Insectos y hongos en los granos almacenados en Yucatán

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44 REVISTA DE LA UNIVERSIDAD AUTÓNOMA DE YUCATÁN Insectos y hongos en los granos almacenados en Yucatán Ramón Rodríguez Rivera Francisco J. Herrera Rodríguez InTRODUCCIón El hombre ha tenido necesidad de almacenar los productos alimenti - cios que consume, debido a que la mayoría de éstos se producen estacio- nalmente y por lo tanto deben estar disponibles cuando se requieren. Los granos constituyen el alimento básico de la totalidad de la pobla- ción mundial: el arroz cuyo origen se sitúa en Asia, el trigo procedente del Medio Oriente y Europa, el maíz de México y Centroamérica, el sorgo ampliamente consumido en África y los otros llamados cereales menores como la cebada, la avena y el triticale, en esta época se cultivan práctica- mente en todo el planeta. Por otro lado, las leguminosas comestibles aportan nutrientes, principalmente proteínas, que no tienen los cereales; dentro de este grupo se encuentran los frijoles, como el x'colibu'ul que se siembra asociado a la milpa, o el x'pelon y los ibes de tan amplio con- sumo en Yucatán. Otras leguminosas importantes son la soya, el chícharo, el garbanzo y las lentejas, las cuales no se cultivan en nuestra región, pero que pueden ser almacenadas por los comerciantes que las importan de otros lugares para su procesamiento, como es el caso de la soya, o su venta posterior en mercados y supermerca- dos. Los granos de cereales y legumi- nosas son utilizados principalmente para el consumo humano, en algunos casos para la alimentación de anima- les y también como semilla para ser cultivada posteriormente. Durante el almacenamiento, di - versos factores deterioran y destru- yen los granos que con tanto esfuerzo e inversión se logran obtener. Para evitar el daño ocasionado, desde la antigüedad el hombre ha desarro- llado conocimientos y tecnologías que hacen del manejo poscosecha un campo cada vez más complejo y especializado. Los factores identifi- Ramón Rodríguez Rivera. Doc- tor en entomología, por la Universidad de Kansas, Es- tados Unidos. Ganador del Premio nacional Coca Cola 2002. Francisco J. Herrera Rodríguez. Maestro en tecnología de alimentos, por la Facultad de Ingeniería Química de la Universidad Autónoma de Yucatán; con especialización en conservación de cereales, La Habana, Cuba. Miembro de la Asociación de Tecnólo- gos de Alimentos en México.

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Insectos y hongos en los granos almacenados en YucatánRamónRodríguezRiveraFranciscoJ.HerreraRodríguez

InTRODUCCIónEl hombre ha tenido necesidaddealmacenar los productos alimenti-cios que consume, debido a que lamayoríadeéstosseproducenestacio-nalmenteyporlotantodebenestardisponibles cuando se requieren.Los granos constituyen el alimentobásico de la totalidadde la pobla-ciónmundial: el arroz cuyo origensesitúaenAsia,eltrigoprocedentedelMedioOrienteyEuropa,elmaízdeMéxicoyCentroamérica,elsorgoampliamenteconsumidoenÁfricaylosotrosllamadoscerealesmenorescomolacebada,laavenayeltriticale,en esta época se cultivan práctica-mente en todo el planeta. Por otrolado, las leguminosas comestiblesaportan nutrientes, principalmenteproteínas,quenotienenloscereales;dentrodeestegruposeencuentranlos frijoles, como el x'colibu'ul quesesiembraasociadoalamilpa,oelx'pelonylosibesdetanampliocon-

sumoenYucatán.Otrasleguminosasimportantessonlasoya,elchícharo,elgarbanzoylaslentejas,lascualesnosecultivanennuestraregión,peroquepuedenseralmacenadasporloscomerciantes que las importan deotroslugaresparasuprocesamiento,comoeselcasodelasoya,osuventaposteriorenmercadosysupermerca-dos.Losgranosdecerealesylegumi-nosassonutilizadosprincipalmenteparaelconsumohumano,enalgunoscasosparalaalimentacióndeanima-lesytambiéncomosemillaparasercultivadaposteriormente. Durante el almacenamiento, di-versosfactoresdeterioranydestru-yenlosgranosquecontantoesfuerzoe inversión se logran obtener. Paraevitareldañoocasionado,desde laantigüedad el hombre ha desarro-llado conocimientos y tecnologíasque hacen delmanejo poscosechauncampocadavezmáscomplejoyespecializado.Los factores identifi-

Ramón Rodríguez Rivera.Doc-tor en entomología, por laUniversidaddeKansas, Es-tadosUnidos.Ganador delPremionacionalCoca Cola2002.

Francisco J. Herrera Rodríguez.Maestro en tecnología dealimentos, por la Facultadde IngenieríaQuímicade laUniversidadAutónoma deYucatán;conespecializaciónenconservacióndecereales,LaHabana,Cuba.MiembrodelaAsociacióndeTecnólo-gosdeAlimentosenMéxico.

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cadosqueocasionaneldeteriorodelosalimentospuedenserdediferentenaturaleza;sinembargo,losinsectosy loshongosocupanunlugarmuyimportantecomoagentes invasoresenlosalmacenesdegranos.

InSECTOSQUEATACAnLOSGRAnOSEnELALMACénLamayoría de las plagas de pro-ductos almacenados pertenecen alPhylum arthropoda,caracterizadosportenerunesqueletoexternoypatasar-ticuladas.Entreéstosseencuentranlasarañas,lospseudoescorpionesylosácarosqueseencuentranenlosalmacenes y pertenecen a laClaseArácnida;tienenochopataseneles-tadoadultoycarecendealas,antenas

y ojos compuestos. Los artrópodosrestantes pertenecen a laClase In-secta, los cuales tienen seispatasyunpardeantenas;lamayoríaposeenojosyalas.EstaClaseincluyelagranmayoríadelosanimalesquehabitannuestro planeta; se considera queexisten alrededor de dosmillonesdeespeciesdeinsectos,delascualessolamenteunaveintenaestánadap-tadasbásicamenteparavivirenunvolumendegrano.éstassonlasquese consideran como las plagasmásimportantesdelosproductosalma-cenadosyquepuedensersujetosdemedidascuarentenarias.Sinembar-go,existeungrupounpocomayorrepresentante de diversos grupostaxonómicosqueseencuentraenlos

Limpieza Secado

Fumigación

Aireación

Tratamientoalgrano

Tipodealmacén

Temperaturaambiente Condicionesambientales

Humedadrelativa Atmósfera

Hongos

Bacterias

Insectosyácaros Roedores Pájaros

Agentesinvasores

Cambiosenelalmacén

Limpio Maduro Temperatura

Contenidohumedad Granorotoydañado

TipodegranoCondicionesdelgrano

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almacenes casi en formauniversal.Entre ellos se presentan a losmásrepresentativosenelCuadro1. Lasespeciesde importanciaeco-nómicaseencuentranindudablemen-tedentrodelosórdenesColeópterayLepidóptera en su granmayoría.Losinsectosdegranosalmacenadosconformancuatrogruposdeacuerdoconlanaturalezaygradodeasocia-ciónconlosgranosysubproductos:

• Plagasprimarias:14especiesbienadaptadasparavivirenelgranoalmacenadoyresponsablesporlamayoríadelaspérdidasocasiona-dasenlosalmacenescomercialesyrurales.

• Plagas secundarias: alrededorde175especiesde insectosyácaros,lascualespuedencausardañosse-verosbajocondicionesparticulares.

• Plagasocasionales:númeroinde-terminadodeespeciescuyodañoprincipalescausadoporlaconta-minacióndesupresencia.

• Parásitos y depredadoresde lostresgruposanterioresennúmerodesconocido,entreloscualesseen-cuentranotrosinsectosyarácnidos.

EnlapenínsuladeYucatánsehanidentificado 38 especies, atacandogranosdemaízyfrijolalmacenados;enelCuadro2semuestraunareco-pilacióndelosinsectosconsiderados

ClaseArácnida

SubclaseAranea–arañas SubclaseAcarina–ácaros

ClaseInsecta

SubclaseApterygota–insectossinalas OrdenThysanura–pescaditosdeplata

SubclasePterygota–insectosconalas DivisiónHemimetabola–insectosconmetamorfosisincompleta OrdenOrthoptera–cucarachas OrdenDermaptera–tijerillas OrdenIsóptera–termitas OrdenPsocóptera–piojosdelibros OrdenHemíptera–chinchesdepredadoras DivisiónHolometabola–insectosconmetamorfosiscompleta OrdenDíptera–moscas,mosquitos OrdenLepidóptera–palomillas,mariposas OrdenColeóptera–gorgojos OrdenHymenóptera–hormigas,avispas

Cuadro1Insectos que atacan los granos en el almacén

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comoloscausantesdelosdañosmásseveros en los almacenes rurales ycomerciales, los cuales tienen unaampliadistribuciónenMéxico. Como todos los organismosvivos, los insectos de productosalmacenadostienenrequerimientosdetemperaturayhumedad,ademásde alimento, para completar susciclos biológicos.Debido a que labúsqueda de alimento no es unafunciónnecesariaenestegrupodeinsectos,conalgunasexcepciones,lahumedady la temperatura son losdosfactoresfísicosquedeterminanel crecimiento y desarrollo de laspoblaciones de insectos en los al-macenesdeproductosalimenticios.

numerosos autores han reportadolas condicionesóptimasnecesariasparaeldesarrollodelosinsectos;lainformaciónconcentradayadaptadasemuestraenelCuadro3. Algunas de las plagasmás des-tructivas de grano almacenado entodo elmundopertenecen a variasespeciesdelgéneroSitophilus,princi-palmenteS. zeamais yS. oryzae.Am-basespeciesseencuentranentodaslasregionescálidasytropicalesdelmundo, loque lashaceunasde lasespeciesmáscosmopolitas.S. zeamais sedesarrolla endiferentes especiesdemaízen31a37díasa27ºCy70%HRy esunvoladormuyvigoroso,a diferencia deS. oryzae, lo cual le

nombrecientífico

Sitophilus zeamais Motsch.

Sitophilus oryzae (L.)

Prostephanus truncatus (Horn)

Rhyzopertha dominica (Fabricius)

Oryzaephilus surinamensis (L.)

Tribolium castaneum (Hbst.)

Tribolium confusum Duval

Sitotroga cerealella (Oliver)

Acanthoscelides obtectus (Say)

Zabrotes subfasciatus Boheman

Cryptolestes pusillus (Schon.)

Cryptolestes ferrugineus (Steph.)

nombrecomún

Picudodelmaíz

Picudodelarroz

Barrenadorgrandedelosgranos

Barrenadorpequeñodelosgranos

Gorgojodetóraxaserrado

Gorgojocastañodelaharina

Gorgojoconfusodelaharina

Palomilladoradadelmaíz

Gorgojodelfrijol

Gorgojopintodelfrijol

Gorgojoplanodelosgranos

Gorgojorojizodelosgranos

Cuadro2Insectos plaga más importantes de los productos almacenados en México

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permite iniciar las infestaciones enelcampoantesdelacosecha. Los insectosde la familiaBostri-chidae sonprincipalmente barrena-doresdemadera; sin embargo, haydosespeciesprimariasquevivenenproductosalmacenados:Prostephanus truncatus yRhyzopertha dominica. Elbarrenadorgrandede losgranoshasidoreportadocomounadelasplagasmásseverasdelmaízantesydespuésdelacosecha,principalmenteatacan-doalmaízenmazorca.Eldesarrollode la larvahastael estadoadulto sellevasolamente27díasenmaíza32ºCy80%HR;tolerabajoscontenidosdehumedadenelgrano(9%),locuallepermiteunarápidadistribuciónengranoseco,condicionesquelamayoríadelasespeciesnosoportan. Una característica que facilita la

identificacióndelapresenciadeesteinsectoenlosalmaceneseselpolvoqueproduceelinsectoalbarrenarelgranoolasmazorcasyqueenoca-sionesesconsiderable.EnelsurestedeMéxicoyenCentroaméricasehaidentificadoaTeretriosoma nigrescens (familiaHisteridae)comoundepreda-dormuyefectivodelbarrenador;enlapenínsuladeYucatánsehademos-tradolapresenciadeambasespeciesdentroyfueradelosalmacenes. Losgranosysemillasdelaslegu-minosas comestibles son atacadosexclusivamente por especies de lafamilia Bruchidae; los gorgojosdelfrijolA. obtectus yZ. subfasciatus tie-nenciclosdevidaycomportamientomuy similares. Los huevecillos sonhemiesféricos y son depositadossobre el grano en forma suelta, en

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Cuadro3Factores físicos necesarios para el desarrollo y crecimiento de las poblaciones de algunas

especies de insectos de productos almacenados

Especie

Sitophilus zeamais

Prostephanus truncatus

Rhyzopertha dominica

Tribolium castaneum

Sitotroga cerealella

Zabrotes subfasciatus

Trogoderma granarium

Ahasverus advena

Temperatura(ºC) Humedadrelativa(H.R.)

Mínima

17

18

23

22

16

22

24

?

Rango

25-30

30-34

32-35

32-35

26-30

29-33

33-37

30-35

Mínima

50

40

30

1

20

30

1

80

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Uhendidurasenlatestadelfrijoloenlasvainas.Lascondicionesóptimasdedesarrollosonde32ºCy70%HR;elciclodevidabajoestascondicionestienelugaren24-25díasengranosdefrijolcomún,ibes,semillasdex'pelonyotrasleguminosas.

HOnGOSEnLOSGRAnOSALMACEnADOSLoshongosqueinvadengranosyse-millassonorganismosgeneralmentemicroscópicoscarentesdeclorofilaytejidosconductores,constituidosdeunmicelio formadopor hifas yunsistemareproductordestinadoadi-

seminarlaespecieatravésdeesporassexualesyasexuales,quepuedensertransportadasporelaire,elagua,elsuelo,losinsectos,diversosroedoresyporelmismohombre.Estascaracte-rísticasleconfierenaloshongosunagrancapacidaddereproducción,pe-netración,ubiquidadydiseminación,porlocualeldañoquecausanpuedeserenorme,apesarqueenocasionesnoesvisibleasimplevista. Según las condicionesdehume-dad, tanto ambiental como la delgrano, estosmicroorganismos hansido agrupados como hongos decampoyde almacénparapropósi-

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tos prácticos, no taxonómicos. Loshongosdecampopuedeninvadirlosgranosantesdelacosecha,cuandoelcontenidodehumedadseencuentratodavíaennivelesde20%omás;amedidaque el granopierdehume-dadyescosechadoparasuposterioralmacenamiento,estoshongoshabi-tualmentenosobrevivenyentoncespredominanloshongosadaptadosacondicionesdehumedadmásbajas,normales en los almacenes. Existeunamultituddehongosdecampo,deentreloscualesAlternaria, Clados-porium, Fusarium yHelminthosporium sonlosgénerosmejorrepresentados,ya que invariablemente se puedendetectarengranosreciéncosechadosdecasitodosloscereales;estasespe-ciespuedensobrevivirlargotiempoengranosecoymuerenrápidamenteengranoalmacenadoconunconte-nidodehumedadenequilibriocon

humedadesrelativasde70a75%. Los hongos de almacén son losprincipales agentes que puedencausarungravedeteriorodelgranodemaneramuyparticularalgranoutilizadocomosemilla,yaqueelata-quedeesosmicroorganismospuedematarelembrión.Enelgranoparaconsumohumanoyanimal,ademásdeldeteriorofisicoquímicoynutricioocasionado,laproduccióndetoxinasdealgunasespeciesescausadeen-fermedadesypatologíastanseverascomolacarcinogénesis.Lasespeciesmás importantes de este grupo semuestranenelCuadro4. Especies del grupo Fusarium,consideradoengeneralcomohongode campo, pueden sobrevivir en elalmacénbajocondicionesidóneasyproducirmicotoxinasmuypodero-sas.Lossubstratosmáscomunesparalaproduccióndemicotoxinassonel

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Cuadro4Hongos de almacén prevalecientes en granos de cereales

con diferentes contenidos de humedad

Especie

Aspergillus restrictus

Aspergillus glaucus

Aspergillus candidus

Aspergillus ochraceus

Aspergillus flavus

Penicillium

Límitesmínimosdehumedad(%)

Maíz/Trigo

13.5–14.5

14.0–14.5

15.0–15.5

15.0–15.5

18.0–18.5

16.5–19.0

Soya

12.0–12.5

12.5–13.0

14.5–15.0

14.5–15.0

17.0–17.5

16.0–18.5

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Umaíz,elcacahuate,lacopra,diversasnuecesylasemilladealgodón.Lascondiciones para la producción detoxinas no son lasmismas que re-quiereelestablecimientodelhongoo la germinación de esporas; estosignificaquelapresenciadehongosenelgranonoindicanecesariamen-tequehayaproducciónde toxinas.Lasmicotoxinasmejor estudiadasy,porlotanto,lasmejorconocidas,son las aflatoxinas, producidasporAspergillus flavus yA. parasiticus;estasaflatoxinas han sido identificadascomoB1,B2,G1,G2yM,deacuerdoadiferentescaracterísticaspropiasdelcolorquemuestranbajolaluzultra-violeta(B=blue–azulyG=green–verde)odelsubstratopreferido(M=milk=leche).

Aun cuando existe abundanteinformaciónsobrelasaflatoxinas,enelCuadro5semuestraunaseleccióndediversasespeciesdehongosylastoxinas identificadas queproducencadauna;delamayoríanosecono-cenmuchasdesuscaracterísticasyfuncionesysesabequehaymuchasmásquenohansidoidentificadas. Debido al efecto que puedentener las aflatoxinas en el hombrey los animales, se ha determinadoenmuchos países la dosis letal endiversas especies; por ejemplo, encerdoslaLD50esde0.6mg/kgdepesocorporal,enelpolloesde6.3yenelmonode 2.2.Estosvaloresdifierencuandosetratadeanimalesjóvenesysisetratadehembrasomachos.Porlo tanto, enMéxico se han emitido

InsectosyhongosenlosgranosalmacenadosenYucatán

Cuadro5Diversas especies de hongos y las toxinas identificadas que producen cada una

Especiedehongo

Aspergillus flavus

A. niger

A. ochraceus

A. parasiticus

A. versicolor

Penicillium citrinum

P. islandicum

P. verrucosum

Fusarium graminearum

F. moniliforme

MicotoxinaS

Aflatoxinas,ácidociclopiazónico

Malforminas,ácidooxálico

Ocratoxinas,ácidopenicílico

Aflatoxinas

Esterigmatocistina,ácidociclopiazónico

Citrinina

Luteskirina.Islanditoxina

Ocratoxinas,citrinina,xantomegnina

Tricotecenes,zearalenona

Moniliformina,fumonicinas,fusarinas

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recomendacionessobreelcontenidomáximopermitidodeaflatoxinasenmaízparalaalimentaciónhumanaydeganado;estastoleranciasson:

• Alimentaciónhumana, animalesjóvenes,ganadolecheroodeusonodeterminado:20ug/kg

• Alimentacióndeanimalesrepro-ductores de ganado bovino yporcino;avesadultas:100ug/kg

• Alimentacióndecerdosenlaeta-pafinaldeengorda(45kgomás):200ug/kg

• Alimentaciónde ganado bovinoensuetapadeengorda:300ug/kg

• Maízconmásde300ug/kgdebedestruirse

InTERACCIOnESEnTREInSECTOSYHOnGOSEnELALMACénLos hongos generalmente acom-pañan o siguen después de la in-festacióndel granopor insectosdealmacén,debidoaqueéstospuedenincrementar la actividad del aguay la temperatura a niveles óptimosparaeldesarrollofúngico.Además,losinsectospuedenservirdetrans-porte internoyexternodeesporas.Lasucesiónde lascomunidadesdeinsectosenelecosistemadegranosalmacenados, no está estrictamentereguladaporelcontenidodehume-daddel grano, como sucede con elpatróndecolonizacióndeloshongos,sinoquedependedeltipodeinsecto:

RamónRodríguezRivera-FranciscoJ.HerreraRodríguez

siesparasitoide,depredador,plagaprimariaocarroñero.Loshongosre-presentanunbeneficionutritivomuyimportantepara los insectosquesealimentandedetritus,entrelosqueseencuentraunbuennúmerodeplagasde granos yproductos alimenticiosalmacenados. Losinsectosquesealimentandegranomohoso son capaces deme-tabolizarlosmetabolitostóxicosdeloshongos.Porejemplo,Carpophilus hemipterus (L.), que es una especiefungívora,noesafectadopor25ppmdeaflatoxinaB1,yesdiezvecesmaseficienteenmetabolizarlostricote-cenosproducidosporFusarium,queespeciesqueatacanelmaíz,peroquenosealimentandehongos.EspeciescomoTribolium confusumsongeneral-menteresistentesalasmicotoxinas,perotambiénsonmásselectivosensualimentación.

COnCLUSIónLosdañosypérdidasengranoalma-cenadocausadosporlainvasióndeinsectos y hongos sonmuy impor-tantesypuedenserresumidosdelasiguienteforma:

• Dañodirecto:consumodelgrano;contaminación;estructurasyreci-pientes.

• Daño indirecto: migración decalor y humedad en el almacén;distribucióndemicroorganismosentodoelvolumendegrano;dis-

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tribucióndeparásitosalhombreyanimalesdomésticos;resistenciadelconsumidor;hecesyfragmen-tosenproductosderivados.

• Uso de plaguicidas: costos; residuos.

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