SUCESIÓN SECUNDARIA Y ESTABLECIMIENTO DE ESPECIES ARBÓREAS NATIVAS PARA ... · 2013-05-22 ·...

SUCESIÓN SECUNDARIA Y ESTABLECIMIENTO DE ESPECIES ARBÓREAS NATIVAS PARA RESTAURACIÓN DE BOSQUE MESÓFILO DE MONTAÑA EN POTREROS ABANDONADOS DEL CENTRO DE VERACRUZ TESIS QUE PRESENTA MIGUEL ÁNGEL MUÑIZ CASTRO PARA OBTENER EL GRADO DE DOCTOR EN CIENCIAS ECOLOGÍA Y MANEJO DE RECURSOS NATURALES Xalapa, Veracruz, México 2008

3

RECONOCIMIENTOS

Al CONACyT por impulsar la ciencia en México y su apoyo con la beca 159002.

Al Instituto de Ecología A.C. por el posgrado y por la amistad de sus investigadores,

administrativos y estudiantes, y por la ayuda de sus recursos fiscales (IE 902-11).

A los amigos investigadores del INECOL: Guadalupe Williams, Carlos Montaña, Fabiola López,

Vinicio Sosa, SergioGuevara, Miguel Equihua, Javier Laborde, Carlos Fragoso, Robert Manson,

Jorge López-Portillo, Rogelio Macías, Francisco Lorea, Gonzálo Castillo, Carlos Durán, Claudia

Gallardo, Rosario Landgrave, a todos, por su ayuda, asesoría y apreciable amistad.

A los amigos investigadores externos: del CIEco-UNAM, Julieta Benítez y Miguel Martínez; de

la U. de Alcalá, José María Rey; de la U. V., Claudia Álvarez, Lázaro Sánchez y Rosa Amelia

Pedraza; de ECOSUR, Mario González, Neptalí Ramírez y Duncan Golicher; de la U. de

Guadalajara, Antonio Vázquez, Jacqueline Reynoso, Leticia Hernández, Raymundo Ramírez,

Sonia Navarro, Yalma Vargas, por su valiosa asesoría y entrañable amistad.

A la Comunidad Europea por el financiamiento del proyecto “Biodiversity, conservation and

sustainable use in fragmented forest landscapes” (BIOCORES) INCO IV Contrato No. ICA4-CT-

2001-10095.

A los propietarios de los sitios de estudio, Rogelio Macías, Roberto Ruiz, Pablo Valderrama, Lic.

Casazas, Eustaquio y municipio de Banderilla, por su interés en conservar y restaurar el bosque.

A Mariana, Ceci, Marichú, Jabicho, Ariadna, Jair, Toño, Alejandro, Alberto, Rodolfo, Olivia,

Ana, Dulce, Hugo, Vero, Carlos, Claudia, Paola, Ale, el Paisa, por su ayuda y buenos momentos.

A mi madre María de la Paz, a mi padre Juan Francisco, y a mis hermanos Juan, Rosy, Gabriel,

Angélica, Luis, David y Bety, por su amor, apoyo incondicional y esfuerzo.

A Kitzia, por su amor, cariño y apoyo para concluir esta tesis.

4

DEDICATORIA

A los amantes de la naturaleza,

a quien le gusta poner su granito de arena en este mundo para mantenerlo sano, bello, agradable y

digno de todo ser vivo,

a quien busca el bien sin mirar a quien,

a quien vive con y por la verdad,

a quien tiene fé en que este mundo todavía puede salvarse de la barbarie de ególatras,

a quien aprecia el canto libre de las aves,

a quien sabe disfrutar el sol tibio, el agua clara y fresca, el viento limpio, el verde y azul,

a quien crea vida con sus manos llenas de tierra,

a quien es sencillo, humilde y pacífico,

a la flora y fauna silvestres, que me llenan de vida y emociones,

a mi madre Maria de la Paz, a quien debo mucho más que la vida,

a mi padre Juan Francisco, a quien debo mucho más que la vida también,

al estudiante deseoso de explorar y conocer tanta maravilla de natura,

al maestro deseoso de enseñar esas maravillas,

al amigo y a la amiga, tesoros sagrados,

al bonito ser que hace trascender nuestras vidas,

en fin, a la vida...

6

ÍNDICE Aprobación final del documento de tesis de grado........................................................ 2

Reconocimientos............................................................................................................ 3

Dedicatoria..................................................................................................................... 4

Declaración.................................................................................................................... 5

Índice.............................................................................................................................. 6

Lista de figuras............................................................................................................... 10

Lista de tablas................................................................................................................. 14

Resumen…………………………………………………………………………......... 18

Capítulo 1: Introducción general 20

El bosque mesófilo de montaña. Concepto, características y estado de

conservación .................................................................................................................. 21

La restauración de bosque mesófilo de montaña a partir de potreros

abandonados .................................................................................................................. 22

Regeneración natural de bosque mesófilo de montaña, antecedentes y factores

limitantes........................................................................................................................ 23

Restauración activa de bosque mesófilo de montaña en potreros abandonados…........ 27

Objetivos generales e hipótesis...................................................................................... 31

Objetivos específicos..................................................................................................... 32

Estructura de la tesis...................................................................................................... 33

Literatura citada............................................................................................................. 35

Capítulo 2: Tree species functional traits and phytogeographical affinities along

secondary succession in a montane cloud forest region of Veracruz, Mexico 42

Abstract.......................................................................................................................... 43

Introduction.................................................................................................................... 44

Methods.......................................................................................................................... 47

Study area and sites.................................................................................................. 47

Field data.................................................................................................................. 48

Data analysis............................................................................................................ 49

Results............................................................................................................................ 52

Structural changes along the chronosequence.......................................................... 52

7

Species richness and diversity.................................................................................. 54

Tree species richness, functional groups, and phytogeographical affinity............... 56

Changes in species composition............................................................................... 58

Species successional positions and trajectories....................................................... 59

Discussion...................................................................................................................... 61

Structural changes along the chronosequence.......................................................... 61

Species richness and diversity................................................................................. 62

Tree species richness, functional groups, and phytogeographical affinity.............. 63

Changes in species composition............................................................................... 65

Species successional positions and trajectories....................................................... 66

Conclusions.................................................................................................................... 67

Acknowledgements........................................................................................................ 68

References..................................................................................................................... 69

Capítulo 3: Distance effect from cloud forest fragments on plant community

structure in abandoned pastures in Veracruz, Mexico 76

Abstract.......................................................................................................................... 77

Introduction.................................................................................................................... 77

Study area....................................................................................................................... 78

Study sites................................................................................................................ 78

Methods.......................................................................................................................... 78

Sampling design....................................................................................................... 78

Data analysis............................................................................................................. 79

Results............................................................................................................................ 79

Age and distance effects on vegetation structure..................................................... 79

Seed dispersal syndrome.......................................................................................... 80

Species richness........................................................................................................ 81

Discussion...................................................................................................................... 82

Age and distance effects on vegetation structure..................................................... 83

Seed dispersal syndrome.......................................................................................... 83

Species richness........................................................................................................ 84

Conclusions and implications for cloud forests restoration........................................... 84

8

Acknowledgements........................................................................................................ 84

Literature cited............................................................................................................... 84

Capítulo 4: Establecimiento de tres especies arbóreas fagáceas en potreros recién

abandonados y acahuales 87

Resumen......................................................................................................................... 88

Introducción................................................................................................................... 89

Métodos.......................................................................................................................... 92

Área y sitios de estudio............................................................................................. 92

Especies estudiadas.................................................................................................. 94

Diseño experimental................................................................................................. 94

Análisis estadísticos.................................................................................................. 96

Resultados...................................................................................................................... 97

Supervivencia de plántulas de especies fagáceas en dos etapas sucesionales.......... 97

Causas de mortalidad................................................................................................ 100

Crecimiento de plántulas.......................................................................................... 102

Variables ambientales............................................................................................... 107

Relación entre variables ambientales y variables de supervivencia y crecimiento.. 109

Discusión........................................................................................................................ 111

Efecto de la etapa sucesional en la supervivencia y crecimiento de plántulas de

especies fagáceas...................................................................................................... 111

Efecto de la distancia al bosque en la supervivencia y crecimiento........................ 115

Efecto de la especie en la supervivencia y crecimiento........................................... 116

Relación entre variables ambientales y variables de supervivencia y crecimiento.. 120

Conclusiones y recomendaciones.................................................................................. 121


Capítulo 5: Efecto del estrato herbáceo de potreros recién abandonados en el

establecimiento de especies arbóreas pioneras y tardías 135

Introducción................................................................................................................... 136

Métodos.......................................................................................................................... 138

Área y sitios de estudio............................................................................................. 138

Especies estudiadas.................................................................................................. 139

9

Diseño experimental................................................................................................. 139

Análisis estadísticos.................................................................................................. 140

Resultados...................................................................................................................... 141

Supervivencia........................................................................................................... 141

Causas de mortalidad................................................................................................ 144

Crecimiento.............................................................................................................. 146

Microclima y suelo.................................................................................................. 150

Discusión........................................................................................................................ 151

Efecto del estrato herbáceo en la supervivencia de especies pioneras y tardías...... 151

Efecto del estrato herbáceo en el crecimiento de especies pioneras y tardías.......... 153

Relación de variables ambientales y establecimiento de especies pioneras y

tardías....................................................................................................................... 155

Conclusiones e implicaciones........................................................................................ 155


Capítulo 6: Síntesis e implicaciones de la restauración pasiva y de la restauración

activa de bosque mesófilo de montaña 160

Restauración pasiva de bosque mesófilo de montaña en potreros abandonados........... 161

Restauración activa de bosque mesófilo de montaña en potreros abandonados............ 167


10

LISTA DE FIGURAS

Figura 2.1. Location of the 17 study sites in the tropical montane cloud forest region of central

Veracruz, Mexico. Triangles are abandoned pastures, and circles are old-growth forest fragments.

The dark grey area corresponds to the old-growth cloud forest in the study region.

48

Figura 2.2. Hierarchical set of models used to describe the successional trajectories along a

chronosequence (modified after Huisman et al. 1993). Model I, y = M*(1/ (1+ea)), describes a

constant trajectory with no trend over time; model II, M, y = M*(1/ (1+ea+bx)), indicates an

increasing or decreasing trend where the maximum is equal to the upper boundary M; model III, y

= M*(1/ (1+ea+bx)) *(1/ (1+ ec)), has an increasing or decreasing trend where the maximum is

below the upper boundary M; model IV, y = M*(1/ (1+ea+bx))*(1/ (1+ ec-bx)), increasing and

decreasing at the same rate, a symmetrical response curve; model V, y = M*(1/ (1+ea+bx))*(1/ (1+

ec+dx)), increasing and decreasing at different rates, a skewed response curve with no persistence;

model VI, y = M*(1/ (1+ea+bx))*(F+ (1/ (1+ ec+dx))), increasing and decreasing at different rates, a

skewed response curve with persistence. x = stand age, M = maximum value that can be attained, F

= constant to achieve a predicted "y" response asymptotic to old-growth forest values (MF); a, b, c,

d = parameters to be estimated.

50

Figura 2.3. Vegetation structure of a chronosequence of 15 abandoned pastures and two old-growth

cloud forests in central Veracruz, Mexico. Basal area, density, and mean height of a), d), g) trees >

5 cm dbh; b), e), h) shrubs, and c), f), i) vines were fitted to the hierarchical set of models presented

in Figure 2.2. R2 and P values correspond to the model with the best fit.

53

Figura 2.4. Successional trajectories of estimated species richness (S), and Shannon diversity (H’)

based on data gathered along a cloud forest chronosequence in central Veracruz, Mexico. Richness

and diversity were estimated after rarefaction using a standardized sample size of 37 individuals.

Data correspond to trees, shrubs, lianas and woody species pooled (trees + shrubs + lianas). Lines

are predicted values derived from the best fit model.

55

Figura 2.5. Relative change in species richness of tree species groups differing in a) seed dispersal

syndrome, b) shade tolerance, and c) phytogeographical affinity, and d) relative changes in the

basal area proportion of tree species of tropical and temperate origin. Data were gathered along a

cloud forest chronosequence in central Veracruz, Mexico. Proportional values were obtained by

57

11

fitting data to logarithmic regressions.

Figura 2.6. Frequency distribution of DBH classes for temperate (open dots) and tropical trees

(black dots) in stands with different elapsed time since abandonment along a cloud forest

chronosequence in central Veracruz, Mexico.

58

Figura 2.7. NMDS ordination of samples for three forest canopy components (C = Canopy, circles;

S = Subcanopy, squares; and U = Understory, triangles) from each of 13 abandoned pastures and

two old-growth cloud forest sites (B1 and B2) in central Veracruz, Mexico. Ordination was based

on presence-absence of tree species. The numbers correspond to the time of abandonment in years.

The longitude and orientation of the arrow shows the correlation of time of abandonment with Axis

1.

59

Figura 2.8. Successional trajectories derived from the six models used to explain the relationship

between Importance Value Index (IVI) of tree species and stand age along a cloud forest

chronosequence in central Veracruz, Mexico. Models are described in Figure 2. IVI values were

arcsine square root transformed.

60

Figura 3.1. Differences in the vegetation structure variables for trees ≥ 5 cm dbh along a

chronosequence of 15 abandoned pastures in central Veracruz, Mexico, at two distances from a

forest border: 0–10m (solid line) and 40–50m (dashed line). The lines are derived from the

minimal adequate model of ANCOVA; a quadratic term was used in the ANCOVA, when it is

significant the relationship is represented by a unimodal curve, when it is non-significant the

relationship is linear. Data from mature forest are shown for comparison (diamond). a) Basal area,

b) density, c) mean height and d) maximum height. Multiple R2 (m R2) is the variance explained by

the minimal adequate model, and distance effect R2 (d R2) is the variance explained by the effect of

the factor distance. NS = not significant (P > 0.05).

80

Figura 3.2. Differences in the vegetation structure variables for trees ≥ 5 cm dbh along a

chronosequence of 15 abandoned pastures in central Veracruz, Mexico, at two distances from a

forest border: 0–10 m (solid line) and 40–50 m (dashed line). The lines are derived from the


significant the relationship is represented by a unimodal curve, when it is not significant the

81

12

relationship is linear. Tree species are classified into three seed dispersal mechanisms: a), b) and c)

barochorous–synzoochorous, d), e) and f) endozoochorous, and g), h) and i) anemochorous. NS =

not significant (P > 0.05).

Figura 3.3. Distance to the forest border and age effects on tree species richness (S) along a

chronosequence of abandoned pastures in central Veracruz, Mexico. Data from mature forest are

shown for comparison (diamond). a), b), c) are total tree species; d), e), f) are primary tree species.

Distances are 0–10 m (solid line) and 40–50 m (dashed line). The lines are derived from the


significant the relationship is represented by a unimodal curve, when it is not significant the

relationship is linear. S was determined in 400 m2 for trees, 64 m2 for saplings and 16 m2 for

seedlings. NS = not significant (P > 0.05).

82

Figura 4.1. Curvas de supervivencia a 42 meses del transplante de plántulas de tres especies

fagáceas (F. grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis) en función de a) etapa sucesional (potrero y

acahual) y distancia al borde de bosque (2-14 m y 40-52 m), b) etapa sucesional y especie, y c)

distancia y especie. Las letras diferentes de las leyendas indican diferencias significativas (P <

0.05, prueba Kaplan-Meier).

98

Figura 4.2. Promedios (± error estándar) del porcentaje de supervivencia y mortalidad de plántulas

de tres especies fagáceas a los 42 meses de transplantadas en potreros abandonados y acahuales: a)

supervivencia en función de etapa sucesional y especie; b) mortalidad en función de etapa y

principales causas de mortalidad; c) mortalidad por putrefacción en función de etapa y especie; d)

mortalidad por tuzas, e) ratones y f) putrefacción en función de etapa y distancia al borde de

bosque. Letras diferentes significan diferencias significativas entre medias (P < 0.05, prueba de

Tukey HSD).

101

Figura 4.3. Promedios (± error estándar) de a), c), e) la Tasa Relativa de Crecimiento en altura

(TRCalt) y b), d), f) la Tasa Absoluta de Crecimento en altura (TACalt) de plántulas de tres

especies fagáceas en función de a), b) etapa sucesional (potrero y acahual) y distancia al borde de

bosque (2-14 m y 40-52 m), c), d) etapa sucesional y especie, y e), f) etapa sucesional, distancia al

borde y especie. Letras diferentes significan diferencias significativas entre medias (P < 0.05,

prueba de Tukey HSD).

103

13

Figura 4.4. Promedios (± error estándar) de a), c), e) la Tasa Relativa de Crecimiento en área basal

(TRCab) y b), d), f) la Tasa Absoluta de Crecimiento en diámetro basal (TACdb) de plántulas de

tres especies fagáceas en función de a), b) etapa sucesional (potrero y acahual) y distancia al borde

de bosque (2-14 m y 40-52 m), c), d) etapa sucesional y especie, y e), f) etapa sucesional, distancia

al borde y especie. Letras diferentes significan diferencias significativas entre medias (P < 0.05,


105

Figura 4.5. Promedios (± error estándar) del índice de esbeltez (proporción altura/diámetro del

tallo) de plántulas de tres especies fagáceas a los 42 meses despues del transplante en función de a)

etapa sucesional (potrero y acahual) y distancia al borde de bosque (2-14 m y 40-52 m) y b) etapa

sucesional y especie. Letras diferentes significan diferencias significativas entre medias (P < 0.05,


106

Figura 4.6. Escalamiento No Métrico Multidimensional (NMDS) de las relaciones a) entre las

variables ambientales y las parcelas de experimentación de seis sitios, a dos distancias al borde, y

b) entre las variables ambientales y las variables de supervivencia y crecimiento de tres especies

fagáceas. 1, 2 y 3 = potreros recién abandonados; 4, 5 y 6 = acahuales; A = distancia de 2-14 m del

borde, B = a 40-52 m del borde; PARsS = Radiación fotosintéticamente activa sobre el suelo,

PAR1m = PAR a 1m del suelo, TsS = Temperatura del aire sobre el suelo, T1m = Temperatura a 1

m del suelo, Ts5cm = Temperatura del suelo a 5 cm de profundidad, HsS = Humedad relativa sobre

el suelo, H1m = Humedad relativa a 1 m del suelo, Cob % = porcentaje de cobertura del dosel; C

total % = porcentaje de carbono total en el suelo, MO % = porcentaje de materia orgánica, K =

potasio intercambiable, Superv = supervivencia (%), TRCalt = Tasa Relativa de Crecimiento en

altura, TRCab = Tasa Relativa de Crecimiento en área basal, Fg = F. grandifolia, Qg = Q.

germana, Qx = Q. xalapensis.

110

Figura 5.1. Curvas de supervivencia de tres especies pioneras (H. donnell-smithii, T. micrantha y

M. coriacea) y tres tardías (F. grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis) en función del tratamiento

de remoción de pasto y del grupo sucesional de la especie. Letras diferentes indican diferencias

significativas (P < 0.05, prueba de Kaplan-Meier).

142

Figura 5.2. Promedios de supervivencia (± error estándar) de tres especies pioneras (H. donnell-

smithii, T. micrantha y M. coriacea) y tres tardías (F. grandifolia, Q. germana y Q.

144

14

xalapensis) a los 42 meses de transplantadas en funcion de a) tratamiento de remoción de pasto y

grupo sucesional y b) remoción de pasto y especie. Letras diferentes significan diferencias

significativas entre medias (P< 0.05, prueba de Tukey HSD).

Figura 5.3. Promedios de mortalidad (± error estándar) de plántulas de tres especies arbóreas

pioneras y tres tardías en función de a) grupo sucesional de la especie y las tres principales causas

de mortalidad y b) tratamiento de remoción de pasto y la causa de mortalidad. Letras diferentes

significan diferencias significativas entre medias (P < 0.05, prueba de Tukey HSD).

146

Figura 5.4. Promedios (± error estándar) de las Tasas Relativas y Absolutas de Crecimiento en

altura (TRCalt y TACalt) de tres especies pioneras (H. donnell-smithii, T. micrantha y M.

coriacea) y tres tardías (Q. xalapensis, Q. germana y F. grandifolia) en función de a), b)

tratamiento de remoción de pasto y grupo sucesional de la especie, y c), d) remoción de pasto y

especie. Letras diferentes significan diferencias significativas entre medias (P < 0.05, prueba de

Tukey HSD).

148

Figura 5.5. Promedios (± error estándar) de las Tasas Relativas y Absolutas de Crecimiento en área

basal y diámetro basal (TRCab y TACdb) de tres especies pioneras (H. donnell-smithii, T.

micrantha y M. coriacea) y tres tardías (Q. xalapensis, Q. germana y F. grandifolia) en función de

a), b) tratamiento de remoción de pasto y grupo sucesional de la especie, y c), d) remoción de pasto

y especie. Letras diferentes significan diferencias significativas entre medias (P < 0.05, prueba de

Tukey HSD).

149

Figura 5.6. Promedios (± el error estándar) del índice de esbeltez de plántulas de tres especies

pioneras (H. donnell-smithii, T. micrantha y M. coriacea) y tres tardías (Q. xalapensis, Q. germana

y F. grandifolia), en función de a) tratamiento de remoción de pasto y grupo sucesional de la

especie y b) remoción de pasto y especie. Letras diferentes significan diferencias significativas

entre medias (P < 0.05, prueba de Tukey HSD).

150

LISTA DE TABLAS

Tabla 2.1. Successional trajectory and position of tree species along a chronosequence of 15

abandoned pastures and two old-growth cloud forests in central Veracruz, Mexico. The Traits

column indicates seed dispersal strategy (a = anemochorous, e = endozoochorous, bs = baro-

74

15

synzoochorous; * other), shade tolerance (i = intolerant, m = intermediate, t = tolerant), and

phytogeographical affinity (tr = tropical, te = temperate).

Tabla 3.1. ANCOVA for structure variables of selected tree species ≥5 cm dbh along the

chronosequence of abandoned pastures in central Veracruz, Mexico. Results are for basal area,

density, mean height, and maximum height. R2 is the proportion of variance explained by each

source of variation. * = P < 0.05, ** = P < 0.01.

79

Apéndice 3.1. List of tree species ≥ 5 cm dbh found in the 15 abandoned pasture chronosequence

in central Veracruz, Mexico. Species were classified by main seed dispersal mechanism:

barochorous-synzoochorous (large seeds dispersed by gravity and/or animals), endozoochorous

(small seeds dispersed by animals), and anemochorous (wind).

86

Tabla 4.1. Análisis de Devianza del porcentaje de supervivencia de plántulas de tres especies

fagáceas (F. grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis) a los 42 meses del transplante, en función de

la etapa sucesional (potrero y acahual), de la distancia al borde del bosque (2-14 m y 40-52 m) y de

la especie.

99

Tabla 4.2.Valores promedio y error estándar (e.e.) de 24 mediciones mensuales de las variables de

microclima y de un muestreo de variables del suelo al inicio del experimento de establecimiento de

tres especies fagáceas en dos etapas sucesionales, calculados para cada uno de los niveles de a)

etapa sucesional (potrero y acahual), b) distancia al borde de bosque (2-14 m y 40-52 m), y c) la

interacción etapa sucesional x distancia al borde. PAR = Radiación fotosintéticamente activa.

Diferentes letras indican diferencias significativas entre medias (P < 0.05, prueba de Tukey HSD).

108

Apéndice 4.1. Análisis de Varianza de Medidas Repetidas (MANDEVA) del porcentaje de

mortalidad de plántulas de tres especies fagáceas (F. grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis) en

función de la etapa sucesional (potrero y acahual), de la distancia al borde del bosque (2-14 m y

40-52 m), de la especie y de las tres principales causas de mortalidad (herbivoría por tuzas, por

ratones, y putrefacción, como medidas repetidas).

131

Apéndice 4.2. Análisis de Devianza univariados de la proporción de mortalidad de plántulas

debida a tres causas (herbivoría por tuzas, ratones y por putrefacción) en función de la etapa

sucesional (potrero abandonado y acahual), de la distancia al borde del bosque (2-14 m y 40-52 m)

132

16

y de la especie (F. grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis).

Apéndice 4.3. Resumen del Análisis de Varianza de las tasas relativas y absolutas de crecimiento

en altura (TRCalt y TACalt), en área basal y diámetro basal (TRCab y TACdb) y del índice de

esbeltez (Esbfin) de plántulas de tres especies fagáceas a los 42 meses del transplante, en función

de la etapa sucesional (potrero y acahual), de la distancia al borde del bosque (2-14 m y 40-52 m),

y de la especie (F. grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis).

133

Apéndice 4.4. Resumen de los ANDEVA para evaluar el efecto de los factores etapa sucesional

(potrero y acahual) y distancia al borde del bosque (2-14 m y 40-52 m) sobre a) variables

microclimáticas (promedios de 24 mediciones mensuales), y b) variables del suelo al inicio del

experimento de establecimiento de tres especies fagáceas. HsS = Humedad relativa sobre el suelo,

H1m = Humedad relativa a un metro del suelo, TsS = Temperatura sobre el suelo, T1m =

Temperatura a un metro del suelo, TS5cm = Temperatura del suelo a 5 cm de profundidad, PARsS

= Radiación fotosintéticamente activa sobre el suelo, PAR1m = Radiación fotosintéticamente

activa a un metro del suelo, Cob% = porcentaje de cobertura arbórea, Agua% = contenido de agua,

MO = materia orgánica, C = carbono total, N = nitrógeno total, K = potasio intercambiable, Acidez

= acidez intercambiable. R2 = porcentaje de varianza explicado por factor, por la interacción de los

factores y por el error.

134

Tabla 5.1. Análisis de Devianza del porcentaje de supervivencia de plántulas de tres especies

pioneras y tres tardías a los 42 meses del transplante en potreros abandonados, en función de a)

tratamiento de remoción de pasto y grupo sucesional y b) remoción de pasto y especie. Resid. =

residual(es), Dev = devianza.

143

Tabla 5.2. Análisis de Varianza de Medidas Repetidas (MANDEVA) del porcentaje de mortalidad

de plántulas de tres especies pioneras y tres tardías en potreros abandonados, en función del

tratamiento de remoción de pasto, del grupo sucesional de la especie y de las tres principales

causas de mortalidad (herbivoría por tuzas, por ratones y putrefacción, como medidas repetidas).

145

Tabla 5.3. Análisis de Varianza de las Tasas Relativas y Absolutas de Crecimiento en altura

(TRCalt y TACalt), en área y diámetro basal (TRCab y TACdb), y del Índice de Esbeltez (Esbfin)

al final de 42 meses de crecimiento de tres especies pioneras y tres tardías en función de a) grupo

sucesional y tratamiento de remoción de pasto, y b) remoción de pasto y especie.

147

17

Tabla 5.4. a) Valores promedio y error estándar (e.e.) de variables de microclima de 24 mediciones

mensuales y variables del suelo al inicio del experimento de evaluación del efecto de la remoción

del pasto en el establecimiento de especies pioneras y tardías en potreros abandonados. b) Resumen

del ANDEVA de variables microclimáticas y del suelo en función del tratamiento de remoción de

pasto. PAR = Radiación fotosintéticamente activa. Diferentes letras indican diferencias

significativas entre medias (P< 0.05).

151

18

RESUMEN La conversión de bosques a potreros ha sido una de las principales causas de deforestación de los

bosques mesófilos de montaña. En las últimas décadas muchos potreros han sido abandonados

por diversos factores socioeconómicos, dando oportunidad a la recuperación del bosque, pero

este proceso en forma pasiva puede tomar hasta varios siglos en lograrse o nunca lograse. Los

objetivos de esta tesis fueron: 1) determinar en que grado la sucesión secundaria recupera la

estructura, riqueza, diversidad y composición de especies de los bosques maduros de referencia

en potreros abandonados; 2) determinar el efecto de la distancia al borde de un bosque maduro

en la recuperación del bosque en potreros; 3) evaluar experimentalmente durante 42 meses la

supervivencia y crecimiento de plántulas de tres especies arbóreas fagáceas tardías (Quercus

xalapensis, Q. germana y Fagus grandifolia) en dos etapas sucesionales (potreros recién

abandonados y acahuales de 9-17 años de abandono) y en dos distancias al borde de un bosque

(2-14 m y 40-52 m); y 4) determinar el efecto de la competencia del estrato herbáceo en el

establecimiento de tres especies arbóreas pioneras (H. donnell-smithii, T. micrantha y M. coriacea) y

las tres fagáceas tardías en potreros recién abandonados. Para determinar el grado y la tasa de recuperación pasiva del bosque se analizó la

vegetación leñosa en una cronosecuencia de 15 potreros con diferente edad de abandono (0.25-80

años) y dos bosques maduros en la zona central montañosa de Veracruz, en dos distancias al

borde de un bosque (0-10 m y 40-50 m). La recuperación a valores similares a los bosques

maduros fue relativamente rápida (5-50 años) para la densidad, área basal, altura, riqueza y

diversidad de especies leñosas, comparable a la tasa de recuperación en bosques tropicales

húmedos y lluviosos de tierras bajas, pero la biomasa a estas edades es todavía baja comparada a

la de los bosques maduros, debido a la menor densidad de madera de las especies pioneras con

respecto a las tardías. La composición de especies hasta los 35 años es diferente a la de los

bosques maduros. La rápida colonización inicial se caracterizó por una alta diversidad de

arbustos, lianas y árboles intolerantes a la sombra, principalmente de afinidad tropical y con

semillas pequeñas dispersadas por viento y animales. Especies de árboles parcialmente tolerantes

a la sombra y especies tolerantes, con afinidad al clima templado y con semillas grandes

dispersadas por gravedad y animales gradualmente sustituyeron en dominancia a las especies

pioneras tropicales. Sin embargo, la riqueza de especies tropicales continuó siendo mayor que la

de las especies templadas a lo largo de la cronosecuencia, debido a una gran diversidad de

19

especies tropicales que ocupan los estratos del sotobosque y el subdosel. En la distancia de 40-50

m al borde se registró una recuperación más lenta en riqueza, área basal y densidad de especies

primarias con respecto a la distancia de 0-10 m. La recuperación en especies secundarias fue

rápida y similar para ambas distancias.

Las tres especies fagáceas, que dominan el dosel del bosque en etapas intermedias y

tardías, no sólo fueron capaces de sobrevivir en las etapas tempranas de la sucesión en los

potreros recién abandonados, sino que pueden tasas de crecimiento relativo un 100% más en área

basal y un 20% más en altura en estos ambientes que en los acahuales. Pero los potreros recién

abandonados predisponen a una considerable mortalidad por herbivoría de roedores, por la cual

se tiene que pagar una parte del impuesto de tiempo en la sucesión. En los acahuales la

mortalidad por tuzas fue nula, pero la sombra del dosel y la humedad provocaron hasta un 34%

de mortalidad por putrefacción (damping off) en Q. xalapensis vs. un 7% en los potreros. El

tratamiento de remoción de pastos en los potrteros en general contribuyó a aumentar la

supervivencia de especies tardías y a aumentar el crecimiento de pioneras. El pasto aumentó la

mortalidad por putrefacción.

Se concluyó que existe la necesidad de intervención o restauración activa para acelerar el

proceso de recuperación, principalmente en distancias lejanas a las fuentes de propágulos y

cuando se trata de especies primarias tardías, limitadas por sus mecanismos de dispersión a corta

distancia y tasas de crecimiento lentas. Paradójicamente, la mejor condición para el crecimiento

de especies tardías puede estar en la etapa temprana de la sucesión. Es posible acelerar la

recuperación del bosque mesófilo de montaña en potreros abandonados introduciendo especies

tardías directamente, pero hay limitantes importantes como la herbivoría, compromisos entre el

tiempo, tipo de especies recuperadas e inversión económica en labores de mantenimiento. Ante la

disyuntiva de recuperar el bosque más lentamente a menor costo (restauración pasiva) o más

rápidamente a mayor costo (restauración activa), la mejor alternativa es una combinación de

ambos procesos: permitir la restauración pasiva en franjas de los potreros cercanas a los bordes

de fragmentos remanentes de bosque y aplicar la restauración activa en áreas alejadas de tales

fragmentos, principalmente en zonas donde la competencia herbácea o el deterioro del suelo

puedan arrestar la sucesión.

20

CAPÍTULO 1

Introducción general

21

CAPÍTULO 1: Introducción general

El bosque mesófilo de montaña. Concepto, características y estado de conservación

La definición de Bosque Mesófilo de Montaña (BMM) sensu Rzedowski (1978), ampliamente

usada en México, en general corresponde al término “Tropical Montane Cloud Forest”,

difundido a partir de Hamilton et al. (1995). Debido al amplio rango de condiciones donde se

distribuyen estos bosques y a la dificultad de encontrar consistencias florísticas y estructurales,

actualmente sigue siendo difícil llegar a una definición consensuada de lo que significa

exactamente el BMM. Hamilton et al (1995) y Hamilton (2001) han resumido sus principales

características: mayor capacidad de capturar agua de las nubes o niebla; suelo húmedo y con alto

contenido orgánico; una gran biomasa en forma de epífitas, reducida abundancia de trepadoras

leñosas y una alta biodiversidad local de hierbas, arbustos y epífitas, comparadas con el bosque

tropical de tierras bajas. Los BMM son ecosistemas forestales dominados por especies

latifoliadas que se caracterizan por establecerse principalmente en zonas con clima templado

húmedo ó subhúmedo, donde ocurre una frecuente y prolongada inmersión en la nubosidad

orográfica, generalmente en el cinturón altitudinal entre 1200-2500 (3,000) m s.n.m. (Stadtmüller

1987), aunque también se distribuyen en zonas con clima subtropical o tropical, en pequeñas

montañas costeras o isleñas, en altitudes desde los 300-600 m s.n.m. (Hamilton et al 1995). Estos

BMM son considerados globalmente como prioritarios en términos de conservación, por ser

centros de origen de una importante biodiversidad (Aldrich et al. 1997, Myers et al. 2000), por la

amplia gama de servicios ambientales que generan (Bruijnzeel 2000, Campos y Calvo 2000,

Manson 2004), por su fragilidad y alto grado de deforestación y fragmentación (Dodson y Gentry

1991, Henderson et al. 1991, Kappelle 1996, Challenger 1998, Ramírez-Marcial et al. 2001,

Cayuela et al. 2006). En México, estos bosques forman parte de la zona de transición entre la

Región Neotropical y la Región Neártica, en la que es común la coexistencia de elementos tanto

de origen templado como de origen tropical.

En México las principales causas de su estado crítico de conservación son: a) Una

extensión territorial natural muy reducida, ya que ocupan sólo 0.8 del territorio nacional (INEGI,

2008), a pesar de ello contienen el 10% de la flora vascular del país (Rzedowski 1996); b) una

22

amplia deforestación y conversión con fines agropecuarios (ganadería, cafetales, caña de azúcar,

milpas y otros cultivos) y de asentamientos humanos rurales y urbanos (Williams-Linera et al.

2002, Cayuela et al. 2006); y c) una extracción excesiva de ciertos productos forestales como son

leña, madera, carbón (Ramírez-Marcial et al. 2000, Haeckel 2006), orquídeas, bromelias

(Hagsater 1976, Nadkarni 1992), helechos (Bernabé et al. 1999), palmas y fauna.

La reastauración de bosque mesófilo de montaña a partir de potreros abandonados

La conversión a potreros (pastizales inducidos y cultivados para ganadería) es uno de los usos de

suelo que más han afectado a los bosques tropicales (Myers 1981, Anderson 1990, Hecht 1993,

Bubb et al. 2004) y México no es la excepción (Mendoza y Dirzo 1999, Hughes et al. 2000,

Muñoz-Villers y López-Blanco 2008). En la región ubicada al oeste de la Ciudad de Xalapa,

región central montañosa del Estado de Veracruz (vertiente oriental del Volcán Cofre de Perote),

México, en el año 1993 sólo quedaba un 10% del BMM original. Las tierras para pastoreo

ocupaban el 37% de la zona anteriormente cubierta por BMM, una extensión que duplicaba a las

ocupadas por cafetales (17%), por vegetación secundaria (17%) ó por asentamientos humanos

(18%) (Williams-Linera et al. 2002). Del año 1990 al 2003 la deforestación de bosque mesófilo

siguió siendo alta, con una tasa del 3.2% anual en la cuenca alta del Río Antigua (Muñoz-Villers

y López-Blanco 2008), cuenca que comprende en su parte norte la zona de estudio del presente

proyecto. De las 42,680 ha que el BMM ocupaba en esta región en 1990, 12,387 ha se

convirtieron a potreros y 7,559 ha a cultivos agrícolas. Esta región además de su vocación

cafetalera, se ha convertido en una importante zona productora de leche debido a su alta

disponibilidad de lluvias y/o neblinas durante 10 meses al año, que mantienen la producción de

pastos verdes durante todo el año.

Sin embargo, debido a diferentes factores económicos, sociales y políticos tales como la

reducción de productividad, los bajos precios en los mercados y la migración rural-urbana (Uhl

et al. 1988, Stonich y DeWalt 1996, Thomlinson et al. 1996, Guariguata y Ostertag 2001, Aide y

Grau 2004), el uso pecuario del suelo puede abandonarse. En la década de los 1970’s los precios

de la leche disminuyeron y algunos potreros fueron vendidos (Martinez 1993). La tasa de

recuperación de BMM a partir de potreros abandonados en la cuenca alta del Río Antigua de

23

1990 a 2003 fue apreciable (del uno por ciento anual), aunque en mucho menor grado que la

deforestación (Muñoz-Villers y López-Blanco 2007). El abandono de los potreros es una

oportunidad para la restauración del BMM con dos posibles variantes: una es por medio de la

regeneración natural (restauración pasiva), en la que simplemente se excluye el ganado, y la otra

es el uso de prácticas que aceleren dicho proceso, como la reintroducción artificial de plántulas y

brinzales (restauración activa) (Lamb et al. 1997, Aide et al. 2000, Holl et al. 2000).

Existe una amplia retroalimentación entre la restauración ecológica activa y el estudio de

la sucesión ecológica, como lo ha afirmado Bradshaw (1987): “Los principios de la restauración

de ecosistemas terrestres son los mismos que los de la sucesión ecológica”. La sucesión

ecológica es el cambio de especies y sustrato en el tiempo y la restauración es la manipulación

intencional de este cambio (Walker et al. 2007). En la presente disertación se investiga la

sucesión secundaria de potreros abandonados a bosque mesófilo (restauración pasiva) con el fin

de comprender algunos de sus patrones y procesos y poder así desarrollar los fundamentos para

una práctica efectiva de la restauración ecológica activa de este bosque, la cual también se aborda

en este trabajo en forma experimental como complemento al estudio descriptivo.

Regeneración natural del bosque mesófilo de montaña. Antecedentes y factores limitantes La regeneración natural o restauración pasiva de bosques tropicales aunque puede requerir

periodos de 20 a 80 años para recuperar cierta estructura, riqueza y funciones, puede necesitar

más de 100 años para recuperar una composición similar a la previa al disturbio, si es que se

logra (Saldarriaga et al. 1988, Aide et al. 2000, Denslow y Guzmán 2000, Rütger et al. en

prensa). La tasa de recuperación del bosque depende de muchos factores tales como la intensidad,

frecuencia y extensión del disturbio, así como una disponibilidad cercana de propágulos,

dispersores, herbívoros, y competencia interespecífica. En las partes altas de los bosques de

montaña la recuperación después de un disturbio severo es lenta debido a una lenta tasa de

crecimiento de algunas especies dominantes como son los encinos (Ewel 1980, Aide et al. 1996,

Kappelle et al. 1996). El BMM de la Sierra Madre Oriental de México florísticamente es muy especial debido a

que en esta zona convergen una variedad de especies de clima templado, muchas de ellas

24

caducifolias (cuya distribución abarca el este de Norteamérica incluso hasta Canadá), junto con

una gran riqueza de elementos perennifolios tropicales. Tal distribución sureña de elementos

norteamericanos además de estar influenciada por la conexión geográfica también esta

influenciada por las masas de aire frío (“nortes”) que al chocar con los vientos húmedos del

Golfo de México originan un clima frío semi-húmedo durante el invierno. Tales vientos no

impactan significativamente a los BMM de la vertiente del Pacífico, al oeste de México, donde la

riqueza de elementos caducifolios norteamericanos es menor. A pesar de ello, en esta región

pocos han sido los estudios específicos de sucesión secundaria, tanto en claros de bosque como

en campos agropecuarios abandonados, y de acuerdo a lo investigado ninguno hasta hoy ha sido

realizado en potreros abandonados. En los bancos de semillas de BMM del este de México,

Williams-Linera (1993) encontró especies de árboles que pueden ser beneficiadas por las

condiciones de claros o de sitios abiertos, tales como Carpinus caroliniana, Hedyosmum

mexicanum, Ilex sp., Liquidambar styraciflua y Turpinia insignis. Reyes y Breceda (1985) en una

cronosecuencia de 12 años de abandono de milpas en el noreste de México donde previamente se

había usado el sistema de “roza, tumba y quema” encontraron una rápida recuperación de la

estructura y composición florística del BMM debida a un alto reclutamiento de especies leñosas

por medios vegetativos (tocones y raíces), estrategia de regeneración ampliamente observada por

Sosa y Puig (1987) en las especies dominantes en el bosque cerrado (Liquidambar styraciflua,

Clethra pringlei y Eugenia capuli). Sin embargo, en otros lugares tropicales se ha observado que

la recuperación de bosques en potreros abandonados es más lenta que en campos agrícolas

abandonados debido a que en los potreros las fuentes de regeneración de bosque son muy escasas

(tocones y raíces vivas, semillas y plántulas), además de otros factores (Janzen 1988, Uhl et al.

1988, Nepstad et al. 1990, Holl 1999).

Por otro lado, Arriaga (2000) analizó la estructura y composición florística de claros de

BMM en la Reserva El Cielo, también en el noreste de México, y encontró que los árboles

estructuralmente dominantes de estos espacios son de especies de afinidad Neotropical (Eugenia

capuli, Ternstroemia sylvatica, Turpinia occidentalis, Meliosma oaxacana, Myrsine coriacea y

Podocarpus reichei) cuyas copas se ubican en el estrato del subdosel en los BMM maduros, con

excepción de Clethra pringlei y Nectandra sanguinea que son emergentes del dosel superior. En

cambio, la mayoría de especies dominantes del dosel son de afinidad Neártica. Parece ser que las

especies tropicales, a diferencia de las templadas, presentan una mayor capacidad de respuesta a

25

las eventuales caídas de árboles de dosel, ya que debido a su menor estacionalidad tienen

mayores oportunidades de colonizar un claro durante un lapso de tiempo mayor a lo largo del año

(Runkle 1989). Sin embargo, se ha observado que en claros pequeños (< 500 m2) la dominancia

en la regeneración depende de los árboles y arbustos que se encuentran, en el momento de la

apertura del dosel, en forma de plántulas y juveniles suprimidos. Este banco de plántulas

tolerantes a la sombra está compuesto por especies pertenecientes a géneros tales como Acer,

Fagus, Quercus y Carya (Sosa y Puig 1987, Canham 1989, Arriaga 2000). En contraste a lo

anterior, los claros más amplios son colonizados por especies intolerantes a la sombra

(demandantes de luz o heliófilas), las cuales generalmente tienen la estrategia de formar bancos

de semillas latentes en el suelo esperando una gran apertura del dosel para germinar.

En Latinoamérica, los potreros tropicales compuestos por pastos exóticos africanos

presentan serias barreras para el establecimiento de especies leñosas. Holl et al. (2000)

concluyeron que las barreras más importantes para la regeneración de un bosque montano

tropical en potreros de Costa Rica son la falta de dispersión de semillas de especies arbóreas y la

competencia de las plántulas con los densos pastos del potrero. Igualmente, Zimmerman et al.

(2000) encontraron que la escasa dispersión de semillas de árboles podría ser la principal barrera

para la regeneración del bosque. Otros autores han enfatizado que el número de semillas

dispersadas es inversamente proporcional a la distancia a la fuente de semillas: a perchas, a

bordes de bosque (Purata 1986, Nepstad et al. 1991, McClanahan y Wolfe 1993, Parrotta 1993,

Aide y Cavelier 1994), y a árboles aislados remanentes (Guevara et al. 1986, Janzen 1988a,

Guevara y Laborde 1993, Nepstad et al. 1996). Aunque la mayoría de especies de árboles

tropicales son dispersadas por animales (endozoócoras) (Howe y Smallwood 1982), la

colonización inicial de los pastizales está dominada por especies dispersadas por viento

(anemócoras) (Aide et al. 1996, Holl 1999, Cubiña y Aide 2001). En el trópico, la mayoría de las

especies anemócoras son herbáceas y arbustivas, generalmente de la familia Asteraceae, que

ocurren usualmente en áreas perturbadas y pueden no ser especies pioneras típicas de los claros

de bosques maduros. Sin embargo, una importante proporción de especies arbóreas del dosel y

zona emergente del BMM son dispersadas por viento (Liquidambar styraciflua, Ulmus mexicana,

Clethra mexicana, Ostrya virginiana, Carpinus caroliniana, Oreomunnea mexicana, Alnus spp.,

Heliocarpus spp., Leucaena diversifolia). Las especies anemócoras pueden ser menos efectivas

que las endozoócoras para atraer dispersores frugívoros, sin embargo pueden facilitar la

26

regeneración del bosque al funcionar como piedras de paso (“stepping stones”) para dispersores

(Guevara y Laborde 1993) al sombrear los pastos, al enriquecer los suelos y al crear un

microclima adecuado para el establecimiento de especies primarias (Guimares-Vieira et al. 1994,

Lamb et al. 1997, Toh et al. 1999, Posada et al. 2000). En bosques tropicales una gran parte de

especies arbóreas primarias tolerantes a la sombra producen semillas grandes dispersadas por

gravedad o por animales (barócoras o synzoócoras, sensu van der Pijl (1972)). En los BMM estas

especies pertenecen a familias tales como Fagaceae, Lauraceae, Magnoliaceae, Juglandaceae,

Sapotaceae, Podocarpaceae, Symplocaceae, y son las que tienen más dificultad para colonizar los

sitios abiertos de los pastizales, por lo tanto pueden ser muy tardías en la sucesión, y son éstas las

especies que requieren mayor atención si se quiere recuperar una composición similar a la del

bosque maduro en un tiempo más corto.

Otros factores limitantes de la regeneración de bosque en potreros son una alta

depredación de semillas (Wijdeven y Kuzee 2000), una baja tasa de germinación, falta de

nutrientes, alta intensidad de luz, estrés hídrico y herbivoría (Holl et al. 2000). Las pocas semillas

de especies arbóreas primarias que pueden llegar a los potreros abiertos son muy atractivas a los

depredadores, debido a su mayor tamaño y contenido de nutrientes (Garwood 1989, De Steven

1991, Hammond 1995). En los potreros se han encontrado altas densidades de hormigas, roedores

y lagomorfos que depredan o remueven semillas y/o plántulas (Nepstad et al. 1990, Holl y

Quiros-Nietzen 1999).

Los procesos de sucesión, en esencia, son similares para todos los bosques (Whitmore

1982), pero en los bosques tropicales la gran biodiversidad hace que en estos ecosistemas la

sucesión sea más compleja. Para comprender la dinámica de la sucesión secundaria ante tal

complejidad se requiere un análisis simplificado que puede ser logrado mediante la clasificación

de las especies en diferentes grupos funcionales. Pausas y Lavorel (2003) han sugerido usar un

rasgo funcional importante tal como la estrategia de dispersión (a nivel del paisaje) y la tolerancia

a la sombra (a nivel de comunidad local) para incluir los principales mecanismos (habilidad de

dispersión y de competitividad, respectivamente) que permiten a las especies persistir en

diferentes niveles de organización espacial y poder hacer así comparaciones globales. De acuerdo

a esta sugerencia, en el presente proyecto se analizan los procesos de sucesión secundaria de

potreros abandonados a bosque mesófilo de montaña clasificando las especies por su estrategia de

dispersión y su tolerancia a la sombra, como rasgos funcionales fundamentales, así como por su

27

origen fitogeográfico con el fin de esclarecer los patrones de sucesión específicos de tal

ecosistema.

Restauración activa del BMM en potreros abandonados Las lecciones del estudio de la sucesión sugieren que la restauración se debe enfocar a

mejorar o controlar la fertilidad y estabilidad del suelo, a mejorar el establecimiento de especies

deseables y a protegerlas de la herbivoría y competencia durante su desarrollo (del Moral et al.

2007). Otra lección general del estudio de la sucesión sugiere que para el cambio de especies (y

para la restauración), la facilitación es más importante en hábitats severos (p. ej. en sitios áridos)

y la competencia domina en hábitats mésicos, más fértiles o estables (p. ej. bosques húmedos de

montañas de origen volcánico, Callaway y Walker 1997). Gran parte de la zona ocupada por

BMM, en México y otros lugares neotropicales, se desarrolla en suelos volcánicos y en climas

templado-húmedos (ambientes mésicos) donde la fertilidad suele no ser un gran problema, pero

estas condiciones son propicias para una gran proliferación de formas de vida vegetales

(herbáceas, arbustos, trepadoras, árboles) que conducen a restricciones de competencia para el

establecimiento de plántulas de especies arbóreas forestales deseables.

Debido a la dificultad de dispersión de semillas de especies de bosque a los potreros

abandonados se espera que a mayor distancia del remanente de bosque mayor sea la lentitud de

recuperación del bosque, por lo que en tal caso se requiere una acción que ayude a acelerar el

proceso de sucesión si se quiere una restauración en un tiempo más corto, sobre todo en

distancias lejanas a los fragmentos de bosque maduro. En bosques tropicales, la regeneración

natural puede recuperar ciertas características estructurales y funcionales en periodos entre 20 y

80 años de sucesión secundaria a través de la colonización de especies de árboles pioneros

principalmente (Guariguata y Ostertag 2001). La reintroducción- de estos árboles puede romper

las dos barreras de la regeneración natural más importantes al funcionar como perchas que

facilitan la dispersión de semillas (Guevara y Laborde 1993, Toh et al. 1999) e inhibir el estrato

de pastos con la sombra de su copa y su hojarasca (Guevara et al. 1992). Estas especies pioneras

pueden generar un dosel que influya en el establecimiento de un amplio espectro de especies

tolerantes a la sombra que son las dominantes en etapas tardías de la sucesión, y que son las más

amenazadas por la deforestación ya que debido a un mayor tamaño y peso de semilla, una gran

28

proporción de estas especies tienen mayores dificultades para dispersarse y establecerse en áreas

abiertas y a ciertas distancias de los pocos remanentes donde aun persisten (Ortíz-Arrona 1999,

Holl 1999, Camacho-Cruz et al. 2000, Alvarez-Aquino et al. 2004, Ramírez-Bamonde et al. 2005)

y también debido a su lentitud de crecimiento y a mayor calidad de su madera estas especies son

más codiciadas por los taladores, comerciantes y usuarios. Sin embargo, si desde un inicio sólo

favorecemos la introducción de especies pioneras, éstas pueden crear una matriz de poca

diversidad que represente un “desierto de especies pioneras” que en ocasiones obstaculice

(arreste) temporalmente (30-70 años) la dispersión y polinización de especies de bosque maduro

(Martínez-Garza y Howe 2003). Los fragmentos de bosque maduro aislados de un bosque

continuo y embebidos en una matriz de especies pioneras pueden sufrir la extinción local de

muchas especies de animales y plantas en periodos de 20 a 100 años (Turner 1996).

En los claros de bosque existe un gradiente de intensidad y calidad de luz que va del

centro a sus bordes y que varía dependiendo de su tamaño, forma y posición. Este gradiente de

luz influye en forma similar en los bordes potrero-bosque, árboles aislados y en los sitios abiertos

del potrero que se encuentran a diferentes distancias de los lugares sombreados por cobertura

arbórea. De acuerdo a esto en climas cálidos se espera que el establecimiento (germinación y

supervivencia temprana) de especies tolerantes a la sombra, representativas del dosel superior y

del subdosel del BMM maduro, sea favorecido en los sitios de los potreros que están bajo la

influencia directa o cercana de la sombra, ya que ésta inhibe la competencia con especies

intolerantes de rápido crecimiento y evita el estrés por fotoinhibición que pudieran sufrir por

insolación directa en sus primeras etapas de desarrollo estas especies adaptadas a la sombra (Loik

y Holl 1999, Valladares et al. 2002). En cambio, los sitios alejados a cierta distancia de la sombra

presentan condiciones de luz favorables para el establecimiento de especies arbóreas y arbustivas

intolerantes a la sombra que funcionan como pioneras que posteriormente pueden facilitar el

reclutamiento de especies primarias tolerantes.

En los BMM la radiación solar directa y la temperatura del suelo y del aire son de menor

intensidad que en el bosque tropical de tierras bajas, debido a una mayor frecuencia de nubes y

niebla, a una mayor altitud sobre el nivel del mar y a una topografía montañosa que genera mayor

cantidad de cañadas sombreadas por las mismas montañas y crestas. Debido a esto se puede

esperar que estos factores ambientales ocasionen un menor estrés de temperatura y humedad para

el establecimiento y crecimiento de plántulas de especies tolerantes a la sombra en el potrero

29

abierto. Generalmente, las especies tolerantes a la sombra, que forman banco de plántulas en el

sotobosque, terminan su latencia y aumentan su velocidad de crecimiento cuando se abre un claro

en el dosel y reciben mayor radiación solar. Igualmente, algunas de estas especies pueden tener

una mayor tasa de crecimiento en las condiciones de mayor radiación del potrero abierto que bajo

el borde o el dosel del interior del bosque, aunque sus tasas de supervivencia pueden ser menores

debido a que las plántulas de algunas especies tardías (Magnolia dealbata, M. iltisiana,

Podocarpus matudae, Drymis granadensis) no toleran bien las condiciones de estrés de los sitios

abiertos (Ortíz-Arrona 1999, Camacho-Cruz et al. 2000, Pedraza y Williams-Linera 2003,

Ramírez-Bamonde et al. 2005).

Existen evidencias de que algunas de estas especies tardías de la sucesión sí se pueden

establecer en claros en condiciones de alta insolación, baja humedad y gran competencia

intraespecífica y además algunas son favorecidas en sus tasas de crecimiento y vigor, sobre todo

aquellas con una alta plasticidad fenotípica (Valladares et al. 2002, Martínez-Garza 2003, Curt et

al. 2005). El reporte del éxito de otras especies tardías en sitios abiertos perturbados se ha ido

incrementando (Montagnini et al. 1995, Everham et al. 1996, Hardwick et al. 1997, Loik y Holl

1999, Hooper et al. 2002, Martínez-Garza 2003).

Al igual que existen especies que no toleran bien los sitios abiertos, y especies que por el

contrario son favorecidas por la condición abierta, también se ha observado que a un gran número

de especies la condición intermedia es la que más le favorece en sus primeras etapas de

crecimiento. Ramírez-Marcial et al. (2005) en un experimento de vivero con 40 especies de las

montañas de Chiapas encontraron una tasa alta de supervivencia (> 90%) para todas,

independientemente del tipo de sombra o afinidad sucesional de la especie. También encontraron

que los mayores incrementos en altura y diámetro basal de los tallos ocurren en el tratamiento de

50% de sombra.

Ante todo este gradiente de diferentes respuestas de las especies tardías de la sucesión a

las condiciones abiertas de los potreros, es razonable considerar que ciertas especies se podrán

adaptar a su reintroducción en potreros recién abandonados con altos niveles de luz y otras

especies podrían responder mejor a su reintroducción en sitios con una vegetación secundaria con

cierto grado de desarrollo que les proporcione a las plántulas un ambiente de media sombra

adecuado. Estos dos esquemas de restauración de especies tardías en sitios perturbados los

podemos denominar como: 1) “plantación de inicio con especies tardías con buena plasticidad

30

fenotípica (tolerantes a ciertos niveles de luz y a la sombra)” a aquella en la que se introduzcan

especies que toleran los sitios abiertos y crecen mejor en ellos (potreros recién abandonados y

manejados con chapeos), y 2) “plantación de enriquecimiento con especies tardías con baja

plasticidad fenotípica (intolerantes a una alta insolación, tolerantes a la sombra)” a aquella en la

que se introduzcan especies que no toleran la condición abierta y que sobreviven y crecen mejor

bajo un ambiente de media sombra como el de los bosques secundarios jóvenes (acahuales).

En cuanto a la competencia con el pasto, en las regiones montañosas húmedas de México,

sobre todo en las partes bajas, se pueden encontrar dos tipos de pastizales: 1) potreros con densos

pastos exóticos africanos como el estrella africana (Cynodon plechtostachyus), zacate Kikuyo

(Pennisetum clandestinum), zacate Guinea (Panicum maximum), zacate gordura (Melinis

minutiflora), entre otros, que al tener alturas de 1 a 2.5 m ofrecen gran competencia para el

establecimiento de plántulas de otras especies; y 2) potreros con gramas bajas (especies de los

géneros Paspalum, Axonopus, Setaria, Panicum) que ofrecen una mucho menor competencia por

tener un estrato aéreo muy bajo (10-20 cm). La presencia de un estrato denso de pastos en los

potreros puede impedir la germinación de las semillas dispersadas y el establecimiento de

plántulas de árboles de bosque (González-Montagut, Sun y Dickinson 1996, Duncan y Duncan

2000, Holl et al. 2000, Posada et al. 2000). Guariguata et al. (1995) compararon la colonización

temprana por especies leñosas bajo el dosel de diferentes tipos de plantaciones, teniendo como

control un potrero abandonado dominado por pastos. En tal potrero, dichos autores no observaron

establecimiento de especies leñosas durante todo un año que duró el estudio. En cambio, sí

detectaron la invasión de especies arbóreas en las plantaciones con mayor densidad de cobertura

arbórea, la cual contribuía a adelgazar el estrato herbáceo al impedir la llegada de mayor cantidad

de luz solar directa al sotobosque.

Para poder determinar el esquema de restauración bajo el que se pueden incluir ciertas

especies, es necesario probar experimentalmente su establecimiento en condiciones de campo. Ya

que en tales condiciones se toman en cuenta, en forma integral, los múltiples factores que afectan

la supervivencia y crecimiento, factores con los que ultimadamente se enfrentarán dichas

especies y afectarán la restauración del bosque.

31

OBJETIVOS GENERALES E HIPÓTESIS El primer objetivo general de la tesis fue determinar los patrones de cambio que ocurren en la

sucesión secundaria del BMM en potreros abandonados, tanto en el tiempo como en el espacio,

con el fin de discernir en que grado la sucesión secundaria recupera la estructura, riqueza,

diversidad y composición florística de los bosques maduros de referencia, en otras palabras,

indagar que tan resiliente es el sistema. La hipótesis general a comprobar para este objetivo fue

que a mayor lapso de tiempo de abandono de los potreros y menor distancia al borde de bosque

maduro, mayor sería la similaridad con el bosque maduro en cuanto a estructura, riqueza y

composición florística. Ewel (1980) propuso que existe también un gradiente altitudinal en la tasa

de recuperación de los bosques en montañas tropicales, a mayor altitud la tasa de crecimiento de

los bosques y su resiliencia son más lentas. Por ello otra hipótesis planteada fue que el bosque

mesófilo de la parte altitudinal intermedia de la montaña podría tener una tasa de recuperación en

estructura más lenta que la del bosque tropical de tierras bajas pero más rápida que la del bosque

montano de partes altas.

El segundo objetivo general fue determinar experimentalmente las condiciones adecuadas

para el establecimiento de especies arbóreas nativas en dos diferentes etapas sucesionales

contrastantes de potreros abandonados: potrero recién abandonado (herbáceo) y potrero

abandonado con vegetación secundaria más desarrollada (acahual arbustivo-arbóreo). Una

hipótesis planteada fue que es posible acelerar el proceso de recuperación en composición

florística del BMM introduciendo plántulas de especies tardías directamente en etapas tempranas

de la sucesión, en potreros recién abandonados. La hipótesis a comprobar fue que algunas

especies tolerantes a las condiciones sombrías del bosque maduro, debido a su plasticidad

fenotípica, tambien pueden tolerar las condiciones abiertas de los potreros recién abandonados y

así poder tener un crecimiento más rápido en el potrero recién abandonado que en el acahual. Se

planteó otra hipótesis de que en competencia con los pastos la supervivencia puede ser mayor en

especies tardías que en pioneras, por su mayor tolerancia a la sombra, pero que el pasto puede

reducir el crecimiento de ambos grupos sucesionales.

32

OBJETIVOS ESPECÍFICOS 1. Evaluar los patrones que ocurren en la sucesión secundaria del BMM en potreros

abandonados del centro de Veracruz, en tres niveles: comunidad, grupos funcionales, y

especies. Esto con el fin de determinar si los procesos de sucesión secundaria son suficientes

para la recuperación del BMM en la región

1.1. Describir los cambios en la estructura de la vegetación (densidad, área basal, altura),

riqueza y diversidad de especies leñosas a lo largo de una cronosecuencia de potreros

abandonados.

1.2. Evaluar los patrones de cambio en riqueza de especies de acuerdo a tipos funcionales de

síndrome de dispersión y tolerancia a la sombra, así como por afinidad fitogeográfica.

1.3. Analizar los valores de importancia de las especies arbóreas a lo largo de la sucesión.

2. Analizar los efectos de la distancia al borde de remanentes de bosque en la recuperación de la

estructura, riqueza y composición florística del BMM en potreros abandonados.

2.1 Describir el efecto de la distancia en la recuperación de la estructura de la vegetación

leñosa.

2.2 Describir el efecto de la distancia en colonización por grupos funcionales de árboles

de acuerdo a su síndrome de dispersión.

2.3 Describir el efecto de la distancia sobre la recuperación de especies arbóreas

primarias.

3. Determinar experimentalmente las condiciones adecuadas para el establecimiento

(supervivencia y crecimiento de plántulas) de tres especies fagáceas típicas del dosel del

BMM maduro (Fagus grandifolia, Quercus germana y Quercus xalapensis) en dos diferentes

etapas sucesionales de potreros abandonados: potreros recién abandonados y potreros con 9-

17 años de abandono (acahuales).

3.1. Determinar el efecto de la etapa sucesional y distancia al borde de bosque en la

supervivencia y crecimiento de plántulas de tres especies arbóreas fagáceas.

3.2. Determinar el efecto de la distancia al borde de bosque y la especie en el establecimiento

de las tres especies en ambos ambientes sucesionales.

3.3. Evaluar las variables microclimáticas y del suelo que tienen mayor influencia en el

establecimiento de las tres especies.

33

4. Determinar experimentalmente el efecto del estrato herbáceo de pastos de potreros recién

abandonados sobre el establecimiento de tres especies tardías típicas del BMM maduro

(Fagus grandifolia, Quercus germana y Quercus xalapensis) y de tres especies pioneras

(Trema micrantha, Myrsine coriacea y Heliocarpus donnell-smithii).

ESTRUCTURA DE LA TESIS La tesis se compone de seis capítulos. En los capítulos 2 y 3 se exponen estudios descriptivos de

la regeneración natural del BMM en potreros abandonados y en los capítulos 4 y 5 se exponen

dos estudios experimentales sobre el establecimiento de plántulas de especies arbóreas nativas

para la restauración del BMM en potreros abandonados.

El Capítulo 1 es una introducción general de la tesis en la que se exponen los antecedentes,

el contexto de la investigación y los objetivos general y específicos.

En el Capítulo 2 se describen los cambios en estructura, riqueza, diversidad y valores de

importancia de especies leñosas a lo largo de una cronosecuencia de potreros abandonados. Se

analizan estas trayectorias mediante un conjunto jerárquico de modelos de regresión no lineales y

escalamiento no métrico multidimensional (NMDS). Las trayectorias en riqueza de especies

arbóreas se analizan por diferentes tipos funcionales de acuerdo a síndromes de dispersión y

tolerancia a la sombra, así como por afinidad fitogeográfica. Las preguntas planteadas en esta

sección fueron:

1. ¿Cuál es el tiempo necesario para la recuperación de los parámetros de referencia del

BMM maduro en cuanto a estructura, riqueza, diversidad y composición de especies

leñosas en los potreros abandonados?

2. ¿Cuáles son las trayectorias sucesionales en la estructura, riqueza, diversidad y

composición de especies de árboles que difieren en el síndrome de dispersión,

tolerancia a la sombra, y afinidad fitogeográfica a lo largo de un cronosecuencia de

potreros abandonados?

En el Capítulo 3 se analiza el efecto de la distancia al borde de remanentes de bosque

sobre la recuperación de la estructura de la vegetación, riqueza y composición florística del BMM

34

en potreros abandonados. Se realizó un Análisis de Covarianza para probar simultáneamente el

efecto de la distancia (variable categórica) y el tiempo de abandono (variable continua) sobre las

variables de respuesta (área basal, densidad, altura y riqueza de especies arbóreas). Se discute si

la restauración pasiva es suficiente o no para la recuperación del BMM y si es necesaria la

intervención de la restauración activa. La pregunta planteada fue:

3. ¿Cual es el efecto de la distancia en la recuperación de la estructura de la vegetación

leñosa, en colonización por grupos funcionales de árboles de acuerdo a su síndrome de

dispersión, y en la recuperación de especies arbóreas primarias?

En el Capítulo 4 se analiza experimentalmente el establecimiento de plántulas de tres

especies tardías (Fagaceae) en potreros abandonados. El experimento consistió en probar el

efecto de la etapa sucesional (potrero recién abandonado y acahual) y de la distancia al borde de

bosque (2-14 m y 40-52 m) sobre el establecimiento (supervivencia y crecimiento de plántulas)

de tres especies fagáceas (Fagus grandifolia, Quercus germana y Q. xalapensis) catalogadas

previamente como tardías de la sucesión y tolerantes a la sombra. Se realizaron Análisis de

Devianza y de Varianza para probar el efecto de los factores sobre variables de supervivencia y

crecimiento, así como de las causas de mortalidad. Se realizó un NMDS para determinar la

correlación entre variables microclimáticas y del suelo en la supervivencia y crecimiento de las

especies.Las preguntas planteadas fueron:

4. ¿Cuál es el efecto del habitat o etapa sucesional (potrero recién abandonado y acahual)

en la supervivencia y crecimiento de plántulas de especies fagáceas?

5. ¿La distancia al borde del bosque en potreros abandonados tiene efecto sobre la

supervivencia y crecimiento de plántulas de especies fagáceas?

6. ¿Existen diferencias entre especies fagáceas en la supervivencia y crecimiento de

plántulas entre etapas sucesionales y distancias al borde de bosque?

7. ¿Existen diferencias en microclima y suelo entre diferentes etapas sucesionales y

distancias al borde? ¿Si existen estas diferencias, éstas están relacionadas con la

supervivencia y crecimiento de plántulas de especies fagáceas?

En el Capítulo 5 se presenta un segundo experimento que consistió en probar el efecto de

la competencia con el estrato herbáceo sobre el establecimiento de tres especies pioneras (Trema

micrantha, Heliocarpus donnell-smithii y Myrsine coriacea) y de las tres especies fagáceas en

potreros recién abandonados. Se realizaron Análisis de Devianza y de Varianza para probar el

35

efecto de los factores sobre variables de supervivencia y crecimiento, así como de las causas de

mortalidad. La pregunta planteada fue:

8. ¿La remoción del estrato herbáceo en potreros recién abandonados tiene efecto sobre

la supervivencia y crecimiento de especies arbóreas pioneras y tardías?

En el Capítulo 6 se hace una síntesis general del proyecto, presentando las respuestas a las

principales preguntas y hallazgos más relevantes de la tesis. Se presenta una discusión general en

torno a los alcances de la restauración pasiva y las necesidades de la restauración activa. Se

discuten las implicaciones y aplicaciones de los resultados obtenidos en el manejo de la sucesión

secundaria en potreros abandonados de áreas de BMM y en la restauración activa y se hacen

recomendaciones y observaciones para futuras investigaciones al respecto.

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42

CAPÍTULO 2

Tree species functional traits and phytogeographical affinities along secondary succession in a tropical montane cloud forest region of

Veracruz, Mexico

Miguel Angel Muñiz-Castro

Guadalupe Williams-Linera

Miguel Martínez-Ramos

Enviado al Journal of Vegetation Science

43

CAPÍTULO 2

Tree species functional traits and phytogeographical affinities along secondary succession in a montane cloud

forest region of Veracruz, Mexico

Muñiz-Castro, Miguel Angel1; Williams-Linera, Guadalupe1 & Martínez-Ramos, Miguel2

1Departamento de Ecología Funcional,

Instituto de Ecología, A.C.

km 2.5 carretera antigua a Coatepec No. 351

Xalapa, Veracruz 91070, Mexico

2Centro de Investigaciones en Ecosistemas

Universidad Nacional Autónoma de México

Antigua Carretera a Pátzcuaro 8701

Morelia, Michoacán 58190, Mexico

Running title: Tree functional groups along a chronosequence

Nomenclature: Sosa & Gómez-Pompa (1994)

Abbreviations: ACE = abundance-based coverage estimator; IVI = importance value index;

NMDS = non-metric multidimensional scaling; TMCF = tropical montane cloud forest

Abstract

Question: What are the successional trajectories in structure, floristic composition and species

diversity of trees differing in dispersal syndrome, shade tolerance, and phytogeographical affinity

along a chronosequence of abandoned pastures?

44

Location: Tropical montane cloud forest region, Veracruz, Mexico.

Methods: We studied a successional chronosequence of 15 abandoned pastures (0.25 to 80-yr-

old) and two old-growth forests. Basal area, stem density, height of woody vegetation, and tree

species importance values were related to age in a hierarchical set of non-linear models.

Estimated tree species richness, categorized by functional traits and phytogeographical origin,

was fitted to non-linear regressions.

Results: Basal area, height, and stem density reached values similar to old-growth forest in

pastures abandoned for 50, 30, and 80 years, respectively, but biomass recovery will take longer

periods. Along the chronosequence, the proportion of anemochorous species declined (82% to

28%), endozoochorous remained constant (18-34%), and barochorous-synzoochorous species

increased (0 to 38%); shade intolerant species declined (100% to 4%), and intermediate and

shade tolerant species increased. Tropical species were the dominant taxa, but temperate tree

species became canopy dominants at mature stages. Non-metric multidimensional scaling

(NMDS) ordination and regression analysis detected three successional species groups: optimum

temporary, constant or optimum with persistence, and increased trajectories.

Conclusions: Recovery of forest vegetation structure is similar or longer to that of lowland

rainforests. Species richness grouped by functional group changed and displayed different

successional trajectories along the chronosequence: tropical species, wind-dispersed and shade

intolerant species are gradually displaced by temperate species that later became canopy

dominants, and by intermediate shade tolerant trees with diverse seed dispersal syndromes.

Key words: functional types; phytogeographical affinity; secondary succession; seed dispersal

syndrome; shade tolerance

Introduction

The conversion of forest to pasture has been one of the greatest threats to the Neotropical forests

in the past century (Myers 1981; Bubb et al. 2004). Over the last decades, however, large pasture

areas have been abandoned due to socio-economic causes that have resulted in rural-urban

migration within a region and migration to the developed countries (Stonich & DeWalt 1996;

Thomlinson et al. 1996; Guariguata & Ostertag 2001;Aide & Grau 2004). In the mountainous

45

region of Veracruz, Mexico, an increase in secondary forest cover has been also recorded

(Manson et al. unpubl.) such as has been described in some other Latin American regions.

Although reforestation is far less common than deforestation in tropical countries, forest recovery

is occurring in regions where marginal agricultural areas are being abandoned, such as the

mountains of Puerto Rico (Aide et al. 1996), Dominican Republic (e.g., Grau et al. 2004), Costa

Rica, Patagonia, northwestern Argentina and Honduras (Aide & Grau 2004). Long lasting

successional processes in forest ecosystems have been studied using chronosequence (space for

time) techniques (Drury & Nisbet 1973; Saldarriaga et al. 1988; Aide et al. 2000; Denslow &

Guzman 2000; Howard & Lee 2003). A chronosequence represents a series of fields abandoned

at different times within areas that are relatively homogeneous with respect to their geophysical

and biological characteristics. Although homogeneity is a strong assumption, and one that it has

not always been possible to assess carefully (Stevens & Walker 1970), the predictions of

chronosequence studies have been partially validated by studies that followed secondary

succession dynamics on permanent plots (Debussche et al. 1996, Foster & Tilman 2000). The

strength of such validation, however, varies widely depending on the community attributes being

analyzed (Chazdon et al. 2007). Based on chronosequences, some authors have estimated that

secondary succession in tropical forest may approach structural (e.g., basal area and canopy

height) and species richness values of old-growth forest in a few decades (< 50 yr), while species

composition will require longer time periods (Saldarriaga et. al. 1988; Aide et al. 2000; Denslow

& Guzmán 2000; Rütger et al. in press).

Mexican tropical montane forests have a mixture of tropical and temperate floristic

elements (Miranda & Sharp 1950; Graham 1973). The canopy of old-growth forests is dominated

by species of temperate phytogeographical affinity (e.g., Fagus grandifolia, Liquidambar

styraciflua, Quercus xalapensis and Q. germana), while subcanopy and understory tree and shrub

species are mainly of tropical affinity (e.g., Cinnamomum effusum, Oreopanax xalapensis,

Turpinia insignis, Palicourea padifolia, Eugenia xalapensis, Miconia glaberrima and Ocotea

psychotrioides). This coexistence of tropical and temperate species may confer particular

ecological interactions on the montane cloud forest and processes which have not received much

atention. The understanding of secondary succession dynamics of such a complex forest requires

a simplified analysis that can be achieved by putting the species into different plant functional

groups. Pausas & Lavorel (2003) suggested using a major functional trait axis, such as species

46

dispersal strategy (at the landscape level) and shade tolerance (at the local community level), to

include the main mechanisms (dispersal and competitive ability, respectively) that allow species

to persist at different levels of spatial organization, thus making it possible to do global

comparisons of plant traits. Following this approach, in the present study we analyze the

secondary successional patterns, using species dispersal strategy and shade tolerance as

functional traits. Additionally, we include in this analysis the phytogeographical affinity of the

species for to get a better understanding of this transitional tropical-temperate ecosystem.

Secondary forest succession in abandoned pastures is highly dependent on the dispersal

capacities of forest woody species. Commonly, small seeded species dispersed by wind

(anemochorous) start the woody colonization (Holl 1999; Aide et al. 1996) and once established

these colonizer plants function as bird perches that then contribute to the arrival of the small

seeds of animal-dispersed (endozoochorous) species (Guevara & Laborde 1993; Toh et al. 999).

Later, large seeds are transported by gravity or by forest mammals and large birds (barochorous-

synzoochorous; van der Pijl 1972). In several disturbed ecosystems, shade tolerance is a good

indicator of species’ competitive response and community level persistence (Smith & Huston

1989; Pausas & Lavorel 2003). In temperate mixed forests Howard & Lee (2003) found a

successional increase in the proportion of shade tolerant species from less than 5% (in secondary

forests after 23 years of succession) to 90% (in a 134-year-old forest), whereas the profile of

shade intolerant species changed in the opposite direction. Finally, as species composition is one

of the best descriptors of the advance of forest succession, the analysis of the successional change

in species composition for different forest components (e.g., understory and subcanopy versus

upper canopy) may give insights about the successional processes that structure the community.

For example, Peña-Claros (2003), using chronosequence and correspondence analysis, validated

the prediction that the composition of the forest understory at early successional stages includes

the species pool which will constitute the forest canopy at later successional stages. Additionally,

the species position throughout the process of succession can be weighted with species presence-

absence or abundance data to gain a better understanding of community species roles in

succession (Huisman et al. 1993; Peña-Claros 2003).

In this study we evaluated the patterns and processes that influence the secondary

succession of the tropical montane cloud forest (TMCF) in abandoned pastures in Central

Veracruz, Mexico at three analytical levels: community, functional, and species. The objectives

47

were to 1) describe the changes in vegetation structure, richness and diversity of woody species

along a chronosequence of abandoned sites, 2) test whether species richness follows different

patterns along the succession according to functional type of dispersal syndrome, shade tolerance

and phytogeographical affinity, and 3) analyze individual tree species trajectories along a

successional chronosequence.

Methods

Study area and sites

The study area is located on the eastern slopes of the Sierra Madre Oriental, west of Xalapa,

Veracruz, Mexico (19º28.87' -19°35.00' N and 96º55.00'-97º00.12' W; 1300 - 1580 m asl; Fig. 1).

The climate is humid and mild with three well defined seasons: the relatively moist cool season

from November to March, a warm, dry season during April and May, and a warm, wet season

from June to October. Mean annual precipitation is 1500-1650 mm and the mean annual

temperature is 14 – 16 oC. The soil is humic-andosol (Williams-Linera 2002). We selected 15

abandoned pastures (time since abandonment: 0.25, 0.75, 1.5, 2.5, 5, 5.5, 8, 9, 12, 14, 15, 17, 23,

35 and 80 y old) and two old-growth forest fragments (25 and 98 ha), to represent a successional

chronosequence (Fig. 1). Several criteria were used for site selection. First, the abandoned sites.

had to be adjacent to a fragment of TMCF in order to minimize lack of propagule sources.

Second, each site should had a minimal area of 1 ha, with a linear border of at least 100 m

contiguous to a forest fragment. Field size and shape were different but all sampling plots were

located at least 50m away from any other forest remnant. Third, sites had to be located in an

altitudinal range between 1300-1600 m separated by no more than 10 km from each other. Fourth,

the sites should have a similar land use history (cattle raising), a slope between 0-30° and the

same soil type (humic andosol).

48

Figure 1. Location of the 17 study sites in the tropical montane cloud forest region of central Veracruz,

Mexico. Triangles are abandoned pastures, and circles are old-growth forest fragments. The dark grey

area corresponds to the old-growth cloud forest in the study region.

Field data

In each old-field two 100 x 10 m parallel transects were set up at 0 – 10 m and 40 – 50 m from

the border of the old-growth forest remnants. We did not avoid the edge effect, and recognize that

the regeneration rate is higher close to the border than it is away from it. Four 10 x 10 m plots

were randomly located in each transect to sample trees > 5 cm DBH (stem diameter at 1.3 m). At

49

the center of each 10 x 10 m plot, there was one 4 x 4 m plot to sample woody plants < 5 cm

DBH and > 1.3 m height (tree juveniles, shrubs and vines, including lianas and vines), and one 2

x 2 m plot for tree seedlings < 1.3 m height. We measured DBH and tree height, and counted the

number of individuals per species in the 10 x 10 m and 4 x 4 m plots. In the 2 x 2 m plots, the

number of individuals and basal stem diameter of tree species were measured. In addition,

vegetation structure and species richness for two nearby old-growth forest fragments were

included; for these, the data were obtained as for the old-fields, but at least 30 m away from any

edge. All plant species present in the plots were identified, and herbarium specimens were

collected and deposited in the XAL herbarium at the Instituto de Ecología, A.C.

Data analyses

The response variables were basal area (m2 ha-1) and density (stems ha-1) for three vertical forest

components: trees > 5 cm DBH (canopy), woody plants < 5 cm DBH (subcanopy) and tree

seedlings < 1.3 cm height (understory). Also, the mean and maximum height of the canopy trees

were included. The structural importance of each tree species was expressed as an importance

value index (IVI = (relative frequency + relative basal area dominance + relative density)/3;

Curtis & McIntosh 1951). The species IVI data of the three forest components were pooled to

produce a single species IVI at the stand level, but only species with five or more individuals

were included. Prior to statistical analysis, IVI data were arcsine transformed to achieve

homocedasticity. Species richness was estimated by the nonparametric abundance-based

coverage estimator (ACE), diversity was estimated using the Shannon diversity index (Magurran

2004). Species were classified into functional groups related to their seed dispersal syndrome

(anemochorous, endozoochorous and barochorous-synzoochorous) following criteria given by

van der Pijl (1972), shade tolerance (intolerant, intermediate and tolerant; Howard & Lee 2003),

and phytogeographical affinity (temperate or tropical) according to Miranda & Sharp (1950) and

Graham (1973).

Community structure, richness, diversity, and species importance value

To characterize successional trajectories on vegetation structure, richness, diversity and species

importance values, a hierarchical set of non-linear regression models proposed by Huisman et al.

50

(1993) was used to obtain the best description of the changes observed along the chronosequence,

using the number of years since abandonment as the independent variable (Fig. 2).

Figure 2. Hierarchical set of models used to describe the successional trajectories along a chronosequence

(modified after Huisman et al. 1993). Model I, y = M*(1/ (1+ea)), describes a constant trajectory with no

trend over time; model II, M, y = M*(1/ (1+ea+bx)), indicates an increasing or decreasing trend where the

maximum is equal to the upper boundary M; model III, y = M*(1/ (1+ea+bx)) *(1/ (1+ ec)), has an

increasing or decreasing trend where the maximum is below the upper boundary M; model IV, y = M*(1/

(1+ea+bx))*(1/ (1+ ec-bx)), increasing and decreasing at the same rate, a symmetrical response curve; model

V, y = M*(1/ (1+ea+bx))*(1/ (1+ ec+dx)), increasing and decreasing at different rates, a skewed response

curve with no persistence; model VI, y = M*(1/ (1+ea+bx))*(F+ (1/ (1+ ec+dx))), increasing and decreasing

at different rates, a skewed response curve with persistence. x = stand age, M = maximum value that can

be attained, F = constant to achieve a predicted "y" response asymptotic to old-growth forest values (MF);

a, b, c, d = parameters to be estimated.

The first five models (I-V) are that proposed by Huisman et al. (1993) and Model VI was

created and added by the authors to the regression models set to describe a unimodal trajectory in

which an increase occurs followed by an asymptotic decline to the old-growth forest value. These

models are applicable to positive, absolute or relative data with an upper boundary. Logically,

data for forest structure and richness do not have an upper limit, therefore the upper boundary

was assumed to be the maximum value reached by any given response variable along the

0

0.2

0.4

0.6

0.8

1

0 20 40 60 80 100 120

Stand age (yr)

Res

pons

e va

riabl

e

IIIIIIIVVVI

ModelsM

MF

51

chronosequence. Data were fitted to models of increasing complexity and the simplest, most

parsimonious, model that significantly explained the greatest amount of observed variation was

chosen (Huisman et al. 1993; Peña-Claros 2003). In all fitted cases, the age of old-growth forest

sites was assumed to be 100 years since no significant differences in R2 or the type of model were

found when forest age was set at 100, 200 or more years.

To compare species richness and the diversity of trees among the canopy, subcanopy, and

understory forest components and along the chronosequence, we rarefied the samples down to a

common abundance level (37 individuals). EstimateS version 7.5.0 was used to compute sample-

based rarefaction curves with the Mao Tau expected richness function (Colwell 2005). To

describe the patterns of change in richness and diversity over time, data for the three forest

components were fitted to the set of hierarchical models described above.

Functional and phytogeographical groups

To estimate the species richness for trees > 5 cm DBH categorized by functional traits and

phytogeographical affinity at each site, we used the program EstimateS version 7.5.0 (Colwell

2005). The non-parametric estimator of species richness used was an abundance-based coverage

estimator (ACE). This was chosen because it best satisfied the requirements for a species-

richness estimator at our sites: the same species may occur in early successional sites with one

individual and become abundant in sites at later successional stages (Chazdon et al. 1998;

Colwell 2005). Species richness classified by dispersal syndrome was analyzed only for plots

sampled 40 – 50 m away from the border of the field to avoid edge effects (Capítulo 3).

Estimated richness was converted into a proportion or relative value with respect to total tree

species richness. Changes in the proportion of estimated richness represented by each functional

group along the chronosequence were analyzed using regression analyses, after logarithmic

transformation of the x-values (age).

Tree species composition, forest components and successional age

To test whether tree species composition in the understory and subcanopy in the successional

sites resembled the species composition of the old-growth forest canopy, ordination by

52

Nonmetric Multidimensional Analysis (NMDS) was used. NMDS is an iterative search for the

best positions of n entities on k dimensions (axes) that minimizes the stress of the k-dimensional

configuration. NMDS compares the stress obtained using the data set with the stress obtained

from randomized data. Stress is an inverse measure of fit to the data. If stress is significantly

reduced and if it stabilized at a level lower than 10 it means a good ordination with no real risk of

drawing false inferences. A first matrix of 54 species and 44 samples was built by recording the

presence-absence of each species with > 5 individuals in each combination of stand age (13

secondary sites and two mature forests) and three forest components (canopy, subcanopy and

understory). A second matrix included four categorical variables: stand successional age and

presence-absence of species in the canopy, subcanopy and understory. Matrices were analyzed

using NMDS in the PC-ORD 4 package (McCune & Grace 2002). The analysis was carried out

using the autopilot mode, slow and thorough, Sørensen distance measurements, 40 runs with real

data, and 400 iterations.

Species successional trajectories were obtained by fitting IVIs to the hierarchical set of

non-linear models. Those trajectories were related to their successional position given by the first

axis scores of the NMDS (which were significantly correlated with stand age) using a one-way

ANOVA. Statistical analyses were carried out with the package S-PLUS 4.6 professional 2000,

MathSoft, Inc. (Crawley 2002)

Results

Structural changes along the chronosequence

The change in the basal area of trees > 5 cm DBH along the chronosequence was best described

by Model III (R2 = 0.93, F = 95.2, P < 0.001), which predicts an asymptotic sigmoid-like

temporal increase in basal area to values similar to that of the old-growth forest (45.8 m2 ha-1) 50

years after site abandonment (Fig. 3 a). In contrast, the successional change in the density of trees

> 5 cm DBH was best explained by Model V (R2 = 0.78, F = 15, P < 0.001) which showed a

maximum value (1693 trees ha-1) 35 years after abandonment and then, in the 80-yr-old

secondary forest, decreased to a value near to those of the old-growth forest sites (Fig. 3 d).

53

Figure 3. Vegetation structure of a chronosequence of 15 abandoned pastures and two old-growth cloud

forests in central Veracruz, Mexico. Basal area, density, and mean height of a), d), g) trees > 5 cm dbh; b),

e), h) shrubs, and c), f), i) vines were fitted to the hierarchical set of models presented in Figure 2. R2 and

P values correspond to the model with the best fit.

Although the basal area of seedlings increased significantly with successional time (Model III, R2

= 0.38, F = 4.3, P = 0.035) it did not reach old-growth forest values (0.61 m2 ha-1), even at the

older, 80-yr-old secondary forest (0.41 m2 ha-1). Seedling density did not change significantly

along the chronosequence.

The basal area of saplings, shrubs and vines was best fitted to Model VI with an early

peak (5.9 m2 ha-1, 3.3 m2 ha-1 and 0.33 m2 ha-1) during the first eight years of site abandonment

)D

ensi

ty (s

tem

s 10

3 ha

-1)

Trees > 5 cm dbh

0

20

40

60

80

0 20 40 60 80 100

Shrubs

0

1

2

3

4

5

0 20 40 60 80 100

Vines

0

0.1

0.2

0.3

0.4

0 20 40 60 80 100

0

20

40

60

0 20 40 60 80 1000

3

6

9

12

15

0 20 40 60 80 100

0

1

2

0 20 40 60 80 100

0

6

12

18

0 20 40 60 80 100Stand age (yr)

0

1

2

3

4

0 20 40 60 80 100Stand age (yr)

0

1

2

3

4

5

0 20 40 60 80 100Stand age (yr)

a) b)

e)

g) h) i)

Model IIIR 2 = 0.93P < 0.001

Model IIIR 2 = 0.56P = 0.005

Model IIIR 2 = 0.69P < 0.001

Model IIIR 2 = 0.87P < 0.001

Model VIR 2 = 0.70P = 0.002

Model VIR 2 = 0.94P < 0.001

Model VR 2 = 0.78P < 0.001

Model VIR 2 = 0.54P = 0.021

Model VI R 2 = 0.48P = 0.032

d) f)

c)M

ean

heig

ht (m

Bas

al a

rea

(m2 h

a-1)

54

and then a decrease with increasing fallow age (R2 = 0.90, F = 36.3, P < 0.001; R

2 = 0.48, F =

4.0, P = 0.032; and R2 = 0.54, F = 4.8, P = 0.021, respectively; Figs. 3 b, 3 c). Also, successional

changes in the density of saplings, shrubs and vines were best explained by Model VI (R2 = 0.57,

F = 5.2, P < 0.015; R2 = 0.94, F = 68.2, P < 0.001 and R

2 = 0.70, F = 9.3, P = 0.002,

respectively) with a peak at 5.5 (29,380 stems ha-1), 2 (57,796 stems ha-1), and 5 years (12,253

stems ha-1) after abandonment, respectively, and then a sharp decline to values similar to those of

the old-growth forest sites at 8- to 12-yr-old secondary forests (Figs. 3 e, 3 f).

The best fit for mean and maximum tree canopy height was obtained with Model III. The

model predicts that trees > 5 cm DBH could reach a mean height (12.64 m) similar to that of the

old-growth forest after 30 years of abandonment (R2 = 0.63, F = 11.2, P = 0.001, Fig. 3 g) . For

saplings (mean height in old-growth forest sites = 3.1 m), shrubs (2.4 m), and vines (2.5 m) such

a convergence may occur more quickly, after 5 – 8 years of succession (Figs. 3 h, 3 i ). Maximum

tree height reached a value similar to that of old-growth forest (28.5 m) at 50 years for trees > 5

cm DBH (R2=0.91, F = 74.8, P <0.001), and at 5 – 9 years for saplings (7.4 m), shrubs (6.1 m),

and lianas (10.2 m).

Species richness and diversity

A total of 176 species was recorded for all the study sites, including the two mature forests. There

were 81 tree species of different sizes. There were 58 species of trees > 5 cm DBH, 68 species at

the sapling stage, and 56 species at the seedling stage. The other 49 species were shrubs and 46

species were vines. For canopy trees, the rarefied species richness followed Model III (R2 = 0.77,

F = 21.3, P <0.001) with a rapid, early increase in succession and an asymptotic value similar to

that of the old-growth forest (10.1 species/37 individuals) in stands 5.5 years after abandonment

(Fig. 4).

55

Figure 4. Successional trajectories of estimated species richness (S), and Shannon diversity (H’) based on

data gathered along a cloud forest chronosequence in central Veracruz, Mexico. Richness and diversity

were estimated after rarefaction using a standardized sample size of 37 individuals. Data correspond to

trees, shrubs lianas and woody species pooled (trees + shrubs + lianas). Lines are predicted values derived

from the best fit model.

0

5

10

15

20

25

0 20 40 60 80 100Stand age (yr)

Woo

dy s

peci

es S

Species richness

0

5

10

15

20

25

Tree

spe

cies

S

0

5

10

15

20

25

Shr

ub s

peci

es S

0

5

10

15

20

25

Lian

a sp

ecie

s S

0

1

2

3

4

0 20 40 60 80 100Stand age (yr)

Woo

dy s

peci

es H

'

Species diversity

0

1

2

3

4

Tree

spe

cies

H'

0

1

2

3

4

Shr

ub s

peci

es H

'

0

1

2

3

4

Lian

a sp

ecie

s H

'

Model IIIR2 = 0.77, P <0.001

Model VIR2 = 0.59, P =0.007

Model VR2 = 0.83, P <0.001

Model VIR2 = 0.60, P =0.005

Model VR2 = 0.73, P <0.001

Model VIR2 = 0.47, P =0.038

Model VR2 = 0.48, P =0.032

Model IIIR2 = 0.88, P <0.001

56

An almost identical trend was observed for the species richness of saplings which followed

Model III (R2 = 0.50, F = 5.9, P =0.016; 10.7 species/37 individuals). In contrast, there was no

significant change in seedling species richness across the chronosequence, and the values for

secondary forests were similar to those of the old-growth forests (9.1 species/37 individuals).

Shrub, liana and woody species richness followed an early unimodal curve (increase and decrease)

fitting models V and VI.

The Shannon diversity index (H´) for trees with DAP > 5 cm increased rapidly in the

younger sites, reaching an asymptotic value at five-year-old secondary forests (Model III, R2 =

0.84, F = 37.7, P < 0.001; Fig. 4). The diversity of saplings and seedlings, however, showed no

change with fallow age and after one year of abandonment the diversity of sites is similar to those

of the old-growth forests (average 1.8). Diversity of shrub, liana and woody species showed an

early increase and decrease before reach mature forest values (fit models V and VI).

Tree species richness, functional groups, and phytogeographical affinity

Logarithmic regressions indicated significant changes along the chronosequence for the

proportion of anemochorous (R2 = 0.34, F = 5.7, P = 0.035) and barochorous-synzoochorous (R2

= 0.68, F = 23.4, P < 0.001) species groups (Fig. 5). In general, the proportion of anemochorous

species declined from 82% to 28% along the chronosequence whereas barochorous-

synzoochorous increased from 0% to 38%. There was no significant change in endozoochorous

species along the chronosequence (18% at the beginning, and 34% at the end).

The proportion of shade intolerant, intermediate shade tolerant, and shade tolerant species

changed significantly along the succession. At the beginning of the chronosequence, 100% of the

species were shade intolerant and this percentage diminished significantly with increasing fallow

age (R2 = 0.80, F = 47.5, P < 0.001). Intermediate and shade tolerant species represented 0% of

total species in the younger sites and both increased significantly towards older forest sites (53%

intermediate: R2 = 0.42, F = 8.7, P = 0.012; 43% shade tolerant: R2 = 0.52, F = 12.8, P = 0.004;

Fig. 5). Along the chronosequence the percentage of species of tropical affinity declined from

91% to 59% whereas species of temperate affinity increased from 9% to 41% (R2 = 0.33, F = 6.0,

P = 0.031). In contrast, tropical species dominated with 100% of the tree community basal area at

57

the earliest successional sites and diminished to just 16% in late stages, whereas temperate

species followed the opposite trend, changing from 0% to 84% (R2 = 0.50, F = 12.0, P = 0.005).

0

0.2

0.4

0.6

0.8

1

0 20 40 60 80 100

Tree

rich

ness

pro

porti

on AnemochorousEndozoochorousBarochorous-synzoochorous

0

0.2

0.4

0.6

0.8

1

0 20 40 60 80 100

Tree

rich

ness

pro

porti

on IntolerantIntermediateTolerant

0

0.2

0.4

0.6

0.8

1

0 20 40 60 80 100Stand age (yr)

Tree

rich

ness

pro

porti

on TropicalTemperate

0

0.2

0.4

0.6

0.8

1

0 20 40 60 80 100Stand age (yr)

Basa

l are

a pr

opor

tion Tropical

Temperate

d)c)

b)a)

Figure 5. Relative change in species richness of tree species groups differing in a) seed dispersal syndrome,

b) shade tolerance, and c) phytogeographic affinity, and d) relative changes in the basal area proportion of

tree species of tropical and temperate origin. Data were gathered along a cloud forest chronosequence in

central Veracruz, Mexico. Proportional values were obtained by fitting data to logarithmic regressions.

The frequency distribution of DBH categories showed an early dominance of tropical tree

species but a gradual increase in diameter of temperate species as the time since site

abandonment increased (Fig. 6).

58

Freq

uenc

y

0

0.2

0.4

0.6

8 16 32 64 1280

0.2

0.4

0.6

8 16 32 64 128

TemperateTropical

0

0.2

0.4

0.6

8 16 32 64 128

DBH range (cm)

12 yr-old80 yr-old

17 yr-old >100 yr-old

35 yr-old5 yr-old

0

0.2

0.4

0.6

8 16 32 64 128

0

0.2

0.4

0.6

8 16 32 64 1280

0.2

0.4

0.6

8 16 32 64 128

DBH range (cm)

12 yr-old

17 yr-old > 100 yr-old

Figure 6. Frequency distribution of DBH classes for temperate (open dots) and tropical trees (black dots)

in stands with different elapsed time since abandonment along a cloud forest chronosequence in central

Veracruz, Mexico.

Changes in species composition

The NMDS analysis resulted in two dimensional ordination axes (Fig. 7). The Monte

Carlo test indicated that the extracted axes were significantly different from those expected by

chance (P = 0.02). When we compared the stress obtained using the data set with the stress

obtained from randomized data, stress was significantly reduced, and it stabilized at a low level

(5.2%), indicating a good ordination. After rigid rotation of 53o to load the strongest variable onto

Axis 1, 92.8% of the variance was explained by Axis 1 and 6% by Axis 2. Axis 1 of the NMDS

was correlated with stand fallow age (r = 0.87).

59

Figure 7. NMDS ordination of samples for three forest canopy components (C = Canopy, circles; S =

Subcanopy, squares; and U = Understory, triangles) from each of 13 abandoned pastures and two old-

growth cloud forest sites (B1 and B2) in central Veracruz, Mexico. Ordination was based on presence-

absence of tree species. The numbers correspond to the time of abandonment in years. The longitude and

orientation of the arrow shows the correlation of time of abandonment with Axis 1.

We did not detect differences in species composition among the three forest components.

The species composition of the subcanopy and understory of young sites did not resemble that of

the old-growth forest canopy. The species composition of the 80-yr-old secondary forest was

similar to that of the old-growth forest site (B1) that is neighbor to it in the geographic space (Fig.

7). The canopy species composition in the first 35 yr was very dissimilar to the one observed in

the mature forests. A considerable quantity of species was observed in the mature forests that

were not in the sites smaller than 35-yr-old, such as Gymnanthes longipes, Trophis mexicana,

Ternstroemia sylvatica, Parathesis melanosticta, Magnolia schiedeana, Lonchocarpus

guatemalensis, Deppea grandifolia, Pithecelobium arboreum, Arachnothryx capitellata,

Citharexilum mocinnii and Cyathea divergens.

Species successional positions and trajectories

Species ordination scores of Axis 1 of the NMDS were considered to represent the successional

position of each species once they had been converted to a relative score between 1 and 100

C1.5

S1.5

U1.5S2.5 U2.5

C5S5 U5

C5.5S5.5

U5.5

C8S8U8

C9S9

U9C12S12

U12

C14S14

U14

C15S15

U15C17

S17

U17

C23

S23

U23

C35S35

U35

C80

S80

U80

CB1SB1

UB1

CB2SB2UB2

-2-1

-1 0 1 2

-0.5

0

0.5

1

Axis 1

Age

..

... . ..

... ...

.

Axis

2

C1.5

S1.5

U1.5S2.5 U2.5

C5S5 U5

C5.5S5.5

U5.5

C8S8U8

C9S9

U9C12S12

U12

C14S14

U14

C15S15

U15C17

S17

U17

C23

S23

U23

C35S35

U35

C80

S80

U80

CB1SB1

UB1

CB2SB2UB2

-2-1

-1 0 1 2

-0.5

0

0.5

1

Axis 1

Age

..

... . ..

... ...

.

Axis

2

60

(Table 1). The successional position of species obtained by Axis 1 was significantly correlated

with the successional trajectory of individual species (ANOVA, R2 = 0.58, F = 12. 9, P < 0.001),

and three groups of species were distinguished and classified as early, mid and late successional

species. Fourteen species displayed low scores (< 45), indicating their early occurrence in the

successional process (Table 1). Ten of those species fit Model IV, showing an early abundance

peak (Fig. 8); three species fit Model V, showing an optimum asymmetric temporary trajectory,

and only one species fit Model II exhibiting a decreasing trajectory (Fig. 8).

Figure 8. Successional trajectories derived from the six models used to explain the relationship between

Importance Value Index (IVI) of tree species and stand age along a cloud forest chronosequence in central

Veracruz, Mexico. Models are described in Figure 2. IVI values have been arcsine square root

transformed.

Carpinus carolininana

0.0

0.2

0.4

0.6

0.8

0 20 40 60 80 100

IVI

Ocotea psychotrioides

0.0

0.2

0.4

0.6

0 20 40 60 80 100

Oreopanax xalapensis

0.0

0.1

0.2

0.3

0 20 40 60 80 100

IVI

Acacia pennatula

0

0.1

0.2

0.3

0.4

0.5

0 20 40 60 80 100Lippia myriocephala

0

0.2

0.4

0.6

0 20 40 60 80 100

Stand age (yr)

IVI

Myrsine coriacea

0

0.2

0.4

0.6

0.8

0 20 40 60 80 100

Stand age (yr)

Model I R 2 = 0NS

Model IIR 2 = 0.54P = 0.001

Model VIR 2 = 0.85P < 0.001

Model VR 2 = 0.68P = 0.003

Model IVR 2 = 0.58P = 0.003

Model IIIR 2 = 0.85P < 0.001

61

In the second group (mid successional), 20 species were located mainly at intermediate

positions along Axis 1 (interspersed mainly between the scores 30 and 72). Sixteen of these

species showed a constant presence along the chronosequence suggested by Model I, and four

species showed an optimum with persistence trajectory (Model VI). In the third group, 17 late

successional species with the highest scores on Axis 1 (68-100) increased in importance value

with advancing successional age (Models II and III; Table 1, Fig. 8).

Discussion

Structural changes along the chronosequence

The 50 year interval we estimated for secondary forest to reach the old-growth forest basal area

values is similar to or longer than a variety of successional rates reported for several tropical

lowland rain forests. For instance, estimated return times for basal area in lowland tropical moist

forest in Panama is ca. 50 – 60 years (Denslow & Guzman 2000), 40 years in Bolivia (Peña-

Claros 2003), ca. 20 years in Altamira, Brazil (Tucker et al. 1998), ca. 16 – 18 years in Costa

Rica (Guariguata et al. 1997), ca. 20 years in Marques de Comillas, Mexico (van Breugel et al. in

press). Moreover, our basal area return time estimate is similar to or longer than that reported for

successional moist and wet subtropical forest elevation gradients in Puerto Rico, at 10 to 450 m

asl (40 – 60 yr, Aide et al. 1996) and 100 – 700 m (25 – 30 yr, Pascarella et al. 2000), but shorter

than that estimated for the upper montane forest in Talamanca, Costa Rica (74 yr, Kappelle et al.

1996). Overall, these results tend to support the existence of a gradient in the structural

successional recovery rate of tropical forests that is negatively correlated with altitude (Ewel

1980). But we consider that the biomass to these stages is still very low compared that of the

mature forests due to the smallest wooden density in the pioneer species with regard to the late

ones. The composition of species until the 35 years is still very different to that of the mature

forests, although a similar composition was observed in an 80 year-old site.

The fact that tree juveniles, shrubs and vines showed a peak in abundance and basal area

for 2- to 8-yr-old secondary forests suggests that these plants respond positively to the higher

62

resource levels available during the earliest stages of succession. This pattern can be related to a

greater probability of establishment and/or better conditions for growth and survival, owing to

greater light availability and less competition for resources. In the subtropical mountain

evergreen broad-leaved forest in southern Japan, there is a greater abundance of juvenile canopy

tree species in semi-open forest environments (Enoki & Abe 2004). In our chronosequence, the

canopy openness decreases as succession advances and the abundance and basal area of juvenile

trees (as a group) declines, indicating an important reduction in resources for tree recruitment,

survival and growth.

Along our chronosequence, both basal area and density of vines decrease after an early

peak. Similarly DeWalt et al. (2000) found that vine abundance and diversity in young stages of a

lowland tropical forest succession is high. The high dominance of shrubs in early stages of

succession is well known in forest ecosystems (Finegan 1996) and our study site is no exception.

The abundant presence of shrubs and vines was a frequent pattern in the young sites of the

chronosequence and in some cases these plants had cover values close to 100%. Such aggressive

growth could inhibit the establishment and development of trees, as documented for tropical

lowland abandoned pastures (Uhl et al. 1988). Low cover of shrubs and vines, in contrast, can

facilitate succession, as occurs with the shrub Baccharis vaccinioides in upper montane oak

forest regeneration (Ramírez-Marcial et al. 1996). The dominance of shrubs and vines was not

evenly distributed in our abandoned pastures but rather occurred in patches and this could allow

tree regeneration and successional processes to occur.

Species richness and diversity

In our chronosequence, tree species richness rapidly increased with successional age, reaching

old-growth forest values at sites that had only been abandoned for a few years: 5.5 years for trees,

5 years for saplings, and less than one year for seedlings. An early peak of richness and diversity

was observed for woody plants between the first 5-8 years of succession. This peak was due to a

fast increase and a posterior decrease of shrub and liana species in the youngest sites. This rapid

recovery in richness has been widely documented for successional tropical forests (Saldarriaga et

al. 1988; Faber-Langendoen 1992; Aide et al. 1996; Denslow & Guzman 2000; Peña-Claros

2003), temperate forests (Bazzaz, 1975; Mellinger and McNaughton, 1975; Howard & Lee 2003)

and semi-arid environments (Bonet and Pausas 2004). A mid and late decline in woody species

63

richness is probably caused by shade intolerance of herbs, shrubs, lianas and pioneer trees. Along

the chronosequence we observed a life form replacement, first dominated by pioneer shrubs and

lianas and later by trees. The unimodal early curves displayed by shrubs and lianas, supports the

idea that the transition between life forms is more abrupt in pioneers than the rest, as pointed out

by (Brown 1992) and confirmed by (Bonet & Pausas 2004) for a xeric environment.

Tree species richness alone did not reach a maximum value at mid successional stages,

instead, after a fast increase at the younger secondary sites, richness reached a plateau at values

similar to those of old-growth forests. Tree species richness was higher in the understory than in

the canopy only for the youngest sites. This higher diversity in the understory than in the canopy

of young successional stages has been also found in lowland rain forest in Bolivia (Peña-Claros

2003), the upper Rio Negro Basin of Venezuela and Colombia (Saldarriaga et al. 1988), lowland

Costa Rica (Guariguata et al. 1997), and Central Panama (Denslow & Guzman 2000). The high

species richness of small plants at early successional stages can be partially explained by the fact

that the density of such plants is higher at earlier rather than at later successional stages

(Guariguata & Ostertag 2001). We used the method of rarefaction in order to eliminate this

possibility. Another possible cause is the presence of high numbers of shade intolerant

(anemochorous and endozoochorous) tree species in the regenerative community of the youngest

semi-open sites (Gill & Marks 1991; Myster 1993; Howard & Lee 2003), species that are not able

to survive below the more shaded understory of later stages of succession. The low tree diversity

of the forest canopy in the young stages of succession in other tropical areas has been explained

by the high dominance of a few pioneer tree species (Peña-Claros 2003), limited dispersal, and

fewer aggregated events of open site colonization in younger than in older successional stages

(Pacala & Rees 1998).

Tree species richness, functional groups, and phytogeographical affinity

Tree species diversity was limited by dispersal in our recently abandoned pastures, as reported by

Pacala & Rees (1998), since only the species dispersed over long distances (anemochorous and

endozoochorous) occurred in the younger successional fields. The absence of a peak of high

diversity of trees in the early stages of our chronosequence is related to an early absence of tree

species with limited dispersal (i.e., those with a barochorous-synzoochorous dispersal syndrome),

64

which comprising about 40% of the total number of species in our old-growth forest sites, and

started establishing after ca.10-yr of site abandonment and slowly increased along the

chronosequence. Scarce populations of certain mammals, such as squirrels, in recently abandoned

pastures contribute to the limited dispersal of the heavy seeds of some tree species. In addition,

seed and seedling predation by ground mammals (mice, rats, and gophers) contribute to a scarce

presence of large seeds early in succession (Ostfeld et al. 1997; Guzmán-Guzmán & Williams-

Linera 2006).

The first stages of the chronosequence were dominated by wind dispersed woody species

which are typical of early successional stages, such as Ageratina ligustrina, Lippia myriocephala,

Heliocarpus donnell-smithii and Leucaena diversifolia, but also by species that dominates at

intermediate stages, including Liquidambar styraciflua, Carpinus caroliniana, Ostrya virginiana

and Clethra mexicana. Over-representation of anemochorous species in the early stages of

succession has been reported for other Neotropical montane cloud forests (Holl 1999; Aide et al.

1996), as well as for other types of ecosystems, including the semiarid Mediterranean old-fields

(Bonet & Pausas 2004). The relative representation of endozoochorous tree species did not

change along the chronosequence and this parallels the successional trend found by Bonet &

Pausas (2004) in semiarid conditions. Endozoochory by birds (ornithochory) and some small

mammals plays an important role in succession in TMCF since dispersal by others mammals like

bats and monkeys (more abundant in tropical lowland forests) is scarce or null. In the early stages

of succession when grasses, herbs, shrubs and climbers dominate, endozoochory becomes

important for tree regeneration as shrubs and isolated remnant trees serve as perches for birds and

leads to seed deposition (e.g., Guevara & Laborde 1993; Toh et al. 1999).

Tree species richness was dominated by shade intolerant species at the beginning of the

chronosequence. Soon after the first successional years, however, intermediate shade tolerant and

shade tolerant species increased in their relative representation until they almost replaced the

shade intolerant species of the old-growth forest sites. A similar trend was observed by Howard

& Lee (2003) in the temperate successional forests of New Hampshire, where the relative

frequency of shade tolerant species increased from 3% in 23-yr-old secondary forest to 90% at

134-yr-old hemlock forests. At the end of our chronosequence, in the old-growth forest sites, the

species with intermediate shade tolerance were more frequent (53%) than the shade tolerant (43%)

and light-demanding ones (4%). This pattern parallels the situation of the old-growth forest at

65

Barro Colorado Island, Panama, where most species are intermediate in shade tolerance (Wright

et al. 2003). The canopy of the TMCF in central Veracruz is, to a large extent, dominated by a

wide number of species with intermediate shade tolerance (e.g. Liquidambar styraciflua,

Carpinus caroliniana, Ostrya virginiana, Clethra mexicana, Meliosma alba, Quercus xalapensis),

as well as by a reduced number of shade tolerant species (Quercus leiophylla, Magnolia

schiedeana, Ternstroemia sylvatica), and this may indicate that disturbance is relatively frequent

in this region. Intermediate shade tolerant species can establish in the early stages of succession if

seed sources are close (Capítulo 3).

Tropical species comprised the richest phytogeographic taxonomic set along our

chronosequence, and was the structurally dominant tree group (in basal area and height) at the

younger secondary forest sites. However, this group was gradually replaced in basal area by

temperate trees at older successional forest sites. The higher response capacity of tropical tree

species to canopy gaps, conferred by their smaller seasonality compared to that of holarctic

species (Runkle 1989), may partially explain the initial dominance of tropical trees. Also, the

small size of their seeds and the faster growth rates of short-lived tropical pioneer species may

account for their initial dominance (Brokaw 1985). At a TMCF in northeastern Mexico, tropical

tree species (e.g., Eugenia capuli, Ternstroemia sylvatica, Turpinia occidentalis, Meliosma

oaxacana, Myrsine coriacea) structurally dominated forest gaps and continued as dominants in

the understory and subcanopy of old-growth forest sites (Arriaga 2000). The alternating

dominance of temperate tree species in the upper canopy and of tropical species in the subcanopy

and understory has been reported for several TMCFs in Mesoamerica (Miranda & Sharp 1950;

Graham 1973; Puig et al. 1987). A possible partial reason for dominance of species with

temperate affinity is that Quercus species acount for almost a half of the basal area in TMCF of

central Veracruz (Williams-Linera unpublished data) and genus Quercus in spite of being of

holartic affinity, has had tropical Mexican mountains as a center of diversification, this implies

certain adaptation to subtropical climate of mid and low elevation zones of mountains.

Changes in species composition

The tree species composition of the subcanopy and understory of our secondary forest sites did

not resemble that of the canopy at old-growth forest sites, contrary to observations in a lowland

successional tropical rain forest system (e.g., Peña-Claros 2003). Species composition was more

66

homogeneous among the canopy, subcanopy and understory components of the same site than

among components of sites with different successional ages. In fact, in our study region cloud

forest fragments exhibit great heterogeneity in species composition over short geographical

distances (Williams-Linera et al. 2005); therefore high regional beta diversity may be the cause of

such dissimilarity in composition. The fast recovery in species richness and diversity in the

studied chronosequence was not reflected in a similar recovery as for composition of species. The

species composition in the first 35 years was very dissimilar to those observed in the mature

forests. A considerable quantity of species was observed in the mature forests that were not in the

sites smaller than 35 yr-old, such as Gymnanthes longipes, Trophis mexicana, Ternstroemia

sylvatica, Parathesis melanosticta, Magnolia schiedeana, Lonchocarpus guatemalensis, Deppea

grandifolia, Pithecelobium arboreum, Arachnothryx capitellata, Citharexilum mocinnii y

Cyathea divergens. However, our NMDS analysis suggests that the species composition of an 80-

yr-old secondary site was similar to an old-growth forest site that is geographically located close

to it. This analysis included data from secondary forest plots adjacent to old-growth forest

remnants, and therefore such a fast return rate in this site could be partially determined by the

existence of nearby propagule sources, as reported in chapter 3. However the more generalized

pattern across the world is that recovery rate of old-growth forest species composition in

secondary succession could take more than 80-100 years (Saldarriaga et al. 1988; Aide et al. 2000;

Denslow & Guzman 2000) or may never be fully achieved (Corlett 1992;

Clark 1996; Finegan 1996).

Species successional positions and trajectories

The ordination and regression analyses indicate the existence of three non-discrete successional

groups along our chronosequence. A first group includes mainly early successional species

(short-lived pioneers sensu Poorter et al. 2006; e.g., Heliocarpus donnell-smithii and Cnidoscolus

multilobus) followed by a second group at mid successional positions showing a constant

abundance trajectory (e.g., Hedyosmum mexicanum and Rhamnus capraefolia) and also

intermediate shade tolerant species with persistence after a peak in abundance (e.g., Myrsine

coriacea, Liquidambar styraciflua). Finally, a third late successional species group, showing an

increasing asymptotic trajectory, corresponded to understory and subcanopy, shade tolerant

species (e.g., Ocotea psychotrioides, Ternstroemia sylvatica) as well as a few upper canopy shade

67

tolerant species (e.g., Quercus leiophylla, Magnolia schiedeana). In Mesoamerica, old-growth

montane forests tend to be dominated by canopy species of the genus Quercus which may also

behave as pioneers in early successional stages as occurs in the highlands of Chiapas, Mexico

(González-Espinosa et al. 1991, Quintana-Ascencio et al. 1992). Also, in the Talamanca montane

forests, Costa Rica, Kappelle et al. (1996) reported that Q. copayenensis and Q. costaricencis are

dominants in old-growth forest sites and exhibited similar stem densities in 8- to 20-yr-old

secondary forests. In a northeastern cloud forest of Mexico, old-growth forest species such as

Cercis canadensis, Clethra pringlei, Q. sartorii and Liquidambar styraciflua were recorded right

from early successional stages (Reyes Gallardo & Breceda Solís 1985), while others such as

Magnolia schiedeana, Podocarpus reichei, Acer skutchii and Carya ovata only occur in late

successional stages. The fact that some old-growth forest tree species are present from the

beginning of the successional process, but others heavy seeded species are absent from early

successional fields, partially support the initial floristic composition model (Egler 1954) and

subsequent views of succession as a sorting out of colonizing species established one at a time

(Gómez-Pompa & Vázquez-Yanez 1981).

Conclusions

We proposed that secondary succession rates of lower TMCF in abandoned pastures, in terms of

vegetation structure (tree density, basal area, height), tree species richness and diversity attributes,

can be as fast as it is in moist and wet tropical lowland forests. But we consider that the biomass

to these stages is still very low compared that of the mature forests due to the smallest wooden

density in the pioneer species with regard to the late ones. Further research is needed

incorporating biomass accumulation estimations and other functional variables. Asymptotic

successional trajectories best described the temporal change in basal area and canopy height. Mid

successional peaks in richness and diversity were not recorded for our chronosequence system.

Instead we found an early successional peak in woody richness and diversity, as reported in

recent studies.

The rapid increase in tree species richness and diversity early in the succession was

related to the fast colonization of anemochorous and endozoochorous species. The maintenance

68

of constant levels of diversity throughout the successional process was related to the persistence

of endozoochorous species, the partial displacement of anemochorous species and the gradual

incorporation of baro-synzoochorous ones.

Shade intolerant tree species dominated the first successional stages and intermediate

shade tolerant species appeared early in the succession. Shade tolerant species only begin to

appear in the canopy after 10 or more fallow years, increasing in dominance until both tolerant

and intermediate tolerant species replaced most of the intolerant species in old-growth forest

stages. Forest re-growth in the abandoned pastures begins with a great dominance of tropical

species and relative to richness this was the prevailing group at all successional stages. Temperate

tree species gradually increased in basal area, until they became canopy dominants at old-growth

forest sites, replacing the tropical species. Species composition until the 35 years was still very

different to that of the mature forests.

Future studies need to look at the ecological reasons for the replacement in dominance of

tropical by temperate tree species along the successional secondary process in lower TMCF.

Maximum height, shade tolerance, and deciduousness are key traits that must be considered to

elucidate patterns of species dominance across succession. Of particular interest is the great

occurrence of anemochorous species throughout the successional process. Some them behave like

long-lived pioneers and co-dominate the forest upper canopy with oak species at late stages. At

these stages there is a scarcity in the canopy of extremely shade tolerant trees. A good example of

these rare shade tolerant species in Eastern Mexico is Fagus grandifolia var. mexicana. Owing to

deforestation and land use changes, this threatened species has been reduced to few relict

populations (Williams-Linera et al. 2003) indicating that the presence of true old-growth forest

phases of the tropical cloud montane forest in this region is seriously threatened.

Acknowledgments

We acknowledge the support of CONACyT (through scholarship no. 159002 to MAMC) and the

Instituto de Ecología, A.C. (IE 902-11). This research forms part of the BIOCORES project funded by

the EC under the INCO IV programme, contract no. ICA4-CT-2001-10095.

69

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74

Table 1. Successional trajectory and position of tree species along a chronosequence of 15 abandoned pastures and two old-growth cloud forests in central Veracruz, Mexico. The Traits column indicates seed dispersal strategy (a = anemochorous, e = endozoochorous, bs = baro-synzoochorous; * other), shade tolerance (i = intolerant, m = intermediate, t = tolerant), and phytogeographical affinity (tr = tropical, te = temperate).

Species Family Traits Model Successional R2 Successional trajectory position Calicarpa acuminata Verbenaceae e i tr IV optimum symmetric 0.99 2 Psidium guajava Myrtaceae e i tr I constant 0 4 Solanum umbellatum Solanaceae e i tr V optimum asymmetric temporary 0.57 6 Heliocarpus donnell-smithii Tiliaceae a i tr IV optimum symmetric 0.46 8 Leucaena diversifolia Leguminosae a i tr II decrease 0.31 9 Vernonia patens Asteraceae a i te V optimum asymmetric temporary 0.58 11 Meliosma alba Sabiaceae e m tr IV optimum symmetric 0.74 13 Acacia pennatula Leguminosae * i tr IV optimum symmetric 0.58 15 Quercus sartorii Fagaceae bs m te IV optimum symmetric 0.67 17 Lippia myriocephala Verbenaceae a i tr V optimum asymmetric temporary 0.68 19 Alsophila firma Cyatheaceae a t tr I constant 0 21 Myrica cerifera Myricaceae e i te IV optimum symmetric 0.41 23 Cnidoscolus multilobus Euphorbiaceae bs i tr IV optimum symmetric 0.77 25 Myrsine coriacea Myrsinaceae e i tr VI optimum asymmetric persistence 0.85 26 Clethra mexicana Clethraceae a m tr III increase 0.39 28 Ageratina ligustrina Asteraceae a i te I constant 0 30 Solanum aphyodendron Solanaceae e m tr I constant 0 32 Trema micrantha Ulmaceae e i tr IV optimum symmetric 0.91 34 Rhamnus c. capraefolia Rhamnaceae e m te I constant 0 36 Persea americana Lauraceae bs m tr II increase 0.37 38 Liquidambar styraciflua Hamamelidaceae a m te VI optimum asymmetric persistence 0.46 40 Rhamnus c. grandifolia Rhamnaceae e m tr IV optimum symmetric 0.44 42 Quercus germana Fagaceae bs m te I constant 0 43 Trichilia havanensis Meliaceae e m tr IV optimum symmetric 0.95 45 Solanum schlentendalianum Solanaceaee e i tr I constant 0 47 Ostrya virginiana Betulaceae a t te VI optimum asymmetric persistence 0.46 49

75

Table 1. (Cont.) Species Family Traits Model Successional R2 Successional trajectory position Cedrela odorata Meliaceae a m tr I constant 0 51 Hedyosmum mexicanum Chloranthaceae e i tr I constant 0 53 Crataegus mexicana Rosaceae e i te I constant 0 55 Carpinus caroliniana Betulaceae a m te I constant 0 57 Quercus laurina Fagaceae bs m te I constant 0 58 Quercus xalapensis Fagaceae bs m te VI optimum asymmetric persistence 0.52 60 IIex tolucana Aquifoliaceae e t te I constant 0 62 Turpinia insignis Staphyleaceae e m tr I constant 0 64 Annona cherimola Annonaceae bs i tr I constant 0 66 Ocotea psychotrioides Lauraceae bs t tr II increase 0.54 68 Quercus leiophylla Fagaceae bs t te II increase 0.32 70 Symplocos limoncillo Symplocaceae bs m tr I constant 0 72 Oreopanax xalapensis Araliaceae e t tr III increase 0.85 74 Cinnamomum effusum Lauraceae bs t tr II increase 0.32 75 Styrax glabrescens Styraceaceae bs m te II increase 0.31 77 Zanthoxylum melanostictum Rutaceae e t tr II increase 0.35 79 Saurauia leucocarpa Actinidaceae e m tr II increase 0.46 81 Pithecelobium arboreum Leguminosae bs t tr II increase 0.68 83 Eupathorium sp. Asteraceae a m te II increase 0.37 85 Arachnothryx capitellata Rubiaceae e t tr II increase 0.77 87 Inga sp. Leguminosae bs m tr III increase 0.61 89 Cyathea divergens Cyatheaceae a t tr II increase 0.86 91 Parathesis melanosticta Myrsinaceae e t tr II increase 0.51 92 Ternstroemia sylvatica Theaceae e t tr II increase 0.68 94 Trophis mexicana Moraceae e t tr III increase 0.7 96 Trichilia hyrta Meliaceae e t tr III increase 0.56 98 Gymnanthes longipes Euphorbiaceae e t tr III increase 0.4 100

76

CAPÍTULO 3

Distance effect from cloud forest fragments on plant community structure in abandoned pastures in Veracruz, Mexico

Miguel Ángel Muñiz-Castro

Guadalupe Williams-Linera

José María Rey Benayas

Articulo publicado en el Journal of Tropical Ecology (2006) 22:431-440

Journal of Tropical Ecology (2006) 22:431–440. Copyright © 2006 Cambridge University Pressdoi:10.1017/S0266467406003221 Printed in the United Kingdom

Distance effect from cloud forest fragments on plant community structurein abandoned pastures in Veracruz, Mexico

Miguel Angel Muniz-Castro∗1, Guadalupe Williams-Linera∗2 and Jose Marıa Rey Benayas†∗ Departamento de Ecologıa Funcional, Instituto de Ecologıa, A.C., km 2.5 carretera antigua a Coatepec No. 351, Xalapa, Veracruz 91070, Mexico† Departamento de Ecologıa, Edificio de Ciencias, Universidad de Alcala, 28871 Alcala de Henares, Spain(Accepted 25 January 2006)

Abstract: Secondary succession was studied in a Mexican cloud forest region along a chronosequence of 15 abandonedpastures (0.25–80 y). Our objective was to determine the effects of distance from the forest border on successionalvegetation structure and woody species richness along the chronosequence. Vegetation structure similar to that ofmature forests recovered over 40–50 y, both close to (0–10 m) and away from (40–50 m) the border. Total woodyspecies richness was similar for both distances but species composition differed significantly. When primary forestspecies were analysed separately, basal area, height, abundance and richness were all significantly higher closeto the forest border. Primary species such as Quercus spp. (barochorous-synzoochorous) and Carpinus caroliniana(anemochorous) had lower basal area, density and height away from the border than close to it. Secondary speciessuch as Lippia myriocephala (anemochorous) and Myrsine coriacea (endozoochorous) did not differ in their rate ofcolonization between distances. The limitation of seed dispersal and establishment for primary woody species awayfrom forest borders suggests that propagules need to be introduced to accelerate forest restoration.

Key Words: chronosequence, functional type, richness, secondary succession, seed dispersal syndrome, tropicalmontane forest

INTRODUCTION

Regeneration of natural forest or passive restorationoccurs when agricultural lands are abandoned owing toenvironmental and socio-economic factors such as lowproductivity, low minimum crop price and rural emigra-tion (Guariguata & Ostertag 2001, Stonich & DeWalt1996, Thomlinson et al. 1996). Forest remnants thatpunctuate landscapes characterized by large areas of agri-cultural and pasture land may play an important roleas a source of propagules for the colonization of aban-doned fields. In tropical forests the abundance and di-versity of seeds dispersed into open old fields is inverselyproportional to the distance between secondary succes-sional sites and mature forest fragments or isolatedremnant trees (Cubina & Aide 2001, Gonzalez-Montagut1996, Guevara et al. 1992, Holl 1999). However, all pre-vious studies of secondary succession in Mexico have

1 Email: [email protected] Corresponding author. Email: [email protected]

been carried out mainly in tropical lowland rain forests(Gomez-Pompa & Vazquez-Yanes 1981, Martınez-Ramos1985, Purata 1986), and little is known about therecovery of tropical montane cloud forests and in parti-cular, about the potential impact of remnant forestpatches on forest recovery.

It has been suggested that a major factor preventing therecovery of tropical forests in abandoned pastures is seeddispersal limitation (Aide & Cavelier 1994, Nepstad et al.1990, Zimmerman et al. 2000). Dispersal is much reducedat distances greater than 5–10 m from forest borders,but the small seeds of some wind- and animal-dispersedspecies can travel greater distances (Cubina & Aide 2001,Finegan & Delgado 2000, Holl 1999). The seedlingsdeveloping from these small seeds are, however, oftenoutcompeted by the tall, dense, herbaceous vegetationthat dominates abandoned pastures (Duncan & Duncan2000, Holl et al. 2000). In the Neotropics, this competitioneffect is more prominent in abandoned pastures that weresown with tall non-native African grass species. Besidescompetition with the herbaceous vegetation, seedlingestablishment can be limited by other factors such as ashort viability period and the low germination rate of

77

432 MIGUEL ANGEL MUNIZ-CASTRO, GUADALUPE WILLIAMS-LINERA AND JOSE MARIA REY BENAYAS

seeds, high seed and seedling predation, water stress,soil infertility, and the absence of mycorrhizas (Aide &Cavalier 1994, Holl et al. 2000, Nepstad et al. 1990).

Our main objective in this study was to investigate theeffects of distance from the forest border on vegetationstructure and floristic composition through time using achronosequence of 15 pastures that had been abandonedfor 0.25–80 y. Specifically, we asked: what are the effectsof distance to forest fragment and time since abandon-ment on (1) the regeneration of the overall vegetationstructure, (2) the regeneration of functional types definedaccording to seed dispersal syndrome, and (3) the speciesrichness of woody species, particularly those that areunique to primary cloud forest. The working hypotheseswere: (1) forest structure can regenerate both at short(0–10 m) and long distances (40–50 m) from the forestremnant owing to the long distance dispersal of ane-mochorous and endozoochorous small-seeded woodyspecies; however, (2) the regeneration of the communitycomposition will be different at different distances from theforest border because of the limited dispersal capabilitiesof primary forest woody species. We expect that, overall,the greater the elapsed time since pasture abandonmentand the shorter the distance to the forest border, themore similar the vegetation structure and communitycomposition will be to that of mature forests.

STUDY AREA

The study area was located in the tropical montane cloudforest region near Xalapa, Veracruz, Mexico (19◦29′–19◦36′ N, 96◦56′–97◦0′ W). The climate is mild andhumid (Williams-Linera 2002). The most common soilin the region is humic andosol (Rossignol 1987). Domi-nant canopy tree species have temperate affinities(Quercus xalapensis, Q. germana, Q. leiophylla, Liquidambarstyraciflua var. mexicana, Carpinus caroliniana, Clethramexicana) whereas understorey trees (Turpinia insignis,Cinnamomum effusum, Oreopanax xalapensis) and shrubs(Palicourea padifolia, Eugenia xalapensis, Miconia glab-errima, Ocotea psychotrioides) have tropical affinities(Williams-Linera 2002). Nomenclature follows Flora ofVeracruz (Sosa & Gomez-Pompa 1994).

Study sites

We selected 15 abandoned pastures ranging in age from0.25 to 80 y old (0.25, 0.75, 1.5, 2.5, 5, 5.5, 8, 9, 12,14, 15, 17, 23, 35 and 80 y old). Age of abandonmentwas determined through interviews with the owners, andcross interviews with the neighbours. Most of our studysites had an abrupt land-use change when they weresold to new private owners interested in land uses other

than raising cattle, such as recovering the original cloudforest, or government creation of forest reserves. Thealtitude ranged between 1300 and 1580 m asl, annualprecipitation was 1500–1650 mm, and mean annualtemperature ranged between 14 and 16 ◦C. All the fieldshad a minimum area of 1 ha, and were adjacent to amature forest fragment with a linear border of at least100 m. Field size and shape were different but all samp-ling plots were located at least 50 m away from anyother forest remnant. The slope of the terrain rangedfrom 4◦ to 26◦. The orientation was northwards foreight sites and southwards for the others. The recentlyabandoned pastures (< 3 y old) were dominated by nativeshort grasses such as Axonopus compressus, Paspalumconjugatum, P. notatum, P. variabile, P. laxiflorum, andherbs such as Melampodium divaricatum, Borreria laevis,Hyptis atrorubens, Desmodium sp. and Eupatorium sp.An exotic tall grass dominated one of these abandonedpastures (Cynodon plectostachyus).

METHODS

Sampling design

To assess distance effects, in each old field 100 × 10-mparallel bands were located at 0–10 m and 40–50 m fromthe forest border. Four 10 × 10-m plots were randomlylocated in each band to sample trees ≥ 5 cm dbh (diameterat 1.3 m height). At the centre of each 10 × 10-m plot,one 4 × 4-m plot was established to sample woody plants< 5 cm dbh and > 1.3 m height (saplings, shrubs andlianas), and one 2 × 2-m plot was set up for seedlings< 1.3 m height. We measured dbh and height, andcounted the number of individuals per species in the10 × 10-m and 4 × 4-m plots. In the 2 × 2-m plots, thenumber of individuals and basal diameter of tree specieswere measured. All plants in the plots were identified tothe species level, and herbarium specimens were collectedand deposited in the XAL herbarium, Instituto de Ecologıa,A.C. After they are first mentioned, species will be referredby their generic name only.

In each stand, and for the two distances from the forestborder, structural variables such as basal area (m2 ha−1),density (individuals ha−1), mean height (m) and meanmaximum height (m) were calculated for trees ≥ 5 cmdbh, shrubs (woody plants ramified at the base) and lianas.For saplings and seedlings we calculated density and basalarea only.

Tree species were classified as barochorous-synzoo-chorous, i.e. trees with large seeds dispersed by gravityand animals (e.g. Cinnamomum, Quercus), endozoochor-ous, i.e. trees with small seeds dispersed mainly bybirds (e.g. Meliosma, Myrsine, Trema) or anemochorous,i.e. trees with small seeds dispersed by wind (e.g.

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Distance effect on forest succession 433

Table 1. ANCOVA for structure variables of selected tree species ≥ 5 cm dbh along the chronosequence of abandoned pastures in central Veracruz,Mexico. Results are for basal area, density, mean height, and maximum height. R2 is the proportion of variance explained by each source of variation.∗ = P < 0.05, ∗∗ = P < 0.01.

Basal area (m2 ha−1) Density (stems ha−1) Mean height (m) Maximum height (m)

F R2 F R2 F R2 F R2

Total of trees ≥ 5 cm dbhDistance 0.2 0.00 1.2 0.04 1.1 0.01 8.8∗ 0.06Age 51.3∗∗ 0.73 10.4∗∗ 0.34 63.9∗∗ 0.73 109∗∗ 0.80Age2 – – – – 5.1∗ 0.06 – –Residuals 0.27 0.62 0.20 0.14

Quercus spp.Distance 37.6∗∗ 0.64 61∗∗ 0.68 16.4∗∗ 0.40 19.5∗∗ 0.52Age 6.2∗ 0.11 7.3∗ 0.08 9.8∗∗ 0.24 3.0 0.08Dist × age – – 7.0∗ 0.08 – – – –Residuals 0.25 0.16 0.36 0.40

Carpinus carolinianaDistance 8.8∗ 0.33 8.8∗ 0.37 5.9∗ 0.16 4.8∗ 0.19Age 4.8∗ 0.18 2.2 0.09 13.9∗ 0.37 7.8∗ 0.30Dist × age – – – – 6.1∗ 0.16 – –Residuals 0.49 0.54 0.32 0.51

Myrsine coriaceaDistance 0.0 0.0 0.0 0.00 0.0 0.00 0.1 0.01Age 0.0 0.0 0.0 0.0 8.8∗∗ 0.32 0.4 0.02Residuals 1 1 0.68 0.97

Lippia myriocephalaDistance 1.7 0.09 0.0 0.00 0.0 0.00 0.1 0.01Age 2.6 0.13 0.0 0.0 0.4 0.02 0.4 0.02Residuals 0.78 1 0.98 0.97

Carpinus, Lippia, Liquidambar) (terminology follows vander Pijl 1972). Also, tree species were classified asprimary and secondary following Sosa & Gomez-Pompa(1994), experts’ opinions and personal experience (seeAppendix).

Additionally, the structural variables were calculatedfor trees pooled by seed dispersal syndrome (barochorous-synzoochorous, endozoochorous and anemochorous),and for selected tree species. The selected species wereCarpinus caroliniana (medium-sized seed, anemochorous),Lippia myriocephala (small seed, anemochorous), Quercus(Q. xalapensis, Q. germana, Q. leiophylla, Q. salicifolia andQ. acutifolia; large seed, barochorous-synzoochorous), andMyrsine coriacea (small seed, endozoochorous). Thesespecies were selected based on their abundance andrepresentation of different seral stages and seed dispersalmechanisms.

The number of species (richness, S) was estimated for alltrees ≥ 5 cm dbh, primary and secondary trees, saplings,seedlings, shrubs and lianas.

Data analysis

To examine the effect of distance from a forest borderand time since abandonment on the response variables(basal area, density, mean and maximum height and S),we used analysis of covariance (ANCOVA) with the age

of the old field as the continuous explanatory variable(covariate), and distance as a categorical explanatoryvariable. A quadratic age term was also included in theANCOVA model since we expected a non-linear, quadraticrelationship between pasture age and some of the responsevariables. Since the 80-y-old site covers more than half ofthe range of the x-axis, it was omitted from the ANCOVA,but was not omitted from the data presented. Datawere Box-Cox transformed when there was a significantdeviation from normality. Simplification of the ANCOVAmodels followed the protocol of Crawley (2002), removingnon-significant terms sequentially to obtain the minimaladequate model (principle of parsimony). All the statisticalanalyses were carried out with the statistical packageS-PLUS 4.6 professional 2000, MathSoft, Inc. (Crawley2002). Reported values are mean ± 1 SE.

RESULTS

Age and distance effect on vegetation structure

Results from the ANCOVA indicated that for trees≥ 5 cm dbh, the age of the old-field significantly ex-plained differences in basal area, density, mean heightand maximum height along the chronosequence ofabandoned pastures (Table 1). The ANCOVA modelsindicated a relatively fast recovery during the first stages

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Figure 1. Differences in the vegetation structure variables for trees ≥ 5 cm dbh along a chronosequence of 15 abandoned pastures in central Veracruz,Mexico, at two distances from a forest border: 0–10 m (solid line) and 40–50 m (dashed line). The lines are derived from the minimal adequatemodel of ANCOVA; a quadratic term was used in the ANCOVA, when it is significant the relationship is represented by a unimodal curve, when it isnon-significant the relationship is linear. Data from mature forest are shown for comparison (diamond). (a) Basal area, (b) density, (c) mean heightand (d) maximum height. Multiple R2 (m R2) is the variance explained by the minimal adequate model, and distance effect R2 (d R2) is the varianceexplained by the effect of the factor distance. NS = not significant (P > 0.05).

of this chronosequence (Figure 1a-d). The values ofthe structural variables at the two distances from theforest border were similar except for maximum height(F = 8.8, R2 = 0.06, P = 0.008), which was greater at0–10 m (15.4 ± 2 m) than at 40–50 m (12.0 ± 2 m) fromthe forest border (Figure 1d). ANCOVAs for saplings,seedlings, shrubs and lianas indicated no significant ageeffect on the structural variables. Similarly, there wereno differences between distances from the border exceptfor seedling basal area (F = 5.0, R2 = 0.16, P = 0.034),which was significantly higher close to the border(0.25 ± 0.057 m2 ha−1) than in the interior of the oldfield (0.12 ± 0.035 m2 ha−1).

Seed dispersal syndrome

Results from the ANCOVAs for barochorous-synzoocho-rous, endozoochorous and anemochorous tree speciesshowed that the age of the old field accounted forsignificant differences in the four structural responsevariables within these groups (Figure 2). The effect of

distance was significant for the barochorous-synzoo-chorous group only. Values for basal area (F = 49.9,R2 = 0.58, P < 0.001), density (F = 54.4, R2 = 0.63,P < 0.001), mean height (F = 32, R2 = 0.42, P < 0.001)and maximum height (F = 26, R2 = 0.47, P < 0.001)were greater close to the forest border than inside theold field (Figure 2a-c). In contrast, ANCOVA results forboth endozoochorous and anemochorous trees indicatedno significant differences for any of the structural vari-ables (Figure 2d-h); the exception was mean height of ane-mochorous trees which was higher close to the borderduring the first stages of the chronosequence (F = 4.9,R2 = 0.06, P = 0.04, Figure 2i).

Age significantly affected all of the structural variablesfor Quercus, except maximum height. Age also affectedbasal area, mean and maximum height of Carpinus(Table 1). All structural variables of Quercus and Carpinuswere significantly higher closer to the forest border.Differences between the two distances were greater duringthe early stages of the chronosequence (up to 35 y) whilein the later stage (80 y old) there was no difference.There were no differences between distances for the four

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Figure 2. Differences in the vegetation structure variables for trees ≥ 5 cm dbh along a chronosequence of 15 abandoned pastures in central Veracruz,Mexico, at two distances from a forest border: 0–10 m (solid line) and 40–50 m (dashed line). The lines are derived from the minimal adequate modelof ANCOVA; a quadratic term was used in the ANCOVA, when it is significant the relationship is represented by a unimodal curve, when it is non-significant the relationship is linear. Tree species are classified into three seed dispersal mechanisms: (a), (b) and (c) barochorous–synzoochorous,(d), (e) and (f) endozoochorous, and (g), (h) and (i) anemochorous. NS = not significant (P > 0.05).

structural variables in species with long-distance seeddispersal such as Myrsine and Lippia (Table 1).

Species richness

Overall, a total of 164 woody species was recorded in the15 abandoned pastures: 71 species were trees, 49 wereshrubs and 44 vines. We recorded 63 tree, 40 shrub and36 vine species at 0–10 m from the border; and 49 tree,38 shrub and 29 vine species for the interior of the oldfield.

The age of the old field significantly affected treespecies richness (S) along the chronosequence. S of trees≥ 5 cm dbh and seedlings increased with time of pastureabandonment, and decreased towards the final stageof the chronosequence (Figure 3a, c). Sapling richness

increased linearly with age until the last stage of thechronosequence (Figure 3b). Shrubs and lianas did notdisplay any significant trend along the chronosequence.S was similar at the two distances from the forest border fortrees ≥ 5 cm dbh, saplings, shrubs and lianas. Only treeseedlings displayed higher S values close to the border(Figure 3c).

Interestingly, S of primary species was higher close tothe border for trees ≥ 5 cm dbh (F = 9.8, R2 = 0.18, P =0.020), saplings (F = 15.9, R2 = 0.33, P < 0.001) andseedlings (F = 14.6, R2 = 0.27, P = 0.002) (Figure 3d-f )whereas S of secondary species was similar for the twodistances for those groups. Primary species richnessincreased in the chronosequence for trees ≥ 5 cm andfor saplings, whereas S of secondary species significantlyincreased until the 35-y-old site and then decreasedtowards the 80-y-old site.

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Figure 3. Distance to the forest border and age effects on tree species richness (S) along a chronosequence of abandoned pastures in central Veracruz,Mexico. Data from mature forest are shown for comparison (diamond). a, b and c are total tree species; d, e, f are primary tree species. Distances are0–10 m (solid line) and 40–50 m (dashed line). The lines are derived from the minimal adequate model of ANCOVA; a quadratic term was used inthe ANCOVA, when it is significant the relationship is represented by a unimodal curve, when it is non-significant the relationship is linear. S wasdetermined in 400 m2 for trees, 64 m2 for saplings and 16 m2 for seedlings. NS = not significant (P > 0.05).

DISCUSSION

This study investigated the effects of time since aban-donment and distance to the forest border on the re-generation of cloud forest in old fields. Most tree

establishment has occurred right after pasture abandon-ment. However, an individual of Carpinus ≥ 5 cm dbhgrowing in the 0.25-y-old site indicates that some pre-abandonment tree regeneration had happened at theforest margin. Nevertheless, we believe that 1.5 y was

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enough time for very fast-growing tree species (e.g.Cnidoscolus multilobus) to establish and reach ≥ 5 cm dbh.Overall, the longer a pasture had been abandoned, thegreater the similarity of the vegetation structure and com-munity composition to that of mature forest (Figure 1).However, the effects of distance to the forest border wereprimarily related to the dispersal syndrome and functionaltype of the species involved.

Age and distance effects on vegetation structure

In the study region, after 40–50 y of pasture abandon-ment, structural variables such as canopy height and treebasal area reach values that are characteristic of an 80-y-old cloud forest, and similar to those of the primary forestvegetation structure (Figure 1, Williams-Linera 2002).The relatively fast recuperation of basal area over a periodof c. 50 y is in accordance with the rank of values observedin another successional chronosequence in a lowlandtropical forest (Guariguata & Ostertag 2001). However,it is faster than in Costa Rican high-elevation montaneforests (Kappelle et al. 1996).

Along the chronosequence, trees, shrubs and lianashave similar basal area, density and mean height valuesat the two distances from the forest border. This suggeststhat, at this level of analysis, there is no barrier to thearrival and establishment of propagules in abandonedpastures. Thus, in our old fields the regeneration ofvegetation is not limited by the lack of seed dispersalor grass competition as has been widely reported forother tropical sites (Aide & Cavalier 1994, Cubina & Aide2001, Holl et al. 2000). Along an altitudinal gradientof abandoned Puerto Rican pastures with short grassspecies, there was no distance effect on forest recoverybetween 50 and 200 m from forest fragments (Aide et al.1996). The authors argued that just a few long-distancedispersal events during the first 10–15 y may be sufficientto initiate forest recovery. In central Veracruz, shortnative grasses compose most pastures, but tall Africangrasses dominate a few pastures. In one of our sites (1.5 yold), the tall grass Cynodon plectostachyus prevented theestablishment of woody plants, except very close to theforest border. This is in accord with the inhibition of woodyplant establishment by non-native tall grasses reported formontane Costa Rican pastures (Holl et al. 2000).

Seed dispersal syndrome

The values for basal area, density and height of baro-chorous-synzoochorous tree species similar to those ofthe mature forest were reached at the end of thechronosequence (80 y old). Also, those values were higherclose to the border than away from it. In contrast, fast

regeneration both close to (0–10 m) and away from (40–50 m) the forest border was related to the arrival andestablishment of anemochorous and endozoochorous treespecies, which exhibited a peak of basal area, density andheight between 23 and 35 y. Along the chronosequence,values for the structural variables of tree species withrelatively large seeds (Quercus and Carpinus) increasedwhereas for species with small seeds (Myrsine and Lippia)values increased and then decreased.

An effect of distance was clearly observed in Quercusspp. and Carpinus. Differences between the two distancesdecreased with age for trees, but persisted for saplingsand seedlings along the chronosequence. This indicatesthat even at intermediate and older successional stages,contiguous forest remnants serve an important role assources of primary species propagules. More than 35 ywere required for Carpinus to reach the basal area values ofmature forest (1.2–4.8 m2 ha−1, MAMC & GWL unpubl.data) at more than 40 m from the forest border, whereasit took c. 10 y to reach those values at 0–10 m from theforest border. The arrival and establishment of Carpinusat a distance greater than 40 m is believed to be limitedby its relatively large seed size as compared with otheranemochorous species. The same pattern of a sharpdecline in the abundance of woody species with distancefrom forest borders has been observed in a Costa Ricanupper montane cloud forest (Oosterhoorn & Kappelle2000), and in European and North American deciduousforests in which Quercus and Carpinus are importantcanopy components (Dzwonko 1993, Hardt & Forman1989, Lawson et al. 1999, Myster & Pickett 1992).

In contrast to primary forest species, secondary speciesexhibit a peak at early and intermediate ages of thechronosequence. Myrsine and Lippia are characterizedby high dispersal capability to open pastures and lowtolerance of competition. They attained similar structuralvalues for both distances from the border throughout thechronosequence.

Old fields derived from short native grasses displayeda considerable initial colonization by pioneer treesand shrubs with very small wind-dispersed seeds (e.g.Vernonia patens, Ageratina ligustrina, Verbesina turbacensis,Roldana sartorii, Lippia myriocephala). These results are inaccordance with previous studies in Costa Rican montaneforests where an over-representation of wind-dispersedspecies in early abandoned pastures has been observed(Holl 1999). Likewise, Aide et al. (1996) found that two ofthe three most common pioneer species colonizing therecently abandoned pastures of four subtropical moistand wet forest regions in Puerto Rico are wind-dispersed.These fast-growing pioneer species may in turn actas facilitators for bird-dispersed woody species such asMyrsine coriacea. Similarly, isolated trees and shrubs leftin pastures may increase the deposition of seeds dispersedby animals (Duncan & Chapman 1999, Guevara &

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Laborde 1993, Guevara et al. 1992, McClanahan & Wolfe1993, Willson & Crome 1989). Some pastures in ourstudy did have remnant Acacia pennatula and Leucaenadiversifolia trees (c. 30 to 144 trees ha−1). However, theirpresence appears not to have been sufficient to favourthe establishment of primary tree species with large seedssuch as Quercus and medium-sized seeds such as Carpinus.

Species richness

Richness of tree species similar to those of the mature forestwas achieved by earlier successional stages (c. 15 y). Thereis a balance between the linear relationships for primaryspecies (positive) and secondary species (negative) alongthe chronosequence. Closer to the forest border, therichness of primary species is higher. As the forestmatures, primary species outcompete secondary species.

Similarly, shrub, vine and tree seedling richnessreached values similar to those of the 80-y-old secondaryforest very early (first 5 y). This finding suggests the fastestablishment of secondary (close and away from theborder) and primary species (close to the forest border),followed by a linear decrease in secondary species richnessand a simultaneous increase in primary species richness.The fast recovery of species richness in smaller size classeshas been reported for other tropical regions (Denslow &Guzman 2000, Saldarriaga et al. 1988). In abandoned,moderately used pastures in Costa Rica, the speciesrichness of seedlings and saplings reached mature forestvalues at 16–18 y, while the richness of trees > 10 cm dbhwas much lower (Guariguata et al. 1997).

Conclusions and implications for cloud forest restoration

Our first hypothesis that forest structure can regenerateboth at short and long distances from the forest remnantis supported by the following: the chronosequenceof abandoned pastures showed a relatively fast rateof recovery of vegetation structure, after 40–50 y ofabandonment, and this rate was similar both near to(0–10 m) and far from (40–50 m) the forest border.Our second hypothesis that the regeneration of thecommunity composition would be different at differentdistances from the forest border is supported becausestructural characteristics such as basal area and density,and the species richness of primary species were highernear the forest border than away from it. Our results agreewith previously described patterns of forest successionwhere secondary, pioneer species with high colonization(dispersal and establishment) capacities are progressivelyreplaced in space and time by primary, shade-tolerantspecies with low colonization but high competitioncapacities.

The significant limitations on the establishment ofprimary species at distances greater than 40 m suggestthe need for active restoration (sowing and/or plantingthese species) to accelerate the regeneration of maturecloud forest habitats. For distances less than c. 20 mwe propose that passive restoration be allowed to occurnaturally in order to reduce reforestation costs. Futurestudies will need to evaluate the dispersal and naturalestablishment capacities of the primary species along amore detailed sequence of distances to the forest borderto ascertain thresholds and assist with decisions aboutactive vs. passive restoration procedures. In any case, theconservation of mature forest remnants is a key strategyfor ensuring the regeneration of forests habitats.

ACKNOWLEDGEMENTS

We are grateful to Julieta Benıtez Malvido and CarlosMontana for helpful suggestions on this project. Wealso thank five anonymous reviewers and the editor forvaluable comments that greatly improved the manu-script. We acknowledge the support of CONACyT(through scholarship no. 159002 to MAMC) and theInstituto de Ecologıa, A.C. (IE 902-11). The research waspart of the BIOCORES project funded by the EC underthe INCO IV programme, contract no. ICA4-CT-2001-10095.

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Appendix. List of tree species ≥ 5 cm dbh found in the 15 abandoned pasture chronosequence in central Veracruz, Mexico. Species were classifiedby main seed dispersal mechanism: barochorous-synzoochorous (large seeds dispersed by gravity and/or animals), endozoochorous (small seedsdispersed by animals), and anemochorous (wind).

Primary species Family Secondary species Family

Barochorous-synzoochorous Barochorous-synzoochorousCinnamomum effussum (Meisn.) Kosterm. Lauraceae Annona cherimola Miller AnnonaceaeMagnolia schiedeana Schldl. Magnoliaceae Cnidoscolus multilobus (Pax) I. M. Johnston EuphorbiaceaeMicrotropis schiedeana Loes. CelastraceaeOcotea psychotrioides Kunth LauraceaeQuercus acutifolia Nee FagaceaeQuercus germana Cham. & Schldl. FagaceaeQuercus leiophylla A. DC. FagaceaeQuercus salicifolia Nee FagaceaeQuercus xalapensis Humb. & Bonpl. FagaceaeEndozoochorous EndozoochorousArachnothryx capitellata Planchon Rubiaceae Callicarpa acuminata Kunth VerbenaceaeBrunellia mexicana Standley Brunelliaceae Cestrum nocturnum L. SolanaceaeDendropanax arboreus (L.) Decne &

PlanchonAraliaceae Crataegus mexicana Mocino & Sesse Rosaceae

Eugenia xalapensis (Kunth) DC. Myrtaceae Cyphomandra hartwegii (Miers) Dunal SolanaceaeGymnanthes longipes Muell Arg. Euphorbiaceae Myrica cerifera L. MyricaceaeHedyosmum mexicanum Cordem Chloranthaceae Rapanea myricoides (Schldl.) Lundell MyrsinaceaeIlex tolucana Hemsley Aquifoliaceae Rhamnus capraefolia Schldl. var. capraefolia RhamnaceaeMeliosma alba (Schldl.) Walp Sabiaceae Rhamnus c. var. grandifolia M. Johnston & L. A. J. RhamnaceaeOreopanax echinops (Schldl. & Cham.) Solanum schlechtendalianum Walp Solanaceae

Decne & Planchon Araliaceae Solanum umbellatum Miller SolanaceaeOreopanax xalapensis (Kunth) Trema micrantha (L.) Blume Ulmaceae

Decne. & Planchon Araliaceae Witheringia stramonifolia Kunth SolanaceaeSaurauia leucocarpa Schldl. Actinidiaceae Leucaena diversifolia (Schldl.) Benth LeguminosaeSolanum aphyodendron S. Knapp Solanaceae Acacia pennatula (Cham. & Schldl.) Benth. LeguminosaeTernstroemia sylvatica Cham. & Schldl. TheaceaeTrichilia havanensis Jacq. MeliaceaeTurpinia insignis (Kunth) Tul. StaphyleaceaeZanthoxylum melanostictum Cham. & Schldl. RutaceaeStyrax glabrescens Benth. StyracaceaeAnemochorous AnemochorousCarpinus caroliniana Walter Betulaceae Ageratina ligustrina (DC.) R. King &

H. RobinsonAsteraceae

Cedrela odorata L. Meliaceae Heliocarpus donnell-smithii Rose TiliaceaeClethra mexicana DC. Clethraceae Lippia myriocephala Schldl. & Cham. VerbenaceaeLiquidambar styraciflua L. var. not identified Asteraceae

mexicana Oersted Hamamelidaceae Vernonia patens Kunth AsteraceaeOstrya virginiana (Miller) K. Koch Betulaceae

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87

CAPÍTULO 4

Establecimiento de tres especies arbóreas fagáceas en potreros recién abandonados y acahuales

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CAPÍTULO 4: Establecimiento de tres especies arbóreas fagáceas en potreros recién abandonados y acahuales RESUMEN La reintroducción de especies arbóreas tardías en etapas sucesionales tempranas (como potreros

recién abandonados) puede bajar el costo de tiempo que le toma a la restauración pasiva. Pero las

especies tardías en ambientes abiertos tempranos pueden sufrir estrés por enfrentarse a

condiciones diferentes a las etapas tardías de la sucesión, por lo que es necesario evaluar la

tolerancia de estas especies a tales condiciones para prever el éxito o fracaso de una restauración

activa. Se evaluó experimentalmente el establecimiento (supervivencia y crecimiento de plántulas

durante 3.5 años) de dos especies tardías típicas del dosel del bosque mesófilo de montaña

(Fagus grandifolia y Quercus germana) y una especie intermedia (Quercus xalapensis), en dos

etapas sucesionales contrastantes: en potreros abiertos recién abandonados (< un año, herbáceos)

y en potreros con 9-17 años de abandono (acahuales arbustivo-arbóreos) y en dos distancias al

borde potrero-bosque (2-14 m y 40-52 m). Las supervivencias de F. grandifolia y Q. germana

fueron mayores en acahuales (93.8 ± 1.8 y 87.5 ± 3 %) que en potreros (64.1 ± 5.9 y 67.7 ± 6 %).

Q. xalapensis tuvo una menor supervivencia (61.3 ± 6.7 en acahuales y 57.3 ± 6.7 % en potreros).

La mortalidad en potreros se debió principalmente a herbivoría por tuzas Orthogeomys hispidum

(24.2 ± 2.7 %) y en acahuales a debilitamiento y putrefacción por exceso de sombra y humedad

(15.9 ± 2.9 %). Las tres especies tuvieron tasas relativas de crecimiento en altura y área basal un

20% y un 100% mayores en potreros que en acahuales, respectivamente. Ni la estrategia

ortotrópica de evadir la sombra de Quercus, ni la plagiotrópica de tolerar la sombra de Fagus

fueron suficientes para que tuvieran mayor crecimiento en los acahuales que en los potreros.

Tales estrategias pueden ser más exitosas en etapas más tempranas de la sucesión (acahuales

herbáceo-arbustivos de baja estatura), pero en éstas no están exentas de pagar ciertos costos

bióticos tales como la herbivoría.

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INTRODUCCIÓN

En Latinoamérica los bosques de niebla o mesófilos de montaña (BMM, sensu Rzedowski, 1978)

además de conformar centros prioritarios de alta biodiversidad y endemismos (Aldrich et al. 1997,

Myers et al. 2000, Bubb et al. 2004), representan uno de los ecosistemas con mayor importancia

en servicios ambientales (Bruijnzeel 2000, Campos y Calvo 2000, Manson 2004). A pesar de ello,

han sido ampliamente deforestados (Monasterio et al. 1987, González-Espinosa et al. 1995, Etter

2000, Ramírez-Marcial et al. 2001, Cayuela et al. 2005) y en algunas regiones queda menos del

10 % de su extensión original (Williams-Linera et al. 2002). La deforestación en las montañas en

particular influye notablemente en una menor retención y recarga de agua en el ecosistema, y en

mayores procesos de erosión, azolve e inundaciones (Bruijnzeel 2000). Con la creciente demanda

mundial de agua potable, y de otros servicios ecosistémicos, en las últimas décadas existe una

preocupación cada vez mayor de la sociedad por restaurar y acelerar la restauración del bosque

montano (Campos y Calvo 2000). La restauración se ha convertido en una parte fundamental para

mantener los servicios ecosistémicos y la biodiversidad en los paisajes montañosos tropicales

(Sarmiento 2000). Sin embargo, a pesar de la gran biodiversidad y complejidad de estos bosques,

poco se sabe acerca de los procesos naturales de regeneración y mucho menos de los factores que

pueden influir en el éxito o fracaso de programas, técnicas y especies usadas para la restauración.

El uso pecuario del suelo ha sido uno de los factores que más ha contribuido a la

deforestación de los bosques neotropicales (Buschbacher 1986, Amelung y Diehl 1992, Parsons

1992, Hecht 1993, Rudel y Horowitz 1993), incluyendo a los bosques de montaña (Sader y Joyce

1988, Williams-Linera et al. 2002). Sin embargo las tendencias actuales de deterioro económico

y social de la actividad primaria rural, y de migración hacia zonas urbanas, están originando el

abandono de potreros (parcelas con pastizales inducidos o cultivados para ganadería), lo cual

representa una oportunidad para la restauración pasiva o activa del bosque. Pero en potreros

abandonados de montañas tropicales se han observado varios factores que limitan la

recuperación del bosque. Holl et al. (2000) detectaron que las dos barreras principales son la poca

capacidad de dispersión de muchas especies de bosque a los potreros abiertos y la competencia

que sufren las plántulas de árboles con el estrato denso de pastos. Para eliminar estas barreras se

requiere una acción de reintroducción de árboles y arbustos que ayude a acelerar el proceso de

90

sucesión si se quiere una restauración en un tiempo más corto, sobre todo en lugares no contiguos

con los remanentes de bosque (Capitulo 2).

El establecimiento de árboles pioneros puede romper varias barreras de la regeneración

natural al funcionar como perchas que facilitan la dispersión de semillas (Guevara y Laborde

1993, Toh et al. 1999), al mejorar la fertilidad y funcionalidad del suelo, y al inhibir el

competitivo estrato de pastos con la sombra de su copa y su hojarasca (Guevara et al. 1992). Sin

embargo, si sólo se favorece la introducción de especies pioneras, algunas de éstas por el

contrario, pueden crear una matriz de poca diversidad que represente un “desierto de especies

pioneras” que en ocasiones obstaculice (arreste) temporalmente (30-70 años) la polinización,

dispersión, establecimiento y crecimiento de las especies tardías del bosque maduro (Martínez-

Garza y Howe 2003). Algunas especies pioneras de larga vida pueden persistir por décadas o

hasta por más de un siglo (Budowski 1970; Gemerden et al. 2003a). Los fragmentos de bosque

maduro aislados de un bosque continuo y embebidos en una matriz de especies pioneras pueden

sufrir la extinción local de muchas especies de animales y plantas en periodos de 20 a 100 años

(Turner 1996), tiempo que ha sido insuficiente para la recuperación, en ambientes perturbados, de

una composición de especies similar a la de los bosques primarios (Saldarriaga et al. 1988,

Finegan 1996, Aide et al. 2000).

Aunque se ha observado que las plántulas de algunas especies tardías de la sucesión

(Magnolia dealbata, M. iltisiana, Podocarpus matudae, Drymis granadensis ) no toleran bien las

condiciones de estrés de los sitios abiertos recién abandonados (Ortíz-Arrona 1999, Camacho-

Cruz et al. 2000, Pedraza y Williams-Linera 2003, Ramírez-Bamonde et al. 2005), existe

evidencia que algunas especies de este tipo si lo hacen y además son favorecidas en sus tasas de

crecimiento y vigor, sobre todo aquellas con grandes reservas cotiledonarias (semillas grandes),

una alta plasticidad fenotípica y una estrategia de aumento de crecimiento cuando son liberadas

de la sombra del dosel (especies beneficiadas por claros) (Martínez-Garza 2003). En bosque

tropical montano de Puerto Rico Everham et al. (1996) probaron el establecimiento de plántulas

de tres especies tolerantes a la sombra (Dacryodes excelsa, Prestoea montana y Guarea guidonia)

encontrando mejores condiciones para la supervivencia en claros con mayor luz o temperatura.

En Costa Rica, plántulas de Ocotea glaucosericea, Ocotea whitei (Lauraceae), Sideroxilon

portoricense (Sapotaceae) y Calophyllum brasiliense (Clusiaceae) han presentado supervivencias

de 46%, 58%, 100% y 78% respectivamente, en potreros dominados por pastos no nativos

91

(Axonopus scoparius, Digitaria decumbens, y Melinus minutiflora), siendo su crecimiento en

altura igual o mayor que el observado dentro del bosque (Loik y Holl 1999). En Panamá, Hooper

et al. (2002) observaron en potreros dominados por el pasto exótico Saccharum spontaneum (2.5

m de altura), una supervivencia de 72% en plántulas de especies de semilla grande (>1 g de peso)

(Dipteryx, Calophyllum, Carapa, y Virola) en comparación con menos de 1% de supervivencia

per cápita de las especies pioneras de semilla pequeña. Alvarez-Aquino et al. (2004) encontraron

una baja supervivencia de plántulas de Fagus mexicana y Symplocos coccinea en dos de sus tres

sitios abiertos (a 5-15m del bosque), debida a desecación, y herbivoría por vacas y ortópteros, sin

embargo las plántulas que sobrevivieron presentaron mayores tasas de crecimiento que las

plantadas en el interior del bosque. Igualmente Podocarpus matudae ha presentado una alta

mortalidad en pastizal, pero su tasa de crecimiento ha sido mayor que en un acahual arbolado con

10 años de sucesión secundaria (Pedraza y Williams-Linera 2003). El reporte del éxito de otras

especies tardías en sitios perturbados se ha ido incrementando (Montagnini et al. 1995, Hardwick

et al. 1997, Martínez-Garza 2003). También existen reportes de que algunas especies tolerantes a

la sombra son más resistentes a la sequía que especies pioneras durante la etapa de plántula. Es

por ello que Martínez-Garza y Howe (2003) han sugerido acelerar la restauración del bosque

tropical en campos agropecuarios recién abandonados reintroduciendo directamente las especies

típicas de la etapa madura del bosque, evitando así la espera de 30 a 70 años de dominancia de

especies pioneras en el lugar.

Al igual que existen especies tardías que no toleran bien los sitios abiertos, y especies que

por el contrario son favorecidas por la condición abierta, también se ha observado que a un gran

número de estas especies la condición intermedia es la que más le favorece en sus primeras

etapas de crecimiento. Ramírez-Marcial et al. (2005) evaluaron durante un año la supervivencia y

crecimiento de 40 especies arbóreas de las montañas del Norte de Chiapas, México, bajo cuatro

tratamientos de sombra (0, 50, 75 y 90%) en cajas artificiales. En general encontraron que para

todas las especies (tempranas, intermedias y tardías de la sucesión) hubo una tasa alta de

supervivencia (>90%) independientemente del tipo de sombra o afinidad sucesional. También se

encontró que los mayores incrementos en altura y diámetro basal de los tallos se observaron en el

tratamiento de 50% de sombra. Los experimentos en laboratorio o en vivero son necesarios para

detectar el efecto de factores específicos, pero generalmente sólo se prueban uno o pocos

factores en forma aislada del entorno, además de que están restringidos a durar poco tiempo por

92

motivos de espacio insuficiente para el crecimiento de raíces y tallos. En cambio el

establecimiento de las plántulas en el campo depende de muchos factores difíciles de considerar

en condiciones de laboratorio tales como la competencia intra e inter-específica, la herbivoría, el

suelo y el microclima. Hasta la fecha son escasos los estudios de establecimiento experimental de

especies de BMM y en la Sierra Madre Oriental de México no se ha realizado un estudio

experimental replicado en campo sobre el establecimiento de especies tardías de BMM en

diferentes etapas sucesionales de potreros abandonados. Por lo tanto los objetivos del presente

trabajo fueron: 1) Evaluar experimentalmente el establecimiento (supervivencia y crecimiento de

plántulas durante 3.5 años) de tres especies tardías típicas del dosel del BMM maduro (Fagus

grandifolia, Quercus germana y Quercus xalapensis), en dos etapas sucesionales contrastantes:

en “potreros abandonados” (abandono reciente < un año) y en sitios dominados por vegetación

secundaria provenientes de potreros con 9-17 años de abandono (etapa seral conocida en México

como “acahual”); 2) evaluar el efecto de la distancia al borde potrero-bosque en el

establecimiento de las tres especies en ambas etapas sucesionales; y 3) determinar que variables

microclimáticas y del suelo tienen mayor influencia en el establecimiento de las tres especies. La

hipótesis a comprobar fue que algunas especies tardías pueden sobrevivir y tener tasas de

crecimiento más rápidas en potreros abiertos recién abandonados incluso a distancias alejadas del

borde potrero-bosque comparadas con las tasas que pueden tener bajo una vegetación secundaria

arbustiva-arborea y bajo la influencia cercana del borde de bosque. Se espera que la alta

frecuencia de nubosidad y la temperatura más fresca de la montaña contribuyan a aligerar el

estrés que pudieran sufrir las plántulas de especies tardías en las etapas tempranas de la sucesión

(potreros recién abandonados), a diferencia de las zonas tropicales bajas más calidas donde el

estrés de insolación directa es mayor.

MÉTODOS Área y sitios de estudio

El área de estudio está localizada en la vertiente oriental del Volcán Cofre de Perote,

aproximadamente a 2 Km al Oeste de la ciudad de Xalapa, capital del Estado de Veracruz,

México (19º30' -19°35' N y 96º57'-96º59' W), entre una altitud de 1350 y 1580 m snm. El clima

93

es templado húmedo con tres estaciones bien definidas: una fría semi-húmeda (Nov-Mar), una

cálido seca (Abr-May) y una cálido húmeda (Jun-Oct) (Williams-Linera 2002) con temperatura

media anual de 16-18oC y precipitación media anual entre 1500 y 1650mm. La presencia de

neblina es frecuente la mayor parte de año, principalmente en invierno. El tipo de suelo es

andosol húmico (Rossignol 1987). El tipo de vegetación original de la región es el bosque

mesófilo de montaña, dominado en su dosel por especies de afinidad templada (Quercus

xalapensis, Q. germana, Q. leiophylla, Liquidambar styraciflua var. mexicana, Carpinus

caroliniana, Ostrya virginiana) y en su subdosel y sotobosque por especies tropicales (Turpinia

insignis, Cinnamomum effusum, Oreopanax xalapensis, Palicourea padifolia, Eugenia xalapensis,

Miconia glaberrima, Ocotea psychotrioides).

Se seleccionaron seis sitios de estudio: tres potreros recién abandonados (< un año de

abandono) y tres acahuales de 9 a 17 años de desarrollo derivados también de potreros

abandonados. Los seis sitios tuvieron como requisitos un área mínima de una hectárea y una

colindancia única mínima de 100m en línea recta con un remanente de bosque maduro en uno de

sus bordes. Dos sitios (un potrero y un acahual) tuvieron pendientes < 5º, los otros cuatro sitios

tuvieron pendientes entre 15 y 25º, de estos cuatro tres tuvieron exposición Noreste y uno

exposición Sureste. Dos potreros recién abandonados estuvieron dominados por pastos de baja

estatura (“gramas” < 20 cm de altura) Axonopus compressus, Paspalum conjugatum, P. notatum,

P. variabile, P. laxiflorum, y hierbas tales como Melampodium divaricatum, Borreria laevis,

Hyptis atrorubens, Desmodium sp. y Eupatorium sp. El tercer potrero recién abandonado estuvo

dominado al principio por una mezcla de gramas, hierbas y por el pasto exótico estrella africana

(Cynodon plectostachyus), pero a los 4 meses de abandono C. plectostachyus se convirtió en

monodominante debido a su gran capacidad de invadir el potrero no pastoreado y cubrir

totalmente el lugar con una altura media de un metro. Los tres acahuales estuvieron dominados

por arbustos (Miconia spp, Palicourea padifolia, Vernonia patens, Roldana spp, Rubus spp.,

entre otros), árboles pioneros jóvenes (Lippia myriocephala, Myrsine coriacea, Heliocarpus

donnell-smithii, Trema micrantha, Clethra mexicana, Leucaena diversifolia, Liquidambar

styraciflua, entre otros) y plantas trepadoras (Smilax spp., Vernonia tortuosa, Amphylophium

paniculatum, Vitis spp., Mikania cordifolia, Cynanchium schlentandalii, entre otras).

94

Especies estudiadas

Se seleccionaron tres especies de la familia Fagaceae (Fagus grandifolia var. mexicana, Quercus

germana y Quercus xalapensis) debido a que son especies dominantes del dosel del BMM

maduro y a que presentan algún grado de tolerancia a la sombra. F. grandifolia es una especie

relictual que en la región de estudio se encuentra en su límite de distribución más sureño.

Diversas características morfológicas y fisiológicas le confieren a Fagus una buena capacidad

competitiva, ya que llega a ser monodominante en los relictos donde aún persiste en México

(Peters 1992, Williams-Linera et al. 2000). Q. germana es una especie de la sección de encinos

blancos (Leucobalanus), que se caracterizan por tener amplia tolerancia ecológica (Valencia 2004)

y madera densa de lento crecimiento (Trelease 1924). Q. xalapensis pertenece a la sección de

encinos rojos (Lobatae) que tienen distribución más restringida, madera moderadamente densa y

con tasas de crecimiento más rápidas que las de los encinos blancos, distribuyéndose solamente

en América (Trelease 1924).

Diseño experimental

En los tres potreros recién abandonados (< 1 año) y en los tres acahuales (9-17años) se plantaron

un total de 384 plántulas de F. grandifolia, 480 de Q. germana y 480 de Q. xalapensis,

distribuidas a dos distancias del bosque (2-14 m y 40-52 m). Las plántulas de encinos tenían 10

meses de crecimiento en vivero a media sombra al momento de ser transplantadas al experimento,

mientras las de F. grandifolia tenían 18 meses. Las alturas iniciales promedio (± error estándar)

fueron 23.6 ± 0.6 m (Q. xalapensis), 32.5 ± 0.7 m (Q. germana) y 43.0 ± 0.9 m (F. grandifolia).

En cada uno de los seis sitios se establecieron cuatro parcelas por cada una de las dos distancias

al bosque, cada una midió 10 x 12 m., en cada una se plantaron 8 plántulas de F. grandifolia, 10

de Q. germana y 10 de Q. xalapensis. La distancia entre plántulas fue de 2 m y se distribuyeron

en grupos monoespecíficos de 5 plántulas (4 en el caso de F. grandifolia) aleatoriamente en 6

filas paralelas. Se registró el porcentaje de supervivencia por parcela y se midió el crecimiento en

altura del meristemo apical y en diámetro basal del tallo (a 2 cm del suelo) cada seis meses

durante 30 meses del transplante a campo y una última medición a los 42 meses. Se registraron

las causas de mortalidad y el número de plántulas muertas por cada agente causal para cada

parcela y tratamiento. Se identificaron los agentes causales de mortalidad por inspecciones

visuales mensuales de rastros durante los primeros 36 meses de seguimiento y en las mediciones

95

hechas cada seis meses durante el periodo de estudio. La mortalidad por tuza Orthogeomys

hispidus (Geomyidae) se constató por la confluencia de tres diferentes rastros evidentes: 1) la

cortadura en diagonal de las raíces por grandes incisivos justo abajo de su unión al tallo, 2) el

característico montículo de tierra con el que tapan sus hoyos, y 3) el sistema de túneles

subterráneos con diámetros mayores a 5 cm. que confluían a las plántulas mordisqueadas. La

mortalidad por ratones fue evidenciada por las huellas de sus pequeños incisivos en las raíces

cortadas en forma más irregular que las tuzas y por los orificios y túneles en el suelo de un

diámetro de alrededor de 2 cm, justo a un lado de la raíz. La evidencia de mortalidad por

putrefacción (exceso de sombra y humedad) se observó directamente en las plántulas con sus

tejidos muertos putrefactos e infestados en sus raíces con micelios de hongos, sin indicios de

crecimiento de la plántula y rodeadas de un suelo y sotobosque muy húmedos y sombreados.

Se midieron variables microclimáticas mensualmente durante 24 meses (enero 2002 a

diciembre 2003), registrándose en dos puntos separados por 30 m en cada una de las dos

distancias al bosque para los seis sitios. Se midió temperatura del aire y humedad relativa (entre

las 12 y 13 hr) a nivel superficial del suelo y a un metro sobre el suelo con un termohigrómetro,

Pen Type. El porcentaje de cobertura del dosel arbóreo se midió con un densiómetro esférico

(Lemon 1957). Los niveles de radiación fotosintéticamente activa (PAR) acumulada durante 72

hr, a nivel del suelo y a un metro sobre el suelo, se obtuvieron con el uso de 14 capas de papel

fotosensible (Proprint Sepia diazo paper; Charrette Corp., Woburn, Massachusetts). La intensidad

de sensibilización de las capas de papel fotosensor fue calibrada mediante una regresión (R2=

0.98) a los valores de luz integrada (mmol-1 m2 seg-1) capturada por sensores de luz (LICOR LI-

190SA) conectados a un data logger (LICOR 1000) durante 72 hr. El contenido de agua del

suelo (%) se obtuvo mediante la diferencia de peso húmedo y peso seco después de someter las

muestras a deshidratación en estufa por 72 hr. Al inicio del experimento se tomaron cuatro

muestras compuestas de suelo (2-5 cm de profundidad evitando la capa de hojarasca) por sitio, en

una de las dos parcelas por tratamiento, para determinar en laboratorio el pH, contenido de

materia orgánica (MO), carbono total (C), nitrógeno total (N), fósforo extractable (P), potasio

intercambiable (K) y acidez intercambiable.

96

Análisis estadísticos

Las curvas de supervivencia de las plántulas a lo largo del tiempo se compararon con una función

de supervivencia que usa el estadístico no paramétrico Log-Rank (el procedimiento de Kaplan-

Meier, SPSS v.10.0.1). Este procedimiento permitió considerar en un sólo análisis diferentes

intervalos de tiempo entre mediciones de supervivencia: los primeros 5 intervalos medidos cada

seis meses, y el ultimo un año después (total 3.5 años). Los efectos del etapa sucesional de sitio

(potrero abandonado y acahual), distancia al borde de bosque (2-14 m y 40-52 m) y la especie (F.

grandifolia, Q. germana, Q. xalapensis) sobre la supervivencia y las variables de crecimiento,

incluyendo todas sus posibles interacciones, se probaron mediante los modelos lineales

generalizados (GLM) de Análisis de Devianza (ANDEDEV) y Análisis de Varianza (ANDEVA,

para las proporciones de supervivencia o de mortalidad, que se asume que pueden tener una

distribución binomial de errores) respectivamente, usando el programa S-PLUS 4.6 profesional

2000, MathSoft, Inc. (Crawley 2002). Las variables dependientes fueron la proporción de

supervivencia de las plántulas, la Tasa Relativa de Crecimiento en altura (TRCalt), la Tasa

Absoluta de Crecimiento en altura (TACalt), la Tasa Relativa de Crecimiento en Área Basal

(TRCab), la Tasa Absoluta de Crecimiento en diámetro basal (TACdb) y la proporción de

altura/diámetro del tallo (índice de esbeltez) al final del periodo estudiado. La TRC expresa el

crecimiento en términos de la tasa de incremento en tamaño por unidad de tamaño inicial y se

calculó con la fórmula R = (lnV2-lnV1)/(T2-T1), dónde R es la tasa (“Rate”) de incremento, V1 y

V2 son los valores de la variable de crecimiento en el tiempo 1 y tiempo 2. La diferencia entre T2

y T1 es el intervalo de tiempo transcurrido entre las mediciones de los valores V1 y V2 (Hunt

1990). La Tasas Absolutas de Crecimiento se calcularon con la fórmula R=(V2-V1)/(T2-T1). En

comparaciones de medias post hoc se utilizó la prueba de diferencia significativa honesta de

Tukey (HSD). Para el análisis de supervivencia, la unidad de medida usada fue el promedio de la

supervivencia de diez plántulas (ocho en el caso de F. grandifolia) de cada una de las cuatro

parcelas ubicadas en cada una de las dos distancias al borde. Las plantas consideradas como

muertas al final del experimento se excluyeron del análisis de crecimiento. Se realizó un Análisis

de Varianza de Medidas Repetidas (MANDEVA) para comparar el efecto de las tres principales

causas de mortalidad, de la etapa sucesional, distancia al borde y la especie sobre las

proporciones de mortalidad de plántulas debidas a cada una de las tres causas (herbivoría de

raíces por tuzas, por ratones y putrefacción (“damping off”)). Para realizar este MANDEVA se

97

consideraron a las tres causas de mortalidad como medidas repetidas sobre las unidades de

muestreo, se transformaron las proporciones al arco seno de su raíz cuadrada y se usó el

programa estadístico Statistica 8.0 (StatSoft, Inc.). Se realizaron otros tres ANDEDEV

univariados para cada una de las causas de mortalidad por separado, para comparar sus efectos

dependiendo de la etapa sucesional, la distancia al borde y la especie de plántula. Los valores

mostrados son promedios y sus errores estándar a menos que se especifique de otra manera. El

efecto de la etapa sucesional y la distancia al borde de bosque en las variables microclimáticas y

del suelo de los sitios de experimentación se probó mediante ANDEVA de dos vías. Finalmente,

la relación de las variables microambientales con las parcelas de experimentación y por lo tanto

con los resultados de crecimiento y de supervivencia de las tres especies fagáceas se analizó en

forma multivariada mediante un ordenamiento o escalamiento no métrico multidimensional

(NMDS), usando el programa PC-ORD 4 (McCune & Grace 2002). Los datos de las cuatro

parcelas correspondientes a cada distancia estudiada en cada uno de los seis sitios se

promediaron para la elaboración de las matrices de entrada para su ordenación.

RESULTADOS

Supervivencia de plántulas de especies fagáceas en dos etapas sucesionales

Las curvas de supervivencia para las tres especies fagáceas fueron significativamente diferentes

entre los potreros abandonados y los acahuales (Log-rank = 250.13, P < 0.0001). La mortalidad

en los potreros recién abandonados fue cada vez mayor que en los acahuales a lo largo de los 3.5

años (Fig. 1 a). En los acahuales hubo una cada vez mayor mortalidad a 2-14 m del borde que a

40-52 m (Log-rank = 59.20, P < 0.0001), pero en los potreros recién abandonados no hubo

diferencias entre las dos distancias (Log-rank = 0.95, P =0.3303, Fig. 1 a). A lo largo del periodo

estudiado las tres especies sobrevivieron mejor en los acahuales que en los potreros (Fig. 1 a y b),

pero esta diferencia fue mayor en F. grandifolia y Q. germana que en Q. xalapensis. De las tres

especies Q. xalapensis fue la que tuvo menor supervivencia en ambas etapas, mientras que F.

grandifolia fue la de mayor supervivencia, sobre todo en los acahuales (Log-rank = 31.07-207.18,

P< 0.0001, Fig.1 b). El efecto de la distancia al borde en las curvas de supervivencia fue

significativo sólo para Q. xalapensis, la cual tuvo menor supervivencia en la distancia cercana al

borde (Log-rank = 36.13, P < 0.0001, Fig. 1 c).

98

Figura 1. Curvas de supervivencia a 42 meses del transplante de plántulas de tres especies fagáceas (F.

grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis) en función de a) etapa sucesional (potrero abandonado y acahual)

y distancia al borde de bosque (2-14 m y 40-52 m), b) etapa sucesional y especie, y c) distancia y especie.

Las letras diferentes de las leyendas indican diferencias significativas (P < 0.05, prueba Kaplan-Meier).

0

20

40

60

80

100

0 6 12 18 24 30 36 42

Potrero 2-14 m a

Potrero 40-52 m a

Acahual 2-14 m b

Acahual 40-52 m c

0

20

40

60

80

100

0 6 12 18 24 30 36 42Tiempo en meses

Sob

revi

venc

ia (%

)

PotreroPotreroPotreroAcahualAcahualAcahual

F. grandifolia c Q. germana dQ. xalapensis eF. grandifolia a Q. germana bQ. xalapensis d

0

20

40

60

80

100

0 6 12 18 24 30 36 42Tiempo en meses

2-14 m2-14 m2-14 m40-52 m40-52 m40-52 m

F. grandifolia aQ. germana bQ. xalapensis dF. grandifolia aQ. germana bQ. xalapensis c

a)

b)

c)

99

El ANDEDEV de la supervivencia al final del periodo estudiado mostró una interacción

significativa entre los factores etapa sucesional y especie (Tabla 1, Fig. 2 a). La supervivencia de

F. grandifolia fue mayor en acahuales (93.8 ± 1.8) que en potreros (64.1 ± 5.9). Q. germana en

acahuales tuvo una supervivencia de 87.5 ± 3 % contra un 67.7 ± 6 % en potreros, pero tal

diferencia no fue significativa de acuerdo a la prueba de Tukey (P =0.09), mientras que la

supervivencia de Q. xalapensis fue similar en ambas etapas sucesionales (61.3 ± 6.7 en acahuales

y 57.3 ± 6.7 % en potreros) y similar también a la supervivencia de las otras dos especies en

potreros (Fig. 2 a). La supervivencia al final del periodo estudiado no difirió entre distancias al

borde (Tabla 1).

Tabla 1. Análisis de Devianza del porcentaje de supervivencia de plántulas de tres especies fagáceas (F. grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis) a los 42 meses del transplante, en función de la etapa sucesional (potrero ó acahual), de la distancia al borde del bosque (2-14 ó 40-52 m) y de la especie.

Fuente de variación Gl Devianza Gl Dev. Resid. F Modelo nulo 143 766.2 Etapa sucesional 1 84.6 142 681.6 23.8*** Distancia 1 2.7 141 678.9 0.8 Especie 2 66.3 139 612.6 9.3*** Etapa sucesional x Distancia 1 10.8 138 601.8 3.0 Etapa sucesional x Especie 2 29.9 136 571.8 4.2* Distancia x Especie 2 9.9 134 561.9 1.4 Etapa sucesional x Distancia x Especie 2 4.6 132 557.4 0.6

* = P ≤ 0.05, ** = P ≤ 0.01, *** = P ≤ 0.001.

100

Causas de mortalidad

El MANDEVA del porcentaje de mortalidad mostró que la interacción entre la etapa sucesional y

la causa de mortalidad fue significativa (Apéndice 4.1). En los potreros la principal causa de

mortalidad fue la herbivoría de raíces por tuzas (O. hispidus), mientras que en los acahuales la

principal causa fue la putrefacción (Fig. 2 b). Los ANDEDEV univariados mostraron que la etapa

sucesional tuvo efecto en la mortalidad por tuza, la cual, para las tres especies en conjunto fue

alta en potreros (24.2 ± 2.7 %) y nula en acahuales (F1, 142, =179.9, P <0.0001, Apéndice 4.2., Fig.

2 d), pero no hubo diferencias entre distancias al borde (F1,141=0.2, P=0.651), ni entre especies

(F2,139=0.4, P=0.681). La mortalidad por ratones fue mucho menor a la de las tuzas, pero fue

significativamente mayor (F1,142 =9.4, P =0.003) en los potreros (4.8 ± 1.5 %) que en los

acahuales (1.7 ± 0.7 %, Fig. 2 e), y en la distancia alejada del borde (4.5 ± 1.5 %) que cerca del

borde (2.0 ±0.7%) (F1,141 =5.0, P =0.027), y no hubo diferencias significativas entre especies

(F2,139 =1.8, P =0.166). El ANDEDEV de la mortalidad por putrefacción mostró una interacción

significativa entre la etapa sucesional y la especie (F2,136 =3.1, P =0.048, Fig. 2 c). La mortalidad

por esta causa en los potreros fue menor al 10% en las tres especies y se mantuvo en esos niveles

para F. grandifolia y Q, germana en los acahuales, mientras que la mortalidad de Q. xalapensis

superó el 30% en esta última etapa sucesional. En general, hubo mayor mortalidad por

putrefacción en los bordes contiguos al bosque (14.7 ± 3 %) que lejos de estos (7.4 ± 1.7 %)

(F1,141 =6.6, P =0.011), pero mediante la prueba Tukey HSD (P<0.05) no se detectó una

diferencia significativa entre las dos distancias de cada etapa, sólo en los acahuales hubo una

tendencia a una mayor mortalidad en la distancia contigua al borde (P =0.07, Fig. 2 f). La

mortalidad por deshidratación o desecación fue escasa (murieron sólo 8 plantas del total de 1344)

y esta mortalidad estuvo relacionada con el estrés del transplante, ya que sólo se presentó durante

el primer mes después del transplante.

101

Figura 2. Promedios (± error estándar) del porcentaje de supervivencia y mortalidad de plántulas de tres

especies fagáceas a los 42 meses de transplantadas en potreros abandonados y acahuales; a) supervivencia

en función de etapa sucesional y especie; b) mortalidad en función de etapa y principales causas de

mortalidad; c) mortalidad por putrefacción en función de etapa y especie; d) mortalidad por tuzas, e)

ratones, y f) putrefacción en función de etapa y distancia al borde de bosque. Letras diferentes significan

diferencias significativas entre medias (P < 0.05, prueba de Tukey HSD).

0

10

20

30

Mor

talid

ad %

Por tuzasPor ratonesPor putrefacción

a

cc

cc

a

b)

0

10

20

30

por

rato

nes

2-14 m40-52 m

M

orta

lidad

%

ab b

a

ab

e)

0

10

20

30

por

tuza

s

2-14 m40-52 m

a

bb

a

Mor

talid

ad %

d)

0

10

20

30

Potrero Acahual

por

put

refa

cció

n

2-14 m40-42 m

a

b

ab a

M

orta

lidad

%

f)

0

10

20

30

40

50

Potrero Acahual

por

put

refa

cció

n F. grandifoliaQ. germanaQ. xalapensis

a

b b

b b b

c)

M

orta

lidad

%

0

20

40

60

80

100S

uper

vive

ncia

%F.grandifoliaQ. germanaQ. xalapensis

c

ab

c bc c

aa)

102

Crecimiento de plántulas

El ANDEVA de la Tasa Relativa de Crecimiento en altura (TRCalt) mostró una interacción

significativa entre etapa sucesional y distancia (Apéndice 4.3, Fig. 3 a). En los acahuales en la

distancia de 2-14m se observó una TRCalt 1.4 veces mayor que en la distancia de 40-52 m, pero

en los potreros no hubo diferencias entre distancias. En la distancia de 2-14 m al borde la TRCalt

fue 1.6 veces mayor en los potreros que en los acahuales, mientras que en la distancia de 40-52 m

no hubo diferencia significativa.. La TRCalt varió significativamente entre las tres especies (Fig.

3 b). Q. xalapensis tuvo una TRCalt 1.6 veces mayor que F. grandifolia, y 1.25 veces mayor que

Q. germana. Las TRCalt en las tres especies fueron 1.23-1.29 veces mayor en los potreros que en

los acahuales. F. grandifolia y Q. germana no tuvieron diferencias en TRCalt entra las dos

distancias en los potreros (Fig. 3 e), pero en los acahuales la TRCalt fue mayor en la distancia de

40-52 m que en la de 2-14 m.La TRCalt de Q. xalapensis no tuvo diferencias entre las dos

distancias en ninguna de las dos etapas sucesionales (Fig. 3 e).

En la Tasa Absoluta de Crecimiento en altura (TACalt) la interacción de tercer grado

etapa sucesional x distancia x especie fue significativa (Apéndice 4.3, Fig. 3 f). ). En los

acahuales en la distancia de 2-14 m se observó una TACalt dos veces mayor (28 cm año-1) que en

la distancia de 40-52 m (14 cm año-1), pero en los potreros no hubo diferencias entre distancias

(Fig. 3 b). En la distancia contigua al bosque la TACalt fue 3.5 veces mayor en el potrero (50 cm

año-1) que en el acahual (14 cm año-1), pero en la distancia lejana fue sólo 1.6 veces mayor (45

cm año-1) en el potrero que en el acahual (28 cm año-1, Fig. 3 b). La TACalt de F. grandifolia fue

sólo 1.5 veces mayor en el potrero (30 cm año-1) que en el acahual (20 cm año-1), mientras que

para Q. germana y Q. xalapensis fue 2.4 veces mayor en potreros (50 y 57 cm año-1,

respectivamente) que en acahuales (21 y 24 cm año-1, Fig. 3 d). La TACalt de F. grandifolia no

tuvo diferencias significativas entre las dos distancias al borde en los potreros (34 y 25 cm año-1),

pero en los acahuales fue dos veces mayor en la distancia lejana al borde (26 cm año-1) que cerca

(13 cm año-1, Fig. 3 f). En los potreros Q. germana tuvo una TACalt 1.27 veces mayor en la

distancia contigua (55 cm año-1) que lejos del borde (43 cm año-1) pero en los acahuales sucedió

lo contrario, la TACalt fue dos veces mayor lejos del borde (29 cm año-1) que cerca (14 cm año-1).

La TACalt de Q. xalapensis no tuvo diferencias entre distancias ni en los potreros (57 y 58 cm

año-1) ni en los acahuales (17 cm año-1 cerca vs. 28 cm año-1 lejos).

103

Figura 3. Promedios (± error estándar) de a), c), e) la Tasa Relativa de Crecimiento en altura (TRCalt) y b),

d), f) la Tasa Absoluta de Crecimento en altura (TACalt) de plántulas de tres especies fagáceas en función

de a), b) etapa sucesional (potrero y acahual) y distancia al borde de bosque (2-14 m y 40-52 m), c), d)

etapa sucesional y especie, y e), f) etapa sucesional, distancia al borde y especie. Letras diferentes

significan diferencias significativas entre medias (P < 0.05, prueba de Tukey HSD).

0

10

20

30

40

50

60

70

Potrero Acahual

TAC

alt (

cm a

ño-1

)

2-14 m40-52 ma

b

c

a

b)

0

1020

3040

5060

70

F.grandifolia

Q. germana Q.xalapensis

TAC

alt (

cm a

ño-1

)

PotreroAcahual

a

c

d c

d

b

d)

0

1020

30

40

5060

70

2-14 m 40-52 m 2-14 m 40-52 mPotrero Acahual

TAC

alt (

cm a

ño-1

)

F. grandifoliaQ. germanaQ. xalapensis

a

f fdf

cd cdcd cdbc

b

a af)

0

0.01

0.02

0.03

0.04

0.05

0.06

2-14 m 40-52 m 2-14 m 40-52 m

Potrero Acahual

TRC

alt (

cm c

m-1

mes

1 )

F. grandifoliaQ. germanaQ. xalapensisab

g f ef ef

defcde cd

cdc bca

e)

0

0.01

0.02

0.03

0.04

0.05

0.06

F.grandifolia

Q. germana Q.xalapensis

TRC

alt (

cm c

m-1

mes

-1) Potrero

Acahual

d

b

c

b

c

ac)

0

0.01

0.02

0.03

0.04

0.05

Potrero Acahual

TRC

alt (

cm c

m-1

mes

-1)

2-14 m

40-52 mab

c

ab

a)

104

La altura final promedio en potreros fue de 2.02 ± 0.05 m y la altura máxima de 5.97 m.

En acahuales cerca del borde la altura promedio fue de 0.79 ± 0.02 m con una máxima de 1.64 m,

y lejos del borde la altura media fue de 1.26 ± 0.03 m con una máxima de 3 m..F. grandifolia

tuvo una altura final promedio de 1.47 ± 0.05 m en potreros contra 1.13 ± 0.03 m en los

acahuales, Q. germana midió 2.14 ± 0.08 m contra 0.99 ± 0.04 m, y Q. xalapensis midió 2.29 ±

0.10 m contra 1.01 ± 0.04 m, respectivamente.

El ANDEVA de la Tasa Relativa de Crecimiento en área basal (TRCab) mostró una interacción

significativa entre la etapa sucesional y la especie (Apéndice 4.3, Fig. 4 c). La TRCab de F.

grandifolia fue 1.75 veces mayor en los potreros que en los acahuales, mientras que para Q.

germana y Q. xalapensis la TRCab fue casi el doble en el potrero que en el acahual (1.85 y 1.91

veces mayor en el potrero, respectivamente). La distancia al borde tuvo efecto significativo en la

TRCab, en los potreros esta tasa fue 1.16 veces mayor en la distancia alejada al borde que en la

contigua, mientras que en los acahuales fue 1.37 veces mayor lejos del borde que cerca (Fig. 4 a).

Sin embargo esta diferencia se debió principalmente a Q. germana, que fue la única especie en la

que se detectó una diferencia significativa entre distancias al borde en los acahuales (Fig. 4 e).

En la Tasa Absoluta de Crecimiento en diámetro basal (TACdb) la interacción de tercer

grado etapa sucesional x distancia x especie fue significativa (ANDEVA, Apéndice 4.3, Fig. 4 f).

En la distancia alejada del borde la TACdb fue 6.2 veces mayor en los potreros (0.66 cm año-1)

que en los acahuales (0.10 cm año-1, Fig. 4 b), mientras que en la distancia contigua al borde esta

tasa fue 4.4 veces mayor en el potrero (0.81 cm año-1) que en acahual (0.18 cm año-1). F.

grandifolia tuvo una TACdb 2.6 veces mayor en los potreros (0.33 cm año-1) que en los

acahuales (0.12 cm año-1), en Q. germana fue 4.9 veces mayor en los potreros (0.77 cm año-1)

que en los acahuales (0.16 cm año-1) y en Q. xalapensis la TACdb fue 6 veces mayor en los

potreros (1.0 cm año-1) que en los acahuales (0.17 cm año-1, Fig. 4 d). Para F. grandifolia en

ninguna de las dos etapas sucesionales hubo diferencias en TACdb entre las dos distancias al

borde (Fig. 4 f). Q. germana tampoco tuvo diferencias en TACdb entre distancias al borde en los

potreros (0.76-0.78 cm año-1), pero en los acahuales esta tasa fue mayor en la distancia de 40-52

m (0.20 cm año-1) que en la de 2-14 m (0.11 cm año-1). Por el contrario Q. xalapensis en los

potreros si tuvo una TACdb mayor en la distancia lejana al borde (1.12 cm año-1) que en la

cercana (0.85 cm año-1), mientras que en los acahuales no tuvo diferencias entre distancias (0.12-

0.20 cm año-1, Fig. 4 f).

105

Figura 4. Promedios (± error estándar) de a), c), e) la Tasa Relativa de Crecimiento en área basal (TRCab)

y b), d), f) la Tasa Absoluta de Crecimiento en diámetro basal (TACdb) de plántulas de tres especies

fagáceas en función de a), b) etapa sucesional (potrero y acahual) y distancia al borde de bosque (2-14 m y

40-52 m), c), d) etapa sucesional y especie, y e), f) etapa sucesional, distancia al borde y especie. Letras

diferentes significan diferencias significativas entre medias (P < 0.05, prueba de Tukey HSD).

0

0.2

0.4

0.6

0.8

1

1.2


TAC

db (c

m a

ño-1

)


a

cdecddedeee

c

b

cd

bb

f)

0

0.2

0.4

0.6

0.8

1

1.2

F.grandifolia

Q.germana

Q.xalapensis

TAC

db (c

m a

ño-1

)

PotreroAcahual

a

b

c dd d

d)

0

0.2

0.4

0.6

0.8

1

Potrero Acahual

TAC

db (c

m a

ño-1

) 2-14 m40-52 m

a

cc

b

b)

0

0.02

0.04

0.06

0.08

0.1

0.12

F.grandifolia

Q.germana

Q.xalapensis

TRC

ab (c

m2 c

m-2

mes

-1) Potrero

Acahual

a

d

ccc

b

c)

0

0.02

0.04

0.06

0.08

0.1

Potrero Acahual

TRC

ab (c

m2 c

m-2

mes

-1) 2-14m

40-52m

c

d

ab

a)

0

0.02

0.04

0.06

0.08

0.1

0.12


TRC

ab (c

m2 cm

-2m

es-1

)


aa

gfgef

defde d dd

cbc

e)

106

Al final de los 42 meses de estudio F. grandifolia tuvo un diámetro basal promedio de

1.78 cm (± 0.06 de error estándar) en potreros contra 0.97 ± 0.02 cm en los acahuales, Q.

germana midió 3.18 ± 0.13 cm vs. 0.87 ± 0.03 cm, y Q. xalapensis midió 3.96 ± 0.17 cm vs. 0.86

±0.03 cm.

El ANDEVA del índice de esbeltez (proporción altura/diámetro del tallo) al final de los

3.5 años mostró dos interacciones significativas: la etapa sucesional con la distancia (Apéndice

4.3, Fig. 5 a) y la etapa sucesional con la especie (Fig. 5 b). En los acahuales fueron más esbeltas

las plantas que en los potreros, pero en los potreros la esbeltez fue mayor cerca del borde,

mientras que en los acahuales fue lo contrario. Las diferencias en esbeltez entre acahuales y

potreros fueron más grandes en las dos especies de Quercus que en F. grandifolia.

Figura 5. Promedios (± error estándar) del índice de esbeltez (proporción altura/diámetro del

tallo) de plántulas de tres especies fagáceas a los 42 meses después del transplante en función de

a) etapa sucesional (potrero y acahual) y distancia al borde de bosque (2-14 m y 40-52 m), y b)

etapa sucesional y especie. Letras diferentes significan diferencias significativas entre medias (P

< 0.05, prueba de Tukey HSD).

0

25

50

75

100

125

Potrero Acahual

Esb

elte

z fin

al

2 -14 m 40 - 52 m

a

d c

b

a)

0

25

50

75

100

125

F. grandifolia Q. germana Q. xalapensis

Esb

elte

z fin

al

Potreros Acahuales

a

c

b a

ccb)

107

Variables ambientales

El ANDEVA mostró variación significativa en el factor etapa sucesional para las variables:

humedad relativa y temperatura tomadas sobre el suelo, la temperatura del suelo, la PAR a un

metro del suelo y la cobertura del dosel (Apéndice 4.4, Tabla 2). El efecto de la distancia al borde

sólo fue significativo en las variables: temperatura del aire sobre el suelo, temperatura del suelo,

PAR a un metro del suelo y cobertura del dosel. Se observó interacción entre etapa sucesional y

distancia al borde sólo para las variables: temperatura del suelo, PAR a un metro del suelo y

cobertura del dosel. El ANDEVA para las variables del suelo no mostró ninguna variación

significativa entre los niveles de ambos factores. Para todas las muestras de suelo sólo se

obtuvieron trazas de P extractable, por lo que esta variable no se analizó.

Las parcelas de potreros en la distancia lejana al borde tuvieron menor cobertura arbórea,

mayor PAR a un metro del suelo y mayor temperatura del suelo que en la distancia cercana,

mientras que en los acahuales no hubo diferencias entre las dos distancias para estas tres variables

(Tabla 3 c). Las humedades relativas sobre el suelo y a un metro del suelo fueron mayores en los

acahuales que en los potreros, sin diferencias entre distancias (Tabla 2 a, b, c). La temperatura

sobre el suelo en la distancia lejana al borde, en el potrero, fue similar a la de la distancia cercana,

pero mayor que en las dos distancias en el acahual (Tabla 2 c). La PAR en los dos estratos, sobre

el suelo y a un metro del suelo, fue 3.7 y 8.5 veces mayor en los potreros que en los acahuales,

respectivamente, pero sobre el suelo no hubo diferencias entre distancias para ambas etapas,

mientras que a un metro del suelo, en los potreros, la PAR fue 3.4 veces mayor en la distancia

alejada del borde, e igual para ambas distancias en los acahuales (Tabla 2 a, b). El porcentaje de

cobertura arbórea fue ligeramente mayor en los acahuales (88 % cerca y 85% lejos) que en los

potreros en la distancia cercana al borde (73%), pero mucho mayor que en la distancia lejana en

el potrero (4%, Tabla 2 c).

108

Tabla 2. Valores promedio y error estándar (e.e.) de 24 mediciones mensuales de las variables de microclima y de un muestreo de variables del suelo al inicio del experimento del establecimiento de tres especies fagáceas en dos etapas sucesionales, calculados para cada uno de los niveles de a) etapa sucesional (potrero y acahual), b) distancia al borde de bosque (2-14 m y 40-52 m), y c) la interacción etapa sucesional x distancia al borde. PAR =Radiación fotosintéticamente activa. Diferentes letras indican diferencias significativas entre medias (P < 0.05, prueba de Tukey HSD). a) Factor etapa sucesional b) Factor distancia al borde

Potrero e.e. Acahual e.e. 2-14 m e.e.

40-52 m e.e.

Humedad relativa sobre el suelo 73.9 a 1.1 82.6 b 1.0 77.4 1.9 79.1 2.4 Humedad relativa a 1m del suelo 59.6 a 3.8 70.9 b 1.5 66.6 2.8 64.0 4.6 Temperatura sobre el suelo (°C) 24.2 b 1.1 20.9 a 0.2 21.6 a 0.6 23.6 b 1.2 Temperatura a 1m del suelo (°C) 24.2 1.5 21.4 0.2 21.9 0.8 23.8 1.5 Temperatura del suelo a 5cm (°C) 17.9 b 0.7 15.4 a 0.1 15.8 a 0.4 17.4 b 0.9 PAR (mol m2 d-1) sobre el suelo 1.1 b 0.3 0.3 a 0.0 0.6 0.3 0.8 0.2 PAR (mol m2 d-1) a 1m del suelo 5.1 b 1.4 0.6 a 0.0 1.4 a 0.6 4.3 b 1.7 Cobertura del dosel (%) 38.5 a 15.6 86.1 b 0.9 80.3 b 4.0 44.3 a 18.1Contenido de agua del suelo (%) 41.0 1.6 39.8 1.0 40.5 1.6 40.3 1.0 pH 5.6 0.1 5.4 0.1 5.4 0.1 5.5 0.1 Materia orgánica (%) 16.1 1.4 13.8 1.8 14.1 1.9 15.9 1.4 Carbono total (%) 9.4 0.8 8.0 1.1 8.2 1.1 9.2 0.8 Nitrógeno total (%) 0.7 0.1 0.7 0.1 0.6 0.1 0.7 0.1 Potasio intercambiable (meq/100g) 0.9 0.2 0.9 0.1 1.0 0.1 0.7 0.2 Acidez intercambiable (meq/100g) 0.11 0.02 0.17 0.03 0.14 0.03 0.14 0.03 c) Interacción etapa sucesional * distancia al borde Potrero Acahual

2-14 m e.e.

40-52 m e.e.

2-14 m e.e.

40-52 m e.e.

Humedad relativa sobre el suelo 73.5 a 1.1 74.3 a 2.2 81.3 b 1.2 83.9 b 1.3 Humedad relativa a 1m del suelo 63.0 4.3 56.3 6.5 70.3 2.4 71.6 2.3 Temperatura sobre del suelo (°C) 22.3ab 1.1 26.1 b 1.2 20.8 a 0.2 21.1 a 0.3 Temperatura a 1m del suelo (°C) 22.4 1.6 26.1 2.4 21.3 0.2 21.6 0.4 Temperatura del suelo a 5cm (°C) 16.5 a 0.6 19.2 b 0.7 15.2 a 0.0 15.6 a 0.1 PAR (mol m2 d-1) sobre el suelo 1.0 0.5 1.3 0.3 0.3 0.0 0.3 0.1 PAR (mol m2 d-1) a 1m del suelo 2.3 a 0.9 7.9 b 1.1 0.5 a 0.0 0.6 a 0.0 Cobertura del dosel (%) 72.9 b 5.0 4.0 a 2.4 87.6 b 0.5 84.6 b 1.2 Contenido de agua en el suelo (%) 41.0 3.2 41.0 1.3 40.0 1.4 39.6 1.6 pH 5.5 0.2 5.6 0.1 5.4 0.2 5.3 0.1 Materia orgánica (%) 14.6 2.5 17.7 1.3 13.5 3.5 14.1 2.1 Carbono total (%) 8.5 1.5 10.3 0.7 7.9 2.0 8.2 1.2 Nitrógeno total (%) 0.6 0.1 0.7 0.1 0.6 0.1 0.7 0.1 Potasio intercambiable (meq/100g) 1.1 0.2 0.7 0.4 1.0 0.2 0.8 0.1 Acidez intercambiable (meq/100g) 0.12 0.04 0.11 0.02 0.16 0.05 0.18 0.05

109

Relación entre variables ambientales y variables de supervivencia y crecimiento de especies

tardías

El ordenamiento de las parcelas de experimentación mediante NMDS resultó en dos dimensiones

(Eje 1 y 2, Fig.6). El estrés final del NMDS fue aceptablemente bajo (2.17) después de 40

corridas con los datos reales. Mediante la prueba de Monte Carlo se realizaron 50 corridas

aleatorizadas y la probabilidad de que se obtuviera un estrés final similar por azar fue P =0.019.

La varianza acumulada representada por los dos primeros ejes fue del 98.8 %, la varianza del Eje

1 fue del 75.5 % y la del Eje 2 fue del 23.3 %. La ordenación muestra una separación entre los

potreros recién abandonados y los acahuales, con excepción de uno de los sitios de borde de

potrero que se asemeja más a los acahuales que a los otros sitios de potreros (Fig. 6 a). De

acuerdo al ordenamiento del NMDS F. grandifolia y Q. germana presentaron mayor

supervivencia en los sitios con mayor humedad relativa y con mayor cobertura del dosel, que son

las condiciones presentes en los acahuales. La supervivencia de Q. xalapensis presentó menor

correlación con la cobertura del dosel y una correlación negativa con el contenido de potasio

intercambiable. Las tasas relativas de crecimiento en área basal presentaron correlación positiva

con la PAR sobre el suelo y a 1 m del suelo, la temperatura del aire sobre el suelo, a 1 m del

suelo y con la temperatura del suelo y correlación negativa con la cobertura del dosel y humedad

relativa sobre el suelo y a 1 m del suelo. Las tasas relativas de crecimiento en altura presentaron

correlaciones similares a las tasas relativas de crecimiento en área basal, sólo que en menor grado.

Las variables de pH, contenido de agua del suelo, N total y acidez intercambiable presentaron

correlaciones bajas con ambos ejes, con r2 inferiores a 0.20, por lo que no se presentan en la

figura 6. El crecimiento en altura de Q. germana estuvo más correlacionado con un mayor

contenido de K intercambiable y menor C total % y MO % en el suelo, al contrario del

crecimiento de F. grandifolia. Las tres especies presentaron una mayor esbeltez en los sitios de

mayor cobertura del dosel.

110

1A1B

2A

2B

3A

3B

4A 4B

5A

5B

6A

6B

HsSH1m

TsS T1m

Ts5cmCob %PAR1m

PARsS

MO %C total %

K

-2.0

-1.0

-1.0 0.0 1.0

-0.5

0.0

0.5

1.0

E je 1

Eje

2

a)

TRCa ltFgTRCa b Fg

EsbFg

TRCa ltQgTRCa bQgEsbQgTRCa ltQx

TRCa bQxEsbQx

Su pe rvFgSu pe rvQg

Sup ervQx

HsSH1 m

TsST1m

Ts5 cmCob %

PAR1m

PARsS

M O %C to ta l %

K

-0.3

-0.3

-0.1 0.1 0.3

-0.2

-0.1

0.0

E je 1

Eje

2

0 .1

b)

Figura 6. Escalamiento No Métrico Multidimensional (NMDS) de las relaciones a) entre las variables

ambientales y las parcelas de experimentación de seis sitios, a dos distancias al borde, y b) entre las

variables ambientales y las variables de supervivencia y crecimiento de tres especies fagáceas. 1, 2 y 3 =

potreros recién abandonados; 4, 5 y 6 = acahuales; A = distancia de 2-14 m del borde, B = a 40-52 m del

borde; PARsS = Radiación fotosintéticamente activa sobre el suelo, PAR1m = PAR a 1m del suelo, TsS =

Temperatura del aire sobre el suelo, T1m = Temperatura a 1 m del suelo, Ts5cm = Temperatura del suelo

111

a 5 cm de profundidad, HsS = Humedad relativa sobre el suelo, H1m = Humedad relativa a 1 m del suelo,

Cob % = porcentaje de cobertura del dosel; C total % = porcentaje de carbono total en el suelo, MO % =

porcentaje de materia orgánica, K = potasio intercambiable, Superv = supervivencia (%), TRCalt = Tasa

Relativa deCrecimiento en altura, TRCab = Tasa Relativa de Crecimiento en área basal, Fg = F.

grandifolia, Qg = Q. germana, Qx = Q. xalapensis.

DISCUSIÓN Efecto de la etapa sucesional en la supervivencia y crecimiento de plántulas de especies fagáceas Las tres especies fagáceas tuvieron una mayor supervivencia en los acahuales que en los potreros

recién abandonados durante los 3.5 años posteriores a su transplante, debido principalmente a una

alta herbivoría de raíces por tuzas (O. hispidus) en los potreros. La abundancia de O. hispidus en

la región de estudio ha sido reportada y es reconocida por su amplio carácter destructivo en la

agricultura (Davis 1944, Hall y Dalquest 1963, Sánchez-Cordero 2000). Debido a que O. hispidus

es abundante en los sitios estudiados y a que es capaz de derribar árboles juveniles con tallos de

hasta 10 cm de diámetro basal (Obs. pers.), el porcentaje de mortalidad puede incrementarse

después de los 3.5 años del presente estudio. Fue un hecho notable que en ninguno de los tres

acahuales de 9 a 17 años se registró mortalidad por tuza durante los 3.5 años, tampoco se observó

ningún rastro de tuzas (los típicos montículos de tierra con que tapan las salidas de sus extensos

túneles) en tales acahuales en comparación a la gran cantidad de túneles y montículos

encontrados en los potreros. La ausencia de rastros y del daño por O. hispidus en estos acahuales

(dominados por árboles jóvenes de 5 a 15 cm de dap) contrasta con la observación hecha por Hall

y Dalquest (1963) y Andersen (1987) de que este geómido, aunque vive usualmente en áreas

abiertas como pastizales y matorrales, también ocupa áreas bajo la copa de árboles de bosques y

selvas. Al igual que con las tuzas, la mortalidad de plántulas por ratones fue mayor en los

potreros que en los acahuales, aunque los ratones sólo afectaron plántulas jóvenes de menos de 1

cm de diámetro basal.

La mortalidad de plántulas por pequeños mamíferos herbívoros puede llegar a ser un

factor determinante en la colonización de especies leñosas de sitios abiertos. En la región de

bosque húmedo de montaña en el sur de Costa Rica se ha reportado también una alta mortalidad

de plántulas (74%) en pastizales, pero debida principalmente a conejos (Holl y Quiros-Nietzen

112

1999). Igualmente en campos abandonados en zonas de bosque templado Gill y Marks (1991)

reportaron que la mayor causa de mortalidad de plántulas de árboles (68% de mortalidad), fue la

herbivoría de raíces por roedores (Microtus pennsylvanicus), mortalidad aún mayor que la

provocada por heladas (21 %). Por lo anterior la herbivoría por roedores en potreros recién

abandonados es un factor limitante para facilitar la restauración de especies arbóreas tardías. En

consecuencia, la estrategia recomendada por Martínez-Garza y Howe (2003) de exentarse de

pagar el impuesto de tiempo de la sucesión secundaria introduciendo propágulos de especies

tardías en etapas sucesionales tempranas (sitios abiertos) aunque en general puede ser acertada,

en ciertas circunstancias puede tener limitantes importantes.

Las tres especies fagáceas además de ser capaces de sobrevivir en los potreros, también

fueron capaces de crecer en altura un 23-29 % más y en área basal un 75-91 % más en los

potreros que en los acahuales, en términos de crecimiento relativo, mientras que en crecimiento

absoluto crecieron un 50-140 % más en altura y un 160-500 % más en diámetro basal en los

potreros que en los acahuales. De acuerdo con Oldeman (1990) la mayoría de las especies

tolerantes a la sombra necesitan primero sombra y después luz. Muchas especies tolerantes sólo

necesitan sombra densa en su etapa de semilla, durante el proceso germinación y durante las

primeras etapas post-germinación. Esto parece confirmarse por el hecho de que la supervivencia

de plántulas y brinzales es alta en condiciones de poca luz para estas especies (Kobe et al. 1995).

Sin embargo, para su crecimiento requieren de apertura de claros (Welander y Ottosson 1998,

Collet et al. 2001, Aranda et al. 2004). De acuerdo al presente estudio, el crecimiento en altura y

área basal de las tres fagáceas fue beneficiado en su etapa temprana por las condiciones de luz de

los potreros, las cuales asemejan a grandes claros de bosque. El menor crecimiento de Q.

xalapensis y Q. germana bajo sombra coincide con lo observado en otros estudios de campo con

diversas especies de encinos de Mesoamérica (Chaverri et al. 1997, López-Barrera 2003,

Ramírez-Marcial et al. 2006).

Denslow (1980) define a las especies tolerantes a la sombra como “especialistas de

pequeños claros”, porque tienen características que bajo la sombra les confieren ventajas

competitivas frente a otras especies, pero algunas de estas especies tolerantes pueden tener mejor

crecimiento en claros más grandes o en sitios abiertos cuando están en ausencia de competencia

ínter-específica, como es el caso de plantaciones monoespecíficas hechas por el hombre. F.

grandifolia es una especie considerada como una de las más tolerantes a la sombra y especialista

113

de claros, sin embargo el presente estudio confirma que esta especie es capaz de compensar la

alta radiación de sitios abiertos en su límite latitudinal más sureño en el continente, y así crecer

más rápido en altura y área basal que en sitios sombreados, lo que demuestra que tiene una buena

plasticidad fenotípica para responder a la sombra y a la luz, aunque esta plasticidad fenotípica es

considerada como más característica de las especies tempranas de la sucesión (Bazzaz 1979,

Strauss-Debenedetii y Bazzaz 1991).

El mayor crecimiento de F. grandifolia en luz de los potreros con respecto a la sombra de

los acahuales concuerda con anteriores estudios sobre la capacidad de especies del género Fagus

de crecer en sitios con mayor cantidad de luz (Madsen 1994, Grubb et al. 1996, Minotta y

Pinzauti 1996, Van Hees 1997, Welander y Ottosson 1997, 1998, Finzi y Canham 2000, Collet et

al. 2001, Aranda et al. 2004). Incluso las plántulas de F. sylvatica tienen cierto potencial de

rápida aclimatación a sitios abiertos (Tognetti et al. 1997, Welander y Ottosson 1997, 1998).

También se ha observado en campo que las plántulas de Fagus se establecen esporádicamente en

sitios abiertos con 100% de luz (Curt y Prévosto 2003, Kunstler et al. 2004).

Las especies tropicales tolerantes a la sombra presentan un rango más estrecho de

respuestas fotosintéticas que las especies demandantes de luz cuando son expuestas a diferentes

intensidades de luz (Strauss-Debenedetti y Bazzaz 1996). Sin embargo, muchas especies

tolerantes han presentado una mayor aclimatación al incremento en iluminación que a la

disminución de luz (Bloor y Grubb 2004). En el presente estudio F. grandifolia a pesar de ser una

de las especies de bosque templado más tolerantes a la sombra mostró respuesta fotoprotectora

significativa a la luz intensa de los potreros disminuyendo su contenido de clorofila (reflejado en

un color menos verde y más amarillo de sus hojas), respuesta también observada para F. sylvatica

por Garcia-Plazaola y Becerril (2000), y a pesar de ello pudo crecer más rápido en el potrero que

en el acahual. En anteriores estudios se considera que la mejor condición para el crecimiento de

Fagus sylvatica es el claro pequeño (Tognetti et al. 1997, Valladares et al. 2002) o a 40% de

radiación relativa máxima (Aranda et al. 2004). En el presente estudio no se evaluó el

crecimiento de F. grandifolia en claros, pero es probable que en la región presente mayor

crecimiento en un claro grande que en uno pequeño de acuerdo al crecimiento observado en los

potreros abiertos y al hecho que F. grandifolia puede presentar menor estrés hídrico en la región

montañosa húmeda con suelo tipo andosol del centro de Veracruz que F. sylvatica en la región

más seca mediterránea de Europa.

114

Es importante hacer notar que después de 3.5 años de crecimiento la mayor tasa de

crecimiento en altura se registró en los potreros en donde las plantas estuvieron expuestas a casi

el 100% de luz, lo cual contrasta con los resultados de otros estudios en bosques montanos donde

se ha evaluado el crecimiento por un periodo de tiempo más corto. López-Barrera (2006) observó

que después de 11 meses de crecimiento no hubo diferencias en crecimiento en altura entre

encinos plantados en pastizal abierto (a 12 y 24 m del borde abrupto) y los plantados en borde e

interior de bosque. Ramírez-Marcial et al. (2005) después de un año de observar el crecimiento

de 22 especies de bosque montano en casas de sombra, concluyeron que las plantas expuestas al

100% de luz presentaron los incrementos en altura más bajos independientemente de la afinidad

sucesional de la especie, mientras que los mayores incrementos los obtuvieron con 50 y 70% de

sombra. Ammer (2003) encontró un mayor crecimiento en altura en plántulas de Quercus rubra

expuestas a malla sombra verde (con un índice rojo/rojo lejano de 1.04 inferior al de 100% de luz

de1.15) y en malla sombra negra (índice rojo/rojo lejano 1.13) con respecto a las del control sin

sombra después de 135 días de tratamiento, sin embargo encontró un patrón contrario para las

plántulas de Fagus silvatica, las cuales tuvieron un mayor crecimiento en altura, diámetro y masa

seca de tallo, ramas, hojas y raíces bajo el tratamiento sin sombra. Una explicación al contraste

mencionado es que en las primeros meses de transplante en lugares abiertos las especies de

Quercus invierten más recursos al crecimiento de raíces (Van Hees 1997, Ammer 2003) y a una

producción de un número mayor de ramas y hojas a expensas del crecimiento en altura, por la

ausencia de competencia aérea lateral inicial y una vez que logra una expansión lateral amplia en

su copa después del primer año de transplante empieza a recuperar la inversión inicial al contar

con mayor área foliar para poder procesar la mayor cantidad de energía lumínica que dispone (en

comparación con las plantas bajo sombra que invierten más biomasa en el tallo), logrando así un

mayor crecimiento en área basal y altura en los años siguientes. También se ha observado que

plántulas de Fagus inmediatamente después de una apertura de un claro no presentan incrementos

en crecimiento en altura, pero este crecimiento se incrementa regularmente en los siguientes tres

años (Collet et al. 2001), que es el mismo periodo de tiempo observado en el presente estudio.

Similares resultados se han visto también en plántulas de coníferas (Aussenac 2000). Sin

embargo, en la zona de estudio también se han reportado incrementos mayores en altura y

diámetro en sitios abiertos con respecto a interior de bosque en periodos de estudio cortos (14

meses), tanto para F. grandifolia como para Quercus (Álvarez-Aquino et al. 2004).

115

Efecto de la distancia al borde en la supervivencia y crecimiento

La distancia al borde de bosque presentó efectos significativos en la mortalidad debida a ratones.

Los ratones causaron mayor mortalidad en la distancia alejada al borde de bosque, lo cual

coincide con otros estudios en plántulas de Q. germana y Q. xalapensis (Guzmán-Guzmán y

Williams-Linera 2006), en plántulas de Heliocarpus appendiculatus (González-Montagut 1996) y

en otras especies (Ostfeld et al. 1997). Esto puede ser debido a que algunos roedores

especialistas prefieren evitar los bordes (Manson et al. 1999), sin embargo se ha reconocido que

el efecto de los roedores es muy variable, pudiendo depender de la especie (Lidicker 1999,

Menzel et al. 1999), del tipo de borde (Kingston y Morris 2000, López-Barrera et al. 2006) o

incluso de la edad y el sexo de los roedores (Lidicker y Peterson 1999).

La mortalidad por putrefacción en los acahuales en la distancia cercana al borde fue ca.

tres veces mayor que en los potreros y pudo haber sido provocada en parte por una mayor

incidencia de patógenos (Packer y Clay 2000), principalmente hongos, que aprovechan las

condiciones de alta humedad, de abundancia de hojarasca, y de menor vigor de las plántulas

debido a una menor captación de energía solar (Grime 1966). En los bordes la interacción entre el

dosel de bosque maduro y el dosel de vegetación secundaria pudo resultar en una calidad de la

luz diferente entre potreros y acahuales. Es posible que la proporción rojo/rojo lejano pueda estar

más reducida por la interacción del dosel del bosque maduro con el dosel del acahual que por la

interacción del dosel del bosque maduro con el potrero, y la mayoría de las plantas son muy

sensibles a valores bajos en esta proporción. Una mayor mortalidad de plántulas bajo el efecto de

una mayor cobertura arbórea también ha sido documentada en bordes en otros bosques mixtos

con encinos (Meiners y Martinkovic 2002, López-Barrera et al. 2006) y en general en bosques de

montaña neotropicales y templados húmedos (Quintana-Ascencio et al. 1992, Lorimer et al. 1994,

Thadani y Ashton 1995, Camacho-Cruz et al. 2000).

En etapas sucesionales tempranas el efecto de la distancia al borde con bosque en la

supervivencia de plántulas de árboles puede ser positivo, negativo o nulo, dependiendo de

múltiples factores ambientales y de la respuesta individualista de las especies (Meiners y Pickett

1999). En el presente estudio el balance entre una mayor mortalidad por roedores en la distancia

lejana al borde y una mayor mortalidad por putrefacción en la distancia cercana resultó en una

supervivencia general similar entre las dos distancias. Al contrario de lo que sucede en zonas

116

húmedas, en ambientes donde altas temperaturas y sequía pueden ser importantes en

determinadas temporadas del año, la supervivencia de plántulas de árboles puede ser menor en el

campo abierto comparada con la registrada en los bordes contiguos a bosques donde el dosel de

los árboles disminuye tales factores estresantes. Tal es el caso de la baja supervivencia de

plántulas de encinos en las áreas abiertas alejadas del borde del bosque en las montañas del Sur

de Oaxaca, México (Asbjornsen et al. 2006) o de plántulas de cinco especies nativas en las

montañas de Madagascar (Pareliussen et al. 2006), lugares donde la temporada de sequía abarca

varios meses. Además de la herbivoría y el estrés por factores microclimáticos, otro factor que

generalmente puede influir en una menor supervivencia de plántulas en áreas abiertas degradadas

lejos del borde es el contenido deficiente de nutrientes del suelo, como se ha visto en algunos

estudios en México, Costa Rica y Madagascar (Garcia-Oliva et al. 1994, Reiners 1994, Holl 1999,

Pareliussen et al. 2006), sin embargo, en el presente estudio la distancia al borde no tuvo efecto

en los nutrientes del suelo evaluados.

Para las especies de Quercus el crecimiento en diámetro basal fue mayor en la distancia

lejana al borde que en la cercana, debido a que la sombra densa del borde del bosque inhibió su

crecimiento, lo que ha sido observado en otras especies de encinos (Meiners y Martinkovic 2002,

López-Barrera et al. 2006). Los presentes resultados no coinciden totalmente con la sugerencia

basada en supervivencia de Pareliussen et al. (2006), quienes recomiendan que se puede

incrementar el éxito de las reforestaciones plantando cerca del borde pastizal-bosque en las

montañas de Madagascar, que tienen 5 meses secos al año. Probablemente las condiciones de

frecuente nubosidad durante gran parte del año de la región de estudio (con sólo dos meses secos

al año) disminuyen el estrés hídrico que de otra manera más xérica sufrirían las plántulas en

campos abiertos y permiten a las plántulas aprovechar una mayor cantidad de luz y humedad para

su crecimiento. Por ello si se quiere incrementar el éxito de una reforestación no sólo se debe

tomar en cuenta la supervivencia de plántulas sino también la presencia de mejores condiciones

para el crecimiento de plántulas y juveniles.

Efecto de la especie en la supervivencia y crecimiento

Las etapas sucesionales afectaron diferencialmente la supervivencia de las tres especies fagáceas:

F. grandifolia y Q. germana fueron más tolerantes a la sombra de los acahuales que Q. xalapensis,

pero F. grandifolia presentó mayor mortalidad (por putrefacción y por tuzas) en la sombra de los

117

pastos de los potreros que en la sombra de los acahuales. Debido al relativamente lento

crecimiento en altura de F. grandifolia y Q. germana los pastos provocaron tasas de mortalidad

por putrefacción del 8 y 7% de sus plántulas respectivamente, mientras que solo el 3% de las

plántulas de Q. xalapensis sufrieron ese efecto debido a su mayor tasa de crecimiento. La mayor

causa de mortalidad de F. grandifolia y Q. germana en los potreros fue el daño por tuzas, pero

fuera de este agente causal las dos especies mostraron buena capacidad de tolerar las condiciones

más xéricas y luminosas de las áreas abiertas. En ambas especies sobrevivió más del 98% de las

plántulas que escaparon a las tuzas y a la putrefacción por la sombra y humedad de los pastos, a

pesar de ser especies tolerantes a la sombra y considerarse previamente como tardías en la

sucesión. Se ha reportado que las especies de Quercus tiene buena plasticidad fenotípica

fisiológica a las condiciones de alta luz mientras que Fagus presenta buena plasticidad

morfológica (Valladares et al. 2002). En la misma zona del presente estudio (Alvarez-Aquino et

al. 2004) habían observado una supervivencia de 15-45% de F. grandifolia en el potrero contra

una de 68-75% en interior de bosque, atribuyendo la mortalidad principalmente a desecación,

herbivoría por grillos y vacas, mientras que para Quercus sp. reportaron una alta supervivencia en

ambos lados del borde (80-98%). A diferencia del anterior estudio, en el presente la mortalidad

por desecación fue nula, probablemente por la diferencia de edades entre plántulas al momento de

su transplante (6 meses vs. 18 meses, respectivamente). Aunque se ha reportado que las plántulas

de F. grandifolia sobreviven mejor bajo un dosel moderado que en las áreas abiertas (Fowells

1965), en el presente experimento de las 192 plántulas de esta especie plantadas en los potreros

ninguna murió por deshidratación. Igualmente otro estudio en la región corroboró que Q.

germana y Q. xalapensis tuvieron alta supervivencia (>75%) tanto en campo abierto como bajo el

dosel de plantaciones de Pinus maximinoi y Liquidambar styraciflua (Ramírez-Bamonde et al.

2005). En el presente trabajo se encontró una alta mortalidad (33%) de Q. xalapensis bajo la

sombra del dosel de los acahuales, donde el dosel cerrado condujo a una baja incidencia de luz y

una alta humedad relativa, lo que a su vez produjo que las plantas más pequeñas sufrieran

putrefacción (“damping off”) por el ataque de hongos y microorganismos. Esta intolerancia a la

sombra junto con su tamaño de semilla mucho menor que el de Q. germana, y su tasa de

crecimiento más rápida, hacen considerar a Q. xalapensis como una especie favorecida en etapas

tempranas en la sucesión. A pesar de ello, la intolerancia a la sombra de esta especie no es tan

extrema, ya que un alto porcentaje de las plántulas se mantuvo bajo la sombra de los acahuales en

118

un estado de supresión o con un crecimiento ligero durante los 3.5 años. En los bosques de

montaña de Los Altos de Chiapas (México) un patrón muy similar al de Q. xalapensis, de alta

mortalidad por putrefacción bajo la sombra del dosel, fue encontrado para la especie Quercus

crassifolia (44% de mortalidad) (López-Barrera 2003) y para Q. laurina, que presentó una

mayor supervivencia con dosel mas abierto (54% bajo pinares) que con dosel más cerrado (21%

bajo bosque mesófilo maduro) (Camacho-Cruz et al. 2000). Estas dos especies, al igual que Q.

xalapensis, pertenecen al grupo de encinos rojos, de crecimiento más rápido que los blancos. La

mayor supervivencia del encino blanco Q. germana sobre Q. xalapensis en ambas etapas

sucesionales concuerda con lo expuesto por Trelease (1924) de que el grupo de encinos blancos

(sección Quercus o Leucobalanus) tiene una amplia tolerancia ecológica. La supervivencia

mayor a un 64 % de F. grandifolia y Q. germana en los potreros del presente estudio apoya la

sugerencia de Martínez-Garza y Howe (2003) de que si es posible y aconsejable introducir

especies tardías en etapas iniciales de la sucesión, pero también la alta mortalidad por roedores

nos indica que se deben tener las precauciones debidas para evitar pérdidas y retrasos

considerables.

En el presente estudio a pesar de que se obtuvo un mayor crecimiento en altura en los

potreros que en los acahuales, la esbeltez (cociente altura/diámetro) fue mayor en los acahuales,

al igual que en los bordes suaves reportados por López-Barrera (2006) y bajo el dosel cerrado

reportado por Thadani y Ashton (1995). Las tres especies fagáceas en la sombra invirtieron más

recursos en crecimiento en altura que en diámetro, pero esta estrategia para evitar la sombra

(llamada “shade avoidance” en idioma inglés) no les fue suficiente para tener mayor crecimiento

en altura y área basal que las plántulas conespecíficas que estuvieron expuestas al 100% de luz.

Hugh y Aarssen (1997) plantean que la estrategia de “shade avoidance” puede ser más ventajosa

en especies intermedias de la sucesión y en etapas tempranas de la sucesión, cuando la

competencia con arbustos y pequeños árboles le favorece a plantas con fuerte crecimiento apical

del tallo que les confiere rápido crecimiento en altura. El crecimiento rápido en altura se le

facilita a especies de árboles con disposición arquitectural de tallos y ramas de forma

“ortotrópica”, es decir, tallos rectos monopódicos que crecen rítmicamente y que desarrollan

varios niveles de ramas morfogenéticamente idénticas al tronco. Géneros usualmente

codominantes con Fagus (Quercus, Acer) tienen arquitectura ortotrópica, lo que los hace crecer

en altura más rápido que Fagus, pero en la sombra tienen la desventaja de ser menos eficientes

119

que esta especie para capturar energía lumínica, ya que la arquitectura “plagiotrópica” de Fagus

le confiere tallos más horizontales y mejor organización en capas de hojas con la que puede

interceptar la luz sobre superficies más grandes con menor inversión en biomasa (Oldeman 1989,

Peters 1992). En el presente estudio ni la estrategia ortotrópica de evitar la sombra de las dos

especies de Quercus, ni la estrategia plagiotrópica de tolerancia a la sombra de F. grandifolia

fueron suficientes para tener mayor crecimiento en la media sombra de los acahuales que en la

luz intensa de los potreros recién abandonados. Posiblemente cualquiera de estas dos estrategias

pudiera ser más ventajosa en zonas de vegetación más baja no muy densa como en ciertos

matorrales o acahuales más jóvenes que los estudiados en el presente trabajo, o en claros

pequeños de bosque como lo recomiendan Valladares et al. (2002) para la especie Fagus

sylvatica, en la que observaron una respuesta positiva a una luz moderada.

En el presente trabajo, el crecimiento en diámetro y altura de F. grandifolia fue menor en

los acahuales que en los potreros, en forma similar Curt et al. (2005) encontraron un impacto

general negativo de la sombra en el crecimiento de todos los compartimientos, tanto de tallos

como de hojas y raíces de F. sylvatica, y en lugar de ajustes en asignación en respuesta a la

sombra observaron ajustes morfológicos tales como aumento del área foliar específica,

plasticidad en el arreglo espacial de las hojas y expansión lateral de la copa, características típicas

de las especies tolerantes a la sombra, que concuerdan con la hipótesis de que las especies

tolerantes a la sombra invierten más en ajustes morfológicos que en ajustes de asignación.

Las especies de Fagus pueden crecer en la luz toda su vida o pueden alternar su

crecimiento con etapas suprimidas en la sombra (hasta de 121 años) y etapas de mayor

crecimiento en la luz (Peters 1992). El hecho de que el crecimiento de F. grandifolia y Q.

germana sea lento bajo el dosel denso (Canham 1990, Álvarez-Aquino et al. 2004) y de que

puedan sobrevivir y crecer más rápido en potreros, significa que uno se puede ahorrar el “pago de

un impuesto de tiempo” empleando estas especies en programas de restauración desde un inicio

en condiciones abiertas como lo sugieren Martínez-Garza y Howe (2003), aunque en otras

regiones con humedad relativa menor a la presente área de estudio, F. grandifolia pudiera

presentar un estrés mayor en condiciones abiertas (Madsen 1994, Aranda et al. 2002). Q.

xalapensis en los potreros presentó mayor rapidez de crecimiento que las otras dos fagáceas, lo

que la hace una especie muy adecuada para restauración de sitios abiertos, al igual que otras

120

especies de Quercus que logran establecerse en condiciones de alto disturbio (Ramírez-Marcial

2003).

Relación entre variables ambientales y variables de supervivencia y crecimiento de especies

tardías

Algunas condiciones microclimáticas variaron entre las dos etapas sucesionales y entre las dos

distancias al borde de bosque. Sin embargo, las variables de suelo en general no difirieron entre

estos ambientes. Principalmente la cobertura del dosel arbóreo de los acahuales y bordes de

bosque influyó en una combinación de factores microclimáticos que afectaron directa o

indirectamente la supervivencia y crecimiento de las tres especies fagáceas. La combinación de

factores que en general se relacionó con una menor supervivencia y mayores tasas de crecimiento

en los potreros y en la distancia alejada al borde, estuvo compuesta por una escasa cobertura de

dosel, una alta PAR tanto sobre el suelo como a un metro de éste, una mayor temperatura del

suelo y del aire sobre el suelo y una menor humedad relativa. Sin embargo, hay que considerar

que el microclima afectó indirectamente a la supervivencia al estar relacionada con el tipo de

hábitat y éste a su vez con los patrones de herbivoría de roedores. González-Montagut (1996) en

un ambiente cálido-húmedo de Veracruz encontró que los mayores incrementos en la luz en el

gradiente pastizal-corredor ripario se encontraban en los primeros 14 m del borde, siendo el

cambio máximo a los 7 m, pero observó también que la vegetación herbácea intercepta

significativamente la luz, registrando siete veces más luz sobre el pasto que bajo este, y

observando una homogenización de luz a lo largo del gradiente borde-pastizal a nivel del suelo.

Este mismo efecto del pasto fue detectado entre las mediciones hechas a 1m sobre el suelo y las

hechas directamente a nivel del suelo (0 m) en la distancia alejada del borde en los potreros

estudiados (a 40 m del borde), siendo seis veces mayor la PAR a un metro que a nivel de suelo.

En la distancia cercana al borde (2-14m) y en las dos distancias en los acahuales no se observaron

diferencias en PAR entre 0m y 1m sobre el suelo debido a una escasa cobertura herbácea y a una

mayor cobertura arbórea. El promedio de PAR a un metro sobre el suelo en los potreros lejos del

borde fue trece veces mayor que el registrado a ese nivel en los acahuales, y a nivel del suelo fue

cuatro veces mayor. En montañas de Costa Rica Holl (1999) en la temporada seca encontró

diferencias de luz de 100 veces más en el potrero que en el bosque a un metro del suelo y

Nepstad et al. (1996) a 10 cm del suelo (entre pastos) encontraron una diferencia de 8 veces más

en potreros abandonados que en el sotobosque de un bosque tropical lluvioso. Las temperaturas

121

máximas sobre el pasto en los meses más cálidos en los potreros lejos del borde no superaron los

42º C, lo cual redujo el estrés sobre las plántulas, indicando que en esta región montañosa nubosa

las altas temperaturas no son un factor tan limitante, como lo son en zonas cálidas, como la

región baja de Los Tuxtlas, Veracruz donde González-Montagut (1996) ha reportado

temperaturas que pueden ser letales para plántulas de especies tolerantes a la sombra (51.5º C).

CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES

En potreros recién abandonados es posible ahorrarse el tiempo que toma la sucesión natural para

el establecimiento de algunas especies tardías introduciéndolas directamente desde el inicio de la

sucesión como lo recomiendan Martínez-Garza y Howe (2003), ya que las tres especies fagáceas

presentaron buena plasticidad para sobrevivir y crecer en los sitios abiertos. Ni la estrategia

ortotrópica de evitar la sombra de Quercus, ni la estrategia plagiotrópica de tolerancia a la

sombra de Fagus fueron suficientes para tener mayor crecimiento en los acahuales que en los

potreros recién abandonados. Estas dos estrategias pudieran ser más ventajosas en zonas de

vegetación más baja no muy densa como en etapas arbustivas o acahuales jóvenes (etapas más

tempranas de la sucesión) (Hugh y Aarssen 1997), o en claros de bosque como lo recomiendan

Valladares et al. (2002). Incluso, los potreros recién abandonados favorecieron notablemente el

crecimiento de las especies tardías a comparación con los acahuales, pero los potreros

predisponen a una considerable mortalidad por tuzas, por la cual uno no deja de pagar una parte

del impuesto de tiempo en la sucesión como lo recomiendan dejar de pagar Martínez-Garza y

Howe (2003).

Paradójicamente, la mejor condición para el crecimiento de especies tardías puede estar

en la etapa temprana de la sucesión, por lo que se recomienda para futuros estudios probar el

establecimiento de especies tardías en etapas sucesionales más tempranas que la de los acahuales

utilizados en el presente trabajo, es decir en campos abandonados de coberturas bajas de arbustos

(con un rango de alturas entre medio metro y dos metros), o con diferentes porcentajes de

cobertura arbustiva. En la etapa sucesional de potrero recién abandonado la restauración también

puede ser exitosa aún cuando haya un costo de cierta mortalidad por herbivoría. La herbivoría a

fin de cuentas puede jugar un rol importante de la conservación de la biodiversidad, ya que los

122

herbívoros tienden a reducir la abundancia de las especies dominantes y con ello permitir la

colonización de nuevas especies aumentando así la biodiversidad. Si se quiere acelerar la

recuperación del bosque mesófilo en potreros, se recomienda plantar especies tardías en potreros

recién abandonados. No se recomienda plantar especies de dosel tardías en acahuales viejos ni

bosques maduros con dosel cerrado (con una cobertura mayor al 50%) a menos que se hagan

podas de aclareamiento del dosel o se planten en claros grandes. Tal vez existan especies que se

desempeñen adecuadamente bajo estas condiciones. En el presente estudio no se probó el

establecimiento de especies tolerantes tardías del subdosel y sotobosque, tal grupo puede tener

respuestas diferentes a las de dosel y requieren ser investigadas para futuros estudios. Si se

plantan especies de dosel tardías en acahuales jóvenes dominados por arbustos y árboles pioneros,

igualmente se recomienda realizar podas para aclarear el dosel al menos un 50%. No se

recomienda plantar especies tardías en potrero o acahual a menos de 10-15m de distancia del

bosque maduro con dosel cerrado. La restauración del bosque mesófilo en potreros abandonados

tiene un compromiso entre tiempos y costos, o se avanza más rápido a mayor costo o se avanza

más lento a menor costo. Sin embargo la urgencia y prioridad de salvar y recuperar la alta

biodiversidad y servicios ambientales del bosque mesófilo de montaña hace que el costo de

acelerar este proceso sea de menor importancia.

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8:69-85.

131

Apéndice 4.1. Análisis de Varianza de Medidas Repetidas (MANDEVA) del porcentaje de mortalidad de plántulas de tres especies fagáceas (F. grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis) en función de la etapa sucesional (potrero y acahual), de la distancia al borde del bosque (2-14 m y 40-52 m), de la especie y de las tres principales causas de mortalidad (herbivoría por tuzas, por ratones, y putrefacción, como medidas repetidas). Fuente de variación GL SC CM F Intercepto 1 2.938 2.938 54.3*** Etapa 1 0.28 0.28 5.2* Distancia 1 0.019 0.019 0.3 Especie 2 0.142 0.071 1.3 Etapa x Distancia 1 0.026 0.026 0.5 Etapa x Especie 2 0.094 0.047 0.9 Distancia x Especie 2 0.044 0.022 0.4 Etapa x Distancia x Especie 2 0.008 0.004 0.1 Error 24 1.3 0.054 Causa de mortalidad 2 0.49 0.245 8.8*** Causa x Etapa 2 1.803 0.901 32.4*** Causa x Distancia 2 0.086 0.043 1.6 Causa x Especie 4 0.208 0.052 1.9 Causa x Etapa x Distancia 2 0.035 0.017 0.6 Causa x Etapa x Especie 4 0.264 0.066 2.4 Causa x Distancia x Especie 4 0.013 0.003 0.1 Causa x Etapa x Distancia x Especie 4 0.046 0.011 0.4 Error 48 1.334 0.028

* = P ≤ 0.05, ** = P ≤ 0.01, *** = P ≤ 0.001.

132

Apéndice 4.2. Análisis de Devianza univariados de la proporción de mortalidad de plántulas debida a tres causas (herbivoría por tuzas, ratones y por putrefacción) en función de la etapa sucesional (potrero abandonado y acahual), de la distancia al borde del bosque (2-14 m y 40-52 m) y de la especie (F. grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis).

Causas de mortalidad Tuzas Ratones Putrefacción

Fuente de variación Gl Dev. Gl Dev.

Resid. F Gl Dev. Gl Dev.

Resid. F Gl Dev. Gl Dev.

Resid. F Modelo nulo 143 509.2 143 275.8 143 551.3

Etapa sucesional 1 274.5 142 234.7 180*** 1 22.4 142 253.5

9.4** 0 28.0 142 523.3 8.5** Distancia 1 0.3 141 234.4 0.2 1 11.9 141 241.6 5.0* 0 21.5 141 501.7 6.6* Especie 2 1.2 139 233.2 0.4 2 8.7 139 232.9 1.8 0.2 71.6 139 430.1 10.9**Etapa sucesional x Distancia 1 0.0 138 233.2 0 1 1.1 138 231.8 0.5 0.5 2.9 138 427.2 0.9 Etapa sucesional x Especie 2 0.0 136 233.2 0 2 1.4 136 230.4 0.3 0.8 20.4 136 406.8 3.1* Distancia x Especie 2 4.0 134 229.2 1.3 2 0.3 134 230.2 0.1 0.9 1.2 134 405.6 0.2 Etapa sucesional x Distancia x Especie 2 0.0 132 229.2 0 2 2.8 132 227.3 0.6 0.6 1.1 132 404.6 0.2

* = P <0.05, ** = P<0.01, *** = P<0.001.

133

Apéndice 4.3. Resumen del Análisis de Varianza de las tasas relativas y absolutas de crecimiento en altura (TRCalt y TACalt), en

área basal y diámetro basal (TRCab y TACdb) y del índice de esbeltez (Esbfin) de plántulas de tres especies fagáceas a los 42

meses del transplante, en función de la etapa sucesional (potrero abandonado y acahual), de la distancia al borde del bosque (2-14

m y 40-52 m), y de la especie (F. grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis).

TRCalt TACalt TRCab TACdb Esbfin Fuente de variación Gl F R2 F R2 F R2 F R2 F R2 Etapa sucesional 1 125.3*** 0.08 352*** 0.22 619*** 0.30 726*** 0.35 593*** 0.33Distancia 1 37.3*** 0.02 10.9** 0.01 60.4*** 0.03 26.8*** 0.01 5.3* 0.01Especie 2 130.6*** 0.17 33.8*** 0.04 173*** 0.17 72.2*** 0.07 14*** 0.02Etapa sucesional x Distancia 1 54.6*** 0.04 47*** 0.03 0.2 0 2.1 0.0 132*** 0.07Etapa sucesional x Especie 2 1.7 0.0 27.8*** 0.04 22.5*** 0.02 63.7*** 0.06 11.7*** 0.01Distancia x Especie 2 0.1 0.0 1.0 0.0 0.8 0.0 3.2* 0.01 0.9 0.0Etapa sucesional x Distancia x Especie 2 2.4 0.0 3.5* 0.01 0.3 0.0 3.2* 0.01 0.2 0.0Residuales 1015 0.67 0.65 0.48 0.49 0.56

* = P <0.05, ** = P<0.01, *** = P<0.001.

134

Apéndice 4.4. Resumen de los ANDEVA para evaluar el efecto de los factores etapa sucesional (potrero y acahual) y distancia al borde del bosque (2-14 m y 40-52 m) sobre variables microclimáticas (promedios de 24 mediciones mensuales) (a) y variables del suelo (b) muestreadas al inicio del experimento de establecimiento de tres especies fagáceas. HsS= Humedad relativa sobre el suelo, H1m= Humedad relativa a un metro del suelo, TsS= Temperatura sobre el suelo, T1m= Temperatura a un metro del suelo, TS5cm= Temperatura del suelo a 5 cm de profundidad, PARsS= Radiación fotosintéticamente activa sobre el suelo, PAR1m= Radiación fotosintéticamente activa a un metro del suelo, Cob %= porcentaje de cobertura arbórea, Agua %= contenido de agua, MO= materia orgánica, C= carbono total, N= nitrógeno total, K= potasio intercambiable, Acidez= acidez intercambiable. R2= porcentaje de varianza explicado por factor, por la interacción de los factores y por el error. a) Variables microclimáticas HsS H1m TsS T1m TS5cm PARsS PAR1m Cob %

Fuente de variación R2 F R2 F R2 F R2 F R2 F R2 F R2 F R2 F Etapa sucesional 0.78 34*** 0.43 7* 0.45 15** 0.25 3.8 0.53 27.6*** 0.49 8.3* 0.51 40.2*** 0.48 199*** Distancia 0.03 1 0.02 0.4 0.18 6* 0.12 1.9 0.20 10.6* 0.02 0.4 0.21 16.5** 0.28 114***Etapa x Distancia 0.01 0 0.05 0.9 0.13 4.3 0.10 1.4 0.11 5.6* 0.01 0.1 0.18 14.7** 0.22 93*** Error 0.19 0.49 0.24 0.53 0.15 0.47 0.10 0.02 b) Variables del suelo Agua % pH MO % C % N % K Acidez

R2 F R2 F R2 F R2 F R2 F R2 F R2 F Etapa sucesional 0.04 0.3 0.17 1.7 0.09 0.9 0.09 0.9 0.00 0.0 0.00 0.0 0.22 2.2 Distancia 0.00 0.0 0.01 0.1 0.07 0.7 0.07 0.7 0.06 0.5 0.14 1.4 0.00 0.0 Etapa x Distancia 0.00 0.0 0.02 0.2 0.02 0.2 0.02 0.2 0.00 0.0 0.02 0.2 0.01 0.1 Error 0.96 0.80 0.82 0.82 0.94 0.83 0.78 * = P <0.05, ** = P<0.01, *** = P<0.001.

135

CAPÍTULO 5

Efecto del estrato herbáceo de potreros recién abandonados en el establecimiento de especies arbóreas pioneras y tardías

136

CAPÍTULO 5: Efecto del estrato herbáceo de potreros recién abandonados en el establecimiento de especies arbóreas pioneras y tardías

INTRODUCCIÓN

En potreros abandonados de montañas tropicales se han observado varios factores que limitan la

recuperación del bosque. Las principales barreras son la poca capacidad de dispersión de muchas

especies arbóreas a los potreros abiertos y la competencia que sufren las plántulas de árboles con

el estrato denso de pastos (Holl et al. 2000). Se sabe que en sitios mésicos con buena fertilidad,

como es el caso de ciertas regiones montañosas húmedas con suelos de origen volcánico, la

competencia es uno de los factores más importantes en la sucesión y en la restauración, a

diferencia de los sitios xéricos poco fértiles, donde la facilitación es más importante (Callaway y

Walker 1997). El establecimiento de árboles pioneros puede romper varias barreras de la

regeneración natural al funcionar en poco tiempo como perchas que facilitan la dispersión de

semillas (Guevara y Laborde 1993, Toh et al. 1999), al mejorar la fertilidad y funcionalidad del

suelo, y al inhibir el competitivo estrato de pastos con la sombra de su copa y su hojarasca

(Guevara et al. 1992). El dosel de las especies pioneras pueden generar distintos niveles de luz y

sombra que al reducir la cobertura de pastos reducen la competencia en el sotobosque y así

pueden permitir el establecimiento de un amplio espectro de especies tardías de la sucesión

(tolerantes o parcialmente tolerantes a la sombra), muchas de las cuales son las más amenazadas

por la destrucción de su hábitat, ya que debido a un mayor tamaño y peso de su semilla, una gran

proporción de estas especies tienen dificultades para dispersarse y establecerse en áreas abiertas y

a ciertas distancias de los pocos remanentes donde aun persisten (Nepstad et al. 1990, Aide y

Cavelier 1994, Holl et al. 2000, Zimmerman et al. 2000), además de que suelen ser más lentas

para crecer.

Se han reportado distintos efectos de la presencia del estrato herbáceo en la supervivencia

y crecimiento de plántulas de árboles (De Steven 1991, Hooper et al. 2002, Curt et al. 2005,

Hooper et al. 2005), y esta diversidad de efectos tiene que ver con la diversidad de estrategias de

las plántulas de diferentes especies para tolerar la competencia, y crecer en sus primeras fases de

137

desarrollo. Las plántulas de especies pioneras generalmente proceden de semillas pequeñas con

pocas reservas nutritivas, por lo que inmediatamente después de germinar no pueden producir

tallos y raíces suficientemente grandes para poder competir con un denso estrato aéreo y

subterráneo de pastos, lo que les impide a sus plántulas soportar la sombra del estrato herbáceo

aun por poco tiempo, ya que son especies intolerantes a la sombra. Sin embargo, las pioneras

poseen tasas de crecimiento rápidas, y una vez que han sobrepasado cierta altura entre el estrato

herbáceo, tanto en la parte aérea como en la subterránea, pueden evitar la sombra en poco tiempo

y empezar a ganar energía fotosintética y nutrientes del suelo. Las especies tardías, por el

contrario, se caracterizan por tener en sus semillas grandes suficiente energía de reserva para

producir inmediatamente después de la germinación tallos y raíces suficientemente grandes para

competir hasta cierto punto con el estrato herbáceo. Las especies tardías son tolerantes o

parcialmente tolerantes a la sombra, pero existen reportes de especies tardías que se desarrollan

mejor en sitios con mayor apertura a la luz que en sitios con mayor cantidad de sombra

(Montagnini et al. 1995, Everham et al. 1996, Hardwick et al. 1997, Martínez-Garza 2003). El

establecimiento de plántulas de árboles también depende del tipo de competencia que se establece

con las especies de pastos, ya que existen pastos de baja estatura aérea (< de 20 cm) llamados

“gramas” que tienen un denso estrato de raíces, o hay pastos con densos y altos follajes (de 1-5 m

de altura) que generalmente provienen del continente africano y son introducidos en el

Neotrópico por sus altos rendimientos en ganadería (Parsons 1972). En Costa Rica, plántulas de

Ocotea glaucosericea, Ocotea whitei (Lauraceae), Sideroxilon portoricense (Sapotaceae) y

Calophyllum brasiliense (Clusiaceae) han presentado supervivencias de 46%, 58%, 100% y 78%,

respectivamente, en potreros dominados por pastos no nativos (Axonopus scoparius, Digitaria

decumbens, y Melinus minutiflora), siendo su crecimiento en altura igual o mayor que el

observado dentro del bosque (Loik y Holl 1999). En Panamá, Hooper et al. (2002) observaron

que en potreros dominados por el pasto exótico Saccharum spontaneum (2.5 m de altura),

plántulas de especies de semilla grande (>1 g de peso) (Dipteryx, Calophyllum, Carapa, y Virola)

tuvieron una supervivencia de 72% en comparación con menos de 1% de supervivencia de las

plántulas de especies pioneras de semilla pequeña.

En potreros recién abandonados se recomienda acelerar el proceso de restauración de

bosque mesófilo de montaña (BMM) reintroduciendo desde un principio tanto especies arbóreas

pioneras como especies tardías (ver capítulos anteriores), pero se sabe poco del efecto del estrato

138

herbáceo dominado por pastos en plántulas de este tipo de bosque. Por lo tanto, para determinar

si el estrato herbáceo es un limitante importante en el establecimiento de plántulas de especies

arbóreas pioneras y tardías, se planteó como objetivo del presente capítulo evaluar

experimentalmente el efecto del estrato herbáceo de pastos de potreros recién abandonados sobre

el establecimiento (supervivencia y crecimiento de plántulas) de tres especies tardías típicas del

BMM maduro (Quercus xalapensis, Quercus germana y Fagus grandifolia) y de tres especies

pioneras (Heliocarpus donnell-smithii, Trema micrantha y Myrsine coriacea). Se planteó la

hipótesis de que en competencia con los pastos la supervivencia puede ser mayor en especies

tardías que en pioneras, por su mayor tolerancia a la sombra, pero que el pasto puede reducir el

crecimiento de ambos grupos sucesionales.

MÉTODOS Área y sitios de estudio

El área de estudio se localiza en la zona central montañosa del estado de Veracruz, en la vertiente

oriental del volcán Cofre de Perote (para más detalles del área véase el Capítulo 2). Se

seleccionaron tres potreros recién abandonados (con tres a nueve meses de abandono). Los tres

sitios tuvieron como requisitos un área mínima de una hectárea y una distancia mínima de 20 m a

cualquier remanente de bosque maduro. El sitio 1 presentó una pendiente menor a 5º con

exposición E, con un suelo con horizonte orgánico profundo café oscuro, con 18% de materia

orgánica; al inicio del estudio la composición de especies consistía de una mezcla de gramas

como Axonopus compressus, Paspalum conjugatum, P. notatum, P. variabile y Panicum

laxiflorum, con el pasto exótico estrella africana (Cynodon plectostachyus), y herbáceas tales

como Melampodium divaricatum, Borreria laevis, Hyptis atrorubens, Desmodium sp. y

Eupatorium sp., pero en el transcurso del primer año del estudio fue siendo cada vez más

dominado en forma monoespecífica por el pasto invasor estrella africana. El sitio 2 presentó una

pendiente entre 10 y 20º, una exposición al NE, suelo con horizonte orgánico somero y horizonte

mineral limo-arcilloso amarillo con 15% de materia orgánica y compuesto por una mezcla similar

de gramas y hierbas a la del sitio 1, excepto que no fue invadido por C. plectostachyus. El sitio 3

139

presentó una pendiente de 15 a 20º, exposición SE, suelo con horizontes similares al sitio 2 con

19% de materia orgánica y composición de especies de gramas y hierbas similar a la del sitio 2.

Especies estudiadas

Se seleccionaron tres especies arbóreas pioneras y tres tardías de la sucesión de las más

representativas del bosque mesófilo de montaña de la región. Las especies pioneras fueron Trema

micrantha (Ulmaceae), Myrsine coriacea (Myrsinaceae) y Heliocarpus donnell-smithii

(Tiliaceae). Se seleccionaron estas tres especies con base en su facilidad de cosecha de semillas,

su rapidez de crecimiento y sus mecanismos de dispersión por aves y viento, características que

las hacen muy aptas para uso en restauración ecológica. Se seleccionaron las mismas tres

especies de la familia Fagaceae estudiadas en el capítulo 4 (Fagus grandifolia var. mexicana,

Quercus germana y Quercus xalapensis) debido a que son especies dominantes del dosel del

BMM maduro de la región y a que presentan distintos grados de tolerancia a la sombra.

Diseño experimental

En los tres potreros recién abandonados se plantaron un total 1056 plántulas, 120 de cada una de

las dos especies de encinos (Q. germana y Q. xalapensis), 96 de F. grandifolia, y 240 de cada

especie pionera (H. donnell-smithii, T. micrantha, M. coriacea). Las plántulas de los encinos

tenían 10 meses de crecimiento en vivero a media sombra al momento de ser transplantadas al

experimento, las de F. grandifolia tenían 18 meses, las de H. donnell-smithii y T. micrantha

tenían cuatro meses y M. coriacea tres meses. En cada uno de los tres sitios se establecieron

cuatro parcelas experimentales de 10 x 12 m para las tres especies tardías y cuatro de 20 x 12 m

para las tres especies pioneras, distribuidas en forma aleatoria dentro de un área rectangular de 36

x 40 m y a una distancia mínima de 20 m del borde del bosque. En cada parcela de especies

tardías se plantaron 8 plántulas de F. grandifolia y 10 de cada una de las especies de encinos, y

en cada parcela de pioneras 20 de cada especie. La distancia entre plántulas fue de 2 m y se

distribuyeron en grupos monoespecíficos (filas) de cinco plántulas (cuatro en el caso de F.

grandifolia) aleatoriamente en 6 filas paralelas. El efecto del estrato herbáceo (dominado por

pastos) sobre la supervivencia y crecimiento de las plántulas de las seis especies se midió con un

tratamiento de remoción aérea y radicular de las hierbas y pastos (con machete y azadón). A dos

parcelas por sitio se les aplicó el tratamiento de remoción del estrato herbáceo cada tres meses

140

durante el periodo de estudio y a las otras dos se les dejó como parcelas control sin remoción. De

aquí en adelante este factor se denominará como “remoción de pasto” y sus dos niveles como

“sin pasto” y “con pasto”. Se midió supervivencia, causas de mortalidad, y crecimiento en altura

(hasta el meristemo apical) y diámetro basal (a 2 cm del suelo) cada 6 meses durante 30 meses y

una última medición a los 42 meses (3.5 años) de plantadas. Se registraron las causas de

mortalidad y el número de plántulas muertas por cada agente casual en cada parcela. Las tres

principales causas de mortalidad fueron herbivoría de raíces por tuzas (Orthogeomys hispidus,

Geomyidae), por ratones (especies no identificadas) y putrefacción por exceso de humedad y

sombra (ver capítulo 4 para más detalles). Se midieron variables microclimáticas mensualmente

durante 24 meses (enero 2002 a diciembre 2003), registrándose en dos puntos por cada uno de los

tratamientos en los tres sitios. Se midió temperatura del aire y humedad relativa (entre las 12 y 13

hr) a nivel superficial del suelo y a un metro sobre el suelo con un termohigrómetro, Pen Type. El

porcentaje de cobertura del dosel arbóreo se midió con un densiómetro esférico (Lemon 1957).

Los niveles de radiación fotosintéticamente activa (PAR) acumulada durante 72 hr, a nivel del

suelo y a un metro sobre el suelo, se obtuvieron con el uso de 14 capas de papel fotosensible

(Proprint Sepia diazo paper; Charrette Corp., Woburn, Massachusetts). La intensidad de

sensibilización de las capas de papel fotosensor fue calibrada mediante una regresión (R2= 0.98) a

los valores de luz integrada (mmol-1 m2 seg-1) capturada por sensores de luz (LICOR LI-190SA)

conectados a un data logger (LICOR 1000) durante 72 hr. El contenido de agua del suelo (%) se

obtuvo mediante la diferencia de peso húmedo y peso seco después de someter las muestras a

deshidratación en estufa por 72 hr. Al inicio del experimento se tomaron cuatro muestras

compuestas de suelo (2-5 cm de profundidad evitando la capa de hojarasca) por sitio, en una de

las dos parcelas por tratamiento, para determinar en laboratorio el pH, contenido de materia

orgánica (MO), carbono total (C), nitrógeno total (N), fósforo extractable (P), potasio

intercambiable (K) y acidez intercambiable.

Análisis estadísticos

Las formas de las curvas de supervivencia de las plántulas a lo largo del tiempo se compararon

con una función de supervivencia que usa el estadístico Log-Rank y comparaciones pareadas (el

procedimiento de Kaplan-Meier, SPSS v.10.0.1). Este procedimiento nos permitió considerar en

un sólo análisis los seis intervalos de tiempo entre mediciones de supervivencia: los primeros

141

cinco intervalos medidos cada seis meses, y el último un año después (total 3.5 años). El efecto

de los tratamientos de remoción del estrato herbáceo sobre la supervivencia y el crecimiento en

altura y área basal de las seis especies estudiadas, y de sus posibles interacciones, se probó

mediante modelos lineales generalizados (GLM) de Análisis de Varianza (ANDEVA) y Análisis

de Devianza (ANDEDEV, para las proporciones de supervivencia con distribución binomial de

errores), usando el programa S-PLUS 4.6 profesional 2000, MathSoft, Inc. (Crawley 2002). Se

realizó un Análisis de Varianza de Medidas Repetidas (MANDEVA) para comparar el efecto de

las tres principales causas de mortalidad, de la remoción de pasto y del grupo sucesional de las

especies sobre las proporciones de mortalidad de plántulas debidas a cada una de las tres causas

(herbivoría de raíces por tuzas, por ratones y putrefacción (“damping off”)). Para realizar este

MANDEVA se consideraron a las tres causas de mortalidad como medidas repetidas sobre las

unidades de muestreo, se transformaron las proporciones al arco seno de su raíz cuadrada y se usó

el programa estadístico Statistica 8.0 (StatSoft, Inc.). Las variables dependientes fueron la

proporción de supervivencia de las plántulas, la tasa relativa de crecimiento en área basal

(TRCab), la tasa relativa de crecimiento en altura (TRCalt), y la proporción de altura/diámetro

del tallo (índice de esbeltez) al final del periodo estudiado. Las tasas relativas de crecimiento se

calcularon con la fórmula R = (lnV2-lnV1)/(T2-T1), dónde R es la tasa de incremento, V1 y V2 son

cualquier variable de crecimiento en el tiempo 1 y tiempo 2, T2 y T1 son los intervalos de tiempo

(Cace 1990). Para el análisis de los datos, la unidad de la medida usada fue el promedio de

supervivencia de diez plántulas (ocho en el caso de F. grandifolia) dentro de cada una de las ocho

parcelas experimentales. Para el análisis de supervivencia y crecimiento de las seis especies

estudiadas bajo el tratamiento de remoción de pasto, estas especies se clasificaron en dos grupos

sucesionales, el grupo de pioneras (H. donnell-smithii, T. micrantha y M. coriacea) y el grupo de

tardías (Q. xalapensis, Q. germana y F. grandifolia).

RESULTADOS

Supervivencia

El análisis de supervivencia con la función Kaplan-Meier mostró que para el grupo de las

especies pioneras no hubo diferencias significativas en las curvas de supervivencia entre

tratamientos con pasto y sin pasto (Log-rank = 3.06, P = 0.080, Fig. 1), sin embargo, para el

142

grupo de las especies tardías si hubo diferencias presentando desde el primer semestre una mayor

mortalidad en los tratamientos con pasto con respecto a los sin pasto (Log-rank = 110.9, P <

0.0001). Esta diferencia se acentuó más en el tercer año de estudio, mientras que para las pioneras

y las tardías sin pasto la mortalidad en general disminuyó para ese año (Fig. 1).

Figura 1. Curvas de supervivencia de tres especies pioneras (H. donnell-smithii, T. micrantha y M.

coriacea) y tres tardías (F. grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis) en función del tratamiento de

remoción de pasto y del grupo sucesional de la especie. Letras diferentes indican diferencias significativas

(P <0.05, prueba de Kaplan-Meier).

El ANDEDEV mostró que al final del periodo estudiado los factores remoción de pasto,

especie y grupo sucesional tuvieron efecto significativo en la supervivencia (Tabla 1 a, b, Figs. 2

a, b). El tratamiento de remoción de pasto aumentó significativamente la supervivencia general

(F1,70 = 6.6, P = 0.0012) con un 76 ±4.9% de supervivencia en las parcelas sin pasto contra un

59.3 ±7.6% en las parcelas con pasto. Las interacciones entre estos factores no tuvieron efecto

significativo, sin embargo, de acuerdo a la prueba de Tukey, el efecto significativo de la

remoción del pasto en la supervivencia sólo se observó en las especies tardías, las cuales

presentaron una menor supervivencia en las parcelas con pasto (49.9 ±12.3%) que en las parcelas

sin pasto (75.7 ±9.5%) (Fig. 2 a). En las parcelas con pasto la supervivencia de las tardías fue

menor que la de las pioneras (Fig. 2 a). Las seis especies tuvieron mayor supervivencia sin pasto,

0

20

40

60

80

100

0 6 12 18 24 30 36 42Tiempo en meses

Sob

revi

venc

ia (%

)

Pioneras Sin pasto

Pioneras Con pasto

Tardías Sin pasto

Tardías Con pasto

aa

a

b

143

pero la única en la que la diferencia fue significativa fue en Q. xalapensis (Fig. 2 b). En las

parcelas sin pasto no hubo diferencias significativas entre especies en la supervivencia, pero en

las parcelas con pasto H. donell-smithii tuvo mayor supervivencia que las tres tardías y la

pionera T. micrantha (Fig. 2 b).

Aunque faltó una réplica de sitio con pasto africano para probar estadísticamente la

diferencia entre el sitio dominado por pasto africano y sitios dominados por gramas bajas, la

menor supervivencia se observó en el sitio 1 dominado por pasto africano, en donde las especies

tardías tuvieron sólo un 17.7 ±15% de supervivencia en el tratamiento con pasto vs. 80 ±5 y 52

±5% en los otros dos sitios (2 y 3) dominados por gramas bajas. En los tratamientos sin pasto

igualmente el sitio 1 tuvo menor supervivencia (47 ±1%) que los otros sitios 2 y 3 (95 ±2% y 86

±7%).

Tabla 1. Análisis de Devianza del porcentaje de supervivencia de plántulas de tres especies pioneras y tres tardías a los 42 meses del transplante en potreros abandonados, en función del tratamiento de a) remoción de pasto y grupo sucesional y b) remoción de pasto y especie. Resid. = residual(es), Dev= devianza. a) Por grupo sucesional Fuente de variación Gl Devianza Gl. Resid. Dev. Resid. F P Modelo nulo 71 416.8 Pasto 1 28.9 70 387.8 6.6 0.012 Grupo sucesional 1 30.2 69 357.7 6.9 0.011 Pasto x Grupo sucesional 1 6.6 68 351.0 1.5 0.222 b) Por especie Fuente de variación Gl Devianza Gl Dev. Resid. F P Modelo nulo 71 416.8 Pasto 1 28.9 70 387.8 6.6 0.013 Especie 5 75.6 65 312.2 3.4 0.008 Pasto x Especie 5 9.2 60 303.0 0.4 0.833

144

Figura 2. Promedios de supervivencia (± error estándar) de tres especies pioneras (H. donnell-smithii, T.

micrantha y M. coriacea) y tres tardías (F. grandifolia, Q. germana y Q. xalapensis) a los 42 meses

de transplantadas en funcion de a) tratamiento de remoción de pasto y grupo sucesional y b) remoción de

pasto y especie. Letras diferentes significan diferencias significativas entre medias (P< 0.05, prueba de

Tukey HSD).

Causas de mortalidad

El MANDEVA mostró interacciones significativas entre las causas de mortalidad y el grupo

sucesional de las especies y entre las causas de mortalidad y la remoción de pasto (Tabla 2, Figs.

3 a, b). La mortalidad por tuza fué cuatro veces mayor en especies tardías (23.0 ±3.1%) que en

especies pioneras (5.8 ±1.7%, Fig. 3 a), mientras que las proporciones de mortalidad debidas a

ratones y putrefacción no fueron diferentes entre especies pioneras y tardías. Las proporciones de

Por especie

0

20

40

60

80

100

H. don

nell-s

.

T. micr

antha

M. cori

acea

Q. xala

pens

is

Q. germ

ana

F. gra

ndifo

lia

Sup

ervi

venc

ia (%

) a

cdbcdabcdabcd

abcdababcdabca

dd

*b)

Por grupo sucesional

0

20

40

60

80

100

Pioneras Tardías

Sup

ervi

venc

ia (%

)

Sin pastoCon pasto

a

b bab*

a)

145

mortalidad por ratones y por putrefacción fueron mayores en las parcelas con pasto que las sin

pasto, pero la diferencia fue significativa sólo para el caso de mortalidad por putrefacción (Fig.3

b). En las parcelas sin pasto no hubo mortalidad por putrefacción, mientras que con pasto la

mortalidad por esta causa fue de 10.4 ±3.1%. La mortalidad por deshidratación fue muy escasa y

estuvo relacionada con el transplante. Del total de 1056 plántulas transplantadas en los tres sitios,

se registró una mortalidad por deshidratación de sólo 23 plantas pioneras en las parcelas sin pasto

y 20 en las parcelas con pasto, y sólo murieron por desecación 6 plántulas de especies tardías en

parcelas sin pasto y 2 en parcelas con pasto, y esta mortalidad por desecación sólo se observó

durante el primer mes de transplantadas.

Tabla 2. Análisis de Varianza de Medidas Repetidas (MANDEVA) del porcentaje de mortalidad de plántulas de tres especies pioneras y tres tardías en potreros abandonados, en función del tratamiento de remoción de pasto, del grupo sucesional de la especie y de las tres principales causas de mortalidad (herbivoría por tuzas, por ratones y putrefacción, como medidas repetidas). Fuente de variación GL SC CM F P Intercepto 1 5.646 5.646 93.9 0.0000 Pasto 1 0.645 0.645 10.7 0.0017 Grupo sucesional 1 0.764 0.764 12.7 0.0007 Pasto x Grupo sucesional 1 0.007 0.007 0.1 0.7282 Error 68 4.087 0.060 Causa de mortalidad 2 1.639 0.819 16.4 0.0000 Causa x Pasto 2 0.399 0.199 4.0 0.0205 Causa x Grupo sucesional 2 0.785 0.393 7.9 0.0006 Causa x Pasto x Grupo 2 0.006 0.003 0.1 0.9376 Error 136 6.776 0.050

146

Figura 3. Promedios de mortalidad (± error estándar) de plántulas de tres especies arbóreas pioneras y tres

tardías en función de a) grupo sucesional de la especie y las tres principales causas de mortalidad, y b)

tratamiento de remoción de pasto y causa de mortalidad. Letras diferentes significan diferencias


Crecimiento de plántulas

Los ANDEVA de las variables de crecimiento al final del experimento por grupo sucesional y

por especie en función del tratamiento de remoción de pasto se presentan en la Tabla 3. En

cuanto a la TRCalt se observó una interacción significativa entre el tratamiento de remoción de

pasto y el grupo sucesional, mientras que en TACalt esta interacción no fue significativa. El

grupo de pioneras presentó mayor TRCalt y TACalt en el tratamiento sin pasto que en el

tratamiento con pasto, mientras que en el grupo de tardías no hubo diferencias entre ambos

tratamientos (Figs. 4 a, b). Los ANDEVAS por especie de la TRCalt también mostraron una

interacción significativa entre la especie y la remoción de pasto, sin embargo mediante la prueba

de comparaciones múltiples de Tukey (HSD; α =0.05) no se observaron diferencias significativas

0

5

10

15

20

25

30

Pioneras Tardías

Mor

talid

ad (%

)

Por tuzasPor ratonesPor putrefacción

b

aaa a

a

a)

0

5

10

15

20

Sin pasto Con pasto

Mor

talid

ad (%

)

a

c c

cbc

ab

b)

147

entre tratamientos de remoción de pasto para ninguna de las seis especies (Fig. 4 c). Para T.

micrantha la TACalt fue mayor en el tratamiento sin pasto que con pasto (Fig. 4 d) y para las

otras cinco especies no se detectaron diferencias significativas entre con pasto y sin pasto.

Tabla 3. Análisis de Varianza de las tasas relativas y absolutas de crecimiento en altura (TRCalt y TACalt), en área y diámetro basal (TRCab y TACdb), y del índice de esbeltez (Esbfin) al final de 42 meses de crecimiento de tres especies pioneras y tres tardías en función de a) grupo sucesional y tratamiento de remoción de pasto y b) especie y remoción de pasto. a) Por grupo sucesional TRCalt TACalt TRCab TACdb Esbfin Fuente de variación Gl F R2 F R2 F R2 F R2 F R2 Grupo sucesional 1 359*** 0.32 6.4* 0.01 298*** 0.27 10.2** 0.01 64*** 0.08Pasto 1 11.1*** 0.01 227*** 0.23 36*** 0.03 119*** 0.13 17.4*** 0.02Grupo x Pasto 1 4.5* 0.00 2.7 0.00 5.1* 0.00 2.2 0.00 0.7 0.00Residuales 763 0.67 0.76 0.69 0.85 0.90 b) Por especie TRCalt TACalt TRCab TACdb Esbfin Fuente de variación Gl F R2 F R2 F R2 F R2 F R2 Especie 5 128*** 0.45 6.9** 0.01 88*** 0.35 12.5*** 0.01 82*** 0.34Pasto 1 11.2*** 0.01 61*** 0.28 36*** 0.03 65*** 0.30 26.6*** 0.02Especie x Pasto 5 2.2* 0.01 1.8 0.01 3.0* 0.01 1.2 0.01 1.9 0.01Residuales 755 0.53 0.70 0.61 0.69 0.63 * = P ≤ 0.05, ** = P ≤ 0.01, *** = P ≤ 0.001

148

Figura 4. Promedios (± error estándar) de las tasas relativas y absolutas de crecimiento en altura (TRCalt

y TACalt) de tres especies pioneras (H. donnell-smithii, T. micrantha y M. coriacea) y tres tardías (Q.

xalapensis, Q. germana y F. grandifolia) en función de a), b) tratamiento de remoción de pasto y del

grupo sucesional y c), d) remoción de pasto y especie. Letras diferentes significan diferencias


El ANDEVA para la TRCab mostró una interacción significativa entre el tratamiento de

remoción de pasto y el grupo sucesional, mientras que para la TACdb esta interacción no fue

significativa. El grupo de pioneras presentó mayor TRCab y TACdb en el tratamiento sin pasto

que en el tratamiento con pasto, mientras que en el grupo de tardías no hubo diferencias entre

ambos tratamientos (Figs. 5 a, b). Los ANDEVAS por especie de la TRCab también mostraron

un efecto significativo de la interacción entre la especie y la remoción de pasto. Las especies en

las que se observó una mayor TRCab en las parcelas sin pasto con respecto a las con pasto fueron

0

0.02

0.04

0.06

0.08

0.1

H. don

nell-s.

T. micr

antha

M. cori

acea

Q. xala

pensis

Q. germ

ana

F. gran

difoliaTR

Cal

t (cm

cm

-1 m

es-1

)

deefff

g g

cdcdabbc

aba

c)

0.00

0.02

0.04

0.06

0.08

0.10

Pioneras Tardías

TRC

alt (

cm c

m-1

mes

-1)

Sin pastoCon pasto

a

cb

a

a)

*

0

20

40

60

80

100

120

140

Pioneras Tardías

TAC

alt (

cm a

ño-1

)

Sin pastoCon pastoa

c b

a

b) *

030

6090

120150

180

H. don

nell-s.

T. micr

antha

M. cori

acea

Q. xala

pensis

Q. germ

ana

F. gran

difolia

TAC

alt (

cm a

ño-1

)

a

ded

e

ddc

bcabab

ab aa

*d)

149

T. micrantha y M. coriacea (Fig. 5 c), sin embargo en cuanto a la TACdb sólo en T. micrantha se

observó este efecto (Fig. 5 d).

Figura 5. Promedios (± error estándar) de las tasas relativas y absolutas de crecimiento en área

basal y diámetro basal (TRCab y TACdb) de tres especies pioneras (H. donnell-smithii, T.

micrantha y M. coriacea) y tres tardías (Q. xalapensis, Q. germana y F. grandifolia) en función

de a), b) tratamiento de remoción de pasto y del grupo sucesional y c), d) remoción de pasto y

especie. Letras diferentes significan diferencias significativas entre medias (P< 0.05, prueba de

Tukey HSD).

Para el índice de esbeltez al final del estudio se observó un efecto significativo tanto de la

remoción de pasto, como del grupo sucesional y la especie (Tabla 3, Fig. 6 a, b). En especies

pioneras se observó una mayor esbeltez en los tratamientos con pasto que en los de sin pasto,

0.00

0.05

0.10

0.15

0.20

Pioneras Tardías

TRC

ab (c

m2 c

m-2

mes

-1)

Sin pastoCon pasto

a

cb

a

a)

*

0

1

2

3

Pioneras Tardías

TAC

db (c

m a

ño-1

)

Sin pastoCon pastoa

cb

a

b)

*

0

0.05

0.1

0.15

0.2

H. don

nell-s.

T. micr

antha

M. cori

acea

Q. xala

pensis

Q. germ

ana

F. gran

difoliaTR

Cab

(cm

2 cm

-2 m

es-1

)

aa

cde bcdbbc

hefgdef

ghfg

gh* *

c)

0

0.5

1

1.5

2

2.5

3

H. don

nell-s.

T. micr

antha

M. cori

acea

Q. xala

pensis

Q. germ

ana

F. gran

difolia

TAC

db (c

m a

ño-1

)

a

ede

e

cd

b

ab

bc abab

abab

*d)

150

mientras que en las tardías, que fueron menos esbeltas que las pioneras, no se observó efecto de

la remoción de pasto. M. coriacea fue la única especie que presentó una menor esbeltez en el

tratamiento sin pasto (Fig. 6 b).

Figura 6. Promedios (± el error estándar) del índice de esbeltez de plántulas de tres especies pioneras (H.

donnell-smithii, T. micrantha y M. coriacea) y tres tardías (Q. xalapensis, Q. germana y F. grandifolia),

en función de a) tratamiento de remoción de pasto y grupo sucesional y b) remoción de pasto y especie.

Letras diferentes significan diferencias significativas entre medias (P< 0.05, prueba de Tukey HSD).

Microclima y suelo

En la Tabla 4 se muestran a) los valores promedio de las variables de microclima y del suelo de

las parcelas con pasto y sin pasto y b) un resumen del ANDEVA de estas variables en función del

tratamiento de remoción de pasto. De las variables de microclima se observó un efecto

significativo de la remoción del pasto sólo en la PAR sobre el suelo, mientras que en ninguna

0

20

40

60

80

100

Pioneras Tardías

Esb

elte

z fin

al

Sin pastoCon pasto

a

cb

a

a)*

0

20

40

60

80

100

120

H. don

nell-s.

T. micr

antha

M. cori

acea

Q. xala

pensis

Q. germ

ana

F. gran

difolia

Esbe

ltez

final

f

edecde

aba

bcdebcd

ab abca ab

*b)

151

variable del suelo se observó tal efecto. La PAR sobre el suelo fue tres veces mayor en el

tratamiento sin pasto que con pasto.

Tabla 4. a) Valores promedio y error estándar (e.e.) de variables de microclima de 24 mediciones mensuales y variables del suelo al inicio del experimento de evaluación del efecto de la remoción del pasto en el establecimiento de especies pioneras y tardías en potreros abandonados. b) Resumen del ANDEVA de variables microclimáticas y del suelo en función del tratamiento de remoción de pasto. PAR =Radiación fotosintéticamente activa. Diferentes letras indican diferencias significativas entre medias (P< 0.05). a) b)

Fuente de variación Sin pasto e.e. Con

pasto e.e. F P R2

Variables de microclima Humedad relativa sobre el suelo 70.3 2.7 78.1 2.2 5.1 0.087 0.56 Humedad relativa a 1 m del suelo 56.1 5.4 55.4 6.3 0.0 0.947 0.00 Temperatura sobre el suelo (°C) 27.9 1.3 24.2 1.3 2.4 0.198 0.37 Temperatura a 1 m del suelo (°C) 26.0 1.6 26.7 1.9 0.0 0.854 0.01 Temperatura del suelo a 5 cm (°C) 20.4 0.1 17.8 0.7 4.3 0.108 0.52 PAR (mol m2 d-1) sobre el suelo 3.7 b 0.6 1.2 a 0.1 7.0 0.050 0.64 PAR (mol m2 d-1) a 1 m del suelo 7.8 0.2 7.8 0.7 0.0 0.984 0.00 Cobertura del dosel (%) 4.8 1.7 3.1 1.0 0.1 0.727 0.03 Contenido de agua del suelo (%) 40.4 0.5 41.8 0.9 0.4 0.547 0.10 Variables del suelo pH 5.6 0.0 5.6 0.0 0.2 0.671 0.05 Materia orgánica (%) 17.9 0.6 17.6 0.6 0.0 0.885 0.01 Carbono total (%) 10.4 0.3 10.2 0.4 0.0 0.885 0.01 Nitrógeno total (%) 0.7 0.0 0.7 0.0 0.0 0.963 0.00 Potasio intercambiable (meq/100g) 0.6 0.1 0.7 0.2 0.0 0.837 0.01 Acidez intercambiable (meq/100g) 0.1 0.0 0.1 0.0 0.1 0.801 0.02

DISCUSIÓN

Efecto del estrato herbáceo en la supervivencia de plántulas de especies pioneras y tardías

El estrato herbáceo tuvo efecto negativo en la supervivencia de las especies tardías al final de los

3.5 años. Esto no corresponde con otros estudios en los que se observa mayor supervivencia de

especies tardías bajo el estrato herbáceo. Esta discrepancia en parte se debe a la distinta duración

de tiempo de los estudios. En los estudios de supervivencia menores a un año algunas especies

152

tardías toleran la competencia con los pastos debido a que las plántulas tienen mayores reservas

de energía en sus cotiledones que las especies pioneras por proceder de semillas grandes en

general (González-Montagut 1996, Hooper et al. 2002), mientras que las especies pioneras por

tener semillas mucho más pequeñas no tienen reservas energéticas suficientes para competir con

los estratos herbáceos densos en los primeros meses de vida (González-Montagut 1996, Holl et al.

2000, Posada et al. 2000). Las plántulas de especies de Quercus dependen más de sus reservas

cotiledonarias que del fósforo y potasio del suelo durante el primer año de crecimiento (Brookes

et al. 1980). Las plántulas de las especies tardías después del primer año de vida, una vez

agotadas sus reservas cotidelonarias, también se ven expuestas a la competencia con el estrato

herbáceo-arbustivo y a la herbivoría por roedores durante relativamente más tiempo que las

especies pioneras, por tener tasas de crecimiento más lentas que éstas. Después de los 2.5 años

posteriores al transplante el efecto del estrato herbáceo siguió siendo notable en la mortalidad de

especies tardías, por el contrario en este periodo la mortalidad de especies pioneras fue casi nula

ya que por su rápido crecimiento en altura pudieron sobrepasar el estrato aéreo de los pastos (20-

100 cm de altura) desde los 12 meses posteriores al transplante cuando llegaron a una altura

promedio de 130 cm, a diferencia de las tardías que para el final de ese primer año alcanzaron

sólo 62 cm de altura promedio. En otros experimentos que duran más de un año también se ha

observado un efecto negativo del estrato herbáceo sobre plántulas de especies de Quercus y

Fagus (Davis et al. 1999, Löf 2000, Coll et al. 2004).

En el sitio dominado por pasto estrella africana se observó una tendencia a una mayor

mortalidad que en los otros dos sitios dominados por gramas bajas. Es necesario realizar un

estudio con replicas suficientes de diferentes tipos de pasto (pasto alto africano vs. gramas bajas)

para corroborar estadísticamente esta observación. Este fenómeno en el que pastos nativos de

baja estatura permiten el establecimiento de especies leñosas se ha observado en otras áreas

montañosas neotropicales como en las montañas Luquillo en el noreste de Puerto Rico (Aide et al.

1996) y en la vertiente noreste de la Sierra Nevada de Santa Marta, en Colombia (Aide y Cavelier

1994). Desafortunadamente desde mediados del siglo XX la cobertura de pastos altos africanos

ha aumentado en el Neotrópico (Parsons 1972), tanto por la siembra del hombre como por su

forma invasora de crecimiento, por lo que en muchas zonas el pasto africano inhibe el

establecimiento de leñosas, como la del presente estudio en las montañas de Veracruz, con el

pasto estrella africana (Cynodon plectostachyus), y en otras montañas de Costa Rica (Holl et al.

153

2000) y Puerto Rico (Aide y Cavelier 1994) con el pasto Melinis minutiflora, o en zonas bajas

como en el Canal de Panamá con Saccharum spontaneum (Hooper et al. 2002). Cynodon

plectostachyus causa una alta mortalidad de plántulas debido a su denso entramado de estolones y

follaje que derriba las plántulas, las ensombrece y humedece ocasionándoles debilitamiento,

muerte y putrefacción (“damping off”).

Las especies con mayor supervivencia bajo la competencia con el estrato herbáceo fueron

H. donnell-smithii y M. coriacea, esto pudo ser debido a su rápido crecimiento y a su alta

capacidad de rebrotar a partir de tocones. Particularmente, M. coriacea mostró una alta

plasticidad morfológica al crecer con tallos muy delgados de forma escandente entre el denso

pasto C. plechtostachyus, lo que le permitió eludir la sombra y alcanzar sobrepasar el estrato

herbáceo, evitando así la mortalidad por putrefacción. Q. xalapensis fue la especie más

favorecida por el tratamiento de remoción de pasto, debido a su intolerancia parcial a la sombra,

lo que la hace más susceptible a la putrefacción que las otras dos especies fagáceas, y a su tasa de

crecimiento más lenta que la de las pioneras.

En vista de que el daño de los roedores produce la muerte sólo en plantas de tamaño

pequeño (generalmente menores a 10 cm de diámetro basal del tallo) y de que las especies

arbóreas tardías tienen tasas de crecimiento más lentas que las pioneras, el tiempo que las tardías

en su etapa de planta pequeña están expuestas a los roedores es mucho mayor que el de las

pioneras, y por lo tanto pueden sufrir mayor mortalidad por estos agentes, lo cual fue observado

en el presente estudio, aunque puede haber otros factores que influyan en este aspecto como una

posible mayor palatabilidad para los roedores de plántulas de especies fagáceas sobre las de

especies pioneras. Se sabe que T. micrantha (llamada también “mata caballos”) presenta en sus

tejidos sustancias tóxicas para determinadas especies animales que de alguna manera la podrían

proteger de la herbivoría por roedores.

Efecto del estrato herbáceo en el crecimiento de especies pioneras y tardías

La remoción del estrato herbáceo tuvo un efecto significativo en las tasas de crecimiento en altura

y área basal sólo en las especies pioneras, las especies tardías no fueron afectadas por este factor.

Las especies pioneras, que son las que arriban en etapas tempranas del abandono de los potreros

cuando dominan los pastos, presentaron un mayor crecimiento en altura y en área basal en

ausencia del pasto. Las especies de gramas de baja estatura pueden ofrecer poca competencia

154

aérea para la captura de luz, pero en cambio generan una fuerte competencia subterránea al

limitar la absorción de nutrientes del suelo y el crecimiento radical de otras especies debido a su

denso estrato de raíces. Pero debido a que las especies arbóreas pueden traspasar el estrato

radicular en un tiempo más corto que el estrato aéreo de los pastos altos africanos, el efecto

competitivo de estos pastos exóticos puede ser mayor que el de las gramas bajas. González-

Montagut (1996) detectó un menor efecto de las gramas Axonopus compressus y Paspalum

conjugatum que el pasto africano C. plectostachyus sobre el crecimiento de tres especies arbóreas

tropicales. En el presente estudio, T. micrantha y M. coriacea fueron las especies afectadas en

mayor grado en su crecimiento en área basal por la presencia del estrato herbáceo, lo que indica

que estas especies pueden ser favorecidas en sitios con poca o nula cobertura vegetal, o por

labores de chapeo y cajeteo. Las especies tardías, aunque por su tasa de crecimiento más lenta

estuvieron expuestas a la competencia del estrato herbáceo aéreo durante más tiempo que las

pioneras, presentaron mayor capacidad competitiva al no ser afectadas por la presencia del pasto

en su crecimiento. El lento crecimiento de estas especies les sirve como estrategia para sobrevivir

a la competencia con la vegetación herbácea debido a que necesitan pocos recursos por unidad de

tiempo y presentan una gran eficiencia en el uso de los nutrientes (Aerts y Chapin III 2000). En

algunos estudios se ha observado que tanto el crecimiento de plántulas de Fagus como de

Quercus han sido afectados por la vegetación herbácea, principalmente por competencia por agua

y nutrientes (Kolb et al. 1990, Davis et al. 1998, Davis et al. 1999, Löf 2000, Coll et al. 2004).

Sin embargo, hay otros estudios en los que el estrato herbáceo no ha tenido efecto significativo en

el crecimiento de Fagus (Madsen 1995, Curt et al. 2005). En regiones volcánicas como la del

presente estudio una posible razón por la que el estrato herbáceo puede no afectar el crecimiento

de Fagus es el alto contenido de agua y nutrientes que tiene el suelo derivado de cenizas

volcánicas, que puede reducir la competencia con las raíces de los pastos como lo han

argumentado Curt et al. (2005) quienes también estudiaron esta competencia en suelos volcánicos

del Macizo Central de Francia. Otra razón posible es la habilidad que tienen las plántulas de las

fagáceas para explotar volúmenes de suelo no colonizados por los pastos a través de las raíces

finas y ramificadas de Fagus (Curt et al. 2005) o a través de las raíces más profundas de Quercus

(Löf 2000).

155

Relación de variables ambientales y establecimiento de especies pioneras y tardías

La supervivencia de plántulas de especies arbóreas fue menor en presencia de pasto y esta

diferencia fue mayor en el sitio 1, el cual presentó mayor contenido de K (1.4 meq/100gr) que los

otros dos sitios (0.25 y 0.35 meq/100gr), aunque faltó replica de este tipo de sitio para corroborar

la diferencia estadísticamente. Este mayor contenido de nutrientes estuvo relacionado con un

mayor crecimiento del pasto estrella africana y una mayor competencia aérea de este pasto que

provocó mayor putrefacción de las plántulas de los árboles bajo el tratamiento con pasto. Un

fenómeno similar a éste fue observado por Pareliussen et al. (2006) quienes detectaron una mayor

mortalidad de plántulas arbóreas en parcelas donde se les adicionó fertilizante químico (NPK),

debido a un mayor crecimiento de arbustos que ocasionó una mayor competencia.

En las parcelas donde se removió el pasto se registró una mayor PAR sobre el suelo. A

pesar de que la competencia aérea lateral puede aumentar el crecimiento en altura, el tratamiento

con pasto redujo el crecimiento en altura y área basal de las especies pioneras. Esto demuestra

que aún en ecosistemas abiertos sin dosel arbóreo el ambiente lumínico en el suelo puede variar y

afectar la supervivencia y crecimiento de plántulas, confirmando que la disponibilidad de luz es

probablemente el recurso que más frecuentemente limita el crecimiento y supervivencia de las

plantas de bosques tropicales (Chazdon 1988, Fetcher et al. 1994 ) y que es un componente muy

importante en el nicho de regeneración de las especies (Canham et al. 1994, Kobe 1999) y en el

funcionamiento general del ecosistema (Kohen et al. 1995) en su etapa sucesional temprana.

CONCLUSIONES E IMPLICACIONES PARA LA RESTAURACIÓN DEL BOSQUE MESOFILO DE MONTAÑA

En potreros recién abandonados es posible el establecimiento de plántulas transplantadas de

especies pioneras y tardías, sin embargo el estrato herbáceo ejerce efecto de competencia

importante y aumenta la herbivoría por roedores. El pasto en general contribuyó a aumentar la

mortalidad de especies tardías y reducir el crecimiento de pioneras. Pero el efecto del pasto sobre

la supervivencia y crecimiento de plántulas arbóreas puede depender del tipo de pasto

considerado.Es necesario realizar un estudio enfocado a probar el efecto de los diferentes tipos de

pastos (pastos altos africanos vs. gramas bajas) en el establecimiento de especies arbóreas ya que

156

en el presente trabajo faltó replicación de sitio con pastos africanos para probar estadísticamente

el hecho observado de que el pasto estrella africana afecta en mayor magnitud que las gramas

bajas, la supervivencia y el crecimiento de plántulas tardías y pioneras.

El uso de especies pioneras puede reducir costos, pérdidas y acelerar la restauración

notablemente al sufrir menor impacto de herbivoría por roedores y crecer más rápido que las

tardías a pesar de que la competencia con el estrato herbáceo reduce su crecimiento. El

establecimiento de especies tardías por su lento crecimiento resulta más costoso debido al mayor

tiempo que se requiere para reducir la competencia herbácea y herbivoría a través de chapeos y

cajeteos. Es por ello que acelerar la recuperación del bosque mesófilo en potreros recién

abandonados tiene un costo importante a considerar, sobre todo cuando hay pastos africanos y

herbívoros abundantes. Se puede acelerar la recuperación del bosque mesófilo de montaña en

potreros, pero hay compromisos entre el tiempo, tipo de especies e inversión en labores de

mantenimiento.

Con base en estos resultados en potreros recién abandonados con gramas bajas, se

recomienda, antes de transplantar plántulas de especies pioneras o tardías, realizar remoción de

estrato herbáceo (aéreo y radicular) con azadón en forma de cajetes de al menos un metro de

diámetro, cada 3 meses durante dos años posteriores al transplante. Después del cajeteo se

recomienda colocar un acolchado de materia vegetal sobre el cajete para evitar el estrés por

deshidratación. En potreros recién abandonados con pastos altos africanos se recomienda no

plantar plántulas sino brinzales (plantas en estadío posterior al de plántulas) de especies pioneras

y tardías con estatura suficiente para sobrepasar la mayor densidad del follaje del pasto y realizar

cajetes de un metro de diámetro cada 3 meses durante dos años. Es preferible realizar la

plantación inmediatamente después de que es retirado el ganado, ya que con el tiempo el

crecimiento agresivo e invasor de los pastos aumenta considerablemente la competencia con los

propágulos plantados y los costos de remoción del pasto.

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160

CAPÍTULO 6

Síntesis e implicaciones

161

CAPÍTULO 6: Síntesis e implicaciones de la restauración pasiva y de la restauración activa del BMM El trabajo de investigación de la presente tesis tuvo dos objetivos generales, el primero fue

estudiar la sucesión secundaria del bosque mesófilo de montaña en potreros abandonados con el

fin de determinar los patrones de cambio en el tiempo y en el espacio para discernir en que grado

la sucesión por sí sola (restauración pasiva) está recuperando la estructura, riqueza, diversidad y

composición del bosque maduro de referencia. El segundo objetivo fue el estudio experimental

de algunos procesos de la restauración activa del bosque mesófilo con el fin determinar formas

de intervención que puedan acelerar el proceso de recuperación de este bosque.

Restauración pasiva de bosque mesófilo de montaña en potreros abandonados

La restauración pasiva en el tiempo

El grado y la tasa en que se recupera un bosque dependen de los indicadores que en los estudios

sean considerados para medir la recuperación (Finegan 1996, Guariguata y Ostertag 2001,

Breugel et al. 2006). En la presente cronosecuencia la recuperación de los parámetros

estructurales estudiados en general fue relativamente rápida. Se alcanzaron valores similares a los

del bosque maduro en 8 años para la densidad de árboles, en 30 años para la altura media y en 50

años para el área basal y la altura máxima del dosel. Esta rapidez en la recuperación en algunas

variables estructurales es un patrón frecuentemente observado en la sucesión secundaria tropical

(Guariguata et al. 1997, Tucker 1998, Denslow y Guzman 2000, Peña-Claros 2003, Breugel et al.

2006). Sin embargo, una rápida recuperación de área basal no implica una similar recuperación

en biomasa aérea, ya que las especies pioneras tienen menor densidad de madera y menor

estatura que las especies dominantes de bosque maduro. Por ello se puede estimar que en la

cronosecuencia estudiada la recuperación en biomasa aérea puede tomar mucho más tiempo que

los 50 años necesarios para recuperar el área basal del bosque, lo cual puede lograrse hasta que se

recupere una composición y área basal de especies con densidades de madera similares a las de

las especies del bosque maduro. Algunos autores han confirmado que la recuperación en biomasa

puede tomar más de 70 u 80 años en bosques tropicales (Brown y Lugo 1990b, Hughes et al.

1999). En la presente investigación no se estimó la biomasa aérea debido a la falta de

162

información sobre las densidades específicas de la madera de la mayoría de las 81 especies de

árboles registradas. Se requiere una investigación en la que se determinen estas densidades para

la amplia diversidad de especies leñosas de la región o medir la biomasa de especies

representativas de los diferentes grupos funcionales.

La cronosecuencia estudiada se encuentra en la parte baja (1300-1600 m snm) del rango

altitudinal del bosque mesófilo en la región (1200-2400 m snm), es por ello que su tasa de

recuperación en área basal es similar a la de los bosques tropicales de zonas bajas, e inferior a los

74 años estimados para la recuperación del bosque montano de altitudes superiores (2900-3000 m

snm) en Talamanca, Costa Rica (Kappelle et al. 1996). Estos resultados evidencian la existencia

de un gradiente en las tasas de recuperación de bosques tropicales negativamente correlacionado

con la altitud (Ewel 1980).

Igualmente, la rápida recuperación en riqueza y diversidad de especies en la

cronosecuencia estudiada no se reflejó en una recuperación similar en cuanto a composición de

especies. La composición de especies en los primeros 35 años fue muy disímil a la observada en

los bosques maduros. Se observó una cantidad considerable de especies en los bosques maduros

que no se encontraron en los sitios menores de 35 años, tales como Gymnanthes longipes,

Trophis mexicana, Ternstroemia sylvatica, Parathesis melanosticta, Magnolia schiedeana,

Lonchocarpus guatemalensis, Deppea grandifolia, Pithecelobium arboreum, Arachnothryx

capitellata, Citharexilum mocinnii y Cyathea divergens. La colonización de estas especies de

bosques primarios en los campos abandonados puede tardar más de un siglo en lograrse por

medios naturales y este es uno de los más grandes problemas para restaurar en forma pasiva la

biodiversidad de los bosques. Varios estudios de cronosecuencias en bosques tropicales han

estimado que el tiempo que puede tardar la sucesión secundaria en recuperar una composición

similar a la de los bosques maduros puede ser de no menos de 80 o 100 años (Saldarriaga et al.

1988, Aide et al. 2000, Denslow y Guzman 2000), incluso se ha estimado con el uso de modelos

basados en procesos que las especies tardías tolerantes de la zona del presente estudio pueden

tardar hasta 300 años en llegar a recuperar el área basal en un estado estable (Rütger et al. en

prensa).

La clasificación de las especies en formas de vida y grupos funcionales de mecanismos

de dispersión y tolerancia a la sombra nos ayuda a esclarecer procesos básicos que intervienen en

la sucesión. En la presente investigación, las primeras etapas de la sucesión estuvieron dominadas

163

por especies de hierbas, arbustos, lianas, plántulas y juveniles de especies arbóreas pioneras

intolerantes a la sombra, las cuales aprovechan las condiciones de alta luminosidad en el

sotobosque debidas a la ausencia de un dosel denso y alto. En la etapa intermedia de la sucesión

la riqueza total de plantas vasculares decrece en el momento que las especies de árboles pioneros

de larga vida y especies intermedias empiezan a crear un dosel más cerrado. La reducción en

riqueza de especies se puede mantener en etapas tardías de la sucesión también debido a que las

especies más tolerantes empiezan a dominar y a suprimir a las menos tolerantes. Sin embargo, la

riqueza de especies en un paisaje forestal de etapa tardía puede volver a tener un incremento en el

momento en que los árboles tardíos viejos mueren y crean claros donde pueden volver a

desarrollarse las especies pioneras.

La presencia de abundantes arbustos en etapas tempranas de la sucesión puede ser un

factor facilitador de ésta debido a que funcionan como perchas en donde las aves y otros

vertebrados pueden depositar las semillas, y a que en los ambientes áridos y fríos funcionan como

nodrizas de plántulas al bajar la intensidad de factores estresantes con el microclima

proporcionado por sus copas. Pero en los ambientes mésicos como en las montañas templadas

húmedas, donde hay condiciones más favorables para el desarrollo de una gran diversidad de

plantas, el gran desarrollo en cobertura de arbustos, hierbas y lianas puede convertirse en un

factor limitante que arreste la sucesión, al generar competencia con los árboles jóvenes

(Callaway y Walker 1997). En los potreros abandonados estudiados hubo una importante

dominancia de arbustos y plantas trepadoras en los primeros 8 años de abandono que pudo haber

arrestado la sucesión, pero probablemente su distribución en forma de parches y la colonización

simultánea de una gran diversidad de plántulas de árboles pioneros, permitió el desarrollo del

estrato arbóreo. La riqueza, densidad y área basal de especies pioneras de arbustos y lianas

aumentaron y disminuyeron rápidamente en la etapa temprana de la sucesión entre los primeros 8

años de abandono, ya que fueron reemplazados al final de esta etapa por árboles pioneros

juveniles, mientras que las especies tardías de árboles fueron aumentando en riqueza y

abundancia en forma lenta y paulatina a lo largo de todo el periodo estudiado, lo cual apoya la

idea de que la transición entre formas de vida es más abrupta en especies pioneras que en las no

pioneras, como sugiere Brown (1992) y como lo confirman Bonet y Pausas (2004) para un

ambiente semiárido.

164

El análisis de las trayectorias de los diferentes grupos funcionales permitió entender en

forma simplificada cómo los mecanismos de dispersión y de habilidad competitiva (tolerancia a

la sombra) pueden influir a lo largo de la sucesión en la persistencia de las especies a nivel de

paisaje (dispersión) y a nivel de comunidad local (tolerancia), y de esta manera se pudieron hacer

comparaciones globales con otros estudios sucesionales (Pausas y Lavorel 2003). Por ejemplo, se

pudo observar una semejanza en la trayectoria de la riqueza de especies agrupadas por

mecanismo de dispersión en cronosecuencias tan diferentes como la del bosque mesófilo de

montaña del presente estudio y la de campos abandonados en la zona semiárida mediterránea

(Bonet y Pausas 2004). En los dos casos, en la etapa inicial de la sucesión existe una alta riqueza

de especies anemócoras, y la riqueza de especie barócoras se incrementa paulatinamente a

medida que se reduce la riqueza de anemócoras, siendo la riqueza de especies endozoócoras

constante a lo largo de todo el periodo sucesional en ambos estudios. Igualmente, se pudieron

detectar semejanzas en las proporciones de especies clasificadas por su tolerancia a la sombra a lo

largo de la sucesión entre la presente cronosecuencia de bosque mesófilo y la estudiada por

Howard y Lee (2003) en bosques mixtos de especies caducifolias y coníferas de New Hampshire.

En ambos casos, la proporción de especies intolerantes a la sombra inició con un porcentaje

mayor a 95% y decayó a menos del 5% en la etapa tardía de la sucesión. En el caso de la

cronosecuencia de New Hampshire, el grupo de especies con mayor riqueza en la etapa tardía fue

el de las especies tolerantes, probablemente debido a que tal estudio abarcó un periodo de tiempo

más prolongado (209 años), en cambio en la del bosque mesófilo de Veracruz el grupo con mayor

riqueza en esa etapa fue el de las especies con tolerancia intermedia. Cabe resaltar que en otros

bosques tropicales, como el de Barro Colorado, también se ha detectado que la mayoría de las

especies del bosque maduro tienen tolerancia intermedia a la sombra y que son pocas las especies

con tolerancia extrema (Wright et al. 2003).

Una de las características especiales que tienen los bosques mesófilos de montaña o

bosques nubosos en Mesoamérica es que están formados por una mezcla de especies de afinidad

fitogeográfica tropical y especies de origen templado. De acuerdo al presente trabajo, las especies

tropicales dominan en área basal y riqueza en las etapas iniciales de la sucesión y paulatinamente

son desplazadas a lo largo de la sucesión por una dominancia en área basal de las especies de

origen templado. Sin embargo, la riqueza de especies tropicales sigue siendo mayor que la de las

templadas aún en etapas tardías de la sucesión. Esto se debe a que en los bosques mesófilos

165

maduros las especies tropicales presentan tamaños medianos a pequeños, conformando

principalmente los estratos bajos del dosel y el sotobosque, estratos que son muy diversos pero

que tienen menor área basal que los árboles del dosel, estrato dominado por especies de origen

templado. En el bosque estudiado, a pesar de estar ubicado en la parte baja de la montaña (1300 a

1600 m snm) y de que está dominado en riqueza por especies tropicales, es notable la ausencia o

escasa presencia de especies tropicales de estatura alta en el dosel. A lo largo de la

cronosecuencia, incluyendo a los bosques maduros, de 81 especies de árboles presentes sólo se

encontraron cuatro especies tropicales de alta estatura: Clethra mexicana, Magnolia schiedeana,

Cedrela odorata (en su límite superior altitudinal) y Persea americana. ¿Cual sería la razón de

que las especies tropicales hayan encontrado su nicho en los estratos bajos del bosque mesófilo y

no en el dosel superior? Indudablemente influyen los factores climáticos, como la disminución

altitudinal de la temperatura, pero se requiere mayor investigación al respecto en la que se tomen

en cuenta factores clave tales como la tolerancia a la sombra de especies tropicales, la estrategia

caducifolia invernal de especies templadas, las tasas de crecimiento, la altura máxima, y las

estrategias de dispersión. En el dosel del bosque maduro es notable la codominancia de especies

anemócoras (Liquidambar, Carpinus, Ostrya, Clethra, Oreomunnea) junto con varias especies

barócoras-synzoócoras (Quercus, Fagus, Persea, Ocotea). También en la región estudiada es

notable la escasez en el dosel de especies extremadamente tolerantes a la sombra (mas no así en

el subdosel y sotobosque). La codominancia de especies anemócoras y la escasez en el dosel de

especies tolerantes a la sombra pueden ser indicios de que los bosques maduros de esta región

han estado sujetos a un patrón importante de perturbaciones. En la actualidad ya son escasos y

pequeños los relictos de bosque con presencia de especies tolerantes tales como los de F.

grandifolia, Magnolia dealbata, M. schiedeana, Ocotea disjuncta, Taxus globosa y Oreomunnea

mexicana, y entre las especies de árboles son éstas las que tienen mayor vulnerabilidad a la

extinción por varias razones, entre ellas la de poseer tasas de crecimiento lentas y mecanismos de

dispersión limitados.

Restauración pasiva en el espacio

En los potreros abandonados estudiados el efecto de la distancia a la fuente de propágulos en la

recuperación del bosque fue también dependiente de los parámetros considerados. Para la

recuperación de la estructura general de la vegetación no se observó un efecto de la distancia, la

166

vegetación alcanzó un área basal, densidad y altura media similares al bosque maduro en un

periodo de 40-50 años, tanto en la distancia cercana al bosque (0-10 m) como en la lejana (40-50

m). Sin embargo, el efecto de la distancia fue significativo en la recuperación de especies

arbóreas primarias, ya que fue más lenta y pobre en la distancia lejana al bosque que en la

cercana. Este efecto negativo de la distancia se observó principalmente para el grupo de especies

de semillas grandes que se dispersan por gravedad (barócoras) o por animales (synzoócoras). La

riqueza, área basal y densidad de las especies secundarias de semillas pequeñas con dispersión

por viento (anemócoras) o por animales (endozoócoras) aumentó rápidamente en ambas

distancias al borde. Especies baro-synzoócoras como las del género Quercus y anemócoras de

semillas medianas como Carpinus caroliniana fueron abundantes cerca del borde pero

escasearon a 40 m del bosque en las etapas tempranas de la sucesión.

Las limitaciones de dispersión y establecimiento de especies primarias a distancias

mayores a 40 m del bosque sugieren la necesidad de una intervención o restauración activa para

acelerar el proceso de regeneración de tales especies, que son las que tienen mayores riesgos de

extinción precisamente por estas limitaciones y otros factores como son sus lentas tasas de

crecimiento. En esta región montañosa húmeda con suelos derivados de cenizas volcánicas la

recuperación del bosque en potreros abandonados a distancias menores de 20 m del borde de

bosque es rápida, por lo que se puede proponer aprovechar la restauración pasiva en las distancias

cercanas a estos remanentes de bosque como una alternativa de bajo costo y efectiva, y así

reducir parcialmente los altos costos de una reforestación activa. Pero en potreros abandonados a

distancias mayores a 20 m es necesaria la reintroducción activa de propágulos (semillas o

plántulas) de especies de bosque maduro con limitadas capacidades naturales de dispersión.

También en áreas alejadas de los bosques maduros, aunque en forma natural pueden llegar las

especies pioneras dispersadas por viento o por animales, la introducción activa de plántulas de

árboles pioneros puede acelerar la sucesión en los casos donde exista el riesgo de arresto por

competencia con herbáceas, arbustos y lianas. En cualquier caso, la conservación de remanentes

de bosque maduro lo suficientemente grandes y numerosos para albergar la diversidad local de

fuentes de propágulos resulta imprescindible para la regeneración de los campos agropecuarios

abandonados adyacentes. En este caso, la conservación de bosques maduros se convierte en una

de las principales herramientas de la restauración pasiva.

167

Restauración activa de bosque mesófilo de montaña en potreros abandonados

De acuerdo a los resultados de los capítulos 2 y 3 sobre la restauración pasiva del bosque

mesófilo en potreros abandonados, se concluyó en la necesidad de la intervención o restauración

activa para acelerar el proceso de recuperación, principalmente de las especies primarias

intermedias y tardías limitadas por sus mecanismos restringidos de dispersión y tasas de

crecimiento relativamente lentas. De acuerdo a los resultados de los experimentos de

introducción activa de plántulas (capítulo 4), se concluye que las especies fagáceas (Quercus

xalapensis, Q. germana y Fagus grandifolia) que dominan el dosel del bosque mesófilo de

montaña en etapas intermedias y tardías, no sólo son capaces de sobrevivir y crecer en las etapas

más tempranas de la sucesión, en los potreros recién abandonados, sino que también resultan

beneficiadas por estos ambientes al encontrar mayor energía lumínica que las hace crecer aún

más rápido que en los estadíos sucesionales posteriores, como los acahuales de 9 a 17 años

estudiados. Esta tolerancia y beneficio que experimentan especies intermedias y tardías de la

sucesión en los sitios abiertos recién abandonados es debida en parte a su plasticidad, y aunque

algunas especies tardías no son tan plásticas y no toleran bien las condiciones de alta insolación

en su etapa de plántula como Drymis granadensis (Camacho-Cruz et al. 2000) y Magnolia

dealbata (Ramírez-Bamonde et al. 2005), cada vez hay más reportes de especies tardías que

pueden tolerar la condición abierta (Everham et al. 1996, Loik y Holl 1999, Hooper et al. 2002,

Martínez-Garza 2003).

Aunque la plasticidad fenotípica es más característica de las especies pioneras (Bazzaz

1979), las especies fagáceas presentaron buena plasticidad para aclimatarse a los sitios abiertos.

Fagus grandifolia a pesar de ser una de las especies más tolerantes a la sombra y tardías de la

sucesión, tiene respuesta fotoprotectora al reducir su contenido de clorofila de sus hojas

expuestas a luz directa (García-Plazaola y Becerril 2000). Muchas especies tolerantes han

presentado una mayor aclimatación al incremento en iluminación que a la disminución de luz

(Bloor y Grubb 2004). En los acahuales la sombra del dosel y humedad provocaron hasta un 34%

de mortalidad por putrefacción (damping off) en Q. xalapensis vs. un 7% en los potreros. Las tres

especies fagáceas estudiadas crecieron un 20% más en altura y un 100% más en diámetro basal

en potreros abiertos recién abandonados que en acahuales de 9 a 17 años de abandono dominados

por árboles y arbustos pioneros. Este hecho apoya la recomendación hecha por Martínez-Garza y

168

Howe (2003) de que se puede acelerar la restauración del bosque tropical en campos

agropecuarios recién abandonados reintroduciendo directamente las especies típicas de la etapa

madura del bosque, evitando así la espera de 30 a 70 años de dominancia de especies pioneras en

el lugar. Sin embargo, se debe tener en cuenta que las condiciones ambientales húmedas y

templadas (mésicas) de la región de estudio permitieron a las especies tardías tolerar las

condiciones abiertas de los estadios sucesionales tempranos y que en condiciones más extremas o

severas (menos húmedas, más frías o más calientes) se puede reducir la tolerancia en estas

especies, como ha sido observado para Fagus sylvatica en los extremos geográficos de su

distribución que presentan condiciones más secas (Madsen 1994, Aranda et al. 2002).

En los bosques tropicales, incluyendo a los bosques mesófilos de montaña, hay una

diversidad enorme de especies leñosas, y es costoso y tardado probar experimentalmente la

plasticidad de cada una para tolerar las condiciones de los campos recién abandonados. Martínez-

Garza (2003) recomienda estimar dicha plasticidad por medio de mediciones sencillas de masa

foliar por unidad de área y de máximas alturas, ya que existe una correlación positiva entre la

variación intraespecífica en masa foliar específica, la altura máxima y las tasas de supervivencia

y crecimiento de plántulas de especies tardías en ambientes tempranos de la sucesión. Sin

embargo, la plasticidad no es el único factor que interviene en la supervivencia de las plántulas en

potreros abandonados. En la presente investigación se detectaron dos factores externos a la

fisiología de las plantas muy importantes: el primero fue la herbivoría por roedores, y el segundo,

la competencia con pastos exóticos densos y altos. Es por esto que aunque las técnicas de

predicción que propone Martínez-Garza (2003) son herramientas muy útiles para seleccionar las

especies que pueden tolerar los ambientes tempranos de la sucesión, la experimentación que tome

en cuenta otros factores como condiciones ambientales, herbivoría y competencia, sigue siendo

otra herramienta necesaria para estimar el éxito de los programas de restauración activa. Es digno

de notarse que aunque los potreros presentan mejores condiciones para el crecimiento de la

especies fagáceas, también predisponen a una importante mortalidad por roedores,

principalmente por tuzas (hasta un 25% a los 3.5 años de la plantación), y por competencia con

pastos exóticos altos (hasta un 30%), por la cual no se deja de pagar una parte del “impuesto de

tiempo en la sucesión” sensu Martínez-Garza y Howe (2003). Por otra parte es interesante el

hecho de que en los acahuales la mortalidad por tuzas se redujo a cero, lo que indica una

importante contribución de la vegetación arbustiva y arbórea pionera en la reducción de este tipo

169

de herbivoría, que fue una de las causas de mortalidad más importantes en la presente

investigación. Si bien es cierto que esta vegetación arbustiva-arbórea secundaria también redujo

la competencia que generaban las herbáceas, también es cierto que esta misma vegetación fue un

factor importante de competencia para las tres fagáceas reduciendo sus tasas de crecimiento

notablemente, y aumentando la mortalidad de la especie menos tolerante a la sombra (Q.

xalapensis).

Los resultados del experimento del capítulo 4 también apoyan la conclusión hecha del

capítulo 3 sobre la pertinencia de permitir la restauración pasiva en distancias cercanas al borde

de bosque y no invertir en restauración activa en estas franjas para no elevar los costos de la

restauración innecesariamente. El experimento confirmó que en la distancia cercana al borde,

principlamente en los acahuales, la menor cantidad de luz en el sotobosque debida a la mayor

cobertura del dosel, se relaciona con una menor supervivencia en la especie menos tolerante a la

sombra (Q. xalapensis) y con un menor crecimiento en las tres especies fagáceas, aún en la más

tolerante (F. grandifolia).

Un corolario de la presente investigación es resaltar la necesidad de llevar a cabo estudios

a largo plazo y no sólo durante uno o dos años. Después de 3.5 años de crecimiento la mayor tasa

de crecimiento en altura se registró en los potreros en donde las plantas estuvieron expuestas al

100% de luz, lo cual contrasta con los resultados de otros estudios en bosques montanos donde se

ha evaluado el crecimiento por un periodo de tiempo más corto. Ammer (2003) y Ramírez-

Marcial et al. (2005) observaron menor crecimiento en altura en plántulas expuestas al 100% de

luz medidas en periodos de un año o menos. López-Barrera et al. (2006) no encontraron

diferencias entre luz y sombra a los 11 meses de crecimiento. También se ha observado que

plántulas de Fagus inmediatamente después de una apertura de un claro no presentan incrementos

en crecimiento en altura, pero este crecimiento se incrementa regularmente en los siguientes tres

años debido a un proceso de aclimatación a nuevas condiciones ambientales (Collet et al. 2001).

Se concluye que paradójicamente la mejor condición para el crecimiento de especies

tardías puede estar en la etapa temprana de la sucesión, por lo que si se quiere acelerar la

recuperación del bosque mesófilo en potreros, se recomienda plantar especies tardías en potreros

recién abandonados aún cuando haya un costo de cierta mortalidad por herbivoría. Se recomienda

para futuros estudios probar el establecimiento de especies tardías en etapas sucesionales más

tempranas que la de los acahuales arbóreo-arbustivos utilizados en el presente trabajo, es decir en

170

campos abandonados de coberturas bajas de herbáceas o arbustos (con un rango de alturas entre

medio metro y dos metros), o con diferentes porcentajes de cobertura arbustiva. El éxito de las

plantaciones de árboles dependerá de los objetivos de la restauración. Si el objetivo principal es

la recuperación de la biodiversidad en general, un 40% de mortalidad por herbívoros no

representa un costo excesivo, ya que la herbivoría puede aumentar la biodiversidad al reducir la

densidad de especies dominantes. Pero si el objetivo es recuperar una parte específica de la

biodiversidad, por ejemplo, una especie en peligro de extinción, entonces un 40% de mortalidad

puede resultar de mayor peso, debido a los altos costos de producción, transporte, transplante y

mantenimiento, que se requieren para mantener una población viable. Igualmente una alta

mortalidad resulta importante en los casos en los que se quiere combinar la restauración con

aprovechamiento de recursos forestales maderables, por las mismas implicaciones económicas

que resultan de las pérdidas, cuando se quiere alcanzar una determinada cantidad de productos.

Es por ello que en la planeación de la cantidad de árboles a plantar se requiere tomar en cuenta la

tasa de supervivencia observada en previos experimentos. Por otra parte, debido al universal

requerimiento de luz de las plantas leñosas para su crecimiento, no se recomienda plantar

especies de dosel tardías en acahuales viejos ni bosques maduros con dosel cerrado (con una

cobertura mayor al 50%) a menos que se hagan podas de aclareamiento del dosel o se planten en

claros grandes. Si se plantan especies tardías en acahuales jóvenes dominados por arbustos y

árboles pioneros, igualmente se recomienda realizar podas para abrir el dosel a menos de un 50%

de cobetura. No se recomienda plantar especies tardías en potrero o acahual a menos de 10-15m

de distancia del bosque maduro con dosel cerrado.

De acuerdo a los resultados del capitulo 5 se sugiere que el estrato herbáceo ejerce una

competencia significativa y ofrece un ambiente adecuado para aumentar la herbivoría por

roedores sobre las plántulas introducidas en potreros abandonados. En la presente investigación,

el pasto en general contribuyó a aumentar la mortalidad de especies tardías y reducir el

crecimiento de pioneras. Sin embargo, el efecto en la mortalidad puede depender del tipo de

pasto. El pasto exótico estrella africana por su estatura alta, follaje denso y crecimiento agresivo e

invasor, puede afectar la supervivencia y el crecimiento de tardías y pioneras en mayor magnitud

que las gramas bajas. En este trabajo no se pudo confirmar estadísticamente el efecto del tipo de

pasto en el establecimiento de plántulas, debido a que faltó repetición de sitio con pasto estrella

africana. Sin embargo, su efecto fue digno de notarse en la mortalidad de plántulas por

171

putrefacción. La mayor cobertura de este pasto en uno de los sitios no estaba prevista, ya que al

inicio del experimento la composición de los tres sitios era similar, pero en el transcurso del

experimento el pasto estrella africana invadió el sitio. Por lo que se recomienda para futuros

estudios tener mayor similaridad en las condiciones topográficas y de suelo entre sitios, que la del

presente trabajo.

Por otra parte, se observó que el uso de especies de árboles pioneros puede reducir costos,

pérdidas y acelerar la restauración notablemente al sufrir menor impacto de herbivoría por

roedores y vencer más rápidamente la competencia de los pastos. El establecimiento de especies

tardías resulta más costoso debido al mayor tiempo que se requiere para reducir la competencia

herbácea y herbivoría a través de chapeos y cajeteos. Es por ello que acelerar la recuperación del

bosque mesófilo en potreros recién abandonados tiene un costo importante a considerar, sobre

todo cuando hay pastos africanos, herbívoros abundantes y especies de lento crecimiento que

necesitan ser reintroducidas. Con base en estos resultados, en potreros recién abandonados con

gramas bajas, se recomienda, antes de transplantar plántulas pioneras o tardías, realizar remoción

de estrato herbáceo (aéreo y radicular) con azadón en forma de cajetes de al menos un metro de

diámetro, cada 3 meses durante dos años posteriores al transplante. En potreros recién

abandonados con pastos altos africanos se recomienda no plantar plántulas sino brinzales (plantas

en estadío posterior al de plántulas) de especies pioneras y tardías con estatura suficiente para

sobrepasar la mayor densidad del follaje, y realizar cajetes de un metro de diámetro cada 3 meses

durante dos años.

En potreros recién abandonados es posible y aconsejable reintroducir tanto especies

pioneras como especies tardías. La introducción simultánea de ambos grupos sucesionales en

potreros recién abandonados no se evaluó en la presente investigación, pero de acuerdo al

resultado de que las especies tardías también pueden ser beneficiadas en su crecimiento por el

ambiente abierto del potrero, un ensamble equilibrado de especies pioneras y tardías desde el

inicio de la sucesión puede ser una de las mejores opciones para acelerar la restauración del

bosque mesófilo de montaña.

En términos generales, se concluye que es posible acelerar la recuperación del bosque

mesófilo de montaña en potreros abandonados, pero hay compromisos entre el tiempo, tipo de

especies recuperadas e inversión económica en labores de mantenimiento. El compromiso

principal es entre tiempo y costo: o se avanza más lento a menor costo (restauración pasiva) o se

172

avanza más rápido a mayor costo (restauración activa). La mejor alternativa es una combinación

de ambos procesos: permitir la restauración pasiva en franjas de los potreros cercanas a los

bordes de fragmentos remanentes de bosque y aplicar la restauración activa en áreas alejadas de

tales fragmentos y en zonas donde la competencia herbácea o el deterioro del suelo puedan

arrestar la sucesión. El alto valor que tiene el bosque mesófilo de montaña como proveedor de

una alta biodiversidad y una amplia gama de servicios ambientales, hace que el costo de acelerar

el proceso de su restauración sea de mucho menor importancia que el costo de no hacerlo.

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