamaño de puesta medio, Varo-Cruz et al. 2007) para manipular el nido lo mínimo

posible. La temperatura se registró cada 30 minutos desde el día de puesta (día 0)

hasta el día de la exhumación. Para detectar posibles desviaciones en las mediciones

de temperatura, los registradores fueron inter-comparados entre sí antes y después de

las experiencias. Para ello, se mantuvieron los registradores juntos 24 horas antes y

después de la toma de datos. Se determinó la media de todos los termómetros para

cada toma de dato, y se calculó la desviación de cada termómetro respecto a la

media general. A pesar de que ningún termómetro se desvió más de 0,3ºC (error del

aparato), las desviaciones encontradas fueron sumadas o restadas a los datos de

temperatura tomados por los registradores con el fin de corregir los registros. Las

temperaturas del aire fueron calculadas a partir de las temperaturas medias diarias


192

registradas durante el 2005 y 2006 en el aeropuerto de Sal (situado a 75 km del área de

estudio, www.tutiempo.net).

El estudio se realizó dentro del proyecto de conservación de tortugas marinas

llevado a cabo por la ONG Cabo Verde Natura 2000 desde 1998.

Se han usado análisis multivariantes de la varianza (MANOVA) para evaluar

diferencias significativas en la tasa de mortalidad de nidos, periodo de incubación,

peso, largo y ancho de los neonatos y tiempo de volteo entre tratamientos

experimentales. Se han realizado análisis de la varianza univariantes (ANOVA) para

analizar la influencia de los tratamientos experimentales en cada variable

dependiente. Se ha usado el test de Tukey para realizar pruebas de comparaciones

múltiples. Los valores de la tasa de mortalidad fueron normalizados para los análisis

estadísticos usando la transformación de la raíz cuadrada del arcoseno. Los t-tests

fueron analizados considerando resultados de dos colas.

RESULTADOS

Comportamiento en la anidación

Después de dejar el mar, las tortugas hembras se adentran en la playa para

buscar un lugar apropiado para la realizar la puesta. En un 45,5% (N=3121) de las

actividades de anidación registradas, la hembra volvió al mar sin depositar los huevos.

Las causas del abandono podrían ser demasiada luz, ruidos o cualquier otra molestia,

o simplemente debido a que no encontró el lugar apropiado para anidar. La

presencia de grandes piedras, sustratos muy duros, sustratos con alto contenido en

agua o las raíces de las plantas son razones por la cual las hembras abandonan los

sitios seleccionados para la puesta. A primera hora de la mañana, los rastros de las

hembras muestran actividades de anidación abandonadas en diferentes estadios de

la construcción del nido. Los rastros muestran que hay hembras ponen el nido en el

primer intento, pero hay otras que no lo hacen hasta realizar varios intentos fallidos.

Algunas hembras empezaron a cavar la cámara de incubación entre 1 y 10 veces sin

terminar. Las hembras que finalmente pusieron los huevos también lo intentaron

previamente en una media de X + DE = 0,17+1,05 veces (N = 1413), y aquellas que

volvieron al mar sin poner huevos intentaron cavar el nido en una media de X + DE =

0,58+0,58 veces (N = 1638), más veces de lo que lo hicieron las hembras que

finalmente pusieron (Student t-test: t3049 = 13,72, P < 0,01).

http://www.tutiempo.net/

CAPITULO 7

193

En el área de estudio se distinguen dos ambientes de incubación

principales: sustratos arenosos y sustratos arcillosos o limosos (más del 40% de la arcilla y

los limos está mezclada con la arena en distintos porcentajes). Los sustratos arenosos a

veces presentan rocas y piedras escondidas, y otros sustratos (especialmente aquellos

con arcillas y limos) presentan raíces.

De las 1667 observaciones realizadas en las cuales las hembras finalmente

anidaron, un 91,1% seleccionaron sustratos arenosos para depositar los huevos y otro

8,9% anidaron en sustratos arcillosos y limosos. La temperatura media de incubación en

el centro de la cámara no mostró diferencias significativas entre sustratos arenosos y

sustratos con arcilla y/o limos (ANOVA: F 2, 57 = 2.14, P = 0.13, N = 61).

Para todas las hembras estudiadas, la construcción del nido fue muy

homogénea en general a excepción de la profundidad máxima del nido a cual las

hembras depositan los huevos. La hembra inicialmente prepara la pre-cámara del

nido moviendo las aletas posteriores para apartar la capa superior de arena seca, al

mismo tiempo que realiza movimientos laterales sucesivos con su cuerpo de derecha a

izquierda en aproximadamente 20 grados. La pre-cámara en media fue de X + DE =

19,5+5,7 cm de profundidad y varió de 11 a 33 cm (N = 43). Luego, alternando las dos

aletas traseras, la hembra cava un profundo y delgado agujero que será la cámara

de incubación del nido. La cámara de incubación tiene forma de bombilla invertida

(Miller 1997), siendo más ancha (de 19 a 25 cm, N = 12) y más larga (de 26 a 30 cm, N =

12) en el fondo, y más delgada (de 12 a 16 cm, N = 12) y más corta (de 10 a 16 cm, N

= 12) en el cuello del nido. Aparentemente, la cámara del nido parece estar

preparada cuando las aletas posteriores están completamente extendidas dentro de

la cavidad del nido sin posibilidad de sacar más arena. Entonces, las hembras

empiezan a poner los huevos. Finalmente cubren el nido de arena y lo camuflan. El

tamaño medio de las hembras (registrado en las temporadas de anidación 1998, 1999,

2005 y 2006) fue de X + DE = 82,4+4,7 cm (73-103; N = 253).

Nidos naturales

La profundidad máxima de los nidos naturales desde la superficie fue en

media de X + SD = 48,40+6,56 cm (N = 68), y varió de 34 a 67 cm. En los nidos más

someros los huevos superiores pueden encontrarse a 20 cm de la superficie, mientras

que los nidos más profundos pueden encontrarse por debajo de los 40 cm de la

superficie. Las hembras no pusieron los huevos a la misma profundidad en nidos

posteriores (Paired t-test: t 15= 0,45, P =0,67, N = 16). La diferencia media de

profundidad entre dos nidos de la misma hembra (X + SD = 6,16+6,89 cm, N = 16) no


194

fue significativamente diferente que la diferencia media entre la profundidad de dos

nidos de hembras distintas del mismo tamaño seleccionadas al azar (X + SD = 7,09+5,87

cm, N = 16). Se encontró una débil correlación significativa entre el tamaño de la

hembra y la profundidad total del nido en datos de 1998 y 1999: F1,124 = 7,94, r2 = 0,06, P

= 0,01, y el tamaño de la hembra sólo explicó menos del 6,5% de la variabilidad del

nido. Esta relación está ausente en 2005 y 2006 (Pearson: F1,45 = 0,01, r2 < 0.01, P > 0,9).

Tampoco se correlacionó el tamaño de la hembra con la profundidad de la pre-

cámara (F1,34 = 3,07, r2 = 0,08, P = 0,08) o la profundidad de la cámara del nido (F1,34 =

3,27, r2 = 0,09, P = 0,08). La profundidad de la pre-cámara con la de la cámara del nido

tampoco se correlacionaron (F1,39 = 0,42, r2 < 0,01, P = 0,02). La principal fuente de

variabilidad en la profundidad total del nido fue debida a la pre-cámara.

Aunque los sustratos arcillosos y limosos son más duros que los sustratos

arenosos, la profundidad media del nido no varió significativamente entre nidos en

arena (X + DE = 50,78+1,38 cm, N = 38) y nidos en arcilla o limos (X + DE = 47,60+1,71

cm, N = 38) (Student t-test: t36 = 1,64, P = 0,12).

En el campo no se encontró relación entre la profundidad del nido y el periodo

de incubación (F 1, 19 = 0,10, r2 = 0,27, P = 0,76), ni tampoco con la temperatura media

de incubación durante el primer tercio de incubación -cuando no se detecta calor

metabólico- (F 1, 37 = 2,95, r2 = 0,03, P = 0,09) en nidos naturales.

Sin embargo, se ha encontrado una débil relación positiva entre la profundidad

del nido y la temperatura media de incubación durante el segundo tercio de

incubación (F 1, 36 = 6,37, r2 = 0,13, P = 0,02), periodo en el cual se define el sexo. Usando

el modelo que relaciona la temperatura media de incubación durante el segundo

tercio y la razón de sexos (Kaska et al. 1998), se encuentra que en nidos naturales

(N=30), los nidos más profundos producen más hembras (F 1, 22 = 4,89, r2 = 0,18, P = 0,04).

Esta inesperada relación positiva podría deberse a diferencias estacionales en la

temperatura ambiente. La temperatura de incubación en el segundo tercio varió

significativamente entre estaciones (Kruskal-Wallis: H2 = 9,91, P = 0,03), haciendo que

exista una variación significativa en el porcentaje de hembras producido

dependiendo del mes de emergencia (ANOVA: F 2, 26 = 7,00, P < 0,1).

Comparando la media de la temperatura del nido durante el primer tercio de

incubación (periodo sin calor metabólico), se encuentra que Julio es el mes más frío (X

+ DE = 27,9+0,1ºC, N = 27) y Septiembre el mes más cálido (X + DE = 29,8+0,2ºC, N = 10).

CAPITULO 7

195

Nidos del final de temporada (depositados en Septiembre e incubados durante

Octubre-Noviembre) tuvieron incubaciones más cálidas (Figura 1).

Septiembre (51,1 cm)

Agosto (44,4 cm)

Nov iembre (55,4 cm)

Mes de emergencia(profundidad media nido)

50

55

60

65

70

75

80

85

90

95

He

mb

ras

(%

)

Figura 1. Porcentaje de hembras producido calculado según el modelo de

Kaska et al. 1998, y profundidad del nido media en nidos naturales de tortuga boba

eclosionados en Agosto, Septiembre o Noviembre durante las temporadas de

anidación 2005 y 2006 (isla de Boavista, República de Cabo Verde). Las barras

verticales indican el intervalo de confianza de 95%.

La profundidad de los nidos estudiados fue mayor al final de la temporada

(Junio: X+DE= 48,4+2,5 cm, Julio: X+DE = 48,9+1,2 cm, Septiembre: X+DE= 52,6+2,1 cm,

N=48, Student t-test: t9 = -0,25, P > 0,1), cuando las temperaturas ambientales y de

incubación son más elevadas (Junio: X+DE= 24,21+0,6 ºC, Julio: X+DE= 25,2+0,41ºC,

Agosto: X+DE= 26,3+0,5 ºC, Septiembre: X+DE= 27,3+0,53 ºC). El éxito de emergencia en

nidos naturales (temporadas 2005 y 2006) fue de X+DE= 43,51+34,85 %, N=43.

Nidos experimentales en vivero

No hubo diferencias significativas en el éxito de emergencia, peso, largo

y ancho de las crías nacidas de nidos traslocados a la misma profundidad

seleccionada por la madre o a profundidad aleatoria (MANOVA: F 5, 92 =1,38, P = 0,24).


196

La profundidad del nido no afectó significativamente a la tasa de mortalidad en

general (Tabla 1), pero la mortalidad media de los nidos a 35 cm fue mayor que a

otras profundidades (F 1, 52 =3,86, r2= 0,07, P = 0,05, Figura 2).

Tabla 1. Media, desviación estándar (X+DE), y análisis univariantes sobre la

influencia de la profundidad del nido en el éxito de emergencia (%), periodo de

incubación (d), peso (g) y largo recto (mm) de las crías, en 90 nidos de tortuga boba

(Caretta caretta) incubados experimentalmente a 35, 40, 45, 50, 55 cm de

profundidad durante la temporada de anidación 2006 en la isla de Boavista,

República de Cabo Verde.

Profundidad Éxito de

emergencia

Periodo de

incubación Peso crías

Largo

crías N

35 51,19 +5,41 53,4 +0,7 16,5 +0,4 42,2 +0,4 18

40 62,52 +5,11 53,6 +0,7 16,2 +0,4 41,7 +0,4 18

45 63,9 +5,0 54,7 +0,7 15,7 +0,4 41,7 +0,4 18

50 59 +5,11 57,5 +0,7 16,5 +0,4 41,9 +0,4 18

55 62,64 +5,11 57 +0,7 16,2 +0,4 41,9 +0,4 18

Valor-p P=0,361 P<0,01 P=0,591 P=0,851 90

Tortuga cavando el nido

CAPITULO 7

197

35 40 45 50 5520

25

30

35

40

45

50

55

60

65M

ort

ali

da

d (

%)

35 40 45 50 55

Profundidad (cm)

51

52

53

54

55

56

57

58

59

60

Pe

rio

do

de

in

cu

ba

ció

n (

d)

Figura 2. Tasa de mortalidad media de los nidos y tiempo de incubación medio

(hasta la primera emergencia masiva) en 90 nidos de tortuga boba (Caretta caretta)

incubados experimentalmente a 35, 40, 45, 50 y 55 cm de profundidad (isla de

Boavista, Cabo Verde). Las barras verticales indican el intervalo de confianza de 95%.


198

Sin embargo, se encontró que la mortalidad disminuyó significativamente con

la profundidad del nido (F 1, 75 =6,15, r2= 0,78, P < 0,01, N=86), cuando se excluyen del

análisis nidos con alta mortalidad (éxitos de emergencia menores al 35%). Nidos de 40

a 55 cm de profundidad no tuvieron mortalidades distintas. Se encontró una

correlación significativa negativa entre la profundidad del nido y la temperatura del

primer tercio de incubación en el centro de la cámara del nido (F 1, 5 =14,23, r2 = 0,74, P

< 0,01, Figura 3).

34 36 38 40 42 44 46 48 50 52 54 56

Profundidad (cm)

28,0

28,2

28,4

28,6

28,8

29,0

29,2

Te

mp

era

tura

de

in

cu

ba

ció

n (

ºC)

Figura 3. Relación entre la temperatura de incubación media durante el primer

tercio de incubación y la profundidad del nido. Calculado a partir de siete nidos de

tortuga boba (Caretta caretta) traslocados a un vivero durante las temporadas de

anidación 2005 y 2006 (isla de Boavista, Cabo Verde).

CAPITULO 7

199

Nidos más profundos tuvieron incubaciones más largas (F 1, 86 =28,12, r2 = 0,25, P

< 0,01). El periodo de incubación (hasta la emergencia masiva) fue respectivamente 4

y 3,5 días más largo en nidos a 50 y 55 cm de profundidad que nidos a 35 cm (Figura

2). Sin embargo, no se encontró correlación entre la profundidad del nido y la

temperatura en el segundo tercio de incubación (F 1, 5 = 0,42, r2 = 0, 08, P = 0,55) o en el

tercero (F 1, 5 = 0,46, r2 = 0, 08, P = 0,53). El calor metabólico y la supervivencia

embrionaria pueden haber incrementado la variabilidad entre nidos, y por ello la

relación se puede ver enmascarada. De todas formas, no se han encontrado

relaciones entre la profundidad del nido y el incremento de temperatura durante el

segundo (F 1, 5 = 5,85, r2 = 0,54, P = 0,06) o tercer tercio (F 1, 5 = 5,82, r2 = 0,54, P = 0,06)

de incubación.

Usando las curvas de Marcovaldi et al. (1997) y Mrosovsky et al. (1999) que

relacionan la razón de sexos y el periodo de incubación, se encontraron diferencias

significativas entre el porcentaje de hembras producidas a distintas profundidades con

los dos métodos (Mrosovsky 1999: F 1, 86 = 29,91, r2 = 0,26, P < 0,01; Marcovaldi 1997: F 1, 86

= 28,49, r2 = 0,25, P < 0,01). Nidos enterrados a 35, 40 y 45 cm podrían producir en

media entre 78% y 91% de hembras, mientras que nidos a 50 y 55 cm podrían producir

en media entre 62% y 70% de hembras. Nidos más someros producen más hembras y

muestran una menor variabilidad en la razón de sexos que nidos profundos.

El porcentaje de crías emergidas en la emergencia masiva de cada nido, no se

correlacionó con la profundidad del nido (F 1, 85 = 0,7, r2 < 0,01, P = 0,8). Sin embargo, el

tamaño de puesta (X+DE = 88+14, 42-119, N=90) si tuvo un efecto significativo en la

sincronía de la emergencia. Nidos pequeños favorecen las emergencias masivas (F 5, 77

= 3,93, P < 0,01, N=90). Sin embargo, el tamaño de puesta no influenció el grupo de

nidos que pertenecía a cada tratamiento de profundidad (Chi-square test: X2 4 = 1,60,

P = 0,81).

No se encontraron diferencias en el largo y el peso de las crías en nidos de

distinto tratamiento de profundidad (Tabla 1). Pero, hubo una correlación de

tendencia negativa entre la profundidad del nido y el tiempo en que las crías

tardaban en voltearse (F 1, 80 = 5,39, r2 = 0,06, P < 0,01). Huevos incubados más

profundos parecen producir neonatos con mejores habilidades motoras.


200

DISCUSION

Comportamiento en la anidación

Las hembras pueden depositar los huevos en un amplio rango de

profundidades que en este estudio han variado de 34 a 67 cm. Las hembras más

grandes tienen aletas más largas y podrían cavar nidos más profundos. Tiwari y

Bjorndal (2000) reportaron la morfología y características de la biología reproductora

de tres poblaciones distintas de tortuga boba (USA, Brasil y Grecia). Los resultados de

este estudio revelaron que sólo en la población de USA, existía una débil pero

significativa relación entre la profundidad del nido y el tamaño de la hembra (largo

recto del caparazón y largo de las aletas posteriores). Otros estudios con otras

especies de tortugas marinas han reportado variaciones individuales en la profundidad

del nido, y también se supone que las diferencias se deben a variaciones en el

tamaño de la hembra. Sin embargo, este hecho puede deberse simplemente al

comportamiento de la hembra o a la integración de otros múltiples factores

ambientales. Además, parece que hembras de pequeño tamaño no compensan la

poca profundidad de la cámara de incubación haciendo pre-cámaras más

profundas.

Las hembras seleccionan activamente los sitios donde cavarán sus nidos, y si no

encuentran el lugar apropiado para la puesta vuelven al mar sin anidar. Las tortugas

usan múltiples estímulos para la selección del lugar de puesta, tanto seleccionando

lugares donde algunos los factores ambientales (temperatura, humedad, salinidad,

pendiente, tamaño del grano, etc.) se encuentren dentro de unos rangos mínimos

aceptables antes de que la tortuga inicie la excavación del nido, o integrando

patrones específicos de asociaciones de estos parámetros (Wood y Bjorndal 2000).

Aunque las hembras pueden seleccionar diferentes microhábitats para anidar,

no se han encontrado diferencias significativas en la temperatura de incubación

comparando tres tipos de microhábitats. Si estas diferencias existieran, al anidar en

microhábitats con bajas temperaturas de incubación, las hembras podrían reducir la

profundidad del nido. Sin embargo, no se han encontrado interacciones entre las

características del lugar de puesta y la profundidad del nido. Por ejemplo, la

profundidad del nido no se ve afectada por la dureza del sustrato (arcilla y limo o

arena). Sin embargo, se debe considerar que la profundidad del nido puede tener un

efecto importante en el éxito de emergencia dependiendo del sustrato (ver Capítulo

4).

CAPITULO 7

201

Profundidad del nido y el cambio climático

El comportamiento de anidación de la hembra, junto con otros factores

ambientales (distancia al mar, nivel freático, sombra por vegetación, albedo, lluvia,

etc.), afecta a la razón de sexos de la crías. El hecho de que puedan construir el nido

a diferentes profundidades tiene una influencia significativa en la temperatura de

incubación. Las tortugas marinas como otras especies de reptiles ovíparos tienen

Determinación Sexual por Temperatura –DST- (Shine 1999). En las últimas décadas se

han realizado varios estudios para investigar el rol ecológico de la DST en tortugas

marinas (Wibbels 2003). En nidos incubados bajo condiciones estándar, los más

profundos produjeron más machos que los nidos someros.

Las diferencias en la producción de sexos debida a la profundidad del nido

pueden tener importantes implicaciones en el manejo para asegurar un adecuado

reclutamiento de crías a las poblaciones; no sólo afectando a la razón de sexos en

crías sino también afectando al éxito de emergencia y estado físico de los neonatos.

Entonces, la profundidad del nido debe ser considerada como un factor clave en las

prácticas de recolocación de nidos dentro de los programas de conservación de

tortugas marinas.

Algunos estudios sugieren que el calentamiento global está amenazando a la

producción de machos, y en consecuencia a la conservación de las tortugas en

muchas áreas (Poloczanska et al. 2009; Hawkes et al. 2007; Glen y Mrosovsky 2004; Hays

et al. 2003; Janzen 1994).

Las tortugas marinas pueden cambiar su comportamiento como respuesta al

calentamiento ambiental, por ejemplo, excavando nidos más profundos (Hulin et al.

2008). Sin embargo, las limitaciones morfológicas de las hembras limitan su capacidad

de poner los huevos todavía más profundos en el sustrato. La construcción de nidos

más profundos, puede implicar un mayor coste energético, más tiempo en la playa y

por lo tanto un aumento del riesgo de depredación.

Los resultados sugieren que la profundidad a la cual las hembras depositan los

huevos no está genéticamente fijada. Existe una variabilidad individual significativa en

la profundidad del nido similar a la que encontramos seleccionando nidos de distintas

hembras al azar. Si la profundidad del nido estuviera genéticamente fijada, habría un

potencial de selección natural en un escenario de calentamiento global, pero esta

dirección de la selección no parece clara.


202

Las hembras que depositan el nido más profundo, producirán mayor número

de machos con una razón de sexos más equilibrada. Y hembras que pongan los nidos

más someros producirán un mayor número de hembras en las próximas décadas

aumentando la productividad. Las características del lugar de puesta, las condiciones

ambientales u otras molestias externas (como los depredadores o la presencia

humana) durante la excavación del nido pueden ser responsables de las diferencias

en la profundidad del nido.

Los regímenes térmicos ambientales son más fríos a mayor profundidad como

se ha encontrado en otras poblaciones de tortuga marinas (Patiño-Martinez 2010,

Booth y Astill 2001a), causando variaciones en la razón d sexos del 78%-91% en nidos

someros y de entre 62%-70% en nidos más profundos dependiendo de las temperaturas

estacionales. El rango de producción de machos que garantiza una reproducción

exitosa de la población sigue siendo desconocida; aunque científicamente, se supone

que con un pequeño porcentaje de machos es suficiente para mantener a la

población (Poloczanska et al. 2009).

Además, nidos someros no sólo conllevan razones de sexos sesgadas hacia las

hembras sino que también causan un éxito de emergencia medio menor al 35%. La

mortalidad en nidos someros puede deberse a regímenes térmicos muy calientes

(Hawkes et al. 2007). Una mayor mortalidad en nidos someros debería esperarse en la

época más cálida cuando las temperaturas ambientales son más altas (Septiembre-

Octubre). El cambio climático, quizás pueda ser más perjudicial al aumentar la

mortalidad de los nidos por regímenes térmicos extremadamente calientes en los

periodos más cálidos de la temporada, que en lo que se refiere al aumento de

producción de hembras. Es importante considerar que la estacionalidad en la

temporada de anidación también puede conllevar temperaturas de incubación más

adecuadas (Godley et al. 2002). Una expansión gradual en la anidación puede darse

al principio de la temporada de anidación cuando las temperaturas son más frías; o

también puede ser que la variabilidad inter-anual produzca pulsos de machos durante

años fríos o viceversa (Poloczanska et al. 2009).

Estado físico de los neonatos

En los nidos experimentales, nidos profundos tuvieron un mayor éxito de

emergencia y las crías nacidas demostraron habilidades de locomoción más rápidas.

A pesar de que las crías no fueron biométrica o morfológicamente diferentes entre

nidos de distinto tratamiento de profundidad, los neonatos de nidos profundos

tardaron menos tiempo en darse la vuelta que las crías de nidos someros. Burgess et al

CAPITULO 7

203

(2006) investigó el rol de la temperatura de incubación en el estado físico de crías de

tortuga verde (Chelonia mydas) en condiciones de laboratorio. Las crías nacidas a

bajas temperaturas (26ºC) resultaron ser peores nadadores que las crías incubadas a

28ºC ó 30ºC. En el experimento que aquí se presenta, los nidos profundos (50 cm y 55

cm) presentaron temperaturas de incubación menores que los nidos someros, pero en

ningún caso los valores medios bajaron de 28ºC. Sin embargo, se han encontrado

diferencias en el estado físico de las crías en rangos de temperatura sobre los 28ºC. Los

neonatos son más vigorosos a mayores profundidades y a temperaturas más bajas.

Sincronía en la emergencia

La sincronía en la emergencia se ha documentado en tortugas marinas,

incluso cuando existe una asincronía en el desarrollo dentro de la masa de huevos

(Spencer et al. 2001). Los gradientes de temperatura de la arena controlan el tiempo

de la emergencia en tortugas marinas (Drake y Spotila 2002; Glen et al. 2006; Gyuris

1993).

Las temperaturas de la arena pueden también afectar al grado de

desplazamiento de las crías desde la cámara de incubación hacia la superficie de la

playa. Las bajas temperaturas de los nidos profundos podrían causar movimientos más

lentos que favorecieran la agrupación de las crías y en consecuencia nacieran en

grupos mayores. En el norte de Australia, nidos someros de Natator depressus tuvieron

un mayor número de emergencias y, en el día después de la primera emergencia, se

encontró un mayor porcentaje de crías dentro del nido que en nidos más profundos

(Koch et al. 2007; Koch et al. 2008). La profundidad del nido podría afectar a la

sincronía y por lo tanto a la emergencia de las crías. Sin embargo, en el experimento

realizado en este estudio, la profundidad del nido no tuvo influencia en el

comportamiento en la emergencia. Pero, por otro lado, el tamaño de puesta

influenció el comportamiento en la emergencia haciendo que un mayor número de

crías emergieran simultáneamente en nidos pequeños como encontró Koch et al.

2008. Debido a que una variación térmica pronunciada provoca emergencias

temporalmente más largas que nidos con temperaturas más uniformes (Houghton y

Hays 2001), es posible que nidos profundos y pequeños tengan menores gradientes

térmicos que nidos someros y de mayor tamaño de puesta.

Esta estrategia biológica parece ser lógica para evitar el riesgo de

depredación en nidos pequeños porque intrínsecamente, se esperan menos neonatos

de menos huevos. La sincronía en la emergencia reduce el riesgo de depredación

saciando a los predadores o limitando el tiempo disponible para capturar múltiples


204

crías (Spencer et al. 2001).

Si nidos profundos producen un mayor número de crías, razones de

sexos más equilibradas, crías más vigorosas y mejores condiciones para la

supervivencia, ¿Por qué las hembras no ponen los huevos más profundos?

Posiblemente existan varios costes asociados en la construcción del nido que explica

porque algunas hembras dedican menos tiempo y energía cavando nidos someros.

Por ejemplo, hembras que están expuestas a los depredadores terrestres, durante la

anidación, pueden ser heridas o morir. La carne y los huevos de tortuga marina han

sido una fuente de comida para la gente durante siglos. Aunque la captura y el

comercio de tortuga marina es ilegal, todavía es una tradición arraigada en muchas

áreas del mundo (Thorbjarnarson et al. 2000).

RECOMENDACIONES

En playas con alta mortalidad embrionaria, la traslocación de nidos en

una técnica de manejo común (Wyneken et al. 1988). Sin embargo, el uso de esta

técnica es controvertido entre otras muchas razones por su posible efecto negativo en

el fenotipo de las crías (Reece et al. 2002), o en la razón de sexos (Morreale et al. 1982;

Mrosovsky y Yntema 1980). Los resultados de este estudio confirman que

seleccionando la profundidad de los nidos traslocados, se puede modificar el éxito de

emergencia, las habilidades locomotoras de los neonatos, la razón de sexos y el riesgo

de depredación. El nivel óptimo de estas variables puede variar entre especies, playas

y condiciones climáticas durante la anidación. Entonces, la profundidad a la cual el

nido es enterrado debe ser considerada como un factor de gran importancia. La

profundidad óptima de recolocación de nidos debe ser evaluada para el éxito de

cada programa de recolocación de nidos.

AGRADECIMIENTOS

Agradezco a Nuria Varo Cruz la mejora científica dada a este estudio con la

aportación de datos de profundidad de nidos de las temporadas de anidación 1998 y

1999 y por sus observaciones personales. Agradezco a Samir Martins y Rosa María

García-Cerdá, el apoyo dado en el seguimiento de los nidos del vivero. A Óscar López

y Maite Ikaran por los comentarios aportados durante la creación del diseño

CAPITULO 7

205

experimental. A Nicholas Mrosovsky por la precisa revisión científica del capítulo.

Agradecimientos al Ministerio de Ambiente de Cabo Verde (Direção Geral do

Ambiente), al INDP (Instituto Nacional Das Pescas), al Gobierno de Canarias (D. G. de

África y D.G. de Investigación y Universidades), ICCM (Instituto Canario de Ciencias

Marinas), a la Junta de Andalucía (Consejería de Ambiente) y al proyecto AEGINA

(INTERREG IIIB) por financiar este estudio. Especial gratitud a todos los voluntarios que

ayudaron en la recolecta de datos de este estudio y la ONG CABO VERDE NATURA

2000 por la asistencia y ayuda en el campo.

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209

CONCLUSIONES

1. La isla de Boavista, y en particular la Reserva Natural das

Tartarugas Marinhas (RNTM), es un santuario para la anidación de la

tortuga boba en Cabo Verde y en todo el Atlántico oriental. Este hecho

implica que este reducto de 12 km de costa, es el tercer foco mundial

de producción de crías de tortuga boba, y que por lo tanto su

conservación es fundamental.

2. La zona de mayor importancia productiva de la isla de

Boavista es la zona comprendida entre Ponta do Roque y Ponta

Medronho (10 km de costa), situada dentro de la RNTM. En esta área, se

pueden estar produciendo entre 200.000 y 300.000 crías anualmente, lo

que representa alrededor del 65%-70% de la producción total de la isla.

La costa oeste tiene poca aportación productiva, mientras que en el

norte y en el este se produce aproximadamente un 10% y un 15%

respectivamente.

3. Se ha detectado una gran variabilidad diaria en el

número de nidos depositados entre las playas de estudio, en el éxito de

anidación y en el éxito de incubación. Playas como Ponta Cosme o

Curral Velho, donde se depositan un importante número de nidos,

resultan ser muy poco productivas. Calheta y João Barrosa, a pesar de

ser las playas más productivas, no son las que albergan mayor número

de nidos.

4. Se han detectado densidades de nidos muy altas por

metro lineal de playa en, con un máximo de 2,9 nidos en la playa de

Ladjedo Teixeira. A día de hoy, es la mayor densidad de nidos registrada

para la especie a nivel mundial.

CONCLUSIONES

210

5. La tasa de fertilidad media de los nidos de la población de

tortuga boba de Cabo Verde es mayor al 93%, varía entre nidos entre

75% y 100%, y no cambia estacionalmente. Los resultados indican que

actualmente la fertilización de los huevos, la abundancia de machos

reproductores y la salud sexual de la población reproductora es

apropiada para garantizar un éxito reproductor óptimo.

6. La estimación de la tasa de fertilidad observando el disco

blanco embrionario resulta ser un método preciso, sencillo y no

sofisticado, que puede ser aplicado en el campo sin afectar al éxito de

emergencia de los nidos ni implicar el sacrificio de embriones. La

estimación de la tasa de fertilidad a través de la exhumación del nido y

evaluación de huevos muertos ha resultado ser una técnica muy

imprecisa y no se recomienda.

7. Las principales causas de mortalidad de nidos en el campo

son naturales, debidas a la inundación por las mareas, la depredación

por el cangrejo fantasma (Ocypode cursor) y los sustratos arcillosos o

limosos. Nidos ubicados en zonas inundables experimentan una

mortalidad del 100%.

8. Las épocas de anidación e incubación de nidos de la

tortuga boba en Cabo Verde coinciden con el periodo climático más

cálido del año. En las temporadas de anidación de 2005 a 2008, en la

isla de Boavista la temperatura media de la arena a la profundidad de

incubación fue de 29,7ºC.

9. Se encontraron importantes variaciones interanuales,

estacionales y espaciales en las temperaturas de incubación, hecho

que complica la estimación de la razón de sexos de las crías

producidas. La temperatura media del segundo tercio de incubación

varió de 27,9ºC a 31,4ºC. Se estima que actualmente la razón de sexos

medias producida en nidos es del 78% de hembras, aunque se ha

comprobado que en años fríos este valor puede disminuir al 47%. El

CONCLUSIONES

211

tiempo de incubación pivotal para esta población de tortuga boba se

ha estimado en 57 días.

10. Aparentemente, en Cabo Verde la razón de sexos es más

equilibrada que en otras poblaciones atlánticas o mediterráneas

estudiadas. Sin embargo, aumentos de 1ªC ó 2ºC, previstas para las

próximas décadas, aumentarían la producción de hembras al 89,4% y

95,5% respectivamente.

11. En zonas no inundables, nidos naturales en sustratos de

incubación con alta presencia de materiales arcillosos o limosos,

presentan mayores tasas de mortalidad que nidos incubados en

sustratos arenosos. Experimentalmente se ha comprobado que sustratos

arcillosos o limosos pueden provocar mortalidades de nidos masivas, y

que nidos traslocados a vivero manchados naturalmente de arcilla o

limo tienen tasas de mortalidad superiores a nidos no manchados.

12. En laboratorio, arcillas y limos en contacto con la cáscara

del huevo provocaron una deshidratación aguda y una alta y rápida

mortalidad embrionaria. Una mayor proporción de arcilla en contacto

con el huevo produce una mayor deshidratación del huevo y

condiciona el desarrollo embrionario pudiendo tener efectos letales.

13. Se recomienda la traslocación de nidos depositados en

sustratos con presencia significativa de arcillas o limos a zonas arenosas

de la playa no inundables, o la traslocación a viveros que se ubicarán

en sustratos con predominio de arenas de tamaño medio o grueso.

14. A pesar de ser un animal marino que cría en playas, los

huevos de tortuga boba son altamente vulnerables a niveles de

salinidad sensiblemente inferiores a los del agua marina. La

concentración de sal letal para la mitad de la población (LC50) durante

toda la incubación se ha estimado en 15,2‰. En muchos sustratos

naturales de incubación en playas de Cabo Verde se encuentran

concentraciones de sal no tóxicas para los huevos.

CONCLUSIONES

212

15. Niveles sub-letales de sal aumentan el tiempo que las crías

tardan en reabsorber completamente el vitelo después de eclosionar y

reducen el peso y tamaño de los neonatos.

16. La traslocación nocturna y diurna de nidos hasta 96 horas

después de la puesta, se puede realizar de forma segura y efectiva sin

afectar al éxito de emergencia de los nidos ni a las características

fenotípicas de los neonatos. En la traslocación retardada de nidos se

deben procurar mayores cuidados durante el manejo y transporte de

huevos, evitando movimientos bruscos y de rotación.

17. La traslocación retardada puede ayudar a salvar un mayor

número de nidos en riesgo que no serían traslocados siguiendo los

protocolos tradicionales de traslocación mejorando la eficiencia de los

programas de protección de nidos. También puede mejorar la

vigilancia de playas nocturnas y el marcado de hembras, reduciendo la

interferencia del personal en el desove de las tortugas marinas.

18. La profundidad de incubación de los nidos afecta al

número de crías nacidas, a la razón de sexos producida y al estado

físico de los neonatos. Nidos más profundos tienen mayores éxitos de

emergencia, razones de sexos más equilibradas y producen neonatos

más vigorosos que nidos someros.

19. Una misma hembra varía la profundidad a la que cava

diferentes nidos, en función de su tamaño corporal pero también de

otros factores ambientales o de comportamiento.

20. En programas de recolocación de nidos, la profundidad a

la cual el nido es enterrado debe ser considerada y evaluada de forma

específica como un factor de gran importancia.

ANEXO I

Descripción y clasificación de las 9 subcategorías visuales de los estadios

embrionarios usada durante la exhumación de los nidos. Determinada a partir la

clasificación de los estadios embrionarios descritos por Miller en 1985.

Subcategorías visuales Estadios embrionarios de

Miller

Breve descripción morfológica de los

estadios embrionarios para su

diferenciación

1 < 19

Signos de inicio del desarrollo (disco

embrionario, reminiscencias de

sangre, etc.)

2 19-20 Presencia de ojos

3 21-22 Presencia de ojos y de extremidades

anteriores

4 23 Rayos digitales visibles en las cuatro

placas digitales

5 24-25 Rayos digitales bien desarrollados y

escudos definidos

6 26

Todos los escudos están presentes en

las aletas y existe algo de

pigmentación

7 27

Volumen del saco vitelino mayor que

el volumen del embrión. Embrión no

pigmentado totalmente.

8 28

Volumen del saco vitelino igual que

el del embrión. Pigmentación

intensificada pero más débil que la

de una cría nacida.

9 29

Proporción del volumen del embrión

respecto al saco vitelino 4:1.

Morfología y pigmentación típica de

la cría nacida.

ALBUM DE FOTOS

Nani y familia. Ribera de Rabil.

Foto: Héctor Garrido

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