Comparación de dos enfoques metodológicos para el análisis ...
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INSTITUTO POLITEacuteCNICO NACIONAL
CENTRO INTERDISCIPLINARIO DE CIENCIAS MARINAS
Comparacioacuten de dos enfoques metodoloacutegicos para el anaacutelisis de la estructura troacutefica de la
ictiofauna de fondos blandos de las costas de Nayarit Meacutexico
TESIS
QUE PARA OBTENER EL GRADO DE
DOCTOR EN CIENCIAS MARINAS
PRESENTA
ARTURO TRIPP VALDEZ
La Paz BCS Junio de 2010
SIP-14
INSTITUTO POLITEacuteCNICO NACIONAL SECRETARIA DE INVESTIGACiOacuteN Y POSGRADO
ACTA DE REVISIOacuteN DE TESIS
En la Ciudad de La Paz SCS siendo las 1200 horas del diacutea 02 del mes de
Junio del 2010 se reunieron los miembros de la Comisioacuten Revisora de Tesis designada
por el Colegio de Profesores de Estudios de Posgrado e Investigacioacuten de CICIMAR
para examinar la tesis titulada
COMPARACiOacuteN DE DOS ENFOQUES METODOLOacuteGICOS PARA EL ANAacuteLISIS
DE LA ESTRUCTURA TROacuteFCA DE LA ICTIOFAUNA DE FONDOS BLANDOS
DE LAS COSTAS DE NAYARIT MEacuteXICO
Presentada por el alumno TRIPP VALDEZ ARTURO Apellido paterno mate rno nombre(FL shys) --------iexcl--------------shy
Con registro I B I O I 6 I 1 I 1 I 5 I 2
Aspirante de DOCTORADO EN CIENCIAS MARINAS
Despueacutes de intercambiar opiniones los miembros de la Comisioacuten manifestaron APROBAR LA DEFENSA DE LA TESIS en virtud de que satisface los requisitos sentildealados por las disposiciones reglamentarias vigentes
RAFAE L CE
IPN CICIMAR
DIRECCION
NSTTUTO POLTECNCO NACONAL SECRETARiA DE INVES TIGA CION Y POSGRADO
CARTA CESION DE DERECHOS
En la Ciudad de~tletlzIJ~lt~sect_ __ el dia 02 del mes Junio del ana 2010 c c c
el (Ia) que suscribe MC ARTURO TRIPP VALDEZ alumno(a) del H
Programa de DOCTORADO EN CIENCIAS MARINAS __bullbull HH __ bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull___bull__ H H _ _
con numero de registro~9~1~~~ adscrito alc~t-JT~ltIt-J~~EgtIf3cI~~Jt-J~O [)~cI~t-JcIf3rII~~t-JAs
manifiesta que es autor (a) intelectual del presente trabajo de tesis bajo la direcci6n de
DR FRANCISCO ARREGuiN SANCHEZ H_bullbullbullbullbullbullbullbullbullbull _ bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull _ H bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull H _ H _
y cede los derechos del trabajo titulado
COMPARACI6N DE DOS ENFOQUES METODOL6GICOS PARA EL ANALISIS DE LA ESTRUCTURA TR6FICA bullbullH__bullbullbullbullbullbullbull__bullbullbullbullbull bullbull ww bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull _ _ bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull bullbullbull w w w bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull _ bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull w
DE LA ICTIOFAUNA DE FONDOS BLANDOS DE LAS COSTAS DE MEXICO
allnstituto Politecnico Nacional para su difusi6n con fines academicos y de investigaci6n
Los usuarios de la informaci6n no deben reproducir el contenido textual graficas 0 datos del trabajo
sin el permiso expreso del autor yo director del trabajo Este puede ser obtenido escribiendo a la
sig u i e nte d i recci 6 n t~iR2YR~9qigyen~~t~~ ~f~Er~glJiipDl~m
Si el permiso se otorga el usuario debera dar el agradecimiento correspondiente y citar la fuente del mismo
MC ARTURO TRIPP VALDEZ nombre y firma
1
A mis padres por siempre darme su apoyo total en todos mis proyectos
A Melisa por estar siempre a mi lado ayudaacutendome a alcanzar todas nuestras metas
2
Agradecimientos Agradezco al programa Institucional de formacioacuten de investigadores (PIFI) del Instituto
Politeacutecnico Nacional y al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologiacutea (CONACyT) por el apoyo
econoacutemico brindado a traveacutes de las becas otorgadas lo cual permitioacute llevar a cabo este
trabajo
A los proyectos de investigacioacuten que contribuyeron con este ejercicio ldquoImpacto de la pesca de
arrastre de camaroacuten sobre los ecosistemas del Golfo de California Manejo de pesqueriacuteas
salud del ecosistema y conservacioacuten de la biodiversidadrdquo con clave CONACyT-SEMARNAT
2002-C01-123 ldquoComunidades de peces asociadas a los arrastres camaroneros como
indicadores de degradacioacuten del ecosistemardquo con clave CONACyT-SAGARPA 2003-02-157
ldquoImpacto de la pesca de arrastre de camaroacuten sobre el ecosistema bentoacutenico frente a las
costas de Nayarit Meacutexicordquo con clave CONACyT-SAGARPA S0007-2005-1-12004 ldquoPatrones
espacio-temporales y diversidad funcional en las comunidades demersales de Nayaritrdquo SEP-
CONACyT 49945 ldquoModelacioacuten de la estructura troacutefica de los peces asociados a fondos
blandosrdquo clave SIP 20090922 y los proyectos SIP-IPN 20070370 SIP 20080484
A mi director de tesis el Dr Francisco Arreguiacuten Saacutenchez por todo el apoyo brindado a lo largo
del ejercicio de tesis asiacute como al resto del comiteacute revisor por todos sus comentarios
sugerencias y correcciones las cuales ayudaron a que este trabajo mejorara y pudiera
finalizarse
Al Dr Juan Freire a la MC Sirka Carabel y MC Inmaculada Aacutelvarez de la Universidad de La
Coruntildea por su asesoriacutea en el anaacutelisis de las muestras de Isoacutetopos Estables y la realizacioacuten de
los modelos de mezcla asiacute tambieacuten a las MC Dana Arizmendi Rodriacuteguez y MC Jimena
Bohoacuterquez Herrera por su apoyo en el anaacutelisis de los contenidos estomacales asiacute como a los
MC Joseacute Trinidad Nieto MC Deivis Palacios y el Ing Armando Hernaacutendez por su ayuda en
la identificacioacuten de especies asiacute como en el manejo de las bases de datos
A mi Familia (Tripp y Cruz) que siempre me han dado su apoyo en todo lo que me he
propuesto y que han hecho de esta etapa de mi vida una de las mejores
A mis compantildeeros y amigos Xchel Ofelia Marcela Rubeacuten (Burro) Dana Yassir Vanessa
Berenice Mary Uri Manuel Gladis Oscar Deivis y Trini que siempre me echaron una mano
Muchas gracias por su apoyo
3
Iacutendice Agradecimientos 2
Iacutendice 3
Iacutendice de Tablas 5
Iacutendice de Figuras 6
Glosario 7
Resumen 8
Abstract 9
Introduccioacuten 10
Antecedentes 14
Justificacioacuten 17
Hipoacutetesis 18
Objetivo 18
Objetivos particulares 18
Materiales y meacutetodos 19
Aacuterea de estudio 19
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 20
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 23
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica 27
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas 30
Resultados 31
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 31
Malacoacutefagos 37
Poliquetoacutefagos 38
Detritiacutevoras 39
Carcinoacutefagos 39
Carcino-ictioacutefagos 40
Ictioacutefagas 41
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 42
Ictioacutefagos 46
4
Carcino-ictioacutefagos 46
Equinodermoacutefagos 47
Malacoacutefagos 48
Carcinoacutefagos 49
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica 50
Nivel troacutefico 50
Red troacutefica 52
Iacutendices de especies clave 52
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas 58
Discusioacuten 63
Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos 63
Detritoacutefagos 63
Malacoacutefagos 64
Carcinoacutefagos 65
Ictio-carcinoacutefagos 67
Ictioacutefagos 68
Estructura troacutefica 70
Niveles troacuteficos 70
Redes troacuteficas 73
Iacutendices de especies clave 73
Conclusiones 77
Bibliografiacutea 79
Anexos 94
5
Iacutendice de Tablas Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans 33
Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei 33
Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii 34
Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de
consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio 34
Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos
estomacales 35
Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis
a partir de isoacutetopos estables 44
Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las
proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio 45
Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y
anaacutelisis de isoacutetopos 51
Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes
troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos
(ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten
56
Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde
se muestran las especies que representan el 80 del efecto 57
Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes
troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores
representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros en rojo
representan correlacioacuten significativa (plt005) 59
Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos
por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con
la especies con las mayores diferencias 59
6
Iacutendice de Figuras Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa
Meacutexico 20
Figura 2 Ejemplo para determinar una dieta bien representada (a) se consideraba asiacute cuando el
coeficiente de variacioacuten era le 005 representado por una liacutenea roja mientras que cuando los
valores no alcanzaban este valor (b) se consideraba que la dieta no estaba bien representada 32
Figura 3 Anaacutelisis de cluacutester mostrando la agrupacioacuten de los depredadores seleccionados en seis
gremios troacuteficos 37
Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas 38
Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas 38
Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras 39
Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas 40
Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas 41
Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas 42
Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 46
Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis
isoacutetopos estables y modelos de mezcla 47
Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis
isoacutetopos estables y modelos de mezcla 48
Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 48
Figura 14 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 49
Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados
por lo diferentes meacutetodos 51
Figura 16 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de
contenidos estomacales53
Figura 17 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de
isoacutetopos estables y modelos de mezcla54
Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas61
Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas62
7
Glosario Analizador elemental Instrumento automatizado que convierte la muestra en un gas para ser inyectados en el espectroacutemetro de masas Contiene un incinerador para la combustioacuten quiacutemica de la muestra una trampa quiacutemica para purificar los gases y el cromatoacutegrafo de gases para separar las especies de gases puros para los anaacutelisis
Espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas Instrumento analiacutetico de gran precisioacuten que se utiliza para medir la razoacuten absoluta entre dos isoacutetopos (R) y obtener posteriormente la razoacuten isotoacutepica de una muestra relativa a un estaacutendar (δ) La muestra se introduce como un gas el cual es bombardeado con electrones para crear iones Estos iones son acelerados a traveacutes de un tubo de vaciacuteo y expuestos a un campo magneacutetico que causa que los iones de diferente masa sean desviados a trayectorias ligeramente diferentes Los detectores (vasos de Faraday) estaacuten colocados en cada trayectoria para capturar los iones de masa especiacutefica El valor resultante es comparado con los valores (R) obtenidos en el gas estaacutendar y posteriormente utilizado para calcular δ Isoacutetopo estable Un isoacutetopo no radiactivo en el cual los neutrones no se degradan espontaacuteneamente para formar un electroacuten y un protoacuten Los isoacutetopos estables no tienen riesgo fisioloacutegico Isoacutetopo Aacutetomos de un mismo elemento en cuyo nuacutecleo contiene el mismo nuacutemero de protones pero diferente numero de neutrones Nicho Posicioacuten estructural de un organismo dentro de un ecosistema incluyendo su posicioacuten troacutefica haacutebitat y su relacioacuten con el medio ambiente fiacutesico y bioacutetico circundante Nivel troacutefico Literalmente una posicioacuten troacutefica jeraacuterquica en una red de alimentos (desde productores a consumidores)Los organismos son asignados al nivel troacutefico maacutes alto en el cual estaacuten funcionando como consumidores
Red troacutefica Se refiere a la dependencia alimenticia de unos organismos hacia otros en una serie que comienza con los productores primarios yo detritus y termina con los carniacutevoros de mayor tamantildeo
Troacutefico Implica los haacutebitos de alimentacioacuten o relaciones alimenticias de diferentes organismos en una cadena o red de alimentos δ13C Relacioacuten isotoacutepica de 13C12C expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Pee Dee Belemnite) δ15N Relacioacuten isotoacutepica de 15N14N expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Nitroacutegeno atmosfeacuterico)
8
Resumen Recientemente hay un considerable intereacutes en el estudio de la estructura de las redes troacuteficas utilizando esta informacioacuten en la elaboracioacuten de modelos que puedan ser usados para el manejo de recursos a nivel de un ecosistema Estos modelos requieren del conocimiento de las redes troacuteficas para lo cual es necesario conocer los haacutebitos alimenticios de las especies que lo conforman comuacutenmente se han utilizado los anaacutelisis de contenidos estomacales para ello sin embargo recientemente se han venido utilizando los isoacutetopos estables de δ15N y δ13C en los tejidos de los organismos para el estudio de las redes troacuteficas proporcionando informacioacuten acerca de la posicioacuten troacutefica y posible dieta de un organismo Actualmente modelos de mezcla aplicados a estos valores de isoacutetopos permiten conocer la proporcioacuten que cada presa aporta al depredador En este trabajo se pretende realizar una comparacioacuten de la estructura troacutefica de peces demersales de las costas de Nayarit utilizando las teacutecnicas de anaacutelisis de contenidos estomacales asiacute como por isoacutetopos estables y modelos de mezcla ya que esta uacuteltima teacutecnica posee ciertas ventajas que la hacen atractiva para la posible construccioacuten de modelos troacuteficos capaces de representar un ecosistema Se analizaron 2139 estoacutemagos de 50taxa de peces diferentes sin embargo solamente se pudo obtener la dieta bien representada de 19 especies estas se agruparon en seis grupos o gremios troacuteficos seguacuten el grupo predominante en su dieta mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Una vez obtenidas las presas principales de cada especie se realizaron anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla con los cuales se obtuvieron las proporciones de dieta de cada depredador obtenieacutendose tambieacuten gremios los cuales difieren en algunas especies al meacutetodo anterior se calculoacute el nivel troacutefico por ambos meacutetodos y los resultados dieron similares con excepcioacuten de tres especies consideraacutendose el valor de isoacutetopos estables como el maacutes fiable Se evaluoacute mediante una serie de indicadores la similitud entre las redes construidas a partir de los datos de ambos meacutetodos encontraacutendose que ambas resultaban ser diferentes en cuanto a su estructura pero poseen propiedades similares por lo que el uso complementario de ambas teacutecnicas resulta recomendable para el anaacutelisis de la estructura de la red troacutefica de alguacuten sistema de intereacutes
9
Abstract Recently there is considerable interest in studying the structure of food webs using this information in developing models that can be used for resource management at the level of an ecosystem These models require knowledge of food webs for which it is necessary the knowledge of the feeding habits of the species that comprise it for this purpose stomach contents analysis has been commonly used however recently the use of stable isotopes ofδ15N y δ13C in the tissues of organisms have been used to obtain information about the diet and trophic level Actually the use of mixing models applied to these isotope values provide insight into the proportion that each prey contributes to the predator This paper tries to make a comparison of the trophic structure of demersal fish off the coast of Nayarit using the techniques of analysis of stomach contents and stable isotope mixing models this due that the latter technique has certain advantages that make it attractive for the possible construction of trophic models capable of representing an ecosystem We analyzed 2139 stomachs of 50 taxa of different fish however we only get the diet of 19 species well represented these were grouped into six trophic groups or guilds as the dominant group in their diet through analysis of stomach contents Having obtained the main prey of each species we made the stable isotope analysis and mixing models with which we obtained the proportions of diet of each predator the guilds obtained by this analysis differ in some species to the previous method trophic level was calculated by both methods and the results were similar with the exception of three species considering the value of stable isotopes as the most reliable The similarity between the networks constructed from the data of both methods was evaluated through a series of indexes we found that these to be different in their structure but have similar properties so the complementary use of both techniques is recommended for the analysis of food web structure of a system of interest
10
Introduccioacuten
Los sistemas naturales pueden ser estudiados de diferentes maneras y los
meacutetodos que son utilizados con este propoacutesito tienden a enfatizar diferentes tipos
de patrones La estructura general de las comunidades y el comportamiento de
los individuos han sido unos de los puntos maacutes importantes en el estudio de los
ecosistemas Uno de los enfoques utilizados para llegar a una aproximacioacuten del
primer punto es el estudio de las redes troacuteficas eacutestas son descriptoras de las
interacciones troacuteficas de la comunidad que pueden ser usadas para ilustrar
aspectos funcionales a traveacutes de los flujos de materia y energiacutea en un ecosistema
Este tipo de conocimiento ha permitido la comprensioacuten de la estructura y
funcionamiento de las comunidades de los individuos presentes en estos sistemas
y obtener de esta informacioacuten atributos tanto especiacuteficos como holiacutesticos Esta
aproximacioacuten sobre el estudio de los ecosistemas no es nueva ya que la
extraccioacuten e interpretacioacuten de enfoques aplicados a estas redes ha sido una de las
aacutereas de estudio ecoloacutegico maacutes activas en los uacuteltimos 30 antildeos (Rickleffs y Miller
2000)
El descubrimiento de nuevas metodologiacuteas que aporten maacutes informacioacuten acerca
de los patrones alimenticios de las especies asiacute como el desarrollo de nuevas
herramientas de modelacioacuten de redes troacuteficas han llegado a ser uno de los
enfoques maacutes importantes en el estudio de los ecosistemas y en la actualidad
constituye la informacioacuten baacutesica a partir de las cuales se desarrollan estrategias de
manejo para el aprovechamiento y conservacioacuten de los recursos de estos
ecosistemas (FAO 2008)
El estudio de las redes troacuteficas es un enfoque importante para entender los
patrones y dinaacutemicas de las comunidades y es actualmente un campo muy activo
en los estudios de ecologiacutea Una red troacutefica representa varias maneras en la cual
la energiacutea pasa a traveacutes de las poblaciones en las comunidades esto muestra
quieacuten se alimenta de quien en queacute cantidades la eficiencia del uso de la energiacutea
el metabolismo etc (Bendoricchio y Palmeri 2005) Las redes troacuteficas estaacuten
compuestas de cadenas troacuteficas que representan el paso de la energiacutea de un
11
productor primario a traveacutes de una serie de consumidores hasta los niveles troacuteficos
superiores (Ricklefs y Miller 2000)
La informacioacuten sobre la dieta de los individuos de un sistema resulta uacutetil
para definir las relaciones depredador-presa las cuales son la base para la
elaboracioacuten de los diagramas de redes troacuteficas asiacute tambieacuten la compilacioacuten de
diferentes componentes alimenticios consumidos por una especie pueden
eventualmente proporcionar una estimacioacuten del nivel troacutefico (Lopeacutez-Peralta amp
Arcila 2002)
Los datos para la construccioacuten de las redes troacuteficas pueden provenir de
inferencias obtenidas a partir de la estructuras anatoacutemicas observacioacuten directa de
las presas que son consumidas mediante el uso del anaacutelisis de contenidos
estomacales y maacutes recientemente mediante el uso de una teacutecnica basada en los
isoacutetopos estables de los tejidos de los organismos (Chipps y Garvey 2006)
El anaacutelisis maacutes utilizado para determinar las relaciones depredador-presa
han sido los de contenidos estomacales (Hyslop 1980) ya que actualmente
poseen la mayor resolucioacuten taxonoacutemica en la identificacioacuten de las presas ademaacutes
de ser posible determinar su biomasa La informacioacuten que aportan los anaacutelisis de
contenidos estomacales es solo referente a presas consumidas recientemente
(usualmente en menos de 24 h) por lo que para obtener informacioacuten sobre dietas
de periodos mayores es necesario llevar a cabo campantildeas de muestreo donde se
obtengan muestras de varios individuos con el fin de cubrir la dieta
correspondiente a ese periodo (Gearing 1991 Estrada et al 2005)
Un problema que se tiene con esta teacutecnica es que a menudo las presas son
encontradas en estados de digestioacuten tan avanzados que resulta complicado
identificarla y en algunos casos solo quedan restos de estas presas no obstante
en muchos casos existen estructuras que pueden resultar uacutetiles para la
identificacioacuten de presas que no se encuentran completas tales como vertebras
escamas dientes globos oculares cleitros y otolitos en el caso de peces restos
quitinosos en el caso de artroacutepodos o picos y globos oculares en el caso de
12
cefaloacutepodos Todas estas estructuras poseen caracteriacutesticas muy especiacuteficas que
pueden llegar a servir para identificar las presas a nivel familia geacutenero o incluso
especie (Margalef 1974)
Otro inconveniente que se tiene con esta metodologiacutea es que la duracioacuten de
algunas estructuras de las presas dentro de los contenidos gaacutestricos puede variar
dependiendo de su grado de digestibilidad lo que puede llegar a causar una
subestimacioacuten en la abundancia de presas que se digieren raacutepidamente (por
ejemplo invertebrados como poliquetos medusas) o bien una sobrestimacioacuten de
presas que tengan estructuras poco digeribles y que se acumulen en el tracto
digestivo (pe cefaloacutepodos o algunas especies de crustaacuteceos) (Clarke et al 1976
Santos et al 1999)Tambieacuten muchos fragmentos de presas pueden llegar a ser
muy difiacuteciles de identificar por lo que este meacutetodo favorece la identificacioacuten de
presas de tamantildeo grande y que tienen estructuras duras Asiacute tambieacuten algunas
especies pueden llegar a regurgitar sus estoacutemagos (Pierce et al 1993 Tollit et al
1997 Melville y Conolly 2003 Chipps y Garvey 2006)
Por otro lado no todos los materiales que son consumidos son asimilados
por el organismo por lo que resulta difiacutecil determinar cuaacutel es su importancia real
en la dieta del depredador (Chipps y Garvey 2006) Asimismo se pueden
presentar sesgos debido a que pueden encontrarse restos de individuos que no
fueron ingeridas directamente por el depredador sino por la presa de eacuteste (Smith amp
Whitehead 2001 Romaacuten-Reyes 2005) Ademaacutes existe cierta dificultad al realizar
comparaciones entre la dieta de varios depredadores (lo cual se requiere para la
construccioacuten de redes troacuteficas) esto ocurre cuando se presentan diferencias en
sus tasas de digestioacuten y de evacuacioacuten asiacute como en sus ritmos de alimentacioacuten
los cuales si no se consideran apropiadamente en los estudios de alimentacioacuten
tienen importantes implicaciones en la interpretacioacuten de los datos de la dieta
(Chipps amp Garvey 2006)
En antildeos recientes se ha empezado a utilizar una nueva teacutecnica para el
estudio de las redes troacuteficas la cual emplea la acumulacioacuten de isoacutetopos estables
en el tejido de los organismos (Clarke et al 2005) Esta teacutecnica puede proveer
13
informacioacuten acerca del comportamiento alimenticio a largo plazo de una especie
basado en la asimilacioacuten del alimento consumido de tal manera que aporta una
retrospectiva histoacuterica de este comportamiento cuyo periodo variacutea dependiendo
del tipo de tejido que se analice mientras que los contenidos estomacales
solamente presentan una fotografiacutea de la alimentacioacuten reciente de una especie
(Fry y Sherr 1984 Peterson y Fry 1987)
Este meacutetodo toma ventaja de las diferencias en las abundancias relativas
de los distintos isoacutetopos de un elemento quiacutemico ya que la materia orgaacutenica lleva
siempre una firma isotoacutepica que trae una diferencia en la tasa de isoacutetopos ligeros y
pesados durante las reacciones que crearon esta materia Los isoacutetopos estables
maacutes utilizados son los de nitroacutegeno y carbono (Peterson y Fry 1987) Los
isoacutetopos de nitroacutegeno debido a que presentan un mayor enriquecimiento isotoacutepico
generalmente son usados para indicar el nivel troacutefico de las especies mientras
que la razoacuten de isoacutetopos estables de carbono por su nulo o miacutenimo
fraccionamiento refleja la fuente de nutricioacuten autotroacutefica en la base de la red de
alimentos (DeNiro y Epstein 1981)
Esta teacutecnica cuando es combinada con meacutetodos tradicionales para la
determinacioacuten de dietas (pe los anaacutelisis de contenidos estomacales) se convierte
en una herramienta muy uacutetil para determinar interacciones troacuteficas ya que los
isoacutetopos estables representan estas interacciones a una escala de tiempo mucho
maacutes larga dependiendo del tipo de tejido que se utilice para el anaacutelisis De esta
manera indica las presas que son asimiladas por el organismo y no solamente
ingeridas y a diferencia de otros meacutetodos todas las muestras obtenidas arrojan
informacioacuten (Hobson et al 1996 Burton y Koch 1999 Kurle y Worthy 2001)
Recientemente el uso de las razones de isoacutetopos estables aunados a la
utilizacioacuten de modelos de mezcla basados en ecuaciones de balance de masas
estaacuten cobrando importancia ya que ayudan a identificar cuaacuteles son las presas
maacutes importantes de los depredadores y dan un valor de la proporcioacuten de las
presas en la dieta del depredador De esta forma la razoacuten isotoacutepica es
transformada en valores de dieta los cuales pueden ser utilizados para determinar
14
varios aspectos acerca del nicho que las especies ocupan en el ecosistema
(Newsome et al 2007)
En este contexto el anaacutelisis de isoacutetopos estables ha sido utilizado como una
herramienta para obtener atributos de las redes troacuteficas tales como el
omnivorismo nivel troacutefico longitud de las cadenas troacuteficas y viacuteas principales de
flujos energeacuteticos (Cabana y Rasmussen 1996 Vander Zanden et al 1999
Layman et al 2007)
En este trabajo se pretende analizar una red troacutefica bajo dos enfoques
metodoloacutegicos la teacutecnica de contenidos estomacales y la teacutecnica de isoacutetopos
estables aunada a los modelos de mezcla para contrastar los resultados
obtenidos de cada enfoque y comparar algunos de los atributos estructurales y
funcionales de la red troacutefica con esto se contribuiraacute a discernir sobre el mejor
enfoque a emplear o bien si las dos fuentes de informacioacuten deberiacutean emplearse
de manera complementaria
Antecedentes El anaacutelisis de dietas de los peces constituyen una herramienta importante
tanto en la comprensioacuten de las interacciones entre especies de una red troacutefica y en
los ecosistemas como en el manejo de pesqueriacuteas asiacute mismo resulta uacutetil cuando
se plantea el cultivo de alguna especie ya que ayuda a entender cuaacuteles son los
requerimientos de dieta de las especies Debido a ello existe una gran variedad
de trabajos acerca de los haacutebitos alimenticios de muchas especies de peces la
mayoriacutea utilizando los anaacutelisis de contenidos estomacales para la determinacioacuten
de los componentes de la dieta asiacute como las propiedades de eacutesta
Los trabajos con contenidos estomacales han pasado de ser simples
descripciones de la dieta para determinar las presas maacutes importantes (Pinkas et
al 1971) a ser la base con la que es posible determinar los flujos de energiacutea en
un ecosistema de tal manera que lla mayor parte de lo que se conoce sobre los
flujos de energiacutea en las redes troacuteficas estaacute basado en inferencias hechas sobre la
15
informacioacuten contenida por los anaacutelisis de contenidos estomacales (Christensen amp
Pauly 1992)
A partir de mediados de los antildeos 90s se ha incrementado el nuacutemero de
trabajos que utilizan el anaacutelisis de isoacutetopos estables para el estudio de relaciones
troacuteficas en el ambiente marino no obstante que los primeros trabajos se realizaron
en 1955 (Malseed 2004) Existen muchos trabajos que han utilizado los isoacutetopos
estables de C y N para estimar el flujo de energiacutea en las redes troacuteficas marinas
estos trabajos han obtenido como resultado una aproximacioacuten de la procedencia
de las fuentes de Carbono y el nivel troacutefico de los consumidores esto tanto en
ecosistemas marinos estuarinos y dulciacuiacutecolas (Fry 1991 Whitledge y Rabeni
1997)
El anaacutelisis de isoacutetopos estables ha resultado tambieacuten ideal para especies
que se encuentran bajo alguacuten tipo de proteccioacuten o bien que resulta muy difiacutecil
conseguir muestras de contenidos estomacales tal es el caso de varias especies
de mamiacuteferos marinos entre las cuales se encuentran algunas especies de
pinniacutepedos (Kurle y Worthy 2001 Kurle y Worthy 2002) y cetaacuteceos (Gendron et
al 2001 Hooker et al2001 Ruiz-Cooley et al 2004)
Esta teacutecnica tambieacuten ha sido empleada en especies que por sus haacutebitos
alimenticios o su tamantildeo resulta difiacutecil evaluar la dieta por meacutetodos maacutes
tradicionales tal es el caso de varias especies de crustaacuteceos que debido a las
caracteriacutesticas de su sistema digestivo es muy difiacutecil identificar sus presas en el
contenido estomacal (Whitledge y Rabeni 1997 Fantle et al 1999 Abed-Navandi
y Dworschak 2005)
En cuanto a peces existen varios trabajos en los que se utiliza esta teacutecnica
En sistemas lacustres Gu et al (1996) determinaron el papel que distintas
especies ocupaban en la red troacutefica Melville y Connolly (2003) utilizaron los
isoacutetopos para determinar las fuentes autotroacuteficas fundamentales que soportan la
produccioacuten de tres especies de peces de fondos blandos en un estuario Clarke et
al (2005) se valieron de los isoacutetopos para determinar si existiacutea una sobreposicioacuten
16
en la dieta entre algunas especies pisciacutevoras nativas de un lago con respecto a
especies que habiacutean sido introducidas
Post (2002) desarrolloacute una ecuacioacuten por medio de la cual utilizando los
isoacutetopos estables de C y N es posible determinar el nivel troacutefico de los
consumidores Estrada et al (2003) utilizaron esta ecuacioacuten para determinar el
nivel troacutefico de cuatro especies de tiburones y al compararlo con los resultados
obtenidos por contenidos estomacales no encontraron diferencias significativas
entre los ambos meacutetodos De la misma forma Estrada et al (2005) calcularon el
nivel troacutefico del atuacuten aleta azul Thunnus thynnus ademaacutes de estimar sus presas
principales encontrando que esta especie cambia su alimentacioacuten de juveniles a
adultos teniendo los adultos un nivel troacutefico superior al de los juveniles
En trabajos recientes con el uso de isoacutetopos de C y N para determinar
dietas se han propuesto modelos de mezcla con el fin de cuantificar la
importancia que determinadas fuentes alimenticias tienen en la dieta de un
depredador Ben-David et al (1997) y Szepanski et al (1999) utilizaron un modelo
de mezcla para muacuteltiples presas (fuentes) con el fin de estimar la contribucioacuten que
tiene cada tipo de presa en la dieta del depredador utilizando para ello la distancia
euclidiana entre los valores isotoacutepicos de la presa y el depredador Sin embargo
este modelo provee solamente un indicativo del consumo relativo de esa presa y
se encuentra ademaacutes limitado a tres fuentes alimenticias (presas) por lo que se
deben elegir las presas maacutes probables o bien realizar varias pruebas con
diferentes presas
Phillips et al (2001) proponen un modelo lineal de mezcla basado en
ecuaciones de balance de masas el cual arroja mejores resultados que el modelo
anterior ya que este provee una estimacioacuten de la proporcioacuten que presentan las
fuentes alimenticias en la dieta aunque tambieacuten se encuentra limitado a tres
fuentes Esta limitacioacuten en el nuacutemero de presas fue corregida por Phillips y Gregg
(2003) quienes propusieron un meacutetodo basado en un modelo anterior (Phillips et
al 2001) que permite trabajar con maacutes de tres fuentes alimenticias Este meacutetodo
permite conocer la contribucioacuten de cada fuente alimenticia al depredador en
17
teacuterminos porcentuales aunque a la fecha ha sido utilizado por relativamente
pocos autores entre los que se encuentran Melville y Connolly (2003 2005)
Abed-Navandi y Dworschak (2005) Bocherens et al (2005) Benstead et al
(2006) y Huumlckstaumld et al (2007)
Autores como Newsome et al (2007) sugieren que gracias a modelos como
este es posible transformar las proporciones isotoacutepicas en valores de contribucioacuten
de las fuentes alimenticias proveyendo asiacute una forma estandarizada para
caracterizar el nicho ecoloacutegico de las especies pudiendo calcularse algunas
mediciones utilizadas en ecologiacutea tales como la amplitud de nicho y la
especializacioacuten sobre los recursos Una ventaja adicional de este procedimiento es
que se generan histogramas que representan la variabilidad en el consumo de una
presa lo cual tiene un gran potencial en el estudio de dietas ante la posibilidad de
incluir variabilidad e incertidumbre en los estudios sobre dietas alimentacioacuten y
redes troacuteficas
El uso de los isoacutetopos estables para la construccioacuten y anaacutelisis de redes
troacuteficas es una teacutecnica que estaacute empezando a ser utilizada en el anaacutelisis de ciertas
comunidades marinas donde se ha utilizado esta herramienta para encontrar las
fuentes de produccioacuten primaria principales asiacute como el nivel troacutefico (NT) de cada
uno los grupos de especies que las componen (Grall et al 2006 Vander-Zanden
et al 2006 Ciancio et al 2008) no obstante dado su muy reciente propuesta no
se han reportado a la fecha trabajos que utilicen los modelos de mezcla como
herramienta para el anaacutelisis de redes troacuteficas
Justificacioacuten El uso de los isoacutetopos estables de C y N ha demostrado ser de utilidad en el
anaacutelisis de haacutebitos alimenticios sin embargo son pocos los trabajos que han
incorporado modelos de mezcla junto a los anaacutelisis de isoacutetopos los cuales podriacutean
ayudar a comprender mejor la estructura de las redes troacuteficas de los sistemas de
estudio Debido a ello en este estudio se realizoacute una comparacioacuten entre las redes
troacuteficas obtenidas por la metodologiacutea tradicional de anaacutelisis de contenidos
18
estomacales y el anaacutelisis de isoacutetopos aunados a modelos de mezcla tomando
como caso de estudio a los peces asociados a fondos blandos de las costas de
Nayarit y Sinaloa y con base en las diferencias encontradas por ambos meacutetodos
se determinoacute el posible uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables y modelos de
mezcla para representar la dieta en teacuterminos cuantitativos para asiacute realizar la
construccioacuten de redes troacuteficas y si esta es comparable a la que puede obtenerse
por meacutetodos tradicionales esto seriacutea de gran utilidad para usar estas teacutecnicas
para la construccioacuten de estas redes en sistemas donde el acceso a las muestras
es limitado
Hipoacutetesis Tanto la informacioacuten obtenida de los anaacutelisis de contenidos estomacales
como la que se deriva de los anaacutelisis isotoacutepicos pueden conducir a revelar las
mismas propiedades estructurales y funcionales de la misma red troacutefica
Objetivo Comparar la estructura troacutefica de la ictiofauna de fondos blandos de las
costas de Nayarit obtenida por medio de las teacutecnicas de isoacutetopos estables y
modelos de mezcla con la obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales
Objetivos particulares Determinar la dieta de los peces dominantes de la zona mediante los
anaacutelisis de contenidos estomacales
Determinar la dieta de los peces a partir de modelos de mezcla usando las
sentildeales isotoacutepicas
Describir la estructura troacutefica de la zona por medio de indicadores
utilizando los valores obtenidos por los modelos de mezcla asiacute como por
el meacutetodo de contenidos estomacales
Comparar los resultados obtenidos de la descripcioacuten de la estructura troacutefica
por contenidos estomacales con la derivada de modelos de mezcla
basados en anaacutelisis de isoacutetopos estables y someter a prueba de hipoacutetesis
19
Materiales y meacutetodos Con el fin de cumplir el objetivo del trabajo este fue dividido en cuatro
secciones principales cada una de estas con objetivos particulares 1) definicioacuten
de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 2) definicioacuten de dietas
mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 3) Caracterizacioacuten de la estructura
troacutefica para cada fuente de informacioacuten de dietas y 4) Anaacutelisis comparativo de
estructuras troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables
Los ejemplares para este estudio se obtuvieron de las capturas realizadas por la
flota comercial camaronera de las costas del estado de Nayarit Las muestras
fueron obtenidas por medio de una serie de arrastres utilizando una red de
denominada tipo ldquoBuzordquo la cual posee una luz de malla de 2rdquo Los arrastres fueron
realizados durante las temporadas de pesca de camaroacuten 2005-2006 y 2006-2007
que se desarrollan de septiembre a marzo
Aacuterea de estudio Los muestreos se llevaron a cabo en embarcaciones tipo camaronero que
operan en las aacutereas de pesca tradicionales frente a las costas de Nayarit y sur de
Sinaloa que abarca desde los 23deg1160N 106deg30O y 21deg145338N y
105deg142026O (Figura 1) Esta zona se caracteriza por tener un clima caacutelido sub-
huacutemedo con lluvias en verano y oscilaciones teacutermicas anuales menores de
10degC La regioacuten se encuentra bajo la influencia de la Corriente de California la
Corriente Norecuatorial la Contracorriente Norecuatorial asiacute como la Corriente
Costera de Costa Rica La batimetriacutea de la zona es relativamente somera ya que
se encuentra sobre la plataforma continental con una profundidad maacutexima de 200
m En las zonas con profundidades de 10 a 12 m se encuentran
predominantemente sedimentos de tipo arenoso con un de grano que va de
grueso a fino mientras que en las zonas maacutes profundas predominan asociaciones
de arenas-limos principalmente en aquellas zonas situadas frente a
desembocaduras de riacuteos (Garciacutea 1981 Amezcua-Linares 1990 De la Lanza-
Espino 1991) Las capturas se llevaron a cabo en aacutereas que se encontraban entre
los 2 y 36 kiloacutemetros fuera de la costa a profundidades que oscilan entre los 10 y
20
76 m Esta zona presenta una intensa actividad pesquera representada por el
sector de pesca camaronera
Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa Meacutexico
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Para este estudio se tomaron muestras de los peces dominantes de la
zona es decir los maacutes abundantes y frecuentes de las capturas Para realizar su
muestreo se esperoacute a que la captura fuera vertida en cubierta para
posteriormente tomar una muestra representativa de la misma Esta se separoacute por
grupos o especies con ayuda de claves de identificacioacuten del aacuterea de estudio
Posteriormente se tomoacute el peso y nuacutemero de los individuos ademaacutes se tomoacute una
fotografiacutea o un ejemplar de cada grupo para posteriormente corroborar su
identificacioacuten en el laboratorio por medio de claves especializadas tales como las
de Fischer et al (1995b c) y Allen amp Robertson (1998) utilizaacutendose tambieacuten
ejemplares de referencia de las colecciones ictioloacutegicas del Centro
-1065deg -106deg -1055deg21deg
215deg
22deg
225deg
23deg
235deg
12
3
456
7
8
9
10
1112
1314
1516
17
18
20
2122
2324
25
2627
28 29
30 31
32
33
34
3536
3738
39
Sinaloa
Nayarit
0Km 25Km 50Km
Islas Marias
21
Interdisciplinario de Ciencias Marinas del Instituto Politeacutecnico Nacional y del
Centro de Investigaciones Bioloacutegicas del Noroeste
De cada especie dominante se tomaron 15 individuos a los cuales se les
extrajo el estoacutemago eacutestos se fijaron en formol al 10 o bien se congelaron para
ser llevados al laboratorio de Ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN
Una vez en el laboratorio se separaron cada una de las presas encontradas
en los contenidos estomacales y estas se identificaron mediante claves
especializadas para ello de esta forma para peces completos se utilizaron las
claves de Fisher et al (1995bc) Allen amp Robertson (1998) y Thomson et al (2000)
Para peces en estados avanzados de digestioacuten se utilizaron las claves de Clothier
(1950) Clothier amp Baxter (1969) y las de Clarke (1962 y 1986) Para invertebrados
se utilizaron las de Smith y Carlton (1975) Wolff (1982 1984) Salgado Barragaacuten
y Hendrickx (1986) Fisher et al (1995ordf) y Hendrickx et al (1997) Tambieacuten se
pudo corroborar la identificacioacuten de las presas mediante la comparacioacuten de estos
con el material de referencia que se encuentra tanto en la coleccioacuten ictioloacutegica
como en el laboratorio de ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN
Una vez identificadas las presas se determinaron los valores de peso y
nuacutemero de cada uno de los componentes alimenticios y estos valores fueron
usados para calcular los meacutetodos propuestos por Pinkas et al (1971) y Hyslop
(1980) que a continuacioacuten se detallan
Meacutetodo Gravimeacutetrico (G) Para este meacutetodo se requirioacute obtener la biomasa de
las especies presas encontradas en los diferentes estoacutemagos para ello se
determinoacute el peso de cada una de las especies presa utilizando una balanza
digital El peso de cada especie presa fue referido como un porcentaje del peso
total de todas las especies presa (G) encontradas en los estoacutemagos
22
Donde
p= Peso (g) de un determinado tipo de presa
PT= Peso (g) de la totalidad de especies presa
Iacutendice de Frecuencia de Ocurrencia (FO) Este iacutendice refleja la frecuencia con la
que se encuentra una determinada especie presa expresada como un porcentaje
de la totalidad de estoacutemagos con alimento se utilizo para discernir cuales eran las
especies dominantes y las raras en la dieta
119865119874 = 119899119873119864 lowast 100
Donde
n= Nuacutemero de estoacutemagos que tienen el mismo componente alimenticio
NE= Nuacutemero total de estoacutemagos con alimento
Una vez que se determinaron las presas de cada uno de los grupos de peces se
procedioacute a determinar si el nuacutemero de estoacutemagos analizados era suficiente para
representar la dieta de cada uno de estos grupos para ello se realizaron curvas de
diversidad acumulada utilizando la informacioacuten de las presas encontradas en los
contenidos estomacales de cada depredador Esto se hizo estimando el iacutendice de
diversidad de Shannon-Wiener para cada estoacutemago de cada uno de los
depredadores y mediante una aleatorizacioacuten de estos se construyoacute una curva
acumulada donde se esperaba que una dieta bien representada alcanzaraacute un
valor asintoacutetico de tal forma que al aumentar el nuacutemero de estoacutemagos ya no se
observara un cambio significativo en la diversidad de presas
Para tener una estimacioacuten cuantitativa de este criterio (la eleccioacuten del
nuacutemero de estoacutemagos necesarios para obtener una dieta bien representada) se
determinoacute el coeficiente de variacioacuten para cada caso y cuando este fue menor o
igual a 5 se consideroacute que la dieta estaba bien representada Una vez obtenida
23
esta informacioacuten se procedioacute a trabajar con las especies para las que se obtuvo
una buena representatividad
Las especies de peces fueron agrupadas en gremios alimenticios que se
determinaron usando la biomasa de las presas para ello se realizoacute un anaacutelisis de
similitud utilizando el iacutendice de Bray-Curtis para posteriormente realizar un anaacutelisis
de cluacutesteres usando ligamiento de tipo completo
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables Se tomaron muestras de muacutesculo a los peces que previamente fueron
seleccionados como los maacutes dominantes de la zona y cuya dieta ademaacutes hubiera
estado bien representada al hacer el anaacutelisis de contenidos estomacales
procurando obtener muestras de individuos que al ser capturados no se
encontraran cerca de descargas de agua continental ya que esto pudiera alterar
su sentildeal isotoacutepica Tambieacuten se tomaron muestras de muacutesculo de presas
potenciales procedentes de las capturas que fueron identificadas en el anaacutelisis
previo de contenidos estomacales asiacute como especies extraiacutedas de los contenidos
estomacales que se encontraron en un estado de digestioacuten leve Asimismo se
seleccionaron particularmente algunas especies de niveles troacuteficos altos y bajos
(obtenido de referencias de literatura) para tener una mejor representacioacuten de la
red troacutefica La muestra se procuroacute tomar siempre de la regioacuten dorsal de los
organismos siendo posteriormente congeladas hasta su anaacutelisis en el laboratorio
Extraccioacuten de humedad
Las muestras de muacutesculo fueron secadas utilizando una liofilizadora donde
las muestras fueron sometidas a una temperatura de aproximadamente -40 degC y
una presioacuten de 50 MBR durante un periodo aproximado de 24 horas Otro meacutetodo
que se utilizoacute para secar las muestras fue mediante el uso de una estufa donde las
muestras se sometieron a una temperatura constante de 50degC durante 24 horas
24
De acuerdo con Kaehler amp Pakhomov (2001) no existe diferencia en los
resultados obtenidos utilizando cualquiera de estos meacutetodos
Una vez secadas las muestras fueron reducidas a polvo fino utilizando para
ello un mortero de aacutegata ya que el uso de morteros de porcelana puede
contaminar las muestras con residuos de carbonatos (Roman-Reyes 2003)
En el caso de algunos organismos con estructuras calcaacutereas como es el
caso de algunos crustaacuteceos y equinodermos se realizo una eliminacioacuten de estos
carbonatos debido a que estos suelen afectar los valores del δ13C debido a esto
se realizo una acidificacioacuten para ello se utilizo una solucioacuten acido clorhiacutedrico (HCl)
al 10 durante 24 h y secadas nuevamente (Carabel et al 2006)
Las muestras fueron colocadas en capsulas de estantildeo o de plata (para
muestras que se acidificaron) para ello se colocoacute una cantidad de 10 mg plusmn 01 en
cada caacutepsula la cual se pesoacute utilizando una micro balanza con una precisioacuten de
0001 mg Una vez pesadas las caacutepsulas fueron colocadas en charolas marcadas
para ser posteriormente analizadas en el espectroacutemetro de masas de razones
isotoacutepicas
Anaacutelisis de isoacutetopos
Los anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron realizados en los Servicios Xerais
de Apoio aacute Investigacioacuten (SXAIN) Universidad da Coruntildea utilizando un analizador
elemental modelo FlashEA 1112 de la marca ThermoFinnigan conectado a un
espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas DELTA plus de la marca Finnigan
MAT con una interfaz Con Flo II Este instrumento realiza primeramente la
combustioacuten de la muestra para convertirla en gas el cual es separado en sus
componentes mediante una columna cromatograacutefica dentro de un analizador
elemental acoplado al espectroacutemetro de masas Posteriormente los componentes
son cuantificados en cada uno de sus constituyentes asiacute como su masa molecular
(los de nitroacutegeno N y carbono C en este caso) Los resultados son expresados
como valores de incrementos δ en partes por mil permil de la desviacioacuten de las
25
muestras con respecto a los estaacutendares establecidos por medio de la siguiente
ecuacioacuten (Park amp Epstein 1961)
δ15N oacute δ13C = [(R muestraR estandar)-1] 1000
Donde
R= 13C12C o 15N14N respectivamente
Estaacutendar= Nitroacutegeno atmosfeacuterico para el N y Pee Dee Belemnita para el C
Extraccioacuten de liacutepidos
Se realizoacute la extraccioacuten de liacutepidos de las muestras debido a que se ha
encontrado que los liacutepidos se hayan reducidos en δ13C en relacioacuten a la dieta lo
que pudiera afectar la interpretacioacuten ecoloacutegica de las sentildeales de δ13C teniendo
mayor efecto en individuos que presentan grandes cantidades de liacutepidos en sus
tejidos De esta manera pueden realizarse comparaciones de muestras de tejidos
que provienen de grupos taxonoacutemicos diferentes sin el efecto que un exceso de
liacutepidos pudiera causar en la sentildeal isotoacutepica del δ13C Se utilizoacute una normalizacioacuten o
correccioacuten aritmeacutetica de los valores de δ1C Asiacute como la razoacuten CN de las muestras
la cual es la proporcioacuten entre la cantidad de C sobre la de N de cada una de estas
Este procedimiento tiene la ventaja de que no llega a alterar la sentildeal isotoacutepica del
δ15N la cual es afectada por el uso de solventes que son utilizados para realizar la
extraccioacuten quiacutemica de los liacutepidos (Kiljunen et al 2006 Sweeting et al 2006 Post
et al 2007) Ademaacutes este ajuste puede realizarse raacutepidamente a diferencia de los
meacutetodos quiacutemicos siendo miacutenimo el tiempo necesario para efectuarlo
Para la normalizacioacuten de los liacutepidos se utilizoacute la ecuacioacuten propuesta por
Post (2007)
δ13Crsquo (Normalizado)= δ13C (sin tratar) - 332 + 099 X CN
26
Modelos de Mezcla
Los modelos de mezcla utilizados se encuentran basados en el trabajo de
Phillips y Greggs (2003) a diferencia de otros modelos de mezcla basados en
distancias euclidianas (Ben-David et al 1997) este puede trabajar con muchas
maacutes fuentes potenciales que elementos analizados (isoacutetopos)
Las ecuaciones baacutesicas de los modelos de mezcla son las siguientes 120575119862 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 120575119873 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 1 = 119901 + 119901 + 119901
Donde a b y c son tres diferentes tipos de alimento y Pa + Pb + Pc es la
contribucioacuten de cada tipo de alimento a la alimentacioacuten del depredador este es un
sistema matemaacutetico indeterminado con tres incoacutegnitas para la cual no existe una
solucioacuten uacutenica sin embargo con el sistema de isoacutetopos n y de gtn+1 fuentes
alimenticias es posible utilizar el balanceo de masas para calcular las muacuteltiples
combinaciones de proporciones de las fuentes alimenticias que son soluciones
probables
Se utilizoacute la herramienta SISUS (httpstatacumencomsisus) para
determinar la contribucioacuten a la dieta de cada presa este software fue desarrollado
por Erhardt (2009) y este a diferencia de la aproximacioacuten original de Phillips y
Greggs (2003) no posee la limitante de 10 fuentes que su software Isosource
posee lo cual para la mayoriacutea de las especies que se trabajaron resulta una
limitante mayor La rutina SISUS en cambio se encuentra basada en una
aproximacioacuten de tipo Bayesiana la cual determina las distribuciones probabiliacutesticas
de las proporciones que cada presa aporta a la dieta de intereacutes esto lo realiza a
traveacutes de una integracioacuten numeacuterica de proporciones de contribuciones de dieta
probables generadas aleatoriamente y que representen una dieta potencial Este
modelo ademaacutes no posee la limitante de 10 presas por lo que resultoacute ser maacutes
adecuado para este trabajo
27
Previamente a la aplicacioacuten de los modelos de mezcla a cada unos de los
depredadores se le restoacute el valor de fraccionamiento isotoacutepico de 23 permil a los
valores de δ15N de cada uno Este valor de fraccionamiento fue propuesto por
McCutchan (2003) quien menciona que este es el valor que ha sido encontrado
para especies que se alimentan de presas tanto de niveles troacuteficos altos como
bajos Asiacute tambieacuten con el fin de hacer comparables las dietas obtenidas por
contenidos estomacales y por isoacutetopos se realizaron algunas agrupaciones de las
presas El detritus en este caso estuvo representado por valores de Materia
Orgaacutenica Particulada (MOP) calculados por Saacutenchez et al (2009) para la zona de
estudio mientras que los valores encontrados para zooplancton fueron tomados
del trabajo de Loacutepez-Ibarra (2008) de muestras de copeacutepodos muestreados cerca
del aacuterea de estudio
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Se analizoacute la estructura troacutefica a partir de ambas fuentes de informacioacuten
contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos estables Para el caso de los
contenidos estomacales se usaron los valores de biomasa para definir el
porcentaje que cada presa en el estoacutemago del depredador y a partir de estos
valores se construyoacute una matriz depredador-presa Para el caso de la red troacutefica
construida con los valores de isoacutetopos se utilizaron los valores promedio de los
porcentajes obtenidos por el software SISUS usaacutendolos para construir la matriz
depredador-presa y representar la red troacutefica Las presas utilizadas fueron
obtenidas de agrupaciones similares para ambos meacutetodos de tal manera que
pudieran ser comparables
Previamente al anaacutelisis de la red troacutefica se calcularon los niveles troacuteficos
(NT) de los depredadores para ambas fuentes de informacioacuten contenidos
estomacales e isoacutetopos estables Para el caacutelculo con los valores de contenidos
estomacales se utilizoacute la siguiente ecuacioacuten propuesta por Christensen amp Pauly
(1992)
119873119879 = 1 + 119863119862 lowast 119873119879119895
28
Donde
DCij referida como la composicioacuten de la dieta es la proporcioacuten de presas ( j ) en la
dieta del depredador (i ) NTj es el nivel troacutefico de las presas y fue obtenido de la
base de datos del International Standard Statistical Classification of Aquatic
Animals and Plants (ISSCAAP) en Fishbase (wwwfishbaseorg) n es el nuacutemero
de presas
En el caso de la red troacutefica estimada por medio del anaacutelisis de isoacutetopos
estables se calculoacute el nivel troacutefico utilizando para ello los valores de nitroacutegeno y la
ecuacioacuten propuesta por Post (2002)
Donde es la posicioacuten troacutefica del organismo usado para estimar δ15Nbase y
es el enriquecimiento en 15N por nivel troacutefico Las especies elegidas para calcular
el δ15Nbase deben de compartir el mismo haacutebitat que la especie objetivo e integrar
la marca isotoacutepica de la red troacutefica en una escala de tiempo suficientemente larga
para minimizar los efectos de la variacioacuten a corto plazo en este caso se utilizoacute una
especie de camaroacuten (Solenocera spp) que resultoacute ser una presa frecuente en la
mayoriacutea de los depredadores y que ocupa un nivel troacutefico secundario
Una vez obtenidos los niveles troacuteficos se utilizaron estos valores junto con las
matrices depredador-presa obtenidas por ambas fuentes y fueron introducidas en
el programa Ucinet v 60 desarrollado por Borgatti (2002) para la representacioacuten
grafica y edicioacuten de la red troacutefica Esta se graficoacute en un gradiente seguacuten su nivel
troacutefico representaacutendose por medio de flechas los consumos de cada especie
La comparacioacuten de las estructuras troacuteficas obtenidas de los valores de ambas
matrices de dietas se realizoacute a traveacutes de una serie de indicadores de especies o
taxa clave propuestos por Jordan et al 2006 Como estos iacutendices expresan
Δ
minus+n
NbaseundariorNconsumido 1515 sec_ δδλ
λ nΔ
NT=
29
importancia relativa de manera jeraacuterquica seguacuten ellos atributos que representan
para cada iacutendice se seleccionoacute la medida del ldquopercentilrdquo superior como criterio de
diferenciacioacuten o separacioacuten de los grupos funcionales maacutes relevantes del
gradiente total De esta manera los valores se ordenaron de mayor a menor y para
identificar las especies clave relevantes se usoacute el percentil de 80
Los iacutendices de especies clave utilizados fueron los siguientes
Iacutendice de grado (Degree) Este iacutendice representa el nuacutemero de nodos
conectados a un nodo particular representado cada uno a una especie y es
expresado como sigue 119863 = 119863 + 119863
Donde Di es la sumatoria de todas las presas (Din) maacutes sus depredadores (Dout)
Iacutendice de cercaniacutea Determina la capacidad de un nodo para llegar a todos los
elementos de la red Donde los elementos maacutes centrales son aquellos que
se encuentran a menor distancia del resto
119862119862 = 119873 minus 1sum 119889119894
Donde N es el nuacutemero de nodos dij es el la longitud de la ruta maacutes corta entre los
nodos i y j en la red Entre maacutes grande el valor de CCi la eliminacioacuten de ese grupo
ocasionaraacute fragmentacioacuten sobre el resto de los grupos
Iacutendice de intermediacioacuten Indica el nuacutemero de veces que aparece un nodo en las
rutas maacutes cortas entre dos Los nodos con un valor alto de intermediacioacuten
son importantes y claves por ser los maacutes centrales de la red o aquellos que
vinculan subgrupos o bloques diferentes
119861119888 = 2 119883 sum 119892 (119894)119892(119873 minus 1)(119873 minus 2)
30
Donde N es el nuacutemero de nodos gkj es el nuacutemero de rutas igualmente maacutes cortas
entre los nodos j y k y gkj(i) es el nuacutemero de estas rutas en las cuales el nodo i
incide
Iacutendice de grupos clave Kpp1 Denominado iacutendice de fragmentacioacuten este indica
cuales nodos tendriacutean que ser eliminados para desconectar al maacuteximo la red
119865 = 1 minus sum 119904119896 (119904119896 minus 1)119873(119873 minus 1)
Donde sk es el tamantildeo del grupo y N es el nuacutemero de nodos su rango va de 0-1
donde 1 es la maacutexima fragmentacioacuten de la red
Iacutendice de grupos clave Kpp2 Llamado tambieacuten iacutendice de propagacioacuten es un
indicador de cuaacuteles son los nodos que se encuentran lo maacutes conectado
posibles al resto de los nodos de la red
119877 = 1 minus sum 1 119889119872119895119873
Donde RD es la proporcioacuten de todos los nodos alcanzados por el grupo de intereacutes
dMj es la distancia de un nodo j a un grupo M de nodos
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Los resultados de los indicadores anteriores para cada fuente de datos
estoacutemagos e isoacutetopos fueron comparados por medio de la prueba de correlacioacuten
por rangos no parameacutetrica de Spearmann (ρ) Esta es una prueba que mide la
asociacioacuten entre dos variables discretas Para calcular ρ los datos son ordenados
y reemplazados por su respectivo rango
El estadiacutestico ρ viene dado por la expresioacuten
ρ= sum( )
31
Donde D es la diferencia entre los correspondientes valores de una especie e
iacutendice entre matrices y N es el nuacutemero de pares de datos
Como criterio de prueba de hipoacutetesis en estas comparaciones se eligieron valores
de correlacioacuten ρgt08 y una significancia pgt005 como estadiacutesticamente similares
Para el caso de los niveles troacuteficos se aplicoacute una prueba t para determinar si los
valores obtenidos por contenidos estomacales y por anaacutelisis de isoacutetopos fueran
estadiacutesticamente similares
Resultados
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales De las 134 especies de peces capturadas durante los muestreos se
analizaron un total de 2139 estoacutemagos pertenecientes a 50 de ellas siendo eacutestas
las maacutes frecuentes y abundantes en los muestreos (Anexo 1) De estos el 571
presentaron alimento mientras que el resto no conteniacutea ninguacuten componente
alimenticio Para el anaacutelisis se seleccionaron todos aquellos peces cuyo nuacutemero
de estoacutemagos fuera suficiente para poder representar su dieta y para determinar
esto se realizoacute una serie de curvas de diversidad acumulada determinando
tambieacuten el coeficiente de variacioacuten de cada una de estas considerando que
cuando este coeficiente fuera menor a le005 el nuacutemero de estoacutemagos resultaba
adecuado para representar en un 95 la dieta de los peces En la figura 2 se
observa un ejemplo de este criterio de seleccioacuten mientras que el resto de los
valores de diversidad de la totalidad de organismos se muestran en el Anexo 2
Figuracuandcuandrepres
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0
005
01
015
02
025
03
33
Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans
Boca dulce (Paralonchurus goodei)
En los 10 estoacutemagos analizados se encontroacute que esta especie se
alimentaron de peces de la familia Cynoglossidae poliquetos braquiuros asiacute como
algas (Tabla II) La dieta encontrada en Fishbase (Chao 1995) resultoacute ser
incompleta sin embargo sentildeala que este organismo llega a alimentarse de
gusanos presumiblemente poliquetos asiacute como de otros invertebrados
Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei
Especies presa G
Alga 179
Brachyura 357
Cynoglossidae 8081
MONI 411
Polychaeta 793
Restos de peces 179
Especies presas G
Cynoglossidae 50
Engraulidae 50
Gasteropoda 50
MONI 50
Restos de camarones 50
Restos de crustaacuteceos 200
Squillidae 150
Stomatopoda 400
34
Sardina machete (Ophistopterus dovii)
En los cinco estoacutemagos analizados se encontraron restos de algas asiacute
como camarones de la familia Ogyrididae la dieta en Fishbase (Whitehead y
Rodriguez 1995) fue muy poco representativa ya que solo mencionan lo
encontrado en un solo estoacutemago con una especie de pez no identificada
Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii
Especies presa G
Alga no id 275
Ogyrididae 9725
De esta manera se trabajoacute con un total de 19 especies de peces El anaacutelisis
de similitud de Bray-Curtis aunado al de clusters dio como resultado un total de
seis agrupaciones o gremios troacuteficos Malacoacutefagos Detritiacutevoros Poliquetoacutefagos
Carcinoacutefagos Carcino-ictioacutefagos e Ictioacutefagos En la siguiente tabla se muestran las
especies pertenecientes a cada gremio y el porcentaje de biomasa consumida de
cada grupo presa principal (Fig3 Tabla IV)
Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio
Gremio Especie de consumo
Ictioacutefagos Cyclopsetta querna 87
Ictioacutefagos Synodus scituliceps 82
Ictioacutefagos Selene peruviana 965
Ictioacutefagos Trichiurus nitens 788
Ictioacutefagos Paralunchuru goodei 81
Carcinoacutefagos Centropomus robalito 975
Carcinoacutefagos Pomadasys panamensis 52
Carcinoacutefagos Pseudupeneus grandisquamis 905
Carcinoacutefagos Lepophidium prorates 786
Carcinoacutefagos Polydactylus opercularis 567
Carcinoacutefagos Polydactylus approximans 80
Carcinoacutefagos Opisthopterus dovii 972
Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66
35
Ictio-carcinoacutefagos Lutjanus guttatus 408437
Detritoacutefagos Haemulopsis spp 85
Detritoacutefagos Eucinostomus gracilis 69
Detritoacutefagos Orthopristys chalceus 82
Malacoacutefagos Balistes polylepis 895
Poliquetoacutefagos Ariidae 525
Las presas encontradas en los contenidos estomacales de cada uno de los
depredadores fueron identificados al menor taxoacuten posible (Anexo 3) sin embargo
con el fin de que las redes troacuteficas resultantes de ambos meacutetodos Contenidos
estomacales (CE) e isoacutetopos tuvieran agrupaciones de presas similares para
facilitar su eventual comparacioacuten los componentes presas fueron agrupados por
sus relaciones taxonoacutemicas en familias o clases e incluso ordenes (Tabla V)
Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos estomacales
Grupo Especies
Bivalvia Anadara Mazatlanica
Pectinidae
Veneridae
Anomia peruviana
Nuculana elenensis
Corbula marmorata
Corbula sp
Tellina sp
Gasteroacutepoda Turritela mariana
Epitoniidae
Epitonium acapulcanum
Crucibulum monticulus
Calappidae Calappidae
Cephalopoda Loligo opalescens
Clupeidae Ophistonema libertate
Harengula thrissina
Sardinops caeruleus
Clupeidae
36
Cynoglossidae Symphurus elongatus
Cynoglossidae
Engraulidae Cetengraulis mysticetus
Engraulis mordax
Anchoa spp
Engraulidae
Echinodermata Asteroidea
Ophiactis simplex
Mugilidae Mugilidae
Mugil cephalus
Congridae Paraconger californiensis
Ariosoma gilberti
Polychaeta Leucosidae
Sternaspidae
Eunicidae
Lumbrineridae
Glyceridae
Porifera Porifera
Portunidae Euphylax robustus
Callinectes bellicosus
Portunus tuberculatus
Portunus asper
Portunidae
Stomatopoda Squilla panamensis
Squilla acueleata
Squillla spp
Squilla mantoidea
Squilla biformis
Squilla bigelowi
Squilla tiburonensis
Xanthidae Xanthidae
Zooplancton Copeacutepoda
Figura
detalla
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molus
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MalacoacutefaAl analiza
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dos (Fig4)
37
en
aacutes
mo
de
38
Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas
Poliquetoacutefagos
Las especies que se consideraron como ldquopoliquetoacutefagasrdquo fueron los peces
de la familia Ariidae que tuvieron como presas principales poliquetos (Fig5)
presumiblemente de las familias Eunicidae Glyceridae y Lumbrineridae en menor
medida tambieacuten consumieron moluscos bivalvos asiacute como crustaacuteceos y materia
orgaacutenica identificada como detritus
Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B polylepis
B
iom
asa
(G)
Tunicados
Bivalvos
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Ariidae
B
iom
asa
(G)
Bivalvos
Detritus
Polychaeta
Portunidae
39
Detritiacutevoras Las especies clasificadas como detritiacutevoras fueron Eucinostomus gracilis
Haemulopsis axillaris y Orthopristis chalceus que se alimentaron principalmente
de detritus seguido de moluscos equinodermos y de crustaacuteceos (Fig6)
Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras
Carcinoacutefagos Dentro de los carcinoacutefagos se encontroacute que la biomasa consumida por este
gremio estuvo constituida principalmente por camarones de las familias
Penaeidae Solenoceridae Sicyionidae (Camarones grandes gt40mm aprox) asiacute
como de camarones de las familias Processidae y Ogyrididae (Camarones chicos
lt40mm aprox) estomatoacutepodos (principalmente de la familia Squillidae) No
obstante no todas las especies resultaron carcinoacutefagos estrictos y existioacute cierto
porcentaje de consumo de peces principalmente cynoglossidos asiacute como tambieacuten
de calamares de la familia Loliginidae (Fig7)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Haemulopsis spp O chalceus E gracilis
B
iom
asa
(G) Bivalvos
Camarones chicos
Detritus
Echinodermata
Gastropoda
Otros Brachyuros
40
Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas
Carcino-ictioacutefagos Las especies carcino-ictioacutefagas fueron aquellas que consumieron en un
porcentaje similar tanto crustaacuteceos como peces En este gremio encontramos a
Lutjanus guttattus Polydactylus opercualrus y Pomadasys panamensis Estas
especies se alimentaron de varias familias de camarones de cangrejos de la
familia Xanthidae de bivalvos y de peces de las familias Engraulidae y Scianidae
(Fig 8)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B
iom
asa
(G) Alga no id
Camarones chicos
Camarones grandes
Cynoglossidae
Huevos
Loliginidae
Otros Peces
Stomatopoda
41
Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas
Ictioacutefagas Las especies ictioacutefagas fueron las siguientes Cyclopsseta querna P
goodei Trichiurus nitens Selene peruviana Scomberomorus sierra y Synodus
scituliceps Estas especies se alimentaron principalmente de peces de las familias
Engraulidae y Clupeidae no obstante algunas especies presentaron en su dieta
algunas especies de camarones e incluso de calamares como es el caso de S
scituliceps (Fig 9)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
L gutattus P panamensis P opercularis
B
iom
asa
(G)
Camarones grandes
Loliginidae
Scianidae
Stomatopoda
Xanthidae
Engraulidae
Camarones chicos
Bivalvos
42
Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables
Se analizaron un total de 119 muestras de muacutesculos de las 19 especies de
peces coincidiendo con las especies analizadas en los contenidos estomacales
Se encontroacute que los valores del δ15N van desde los 13permil hasta los 181permil
mientras que los valores de δ13C una vez aplicado el factor de correccioacuten de
liacutepidos utilizando la ecuacioacuten de Post (2007) fueron desde los -184permil hasta los -
1425permil La especie analizada con valores promedio maacutes altos de δ15N fue B
polylepis con un valor de 1747permil mientras que el maacutes bajo lo tuvo P goodei con
un valor de 1380permil En el caso del δ13C el valor maacutes alto estuvo representado por
el Haemulopsis spp con un valor de -1509permil y el maacutes bajo fue para Centropomus
robalito con un valor de -1732permil
En el caso de las presas se seleccionaron un total de 104 muestras
repartidas en 58 grupos donde los valores del δ15N variaron de 116permil a 164permil
siendo la especie con el valor promedio maacutes alto el molusco Solenosteira gatesi
con 164permil mientras el maacutes bajo fue de 116permil de los clupeidos mientras que para
el δ13C el valor maacutes bajo fue de -189permil para poriacuteferos y el maacutes alto de -1313permil
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
S scituliceps T nitens C querna S peruviana P goodei
B
iom
asa
(G) Restos de peces
Otros Peces
Loliginidae
Engraulidae
Cynoglossidae
Clupeidae
43
para los poliquetos (Lumbrineridae) Se determinoacute que no existiacutean diferencias en
los valores de isoacutetopos obtenidos en las diferentes eacutepocas de muestreo mediante
una prueba ANDEVA P= 0371 en el caso del δ15N y P=0096 para el δ13C
Mediante un anaacutelisis de variancia no parameacutetrico (Kruskal-Wallis) se proboacute que no
existiacutean diferencias significativas (K-W p gt0096) entre los valores de isoacutetopos
obtenidos en las temporadas de pesca 2005-2006 y 2006-2007
Con los valores isotoacutepicos obtenidos se procedioacute a aplicar los modelos de
mezcla para ello primeramente se realizaron agrupaciones de las presas
potenciales de las especies que fueron previamente identificadas como tales en el
anaacutelisis de contenidos estomacales definiendo agrupaciones similares para las
dos fuentes de informacioacuten de tal forma que fueran comparables Esta agrupacioacuten
permitioacute ademaacutes obtener mejores resultados debido a que a que el software con el
que se trabajaron (SISUS Erhardt 2009) los modelos de mezcla encuentran
soluciones factibles con una mayor precisioacuten cuando se utiliza un nuacutemero reducido
de fuentes alimenticias A continuacioacuten se muestran los 18 grupos formados a
partir de las presas potenciales analizadas (Tabla VI)
44
Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis a partir de isoacutetopos estables
Grupos Especies
Detritus MOP
Porifera Porifera
Polychaeta Hyalinoecia spp
Diopatra spp
Capitellidae
Bivalvos Argopecten ventricosus
Temnoconcha cognata
Gasteroacutepoda Solenosteira gatesi
Fusinus colpoieus
Polystira oxytropis
Leucozonia spp
Conus diadema
Cephalopoda Loligo opalescens
Calappidae Calappa convexa
Hepatus kossmani
Camarones chicos
Ambidexter spp
Ogyrididae
Processidae
Camarones grandes
Penaeus californiensis
Solenocera mutator
Trachypenaus faoe
Penaeus vannamei
Sicyona disdorsalis
Sicyona ingentis
Xiphopeaneus ribeti
Portunidae Euphylax robustus
Euphylax spp
Portunus asper
Portunus tuberculatus
Portunus xantusii
Xanthidae Xanthidae
Stomatopoda Squilla acuelata
Squilla biformis
Squilla bigelowi
Squilla hancocki
Squilla mantoidea
Zooplancton Copepoda
Echinodermata Agassizia scrobilobata
Luidia columbia
Luidia phragma
Clupeidae Clupeidae
Cynoglossidae Cynoglossidae
Congridae Paraconger californiensis
Engraulidae Anchoa spp
Cetengraulis mysticetus
Engraulidae
45
Estos modelos de mezcla arrojan una distribucioacuten de la probabilidad de la importancia que cada grupo presa tiene a la dieta del depredador Para representar esta distribucioacuten y compararla con lo encontrado en los contenidos estomacales se usoacute la media debido a que las distribuciones obtenidas generalmente tienden a ser normales En el Anexo 4 se muestran los valores de isoacutetopos de cada uno de los depredadores y sus presas asiacute como los resultados obtenidos para cada caso por los modelos de mezcla observaacutendose la proporcioacuten de presas en la dieta de los depredadores
Los modelos de mezcla permitieron identificar cinco gremios troacuteficos (Tabla VII) mostrando una distribucioacuten de especies diferente a la encontrada por los anaacutelisis de contenidos estomacales Dos de los gremios encontrados por contenidos estomacales no aparecen en el anaacutelisis basado en isoacutetopos mientras que un nuevo gremio es identificado con base en isoacutetopos
Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio
Gremio Especie de consumo
Ictioacutefago S scituliceps 595
IctiondashCarcinoacutefagos T nitens 5346
IctiondashCarcinoacutefagos S peruviana 4451
IctiondashCarcinoacutefagos P opercularis 4753
Malacoacutefagos B polylepis 60
Malacoacutefagos E gracilis 58
Equinodermoacutefagos Haemulopsis spp 77
Carcinoacutefagos C robalito 975
Carcinoacutefagos P panamensis 52
Carcinoacutefagos P grandisquamis 905
Carcinoacutefagos P goodei 728
Carcinoacutefagos L prorates 786
Carcinoacutefagos C querna 764
Carcinoacutefagos P approximans 80
Carcinoacutefagos O dovii 972
Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66
Carcinoacutefagos O chalceus 828
Carcinoacutefagos Ariidae 56
Carcinoacutefagos L guttatus 99
46
Ictioacutefagos En ese gremio solo se encontroacute la especie S scituliceps la cual presenta
una dieta dominada principalmente por peces siendo la bicuda S ensis la especie
de pez con mayor porcentaje de contribucioacuten a la dieta Crustaceos como los
estomatoacutepodos tambieacuten fueron importantes en la dieta sin embargo no ocuparon
un porcentaje tan grande como el grupo de los peces (Fig10)
Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Carcino-ictioacutefagos Tres especies estuvieron representando a este gremio P opercularis S
peruviana y T nitens las cuales consumieron proporciones similares de peces y
crustaacuteceos Los peces que estuvieron maacutes representados en su dieta fueron de la
familia Engraulidae mientras que los crustaacuteceos maacutes importantes resultaron ser
los estomatoacutepodos y camarones de tallas grandes (Fig 11)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
S scituliceps
C
ontr
ibuc
iograven
prom
edio
a la
die
ta Camarones grandes
Camarones pequntildeos
Clupeidae
Congridae
Cynoglossidae
Engraulidae
Loliginidae
Mugilidae
P grandisquamis
S ensis
Stomatopoda
47
Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Equinodermoacutefagos En este grupo se encontroacute a Haemulopsis spp que en el anaacutelisis de
contenidos estomacales se clasificoacute como detritoacutefago Se encontroacute que sus presas
principales fueron los equinodermos grupo representado por asteroideos dos
especies del geacutenero Luidia y el erizo Agassizia scrobilobata (Fig12)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
P opercularis S peruviana T nitens
C
ontr
ibuc
ioacuten
prom
edio
a la
die
ta
Zooplancton
Stomatopoda
Portunidae
Mugilidae
Loliginidae
Engraulidae
Cynoglossidae
Clupeidae
Camarones pequentildeos
Camarones grandes
48
Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Malacoacutefagos Estos estuvieron representados por dos especies B polylepis y E gracilis
que consumieron principalmente moluscos gasteroacutepodos y en menor medida
bivalvos (Fig13)
Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Haemulopsis spp
C
ontr
ibuc
iograven
prom
edio
a la
die
ta
POM
Zooplancton
Equinodermos
Gasteropoda
Stomatopoda
Polychaeta
Camarones pequentildeos
Bivalvos
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B polylepis E gracilis
C
ontr
ibuc
iograven
prom
edio
a la
die
ta
Bivalvos
Camarones pequentildeos
Gasteropoda
Loliginidae
Polychaeta
POM
Porifera
Stomatopoda
Xanthidae
Carci
media
(Fig 1
en la
(a) e
otro s
de su
Figuraisoacutetop
noacutefagos La mayor
ante el anaacute
14) Debido
primera aq
es decir or
se presenta
dieta estaacute
a 14 Presas pos estables
riacutea de las
aacutelisis de isoacute
o a esto se
quellas esp
rganismos
a un grupo
representa
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especies
oacutetopos exist
representa
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de especie
ado por crus
tantes de lasde mezcla
de peces
tiendo en e
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staacuteceos (b)
s especies c
cayeron d
este grupo
pecies en d
senta maacutes
carcinoacutefag
niacutevoros per
)
carcinoacutefagas
dentro de
un total de
dos graacutefica
del 70 d
os mientra
ro con al m
s obtenidas
este grem
12 especi
s separada
e crustaacutece
as que en
menos el 50
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49
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50
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Una vez que se obtuvo la informacioacuten tanto sobre predadores y presas a
partir de isoacutetopos estables como de contenidos estomacales se procedioacute a realizar
el anaacutelisis comparativo de las redes troacuteficas para ello los valores de biomasa en el
caso del anaacutelisis de contenidos estomacales y el valor promedio de distribucioacuten del
consumo de presas en el caso de los isoacutetopos estables aunados a modelos de
mezcla fueron usados para construir una matriz de depredadores y presas En
ambos casos la matriz estuvo compuesta por un total de 39 nodos similares en
ambos casos
Nivel troacutefico Al estimar los niveles troacuteficos se encontroacute que la especie con el valor maacutes
alto varioacute entre redes en el anaacutelisis de contenidos estomacales la especie con
nivel troacutefico maacutes alto fue T nitens el cual es un organismo ictioacutefago
primordialmente en cambio en el anaacutelisis de isoacutetopos la especie con el nivel
troacutefico maacutes alto fue B polylepis considerada como malacoacutefaga siendo esta
diferencia una de las que causan mayores discrepancias en el anaacutelisis
comparativo Existen otras especies cuyos valores difieren de un anaacutelisis a otro
tales como Haemulopsis spp con una diferencia de 15 niveles troacuteficos y O
chalceus con una diferencia de 13 niveles troacuteficos El resto de las especies
obtuvieron niveles troacuteficos similares con ciertas diferencias (Tabla VIII) De manera
general la red de isoacutetopos presenta niveles troacuteficos maacutes altos que la red de
contenidos estomacales se realizoacute una prueba t a los valores de NIVEL TROacuteFICO
obtenidos por ambos meacutetodos y eacutesta nos arrojoacute una t=5876 18 gl plt005 lo
que indica que los valores encontrados por ambas teacutecnicas difieren
significativamente lo que sugiere una estructura troacutefica diferente por ambos
meacutetodos (Fig15)
51
Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos
Depredadores NT ISO NT CE DIFERENCIA (ISO-CE)
Paralonchurus goodei 31 328 018 Balistes polylepis 48 33 15 Pomadasys panamensis 36 369 009 Haemulopsis spp 37 218 152 Ariidae 39 302 088 Synodus scituliceps 42 433 -013 Pseudupenaues grandisquamis 35 354 -004 Trichiurus nitens 43 431 001 Centropomus robalito 33 36 003 Lepophidum prorates 36 38 02 Cyclopsetta querna 34 39 05 Eucinostomus gracilis 40 306 094 Selene peruviana 39 372 022 Lutjanus guttatus 35 377 -027 Orthopristis chalceus 36 222 138 Polydactylus opercularis 42 371 049 Polydactylus approximans 39 37 02 Diplectrum spp 39 393 -003 Ophistopterus dovii 39 42 -03 Rango NT 48-31 433-218 Promedio 378 357
Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados por lo diferentes meacutetodos
52
Red troacutefica Las redes troacuteficas construidas a partir de las matrices de depredador-presa
(Anexo 5) presentaron algunas diferencias siendo la causa maacutes notable el cambio
de nivel troacutefico de algunas especies En el caso de la red troacutefica construida por el
anaacutelisis de CE (Fig 16) se encontroacute que las especies con mayor nuacutemero de rutas
en este caso consumidores fueron los estomatoacutepodos y los camarones de
tamantildeos chicos y grandes En el caso de la red construida por los anaacutelisis de
isoacutetopos estables (Fig17) se encontroacute que las especies maacutes conectadas fueron
principalmente los estomatoacutepodos y los camarones chicos y como puede
observarse dos de estos nodos son coincidentes entre las redes
Iacutendices de especies clave
Los indicadores de especies clave (Jordan 2006) mostraron ciertas
similitudes entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla IX) En el caso del iacutendice de
intermediacioacuten se encontroacute que las especies con valor maacutes alto fueron los
estomatoacutepodos para ambos casos el resto de las especies cambiaron el orden
entre las dos redes troacuteficas sin embargo las cuatro especies con los valores maacutes
altos fueron las mismas en ambas (P panamensis S scituliceps Camarones
pequentildeos y estomatoacutepodos)
El iacutendice de cercaniacutea presentoacute una tendencia similar donde 10 especies
presentaron los valores mayores del iacutendice en las dos redes troacuteficas siendo
tambieacuten la maacutes relevante los estomatoacutepodos
53
54
55
El iacutendice de grado sugiere que los grupos con mayor nuacutemero de conexiones
en la red construida con CE fueron los camarones de tallas grandes los peces
engraulidos el detritus los camarones de tallas pequentildeas y estomatoacutepodos (Tabla
IX Fig 18) mientras que estos uacuteltimos resultaron ser los maacutes importantes en la
red construida por medio de isoacutetopos seguidos de los cangrejos Xanthidae y
Portunidae (Tabla IX Fig19) El resto de las especies cambian su posicioacuten de
importancia relativa dependiendo de la metodologiacutea usada sin embargo los
crustaacuteceos son los que tienden a poseer los valores maacutes altos En todos los
iacutendices realizados se muestra que los crustaacuteceos poseen un alto nivel de
importancia en la red troacutefica de la zona
En el caso del anaacutelisis de contenidos estomacales el iacutendice de
fragmentacioacuten Kpp1 identificoacute 12 especies como los grupos maacutes importantes al
considerar el percentil del 80 siendo las principales los camarones de tallas
pequentildeas y grandes De acuerdo con la interpretacioacuten del iacutendice Kpp1 si estas
especies se llegaran a retirar del sistema la fragmentacioacuten de la red seriacutea casi
total En el caso de la red de isoacutetopos las especies maacutes importantes fueron 14 en
estas solamente se encontraron un conjunto de peces depredadores de diferentes
niveles troacuteficos y por tanto de distintos gremios troacuteficos (Tabla X)
El iacutendice de propagacioacuten Kpp2 tuvo como especies maacutes importantes en el
caso de los anaacutelisis de CE a siete especies mientras que el de isoacutetopos tuvo a 14
especies (que representan el percentil del 80 de este iacutendice) En ambos casos el
conjunto de especies identificadas representa el grupo de especies necesario para
mantener conectada toda la red troacutefica El orden descendiente de los valores del
iacutendice mostrado en la Tabla X representa la importancia relativa de cada especie
Las especies con valores de propagacioacuten maacutes altos fueron en CE los bivalvos asiacute
como los cangrejos Calappidae mientras que con isoacutetopos fueron tambieacuten los
cangrejos calappidos y peces de la familia Engraulidae (Tabla X)
56
Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos (ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten
Roacutetulos de fila Bee_CE Bee_ISO Clo_CE Clo_ISO Deg_CE Deg_ISO
B polylepis 5334 4413 4691 4368 100859 100
Bivalvos 6500 3883 5135 5278 12603 8374
C querna 4370 4183 5067 5352 98279 10764
C robalito 098 477 4043 4419 100124 997
Calappidae 000 313 3304 4176 226 2936
Camarones grandes 4885 3681 5278 5206 336609 13215
Camarones pequentildeos 8656 7907 5352 5672 176983 261228
Clupeidae 298 316 3958 4130 64751 887
Congridae 000 078 3838 4130 17033 2024
Cynoglossidae 3156 2067 4270 4872 150238 4147
Detritus 1677 378 4176 4086 28378 2707
Diplectrum spp 6131 4361 5206 5429 12158 9994
E gracilis 054 1432 3486 4419 100 10029
Echinodermata 305 552 3689 4176 8237 9828
Engraulidae 2865 2381 5000 5000 309269 16047
Gasteropoda 310 816 3726 4318 6113 9929
Haemulopsis spp 2792 2524 4634 4750 100 99838
Ariidae 3852 2580 4750 4872 99934 9988
L guttatus 5685 1746 4634 4750 94073 8097
L prorates 521 235 4222 4318 100 999
Loliginidae 615 933 4270 4578 66517 1759
Mugilidae 000 256 3193 4270 071 1433
O chalceus 2663 1717 4524 4578 100255 9991
57
O dovii 000 050 3519 4176 100 9999
P approximans 1496 1361 4318 4634 100 100
P goodei 233 992 3333 4368 100 994
P grandisquamis 3851 3303 5000 5278 100094 10079
P opercularis 735 2494 4318 4872 100092 10077
P panamensis 7208 4877 4872 5135 96427 10758
Polychaeta 1350 1089 3619 4086 65181 6068
Porifera 000 000 3220 3065 0019 341
Portunidae 452 1605 4176 4750 22009 16761
S peruviana 1422 1092 4318 4318 100813 100
S scituliceps 9413 7737 5278 5588 99899 10441
Sphyraena ensis 000 000 3486 3619 5809 259
Stomatopoda 13444 8941 6032 5938 174709 25539
T nitens 374 2743 4634 5206 9971 105
Xanthidae 342 2567 3838 4872 2069 24945
Zooplancton 714 1524 4086 4578 12441 7501
Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde se muestran las especies que representan el 80 del efecto
Kpp1 CE Kpp2 CE Kpp1 ISO Kpp2 ISO
Camarones chicos Bivalvos P goodei Calappidae
Camarones grandes Calappidae B polylepis Clupeidae
Cynoglossidae Engraulidae P panamensis Cynoglossidae
Engraulidae Mugilidae Haemulopsis spp Echinodermata
Stomatopoda Sphyraena ensis Ariidae Congridae
Zooplancton Stomatopoda S scituliceps Porifera
B polylepis P opercularis P grandisquamis Portunidos
58
C querna T nitens Zooplancton
Diplectrum spp C querna B polylepis
L guttatus E gracilis P panamensis
P grandisquamis L guttatus Haemulopsis spp
P panamensis P approximans Ariidae
O chalceus P grandisquamis
Diplectrum spp E gracilis
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Se realizoacute una prueba de correlacioacuten por rangos de Spearman para
determinar si existe correlacioacuten significativa entre los valores obtenidos por los
diferentes iacutendices de especies clave entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla XI)
Esta prueba dioacute como resultado que los iacutendices que tuvieron mayor correlacioacuten
entre lo obtenido por CE e isoacutetopos fueron los iacutendices de intermediacioacuten (087) y
de cercaniacutea (085) mientras que el iacutendice de grado fue el que obtuvo el menor
valor (028) para determinar cuaacutel fue la causa de tan bajos valores de correlacioacuten
en la tabla XII se comparan los valores obtenidos de este iacutendice para cada caso
en ella se puede ver que las especies que tuvieron una diferencia maacutes alta en
promedio (marcadas con ) que el resto de las especies fueron principalmente
presas que en el anaacutelisis de isoacutetopos estables se encontroacute que tendiacutean a poseer
mayor importancia en la dieta que lo encontrado por contenidos estomacales esto
con excepcioacuten del detritus y los peces de la familia Cynoglossidae los cuales se
identificaron con mayor importancia en el anaacutelisis de contenidos estomacales
En cuanto a los iacutendices de especie clave Kpp1 y Kpp2 estos tuvieron una alta
correlacioacuten siendo los resultados obtenidos por ambos meacutetodos muy similares
(099 y 085) cambiando solamente el orden de algunas de las especies
59
Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros subrayados representan correlacioacuten significativa (plt005)
Iacutendice Valor de Correlacioacuten
Intermediacioacuten 087
Cercaniacutea 085
Grado 045
Kpp1 099
Kpp2 085
Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con la especies con las mayores diferencias
Especies Deg_CE Deg_iso Diferencia absoluta
Detritus 28378 2707 25671
Xanthidae 2069 24945 22876
Camarones grandes 336609 13215 204459
Engraulidae 309269 16047 148799
Portunidos 22009 16761 145601
Cynoglossidae 150238 4147 108768
Gasteropoda 6113 9929 93177
Echinodermata 8237 9828 90043
Camarones pequentildeos 176983 261228 84245
Stomatopoda 174709 25539 80681
Zooplancton 12441 7501 62569
Clupeidae 64751 887 55881
Loliginidae 66517 1759 48927
Bivalvos 12603 8374 4229
Porifera 0019 341 34081
Calappidae 226 2936 271
Diplectrum spp 12158 9994 2164
Sphyraena ensis 5809 259 20091
Mugilidae 071 1433 1362
L guttatus 94073 8097 13103
P panamensis 96427 10758 11153
C querna 98279 10764 9361
60
T nitens 9971 105 529
S scituliceps 99899 10441 4511
Polychaeta 65181 6068 4501
Congridae 17033 2024 3207
B polylepis 100859 100 0859
S peruviana 100813 100 0813
P grandisquamis 100094 10079 0696
P opercularis 100092 10077 0678
P goodei 100 994 06
C robalito 100124 997 0424
O chalceus 100255 9991 0345
E gracilis 100 10029 029
Haemulopsis spp 100 99838 0162
L prorates 100 999 01
Ariidae 99934 9988 0054
O dovii 100 9999 001
P approximans 100 100 0
61
Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas
62
Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y modelos de mezcla y las especies por las cuales estas son depredadas
63
Discusioacuten Las especies analizadas en este trabajo de las cuales se obtuvo
informacioacuten representativa de su dieta corresponden a organismos que fueron
relativamente abundantes en las capturas Algunas especies dominantes y que no
fueron seleccionadas para este estudio son especies que quizaacutes sus haacutebitos
alimenticios como por ejemplo la hora de alimentacioacuten o la manera como ingieren
a sus presas no permitieron encontrar suficientemente representada su dieta en
los estoacutemagos En algunos casos aun con pocos estoacutemagos se encontroacute por
medio de la prueba de diversidad acumulada que la dieta se encontraba bien
representada esto se debe a que en casi todos los estoacutemagos analizados se
encontroacute muy poca variacioacuten en la diversidad de presas ejemplo de ello es B
polylepis que con solo 11 estoacutemagos la curva de diversidad alcanzoacute la asiacutentota y
un coeficiente de variacioacuten menor a 5 Otras especies que no resultaron tener un
nuacutemero adecuado de muestras (Anexo 1) fueron utilizadas para representar la red
troacutefica de los niveles troacuteficos maacutes bajos y altos que los de las especies con dieta
bien representada Esto se hizo con el fin de tener un mayor contraste por niveles
troacuteficos de la red para su eventual anaacutelisis y comparacioacuten
Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos
Detritoacutefagos Se identificaron tres especies como detritoacutefagas en el anaacutelisis de contenidos
estomacales debido a que se encontroacute materia orgaacutenica con caracteriacutesticas
similares a detritus en sus contenidos estomacales sin embargo cuando se realizoacute
el anaacutelisis de isoacutetopos estables de estas especies la muestra de referencia de
detritus no se relacionoacute de ninguna manera con las especies antes mencionadas
Esto puede ser causado porque el material identificado como detritus se tratase de
restos de otras especies presa en estados de digestioacuten sumamente avanzados de
los cuales solo quedaban restos de sus proteiacutenas y al no observarse alguna
estructura dura que haya permanecido junto a ellas se les haya identificado
erroacuteneamente como detritus Dentro de las especies que claramente presentaron
este proceso se encuentra Haemulopsis spp en la cual se encontroacute detritus en los
estoacutemagos sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos identificoacute a los equinodermos como
64
los principales componentes de la dieta de esta especie Dentro de estos
equinodermos encontramos a los ofiuros y asteroideos que al parecer el
organismo llega a digerir casi completamente de tal forma que estos fueron
clasificados como detritus o materia orgaacutenica no identificada en el anaacutelisis de
contenidos estomacales De esta manera este nuevo anaacutelisis clasifica a esta
especie como un consumidor muy importante del grupo de los equinodermos En
este tipo de fondos resultan abundantes especies pertenecientes a los grupos
anteriormente mencionados que seguacuten Honey-Escandoacuten et al (2008) son grupos
oportunistas que son capaces de explotar haacutebitats muy diversos
Este es un buen ejemplo de coacutemo la herramienta del anaacutelisis de isoacutetopos
ayuda a identificar presas que por la metodologiacutea tradicional resulta difiacutecil o incluso
se puede llegar a conclusiones erroacuteneas La especie O chalceus presentoacute el
mismo problema ya que en esta se identificoacute lo que probablemente se trataba de
restos muy digeridos de poliquetos como detritus Estos organismos al tener un
cuerpo muy blando son digeridos muy raacutepidamente y este depredador a diferencia
de los miembros de la familia Ariidae no se alimentoacute de familias de poliquetos que
presentan espiacuteculas estructuras que sirvieron para su identificacioacuten No obstante
en los tejidos se reflejo en sus valores de isoacutetopos la alta importancia de este
grupo lo que representa el alimento que asimiloacute el depredador
Otro caso de este gremio es el de E gracilis el cual es un organismo que
se alimenta tomando bocados del fondo para posteriormente separar su alimento
(Nelson 1994) Este comportamiento induce a que parte del sedimento y detritus
del fondo pasan a su estoacutemago y aunque este no constituya su alimento principal
desde el punto de vista de asimilacioacuten se ve reflejado en el anaacutelisis de contenidos
estomacales
Malacoacutefagos En este gremio fue ubicado por medio de contenidos estomacales a la
especie B polylepis Esta especie como adulto vive asociado a las rocas pero los
juveniles se encuentran en zonas arenosas como las del aacuterea de estudio y se ha
encontrado que se alimenta tanto de moluscos como en este estudio asiacute como de
65
equinodermos crustaacuteceos e incluso poliquetos siendo un depredador muy versaacutetil
Su dentadura permite a este organismo utilizar recursos tales como equinodermos
y moluscos bivalvos (Allen amp Robertson 1998 Thomson et al 2000) Los anaacutelisis
de isoacutetopos confirman lo encontrado por los contenidos estomacales donde al
parecer los bivalvos constituyen una de las presas maacutes importantes
Un organismo que los anaacutelisis de isoacutetopos situacutean como malacoacutefago fue E
gracilis que como anteriormente se mencionoacute se alimenta tomando bocados del
fondo lo que llevoacute a confundir a este organismo como detritoacutefago con el anaacutelisis
de contenidos estomacales sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos lo situoacute como
malacoacutefago Lopeacutez-Peralta y Arcila (2002) encontraron en el Paciacutefico colombiano
que este pez se alimentaba principalmente de poliquetos no obstante otros
autores como Fitch amp Lavenberg (1975) reportan moluscos como parte de la dieta
de este organismo Es probable que moluscos bivalvos de tallas pequentildeas en este
caso sean las presas maacutes importantes de esta especie y que sean ingeridos
cuando estos se alimentan del fondo
Carcinoacutefagos La mayor parte de las especies analizadas tanto con el enfoque de isoacutetopos
como con contenidos estomacales en este estudio cayeron dentro de esta
categoriacutea por ambos meacutetodos esto puede ser debido a que en la zona se
encuentra una alta abundancia de crustaacuteceos donde parecen destacar los
camarones asiacute como los estomatoacutepodos principalmente e incluso algunas familias
de cangrejos braquiuros Esto es debido a que muchas familias de estos grupos
tienen preferencia por los fondos blandos donde suelen alimentarse (Evans 1983
Hendrickx 1995) Los crustaacuteceos de la familia Penaeidae Processidae e incluso
ejemplares de la familia Sicyonidae se encuentran habitando sobre fondos blandos
y someros como los del aacuterea de estudio donde estos organismos tienden a
alimentarse de detritus o del tapete bacteriano o de diatomeas que se encuentran
sobre las primeras capas de arena (Hendrickx 1995 Gonzaacuteles-Vega y Pintado-
Alcalaacute 1998 Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006) Debido a las
66
preferencias que este grupo tienen sobre este tipo de fondos se pueden encontrar
en altas abundancias lo que los hace vulnerables a los peces depredadores de la
zona Otra presa importante en el aacuterea fueron los estomatoacutepodos los cuales son
depredadores de peces moluscos aneacutelidos crustaacuteceos y otros invertebrados
maacutes sin embargo estos a su vez son presas de otros organismos carniacutevoros
principalmente sus juveniles representando un eslaboacuten importante dentro de las
cadenas troacuteficas de las comunidades bentoacutenicas (Hendrickx 1995) tal como se
observoacute en este estudio donde se encontroacute que un alto porcentaje de los peces
depredadores consumieron algunas familias de este grupo en sus etapas
juveniles
Si bien muchas especies consumen crustaacuteceos quizaacutes la abundancia de
estos permite que la competencia entre ellos se vea reducida ademaacutes algunos
depredadores se alimentan de especies de las que otros no lo hacen mientras
que otros poseen estructuras que les dan cierta ventaja para localizar cierto tipo
de presas como los es el caso de lo barbillones de la familia Mullidae
representada por P grandisquamis donde estas estructuras les sirven para
detectar presas que se encuentran ocultas entre el sedimento (Schneider 1995)
Estructuras similares se observan en la familia Polynemidae los cuales presentan
una serie de radios desprendidos en sus aletas pectorales que cumplen con esa
funcioacuten Una especie de esta ultima familia (P opercularis) se identificoacute mediante
el anaacutelisis de isoacutetopos que presenta ademaacutes de los crustaacuteceos una tendencia
hacia el consumo de peces Autores como Hobson (1974) en Hawaii para otra
especie de la familia y Lopez-Peralta y Arcila (2002) en Colombia encontraron una
tendencia similar a la observada por el anaacutelisis de isoacutetopos donde este organismo
consumiacutea una proporcioacuten similar tanto de peces como de crustaacuteceos a diferencia
de la otra especie de la familia (P approximans) que tanto en este estudio como el
realizado en Colombia fue casi estrictamente carcinoacutefago puede deberse a que de
esta manera puede reducirse aun maacutes la competencia que pudiera existir entre
estas dos especies ademaacutes P opercularis en este trabajo tuvo una talla promedio
un poco mayor que las de la otra especie lo que quizaacutes le permitioacute acceder a
presas de mayor movimiento como los peces
67
Ictio-carcinoacutefagos En este gremio se encontraron especies que consumieron tanto crustaacuteceos
como peces el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute tres especies en este
gremio uno de ellos P opercularis fue ubicado como ictio-carcinoacutefago por ambos
meacutetodos estando su dieta compuesta principalmente por camarones y peces de
las familias Engraulidae y Cynoglossidae L guttatus presentoacute mediante este
anaacutelisis una proporcioacuten similar de crustaacuteceos y peces en su dieta identificaacutendose
como presas principales a los peces engraulidos no obstante el anaacutelisis de
isoacutetopos indicoacute que los cangrejos de la familia Xanthidae tienen importancia aun
mayor que los engraulidos El hecho de que en los contenidos estomacales parece
no reflejar esta predominancia de cangrejos quizaacutes se deba a que al alimentarse
este organismo no consuma a la presa completa sino partes de la misma y en
consecuencia exista una subestimacioacuten de la proporcioacuten de utilizacioacuten de esta
presa Una especie que en el anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute como carcinoacutefago
fue P panamensis esto se debe a que si bien reportoacute una alta biomasa de peces
en sus contenidos estomacales la frecuencia de ocurrencia de estos fue muy baja
en cambio los crustaacuteceos a pesar de encontrarse con menor biomasa se
encontraron en la mayoriacutea de los depredadores siendo mayor la asimilacioacuten que
en el caso de los peces Lopez-Peralta amp Arcila (2002) encontraron una dieta
similar para esta especie en Colombia
Algunos especies en el anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron identificados de
ictioacutefagos a ictio-carcinoacutefagos esto debido a que si bien consumen una buena
proporcioacuten de peces tambieacuten hacen uso importante de los crustaacuteceos maacutes de lo
que sugiere el anaacutelisis de contenidos estomacales Al parecer esto se debe a que
consumen crustaacuteceos de tallas pequentildeas que se digieren relativamente raacutepido en
los estoacutemagos tales como algunas de las familias de camarones de tallas
pequentildeas (Ogyrididae y Processidae) Por ejemplo S peruviana que en los
anaacutelisis de contenidos estomacales habiacutea sido identificado como una especie
altamente ictioacutefaga se encontroacute por isoacutetopos estables que hace uso importante
de crustaacuteceos como camarones e incluso de juveniles de braquiuros Si bien
68
gravimeacutetricamente no aportaron valores muy significativos a la dieta al parecer
son asimilados de manera importante por este organismo
T nitens presentoacute una tendencia similar donde gravimeacutetricamente los peces
en los contenidos estomacales presentaban la mayor importancia Sin embargo se
encontroacute que los estomatoacutepodos fueron de alta importancia en el anaacutelisis de
isoacutetopos Los crustaacuteceos son abundantes en el aacuterea de estudio y pueden
complementar la dieta de depredadores ya que a pesar de su menor contenido
energeacutetico (Steimle y Terranova 1985) pueden ser maacutes vulnerables a la
depredacioacuten
Ictioacutefagos Dentro de este gremio el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute a
cinco especies (S scituliceps T nitens C querna S peruviana y P goodei) de
las que el anaacutelisis de isoacutetopos solo confirmoacute a S scituliceps como estrictamente
ictioacutefaga Otros autores han encontrado que las especies de este geacutenero tienen
una dieta dominada por peces (Cruz-Escalona 2004) Las presas maacutes
importantes de esta especie fueron peces de la familia Engraulidae de ambiente
pelaacutegico lo que sugiere actividad predatoria alejaacutendose del fondo Este
comportamiento fue descrito por Sweatman (1984) y Esposito et al (2009) para S
saurus en el Mediterraacuteneo que consumioacute preferentemente a peces pelaacutegicos
C querna fue clasificada por el anaacutelisis de isoacutetopos como ictioacutefaga siendo el
componente principal engraulidos mientras que el anaacutelisis estomacal los identifica
como carcinoacutefago Debido a su morfologiacutea y a su tendencia de permanecer cerca
del fondo (Robertson y Allen 2002) se esperaba que los crustaacuteceos bentoacutenicos
seriacutean una presa potencial importante mayor que los peces pelaacutegicos observados
El anaacutelisis de isoacutetopos mostroacute que los camarones que gravimeacutetricamente no
fueron relevantes son asimilados por el organismo de manera importante
P goodei es una especie poco estudiada en el Paciacutefico autores como
Chao (1995) han clasificado a este organismo como un pez que se alimenta
principalmente de poliquetos En los contenidos estomacales analizados en este
trabajo se encontroacute que la mayor parte de la biomasa consumida perteneciacutea al
69
grupo de los peces aunque debe considerarse que el tamantildeo de muestra fue
reducido por su parte el anaacutelisis de isoacutetopos estables mostroacute que las presas
asimiladas maacutes importantes fueron los crustaacuteceos principalmente cangrejos
brachiuros (Fam Xanthidae) Esta diferencia tanto en bibliografiacutea como en los
anaacutelisis de contenidos estomacales e isoacutetopos sugieren que esta especie es
probablemente un organismo oportunista que hace uso de los recursos que les
sean maacutes accesibles lo cual representa un nivel menor de competencia respecto
a otros depredadores (Margalef 1974)
Las diferencias en lo encontrado entre los meacutetodos basados en isoacutetopos y
el de contenidos estomacales son atribuidas principalmente al hecho de que los
valores que se obtienen de isoacutetopos son un reflejo de lo que el organismo asimila
(Peterson y Fry 1987) en contraste los contenidos estomacales reflejan lo que el
organismo ingiere pudiendo asiacute encontrarse presas que quizaacutes el organismo
consuma y obtenga valores altos de importancia de biomasa en la dieta cuyo
consumo sea ocasional y por lo tanto no se refleje marcadamente en los tejidos
del depredador En cambio los valores de isoacutetopos ofrecen un reflejo de las
presas cuyo consumo se ha dado por un periodo maacutes amplio y por lo tanto son
maacutes importantes en el caso del muacutesculo tejido utilizado en este trabajo el periodo
que refleja se ha calculado ser de varios diacuteas a un mes (Tieszen et al 1983
Rudnick y Resh 2005)
Otra posible causa de esta variacioacuten es que en algunos casos el grupo de
ejemplares de los que se obtuvieron las muestras de isoacutetopos no llegaron a ser
representativos de todo el intervalo de tallas que se alcanzo con el anaacutelisis de
contenidos estomacales lo que puede resultar en que se tenga representado con
isoacutetopos solo una parte de la dieta esto podriacutea ocurrir cuando una especie
presente una fuerte variacioacuten ontogeneacutetica en su dieta Este caso pudiera darse
en especies como B polylepis los cuales presentaron un nuacutemero de muestra
reducido Muchas especies presentan diferencias en los valores isotoacutepicos durante
su ontogenia debido a que se alimentan ya sea en zonas diferentes o bien de
presas distitnas (Phillips y Eldridge 2006) por lo que lo maacutes adecuado es tener
70
muestras representado un intervalo de tallas maacutes o menos amplio Otra posibilidad
para las diferencias de dietas encontradas es que esta especie presente una
dieta con una alta variabilidad como algunas especies de esta familia presentan
(Randall 1967) y debido al reducido tamantildeo de muestras de estoacutemagos obtenidos
en este estudio es posible que la dieta que se estimoacute resulte estar sesgada y por
ello el anaacutelisis de isoacutetopos presente resultados tan distintos a lo encontrado por el
otro meacutetodo
Estructura troacutefica
Niveles troacuteficos Para el 84 de las especies analizadas los niveles troacuteficos que se
obtuvieron por ambos meacutetodos fueron similares no obstante la prueba de t indicoacute
que existiacutean diferencias significativas entre las dos series de datos Esto es debido
a que existen diferencias grandes en los valores obtenidos por un meacutetodo y otro
en cuatro especies B polylepis la especie que presentoacute mayor diferencia en el
nivel troacutefico estimado por ambos meacutetodos con el anaacutelisis de contenidos
estomacales presentoacute un nivel troacutefico de 33 sin embargo con el anaacutelisis de
isoacutetopos este nivel fue de 48 Este valor tan alto es tiacutepicamente reportado para
depredadores tope como tiburones (Estrada et al 2003 Estrada et al 2006)
Algunas de sus presas presentaron tambieacuten niveles altos de δ15N (promedio de
145permil) lo que al parecer indica que estos peces consumieron presas que se
encontraban de alguna manera enriquecidas en este isoacutetopo Una de las posibles
causas es que siendo los moluscos bivalvos una de sus presas maacutes importantes y
al ser la mayoriacutea filtradores son tambieacuten bioacumuladores por lo que
probablemente se encuentren filtrando materia orgaacutenica particulada procedente de
organismos en descomposicioacuten de niveles troacuteficos maacutes altos (McConnaughey y
McRoy1979) como pudieran ser partiacuteculas de restos de peces que son vertidos
durante la captura del camaroacuten Asiacute tambieacuten algunas especies de gasteroacutepodos
que se identificaron como presas potenciales son consumidoras tambieacuten de
detritus e incluso algunas de las familias encontradas son depredadores de
algunas especies de (Reguero y Garciacutea ndashCubas 1989 Ruppert y Barnes 1996)
71
Otra especie con una variacioacuten importante en su nivel troacutefico fue la rasposa
O chalceus la que de acuerdo al contenido estomacal obtuvo un nivel troacutefico de
22 mientras que el anaacutelisis de isoacutetopos produjo un nivel troacutefico de 36 Esta
diferencia es debido a que como ya se mencionoacute la dieta de este organismo
estaba dominada por lo que se identifico detritus en el anaacutelisis de contenidos
estomacales (el cual tiene un valor de 1 en el caacutelculo de nivel troacutefico) por el
anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute que en realidad estaba compuesta
principalmente por crustaacuteceos seguido de moluscos equinodermos y poliquetos
por lo que el nivel troacutefico de este organismo efectivamente es maacutes alto que lo
reportado para contenidos estomacales Cruz-Escalona (1998) en Laguna San
Ignacio en BCS encontroacute un tipo de alimentacioacuten similar en la que esta especie
consume principalmente poliquetos equinodermos y crustaacuteceos lo cual coincide
con lo encontrado en este trabajo por medio de isoacutetopos y excluyendo el detritus
tambieacuten por el anaacutelisis de contenidos estomacales Esta especie se alimenta casi
exclusivamente de invertebrados bentoacutenicos por lo que el nivel troacutefico asignado
por los valores de isoacutetopos es el maacutes adecuado Es probable que en este caso el
detritus observado en contenidos estomacales fuera realmente alimento en estado
muy avanzado de digestioacuten
Haemulopsis spp tambieacuten presentoacute diferencias significativas entre los
valores de isoacutetopos y el calculado por contenidos estomacales obteniendo un nivel
troacutefico de 37 para el primero y de 218 para el segundo Esto parece ser
consecuencia del mismo problema de la especie anterior donde en este caso se
identificaron restos de equinodermos como detritus Esta especie se alimenta
principalmente de equinodermos asteroideos y ophiuroideos lo cual corresponde
al nivel troacutefico obtenido por isoacutetopos La dieta encontrada para los individuos de
este geacutenero difiere un poco a lo encontrado por autores como Ramiacuterez-Luna et al
(2008) para H leuciscus en Ecuador el cual fue definido como un organismo
carcinoacutefago Esto sugiere que en Nayarit la o las especies de este geacutenero
presentan una alimentacioacuten diferente debido a caracteriacutesticas propias de la
estructura de las comunidades Por lo tanto las diferencias encontradas en los
niveles troacuteficos por ambos meacutetodos parecen ser causados por errores en la
72
estimacioacuten e identificacioacuten en los componentes de la dieta encontrada por
contenidos estomacales donde en dos especies uno de los componentes de la
dieta es sobreestimado y en otra de ellos al parecer no se tiene una adecuada
representacioacuten de la misma
El 84 de las especies presentaron niveles troacuteficos similares por ambos
meacutetodos lo que de alguna manera los convalida mutuamente Esta
correspondencia sugiere ademaacutes que el valor de fraccionamiento utilizado para
este sistema (23) fue adecuado donde en la mayoriacutea de otros trabajos se han
utilizado valores de 3 a 35permil (Bode et al 2003) Asiacute mismo los resultados
tambieacuten sugieren que el organismo que se escogioacute como base para determinar los
niveles troacuteficos fue tambieacuten el adecuado ya que esta eleccioacuten resulta muy
importante en los valores que se obtengan para el caacutelculo del nivel troacutefico del
resto de las especies del sistema (Post 2002)
En este trabajo se encontroacute incluso que los valores de nivel troacutefico
estimados a partir de isoacutetopos resultaron ser en general mucho maacutes precisos que
los encontrados con contenidos estomacales ya que para calcular este no se
requiere del conocimiento de todas las presas del depredador las cuales podriacutean
estar siendo sub o sobreestimadas lo que parece ser el caso en las especies
analizadas en este trabajo que difirieron significativamente entre lo encontrado por
ambos meacutetodos
Ademaacutes otra ventaja del caacutelculo del nivel troacutefico por isoacutetopos es que no se
requiere de un nuacutemero elevado de muestras para su estimacioacuten ya que cada
muestra aporta informacioacuten de la dieta acumulada de un organismo en un periodo
dado determinado por el tipo de tejido que se analice Esto resulta uacutetil con
especies para las cuales es difiacutecil obtener muestras y la informacioacuten obtenida se
da a una escala temporal mucho maacutes amplia (Post 2002 Estrada et al 2003)
73
Redes troacuteficas El anaacutelisis de dietas por ambos meacutetodos permitioacute definir una serie de
gremios troacuteficos de los cuales dos de ellos los carcinoacutefagos y los ictio-
carcinoacutefagos conteniacutean a la gran mayoriacutea de las especies Asiacute tambieacuten la
mayoriacutea de las especies presentaron niveles troacuteficos muy similares siendo el
promedio 37 plusmn04 De acuerdo con Evans y Tallmark (1985) esta particularidad es
comuacuten en sistemas de fondos blandos y mencionan que en este tipo de fondos el
nuacutemero de nichos que las especies pueden ocupar son pocos y que estas deben
de explotar un conjunto comuacuten de recursos ocupando en consecuencia nichos
muy amplios con una alta sobreposicioacuten entre especies
En la base de la red se incluyoacute al detritus para la red troacutefica estructurada
con contenidos estomacales y detritus y zooplancton para la red basada en
isoacutetopos estables debido a que en este uacuteltimo se identificoacute una mayor importancia
del zooplancton en varios depredadores en contraste con la informacioacuten obtenida
de contenidos estomacales
Al construir los diagramas de las redes troacuteficas en su configuracioacuten
sobresale la importancia que tienen los camarones como presas en este sistema
Estos organismos son tiacutepicamente abundantes en este tipo de sistemas (de ahiacute el
desarrollo de pesqueriacuteas altamente especializadas) alimentaacutendose principalmente
de invertebrados detritus diatomeas y otros productores que se encuentran sobre
el sedimento (Luna-Marte 1980 Luna-Marte 1982 Wassenberg y Hill 1993
Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006)
Iacutendices de especies clave Los indicadores de especies clave fueron utilizados en este caso tanto para
identificar la importancia relativa de los elementos de la red troacutefica dentro del
sistema analizado como para comparar las dos redes troacuteficas construidas por
ambos meacutetodos contenidos estomacales e isoacutetopos estables Estos iacutendices
mostraron algunas diferencias al ser comparados por medio de la correlacioacuten por
rangos de Spearman
74
Los iacutendices de especies clave proveen informacioacuten acerca de cuaacuteles son
los componentes clave de un sistema los elementos claves no necesariamente
son las especies maacutes dominantes pero son especies que tienen un efecto
importante sobre el sistema sin que necesariamente esto dependa de su
abundancia o biomasa (Benedek et al 2007)
El iacutendice de intermediacioacuten mostroacute al grupo con mayor importancia relativa
a los estomatoacutepodos sugiriendo que eacuteste actuacutea como un viacutenculo entre los
diferentes grupos de la red Es decir que une a una gran parte del resto de las
especies que conforman la red En teacuterminos de relaciones troacuteficas significa que los
estomatoacutepodos intervienen ampliamente en los flujos de energiacutea de la red troacutefica
Seguacuten Hendrickx y Sanchez-Vargas (2005) los estomatoacutepodos llegan a ser muy
abundantes en zonas donde se llevan a cabo pesqueriacuteas de arrastre sobre el
camaroacuten ya que tienden a sobrevivir a la captura y cuando son devueltos al mar
pueden alimentarse de los organismos muertos de la fauna acompantildeante de
camaroacuten De esta manera la gran cantidad de alimento se traduce en una alta
abundancia de este grupo en la zona siendo altamente disponibles para una gran
cantidad de depredadores
El iacutendice de cercaniacutea por sus parte dio resultados similares en ambos
meacutetodos lo que significa que las especies con valores maacutes altos presentaron un
arreglo similar entre ambas redes troacuteficas alcanzando una conexioacuten mucho maacutes
directa con el resto de las especies Asiacute el iacutendice sentildeala que los estomatoacutepodos
son un grupo muy importante en el sistema ya que varias especies se encuentran
relacionadas directa e indirectamente con eacutel de manera que los flujos de energiacutea
pasan raacutepidamente de este grupo a otros
El iacutendice de grado (Degree) es un indicador del nuacutemero de conexiones que
tiene una especie en la red ya sea depredador o presa Este iacutendice a pesar de ser
uno de los indicadores maacutes simples de la estructura brinda informacioacuten acerca de
las caracteriacutesticas de redes complejas determinando la distribucioacuten del nuacutemero de
conexiones que inciden sobre una especie o nodo (Jordan et al 2006) En este
caso ayuda a identificar faacutecilmente cuaacuteles son las presas que son consumidas por
75
el mayor nuacutemero de depredadores o bien queacute depredadores hacen un uso de
mayor cantidad de presas De tal manera se detectoacute que las presas con mayor
nuacutemero de conexiones fueron para ambos meacutetodos los crustaacuteceos principalmente
los camarones tanto de tallas chicas como grandes indicando que eacutestas fueron
presas que presentan una biomasa considerable dentro del ecosistema estudiado
Este iacutendice a diferencia del resto presentoacute los valores maacutes bajos de correlacioacuten
entre los dos meacutetodos lo cual nos indica que existen diferencias fuertes en los
valores encontrados en estos
Al analizar la tabla XII nos encontramos que los nodos u especies que
presentan las diferencias maacutes fuertes fueron principalmente organismos presa y
de las cuales la mayoriacutea se presentaron con mayor importancia en los modelos de
mezcla que en el anaacutelisis de contenidos estomacales teniendo tambieacuten un mayor
valor del iacutendice de grado Lo anterior parece ser debido a que estas presas fueron
subestimadas por el anaacutelisis de contenidos estomacales como ya se mencionoacute
otras en cambio como el detritus fueron por el contrario sobreestimadas por este
anaacutelisis estas situaciones parecen ser las causas maacutes importantes de las
diferencias encontradas entre las dos redes
En este caso el anaacutelisis de isoacutetopos posee cierta fiabilidad en el sentido de
que eacuteste refleja la dieta que estaacute siendo asimilada por el organismo (Peterson y
Fry 1987) y por tanto presas que pueden dejar poca evidencia de su consumo en
el anaacutelisis de contenidos estomacales con el anaacutelisis de isoacutetopos puede ser
adecuadamente asignada su importancia (Benstead 2006 Huumlckstaumldt et al 2007)
mientras que por otra parte iacutetem como el detritus el cual puede tratarse de restos
de materia orgaacutenica de otras presas puede mediante este anaacutelisis ser discernido
cuaacutel es realmente la presa de la que se alimentoacute el depredador (Abed-Navandi y
Dworschack 2005)
Los iacutendices de conjuntos clave que identifican a los grupos o conjunto de
nodos maacutes importantes de una red troacutefica determinaron mediante el iacutendice de
fragmentacioacuten (Kpp1) en el caso de contenidos estomacales a 12 especies que
en caso de ser retiradas fragmentan o desconectan en maacutes del 80 a la red
76
troacutefica Dentro de estas especies que la mitad de ella son presas dentro de las que
destacan los camarones de tallas pequentildeas y grandes los cuales los cuales son
importantes en este sistema debido a que son la dieta principal de muchos
depredadores En cierto modo esto podriacutea parecer contradictorio considerando
que en el anaacutelisis de isoacutetopos se obtuvieron 14 especies representadas
uacutenicamente por los peces depredadores del sistema sin embargo estas
diferencias estaacuten asociadas a las proporciones de las presas en las dietas
encontradas en las redes troacuteficas Tambieacuten en el anaacutelisis de isoacutetopos se
identificaron en algunos casos presas que por el anaacutelisis de contenidos
estomacales no se pudo determinar su importancia y viceversa
El iacutendice de propagacioacuten (Kpp2) sentildealoacute a diferentes grupos como los de
mayor importancia dependiendo de la red troacutefica En el caso de CE solamente
siete especies son suficiente para propagar informacioacuten a maacutes del 80 de la red
troacutefica siendo estas especies bivalvos crustaacuteceos como estomatoacutepodos y
calappidos especies que se ha inferido parecen tener un alta dominancia en el
sistema de fondos blandos de la costa de Nayarit asiacute como tambieacuten algunas
especies de peces como los engraulidos que son las especies de peces maacutes
importante en la dieta de los depredadores ictioacutefagos Por su parte el anaacutelisis de
isoacutetopos mostroacute que se requieren 14 especies para acceder al 80 de la red
Los anteriores iacutendices resultan interesantes desde el punto de vista de
manejo de recursos del ecosistema ya que las medidas de proteccioacuten no
solamente deben orientarse a especies de intereacutes comercial sino tambieacuten a
especies que estructural o funcionalmente resulten igual o maacutes importantes para el
sistema (Benedek et al 2007) pensando desde luego en la sostenibilidad y uso
del ecosistema
La baja correlacioacuten encontrada en el iacutendice de grado sugiere una estructura
troacutefica diferente donde algunos nodos poseen una cantidad significativamente
diferente de conexiones con otros Sin embargo la alta correlacioacuten encontrada en
el resto de los iacutendices utilizados nos indica que a pesar de que el nuacutemero de
conexiones en algunos nodos es diferente ambos enfoques tienen resultados
77
similares en cuanto la manera en que la informacioacuten o energiacutea se transmite dentro
de la red lo que es evidenciado por iacutendices como los Kpp1 y Kpp2 Por lo tanto
puede considerarse que las redes construidas por ambos meacutetodos son similares y
resulta factible el uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables aunada a modelos de
mezcla para describir la estructura troacutefica de zonas que por las particularidades de
las especies o el acceso a ellos sea difiacutecil determinar por el meacutetodo tradicional de
contenidos estomacales No obstante cuando sea posible deberaacute de
complementarse la informacioacuten por ambos meacutetodos esto debido por ejemplo que
si bien los anaacutelisis de isoacutetopos nos dan una buena informacioacuten acerca de la dieta
que es asimilada no lo da asiacute sobre presas que por sus caracteriacutesticas no pueden
ser correctamente digeridos y por tanto asimilados no obstante estos son
consumidos siendo esto importante para algunos anaacutelisis de redes troacuteficas evaluar
este grado de mortalidad en ese tipo de presas
Conclusiones Los anaacutelisis de contenidos estomacales realizados en este estudio si bien
contaron en muchos casos con una buena resolucioacuten taxonoacutemica no se
vieron exentos de la problemaacutetica comuacuten en este tipo de anaacutelisis como lo es
encontrar presas muy digeridas que dificultan su identificacioacuten y
contabilizacioacuten
Al realizar los modelos de mezcla a pesar de trabajar con una aproximacioacuten
que permite el uso de varias fuentes alimenticias se encontroacute que era
necesario realizar agrupaciones de estas fuentes alimenticias en funcioacuten
tanto de sus valores isotoacutepicos como del grupo taxonoacutemico ya que los
valores redundantes de algunas especies impiden hallar una solucioacuten al
realizar estos modelos
Se encontroacute que para ocho de las especies analizadas diferencias en la
dieta que estas presentaban donde se detecta que la determinada por
medio de isoacutetopos y modelos de mezcla es maacutes acertada puesto que el
78
anaacutelisis de contenidos estomacales subestimaban o sobreestimaban la
aportacioacuten de algunas presas
Se hallaron diferencias significativas entre los niveles troacuteficos calculados
con los distintos meacutetodos (contenidos estomacales e isoacutetopos estables) sin
embargo con excepcioacuten de B polylepis se encontroacute que los valores
obtenidos por isoacutetopos resultaban maacutes parecidos a lo reportado en literatura
para las especies donde se observaron diferencias ademaacutes este meacutetodo
no se encuentra sesgado por subestimaciones o sobrestimaciones de
componentes presa
El anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla resulto ser muy uacutetil para indicar
la fuente alimenticia de organismos que presentaban una cantidad alta de
materia orgaacutenica no identificable o bien de lo que pareciacutea corresponder a
detritus en sus contenidos estomacales Esta capacidad de identificar asiacute
presas de este tipo de organismos supone una ventaja cuando se requiere
construir con precisioacuten un modelo con los flujos de energiacutea de un sistema
En el anaacutelisis de redes se encontroacute que los crustaacuteceos fueron uno de los
componentes maacutes importantes del sistema dentro de los que destacan los
camarones y los estomatoacutepodos especies ambas que son abundantes en
el sistema estudiado y son estos grupos importantes en la transferencia de
la energiacutea en la cadena troacutefica del ambiente bentoacutenico
Los iacutendices utilizados para detectar especies clave variaron dependiendo
del atributo que cada uno de ellos identifica de la red troacutefica sin embargo
con excepcioacuten del iacutendice de grado (degree) todos tuvieron una alta
correlacioacuten entre ambos meacutetodos lo que sugiere que si bien las redes no
son exactamente iguales poseen propiedades muy similares
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Anexos
95
Anexo 1 Listado de especies a los cuales se les analizo la dieta se marca con un
las especies que fueron seleccionadas para este estudio
Familia Nombre cientiacutefico Total estoacutemagos Estoacutemagos con alimentoAchiridae Achirus mazatlanus 8 2
Albulidae Albula spp 14 14
Balistidae Balistes polylepis 11 11
Batrachoidae Porichthys analis 25 2
Bothidae Bothus leopardinus 9 9
Brotulidae Lepophidium prorates 20 10
Carangidae Chloroscombrus orqueta 107 35
Carangidae Selene peruviana 208 114
Carangidae Caranx caninus 1 1
Centropomidae Centropomus robalito 130 59
Clupeidae Opisthopterus dovi 9 5
Cynoglossidae Symphurus elongatus 12 4
Cynoglossidae Syacium ovale 103 52
Engraulidae Anchovia macrolepidota 9 2
Gerreidae Eucinostomus currani 30 17
Gerreidae Eucinostomus gracilis 70 35
Gerreidae Eucinostomus dowii 19 7
Gobidae Bollmannia chlamydes 14 2
Haemulidae Pomadasys panamensis 113 69
Haemulidae Haemulopsis spp 61 32
Haemulidae Conodon serrifer 16 15
Ariidae Ariidae 10 5
Ariidae Ariidae 79 30
Ariidae Ariidae 10 9
Lutjanidae Lutjanus guttatus 83 49
Mullidae Pseudupeneus grandisquamis 112 77
Muraenidae Gymnothorax equatorialis 8 3
Paralichthydae Etropus crossotus 1 1
Paralichthydae Cyclopsetta panamensis 12 5
Paralichthydae Cyclopsetta querna 115 66
Polynemidae Polydactylus opercularis 70 50
Polynemidae Polydactylus approximans 23 3
Scianidae Paralonchurus goodei 20 10
Scianidae Stellifer illecebrosus 43 13
Scianidae Larimus argenteus 35 17
96
Scianidae Scianidae 10 2
Scianidae Larimus effulgens 15 6
Scianidae Orthopristis chalceus 69 44
Scombridae Scomberomorus sierra 33 12
Serranidae Epinephelus acanthistius 6 0
Serranidae Rypticus nigripinnis 3 2
Serranidae Diplectrum spp 60 37
Sphyraenidae Sphyraena ensis 10 0
Stromateidae Peprilus medius 65 2
Stromateidae Peprilus snyderi 30 4
Synodontidae Synodus sechurae 37 19
Synodontidae Synodus scituliceps 87 41
Trichiuridae Trichiurus nitens 59 29
Triglidae Prionotus spp 29 5
Urotrygonidae Urotrygon aspidura 16 5
97
ANEXO 2 Graacuteficas de diversidad acumulada de los contenidos estomacales utilizadas para determinar el tamantildeo de muestra representativa (nuacutemero de estoacutemagos) tomando como criterio de decisioacuten la asiacutentota de la curva de diversidad de Shannon (Hacute)y un coeficiente de variacioacuten (CV) le005 marcado por la liacutenea roja
00
01
10
0
05
1
15
2
25
3
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
B polylepis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 11 21 31 41 51
C robalito
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36
H
Diplectrum spp
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 6 11 16 21 26 31
CV
E gracilis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31
Haemulopsis spp
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31 36
Ariidae
Hacute
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
98
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36 41 46
L guttatus
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
L prorates
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31 36 41
H
O chalceus
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 6 11 16 21 26 31 36 41 46
CV
P opercularis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 11 21 31 41 51 61 71
P grandisquamis
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 11 21 31 41 51 61
P panamensis
Hacute
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
99
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 16 31 46 61 76 91 106
S peruviana
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36 41
S scituliceps
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31
T nitens
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
-05
0
05
1
15
2
25
3
0 20 40 60 80
C querna
Hacute
CV
0
005
01
015
02
025
03
002040608
112141618
2
1 2 3 4 5 6 7
P goodei
Hacute
CV
0010203040506070809
0
05
1
15
2
25
1 2 3 4
P approximans
Hacute
CV
001020304050607
0
02
04
06
08
1
1 2 3
O dovii HhellipChellip
H
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
100
ANEXO 3 Descripcioacuten de las dietas encontrada en los estoacutemagos de peces seleccionados
para este estudio estimados por meacutetodos gravimeacutetricos (G) y frecuencia de
ocurrencia (FO) N= nuacutemero de muestras (estoacutemagos)
Depredador Balistes polylepis
N=11
Especies presa presa FO FO G G
Arcidae 1 909 036 068
Bivalvia 8 7273 73 1373
Brachyura 3 2727 003 006
Gastropoda 2 1818 026 049
Crucibulum lignarium 1 909 01 019
Leucosidae 1 909 014 026
Mollusca 1 909 3 564
Monoplacophora 1 909 008 015
Anomia spp 2 1818 274 515
Pectinidae 3 2727 665 1251
Porifera 1 909 001 002
Restos de Bivalvia 5 4545 1335 2511
Restos de crustacea 1 909 007 013
Restos de Mollusca 8 7273 1255 2360
Stomatopoda 1 909 001 002
Tellina spp 1 909 011 021
Tunicados 1 909 5 940
Veneridae 3 2727 119 224
Xanthidae 4 3636 022 041
101
Depredador Centropomus robalito
N= 59
Especies presa presa FO FO G G
Camarones (Natantia) 15 2542 2024 3597
Engraulidae 3 508 119 211
Farfantopenaues californiensis 3 508 81 1439
MONI 2 339 02 036
Penaeus vannamei 2 339 084 149
Penaeus spp 2 339 03 053
Penaidae 2 339 127 226
Portunus tuberculatus 2 339 041 073
Processa spp 2 339 017 030
Restos de Camarones (natantia) 14 2373 558 992
Restos de crustacea 6 1017 039 069
Restos de peces 2 339 001 002
Solenocera mutator 4 678 499 887
Solenocera spp 3 508 219 389
Solenoceridae 6 1017 426 757
Squilla biformis 6 1017 599 1065
Squillidae 2 339 001 002
Stomatopoda 2 339 013 023
Depredador Diplectrum spp
N= 37
Especies presa presa FO FO G G
Bivalvia 1 270 011 046
Camarones (natantia) 1 270 009 037
Cloridopsis dubia 1 270 166 691
Crustacea no id 4 1081 062 258
Grapsidae 1 270 032 133
Isopoda 1 270 039 162
Loliginidae 1 270 32 1333
Majidae 1 270 006 025
MONI 1 270 008 033
Ophichthidae 2 541 125 521
Ocypodidae 1 270 001 004
Osteichthes 2 541 171 712
Portunus asper 3 811 069 287
102
Processa spp 8 1622 497 2070
Restos de crustacea 8 2162 388 1616
Restos de peces 4 1081 071 296
Sicyona spp 1 270 101 421
Squilla biformis 2 541 02 083
Squilla bigelowi 2 541 054 225
Squilla mantoidea 1 270 025 104
Squillidae 2 541 041 171
Stomatopoda 2 541 057 237
Trichiuridae 1 270 095 396
Vinciguerria nimberia 1 270 01 042
Xanthidae 2 541 018 075
Depredador Eucinostomus gracilis
N=35
Especies presa FO FO G G
Alga no id 1 286 001 013
Bivalvia 4 1143 006 080
Detritus 4 1143 027 359
Mollusca 9 2571 049 652
MONI 16 4571 492 6543
Restos de crustacea 6 1714 039 519
Restos de Mollusca 2 571 125 1662
Restos de peces 3 857 012 160
Scaphoda 1 286 001 013
Depredador Haemulopsis spp
N=32
Especies presa FO FO G G
Bivalvia 1 3125 001 011
Copepoda 1 3125 0001 001
Euphausiidae 2 625 0011 012
Megalopa brachyura 1 3125 001 011
Detritus 15 46875 797 8512
Ogyrididae 3 9375 0111 119
Ophiura 1 3125 003 032
Polychaeta 2 625 014 150
103
Restos de Bivalvia 1 3125 019 203
Restos de Camarones (natantia) 2 625 002 021
Restos de Crustacea 4 125 024 256
Restos de Mollusca 1 3125 003 032
Restos de Ophiura 1 3125 044 470
Restos de Polychaeta 1 3125 01 107
Squillidae 2 625 003 032
Depredador Ariidae
N= 30
Especie presa FO FO G G
Detritus 1 333 037 245
Engraulidae 1 333 086 568
Eunicidae 1 333 001 007
Glyceridae 1 333 001 007
Lumbrineridae 1 333 01 066
MONI 10 3333 259 1712
Ogyrididae 1 333 001 007
Ophiactis simplix 1 333 001 007
Polychaeta 8 2667 783 5176
Portunidae 1 333 15 991
Restos de Crustacea 4 1333 052 344
Restos de Mollusca 7 2333 129 853
Restos de peces 1 333 001 007
Squilla biformis 1 333 001 007
Sternaspidae 1 333 001 007
Depredador Lutjanus guttatus
N=47
Especie presa FO FO G G
Bivalvia 2 426 004 006
Camarones (natantia) 1 213 008 012
Engraulidae 5 1064 1344 2000
Engraulis mordax 2 426 1135 1689
Euphylax robustus 1 213 117 174
Lutjanus guttatus 2 426 384 571
Mollusca 1 213 1032 1536
104
Mugilidae 1 213 048 071
Ogyrididae 2 426 136 202
Paralichthydae 1 213 006 009
Penaeidae 1 213 025 037
Portunidae 3 638 173 257
Processa spp 3 638 247 368
Pseudosquillopsis marmorata 1 213 008 012
Restos de crustacea 17 3617 316 470
Restos de Mollusca 2 426 002 003
Restos de peces 2 426 023 034
Solenocera florea 2 426 045 067
Solenocera spp 1 213 008 012
Solenoceridae 1 213 03 045
Squilla acueleata 1 213 064 095
Squilla panamensis 1 213 065 097
Squillidae 2 426 043 064
Squillla spp 1 213 044 065
Stomatopoda 2 426 117 174
Xanthidae 4 851 1296 1929
Depredador Lepophidium prorates
N=10
Especies presa presa FO FO G G
Cynoglossidae 2 20 166 2134
Restos de Camarones (natantia) 2 20 048 617
Restos de crustacea 2 20 006 077
Sicyona spp 2 20 468 6015
Squilla bigelowi 6 60 09 1157
105
Depredador Orthopristis chalceus
N=44
Especies presa presa FO FO G G
Amphipoda 1 227 001 005
Anadara Mazatlanica 2 455 002 010
Asteroidea 1 227 01 051
Bivalvia 6 1364 007 036
Brachyura 6 1364 214 1090
Camarones (natantia) 1 227 001 005
Detritus 9 2045 959 4887
Euphausiidae 2 455 002 010
Mollusca 1 227 001 005
MONI 16 3636 651 3317
Ophiactis simplex 1 227 006 031
Ophiura 7 1591 04 204
Polychaeta 3 682 021 107
Portunidae 1 227 001 005
Restos de Crustacea 4 909 031 158
Restos de peces 2 455 0095 048
Stomatopoda 1 227 006 031
Depredador Polydactylus opercualris
N=50
Especie presa FO FO G G
Camarones (natantia) 3 6 245 612
Engraulidae 7 14 552 1379
Larvas de peces 3 6 097 242
MONI 4 8 205 512
Ogyridae 2 4 094 235
Processa spp 3 6 205 512
Restos de Camarones (natantia) 2 4 164 410
Restos de crustacea 23 46 797 1992
Restos de peces 2 4 064 160
Solenoceridae 1 2 274 685
Squilla bigelowi 1 2 156 390
Squillidae 1 2 009 022
Squillla spp 1 2 003 007
Stellifer sp 1 1 2 519 1297
106
Stomatopoda 1 2 183 457
Symphurus elongatus 1 2 295 737
Xiphopenaeus riveti 1 2 14 350
Depredador Pseudupeneus grandisquamis
N= 28
Especies presa FO FO G G
Bivalvia 1 172 001 003
Brachyura 2 345 021 058
Callinectes bellicosus 1 172 001 003
Coronididae 1 172 016 044
Gastropoda 2 345 002 006
Huevos 1 172 28 778
Lysiosquillidae 1 172 03 083
Megalopa brachyura 1 172 01 028
Mollusca 1 172 001 003
MONI 6 1034 035 097
Nannosquillidae 1 172 011 031
Ogyrididae 16 2759 1624 4510
Penaeidae 1 172 009 025
Portunidae 2 345 003 008
Processa spp 5 862 02 056
Restos de crustacea 23 3966 1191 3307
Restos de peces 3 517 021 058
Restos de stomatopoda 1 172 074 205
Sicyona ingentis 1 172 007 019
Sicyona mixta 1 172 004 011
Sicyona spp 1 172 001 003
Stomatopoda 3 517 239 664
107
Depredador Pomadasys panamensis
N= 66
Especies presa FO FO G G
Batrachoididae 1 152 001 005
Brachyura 1 152 009 049
Calappidae 1 152 038 206
Camarones (natantia) 2 303 005 027
Congridae 1 152 002 011
Copepoda 1 152 001 005
Crustacea 3 455 009 049
Detritus 2 303 02 109
Engraulidae 1 152 236 1282
Euphausiidae 4 606 009 049
Larvas de peces 1 152 019 103
Loliginidae 1 152 4 2173
MONI 12 1818 161 875
Ogyrididae 3 455 015 081
Ophiura 1 152 005 027
Penaeidae 1 152 005 027
Processa spp 2 303 009 049
Restos de Camarones (natantia) 3 455 057 310
Restos de crustacea 19 2879 243 1320
Restos de Mollusca 1 152 001 005
Restos de peces 3 455 048 261
Squilla biformis 4 606 259 1407
Squilla mantoidea 3 455 141 766
Squillidae 1 152 057 310
Stomatopoda 6 909 091 494
108
Depredador Selene peruviana
N= 144
Especies presa FO FO G G
Anchoa spp 2 175 246 280
Clupeidae 1 088 046 052
Copepoda 1 088 001 001
Crustacea 3 263 026 030
Engraulidae 59 5175 7881 8955
Engraulis mordax 1 088 218 248
Euphausiidae 2 175 002 002
Megalopa brachyura 1 088 001 001
MONI 7 614 111 126
Ogyrididae 13 1140 024 027
Ojos de Crustacea 3 263 004 005
Penaeidae 1 088 001 001
Processa spp 4 351 041 047
Restos de crustacea 11 965 077 087
Restos de peces 10 877 103 117
Squillidae 1 088 018 020
Zoea 1 088 001 001
Depredador Synodus scituliceps
N= 42
Especies presa FO FO G G
Anchoa spp 7 1667 7349 3225
Balistidae 1 238 14 061
Camarones (natantia) 1 238 001 000
Cephalopoda 1 238 011 005
Clupeidae 4 952 76 334
Congridae 2 476 25 1097
Cynoglossidae 2 476 289 127
Diplectrum spp 1 238 192 843
Engraulidae 3 714 05 022
Engraulis mordax 8 1905 998 438
Harengula thrissina 1 238 29 127
Loliginidae 4 952 73 320
Loligo opalescens 1 238 191 838
MONI 1 238 011 005
109
Paralichthydae 1 238 72 316
Pleuronectidae 1 238 88 386
Pseudopenaeus grandisquamis 2 476 152 667
Restos de crustacea 2 476 021 009
Restos de peces 1 238 088 039
Solenocera mutator 3 714 126 553
Sphyraena ensis 1 238 1323 581
Squillidae 1 238 015 007
Depredador Trichiurus nitens
N=31
Especies presa presa FO FO G G
Anchoa spp 5 1613 257 645
Argentina sialis 1 323 079 198
Auxis spp 1 323 39 978
Cetengraulis mysticetus 1 323 011 028
Clupeidae 2 645 12 3011
Engraulidae 3 968 501 1257
Engraulis mordax 1 323 011 028
Ligia spp 1 323 001 003
Loliginidae 2 645 241 605
MONI 5 1613 595 1493
Restos de peces 13 4194 53 1330
Stomatopoda 1 323 001 003
Upogebiidae 1 323 004 010
Vinciguerria nimberia 2 645 165 414
110
Anexo 4 Resultados obtenidos de los modelos de mezcla donde se observa la proporcioacuten de dieta
obtenida a traveacutes de estos
Boca D
Esta e1709 1682permilde δ15
presa 54
Dulce (Paralo
specie tuvo a los -164
permilδ13C se a5N van de 8principal fu
Pogo
onchurus go
valores que49permil para easignaron un51 - 1570 permileron los can
Port
Cala
Xant
Cyno
Poly
Zoop
liacutegono de meodei y sus pr
oodei)
e van desde el δ13C (n=3n total de 7 permil mientrasngrejos Xant
Especies pre
tunidae
appidae
thidae
oglossidae
ychaeta
plancton
ezcla (Convex resas
los 135 a lo3) con un va
grupos press que los dethidae con uesa Die
ndashHull) para lo
os 143permil enalor promedsa para este
e δ13C van dun valor de eta promedio
16
28
540
14
25
232
os valores de
n el caso deldio de 138
e organismo de -2147 aimportancia
δ13C y δ15N d
1
δ15N y de lo0permil δ15N ycuyos valor -1529permil
a promedio
de P
111
os-y -res La de
Burro
Esta e1724 1661permilvalore1529permilcontricamarprome
blanco (Pom
specie tuvo a los -155
permilδ13C Se aes de δ15N vpermil La prebucioacuten promrones pequeedio de 11
Popa
madasys pan
valores que53permil para easignaron uvan de 851 esa principamedio a la entildeos con un
seguido por
oliacutegono de meanamensis y s
namensis)
e van desde el δ13C (n=3un total de
ndash 1430 permilal fueron lo
dieta de 1promedio d
r la familia C
Especies presa
Camarones peq
Camarones gra
Calappidae
Xanthidae
Stomatopoda
Congridae
Zooplancton
Engraulidae
Loliginidae
Echinodermata
ezcla (Convexsus presas
los 132 a lo) con un vaocho grupo
permil mientras qos cangrejo49 seguido
de 116 (0 -7Calappidae c
Dieta
quentildeos
andes
a
x ndashHull) para
os 165permil enalor promedos presa paque los de δs de la fam
o por el zo726) y poron un prom
promedio
11617
8201
8669
14918
11043
7792
12117
9011
5626
11006
los valores de
el caso del dio de 1493ra este orgδ13C van dmilia Xanthooplancton r los Stomatedio de 86
e δ13C y δ15N d1
δ15N y de lo3permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a idae con ucon 121 l
topoda con
de P 112
os -y -yos
-na los un
Burro
Esta e1641 1509permilvalore1341permildieta 1843
prieto (Haem
specie tuvo a los -142
permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 7108 )
PoliacutegHaem
mulopsis spp
valores que25permil para e asignaron
van de 790 a principal fu(6644 - 74
Cam
Sto
Equ
Biv
Gas
Pol
MO
Zoo
gono de mezcmulopsis spp
p)
e van desde el δ13C (n=3un total dendash 1526 permil
ueron los eq427) segu
Especies pre
marones grand
omatopoda
uinodermos
valvos
steropoda
lychaeta
OP (detritus)
oplancton
cla (Convex ndashy sus presas
los 145 a lo) con un va
e ocho gruppermil mientras q
quinodermoido por la M
esa Die
des
Hull) para los
os 16permil en ealor promedos presa pa
que los de s con una coMOP con u
ta promedio
2628
3497
71075
3183
1894
2382
9278
6063
s valores de δ
el caso del δdio de 151ara este orgδ13C van dontribucioacuten n promedio
13C y δ15N de
1
15N y de los permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a promedio a
o de 928 (0
113
- -
yos -
la 0 -
Bota c
Esta e1664 1664permilvalore1529permildieta d
comuacuten (Balis
specie tuvo a los -164
permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 576 seg
Popo
stes polylepis
valores que45permil para ee asignaron van de 122a principal fguido por lo
B
G
P
S
X
P
oliacutegono de molylepis y sus
s)
e van desde el δ13C (n=3
un total de3 ndash 1526 permil
fueron los gaos poriferos c
Especies pr
Bivalvos
Gasteropoda
Polychaeta
Stomatopoda
Xanthidae
Porifera
mezcla (Convpresas
los 171 a lo3) con un ve seis grupopermil mientras asteroacutepodoscon un prom
resa Dpro
vex ndashHull) pa
os 172permil envalor promeos presa pa
que los des con una co
medio de 34
Dieta omedio
17
576
30
22
14
341
ara los valore
n el caso deedio de 175
ra este org δ13C van
ontribucioacuten
es de δ13C y
1
l δ15N y de l5permil δ15N yganismo cuy
de -1890 apromedio a
δ15N de B
114
los y -yos a - la
Chihui
Esta e176 a1672permilvalore1536permilcontriEngrau
il (Ariidae)
specie tuvo a los -1636permil δ13C se
es de δ15N vpermil La prebucioacuten promulidae con 1
PoliacutegonAriidae
valores que6permil para el asignaron
van de 851 esa principamedio a la d36 y los p
PolCamPorStoEngCynZooBivEch
no de mezclae y sus presas
e van desde δ13C (n=3)
un total dendash 1570 permil
al fueron lodieta de 19poliquetos co
Especies p
ychaetamarones pequrtunidae
omatopodagraulidaenoglossidaeoplanctonvalvoshinodermata
a (Convex ndashHs
los 15 a loscon un va
e ocho gruppermil mientras q
os cangrejos9 De ahon otro 132
resa
entildeos
Hull) para los
s 161permil en lor promedos presa pa
que los de s de la famhiacute en import2
Dieta promedio
131211845
1913103341362412323
440599774982
s valores de
el caso del δdio de 156 ara este orgδ13C van d
milia Portuntancia le sig
δ13C y δ15N
1
δ15N y de lopermil δ15N y
ganismo cuye -2147 a idae con uuen los pec
de los
115
os -y -yos
-na
ces
Chile (
Esta e-17141657permilvalore1609permildieta peces Engrauun pro
(Synodus sci
specie tuvo 4 a los -156permil δ13C Se
es de δ15N vpermil La presade 337 sede la famil
ulidae con uomedio de 5
Poliacutegscitu
tuliceps)
valores que67permil para easignaron u
van de 1160a principal fueguido por lia Cynogloss
un promedio
Clupeidae CynoglossidMugilidae ParacongerEngraulidaePseudupenaLoliginidae Sphyraena eCamarones StomatopodCamarones
gono de meuliceps y sus p
e van desde el δ13C (n=3un total de0 ndash 1570 permilueron los estlos peces Spsidae con u
o de 68 y po
Especies pre
dae
r californiensis e aues grandisqua
ensis pequentildeos
da grandes
zcla (Convexpresas
los 149 a lo3) con un va diez grupo
permil mientras qtomatoacutepodophyraenaensn promedioor uacuteltimo lo
esa
amis
x ndashHull) para
os 173permil enalor promedos presa paque los de
os con una csis con un p
o de 74 pos peces Para
Dieta promedi
20744650683917
25846
3373
los valores
n el caso dedio de 162ra este orgδ13C van d
ontribucioacuten promedio deor los pecesaconger cali
o 083 432 659 063 818 996 773 874 609 754 94
de δ13C y δ
1
l δ15N y de l6permil δ15N y
ganismo cuyde -1816 a
promedio ae 258 por ls de la famiiforniensis c
δ15N de S
116
los y -yos -
a la los ilia on
117
Chivito (Pseudupenaeus grandisquamis)
Esta especie tuvo valores que van desde los 133 a los 161permil en el caso del δ15N y de los -1772 a los -166permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 147permil δ15N y -1701permil δ13C se asignaron un total de ocho grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1430 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1530permil La presa principal fueron los Portunidae con una contribucioacuten promedio a la dieta de 363 seguido por el zooplancton con un promedio de 167 por los Stomatopoda con un promedio de 99 por los moluscos bivalvos con un promedio de 93
Especies presa Dieta promedioBivalvos 9397Calappidae 754Portunidae 36282Camarones pequentildeos 7411Camarones grandes 5193Stomatopoda 9954Zooplancton 16755Gasteropoda 469S scituliceps 2779
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de P grandisquamisy sus presas
Cinto Esta e-16931667permilvalore1620permiluna co467
(Trichiurus nspecie tuvo
3 a los -16permil δ13C se
es de δ15N vpermil La presaontribucioacuten
Poliacutegononitensy s
nitens) valores que4permil para e
e asignaron van de 116a principal fupromedio a
ECMLSEC
o de mezcla sus presas
e van desde el δ13C (n=3
un total de0 ndash 1560 permilueron los pe la dieta de
Especies p
EngraulidaeClupeidaeMugilidaeLoliginidaeStomatopodaEngraulidaegdCamarones gra
(Convex ndashHu
los 167 a lo) con un v
e seis grupopermil mientras eces de la fam
473 y los
presap
desandes
ull) para los
os 173permil enalor promeos presa pa
que los demilia Engrul estomatoacutepo
Dieta romedio
2208060812990575
4670147373
1236
valores de δ
n el caso dedio de 170ra este org δ13C van idae de tallaodos con un
δ13C y δ15N d
1
l δ15N y de l03permil δ15N yganismo cuy
de -1816 aas grandes cn promedio
de T
118
los y -yos a -on de
ConstaEsta e-16871671permilvaloreLas prcomo
antino (Centspecie tuvo
7 a los -16permil δ13C Se
es de δ15N vaesas principde camaron
Poliacutegonrobalit
tropomus rovalores que56permil para asignaron u
an de 851 ndashales fueron
nes pequentildeo
no de mezclao y sus presa
balito) e van desde
el δ13C (n=un total de ndash 1382 permil m
los Portunidos 137
Especies presa
Camarones grCamarones pequentildeos StomatopodaZooplanctonPortunidae
a (Convex ndashHs
los 146 a lo=3) con un
ocho grupomientras quedae 47 se
a Dietaprom
randes
Hull) para lo
os 151permil envalor prom
os presa pa los de δ13C
eguido de los
a medio
976413782
186619863
47929
os valores de
n el caso demedio de 14ara este orgC van de -21s estomatoacutep
e δ13C y δ15N
1
l δ15N y de l485permil δ15Nganismo cuy147 a -153podos 186 a
N de C
119
los y
yos 36 asiacute
120
Lengua chica (Lepophidium prorates)
Esta especie tuvo valores que van desde los 151 a los 16permil en el caso del δ15N y de los -179 a los -1667permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 154permil δ15N y -1694permil δ13C Se asignaron un total de cuatro grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 1310 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -1714 a -1639permil La presa principal fueron los camarones de tallas pequentildeas con una contribucioacuten promedio a la dieta de 692 seguido por los estomatoacutepodos con un promedio de 234
Especies presa Dieta promedioStomatopoda 234Camarones grandes 57Camarones pequentildeos 692Cynoglossidae 16
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de L prorates y sus presas
Lengu
Esta e-1748-1585de δ15
presa prome
ado comuacuten
specie tuvo 8 a los -145permil δ13C Se N van de 11principal f
edio a la diet
Poliacutegpror
(Cyclopsseta
valores que39permil para asignaron u
160 ndash 1570 fueron los ta de 804
E
SCCDBECXLMT
gono de mezrates y sus pre
a querna)
e van desde el δ13C (n=n total de 13permil mientracangrejos d
Especies presa
StomatopodaCamarones graCynoglossidaeDiplectrum sppBivalvosEngraulidaeClupeidaeXanthidaeLoliginidaeMOP (detritusTnitens
zcla (Convex esas
los 139 a lo3) con un v3 grupos pres que los de
de la famil
a Diepr
andesep
s)
ndashHull) para
os 154permil envalor promeesa para estee δ13C van dia Xanthida
eta omedio
25611525102710112428
18309
8045093944040765
los valores
n el caso deedio de 14e organismode -1816 a ae con una
de δ13C y δ1
1
l δ15N y de l43permil δ15N
o cuyos valor -1529permil contribuci
15N de L
121
los y
res La oacuten
Mojar
Esta e1806 169permilvaloreLa prepoliqu
ra (Eucinost
specie tuvo a los -162
permil δ13C se es de δ15N vaesa principaluetos con 26
PoEu
tomus spp)
valores que22permil para easignaron u
an de 79 ndash 1 fueron los
63 y los biva
oliacutegono de mucinostomus s
e van desde el δ13C (n=3un total de 1526 permil miemoluscos galvos con 15
Especies p
BivalvosGasteropodaPolychaetaLoliginidaeMOP (detrituCamarones pe
mezcla (Convspp y sus pre
los 142 a lo) con un vacinco grupo
entras que loasteroacutepodos7
presapr
s)equentildeos
vex ndashHull) pesas
os 173permil enalor promedos presa paos de δ13C vs con un val
Dieta romedio
157172728926326
416460142049
para los valo
el caso del dio de 1569ara este orgvan de -214or de 272 s
ores de δ13C
1
δ15N y de lo9permil δ15N y
ganismo cuy0 a -1531permilseguido de l
y δ15N de
122
os -y -yos permil los
123
Papelillo (Selene peruviana)
Esta especie tuvo valores que van desde los 135 a los 172permil en el caso del δ15N y de los -1771 a los -1547permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 1547permil δ15N y -1653permil δ13C Se asignaron un total de 11 grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1536permil La presa principal fueron los cangrejos Portunidos con una contribucioacuten promedio a la dieta de 321 seguido de los Engraulidae con 289 y los camarones de talla grande con 233
Especies presa
Dieta promedio
Engraulidae 2896Clupeidae 308Camarones grandes
2337
Camarones pequentildeos
1129
Zooplancton 112Portunidae 3218
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de S peruviana y sus presas
Pargo
Esta e-1631-1538valore1529permilcontri
lunarejo (Lu
specie tuvo 1 a los -1448permil δ13C Sees de δ15N vpermil La prebucioacuten prom
Polgut
utjanus gutta
valores que44permil para e asignaron van de 1223esa principa
medio a la di
liacutegono de mettatus y sus p
atus)
e van desde el δ13C (n=un total de
3 ndash 1404 permilal fueron loeta de 763
Especies presa Camarones Camarones StomatopodPortunidaeXanthidaeEngraulidaeMugilidaeBivalvos
ezcla (Converesas
los 133 a lo3) con un v nueve grup
permil mientras qos cangrejo
grandespequentildeos
da
e
x ndashHull) para
os 164permil envalor promepos presa paque los de s de la fam
Dieta promedio
00119
76000
a los valores
n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d
milia Xanth
707652171
919383869531491
s de δ13C y
1
l δ15N y de l56permil δ15N
ganismo cuyde -1714 aidae con u
δ15N de L
124
los y
yos -na
Raspo
Esta e-1811-1665valore1341permilseguid
sa (Orthopri
specie tuvo 1 a los -155permil δ13C Sees de δ15N vpermil Las prdo de los pol
Poliacutegchal
istis chalceus
valores que99permil para e asignaron van de 790 esas principliquetos 158
Cam
Xan
Sto
MO
Ech
Biv
Po
gono de mezlceus y sus pre
s)
e van desde el δ13C (n=un total dendash 1384 permil
pales fueron8
Especies p
marones grand
nthidae
omatopoda
OP (detritus)
hinodermata
valvos
lychaeta
zcla (Convex esas
los 141 a lo3) con un ve ocho grup
permil mientras qn los estom
presa
des
ndashHull) para
os 154permil envalor prome
pos presa paque los de
matoacutepodos
Dieta promed
14
14
18
7
11
18
15
los valores
n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d187 y los
dio
406
192
721
432
351
364
881
de δ13C y δ1
1
l δ15N y de l95permil δ15N
ganismo cuye -2140 a bivalvos 18
15N de O
125
los y
yos -
83
Ratoacuten
Esta e1704 1676permilvalore1621permilde los
amarillo (Po
specie tuvo a los -165
permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presacamarones
Poop
olydactylus o
valores que52permil para ee asignaron van de 1310a principal fde tallas pe
Cam
Cam
Stom
Engr
Cyno
oliacutegono de mpercualris y s
opercularis)
e van desde el δ13C (n=3
un total de0 ndash 1563 permilfueron los enquentildeas 204
Especies pre
marones grande
marones peque
matopoda
raulidae
oglossidae
mezcla (Convus presas
los 139 a lo) con un va cinco grup
permil mientras qngraulidos c
4 y de tallas g
esap
es
ntildeos
vex ndashHull) pa
os 174permil enalor promedos presa paque los de
con 364 dgrandes 18
Dieta promedio
18179
20499
10755
36431
14135
ara los valore
n el caso deldio de 1628ara este orgδ13C van de la importa
es de δ13C y
1
δ15N y de lo8permil δ15N y
ganismo cuyde -1714 aancia seguid
y δ15N de P
126
os-y -yos -
dos
Ratoacuten
Esta e-1676-1661valore1531permildieta dpor lomolus
blanco (Poly
specie tuvo 6 a los -1631permil δ13C Ses de δ15N vpermil La presade 4960 s
os peces decos bivalvos
ydactylus ap
valores que37permil para eSe asignaronvan de 124a principal fueguido por l la familia
s con un pro
EspecieCamaroCamaroStomatEngraulCynogloGasteroBivalvo
Poliacutegono deapproximan
proximans)
e van desde el δ13C (n=n un total d5 ndash 1570 permil
ueron los estlos camaronEngraulidaemedio de 10
es presaones grandesones pequentildeosopodalidaeossidaeopodas
e mezcla (Cons y sus presa
los 149 a lo3) con un ve siete grup
permil mientras tomatoacutepodo
nes de tallas con un pro
030
D
s
onvex ndashHull) s
os 164permil envalor promepos presa paque los de
os con una cpequentildeas comedio de
Dieta promedi
141
1
para los val
n el caso del edio de 156ara este orgδ13C van dontribucioacuten on un prom1092 y p
io67
113496109
3676
103
lores de δ13C
1
δ15N y de l63permil δ15N ganismo cuyde -1755 apromedio aedio de 113
por uacuteltimo l
C y δ15N de
127
los y
yos a -a la 31 los
P
Salmo
Esta e1749 1681permilvalore1529permilStoma
oncillo (Diple
specie tuvo a los -161
permil δ13C Sees de δ15N vpermil La pratopoda con
PoliacutegDiple
ectrum spp)
valores que17permil para ee asignaron van de 851 resa princip 131 y los
EspT nCamStoPorBivZooCalLolC qConS s
ono de mezectrum spps y
e van desde el δ13C (n=3
un total dendash 1652 permil
pal fueron s bivalvos co
pecies presanitensmarones pequomatopodartunidae
valvosoplanctonappidaeiginidaequernangridaescituliceps
zcla (Convex y sus presas
los 145 a l) con un vae diez grupo
permil mientras qlos Portun
on 121
Dieta
entildeos
ndashHull) para
os 17permil en alor promedos presa paque los de nidae con
promedio4208
10756131721634312173
8131104
4462865174384265
los valores
el caso del δdio de 1546ara este orgδ13C van d1634 seg
s de δ13C y
1
δ15N y de lo6permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a guido de l
δ15N de
128
os -y -yos
-los
Sardin
Esta e-1841-1711valore1710permilpromeprome
na machete (
specie tuvo 1 a los -161permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presaedio a la diedio de 329
Poy s
(Ophistopter
valores que12permil para
e asignaron van de 851 a principal fueta de 6538
Zo
C
C
oliacutegono de mesus presas
rus dovi)
e van desde el δ13C (n=un total de ndash 1480 permil
ueron los cam33 seguid
Especies pre
ooplancton
amarones gran
amarones peq
ezcla (Convex
los 149 a lo3) con un vcuatro grup
permil mientras qmarones de do por los c
esa Dieta
1687
ndes 3298
quentildeos 6533
x ndashHull) para
os 162permil envalor promepos presa paque los de
tallas pequecamarones d
a promedio
7
8
33
los valores d
n el caso deedio de 15ara este orgδ13C van dentildeas con unade tallas gr
e δ13C y δ15N
1
l δ15N y de l46permil δ15N
ganismo cuye -2147 a a contribuciandes con
de O dovii
129
los y
yos -
oacuten un
130
ANEXO 5 Matriz depredador presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de contenidos estomacales (en porcentaje de la biomasa) Los nodos son los siguientes 1 Bivalvos 2 Calappidae 3 Camarones chicos 4 Camarones grandes 5 Clupeidae 6 Congridae 7 Cynoglossidae 8 Detritus 9 Echinodermata 10 Engraulidae 11 Gasteropoda 12 Loliginidae 13 Mugilidae 14 Polychaeta 15 Porifera 16 Portunidae 17 Sphyraena ensis 18 Stomatopoda 19Xanthidae 20 Zooplancton 21 B polylepis 22 C querna 23 C robalito 24 Diplectrum spp 25 E gracilis 26 Haemulopsis spp 27 Ariidae 28 L guttatus 29 L prorates 30 O chalceus 31 O dovi 32 P approximans 33 P goodie 34 P grandisquamis 35 P opercularis 36 P panamensis 37 S peruviana 38 S scituliceps 39 T nitens
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 89 0 1 10 2 9 15 1 0 02 23 20 50 4 0 10 7 100 26 82 33 1 24 6 60 5 2 60 2 0 17 19 0 65 2 1 5 576 6 117 15 21 5 91 17 18 5 90 85 20 82 19 5 0 3 0
10 57 6 37 2 5 24 14 98 41 2511 1 5 012 1 15 24 14 1213 114 3 53 1 915 0 16 3 13 4 117 618 0 1 20 17 0 0 5 12 10 58 10 9 33 0 0 019 1 1 1920 10 0 0 0 2 021 89 1 0 0 1 10 122 0 6 2 15 5 57 1 1 10 123 20 60 20 24 1 50 5 6 15 3 17 1 9 8 525 10 90 26 2 4 85 5 3 0 0 27 9 0 20 0 6 53 13 0 28 15 10 2 37 1 4 5 19 629 7 60 21 12 30 1 2 82 3 2 1 10 0 31 100 32 26 5 5 5 58 33 91 9 34 0 82 0 0 1 10 0 735 33 17 17 24 9 36 0 2 1 19 1 0 14 24 33 2 37 2 0 1 98 0 0 38 6 5 11 1 41 14 6 0 1 8 739 57 25 12 0 1 5
131
Matriz depredador-presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de isoacutetopos estables (promedio de de consumo) Los nodos son los siguientes 1 Sphyraena ensis 2 Bivalvos 3 Calappidae 4 Camarones grandes 5 Camarones pequentildeos 6 Clupeidae 7 Cynoglossidae 8 Engraulidae 9 Echinodermata 10 Gasteropoda 11 Loliginidae 12 Mugilidae 13 Congridae 14 Polychaeta 15 Detritus 16 Porifera 17 Portunidos 18 Stomatopoda 19 Xanthidae 20 Zooplancton 21 P goodie 22 B polylepis 23 P panamensis 24 Haemulopsis spp 25 Ariidae 26 S scituliceps 27 P grandisquamis 28 T nitens 29 C robalito 30 L prorates 31 C querna 32 E gracilis 33 S peruviana 34 L guttatus 35 P opercularis 36 P approximans 37 O chalceus 38Diplectrum spp 39O dovi
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 26 2 2 0 3 10 9 3 16 1 10 18 12 3 3 9 8 10 4 8 4 5 1 10 6 2 23 1 19 7 14 0 33 5 12 3 12 5 7 14 69 21 11 1 21 11 11 65 6 2 1 3 3 7 1 12 7 2 1 14 4 8 3 9 14 7 50 2 29 1 36 11 9 11 71 5 11
10 58 2 5 28 8 11 6 2 1 1 4 5 12 8 5 1 1 13 8 5 7 14 3 2 13 26 16 15 0 9 4 6 7 16 34 17 16 19 36 48 32 0 16 18 2 11 4 10 34 10 47 19 23 3 1 11 50 19 13 19 54 1 15 81 76 14 8 20 23 12 6 4 17 10 1 2 21 3 1 3 16 54 23 22 2 58 3 34 2 1 23 0 9 8 12 9 11 6 8 8 0 11 15 12 24 3 3 71 2 2 9 4 6 25 10 12 12 14 5 13 19 10 4 26 26 4 5 2 7 7 2 5 5 34 4 4 27 9 8 5 7 5 36 10 17 3 28 1 1 50 1 1 47 1 4 29 10 14 48 19 10 30 6 69 2 23 31 3 2 3 1 2 1 4 3 81 1 9 32 16 21 28 4 26 6 33 23 11 3 29 32 1 34 1 1 1 1 1 0 1 76 35 19 21 14 36 11 36 10 7 11 4 11 8 50 37 18 14 11 16 7 19 14 38 12 10 0 11 4 7 16 13 8 4 4 9 39 33 65 2
SIP-14
INSTITUTO POLITEacuteCNICO NACIONAL SECRETARIA DE INVESTIGACiOacuteN Y POSGRADO
ACTA DE REVISIOacuteN DE TESIS
En la Ciudad de La Paz SCS siendo las 1200 horas del diacutea 02 del mes de
Junio del 2010 se reunieron los miembros de la Comisioacuten Revisora de Tesis designada
por el Colegio de Profesores de Estudios de Posgrado e Investigacioacuten de CICIMAR
para examinar la tesis titulada
COMPARACiOacuteN DE DOS ENFOQUES METODOLOacuteGICOS PARA EL ANAacuteLISIS
DE LA ESTRUCTURA TROacuteFCA DE LA ICTIOFAUNA DE FONDOS BLANDOS
DE LAS COSTAS DE NAYARIT MEacuteXICO
Presentada por el alumno TRIPP VALDEZ ARTURO Apellido paterno mate rno nombre(FL shys) --------iexcl--------------shy
Con registro I B I O I 6 I 1 I 1 I 5 I 2
Aspirante de DOCTORADO EN CIENCIAS MARINAS
Despueacutes de intercambiar opiniones los miembros de la Comisioacuten manifestaron APROBAR LA DEFENSA DE LA TESIS en virtud de que satisface los requisitos sentildealados por las disposiciones reglamentarias vigentes
RAFAE L CE
IPN CICIMAR
DIRECCION
NSTTUTO POLTECNCO NACONAL SECRETARiA DE INVES TIGA CION Y POSGRADO
CARTA CESION DE DERECHOS
En la Ciudad de~tletlzIJ~lt~sect_ __ el dia 02 del mes Junio del ana 2010 c c c
el (Ia) que suscribe MC ARTURO TRIPP VALDEZ alumno(a) del H
Programa de DOCTORADO EN CIENCIAS MARINAS __bullbull HH __ bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull___bull__ H H _ _
con numero de registro~9~1~~~ adscrito alc~t-JT~ltIt-J~~EgtIf3cI~~Jt-J~O [)~cI~t-JcIf3rII~~t-JAs
manifiesta que es autor (a) intelectual del presente trabajo de tesis bajo la direcci6n de
DR FRANCISCO ARREGuiN SANCHEZ H_bullbullbullbullbullbullbullbullbullbull _ bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull _ H bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull H _ H _
y cede los derechos del trabajo titulado
COMPARACI6N DE DOS ENFOQUES METODOL6GICOS PARA EL ANALISIS DE LA ESTRUCTURA TR6FICA bullbullH__bullbullbullbullbullbullbull__bullbullbullbullbull bullbull ww bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull _ _ bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull bullbullbull w w w bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull _ bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull w
DE LA ICTIOFAUNA DE FONDOS BLANDOS DE LAS COSTAS DE MEXICO
allnstituto Politecnico Nacional para su difusi6n con fines academicos y de investigaci6n
Los usuarios de la informaci6n no deben reproducir el contenido textual graficas 0 datos del trabajo
sin el permiso expreso del autor yo director del trabajo Este puede ser obtenido escribiendo a la
sig u i e nte d i recci 6 n t~iR2YR~9qigyen~~t~~ ~f~Er~glJiipDl~m
Si el permiso se otorga el usuario debera dar el agradecimiento correspondiente y citar la fuente del mismo
MC ARTURO TRIPP VALDEZ nombre y firma
1
A mis padres por siempre darme su apoyo total en todos mis proyectos
A Melisa por estar siempre a mi lado ayudaacutendome a alcanzar todas nuestras metas
2
Agradecimientos Agradezco al programa Institucional de formacioacuten de investigadores (PIFI) del Instituto
Politeacutecnico Nacional y al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologiacutea (CONACyT) por el apoyo
econoacutemico brindado a traveacutes de las becas otorgadas lo cual permitioacute llevar a cabo este
trabajo
A los proyectos de investigacioacuten que contribuyeron con este ejercicio ldquoImpacto de la pesca de
arrastre de camaroacuten sobre los ecosistemas del Golfo de California Manejo de pesqueriacuteas
salud del ecosistema y conservacioacuten de la biodiversidadrdquo con clave CONACyT-SEMARNAT
2002-C01-123 ldquoComunidades de peces asociadas a los arrastres camaroneros como
indicadores de degradacioacuten del ecosistemardquo con clave CONACyT-SAGARPA 2003-02-157
ldquoImpacto de la pesca de arrastre de camaroacuten sobre el ecosistema bentoacutenico frente a las
costas de Nayarit Meacutexicordquo con clave CONACyT-SAGARPA S0007-2005-1-12004 ldquoPatrones
espacio-temporales y diversidad funcional en las comunidades demersales de Nayaritrdquo SEP-
CONACyT 49945 ldquoModelacioacuten de la estructura troacutefica de los peces asociados a fondos
blandosrdquo clave SIP 20090922 y los proyectos SIP-IPN 20070370 SIP 20080484
A mi director de tesis el Dr Francisco Arreguiacuten Saacutenchez por todo el apoyo brindado a lo largo
del ejercicio de tesis asiacute como al resto del comiteacute revisor por todos sus comentarios
sugerencias y correcciones las cuales ayudaron a que este trabajo mejorara y pudiera
finalizarse
Al Dr Juan Freire a la MC Sirka Carabel y MC Inmaculada Aacutelvarez de la Universidad de La
Coruntildea por su asesoriacutea en el anaacutelisis de las muestras de Isoacutetopos Estables y la realizacioacuten de
los modelos de mezcla asiacute tambieacuten a las MC Dana Arizmendi Rodriacuteguez y MC Jimena
Bohoacuterquez Herrera por su apoyo en el anaacutelisis de los contenidos estomacales asiacute como a los
MC Joseacute Trinidad Nieto MC Deivis Palacios y el Ing Armando Hernaacutendez por su ayuda en
la identificacioacuten de especies asiacute como en el manejo de las bases de datos
A mi Familia (Tripp y Cruz) que siempre me han dado su apoyo en todo lo que me he
propuesto y que han hecho de esta etapa de mi vida una de las mejores
A mis compantildeeros y amigos Xchel Ofelia Marcela Rubeacuten (Burro) Dana Yassir Vanessa
Berenice Mary Uri Manuel Gladis Oscar Deivis y Trini que siempre me echaron una mano
Muchas gracias por su apoyo
3
Iacutendice Agradecimientos 2
Iacutendice 3
Iacutendice de Tablas 5
Iacutendice de Figuras 6
Glosario 7
Resumen 8
Abstract 9
Introduccioacuten 10
Antecedentes 14
Justificacioacuten 17
Hipoacutetesis 18
Objetivo 18
Objetivos particulares 18
Materiales y meacutetodos 19
Aacuterea de estudio 19
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 20
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 23
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica 27
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas 30
Resultados 31
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 31
Malacoacutefagos 37
Poliquetoacutefagos 38
Detritiacutevoras 39
Carcinoacutefagos 39
Carcino-ictioacutefagos 40
Ictioacutefagas 41
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 42
Ictioacutefagos 46
4
Carcino-ictioacutefagos 46
Equinodermoacutefagos 47
Malacoacutefagos 48
Carcinoacutefagos 49
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica 50
Nivel troacutefico 50
Red troacutefica 52
Iacutendices de especies clave 52
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas 58
Discusioacuten 63
Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos 63
Detritoacutefagos 63
Malacoacutefagos 64
Carcinoacutefagos 65
Ictio-carcinoacutefagos 67
Ictioacutefagos 68
Estructura troacutefica 70
Niveles troacuteficos 70
Redes troacuteficas 73
Iacutendices de especies clave 73
Conclusiones 77
Bibliografiacutea 79
Anexos 94
5
Iacutendice de Tablas Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans 33
Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei 33
Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii 34
Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de
consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio 34
Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos
estomacales 35
Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis
a partir de isoacutetopos estables 44
Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las
proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio 45
Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y
anaacutelisis de isoacutetopos 51
Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes
troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos
(ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten
56
Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde
se muestran las especies que representan el 80 del efecto 57
Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes
troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores
representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros en rojo
representan correlacioacuten significativa (plt005) 59
Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos
por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con
la especies con las mayores diferencias 59
6
Iacutendice de Figuras Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa
Meacutexico 20
Figura 2 Ejemplo para determinar una dieta bien representada (a) se consideraba asiacute cuando el
coeficiente de variacioacuten era le 005 representado por una liacutenea roja mientras que cuando los
valores no alcanzaban este valor (b) se consideraba que la dieta no estaba bien representada 32
Figura 3 Anaacutelisis de cluacutester mostrando la agrupacioacuten de los depredadores seleccionados en seis
gremios troacuteficos 37
Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas 38
Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas 38
Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras 39
Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas 40
Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas 41
Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas 42
Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 46
Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis
isoacutetopos estables y modelos de mezcla 47
Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis
isoacutetopos estables y modelos de mezcla 48
Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 48
Figura 14 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 49
Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados
por lo diferentes meacutetodos 51
Figura 16 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de
contenidos estomacales53
Figura 17 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de
isoacutetopos estables y modelos de mezcla54
Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas61
Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas62
7
Glosario Analizador elemental Instrumento automatizado que convierte la muestra en un gas para ser inyectados en el espectroacutemetro de masas Contiene un incinerador para la combustioacuten quiacutemica de la muestra una trampa quiacutemica para purificar los gases y el cromatoacutegrafo de gases para separar las especies de gases puros para los anaacutelisis
Espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas Instrumento analiacutetico de gran precisioacuten que se utiliza para medir la razoacuten absoluta entre dos isoacutetopos (R) y obtener posteriormente la razoacuten isotoacutepica de una muestra relativa a un estaacutendar (δ) La muestra se introduce como un gas el cual es bombardeado con electrones para crear iones Estos iones son acelerados a traveacutes de un tubo de vaciacuteo y expuestos a un campo magneacutetico que causa que los iones de diferente masa sean desviados a trayectorias ligeramente diferentes Los detectores (vasos de Faraday) estaacuten colocados en cada trayectoria para capturar los iones de masa especiacutefica El valor resultante es comparado con los valores (R) obtenidos en el gas estaacutendar y posteriormente utilizado para calcular δ Isoacutetopo estable Un isoacutetopo no radiactivo en el cual los neutrones no se degradan espontaacuteneamente para formar un electroacuten y un protoacuten Los isoacutetopos estables no tienen riesgo fisioloacutegico Isoacutetopo Aacutetomos de un mismo elemento en cuyo nuacutecleo contiene el mismo nuacutemero de protones pero diferente numero de neutrones Nicho Posicioacuten estructural de un organismo dentro de un ecosistema incluyendo su posicioacuten troacutefica haacutebitat y su relacioacuten con el medio ambiente fiacutesico y bioacutetico circundante Nivel troacutefico Literalmente una posicioacuten troacutefica jeraacuterquica en una red de alimentos (desde productores a consumidores)Los organismos son asignados al nivel troacutefico maacutes alto en el cual estaacuten funcionando como consumidores
Red troacutefica Se refiere a la dependencia alimenticia de unos organismos hacia otros en una serie que comienza con los productores primarios yo detritus y termina con los carniacutevoros de mayor tamantildeo
Troacutefico Implica los haacutebitos de alimentacioacuten o relaciones alimenticias de diferentes organismos en una cadena o red de alimentos δ13C Relacioacuten isotoacutepica de 13C12C expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Pee Dee Belemnite) δ15N Relacioacuten isotoacutepica de 15N14N expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Nitroacutegeno atmosfeacuterico)
8
Resumen Recientemente hay un considerable intereacutes en el estudio de la estructura de las redes troacuteficas utilizando esta informacioacuten en la elaboracioacuten de modelos que puedan ser usados para el manejo de recursos a nivel de un ecosistema Estos modelos requieren del conocimiento de las redes troacuteficas para lo cual es necesario conocer los haacutebitos alimenticios de las especies que lo conforman comuacutenmente se han utilizado los anaacutelisis de contenidos estomacales para ello sin embargo recientemente se han venido utilizando los isoacutetopos estables de δ15N y δ13C en los tejidos de los organismos para el estudio de las redes troacuteficas proporcionando informacioacuten acerca de la posicioacuten troacutefica y posible dieta de un organismo Actualmente modelos de mezcla aplicados a estos valores de isoacutetopos permiten conocer la proporcioacuten que cada presa aporta al depredador En este trabajo se pretende realizar una comparacioacuten de la estructura troacutefica de peces demersales de las costas de Nayarit utilizando las teacutecnicas de anaacutelisis de contenidos estomacales asiacute como por isoacutetopos estables y modelos de mezcla ya que esta uacuteltima teacutecnica posee ciertas ventajas que la hacen atractiva para la posible construccioacuten de modelos troacuteficos capaces de representar un ecosistema Se analizaron 2139 estoacutemagos de 50taxa de peces diferentes sin embargo solamente se pudo obtener la dieta bien representada de 19 especies estas se agruparon en seis grupos o gremios troacuteficos seguacuten el grupo predominante en su dieta mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Una vez obtenidas las presas principales de cada especie se realizaron anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla con los cuales se obtuvieron las proporciones de dieta de cada depredador obtenieacutendose tambieacuten gremios los cuales difieren en algunas especies al meacutetodo anterior se calculoacute el nivel troacutefico por ambos meacutetodos y los resultados dieron similares con excepcioacuten de tres especies consideraacutendose el valor de isoacutetopos estables como el maacutes fiable Se evaluoacute mediante una serie de indicadores la similitud entre las redes construidas a partir de los datos de ambos meacutetodos encontraacutendose que ambas resultaban ser diferentes en cuanto a su estructura pero poseen propiedades similares por lo que el uso complementario de ambas teacutecnicas resulta recomendable para el anaacutelisis de la estructura de la red troacutefica de alguacuten sistema de intereacutes
9
Abstract Recently there is considerable interest in studying the structure of food webs using this information in developing models that can be used for resource management at the level of an ecosystem These models require knowledge of food webs for which it is necessary the knowledge of the feeding habits of the species that comprise it for this purpose stomach contents analysis has been commonly used however recently the use of stable isotopes ofδ15N y δ13C in the tissues of organisms have been used to obtain information about the diet and trophic level Actually the use of mixing models applied to these isotope values provide insight into the proportion that each prey contributes to the predator This paper tries to make a comparison of the trophic structure of demersal fish off the coast of Nayarit using the techniques of analysis of stomach contents and stable isotope mixing models this due that the latter technique has certain advantages that make it attractive for the possible construction of trophic models capable of representing an ecosystem We analyzed 2139 stomachs of 50 taxa of different fish however we only get the diet of 19 species well represented these were grouped into six trophic groups or guilds as the dominant group in their diet through analysis of stomach contents Having obtained the main prey of each species we made the stable isotope analysis and mixing models with which we obtained the proportions of diet of each predator the guilds obtained by this analysis differ in some species to the previous method trophic level was calculated by both methods and the results were similar with the exception of three species considering the value of stable isotopes as the most reliable The similarity between the networks constructed from the data of both methods was evaluated through a series of indexes we found that these to be different in their structure but have similar properties so the complementary use of both techniques is recommended for the analysis of food web structure of a system of interest
10
Introduccioacuten
Los sistemas naturales pueden ser estudiados de diferentes maneras y los
meacutetodos que son utilizados con este propoacutesito tienden a enfatizar diferentes tipos
de patrones La estructura general de las comunidades y el comportamiento de
los individuos han sido unos de los puntos maacutes importantes en el estudio de los
ecosistemas Uno de los enfoques utilizados para llegar a una aproximacioacuten del
primer punto es el estudio de las redes troacuteficas eacutestas son descriptoras de las
interacciones troacuteficas de la comunidad que pueden ser usadas para ilustrar
aspectos funcionales a traveacutes de los flujos de materia y energiacutea en un ecosistema
Este tipo de conocimiento ha permitido la comprensioacuten de la estructura y
funcionamiento de las comunidades de los individuos presentes en estos sistemas
y obtener de esta informacioacuten atributos tanto especiacuteficos como holiacutesticos Esta
aproximacioacuten sobre el estudio de los ecosistemas no es nueva ya que la
extraccioacuten e interpretacioacuten de enfoques aplicados a estas redes ha sido una de las
aacutereas de estudio ecoloacutegico maacutes activas en los uacuteltimos 30 antildeos (Rickleffs y Miller
2000)
El descubrimiento de nuevas metodologiacuteas que aporten maacutes informacioacuten acerca
de los patrones alimenticios de las especies asiacute como el desarrollo de nuevas
herramientas de modelacioacuten de redes troacuteficas han llegado a ser uno de los
enfoques maacutes importantes en el estudio de los ecosistemas y en la actualidad
constituye la informacioacuten baacutesica a partir de las cuales se desarrollan estrategias de
manejo para el aprovechamiento y conservacioacuten de los recursos de estos
ecosistemas (FAO 2008)
El estudio de las redes troacuteficas es un enfoque importante para entender los
patrones y dinaacutemicas de las comunidades y es actualmente un campo muy activo
en los estudios de ecologiacutea Una red troacutefica representa varias maneras en la cual
la energiacutea pasa a traveacutes de las poblaciones en las comunidades esto muestra
quieacuten se alimenta de quien en queacute cantidades la eficiencia del uso de la energiacutea
el metabolismo etc (Bendoricchio y Palmeri 2005) Las redes troacuteficas estaacuten
compuestas de cadenas troacuteficas que representan el paso de la energiacutea de un
11
productor primario a traveacutes de una serie de consumidores hasta los niveles troacuteficos
superiores (Ricklefs y Miller 2000)
La informacioacuten sobre la dieta de los individuos de un sistema resulta uacutetil
para definir las relaciones depredador-presa las cuales son la base para la
elaboracioacuten de los diagramas de redes troacuteficas asiacute tambieacuten la compilacioacuten de
diferentes componentes alimenticios consumidos por una especie pueden
eventualmente proporcionar una estimacioacuten del nivel troacutefico (Lopeacutez-Peralta amp
Arcila 2002)
Los datos para la construccioacuten de las redes troacuteficas pueden provenir de
inferencias obtenidas a partir de la estructuras anatoacutemicas observacioacuten directa de
las presas que son consumidas mediante el uso del anaacutelisis de contenidos
estomacales y maacutes recientemente mediante el uso de una teacutecnica basada en los
isoacutetopos estables de los tejidos de los organismos (Chipps y Garvey 2006)
El anaacutelisis maacutes utilizado para determinar las relaciones depredador-presa
han sido los de contenidos estomacales (Hyslop 1980) ya que actualmente
poseen la mayor resolucioacuten taxonoacutemica en la identificacioacuten de las presas ademaacutes
de ser posible determinar su biomasa La informacioacuten que aportan los anaacutelisis de
contenidos estomacales es solo referente a presas consumidas recientemente
(usualmente en menos de 24 h) por lo que para obtener informacioacuten sobre dietas
de periodos mayores es necesario llevar a cabo campantildeas de muestreo donde se
obtengan muestras de varios individuos con el fin de cubrir la dieta
correspondiente a ese periodo (Gearing 1991 Estrada et al 2005)
Un problema que se tiene con esta teacutecnica es que a menudo las presas son
encontradas en estados de digestioacuten tan avanzados que resulta complicado
identificarla y en algunos casos solo quedan restos de estas presas no obstante
en muchos casos existen estructuras que pueden resultar uacutetiles para la
identificacioacuten de presas que no se encuentran completas tales como vertebras
escamas dientes globos oculares cleitros y otolitos en el caso de peces restos
quitinosos en el caso de artroacutepodos o picos y globos oculares en el caso de
12
cefaloacutepodos Todas estas estructuras poseen caracteriacutesticas muy especiacuteficas que
pueden llegar a servir para identificar las presas a nivel familia geacutenero o incluso
especie (Margalef 1974)
Otro inconveniente que se tiene con esta metodologiacutea es que la duracioacuten de
algunas estructuras de las presas dentro de los contenidos gaacutestricos puede variar
dependiendo de su grado de digestibilidad lo que puede llegar a causar una
subestimacioacuten en la abundancia de presas que se digieren raacutepidamente (por
ejemplo invertebrados como poliquetos medusas) o bien una sobrestimacioacuten de
presas que tengan estructuras poco digeribles y que se acumulen en el tracto
digestivo (pe cefaloacutepodos o algunas especies de crustaacuteceos) (Clarke et al 1976
Santos et al 1999)Tambieacuten muchos fragmentos de presas pueden llegar a ser
muy difiacuteciles de identificar por lo que este meacutetodo favorece la identificacioacuten de
presas de tamantildeo grande y que tienen estructuras duras Asiacute tambieacuten algunas
especies pueden llegar a regurgitar sus estoacutemagos (Pierce et al 1993 Tollit et al
1997 Melville y Conolly 2003 Chipps y Garvey 2006)
Por otro lado no todos los materiales que son consumidos son asimilados
por el organismo por lo que resulta difiacutecil determinar cuaacutel es su importancia real
en la dieta del depredador (Chipps y Garvey 2006) Asimismo se pueden
presentar sesgos debido a que pueden encontrarse restos de individuos que no
fueron ingeridas directamente por el depredador sino por la presa de eacuteste (Smith amp
Whitehead 2001 Romaacuten-Reyes 2005) Ademaacutes existe cierta dificultad al realizar
comparaciones entre la dieta de varios depredadores (lo cual se requiere para la
construccioacuten de redes troacuteficas) esto ocurre cuando se presentan diferencias en
sus tasas de digestioacuten y de evacuacioacuten asiacute como en sus ritmos de alimentacioacuten
los cuales si no se consideran apropiadamente en los estudios de alimentacioacuten
tienen importantes implicaciones en la interpretacioacuten de los datos de la dieta
(Chipps amp Garvey 2006)
En antildeos recientes se ha empezado a utilizar una nueva teacutecnica para el
estudio de las redes troacuteficas la cual emplea la acumulacioacuten de isoacutetopos estables
en el tejido de los organismos (Clarke et al 2005) Esta teacutecnica puede proveer
13
informacioacuten acerca del comportamiento alimenticio a largo plazo de una especie
basado en la asimilacioacuten del alimento consumido de tal manera que aporta una
retrospectiva histoacuterica de este comportamiento cuyo periodo variacutea dependiendo
del tipo de tejido que se analice mientras que los contenidos estomacales
solamente presentan una fotografiacutea de la alimentacioacuten reciente de una especie
(Fry y Sherr 1984 Peterson y Fry 1987)
Este meacutetodo toma ventaja de las diferencias en las abundancias relativas
de los distintos isoacutetopos de un elemento quiacutemico ya que la materia orgaacutenica lleva
siempre una firma isotoacutepica que trae una diferencia en la tasa de isoacutetopos ligeros y
pesados durante las reacciones que crearon esta materia Los isoacutetopos estables
maacutes utilizados son los de nitroacutegeno y carbono (Peterson y Fry 1987) Los
isoacutetopos de nitroacutegeno debido a que presentan un mayor enriquecimiento isotoacutepico
generalmente son usados para indicar el nivel troacutefico de las especies mientras
que la razoacuten de isoacutetopos estables de carbono por su nulo o miacutenimo
fraccionamiento refleja la fuente de nutricioacuten autotroacutefica en la base de la red de
alimentos (DeNiro y Epstein 1981)
Esta teacutecnica cuando es combinada con meacutetodos tradicionales para la
determinacioacuten de dietas (pe los anaacutelisis de contenidos estomacales) se convierte
en una herramienta muy uacutetil para determinar interacciones troacuteficas ya que los
isoacutetopos estables representan estas interacciones a una escala de tiempo mucho
maacutes larga dependiendo del tipo de tejido que se utilice para el anaacutelisis De esta
manera indica las presas que son asimiladas por el organismo y no solamente
ingeridas y a diferencia de otros meacutetodos todas las muestras obtenidas arrojan
informacioacuten (Hobson et al 1996 Burton y Koch 1999 Kurle y Worthy 2001)
Recientemente el uso de las razones de isoacutetopos estables aunados a la
utilizacioacuten de modelos de mezcla basados en ecuaciones de balance de masas
estaacuten cobrando importancia ya que ayudan a identificar cuaacuteles son las presas
maacutes importantes de los depredadores y dan un valor de la proporcioacuten de las
presas en la dieta del depredador De esta forma la razoacuten isotoacutepica es
transformada en valores de dieta los cuales pueden ser utilizados para determinar
14
varios aspectos acerca del nicho que las especies ocupan en el ecosistema
(Newsome et al 2007)
En este contexto el anaacutelisis de isoacutetopos estables ha sido utilizado como una
herramienta para obtener atributos de las redes troacuteficas tales como el
omnivorismo nivel troacutefico longitud de las cadenas troacuteficas y viacuteas principales de
flujos energeacuteticos (Cabana y Rasmussen 1996 Vander Zanden et al 1999
Layman et al 2007)
En este trabajo se pretende analizar una red troacutefica bajo dos enfoques
metodoloacutegicos la teacutecnica de contenidos estomacales y la teacutecnica de isoacutetopos
estables aunada a los modelos de mezcla para contrastar los resultados
obtenidos de cada enfoque y comparar algunos de los atributos estructurales y
funcionales de la red troacutefica con esto se contribuiraacute a discernir sobre el mejor
enfoque a emplear o bien si las dos fuentes de informacioacuten deberiacutean emplearse
de manera complementaria
Antecedentes El anaacutelisis de dietas de los peces constituyen una herramienta importante
tanto en la comprensioacuten de las interacciones entre especies de una red troacutefica y en
los ecosistemas como en el manejo de pesqueriacuteas asiacute mismo resulta uacutetil cuando
se plantea el cultivo de alguna especie ya que ayuda a entender cuaacuteles son los
requerimientos de dieta de las especies Debido a ello existe una gran variedad
de trabajos acerca de los haacutebitos alimenticios de muchas especies de peces la
mayoriacutea utilizando los anaacutelisis de contenidos estomacales para la determinacioacuten
de los componentes de la dieta asiacute como las propiedades de eacutesta
Los trabajos con contenidos estomacales han pasado de ser simples
descripciones de la dieta para determinar las presas maacutes importantes (Pinkas et
al 1971) a ser la base con la que es posible determinar los flujos de energiacutea en
un ecosistema de tal manera que lla mayor parte de lo que se conoce sobre los
flujos de energiacutea en las redes troacuteficas estaacute basado en inferencias hechas sobre la
15
informacioacuten contenida por los anaacutelisis de contenidos estomacales (Christensen amp
Pauly 1992)
A partir de mediados de los antildeos 90s se ha incrementado el nuacutemero de
trabajos que utilizan el anaacutelisis de isoacutetopos estables para el estudio de relaciones
troacuteficas en el ambiente marino no obstante que los primeros trabajos se realizaron
en 1955 (Malseed 2004) Existen muchos trabajos que han utilizado los isoacutetopos
estables de C y N para estimar el flujo de energiacutea en las redes troacuteficas marinas
estos trabajos han obtenido como resultado una aproximacioacuten de la procedencia
de las fuentes de Carbono y el nivel troacutefico de los consumidores esto tanto en
ecosistemas marinos estuarinos y dulciacuiacutecolas (Fry 1991 Whitledge y Rabeni
1997)
El anaacutelisis de isoacutetopos estables ha resultado tambieacuten ideal para especies
que se encuentran bajo alguacuten tipo de proteccioacuten o bien que resulta muy difiacutecil
conseguir muestras de contenidos estomacales tal es el caso de varias especies
de mamiacuteferos marinos entre las cuales se encuentran algunas especies de
pinniacutepedos (Kurle y Worthy 2001 Kurle y Worthy 2002) y cetaacuteceos (Gendron et
al 2001 Hooker et al2001 Ruiz-Cooley et al 2004)
Esta teacutecnica tambieacuten ha sido empleada en especies que por sus haacutebitos
alimenticios o su tamantildeo resulta difiacutecil evaluar la dieta por meacutetodos maacutes
tradicionales tal es el caso de varias especies de crustaacuteceos que debido a las
caracteriacutesticas de su sistema digestivo es muy difiacutecil identificar sus presas en el
contenido estomacal (Whitledge y Rabeni 1997 Fantle et al 1999 Abed-Navandi
y Dworschak 2005)
En cuanto a peces existen varios trabajos en los que se utiliza esta teacutecnica
En sistemas lacustres Gu et al (1996) determinaron el papel que distintas
especies ocupaban en la red troacutefica Melville y Connolly (2003) utilizaron los
isoacutetopos para determinar las fuentes autotroacuteficas fundamentales que soportan la
produccioacuten de tres especies de peces de fondos blandos en un estuario Clarke et
al (2005) se valieron de los isoacutetopos para determinar si existiacutea una sobreposicioacuten
16
en la dieta entre algunas especies pisciacutevoras nativas de un lago con respecto a
especies que habiacutean sido introducidas
Post (2002) desarrolloacute una ecuacioacuten por medio de la cual utilizando los
isoacutetopos estables de C y N es posible determinar el nivel troacutefico de los
consumidores Estrada et al (2003) utilizaron esta ecuacioacuten para determinar el
nivel troacutefico de cuatro especies de tiburones y al compararlo con los resultados
obtenidos por contenidos estomacales no encontraron diferencias significativas
entre los ambos meacutetodos De la misma forma Estrada et al (2005) calcularon el
nivel troacutefico del atuacuten aleta azul Thunnus thynnus ademaacutes de estimar sus presas
principales encontrando que esta especie cambia su alimentacioacuten de juveniles a
adultos teniendo los adultos un nivel troacutefico superior al de los juveniles
En trabajos recientes con el uso de isoacutetopos de C y N para determinar
dietas se han propuesto modelos de mezcla con el fin de cuantificar la
importancia que determinadas fuentes alimenticias tienen en la dieta de un
depredador Ben-David et al (1997) y Szepanski et al (1999) utilizaron un modelo
de mezcla para muacuteltiples presas (fuentes) con el fin de estimar la contribucioacuten que
tiene cada tipo de presa en la dieta del depredador utilizando para ello la distancia
euclidiana entre los valores isotoacutepicos de la presa y el depredador Sin embargo
este modelo provee solamente un indicativo del consumo relativo de esa presa y
se encuentra ademaacutes limitado a tres fuentes alimenticias (presas) por lo que se
deben elegir las presas maacutes probables o bien realizar varias pruebas con
diferentes presas
Phillips et al (2001) proponen un modelo lineal de mezcla basado en
ecuaciones de balance de masas el cual arroja mejores resultados que el modelo
anterior ya que este provee una estimacioacuten de la proporcioacuten que presentan las
fuentes alimenticias en la dieta aunque tambieacuten se encuentra limitado a tres
fuentes Esta limitacioacuten en el nuacutemero de presas fue corregida por Phillips y Gregg
(2003) quienes propusieron un meacutetodo basado en un modelo anterior (Phillips et
al 2001) que permite trabajar con maacutes de tres fuentes alimenticias Este meacutetodo
permite conocer la contribucioacuten de cada fuente alimenticia al depredador en
17
teacuterminos porcentuales aunque a la fecha ha sido utilizado por relativamente
pocos autores entre los que se encuentran Melville y Connolly (2003 2005)
Abed-Navandi y Dworschak (2005) Bocherens et al (2005) Benstead et al
(2006) y Huumlckstaumld et al (2007)
Autores como Newsome et al (2007) sugieren que gracias a modelos como
este es posible transformar las proporciones isotoacutepicas en valores de contribucioacuten
de las fuentes alimenticias proveyendo asiacute una forma estandarizada para
caracterizar el nicho ecoloacutegico de las especies pudiendo calcularse algunas
mediciones utilizadas en ecologiacutea tales como la amplitud de nicho y la
especializacioacuten sobre los recursos Una ventaja adicional de este procedimiento es
que se generan histogramas que representan la variabilidad en el consumo de una
presa lo cual tiene un gran potencial en el estudio de dietas ante la posibilidad de
incluir variabilidad e incertidumbre en los estudios sobre dietas alimentacioacuten y
redes troacuteficas
El uso de los isoacutetopos estables para la construccioacuten y anaacutelisis de redes
troacuteficas es una teacutecnica que estaacute empezando a ser utilizada en el anaacutelisis de ciertas
comunidades marinas donde se ha utilizado esta herramienta para encontrar las
fuentes de produccioacuten primaria principales asiacute como el nivel troacutefico (NT) de cada
uno los grupos de especies que las componen (Grall et al 2006 Vander-Zanden
et al 2006 Ciancio et al 2008) no obstante dado su muy reciente propuesta no
se han reportado a la fecha trabajos que utilicen los modelos de mezcla como
herramienta para el anaacutelisis de redes troacuteficas
Justificacioacuten El uso de los isoacutetopos estables de C y N ha demostrado ser de utilidad en el
anaacutelisis de haacutebitos alimenticios sin embargo son pocos los trabajos que han
incorporado modelos de mezcla junto a los anaacutelisis de isoacutetopos los cuales podriacutean
ayudar a comprender mejor la estructura de las redes troacuteficas de los sistemas de
estudio Debido a ello en este estudio se realizoacute una comparacioacuten entre las redes
troacuteficas obtenidas por la metodologiacutea tradicional de anaacutelisis de contenidos
18
estomacales y el anaacutelisis de isoacutetopos aunados a modelos de mezcla tomando
como caso de estudio a los peces asociados a fondos blandos de las costas de
Nayarit y Sinaloa y con base en las diferencias encontradas por ambos meacutetodos
se determinoacute el posible uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables y modelos de
mezcla para representar la dieta en teacuterminos cuantitativos para asiacute realizar la
construccioacuten de redes troacuteficas y si esta es comparable a la que puede obtenerse
por meacutetodos tradicionales esto seriacutea de gran utilidad para usar estas teacutecnicas
para la construccioacuten de estas redes en sistemas donde el acceso a las muestras
es limitado
Hipoacutetesis Tanto la informacioacuten obtenida de los anaacutelisis de contenidos estomacales
como la que se deriva de los anaacutelisis isotoacutepicos pueden conducir a revelar las
mismas propiedades estructurales y funcionales de la misma red troacutefica
Objetivo Comparar la estructura troacutefica de la ictiofauna de fondos blandos de las
costas de Nayarit obtenida por medio de las teacutecnicas de isoacutetopos estables y
modelos de mezcla con la obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales
Objetivos particulares Determinar la dieta de los peces dominantes de la zona mediante los
anaacutelisis de contenidos estomacales
Determinar la dieta de los peces a partir de modelos de mezcla usando las
sentildeales isotoacutepicas
Describir la estructura troacutefica de la zona por medio de indicadores
utilizando los valores obtenidos por los modelos de mezcla asiacute como por
el meacutetodo de contenidos estomacales
Comparar los resultados obtenidos de la descripcioacuten de la estructura troacutefica
por contenidos estomacales con la derivada de modelos de mezcla
basados en anaacutelisis de isoacutetopos estables y someter a prueba de hipoacutetesis
19
Materiales y meacutetodos Con el fin de cumplir el objetivo del trabajo este fue dividido en cuatro
secciones principales cada una de estas con objetivos particulares 1) definicioacuten
de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 2) definicioacuten de dietas
mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 3) Caracterizacioacuten de la estructura
troacutefica para cada fuente de informacioacuten de dietas y 4) Anaacutelisis comparativo de
estructuras troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables
Los ejemplares para este estudio se obtuvieron de las capturas realizadas por la
flota comercial camaronera de las costas del estado de Nayarit Las muestras
fueron obtenidas por medio de una serie de arrastres utilizando una red de
denominada tipo ldquoBuzordquo la cual posee una luz de malla de 2rdquo Los arrastres fueron
realizados durante las temporadas de pesca de camaroacuten 2005-2006 y 2006-2007
que se desarrollan de septiembre a marzo
Aacuterea de estudio Los muestreos se llevaron a cabo en embarcaciones tipo camaronero que
operan en las aacutereas de pesca tradicionales frente a las costas de Nayarit y sur de
Sinaloa que abarca desde los 23deg1160N 106deg30O y 21deg145338N y
105deg142026O (Figura 1) Esta zona se caracteriza por tener un clima caacutelido sub-
huacutemedo con lluvias en verano y oscilaciones teacutermicas anuales menores de
10degC La regioacuten se encuentra bajo la influencia de la Corriente de California la
Corriente Norecuatorial la Contracorriente Norecuatorial asiacute como la Corriente
Costera de Costa Rica La batimetriacutea de la zona es relativamente somera ya que
se encuentra sobre la plataforma continental con una profundidad maacutexima de 200
m En las zonas con profundidades de 10 a 12 m se encuentran
predominantemente sedimentos de tipo arenoso con un de grano que va de
grueso a fino mientras que en las zonas maacutes profundas predominan asociaciones
de arenas-limos principalmente en aquellas zonas situadas frente a
desembocaduras de riacuteos (Garciacutea 1981 Amezcua-Linares 1990 De la Lanza-
Espino 1991) Las capturas se llevaron a cabo en aacutereas que se encontraban entre
los 2 y 36 kiloacutemetros fuera de la costa a profundidades que oscilan entre los 10 y
20
76 m Esta zona presenta una intensa actividad pesquera representada por el
sector de pesca camaronera
Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa Meacutexico
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Para este estudio se tomaron muestras de los peces dominantes de la
zona es decir los maacutes abundantes y frecuentes de las capturas Para realizar su
muestreo se esperoacute a que la captura fuera vertida en cubierta para
posteriormente tomar una muestra representativa de la misma Esta se separoacute por
grupos o especies con ayuda de claves de identificacioacuten del aacuterea de estudio
Posteriormente se tomoacute el peso y nuacutemero de los individuos ademaacutes se tomoacute una
fotografiacutea o un ejemplar de cada grupo para posteriormente corroborar su
identificacioacuten en el laboratorio por medio de claves especializadas tales como las
de Fischer et al (1995b c) y Allen amp Robertson (1998) utilizaacutendose tambieacuten
ejemplares de referencia de las colecciones ictioloacutegicas del Centro
-1065deg -106deg -1055deg21deg
215deg
22deg
225deg
23deg
235deg
12
3
456
7
8
9
10
1112
1314
1516
17
18
20
2122
2324
25
2627
28 29
30 31
32
33
34
3536
3738
39
Sinaloa
Nayarit
0Km 25Km 50Km
Islas Marias
21
Interdisciplinario de Ciencias Marinas del Instituto Politeacutecnico Nacional y del
Centro de Investigaciones Bioloacutegicas del Noroeste
De cada especie dominante se tomaron 15 individuos a los cuales se les
extrajo el estoacutemago eacutestos se fijaron en formol al 10 o bien se congelaron para
ser llevados al laboratorio de Ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN
Una vez en el laboratorio se separaron cada una de las presas encontradas
en los contenidos estomacales y estas se identificaron mediante claves
especializadas para ello de esta forma para peces completos se utilizaron las
claves de Fisher et al (1995bc) Allen amp Robertson (1998) y Thomson et al (2000)
Para peces en estados avanzados de digestioacuten se utilizaron las claves de Clothier
(1950) Clothier amp Baxter (1969) y las de Clarke (1962 y 1986) Para invertebrados
se utilizaron las de Smith y Carlton (1975) Wolff (1982 1984) Salgado Barragaacuten
y Hendrickx (1986) Fisher et al (1995ordf) y Hendrickx et al (1997) Tambieacuten se
pudo corroborar la identificacioacuten de las presas mediante la comparacioacuten de estos
con el material de referencia que se encuentra tanto en la coleccioacuten ictioloacutegica
como en el laboratorio de ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN
Una vez identificadas las presas se determinaron los valores de peso y
nuacutemero de cada uno de los componentes alimenticios y estos valores fueron
usados para calcular los meacutetodos propuestos por Pinkas et al (1971) y Hyslop
(1980) que a continuacioacuten se detallan
Meacutetodo Gravimeacutetrico (G) Para este meacutetodo se requirioacute obtener la biomasa de
las especies presas encontradas en los diferentes estoacutemagos para ello se
determinoacute el peso de cada una de las especies presa utilizando una balanza
digital El peso de cada especie presa fue referido como un porcentaje del peso
total de todas las especies presa (G) encontradas en los estoacutemagos
22
Donde
p= Peso (g) de un determinado tipo de presa
PT= Peso (g) de la totalidad de especies presa
Iacutendice de Frecuencia de Ocurrencia (FO) Este iacutendice refleja la frecuencia con la
que se encuentra una determinada especie presa expresada como un porcentaje
de la totalidad de estoacutemagos con alimento se utilizo para discernir cuales eran las
especies dominantes y las raras en la dieta
119865119874 = 119899119873119864 lowast 100
Donde
n= Nuacutemero de estoacutemagos que tienen el mismo componente alimenticio
NE= Nuacutemero total de estoacutemagos con alimento
Una vez que se determinaron las presas de cada uno de los grupos de peces se
procedioacute a determinar si el nuacutemero de estoacutemagos analizados era suficiente para
representar la dieta de cada uno de estos grupos para ello se realizaron curvas de
diversidad acumulada utilizando la informacioacuten de las presas encontradas en los
contenidos estomacales de cada depredador Esto se hizo estimando el iacutendice de
diversidad de Shannon-Wiener para cada estoacutemago de cada uno de los
depredadores y mediante una aleatorizacioacuten de estos se construyoacute una curva
acumulada donde se esperaba que una dieta bien representada alcanzaraacute un
valor asintoacutetico de tal forma que al aumentar el nuacutemero de estoacutemagos ya no se
observara un cambio significativo en la diversidad de presas
Para tener una estimacioacuten cuantitativa de este criterio (la eleccioacuten del
nuacutemero de estoacutemagos necesarios para obtener una dieta bien representada) se
determinoacute el coeficiente de variacioacuten para cada caso y cuando este fue menor o
igual a 5 se consideroacute que la dieta estaba bien representada Una vez obtenida
23
esta informacioacuten se procedioacute a trabajar con las especies para las que se obtuvo
una buena representatividad
Las especies de peces fueron agrupadas en gremios alimenticios que se
determinaron usando la biomasa de las presas para ello se realizoacute un anaacutelisis de
similitud utilizando el iacutendice de Bray-Curtis para posteriormente realizar un anaacutelisis
de cluacutesteres usando ligamiento de tipo completo
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables Se tomaron muestras de muacutesculo a los peces que previamente fueron
seleccionados como los maacutes dominantes de la zona y cuya dieta ademaacutes hubiera
estado bien representada al hacer el anaacutelisis de contenidos estomacales
procurando obtener muestras de individuos que al ser capturados no se
encontraran cerca de descargas de agua continental ya que esto pudiera alterar
su sentildeal isotoacutepica Tambieacuten se tomaron muestras de muacutesculo de presas
potenciales procedentes de las capturas que fueron identificadas en el anaacutelisis
previo de contenidos estomacales asiacute como especies extraiacutedas de los contenidos
estomacales que se encontraron en un estado de digestioacuten leve Asimismo se
seleccionaron particularmente algunas especies de niveles troacuteficos altos y bajos
(obtenido de referencias de literatura) para tener una mejor representacioacuten de la
red troacutefica La muestra se procuroacute tomar siempre de la regioacuten dorsal de los
organismos siendo posteriormente congeladas hasta su anaacutelisis en el laboratorio
Extraccioacuten de humedad
Las muestras de muacutesculo fueron secadas utilizando una liofilizadora donde
las muestras fueron sometidas a una temperatura de aproximadamente -40 degC y
una presioacuten de 50 MBR durante un periodo aproximado de 24 horas Otro meacutetodo
que se utilizoacute para secar las muestras fue mediante el uso de una estufa donde las
muestras se sometieron a una temperatura constante de 50degC durante 24 horas
24
De acuerdo con Kaehler amp Pakhomov (2001) no existe diferencia en los
resultados obtenidos utilizando cualquiera de estos meacutetodos
Una vez secadas las muestras fueron reducidas a polvo fino utilizando para
ello un mortero de aacutegata ya que el uso de morteros de porcelana puede
contaminar las muestras con residuos de carbonatos (Roman-Reyes 2003)
En el caso de algunos organismos con estructuras calcaacutereas como es el
caso de algunos crustaacuteceos y equinodermos se realizo una eliminacioacuten de estos
carbonatos debido a que estos suelen afectar los valores del δ13C debido a esto
se realizo una acidificacioacuten para ello se utilizo una solucioacuten acido clorhiacutedrico (HCl)
al 10 durante 24 h y secadas nuevamente (Carabel et al 2006)
Las muestras fueron colocadas en capsulas de estantildeo o de plata (para
muestras que se acidificaron) para ello se colocoacute una cantidad de 10 mg plusmn 01 en
cada caacutepsula la cual se pesoacute utilizando una micro balanza con una precisioacuten de
0001 mg Una vez pesadas las caacutepsulas fueron colocadas en charolas marcadas
para ser posteriormente analizadas en el espectroacutemetro de masas de razones
isotoacutepicas
Anaacutelisis de isoacutetopos
Los anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron realizados en los Servicios Xerais
de Apoio aacute Investigacioacuten (SXAIN) Universidad da Coruntildea utilizando un analizador
elemental modelo FlashEA 1112 de la marca ThermoFinnigan conectado a un
espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas DELTA plus de la marca Finnigan
MAT con una interfaz Con Flo II Este instrumento realiza primeramente la
combustioacuten de la muestra para convertirla en gas el cual es separado en sus
componentes mediante una columna cromatograacutefica dentro de un analizador
elemental acoplado al espectroacutemetro de masas Posteriormente los componentes
son cuantificados en cada uno de sus constituyentes asiacute como su masa molecular
(los de nitroacutegeno N y carbono C en este caso) Los resultados son expresados
como valores de incrementos δ en partes por mil permil de la desviacioacuten de las
25
muestras con respecto a los estaacutendares establecidos por medio de la siguiente
ecuacioacuten (Park amp Epstein 1961)
δ15N oacute δ13C = [(R muestraR estandar)-1] 1000
Donde
R= 13C12C o 15N14N respectivamente
Estaacutendar= Nitroacutegeno atmosfeacuterico para el N y Pee Dee Belemnita para el C
Extraccioacuten de liacutepidos
Se realizoacute la extraccioacuten de liacutepidos de las muestras debido a que se ha
encontrado que los liacutepidos se hayan reducidos en δ13C en relacioacuten a la dieta lo
que pudiera afectar la interpretacioacuten ecoloacutegica de las sentildeales de δ13C teniendo
mayor efecto en individuos que presentan grandes cantidades de liacutepidos en sus
tejidos De esta manera pueden realizarse comparaciones de muestras de tejidos
que provienen de grupos taxonoacutemicos diferentes sin el efecto que un exceso de
liacutepidos pudiera causar en la sentildeal isotoacutepica del δ13C Se utilizoacute una normalizacioacuten o
correccioacuten aritmeacutetica de los valores de δ1C Asiacute como la razoacuten CN de las muestras
la cual es la proporcioacuten entre la cantidad de C sobre la de N de cada una de estas
Este procedimiento tiene la ventaja de que no llega a alterar la sentildeal isotoacutepica del
δ15N la cual es afectada por el uso de solventes que son utilizados para realizar la
extraccioacuten quiacutemica de los liacutepidos (Kiljunen et al 2006 Sweeting et al 2006 Post
et al 2007) Ademaacutes este ajuste puede realizarse raacutepidamente a diferencia de los
meacutetodos quiacutemicos siendo miacutenimo el tiempo necesario para efectuarlo
Para la normalizacioacuten de los liacutepidos se utilizoacute la ecuacioacuten propuesta por
Post (2007)
δ13Crsquo (Normalizado)= δ13C (sin tratar) - 332 + 099 X CN
26
Modelos de Mezcla
Los modelos de mezcla utilizados se encuentran basados en el trabajo de
Phillips y Greggs (2003) a diferencia de otros modelos de mezcla basados en
distancias euclidianas (Ben-David et al 1997) este puede trabajar con muchas
maacutes fuentes potenciales que elementos analizados (isoacutetopos)
Las ecuaciones baacutesicas de los modelos de mezcla son las siguientes 120575119862 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 120575119873 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 1 = 119901 + 119901 + 119901
Donde a b y c son tres diferentes tipos de alimento y Pa + Pb + Pc es la
contribucioacuten de cada tipo de alimento a la alimentacioacuten del depredador este es un
sistema matemaacutetico indeterminado con tres incoacutegnitas para la cual no existe una
solucioacuten uacutenica sin embargo con el sistema de isoacutetopos n y de gtn+1 fuentes
alimenticias es posible utilizar el balanceo de masas para calcular las muacuteltiples
combinaciones de proporciones de las fuentes alimenticias que son soluciones
probables
Se utilizoacute la herramienta SISUS (httpstatacumencomsisus) para
determinar la contribucioacuten a la dieta de cada presa este software fue desarrollado
por Erhardt (2009) y este a diferencia de la aproximacioacuten original de Phillips y
Greggs (2003) no posee la limitante de 10 fuentes que su software Isosource
posee lo cual para la mayoriacutea de las especies que se trabajaron resulta una
limitante mayor La rutina SISUS en cambio se encuentra basada en una
aproximacioacuten de tipo Bayesiana la cual determina las distribuciones probabiliacutesticas
de las proporciones que cada presa aporta a la dieta de intereacutes esto lo realiza a
traveacutes de una integracioacuten numeacuterica de proporciones de contribuciones de dieta
probables generadas aleatoriamente y que representen una dieta potencial Este
modelo ademaacutes no posee la limitante de 10 presas por lo que resultoacute ser maacutes
adecuado para este trabajo
27
Previamente a la aplicacioacuten de los modelos de mezcla a cada unos de los
depredadores se le restoacute el valor de fraccionamiento isotoacutepico de 23 permil a los
valores de δ15N de cada uno Este valor de fraccionamiento fue propuesto por
McCutchan (2003) quien menciona que este es el valor que ha sido encontrado
para especies que se alimentan de presas tanto de niveles troacuteficos altos como
bajos Asiacute tambieacuten con el fin de hacer comparables las dietas obtenidas por
contenidos estomacales y por isoacutetopos se realizaron algunas agrupaciones de las
presas El detritus en este caso estuvo representado por valores de Materia
Orgaacutenica Particulada (MOP) calculados por Saacutenchez et al (2009) para la zona de
estudio mientras que los valores encontrados para zooplancton fueron tomados
del trabajo de Loacutepez-Ibarra (2008) de muestras de copeacutepodos muestreados cerca
del aacuterea de estudio
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Se analizoacute la estructura troacutefica a partir de ambas fuentes de informacioacuten
contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos estables Para el caso de los
contenidos estomacales se usaron los valores de biomasa para definir el
porcentaje que cada presa en el estoacutemago del depredador y a partir de estos
valores se construyoacute una matriz depredador-presa Para el caso de la red troacutefica
construida con los valores de isoacutetopos se utilizaron los valores promedio de los
porcentajes obtenidos por el software SISUS usaacutendolos para construir la matriz
depredador-presa y representar la red troacutefica Las presas utilizadas fueron
obtenidas de agrupaciones similares para ambos meacutetodos de tal manera que
pudieran ser comparables
Previamente al anaacutelisis de la red troacutefica se calcularon los niveles troacuteficos
(NT) de los depredadores para ambas fuentes de informacioacuten contenidos
estomacales e isoacutetopos estables Para el caacutelculo con los valores de contenidos
estomacales se utilizoacute la siguiente ecuacioacuten propuesta por Christensen amp Pauly
(1992)
119873119879 = 1 + 119863119862 lowast 119873119879119895
28
Donde
DCij referida como la composicioacuten de la dieta es la proporcioacuten de presas ( j ) en la
dieta del depredador (i ) NTj es el nivel troacutefico de las presas y fue obtenido de la
base de datos del International Standard Statistical Classification of Aquatic
Animals and Plants (ISSCAAP) en Fishbase (wwwfishbaseorg) n es el nuacutemero
de presas
En el caso de la red troacutefica estimada por medio del anaacutelisis de isoacutetopos
estables se calculoacute el nivel troacutefico utilizando para ello los valores de nitroacutegeno y la
ecuacioacuten propuesta por Post (2002)
Donde es la posicioacuten troacutefica del organismo usado para estimar δ15Nbase y
es el enriquecimiento en 15N por nivel troacutefico Las especies elegidas para calcular
el δ15Nbase deben de compartir el mismo haacutebitat que la especie objetivo e integrar
la marca isotoacutepica de la red troacutefica en una escala de tiempo suficientemente larga
para minimizar los efectos de la variacioacuten a corto plazo en este caso se utilizoacute una
especie de camaroacuten (Solenocera spp) que resultoacute ser una presa frecuente en la
mayoriacutea de los depredadores y que ocupa un nivel troacutefico secundario
Una vez obtenidos los niveles troacuteficos se utilizaron estos valores junto con las
matrices depredador-presa obtenidas por ambas fuentes y fueron introducidas en
el programa Ucinet v 60 desarrollado por Borgatti (2002) para la representacioacuten
grafica y edicioacuten de la red troacutefica Esta se graficoacute en un gradiente seguacuten su nivel
troacutefico representaacutendose por medio de flechas los consumos de cada especie
La comparacioacuten de las estructuras troacuteficas obtenidas de los valores de ambas
matrices de dietas se realizoacute a traveacutes de una serie de indicadores de especies o
taxa clave propuestos por Jordan et al 2006 Como estos iacutendices expresan
Δ
minus+n
NbaseundariorNconsumido 1515 sec_ δδλ
λ nΔ
NT=
29
importancia relativa de manera jeraacuterquica seguacuten ellos atributos que representan
para cada iacutendice se seleccionoacute la medida del ldquopercentilrdquo superior como criterio de
diferenciacioacuten o separacioacuten de los grupos funcionales maacutes relevantes del
gradiente total De esta manera los valores se ordenaron de mayor a menor y para
identificar las especies clave relevantes se usoacute el percentil de 80
Los iacutendices de especies clave utilizados fueron los siguientes
Iacutendice de grado (Degree) Este iacutendice representa el nuacutemero de nodos
conectados a un nodo particular representado cada uno a una especie y es
expresado como sigue 119863 = 119863 + 119863
Donde Di es la sumatoria de todas las presas (Din) maacutes sus depredadores (Dout)
Iacutendice de cercaniacutea Determina la capacidad de un nodo para llegar a todos los
elementos de la red Donde los elementos maacutes centrales son aquellos que
se encuentran a menor distancia del resto
119862119862 = 119873 minus 1sum 119889119894
Donde N es el nuacutemero de nodos dij es el la longitud de la ruta maacutes corta entre los
nodos i y j en la red Entre maacutes grande el valor de CCi la eliminacioacuten de ese grupo
ocasionaraacute fragmentacioacuten sobre el resto de los grupos
Iacutendice de intermediacioacuten Indica el nuacutemero de veces que aparece un nodo en las
rutas maacutes cortas entre dos Los nodos con un valor alto de intermediacioacuten
son importantes y claves por ser los maacutes centrales de la red o aquellos que
vinculan subgrupos o bloques diferentes
119861119888 = 2 119883 sum 119892 (119894)119892(119873 minus 1)(119873 minus 2)
30
Donde N es el nuacutemero de nodos gkj es el nuacutemero de rutas igualmente maacutes cortas
entre los nodos j y k y gkj(i) es el nuacutemero de estas rutas en las cuales el nodo i
incide
Iacutendice de grupos clave Kpp1 Denominado iacutendice de fragmentacioacuten este indica
cuales nodos tendriacutean que ser eliminados para desconectar al maacuteximo la red
119865 = 1 minus sum 119904119896 (119904119896 minus 1)119873(119873 minus 1)
Donde sk es el tamantildeo del grupo y N es el nuacutemero de nodos su rango va de 0-1
donde 1 es la maacutexima fragmentacioacuten de la red
Iacutendice de grupos clave Kpp2 Llamado tambieacuten iacutendice de propagacioacuten es un
indicador de cuaacuteles son los nodos que se encuentran lo maacutes conectado
posibles al resto de los nodos de la red
119877 = 1 minus sum 1 119889119872119895119873
Donde RD es la proporcioacuten de todos los nodos alcanzados por el grupo de intereacutes
dMj es la distancia de un nodo j a un grupo M de nodos
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Los resultados de los indicadores anteriores para cada fuente de datos
estoacutemagos e isoacutetopos fueron comparados por medio de la prueba de correlacioacuten
por rangos no parameacutetrica de Spearmann (ρ) Esta es una prueba que mide la
asociacioacuten entre dos variables discretas Para calcular ρ los datos son ordenados
y reemplazados por su respectivo rango
El estadiacutestico ρ viene dado por la expresioacuten
ρ= sum( )
31
Donde D es la diferencia entre los correspondientes valores de una especie e
iacutendice entre matrices y N es el nuacutemero de pares de datos
Como criterio de prueba de hipoacutetesis en estas comparaciones se eligieron valores
de correlacioacuten ρgt08 y una significancia pgt005 como estadiacutesticamente similares
Para el caso de los niveles troacuteficos se aplicoacute una prueba t para determinar si los
valores obtenidos por contenidos estomacales y por anaacutelisis de isoacutetopos fueran
estadiacutesticamente similares
Resultados
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales De las 134 especies de peces capturadas durante los muestreos se
analizaron un total de 2139 estoacutemagos pertenecientes a 50 de ellas siendo eacutestas
las maacutes frecuentes y abundantes en los muestreos (Anexo 1) De estos el 571
presentaron alimento mientras que el resto no conteniacutea ninguacuten componente
alimenticio Para el anaacutelisis se seleccionaron todos aquellos peces cuyo nuacutemero
de estoacutemagos fuera suficiente para poder representar su dieta y para determinar
esto se realizoacute una serie de curvas de diversidad acumulada determinando
tambieacuten el coeficiente de variacioacuten de cada una de estas considerando que
cuando este coeficiente fuera menor a le005 el nuacutemero de estoacutemagos resultaba
adecuado para representar en un 95 la dieta de los peces En la figura 2 se
observa un ejemplo de este criterio de seleccioacuten mientras que el resto de los
valores de diversidad de la totalidad de organismos se muestran en el Anexo 2
Figuracuandcuandrepres
Se el
seguacuten
encon
obten
nivele
no reu
de F
contin
Ratoacute
que la
mayo
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(Gonz
de pe
0
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1
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2
1
a 2 Ejemploo el coeficieo los valores
sentada
ligieron un
n el criterio
ntroacute que la
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03
33
Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans
Boca dulce (Paralonchurus goodei)
En los 10 estoacutemagos analizados se encontroacute que esta especie se
alimentaron de peces de la familia Cynoglossidae poliquetos braquiuros asiacute como
algas (Tabla II) La dieta encontrada en Fishbase (Chao 1995) resultoacute ser
incompleta sin embargo sentildeala que este organismo llega a alimentarse de
gusanos presumiblemente poliquetos asiacute como de otros invertebrados
Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei
Especies presa G
Alga 179
Brachyura 357
Cynoglossidae 8081
MONI 411
Polychaeta 793
Restos de peces 179
Especies presas G
Cynoglossidae 50
Engraulidae 50
Gasteropoda 50
MONI 50
Restos de camarones 50
Restos de crustaacuteceos 200
Squillidae 150
Stomatopoda 400
34
Sardina machete (Ophistopterus dovii)
En los cinco estoacutemagos analizados se encontraron restos de algas asiacute
como camarones de la familia Ogyrididae la dieta en Fishbase (Whitehead y
Rodriguez 1995) fue muy poco representativa ya que solo mencionan lo
encontrado en un solo estoacutemago con una especie de pez no identificada
Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii
Especies presa G
Alga no id 275
Ogyrididae 9725
De esta manera se trabajoacute con un total de 19 especies de peces El anaacutelisis
de similitud de Bray-Curtis aunado al de clusters dio como resultado un total de
seis agrupaciones o gremios troacuteficos Malacoacutefagos Detritiacutevoros Poliquetoacutefagos
Carcinoacutefagos Carcino-ictioacutefagos e Ictioacutefagos En la siguiente tabla se muestran las
especies pertenecientes a cada gremio y el porcentaje de biomasa consumida de
cada grupo presa principal (Fig3 Tabla IV)
Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio
Gremio Especie de consumo
Ictioacutefagos Cyclopsetta querna 87
Ictioacutefagos Synodus scituliceps 82
Ictioacutefagos Selene peruviana 965
Ictioacutefagos Trichiurus nitens 788
Ictioacutefagos Paralunchuru goodei 81
Carcinoacutefagos Centropomus robalito 975
Carcinoacutefagos Pomadasys panamensis 52
Carcinoacutefagos Pseudupeneus grandisquamis 905
Carcinoacutefagos Lepophidium prorates 786
Carcinoacutefagos Polydactylus opercularis 567
Carcinoacutefagos Polydactylus approximans 80
Carcinoacutefagos Opisthopterus dovii 972
Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66
35
Ictio-carcinoacutefagos Lutjanus guttatus 408437
Detritoacutefagos Haemulopsis spp 85
Detritoacutefagos Eucinostomus gracilis 69
Detritoacutefagos Orthopristys chalceus 82
Malacoacutefagos Balistes polylepis 895
Poliquetoacutefagos Ariidae 525
Las presas encontradas en los contenidos estomacales de cada uno de los
depredadores fueron identificados al menor taxoacuten posible (Anexo 3) sin embargo
con el fin de que las redes troacuteficas resultantes de ambos meacutetodos Contenidos
estomacales (CE) e isoacutetopos tuvieran agrupaciones de presas similares para
facilitar su eventual comparacioacuten los componentes presas fueron agrupados por
sus relaciones taxonoacutemicas en familias o clases e incluso ordenes (Tabla V)
Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos estomacales
Grupo Especies
Bivalvia Anadara Mazatlanica
Pectinidae
Veneridae
Anomia peruviana
Nuculana elenensis
Corbula marmorata
Corbula sp
Tellina sp
Gasteroacutepoda Turritela mariana
Epitoniidae
Epitonium acapulcanum
Crucibulum monticulus
Calappidae Calappidae
Cephalopoda Loligo opalescens
Clupeidae Ophistonema libertate
Harengula thrissina
Sardinops caeruleus
Clupeidae
36
Cynoglossidae Symphurus elongatus
Cynoglossidae
Engraulidae Cetengraulis mysticetus
Engraulis mordax
Anchoa spp
Engraulidae
Echinodermata Asteroidea
Ophiactis simplex
Mugilidae Mugilidae
Mugil cephalus
Congridae Paraconger californiensis
Ariosoma gilberti
Polychaeta Leucosidae
Sternaspidae
Eunicidae
Lumbrineridae
Glyceridae
Porifera Porifera
Portunidae Euphylax robustus
Callinectes bellicosus
Portunus tuberculatus
Portunus asper
Portunidae
Stomatopoda Squilla panamensis
Squilla acueleata
Squillla spp
Squilla mantoidea
Squilla biformis
Squilla bigelowi
Squilla tiburonensis
Xanthidae Xanthidae
Zooplancton Copeacutepoda
Figura
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37
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38
Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas
Poliquetoacutefagos
Las especies que se consideraron como ldquopoliquetoacutefagasrdquo fueron los peces
de la familia Ariidae que tuvieron como presas principales poliquetos (Fig5)
presumiblemente de las familias Eunicidae Glyceridae y Lumbrineridae en menor
medida tambieacuten consumieron moluscos bivalvos asiacute como crustaacuteceos y materia
orgaacutenica identificada como detritus
Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B polylepis
B
iom
asa
(G)
Tunicados
Bivalvos
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Ariidae
B
iom
asa
(G)
Bivalvos
Detritus
Polychaeta
Portunidae
39
Detritiacutevoras Las especies clasificadas como detritiacutevoras fueron Eucinostomus gracilis
Haemulopsis axillaris y Orthopristis chalceus que se alimentaron principalmente
de detritus seguido de moluscos equinodermos y de crustaacuteceos (Fig6)
Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras
Carcinoacutefagos Dentro de los carcinoacutefagos se encontroacute que la biomasa consumida por este
gremio estuvo constituida principalmente por camarones de las familias
Penaeidae Solenoceridae Sicyionidae (Camarones grandes gt40mm aprox) asiacute
como de camarones de las familias Processidae y Ogyrididae (Camarones chicos
lt40mm aprox) estomatoacutepodos (principalmente de la familia Squillidae) No
obstante no todas las especies resultaron carcinoacutefagos estrictos y existioacute cierto
porcentaje de consumo de peces principalmente cynoglossidos asiacute como tambieacuten
de calamares de la familia Loliginidae (Fig7)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Haemulopsis spp O chalceus E gracilis
B
iom
asa
(G) Bivalvos
Camarones chicos
Detritus
Echinodermata
Gastropoda
Otros Brachyuros
40
Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas
Carcino-ictioacutefagos Las especies carcino-ictioacutefagas fueron aquellas que consumieron en un
porcentaje similar tanto crustaacuteceos como peces En este gremio encontramos a
Lutjanus guttattus Polydactylus opercualrus y Pomadasys panamensis Estas
especies se alimentaron de varias familias de camarones de cangrejos de la
familia Xanthidae de bivalvos y de peces de las familias Engraulidae y Scianidae
(Fig 8)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B
iom
asa
(G) Alga no id
Camarones chicos
Camarones grandes
Cynoglossidae
Huevos
Loliginidae
Otros Peces
Stomatopoda
41
Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas
Ictioacutefagas Las especies ictioacutefagas fueron las siguientes Cyclopsseta querna P
goodei Trichiurus nitens Selene peruviana Scomberomorus sierra y Synodus
scituliceps Estas especies se alimentaron principalmente de peces de las familias
Engraulidae y Clupeidae no obstante algunas especies presentaron en su dieta
algunas especies de camarones e incluso de calamares como es el caso de S
scituliceps (Fig 9)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
L gutattus P panamensis P opercularis
B
iom
asa
(G)
Camarones grandes
Loliginidae
Scianidae
Stomatopoda
Xanthidae
Engraulidae
Camarones chicos
Bivalvos
42
Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables
Se analizaron un total de 119 muestras de muacutesculos de las 19 especies de
peces coincidiendo con las especies analizadas en los contenidos estomacales
Se encontroacute que los valores del δ15N van desde los 13permil hasta los 181permil
mientras que los valores de δ13C una vez aplicado el factor de correccioacuten de
liacutepidos utilizando la ecuacioacuten de Post (2007) fueron desde los -184permil hasta los -
1425permil La especie analizada con valores promedio maacutes altos de δ15N fue B
polylepis con un valor de 1747permil mientras que el maacutes bajo lo tuvo P goodei con
un valor de 1380permil En el caso del δ13C el valor maacutes alto estuvo representado por
el Haemulopsis spp con un valor de -1509permil y el maacutes bajo fue para Centropomus
robalito con un valor de -1732permil
En el caso de las presas se seleccionaron un total de 104 muestras
repartidas en 58 grupos donde los valores del δ15N variaron de 116permil a 164permil
siendo la especie con el valor promedio maacutes alto el molusco Solenosteira gatesi
con 164permil mientras el maacutes bajo fue de 116permil de los clupeidos mientras que para
el δ13C el valor maacutes bajo fue de -189permil para poriacuteferos y el maacutes alto de -1313permil
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
S scituliceps T nitens C querna S peruviana P goodei
B
iom
asa
(G) Restos de peces
Otros Peces
Loliginidae
Engraulidae
Cynoglossidae
Clupeidae
43
para los poliquetos (Lumbrineridae) Se determinoacute que no existiacutean diferencias en
los valores de isoacutetopos obtenidos en las diferentes eacutepocas de muestreo mediante
una prueba ANDEVA P= 0371 en el caso del δ15N y P=0096 para el δ13C
Mediante un anaacutelisis de variancia no parameacutetrico (Kruskal-Wallis) se proboacute que no
existiacutean diferencias significativas (K-W p gt0096) entre los valores de isoacutetopos
obtenidos en las temporadas de pesca 2005-2006 y 2006-2007
Con los valores isotoacutepicos obtenidos se procedioacute a aplicar los modelos de
mezcla para ello primeramente se realizaron agrupaciones de las presas
potenciales de las especies que fueron previamente identificadas como tales en el
anaacutelisis de contenidos estomacales definiendo agrupaciones similares para las
dos fuentes de informacioacuten de tal forma que fueran comparables Esta agrupacioacuten
permitioacute ademaacutes obtener mejores resultados debido a que a que el software con el
que se trabajaron (SISUS Erhardt 2009) los modelos de mezcla encuentran
soluciones factibles con una mayor precisioacuten cuando se utiliza un nuacutemero reducido
de fuentes alimenticias A continuacioacuten se muestran los 18 grupos formados a
partir de las presas potenciales analizadas (Tabla VI)
44
Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis a partir de isoacutetopos estables
Grupos Especies
Detritus MOP
Porifera Porifera
Polychaeta Hyalinoecia spp
Diopatra spp
Capitellidae
Bivalvos Argopecten ventricosus
Temnoconcha cognata
Gasteroacutepoda Solenosteira gatesi
Fusinus colpoieus
Polystira oxytropis
Leucozonia spp
Conus diadema
Cephalopoda Loligo opalescens
Calappidae Calappa convexa
Hepatus kossmani
Camarones chicos
Ambidexter spp
Ogyrididae
Processidae
Camarones grandes
Penaeus californiensis
Solenocera mutator
Trachypenaus faoe
Penaeus vannamei
Sicyona disdorsalis
Sicyona ingentis
Xiphopeaneus ribeti
Portunidae Euphylax robustus
Euphylax spp
Portunus asper
Portunus tuberculatus
Portunus xantusii
Xanthidae Xanthidae
Stomatopoda Squilla acuelata
Squilla biformis
Squilla bigelowi
Squilla hancocki
Squilla mantoidea
Zooplancton Copepoda
Echinodermata Agassizia scrobilobata
Luidia columbia
Luidia phragma
Clupeidae Clupeidae
Cynoglossidae Cynoglossidae
Congridae Paraconger californiensis
Engraulidae Anchoa spp
Cetengraulis mysticetus
Engraulidae
45
Estos modelos de mezcla arrojan una distribucioacuten de la probabilidad de la importancia que cada grupo presa tiene a la dieta del depredador Para representar esta distribucioacuten y compararla con lo encontrado en los contenidos estomacales se usoacute la media debido a que las distribuciones obtenidas generalmente tienden a ser normales En el Anexo 4 se muestran los valores de isoacutetopos de cada uno de los depredadores y sus presas asiacute como los resultados obtenidos para cada caso por los modelos de mezcla observaacutendose la proporcioacuten de presas en la dieta de los depredadores
Los modelos de mezcla permitieron identificar cinco gremios troacuteficos (Tabla VII) mostrando una distribucioacuten de especies diferente a la encontrada por los anaacutelisis de contenidos estomacales Dos de los gremios encontrados por contenidos estomacales no aparecen en el anaacutelisis basado en isoacutetopos mientras que un nuevo gremio es identificado con base en isoacutetopos
Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio
Gremio Especie de consumo
Ictioacutefago S scituliceps 595
IctiondashCarcinoacutefagos T nitens 5346
IctiondashCarcinoacutefagos S peruviana 4451
IctiondashCarcinoacutefagos P opercularis 4753
Malacoacutefagos B polylepis 60
Malacoacutefagos E gracilis 58
Equinodermoacutefagos Haemulopsis spp 77
Carcinoacutefagos C robalito 975
Carcinoacutefagos P panamensis 52
Carcinoacutefagos P grandisquamis 905
Carcinoacutefagos P goodei 728
Carcinoacutefagos L prorates 786
Carcinoacutefagos C querna 764
Carcinoacutefagos P approximans 80
Carcinoacutefagos O dovii 972
Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66
Carcinoacutefagos O chalceus 828
Carcinoacutefagos Ariidae 56
Carcinoacutefagos L guttatus 99
46
Ictioacutefagos En ese gremio solo se encontroacute la especie S scituliceps la cual presenta
una dieta dominada principalmente por peces siendo la bicuda S ensis la especie
de pez con mayor porcentaje de contribucioacuten a la dieta Crustaceos como los
estomatoacutepodos tambieacuten fueron importantes en la dieta sin embargo no ocuparon
un porcentaje tan grande como el grupo de los peces (Fig10)
Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Carcino-ictioacutefagos Tres especies estuvieron representando a este gremio P opercularis S
peruviana y T nitens las cuales consumieron proporciones similares de peces y
crustaacuteceos Los peces que estuvieron maacutes representados en su dieta fueron de la
familia Engraulidae mientras que los crustaacuteceos maacutes importantes resultaron ser
los estomatoacutepodos y camarones de tallas grandes (Fig 11)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
S scituliceps
C
ontr
ibuc
iograven
prom
edio
a la
die
ta Camarones grandes
Camarones pequntildeos
Clupeidae
Congridae
Cynoglossidae
Engraulidae
Loliginidae
Mugilidae
P grandisquamis
S ensis
Stomatopoda
47
Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Equinodermoacutefagos En este grupo se encontroacute a Haemulopsis spp que en el anaacutelisis de
contenidos estomacales se clasificoacute como detritoacutefago Se encontroacute que sus presas
principales fueron los equinodermos grupo representado por asteroideos dos
especies del geacutenero Luidia y el erizo Agassizia scrobilobata (Fig12)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
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100
P opercularis S peruviana T nitens
C
ontr
ibuc
ioacuten
prom
edio
a la
die
ta
Zooplancton
Stomatopoda
Portunidae
Mugilidae
Loliginidae
Engraulidae
Cynoglossidae
Clupeidae
Camarones pequentildeos
Camarones grandes
48
Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Malacoacutefagos Estos estuvieron representados por dos especies B polylepis y E gracilis
que consumieron principalmente moluscos gasteroacutepodos y en menor medida
bivalvos (Fig13)
Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Haemulopsis spp
C
ontr
ibuc
iograven
prom
edio
a la
die
ta
POM
Zooplancton
Equinodermos
Gasteropoda
Stomatopoda
Polychaeta
Camarones pequentildeos
Bivalvos
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B polylepis E gracilis
C
ontr
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iograven
prom
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a la
die
ta
Bivalvos
Camarones pequentildeos
Gasteropoda
Loliginidae
Polychaeta
POM
Porifera
Stomatopoda
Xanthidae
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(Fig 1
en la
(a) e
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Figuraisoacutetop
noacutefagos La mayor
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14) Debido
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49
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50
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Una vez que se obtuvo la informacioacuten tanto sobre predadores y presas a
partir de isoacutetopos estables como de contenidos estomacales se procedioacute a realizar
el anaacutelisis comparativo de las redes troacuteficas para ello los valores de biomasa en el
caso del anaacutelisis de contenidos estomacales y el valor promedio de distribucioacuten del
consumo de presas en el caso de los isoacutetopos estables aunados a modelos de
mezcla fueron usados para construir una matriz de depredadores y presas En
ambos casos la matriz estuvo compuesta por un total de 39 nodos similares en
ambos casos
Nivel troacutefico Al estimar los niveles troacuteficos se encontroacute que la especie con el valor maacutes
alto varioacute entre redes en el anaacutelisis de contenidos estomacales la especie con
nivel troacutefico maacutes alto fue T nitens el cual es un organismo ictioacutefago
primordialmente en cambio en el anaacutelisis de isoacutetopos la especie con el nivel
troacutefico maacutes alto fue B polylepis considerada como malacoacutefaga siendo esta
diferencia una de las que causan mayores discrepancias en el anaacutelisis
comparativo Existen otras especies cuyos valores difieren de un anaacutelisis a otro
tales como Haemulopsis spp con una diferencia de 15 niveles troacuteficos y O
chalceus con una diferencia de 13 niveles troacuteficos El resto de las especies
obtuvieron niveles troacuteficos similares con ciertas diferencias (Tabla VIII) De manera
general la red de isoacutetopos presenta niveles troacuteficos maacutes altos que la red de
contenidos estomacales se realizoacute una prueba t a los valores de NIVEL TROacuteFICO
obtenidos por ambos meacutetodos y eacutesta nos arrojoacute una t=5876 18 gl plt005 lo
que indica que los valores encontrados por ambas teacutecnicas difieren
significativamente lo que sugiere una estructura troacutefica diferente por ambos
meacutetodos (Fig15)
51
Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos
Depredadores NT ISO NT CE DIFERENCIA (ISO-CE)
Paralonchurus goodei 31 328 018 Balistes polylepis 48 33 15 Pomadasys panamensis 36 369 009 Haemulopsis spp 37 218 152 Ariidae 39 302 088 Synodus scituliceps 42 433 -013 Pseudupenaues grandisquamis 35 354 -004 Trichiurus nitens 43 431 001 Centropomus robalito 33 36 003 Lepophidum prorates 36 38 02 Cyclopsetta querna 34 39 05 Eucinostomus gracilis 40 306 094 Selene peruviana 39 372 022 Lutjanus guttatus 35 377 -027 Orthopristis chalceus 36 222 138 Polydactylus opercularis 42 371 049 Polydactylus approximans 39 37 02 Diplectrum spp 39 393 -003 Ophistopterus dovii 39 42 -03 Rango NT 48-31 433-218 Promedio 378 357
Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados por lo diferentes meacutetodos
52
Red troacutefica Las redes troacuteficas construidas a partir de las matrices de depredador-presa
(Anexo 5) presentaron algunas diferencias siendo la causa maacutes notable el cambio
de nivel troacutefico de algunas especies En el caso de la red troacutefica construida por el
anaacutelisis de CE (Fig 16) se encontroacute que las especies con mayor nuacutemero de rutas
en este caso consumidores fueron los estomatoacutepodos y los camarones de
tamantildeos chicos y grandes En el caso de la red construida por los anaacutelisis de
isoacutetopos estables (Fig17) se encontroacute que las especies maacutes conectadas fueron
principalmente los estomatoacutepodos y los camarones chicos y como puede
observarse dos de estos nodos son coincidentes entre las redes
Iacutendices de especies clave
Los indicadores de especies clave (Jordan 2006) mostraron ciertas
similitudes entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla IX) En el caso del iacutendice de
intermediacioacuten se encontroacute que las especies con valor maacutes alto fueron los
estomatoacutepodos para ambos casos el resto de las especies cambiaron el orden
entre las dos redes troacuteficas sin embargo las cuatro especies con los valores maacutes
altos fueron las mismas en ambas (P panamensis S scituliceps Camarones
pequentildeos y estomatoacutepodos)
El iacutendice de cercaniacutea presentoacute una tendencia similar donde 10 especies
presentaron los valores mayores del iacutendice en las dos redes troacuteficas siendo
tambieacuten la maacutes relevante los estomatoacutepodos
53
54
55
El iacutendice de grado sugiere que los grupos con mayor nuacutemero de conexiones
en la red construida con CE fueron los camarones de tallas grandes los peces
engraulidos el detritus los camarones de tallas pequentildeas y estomatoacutepodos (Tabla
IX Fig 18) mientras que estos uacuteltimos resultaron ser los maacutes importantes en la
red construida por medio de isoacutetopos seguidos de los cangrejos Xanthidae y
Portunidae (Tabla IX Fig19) El resto de las especies cambian su posicioacuten de
importancia relativa dependiendo de la metodologiacutea usada sin embargo los
crustaacuteceos son los que tienden a poseer los valores maacutes altos En todos los
iacutendices realizados se muestra que los crustaacuteceos poseen un alto nivel de
importancia en la red troacutefica de la zona
En el caso del anaacutelisis de contenidos estomacales el iacutendice de
fragmentacioacuten Kpp1 identificoacute 12 especies como los grupos maacutes importantes al
considerar el percentil del 80 siendo las principales los camarones de tallas
pequentildeas y grandes De acuerdo con la interpretacioacuten del iacutendice Kpp1 si estas
especies se llegaran a retirar del sistema la fragmentacioacuten de la red seriacutea casi
total En el caso de la red de isoacutetopos las especies maacutes importantes fueron 14 en
estas solamente se encontraron un conjunto de peces depredadores de diferentes
niveles troacuteficos y por tanto de distintos gremios troacuteficos (Tabla X)
El iacutendice de propagacioacuten Kpp2 tuvo como especies maacutes importantes en el
caso de los anaacutelisis de CE a siete especies mientras que el de isoacutetopos tuvo a 14
especies (que representan el percentil del 80 de este iacutendice) En ambos casos el
conjunto de especies identificadas representa el grupo de especies necesario para
mantener conectada toda la red troacutefica El orden descendiente de los valores del
iacutendice mostrado en la Tabla X representa la importancia relativa de cada especie
Las especies con valores de propagacioacuten maacutes altos fueron en CE los bivalvos asiacute
como los cangrejos Calappidae mientras que con isoacutetopos fueron tambieacuten los
cangrejos calappidos y peces de la familia Engraulidae (Tabla X)
56
Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos (ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten
Roacutetulos de fila Bee_CE Bee_ISO Clo_CE Clo_ISO Deg_CE Deg_ISO
B polylepis 5334 4413 4691 4368 100859 100
Bivalvos 6500 3883 5135 5278 12603 8374
C querna 4370 4183 5067 5352 98279 10764
C robalito 098 477 4043 4419 100124 997
Calappidae 000 313 3304 4176 226 2936
Camarones grandes 4885 3681 5278 5206 336609 13215
Camarones pequentildeos 8656 7907 5352 5672 176983 261228
Clupeidae 298 316 3958 4130 64751 887
Congridae 000 078 3838 4130 17033 2024
Cynoglossidae 3156 2067 4270 4872 150238 4147
Detritus 1677 378 4176 4086 28378 2707
Diplectrum spp 6131 4361 5206 5429 12158 9994
E gracilis 054 1432 3486 4419 100 10029
Echinodermata 305 552 3689 4176 8237 9828
Engraulidae 2865 2381 5000 5000 309269 16047
Gasteropoda 310 816 3726 4318 6113 9929
Haemulopsis spp 2792 2524 4634 4750 100 99838
Ariidae 3852 2580 4750 4872 99934 9988
L guttatus 5685 1746 4634 4750 94073 8097
L prorates 521 235 4222 4318 100 999
Loliginidae 615 933 4270 4578 66517 1759
Mugilidae 000 256 3193 4270 071 1433
O chalceus 2663 1717 4524 4578 100255 9991
57
O dovii 000 050 3519 4176 100 9999
P approximans 1496 1361 4318 4634 100 100
P goodei 233 992 3333 4368 100 994
P grandisquamis 3851 3303 5000 5278 100094 10079
P opercularis 735 2494 4318 4872 100092 10077
P panamensis 7208 4877 4872 5135 96427 10758
Polychaeta 1350 1089 3619 4086 65181 6068
Porifera 000 000 3220 3065 0019 341
Portunidae 452 1605 4176 4750 22009 16761
S peruviana 1422 1092 4318 4318 100813 100
S scituliceps 9413 7737 5278 5588 99899 10441
Sphyraena ensis 000 000 3486 3619 5809 259
Stomatopoda 13444 8941 6032 5938 174709 25539
T nitens 374 2743 4634 5206 9971 105
Xanthidae 342 2567 3838 4872 2069 24945
Zooplancton 714 1524 4086 4578 12441 7501
Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde se muestran las especies que representan el 80 del efecto
Kpp1 CE Kpp2 CE Kpp1 ISO Kpp2 ISO
Camarones chicos Bivalvos P goodei Calappidae
Camarones grandes Calappidae B polylepis Clupeidae
Cynoglossidae Engraulidae P panamensis Cynoglossidae
Engraulidae Mugilidae Haemulopsis spp Echinodermata
Stomatopoda Sphyraena ensis Ariidae Congridae
Zooplancton Stomatopoda S scituliceps Porifera
B polylepis P opercularis P grandisquamis Portunidos
58
C querna T nitens Zooplancton
Diplectrum spp C querna B polylepis
L guttatus E gracilis P panamensis
P grandisquamis L guttatus Haemulopsis spp
P panamensis P approximans Ariidae
O chalceus P grandisquamis
Diplectrum spp E gracilis
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Se realizoacute una prueba de correlacioacuten por rangos de Spearman para
determinar si existe correlacioacuten significativa entre los valores obtenidos por los
diferentes iacutendices de especies clave entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla XI)
Esta prueba dioacute como resultado que los iacutendices que tuvieron mayor correlacioacuten
entre lo obtenido por CE e isoacutetopos fueron los iacutendices de intermediacioacuten (087) y
de cercaniacutea (085) mientras que el iacutendice de grado fue el que obtuvo el menor
valor (028) para determinar cuaacutel fue la causa de tan bajos valores de correlacioacuten
en la tabla XII se comparan los valores obtenidos de este iacutendice para cada caso
en ella se puede ver que las especies que tuvieron una diferencia maacutes alta en
promedio (marcadas con ) que el resto de las especies fueron principalmente
presas que en el anaacutelisis de isoacutetopos estables se encontroacute que tendiacutean a poseer
mayor importancia en la dieta que lo encontrado por contenidos estomacales esto
con excepcioacuten del detritus y los peces de la familia Cynoglossidae los cuales se
identificaron con mayor importancia en el anaacutelisis de contenidos estomacales
En cuanto a los iacutendices de especie clave Kpp1 y Kpp2 estos tuvieron una alta
correlacioacuten siendo los resultados obtenidos por ambos meacutetodos muy similares
(099 y 085) cambiando solamente el orden de algunas de las especies
59
Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros subrayados representan correlacioacuten significativa (plt005)
Iacutendice Valor de Correlacioacuten
Intermediacioacuten 087
Cercaniacutea 085
Grado 045
Kpp1 099
Kpp2 085
Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con la especies con las mayores diferencias
Especies Deg_CE Deg_iso Diferencia absoluta
Detritus 28378 2707 25671
Xanthidae 2069 24945 22876
Camarones grandes 336609 13215 204459
Engraulidae 309269 16047 148799
Portunidos 22009 16761 145601
Cynoglossidae 150238 4147 108768
Gasteropoda 6113 9929 93177
Echinodermata 8237 9828 90043
Camarones pequentildeos 176983 261228 84245
Stomatopoda 174709 25539 80681
Zooplancton 12441 7501 62569
Clupeidae 64751 887 55881
Loliginidae 66517 1759 48927
Bivalvos 12603 8374 4229
Porifera 0019 341 34081
Calappidae 226 2936 271
Diplectrum spp 12158 9994 2164
Sphyraena ensis 5809 259 20091
Mugilidae 071 1433 1362
L guttatus 94073 8097 13103
P panamensis 96427 10758 11153
C querna 98279 10764 9361
60
T nitens 9971 105 529
S scituliceps 99899 10441 4511
Polychaeta 65181 6068 4501
Congridae 17033 2024 3207
B polylepis 100859 100 0859
S peruviana 100813 100 0813
P grandisquamis 100094 10079 0696
P opercularis 100092 10077 0678
P goodei 100 994 06
C robalito 100124 997 0424
O chalceus 100255 9991 0345
E gracilis 100 10029 029
Haemulopsis spp 100 99838 0162
L prorates 100 999 01
Ariidae 99934 9988 0054
O dovii 100 9999 001
P approximans 100 100 0
61
Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas
62
Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y modelos de mezcla y las especies por las cuales estas son depredadas
63
Discusioacuten Las especies analizadas en este trabajo de las cuales se obtuvo
informacioacuten representativa de su dieta corresponden a organismos que fueron
relativamente abundantes en las capturas Algunas especies dominantes y que no
fueron seleccionadas para este estudio son especies que quizaacutes sus haacutebitos
alimenticios como por ejemplo la hora de alimentacioacuten o la manera como ingieren
a sus presas no permitieron encontrar suficientemente representada su dieta en
los estoacutemagos En algunos casos aun con pocos estoacutemagos se encontroacute por
medio de la prueba de diversidad acumulada que la dieta se encontraba bien
representada esto se debe a que en casi todos los estoacutemagos analizados se
encontroacute muy poca variacioacuten en la diversidad de presas ejemplo de ello es B
polylepis que con solo 11 estoacutemagos la curva de diversidad alcanzoacute la asiacutentota y
un coeficiente de variacioacuten menor a 5 Otras especies que no resultaron tener un
nuacutemero adecuado de muestras (Anexo 1) fueron utilizadas para representar la red
troacutefica de los niveles troacuteficos maacutes bajos y altos que los de las especies con dieta
bien representada Esto se hizo con el fin de tener un mayor contraste por niveles
troacuteficos de la red para su eventual anaacutelisis y comparacioacuten
Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos
Detritoacutefagos Se identificaron tres especies como detritoacutefagas en el anaacutelisis de contenidos
estomacales debido a que se encontroacute materia orgaacutenica con caracteriacutesticas
similares a detritus en sus contenidos estomacales sin embargo cuando se realizoacute
el anaacutelisis de isoacutetopos estables de estas especies la muestra de referencia de
detritus no se relacionoacute de ninguna manera con las especies antes mencionadas
Esto puede ser causado porque el material identificado como detritus se tratase de
restos de otras especies presa en estados de digestioacuten sumamente avanzados de
los cuales solo quedaban restos de sus proteiacutenas y al no observarse alguna
estructura dura que haya permanecido junto a ellas se les haya identificado
erroacuteneamente como detritus Dentro de las especies que claramente presentaron
este proceso se encuentra Haemulopsis spp en la cual se encontroacute detritus en los
estoacutemagos sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos identificoacute a los equinodermos como
64
los principales componentes de la dieta de esta especie Dentro de estos
equinodermos encontramos a los ofiuros y asteroideos que al parecer el
organismo llega a digerir casi completamente de tal forma que estos fueron
clasificados como detritus o materia orgaacutenica no identificada en el anaacutelisis de
contenidos estomacales De esta manera este nuevo anaacutelisis clasifica a esta
especie como un consumidor muy importante del grupo de los equinodermos En
este tipo de fondos resultan abundantes especies pertenecientes a los grupos
anteriormente mencionados que seguacuten Honey-Escandoacuten et al (2008) son grupos
oportunistas que son capaces de explotar haacutebitats muy diversos
Este es un buen ejemplo de coacutemo la herramienta del anaacutelisis de isoacutetopos
ayuda a identificar presas que por la metodologiacutea tradicional resulta difiacutecil o incluso
se puede llegar a conclusiones erroacuteneas La especie O chalceus presentoacute el
mismo problema ya que en esta se identificoacute lo que probablemente se trataba de
restos muy digeridos de poliquetos como detritus Estos organismos al tener un
cuerpo muy blando son digeridos muy raacutepidamente y este depredador a diferencia
de los miembros de la familia Ariidae no se alimentoacute de familias de poliquetos que
presentan espiacuteculas estructuras que sirvieron para su identificacioacuten No obstante
en los tejidos se reflejo en sus valores de isoacutetopos la alta importancia de este
grupo lo que representa el alimento que asimiloacute el depredador
Otro caso de este gremio es el de E gracilis el cual es un organismo que
se alimenta tomando bocados del fondo para posteriormente separar su alimento
(Nelson 1994) Este comportamiento induce a que parte del sedimento y detritus
del fondo pasan a su estoacutemago y aunque este no constituya su alimento principal
desde el punto de vista de asimilacioacuten se ve reflejado en el anaacutelisis de contenidos
estomacales
Malacoacutefagos En este gremio fue ubicado por medio de contenidos estomacales a la
especie B polylepis Esta especie como adulto vive asociado a las rocas pero los
juveniles se encuentran en zonas arenosas como las del aacuterea de estudio y se ha
encontrado que se alimenta tanto de moluscos como en este estudio asiacute como de
65
equinodermos crustaacuteceos e incluso poliquetos siendo un depredador muy versaacutetil
Su dentadura permite a este organismo utilizar recursos tales como equinodermos
y moluscos bivalvos (Allen amp Robertson 1998 Thomson et al 2000) Los anaacutelisis
de isoacutetopos confirman lo encontrado por los contenidos estomacales donde al
parecer los bivalvos constituyen una de las presas maacutes importantes
Un organismo que los anaacutelisis de isoacutetopos situacutean como malacoacutefago fue E
gracilis que como anteriormente se mencionoacute se alimenta tomando bocados del
fondo lo que llevoacute a confundir a este organismo como detritoacutefago con el anaacutelisis
de contenidos estomacales sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos lo situoacute como
malacoacutefago Lopeacutez-Peralta y Arcila (2002) encontraron en el Paciacutefico colombiano
que este pez se alimentaba principalmente de poliquetos no obstante otros
autores como Fitch amp Lavenberg (1975) reportan moluscos como parte de la dieta
de este organismo Es probable que moluscos bivalvos de tallas pequentildeas en este
caso sean las presas maacutes importantes de esta especie y que sean ingeridos
cuando estos se alimentan del fondo
Carcinoacutefagos La mayor parte de las especies analizadas tanto con el enfoque de isoacutetopos
como con contenidos estomacales en este estudio cayeron dentro de esta
categoriacutea por ambos meacutetodos esto puede ser debido a que en la zona se
encuentra una alta abundancia de crustaacuteceos donde parecen destacar los
camarones asiacute como los estomatoacutepodos principalmente e incluso algunas familias
de cangrejos braquiuros Esto es debido a que muchas familias de estos grupos
tienen preferencia por los fondos blandos donde suelen alimentarse (Evans 1983
Hendrickx 1995) Los crustaacuteceos de la familia Penaeidae Processidae e incluso
ejemplares de la familia Sicyonidae se encuentran habitando sobre fondos blandos
y someros como los del aacuterea de estudio donde estos organismos tienden a
alimentarse de detritus o del tapete bacteriano o de diatomeas que se encuentran
sobre las primeras capas de arena (Hendrickx 1995 Gonzaacuteles-Vega y Pintado-
Alcalaacute 1998 Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006) Debido a las
66
preferencias que este grupo tienen sobre este tipo de fondos se pueden encontrar
en altas abundancias lo que los hace vulnerables a los peces depredadores de la
zona Otra presa importante en el aacuterea fueron los estomatoacutepodos los cuales son
depredadores de peces moluscos aneacutelidos crustaacuteceos y otros invertebrados
maacutes sin embargo estos a su vez son presas de otros organismos carniacutevoros
principalmente sus juveniles representando un eslaboacuten importante dentro de las
cadenas troacuteficas de las comunidades bentoacutenicas (Hendrickx 1995) tal como se
observoacute en este estudio donde se encontroacute que un alto porcentaje de los peces
depredadores consumieron algunas familias de este grupo en sus etapas
juveniles
Si bien muchas especies consumen crustaacuteceos quizaacutes la abundancia de
estos permite que la competencia entre ellos se vea reducida ademaacutes algunos
depredadores se alimentan de especies de las que otros no lo hacen mientras
que otros poseen estructuras que les dan cierta ventaja para localizar cierto tipo
de presas como los es el caso de lo barbillones de la familia Mullidae
representada por P grandisquamis donde estas estructuras les sirven para
detectar presas que se encuentran ocultas entre el sedimento (Schneider 1995)
Estructuras similares se observan en la familia Polynemidae los cuales presentan
una serie de radios desprendidos en sus aletas pectorales que cumplen con esa
funcioacuten Una especie de esta ultima familia (P opercularis) se identificoacute mediante
el anaacutelisis de isoacutetopos que presenta ademaacutes de los crustaacuteceos una tendencia
hacia el consumo de peces Autores como Hobson (1974) en Hawaii para otra
especie de la familia y Lopez-Peralta y Arcila (2002) en Colombia encontraron una
tendencia similar a la observada por el anaacutelisis de isoacutetopos donde este organismo
consumiacutea una proporcioacuten similar tanto de peces como de crustaacuteceos a diferencia
de la otra especie de la familia (P approximans) que tanto en este estudio como el
realizado en Colombia fue casi estrictamente carcinoacutefago puede deberse a que de
esta manera puede reducirse aun maacutes la competencia que pudiera existir entre
estas dos especies ademaacutes P opercularis en este trabajo tuvo una talla promedio
un poco mayor que las de la otra especie lo que quizaacutes le permitioacute acceder a
presas de mayor movimiento como los peces
67
Ictio-carcinoacutefagos En este gremio se encontraron especies que consumieron tanto crustaacuteceos
como peces el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute tres especies en este
gremio uno de ellos P opercularis fue ubicado como ictio-carcinoacutefago por ambos
meacutetodos estando su dieta compuesta principalmente por camarones y peces de
las familias Engraulidae y Cynoglossidae L guttatus presentoacute mediante este
anaacutelisis una proporcioacuten similar de crustaacuteceos y peces en su dieta identificaacutendose
como presas principales a los peces engraulidos no obstante el anaacutelisis de
isoacutetopos indicoacute que los cangrejos de la familia Xanthidae tienen importancia aun
mayor que los engraulidos El hecho de que en los contenidos estomacales parece
no reflejar esta predominancia de cangrejos quizaacutes se deba a que al alimentarse
este organismo no consuma a la presa completa sino partes de la misma y en
consecuencia exista una subestimacioacuten de la proporcioacuten de utilizacioacuten de esta
presa Una especie que en el anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute como carcinoacutefago
fue P panamensis esto se debe a que si bien reportoacute una alta biomasa de peces
en sus contenidos estomacales la frecuencia de ocurrencia de estos fue muy baja
en cambio los crustaacuteceos a pesar de encontrarse con menor biomasa se
encontraron en la mayoriacutea de los depredadores siendo mayor la asimilacioacuten que
en el caso de los peces Lopez-Peralta amp Arcila (2002) encontraron una dieta
similar para esta especie en Colombia
Algunos especies en el anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron identificados de
ictioacutefagos a ictio-carcinoacutefagos esto debido a que si bien consumen una buena
proporcioacuten de peces tambieacuten hacen uso importante de los crustaacuteceos maacutes de lo
que sugiere el anaacutelisis de contenidos estomacales Al parecer esto se debe a que
consumen crustaacuteceos de tallas pequentildeas que se digieren relativamente raacutepido en
los estoacutemagos tales como algunas de las familias de camarones de tallas
pequentildeas (Ogyrididae y Processidae) Por ejemplo S peruviana que en los
anaacutelisis de contenidos estomacales habiacutea sido identificado como una especie
altamente ictioacutefaga se encontroacute por isoacutetopos estables que hace uso importante
de crustaacuteceos como camarones e incluso de juveniles de braquiuros Si bien
68
gravimeacutetricamente no aportaron valores muy significativos a la dieta al parecer
son asimilados de manera importante por este organismo
T nitens presentoacute una tendencia similar donde gravimeacutetricamente los peces
en los contenidos estomacales presentaban la mayor importancia Sin embargo se
encontroacute que los estomatoacutepodos fueron de alta importancia en el anaacutelisis de
isoacutetopos Los crustaacuteceos son abundantes en el aacuterea de estudio y pueden
complementar la dieta de depredadores ya que a pesar de su menor contenido
energeacutetico (Steimle y Terranova 1985) pueden ser maacutes vulnerables a la
depredacioacuten
Ictioacutefagos Dentro de este gremio el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute a
cinco especies (S scituliceps T nitens C querna S peruviana y P goodei) de
las que el anaacutelisis de isoacutetopos solo confirmoacute a S scituliceps como estrictamente
ictioacutefaga Otros autores han encontrado que las especies de este geacutenero tienen
una dieta dominada por peces (Cruz-Escalona 2004) Las presas maacutes
importantes de esta especie fueron peces de la familia Engraulidae de ambiente
pelaacutegico lo que sugiere actividad predatoria alejaacutendose del fondo Este
comportamiento fue descrito por Sweatman (1984) y Esposito et al (2009) para S
saurus en el Mediterraacuteneo que consumioacute preferentemente a peces pelaacutegicos
C querna fue clasificada por el anaacutelisis de isoacutetopos como ictioacutefaga siendo el
componente principal engraulidos mientras que el anaacutelisis estomacal los identifica
como carcinoacutefago Debido a su morfologiacutea y a su tendencia de permanecer cerca
del fondo (Robertson y Allen 2002) se esperaba que los crustaacuteceos bentoacutenicos
seriacutean una presa potencial importante mayor que los peces pelaacutegicos observados
El anaacutelisis de isoacutetopos mostroacute que los camarones que gravimeacutetricamente no
fueron relevantes son asimilados por el organismo de manera importante
P goodei es una especie poco estudiada en el Paciacutefico autores como
Chao (1995) han clasificado a este organismo como un pez que se alimenta
principalmente de poliquetos En los contenidos estomacales analizados en este
trabajo se encontroacute que la mayor parte de la biomasa consumida perteneciacutea al
69
grupo de los peces aunque debe considerarse que el tamantildeo de muestra fue
reducido por su parte el anaacutelisis de isoacutetopos estables mostroacute que las presas
asimiladas maacutes importantes fueron los crustaacuteceos principalmente cangrejos
brachiuros (Fam Xanthidae) Esta diferencia tanto en bibliografiacutea como en los
anaacutelisis de contenidos estomacales e isoacutetopos sugieren que esta especie es
probablemente un organismo oportunista que hace uso de los recursos que les
sean maacutes accesibles lo cual representa un nivel menor de competencia respecto
a otros depredadores (Margalef 1974)
Las diferencias en lo encontrado entre los meacutetodos basados en isoacutetopos y
el de contenidos estomacales son atribuidas principalmente al hecho de que los
valores que se obtienen de isoacutetopos son un reflejo de lo que el organismo asimila
(Peterson y Fry 1987) en contraste los contenidos estomacales reflejan lo que el
organismo ingiere pudiendo asiacute encontrarse presas que quizaacutes el organismo
consuma y obtenga valores altos de importancia de biomasa en la dieta cuyo
consumo sea ocasional y por lo tanto no se refleje marcadamente en los tejidos
del depredador En cambio los valores de isoacutetopos ofrecen un reflejo de las
presas cuyo consumo se ha dado por un periodo maacutes amplio y por lo tanto son
maacutes importantes en el caso del muacutesculo tejido utilizado en este trabajo el periodo
que refleja se ha calculado ser de varios diacuteas a un mes (Tieszen et al 1983
Rudnick y Resh 2005)
Otra posible causa de esta variacioacuten es que en algunos casos el grupo de
ejemplares de los que se obtuvieron las muestras de isoacutetopos no llegaron a ser
representativos de todo el intervalo de tallas que se alcanzo con el anaacutelisis de
contenidos estomacales lo que puede resultar en que se tenga representado con
isoacutetopos solo una parte de la dieta esto podriacutea ocurrir cuando una especie
presente una fuerte variacioacuten ontogeneacutetica en su dieta Este caso pudiera darse
en especies como B polylepis los cuales presentaron un nuacutemero de muestra
reducido Muchas especies presentan diferencias en los valores isotoacutepicos durante
su ontogenia debido a que se alimentan ya sea en zonas diferentes o bien de
presas distitnas (Phillips y Eldridge 2006) por lo que lo maacutes adecuado es tener
70
muestras representado un intervalo de tallas maacutes o menos amplio Otra posibilidad
para las diferencias de dietas encontradas es que esta especie presente una
dieta con una alta variabilidad como algunas especies de esta familia presentan
(Randall 1967) y debido al reducido tamantildeo de muestras de estoacutemagos obtenidos
en este estudio es posible que la dieta que se estimoacute resulte estar sesgada y por
ello el anaacutelisis de isoacutetopos presente resultados tan distintos a lo encontrado por el
otro meacutetodo
Estructura troacutefica
Niveles troacuteficos Para el 84 de las especies analizadas los niveles troacuteficos que se
obtuvieron por ambos meacutetodos fueron similares no obstante la prueba de t indicoacute
que existiacutean diferencias significativas entre las dos series de datos Esto es debido
a que existen diferencias grandes en los valores obtenidos por un meacutetodo y otro
en cuatro especies B polylepis la especie que presentoacute mayor diferencia en el
nivel troacutefico estimado por ambos meacutetodos con el anaacutelisis de contenidos
estomacales presentoacute un nivel troacutefico de 33 sin embargo con el anaacutelisis de
isoacutetopos este nivel fue de 48 Este valor tan alto es tiacutepicamente reportado para
depredadores tope como tiburones (Estrada et al 2003 Estrada et al 2006)
Algunas de sus presas presentaron tambieacuten niveles altos de δ15N (promedio de
145permil) lo que al parecer indica que estos peces consumieron presas que se
encontraban de alguna manera enriquecidas en este isoacutetopo Una de las posibles
causas es que siendo los moluscos bivalvos una de sus presas maacutes importantes y
al ser la mayoriacutea filtradores son tambieacuten bioacumuladores por lo que
probablemente se encuentren filtrando materia orgaacutenica particulada procedente de
organismos en descomposicioacuten de niveles troacuteficos maacutes altos (McConnaughey y
McRoy1979) como pudieran ser partiacuteculas de restos de peces que son vertidos
durante la captura del camaroacuten Asiacute tambieacuten algunas especies de gasteroacutepodos
que se identificaron como presas potenciales son consumidoras tambieacuten de
detritus e incluso algunas de las familias encontradas son depredadores de
algunas especies de (Reguero y Garciacutea ndashCubas 1989 Ruppert y Barnes 1996)
71
Otra especie con una variacioacuten importante en su nivel troacutefico fue la rasposa
O chalceus la que de acuerdo al contenido estomacal obtuvo un nivel troacutefico de
22 mientras que el anaacutelisis de isoacutetopos produjo un nivel troacutefico de 36 Esta
diferencia es debido a que como ya se mencionoacute la dieta de este organismo
estaba dominada por lo que se identifico detritus en el anaacutelisis de contenidos
estomacales (el cual tiene un valor de 1 en el caacutelculo de nivel troacutefico) por el
anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute que en realidad estaba compuesta
principalmente por crustaacuteceos seguido de moluscos equinodermos y poliquetos
por lo que el nivel troacutefico de este organismo efectivamente es maacutes alto que lo
reportado para contenidos estomacales Cruz-Escalona (1998) en Laguna San
Ignacio en BCS encontroacute un tipo de alimentacioacuten similar en la que esta especie
consume principalmente poliquetos equinodermos y crustaacuteceos lo cual coincide
con lo encontrado en este trabajo por medio de isoacutetopos y excluyendo el detritus
tambieacuten por el anaacutelisis de contenidos estomacales Esta especie se alimenta casi
exclusivamente de invertebrados bentoacutenicos por lo que el nivel troacutefico asignado
por los valores de isoacutetopos es el maacutes adecuado Es probable que en este caso el
detritus observado en contenidos estomacales fuera realmente alimento en estado
muy avanzado de digestioacuten
Haemulopsis spp tambieacuten presentoacute diferencias significativas entre los
valores de isoacutetopos y el calculado por contenidos estomacales obteniendo un nivel
troacutefico de 37 para el primero y de 218 para el segundo Esto parece ser
consecuencia del mismo problema de la especie anterior donde en este caso se
identificaron restos de equinodermos como detritus Esta especie se alimenta
principalmente de equinodermos asteroideos y ophiuroideos lo cual corresponde
al nivel troacutefico obtenido por isoacutetopos La dieta encontrada para los individuos de
este geacutenero difiere un poco a lo encontrado por autores como Ramiacuterez-Luna et al
(2008) para H leuciscus en Ecuador el cual fue definido como un organismo
carcinoacutefago Esto sugiere que en Nayarit la o las especies de este geacutenero
presentan una alimentacioacuten diferente debido a caracteriacutesticas propias de la
estructura de las comunidades Por lo tanto las diferencias encontradas en los
niveles troacuteficos por ambos meacutetodos parecen ser causados por errores en la
72
estimacioacuten e identificacioacuten en los componentes de la dieta encontrada por
contenidos estomacales donde en dos especies uno de los componentes de la
dieta es sobreestimado y en otra de ellos al parecer no se tiene una adecuada
representacioacuten de la misma
El 84 de las especies presentaron niveles troacuteficos similares por ambos
meacutetodos lo que de alguna manera los convalida mutuamente Esta
correspondencia sugiere ademaacutes que el valor de fraccionamiento utilizado para
este sistema (23) fue adecuado donde en la mayoriacutea de otros trabajos se han
utilizado valores de 3 a 35permil (Bode et al 2003) Asiacute mismo los resultados
tambieacuten sugieren que el organismo que se escogioacute como base para determinar los
niveles troacuteficos fue tambieacuten el adecuado ya que esta eleccioacuten resulta muy
importante en los valores que se obtengan para el caacutelculo del nivel troacutefico del
resto de las especies del sistema (Post 2002)
En este trabajo se encontroacute incluso que los valores de nivel troacutefico
estimados a partir de isoacutetopos resultaron ser en general mucho maacutes precisos que
los encontrados con contenidos estomacales ya que para calcular este no se
requiere del conocimiento de todas las presas del depredador las cuales podriacutean
estar siendo sub o sobreestimadas lo que parece ser el caso en las especies
analizadas en este trabajo que difirieron significativamente entre lo encontrado por
ambos meacutetodos
Ademaacutes otra ventaja del caacutelculo del nivel troacutefico por isoacutetopos es que no se
requiere de un nuacutemero elevado de muestras para su estimacioacuten ya que cada
muestra aporta informacioacuten de la dieta acumulada de un organismo en un periodo
dado determinado por el tipo de tejido que se analice Esto resulta uacutetil con
especies para las cuales es difiacutecil obtener muestras y la informacioacuten obtenida se
da a una escala temporal mucho maacutes amplia (Post 2002 Estrada et al 2003)
73
Redes troacuteficas El anaacutelisis de dietas por ambos meacutetodos permitioacute definir una serie de
gremios troacuteficos de los cuales dos de ellos los carcinoacutefagos y los ictio-
carcinoacutefagos conteniacutean a la gran mayoriacutea de las especies Asiacute tambieacuten la
mayoriacutea de las especies presentaron niveles troacuteficos muy similares siendo el
promedio 37 plusmn04 De acuerdo con Evans y Tallmark (1985) esta particularidad es
comuacuten en sistemas de fondos blandos y mencionan que en este tipo de fondos el
nuacutemero de nichos que las especies pueden ocupar son pocos y que estas deben
de explotar un conjunto comuacuten de recursos ocupando en consecuencia nichos
muy amplios con una alta sobreposicioacuten entre especies
En la base de la red se incluyoacute al detritus para la red troacutefica estructurada
con contenidos estomacales y detritus y zooplancton para la red basada en
isoacutetopos estables debido a que en este uacuteltimo se identificoacute una mayor importancia
del zooplancton en varios depredadores en contraste con la informacioacuten obtenida
de contenidos estomacales
Al construir los diagramas de las redes troacuteficas en su configuracioacuten
sobresale la importancia que tienen los camarones como presas en este sistema
Estos organismos son tiacutepicamente abundantes en este tipo de sistemas (de ahiacute el
desarrollo de pesqueriacuteas altamente especializadas) alimentaacutendose principalmente
de invertebrados detritus diatomeas y otros productores que se encuentran sobre
el sedimento (Luna-Marte 1980 Luna-Marte 1982 Wassenberg y Hill 1993
Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006)
Iacutendices de especies clave Los indicadores de especies clave fueron utilizados en este caso tanto para
identificar la importancia relativa de los elementos de la red troacutefica dentro del
sistema analizado como para comparar las dos redes troacuteficas construidas por
ambos meacutetodos contenidos estomacales e isoacutetopos estables Estos iacutendices
mostraron algunas diferencias al ser comparados por medio de la correlacioacuten por
rangos de Spearman
74
Los iacutendices de especies clave proveen informacioacuten acerca de cuaacuteles son
los componentes clave de un sistema los elementos claves no necesariamente
son las especies maacutes dominantes pero son especies que tienen un efecto
importante sobre el sistema sin que necesariamente esto dependa de su
abundancia o biomasa (Benedek et al 2007)
El iacutendice de intermediacioacuten mostroacute al grupo con mayor importancia relativa
a los estomatoacutepodos sugiriendo que eacuteste actuacutea como un viacutenculo entre los
diferentes grupos de la red Es decir que une a una gran parte del resto de las
especies que conforman la red En teacuterminos de relaciones troacuteficas significa que los
estomatoacutepodos intervienen ampliamente en los flujos de energiacutea de la red troacutefica
Seguacuten Hendrickx y Sanchez-Vargas (2005) los estomatoacutepodos llegan a ser muy
abundantes en zonas donde se llevan a cabo pesqueriacuteas de arrastre sobre el
camaroacuten ya que tienden a sobrevivir a la captura y cuando son devueltos al mar
pueden alimentarse de los organismos muertos de la fauna acompantildeante de
camaroacuten De esta manera la gran cantidad de alimento se traduce en una alta
abundancia de este grupo en la zona siendo altamente disponibles para una gran
cantidad de depredadores
El iacutendice de cercaniacutea por sus parte dio resultados similares en ambos
meacutetodos lo que significa que las especies con valores maacutes altos presentaron un
arreglo similar entre ambas redes troacuteficas alcanzando una conexioacuten mucho maacutes
directa con el resto de las especies Asiacute el iacutendice sentildeala que los estomatoacutepodos
son un grupo muy importante en el sistema ya que varias especies se encuentran
relacionadas directa e indirectamente con eacutel de manera que los flujos de energiacutea
pasan raacutepidamente de este grupo a otros
El iacutendice de grado (Degree) es un indicador del nuacutemero de conexiones que
tiene una especie en la red ya sea depredador o presa Este iacutendice a pesar de ser
uno de los indicadores maacutes simples de la estructura brinda informacioacuten acerca de
las caracteriacutesticas de redes complejas determinando la distribucioacuten del nuacutemero de
conexiones que inciden sobre una especie o nodo (Jordan et al 2006) En este
caso ayuda a identificar faacutecilmente cuaacuteles son las presas que son consumidas por
75
el mayor nuacutemero de depredadores o bien queacute depredadores hacen un uso de
mayor cantidad de presas De tal manera se detectoacute que las presas con mayor
nuacutemero de conexiones fueron para ambos meacutetodos los crustaacuteceos principalmente
los camarones tanto de tallas chicas como grandes indicando que eacutestas fueron
presas que presentan una biomasa considerable dentro del ecosistema estudiado
Este iacutendice a diferencia del resto presentoacute los valores maacutes bajos de correlacioacuten
entre los dos meacutetodos lo cual nos indica que existen diferencias fuertes en los
valores encontrados en estos
Al analizar la tabla XII nos encontramos que los nodos u especies que
presentan las diferencias maacutes fuertes fueron principalmente organismos presa y
de las cuales la mayoriacutea se presentaron con mayor importancia en los modelos de
mezcla que en el anaacutelisis de contenidos estomacales teniendo tambieacuten un mayor
valor del iacutendice de grado Lo anterior parece ser debido a que estas presas fueron
subestimadas por el anaacutelisis de contenidos estomacales como ya se mencionoacute
otras en cambio como el detritus fueron por el contrario sobreestimadas por este
anaacutelisis estas situaciones parecen ser las causas maacutes importantes de las
diferencias encontradas entre las dos redes
En este caso el anaacutelisis de isoacutetopos posee cierta fiabilidad en el sentido de
que eacuteste refleja la dieta que estaacute siendo asimilada por el organismo (Peterson y
Fry 1987) y por tanto presas que pueden dejar poca evidencia de su consumo en
el anaacutelisis de contenidos estomacales con el anaacutelisis de isoacutetopos puede ser
adecuadamente asignada su importancia (Benstead 2006 Huumlckstaumldt et al 2007)
mientras que por otra parte iacutetem como el detritus el cual puede tratarse de restos
de materia orgaacutenica de otras presas puede mediante este anaacutelisis ser discernido
cuaacutel es realmente la presa de la que se alimentoacute el depredador (Abed-Navandi y
Dworschack 2005)
Los iacutendices de conjuntos clave que identifican a los grupos o conjunto de
nodos maacutes importantes de una red troacutefica determinaron mediante el iacutendice de
fragmentacioacuten (Kpp1) en el caso de contenidos estomacales a 12 especies que
en caso de ser retiradas fragmentan o desconectan en maacutes del 80 a la red
76
troacutefica Dentro de estas especies que la mitad de ella son presas dentro de las que
destacan los camarones de tallas pequentildeas y grandes los cuales los cuales son
importantes en este sistema debido a que son la dieta principal de muchos
depredadores En cierto modo esto podriacutea parecer contradictorio considerando
que en el anaacutelisis de isoacutetopos se obtuvieron 14 especies representadas
uacutenicamente por los peces depredadores del sistema sin embargo estas
diferencias estaacuten asociadas a las proporciones de las presas en las dietas
encontradas en las redes troacuteficas Tambieacuten en el anaacutelisis de isoacutetopos se
identificaron en algunos casos presas que por el anaacutelisis de contenidos
estomacales no se pudo determinar su importancia y viceversa
El iacutendice de propagacioacuten (Kpp2) sentildealoacute a diferentes grupos como los de
mayor importancia dependiendo de la red troacutefica En el caso de CE solamente
siete especies son suficiente para propagar informacioacuten a maacutes del 80 de la red
troacutefica siendo estas especies bivalvos crustaacuteceos como estomatoacutepodos y
calappidos especies que se ha inferido parecen tener un alta dominancia en el
sistema de fondos blandos de la costa de Nayarit asiacute como tambieacuten algunas
especies de peces como los engraulidos que son las especies de peces maacutes
importante en la dieta de los depredadores ictioacutefagos Por su parte el anaacutelisis de
isoacutetopos mostroacute que se requieren 14 especies para acceder al 80 de la red
Los anteriores iacutendices resultan interesantes desde el punto de vista de
manejo de recursos del ecosistema ya que las medidas de proteccioacuten no
solamente deben orientarse a especies de intereacutes comercial sino tambieacuten a
especies que estructural o funcionalmente resulten igual o maacutes importantes para el
sistema (Benedek et al 2007) pensando desde luego en la sostenibilidad y uso
del ecosistema
La baja correlacioacuten encontrada en el iacutendice de grado sugiere una estructura
troacutefica diferente donde algunos nodos poseen una cantidad significativamente
diferente de conexiones con otros Sin embargo la alta correlacioacuten encontrada en
el resto de los iacutendices utilizados nos indica que a pesar de que el nuacutemero de
conexiones en algunos nodos es diferente ambos enfoques tienen resultados
77
similares en cuanto la manera en que la informacioacuten o energiacutea se transmite dentro
de la red lo que es evidenciado por iacutendices como los Kpp1 y Kpp2 Por lo tanto
puede considerarse que las redes construidas por ambos meacutetodos son similares y
resulta factible el uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables aunada a modelos de
mezcla para describir la estructura troacutefica de zonas que por las particularidades de
las especies o el acceso a ellos sea difiacutecil determinar por el meacutetodo tradicional de
contenidos estomacales No obstante cuando sea posible deberaacute de
complementarse la informacioacuten por ambos meacutetodos esto debido por ejemplo que
si bien los anaacutelisis de isoacutetopos nos dan una buena informacioacuten acerca de la dieta
que es asimilada no lo da asiacute sobre presas que por sus caracteriacutesticas no pueden
ser correctamente digeridos y por tanto asimilados no obstante estos son
consumidos siendo esto importante para algunos anaacutelisis de redes troacuteficas evaluar
este grado de mortalidad en ese tipo de presas
Conclusiones Los anaacutelisis de contenidos estomacales realizados en este estudio si bien
contaron en muchos casos con una buena resolucioacuten taxonoacutemica no se
vieron exentos de la problemaacutetica comuacuten en este tipo de anaacutelisis como lo es
encontrar presas muy digeridas que dificultan su identificacioacuten y
contabilizacioacuten
Al realizar los modelos de mezcla a pesar de trabajar con una aproximacioacuten
que permite el uso de varias fuentes alimenticias se encontroacute que era
necesario realizar agrupaciones de estas fuentes alimenticias en funcioacuten
tanto de sus valores isotoacutepicos como del grupo taxonoacutemico ya que los
valores redundantes de algunas especies impiden hallar una solucioacuten al
realizar estos modelos
Se encontroacute que para ocho de las especies analizadas diferencias en la
dieta que estas presentaban donde se detecta que la determinada por
medio de isoacutetopos y modelos de mezcla es maacutes acertada puesto que el
78
anaacutelisis de contenidos estomacales subestimaban o sobreestimaban la
aportacioacuten de algunas presas
Se hallaron diferencias significativas entre los niveles troacuteficos calculados
con los distintos meacutetodos (contenidos estomacales e isoacutetopos estables) sin
embargo con excepcioacuten de B polylepis se encontroacute que los valores
obtenidos por isoacutetopos resultaban maacutes parecidos a lo reportado en literatura
para las especies donde se observaron diferencias ademaacutes este meacutetodo
no se encuentra sesgado por subestimaciones o sobrestimaciones de
componentes presa
El anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla resulto ser muy uacutetil para indicar
la fuente alimenticia de organismos que presentaban una cantidad alta de
materia orgaacutenica no identificable o bien de lo que pareciacutea corresponder a
detritus en sus contenidos estomacales Esta capacidad de identificar asiacute
presas de este tipo de organismos supone una ventaja cuando se requiere
construir con precisioacuten un modelo con los flujos de energiacutea de un sistema
En el anaacutelisis de redes se encontroacute que los crustaacuteceos fueron uno de los
componentes maacutes importantes del sistema dentro de los que destacan los
camarones y los estomatoacutepodos especies ambas que son abundantes en
el sistema estudiado y son estos grupos importantes en la transferencia de
la energiacutea en la cadena troacutefica del ambiente bentoacutenico
Los iacutendices utilizados para detectar especies clave variaron dependiendo
del atributo que cada uno de ellos identifica de la red troacutefica sin embargo
con excepcioacuten del iacutendice de grado (degree) todos tuvieron una alta
correlacioacuten entre ambos meacutetodos lo que sugiere que si bien las redes no
son exactamente iguales poseen propiedades muy similares
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94
Anexos
95
Anexo 1 Listado de especies a los cuales se les analizo la dieta se marca con un
las especies que fueron seleccionadas para este estudio
Familia Nombre cientiacutefico Total estoacutemagos Estoacutemagos con alimentoAchiridae Achirus mazatlanus 8 2
Albulidae Albula spp 14 14
Balistidae Balistes polylepis 11 11
Batrachoidae Porichthys analis 25 2
Bothidae Bothus leopardinus 9 9
Brotulidae Lepophidium prorates 20 10
Carangidae Chloroscombrus orqueta 107 35
Carangidae Selene peruviana 208 114
Carangidae Caranx caninus 1 1
Centropomidae Centropomus robalito 130 59
Clupeidae Opisthopterus dovi 9 5
Cynoglossidae Symphurus elongatus 12 4
Cynoglossidae Syacium ovale 103 52
Engraulidae Anchovia macrolepidota 9 2
Gerreidae Eucinostomus currani 30 17
Gerreidae Eucinostomus gracilis 70 35
Gerreidae Eucinostomus dowii 19 7
Gobidae Bollmannia chlamydes 14 2
Haemulidae Pomadasys panamensis 113 69
Haemulidae Haemulopsis spp 61 32
Haemulidae Conodon serrifer 16 15
Ariidae Ariidae 10 5
Ariidae Ariidae 79 30
Ariidae Ariidae 10 9
Lutjanidae Lutjanus guttatus 83 49
Mullidae Pseudupeneus grandisquamis 112 77
Muraenidae Gymnothorax equatorialis 8 3
Paralichthydae Etropus crossotus 1 1
Paralichthydae Cyclopsetta panamensis 12 5
Paralichthydae Cyclopsetta querna 115 66
Polynemidae Polydactylus opercularis 70 50
Polynemidae Polydactylus approximans 23 3
Scianidae Paralonchurus goodei 20 10
Scianidae Stellifer illecebrosus 43 13
Scianidae Larimus argenteus 35 17
96
Scianidae Scianidae 10 2
Scianidae Larimus effulgens 15 6
Scianidae Orthopristis chalceus 69 44
Scombridae Scomberomorus sierra 33 12
Serranidae Epinephelus acanthistius 6 0
Serranidae Rypticus nigripinnis 3 2
Serranidae Diplectrum spp 60 37
Sphyraenidae Sphyraena ensis 10 0
Stromateidae Peprilus medius 65 2
Stromateidae Peprilus snyderi 30 4
Synodontidae Synodus sechurae 37 19
Synodontidae Synodus scituliceps 87 41
Trichiuridae Trichiurus nitens 59 29
Triglidae Prionotus spp 29 5
Urotrygonidae Urotrygon aspidura 16 5
97
ANEXO 2 Graacuteficas de diversidad acumulada de los contenidos estomacales utilizadas para determinar el tamantildeo de muestra representativa (nuacutemero de estoacutemagos) tomando como criterio de decisioacuten la asiacutentota de la curva de diversidad de Shannon (Hacute)y un coeficiente de variacioacuten (CV) le005 marcado por la liacutenea roja
00
01
10
0
05
1
15
2
25
3
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
B polylepis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 11 21 31 41 51
C robalito
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36
H
Diplectrum spp
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 6 11 16 21 26 31
CV
E gracilis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31
Haemulopsis spp
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31 36
Ariidae
Hacute
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
98
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36 41 46
L guttatus
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
L prorates
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31 36 41
H
O chalceus
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 6 11 16 21 26 31 36 41 46
CV
P opercularis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 11 21 31 41 51 61 71
P grandisquamis
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 11 21 31 41 51 61
P panamensis
Hacute
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
99
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 16 31 46 61 76 91 106
S peruviana
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36 41
S scituliceps
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31
T nitens
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
-05
0
05
1
15
2
25
3
0 20 40 60 80
C querna
Hacute
CV
0
005
01
015
02
025
03
002040608
112141618
2
1 2 3 4 5 6 7
P goodei
Hacute
CV
0010203040506070809
0
05
1
15
2
25
1 2 3 4
P approximans
Hacute
CV
001020304050607
0
02
04
06
08
1
1 2 3
O dovii HhellipChellip
H
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
100
ANEXO 3 Descripcioacuten de las dietas encontrada en los estoacutemagos de peces seleccionados
para este estudio estimados por meacutetodos gravimeacutetricos (G) y frecuencia de
ocurrencia (FO) N= nuacutemero de muestras (estoacutemagos)
Depredador Balistes polylepis
N=11
Especies presa presa FO FO G G
Arcidae 1 909 036 068
Bivalvia 8 7273 73 1373
Brachyura 3 2727 003 006
Gastropoda 2 1818 026 049
Crucibulum lignarium 1 909 01 019
Leucosidae 1 909 014 026
Mollusca 1 909 3 564
Monoplacophora 1 909 008 015
Anomia spp 2 1818 274 515
Pectinidae 3 2727 665 1251
Porifera 1 909 001 002
Restos de Bivalvia 5 4545 1335 2511
Restos de crustacea 1 909 007 013
Restos de Mollusca 8 7273 1255 2360
Stomatopoda 1 909 001 002
Tellina spp 1 909 011 021
Tunicados 1 909 5 940
Veneridae 3 2727 119 224
Xanthidae 4 3636 022 041
101
Depredador Centropomus robalito
N= 59
Especies presa presa FO FO G G
Camarones (Natantia) 15 2542 2024 3597
Engraulidae 3 508 119 211
Farfantopenaues californiensis 3 508 81 1439
MONI 2 339 02 036
Penaeus vannamei 2 339 084 149
Penaeus spp 2 339 03 053
Penaidae 2 339 127 226
Portunus tuberculatus 2 339 041 073
Processa spp 2 339 017 030
Restos de Camarones (natantia) 14 2373 558 992
Restos de crustacea 6 1017 039 069
Restos de peces 2 339 001 002
Solenocera mutator 4 678 499 887
Solenocera spp 3 508 219 389
Solenoceridae 6 1017 426 757
Squilla biformis 6 1017 599 1065
Squillidae 2 339 001 002
Stomatopoda 2 339 013 023
Depredador Diplectrum spp
N= 37
Especies presa presa FO FO G G
Bivalvia 1 270 011 046
Camarones (natantia) 1 270 009 037
Cloridopsis dubia 1 270 166 691
Crustacea no id 4 1081 062 258
Grapsidae 1 270 032 133
Isopoda 1 270 039 162
Loliginidae 1 270 32 1333
Majidae 1 270 006 025
MONI 1 270 008 033
Ophichthidae 2 541 125 521
Ocypodidae 1 270 001 004
Osteichthes 2 541 171 712
Portunus asper 3 811 069 287
102
Processa spp 8 1622 497 2070
Restos de crustacea 8 2162 388 1616
Restos de peces 4 1081 071 296
Sicyona spp 1 270 101 421
Squilla biformis 2 541 02 083
Squilla bigelowi 2 541 054 225
Squilla mantoidea 1 270 025 104
Squillidae 2 541 041 171
Stomatopoda 2 541 057 237
Trichiuridae 1 270 095 396
Vinciguerria nimberia 1 270 01 042
Xanthidae 2 541 018 075
Depredador Eucinostomus gracilis
N=35
Especies presa FO FO G G
Alga no id 1 286 001 013
Bivalvia 4 1143 006 080
Detritus 4 1143 027 359
Mollusca 9 2571 049 652
MONI 16 4571 492 6543
Restos de crustacea 6 1714 039 519
Restos de Mollusca 2 571 125 1662
Restos de peces 3 857 012 160
Scaphoda 1 286 001 013
Depredador Haemulopsis spp
N=32
Especies presa FO FO G G
Bivalvia 1 3125 001 011
Copepoda 1 3125 0001 001
Euphausiidae 2 625 0011 012
Megalopa brachyura 1 3125 001 011
Detritus 15 46875 797 8512
Ogyrididae 3 9375 0111 119
Ophiura 1 3125 003 032
Polychaeta 2 625 014 150
103
Restos de Bivalvia 1 3125 019 203
Restos de Camarones (natantia) 2 625 002 021
Restos de Crustacea 4 125 024 256
Restos de Mollusca 1 3125 003 032
Restos de Ophiura 1 3125 044 470
Restos de Polychaeta 1 3125 01 107
Squillidae 2 625 003 032
Depredador Ariidae
N= 30
Especie presa FO FO G G
Detritus 1 333 037 245
Engraulidae 1 333 086 568
Eunicidae 1 333 001 007
Glyceridae 1 333 001 007
Lumbrineridae 1 333 01 066
MONI 10 3333 259 1712
Ogyrididae 1 333 001 007
Ophiactis simplix 1 333 001 007
Polychaeta 8 2667 783 5176
Portunidae 1 333 15 991
Restos de Crustacea 4 1333 052 344
Restos de Mollusca 7 2333 129 853
Restos de peces 1 333 001 007
Squilla biformis 1 333 001 007
Sternaspidae 1 333 001 007
Depredador Lutjanus guttatus
N=47
Especie presa FO FO G G
Bivalvia 2 426 004 006
Camarones (natantia) 1 213 008 012
Engraulidae 5 1064 1344 2000
Engraulis mordax 2 426 1135 1689
Euphylax robustus 1 213 117 174
Lutjanus guttatus 2 426 384 571
Mollusca 1 213 1032 1536
104
Mugilidae 1 213 048 071
Ogyrididae 2 426 136 202
Paralichthydae 1 213 006 009
Penaeidae 1 213 025 037
Portunidae 3 638 173 257
Processa spp 3 638 247 368
Pseudosquillopsis marmorata 1 213 008 012
Restos de crustacea 17 3617 316 470
Restos de Mollusca 2 426 002 003
Restos de peces 2 426 023 034
Solenocera florea 2 426 045 067
Solenocera spp 1 213 008 012
Solenoceridae 1 213 03 045
Squilla acueleata 1 213 064 095
Squilla panamensis 1 213 065 097
Squillidae 2 426 043 064
Squillla spp 1 213 044 065
Stomatopoda 2 426 117 174
Xanthidae 4 851 1296 1929
Depredador Lepophidium prorates
N=10
Especies presa presa FO FO G G
Cynoglossidae 2 20 166 2134
Restos de Camarones (natantia) 2 20 048 617
Restos de crustacea 2 20 006 077
Sicyona spp 2 20 468 6015
Squilla bigelowi 6 60 09 1157
105
Depredador Orthopristis chalceus
N=44
Especies presa presa FO FO G G
Amphipoda 1 227 001 005
Anadara Mazatlanica 2 455 002 010
Asteroidea 1 227 01 051
Bivalvia 6 1364 007 036
Brachyura 6 1364 214 1090
Camarones (natantia) 1 227 001 005
Detritus 9 2045 959 4887
Euphausiidae 2 455 002 010
Mollusca 1 227 001 005
MONI 16 3636 651 3317
Ophiactis simplex 1 227 006 031
Ophiura 7 1591 04 204
Polychaeta 3 682 021 107
Portunidae 1 227 001 005
Restos de Crustacea 4 909 031 158
Restos de peces 2 455 0095 048
Stomatopoda 1 227 006 031
Depredador Polydactylus opercualris
N=50
Especie presa FO FO G G
Camarones (natantia) 3 6 245 612
Engraulidae 7 14 552 1379
Larvas de peces 3 6 097 242
MONI 4 8 205 512
Ogyridae 2 4 094 235
Processa spp 3 6 205 512
Restos de Camarones (natantia) 2 4 164 410
Restos de crustacea 23 46 797 1992
Restos de peces 2 4 064 160
Solenoceridae 1 2 274 685
Squilla bigelowi 1 2 156 390
Squillidae 1 2 009 022
Squillla spp 1 2 003 007
Stellifer sp 1 1 2 519 1297
106
Stomatopoda 1 2 183 457
Symphurus elongatus 1 2 295 737
Xiphopenaeus riveti 1 2 14 350
Depredador Pseudupeneus grandisquamis
N= 28
Especies presa FO FO G G
Bivalvia 1 172 001 003
Brachyura 2 345 021 058
Callinectes bellicosus 1 172 001 003
Coronididae 1 172 016 044
Gastropoda 2 345 002 006
Huevos 1 172 28 778
Lysiosquillidae 1 172 03 083
Megalopa brachyura 1 172 01 028
Mollusca 1 172 001 003
MONI 6 1034 035 097
Nannosquillidae 1 172 011 031
Ogyrididae 16 2759 1624 4510
Penaeidae 1 172 009 025
Portunidae 2 345 003 008
Processa spp 5 862 02 056
Restos de crustacea 23 3966 1191 3307
Restos de peces 3 517 021 058
Restos de stomatopoda 1 172 074 205
Sicyona ingentis 1 172 007 019
Sicyona mixta 1 172 004 011
Sicyona spp 1 172 001 003
Stomatopoda 3 517 239 664
107
Depredador Pomadasys panamensis
N= 66
Especies presa FO FO G G
Batrachoididae 1 152 001 005
Brachyura 1 152 009 049
Calappidae 1 152 038 206
Camarones (natantia) 2 303 005 027
Congridae 1 152 002 011
Copepoda 1 152 001 005
Crustacea 3 455 009 049
Detritus 2 303 02 109
Engraulidae 1 152 236 1282
Euphausiidae 4 606 009 049
Larvas de peces 1 152 019 103
Loliginidae 1 152 4 2173
MONI 12 1818 161 875
Ogyrididae 3 455 015 081
Ophiura 1 152 005 027
Penaeidae 1 152 005 027
Processa spp 2 303 009 049
Restos de Camarones (natantia) 3 455 057 310
Restos de crustacea 19 2879 243 1320
Restos de Mollusca 1 152 001 005
Restos de peces 3 455 048 261
Squilla biformis 4 606 259 1407
Squilla mantoidea 3 455 141 766
Squillidae 1 152 057 310
Stomatopoda 6 909 091 494
108
Depredador Selene peruviana
N= 144
Especies presa FO FO G G
Anchoa spp 2 175 246 280
Clupeidae 1 088 046 052
Copepoda 1 088 001 001
Crustacea 3 263 026 030
Engraulidae 59 5175 7881 8955
Engraulis mordax 1 088 218 248
Euphausiidae 2 175 002 002
Megalopa brachyura 1 088 001 001
MONI 7 614 111 126
Ogyrididae 13 1140 024 027
Ojos de Crustacea 3 263 004 005
Penaeidae 1 088 001 001
Processa spp 4 351 041 047
Restos de crustacea 11 965 077 087
Restos de peces 10 877 103 117
Squillidae 1 088 018 020
Zoea 1 088 001 001
Depredador Synodus scituliceps
N= 42
Especies presa FO FO G G
Anchoa spp 7 1667 7349 3225
Balistidae 1 238 14 061
Camarones (natantia) 1 238 001 000
Cephalopoda 1 238 011 005
Clupeidae 4 952 76 334
Congridae 2 476 25 1097
Cynoglossidae 2 476 289 127
Diplectrum spp 1 238 192 843
Engraulidae 3 714 05 022
Engraulis mordax 8 1905 998 438
Harengula thrissina 1 238 29 127
Loliginidae 4 952 73 320
Loligo opalescens 1 238 191 838
MONI 1 238 011 005
109
Paralichthydae 1 238 72 316
Pleuronectidae 1 238 88 386
Pseudopenaeus grandisquamis 2 476 152 667
Restos de crustacea 2 476 021 009
Restos de peces 1 238 088 039
Solenocera mutator 3 714 126 553
Sphyraena ensis 1 238 1323 581
Squillidae 1 238 015 007
Depredador Trichiurus nitens
N=31
Especies presa presa FO FO G G
Anchoa spp 5 1613 257 645
Argentina sialis 1 323 079 198
Auxis spp 1 323 39 978
Cetengraulis mysticetus 1 323 011 028
Clupeidae 2 645 12 3011
Engraulidae 3 968 501 1257
Engraulis mordax 1 323 011 028
Ligia spp 1 323 001 003
Loliginidae 2 645 241 605
MONI 5 1613 595 1493
Restos de peces 13 4194 53 1330
Stomatopoda 1 323 001 003
Upogebiidae 1 323 004 010
Vinciguerria nimberia 2 645 165 414
110
Anexo 4 Resultados obtenidos de los modelos de mezcla donde se observa la proporcioacuten de dieta
obtenida a traveacutes de estos
Boca D
Esta e1709 1682permilde δ15
presa 54
Dulce (Paralo
specie tuvo a los -164
permilδ13C se a5N van de 8principal fu
Pogo
onchurus go
valores que49permil para easignaron un51 - 1570 permileron los can
Port
Cala
Xant
Cyno
Poly
Zoop
liacutegono de meodei y sus pr
oodei)
e van desde el δ13C (n=3n total de 7 permil mientrasngrejos Xant
Especies pre
tunidae
appidae
thidae
oglossidae
ychaeta
plancton
ezcla (Convex resas
los 135 a lo3) con un va
grupos press que los dethidae con uesa Die
ndashHull) para lo
os 143permil enalor promedsa para este
e δ13C van dun valor de eta promedio
16
28
540
14
25
232
os valores de
n el caso deldio de 138
e organismo de -2147 aimportancia
δ13C y δ15N d
1
δ15N y de lo0permil δ15N ycuyos valor -1529permil
a promedio
de P
111
os-y -res La de
Burro
Esta e1724 1661permilvalore1529permilcontricamarprome
blanco (Pom
specie tuvo a los -155
permilδ13C Se aes de δ15N vpermil La prebucioacuten promrones pequeedio de 11
Popa
madasys pan
valores que53permil para easignaron uvan de 851 esa principamedio a la entildeos con un
seguido por
oliacutegono de meanamensis y s
namensis)
e van desde el δ13C (n=3un total de
ndash 1430 permilal fueron lo
dieta de 1promedio d
r la familia C
Especies presa
Camarones peq
Camarones gra
Calappidae
Xanthidae
Stomatopoda
Congridae
Zooplancton
Engraulidae
Loliginidae
Echinodermata
ezcla (Convexsus presas
los 132 a lo) con un vaocho grupo
permil mientras qos cangrejo49 seguido
de 116 (0 -7Calappidae c
Dieta
quentildeos
andes
a
x ndashHull) para
os 165permil enalor promedos presa paque los de δs de la fam
o por el zo726) y poron un prom
promedio
11617
8201
8669
14918
11043
7792
12117
9011
5626
11006
los valores de
el caso del dio de 1493ra este orgδ13C van dmilia Xanthooplancton r los Stomatedio de 86
e δ13C y δ15N d1
δ15N y de lo3permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a idae con ucon 121 l
topoda con
de P 112
os -y -yos
-na los un
Burro
Esta e1641 1509permilvalore1341permildieta 1843
prieto (Haem
specie tuvo a los -142
permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 7108 )
PoliacutegHaem
mulopsis spp
valores que25permil para e asignaron
van de 790 a principal fu(6644 - 74
Cam
Sto
Equ
Biv
Gas
Pol
MO
Zoo
gono de mezcmulopsis spp
p)
e van desde el δ13C (n=3un total dendash 1526 permil
ueron los eq427) segu
Especies pre
marones grand
omatopoda
uinodermos
valvos
steropoda
lychaeta
OP (detritus)
oplancton
cla (Convex ndashy sus presas
los 145 a lo) con un va
e ocho gruppermil mientras q
quinodermoido por la M
esa Die
des
Hull) para los
os 16permil en ealor promedos presa pa
que los de s con una coMOP con u
ta promedio
2628
3497
71075
3183
1894
2382
9278
6063
s valores de δ
el caso del δdio de 151ara este orgδ13C van dontribucioacuten n promedio
13C y δ15N de
1
15N y de los permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a promedio a
o de 928 (0
113
- -
yos -
la 0 -
Bota c
Esta e1664 1664permilvalore1529permildieta d
comuacuten (Balis
specie tuvo a los -164
permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 576 seg
Popo
stes polylepis
valores que45permil para ee asignaron van de 122a principal fguido por lo
B
G
P
S
X
P
oliacutegono de molylepis y sus
s)
e van desde el δ13C (n=3
un total de3 ndash 1526 permil
fueron los gaos poriferos c
Especies pr
Bivalvos
Gasteropoda
Polychaeta
Stomatopoda
Xanthidae
Porifera
mezcla (Convpresas
los 171 a lo3) con un ve seis grupopermil mientras asteroacutepodoscon un prom
resa Dpro
vex ndashHull) pa
os 172permil envalor promeos presa pa
que los des con una co
medio de 34
Dieta omedio
17
576
30
22
14
341
ara los valore
n el caso deedio de 175
ra este org δ13C van
ontribucioacuten
es de δ13C y
1
l δ15N y de l5permil δ15N yganismo cuy
de -1890 apromedio a
δ15N de B
114
los y -yos a - la
Chihui
Esta e176 a1672permilvalore1536permilcontriEngrau
il (Ariidae)
specie tuvo a los -1636permil δ13C se
es de δ15N vpermil La prebucioacuten promulidae con 1
PoliacutegonAriidae
valores que6permil para el asignaron
van de 851 esa principamedio a la d36 y los p
PolCamPorStoEngCynZooBivEch
no de mezclae y sus presas
e van desde δ13C (n=3)
un total dendash 1570 permil
al fueron lodieta de 19poliquetos co
Especies p
ychaetamarones pequrtunidae
omatopodagraulidaenoglossidaeoplanctonvalvoshinodermata
a (Convex ndashHs
los 15 a loscon un va
e ocho gruppermil mientras q
os cangrejos9 De ahon otro 132
resa
entildeos
Hull) para los
s 161permil en lor promedos presa pa
que los de s de la famhiacute en import2
Dieta promedio
131211845
1913103341362412323
440599774982
s valores de
el caso del δdio de 156 ara este orgδ13C van d
milia Portuntancia le sig
δ13C y δ15N
1
δ15N y de lopermil δ15N y
ganismo cuye -2147 a idae con uuen los pec
de los
115
os -y -yos
-na
ces
Chile (
Esta e-17141657permilvalore1609permildieta peces Engrauun pro
(Synodus sci
specie tuvo 4 a los -156permil δ13C Se
es de δ15N vpermil La presade 337 sede la famil
ulidae con uomedio de 5
Poliacutegscitu
tuliceps)
valores que67permil para easignaron u
van de 1160a principal fueguido por lia Cynogloss
un promedio
Clupeidae CynoglossidMugilidae ParacongerEngraulidaePseudupenaLoliginidae Sphyraena eCamarones StomatopodCamarones
gono de meuliceps y sus p
e van desde el δ13C (n=3un total de0 ndash 1570 permilueron los estlos peces Spsidae con u
o de 68 y po
Especies pre
dae
r californiensis e aues grandisqua
ensis pequentildeos
da grandes
zcla (Convexpresas
los 149 a lo3) con un va diez grupo
permil mientras qtomatoacutepodophyraenaensn promedioor uacuteltimo lo
esa
amis
x ndashHull) para
os 173permil enalor promedos presa paque los de
os con una csis con un p
o de 74 pos peces Para
Dieta promedi
20744650683917
25846
3373
los valores
n el caso dedio de 162ra este orgδ13C van d
ontribucioacuten promedio deor los pecesaconger cali
o 083 432 659 063 818 996 773 874 609 754 94
de δ13C y δ
1
l δ15N y de l6permil δ15N y
ganismo cuyde -1816 a
promedio ae 258 por ls de la famiiforniensis c
δ15N de S
116
los y -yos -
a la los ilia on
117
Chivito (Pseudupenaeus grandisquamis)
Esta especie tuvo valores que van desde los 133 a los 161permil en el caso del δ15N y de los -1772 a los -166permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 147permil δ15N y -1701permil δ13C se asignaron un total de ocho grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1430 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1530permil La presa principal fueron los Portunidae con una contribucioacuten promedio a la dieta de 363 seguido por el zooplancton con un promedio de 167 por los Stomatopoda con un promedio de 99 por los moluscos bivalvos con un promedio de 93
Especies presa Dieta promedioBivalvos 9397Calappidae 754Portunidae 36282Camarones pequentildeos 7411Camarones grandes 5193Stomatopoda 9954Zooplancton 16755Gasteropoda 469S scituliceps 2779
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de P grandisquamisy sus presas
Cinto Esta e-16931667permilvalore1620permiluna co467
(Trichiurus nspecie tuvo
3 a los -16permil δ13C se
es de δ15N vpermil La presaontribucioacuten
Poliacutegononitensy s
nitens) valores que4permil para e
e asignaron van de 116a principal fupromedio a
ECMLSEC
o de mezcla sus presas
e van desde el δ13C (n=3
un total de0 ndash 1560 permilueron los pe la dieta de
Especies p
EngraulidaeClupeidaeMugilidaeLoliginidaeStomatopodaEngraulidaegdCamarones gra
(Convex ndashHu
los 167 a lo) con un v
e seis grupopermil mientras eces de la fam
473 y los
presap
desandes
ull) para los
os 173permil enalor promeos presa pa
que los demilia Engrul estomatoacutepo
Dieta romedio
2208060812990575
4670147373
1236
valores de δ
n el caso dedio de 170ra este org δ13C van idae de tallaodos con un
δ13C y δ15N d
1
l δ15N y de l03permil δ15N yganismo cuy
de -1816 aas grandes cn promedio
de T
118
los y -yos a -on de
ConstaEsta e-16871671permilvaloreLas prcomo
antino (Centspecie tuvo
7 a los -16permil δ13C Se
es de δ15N vaesas principde camaron
Poliacutegonrobalit
tropomus rovalores que56permil para asignaron u
an de 851 ndashales fueron
nes pequentildeo
no de mezclao y sus presa
balito) e van desde
el δ13C (n=un total de ndash 1382 permil m
los Portunidos 137
Especies presa
Camarones grCamarones pequentildeos StomatopodaZooplanctonPortunidae
a (Convex ndashHs
los 146 a lo=3) con un
ocho grupomientras quedae 47 se
a Dietaprom
randes
Hull) para lo
os 151permil envalor prom
os presa pa los de δ13C
eguido de los
a medio
976413782
186619863
47929
os valores de
n el caso demedio de 14ara este orgC van de -21s estomatoacutep
e δ13C y δ15N
1
l δ15N y de l485permil δ15Nganismo cuy147 a -153podos 186 a
N de C
119
los y
yos 36 asiacute
120
Lengua chica (Lepophidium prorates)
Esta especie tuvo valores que van desde los 151 a los 16permil en el caso del δ15N y de los -179 a los -1667permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 154permil δ15N y -1694permil δ13C Se asignaron un total de cuatro grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 1310 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -1714 a -1639permil La presa principal fueron los camarones de tallas pequentildeas con una contribucioacuten promedio a la dieta de 692 seguido por los estomatoacutepodos con un promedio de 234
Especies presa Dieta promedioStomatopoda 234Camarones grandes 57Camarones pequentildeos 692Cynoglossidae 16
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de L prorates y sus presas
Lengu
Esta e-1748-1585de δ15
presa prome
ado comuacuten
specie tuvo 8 a los -145permil δ13C Se N van de 11principal f
edio a la diet
Poliacutegpror
(Cyclopsseta
valores que39permil para asignaron u
160 ndash 1570 fueron los ta de 804
E
SCCDBECXLMT
gono de mezrates y sus pre
a querna)
e van desde el δ13C (n=n total de 13permil mientracangrejos d
Especies presa
StomatopodaCamarones graCynoglossidaeDiplectrum sppBivalvosEngraulidaeClupeidaeXanthidaeLoliginidaeMOP (detritusTnitens
zcla (Convex esas
los 139 a lo3) con un v3 grupos pres que los de
de la famil
a Diepr
andesep
s)
ndashHull) para
os 154permil envalor promeesa para estee δ13C van dia Xanthida
eta omedio
25611525102710112428
18309
8045093944040765
los valores
n el caso deedio de 14e organismode -1816 a ae con una
de δ13C y δ1
1
l δ15N y de l43permil δ15N
o cuyos valor -1529permil contribuci
15N de L
121
los y
res La oacuten
Mojar
Esta e1806 169permilvaloreLa prepoliqu
ra (Eucinost
specie tuvo a los -162
permil δ13C se es de δ15N vaesa principaluetos con 26
PoEu
tomus spp)
valores que22permil para easignaron u
an de 79 ndash 1 fueron los
63 y los biva
oliacutegono de mucinostomus s
e van desde el δ13C (n=3un total de 1526 permil miemoluscos galvos con 15
Especies p
BivalvosGasteropodaPolychaetaLoliginidaeMOP (detrituCamarones pe
mezcla (Convspp y sus pre
los 142 a lo) con un vacinco grupo
entras que loasteroacutepodos7
presapr
s)equentildeos
vex ndashHull) pesas
os 173permil enalor promedos presa paos de δ13C vs con un val
Dieta romedio
157172728926326
416460142049
para los valo
el caso del dio de 1569ara este orgvan de -214or de 272 s
ores de δ13C
1
δ15N y de lo9permil δ15N y
ganismo cuy0 a -1531permilseguido de l
y δ15N de
122
os -y -yos permil los
123
Papelillo (Selene peruviana)
Esta especie tuvo valores que van desde los 135 a los 172permil en el caso del δ15N y de los -1771 a los -1547permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 1547permil δ15N y -1653permil δ13C Se asignaron un total de 11 grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1536permil La presa principal fueron los cangrejos Portunidos con una contribucioacuten promedio a la dieta de 321 seguido de los Engraulidae con 289 y los camarones de talla grande con 233
Especies presa
Dieta promedio
Engraulidae 2896Clupeidae 308Camarones grandes
2337
Camarones pequentildeos
1129
Zooplancton 112Portunidae 3218
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de S peruviana y sus presas
Pargo
Esta e-1631-1538valore1529permilcontri
lunarejo (Lu
specie tuvo 1 a los -1448permil δ13C Sees de δ15N vpermil La prebucioacuten prom
Polgut
utjanus gutta
valores que44permil para e asignaron van de 1223esa principa
medio a la di
liacutegono de mettatus y sus p
atus)
e van desde el δ13C (n=un total de
3 ndash 1404 permilal fueron loeta de 763
Especies presa Camarones Camarones StomatopodPortunidaeXanthidaeEngraulidaeMugilidaeBivalvos
ezcla (Converesas
los 133 a lo3) con un v nueve grup
permil mientras qos cangrejo
grandespequentildeos
da
e
x ndashHull) para
os 164permil envalor promepos presa paque los de s de la fam
Dieta promedio
00119
76000
a los valores
n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d
milia Xanth
707652171
919383869531491
s de δ13C y
1
l δ15N y de l56permil δ15N
ganismo cuyde -1714 aidae con u
δ15N de L
124
los y
yos -na
Raspo
Esta e-1811-1665valore1341permilseguid
sa (Orthopri
specie tuvo 1 a los -155permil δ13C Sees de δ15N vpermil Las prdo de los pol
Poliacutegchal
istis chalceus
valores que99permil para e asignaron van de 790 esas principliquetos 158
Cam
Xan
Sto
MO
Ech
Biv
Po
gono de mezlceus y sus pre
s)
e van desde el δ13C (n=un total dendash 1384 permil
pales fueron8
Especies p
marones grand
nthidae
omatopoda
OP (detritus)
hinodermata
valvos
lychaeta
zcla (Convex esas
los 141 a lo3) con un ve ocho grup
permil mientras qn los estom
presa
des
ndashHull) para
os 154permil envalor prome
pos presa paque los de
matoacutepodos
Dieta promed
14
14
18
7
11
18
15
los valores
n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d187 y los
dio
406
192
721
432
351
364
881
de δ13C y δ1
1
l δ15N y de l95permil δ15N
ganismo cuye -2140 a bivalvos 18
15N de O
125
los y
yos -
83
Ratoacuten
Esta e1704 1676permilvalore1621permilde los
amarillo (Po
specie tuvo a los -165
permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presacamarones
Poop
olydactylus o
valores que52permil para ee asignaron van de 1310a principal fde tallas pe
Cam
Cam
Stom
Engr
Cyno
oliacutegono de mpercualris y s
opercularis)
e van desde el δ13C (n=3
un total de0 ndash 1563 permilfueron los enquentildeas 204
Especies pre
marones grande
marones peque
matopoda
raulidae
oglossidae
mezcla (Convus presas
los 139 a lo) con un va cinco grup
permil mientras qngraulidos c
4 y de tallas g
esap
es
ntildeos
vex ndashHull) pa
os 174permil enalor promedos presa paque los de
con 364 dgrandes 18
Dieta promedio
18179
20499
10755
36431
14135
ara los valore
n el caso deldio de 1628ara este orgδ13C van de la importa
es de δ13C y
1
δ15N y de lo8permil δ15N y
ganismo cuyde -1714 aancia seguid
y δ15N de P
126
os-y -yos -
dos
Ratoacuten
Esta e-1676-1661valore1531permildieta dpor lomolus
blanco (Poly
specie tuvo 6 a los -1631permil δ13C Ses de δ15N vpermil La presade 4960 s
os peces decos bivalvos
ydactylus ap
valores que37permil para eSe asignaronvan de 124a principal fueguido por l la familia
s con un pro
EspecieCamaroCamaroStomatEngraulCynogloGasteroBivalvo
Poliacutegono deapproximan
proximans)
e van desde el δ13C (n=n un total d5 ndash 1570 permil
ueron los estlos camaronEngraulidaemedio de 10
es presaones grandesones pequentildeosopodalidaeossidaeopodas
e mezcla (Cons y sus presa
los 149 a lo3) con un ve siete grup
permil mientras tomatoacutepodo
nes de tallas con un pro
030
D
s
onvex ndashHull) s
os 164permil envalor promepos presa paque los de
os con una cpequentildeas comedio de
Dieta promedi
141
1
para los val
n el caso del edio de 156ara este orgδ13C van dontribucioacuten on un prom1092 y p
io67
113496109
3676
103
lores de δ13C
1
δ15N y de l63permil δ15N ganismo cuyde -1755 apromedio aedio de 113
por uacuteltimo l
C y δ15N de
127
los y
yos a -a la 31 los
P
Salmo
Esta e1749 1681permilvalore1529permilStoma
oncillo (Diple
specie tuvo a los -161
permil δ13C Sees de δ15N vpermil La pratopoda con
PoliacutegDiple
ectrum spp)
valores que17permil para ee asignaron van de 851 resa princip 131 y los
EspT nCamStoPorBivZooCalLolC qConS s
ono de mezectrum spps y
e van desde el δ13C (n=3
un total dendash 1652 permil
pal fueron s bivalvos co
pecies presanitensmarones pequomatopodartunidae
valvosoplanctonappidaeiginidaequernangridaescituliceps
zcla (Convex y sus presas
los 145 a l) con un vae diez grupo
permil mientras qlos Portun
on 121
Dieta
entildeos
ndashHull) para
os 17permil en alor promedos presa paque los de nidae con
promedio4208
10756131721634312173
8131104
4462865174384265
los valores
el caso del δdio de 1546ara este orgδ13C van d1634 seg
s de δ13C y
1
δ15N y de lo6permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a guido de l
δ15N de
128
os -y -yos
-los
Sardin
Esta e-1841-1711valore1710permilpromeprome
na machete (
specie tuvo 1 a los -161permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presaedio a la diedio de 329
Poy s
(Ophistopter
valores que12permil para
e asignaron van de 851 a principal fueta de 6538
Zo
C
C
oliacutegono de mesus presas
rus dovi)
e van desde el δ13C (n=un total de ndash 1480 permil
ueron los cam33 seguid
Especies pre
ooplancton
amarones gran
amarones peq
ezcla (Convex
los 149 a lo3) con un vcuatro grup
permil mientras qmarones de do por los c
esa Dieta
1687
ndes 3298
quentildeos 6533
x ndashHull) para
os 162permil envalor promepos presa paque los de
tallas pequecamarones d
a promedio
7
8
33
los valores d
n el caso deedio de 15ara este orgδ13C van dentildeas con unade tallas gr
e δ13C y δ15N
1
l δ15N y de l46permil δ15N
ganismo cuye -2147 a a contribuciandes con
de O dovii
129
los y
yos -
oacuten un
130
ANEXO 5 Matriz depredador presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de contenidos estomacales (en porcentaje de la biomasa) Los nodos son los siguientes 1 Bivalvos 2 Calappidae 3 Camarones chicos 4 Camarones grandes 5 Clupeidae 6 Congridae 7 Cynoglossidae 8 Detritus 9 Echinodermata 10 Engraulidae 11 Gasteropoda 12 Loliginidae 13 Mugilidae 14 Polychaeta 15 Porifera 16 Portunidae 17 Sphyraena ensis 18 Stomatopoda 19Xanthidae 20 Zooplancton 21 B polylepis 22 C querna 23 C robalito 24 Diplectrum spp 25 E gracilis 26 Haemulopsis spp 27 Ariidae 28 L guttatus 29 L prorates 30 O chalceus 31 O dovi 32 P approximans 33 P goodie 34 P grandisquamis 35 P opercularis 36 P panamensis 37 S peruviana 38 S scituliceps 39 T nitens
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 89 0 1 10 2 9 15 1 0 02 23 20 50 4 0 10 7 100 26 82 33 1 24 6 60 5 2 60 2 0 17 19 0 65 2 1 5 576 6 117 15 21 5 91 17 18 5 90 85 20 82 19 5 0 3 0
10 57 6 37 2 5 24 14 98 41 2511 1 5 012 1 15 24 14 1213 114 3 53 1 915 0 16 3 13 4 117 618 0 1 20 17 0 0 5 12 10 58 10 9 33 0 0 019 1 1 1920 10 0 0 0 2 021 89 1 0 0 1 10 122 0 6 2 15 5 57 1 1 10 123 20 60 20 24 1 50 5 6 15 3 17 1 9 8 525 10 90 26 2 4 85 5 3 0 0 27 9 0 20 0 6 53 13 0 28 15 10 2 37 1 4 5 19 629 7 60 21 12 30 1 2 82 3 2 1 10 0 31 100 32 26 5 5 5 58 33 91 9 34 0 82 0 0 1 10 0 735 33 17 17 24 9 36 0 2 1 19 1 0 14 24 33 2 37 2 0 1 98 0 0 38 6 5 11 1 41 14 6 0 1 8 739 57 25 12 0 1 5
131
Matriz depredador-presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de isoacutetopos estables (promedio de de consumo) Los nodos son los siguientes 1 Sphyraena ensis 2 Bivalvos 3 Calappidae 4 Camarones grandes 5 Camarones pequentildeos 6 Clupeidae 7 Cynoglossidae 8 Engraulidae 9 Echinodermata 10 Gasteropoda 11 Loliginidae 12 Mugilidae 13 Congridae 14 Polychaeta 15 Detritus 16 Porifera 17 Portunidos 18 Stomatopoda 19 Xanthidae 20 Zooplancton 21 P goodie 22 B polylepis 23 P panamensis 24 Haemulopsis spp 25 Ariidae 26 S scituliceps 27 P grandisquamis 28 T nitens 29 C robalito 30 L prorates 31 C querna 32 E gracilis 33 S peruviana 34 L guttatus 35 P opercularis 36 P approximans 37 O chalceus 38Diplectrum spp 39O dovi
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 26 2 2 0 3 10 9 3 16 1 10 18 12 3 3 9 8 10 4 8 4 5 1 10 6 2 23 1 19 7 14 0 33 5 12 3 12 5 7 14 69 21 11 1 21 11 11 65 6 2 1 3 3 7 1 12 7 2 1 14 4 8 3 9 14 7 50 2 29 1 36 11 9 11 71 5 11
10 58 2 5 28 8 11 6 2 1 1 4 5 12 8 5 1 1 13 8 5 7 14 3 2 13 26 16 15 0 9 4 6 7 16 34 17 16 19 36 48 32 0 16 18 2 11 4 10 34 10 47 19 23 3 1 11 50 19 13 19 54 1 15 81 76 14 8 20 23 12 6 4 17 10 1 2 21 3 1 3 16 54 23 22 2 58 3 34 2 1 23 0 9 8 12 9 11 6 8 8 0 11 15 12 24 3 3 71 2 2 9 4 6 25 10 12 12 14 5 13 19 10 4 26 26 4 5 2 7 7 2 5 5 34 4 4 27 9 8 5 7 5 36 10 17 3 28 1 1 50 1 1 47 1 4 29 10 14 48 19 10 30 6 69 2 23 31 3 2 3 1 2 1 4 3 81 1 9 32 16 21 28 4 26 6 33 23 11 3 29 32 1 34 1 1 1 1 1 0 1 76 35 19 21 14 36 11 36 10 7 11 4 11 8 50 37 18 14 11 16 7 19 14 38 12 10 0 11 4 7 16 13 8 4 4 9 39 33 65 2
NSTTUTO POLTECNCO NACONAL SECRETARiA DE INVES TIGA CION Y POSGRADO
CARTA CESION DE DERECHOS
En la Ciudad de~tletlzIJ~lt~sect_ __ el dia 02 del mes Junio del ana 2010 c c c
el (Ia) que suscribe MC ARTURO TRIPP VALDEZ alumno(a) del H
Programa de DOCTORADO EN CIENCIAS MARINAS __bullbull HH __ bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull___bull__ H H _ _
con numero de registro~9~1~~~ adscrito alc~t-JT~ltIt-J~~EgtIf3cI~~Jt-J~O [)~cI~t-JcIf3rII~~t-JAs
manifiesta que es autor (a) intelectual del presente trabajo de tesis bajo la direcci6n de
DR FRANCISCO ARREGuiN SANCHEZ H_bullbullbullbullbullbullbullbullbullbull _ bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull _ H bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull H _ H _
y cede los derechos del trabajo titulado
COMPARACI6N DE DOS ENFOQUES METODOL6GICOS PARA EL ANALISIS DE LA ESTRUCTURA TR6FICA bullbullH__bullbullbullbullbullbullbull__bullbullbullbullbull bullbull ww bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull _ _ bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull bullbullbull w w w bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull _ bullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbullbull w
DE LA ICTIOFAUNA DE FONDOS BLANDOS DE LAS COSTAS DE MEXICO
allnstituto Politecnico Nacional para su difusi6n con fines academicos y de investigaci6n
Los usuarios de la informaci6n no deben reproducir el contenido textual graficas 0 datos del trabajo
sin el permiso expreso del autor yo director del trabajo Este puede ser obtenido escribiendo a la
sig u i e nte d i recci 6 n t~iR2YR~9qigyen~~t~~ ~f~Er~glJiipDl~m
Si el permiso se otorga el usuario debera dar el agradecimiento correspondiente y citar la fuente del mismo
MC ARTURO TRIPP VALDEZ nombre y firma
1
A mis padres por siempre darme su apoyo total en todos mis proyectos
A Melisa por estar siempre a mi lado ayudaacutendome a alcanzar todas nuestras metas
2
Agradecimientos Agradezco al programa Institucional de formacioacuten de investigadores (PIFI) del Instituto
Politeacutecnico Nacional y al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologiacutea (CONACyT) por el apoyo
econoacutemico brindado a traveacutes de las becas otorgadas lo cual permitioacute llevar a cabo este
trabajo
A los proyectos de investigacioacuten que contribuyeron con este ejercicio ldquoImpacto de la pesca de
arrastre de camaroacuten sobre los ecosistemas del Golfo de California Manejo de pesqueriacuteas
salud del ecosistema y conservacioacuten de la biodiversidadrdquo con clave CONACyT-SEMARNAT
2002-C01-123 ldquoComunidades de peces asociadas a los arrastres camaroneros como
indicadores de degradacioacuten del ecosistemardquo con clave CONACyT-SAGARPA 2003-02-157
ldquoImpacto de la pesca de arrastre de camaroacuten sobre el ecosistema bentoacutenico frente a las
costas de Nayarit Meacutexicordquo con clave CONACyT-SAGARPA S0007-2005-1-12004 ldquoPatrones
espacio-temporales y diversidad funcional en las comunidades demersales de Nayaritrdquo SEP-
CONACyT 49945 ldquoModelacioacuten de la estructura troacutefica de los peces asociados a fondos
blandosrdquo clave SIP 20090922 y los proyectos SIP-IPN 20070370 SIP 20080484
A mi director de tesis el Dr Francisco Arreguiacuten Saacutenchez por todo el apoyo brindado a lo largo
del ejercicio de tesis asiacute como al resto del comiteacute revisor por todos sus comentarios
sugerencias y correcciones las cuales ayudaron a que este trabajo mejorara y pudiera
finalizarse
Al Dr Juan Freire a la MC Sirka Carabel y MC Inmaculada Aacutelvarez de la Universidad de La
Coruntildea por su asesoriacutea en el anaacutelisis de las muestras de Isoacutetopos Estables y la realizacioacuten de
los modelos de mezcla asiacute tambieacuten a las MC Dana Arizmendi Rodriacuteguez y MC Jimena
Bohoacuterquez Herrera por su apoyo en el anaacutelisis de los contenidos estomacales asiacute como a los
MC Joseacute Trinidad Nieto MC Deivis Palacios y el Ing Armando Hernaacutendez por su ayuda en
la identificacioacuten de especies asiacute como en el manejo de las bases de datos
A mi Familia (Tripp y Cruz) que siempre me han dado su apoyo en todo lo que me he
propuesto y que han hecho de esta etapa de mi vida una de las mejores
A mis compantildeeros y amigos Xchel Ofelia Marcela Rubeacuten (Burro) Dana Yassir Vanessa
Berenice Mary Uri Manuel Gladis Oscar Deivis y Trini que siempre me echaron una mano
Muchas gracias por su apoyo
3
Iacutendice Agradecimientos 2
Iacutendice 3
Iacutendice de Tablas 5
Iacutendice de Figuras 6
Glosario 7
Resumen 8
Abstract 9
Introduccioacuten 10
Antecedentes 14
Justificacioacuten 17
Hipoacutetesis 18
Objetivo 18
Objetivos particulares 18
Materiales y meacutetodos 19
Aacuterea de estudio 19
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 20
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 23
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica 27
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas 30
Resultados 31
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 31
Malacoacutefagos 37
Poliquetoacutefagos 38
Detritiacutevoras 39
Carcinoacutefagos 39
Carcino-ictioacutefagos 40
Ictioacutefagas 41
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 42
Ictioacutefagos 46
4
Carcino-ictioacutefagos 46
Equinodermoacutefagos 47
Malacoacutefagos 48
Carcinoacutefagos 49
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica 50
Nivel troacutefico 50
Red troacutefica 52
Iacutendices de especies clave 52
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas 58
Discusioacuten 63
Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos 63
Detritoacutefagos 63
Malacoacutefagos 64
Carcinoacutefagos 65
Ictio-carcinoacutefagos 67
Ictioacutefagos 68
Estructura troacutefica 70
Niveles troacuteficos 70
Redes troacuteficas 73
Iacutendices de especies clave 73
Conclusiones 77
Bibliografiacutea 79
Anexos 94
5
Iacutendice de Tablas Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans 33
Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei 33
Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii 34
Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de
consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio 34
Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos
estomacales 35
Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis
a partir de isoacutetopos estables 44
Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las
proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio 45
Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y
anaacutelisis de isoacutetopos 51
Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes
troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos
(ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten
56
Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde
se muestran las especies que representan el 80 del efecto 57
Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes
troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores
representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros en rojo
representan correlacioacuten significativa (plt005) 59
Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos
por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con
la especies con las mayores diferencias 59
6
Iacutendice de Figuras Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa
Meacutexico 20
Figura 2 Ejemplo para determinar una dieta bien representada (a) se consideraba asiacute cuando el
coeficiente de variacioacuten era le 005 representado por una liacutenea roja mientras que cuando los
valores no alcanzaban este valor (b) se consideraba que la dieta no estaba bien representada 32
Figura 3 Anaacutelisis de cluacutester mostrando la agrupacioacuten de los depredadores seleccionados en seis
gremios troacuteficos 37
Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas 38
Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas 38
Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras 39
Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas 40
Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas 41
Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas 42
Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 46
Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis
isoacutetopos estables y modelos de mezcla 47
Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis
isoacutetopos estables y modelos de mezcla 48
Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 48
Figura 14 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 49
Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados
por lo diferentes meacutetodos 51
Figura 16 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de
contenidos estomacales53
Figura 17 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de
isoacutetopos estables y modelos de mezcla54
Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas61
Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas62
7
Glosario Analizador elemental Instrumento automatizado que convierte la muestra en un gas para ser inyectados en el espectroacutemetro de masas Contiene un incinerador para la combustioacuten quiacutemica de la muestra una trampa quiacutemica para purificar los gases y el cromatoacutegrafo de gases para separar las especies de gases puros para los anaacutelisis
Espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas Instrumento analiacutetico de gran precisioacuten que se utiliza para medir la razoacuten absoluta entre dos isoacutetopos (R) y obtener posteriormente la razoacuten isotoacutepica de una muestra relativa a un estaacutendar (δ) La muestra se introduce como un gas el cual es bombardeado con electrones para crear iones Estos iones son acelerados a traveacutes de un tubo de vaciacuteo y expuestos a un campo magneacutetico que causa que los iones de diferente masa sean desviados a trayectorias ligeramente diferentes Los detectores (vasos de Faraday) estaacuten colocados en cada trayectoria para capturar los iones de masa especiacutefica El valor resultante es comparado con los valores (R) obtenidos en el gas estaacutendar y posteriormente utilizado para calcular δ Isoacutetopo estable Un isoacutetopo no radiactivo en el cual los neutrones no se degradan espontaacuteneamente para formar un electroacuten y un protoacuten Los isoacutetopos estables no tienen riesgo fisioloacutegico Isoacutetopo Aacutetomos de un mismo elemento en cuyo nuacutecleo contiene el mismo nuacutemero de protones pero diferente numero de neutrones Nicho Posicioacuten estructural de un organismo dentro de un ecosistema incluyendo su posicioacuten troacutefica haacutebitat y su relacioacuten con el medio ambiente fiacutesico y bioacutetico circundante Nivel troacutefico Literalmente una posicioacuten troacutefica jeraacuterquica en una red de alimentos (desde productores a consumidores)Los organismos son asignados al nivel troacutefico maacutes alto en el cual estaacuten funcionando como consumidores
Red troacutefica Se refiere a la dependencia alimenticia de unos organismos hacia otros en una serie que comienza con los productores primarios yo detritus y termina con los carniacutevoros de mayor tamantildeo
Troacutefico Implica los haacutebitos de alimentacioacuten o relaciones alimenticias de diferentes organismos en una cadena o red de alimentos δ13C Relacioacuten isotoacutepica de 13C12C expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Pee Dee Belemnite) δ15N Relacioacuten isotoacutepica de 15N14N expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Nitroacutegeno atmosfeacuterico)
8
Resumen Recientemente hay un considerable intereacutes en el estudio de la estructura de las redes troacuteficas utilizando esta informacioacuten en la elaboracioacuten de modelos que puedan ser usados para el manejo de recursos a nivel de un ecosistema Estos modelos requieren del conocimiento de las redes troacuteficas para lo cual es necesario conocer los haacutebitos alimenticios de las especies que lo conforman comuacutenmente se han utilizado los anaacutelisis de contenidos estomacales para ello sin embargo recientemente se han venido utilizando los isoacutetopos estables de δ15N y δ13C en los tejidos de los organismos para el estudio de las redes troacuteficas proporcionando informacioacuten acerca de la posicioacuten troacutefica y posible dieta de un organismo Actualmente modelos de mezcla aplicados a estos valores de isoacutetopos permiten conocer la proporcioacuten que cada presa aporta al depredador En este trabajo se pretende realizar una comparacioacuten de la estructura troacutefica de peces demersales de las costas de Nayarit utilizando las teacutecnicas de anaacutelisis de contenidos estomacales asiacute como por isoacutetopos estables y modelos de mezcla ya que esta uacuteltima teacutecnica posee ciertas ventajas que la hacen atractiva para la posible construccioacuten de modelos troacuteficos capaces de representar un ecosistema Se analizaron 2139 estoacutemagos de 50taxa de peces diferentes sin embargo solamente se pudo obtener la dieta bien representada de 19 especies estas se agruparon en seis grupos o gremios troacuteficos seguacuten el grupo predominante en su dieta mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Una vez obtenidas las presas principales de cada especie se realizaron anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla con los cuales se obtuvieron las proporciones de dieta de cada depredador obtenieacutendose tambieacuten gremios los cuales difieren en algunas especies al meacutetodo anterior se calculoacute el nivel troacutefico por ambos meacutetodos y los resultados dieron similares con excepcioacuten de tres especies consideraacutendose el valor de isoacutetopos estables como el maacutes fiable Se evaluoacute mediante una serie de indicadores la similitud entre las redes construidas a partir de los datos de ambos meacutetodos encontraacutendose que ambas resultaban ser diferentes en cuanto a su estructura pero poseen propiedades similares por lo que el uso complementario de ambas teacutecnicas resulta recomendable para el anaacutelisis de la estructura de la red troacutefica de alguacuten sistema de intereacutes
9
Abstract Recently there is considerable interest in studying the structure of food webs using this information in developing models that can be used for resource management at the level of an ecosystem These models require knowledge of food webs for which it is necessary the knowledge of the feeding habits of the species that comprise it for this purpose stomach contents analysis has been commonly used however recently the use of stable isotopes ofδ15N y δ13C in the tissues of organisms have been used to obtain information about the diet and trophic level Actually the use of mixing models applied to these isotope values provide insight into the proportion that each prey contributes to the predator This paper tries to make a comparison of the trophic structure of demersal fish off the coast of Nayarit using the techniques of analysis of stomach contents and stable isotope mixing models this due that the latter technique has certain advantages that make it attractive for the possible construction of trophic models capable of representing an ecosystem We analyzed 2139 stomachs of 50 taxa of different fish however we only get the diet of 19 species well represented these were grouped into six trophic groups or guilds as the dominant group in their diet through analysis of stomach contents Having obtained the main prey of each species we made the stable isotope analysis and mixing models with which we obtained the proportions of diet of each predator the guilds obtained by this analysis differ in some species to the previous method trophic level was calculated by both methods and the results were similar with the exception of three species considering the value of stable isotopes as the most reliable The similarity between the networks constructed from the data of both methods was evaluated through a series of indexes we found that these to be different in their structure but have similar properties so the complementary use of both techniques is recommended for the analysis of food web structure of a system of interest
10
Introduccioacuten
Los sistemas naturales pueden ser estudiados de diferentes maneras y los
meacutetodos que son utilizados con este propoacutesito tienden a enfatizar diferentes tipos
de patrones La estructura general de las comunidades y el comportamiento de
los individuos han sido unos de los puntos maacutes importantes en el estudio de los
ecosistemas Uno de los enfoques utilizados para llegar a una aproximacioacuten del
primer punto es el estudio de las redes troacuteficas eacutestas son descriptoras de las
interacciones troacuteficas de la comunidad que pueden ser usadas para ilustrar
aspectos funcionales a traveacutes de los flujos de materia y energiacutea en un ecosistema
Este tipo de conocimiento ha permitido la comprensioacuten de la estructura y
funcionamiento de las comunidades de los individuos presentes en estos sistemas
y obtener de esta informacioacuten atributos tanto especiacuteficos como holiacutesticos Esta
aproximacioacuten sobre el estudio de los ecosistemas no es nueva ya que la
extraccioacuten e interpretacioacuten de enfoques aplicados a estas redes ha sido una de las
aacutereas de estudio ecoloacutegico maacutes activas en los uacuteltimos 30 antildeos (Rickleffs y Miller
2000)
El descubrimiento de nuevas metodologiacuteas que aporten maacutes informacioacuten acerca
de los patrones alimenticios de las especies asiacute como el desarrollo de nuevas
herramientas de modelacioacuten de redes troacuteficas han llegado a ser uno de los
enfoques maacutes importantes en el estudio de los ecosistemas y en la actualidad
constituye la informacioacuten baacutesica a partir de las cuales se desarrollan estrategias de
manejo para el aprovechamiento y conservacioacuten de los recursos de estos
ecosistemas (FAO 2008)
El estudio de las redes troacuteficas es un enfoque importante para entender los
patrones y dinaacutemicas de las comunidades y es actualmente un campo muy activo
en los estudios de ecologiacutea Una red troacutefica representa varias maneras en la cual
la energiacutea pasa a traveacutes de las poblaciones en las comunidades esto muestra
quieacuten se alimenta de quien en queacute cantidades la eficiencia del uso de la energiacutea
el metabolismo etc (Bendoricchio y Palmeri 2005) Las redes troacuteficas estaacuten
compuestas de cadenas troacuteficas que representan el paso de la energiacutea de un
11
productor primario a traveacutes de una serie de consumidores hasta los niveles troacuteficos
superiores (Ricklefs y Miller 2000)
La informacioacuten sobre la dieta de los individuos de un sistema resulta uacutetil
para definir las relaciones depredador-presa las cuales son la base para la
elaboracioacuten de los diagramas de redes troacuteficas asiacute tambieacuten la compilacioacuten de
diferentes componentes alimenticios consumidos por una especie pueden
eventualmente proporcionar una estimacioacuten del nivel troacutefico (Lopeacutez-Peralta amp
Arcila 2002)
Los datos para la construccioacuten de las redes troacuteficas pueden provenir de
inferencias obtenidas a partir de la estructuras anatoacutemicas observacioacuten directa de
las presas que son consumidas mediante el uso del anaacutelisis de contenidos
estomacales y maacutes recientemente mediante el uso de una teacutecnica basada en los
isoacutetopos estables de los tejidos de los organismos (Chipps y Garvey 2006)
El anaacutelisis maacutes utilizado para determinar las relaciones depredador-presa
han sido los de contenidos estomacales (Hyslop 1980) ya que actualmente
poseen la mayor resolucioacuten taxonoacutemica en la identificacioacuten de las presas ademaacutes
de ser posible determinar su biomasa La informacioacuten que aportan los anaacutelisis de
contenidos estomacales es solo referente a presas consumidas recientemente
(usualmente en menos de 24 h) por lo que para obtener informacioacuten sobre dietas
de periodos mayores es necesario llevar a cabo campantildeas de muestreo donde se
obtengan muestras de varios individuos con el fin de cubrir la dieta
correspondiente a ese periodo (Gearing 1991 Estrada et al 2005)
Un problema que se tiene con esta teacutecnica es que a menudo las presas son
encontradas en estados de digestioacuten tan avanzados que resulta complicado
identificarla y en algunos casos solo quedan restos de estas presas no obstante
en muchos casos existen estructuras que pueden resultar uacutetiles para la
identificacioacuten de presas que no se encuentran completas tales como vertebras
escamas dientes globos oculares cleitros y otolitos en el caso de peces restos
quitinosos en el caso de artroacutepodos o picos y globos oculares en el caso de
12
cefaloacutepodos Todas estas estructuras poseen caracteriacutesticas muy especiacuteficas que
pueden llegar a servir para identificar las presas a nivel familia geacutenero o incluso
especie (Margalef 1974)
Otro inconveniente que se tiene con esta metodologiacutea es que la duracioacuten de
algunas estructuras de las presas dentro de los contenidos gaacutestricos puede variar
dependiendo de su grado de digestibilidad lo que puede llegar a causar una
subestimacioacuten en la abundancia de presas que se digieren raacutepidamente (por
ejemplo invertebrados como poliquetos medusas) o bien una sobrestimacioacuten de
presas que tengan estructuras poco digeribles y que se acumulen en el tracto
digestivo (pe cefaloacutepodos o algunas especies de crustaacuteceos) (Clarke et al 1976
Santos et al 1999)Tambieacuten muchos fragmentos de presas pueden llegar a ser
muy difiacuteciles de identificar por lo que este meacutetodo favorece la identificacioacuten de
presas de tamantildeo grande y que tienen estructuras duras Asiacute tambieacuten algunas
especies pueden llegar a regurgitar sus estoacutemagos (Pierce et al 1993 Tollit et al
1997 Melville y Conolly 2003 Chipps y Garvey 2006)
Por otro lado no todos los materiales que son consumidos son asimilados
por el organismo por lo que resulta difiacutecil determinar cuaacutel es su importancia real
en la dieta del depredador (Chipps y Garvey 2006) Asimismo se pueden
presentar sesgos debido a que pueden encontrarse restos de individuos que no
fueron ingeridas directamente por el depredador sino por la presa de eacuteste (Smith amp
Whitehead 2001 Romaacuten-Reyes 2005) Ademaacutes existe cierta dificultad al realizar
comparaciones entre la dieta de varios depredadores (lo cual se requiere para la
construccioacuten de redes troacuteficas) esto ocurre cuando se presentan diferencias en
sus tasas de digestioacuten y de evacuacioacuten asiacute como en sus ritmos de alimentacioacuten
los cuales si no se consideran apropiadamente en los estudios de alimentacioacuten
tienen importantes implicaciones en la interpretacioacuten de los datos de la dieta
(Chipps amp Garvey 2006)
En antildeos recientes se ha empezado a utilizar una nueva teacutecnica para el
estudio de las redes troacuteficas la cual emplea la acumulacioacuten de isoacutetopos estables
en el tejido de los organismos (Clarke et al 2005) Esta teacutecnica puede proveer
13
informacioacuten acerca del comportamiento alimenticio a largo plazo de una especie
basado en la asimilacioacuten del alimento consumido de tal manera que aporta una
retrospectiva histoacuterica de este comportamiento cuyo periodo variacutea dependiendo
del tipo de tejido que se analice mientras que los contenidos estomacales
solamente presentan una fotografiacutea de la alimentacioacuten reciente de una especie
(Fry y Sherr 1984 Peterson y Fry 1987)
Este meacutetodo toma ventaja de las diferencias en las abundancias relativas
de los distintos isoacutetopos de un elemento quiacutemico ya que la materia orgaacutenica lleva
siempre una firma isotoacutepica que trae una diferencia en la tasa de isoacutetopos ligeros y
pesados durante las reacciones que crearon esta materia Los isoacutetopos estables
maacutes utilizados son los de nitroacutegeno y carbono (Peterson y Fry 1987) Los
isoacutetopos de nitroacutegeno debido a que presentan un mayor enriquecimiento isotoacutepico
generalmente son usados para indicar el nivel troacutefico de las especies mientras
que la razoacuten de isoacutetopos estables de carbono por su nulo o miacutenimo
fraccionamiento refleja la fuente de nutricioacuten autotroacutefica en la base de la red de
alimentos (DeNiro y Epstein 1981)
Esta teacutecnica cuando es combinada con meacutetodos tradicionales para la
determinacioacuten de dietas (pe los anaacutelisis de contenidos estomacales) se convierte
en una herramienta muy uacutetil para determinar interacciones troacuteficas ya que los
isoacutetopos estables representan estas interacciones a una escala de tiempo mucho
maacutes larga dependiendo del tipo de tejido que se utilice para el anaacutelisis De esta
manera indica las presas que son asimiladas por el organismo y no solamente
ingeridas y a diferencia de otros meacutetodos todas las muestras obtenidas arrojan
informacioacuten (Hobson et al 1996 Burton y Koch 1999 Kurle y Worthy 2001)
Recientemente el uso de las razones de isoacutetopos estables aunados a la
utilizacioacuten de modelos de mezcla basados en ecuaciones de balance de masas
estaacuten cobrando importancia ya que ayudan a identificar cuaacuteles son las presas
maacutes importantes de los depredadores y dan un valor de la proporcioacuten de las
presas en la dieta del depredador De esta forma la razoacuten isotoacutepica es
transformada en valores de dieta los cuales pueden ser utilizados para determinar
14
varios aspectos acerca del nicho que las especies ocupan en el ecosistema
(Newsome et al 2007)
En este contexto el anaacutelisis de isoacutetopos estables ha sido utilizado como una
herramienta para obtener atributos de las redes troacuteficas tales como el
omnivorismo nivel troacutefico longitud de las cadenas troacuteficas y viacuteas principales de
flujos energeacuteticos (Cabana y Rasmussen 1996 Vander Zanden et al 1999
Layman et al 2007)
En este trabajo se pretende analizar una red troacutefica bajo dos enfoques
metodoloacutegicos la teacutecnica de contenidos estomacales y la teacutecnica de isoacutetopos
estables aunada a los modelos de mezcla para contrastar los resultados
obtenidos de cada enfoque y comparar algunos de los atributos estructurales y
funcionales de la red troacutefica con esto se contribuiraacute a discernir sobre el mejor
enfoque a emplear o bien si las dos fuentes de informacioacuten deberiacutean emplearse
de manera complementaria
Antecedentes El anaacutelisis de dietas de los peces constituyen una herramienta importante
tanto en la comprensioacuten de las interacciones entre especies de una red troacutefica y en
los ecosistemas como en el manejo de pesqueriacuteas asiacute mismo resulta uacutetil cuando
se plantea el cultivo de alguna especie ya que ayuda a entender cuaacuteles son los
requerimientos de dieta de las especies Debido a ello existe una gran variedad
de trabajos acerca de los haacutebitos alimenticios de muchas especies de peces la
mayoriacutea utilizando los anaacutelisis de contenidos estomacales para la determinacioacuten
de los componentes de la dieta asiacute como las propiedades de eacutesta
Los trabajos con contenidos estomacales han pasado de ser simples
descripciones de la dieta para determinar las presas maacutes importantes (Pinkas et
al 1971) a ser la base con la que es posible determinar los flujos de energiacutea en
un ecosistema de tal manera que lla mayor parte de lo que se conoce sobre los
flujos de energiacutea en las redes troacuteficas estaacute basado en inferencias hechas sobre la
15
informacioacuten contenida por los anaacutelisis de contenidos estomacales (Christensen amp
Pauly 1992)
A partir de mediados de los antildeos 90s se ha incrementado el nuacutemero de
trabajos que utilizan el anaacutelisis de isoacutetopos estables para el estudio de relaciones
troacuteficas en el ambiente marino no obstante que los primeros trabajos se realizaron
en 1955 (Malseed 2004) Existen muchos trabajos que han utilizado los isoacutetopos
estables de C y N para estimar el flujo de energiacutea en las redes troacuteficas marinas
estos trabajos han obtenido como resultado una aproximacioacuten de la procedencia
de las fuentes de Carbono y el nivel troacutefico de los consumidores esto tanto en
ecosistemas marinos estuarinos y dulciacuiacutecolas (Fry 1991 Whitledge y Rabeni
1997)
El anaacutelisis de isoacutetopos estables ha resultado tambieacuten ideal para especies
que se encuentran bajo alguacuten tipo de proteccioacuten o bien que resulta muy difiacutecil
conseguir muestras de contenidos estomacales tal es el caso de varias especies
de mamiacuteferos marinos entre las cuales se encuentran algunas especies de
pinniacutepedos (Kurle y Worthy 2001 Kurle y Worthy 2002) y cetaacuteceos (Gendron et
al 2001 Hooker et al2001 Ruiz-Cooley et al 2004)
Esta teacutecnica tambieacuten ha sido empleada en especies que por sus haacutebitos
alimenticios o su tamantildeo resulta difiacutecil evaluar la dieta por meacutetodos maacutes
tradicionales tal es el caso de varias especies de crustaacuteceos que debido a las
caracteriacutesticas de su sistema digestivo es muy difiacutecil identificar sus presas en el
contenido estomacal (Whitledge y Rabeni 1997 Fantle et al 1999 Abed-Navandi
y Dworschak 2005)
En cuanto a peces existen varios trabajos en los que se utiliza esta teacutecnica
En sistemas lacustres Gu et al (1996) determinaron el papel que distintas
especies ocupaban en la red troacutefica Melville y Connolly (2003) utilizaron los
isoacutetopos para determinar las fuentes autotroacuteficas fundamentales que soportan la
produccioacuten de tres especies de peces de fondos blandos en un estuario Clarke et
al (2005) se valieron de los isoacutetopos para determinar si existiacutea una sobreposicioacuten
16
en la dieta entre algunas especies pisciacutevoras nativas de un lago con respecto a
especies que habiacutean sido introducidas
Post (2002) desarrolloacute una ecuacioacuten por medio de la cual utilizando los
isoacutetopos estables de C y N es posible determinar el nivel troacutefico de los
consumidores Estrada et al (2003) utilizaron esta ecuacioacuten para determinar el
nivel troacutefico de cuatro especies de tiburones y al compararlo con los resultados
obtenidos por contenidos estomacales no encontraron diferencias significativas
entre los ambos meacutetodos De la misma forma Estrada et al (2005) calcularon el
nivel troacutefico del atuacuten aleta azul Thunnus thynnus ademaacutes de estimar sus presas
principales encontrando que esta especie cambia su alimentacioacuten de juveniles a
adultos teniendo los adultos un nivel troacutefico superior al de los juveniles
En trabajos recientes con el uso de isoacutetopos de C y N para determinar
dietas se han propuesto modelos de mezcla con el fin de cuantificar la
importancia que determinadas fuentes alimenticias tienen en la dieta de un
depredador Ben-David et al (1997) y Szepanski et al (1999) utilizaron un modelo
de mezcla para muacuteltiples presas (fuentes) con el fin de estimar la contribucioacuten que
tiene cada tipo de presa en la dieta del depredador utilizando para ello la distancia
euclidiana entre los valores isotoacutepicos de la presa y el depredador Sin embargo
este modelo provee solamente un indicativo del consumo relativo de esa presa y
se encuentra ademaacutes limitado a tres fuentes alimenticias (presas) por lo que se
deben elegir las presas maacutes probables o bien realizar varias pruebas con
diferentes presas
Phillips et al (2001) proponen un modelo lineal de mezcla basado en
ecuaciones de balance de masas el cual arroja mejores resultados que el modelo
anterior ya que este provee una estimacioacuten de la proporcioacuten que presentan las
fuentes alimenticias en la dieta aunque tambieacuten se encuentra limitado a tres
fuentes Esta limitacioacuten en el nuacutemero de presas fue corregida por Phillips y Gregg
(2003) quienes propusieron un meacutetodo basado en un modelo anterior (Phillips et
al 2001) que permite trabajar con maacutes de tres fuentes alimenticias Este meacutetodo
permite conocer la contribucioacuten de cada fuente alimenticia al depredador en
17
teacuterminos porcentuales aunque a la fecha ha sido utilizado por relativamente
pocos autores entre los que se encuentran Melville y Connolly (2003 2005)
Abed-Navandi y Dworschak (2005) Bocherens et al (2005) Benstead et al
(2006) y Huumlckstaumld et al (2007)
Autores como Newsome et al (2007) sugieren que gracias a modelos como
este es posible transformar las proporciones isotoacutepicas en valores de contribucioacuten
de las fuentes alimenticias proveyendo asiacute una forma estandarizada para
caracterizar el nicho ecoloacutegico de las especies pudiendo calcularse algunas
mediciones utilizadas en ecologiacutea tales como la amplitud de nicho y la
especializacioacuten sobre los recursos Una ventaja adicional de este procedimiento es
que se generan histogramas que representan la variabilidad en el consumo de una
presa lo cual tiene un gran potencial en el estudio de dietas ante la posibilidad de
incluir variabilidad e incertidumbre en los estudios sobre dietas alimentacioacuten y
redes troacuteficas
El uso de los isoacutetopos estables para la construccioacuten y anaacutelisis de redes
troacuteficas es una teacutecnica que estaacute empezando a ser utilizada en el anaacutelisis de ciertas
comunidades marinas donde se ha utilizado esta herramienta para encontrar las
fuentes de produccioacuten primaria principales asiacute como el nivel troacutefico (NT) de cada
uno los grupos de especies que las componen (Grall et al 2006 Vander-Zanden
et al 2006 Ciancio et al 2008) no obstante dado su muy reciente propuesta no
se han reportado a la fecha trabajos que utilicen los modelos de mezcla como
herramienta para el anaacutelisis de redes troacuteficas
Justificacioacuten El uso de los isoacutetopos estables de C y N ha demostrado ser de utilidad en el
anaacutelisis de haacutebitos alimenticios sin embargo son pocos los trabajos que han
incorporado modelos de mezcla junto a los anaacutelisis de isoacutetopos los cuales podriacutean
ayudar a comprender mejor la estructura de las redes troacuteficas de los sistemas de
estudio Debido a ello en este estudio se realizoacute una comparacioacuten entre las redes
troacuteficas obtenidas por la metodologiacutea tradicional de anaacutelisis de contenidos
18
estomacales y el anaacutelisis de isoacutetopos aunados a modelos de mezcla tomando
como caso de estudio a los peces asociados a fondos blandos de las costas de
Nayarit y Sinaloa y con base en las diferencias encontradas por ambos meacutetodos
se determinoacute el posible uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables y modelos de
mezcla para representar la dieta en teacuterminos cuantitativos para asiacute realizar la
construccioacuten de redes troacuteficas y si esta es comparable a la que puede obtenerse
por meacutetodos tradicionales esto seriacutea de gran utilidad para usar estas teacutecnicas
para la construccioacuten de estas redes en sistemas donde el acceso a las muestras
es limitado
Hipoacutetesis Tanto la informacioacuten obtenida de los anaacutelisis de contenidos estomacales
como la que se deriva de los anaacutelisis isotoacutepicos pueden conducir a revelar las
mismas propiedades estructurales y funcionales de la misma red troacutefica
Objetivo Comparar la estructura troacutefica de la ictiofauna de fondos blandos de las
costas de Nayarit obtenida por medio de las teacutecnicas de isoacutetopos estables y
modelos de mezcla con la obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales
Objetivos particulares Determinar la dieta de los peces dominantes de la zona mediante los
anaacutelisis de contenidos estomacales
Determinar la dieta de los peces a partir de modelos de mezcla usando las
sentildeales isotoacutepicas
Describir la estructura troacutefica de la zona por medio de indicadores
utilizando los valores obtenidos por los modelos de mezcla asiacute como por
el meacutetodo de contenidos estomacales
Comparar los resultados obtenidos de la descripcioacuten de la estructura troacutefica
por contenidos estomacales con la derivada de modelos de mezcla
basados en anaacutelisis de isoacutetopos estables y someter a prueba de hipoacutetesis
19
Materiales y meacutetodos Con el fin de cumplir el objetivo del trabajo este fue dividido en cuatro
secciones principales cada una de estas con objetivos particulares 1) definicioacuten
de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 2) definicioacuten de dietas
mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 3) Caracterizacioacuten de la estructura
troacutefica para cada fuente de informacioacuten de dietas y 4) Anaacutelisis comparativo de
estructuras troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables
Los ejemplares para este estudio se obtuvieron de las capturas realizadas por la
flota comercial camaronera de las costas del estado de Nayarit Las muestras
fueron obtenidas por medio de una serie de arrastres utilizando una red de
denominada tipo ldquoBuzordquo la cual posee una luz de malla de 2rdquo Los arrastres fueron
realizados durante las temporadas de pesca de camaroacuten 2005-2006 y 2006-2007
que se desarrollan de septiembre a marzo
Aacuterea de estudio Los muestreos se llevaron a cabo en embarcaciones tipo camaronero que
operan en las aacutereas de pesca tradicionales frente a las costas de Nayarit y sur de
Sinaloa que abarca desde los 23deg1160N 106deg30O y 21deg145338N y
105deg142026O (Figura 1) Esta zona se caracteriza por tener un clima caacutelido sub-
huacutemedo con lluvias en verano y oscilaciones teacutermicas anuales menores de
10degC La regioacuten se encuentra bajo la influencia de la Corriente de California la
Corriente Norecuatorial la Contracorriente Norecuatorial asiacute como la Corriente
Costera de Costa Rica La batimetriacutea de la zona es relativamente somera ya que
se encuentra sobre la plataforma continental con una profundidad maacutexima de 200
m En las zonas con profundidades de 10 a 12 m se encuentran
predominantemente sedimentos de tipo arenoso con un de grano que va de
grueso a fino mientras que en las zonas maacutes profundas predominan asociaciones
de arenas-limos principalmente en aquellas zonas situadas frente a
desembocaduras de riacuteos (Garciacutea 1981 Amezcua-Linares 1990 De la Lanza-
Espino 1991) Las capturas se llevaron a cabo en aacutereas que se encontraban entre
los 2 y 36 kiloacutemetros fuera de la costa a profundidades que oscilan entre los 10 y
20
76 m Esta zona presenta una intensa actividad pesquera representada por el
sector de pesca camaronera
Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa Meacutexico
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Para este estudio se tomaron muestras de los peces dominantes de la
zona es decir los maacutes abundantes y frecuentes de las capturas Para realizar su
muestreo se esperoacute a que la captura fuera vertida en cubierta para
posteriormente tomar una muestra representativa de la misma Esta se separoacute por
grupos o especies con ayuda de claves de identificacioacuten del aacuterea de estudio
Posteriormente se tomoacute el peso y nuacutemero de los individuos ademaacutes se tomoacute una
fotografiacutea o un ejemplar de cada grupo para posteriormente corroborar su
identificacioacuten en el laboratorio por medio de claves especializadas tales como las
de Fischer et al (1995b c) y Allen amp Robertson (1998) utilizaacutendose tambieacuten
ejemplares de referencia de las colecciones ictioloacutegicas del Centro
-1065deg -106deg -1055deg21deg
215deg
22deg
225deg
23deg
235deg
12
3
456
7
8
9
10
1112
1314
1516
17
18
20
2122
2324
25
2627
28 29
30 31
32
33
34
3536
3738
39
Sinaloa
Nayarit
0Km 25Km 50Km
Islas Marias
21
Interdisciplinario de Ciencias Marinas del Instituto Politeacutecnico Nacional y del
Centro de Investigaciones Bioloacutegicas del Noroeste
De cada especie dominante se tomaron 15 individuos a los cuales se les
extrajo el estoacutemago eacutestos se fijaron en formol al 10 o bien se congelaron para
ser llevados al laboratorio de Ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN
Una vez en el laboratorio se separaron cada una de las presas encontradas
en los contenidos estomacales y estas se identificaron mediante claves
especializadas para ello de esta forma para peces completos se utilizaron las
claves de Fisher et al (1995bc) Allen amp Robertson (1998) y Thomson et al (2000)
Para peces en estados avanzados de digestioacuten se utilizaron las claves de Clothier
(1950) Clothier amp Baxter (1969) y las de Clarke (1962 y 1986) Para invertebrados
se utilizaron las de Smith y Carlton (1975) Wolff (1982 1984) Salgado Barragaacuten
y Hendrickx (1986) Fisher et al (1995ordf) y Hendrickx et al (1997) Tambieacuten se
pudo corroborar la identificacioacuten de las presas mediante la comparacioacuten de estos
con el material de referencia que se encuentra tanto en la coleccioacuten ictioloacutegica
como en el laboratorio de ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN
Una vez identificadas las presas se determinaron los valores de peso y
nuacutemero de cada uno de los componentes alimenticios y estos valores fueron
usados para calcular los meacutetodos propuestos por Pinkas et al (1971) y Hyslop
(1980) que a continuacioacuten se detallan
Meacutetodo Gravimeacutetrico (G) Para este meacutetodo se requirioacute obtener la biomasa de
las especies presas encontradas en los diferentes estoacutemagos para ello se
determinoacute el peso de cada una de las especies presa utilizando una balanza
digital El peso de cada especie presa fue referido como un porcentaje del peso
total de todas las especies presa (G) encontradas en los estoacutemagos
22
Donde
p= Peso (g) de un determinado tipo de presa
PT= Peso (g) de la totalidad de especies presa
Iacutendice de Frecuencia de Ocurrencia (FO) Este iacutendice refleja la frecuencia con la
que se encuentra una determinada especie presa expresada como un porcentaje
de la totalidad de estoacutemagos con alimento se utilizo para discernir cuales eran las
especies dominantes y las raras en la dieta
119865119874 = 119899119873119864 lowast 100
Donde
n= Nuacutemero de estoacutemagos que tienen el mismo componente alimenticio
NE= Nuacutemero total de estoacutemagos con alimento
Una vez que se determinaron las presas de cada uno de los grupos de peces se
procedioacute a determinar si el nuacutemero de estoacutemagos analizados era suficiente para
representar la dieta de cada uno de estos grupos para ello se realizaron curvas de
diversidad acumulada utilizando la informacioacuten de las presas encontradas en los
contenidos estomacales de cada depredador Esto se hizo estimando el iacutendice de
diversidad de Shannon-Wiener para cada estoacutemago de cada uno de los
depredadores y mediante una aleatorizacioacuten de estos se construyoacute una curva
acumulada donde se esperaba que una dieta bien representada alcanzaraacute un
valor asintoacutetico de tal forma que al aumentar el nuacutemero de estoacutemagos ya no se
observara un cambio significativo en la diversidad de presas
Para tener una estimacioacuten cuantitativa de este criterio (la eleccioacuten del
nuacutemero de estoacutemagos necesarios para obtener una dieta bien representada) se
determinoacute el coeficiente de variacioacuten para cada caso y cuando este fue menor o
igual a 5 se consideroacute que la dieta estaba bien representada Una vez obtenida
23
esta informacioacuten se procedioacute a trabajar con las especies para las que se obtuvo
una buena representatividad
Las especies de peces fueron agrupadas en gremios alimenticios que se
determinaron usando la biomasa de las presas para ello se realizoacute un anaacutelisis de
similitud utilizando el iacutendice de Bray-Curtis para posteriormente realizar un anaacutelisis
de cluacutesteres usando ligamiento de tipo completo
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables Se tomaron muestras de muacutesculo a los peces que previamente fueron
seleccionados como los maacutes dominantes de la zona y cuya dieta ademaacutes hubiera
estado bien representada al hacer el anaacutelisis de contenidos estomacales
procurando obtener muestras de individuos que al ser capturados no se
encontraran cerca de descargas de agua continental ya que esto pudiera alterar
su sentildeal isotoacutepica Tambieacuten se tomaron muestras de muacutesculo de presas
potenciales procedentes de las capturas que fueron identificadas en el anaacutelisis
previo de contenidos estomacales asiacute como especies extraiacutedas de los contenidos
estomacales que se encontraron en un estado de digestioacuten leve Asimismo se
seleccionaron particularmente algunas especies de niveles troacuteficos altos y bajos
(obtenido de referencias de literatura) para tener una mejor representacioacuten de la
red troacutefica La muestra se procuroacute tomar siempre de la regioacuten dorsal de los
organismos siendo posteriormente congeladas hasta su anaacutelisis en el laboratorio
Extraccioacuten de humedad
Las muestras de muacutesculo fueron secadas utilizando una liofilizadora donde
las muestras fueron sometidas a una temperatura de aproximadamente -40 degC y
una presioacuten de 50 MBR durante un periodo aproximado de 24 horas Otro meacutetodo
que se utilizoacute para secar las muestras fue mediante el uso de una estufa donde las
muestras se sometieron a una temperatura constante de 50degC durante 24 horas
24
De acuerdo con Kaehler amp Pakhomov (2001) no existe diferencia en los
resultados obtenidos utilizando cualquiera de estos meacutetodos
Una vez secadas las muestras fueron reducidas a polvo fino utilizando para
ello un mortero de aacutegata ya que el uso de morteros de porcelana puede
contaminar las muestras con residuos de carbonatos (Roman-Reyes 2003)
En el caso de algunos organismos con estructuras calcaacutereas como es el
caso de algunos crustaacuteceos y equinodermos se realizo una eliminacioacuten de estos
carbonatos debido a que estos suelen afectar los valores del δ13C debido a esto
se realizo una acidificacioacuten para ello se utilizo una solucioacuten acido clorhiacutedrico (HCl)
al 10 durante 24 h y secadas nuevamente (Carabel et al 2006)
Las muestras fueron colocadas en capsulas de estantildeo o de plata (para
muestras que se acidificaron) para ello se colocoacute una cantidad de 10 mg plusmn 01 en
cada caacutepsula la cual se pesoacute utilizando una micro balanza con una precisioacuten de
0001 mg Una vez pesadas las caacutepsulas fueron colocadas en charolas marcadas
para ser posteriormente analizadas en el espectroacutemetro de masas de razones
isotoacutepicas
Anaacutelisis de isoacutetopos
Los anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron realizados en los Servicios Xerais
de Apoio aacute Investigacioacuten (SXAIN) Universidad da Coruntildea utilizando un analizador
elemental modelo FlashEA 1112 de la marca ThermoFinnigan conectado a un
espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas DELTA plus de la marca Finnigan
MAT con una interfaz Con Flo II Este instrumento realiza primeramente la
combustioacuten de la muestra para convertirla en gas el cual es separado en sus
componentes mediante una columna cromatograacutefica dentro de un analizador
elemental acoplado al espectroacutemetro de masas Posteriormente los componentes
son cuantificados en cada uno de sus constituyentes asiacute como su masa molecular
(los de nitroacutegeno N y carbono C en este caso) Los resultados son expresados
como valores de incrementos δ en partes por mil permil de la desviacioacuten de las
25
muestras con respecto a los estaacutendares establecidos por medio de la siguiente
ecuacioacuten (Park amp Epstein 1961)
δ15N oacute δ13C = [(R muestraR estandar)-1] 1000
Donde
R= 13C12C o 15N14N respectivamente
Estaacutendar= Nitroacutegeno atmosfeacuterico para el N y Pee Dee Belemnita para el C
Extraccioacuten de liacutepidos
Se realizoacute la extraccioacuten de liacutepidos de las muestras debido a que se ha
encontrado que los liacutepidos se hayan reducidos en δ13C en relacioacuten a la dieta lo
que pudiera afectar la interpretacioacuten ecoloacutegica de las sentildeales de δ13C teniendo
mayor efecto en individuos que presentan grandes cantidades de liacutepidos en sus
tejidos De esta manera pueden realizarse comparaciones de muestras de tejidos
que provienen de grupos taxonoacutemicos diferentes sin el efecto que un exceso de
liacutepidos pudiera causar en la sentildeal isotoacutepica del δ13C Se utilizoacute una normalizacioacuten o
correccioacuten aritmeacutetica de los valores de δ1C Asiacute como la razoacuten CN de las muestras
la cual es la proporcioacuten entre la cantidad de C sobre la de N de cada una de estas
Este procedimiento tiene la ventaja de que no llega a alterar la sentildeal isotoacutepica del
δ15N la cual es afectada por el uso de solventes que son utilizados para realizar la
extraccioacuten quiacutemica de los liacutepidos (Kiljunen et al 2006 Sweeting et al 2006 Post
et al 2007) Ademaacutes este ajuste puede realizarse raacutepidamente a diferencia de los
meacutetodos quiacutemicos siendo miacutenimo el tiempo necesario para efectuarlo
Para la normalizacioacuten de los liacutepidos se utilizoacute la ecuacioacuten propuesta por
Post (2007)
δ13Crsquo (Normalizado)= δ13C (sin tratar) - 332 + 099 X CN
26
Modelos de Mezcla
Los modelos de mezcla utilizados se encuentran basados en el trabajo de
Phillips y Greggs (2003) a diferencia de otros modelos de mezcla basados en
distancias euclidianas (Ben-David et al 1997) este puede trabajar con muchas
maacutes fuentes potenciales que elementos analizados (isoacutetopos)
Las ecuaciones baacutesicas de los modelos de mezcla son las siguientes 120575119862 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 120575119873 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 1 = 119901 + 119901 + 119901
Donde a b y c son tres diferentes tipos de alimento y Pa + Pb + Pc es la
contribucioacuten de cada tipo de alimento a la alimentacioacuten del depredador este es un
sistema matemaacutetico indeterminado con tres incoacutegnitas para la cual no existe una
solucioacuten uacutenica sin embargo con el sistema de isoacutetopos n y de gtn+1 fuentes
alimenticias es posible utilizar el balanceo de masas para calcular las muacuteltiples
combinaciones de proporciones de las fuentes alimenticias que son soluciones
probables
Se utilizoacute la herramienta SISUS (httpstatacumencomsisus) para
determinar la contribucioacuten a la dieta de cada presa este software fue desarrollado
por Erhardt (2009) y este a diferencia de la aproximacioacuten original de Phillips y
Greggs (2003) no posee la limitante de 10 fuentes que su software Isosource
posee lo cual para la mayoriacutea de las especies que se trabajaron resulta una
limitante mayor La rutina SISUS en cambio se encuentra basada en una
aproximacioacuten de tipo Bayesiana la cual determina las distribuciones probabiliacutesticas
de las proporciones que cada presa aporta a la dieta de intereacutes esto lo realiza a
traveacutes de una integracioacuten numeacuterica de proporciones de contribuciones de dieta
probables generadas aleatoriamente y que representen una dieta potencial Este
modelo ademaacutes no posee la limitante de 10 presas por lo que resultoacute ser maacutes
adecuado para este trabajo
27
Previamente a la aplicacioacuten de los modelos de mezcla a cada unos de los
depredadores se le restoacute el valor de fraccionamiento isotoacutepico de 23 permil a los
valores de δ15N de cada uno Este valor de fraccionamiento fue propuesto por
McCutchan (2003) quien menciona que este es el valor que ha sido encontrado
para especies que se alimentan de presas tanto de niveles troacuteficos altos como
bajos Asiacute tambieacuten con el fin de hacer comparables las dietas obtenidas por
contenidos estomacales y por isoacutetopos se realizaron algunas agrupaciones de las
presas El detritus en este caso estuvo representado por valores de Materia
Orgaacutenica Particulada (MOP) calculados por Saacutenchez et al (2009) para la zona de
estudio mientras que los valores encontrados para zooplancton fueron tomados
del trabajo de Loacutepez-Ibarra (2008) de muestras de copeacutepodos muestreados cerca
del aacuterea de estudio
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Se analizoacute la estructura troacutefica a partir de ambas fuentes de informacioacuten
contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos estables Para el caso de los
contenidos estomacales se usaron los valores de biomasa para definir el
porcentaje que cada presa en el estoacutemago del depredador y a partir de estos
valores se construyoacute una matriz depredador-presa Para el caso de la red troacutefica
construida con los valores de isoacutetopos se utilizaron los valores promedio de los
porcentajes obtenidos por el software SISUS usaacutendolos para construir la matriz
depredador-presa y representar la red troacutefica Las presas utilizadas fueron
obtenidas de agrupaciones similares para ambos meacutetodos de tal manera que
pudieran ser comparables
Previamente al anaacutelisis de la red troacutefica se calcularon los niveles troacuteficos
(NT) de los depredadores para ambas fuentes de informacioacuten contenidos
estomacales e isoacutetopos estables Para el caacutelculo con los valores de contenidos
estomacales se utilizoacute la siguiente ecuacioacuten propuesta por Christensen amp Pauly
(1992)
119873119879 = 1 + 119863119862 lowast 119873119879119895
28
Donde
DCij referida como la composicioacuten de la dieta es la proporcioacuten de presas ( j ) en la
dieta del depredador (i ) NTj es el nivel troacutefico de las presas y fue obtenido de la
base de datos del International Standard Statistical Classification of Aquatic
Animals and Plants (ISSCAAP) en Fishbase (wwwfishbaseorg) n es el nuacutemero
de presas
En el caso de la red troacutefica estimada por medio del anaacutelisis de isoacutetopos
estables se calculoacute el nivel troacutefico utilizando para ello los valores de nitroacutegeno y la
ecuacioacuten propuesta por Post (2002)
Donde es la posicioacuten troacutefica del organismo usado para estimar δ15Nbase y
es el enriquecimiento en 15N por nivel troacutefico Las especies elegidas para calcular
el δ15Nbase deben de compartir el mismo haacutebitat que la especie objetivo e integrar
la marca isotoacutepica de la red troacutefica en una escala de tiempo suficientemente larga
para minimizar los efectos de la variacioacuten a corto plazo en este caso se utilizoacute una
especie de camaroacuten (Solenocera spp) que resultoacute ser una presa frecuente en la
mayoriacutea de los depredadores y que ocupa un nivel troacutefico secundario
Una vez obtenidos los niveles troacuteficos se utilizaron estos valores junto con las
matrices depredador-presa obtenidas por ambas fuentes y fueron introducidas en
el programa Ucinet v 60 desarrollado por Borgatti (2002) para la representacioacuten
grafica y edicioacuten de la red troacutefica Esta se graficoacute en un gradiente seguacuten su nivel
troacutefico representaacutendose por medio de flechas los consumos de cada especie
La comparacioacuten de las estructuras troacuteficas obtenidas de los valores de ambas
matrices de dietas se realizoacute a traveacutes de una serie de indicadores de especies o
taxa clave propuestos por Jordan et al 2006 Como estos iacutendices expresan
Δ
minus+n
NbaseundariorNconsumido 1515 sec_ δδλ
λ nΔ
NT=
29
importancia relativa de manera jeraacuterquica seguacuten ellos atributos que representan
para cada iacutendice se seleccionoacute la medida del ldquopercentilrdquo superior como criterio de
diferenciacioacuten o separacioacuten de los grupos funcionales maacutes relevantes del
gradiente total De esta manera los valores se ordenaron de mayor a menor y para
identificar las especies clave relevantes se usoacute el percentil de 80
Los iacutendices de especies clave utilizados fueron los siguientes
Iacutendice de grado (Degree) Este iacutendice representa el nuacutemero de nodos
conectados a un nodo particular representado cada uno a una especie y es
expresado como sigue 119863 = 119863 + 119863
Donde Di es la sumatoria de todas las presas (Din) maacutes sus depredadores (Dout)
Iacutendice de cercaniacutea Determina la capacidad de un nodo para llegar a todos los
elementos de la red Donde los elementos maacutes centrales son aquellos que
se encuentran a menor distancia del resto
119862119862 = 119873 minus 1sum 119889119894
Donde N es el nuacutemero de nodos dij es el la longitud de la ruta maacutes corta entre los
nodos i y j en la red Entre maacutes grande el valor de CCi la eliminacioacuten de ese grupo
ocasionaraacute fragmentacioacuten sobre el resto de los grupos
Iacutendice de intermediacioacuten Indica el nuacutemero de veces que aparece un nodo en las
rutas maacutes cortas entre dos Los nodos con un valor alto de intermediacioacuten
son importantes y claves por ser los maacutes centrales de la red o aquellos que
vinculan subgrupos o bloques diferentes
119861119888 = 2 119883 sum 119892 (119894)119892(119873 minus 1)(119873 minus 2)
30
Donde N es el nuacutemero de nodos gkj es el nuacutemero de rutas igualmente maacutes cortas
entre los nodos j y k y gkj(i) es el nuacutemero de estas rutas en las cuales el nodo i
incide
Iacutendice de grupos clave Kpp1 Denominado iacutendice de fragmentacioacuten este indica
cuales nodos tendriacutean que ser eliminados para desconectar al maacuteximo la red
119865 = 1 minus sum 119904119896 (119904119896 minus 1)119873(119873 minus 1)
Donde sk es el tamantildeo del grupo y N es el nuacutemero de nodos su rango va de 0-1
donde 1 es la maacutexima fragmentacioacuten de la red
Iacutendice de grupos clave Kpp2 Llamado tambieacuten iacutendice de propagacioacuten es un
indicador de cuaacuteles son los nodos que se encuentran lo maacutes conectado
posibles al resto de los nodos de la red
119877 = 1 minus sum 1 119889119872119895119873
Donde RD es la proporcioacuten de todos los nodos alcanzados por el grupo de intereacutes
dMj es la distancia de un nodo j a un grupo M de nodos
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Los resultados de los indicadores anteriores para cada fuente de datos
estoacutemagos e isoacutetopos fueron comparados por medio de la prueba de correlacioacuten
por rangos no parameacutetrica de Spearmann (ρ) Esta es una prueba que mide la
asociacioacuten entre dos variables discretas Para calcular ρ los datos son ordenados
y reemplazados por su respectivo rango
El estadiacutestico ρ viene dado por la expresioacuten
ρ= sum( )
31
Donde D es la diferencia entre los correspondientes valores de una especie e
iacutendice entre matrices y N es el nuacutemero de pares de datos
Como criterio de prueba de hipoacutetesis en estas comparaciones se eligieron valores
de correlacioacuten ρgt08 y una significancia pgt005 como estadiacutesticamente similares
Para el caso de los niveles troacuteficos se aplicoacute una prueba t para determinar si los
valores obtenidos por contenidos estomacales y por anaacutelisis de isoacutetopos fueran
estadiacutesticamente similares
Resultados
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales De las 134 especies de peces capturadas durante los muestreos se
analizaron un total de 2139 estoacutemagos pertenecientes a 50 de ellas siendo eacutestas
las maacutes frecuentes y abundantes en los muestreos (Anexo 1) De estos el 571
presentaron alimento mientras que el resto no conteniacutea ninguacuten componente
alimenticio Para el anaacutelisis se seleccionaron todos aquellos peces cuyo nuacutemero
de estoacutemagos fuera suficiente para poder representar su dieta y para determinar
esto se realizoacute una serie de curvas de diversidad acumulada determinando
tambieacuten el coeficiente de variacioacuten de cada una de estas considerando que
cuando este coeficiente fuera menor a le005 el nuacutemero de estoacutemagos resultaba
adecuado para representar en un 95 la dieta de los peces En la figura 2 se
observa un ejemplo de este criterio de seleccioacuten mientras que el resto de los
valores de diversidad de la totalidad de organismos se muestran en el Anexo 2
Figuracuandcuandrepres
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0
005
01
015
02
025
03
33
Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans
Boca dulce (Paralonchurus goodei)
En los 10 estoacutemagos analizados se encontroacute que esta especie se
alimentaron de peces de la familia Cynoglossidae poliquetos braquiuros asiacute como
algas (Tabla II) La dieta encontrada en Fishbase (Chao 1995) resultoacute ser
incompleta sin embargo sentildeala que este organismo llega a alimentarse de
gusanos presumiblemente poliquetos asiacute como de otros invertebrados
Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei
Especies presa G
Alga 179
Brachyura 357
Cynoglossidae 8081
MONI 411
Polychaeta 793
Restos de peces 179
Especies presas G
Cynoglossidae 50
Engraulidae 50
Gasteropoda 50
MONI 50
Restos de camarones 50
Restos de crustaacuteceos 200
Squillidae 150
Stomatopoda 400
34
Sardina machete (Ophistopterus dovii)
En los cinco estoacutemagos analizados se encontraron restos de algas asiacute
como camarones de la familia Ogyrididae la dieta en Fishbase (Whitehead y
Rodriguez 1995) fue muy poco representativa ya que solo mencionan lo
encontrado en un solo estoacutemago con una especie de pez no identificada
Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii
Especies presa G
Alga no id 275
Ogyrididae 9725
De esta manera se trabajoacute con un total de 19 especies de peces El anaacutelisis
de similitud de Bray-Curtis aunado al de clusters dio como resultado un total de
seis agrupaciones o gremios troacuteficos Malacoacutefagos Detritiacutevoros Poliquetoacutefagos
Carcinoacutefagos Carcino-ictioacutefagos e Ictioacutefagos En la siguiente tabla se muestran las
especies pertenecientes a cada gremio y el porcentaje de biomasa consumida de
cada grupo presa principal (Fig3 Tabla IV)
Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio
Gremio Especie de consumo
Ictioacutefagos Cyclopsetta querna 87
Ictioacutefagos Synodus scituliceps 82
Ictioacutefagos Selene peruviana 965
Ictioacutefagos Trichiurus nitens 788
Ictioacutefagos Paralunchuru goodei 81
Carcinoacutefagos Centropomus robalito 975
Carcinoacutefagos Pomadasys panamensis 52
Carcinoacutefagos Pseudupeneus grandisquamis 905
Carcinoacutefagos Lepophidium prorates 786
Carcinoacutefagos Polydactylus opercularis 567
Carcinoacutefagos Polydactylus approximans 80
Carcinoacutefagos Opisthopterus dovii 972
Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66
35
Ictio-carcinoacutefagos Lutjanus guttatus 408437
Detritoacutefagos Haemulopsis spp 85
Detritoacutefagos Eucinostomus gracilis 69
Detritoacutefagos Orthopristys chalceus 82
Malacoacutefagos Balistes polylepis 895
Poliquetoacutefagos Ariidae 525
Las presas encontradas en los contenidos estomacales de cada uno de los
depredadores fueron identificados al menor taxoacuten posible (Anexo 3) sin embargo
con el fin de que las redes troacuteficas resultantes de ambos meacutetodos Contenidos
estomacales (CE) e isoacutetopos tuvieran agrupaciones de presas similares para
facilitar su eventual comparacioacuten los componentes presas fueron agrupados por
sus relaciones taxonoacutemicas en familias o clases e incluso ordenes (Tabla V)
Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos estomacales
Grupo Especies
Bivalvia Anadara Mazatlanica
Pectinidae
Veneridae
Anomia peruviana
Nuculana elenensis
Corbula marmorata
Corbula sp
Tellina sp
Gasteroacutepoda Turritela mariana
Epitoniidae
Epitonium acapulcanum
Crucibulum monticulus
Calappidae Calappidae
Cephalopoda Loligo opalescens
Clupeidae Ophistonema libertate
Harengula thrissina
Sardinops caeruleus
Clupeidae
36
Cynoglossidae Symphurus elongatus
Cynoglossidae
Engraulidae Cetengraulis mysticetus
Engraulis mordax
Anchoa spp
Engraulidae
Echinodermata Asteroidea
Ophiactis simplex
Mugilidae Mugilidae
Mugil cephalus
Congridae Paraconger californiensis
Ariosoma gilberti
Polychaeta Leucosidae
Sternaspidae
Eunicidae
Lumbrineridae
Glyceridae
Porifera Porifera
Portunidae Euphylax robustus
Callinectes bellicosus
Portunus tuberculatus
Portunus asper
Portunidae
Stomatopoda Squilla panamensis
Squilla acueleata
Squillla spp
Squilla mantoidea
Squilla biformis
Squilla bigelowi
Squilla tiburonensis
Xanthidae Xanthidae
Zooplancton Copeacutepoda
Figura
detalla
malac
molus
a 3 Anaacutelisis d
MalacoacutefaAl analiza
adamente
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scos bivalvo
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dos (Fig4)
37
en
aacutes
mo
de
38
Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas
Poliquetoacutefagos
Las especies que se consideraron como ldquopoliquetoacutefagasrdquo fueron los peces
de la familia Ariidae que tuvieron como presas principales poliquetos (Fig5)
presumiblemente de las familias Eunicidae Glyceridae y Lumbrineridae en menor
medida tambieacuten consumieron moluscos bivalvos asiacute como crustaacuteceos y materia
orgaacutenica identificada como detritus
Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B polylepis
B
iom
asa
(G)
Tunicados
Bivalvos
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Ariidae
B
iom
asa
(G)
Bivalvos
Detritus
Polychaeta
Portunidae
39
Detritiacutevoras Las especies clasificadas como detritiacutevoras fueron Eucinostomus gracilis
Haemulopsis axillaris y Orthopristis chalceus que se alimentaron principalmente
de detritus seguido de moluscos equinodermos y de crustaacuteceos (Fig6)
Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras
Carcinoacutefagos Dentro de los carcinoacutefagos se encontroacute que la biomasa consumida por este
gremio estuvo constituida principalmente por camarones de las familias
Penaeidae Solenoceridae Sicyionidae (Camarones grandes gt40mm aprox) asiacute
como de camarones de las familias Processidae y Ogyrididae (Camarones chicos
lt40mm aprox) estomatoacutepodos (principalmente de la familia Squillidae) No
obstante no todas las especies resultaron carcinoacutefagos estrictos y existioacute cierto
porcentaje de consumo de peces principalmente cynoglossidos asiacute como tambieacuten
de calamares de la familia Loliginidae (Fig7)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Haemulopsis spp O chalceus E gracilis
B
iom
asa
(G) Bivalvos
Camarones chicos
Detritus
Echinodermata
Gastropoda
Otros Brachyuros
40
Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas
Carcino-ictioacutefagos Las especies carcino-ictioacutefagas fueron aquellas que consumieron en un
porcentaje similar tanto crustaacuteceos como peces En este gremio encontramos a
Lutjanus guttattus Polydactylus opercualrus y Pomadasys panamensis Estas
especies se alimentaron de varias familias de camarones de cangrejos de la
familia Xanthidae de bivalvos y de peces de las familias Engraulidae y Scianidae
(Fig 8)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B
iom
asa
(G) Alga no id
Camarones chicos
Camarones grandes
Cynoglossidae
Huevos
Loliginidae
Otros Peces
Stomatopoda
41
Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas
Ictioacutefagas Las especies ictioacutefagas fueron las siguientes Cyclopsseta querna P
goodei Trichiurus nitens Selene peruviana Scomberomorus sierra y Synodus
scituliceps Estas especies se alimentaron principalmente de peces de las familias
Engraulidae y Clupeidae no obstante algunas especies presentaron en su dieta
algunas especies de camarones e incluso de calamares como es el caso de S
scituliceps (Fig 9)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
L gutattus P panamensis P opercularis
B
iom
asa
(G)
Camarones grandes
Loliginidae
Scianidae
Stomatopoda
Xanthidae
Engraulidae
Camarones chicos
Bivalvos
42
Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables
Se analizaron un total de 119 muestras de muacutesculos de las 19 especies de
peces coincidiendo con las especies analizadas en los contenidos estomacales
Se encontroacute que los valores del δ15N van desde los 13permil hasta los 181permil
mientras que los valores de δ13C una vez aplicado el factor de correccioacuten de
liacutepidos utilizando la ecuacioacuten de Post (2007) fueron desde los -184permil hasta los -
1425permil La especie analizada con valores promedio maacutes altos de δ15N fue B
polylepis con un valor de 1747permil mientras que el maacutes bajo lo tuvo P goodei con
un valor de 1380permil En el caso del δ13C el valor maacutes alto estuvo representado por
el Haemulopsis spp con un valor de -1509permil y el maacutes bajo fue para Centropomus
robalito con un valor de -1732permil
En el caso de las presas se seleccionaron un total de 104 muestras
repartidas en 58 grupos donde los valores del δ15N variaron de 116permil a 164permil
siendo la especie con el valor promedio maacutes alto el molusco Solenosteira gatesi
con 164permil mientras el maacutes bajo fue de 116permil de los clupeidos mientras que para
el δ13C el valor maacutes bajo fue de -189permil para poriacuteferos y el maacutes alto de -1313permil
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
S scituliceps T nitens C querna S peruviana P goodei
B
iom
asa
(G) Restos de peces
Otros Peces
Loliginidae
Engraulidae
Cynoglossidae
Clupeidae
43
para los poliquetos (Lumbrineridae) Se determinoacute que no existiacutean diferencias en
los valores de isoacutetopos obtenidos en las diferentes eacutepocas de muestreo mediante
una prueba ANDEVA P= 0371 en el caso del δ15N y P=0096 para el δ13C
Mediante un anaacutelisis de variancia no parameacutetrico (Kruskal-Wallis) se proboacute que no
existiacutean diferencias significativas (K-W p gt0096) entre los valores de isoacutetopos
obtenidos en las temporadas de pesca 2005-2006 y 2006-2007
Con los valores isotoacutepicos obtenidos se procedioacute a aplicar los modelos de
mezcla para ello primeramente se realizaron agrupaciones de las presas
potenciales de las especies que fueron previamente identificadas como tales en el
anaacutelisis de contenidos estomacales definiendo agrupaciones similares para las
dos fuentes de informacioacuten de tal forma que fueran comparables Esta agrupacioacuten
permitioacute ademaacutes obtener mejores resultados debido a que a que el software con el
que se trabajaron (SISUS Erhardt 2009) los modelos de mezcla encuentran
soluciones factibles con una mayor precisioacuten cuando se utiliza un nuacutemero reducido
de fuentes alimenticias A continuacioacuten se muestran los 18 grupos formados a
partir de las presas potenciales analizadas (Tabla VI)
44
Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis a partir de isoacutetopos estables
Grupos Especies
Detritus MOP
Porifera Porifera
Polychaeta Hyalinoecia spp
Diopatra spp
Capitellidae
Bivalvos Argopecten ventricosus
Temnoconcha cognata
Gasteroacutepoda Solenosteira gatesi
Fusinus colpoieus
Polystira oxytropis
Leucozonia spp
Conus diadema
Cephalopoda Loligo opalescens
Calappidae Calappa convexa
Hepatus kossmani
Camarones chicos
Ambidexter spp
Ogyrididae
Processidae
Camarones grandes
Penaeus californiensis
Solenocera mutator
Trachypenaus faoe
Penaeus vannamei
Sicyona disdorsalis
Sicyona ingentis
Xiphopeaneus ribeti
Portunidae Euphylax robustus
Euphylax spp
Portunus asper
Portunus tuberculatus
Portunus xantusii
Xanthidae Xanthidae
Stomatopoda Squilla acuelata
Squilla biformis
Squilla bigelowi
Squilla hancocki
Squilla mantoidea
Zooplancton Copepoda
Echinodermata Agassizia scrobilobata
Luidia columbia
Luidia phragma
Clupeidae Clupeidae
Cynoglossidae Cynoglossidae
Congridae Paraconger californiensis
Engraulidae Anchoa spp
Cetengraulis mysticetus
Engraulidae
45
Estos modelos de mezcla arrojan una distribucioacuten de la probabilidad de la importancia que cada grupo presa tiene a la dieta del depredador Para representar esta distribucioacuten y compararla con lo encontrado en los contenidos estomacales se usoacute la media debido a que las distribuciones obtenidas generalmente tienden a ser normales En el Anexo 4 se muestran los valores de isoacutetopos de cada uno de los depredadores y sus presas asiacute como los resultados obtenidos para cada caso por los modelos de mezcla observaacutendose la proporcioacuten de presas en la dieta de los depredadores
Los modelos de mezcla permitieron identificar cinco gremios troacuteficos (Tabla VII) mostrando una distribucioacuten de especies diferente a la encontrada por los anaacutelisis de contenidos estomacales Dos de los gremios encontrados por contenidos estomacales no aparecen en el anaacutelisis basado en isoacutetopos mientras que un nuevo gremio es identificado con base en isoacutetopos
Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio
Gremio Especie de consumo
Ictioacutefago S scituliceps 595
IctiondashCarcinoacutefagos T nitens 5346
IctiondashCarcinoacutefagos S peruviana 4451
IctiondashCarcinoacutefagos P opercularis 4753
Malacoacutefagos B polylepis 60
Malacoacutefagos E gracilis 58
Equinodermoacutefagos Haemulopsis spp 77
Carcinoacutefagos C robalito 975
Carcinoacutefagos P panamensis 52
Carcinoacutefagos P grandisquamis 905
Carcinoacutefagos P goodei 728
Carcinoacutefagos L prorates 786
Carcinoacutefagos C querna 764
Carcinoacutefagos P approximans 80
Carcinoacutefagos O dovii 972
Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66
Carcinoacutefagos O chalceus 828
Carcinoacutefagos Ariidae 56
Carcinoacutefagos L guttatus 99
46
Ictioacutefagos En ese gremio solo se encontroacute la especie S scituliceps la cual presenta
una dieta dominada principalmente por peces siendo la bicuda S ensis la especie
de pez con mayor porcentaje de contribucioacuten a la dieta Crustaceos como los
estomatoacutepodos tambieacuten fueron importantes en la dieta sin embargo no ocuparon
un porcentaje tan grande como el grupo de los peces (Fig10)
Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Carcino-ictioacutefagos Tres especies estuvieron representando a este gremio P opercularis S
peruviana y T nitens las cuales consumieron proporciones similares de peces y
crustaacuteceos Los peces que estuvieron maacutes representados en su dieta fueron de la
familia Engraulidae mientras que los crustaacuteceos maacutes importantes resultaron ser
los estomatoacutepodos y camarones de tallas grandes (Fig 11)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
S scituliceps
C
ontr
ibuc
iograven
prom
edio
a la
die
ta Camarones grandes
Camarones pequntildeos
Clupeidae
Congridae
Cynoglossidae
Engraulidae
Loliginidae
Mugilidae
P grandisquamis
S ensis
Stomatopoda
47
Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Equinodermoacutefagos En este grupo se encontroacute a Haemulopsis spp que en el anaacutelisis de
contenidos estomacales se clasificoacute como detritoacutefago Se encontroacute que sus presas
principales fueron los equinodermos grupo representado por asteroideos dos
especies del geacutenero Luidia y el erizo Agassizia scrobilobata (Fig12)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
P opercularis S peruviana T nitens
C
ontr
ibuc
ioacuten
prom
edio
a la
die
ta
Zooplancton
Stomatopoda
Portunidae
Mugilidae
Loliginidae
Engraulidae
Cynoglossidae
Clupeidae
Camarones pequentildeos
Camarones grandes
48
Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Malacoacutefagos Estos estuvieron representados por dos especies B polylepis y E gracilis
que consumieron principalmente moluscos gasteroacutepodos y en menor medida
bivalvos (Fig13)
Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Haemulopsis spp
C
ontr
ibuc
iograven
prom
edio
a la
die
ta
POM
Zooplancton
Equinodermos
Gasteropoda
Stomatopoda
Polychaeta
Camarones pequentildeos
Bivalvos
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B polylepis E gracilis
C
ontr
ibuc
iograven
prom
edio
a la
die
ta
Bivalvos
Camarones pequentildeos
Gasteropoda
Loliginidae
Polychaeta
POM
Porifera
Stomatopoda
Xanthidae
Carci
media
(Fig 1
en la
(a) e
otro s
de su
Figuraisoacutetop
noacutefagos La mayor
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14) Debido
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es decir or
se presenta
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49
mio
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50
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Una vez que se obtuvo la informacioacuten tanto sobre predadores y presas a
partir de isoacutetopos estables como de contenidos estomacales se procedioacute a realizar
el anaacutelisis comparativo de las redes troacuteficas para ello los valores de biomasa en el
caso del anaacutelisis de contenidos estomacales y el valor promedio de distribucioacuten del
consumo de presas en el caso de los isoacutetopos estables aunados a modelos de
mezcla fueron usados para construir una matriz de depredadores y presas En
ambos casos la matriz estuvo compuesta por un total de 39 nodos similares en
ambos casos
Nivel troacutefico Al estimar los niveles troacuteficos se encontroacute que la especie con el valor maacutes
alto varioacute entre redes en el anaacutelisis de contenidos estomacales la especie con
nivel troacutefico maacutes alto fue T nitens el cual es un organismo ictioacutefago
primordialmente en cambio en el anaacutelisis de isoacutetopos la especie con el nivel
troacutefico maacutes alto fue B polylepis considerada como malacoacutefaga siendo esta
diferencia una de las que causan mayores discrepancias en el anaacutelisis
comparativo Existen otras especies cuyos valores difieren de un anaacutelisis a otro
tales como Haemulopsis spp con una diferencia de 15 niveles troacuteficos y O
chalceus con una diferencia de 13 niveles troacuteficos El resto de las especies
obtuvieron niveles troacuteficos similares con ciertas diferencias (Tabla VIII) De manera
general la red de isoacutetopos presenta niveles troacuteficos maacutes altos que la red de
contenidos estomacales se realizoacute una prueba t a los valores de NIVEL TROacuteFICO
obtenidos por ambos meacutetodos y eacutesta nos arrojoacute una t=5876 18 gl plt005 lo
que indica que los valores encontrados por ambas teacutecnicas difieren
significativamente lo que sugiere una estructura troacutefica diferente por ambos
meacutetodos (Fig15)
51
Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos
Depredadores NT ISO NT CE DIFERENCIA (ISO-CE)
Paralonchurus goodei 31 328 018 Balistes polylepis 48 33 15 Pomadasys panamensis 36 369 009 Haemulopsis spp 37 218 152 Ariidae 39 302 088 Synodus scituliceps 42 433 -013 Pseudupenaues grandisquamis 35 354 -004 Trichiurus nitens 43 431 001 Centropomus robalito 33 36 003 Lepophidum prorates 36 38 02 Cyclopsetta querna 34 39 05 Eucinostomus gracilis 40 306 094 Selene peruviana 39 372 022 Lutjanus guttatus 35 377 -027 Orthopristis chalceus 36 222 138 Polydactylus opercularis 42 371 049 Polydactylus approximans 39 37 02 Diplectrum spp 39 393 -003 Ophistopterus dovii 39 42 -03 Rango NT 48-31 433-218 Promedio 378 357
Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados por lo diferentes meacutetodos
52
Red troacutefica Las redes troacuteficas construidas a partir de las matrices de depredador-presa
(Anexo 5) presentaron algunas diferencias siendo la causa maacutes notable el cambio
de nivel troacutefico de algunas especies En el caso de la red troacutefica construida por el
anaacutelisis de CE (Fig 16) se encontroacute que las especies con mayor nuacutemero de rutas
en este caso consumidores fueron los estomatoacutepodos y los camarones de
tamantildeos chicos y grandes En el caso de la red construida por los anaacutelisis de
isoacutetopos estables (Fig17) se encontroacute que las especies maacutes conectadas fueron
principalmente los estomatoacutepodos y los camarones chicos y como puede
observarse dos de estos nodos son coincidentes entre las redes
Iacutendices de especies clave
Los indicadores de especies clave (Jordan 2006) mostraron ciertas
similitudes entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla IX) En el caso del iacutendice de
intermediacioacuten se encontroacute que las especies con valor maacutes alto fueron los
estomatoacutepodos para ambos casos el resto de las especies cambiaron el orden
entre las dos redes troacuteficas sin embargo las cuatro especies con los valores maacutes
altos fueron las mismas en ambas (P panamensis S scituliceps Camarones
pequentildeos y estomatoacutepodos)
El iacutendice de cercaniacutea presentoacute una tendencia similar donde 10 especies
presentaron los valores mayores del iacutendice en las dos redes troacuteficas siendo
tambieacuten la maacutes relevante los estomatoacutepodos
53
54
55
El iacutendice de grado sugiere que los grupos con mayor nuacutemero de conexiones
en la red construida con CE fueron los camarones de tallas grandes los peces
engraulidos el detritus los camarones de tallas pequentildeas y estomatoacutepodos (Tabla
IX Fig 18) mientras que estos uacuteltimos resultaron ser los maacutes importantes en la
red construida por medio de isoacutetopos seguidos de los cangrejos Xanthidae y
Portunidae (Tabla IX Fig19) El resto de las especies cambian su posicioacuten de
importancia relativa dependiendo de la metodologiacutea usada sin embargo los
crustaacuteceos son los que tienden a poseer los valores maacutes altos En todos los
iacutendices realizados se muestra que los crustaacuteceos poseen un alto nivel de
importancia en la red troacutefica de la zona
En el caso del anaacutelisis de contenidos estomacales el iacutendice de
fragmentacioacuten Kpp1 identificoacute 12 especies como los grupos maacutes importantes al
considerar el percentil del 80 siendo las principales los camarones de tallas
pequentildeas y grandes De acuerdo con la interpretacioacuten del iacutendice Kpp1 si estas
especies se llegaran a retirar del sistema la fragmentacioacuten de la red seriacutea casi
total En el caso de la red de isoacutetopos las especies maacutes importantes fueron 14 en
estas solamente se encontraron un conjunto de peces depredadores de diferentes
niveles troacuteficos y por tanto de distintos gremios troacuteficos (Tabla X)
El iacutendice de propagacioacuten Kpp2 tuvo como especies maacutes importantes en el
caso de los anaacutelisis de CE a siete especies mientras que el de isoacutetopos tuvo a 14
especies (que representan el percentil del 80 de este iacutendice) En ambos casos el
conjunto de especies identificadas representa el grupo de especies necesario para
mantener conectada toda la red troacutefica El orden descendiente de los valores del
iacutendice mostrado en la Tabla X representa la importancia relativa de cada especie
Las especies con valores de propagacioacuten maacutes altos fueron en CE los bivalvos asiacute
como los cangrejos Calappidae mientras que con isoacutetopos fueron tambieacuten los
cangrejos calappidos y peces de la familia Engraulidae (Tabla X)
56
Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos (ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten
Roacutetulos de fila Bee_CE Bee_ISO Clo_CE Clo_ISO Deg_CE Deg_ISO
B polylepis 5334 4413 4691 4368 100859 100
Bivalvos 6500 3883 5135 5278 12603 8374
C querna 4370 4183 5067 5352 98279 10764
C robalito 098 477 4043 4419 100124 997
Calappidae 000 313 3304 4176 226 2936
Camarones grandes 4885 3681 5278 5206 336609 13215
Camarones pequentildeos 8656 7907 5352 5672 176983 261228
Clupeidae 298 316 3958 4130 64751 887
Congridae 000 078 3838 4130 17033 2024
Cynoglossidae 3156 2067 4270 4872 150238 4147
Detritus 1677 378 4176 4086 28378 2707
Diplectrum spp 6131 4361 5206 5429 12158 9994
E gracilis 054 1432 3486 4419 100 10029
Echinodermata 305 552 3689 4176 8237 9828
Engraulidae 2865 2381 5000 5000 309269 16047
Gasteropoda 310 816 3726 4318 6113 9929
Haemulopsis spp 2792 2524 4634 4750 100 99838
Ariidae 3852 2580 4750 4872 99934 9988
L guttatus 5685 1746 4634 4750 94073 8097
L prorates 521 235 4222 4318 100 999
Loliginidae 615 933 4270 4578 66517 1759
Mugilidae 000 256 3193 4270 071 1433
O chalceus 2663 1717 4524 4578 100255 9991
57
O dovii 000 050 3519 4176 100 9999
P approximans 1496 1361 4318 4634 100 100
P goodei 233 992 3333 4368 100 994
P grandisquamis 3851 3303 5000 5278 100094 10079
P opercularis 735 2494 4318 4872 100092 10077
P panamensis 7208 4877 4872 5135 96427 10758
Polychaeta 1350 1089 3619 4086 65181 6068
Porifera 000 000 3220 3065 0019 341
Portunidae 452 1605 4176 4750 22009 16761
S peruviana 1422 1092 4318 4318 100813 100
S scituliceps 9413 7737 5278 5588 99899 10441
Sphyraena ensis 000 000 3486 3619 5809 259
Stomatopoda 13444 8941 6032 5938 174709 25539
T nitens 374 2743 4634 5206 9971 105
Xanthidae 342 2567 3838 4872 2069 24945
Zooplancton 714 1524 4086 4578 12441 7501
Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde se muestran las especies que representan el 80 del efecto
Kpp1 CE Kpp2 CE Kpp1 ISO Kpp2 ISO
Camarones chicos Bivalvos P goodei Calappidae
Camarones grandes Calappidae B polylepis Clupeidae
Cynoglossidae Engraulidae P panamensis Cynoglossidae
Engraulidae Mugilidae Haemulopsis spp Echinodermata
Stomatopoda Sphyraena ensis Ariidae Congridae
Zooplancton Stomatopoda S scituliceps Porifera
B polylepis P opercularis P grandisquamis Portunidos
58
C querna T nitens Zooplancton
Diplectrum spp C querna B polylepis
L guttatus E gracilis P panamensis
P grandisquamis L guttatus Haemulopsis spp
P panamensis P approximans Ariidae
O chalceus P grandisquamis
Diplectrum spp E gracilis
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Se realizoacute una prueba de correlacioacuten por rangos de Spearman para
determinar si existe correlacioacuten significativa entre los valores obtenidos por los
diferentes iacutendices de especies clave entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla XI)
Esta prueba dioacute como resultado que los iacutendices que tuvieron mayor correlacioacuten
entre lo obtenido por CE e isoacutetopos fueron los iacutendices de intermediacioacuten (087) y
de cercaniacutea (085) mientras que el iacutendice de grado fue el que obtuvo el menor
valor (028) para determinar cuaacutel fue la causa de tan bajos valores de correlacioacuten
en la tabla XII se comparan los valores obtenidos de este iacutendice para cada caso
en ella se puede ver que las especies que tuvieron una diferencia maacutes alta en
promedio (marcadas con ) que el resto de las especies fueron principalmente
presas que en el anaacutelisis de isoacutetopos estables se encontroacute que tendiacutean a poseer
mayor importancia en la dieta que lo encontrado por contenidos estomacales esto
con excepcioacuten del detritus y los peces de la familia Cynoglossidae los cuales se
identificaron con mayor importancia en el anaacutelisis de contenidos estomacales
En cuanto a los iacutendices de especie clave Kpp1 y Kpp2 estos tuvieron una alta
correlacioacuten siendo los resultados obtenidos por ambos meacutetodos muy similares
(099 y 085) cambiando solamente el orden de algunas de las especies
59
Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros subrayados representan correlacioacuten significativa (plt005)
Iacutendice Valor de Correlacioacuten
Intermediacioacuten 087
Cercaniacutea 085
Grado 045
Kpp1 099
Kpp2 085
Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con la especies con las mayores diferencias
Especies Deg_CE Deg_iso Diferencia absoluta
Detritus 28378 2707 25671
Xanthidae 2069 24945 22876
Camarones grandes 336609 13215 204459
Engraulidae 309269 16047 148799
Portunidos 22009 16761 145601
Cynoglossidae 150238 4147 108768
Gasteropoda 6113 9929 93177
Echinodermata 8237 9828 90043
Camarones pequentildeos 176983 261228 84245
Stomatopoda 174709 25539 80681
Zooplancton 12441 7501 62569
Clupeidae 64751 887 55881
Loliginidae 66517 1759 48927
Bivalvos 12603 8374 4229
Porifera 0019 341 34081
Calappidae 226 2936 271
Diplectrum spp 12158 9994 2164
Sphyraena ensis 5809 259 20091
Mugilidae 071 1433 1362
L guttatus 94073 8097 13103
P panamensis 96427 10758 11153
C querna 98279 10764 9361
60
T nitens 9971 105 529
S scituliceps 99899 10441 4511
Polychaeta 65181 6068 4501
Congridae 17033 2024 3207
B polylepis 100859 100 0859
S peruviana 100813 100 0813
P grandisquamis 100094 10079 0696
P opercularis 100092 10077 0678
P goodei 100 994 06
C robalito 100124 997 0424
O chalceus 100255 9991 0345
E gracilis 100 10029 029
Haemulopsis spp 100 99838 0162
L prorates 100 999 01
Ariidae 99934 9988 0054
O dovii 100 9999 001
P approximans 100 100 0
61
Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas
62
Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y modelos de mezcla y las especies por las cuales estas son depredadas
63
Discusioacuten Las especies analizadas en este trabajo de las cuales se obtuvo
informacioacuten representativa de su dieta corresponden a organismos que fueron
relativamente abundantes en las capturas Algunas especies dominantes y que no
fueron seleccionadas para este estudio son especies que quizaacutes sus haacutebitos
alimenticios como por ejemplo la hora de alimentacioacuten o la manera como ingieren
a sus presas no permitieron encontrar suficientemente representada su dieta en
los estoacutemagos En algunos casos aun con pocos estoacutemagos se encontroacute por
medio de la prueba de diversidad acumulada que la dieta se encontraba bien
representada esto se debe a que en casi todos los estoacutemagos analizados se
encontroacute muy poca variacioacuten en la diversidad de presas ejemplo de ello es B
polylepis que con solo 11 estoacutemagos la curva de diversidad alcanzoacute la asiacutentota y
un coeficiente de variacioacuten menor a 5 Otras especies que no resultaron tener un
nuacutemero adecuado de muestras (Anexo 1) fueron utilizadas para representar la red
troacutefica de los niveles troacuteficos maacutes bajos y altos que los de las especies con dieta
bien representada Esto se hizo con el fin de tener un mayor contraste por niveles
troacuteficos de la red para su eventual anaacutelisis y comparacioacuten
Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos
Detritoacutefagos Se identificaron tres especies como detritoacutefagas en el anaacutelisis de contenidos
estomacales debido a que se encontroacute materia orgaacutenica con caracteriacutesticas
similares a detritus en sus contenidos estomacales sin embargo cuando se realizoacute
el anaacutelisis de isoacutetopos estables de estas especies la muestra de referencia de
detritus no se relacionoacute de ninguna manera con las especies antes mencionadas
Esto puede ser causado porque el material identificado como detritus se tratase de
restos de otras especies presa en estados de digestioacuten sumamente avanzados de
los cuales solo quedaban restos de sus proteiacutenas y al no observarse alguna
estructura dura que haya permanecido junto a ellas se les haya identificado
erroacuteneamente como detritus Dentro de las especies que claramente presentaron
este proceso se encuentra Haemulopsis spp en la cual se encontroacute detritus en los
estoacutemagos sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos identificoacute a los equinodermos como
64
los principales componentes de la dieta de esta especie Dentro de estos
equinodermos encontramos a los ofiuros y asteroideos que al parecer el
organismo llega a digerir casi completamente de tal forma que estos fueron
clasificados como detritus o materia orgaacutenica no identificada en el anaacutelisis de
contenidos estomacales De esta manera este nuevo anaacutelisis clasifica a esta
especie como un consumidor muy importante del grupo de los equinodermos En
este tipo de fondos resultan abundantes especies pertenecientes a los grupos
anteriormente mencionados que seguacuten Honey-Escandoacuten et al (2008) son grupos
oportunistas que son capaces de explotar haacutebitats muy diversos
Este es un buen ejemplo de coacutemo la herramienta del anaacutelisis de isoacutetopos
ayuda a identificar presas que por la metodologiacutea tradicional resulta difiacutecil o incluso
se puede llegar a conclusiones erroacuteneas La especie O chalceus presentoacute el
mismo problema ya que en esta se identificoacute lo que probablemente se trataba de
restos muy digeridos de poliquetos como detritus Estos organismos al tener un
cuerpo muy blando son digeridos muy raacutepidamente y este depredador a diferencia
de los miembros de la familia Ariidae no se alimentoacute de familias de poliquetos que
presentan espiacuteculas estructuras que sirvieron para su identificacioacuten No obstante
en los tejidos se reflejo en sus valores de isoacutetopos la alta importancia de este
grupo lo que representa el alimento que asimiloacute el depredador
Otro caso de este gremio es el de E gracilis el cual es un organismo que
se alimenta tomando bocados del fondo para posteriormente separar su alimento
(Nelson 1994) Este comportamiento induce a que parte del sedimento y detritus
del fondo pasan a su estoacutemago y aunque este no constituya su alimento principal
desde el punto de vista de asimilacioacuten se ve reflejado en el anaacutelisis de contenidos
estomacales
Malacoacutefagos En este gremio fue ubicado por medio de contenidos estomacales a la
especie B polylepis Esta especie como adulto vive asociado a las rocas pero los
juveniles se encuentran en zonas arenosas como las del aacuterea de estudio y se ha
encontrado que se alimenta tanto de moluscos como en este estudio asiacute como de
65
equinodermos crustaacuteceos e incluso poliquetos siendo un depredador muy versaacutetil
Su dentadura permite a este organismo utilizar recursos tales como equinodermos
y moluscos bivalvos (Allen amp Robertson 1998 Thomson et al 2000) Los anaacutelisis
de isoacutetopos confirman lo encontrado por los contenidos estomacales donde al
parecer los bivalvos constituyen una de las presas maacutes importantes
Un organismo que los anaacutelisis de isoacutetopos situacutean como malacoacutefago fue E
gracilis que como anteriormente se mencionoacute se alimenta tomando bocados del
fondo lo que llevoacute a confundir a este organismo como detritoacutefago con el anaacutelisis
de contenidos estomacales sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos lo situoacute como
malacoacutefago Lopeacutez-Peralta y Arcila (2002) encontraron en el Paciacutefico colombiano
que este pez se alimentaba principalmente de poliquetos no obstante otros
autores como Fitch amp Lavenberg (1975) reportan moluscos como parte de la dieta
de este organismo Es probable que moluscos bivalvos de tallas pequentildeas en este
caso sean las presas maacutes importantes de esta especie y que sean ingeridos
cuando estos se alimentan del fondo
Carcinoacutefagos La mayor parte de las especies analizadas tanto con el enfoque de isoacutetopos
como con contenidos estomacales en este estudio cayeron dentro de esta
categoriacutea por ambos meacutetodos esto puede ser debido a que en la zona se
encuentra una alta abundancia de crustaacuteceos donde parecen destacar los
camarones asiacute como los estomatoacutepodos principalmente e incluso algunas familias
de cangrejos braquiuros Esto es debido a que muchas familias de estos grupos
tienen preferencia por los fondos blandos donde suelen alimentarse (Evans 1983
Hendrickx 1995) Los crustaacuteceos de la familia Penaeidae Processidae e incluso
ejemplares de la familia Sicyonidae se encuentran habitando sobre fondos blandos
y someros como los del aacuterea de estudio donde estos organismos tienden a
alimentarse de detritus o del tapete bacteriano o de diatomeas que se encuentran
sobre las primeras capas de arena (Hendrickx 1995 Gonzaacuteles-Vega y Pintado-
Alcalaacute 1998 Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006) Debido a las
66
preferencias que este grupo tienen sobre este tipo de fondos se pueden encontrar
en altas abundancias lo que los hace vulnerables a los peces depredadores de la
zona Otra presa importante en el aacuterea fueron los estomatoacutepodos los cuales son
depredadores de peces moluscos aneacutelidos crustaacuteceos y otros invertebrados
maacutes sin embargo estos a su vez son presas de otros organismos carniacutevoros
principalmente sus juveniles representando un eslaboacuten importante dentro de las
cadenas troacuteficas de las comunidades bentoacutenicas (Hendrickx 1995) tal como se
observoacute en este estudio donde se encontroacute que un alto porcentaje de los peces
depredadores consumieron algunas familias de este grupo en sus etapas
juveniles
Si bien muchas especies consumen crustaacuteceos quizaacutes la abundancia de
estos permite que la competencia entre ellos se vea reducida ademaacutes algunos
depredadores se alimentan de especies de las que otros no lo hacen mientras
que otros poseen estructuras que les dan cierta ventaja para localizar cierto tipo
de presas como los es el caso de lo barbillones de la familia Mullidae
representada por P grandisquamis donde estas estructuras les sirven para
detectar presas que se encuentran ocultas entre el sedimento (Schneider 1995)
Estructuras similares se observan en la familia Polynemidae los cuales presentan
una serie de radios desprendidos en sus aletas pectorales que cumplen con esa
funcioacuten Una especie de esta ultima familia (P opercularis) se identificoacute mediante
el anaacutelisis de isoacutetopos que presenta ademaacutes de los crustaacuteceos una tendencia
hacia el consumo de peces Autores como Hobson (1974) en Hawaii para otra
especie de la familia y Lopez-Peralta y Arcila (2002) en Colombia encontraron una
tendencia similar a la observada por el anaacutelisis de isoacutetopos donde este organismo
consumiacutea una proporcioacuten similar tanto de peces como de crustaacuteceos a diferencia
de la otra especie de la familia (P approximans) que tanto en este estudio como el
realizado en Colombia fue casi estrictamente carcinoacutefago puede deberse a que de
esta manera puede reducirse aun maacutes la competencia que pudiera existir entre
estas dos especies ademaacutes P opercularis en este trabajo tuvo una talla promedio
un poco mayor que las de la otra especie lo que quizaacutes le permitioacute acceder a
presas de mayor movimiento como los peces
67
Ictio-carcinoacutefagos En este gremio se encontraron especies que consumieron tanto crustaacuteceos
como peces el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute tres especies en este
gremio uno de ellos P opercularis fue ubicado como ictio-carcinoacutefago por ambos
meacutetodos estando su dieta compuesta principalmente por camarones y peces de
las familias Engraulidae y Cynoglossidae L guttatus presentoacute mediante este
anaacutelisis una proporcioacuten similar de crustaacuteceos y peces en su dieta identificaacutendose
como presas principales a los peces engraulidos no obstante el anaacutelisis de
isoacutetopos indicoacute que los cangrejos de la familia Xanthidae tienen importancia aun
mayor que los engraulidos El hecho de que en los contenidos estomacales parece
no reflejar esta predominancia de cangrejos quizaacutes se deba a que al alimentarse
este organismo no consuma a la presa completa sino partes de la misma y en
consecuencia exista una subestimacioacuten de la proporcioacuten de utilizacioacuten de esta
presa Una especie que en el anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute como carcinoacutefago
fue P panamensis esto se debe a que si bien reportoacute una alta biomasa de peces
en sus contenidos estomacales la frecuencia de ocurrencia de estos fue muy baja
en cambio los crustaacuteceos a pesar de encontrarse con menor biomasa se
encontraron en la mayoriacutea de los depredadores siendo mayor la asimilacioacuten que
en el caso de los peces Lopez-Peralta amp Arcila (2002) encontraron una dieta
similar para esta especie en Colombia
Algunos especies en el anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron identificados de
ictioacutefagos a ictio-carcinoacutefagos esto debido a que si bien consumen una buena
proporcioacuten de peces tambieacuten hacen uso importante de los crustaacuteceos maacutes de lo
que sugiere el anaacutelisis de contenidos estomacales Al parecer esto se debe a que
consumen crustaacuteceos de tallas pequentildeas que se digieren relativamente raacutepido en
los estoacutemagos tales como algunas de las familias de camarones de tallas
pequentildeas (Ogyrididae y Processidae) Por ejemplo S peruviana que en los
anaacutelisis de contenidos estomacales habiacutea sido identificado como una especie
altamente ictioacutefaga se encontroacute por isoacutetopos estables que hace uso importante
de crustaacuteceos como camarones e incluso de juveniles de braquiuros Si bien
68
gravimeacutetricamente no aportaron valores muy significativos a la dieta al parecer
son asimilados de manera importante por este organismo
T nitens presentoacute una tendencia similar donde gravimeacutetricamente los peces
en los contenidos estomacales presentaban la mayor importancia Sin embargo se
encontroacute que los estomatoacutepodos fueron de alta importancia en el anaacutelisis de
isoacutetopos Los crustaacuteceos son abundantes en el aacuterea de estudio y pueden
complementar la dieta de depredadores ya que a pesar de su menor contenido
energeacutetico (Steimle y Terranova 1985) pueden ser maacutes vulnerables a la
depredacioacuten
Ictioacutefagos Dentro de este gremio el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute a
cinco especies (S scituliceps T nitens C querna S peruviana y P goodei) de
las que el anaacutelisis de isoacutetopos solo confirmoacute a S scituliceps como estrictamente
ictioacutefaga Otros autores han encontrado que las especies de este geacutenero tienen
una dieta dominada por peces (Cruz-Escalona 2004) Las presas maacutes
importantes de esta especie fueron peces de la familia Engraulidae de ambiente
pelaacutegico lo que sugiere actividad predatoria alejaacutendose del fondo Este
comportamiento fue descrito por Sweatman (1984) y Esposito et al (2009) para S
saurus en el Mediterraacuteneo que consumioacute preferentemente a peces pelaacutegicos
C querna fue clasificada por el anaacutelisis de isoacutetopos como ictioacutefaga siendo el
componente principal engraulidos mientras que el anaacutelisis estomacal los identifica
como carcinoacutefago Debido a su morfologiacutea y a su tendencia de permanecer cerca
del fondo (Robertson y Allen 2002) se esperaba que los crustaacuteceos bentoacutenicos
seriacutean una presa potencial importante mayor que los peces pelaacutegicos observados
El anaacutelisis de isoacutetopos mostroacute que los camarones que gravimeacutetricamente no
fueron relevantes son asimilados por el organismo de manera importante
P goodei es una especie poco estudiada en el Paciacutefico autores como
Chao (1995) han clasificado a este organismo como un pez que se alimenta
principalmente de poliquetos En los contenidos estomacales analizados en este
trabajo se encontroacute que la mayor parte de la biomasa consumida perteneciacutea al
69
grupo de los peces aunque debe considerarse que el tamantildeo de muestra fue
reducido por su parte el anaacutelisis de isoacutetopos estables mostroacute que las presas
asimiladas maacutes importantes fueron los crustaacuteceos principalmente cangrejos
brachiuros (Fam Xanthidae) Esta diferencia tanto en bibliografiacutea como en los
anaacutelisis de contenidos estomacales e isoacutetopos sugieren que esta especie es
probablemente un organismo oportunista que hace uso de los recursos que les
sean maacutes accesibles lo cual representa un nivel menor de competencia respecto
a otros depredadores (Margalef 1974)
Las diferencias en lo encontrado entre los meacutetodos basados en isoacutetopos y
el de contenidos estomacales son atribuidas principalmente al hecho de que los
valores que se obtienen de isoacutetopos son un reflejo de lo que el organismo asimila
(Peterson y Fry 1987) en contraste los contenidos estomacales reflejan lo que el
organismo ingiere pudiendo asiacute encontrarse presas que quizaacutes el organismo
consuma y obtenga valores altos de importancia de biomasa en la dieta cuyo
consumo sea ocasional y por lo tanto no se refleje marcadamente en los tejidos
del depredador En cambio los valores de isoacutetopos ofrecen un reflejo de las
presas cuyo consumo se ha dado por un periodo maacutes amplio y por lo tanto son
maacutes importantes en el caso del muacutesculo tejido utilizado en este trabajo el periodo
que refleja se ha calculado ser de varios diacuteas a un mes (Tieszen et al 1983
Rudnick y Resh 2005)
Otra posible causa de esta variacioacuten es que en algunos casos el grupo de
ejemplares de los que se obtuvieron las muestras de isoacutetopos no llegaron a ser
representativos de todo el intervalo de tallas que se alcanzo con el anaacutelisis de
contenidos estomacales lo que puede resultar en que se tenga representado con
isoacutetopos solo una parte de la dieta esto podriacutea ocurrir cuando una especie
presente una fuerte variacioacuten ontogeneacutetica en su dieta Este caso pudiera darse
en especies como B polylepis los cuales presentaron un nuacutemero de muestra
reducido Muchas especies presentan diferencias en los valores isotoacutepicos durante
su ontogenia debido a que se alimentan ya sea en zonas diferentes o bien de
presas distitnas (Phillips y Eldridge 2006) por lo que lo maacutes adecuado es tener
70
muestras representado un intervalo de tallas maacutes o menos amplio Otra posibilidad
para las diferencias de dietas encontradas es que esta especie presente una
dieta con una alta variabilidad como algunas especies de esta familia presentan
(Randall 1967) y debido al reducido tamantildeo de muestras de estoacutemagos obtenidos
en este estudio es posible que la dieta que se estimoacute resulte estar sesgada y por
ello el anaacutelisis de isoacutetopos presente resultados tan distintos a lo encontrado por el
otro meacutetodo
Estructura troacutefica
Niveles troacuteficos Para el 84 de las especies analizadas los niveles troacuteficos que se
obtuvieron por ambos meacutetodos fueron similares no obstante la prueba de t indicoacute
que existiacutean diferencias significativas entre las dos series de datos Esto es debido
a que existen diferencias grandes en los valores obtenidos por un meacutetodo y otro
en cuatro especies B polylepis la especie que presentoacute mayor diferencia en el
nivel troacutefico estimado por ambos meacutetodos con el anaacutelisis de contenidos
estomacales presentoacute un nivel troacutefico de 33 sin embargo con el anaacutelisis de
isoacutetopos este nivel fue de 48 Este valor tan alto es tiacutepicamente reportado para
depredadores tope como tiburones (Estrada et al 2003 Estrada et al 2006)
Algunas de sus presas presentaron tambieacuten niveles altos de δ15N (promedio de
145permil) lo que al parecer indica que estos peces consumieron presas que se
encontraban de alguna manera enriquecidas en este isoacutetopo Una de las posibles
causas es que siendo los moluscos bivalvos una de sus presas maacutes importantes y
al ser la mayoriacutea filtradores son tambieacuten bioacumuladores por lo que
probablemente se encuentren filtrando materia orgaacutenica particulada procedente de
organismos en descomposicioacuten de niveles troacuteficos maacutes altos (McConnaughey y
McRoy1979) como pudieran ser partiacuteculas de restos de peces que son vertidos
durante la captura del camaroacuten Asiacute tambieacuten algunas especies de gasteroacutepodos
que se identificaron como presas potenciales son consumidoras tambieacuten de
detritus e incluso algunas de las familias encontradas son depredadores de
algunas especies de (Reguero y Garciacutea ndashCubas 1989 Ruppert y Barnes 1996)
71
Otra especie con una variacioacuten importante en su nivel troacutefico fue la rasposa
O chalceus la que de acuerdo al contenido estomacal obtuvo un nivel troacutefico de
22 mientras que el anaacutelisis de isoacutetopos produjo un nivel troacutefico de 36 Esta
diferencia es debido a que como ya se mencionoacute la dieta de este organismo
estaba dominada por lo que se identifico detritus en el anaacutelisis de contenidos
estomacales (el cual tiene un valor de 1 en el caacutelculo de nivel troacutefico) por el
anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute que en realidad estaba compuesta
principalmente por crustaacuteceos seguido de moluscos equinodermos y poliquetos
por lo que el nivel troacutefico de este organismo efectivamente es maacutes alto que lo
reportado para contenidos estomacales Cruz-Escalona (1998) en Laguna San
Ignacio en BCS encontroacute un tipo de alimentacioacuten similar en la que esta especie
consume principalmente poliquetos equinodermos y crustaacuteceos lo cual coincide
con lo encontrado en este trabajo por medio de isoacutetopos y excluyendo el detritus
tambieacuten por el anaacutelisis de contenidos estomacales Esta especie se alimenta casi
exclusivamente de invertebrados bentoacutenicos por lo que el nivel troacutefico asignado
por los valores de isoacutetopos es el maacutes adecuado Es probable que en este caso el
detritus observado en contenidos estomacales fuera realmente alimento en estado
muy avanzado de digestioacuten
Haemulopsis spp tambieacuten presentoacute diferencias significativas entre los
valores de isoacutetopos y el calculado por contenidos estomacales obteniendo un nivel
troacutefico de 37 para el primero y de 218 para el segundo Esto parece ser
consecuencia del mismo problema de la especie anterior donde en este caso se
identificaron restos de equinodermos como detritus Esta especie se alimenta
principalmente de equinodermos asteroideos y ophiuroideos lo cual corresponde
al nivel troacutefico obtenido por isoacutetopos La dieta encontrada para los individuos de
este geacutenero difiere un poco a lo encontrado por autores como Ramiacuterez-Luna et al
(2008) para H leuciscus en Ecuador el cual fue definido como un organismo
carcinoacutefago Esto sugiere que en Nayarit la o las especies de este geacutenero
presentan una alimentacioacuten diferente debido a caracteriacutesticas propias de la
estructura de las comunidades Por lo tanto las diferencias encontradas en los
niveles troacuteficos por ambos meacutetodos parecen ser causados por errores en la
72
estimacioacuten e identificacioacuten en los componentes de la dieta encontrada por
contenidos estomacales donde en dos especies uno de los componentes de la
dieta es sobreestimado y en otra de ellos al parecer no se tiene una adecuada
representacioacuten de la misma
El 84 de las especies presentaron niveles troacuteficos similares por ambos
meacutetodos lo que de alguna manera los convalida mutuamente Esta
correspondencia sugiere ademaacutes que el valor de fraccionamiento utilizado para
este sistema (23) fue adecuado donde en la mayoriacutea de otros trabajos se han
utilizado valores de 3 a 35permil (Bode et al 2003) Asiacute mismo los resultados
tambieacuten sugieren que el organismo que se escogioacute como base para determinar los
niveles troacuteficos fue tambieacuten el adecuado ya que esta eleccioacuten resulta muy
importante en los valores que se obtengan para el caacutelculo del nivel troacutefico del
resto de las especies del sistema (Post 2002)
En este trabajo se encontroacute incluso que los valores de nivel troacutefico
estimados a partir de isoacutetopos resultaron ser en general mucho maacutes precisos que
los encontrados con contenidos estomacales ya que para calcular este no se
requiere del conocimiento de todas las presas del depredador las cuales podriacutean
estar siendo sub o sobreestimadas lo que parece ser el caso en las especies
analizadas en este trabajo que difirieron significativamente entre lo encontrado por
ambos meacutetodos
Ademaacutes otra ventaja del caacutelculo del nivel troacutefico por isoacutetopos es que no se
requiere de un nuacutemero elevado de muestras para su estimacioacuten ya que cada
muestra aporta informacioacuten de la dieta acumulada de un organismo en un periodo
dado determinado por el tipo de tejido que se analice Esto resulta uacutetil con
especies para las cuales es difiacutecil obtener muestras y la informacioacuten obtenida se
da a una escala temporal mucho maacutes amplia (Post 2002 Estrada et al 2003)
73
Redes troacuteficas El anaacutelisis de dietas por ambos meacutetodos permitioacute definir una serie de
gremios troacuteficos de los cuales dos de ellos los carcinoacutefagos y los ictio-
carcinoacutefagos conteniacutean a la gran mayoriacutea de las especies Asiacute tambieacuten la
mayoriacutea de las especies presentaron niveles troacuteficos muy similares siendo el
promedio 37 plusmn04 De acuerdo con Evans y Tallmark (1985) esta particularidad es
comuacuten en sistemas de fondos blandos y mencionan que en este tipo de fondos el
nuacutemero de nichos que las especies pueden ocupar son pocos y que estas deben
de explotar un conjunto comuacuten de recursos ocupando en consecuencia nichos
muy amplios con una alta sobreposicioacuten entre especies
En la base de la red se incluyoacute al detritus para la red troacutefica estructurada
con contenidos estomacales y detritus y zooplancton para la red basada en
isoacutetopos estables debido a que en este uacuteltimo se identificoacute una mayor importancia
del zooplancton en varios depredadores en contraste con la informacioacuten obtenida
de contenidos estomacales
Al construir los diagramas de las redes troacuteficas en su configuracioacuten
sobresale la importancia que tienen los camarones como presas en este sistema
Estos organismos son tiacutepicamente abundantes en este tipo de sistemas (de ahiacute el
desarrollo de pesqueriacuteas altamente especializadas) alimentaacutendose principalmente
de invertebrados detritus diatomeas y otros productores que se encuentran sobre
el sedimento (Luna-Marte 1980 Luna-Marte 1982 Wassenberg y Hill 1993
Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006)
Iacutendices de especies clave Los indicadores de especies clave fueron utilizados en este caso tanto para
identificar la importancia relativa de los elementos de la red troacutefica dentro del
sistema analizado como para comparar las dos redes troacuteficas construidas por
ambos meacutetodos contenidos estomacales e isoacutetopos estables Estos iacutendices
mostraron algunas diferencias al ser comparados por medio de la correlacioacuten por
rangos de Spearman
74
Los iacutendices de especies clave proveen informacioacuten acerca de cuaacuteles son
los componentes clave de un sistema los elementos claves no necesariamente
son las especies maacutes dominantes pero son especies que tienen un efecto
importante sobre el sistema sin que necesariamente esto dependa de su
abundancia o biomasa (Benedek et al 2007)
El iacutendice de intermediacioacuten mostroacute al grupo con mayor importancia relativa
a los estomatoacutepodos sugiriendo que eacuteste actuacutea como un viacutenculo entre los
diferentes grupos de la red Es decir que une a una gran parte del resto de las
especies que conforman la red En teacuterminos de relaciones troacuteficas significa que los
estomatoacutepodos intervienen ampliamente en los flujos de energiacutea de la red troacutefica
Seguacuten Hendrickx y Sanchez-Vargas (2005) los estomatoacutepodos llegan a ser muy
abundantes en zonas donde se llevan a cabo pesqueriacuteas de arrastre sobre el
camaroacuten ya que tienden a sobrevivir a la captura y cuando son devueltos al mar
pueden alimentarse de los organismos muertos de la fauna acompantildeante de
camaroacuten De esta manera la gran cantidad de alimento se traduce en una alta
abundancia de este grupo en la zona siendo altamente disponibles para una gran
cantidad de depredadores
El iacutendice de cercaniacutea por sus parte dio resultados similares en ambos
meacutetodos lo que significa que las especies con valores maacutes altos presentaron un
arreglo similar entre ambas redes troacuteficas alcanzando una conexioacuten mucho maacutes
directa con el resto de las especies Asiacute el iacutendice sentildeala que los estomatoacutepodos
son un grupo muy importante en el sistema ya que varias especies se encuentran
relacionadas directa e indirectamente con eacutel de manera que los flujos de energiacutea
pasan raacutepidamente de este grupo a otros
El iacutendice de grado (Degree) es un indicador del nuacutemero de conexiones que
tiene una especie en la red ya sea depredador o presa Este iacutendice a pesar de ser
uno de los indicadores maacutes simples de la estructura brinda informacioacuten acerca de
las caracteriacutesticas de redes complejas determinando la distribucioacuten del nuacutemero de
conexiones que inciden sobre una especie o nodo (Jordan et al 2006) En este
caso ayuda a identificar faacutecilmente cuaacuteles son las presas que son consumidas por
75
el mayor nuacutemero de depredadores o bien queacute depredadores hacen un uso de
mayor cantidad de presas De tal manera se detectoacute que las presas con mayor
nuacutemero de conexiones fueron para ambos meacutetodos los crustaacuteceos principalmente
los camarones tanto de tallas chicas como grandes indicando que eacutestas fueron
presas que presentan una biomasa considerable dentro del ecosistema estudiado
Este iacutendice a diferencia del resto presentoacute los valores maacutes bajos de correlacioacuten
entre los dos meacutetodos lo cual nos indica que existen diferencias fuertes en los
valores encontrados en estos
Al analizar la tabla XII nos encontramos que los nodos u especies que
presentan las diferencias maacutes fuertes fueron principalmente organismos presa y
de las cuales la mayoriacutea se presentaron con mayor importancia en los modelos de
mezcla que en el anaacutelisis de contenidos estomacales teniendo tambieacuten un mayor
valor del iacutendice de grado Lo anterior parece ser debido a que estas presas fueron
subestimadas por el anaacutelisis de contenidos estomacales como ya se mencionoacute
otras en cambio como el detritus fueron por el contrario sobreestimadas por este
anaacutelisis estas situaciones parecen ser las causas maacutes importantes de las
diferencias encontradas entre las dos redes
En este caso el anaacutelisis de isoacutetopos posee cierta fiabilidad en el sentido de
que eacuteste refleja la dieta que estaacute siendo asimilada por el organismo (Peterson y
Fry 1987) y por tanto presas que pueden dejar poca evidencia de su consumo en
el anaacutelisis de contenidos estomacales con el anaacutelisis de isoacutetopos puede ser
adecuadamente asignada su importancia (Benstead 2006 Huumlckstaumldt et al 2007)
mientras que por otra parte iacutetem como el detritus el cual puede tratarse de restos
de materia orgaacutenica de otras presas puede mediante este anaacutelisis ser discernido
cuaacutel es realmente la presa de la que se alimentoacute el depredador (Abed-Navandi y
Dworschack 2005)
Los iacutendices de conjuntos clave que identifican a los grupos o conjunto de
nodos maacutes importantes de una red troacutefica determinaron mediante el iacutendice de
fragmentacioacuten (Kpp1) en el caso de contenidos estomacales a 12 especies que
en caso de ser retiradas fragmentan o desconectan en maacutes del 80 a la red
76
troacutefica Dentro de estas especies que la mitad de ella son presas dentro de las que
destacan los camarones de tallas pequentildeas y grandes los cuales los cuales son
importantes en este sistema debido a que son la dieta principal de muchos
depredadores En cierto modo esto podriacutea parecer contradictorio considerando
que en el anaacutelisis de isoacutetopos se obtuvieron 14 especies representadas
uacutenicamente por los peces depredadores del sistema sin embargo estas
diferencias estaacuten asociadas a las proporciones de las presas en las dietas
encontradas en las redes troacuteficas Tambieacuten en el anaacutelisis de isoacutetopos se
identificaron en algunos casos presas que por el anaacutelisis de contenidos
estomacales no se pudo determinar su importancia y viceversa
El iacutendice de propagacioacuten (Kpp2) sentildealoacute a diferentes grupos como los de
mayor importancia dependiendo de la red troacutefica En el caso de CE solamente
siete especies son suficiente para propagar informacioacuten a maacutes del 80 de la red
troacutefica siendo estas especies bivalvos crustaacuteceos como estomatoacutepodos y
calappidos especies que se ha inferido parecen tener un alta dominancia en el
sistema de fondos blandos de la costa de Nayarit asiacute como tambieacuten algunas
especies de peces como los engraulidos que son las especies de peces maacutes
importante en la dieta de los depredadores ictioacutefagos Por su parte el anaacutelisis de
isoacutetopos mostroacute que se requieren 14 especies para acceder al 80 de la red
Los anteriores iacutendices resultan interesantes desde el punto de vista de
manejo de recursos del ecosistema ya que las medidas de proteccioacuten no
solamente deben orientarse a especies de intereacutes comercial sino tambieacuten a
especies que estructural o funcionalmente resulten igual o maacutes importantes para el
sistema (Benedek et al 2007) pensando desde luego en la sostenibilidad y uso
del ecosistema
La baja correlacioacuten encontrada en el iacutendice de grado sugiere una estructura
troacutefica diferente donde algunos nodos poseen una cantidad significativamente
diferente de conexiones con otros Sin embargo la alta correlacioacuten encontrada en
el resto de los iacutendices utilizados nos indica que a pesar de que el nuacutemero de
conexiones en algunos nodos es diferente ambos enfoques tienen resultados
77
similares en cuanto la manera en que la informacioacuten o energiacutea se transmite dentro
de la red lo que es evidenciado por iacutendices como los Kpp1 y Kpp2 Por lo tanto
puede considerarse que las redes construidas por ambos meacutetodos son similares y
resulta factible el uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables aunada a modelos de
mezcla para describir la estructura troacutefica de zonas que por las particularidades de
las especies o el acceso a ellos sea difiacutecil determinar por el meacutetodo tradicional de
contenidos estomacales No obstante cuando sea posible deberaacute de
complementarse la informacioacuten por ambos meacutetodos esto debido por ejemplo que
si bien los anaacutelisis de isoacutetopos nos dan una buena informacioacuten acerca de la dieta
que es asimilada no lo da asiacute sobre presas que por sus caracteriacutesticas no pueden
ser correctamente digeridos y por tanto asimilados no obstante estos son
consumidos siendo esto importante para algunos anaacutelisis de redes troacuteficas evaluar
este grado de mortalidad en ese tipo de presas
Conclusiones Los anaacutelisis de contenidos estomacales realizados en este estudio si bien
contaron en muchos casos con una buena resolucioacuten taxonoacutemica no se
vieron exentos de la problemaacutetica comuacuten en este tipo de anaacutelisis como lo es
encontrar presas muy digeridas que dificultan su identificacioacuten y
contabilizacioacuten
Al realizar los modelos de mezcla a pesar de trabajar con una aproximacioacuten
que permite el uso de varias fuentes alimenticias se encontroacute que era
necesario realizar agrupaciones de estas fuentes alimenticias en funcioacuten
tanto de sus valores isotoacutepicos como del grupo taxonoacutemico ya que los
valores redundantes de algunas especies impiden hallar una solucioacuten al
realizar estos modelos
Se encontroacute que para ocho de las especies analizadas diferencias en la
dieta que estas presentaban donde se detecta que la determinada por
medio de isoacutetopos y modelos de mezcla es maacutes acertada puesto que el
78
anaacutelisis de contenidos estomacales subestimaban o sobreestimaban la
aportacioacuten de algunas presas
Se hallaron diferencias significativas entre los niveles troacuteficos calculados
con los distintos meacutetodos (contenidos estomacales e isoacutetopos estables) sin
embargo con excepcioacuten de B polylepis se encontroacute que los valores
obtenidos por isoacutetopos resultaban maacutes parecidos a lo reportado en literatura
para las especies donde se observaron diferencias ademaacutes este meacutetodo
no se encuentra sesgado por subestimaciones o sobrestimaciones de
componentes presa
El anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla resulto ser muy uacutetil para indicar
la fuente alimenticia de organismos que presentaban una cantidad alta de
materia orgaacutenica no identificable o bien de lo que pareciacutea corresponder a
detritus en sus contenidos estomacales Esta capacidad de identificar asiacute
presas de este tipo de organismos supone una ventaja cuando se requiere
construir con precisioacuten un modelo con los flujos de energiacutea de un sistema
En el anaacutelisis de redes se encontroacute que los crustaacuteceos fueron uno de los
componentes maacutes importantes del sistema dentro de los que destacan los
camarones y los estomatoacutepodos especies ambas que son abundantes en
el sistema estudiado y son estos grupos importantes en la transferencia de
la energiacutea en la cadena troacutefica del ambiente bentoacutenico
Los iacutendices utilizados para detectar especies clave variaron dependiendo
del atributo que cada uno de ellos identifica de la red troacutefica sin embargo
con excepcioacuten del iacutendice de grado (degree) todos tuvieron una alta
correlacioacuten entre ambos meacutetodos lo que sugiere que si bien las redes no
son exactamente iguales poseen propiedades muy similares
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94
Anexos
95
Anexo 1 Listado de especies a los cuales se les analizo la dieta se marca con un
las especies que fueron seleccionadas para este estudio
Familia Nombre cientiacutefico Total estoacutemagos Estoacutemagos con alimentoAchiridae Achirus mazatlanus 8 2
Albulidae Albula spp 14 14
Balistidae Balistes polylepis 11 11
Batrachoidae Porichthys analis 25 2
Bothidae Bothus leopardinus 9 9
Brotulidae Lepophidium prorates 20 10
Carangidae Chloroscombrus orqueta 107 35
Carangidae Selene peruviana 208 114
Carangidae Caranx caninus 1 1
Centropomidae Centropomus robalito 130 59
Clupeidae Opisthopterus dovi 9 5
Cynoglossidae Symphurus elongatus 12 4
Cynoglossidae Syacium ovale 103 52
Engraulidae Anchovia macrolepidota 9 2
Gerreidae Eucinostomus currani 30 17
Gerreidae Eucinostomus gracilis 70 35
Gerreidae Eucinostomus dowii 19 7
Gobidae Bollmannia chlamydes 14 2
Haemulidae Pomadasys panamensis 113 69
Haemulidae Haemulopsis spp 61 32
Haemulidae Conodon serrifer 16 15
Ariidae Ariidae 10 5
Ariidae Ariidae 79 30
Ariidae Ariidae 10 9
Lutjanidae Lutjanus guttatus 83 49
Mullidae Pseudupeneus grandisquamis 112 77
Muraenidae Gymnothorax equatorialis 8 3
Paralichthydae Etropus crossotus 1 1
Paralichthydae Cyclopsetta panamensis 12 5
Paralichthydae Cyclopsetta querna 115 66
Polynemidae Polydactylus opercularis 70 50
Polynemidae Polydactylus approximans 23 3
Scianidae Paralonchurus goodei 20 10
Scianidae Stellifer illecebrosus 43 13
Scianidae Larimus argenteus 35 17
96
Scianidae Scianidae 10 2
Scianidae Larimus effulgens 15 6
Scianidae Orthopristis chalceus 69 44
Scombridae Scomberomorus sierra 33 12
Serranidae Epinephelus acanthistius 6 0
Serranidae Rypticus nigripinnis 3 2
Serranidae Diplectrum spp 60 37
Sphyraenidae Sphyraena ensis 10 0
Stromateidae Peprilus medius 65 2
Stromateidae Peprilus snyderi 30 4
Synodontidae Synodus sechurae 37 19
Synodontidae Synodus scituliceps 87 41
Trichiuridae Trichiurus nitens 59 29
Triglidae Prionotus spp 29 5
Urotrygonidae Urotrygon aspidura 16 5
97
ANEXO 2 Graacuteficas de diversidad acumulada de los contenidos estomacales utilizadas para determinar el tamantildeo de muestra representativa (nuacutemero de estoacutemagos) tomando como criterio de decisioacuten la asiacutentota de la curva de diversidad de Shannon (Hacute)y un coeficiente de variacioacuten (CV) le005 marcado por la liacutenea roja
00
01
10
0
05
1
15
2
25
3
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
B polylepis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 11 21 31 41 51
C robalito
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36
H
Diplectrum spp
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 6 11 16 21 26 31
CV
E gracilis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31
Haemulopsis spp
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31 36
Ariidae
Hacute
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
98
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36 41 46
L guttatus
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
L prorates
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31 36 41
H
O chalceus
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 6 11 16 21 26 31 36 41 46
CV
P opercularis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 11 21 31 41 51 61 71
P grandisquamis
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 11 21 31 41 51 61
P panamensis
Hacute
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
99
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 16 31 46 61 76 91 106
S peruviana
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36 41
S scituliceps
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31
T nitens
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
-05
0
05
1
15
2
25
3
0 20 40 60 80
C querna
Hacute
CV
0
005
01
015
02
025
03
002040608
112141618
2
1 2 3 4 5 6 7
P goodei
Hacute
CV
0010203040506070809
0
05
1
15
2
25
1 2 3 4
P approximans
Hacute
CV
001020304050607
0
02
04
06
08
1
1 2 3
O dovii HhellipChellip
H
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
100
ANEXO 3 Descripcioacuten de las dietas encontrada en los estoacutemagos de peces seleccionados
para este estudio estimados por meacutetodos gravimeacutetricos (G) y frecuencia de
ocurrencia (FO) N= nuacutemero de muestras (estoacutemagos)
Depredador Balistes polylepis
N=11
Especies presa presa FO FO G G
Arcidae 1 909 036 068
Bivalvia 8 7273 73 1373
Brachyura 3 2727 003 006
Gastropoda 2 1818 026 049
Crucibulum lignarium 1 909 01 019
Leucosidae 1 909 014 026
Mollusca 1 909 3 564
Monoplacophora 1 909 008 015
Anomia spp 2 1818 274 515
Pectinidae 3 2727 665 1251
Porifera 1 909 001 002
Restos de Bivalvia 5 4545 1335 2511
Restos de crustacea 1 909 007 013
Restos de Mollusca 8 7273 1255 2360
Stomatopoda 1 909 001 002
Tellina spp 1 909 011 021
Tunicados 1 909 5 940
Veneridae 3 2727 119 224
Xanthidae 4 3636 022 041
101
Depredador Centropomus robalito
N= 59
Especies presa presa FO FO G G
Camarones (Natantia) 15 2542 2024 3597
Engraulidae 3 508 119 211
Farfantopenaues californiensis 3 508 81 1439
MONI 2 339 02 036
Penaeus vannamei 2 339 084 149
Penaeus spp 2 339 03 053
Penaidae 2 339 127 226
Portunus tuberculatus 2 339 041 073
Processa spp 2 339 017 030
Restos de Camarones (natantia) 14 2373 558 992
Restos de crustacea 6 1017 039 069
Restos de peces 2 339 001 002
Solenocera mutator 4 678 499 887
Solenocera spp 3 508 219 389
Solenoceridae 6 1017 426 757
Squilla biformis 6 1017 599 1065
Squillidae 2 339 001 002
Stomatopoda 2 339 013 023
Depredador Diplectrum spp
N= 37
Especies presa presa FO FO G G
Bivalvia 1 270 011 046
Camarones (natantia) 1 270 009 037
Cloridopsis dubia 1 270 166 691
Crustacea no id 4 1081 062 258
Grapsidae 1 270 032 133
Isopoda 1 270 039 162
Loliginidae 1 270 32 1333
Majidae 1 270 006 025
MONI 1 270 008 033
Ophichthidae 2 541 125 521
Ocypodidae 1 270 001 004
Osteichthes 2 541 171 712
Portunus asper 3 811 069 287
102
Processa spp 8 1622 497 2070
Restos de crustacea 8 2162 388 1616
Restos de peces 4 1081 071 296
Sicyona spp 1 270 101 421
Squilla biformis 2 541 02 083
Squilla bigelowi 2 541 054 225
Squilla mantoidea 1 270 025 104
Squillidae 2 541 041 171
Stomatopoda 2 541 057 237
Trichiuridae 1 270 095 396
Vinciguerria nimberia 1 270 01 042
Xanthidae 2 541 018 075
Depredador Eucinostomus gracilis
N=35
Especies presa FO FO G G
Alga no id 1 286 001 013
Bivalvia 4 1143 006 080
Detritus 4 1143 027 359
Mollusca 9 2571 049 652
MONI 16 4571 492 6543
Restos de crustacea 6 1714 039 519
Restos de Mollusca 2 571 125 1662
Restos de peces 3 857 012 160
Scaphoda 1 286 001 013
Depredador Haemulopsis spp
N=32
Especies presa FO FO G G
Bivalvia 1 3125 001 011
Copepoda 1 3125 0001 001
Euphausiidae 2 625 0011 012
Megalopa brachyura 1 3125 001 011
Detritus 15 46875 797 8512
Ogyrididae 3 9375 0111 119
Ophiura 1 3125 003 032
Polychaeta 2 625 014 150
103
Restos de Bivalvia 1 3125 019 203
Restos de Camarones (natantia) 2 625 002 021
Restos de Crustacea 4 125 024 256
Restos de Mollusca 1 3125 003 032
Restos de Ophiura 1 3125 044 470
Restos de Polychaeta 1 3125 01 107
Squillidae 2 625 003 032
Depredador Ariidae
N= 30
Especie presa FO FO G G
Detritus 1 333 037 245
Engraulidae 1 333 086 568
Eunicidae 1 333 001 007
Glyceridae 1 333 001 007
Lumbrineridae 1 333 01 066
MONI 10 3333 259 1712
Ogyrididae 1 333 001 007
Ophiactis simplix 1 333 001 007
Polychaeta 8 2667 783 5176
Portunidae 1 333 15 991
Restos de Crustacea 4 1333 052 344
Restos de Mollusca 7 2333 129 853
Restos de peces 1 333 001 007
Squilla biformis 1 333 001 007
Sternaspidae 1 333 001 007
Depredador Lutjanus guttatus
N=47
Especie presa FO FO G G
Bivalvia 2 426 004 006
Camarones (natantia) 1 213 008 012
Engraulidae 5 1064 1344 2000
Engraulis mordax 2 426 1135 1689
Euphylax robustus 1 213 117 174
Lutjanus guttatus 2 426 384 571
Mollusca 1 213 1032 1536
104
Mugilidae 1 213 048 071
Ogyrididae 2 426 136 202
Paralichthydae 1 213 006 009
Penaeidae 1 213 025 037
Portunidae 3 638 173 257
Processa spp 3 638 247 368
Pseudosquillopsis marmorata 1 213 008 012
Restos de crustacea 17 3617 316 470
Restos de Mollusca 2 426 002 003
Restos de peces 2 426 023 034
Solenocera florea 2 426 045 067
Solenocera spp 1 213 008 012
Solenoceridae 1 213 03 045
Squilla acueleata 1 213 064 095
Squilla panamensis 1 213 065 097
Squillidae 2 426 043 064
Squillla spp 1 213 044 065
Stomatopoda 2 426 117 174
Xanthidae 4 851 1296 1929
Depredador Lepophidium prorates
N=10
Especies presa presa FO FO G G
Cynoglossidae 2 20 166 2134
Restos de Camarones (natantia) 2 20 048 617
Restos de crustacea 2 20 006 077
Sicyona spp 2 20 468 6015
Squilla bigelowi 6 60 09 1157
105
Depredador Orthopristis chalceus
N=44
Especies presa presa FO FO G G
Amphipoda 1 227 001 005
Anadara Mazatlanica 2 455 002 010
Asteroidea 1 227 01 051
Bivalvia 6 1364 007 036
Brachyura 6 1364 214 1090
Camarones (natantia) 1 227 001 005
Detritus 9 2045 959 4887
Euphausiidae 2 455 002 010
Mollusca 1 227 001 005
MONI 16 3636 651 3317
Ophiactis simplex 1 227 006 031
Ophiura 7 1591 04 204
Polychaeta 3 682 021 107
Portunidae 1 227 001 005
Restos de Crustacea 4 909 031 158
Restos de peces 2 455 0095 048
Stomatopoda 1 227 006 031
Depredador Polydactylus opercualris
N=50
Especie presa FO FO G G
Camarones (natantia) 3 6 245 612
Engraulidae 7 14 552 1379
Larvas de peces 3 6 097 242
MONI 4 8 205 512
Ogyridae 2 4 094 235
Processa spp 3 6 205 512
Restos de Camarones (natantia) 2 4 164 410
Restos de crustacea 23 46 797 1992
Restos de peces 2 4 064 160
Solenoceridae 1 2 274 685
Squilla bigelowi 1 2 156 390
Squillidae 1 2 009 022
Squillla spp 1 2 003 007
Stellifer sp 1 1 2 519 1297
106
Stomatopoda 1 2 183 457
Symphurus elongatus 1 2 295 737
Xiphopenaeus riveti 1 2 14 350
Depredador Pseudupeneus grandisquamis
N= 28
Especies presa FO FO G G
Bivalvia 1 172 001 003
Brachyura 2 345 021 058
Callinectes bellicosus 1 172 001 003
Coronididae 1 172 016 044
Gastropoda 2 345 002 006
Huevos 1 172 28 778
Lysiosquillidae 1 172 03 083
Megalopa brachyura 1 172 01 028
Mollusca 1 172 001 003
MONI 6 1034 035 097
Nannosquillidae 1 172 011 031
Ogyrididae 16 2759 1624 4510
Penaeidae 1 172 009 025
Portunidae 2 345 003 008
Processa spp 5 862 02 056
Restos de crustacea 23 3966 1191 3307
Restos de peces 3 517 021 058
Restos de stomatopoda 1 172 074 205
Sicyona ingentis 1 172 007 019
Sicyona mixta 1 172 004 011
Sicyona spp 1 172 001 003
Stomatopoda 3 517 239 664
107
Depredador Pomadasys panamensis
N= 66
Especies presa FO FO G G
Batrachoididae 1 152 001 005
Brachyura 1 152 009 049
Calappidae 1 152 038 206
Camarones (natantia) 2 303 005 027
Congridae 1 152 002 011
Copepoda 1 152 001 005
Crustacea 3 455 009 049
Detritus 2 303 02 109
Engraulidae 1 152 236 1282
Euphausiidae 4 606 009 049
Larvas de peces 1 152 019 103
Loliginidae 1 152 4 2173
MONI 12 1818 161 875
Ogyrididae 3 455 015 081
Ophiura 1 152 005 027
Penaeidae 1 152 005 027
Processa spp 2 303 009 049
Restos de Camarones (natantia) 3 455 057 310
Restos de crustacea 19 2879 243 1320
Restos de Mollusca 1 152 001 005
Restos de peces 3 455 048 261
Squilla biformis 4 606 259 1407
Squilla mantoidea 3 455 141 766
Squillidae 1 152 057 310
Stomatopoda 6 909 091 494
108
Depredador Selene peruviana
N= 144
Especies presa FO FO G G
Anchoa spp 2 175 246 280
Clupeidae 1 088 046 052
Copepoda 1 088 001 001
Crustacea 3 263 026 030
Engraulidae 59 5175 7881 8955
Engraulis mordax 1 088 218 248
Euphausiidae 2 175 002 002
Megalopa brachyura 1 088 001 001
MONI 7 614 111 126
Ogyrididae 13 1140 024 027
Ojos de Crustacea 3 263 004 005
Penaeidae 1 088 001 001
Processa spp 4 351 041 047
Restos de crustacea 11 965 077 087
Restos de peces 10 877 103 117
Squillidae 1 088 018 020
Zoea 1 088 001 001
Depredador Synodus scituliceps
N= 42
Especies presa FO FO G G
Anchoa spp 7 1667 7349 3225
Balistidae 1 238 14 061
Camarones (natantia) 1 238 001 000
Cephalopoda 1 238 011 005
Clupeidae 4 952 76 334
Congridae 2 476 25 1097
Cynoglossidae 2 476 289 127
Diplectrum spp 1 238 192 843
Engraulidae 3 714 05 022
Engraulis mordax 8 1905 998 438
Harengula thrissina 1 238 29 127
Loliginidae 4 952 73 320
Loligo opalescens 1 238 191 838
MONI 1 238 011 005
109
Paralichthydae 1 238 72 316
Pleuronectidae 1 238 88 386
Pseudopenaeus grandisquamis 2 476 152 667
Restos de crustacea 2 476 021 009
Restos de peces 1 238 088 039
Solenocera mutator 3 714 126 553
Sphyraena ensis 1 238 1323 581
Squillidae 1 238 015 007
Depredador Trichiurus nitens
N=31
Especies presa presa FO FO G G
Anchoa spp 5 1613 257 645
Argentina sialis 1 323 079 198
Auxis spp 1 323 39 978
Cetengraulis mysticetus 1 323 011 028
Clupeidae 2 645 12 3011
Engraulidae 3 968 501 1257
Engraulis mordax 1 323 011 028
Ligia spp 1 323 001 003
Loliginidae 2 645 241 605
MONI 5 1613 595 1493
Restos de peces 13 4194 53 1330
Stomatopoda 1 323 001 003
Upogebiidae 1 323 004 010
Vinciguerria nimberia 2 645 165 414
110
Anexo 4 Resultados obtenidos de los modelos de mezcla donde se observa la proporcioacuten de dieta
obtenida a traveacutes de estos
Boca D
Esta e1709 1682permilde δ15
presa 54
Dulce (Paralo
specie tuvo a los -164
permilδ13C se a5N van de 8principal fu
Pogo
onchurus go
valores que49permil para easignaron un51 - 1570 permileron los can
Port
Cala
Xant
Cyno
Poly
Zoop
liacutegono de meodei y sus pr
oodei)
e van desde el δ13C (n=3n total de 7 permil mientrasngrejos Xant
Especies pre
tunidae
appidae
thidae
oglossidae
ychaeta
plancton
ezcla (Convex resas
los 135 a lo3) con un va
grupos press que los dethidae con uesa Die
ndashHull) para lo
os 143permil enalor promedsa para este
e δ13C van dun valor de eta promedio
16
28
540
14
25
232
os valores de
n el caso deldio de 138
e organismo de -2147 aimportancia
δ13C y δ15N d
1
δ15N y de lo0permil δ15N ycuyos valor -1529permil
a promedio
de P
111
os-y -res La de
Burro
Esta e1724 1661permilvalore1529permilcontricamarprome
blanco (Pom
specie tuvo a los -155
permilδ13C Se aes de δ15N vpermil La prebucioacuten promrones pequeedio de 11
Popa
madasys pan
valores que53permil para easignaron uvan de 851 esa principamedio a la entildeos con un
seguido por
oliacutegono de meanamensis y s
namensis)
e van desde el δ13C (n=3un total de
ndash 1430 permilal fueron lo
dieta de 1promedio d
r la familia C
Especies presa
Camarones peq
Camarones gra
Calappidae
Xanthidae
Stomatopoda
Congridae
Zooplancton
Engraulidae
Loliginidae
Echinodermata
ezcla (Convexsus presas
los 132 a lo) con un vaocho grupo
permil mientras qos cangrejo49 seguido
de 116 (0 -7Calappidae c
Dieta
quentildeos
andes
a
x ndashHull) para
os 165permil enalor promedos presa paque los de δs de la fam
o por el zo726) y poron un prom
promedio
11617
8201
8669
14918
11043
7792
12117
9011
5626
11006
los valores de
el caso del dio de 1493ra este orgδ13C van dmilia Xanthooplancton r los Stomatedio de 86
e δ13C y δ15N d1
δ15N y de lo3permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a idae con ucon 121 l
topoda con
de P 112
os -y -yos
-na los un
Burro
Esta e1641 1509permilvalore1341permildieta 1843
prieto (Haem
specie tuvo a los -142
permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 7108 )
PoliacutegHaem
mulopsis spp
valores que25permil para e asignaron
van de 790 a principal fu(6644 - 74
Cam
Sto
Equ
Biv
Gas
Pol
MO
Zoo
gono de mezcmulopsis spp
p)
e van desde el δ13C (n=3un total dendash 1526 permil
ueron los eq427) segu
Especies pre
marones grand
omatopoda
uinodermos
valvos
steropoda
lychaeta
OP (detritus)
oplancton
cla (Convex ndashy sus presas
los 145 a lo) con un va
e ocho gruppermil mientras q
quinodermoido por la M
esa Die
des
Hull) para los
os 16permil en ealor promedos presa pa
que los de s con una coMOP con u
ta promedio
2628
3497
71075
3183
1894
2382
9278
6063
s valores de δ
el caso del δdio de 151ara este orgδ13C van dontribucioacuten n promedio
13C y δ15N de
1
15N y de los permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a promedio a
o de 928 (0
113
- -
yos -
la 0 -
Bota c
Esta e1664 1664permilvalore1529permildieta d
comuacuten (Balis
specie tuvo a los -164
permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 576 seg
Popo
stes polylepis
valores que45permil para ee asignaron van de 122a principal fguido por lo
B
G
P
S
X
P
oliacutegono de molylepis y sus
s)
e van desde el δ13C (n=3
un total de3 ndash 1526 permil
fueron los gaos poriferos c
Especies pr
Bivalvos
Gasteropoda
Polychaeta
Stomatopoda
Xanthidae
Porifera
mezcla (Convpresas
los 171 a lo3) con un ve seis grupopermil mientras asteroacutepodoscon un prom
resa Dpro
vex ndashHull) pa
os 172permil envalor promeos presa pa
que los des con una co
medio de 34
Dieta omedio
17
576
30
22
14
341
ara los valore
n el caso deedio de 175
ra este org δ13C van
ontribucioacuten
es de δ13C y
1
l δ15N y de l5permil δ15N yganismo cuy
de -1890 apromedio a
δ15N de B
114
los y -yos a - la
Chihui
Esta e176 a1672permilvalore1536permilcontriEngrau
il (Ariidae)
specie tuvo a los -1636permil δ13C se
es de δ15N vpermil La prebucioacuten promulidae con 1
PoliacutegonAriidae
valores que6permil para el asignaron
van de 851 esa principamedio a la d36 y los p
PolCamPorStoEngCynZooBivEch
no de mezclae y sus presas
e van desde δ13C (n=3)
un total dendash 1570 permil
al fueron lodieta de 19poliquetos co
Especies p
ychaetamarones pequrtunidae
omatopodagraulidaenoglossidaeoplanctonvalvoshinodermata
a (Convex ndashHs
los 15 a loscon un va
e ocho gruppermil mientras q
os cangrejos9 De ahon otro 132
resa
entildeos
Hull) para los
s 161permil en lor promedos presa pa
que los de s de la famhiacute en import2
Dieta promedio
131211845
1913103341362412323
440599774982
s valores de
el caso del δdio de 156 ara este orgδ13C van d
milia Portuntancia le sig
δ13C y δ15N
1
δ15N y de lopermil δ15N y
ganismo cuye -2147 a idae con uuen los pec
de los
115
os -y -yos
-na
ces
Chile (
Esta e-17141657permilvalore1609permildieta peces Engrauun pro
(Synodus sci
specie tuvo 4 a los -156permil δ13C Se
es de δ15N vpermil La presade 337 sede la famil
ulidae con uomedio de 5
Poliacutegscitu
tuliceps)
valores que67permil para easignaron u
van de 1160a principal fueguido por lia Cynogloss
un promedio
Clupeidae CynoglossidMugilidae ParacongerEngraulidaePseudupenaLoliginidae Sphyraena eCamarones StomatopodCamarones
gono de meuliceps y sus p
e van desde el δ13C (n=3un total de0 ndash 1570 permilueron los estlos peces Spsidae con u
o de 68 y po
Especies pre
dae
r californiensis e aues grandisqua
ensis pequentildeos
da grandes
zcla (Convexpresas
los 149 a lo3) con un va diez grupo
permil mientras qtomatoacutepodophyraenaensn promedioor uacuteltimo lo
esa
amis
x ndashHull) para
os 173permil enalor promedos presa paque los de
os con una csis con un p
o de 74 pos peces Para
Dieta promedi
20744650683917
25846
3373
los valores
n el caso dedio de 162ra este orgδ13C van d
ontribucioacuten promedio deor los pecesaconger cali
o 083 432 659 063 818 996 773 874 609 754 94
de δ13C y δ
1
l δ15N y de l6permil δ15N y
ganismo cuyde -1816 a
promedio ae 258 por ls de la famiiforniensis c
δ15N de S
116
los y -yos -
a la los ilia on
117
Chivito (Pseudupenaeus grandisquamis)
Esta especie tuvo valores que van desde los 133 a los 161permil en el caso del δ15N y de los -1772 a los -166permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 147permil δ15N y -1701permil δ13C se asignaron un total de ocho grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1430 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1530permil La presa principal fueron los Portunidae con una contribucioacuten promedio a la dieta de 363 seguido por el zooplancton con un promedio de 167 por los Stomatopoda con un promedio de 99 por los moluscos bivalvos con un promedio de 93
Especies presa Dieta promedioBivalvos 9397Calappidae 754Portunidae 36282Camarones pequentildeos 7411Camarones grandes 5193Stomatopoda 9954Zooplancton 16755Gasteropoda 469S scituliceps 2779
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de P grandisquamisy sus presas
Cinto Esta e-16931667permilvalore1620permiluna co467
(Trichiurus nspecie tuvo
3 a los -16permil δ13C se
es de δ15N vpermil La presaontribucioacuten
Poliacutegononitensy s
nitens) valores que4permil para e
e asignaron van de 116a principal fupromedio a
ECMLSEC
o de mezcla sus presas
e van desde el δ13C (n=3
un total de0 ndash 1560 permilueron los pe la dieta de
Especies p
EngraulidaeClupeidaeMugilidaeLoliginidaeStomatopodaEngraulidaegdCamarones gra
(Convex ndashHu
los 167 a lo) con un v
e seis grupopermil mientras eces de la fam
473 y los
presap
desandes
ull) para los
os 173permil enalor promeos presa pa
que los demilia Engrul estomatoacutepo
Dieta romedio
2208060812990575
4670147373
1236
valores de δ
n el caso dedio de 170ra este org δ13C van idae de tallaodos con un
δ13C y δ15N d
1
l δ15N y de l03permil δ15N yganismo cuy
de -1816 aas grandes cn promedio
de T
118
los y -yos a -on de
ConstaEsta e-16871671permilvaloreLas prcomo
antino (Centspecie tuvo
7 a los -16permil δ13C Se
es de δ15N vaesas principde camaron
Poliacutegonrobalit
tropomus rovalores que56permil para asignaron u
an de 851 ndashales fueron
nes pequentildeo
no de mezclao y sus presa
balito) e van desde
el δ13C (n=un total de ndash 1382 permil m
los Portunidos 137
Especies presa
Camarones grCamarones pequentildeos StomatopodaZooplanctonPortunidae
a (Convex ndashHs
los 146 a lo=3) con un
ocho grupomientras quedae 47 se
a Dietaprom
randes
Hull) para lo
os 151permil envalor prom
os presa pa los de δ13C
eguido de los
a medio
976413782
186619863
47929
os valores de
n el caso demedio de 14ara este orgC van de -21s estomatoacutep
e δ13C y δ15N
1
l δ15N y de l485permil δ15Nganismo cuy147 a -153podos 186 a
N de C
119
los y
yos 36 asiacute
120
Lengua chica (Lepophidium prorates)
Esta especie tuvo valores que van desde los 151 a los 16permil en el caso del δ15N y de los -179 a los -1667permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 154permil δ15N y -1694permil δ13C Se asignaron un total de cuatro grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 1310 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -1714 a -1639permil La presa principal fueron los camarones de tallas pequentildeas con una contribucioacuten promedio a la dieta de 692 seguido por los estomatoacutepodos con un promedio de 234
Especies presa Dieta promedioStomatopoda 234Camarones grandes 57Camarones pequentildeos 692Cynoglossidae 16
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de L prorates y sus presas
Lengu
Esta e-1748-1585de δ15
presa prome
ado comuacuten
specie tuvo 8 a los -145permil δ13C Se N van de 11principal f
edio a la diet
Poliacutegpror
(Cyclopsseta
valores que39permil para asignaron u
160 ndash 1570 fueron los ta de 804
E
SCCDBECXLMT
gono de mezrates y sus pre
a querna)
e van desde el δ13C (n=n total de 13permil mientracangrejos d
Especies presa
StomatopodaCamarones graCynoglossidaeDiplectrum sppBivalvosEngraulidaeClupeidaeXanthidaeLoliginidaeMOP (detritusTnitens
zcla (Convex esas
los 139 a lo3) con un v3 grupos pres que los de
de la famil
a Diepr
andesep
s)
ndashHull) para
os 154permil envalor promeesa para estee δ13C van dia Xanthida
eta omedio
25611525102710112428
18309
8045093944040765
los valores
n el caso deedio de 14e organismode -1816 a ae con una
de δ13C y δ1
1
l δ15N y de l43permil δ15N
o cuyos valor -1529permil contribuci
15N de L
121
los y
res La oacuten
Mojar
Esta e1806 169permilvaloreLa prepoliqu
ra (Eucinost
specie tuvo a los -162
permil δ13C se es de δ15N vaesa principaluetos con 26
PoEu
tomus spp)
valores que22permil para easignaron u
an de 79 ndash 1 fueron los
63 y los biva
oliacutegono de mucinostomus s
e van desde el δ13C (n=3un total de 1526 permil miemoluscos galvos con 15
Especies p
BivalvosGasteropodaPolychaetaLoliginidaeMOP (detrituCamarones pe
mezcla (Convspp y sus pre
los 142 a lo) con un vacinco grupo
entras que loasteroacutepodos7
presapr
s)equentildeos
vex ndashHull) pesas
os 173permil enalor promedos presa paos de δ13C vs con un val
Dieta romedio
157172728926326
416460142049
para los valo
el caso del dio de 1569ara este orgvan de -214or de 272 s
ores de δ13C
1
δ15N y de lo9permil δ15N y
ganismo cuy0 a -1531permilseguido de l
y δ15N de
122
os -y -yos permil los
123
Papelillo (Selene peruviana)
Esta especie tuvo valores que van desde los 135 a los 172permil en el caso del δ15N y de los -1771 a los -1547permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 1547permil δ15N y -1653permil δ13C Se asignaron un total de 11 grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1536permil La presa principal fueron los cangrejos Portunidos con una contribucioacuten promedio a la dieta de 321 seguido de los Engraulidae con 289 y los camarones de talla grande con 233
Especies presa
Dieta promedio
Engraulidae 2896Clupeidae 308Camarones grandes
2337
Camarones pequentildeos
1129
Zooplancton 112Portunidae 3218
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de S peruviana y sus presas
Pargo
Esta e-1631-1538valore1529permilcontri
lunarejo (Lu
specie tuvo 1 a los -1448permil δ13C Sees de δ15N vpermil La prebucioacuten prom
Polgut
utjanus gutta
valores que44permil para e asignaron van de 1223esa principa
medio a la di
liacutegono de mettatus y sus p
atus)
e van desde el δ13C (n=un total de
3 ndash 1404 permilal fueron loeta de 763
Especies presa Camarones Camarones StomatopodPortunidaeXanthidaeEngraulidaeMugilidaeBivalvos
ezcla (Converesas
los 133 a lo3) con un v nueve grup
permil mientras qos cangrejo
grandespequentildeos
da
e
x ndashHull) para
os 164permil envalor promepos presa paque los de s de la fam
Dieta promedio
00119
76000
a los valores
n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d
milia Xanth
707652171
919383869531491
s de δ13C y
1
l δ15N y de l56permil δ15N
ganismo cuyde -1714 aidae con u
δ15N de L
124
los y
yos -na
Raspo
Esta e-1811-1665valore1341permilseguid
sa (Orthopri
specie tuvo 1 a los -155permil δ13C Sees de δ15N vpermil Las prdo de los pol
Poliacutegchal
istis chalceus
valores que99permil para e asignaron van de 790 esas principliquetos 158
Cam
Xan
Sto
MO
Ech
Biv
Po
gono de mezlceus y sus pre
s)
e van desde el δ13C (n=un total dendash 1384 permil
pales fueron8
Especies p
marones grand
nthidae
omatopoda
OP (detritus)
hinodermata
valvos
lychaeta
zcla (Convex esas
los 141 a lo3) con un ve ocho grup
permil mientras qn los estom
presa
des
ndashHull) para
os 154permil envalor prome
pos presa paque los de
matoacutepodos
Dieta promed
14
14
18
7
11
18
15
los valores
n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d187 y los
dio
406
192
721
432
351
364
881
de δ13C y δ1
1
l δ15N y de l95permil δ15N
ganismo cuye -2140 a bivalvos 18
15N de O
125
los y
yos -
83
Ratoacuten
Esta e1704 1676permilvalore1621permilde los
amarillo (Po
specie tuvo a los -165
permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presacamarones
Poop
olydactylus o
valores que52permil para ee asignaron van de 1310a principal fde tallas pe
Cam
Cam
Stom
Engr
Cyno
oliacutegono de mpercualris y s
opercularis)
e van desde el δ13C (n=3
un total de0 ndash 1563 permilfueron los enquentildeas 204
Especies pre
marones grande
marones peque
matopoda
raulidae
oglossidae
mezcla (Convus presas
los 139 a lo) con un va cinco grup
permil mientras qngraulidos c
4 y de tallas g
esap
es
ntildeos
vex ndashHull) pa
os 174permil enalor promedos presa paque los de
con 364 dgrandes 18
Dieta promedio
18179
20499
10755
36431
14135
ara los valore
n el caso deldio de 1628ara este orgδ13C van de la importa
es de δ13C y
1
δ15N y de lo8permil δ15N y
ganismo cuyde -1714 aancia seguid
y δ15N de P
126
os-y -yos -
dos
Ratoacuten
Esta e-1676-1661valore1531permildieta dpor lomolus
blanco (Poly
specie tuvo 6 a los -1631permil δ13C Ses de δ15N vpermil La presade 4960 s
os peces decos bivalvos
ydactylus ap
valores que37permil para eSe asignaronvan de 124a principal fueguido por l la familia
s con un pro
EspecieCamaroCamaroStomatEngraulCynogloGasteroBivalvo
Poliacutegono deapproximan
proximans)
e van desde el δ13C (n=n un total d5 ndash 1570 permil
ueron los estlos camaronEngraulidaemedio de 10
es presaones grandesones pequentildeosopodalidaeossidaeopodas
e mezcla (Cons y sus presa
los 149 a lo3) con un ve siete grup
permil mientras tomatoacutepodo
nes de tallas con un pro
030
D
s
onvex ndashHull) s
os 164permil envalor promepos presa paque los de
os con una cpequentildeas comedio de
Dieta promedi
141
1
para los val
n el caso del edio de 156ara este orgδ13C van dontribucioacuten on un prom1092 y p
io67
113496109
3676
103
lores de δ13C
1
δ15N y de l63permil δ15N ganismo cuyde -1755 apromedio aedio de 113
por uacuteltimo l
C y δ15N de
127
los y
yos a -a la 31 los
P
Salmo
Esta e1749 1681permilvalore1529permilStoma
oncillo (Diple
specie tuvo a los -161
permil δ13C Sees de δ15N vpermil La pratopoda con
PoliacutegDiple
ectrum spp)
valores que17permil para ee asignaron van de 851 resa princip 131 y los
EspT nCamStoPorBivZooCalLolC qConS s
ono de mezectrum spps y
e van desde el δ13C (n=3
un total dendash 1652 permil
pal fueron s bivalvos co
pecies presanitensmarones pequomatopodartunidae
valvosoplanctonappidaeiginidaequernangridaescituliceps
zcla (Convex y sus presas
los 145 a l) con un vae diez grupo
permil mientras qlos Portun
on 121
Dieta
entildeos
ndashHull) para
os 17permil en alor promedos presa paque los de nidae con
promedio4208
10756131721634312173
8131104
4462865174384265
los valores
el caso del δdio de 1546ara este orgδ13C van d1634 seg
s de δ13C y
1
δ15N y de lo6permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a guido de l
δ15N de
128
os -y -yos
-los
Sardin
Esta e-1841-1711valore1710permilpromeprome
na machete (
specie tuvo 1 a los -161permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presaedio a la diedio de 329
Poy s
(Ophistopter
valores que12permil para
e asignaron van de 851 a principal fueta de 6538
Zo
C
C
oliacutegono de mesus presas
rus dovi)
e van desde el δ13C (n=un total de ndash 1480 permil
ueron los cam33 seguid
Especies pre
ooplancton
amarones gran
amarones peq
ezcla (Convex
los 149 a lo3) con un vcuatro grup
permil mientras qmarones de do por los c
esa Dieta
1687
ndes 3298
quentildeos 6533
x ndashHull) para
os 162permil envalor promepos presa paque los de
tallas pequecamarones d
a promedio
7
8
33
los valores d
n el caso deedio de 15ara este orgδ13C van dentildeas con unade tallas gr
e δ13C y δ15N
1
l δ15N y de l46permil δ15N
ganismo cuye -2147 a a contribuciandes con
de O dovii
129
los y
yos -
oacuten un
130
ANEXO 5 Matriz depredador presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de contenidos estomacales (en porcentaje de la biomasa) Los nodos son los siguientes 1 Bivalvos 2 Calappidae 3 Camarones chicos 4 Camarones grandes 5 Clupeidae 6 Congridae 7 Cynoglossidae 8 Detritus 9 Echinodermata 10 Engraulidae 11 Gasteropoda 12 Loliginidae 13 Mugilidae 14 Polychaeta 15 Porifera 16 Portunidae 17 Sphyraena ensis 18 Stomatopoda 19Xanthidae 20 Zooplancton 21 B polylepis 22 C querna 23 C robalito 24 Diplectrum spp 25 E gracilis 26 Haemulopsis spp 27 Ariidae 28 L guttatus 29 L prorates 30 O chalceus 31 O dovi 32 P approximans 33 P goodie 34 P grandisquamis 35 P opercularis 36 P panamensis 37 S peruviana 38 S scituliceps 39 T nitens
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 89 0 1 10 2 9 15 1 0 02 23 20 50 4 0 10 7 100 26 82 33 1 24 6 60 5 2 60 2 0 17 19 0 65 2 1 5 576 6 117 15 21 5 91 17 18 5 90 85 20 82 19 5 0 3 0
10 57 6 37 2 5 24 14 98 41 2511 1 5 012 1 15 24 14 1213 114 3 53 1 915 0 16 3 13 4 117 618 0 1 20 17 0 0 5 12 10 58 10 9 33 0 0 019 1 1 1920 10 0 0 0 2 021 89 1 0 0 1 10 122 0 6 2 15 5 57 1 1 10 123 20 60 20 24 1 50 5 6 15 3 17 1 9 8 525 10 90 26 2 4 85 5 3 0 0 27 9 0 20 0 6 53 13 0 28 15 10 2 37 1 4 5 19 629 7 60 21 12 30 1 2 82 3 2 1 10 0 31 100 32 26 5 5 5 58 33 91 9 34 0 82 0 0 1 10 0 735 33 17 17 24 9 36 0 2 1 19 1 0 14 24 33 2 37 2 0 1 98 0 0 38 6 5 11 1 41 14 6 0 1 8 739 57 25 12 0 1 5
131
Matriz depredador-presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de isoacutetopos estables (promedio de de consumo) Los nodos son los siguientes 1 Sphyraena ensis 2 Bivalvos 3 Calappidae 4 Camarones grandes 5 Camarones pequentildeos 6 Clupeidae 7 Cynoglossidae 8 Engraulidae 9 Echinodermata 10 Gasteropoda 11 Loliginidae 12 Mugilidae 13 Congridae 14 Polychaeta 15 Detritus 16 Porifera 17 Portunidos 18 Stomatopoda 19 Xanthidae 20 Zooplancton 21 P goodie 22 B polylepis 23 P panamensis 24 Haemulopsis spp 25 Ariidae 26 S scituliceps 27 P grandisquamis 28 T nitens 29 C robalito 30 L prorates 31 C querna 32 E gracilis 33 S peruviana 34 L guttatus 35 P opercularis 36 P approximans 37 O chalceus 38Diplectrum spp 39O dovi
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 26 2 2 0 3 10 9 3 16 1 10 18 12 3 3 9 8 10 4 8 4 5 1 10 6 2 23 1 19 7 14 0 33 5 12 3 12 5 7 14 69 21 11 1 21 11 11 65 6 2 1 3 3 7 1 12 7 2 1 14 4 8 3 9 14 7 50 2 29 1 36 11 9 11 71 5 11
10 58 2 5 28 8 11 6 2 1 1 4 5 12 8 5 1 1 13 8 5 7 14 3 2 13 26 16 15 0 9 4 6 7 16 34 17 16 19 36 48 32 0 16 18 2 11 4 10 34 10 47 19 23 3 1 11 50 19 13 19 54 1 15 81 76 14 8 20 23 12 6 4 17 10 1 2 21 3 1 3 16 54 23 22 2 58 3 34 2 1 23 0 9 8 12 9 11 6 8 8 0 11 15 12 24 3 3 71 2 2 9 4 6 25 10 12 12 14 5 13 19 10 4 26 26 4 5 2 7 7 2 5 5 34 4 4 27 9 8 5 7 5 36 10 17 3 28 1 1 50 1 1 47 1 4 29 10 14 48 19 10 30 6 69 2 23 31 3 2 3 1 2 1 4 3 81 1 9 32 16 21 28 4 26 6 33 23 11 3 29 32 1 34 1 1 1 1 1 0 1 76 35 19 21 14 36 11 36 10 7 11 4 11 8 50 37 18 14 11 16 7 19 14 38 12 10 0 11 4 7 16 13 8 4 4 9 39 33 65 2
1
A mis padres por siempre darme su apoyo total en todos mis proyectos
A Melisa por estar siempre a mi lado ayudaacutendome a alcanzar todas nuestras metas
2
Agradecimientos Agradezco al programa Institucional de formacioacuten de investigadores (PIFI) del Instituto
Politeacutecnico Nacional y al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologiacutea (CONACyT) por el apoyo
econoacutemico brindado a traveacutes de las becas otorgadas lo cual permitioacute llevar a cabo este
trabajo
A los proyectos de investigacioacuten que contribuyeron con este ejercicio ldquoImpacto de la pesca de
arrastre de camaroacuten sobre los ecosistemas del Golfo de California Manejo de pesqueriacuteas
salud del ecosistema y conservacioacuten de la biodiversidadrdquo con clave CONACyT-SEMARNAT
2002-C01-123 ldquoComunidades de peces asociadas a los arrastres camaroneros como
indicadores de degradacioacuten del ecosistemardquo con clave CONACyT-SAGARPA 2003-02-157
ldquoImpacto de la pesca de arrastre de camaroacuten sobre el ecosistema bentoacutenico frente a las
costas de Nayarit Meacutexicordquo con clave CONACyT-SAGARPA S0007-2005-1-12004 ldquoPatrones
espacio-temporales y diversidad funcional en las comunidades demersales de Nayaritrdquo SEP-
CONACyT 49945 ldquoModelacioacuten de la estructura troacutefica de los peces asociados a fondos
blandosrdquo clave SIP 20090922 y los proyectos SIP-IPN 20070370 SIP 20080484
A mi director de tesis el Dr Francisco Arreguiacuten Saacutenchez por todo el apoyo brindado a lo largo
del ejercicio de tesis asiacute como al resto del comiteacute revisor por todos sus comentarios
sugerencias y correcciones las cuales ayudaron a que este trabajo mejorara y pudiera
finalizarse
Al Dr Juan Freire a la MC Sirka Carabel y MC Inmaculada Aacutelvarez de la Universidad de La
Coruntildea por su asesoriacutea en el anaacutelisis de las muestras de Isoacutetopos Estables y la realizacioacuten de
los modelos de mezcla asiacute tambieacuten a las MC Dana Arizmendi Rodriacuteguez y MC Jimena
Bohoacuterquez Herrera por su apoyo en el anaacutelisis de los contenidos estomacales asiacute como a los
MC Joseacute Trinidad Nieto MC Deivis Palacios y el Ing Armando Hernaacutendez por su ayuda en
la identificacioacuten de especies asiacute como en el manejo de las bases de datos
A mi Familia (Tripp y Cruz) que siempre me han dado su apoyo en todo lo que me he
propuesto y que han hecho de esta etapa de mi vida una de las mejores
A mis compantildeeros y amigos Xchel Ofelia Marcela Rubeacuten (Burro) Dana Yassir Vanessa
Berenice Mary Uri Manuel Gladis Oscar Deivis y Trini que siempre me echaron una mano
Muchas gracias por su apoyo
3
Iacutendice Agradecimientos 2
Iacutendice 3
Iacutendice de Tablas 5
Iacutendice de Figuras 6
Glosario 7
Resumen 8
Abstract 9
Introduccioacuten 10
Antecedentes 14
Justificacioacuten 17
Hipoacutetesis 18
Objetivo 18
Objetivos particulares 18
Materiales y meacutetodos 19
Aacuterea de estudio 19
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 20
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 23
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica 27
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas 30
Resultados 31
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 31
Malacoacutefagos 37
Poliquetoacutefagos 38
Detritiacutevoras 39
Carcinoacutefagos 39
Carcino-ictioacutefagos 40
Ictioacutefagas 41
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 42
Ictioacutefagos 46
4
Carcino-ictioacutefagos 46
Equinodermoacutefagos 47
Malacoacutefagos 48
Carcinoacutefagos 49
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica 50
Nivel troacutefico 50
Red troacutefica 52
Iacutendices de especies clave 52
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas 58
Discusioacuten 63
Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos 63
Detritoacutefagos 63
Malacoacutefagos 64
Carcinoacutefagos 65
Ictio-carcinoacutefagos 67
Ictioacutefagos 68
Estructura troacutefica 70
Niveles troacuteficos 70
Redes troacuteficas 73
Iacutendices de especies clave 73
Conclusiones 77
Bibliografiacutea 79
Anexos 94
5
Iacutendice de Tablas Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans 33
Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei 33
Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii 34
Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de
consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio 34
Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos
estomacales 35
Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis
a partir de isoacutetopos estables 44
Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las
proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio 45
Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y
anaacutelisis de isoacutetopos 51
Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes
troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos
(ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten
56
Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde
se muestran las especies que representan el 80 del efecto 57
Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes
troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores
representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros en rojo
representan correlacioacuten significativa (plt005) 59
Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos
por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con
la especies con las mayores diferencias 59
6
Iacutendice de Figuras Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa
Meacutexico 20
Figura 2 Ejemplo para determinar una dieta bien representada (a) se consideraba asiacute cuando el
coeficiente de variacioacuten era le 005 representado por una liacutenea roja mientras que cuando los
valores no alcanzaban este valor (b) se consideraba que la dieta no estaba bien representada 32
Figura 3 Anaacutelisis de cluacutester mostrando la agrupacioacuten de los depredadores seleccionados en seis
gremios troacuteficos 37
Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas 38
Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas 38
Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras 39
Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas 40
Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas 41
Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas 42
Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 46
Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis
isoacutetopos estables y modelos de mezcla 47
Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis
isoacutetopos estables y modelos de mezcla 48
Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 48
Figura 14 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 49
Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados
por lo diferentes meacutetodos 51
Figura 16 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de
contenidos estomacales53
Figura 17 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de
isoacutetopos estables y modelos de mezcla54
Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas61
Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas62
7
Glosario Analizador elemental Instrumento automatizado que convierte la muestra en un gas para ser inyectados en el espectroacutemetro de masas Contiene un incinerador para la combustioacuten quiacutemica de la muestra una trampa quiacutemica para purificar los gases y el cromatoacutegrafo de gases para separar las especies de gases puros para los anaacutelisis
Espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas Instrumento analiacutetico de gran precisioacuten que se utiliza para medir la razoacuten absoluta entre dos isoacutetopos (R) y obtener posteriormente la razoacuten isotoacutepica de una muestra relativa a un estaacutendar (δ) La muestra se introduce como un gas el cual es bombardeado con electrones para crear iones Estos iones son acelerados a traveacutes de un tubo de vaciacuteo y expuestos a un campo magneacutetico que causa que los iones de diferente masa sean desviados a trayectorias ligeramente diferentes Los detectores (vasos de Faraday) estaacuten colocados en cada trayectoria para capturar los iones de masa especiacutefica El valor resultante es comparado con los valores (R) obtenidos en el gas estaacutendar y posteriormente utilizado para calcular δ Isoacutetopo estable Un isoacutetopo no radiactivo en el cual los neutrones no se degradan espontaacuteneamente para formar un electroacuten y un protoacuten Los isoacutetopos estables no tienen riesgo fisioloacutegico Isoacutetopo Aacutetomos de un mismo elemento en cuyo nuacutecleo contiene el mismo nuacutemero de protones pero diferente numero de neutrones Nicho Posicioacuten estructural de un organismo dentro de un ecosistema incluyendo su posicioacuten troacutefica haacutebitat y su relacioacuten con el medio ambiente fiacutesico y bioacutetico circundante Nivel troacutefico Literalmente una posicioacuten troacutefica jeraacuterquica en una red de alimentos (desde productores a consumidores)Los organismos son asignados al nivel troacutefico maacutes alto en el cual estaacuten funcionando como consumidores
Red troacutefica Se refiere a la dependencia alimenticia de unos organismos hacia otros en una serie que comienza con los productores primarios yo detritus y termina con los carniacutevoros de mayor tamantildeo
Troacutefico Implica los haacutebitos de alimentacioacuten o relaciones alimenticias de diferentes organismos en una cadena o red de alimentos δ13C Relacioacuten isotoacutepica de 13C12C expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Pee Dee Belemnite) δ15N Relacioacuten isotoacutepica de 15N14N expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Nitroacutegeno atmosfeacuterico)
8
Resumen Recientemente hay un considerable intereacutes en el estudio de la estructura de las redes troacuteficas utilizando esta informacioacuten en la elaboracioacuten de modelos que puedan ser usados para el manejo de recursos a nivel de un ecosistema Estos modelos requieren del conocimiento de las redes troacuteficas para lo cual es necesario conocer los haacutebitos alimenticios de las especies que lo conforman comuacutenmente se han utilizado los anaacutelisis de contenidos estomacales para ello sin embargo recientemente se han venido utilizando los isoacutetopos estables de δ15N y δ13C en los tejidos de los organismos para el estudio de las redes troacuteficas proporcionando informacioacuten acerca de la posicioacuten troacutefica y posible dieta de un organismo Actualmente modelos de mezcla aplicados a estos valores de isoacutetopos permiten conocer la proporcioacuten que cada presa aporta al depredador En este trabajo se pretende realizar una comparacioacuten de la estructura troacutefica de peces demersales de las costas de Nayarit utilizando las teacutecnicas de anaacutelisis de contenidos estomacales asiacute como por isoacutetopos estables y modelos de mezcla ya que esta uacuteltima teacutecnica posee ciertas ventajas que la hacen atractiva para la posible construccioacuten de modelos troacuteficos capaces de representar un ecosistema Se analizaron 2139 estoacutemagos de 50taxa de peces diferentes sin embargo solamente se pudo obtener la dieta bien representada de 19 especies estas se agruparon en seis grupos o gremios troacuteficos seguacuten el grupo predominante en su dieta mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Una vez obtenidas las presas principales de cada especie se realizaron anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla con los cuales se obtuvieron las proporciones de dieta de cada depredador obtenieacutendose tambieacuten gremios los cuales difieren en algunas especies al meacutetodo anterior se calculoacute el nivel troacutefico por ambos meacutetodos y los resultados dieron similares con excepcioacuten de tres especies consideraacutendose el valor de isoacutetopos estables como el maacutes fiable Se evaluoacute mediante una serie de indicadores la similitud entre las redes construidas a partir de los datos de ambos meacutetodos encontraacutendose que ambas resultaban ser diferentes en cuanto a su estructura pero poseen propiedades similares por lo que el uso complementario de ambas teacutecnicas resulta recomendable para el anaacutelisis de la estructura de la red troacutefica de alguacuten sistema de intereacutes
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Abstract Recently there is considerable interest in studying the structure of food webs using this information in developing models that can be used for resource management at the level of an ecosystem These models require knowledge of food webs for which it is necessary the knowledge of the feeding habits of the species that comprise it for this purpose stomach contents analysis has been commonly used however recently the use of stable isotopes ofδ15N y δ13C in the tissues of organisms have been used to obtain information about the diet and trophic level Actually the use of mixing models applied to these isotope values provide insight into the proportion that each prey contributes to the predator This paper tries to make a comparison of the trophic structure of demersal fish off the coast of Nayarit using the techniques of analysis of stomach contents and stable isotope mixing models this due that the latter technique has certain advantages that make it attractive for the possible construction of trophic models capable of representing an ecosystem We analyzed 2139 stomachs of 50 taxa of different fish however we only get the diet of 19 species well represented these were grouped into six trophic groups or guilds as the dominant group in their diet through analysis of stomach contents Having obtained the main prey of each species we made the stable isotope analysis and mixing models with which we obtained the proportions of diet of each predator the guilds obtained by this analysis differ in some species to the previous method trophic level was calculated by both methods and the results were similar with the exception of three species considering the value of stable isotopes as the most reliable The similarity between the networks constructed from the data of both methods was evaluated through a series of indexes we found that these to be different in their structure but have similar properties so the complementary use of both techniques is recommended for the analysis of food web structure of a system of interest
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Introduccioacuten
Los sistemas naturales pueden ser estudiados de diferentes maneras y los
meacutetodos que son utilizados con este propoacutesito tienden a enfatizar diferentes tipos
de patrones La estructura general de las comunidades y el comportamiento de
los individuos han sido unos de los puntos maacutes importantes en el estudio de los
ecosistemas Uno de los enfoques utilizados para llegar a una aproximacioacuten del
primer punto es el estudio de las redes troacuteficas eacutestas son descriptoras de las
interacciones troacuteficas de la comunidad que pueden ser usadas para ilustrar
aspectos funcionales a traveacutes de los flujos de materia y energiacutea en un ecosistema
Este tipo de conocimiento ha permitido la comprensioacuten de la estructura y
funcionamiento de las comunidades de los individuos presentes en estos sistemas
y obtener de esta informacioacuten atributos tanto especiacuteficos como holiacutesticos Esta
aproximacioacuten sobre el estudio de los ecosistemas no es nueva ya que la
extraccioacuten e interpretacioacuten de enfoques aplicados a estas redes ha sido una de las
aacutereas de estudio ecoloacutegico maacutes activas en los uacuteltimos 30 antildeos (Rickleffs y Miller
2000)
El descubrimiento de nuevas metodologiacuteas que aporten maacutes informacioacuten acerca
de los patrones alimenticios de las especies asiacute como el desarrollo de nuevas
herramientas de modelacioacuten de redes troacuteficas han llegado a ser uno de los
enfoques maacutes importantes en el estudio de los ecosistemas y en la actualidad
constituye la informacioacuten baacutesica a partir de las cuales se desarrollan estrategias de
manejo para el aprovechamiento y conservacioacuten de los recursos de estos
ecosistemas (FAO 2008)
El estudio de las redes troacuteficas es un enfoque importante para entender los
patrones y dinaacutemicas de las comunidades y es actualmente un campo muy activo
en los estudios de ecologiacutea Una red troacutefica representa varias maneras en la cual
la energiacutea pasa a traveacutes de las poblaciones en las comunidades esto muestra
quieacuten se alimenta de quien en queacute cantidades la eficiencia del uso de la energiacutea
el metabolismo etc (Bendoricchio y Palmeri 2005) Las redes troacuteficas estaacuten
compuestas de cadenas troacuteficas que representan el paso de la energiacutea de un
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productor primario a traveacutes de una serie de consumidores hasta los niveles troacuteficos
superiores (Ricklefs y Miller 2000)
La informacioacuten sobre la dieta de los individuos de un sistema resulta uacutetil
para definir las relaciones depredador-presa las cuales son la base para la
elaboracioacuten de los diagramas de redes troacuteficas asiacute tambieacuten la compilacioacuten de
diferentes componentes alimenticios consumidos por una especie pueden
eventualmente proporcionar una estimacioacuten del nivel troacutefico (Lopeacutez-Peralta amp
Arcila 2002)
Los datos para la construccioacuten de las redes troacuteficas pueden provenir de
inferencias obtenidas a partir de la estructuras anatoacutemicas observacioacuten directa de
las presas que son consumidas mediante el uso del anaacutelisis de contenidos
estomacales y maacutes recientemente mediante el uso de una teacutecnica basada en los
isoacutetopos estables de los tejidos de los organismos (Chipps y Garvey 2006)
El anaacutelisis maacutes utilizado para determinar las relaciones depredador-presa
han sido los de contenidos estomacales (Hyslop 1980) ya que actualmente
poseen la mayor resolucioacuten taxonoacutemica en la identificacioacuten de las presas ademaacutes
de ser posible determinar su biomasa La informacioacuten que aportan los anaacutelisis de
contenidos estomacales es solo referente a presas consumidas recientemente
(usualmente en menos de 24 h) por lo que para obtener informacioacuten sobre dietas
de periodos mayores es necesario llevar a cabo campantildeas de muestreo donde se
obtengan muestras de varios individuos con el fin de cubrir la dieta
correspondiente a ese periodo (Gearing 1991 Estrada et al 2005)
Un problema que se tiene con esta teacutecnica es que a menudo las presas son
encontradas en estados de digestioacuten tan avanzados que resulta complicado
identificarla y en algunos casos solo quedan restos de estas presas no obstante
en muchos casos existen estructuras que pueden resultar uacutetiles para la
identificacioacuten de presas que no se encuentran completas tales como vertebras
escamas dientes globos oculares cleitros y otolitos en el caso de peces restos
quitinosos en el caso de artroacutepodos o picos y globos oculares en el caso de
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cefaloacutepodos Todas estas estructuras poseen caracteriacutesticas muy especiacuteficas que
pueden llegar a servir para identificar las presas a nivel familia geacutenero o incluso
especie (Margalef 1974)
Otro inconveniente que se tiene con esta metodologiacutea es que la duracioacuten de
algunas estructuras de las presas dentro de los contenidos gaacutestricos puede variar
dependiendo de su grado de digestibilidad lo que puede llegar a causar una
subestimacioacuten en la abundancia de presas que se digieren raacutepidamente (por
ejemplo invertebrados como poliquetos medusas) o bien una sobrestimacioacuten de
presas que tengan estructuras poco digeribles y que se acumulen en el tracto
digestivo (pe cefaloacutepodos o algunas especies de crustaacuteceos) (Clarke et al 1976
Santos et al 1999)Tambieacuten muchos fragmentos de presas pueden llegar a ser
muy difiacuteciles de identificar por lo que este meacutetodo favorece la identificacioacuten de
presas de tamantildeo grande y que tienen estructuras duras Asiacute tambieacuten algunas
especies pueden llegar a regurgitar sus estoacutemagos (Pierce et al 1993 Tollit et al
1997 Melville y Conolly 2003 Chipps y Garvey 2006)
Por otro lado no todos los materiales que son consumidos son asimilados
por el organismo por lo que resulta difiacutecil determinar cuaacutel es su importancia real
en la dieta del depredador (Chipps y Garvey 2006) Asimismo se pueden
presentar sesgos debido a que pueden encontrarse restos de individuos que no
fueron ingeridas directamente por el depredador sino por la presa de eacuteste (Smith amp
Whitehead 2001 Romaacuten-Reyes 2005) Ademaacutes existe cierta dificultad al realizar
comparaciones entre la dieta de varios depredadores (lo cual se requiere para la
construccioacuten de redes troacuteficas) esto ocurre cuando se presentan diferencias en
sus tasas de digestioacuten y de evacuacioacuten asiacute como en sus ritmos de alimentacioacuten
los cuales si no se consideran apropiadamente en los estudios de alimentacioacuten
tienen importantes implicaciones en la interpretacioacuten de los datos de la dieta
(Chipps amp Garvey 2006)
En antildeos recientes se ha empezado a utilizar una nueva teacutecnica para el
estudio de las redes troacuteficas la cual emplea la acumulacioacuten de isoacutetopos estables
en el tejido de los organismos (Clarke et al 2005) Esta teacutecnica puede proveer
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informacioacuten acerca del comportamiento alimenticio a largo plazo de una especie
basado en la asimilacioacuten del alimento consumido de tal manera que aporta una
retrospectiva histoacuterica de este comportamiento cuyo periodo variacutea dependiendo
del tipo de tejido que se analice mientras que los contenidos estomacales
solamente presentan una fotografiacutea de la alimentacioacuten reciente de una especie
(Fry y Sherr 1984 Peterson y Fry 1987)
Este meacutetodo toma ventaja de las diferencias en las abundancias relativas
de los distintos isoacutetopos de un elemento quiacutemico ya que la materia orgaacutenica lleva
siempre una firma isotoacutepica que trae una diferencia en la tasa de isoacutetopos ligeros y
pesados durante las reacciones que crearon esta materia Los isoacutetopos estables
maacutes utilizados son los de nitroacutegeno y carbono (Peterson y Fry 1987) Los
isoacutetopos de nitroacutegeno debido a que presentan un mayor enriquecimiento isotoacutepico
generalmente son usados para indicar el nivel troacutefico de las especies mientras
que la razoacuten de isoacutetopos estables de carbono por su nulo o miacutenimo
fraccionamiento refleja la fuente de nutricioacuten autotroacutefica en la base de la red de
alimentos (DeNiro y Epstein 1981)
Esta teacutecnica cuando es combinada con meacutetodos tradicionales para la
determinacioacuten de dietas (pe los anaacutelisis de contenidos estomacales) se convierte
en una herramienta muy uacutetil para determinar interacciones troacuteficas ya que los
isoacutetopos estables representan estas interacciones a una escala de tiempo mucho
maacutes larga dependiendo del tipo de tejido que se utilice para el anaacutelisis De esta
manera indica las presas que son asimiladas por el organismo y no solamente
ingeridas y a diferencia de otros meacutetodos todas las muestras obtenidas arrojan
informacioacuten (Hobson et al 1996 Burton y Koch 1999 Kurle y Worthy 2001)
Recientemente el uso de las razones de isoacutetopos estables aunados a la
utilizacioacuten de modelos de mezcla basados en ecuaciones de balance de masas
estaacuten cobrando importancia ya que ayudan a identificar cuaacuteles son las presas
maacutes importantes de los depredadores y dan un valor de la proporcioacuten de las
presas en la dieta del depredador De esta forma la razoacuten isotoacutepica es
transformada en valores de dieta los cuales pueden ser utilizados para determinar
14
varios aspectos acerca del nicho que las especies ocupan en el ecosistema
(Newsome et al 2007)
En este contexto el anaacutelisis de isoacutetopos estables ha sido utilizado como una
herramienta para obtener atributos de las redes troacuteficas tales como el
omnivorismo nivel troacutefico longitud de las cadenas troacuteficas y viacuteas principales de
flujos energeacuteticos (Cabana y Rasmussen 1996 Vander Zanden et al 1999
Layman et al 2007)
En este trabajo se pretende analizar una red troacutefica bajo dos enfoques
metodoloacutegicos la teacutecnica de contenidos estomacales y la teacutecnica de isoacutetopos
estables aunada a los modelos de mezcla para contrastar los resultados
obtenidos de cada enfoque y comparar algunos de los atributos estructurales y
funcionales de la red troacutefica con esto se contribuiraacute a discernir sobre el mejor
enfoque a emplear o bien si las dos fuentes de informacioacuten deberiacutean emplearse
de manera complementaria
Antecedentes El anaacutelisis de dietas de los peces constituyen una herramienta importante
tanto en la comprensioacuten de las interacciones entre especies de una red troacutefica y en
los ecosistemas como en el manejo de pesqueriacuteas asiacute mismo resulta uacutetil cuando
se plantea el cultivo de alguna especie ya que ayuda a entender cuaacuteles son los
requerimientos de dieta de las especies Debido a ello existe una gran variedad
de trabajos acerca de los haacutebitos alimenticios de muchas especies de peces la
mayoriacutea utilizando los anaacutelisis de contenidos estomacales para la determinacioacuten
de los componentes de la dieta asiacute como las propiedades de eacutesta
Los trabajos con contenidos estomacales han pasado de ser simples
descripciones de la dieta para determinar las presas maacutes importantes (Pinkas et
al 1971) a ser la base con la que es posible determinar los flujos de energiacutea en
un ecosistema de tal manera que lla mayor parte de lo que se conoce sobre los
flujos de energiacutea en las redes troacuteficas estaacute basado en inferencias hechas sobre la
15
informacioacuten contenida por los anaacutelisis de contenidos estomacales (Christensen amp
Pauly 1992)
A partir de mediados de los antildeos 90s se ha incrementado el nuacutemero de
trabajos que utilizan el anaacutelisis de isoacutetopos estables para el estudio de relaciones
troacuteficas en el ambiente marino no obstante que los primeros trabajos se realizaron
en 1955 (Malseed 2004) Existen muchos trabajos que han utilizado los isoacutetopos
estables de C y N para estimar el flujo de energiacutea en las redes troacuteficas marinas
estos trabajos han obtenido como resultado una aproximacioacuten de la procedencia
de las fuentes de Carbono y el nivel troacutefico de los consumidores esto tanto en
ecosistemas marinos estuarinos y dulciacuiacutecolas (Fry 1991 Whitledge y Rabeni
1997)
El anaacutelisis de isoacutetopos estables ha resultado tambieacuten ideal para especies
que se encuentran bajo alguacuten tipo de proteccioacuten o bien que resulta muy difiacutecil
conseguir muestras de contenidos estomacales tal es el caso de varias especies
de mamiacuteferos marinos entre las cuales se encuentran algunas especies de
pinniacutepedos (Kurle y Worthy 2001 Kurle y Worthy 2002) y cetaacuteceos (Gendron et
al 2001 Hooker et al2001 Ruiz-Cooley et al 2004)
Esta teacutecnica tambieacuten ha sido empleada en especies que por sus haacutebitos
alimenticios o su tamantildeo resulta difiacutecil evaluar la dieta por meacutetodos maacutes
tradicionales tal es el caso de varias especies de crustaacuteceos que debido a las
caracteriacutesticas de su sistema digestivo es muy difiacutecil identificar sus presas en el
contenido estomacal (Whitledge y Rabeni 1997 Fantle et al 1999 Abed-Navandi
y Dworschak 2005)
En cuanto a peces existen varios trabajos en los que se utiliza esta teacutecnica
En sistemas lacustres Gu et al (1996) determinaron el papel que distintas
especies ocupaban en la red troacutefica Melville y Connolly (2003) utilizaron los
isoacutetopos para determinar las fuentes autotroacuteficas fundamentales que soportan la
produccioacuten de tres especies de peces de fondos blandos en un estuario Clarke et
al (2005) se valieron de los isoacutetopos para determinar si existiacutea una sobreposicioacuten
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en la dieta entre algunas especies pisciacutevoras nativas de un lago con respecto a
especies que habiacutean sido introducidas
Post (2002) desarrolloacute una ecuacioacuten por medio de la cual utilizando los
isoacutetopos estables de C y N es posible determinar el nivel troacutefico de los
consumidores Estrada et al (2003) utilizaron esta ecuacioacuten para determinar el
nivel troacutefico de cuatro especies de tiburones y al compararlo con los resultados
obtenidos por contenidos estomacales no encontraron diferencias significativas
entre los ambos meacutetodos De la misma forma Estrada et al (2005) calcularon el
nivel troacutefico del atuacuten aleta azul Thunnus thynnus ademaacutes de estimar sus presas
principales encontrando que esta especie cambia su alimentacioacuten de juveniles a
adultos teniendo los adultos un nivel troacutefico superior al de los juveniles
En trabajos recientes con el uso de isoacutetopos de C y N para determinar
dietas se han propuesto modelos de mezcla con el fin de cuantificar la
importancia que determinadas fuentes alimenticias tienen en la dieta de un
depredador Ben-David et al (1997) y Szepanski et al (1999) utilizaron un modelo
de mezcla para muacuteltiples presas (fuentes) con el fin de estimar la contribucioacuten que
tiene cada tipo de presa en la dieta del depredador utilizando para ello la distancia
euclidiana entre los valores isotoacutepicos de la presa y el depredador Sin embargo
este modelo provee solamente un indicativo del consumo relativo de esa presa y
se encuentra ademaacutes limitado a tres fuentes alimenticias (presas) por lo que se
deben elegir las presas maacutes probables o bien realizar varias pruebas con
diferentes presas
Phillips et al (2001) proponen un modelo lineal de mezcla basado en
ecuaciones de balance de masas el cual arroja mejores resultados que el modelo
anterior ya que este provee una estimacioacuten de la proporcioacuten que presentan las
fuentes alimenticias en la dieta aunque tambieacuten se encuentra limitado a tres
fuentes Esta limitacioacuten en el nuacutemero de presas fue corregida por Phillips y Gregg
(2003) quienes propusieron un meacutetodo basado en un modelo anterior (Phillips et
al 2001) que permite trabajar con maacutes de tres fuentes alimenticias Este meacutetodo
permite conocer la contribucioacuten de cada fuente alimenticia al depredador en
17
teacuterminos porcentuales aunque a la fecha ha sido utilizado por relativamente
pocos autores entre los que se encuentran Melville y Connolly (2003 2005)
Abed-Navandi y Dworschak (2005) Bocherens et al (2005) Benstead et al
(2006) y Huumlckstaumld et al (2007)
Autores como Newsome et al (2007) sugieren que gracias a modelos como
este es posible transformar las proporciones isotoacutepicas en valores de contribucioacuten
de las fuentes alimenticias proveyendo asiacute una forma estandarizada para
caracterizar el nicho ecoloacutegico de las especies pudiendo calcularse algunas
mediciones utilizadas en ecologiacutea tales como la amplitud de nicho y la
especializacioacuten sobre los recursos Una ventaja adicional de este procedimiento es
que se generan histogramas que representan la variabilidad en el consumo de una
presa lo cual tiene un gran potencial en el estudio de dietas ante la posibilidad de
incluir variabilidad e incertidumbre en los estudios sobre dietas alimentacioacuten y
redes troacuteficas
El uso de los isoacutetopos estables para la construccioacuten y anaacutelisis de redes
troacuteficas es una teacutecnica que estaacute empezando a ser utilizada en el anaacutelisis de ciertas
comunidades marinas donde se ha utilizado esta herramienta para encontrar las
fuentes de produccioacuten primaria principales asiacute como el nivel troacutefico (NT) de cada
uno los grupos de especies que las componen (Grall et al 2006 Vander-Zanden
et al 2006 Ciancio et al 2008) no obstante dado su muy reciente propuesta no
se han reportado a la fecha trabajos que utilicen los modelos de mezcla como
herramienta para el anaacutelisis de redes troacuteficas
Justificacioacuten El uso de los isoacutetopos estables de C y N ha demostrado ser de utilidad en el
anaacutelisis de haacutebitos alimenticios sin embargo son pocos los trabajos que han
incorporado modelos de mezcla junto a los anaacutelisis de isoacutetopos los cuales podriacutean
ayudar a comprender mejor la estructura de las redes troacuteficas de los sistemas de
estudio Debido a ello en este estudio se realizoacute una comparacioacuten entre las redes
troacuteficas obtenidas por la metodologiacutea tradicional de anaacutelisis de contenidos
18
estomacales y el anaacutelisis de isoacutetopos aunados a modelos de mezcla tomando
como caso de estudio a los peces asociados a fondos blandos de las costas de
Nayarit y Sinaloa y con base en las diferencias encontradas por ambos meacutetodos
se determinoacute el posible uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables y modelos de
mezcla para representar la dieta en teacuterminos cuantitativos para asiacute realizar la
construccioacuten de redes troacuteficas y si esta es comparable a la que puede obtenerse
por meacutetodos tradicionales esto seriacutea de gran utilidad para usar estas teacutecnicas
para la construccioacuten de estas redes en sistemas donde el acceso a las muestras
es limitado
Hipoacutetesis Tanto la informacioacuten obtenida de los anaacutelisis de contenidos estomacales
como la que se deriva de los anaacutelisis isotoacutepicos pueden conducir a revelar las
mismas propiedades estructurales y funcionales de la misma red troacutefica
Objetivo Comparar la estructura troacutefica de la ictiofauna de fondos blandos de las
costas de Nayarit obtenida por medio de las teacutecnicas de isoacutetopos estables y
modelos de mezcla con la obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales
Objetivos particulares Determinar la dieta de los peces dominantes de la zona mediante los
anaacutelisis de contenidos estomacales
Determinar la dieta de los peces a partir de modelos de mezcla usando las
sentildeales isotoacutepicas
Describir la estructura troacutefica de la zona por medio de indicadores
utilizando los valores obtenidos por los modelos de mezcla asiacute como por
el meacutetodo de contenidos estomacales
Comparar los resultados obtenidos de la descripcioacuten de la estructura troacutefica
por contenidos estomacales con la derivada de modelos de mezcla
basados en anaacutelisis de isoacutetopos estables y someter a prueba de hipoacutetesis
19
Materiales y meacutetodos Con el fin de cumplir el objetivo del trabajo este fue dividido en cuatro
secciones principales cada una de estas con objetivos particulares 1) definicioacuten
de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 2) definicioacuten de dietas
mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 3) Caracterizacioacuten de la estructura
troacutefica para cada fuente de informacioacuten de dietas y 4) Anaacutelisis comparativo de
estructuras troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables
Los ejemplares para este estudio se obtuvieron de las capturas realizadas por la
flota comercial camaronera de las costas del estado de Nayarit Las muestras
fueron obtenidas por medio de una serie de arrastres utilizando una red de
denominada tipo ldquoBuzordquo la cual posee una luz de malla de 2rdquo Los arrastres fueron
realizados durante las temporadas de pesca de camaroacuten 2005-2006 y 2006-2007
que se desarrollan de septiembre a marzo
Aacuterea de estudio Los muestreos se llevaron a cabo en embarcaciones tipo camaronero que
operan en las aacutereas de pesca tradicionales frente a las costas de Nayarit y sur de
Sinaloa que abarca desde los 23deg1160N 106deg30O y 21deg145338N y
105deg142026O (Figura 1) Esta zona se caracteriza por tener un clima caacutelido sub-
huacutemedo con lluvias en verano y oscilaciones teacutermicas anuales menores de
10degC La regioacuten se encuentra bajo la influencia de la Corriente de California la
Corriente Norecuatorial la Contracorriente Norecuatorial asiacute como la Corriente
Costera de Costa Rica La batimetriacutea de la zona es relativamente somera ya que
se encuentra sobre la plataforma continental con una profundidad maacutexima de 200
m En las zonas con profundidades de 10 a 12 m se encuentran
predominantemente sedimentos de tipo arenoso con un de grano que va de
grueso a fino mientras que en las zonas maacutes profundas predominan asociaciones
de arenas-limos principalmente en aquellas zonas situadas frente a
desembocaduras de riacuteos (Garciacutea 1981 Amezcua-Linares 1990 De la Lanza-
Espino 1991) Las capturas se llevaron a cabo en aacutereas que se encontraban entre
los 2 y 36 kiloacutemetros fuera de la costa a profundidades que oscilan entre los 10 y
20
76 m Esta zona presenta una intensa actividad pesquera representada por el
sector de pesca camaronera
Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa Meacutexico
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Para este estudio se tomaron muestras de los peces dominantes de la
zona es decir los maacutes abundantes y frecuentes de las capturas Para realizar su
muestreo se esperoacute a que la captura fuera vertida en cubierta para
posteriormente tomar una muestra representativa de la misma Esta se separoacute por
grupos o especies con ayuda de claves de identificacioacuten del aacuterea de estudio
Posteriormente se tomoacute el peso y nuacutemero de los individuos ademaacutes se tomoacute una
fotografiacutea o un ejemplar de cada grupo para posteriormente corroborar su
identificacioacuten en el laboratorio por medio de claves especializadas tales como las
de Fischer et al (1995b c) y Allen amp Robertson (1998) utilizaacutendose tambieacuten
ejemplares de referencia de las colecciones ictioloacutegicas del Centro
-1065deg -106deg -1055deg21deg
215deg
22deg
225deg
23deg
235deg
12
3
456
7
8
9
10
1112
1314
1516
17
18
20
2122
2324
25
2627
28 29
30 31
32
33
34
3536
3738
39
Sinaloa
Nayarit
0Km 25Km 50Km
Islas Marias
21
Interdisciplinario de Ciencias Marinas del Instituto Politeacutecnico Nacional y del
Centro de Investigaciones Bioloacutegicas del Noroeste
De cada especie dominante se tomaron 15 individuos a los cuales se les
extrajo el estoacutemago eacutestos se fijaron en formol al 10 o bien se congelaron para
ser llevados al laboratorio de Ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN
Una vez en el laboratorio se separaron cada una de las presas encontradas
en los contenidos estomacales y estas se identificaron mediante claves
especializadas para ello de esta forma para peces completos se utilizaron las
claves de Fisher et al (1995bc) Allen amp Robertson (1998) y Thomson et al (2000)
Para peces en estados avanzados de digestioacuten se utilizaron las claves de Clothier
(1950) Clothier amp Baxter (1969) y las de Clarke (1962 y 1986) Para invertebrados
se utilizaron las de Smith y Carlton (1975) Wolff (1982 1984) Salgado Barragaacuten
y Hendrickx (1986) Fisher et al (1995ordf) y Hendrickx et al (1997) Tambieacuten se
pudo corroborar la identificacioacuten de las presas mediante la comparacioacuten de estos
con el material de referencia que se encuentra tanto en la coleccioacuten ictioloacutegica
como en el laboratorio de ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN
Una vez identificadas las presas se determinaron los valores de peso y
nuacutemero de cada uno de los componentes alimenticios y estos valores fueron
usados para calcular los meacutetodos propuestos por Pinkas et al (1971) y Hyslop
(1980) que a continuacioacuten se detallan
Meacutetodo Gravimeacutetrico (G) Para este meacutetodo se requirioacute obtener la biomasa de
las especies presas encontradas en los diferentes estoacutemagos para ello se
determinoacute el peso de cada una de las especies presa utilizando una balanza
digital El peso de cada especie presa fue referido como un porcentaje del peso
total de todas las especies presa (G) encontradas en los estoacutemagos
22
Donde
p= Peso (g) de un determinado tipo de presa
PT= Peso (g) de la totalidad de especies presa
Iacutendice de Frecuencia de Ocurrencia (FO) Este iacutendice refleja la frecuencia con la
que se encuentra una determinada especie presa expresada como un porcentaje
de la totalidad de estoacutemagos con alimento se utilizo para discernir cuales eran las
especies dominantes y las raras en la dieta
119865119874 = 119899119873119864 lowast 100
Donde
n= Nuacutemero de estoacutemagos que tienen el mismo componente alimenticio
NE= Nuacutemero total de estoacutemagos con alimento
Una vez que se determinaron las presas de cada uno de los grupos de peces se
procedioacute a determinar si el nuacutemero de estoacutemagos analizados era suficiente para
representar la dieta de cada uno de estos grupos para ello se realizaron curvas de
diversidad acumulada utilizando la informacioacuten de las presas encontradas en los
contenidos estomacales de cada depredador Esto se hizo estimando el iacutendice de
diversidad de Shannon-Wiener para cada estoacutemago de cada uno de los
depredadores y mediante una aleatorizacioacuten de estos se construyoacute una curva
acumulada donde se esperaba que una dieta bien representada alcanzaraacute un
valor asintoacutetico de tal forma que al aumentar el nuacutemero de estoacutemagos ya no se
observara un cambio significativo en la diversidad de presas
Para tener una estimacioacuten cuantitativa de este criterio (la eleccioacuten del
nuacutemero de estoacutemagos necesarios para obtener una dieta bien representada) se
determinoacute el coeficiente de variacioacuten para cada caso y cuando este fue menor o
igual a 5 se consideroacute que la dieta estaba bien representada Una vez obtenida
23
esta informacioacuten se procedioacute a trabajar con las especies para las que se obtuvo
una buena representatividad
Las especies de peces fueron agrupadas en gremios alimenticios que se
determinaron usando la biomasa de las presas para ello se realizoacute un anaacutelisis de
similitud utilizando el iacutendice de Bray-Curtis para posteriormente realizar un anaacutelisis
de cluacutesteres usando ligamiento de tipo completo
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables Se tomaron muestras de muacutesculo a los peces que previamente fueron
seleccionados como los maacutes dominantes de la zona y cuya dieta ademaacutes hubiera
estado bien representada al hacer el anaacutelisis de contenidos estomacales
procurando obtener muestras de individuos que al ser capturados no se
encontraran cerca de descargas de agua continental ya que esto pudiera alterar
su sentildeal isotoacutepica Tambieacuten se tomaron muestras de muacutesculo de presas
potenciales procedentes de las capturas que fueron identificadas en el anaacutelisis
previo de contenidos estomacales asiacute como especies extraiacutedas de los contenidos
estomacales que se encontraron en un estado de digestioacuten leve Asimismo se
seleccionaron particularmente algunas especies de niveles troacuteficos altos y bajos
(obtenido de referencias de literatura) para tener una mejor representacioacuten de la
red troacutefica La muestra se procuroacute tomar siempre de la regioacuten dorsal de los
organismos siendo posteriormente congeladas hasta su anaacutelisis en el laboratorio
Extraccioacuten de humedad
Las muestras de muacutesculo fueron secadas utilizando una liofilizadora donde
las muestras fueron sometidas a una temperatura de aproximadamente -40 degC y
una presioacuten de 50 MBR durante un periodo aproximado de 24 horas Otro meacutetodo
que se utilizoacute para secar las muestras fue mediante el uso de una estufa donde las
muestras se sometieron a una temperatura constante de 50degC durante 24 horas
24
De acuerdo con Kaehler amp Pakhomov (2001) no existe diferencia en los
resultados obtenidos utilizando cualquiera de estos meacutetodos
Una vez secadas las muestras fueron reducidas a polvo fino utilizando para
ello un mortero de aacutegata ya que el uso de morteros de porcelana puede
contaminar las muestras con residuos de carbonatos (Roman-Reyes 2003)
En el caso de algunos organismos con estructuras calcaacutereas como es el
caso de algunos crustaacuteceos y equinodermos se realizo una eliminacioacuten de estos
carbonatos debido a que estos suelen afectar los valores del δ13C debido a esto
se realizo una acidificacioacuten para ello se utilizo una solucioacuten acido clorhiacutedrico (HCl)
al 10 durante 24 h y secadas nuevamente (Carabel et al 2006)
Las muestras fueron colocadas en capsulas de estantildeo o de plata (para
muestras que se acidificaron) para ello se colocoacute una cantidad de 10 mg plusmn 01 en
cada caacutepsula la cual se pesoacute utilizando una micro balanza con una precisioacuten de
0001 mg Una vez pesadas las caacutepsulas fueron colocadas en charolas marcadas
para ser posteriormente analizadas en el espectroacutemetro de masas de razones
isotoacutepicas
Anaacutelisis de isoacutetopos
Los anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron realizados en los Servicios Xerais
de Apoio aacute Investigacioacuten (SXAIN) Universidad da Coruntildea utilizando un analizador
elemental modelo FlashEA 1112 de la marca ThermoFinnigan conectado a un
espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas DELTA plus de la marca Finnigan
MAT con una interfaz Con Flo II Este instrumento realiza primeramente la
combustioacuten de la muestra para convertirla en gas el cual es separado en sus
componentes mediante una columna cromatograacutefica dentro de un analizador
elemental acoplado al espectroacutemetro de masas Posteriormente los componentes
son cuantificados en cada uno de sus constituyentes asiacute como su masa molecular
(los de nitroacutegeno N y carbono C en este caso) Los resultados son expresados
como valores de incrementos δ en partes por mil permil de la desviacioacuten de las
25
muestras con respecto a los estaacutendares establecidos por medio de la siguiente
ecuacioacuten (Park amp Epstein 1961)
δ15N oacute δ13C = [(R muestraR estandar)-1] 1000
Donde
R= 13C12C o 15N14N respectivamente
Estaacutendar= Nitroacutegeno atmosfeacuterico para el N y Pee Dee Belemnita para el C
Extraccioacuten de liacutepidos
Se realizoacute la extraccioacuten de liacutepidos de las muestras debido a que se ha
encontrado que los liacutepidos se hayan reducidos en δ13C en relacioacuten a la dieta lo
que pudiera afectar la interpretacioacuten ecoloacutegica de las sentildeales de δ13C teniendo
mayor efecto en individuos que presentan grandes cantidades de liacutepidos en sus
tejidos De esta manera pueden realizarse comparaciones de muestras de tejidos
que provienen de grupos taxonoacutemicos diferentes sin el efecto que un exceso de
liacutepidos pudiera causar en la sentildeal isotoacutepica del δ13C Se utilizoacute una normalizacioacuten o
correccioacuten aritmeacutetica de los valores de δ1C Asiacute como la razoacuten CN de las muestras
la cual es la proporcioacuten entre la cantidad de C sobre la de N de cada una de estas
Este procedimiento tiene la ventaja de que no llega a alterar la sentildeal isotoacutepica del
δ15N la cual es afectada por el uso de solventes que son utilizados para realizar la
extraccioacuten quiacutemica de los liacutepidos (Kiljunen et al 2006 Sweeting et al 2006 Post
et al 2007) Ademaacutes este ajuste puede realizarse raacutepidamente a diferencia de los
meacutetodos quiacutemicos siendo miacutenimo el tiempo necesario para efectuarlo
Para la normalizacioacuten de los liacutepidos se utilizoacute la ecuacioacuten propuesta por
Post (2007)
δ13Crsquo (Normalizado)= δ13C (sin tratar) - 332 + 099 X CN
26
Modelos de Mezcla
Los modelos de mezcla utilizados se encuentran basados en el trabajo de
Phillips y Greggs (2003) a diferencia de otros modelos de mezcla basados en
distancias euclidianas (Ben-David et al 1997) este puede trabajar con muchas
maacutes fuentes potenciales que elementos analizados (isoacutetopos)
Las ecuaciones baacutesicas de los modelos de mezcla son las siguientes 120575119862 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 120575119873 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 1 = 119901 + 119901 + 119901
Donde a b y c son tres diferentes tipos de alimento y Pa + Pb + Pc es la
contribucioacuten de cada tipo de alimento a la alimentacioacuten del depredador este es un
sistema matemaacutetico indeterminado con tres incoacutegnitas para la cual no existe una
solucioacuten uacutenica sin embargo con el sistema de isoacutetopos n y de gtn+1 fuentes
alimenticias es posible utilizar el balanceo de masas para calcular las muacuteltiples
combinaciones de proporciones de las fuentes alimenticias que son soluciones
probables
Se utilizoacute la herramienta SISUS (httpstatacumencomsisus) para
determinar la contribucioacuten a la dieta de cada presa este software fue desarrollado
por Erhardt (2009) y este a diferencia de la aproximacioacuten original de Phillips y
Greggs (2003) no posee la limitante de 10 fuentes que su software Isosource
posee lo cual para la mayoriacutea de las especies que se trabajaron resulta una
limitante mayor La rutina SISUS en cambio se encuentra basada en una
aproximacioacuten de tipo Bayesiana la cual determina las distribuciones probabiliacutesticas
de las proporciones que cada presa aporta a la dieta de intereacutes esto lo realiza a
traveacutes de una integracioacuten numeacuterica de proporciones de contribuciones de dieta
probables generadas aleatoriamente y que representen una dieta potencial Este
modelo ademaacutes no posee la limitante de 10 presas por lo que resultoacute ser maacutes
adecuado para este trabajo
27
Previamente a la aplicacioacuten de los modelos de mezcla a cada unos de los
depredadores se le restoacute el valor de fraccionamiento isotoacutepico de 23 permil a los
valores de δ15N de cada uno Este valor de fraccionamiento fue propuesto por
McCutchan (2003) quien menciona que este es el valor que ha sido encontrado
para especies que se alimentan de presas tanto de niveles troacuteficos altos como
bajos Asiacute tambieacuten con el fin de hacer comparables las dietas obtenidas por
contenidos estomacales y por isoacutetopos se realizaron algunas agrupaciones de las
presas El detritus en este caso estuvo representado por valores de Materia
Orgaacutenica Particulada (MOP) calculados por Saacutenchez et al (2009) para la zona de
estudio mientras que los valores encontrados para zooplancton fueron tomados
del trabajo de Loacutepez-Ibarra (2008) de muestras de copeacutepodos muestreados cerca
del aacuterea de estudio
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Se analizoacute la estructura troacutefica a partir de ambas fuentes de informacioacuten
contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos estables Para el caso de los
contenidos estomacales se usaron los valores de biomasa para definir el
porcentaje que cada presa en el estoacutemago del depredador y a partir de estos
valores se construyoacute una matriz depredador-presa Para el caso de la red troacutefica
construida con los valores de isoacutetopos se utilizaron los valores promedio de los
porcentajes obtenidos por el software SISUS usaacutendolos para construir la matriz
depredador-presa y representar la red troacutefica Las presas utilizadas fueron
obtenidas de agrupaciones similares para ambos meacutetodos de tal manera que
pudieran ser comparables
Previamente al anaacutelisis de la red troacutefica se calcularon los niveles troacuteficos
(NT) de los depredadores para ambas fuentes de informacioacuten contenidos
estomacales e isoacutetopos estables Para el caacutelculo con los valores de contenidos
estomacales se utilizoacute la siguiente ecuacioacuten propuesta por Christensen amp Pauly
(1992)
119873119879 = 1 + 119863119862 lowast 119873119879119895
28
Donde
DCij referida como la composicioacuten de la dieta es la proporcioacuten de presas ( j ) en la
dieta del depredador (i ) NTj es el nivel troacutefico de las presas y fue obtenido de la
base de datos del International Standard Statistical Classification of Aquatic
Animals and Plants (ISSCAAP) en Fishbase (wwwfishbaseorg) n es el nuacutemero
de presas
En el caso de la red troacutefica estimada por medio del anaacutelisis de isoacutetopos
estables se calculoacute el nivel troacutefico utilizando para ello los valores de nitroacutegeno y la
ecuacioacuten propuesta por Post (2002)
Donde es la posicioacuten troacutefica del organismo usado para estimar δ15Nbase y
es el enriquecimiento en 15N por nivel troacutefico Las especies elegidas para calcular
el δ15Nbase deben de compartir el mismo haacutebitat que la especie objetivo e integrar
la marca isotoacutepica de la red troacutefica en una escala de tiempo suficientemente larga
para minimizar los efectos de la variacioacuten a corto plazo en este caso se utilizoacute una
especie de camaroacuten (Solenocera spp) que resultoacute ser una presa frecuente en la
mayoriacutea de los depredadores y que ocupa un nivel troacutefico secundario
Una vez obtenidos los niveles troacuteficos se utilizaron estos valores junto con las
matrices depredador-presa obtenidas por ambas fuentes y fueron introducidas en
el programa Ucinet v 60 desarrollado por Borgatti (2002) para la representacioacuten
grafica y edicioacuten de la red troacutefica Esta se graficoacute en un gradiente seguacuten su nivel
troacutefico representaacutendose por medio de flechas los consumos de cada especie
La comparacioacuten de las estructuras troacuteficas obtenidas de los valores de ambas
matrices de dietas se realizoacute a traveacutes de una serie de indicadores de especies o
taxa clave propuestos por Jordan et al 2006 Como estos iacutendices expresan
Δ
minus+n
NbaseundariorNconsumido 1515 sec_ δδλ
λ nΔ
NT=
29
importancia relativa de manera jeraacuterquica seguacuten ellos atributos que representan
para cada iacutendice se seleccionoacute la medida del ldquopercentilrdquo superior como criterio de
diferenciacioacuten o separacioacuten de los grupos funcionales maacutes relevantes del
gradiente total De esta manera los valores se ordenaron de mayor a menor y para
identificar las especies clave relevantes se usoacute el percentil de 80
Los iacutendices de especies clave utilizados fueron los siguientes
Iacutendice de grado (Degree) Este iacutendice representa el nuacutemero de nodos
conectados a un nodo particular representado cada uno a una especie y es
expresado como sigue 119863 = 119863 + 119863
Donde Di es la sumatoria de todas las presas (Din) maacutes sus depredadores (Dout)
Iacutendice de cercaniacutea Determina la capacidad de un nodo para llegar a todos los
elementos de la red Donde los elementos maacutes centrales son aquellos que
se encuentran a menor distancia del resto
119862119862 = 119873 minus 1sum 119889119894
Donde N es el nuacutemero de nodos dij es el la longitud de la ruta maacutes corta entre los
nodos i y j en la red Entre maacutes grande el valor de CCi la eliminacioacuten de ese grupo
ocasionaraacute fragmentacioacuten sobre el resto de los grupos
Iacutendice de intermediacioacuten Indica el nuacutemero de veces que aparece un nodo en las
rutas maacutes cortas entre dos Los nodos con un valor alto de intermediacioacuten
son importantes y claves por ser los maacutes centrales de la red o aquellos que
vinculan subgrupos o bloques diferentes
119861119888 = 2 119883 sum 119892 (119894)119892(119873 minus 1)(119873 minus 2)
30
Donde N es el nuacutemero de nodos gkj es el nuacutemero de rutas igualmente maacutes cortas
entre los nodos j y k y gkj(i) es el nuacutemero de estas rutas en las cuales el nodo i
incide
Iacutendice de grupos clave Kpp1 Denominado iacutendice de fragmentacioacuten este indica
cuales nodos tendriacutean que ser eliminados para desconectar al maacuteximo la red
119865 = 1 minus sum 119904119896 (119904119896 minus 1)119873(119873 minus 1)
Donde sk es el tamantildeo del grupo y N es el nuacutemero de nodos su rango va de 0-1
donde 1 es la maacutexima fragmentacioacuten de la red
Iacutendice de grupos clave Kpp2 Llamado tambieacuten iacutendice de propagacioacuten es un
indicador de cuaacuteles son los nodos que se encuentran lo maacutes conectado
posibles al resto de los nodos de la red
119877 = 1 minus sum 1 119889119872119895119873
Donde RD es la proporcioacuten de todos los nodos alcanzados por el grupo de intereacutes
dMj es la distancia de un nodo j a un grupo M de nodos
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Los resultados de los indicadores anteriores para cada fuente de datos
estoacutemagos e isoacutetopos fueron comparados por medio de la prueba de correlacioacuten
por rangos no parameacutetrica de Spearmann (ρ) Esta es una prueba que mide la
asociacioacuten entre dos variables discretas Para calcular ρ los datos son ordenados
y reemplazados por su respectivo rango
El estadiacutestico ρ viene dado por la expresioacuten
ρ= sum( )
31
Donde D es la diferencia entre los correspondientes valores de una especie e
iacutendice entre matrices y N es el nuacutemero de pares de datos
Como criterio de prueba de hipoacutetesis en estas comparaciones se eligieron valores
de correlacioacuten ρgt08 y una significancia pgt005 como estadiacutesticamente similares
Para el caso de los niveles troacuteficos se aplicoacute una prueba t para determinar si los
valores obtenidos por contenidos estomacales y por anaacutelisis de isoacutetopos fueran
estadiacutesticamente similares
Resultados
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales De las 134 especies de peces capturadas durante los muestreos se
analizaron un total de 2139 estoacutemagos pertenecientes a 50 de ellas siendo eacutestas
las maacutes frecuentes y abundantes en los muestreos (Anexo 1) De estos el 571
presentaron alimento mientras que el resto no conteniacutea ninguacuten componente
alimenticio Para el anaacutelisis se seleccionaron todos aquellos peces cuyo nuacutemero
de estoacutemagos fuera suficiente para poder representar su dieta y para determinar
esto se realizoacute una serie de curvas de diversidad acumulada determinando
tambieacuten el coeficiente de variacioacuten de cada una de estas considerando que
cuando este coeficiente fuera menor a le005 el nuacutemero de estoacutemagos resultaba
adecuado para representar en un 95 la dieta de los peces En la figura 2 se
observa un ejemplo de este criterio de seleccioacuten mientras que el resto de los
valores de diversidad de la totalidad de organismos se muestran en el Anexo 2
Figuracuandcuandrepres
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005
01
015
02
025
03
33
Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans
Boca dulce (Paralonchurus goodei)
En los 10 estoacutemagos analizados se encontroacute que esta especie se
alimentaron de peces de la familia Cynoglossidae poliquetos braquiuros asiacute como
algas (Tabla II) La dieta encontrada en Fishbase (Chao 1995) resultoacute ser
incompleta sin embargo sentildeala que este organismo llega a alimentarse de
gusanos presumiblemente poliquetos asiacute como de otros invertebrados
Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei
Especies presa G
Alga 179
Brachyura 357
Cynoglossidae 8081
MONI 411
Polychaeta 793
Restos de peces 179
Especies presas G
Cynoglossidae 50
Engraulidae 50
Gasteropoda 50
MONI 50
Restos de camarones 50
Restos de crustaacuteceos 200
Squillidae 150
Stomatopoda 400
34
Sardina machete (Ophistopterus dovii)
En los cinco estoacutemagos analizados se encontraron restos de algas asiacute
como camarones de la familia Ogyrididae la dieta en Fishbase (Whitehead y
Rodriguez 1995) fue muy poco representativa ya que solo mencionan lo
encontrado en un solo estoacutemago con una especie de pez no identificada
Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii
Especies presa G
Alga no id 275
Ogyrididae 9725
De esta manera se trabajoacute con un total de 19 especies de peces El anaacutelisis
de similitud de Bray-Curtis aunado al de clusters dio como resultado un total de
seis agrupaciones o gremios troacuteficos Malacoacutefagos Detritiacutevoros Poliquetoacutefagos
Carcinoacutefagos Carcino-ictioacutefagos e Ictioacutefagos En la siguiente tabla se muestran las
especies pertenecientes a cada gremio y el porcentaje de biomasa consumida de
cada grupo presa principal (Fig3 Tabla IV)
Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio
Gremio Especie de consumo
Ictioacutefagos Cyclopsetta querna 87
Ictioacutefagos Synodus scituliceps 82
Ictioacutefagos Selene peruviana 965
Ictioacutefagos Trichiurus nitens 788
Ictioacutefagos Paralunchuru goodei 81
Carcinoacutefagos Centropomus robalito 975
Carcinoacutefagos Pomadasys panamensis 52
Carcinoacutefagos Pseudupeneus grandisquamis 905
Carcinoacutefagos Lepophidium prorates 786
Carcinoacutefagos Polydactylus opercularis 567
Carcinoacutefagos Polydactylus approximans 80
Carcinoacutefagos Opisthopterus dovii 972
Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66
35
Ictio-carcinoacutefagos Lutjanus guttatus 408437
Detritoacutefagos Haemulopsis spp 85
Detritoacutefagos Eucinostomus gracilis 69
Detritoacutefagos Orthopristys chalceus 82
Malacoacutefagos Balistes polylepis 895
Poliquetoacutefagos Ariidae 525
Las presas encontradas en los contenidos estomacales de cada uno de los
depredadores fueron identificados al menor taxoacuten posible (Anexo 3) sin embargo
con el fin de que las redes troacuteficas resultantes de ambos meacutetodos Contenidos
estomacales (CE) e isoacutetopos tuvieran agrupaciones de presas similares para
facilitar su eventual comparacioacuten los componentes presas fueron agrupados por
sus relaciones taxonoacutemicas en familias o clases e incluso ordenes (Tabla V)
Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos estomacales
Grupo Especies
Bivalvia Anadara Mazatlanica
Pectinidae
Veneridae
Anomia peruviana
Nuculana elenensis
Corbula marmorata
Corbula sp
Tellina sp
Gasteroacutepoda Turritela mariana
Epitoniidae
Epitonium acapulcanum
Crucibulum monticulus
Calappidae Calappidae
Cephalopoda Loligo opalescens
Clupeidae Ophistonema libertate
Harengula thrissina
Sardinops caeruleus
Clupeidae
36
Cynoglossidae Symphurus elongatus
Cynoglossidae
Engraulidae Cetengraulis mysticetus
Engraulis mordax
Anchoa spp
Engraulidae
Echinodermata Asteroidea
Ophiactis simplex
Mugilidae Mugilidae
Mugil cephalus
Congridae Paraconger californiensis
Ariosoma gilberti
Polychaeta Leucosidae
Sternaspidae
Eunicidae
Lumbrineridae
Glyceridae
Porifera Porifera
Portunidae Euphylax robustus
Callinectes bellicosus
Portunus tuberculatus
Portunus asper
Portunidae
Stomatopoda Squilla panamensis
Squilla acueleata
Squillla spp
Squilla mantoidea
Squilla biformis
Squilla bigelowi
Squilla tiburonensis
Xanthidae Xanthidae
Zooplancton Copeacutepoda
Figura
detalla
malac
molus
a 3 Anaacutelisis d
MalacoacutefaAl analiza
adamente
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scos bivalvo
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dose princi
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palmente d
dos (Fig4)
37
en
aacutes
mo
de
38
Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas
Poliquetoacutefagos
Las especies que se consideraron como ldquopoliquetoacutefagasrdquo fueron los peces
de la familia Ariidae que tuvieron como presas principales poliquetos (Fig5)
presumiblemente de las familias Eunicidae Glyceridae y Lumbrineridae en menor
medida tambieacuten consumieron moluscos bivalvos asiacute como crustaacuteceos y materia
orgaacutenica identificada como detritus
Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B polylepis
B
iom
asa
(G)
Tunicados
Bivalvos
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Ariidae
B
iom
asa
(G)
Bivalvos
Detritus
Polychaeta
Portunidae
39
Detritiacutevoras Las especies clasificadas como detritiacutevoras fueron Eucinostomus gracilis
Haemulopsis axillaris y Orthopristis chalceus que se alimentaron principalmente
de detritus seguido de moluscos equinodermos y de crustaacuteceos (Fig6)
Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras
Carcinoacutefagos Dentro de los carcinoacutefagos se encontroacute que la biomasa consumida por este
gremio estuvo constituida principalmente por camarones de las familias
Penaeidae Solenoceridae Sicyionidae (Camarones grandes gt40mm aprox) asiacute
como de camarones de las familias Processidae y Ogyrididae (Camarones chicos
lt40mm aprox) estomatoacutepodos (principalmente de la familia Squillidae) No
obstante no todas las especies resultaron carcinoacutefagos estrictos y existioacute cierto
porcentaje de consumo de peces principalmente cynoglossidos asiacute como tambieacuten
de calamares de la familia Loliginidae (Fig7)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Haemulopsis spp O chalceus E gracilis
B
iom
asa
(G) Bivalvos
Camarones chicos
Detritus
Echinodermata
Gastropoda
Otros Brachyuros
40
Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas
Carcino-ictioacutefagos Las especies carcino-ictioacutefagas fueron aquellas que consumieron en un
porcentaje similar tanto crustaacuteceos como peces En este gremio encontramos a
Lutjanus guttattus Polydactylus opercualrus y Pomadasys panamensis Estas
especies se alimentaron de varias familias de camarones de cangrejos de la
familia Xanthidae de bivalvos y de peces de las familias Engraulidae y Scianidae
(Fig 8)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B
iom
asa
(G) Alga no id
Camarones chicos
Camarones grandes
Cynoglossidae
Huevos
Loliginidae
Otros Peces
Stomatopoda
41
Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas
Ictioacutefagas Las especies ictioacutefagas fueron las siguientes Cyclopsseta querna P
goodei Trichiurus nitens Selene peruviana Scomberomorus sierra y Synodus
scituliceps Estas especies se alimentaron principalmente de peces de las familias
Engraulidae y Clupeidae no obstante algunas especies presentaron en su dieta
algunas especies de camarones e incluso de calamares como es el caso de S
scituliceps (Fig 9)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
L gutattus P panamensis P opercularis
B
iom
asa
(G)
Camarones grandes
Loliginidae
Scianidae
Stomatopoda
Xanthidae
Engraulidae
Camarones chicos
Bivalvos
42
Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables
Se analizaron un total de 119 muestras de muacutesculos de las 19 especies de
peces coincidiendo con las especies analizadas en los contenidos estomacales
Se encontroacute que los valores del δ15N van desde los 13permil hasta los 181permil
mientras que los valores de δ13C una vez aplicado el factor de correccioacuten de
liacutepidos utilizando la ecuacioacuten de Post (2007) fueron desde los -184permil hasta los -
1425permil La especie analizada con valores promedio maacutes altos de δ15N fue B
polylepis con un valor de 1747permil mientras que el maacutes bajo lo tuvo P goodei con
un valor de 1380permil En el caso del δ13C el valor maacutes alto estuvo representado por
el Haemulopsis spp con un valor de -1509permil y el maacutes bajo fue para Centropomus
robalito con un valor de -1732permil
En el caso de las presas se seleccionaron un total de 104 muestras
repartidas en 58 grupos donde los valores del δ15N variaron de 116permil a 164permil
siendo la especie con el valor promedio maacutes alto el molusco Solenosteira gatesi
con 164permil mientras el maacutes bajo fue de 116permil de los clupeidos mientras que para
el δ13C el valor maacutes bajo fue de -189permil para poriacuteferos y el maacutes alto de -1313permil
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
S scituliceps T nitens C querna S peruviana P goodei
B
iom
asa
(G) Restos de peces
Otros Peces
Loliginidae
Engraulidae
Cynoglossidae
Clupeidae
43
para los poliquetos (Lumbrineridae) Se determinoacute que no existiacutean diferencias en
los valores de isoacutetopos obtenidos en las diferentes eacutepocas de muestreo mediante
una prueba ANDEVA P= 0371 en el caso del δ15N y P=0096 para el δ13C
Mediante un anaacutelisis de variancia no parameacutetrico (Kruskal-Wallis) se proboacute que no
existiacutean diferencias significativas (K-W p gt0096) entre los valores de isoacutetopos
obtenidos en las temporadas de pesca 2005-2006 y 2006-2007
Con los valores isotoacutepicos obtenidos se procedioacute a aplicar los modelos de
mezcla para ello primeramente se realizaron agrupaciones de las presas
potenciales de las especies que fueron previamente identificadas como tales en el
anaacutelisis de contenidos estomacales definiendo agrupaciones similares para las
dos fuentes de informacioacuten de tal forma que fueran comparables Esta agrupacioacuten
permitioacute ademaacutes obtener mejores resultados debido a que a que el software con el
que se trabajaron (SISUS Erhardt 2009) los modelos de mezcla encuentran
soluciones factibles con una mayor precisioacuten cuando se utiliza un nuacutemero reducido
de fuentes alimenticias A continuacioacuten se muestran los 18 grupos formados a
partir de las presas potenciales analizadas (Tabla VI)
44
Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis a partir de isoacutetopos estables
Grupos Especies
Detritus MOP
Porifera Porifera
Polychaeta Hyalinoecia spp
Diopatra spp
Capitellidae
Bivalvos Argopecten ventricosus
Temnoconcha cognata
Gasteroacutepoda Solenosteira gatesi
Fusinus colpoieus
Polystira oxytropis
Leucozonia spp
Conus diadema
Cephalopoda Loligo opalescens
Calappidae Calappa convexa
Hepatus kossmani
Camarones chicos
Ambidexter spp
Ogyrididae
Processidae
Camarones grandes
Penaeus californiensis
Solenocera mutator
Trachypenaus faoe
Penaeus vannamei
Sicyona disdorsalis
Sicyona ingentis
Xiphopeaneus ribeti
Portunidae Euphylax robustus
Euphylax spp
Portunus asper
Portunus tuberculatus
Portunus xantusii
Xanthidae Xanthidae
Stomatopoda Squilla acuelata
Squilla biformis
Squilla bigelowi
Squilla hancocki
Squilla mantoidea
Zooplancton Copepoda
Echinodermata Agassizia scrobilobata
Luidia columbia
Luidia phragma
Clupeidae Clupeidae
Cynoglossidae Cynoglossidae
Congridae Paraconger californiensis
Engraulidae Anchoa spp
Cetengraulis mysticetus
Engraulidae
45
Estos modelos de mezcla arrojan una distribucioacuten de la probabilidad de la importancia que cada grupo presa tiene a la dieta del depredador Para representar esta distribucioacuten y compararla con lo encontrado en los contenidos estomacales se usoacute la media debido a que las distribuciones obtenidas generalmente tienden a ser normales En el Anexo 4 se muestran los valores de isoacutetopos de cada uno de los depredadores y sus presas asiacute como los resultados obtenidos para cada caso por los modelos de mezcla observaacutendose la proporcioacuten de presas en la dieta de los depredadores
Los modelos de mezcla permitieron identificar cinco gremios troacuteficos (Tabla VII) mostrando una distribucioacuten de especies diferente a la encontrada por los anaacutelisis de contenidos estomacales Dos de los gremios encontrados por contenidos estomacales no aparecen en el anaacutelisis basado en isoacutetopos mientras que un nuevo gremio es identificado con base en isoacutetopos
Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio
Gremio Especie de consumo
Ictioacutefago S scituliceps 595
IctiondashCarcinoacutefagos T nitens 5346
IctiondashCarcinoacutefagos S peruviana 4451
IctiondashCarcinoacutefagos P opercularis 4753
Malacoacutefagos B polylepis 60
Malacoacutefagos E gracilis 58
Equinodermoacutefagos Haemulopsis spp 77
Carcinoacutefagos C robalito 975
Carcinoacutefagos P panamensis 52
Carcinoacutefagos P grandisquamis 905
Carcinoacutefagos P goodei 728
Carcinoacutefagos L prorates 786
Carcinoacutefagos C querna 764
Carcinoacutefagos P approximans 80
Carcinoacutefagos O dovii 972
Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66
Carcinoacutefagos O chalceus 828
Carcinoacutefagos Ariidae 56
Carcinoacutefagos L guttatus 99
46
Ictioacutefagos En ese gremio solo se encontroacute la especie S scituliceps la cual presenta
una dieta dominada principalmente por peces siendo la bicuda S ensis la especie
de pez con mayor porcentaje de contribucioacuten a la dieta Crustaceos como los
estomatoacutepodos tambieacuten fueron importantes en la dieta sin embargo no ocuparon
un porcentaje tan grande como el grupo de los peces (Fig10)
Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Carcino-ictioacutefagos Tres especies estuvieron representando a este gremio P opercularis S
peruviana y T nitens las cuales consumieron proporciones similares de peces y
crustaacuteceos Los peces que estuvieron maacutes representados en su dieta fueron de la
familia Engraulidae mientras que los crustaacuteceos maacutes importantes resultaron ser
los estomatoacutepodos y camarones de tallas grandes (Fig 11)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
S scituliceps
C
ontr
ibuc
iograven
prom
edio
a la
die
ta Camarones grandes
Camarones pequntildeos
Clupeidae
Congridae
Cynoglossidae
Engraulidae
Loliginidae
Mugilidae
P grandisquamis
S ensis
Stomatopoda
47
Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Equinodermoacutefagos En este grupo se encontroacute a Haemulopsis spp que en el anaacutelisis de
contenidos estomacales se clasificoacute como detritoacutefago Se encontroacute que sus presas
principales fueron los equinodermos grupo representado por asteroideos dos
especies del geacutenero Luidia y el erizo Agassizia scrobilobata (Fig12)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
P opercularis S peruviana T nitens
C
ontr
ibuc
ioacuten
prom
edio
a la
die
ta
Zooplancton
Stomatopoda
Portunidae
Mugilidae
Loliginidae
Engraulidae
Cynoglossidae
Clupeidae
Camarones pequentildeos
Camarones grandes
48
Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Malacoacutefagos Estos estuvieron representados por dos especies B polylepis y E gracilis
que consumieron principalmente moluscos gasteroacutepodos y en menor medida
bivalvos (Fig13)
Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Haemulopsis spp
C
ontr
ibuc
iograven
prom
edio
a la
die
ta
POM
Zooplancton
Equinodermos
Gasteropoda
Stomatopoda
Polychaeta
Camarones pequentildeos
Bivalvos
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B polylepis E gracilis
C
ontr
ibuc
iograven
prom
edio
a la
die
ta
Bivalvos
Camarones pequentildeos
Gasteropoda
Loliginidae
Polychaeta
POM
Porifera
Stomatopoda
Xanthidae
Carci
media
(Fig 1
en la
(a) e
otro s
de su
Figuraisoacutetop
noacutefagos La mayor
ante el anaacute
14) Debido
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es decir or
se presenta
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a 14 Presas pos estables
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carcinoacutefagas
dentro de
un total de
dos graacutefica
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s obtenidas
este grem
12 especi
s separada
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as que en
menos el 50
por el anaacutelis
49
mio
es
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os
el
0
sis
50
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Una vez que se obtuvo la informacioacuten tanto sobre predadores y presas a
partir de isoacutetopos estables como de contenidos estomacales se procedioacute a realizar
el anaacutelisis comparativo de las redes troacuteficas para ello los valores de biomasa en el
caso del anaacutelisis de contenidos estomacales y el valor promedio de distribucioacuten del
consumo de presas en el caso de los isoacutetopos estables aunados a modelos de
mezcla fueron usados para construir una matriz de depredadores y presas En
ambos casos la matriz estuvo compuesta por un total de 39 nodos similares en
ambos casos
Nivel troacutefico Al estimar los niveles troacuteficos se encontroacute que la especie con el valor maacutes
alto varioacute entre redes en el anaacutelisis de contenidos estomacales la especie con
nivel troacutefico maacutes alto fue T nitens el cual es un organismo ictioacutefago
primordialmente en cambio en el anaacutelisis de isoacutetopos la especie con el nivel
troacutefico maacutes alto fue B polylepis considerada como malacoacutefaga siendo esta
diferencia una de las que causan mayores discrepancias en el anaacutelisis
comparativo Existen otras especies cuyos valores difieren de un anaacutelisis a otro
tales como Haemulopsis spp con una diferencia de 15 niveles troacuteficos y O
chalceus con una diferencia de 13 niveles troacuteficos El resto de las especies
obtuvieron niveles troacuteficos similares con ciertas diferencias (Tabla VIII) De manera
general la red de isoacutetopos presenta niveles troacuteficos maacutes altos que la red de
contenidos estomacales se realizoacute una prueba t a los valores de NIVEL TROacuteFICO
obtenidos por ambos meacutetodos y eacutesta nos arrojoacute una t=5876 18 gl plt005 lo
que indica que los valores encontrados por ambas teacutecnicas difieren
significativamente lo que sugiere una estructura troacutefica diferente por ambos
meacutetodos (Fig15)
51
Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos
Depredadores NT ISO NT CE DIFERENCIA (ISO-CE)
Paralonchurus goodei 31 328 018 Balistes polylepis 48 33 15 Pomadasys panamensis 36 369 009 Haemulopsis spp 37 218 152 Ariidae 39 302 088 Synodus scituliceps 42 433 -013 Pseudupenaues grandisquamis 35 354 -004 Trichiurus nitens 43 431 001 Centropomus robalito 33 36 003 Lepophidum prorates 36 38 02 Cyclopsetta querna 34 39 05 Eucinostomus gracilis 40 306 094 Selene peruviana 39 372 022 Lutjanus guttatus 35 377 -027 Orthopristis chalceus 36 222 138 Polydactylus opercularis 42 371 049 Polydactylus approximans 39 37 02 Diplectrum spp 39 393 -003 Ophistopterus dovii 39 42 -03 Rango NT 48-31 433-218 Promedio 378 357
Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados por lo diferentes meacutetodos
52
Red troacutefica Las redes troacuteficas construidas a partir de las matrices de depredador-presa
(Anexo 5) presentaron algunas diferencias siendo la causa maacutes notable el cambio
de nivel troacutefico de algunas especies En el caso de la red troacutefica construida por el
anaacutelisis de CE (Fig 16) se encontroacute que las especies con mayor nuacutemero de rutas
en este caso consumidores fueron los estomatoacutepodos y los camarones de
tamantildeos chicos y grandes En el caso de la red construida por los anaacutelisis de
isoacutetopos estables (Fig17) se encontroacute que las especies maacutes conectadas fueron
principalmente los estomatoacutepodos y los camarones chicos y como puede
observarse dos de estos nodos son coincidentes entre las redes
Iacutendices de especies clave
Los indicadores de especies clave (Jordan 2006) mostraron ciertas
similitudes entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla IX) En el caso del iacutendice de
intermediacioacuten se encontroacute que las especies con valor maacutes alto fueron los
estomatoacutepodos para ambos casos el resto de las especies cambiaron el orden
entre las dos redes troacuteficas sin embargo las cuatro especies con los valores maacutes
altos fueron las mismas en ambas (P panamensis S scituliceps Camarones
pequentildeos y estomatoacutepodos)
El iacutendice de cercaniacutea presentoacute una tendencia similar donde 10 especies
presentaron los valores mayores del iacutendice en las dos redes troacuteficas siendo
tambieacuten la maacutes relevante los estomatoacutepodos
53
54
55
El iacutendice de grado sugiere que los grupos con mayor nuacutemero de conexiones
en la red construida con CE fueron los camarones de tallas grandes los peces
engraulidos el detritus los camarones de tallas pequentildeas y estomatoacutepodos (Tabla
IX Fig 18) mientras que estos uacuteltimos resultaron ser los maacutes importantes en la
red construida por medio de isoacutetopos seguidos de los cangrejos Xanthidae y
Portunidae (Tabla IX Fig19) El resto de las especies cambian su posicioacuten de
importancia relativa dependiendo de la metodologiacutea usada sin embargo los
crustaacuteceos son los que tienden a poseer los valores maacutes altos En todos los
iacutendices realizados se muestra que los crustaacuteceos poseen un alto nivel de
importancia en la red troacutefica de la zona
En el caso del anaacutelisis de contenidos estomacales el iacutendice de
fragmentacioacuten Kpp1 identificoacute 12 especies como los grupos maacutes importantes al
considerar el percentil del 80 siendo las principales los camarones de tallas
pequentildeas y grandes De acuerdo con la interpretacioacuten del iacutendice Kpp1 si estas
especies se llegaran a retirar del sistema la fragmentacioacuten de la red seriacutea casi
total En el caso de la red de isoacutetopos las especies maacutes importantes fueron 14 en
estas solamente se encontraron un conjunto de peces depredadores de diferentes
niveles troacuteficos y por tanto de distintos gremios troacuteficos (Tabla X)
El iacutendice de propagacioacuten Kpp2 tuvo como especies maacutes importantes en el
caso de los anaacutelisis de CE a siete especies mientras que el de isoacutetopos tuvo a 14
especies (que representan el percentil del 80 de este iacutendice) En ambos casos el
conjunto de especies identificadas representa el grupo de especies necesario para
mantener conectada toda la red troacutefica El orden descendiente de los valores del
iacutendice mostrado en la Tabla X representa la importancia relativa de cada especie
Las especies con valores de propagacioacuten maacutes altos fueron en CE los bivalvos asiacute
como los cangrejos Calappidae mientras que con isoacutetopos fueron tambieacuten los
cangrejos calappidos y peces de la familia Engraulidae (Tabla X)
56
Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos (ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten
Roacutetulos de fila Bee_CE Bee_ISO Clo_CE Clo_ISO Deg_CE Deg_ISO
B polylepis 5334 4413 4691 4368 100859 100
Bivalvos 6500 3883 5135 5278 12603 8374
C querna 4370 4183 5067 5352 98279 10764
C robalito 098 477 4043 4419 100124 997
Calappidae 000 313 3304 4176 226 2936
Camarones grandes 4885 3681 5278 5206 336609 13215
Camarones pequentildeos 8656 7907 5352 5672 176983 261228
Clupeidae 298 316 3958 4130 64751 887
Congridae 000 078 3838 4130 17033 2024
Cynoglossidae 3156 2067 4270 4872 150238 4147
Detritus 1677 378 4176 4086 28378 2707
Diplectrum spp 6131 4361 5206 5429 12158 9994
E gracilis 054 1432 3486 4419 100 10029
Echinodermata 305 552 3689 4176 8237 9828
Engraulidae 2865 2381 5000 5000 309269 16047
Gasteropoda 310 816 3726 4318 6113 9929
Haemulopsis spp 2792 2524 4634 4750 100 99838
Ariidae 3852 2580 4750 4872 99934 9988
L guttatus 5685 1746 4634 4750 94073 8097
L prorates 521 235 4222 4318 100 999
Loliginidae 615 933 4270 4578 66517 1759
Mugilidae 000 256 3193 4270 071 1433
O chalceus 2663 1717 4524 4578 100255 9991
57
O dovii 000 050 3519 4176 100 9999
P approximans 1496 1361 4318 4634 100 100
P goodei 233 992 3333 4368 100 994
P grandisquamis 3851 3303 5000 5278 100094 10079
P opercularis 735 2494 4318 4872 100092 10077
P panamensis 7208 4877 4872 5135 96427 10758
Polychaeta 1350 1089 3619 4086 65181 6068
Porifera 000 000 3220 3065 0019 341
Portunidae 452 1605 4176 4750 22009 16761
S peruviana 1422 1092 4318 4318 100813 100
S scituliceps 9413 7737 5278 5588 99899 10441
Sphyraena ensis 000 000 3486 3619 5809 259
Stomatopoda 13444 8941 6032 5938 174709 25539
T nitens 374 2743 4634 5206 9971 105
Xanthidae 342 2567 3838 4872 2069 24945
Zooplancton 714 1524 4086 4578 12441 7501
Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde se muestran las especies que representan el 80 del efecto
Kpp1 CE Kpp2 CE Kpp1 ISO Kpp2 ISO
Camarones chicos Bivalvos P goodei Calappidae
Camarones grandes Calappidae B polylepis Clupeidae
Cynoglossidae Engraulidae P panamensis Cynoglossidae
Engraulidae Mugilidae Haemulopsis spp Echinodermata
Stomatopoda Sphyraena ensis Ariidae Congridae
Zooplancton Stomatopoda S scituliceps Porifera
B polylepis P opercularis P grandisquamis Portunidos
58
C querna T nitens Zooplancton
Diplectrum spp C querna B polylepis
L guttatus E gracilis P panamensis
P grandisquamis L guttatus Haemulopsis spp
P panamensis P approximans Ariidae
O chalceus P grandisquamis
Diplectrum spp E gracilis
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Se realizoacute una prueba de correlacioacuten por rangos de Spearman para
determinar si existe correlacioacuten significativa entre los valores obtenidos por los
diferentes iacutendices de especies clave entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla XI)
Esta prueba dioacute como resultado que los iacutendices que tuvieron mayor correlacioacuten
entre lo obtenido por CE e isoacutetopos fueron los iacutendices de intermediacioacuten (087) y
de cercaniacutea (085) mientras que el iacutendice de grado fue el que obtuvo el menor
valor (028) para determinar cuaacutel fue la causa de tan bajos valores de correlacioacuten
en la tabla XII se comparan los valores obtenidos de este iacutendice para cada caso
en ella se puede ver que las especies que tuvieron una diferencia maacutes alta en
promedio (marcadas con ) que el resto de las especies fueron principalmente
presas que en el anaacutelisis de isoacutetopos estables se encontroacute que tendiacutean a poseer
mayor importancia en la dieta que lo encontrado por contenidos estomacales esto
con excepcioacuten del detritus y los peces de la familia Cynoglossidae los cuales se
identificaron con mayor importancia en el anaacutelisis de contenidos estomacales
En cuanto a los iacutendices de especie clave Kpp1 y Kpp2 estos tuvieron una alta
correlacioacuten siendo los resultados obtenidos por ambos meacutetodos muy similares
(099 y 085) cambiando solamente el orden de algunas de las especies
59
Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros subrayados representan correlacioacuten significativa (plt005)
Iacutendice Valor de Correlacioacuten
Intermediacioacuten 087
Cercaniacutea 085
Grado 045
Kpp1 099
Kpp2 085
Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con la especies con las mayores diferencias
Especies Deg_CE Deg_iso Diferencia absoluta
Detritus 28378 2707 25671
Xanthidae 2069 24945 22876
Camarones grandes 336609 13215 204459
Engraulidae 309269 16047 148799
Portunidos 22009 16761 145601
Cynoglossidae 150238 4147 108768
Gasteropoda 6113 9929 93177
Echinodermata 8237 9828 90043
Camarones pequentildeos 176983 261228 84245
Stomatopoda 174709 25539 80681
Zooplancton 12441 7501 62569
Clupeidae 64751 887 55881
Loliginidae 66517 1759 48927
Bivalvos 12603 8374 4229
Porifera 0019 341 34081
Calappidae 226 2936 271
Diplectrum spp 12158 9994 2164
Sphyraena ensis 5809 259 20091
Mugilidae 071 1433 1362
L guttatus 94073 8097 13103
P panamensis 96427 10758 11153
C querna 98279 10764 9361
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T nitens 9971 105 529
S scituliceps 99899 10441 4511
Polychaeta 65181 6068 4501
Congridae 17033 2024 3207
B polylepis 100859 100 0859
S peruviana 100813 100 0813
P grandisquamis 100094 10079 0696
P opercularis 100092 10077 0678
P goodei 100 994 06
C robalito 100124 997 0424
O chalceus 100255 9991 0345
E gracilis 100 10029 029
Haemulopsis spp 100 99838 0162
L prorates 100 999 01
Ariidae 99934 9988 0054
O dovii 100 9999 001
P approximans 100 100 0
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Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas
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Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y modelos de mezcla y las especies por las cuales estas son depredadas
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Discusioacuten Las especies analizadas en este trabajo de las cuales se obtuvo
informacioacuten representativa de su dieta corresponden a organismos que fueron
relativamente abundantes en las capturas Algunas especies dominantes y que no
fueron seleccionadas para este estudio son especies que quizaacutes sus haacutebitos
alimenticios como por ejemplo la hora de alimentacioacuten o la manera como ingieren
a sus presas no permitieron encontrar suficientemente representada su dieta en
los estoacutemagos En algunos casos aun con pocos estoacutemagos se encontroacute por
medio de la prueba de diversidad acumulada que la dieta se encontraba bien
representada esto se debe a que en casi todos los estoacutemagos analizados se
encontroacute muy poca variacioacuten en la diversidad de presas ejemplo de ello es B
polylepis que con solo 11 estoacutemagos la curva de diversidad alcanzoacute la asiacutentota y
un coeficiente de variacioacuten menor a 5 Otras especies que no resultaron tener un
nuacutemero adecuado de muestras (Anexo 1) fueron utilizadas para representar la red
troacutefica de los niveles troacuteficos maacutes bajos y altos que los de las especies con dieta
bien representada Esto se hizo con el fin de tener un mayor contraste por niveles
troacuteficos de la red para su eventual anaacutelisis y comparacioacuten
Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos
Detritoacutefagos Se identificaron tres especies como detritoacutefagas en el anaacutelisis de contenidos
estomacales debido a que se encontroacute materia orgaacutenica con caracteriacutesticas
similares a detritus en sus contenidos estomacales sin embargo cuando se realizoacute
el anaacutelisis de isoacutetopos estables de estas especies la muestra de referencia de
detritus no se relacionoacute de ninguna manera con las especies antes mencionadas
Esto puede ser causado porque el material identificado como detritus se tratase de
restos de otras especies presa en estados de digestioacuten sumamente avanzados de
los cuales solo quedaban restos de sus proteiacutenas y al no observarse alguna
estructura dura que haya permanecido junto a ellas se les haya identificado
erroacuteneamente como detritus Dentro de las especies que claramente presentaron
este proceso se encuentra Haemulopsis spp en la cual se encontroacute detritus en los
estoacutemagos sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos identificoacute a los equinodermos como
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los principales componentes de la dieta de esta especie Dentro de estos
equinodermos encontramos a los ofiuros y asteroideos que al parecer el
organismo llega a digerir casi completamente de tal forma que estos fueron
clasificados como detritus o materia orgaacutenica no identificada en el anaacutelisis de
contenidos estomacales De esta manera este nuevo anaacutelisis clasifica a esta
especie como un consumidor muy importante del grupo de los equinodermos En
este tipo de fondos resultan abundantes especies pertenecientes a los grupos
anteriormente mencionados que seguacuten Honey-Escandoacuten et al (2008) son grupos
oportunistas que son capaces de explotar haacutebitats muy diversos
Este es un buen ejemplo de coacutemo la herramienta del anaacutelisis de isoacutetopos
ayuda a identificar presas que por la metodologiacutea tradicional resulta difiacutecil o incluso
se puede llegar a conclusiones erroacuteneas La especie O chalceus presentoacute el
mismo problema ya que en esta se identificoacute lo que probablemente se trataba de
restos muy digeridos de poliquetos como detritus Estos organismos al tener un
cuerpo muy blando son digeridos muy raacutepidamente y este depredador a diferencia
de los miembros de la familia Ariidae no se alimentoacute de familias de poliquetos que
presentan espiacuteculas estructuras que sirvieron para su identificacioacuten No obstante
en los tejidos se reflejo en sus valores de isoacutetopos la alta importancia de este
grupo lo que representa el alimento que asimiloacute el depredador
Otro caso de este gremio es el de E gracilis el cual es un organismo que
se alimenta tomando bocados del fondo para posteriormente separar su alimento
(Nelson 1994) Este comportamiento induce a que parte del sedimento y detritus
del fondo pasan a su estoacutemago y aunque este no constituya su alimento principal
desde el punto de vista de asimilacioacuten se ve reflejado en el anaacutelisis de contenidos
estomacales
Malacoacutefagos En este gremio fue ubicado por medio de contenidos estomacales a la
especie B polylepis Esta especie como adulto vive asociado a las rocas pero los
juveniles se encuentran en zonas arenosas como las del aacuterea de estudio y se ha
encontrado que se alimenta tanto de moluscos como en este estudio asiacute como de
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equinodermos crustaacuteceos e incluso poliquetos siendo un depredador muy versaacutetil
Su dentadura permite a este organismo utilizar recursos tales como equinodermos
y moluscos bivalvos (Allen amp Robertson 1998 Thomson et al 2000) Los anaacutelisis
de isoacutetopos confirman lo encontrado por los contenidos estomacales donde al
parecer los bivalvos constituyen una de las presas maacutes importantes
Un organismo que los anaacutelisis de isoacutetopos situacutean como malacoacutefago fue E
gracilis que como anteriormente se mencionoacute se alimenta tomando bocados del
fondo lo que llevoacute a confundir a este organismo como detritoacutefago con el anaacutelisis
de contenidos estomacales sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos lo situoacute como
malacoacutefago Lopeacutez-Peralta y Arcila (2002) encontraron en el Paciacutefico colombiano
que este pez se alimentaba principalmente de poliquetos no obstante otros
autores como Fitch amp Lavenberg (1975) reportan moluscos como parte de la dieta
de este organismo Es probable que moluscos bivalvos de tallas pequentildeas en este
caso sean las presas maacutes importantes de esta especie y que sean ingeridos
cuando estos se alimentan del fondo
Carcinoacutefagos La mayor parte de las especies analizadas tanto con el enfoque de isoacutetopos
como con contenidos estomacales en este estudio cayeron dentro de esta
categoriacutea por ambos meacutetodos esto puede ser debido a que en la zona se
encuentra una alta abundancia de crustaacuteceos donde parecen destacar los
camarones asiacute como los estomatoacutepodos principalmente e incluso algunas familias
de cangrejos braquiuros Esto es debido a que muchas familias de estos grupos
tienen preferencia por los fondos blandos donde suelen alimentarse (Evans 1983
Hendrickx 1995) Los crustaacuteceos de la familia Penaeidae Processidae e incluso
ejemplares de la familia Sicyonidae se encuentran habitando sobre fondos blandos
y someros como los del aacuterea de estudio donde estos organismos tienden a
alimentarse de detritus o del tapete bacteriano o de diatomeas que se encuentran
sobre las primeras capas de arena (Hendrickx 1995 Gonzaacuteles-Vega y Pintado-
Alcalaacute 1998 Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006) Debido a las
66
preferencias que este grupo tienen sobre este tipo de fondos se pueden encontrar
en altas abundancias lo que los hace vulnerables a los peces depredadores de la
zona Otra presa importante en el aacuterea fueron los estomatoacutepodos los cuales son
depredadores de peces moluscos aneacutelidos crustaacuteceos y otros invertebrados
maacutes sin embargo estos a su vez son presas de otros organismos carniacutevoros
principalmente sus juveniles representando un eslaboacuten importante dentro de las
cadenas troacuteficas de las comunidades bentoacutenicas (Hendrickx 1995) tal como se
observoacute en este estudio donde se encontroacute que un alto porcentaje de los peces
depredadores consumieron algunas familias de este grupo en sus etapas
juveniles
Si bien muchas especies consumen crustaacuteceos quizaacutes la abundancia de
estos permite que la competencia entre ellos se vea reducida ademaacutes algunos
depredadores se alimentan de especies de las que otros no lo hacen mientras
que otros poseen estructuras que les dan cierta ventaja para localizar cierto tipo
de presas como los es el caso de lo barbillones de la familia Mullidae
representada por P grandisquamis donde estas estructuras les sirven para
detectar presas que se encuentran ocultas entre el sedimento (Schneider 1995)
Estructuras similares se observan en la familia Polynemidae los cuales presentan
una serie de radios desprendidos en sus aletas pectorales que cumplen con esa
funcioacuten Una especie de esta ultima familia (P opercularis) se identificoacute mediante
el anaacutelisis de isoacutetopos que presenta ademaacutes de los crustaacuteceos una tendencia
hacia el consumo de peces Autores como Hobson (1974) en Hawaii para otra
especie de la familia y Lopez-Peralta y Arcila (2002) en Colombia encontraron una
tendencia similar a la observada por el anaacutelisis de isoacutetopos donde este organismo
consumiacutea una proporcioacuten similar tanto de peces como de crustaacuteceos a diferencia
de la otra especie de la familia (P approximans) que tanto en este estudio como el
realizado en Colombia fue casi estrictamente carcinoacutefago puede deberse a que de
esta manera puede reducirse aun maacutes la competencia que pudiera existir entre
estas dos especies ademaacutes P opercularis en este trabajo tuvo una talla promedio
un poco mayor que las de la otra especie lo que quizaacutes le permitioacute acceder a
presas de mayor movimiento como los peces
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Ictio-carcinoacutefagos En este gremio se encontraron especies que consumieron tanto crustaacuteceos
como peces el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute tres especies en este
gremio uno de ellos P opercularis fue ubicado como ictio-carcinoacutefago por ambos
meacutetodos estando su dieta compuesta principalmente por camarones y peces de
las familias Engraulidae y Cynoglossidae L guttatus presentoacute mediante este
anaacutelisis una proporcioacuten similar de crustaacuteceos y peces en su dieta identificaacutendose
como presas principales a los peces engraulidos no obstante el anaacutelisis de
isoacutetopos indicoacute que los cangrejos de la familia Xanthidae tienen importancia aun
mayor que los engraulidos El hecho de que en los contenidos estomacales parece
no reflejar esta predominancia de cangrejos quizaacutes se deba a que al alimentarse
este organismo no consuma a la presa completa sino partes de la misma y en
consecuencia exista una subestimacioacuten de la proporcioacuten de utilizacioacuten de esta
presa Una especie que en el anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute como carcinoacutefago
fue P panamensis esto se debe a que si bien reportoacute una alta biomasa de peces
en sus contenidos estomacales la frecuencia de ocurrencia de estos fue muy baja
en cambio los crustaacuteceos a pesar de encontrarse con menor biomasa se
encontraron en la mayoriacutea de los depredadores siendo mayor la asimilacioacuten que
en el caso de los peces Lopez-Peralta amp Arcila (2002) encontraron una dieta
similar para esta especie en Colombia
Algunos especies en el anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron identificados de
ictioacutefagos a ictio-carcinoacutefagos esto debido a que si bien consumen una buena
proporcioacuten de peces tambieacuten hacen uso importante de los crustaacuteceos maacutes de lo
que sugiere el anaacutelisis de contenidos estomacales Al parecer esto se debe a que
consumen crustaacuteceos de tallas pequentildeas que se digieren relativamente raacutepido en
los estoacutemagos tales como algunas de las familias de camarones de tallas
pequentildeas (Ogyrididae y Processidae) Por ejemplo S peruviana que en los
anaacutelisis de contenidos estomacales habiacutea sido identificado como una especie
altamente ictioacutefaga se encontroacute por isoacutetopos estables que hace uso importante
de crustaacuteceos como camarones e incluso de juveniles de braquiuros Si bien
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gravimeacutetricamente no aportaron valores muy significativos a la dieta al parecer
son asimilados de manera importante por este organismo
T nitens presentoacute una tendencia similar donde gravimeacutetricamente los peces
en los contenidos estomacales presentaban la mayor importancia Sin embargo se
encontroacute que los estomatoacutepodos fueron de alta importancia en el anaacutelisis de
isoacutetopos Los crustaacuteceos son abundantes en el aacuterea de estudio y pueden
complementar la dieta de depredadores ya que a pesar de su menor contenido
energeacutetico (Steimle y Terranova 1985) pueden ser maacutes vulnerables a la
depredacioacuten
Ictioacutefagos Dentro de este gremio el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute a
cinco especies (S scituliceps T nitens C querna S peruviana y P goodei) de
las que el anaacutelisis de isoacutetopos solo confirmoacute a S scituliceps como estrictamente
ictioacutefaga Otros autores han encontrado que las especies de este geacutenero tienen
una dieta dominada por peces (Cruz-Escalona 2004) Las presas maacutes
importantes de esta especie fueron peces de la familia Engraulidae de ambiente
pelaacutegico lo que sugiere actividad predatoria alejaacutendose del fondo Este
comportamiento fue descrito por Sweatman (1984) y Esposito et al (2009) para S
saurus en el Mediterraacuteneo que consumioacute preferentemente a peces pelaacutegicos
C querna fue clasificada por el anaacutelisis de isoacutetopos como ictioacutefaga siendo el
componente principal engraulidos mientras que el anaacutelisis estomacal los identifica
como carcinoacutefago Debido a su morfologiacutea y a su tendencia de permanecer cerca
del fondo (Robertson y Allen 2002) se esperaba que los crustaacuteceos bentoacutenicos
seriacutean una presa potencial importante mayor que los peces pelaacutegicos observados
El anaacutelisis de isoacutetopos mostroacute que los camarones que gravimeacutetricamente no
fueron relevantes son asimilados por el organismo de manera importante
P goodei es una especie poco estudiada en el Paciacutefico autores como
Chao (1995) han clasificado a este organismo como un pez que se alimenta
principalmente de poliquetos En los contenidos estomacales analizados en este
trabajo se encontroacute que la mayor parte de la biomasa consumida perteneciacutea al
69
grupo de los peces aunque debe considerarse que el tamantildeo de muestra fue
reducido por su parte el anaacutelisis de isoacutetopos estables mostroacute que las presas
asimiladas maacutes importantes fueron los crustaacuteceos principalmente cangrejos
brachiuros (Fam Xanthidae) Esta diferencia tanto en bibliografiacutea como en los
anaacutelisis de contenidos estomacales e isoacutetopos sugieren que esta especie es
probablemente un organismo oportunista que hace uso de los recursos que les
sean maacutes accesibles lo cual representa un nivel menor de competencia respecto
a otros depredadores (Margalef 1974)
Las diferencias en lo encontrado entre los meacutetodos basados en isoacutetopos y
el de contenidos estomacales son atribuidas principalmente al hecho de que los
valores que se obtienen de isoacutetopos son un reflejo de lo que el organismo asimila
(Peterson y Fry 1987) en contraste los contenidos estomacales reflejan lo que el
organismo ingiere pudiendo asiacute encontrarse presas que quizaacutes el organismo
consuma y obtenga valores altos de importancia de biomasa en la dieta cuyo
consumo sea ocasional y por lo tanto no se refleje marcadamente en los tejidos
del depredador En cambio los valores de isoacutetopos ofrecen un reflejo de las
presas cuyo consumo se ha dado por un periodo maacutes amplio y por lo tanto son
maacutes importantes en el caso del muacutesculo tejido utilizado en este trabajo el periodo
que refleja se ha calculado ser de varios diacuteas a un mes (Tieszen et al 1983
Rudnick y Resh 2005)
Otra posible causa de esta variacioacuten es que en algunos casos el grupo de
ejemplares de los que se obtuvieron las muestras de isoacutetopos no llegaron a ser
representativos de todo el intervalo de tallas que se alcanzo con el anaacutelisis de
contenidos estomacales lo que puede resultar en que se tenga representado con
isoacutetopos solo una parte de la dieta esto podriacutea ocurrir cuando una especie
presente una fuerte variacioacuten ontogeneacutetica en su dieta Este caso pudiera darse
en especies como B polylepis los cuales presentaron un nuacutemero de muestra
reducido Muchas especies presentan diferencias en los valores isotoacutepicos durante
su ontogenia debido a que se alimentan ya sea en zonas diferentes o bien de
presas distitnas (Phillips y Eldridge 2006) por lo que lo maacutes adecuado es tener
70
muestras representado un intervalo de tallas maacutes o menos amplio Otra posibilidad
para las diferencias de dietas encontradas es que esta especie presente una
dieta con una alta variabilidad como algunas especies de esta familia presentan
(Randall 1967) y debido al reducido tamantildeo de muestras de estoacutemagos obtenidos
en este estudio es posible que la dieta que se estimoacute resulte estar sesgada y por
ello el anaacutelisis de isoacutetopos presente resultados tan distintos a lo encontrado por el
otro meacutetodo
Estructura troacutefica
Niveles troacuteficos Para el 84 de las especies analizadas los niveles troacuteficos que se
obtuvieron por ambos meacutetodos fueron similares no obstante la prueba de t indicoacute
que existiacutean diferencias significativas entre las dos series de datos Esto es debido
a que existen diferencias grandes en los valores obtenidos por un meacutetodo y otro
en cuatro especies B polylepis la especie que presentoacute mayor diferencia en el
nivel troacutefico estimado por ambos meacutetodos con el anaacutelisis de contenidos
estomacales presentoacute un nivel troacutefico de 33 sin embargo con el anaacutelisis de
isoacutetopos este nivel fue de 48 Este valor tan alto es tiacutepicamente reportado para
depredadores tope como tiburones (Estrada et al 2003 Estrada et al 2006)
Algunas de sus presas presentaron tambieacuten niveles altos de δ15N (promedio de
145permil) lo que al parecer indica que estos peces consumieron presas que se
encontraban de alguna manera enriquecidas en este isoacutetopo Una de las posibles
causas es que siendo los moluscos bivalvos una de sus presas maacutes importantes y
al ser la mayoriacutea filtradores son tambieacuten bioacumuladores por lo que
probablemente se encuentren filtrando materia orgaacutenica particulada procedente de
organismos en descomposicioacuten de niveles troacuteficos maacutes altos (McConnaughey y
McRoy1979) como pudieran ser partiacuteculas de restos de peces que son vertidos
durante la captura del camaroacuten Asiacute tambieacuten algunas especies de gasteroacutepodos
que se identificaron como presas potenciales son consumidoras tambieacuten de
detritus e incluso algunas de las familias encontradas son depredadores de
algunas especies de (Reguero y Garciacutea ndashCubas 1989 Ruppert y Barnes 1996)
71
Otra especie con una variacioacuten importante en su nivel troacutefico fue la rasposa
O chalceus la que de acuerdo al contenido estomacal obtuvo un nivel troacutefico de
22 mientras que el anaacutelisis de isoacutetopos produjo un nivel troacutefico de 36 Esta
diferencia es debido a que como ya se mencionoacute la dieta de este organismo
estaba dominada por lo que se identifico detritus en el anaacutelisis de contenidos
estomacales (el cual tiene un valor de 1 en el caacutelculo de nivel troacutefico) por el
anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute que en realidad estaba compuesta
principalmente por crustaacuteceos seguido de moluscos equinodermos y poliquetos
por lo que el nivel troacutefico de este organismo efectivamente es maacutes alto que lo
reportado para contenidos estomacales Cruz-Escalona (1998) en Laguna San
Ignacio en BCS encontroacute un tipo de alimentacioacuten similar en la que esta especie
consume principalmente poliquetos equinodermos y crustaacuteceos lo cual coincide
con lo encontrado en este trabajo por medio de isoacutetopos y excluyendo el detritus
tambieacuten por el anaacutelisis de contenidos estomacales Esta especie se alimenta casi
exclusivamente de invertebrados bentoacutenicos por lo que el nivel troacutefico asignado
por los valores de isoacutetopos es el maacutes adecuado Es probable que en este caso el
detritus observado en contenidos estomacales fuera realmente alimento en estado
muy avanzado de digestioacuten
Haemulopsis spp tambieacuten presentoacute diferencias significativas entre los
valores de isoacutetopos y el calculado por contenidos estomacales obteniendo un nivel
troacutefico de 37 para el primero y de 218 para el segundo Esto parece ser
consecuencia del mismo problema de la especie anterior donde en este caso se
identificaron restos de equinodermos como detritus Esta especie se alimenta
principalmente de equinodermos asteroideos y ophiuroideos lo cual corresponde
al nivel troacutefico obtenido por isoacutetopos La dieta encontrada para los individuos de
este geacutenero difiere un poco a lo encontrado por autores como Ramiacuterez-Luna et al
(2008) para H leuciscus en Ecuador el cual fue definido como un organismo
carcinoacutefago Esto sugiere que en Nayarit la o las especies de este geacutenero
presentan una alimentacioacuten diferente debido a caracteriacutesticas propias de la
estructura de las comunidades Por lo tanto las diferencias encontradas en los
niveles troacuteficos por ambos meacutetodos parecen ser causados por errores en la
72
estimacioacuten e identificacioacuten en los componentes de la dieta encontrada por
contenidos estomacales donde en dos especies uno de los componentes de la
dieta es sobreestimado y en otra de ellos al parecer no se tiene una adecuada
representacioacuten de la misma
El 84 de las especies presentaron niveles troacuteficos similares por ambos
meacutetodos lo que de alguna manera los convalida mutuamente Esta
correspondencia sugiere ademaacutes que el valor de fraccionamiento utilizado para
este sistema (23) fue adecuado donde en la mayoriacutea de otros trabajos se han
utilizado valores de 3 a 35permil (Bode et al 2003) Asiacute mismo los resultados
tambieacuten sugieren que el organismo que se escogioacute como base para determinar los
niveles troacuteficos fue tambieacuten el adecuado ya que esta eleccioacuten resulta muy
importante en los valores que se obtengan para el caacutelculo del nivel troacutefico del
resto de las especies del sistema (Post 2002)
En este trabajo se encontroacute incluso que los valores de nivel troacutefico
estimados a partir de isoacutetopos resultaron ser en general mucho maacutes precisos que
los encontrados con contenidos estomacales ya que para calcular este no se
requiere del conocimiento de todas las presas del depredador las cuales podriacutean
estar siendo sub o sobreestimadas lo que parece ser el caso en las especies
analizadas en este trabajo que difirieron significativamente entre lo encontrado por
ambos meacutetodos
Ademaacutes otra ventaja del caacutelculo del nivel troacutefico por isoacutetopos es que no se
requiere de un nuacutemero elevado de muestras para su estimacioacuten ya que cada
muestra aporta informacioacuten de la dieta acumulada de un organismo en un periodo
dado determinado por el tipo de tejido que se analice Esto resulta uacutetil con
especies para las cuales es difiacutecil obtener muestras y la informacioacuten obtenida se
da a una escala temporal mucho maacutes amplia (Post 2002 Estrada et al 2003)
73
Redes troacuteficas El anaacutelisis de dietas por ambos meacutetodos permitioacute definir una serie de
gremios troacuteficos de los cuales dos de ellos los carcinoacutefagos y los ictio-
carcinoacutefagos conteniacutean a la gran mayoriacutea de las especies Asiacute tambieacuten la
mayoriacutea de las especies presentaron niveles troacuteficos muy similares siendo el
promedio 37 plusmn04 De acuerdo con Evans y Tallmark (1985) esta particularidad es
comuacuten en sistemas de fondos blandos y mencionan que en este tipo de fondos el
nuacutemero de nichos que las especies pueden ocupar son pocos y que estas deben
de explotar un conjunto comuacuten de recursos ocupando en consecuencia nichos
muy amplios con una alta sobreposicioacuten entre especies
En la base de la red se incluyoacute al detritus para la red troacutefica estructurada
con contenidos estomacales y detritus y zooplancton para la red basada en
isoacutetopos estables debido a que en este uacuteltimo se identificoacute una mayor importancia
del zooplancton en varios depredadores en contraste con la informacioacuten obtenida
de contenidos estomacales
Al construir los diagramas de las redes troacuteficas en su configuracioacuten
sobresale la importancia que tienen los camarones como presas en este sistema
Estos organismos son tiacutepicamente abundantes en este tipo de sistemas (de ahiacute el
desarrollo de pesqueriacuteas altamente especializadas) alimentaacutendose principalmente
de invertebrados detritus diatomeas y otros productores que se encuentran sobre
el sedimento (Luna-Marte 1980 Luna-Marte 1982 Wassenberg y Hill 1993
Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006)
Iacutendices de especies clave Los indicadores de especies clave fueron utilizados en este caso tanto para
identificar la importancia relativa de los elementos de la red troacutefica dentro del
sistema analizado como para comparar las dos redes troacuteficas construidas por
ambos meacutetodos contenidos estomacales e isoacutetopos estables Estos iacutendices
mostraron algunas diferencias al ser comparados por medio de la correlacioacuten por
rangos de Spearman
74
Los iacutendices de especies clave proveen informacioacuten acerca de cuaacuteles son
los componentes clave de un sistema los elementos claves no necesariamente
son las especies maacutes dominantes pero son especies que tienen un efecto
importante sobre el sistema sin que necesariamente esto dependa de su
abundancia o biomasa (Benedek et al 2007)
El iacutendice de intermediacioacuten mostroacute al grupo con mayor importancia relativa
a los estomatoacutepodos sugiriendo que eacuteste actuacutea como un viacutenculo entre los
diferentes grupos de la red Es decir que une a una gran parte del resto de las
especies que conforman la red En teacuterminos de relaciones troacuteficas significa que los
estomatoacutepodos intervienen ampliamente en los flujos de energiacutea de la red troacutefica
Seguacuten Hendrickx y Sanchez-Vargas (2005) los estomatoacutepodos llegan a ser muy
abundantes en zonas donde se llevan a cabo pesqueriacuteas de arrastre sobre el
camaroacuten ya que tienden a sobrevivir a la captura y cuando son devueltos al mar
pueden alimentarse de los organismos muertos de la fauna acompantildeante de
camaroacuten De esta manera la gran cantidad de alimento se traduce en una alta
abundancia de este grupo en la zona siendo altamente disponibles para una gran
cantidad de depredadores
El iacutendice de cercaniacutea por sus parte dio resultados similares en ambos
meacutetodos lo que significa que las especies con valores maacutes altos presentaron un
arreglo similar entre ambas redes troacuteficas alcanzando una conexioacuten mucho maacutes
directa con el resto de las especies Asiacute el iacutendice sentildeala que los estomatoacutepodos
son un grupo muy importante en el sistema ya que varias especies se encuentran
relacionadas directa e indirectamente con eacutel de manera que los flujos de energiacutea
pasan raacutepidamente de este grupo a otros
El iacutendice de grado (Degree) es un indicador del nuacutemero de conexiones que
tiene una especie en la red ya sea depredador o presa Este iacutendice a pesar de ser
uno de los indicadores maacutes simples de la estructura brinda informacioacuten acerca de
las caracteriacutesticas de redes complejas determinando la distribucioacuten del nuacutemero de
conexiones que inciden sobre una especie o nodo (Jordan et al 2006) En este
caso ayuda a identificar faacutecilmente cuaacuteles son las presas que son consumidas por
75
el mayor nuacutemero de depredadores o bien queacute depredadores hacen un uso de
mayor cantidad de presas De tal manera se detectoacute que las presas con mayor
nuacutemero de conexiones fueron para ambos meacutetodos los crustaacuteceos principalmente
los camarones tanto de tallas chicas como grandes indicando que eacutestas fueron
presas que presentan una biomasa considerable dentro del ecosistema estudiado
Este iacutendice a diferencia del resto presentoacute los valores maacutes bajos de correlacioacuten
entre los dos meacutetodos lo cual nos indica que existen diferencias fuertes en los
valores encontrados en estos
Al analizar la tabla XII nos encontramos que los nodos u especies que
presentan las diferencias maacutes fuertes fueron principalmente organismos presa y
de las cuales la mayoriacutea se presentaron con mayor importancia en los modelos de
mezcla que en el anaacutelisis de contenidos estomacales teniendo tambieacuten un mayor
valor del iacutendice de grado Lo anterior parece ser debido a que estas presas fueron
subestimadas por el anaacutelisis de contenidos estomacales como ya se mencionoacute
otras en cambio como el detritus fueron por el contrario sobreestimadas por este
anaacutelisis estas situaciones parecen ser las causas maacutes importantes de las
diferencias encontradas entre las dos redes
En este caso el anaacutelisis de isoacutetopos posee cierta fiabilidad en el sentido de
que eacuteste refleja la dieta que estaacute siendo asimilada por el organismo (Peterson y
Fry 1987) y por tanto presas que pueden dejar poca evidencia de su consumo en
el anaacutelisis de contenidos estomacales con el anaacutelisis de isoacutetopos puede ser
adecuadamente asignada su importancia (Benstead 2006 Huumlckstaumldt et al 2007)
mientras que por otra parte iacutetem como el detritus el cual puede tratarse de restos
de materia orgaacutenica de otras presas puede mediante este anaacutelisis ser discernido
cuaacutel es realmente la presa de la que se alimentoacute el depredador (Abed-Navandi y
Dworschack 2005)
Los iacutendices de conjuntos clave que identifican a los grupos o conjunto de
nodos maacutes importantes de una red troacutefica determinaron mediante el iacutendice de
fragmentacioacuten (Kpp1) en el caso de contenidos estomacales a 12 especies que
en caso de ser retiradas fragmentan o desconectan en maacutes del 80 a la red
76
troacutefica Dentro de estas especies que la mitad de ella son presas dentro de las que
destacan los camarones de tallas pequentildeas y grandes los cuales los cuales son
importantes en este sistema debido a que son la dieta principal de muchos
depredadores En cierto modo esto podriacutea parecer contradictorio considerando
que en el anaacutelisis de isoacutetopos se obtuvieron 14 especies representadas
uacutenicamente por los peces depredadores del sistema sin embargo estas
diferencias estaacuten asociadas a las proporciones de las presas en las dietas
encontradas en las redes troacuteficas Tambieacuten en el anaacutelisis de isoacutetopos se
identificaron en algunos casos presas que por el anaacutelisis de contenidos
estomacales no se pudo determinar su importancia y viceversa
El iacutendice de propagacioacuten (Kpp2) sentildealoacute a diferentes grupos como los de
mayor importancia dependiendo de la red troacutefica En el caso de CE solamente
siete especies son suficiente para propagar informacioacuten a maacutes del 80 de la red
troacutefica siendo estas especies bivalvos crustaacuteceos como estomatoacutepodos y
calappidos especies que se ha inferido parecen tener un alta dominancia en el
sistema de fondos blandos de la costa de Nayarit asiacute como tambieacuten algunas
especies de peces como los engraulidos que son las especies de peces maacutes
importante en la dieta de los depredadores ictioacutefagos Por su parte el anaacutelisis de
isoacutetopos mostroacute que se requieren 14 especies para acceder al 80 de la red
Los anteriores iacutendices resultan interesantes desde el punto de vista de
manejo de recursos del ecosistema ya que las medidas de proteccioacuten no
solamente deben orientarse a especies de intereacutes comercial sino tambieacuten a
especies que estructural o funcionalmente resulten igual o maacutes importantes para el
sistema (Benedek et al 2007) pensando desde luego en la sostenibilidad y uso
del ecosistema
La baja correlacioacuten encontrada en el iacutendice de grado sugiere una estructura
troacutefica diferente donde algunos nodos poseen una cantidad significativamente
diferente de conexiones con otros Sin embargo la alta correlacioacuten encontrada en
el resto de los iacutendices utilizados nos indica que a pesar de que el nuacutemero de
conexiones en algunos nodos es diferente ambos enfoques tienen resultados
77
similares en cuanto la manera en que la informacioacuten o energiacutea se transmite dentro
de la red lo que es evidenciado por iacutendices como los Kpp1 y Kpp2 Por lo tanto
puede considerarse que las redes construidas por ambos meacutetodos son similares y
resulta factible el uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables aunada a modelos de
mezcla para describir la estructura troacutefica de zonas que por las particularidades de
las especies o el acceso a ellos sea difiacutecil determinar por el meacutetodo tradicional de
contenidos estomacales No obstante cuando sea posible deberaacute de
complementarse la informacioacuten por ambos meacutetodos esto debido por ejemplo que
si bien los anaacutelisis de isoacutetopos nos dan una buena informacioacuten acerca de la dieta
que es asimilada no lo da asiacute sobre presas que por sus caracteriacutesticas no pueden
ser correctamente digeridos y por tanto asimilados no obstante estos son
consumidos siendo esto importante para algunos anaacutelisis de redes troacuteficas evaluar
este grado de mortalidad en ese tipo de presas
Conclusiones Los anaacutelisis de contenidos estomacales realizados en este estudio si bien
contaron en muchos casos con una buena resolucioacuten taxonoacutemica no se
vieron exentos de la problemaacutetica comuacuten en este tipo de anaacutelisis como lo es
encontrar presas muy digeridas que dificultan su identificacioacuten y
contabilizacioacuten
Al realizar los modelos de mezcla a pesar de trabajar con una aproximacioacuten
que permite el uso de varias fuentes alimenticias se encontroacute que era
necesario realizar agrupaciones de estas fuentes alimenticias en funcioacuten
tanto de sus valores isotoacutepicos como del grupo taxonoacutemico ya que los
valores redundantes de algunas especies impiden hallar una solucioacuten al
realizar estos modelos
Se encontroacute que para ocho de las especies analizadas diferencias en la
dieta que estas presentaban donde se detecta que la determinada por
medio de isoacutetopos y modelos de mezcla es maacutes acertada puesto que el
78
anaacutelisis de contenidos estomacales subestimaban o sobreestimaban la
aportacioacuten de algunas presas
Se hallaron diferencias significativas entre los niveles troacuteficos calculados
con los distintos meacutetodos (contenidos estomacales e isoacutetopos estables) sin
embargo con excepcioacuten de B polylepis se encontroacute que los valores
obtenidos por isoacutetopos resultaban maacutes parecidos a lo reportado en literatura
para las especies donde se observaron diferencias ademaacutes este meacutetodo
no se encuentra sesgado por subestimaciones o sobrestimaciones de
componentes presa
El anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla resulto ser muy uacutetil para indicar
la fuente alimenticia de organismos que presentaban una cantidad alta de
materia orgaacutenica no identificable o bien de lo que pareciacutea corresponder a
detritus en sus contenidos estomacales Esta capacidad de identificar asiacute
presas de este tipo de organismos supone una ventaja cuando se requiere
construir con precisioacuten un modelo con los flujos de energiacutea de un sistema
En el anaacutelisis de redes se encontroacute que los crustaacuteceos fueron uno de los
componentes maacutes importantes del sistema dentro de los que destacan los
camarones y los estomatoacutepodos especies ambas que son abundantes en
el sistema estudiado y son estos grupos importantes en la transferencia de
la energiacutea en la cadena troacutefica del ambiente bentoacutenico
Los iacutendices utilizados para detectar especies clave variaron dependiendo
del atributo que cada uno de ellos identifica de la red troacutefica sin embargo
con excepcioacuten del iacutendice de grado (degree) todos tuvieron una alta
correlacioacuten entre ambos meacutetodos lo que sugiere que si bien las redes no
son exactamente iguales poseen propiedades muy similares
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Whitehead PJP y R Rodriguez-Sanchez 1995 Pristigasteridae Arenquillas sardinetas p 1409-1417 In W Fischer F Krupp W Schneider C Sommer KE Carpenter and V Niem (eds) Guia FAO para Identification de Especies para lo Fines de la Pesca Pacifico Centro-Oriental 3 Vols FAO Rome
Whitledge G W y C F Rabeni 1997 Energy sources and ecological role of
crayfishes in an Ozark stream insights from stable isotopes and gut
analysis Can J FishAquat Sci 54 2555-2563
Wolff GA 1982 A beak key for eight eastern tropical Pacific cephalopod species
with relationships between their beak dimensions and sizeFish Bull
80(2) 1-14
Wolff G A 1984 Identification and estimation of size from the beaks of eighteen
species of cephalopods from the Pacific Ocean NOAA Tech Rep NMFS
17-50
94
Anexos
95
Anexo 1 Listado de especies a los cuales se les analizo la dieta se marca con un
las especies que fueron seleccionadas para este estudio
Familia Nombre cientiacutefico Total estoacutemagos Estoacutemagos con alimentoAchiridae Achirus mazatlanus 8 2
Albulidae Albula spp 14 14
Balistidae Balistes polylepis 11 11
Batrachoidae Porichthys analis 25 2
Bothidae Bothus leopardinus 9 9
Brotulidae Lepophidium prorates 20 10
Carangidae Chloroscombrus orqueta 107 35
Carangidae Selene peruviana 208 114
Carangidae Caranx caninus 1 1
Centropomidae Centropomus robalito 130 59
Clupeidae Opisthopterus dovi 9 5
Cynoglossidae Symphurus elongatus 12 4
Cynoglossidae Syacium ovale 103 52
Engraulidae Anchovia macrolepidota 9 2
Gerreidae Eucinostomus currani 30 17
Gerreidae Eucinostomus gracilis 70 35
Gerreidae Eucinostomus dowii 19 7
Gobidae Bollmannia chlamydes 14 2
Haemulidae Pomadasys panamensis 113 69
Haemulidae Haemulopsis spp 61 32
Haemulidae Conodon serrifer 16 15
Ariidae Ariidae 10 5
Ariidae Ariidae 79 30
Ariidae Ariidae 10 9
Lutjanidae Lutjanus guttatus 83 49
Mullidae Pseudupeneus grandisquamis 112 77
Muraenidae Gymnothorax equatorialis 8 3
Paralichthydae Etropus crossotus 1 1
Paralichthydae Cyclopsetta panamensis 12 5
Paralichthydae Cyclopsetta querna 115 66
Polynemidae Polydactylus opercularis 70 50
Polynemidae Polydactylus approximans 23 3
Scianidae Paralonchurus goodei 20 10
Scianidae Stellifer illecebrosus 43 13
Scianidae Larimus argenteus 35 17
96
Scianidae Scianidae 10 2
Scianidae Larimus effulgens 15 6
Scianidae Orthopristis chalceus 69 44
Scombridae Scomberomorus sierra 33 12
Serranidae Epinephelus acanthistius 6 0
Serranidae Rypticus nigripinnis 3 2
Serranidae Diplectrum spp 60 37
Sphyraenidae Sphyraena ensis 10 0
Stromateidae Peprilus medius 65 2
Stromateidae Peprilus snyderi 30 4
Synodontidae Synodus sechurae 37 19
Synodontidae Synodus scituliceps 87 41
Trichiuridae Trichiurus nitens 59 29
Triglidae Prionotus spp 29 5
Urotrygonidae Urotrygon aspidura 16 5
97
ANEXO 2 Graacuteficas de diversidad acumulada de los contenidos estomacales utilizadas para determinar el tamantildeo de muestra representativa (nuacutemero de estoacutemagos) tomando como criterio de decisioacuten la asiacutentota de la curva de diversidad de Shannon (Hacute)y un coeficiente de variacioacuten (CV) le005 marcado por la liacutenea roja
00
01
10
0
05
1
15
2
25
3
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
B polylepis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 11 21 31 41 51
C robalito
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36
H
Diplectrum spp
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 6 11 16 21 26 31
CV
E gracilis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31
Haemulopsis spp
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31 36
Ariidae
Hacute
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
98
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36 41 46
L guttatus
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
L prorates
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31 36 41
H
O chalceus
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 6 11 16 21 26 31 36 41 46
CV
P opercularis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 11 21 31 41 51 61 71
P grandisquamis
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 11 21 31 41 51 61
P panamensis
Hacute
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
99
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 16 31 46 61 76 91 106
S peruviana
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36 41
S scituliceps
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31
T nitens
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
-05
0
05
1
15
2
25
3
0 20 40 60 80
C querna
Hacute
CV
0
005
01
015
02
025
03
002040608
112141618
2
1 2 3 4 5 6 7
P goodei
Hacute
CV
0010203040506070809
0
05
1
15
2
25
1 2 3 4
P approximans
Hacute
CV
001020304050607
0
02
04
06
08
1
1 2 3
O dovii HhellipChellip
H
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
100
ANEXO 3 Descripcioacuten de las dietas encontrada en los estoacutemagos de peces seleccionados
para este estudio estimados por meacutetodos gravimeacutetricos (G) y frecuencia de
ocurrencia (FO) N= nuacutemero de muestras (estoacutemagos)
Depredador Balistes polylepis
N=11
Especies presa presa FO FO G G
Arcidae 1 909 036 068
Bivalvia 8 7273 73 1373
Brachyura 3 2727 003 006
Gastropoda 2 1818 026 049
Crucibulum lignarium 1 909 01 019
Leucosidae 1 909 014 026
Mollusca 1 909 3 564
Monoplacophora 1 909 008 015
Anomia spp 2 1818 274 515
Pectinidae 3 2727 665 1251
Porifera 1 909 001 002
Restos de Bivalvia 5 4545 1335 2511
Restos de crustacea 1 909 007 013
Restos de Mollusca 8 7273 1255 2360
Stomatopoda 1 909 001 002
Tellina spp 1 909 011 021
Tunicados 1 909 5 940
Veneridae 3 2727 119 224
Xanthidae 4 3636 022 041
101
Depredador Centropomus robalito
N= 59
Especies presa presa FO FO G G
Camarones (Natantia) 15 2542 2024 3597
Engraulidae 3 508 119 211
Farfantopenaues californiensis 3 508 81 1439
MONI 2 339 02 036
Penaeus vannamei 2 339 084 149
Penaeus spp 2 339 03 053
Penaidae 2 339 127 226
Portunus tuberculatus 2 339 041 073
Processa spp 2 339 017 030
Restos de Camarones (natantia) 14 2373 558 992
Restos de crustacea 6 1017 039 069
Restos de peces 2 339 001 002
Solenocera mutator 4 678 499 887
Solenocera spp 3 508 219 389
Solenoceridae 6 1017 426 757
Squilla biformis 6 1017 599 1065
Squillidae 2 339 001 002
Stomatopoda 2 339 013 023
Depredador Diplectrum spp
N= 37
Especies presa presa FO FO G G
Bivalvia 1 270 011 046
Camarones (natantia) 1 270 009 037
Cloridopsis dubia 1 270 166 691
Crustacea no id 4 1081 062 258
Grapsidae 1 270 032 133
Isopoda 1 270 039 162
Loliginidae 1 270 32 1333
Majidae 1 270 006 025
MONI 1 270 008 033
Ophichthidae 2 541 125 521
Ocypodidae 1 270 001 004
Osteichthes 2 541 171 712
Portunus asper 3 811 069 287
102
Processa spp 8 1622 497 2070
Restos de crustacea 8 2162 388 1616
Restos de peces 4 1081 071 296
Sicyona spp 1 270 101 421
Squilla biformis 2 541 02 083
Squilla bigelowi 2 541 054 225
Squilla mantoidea 1 270 025 104
Squillidae 2 541 041 171
Stomatopoda 2 541 057 237
Trichiuridae 1 270 095 396
Vinciguerria nimberia 1 270 01 042
Xanthidae 2 541 018 075
Depredador Eucinostomus gracilis
N=35
Especies presa FO FO G G
Alga no id 1 286 001 013
Bivalvia 4 1143 006 080
Detritus 4 1143 027 359
Mollusca 9 2571 049 652
MONI 16 4571 492 6543
Restos de crustacea 6 1714 039 519
Restos de Mollusca 2 571 125 1662
Restos de peces 3 857 012 160
Scaphoda 1 286 001 013
Depredador Haemulopsis spp
N=32
Especies presa FO FO G G
Bivalvia 1 3125 001 011
Copepoda 1 3125 0001 001
Euphausiidae 2 625 0011 012
Megalopa brachyura 1 3125 001 011
Detritus 15 46875 797 8512
Ogyrididae 3 9375 0111 119
Ophiura 1 3125 003 032
Polychaeta 2 625 014 150
103
Restos de Bivalvia 1 3125 019 203
Restos de Camarones (natantia) 2 625 002 021
Restos de Crustacea 4 125 024 256
Restos de Mollusca 1 3125 003 032
Restos de Ophiura 1 3125 044 470
Restos de Polychaeta 1 3125 01 107
Squillidae 2 625 003 032
Depredador Ariidae
N= 30
Especie presa FO FO G G
Detritus 1 333 037 245
Engraulidae 1 333 086 568
Eunicidae 1 333 001 007
Glyceridae 1 333 001 007
Lumbrineridae 1 333 01 066
MONI 10 3333 259 1712
Ogyrididae 1 333 001 007
Ophiactis simplix 1 333 001 007
Polychaeta 8 2667 783 5176
Portunidae 1 333 15 991
Restos de Crustacea 4 1333 052 344
Restos de Mollusca 7 2333 129 853
Restos de peces 1 333 001 007
Squilla biformis 1 333 001 007
Sternaspidae 1 333 001 007
Depredador Lutjanus guttatus
N=47
Especie presa FO FO G G
Bivalvia 2 426 004 006
Camarones (natantia) 1 213 008 012
Engraulidae 5 1064 1344 2000
Engraulis mordax 2 426 1135 1689
Euphylax robustus 1 213 117 174
Lutjanus guttatus 2 426 384 571
Mollusca 1 213 1032 1536
104
Mugilidae 1 213 048 071
Ogyrididae 2 426 136 202
Paralichthydae 1 213 006 009
Penaeidae 1 213 025 037
Portunidae 3 638 173 257
Processa spp 3 638 247 368
Pseudosquillopsis marmorata 1 213 008 012
Restos de crustacea 17 3617 316 470
Restos de Mollusca 2 426 002 003
Restos de peces 2 426 023 034
Solenocera florea 2 426 045 067
Solenocera spp 1 213 008 012
Solenoceridae 1 213 03 045
Squilla acueleata 1 213 064 095
Squilla panamensis 1 213 065 097
Squillidae 2 426 043 064
Squillla spp 1 213 044 065
Stomatopoda 2 426 117 174
Xanthidae 4 851 1296 1929
Depredador Lepophidium prorates
N=10
Especies presa presa FO FO G G
Cynoglossidae 2 20 166 2134
Restos de Camarones (natantia) 2 20 048 617
Restos de crustacea 2 20 006 077
Sicyona spp 2 20 468 6015
Squilla bigelowi 6 60 09 1157
105
Depredador Orthopristis chalceus
N=44
Especies presa presa FO FO G G
Amphipoda 1 227 001 005
Anadara Mazatlanica 2 455 002 010
Asteroidea 1 227 01 051
Bivalvia 6 1364 007 036
Brachyura 6 1364 214 1090
Camarones (natantia) 1 227 001 005
Detritus 9 2045 959 4887
Euphausiidae 2 455 002 010
Mollusca 1 227 001 005
MONI 16 3636 651 3317
Ophiactis simplex 1 227 006 031
Ophiura 7 1591 04 204
Polychaeta 3 682 021 107
Portunidae 1 227 001 005
Restos de Crustacea 4 909 031 158
Restos de peces 2 455 0095 048
Stomatopoda 1 227 006 031
Depredador Polydactylus opercualris
N=50
Especie presa FO FO G G
Camarones (natantia) 3 6 245 612
Engraulidae 7 14 552 1379
Larvas de peces 3 6 097 242
MONI 4 8 205 512
Ogyridae 2 4 094 235
Processa spp 3 6 205 512
Restos de Camarones (natantia) 2 4 164 410
Restos de crustacea 23 46 797 1992
Restos de peces 2 4 064 160
Solenoceridae 1 2 274 685
Squilla bigelowi 1 2 156 390
Squillidae 1 2 009 022
Squillla spp 1 2 003 007
Stellifer sp 1 1 2 519 1297
106
Stomatopoda 1 2 183 457
Symphurus elongatus 1 2 295 737
Xiphopenaeus riveti 1 2 14 350
Depredador Pseudupeneus grandisquamis
N= 28
Especies presa FO FO G G
Bivalvia 1 172 001 003
Brachyura 2 345 021 058
Callinectes bellicosus 1 172 001 003
Coronididae 1 172 016 044
Gastropoda 2 345 002 006
Huevos 1 172 28 778
Lysiosquillidae 1 172 03 083
Megalopa brachyura 1 172 01 028
Mollusca 1 172 001 003
MONI 6 1034 035 097
Nannosquillidae 1 172 011 031
Ogyrididae 16 2759 1624 4510
Penaeidae 1 172 009 025
Portunidae 2 345 003 008
Processa spp 5 862 02 056
Restos de crustacea 23 3966 1191 3307
Restos de peces 3 517 021 058
Restos de stomatopoda 1 172 074 205
Sicyona ingentis 1 172 007 019
Sicyona mixta 1 172 004 011
Sicyona spp 1 172 001 003
Stomatopoda 3 517 239 664
107
Depredador Pomadasys panamensis
N= 66
Especies presa FO FO G G
Batrachoididae 1 152 001 005
Brachyura 1 152 009 049
Calappidae 1 152 038 206
Camarones (natantia) 2 303 005 027
Congridae 1 152 002 011
Copepoda 1 152 001 005
Crustacea 3 455 009 049
Detritus 2 303 02 109
Engraulidae 1 152 236 1282
Euphausiidae 4 606 009 049
Larvas de peces 1 152 019 103
Loliginidae 1 152 4 2173
MONI 12 1818 161 875
Ogyrididae 3 455 015 081
Ophiura 1 152 005 027
Penaeidae 1 152 005 027
Processa spp 2 303 009 049
Restos de Camarones (natantia) 3 455 057 310
Restos de crustacea 19 2879 243 1320
Restos de Mollusca 1 152 001 005
Restos de peces 3 455 048 261
Squilla biformis 4 606 259 1407
Squilla mantoidea 3 455 141 766
Squillidae 1 152 057 310
Stomatopoda 6 909 091 494
108
Depredador Selene peruviana
N= 144
Especies presa FO FO G G
Anchoa spp 2 175 246 280
Clupeidae 1 088 046 052
Copepoda 1 088 001 001
Crustacea 3 263 026 030
Engraulidae 59 5175 7881 8955
Engraulis mordax 1 088 218 248
Euphausiidae 2 175 002 002
Megalopa brachyura 1 088 001 001
MONI 7 614 111 126
Ogyrididae 13 1140 024 027
Ojos de Crustacea 3 263 004 005
Penaeidae 1 088 001 001
Processa spp 4 351 041 047
Restos de crustacea 11 965 077 087
Restos de peces 10 877 103 117
Squillidae 1 088 018 020
Zoea 1 088 001 001
Depredador Synodus scituliceps
N= 42
Especies presa FO FO G G
Anchoa spp 7 1667 7349 3225
Balistidae 1 238 14 061
Camarones (natantia) 1 238 001 000
Cephalopoda 1 238 011 005
Clupeidae 4 952 76 334
Congridae 2 476 25 1097
Cynoglossidae 2 476 289 127
Diplectrum spp 1 238 192 843
Engraulidae 3 714 05 022
Engraulis mordax 8 1905 998 438
Harengula thrissina 1 238 29 127
Loliginidae 4 952 73 320
Loligo opalescens 1 238 191 838
MONI 1 238 011 005
109
Paralichthydae 1 238 72 316
Pleuronectidae 1 238 88 386
Pseudopenaeus grandisquamis 2 476 152 667
Restos de crustacea 2 476 021 009
Restos de peces 1 238 088 039
Solenocera mutator 3 714 126 553
Sphyraena ensis 1 238 1323 581
Squillidae 1 238 015 007
Depredador Trichiurus nitens
N=31
Especies presa presa FO FO G G
Anchoa spp 5 1613 257 645
Argentina sialis 1 323 079 198
Auxis spp 1 323 39 978
Cetengraulis mysticetus 1 323 011 028
Clupeidae 2 645 12 3011
Engraulidae 3 968 501 1257
Engraulis mordax 1 323 011 028
Ligia spp 1 323 001 003
Loliginidae 2 645 241 605
MONI 5 1613 595 1493
Restos de peces 13 4194 53 1330
Stomatopoda 1 323 001 003
Upogebiidae 1 323 004 010
Vinciguerria nimberia 2 645 165 414
110
Anexo 4 Resultados obtenidos de los modelos de mezcla donde se observa la proporcioacuten de dieta
obtenida a traveacutes de estos
Boca D
Esta e1709 1682permilde δ15
presa 54
Dulce (Paralo
specie tuvo a los -164
permilδ13C se a5N van de 8principal fu
Pogo
onchurus go
valores que49permil para easignaron un51 - 1570 permileron los can
Port
Cala
Xant
Cyno
Poly
Zoop
liacutegono de meodei y sus pr
oodei)
e van desde el δ13C (n=3n total de 7 permil mientrasngrejos Xant
Especies pre
tunidae
appidae
thidae
oglossidae
ychaeta
plancton
ezcla (Convex resas
los 135 a lo3) con un va
grupos press que los dethidae con uesa Die
ndashHull) para lo
os 143permil enalor promedsa para este
e δ13C van dun valor de eta promedio
16
28
540
14
25
232
os valores de
n el caso deldio de 138
e organismo de -2147 aimportancia
δ13C y δ15N d
1
δ15N y de lo0permil δ15N ycuyos valor -1529permil
a promedio
de P
111
os-y -res La de
Burro
Esta e1724 1661permilvalore1529permilcontricamarprome
blanco (Pom
specie tuvo a los -155
permilδ13C Se aes de δ15N vpermil La prebucioacuten promrones pequeedio de 11
Popa
madasys pan
valores que53permil para easignaron uvan de 851 esa principamedio a la entildeos con un
seguido por
oliacutegono de meanamensis y s
namensis)
e van desde el δ13C (n=3un total de
ndash 1430 permilal fueron lo
dieta de 1promedio d
r la familia C
Especies presa
Camarones peq
Camarones gra
Calappidae
Xanthidae
Stomatopoda
Congridae
Zooplancton
Engraulidae
Loliginidae
Echinodermata
ezcla (Convexsus presas
los 132 a lo) con un vaocho grupo
permil mientras qos cangrejo49 seguido
de 116 (0 -7Calappidae c
Dieta
quentildeos
andes
a
x ndashHull) para
os 165permil enalor promedos presa paque los de δs de la fam
o por el zo726) y poron un prom
promedio
11617
8201
8669
14918
11043
7792
12117
9011
5626
11006
los valores de
el caso del dio de 1493ra este orgδ13C van dmilia Xanthooplancton r los Stomatedio de 86
e δ13C y δ15N d1
δ15N y de lo3permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a idae con ucon 121 l
topoda con
de P 112
os -y -yos
-na los un
Burro
Esta e1641 1509permilvalore1341permildieta 1843
prieto (Haem
specie tuvo a los -142
permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 7108 )
PoliacutegHaem
mulopsis spp
valores que25permil para e asignaron
van de 790 a principal fu(6644 - 74
Cam
Sto
Equ
Biv
Gas
Pol
MO
Zoo
gono de mezcmulopsis spp
p)
e van desde el δ13C (n=3un total dendash 1526 permil
ueron los eq427) segu
Especies pre
marones grand
omatopoda
uinodermos
valvos
steropoda
lychaeta
OP (detritus)
oplancton
cla (Convex ndashy sus presas
los 145 a lo) con un va
e ocho gruppermil mientras q
quinodermoido por la M
esa Die
des
Hull) para los
os 16permil en ealor promedos presa pa
que los de s con una coMOP con u
ta promedio
2628
3497
71075
3183
1894
2382
9278
6063
s valores de δ
el caso del δdio de 151ara este orgδ13C van dontribucioacuten n promedio
13C y δ15N de
1
15N y de los permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a promedio a
o de 928 (0
113
- -
yos -
la 0 -
Bota c
Esta e1664 1664permilvalore1529permildieta d
comuacuten (Balis
specie tuvo a los -164
permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 576 seg
Popo
stes polylepis
valores que45permil para ee asignaron van de 122a principal fguido por lo
B
G
P
S
X
P
oliacutegono de molylepis y sus
s)
e van desde el δ13C (n=3
un total de3 ndash 1526 permil
fueron los gaos poriferos c
Especies pr
Bivalvos
Gasteropoda
Polychaeta
Stomatopoda
Xanthidae
Porifera
mezcla (Convpresas
los 171 a lo3) con un ve seis grupopermil mientras asteroacutepodoscon un prom
resa Dpro
vex ndashHull) pa
os 172permil envalor promeos presa pa
que los des con una co
medio de 34
Dieta omedio
17
576
30
22
14
341
ara los valore
n el caso deedio de 175
ra este org δ13C van
ontribucioacuten
es de δ13C y
1
l δ15N y de l5permil δ15N yganismo cuy
de -1890 apromedio a
δ15N de B
114
los y -yos a - la
Chihui
Esta e176 a1672permilvalore1536permilcontriEngrau
il (Ariidae)
specie tuvo a los -1636permil δ13C se
es de δ15N vpermil La prebucioacuten promulidae con 1
PoliacutegonAriidae
valores que6permil para el asignaron
van de 851 esa principamedio a la d36 y los p
PolCamPorStoEngCynZooBivEch
no de mezclae y sus presas
e van desde δ13C (n=3)
un total dendash 1570 permil
al fueron lodieta de 19poliquetos co
Especies p
ychaetamarones pequrtunidae
omatopodagraulidaenoglossidaeoplanctonvalvoshinodermata
a (Convex ndashHs
los 15 a loscon un va
e ocho gruppermil mientras q
os cangrejos9 De ahon otro 132
resa
entildeos
Hull) para los
s 161permil en lor promedos presa pa
que los de s de la famhiacute en import2
Dieta promedio
131211845
1913103341362412323
440599774982
s valores de
el caso del δdio de 156 ara este orgδ13C van d
milia Portuntancia le sig
δ13C y δ15N
1
δ15N y de lopermil δ15N y
ganismo cuye -2147 a idae con uuen los pec
de los
115
os -y -yos
-na
ces
Chile (
Esta e-17141657permilvalore1609permildieta peces Engrauun pro
(Synodus sci
specie tuvo 4 a los -156permil δ13C Se
es de δ15N vpermil La presade 337 sede la famil
ulidae con uomedio de 5
Poliacutegscitu
tuliceps)
valores que67permil para easignaron u
van de 1160a principal fueguido por lia Cynogloss
un promedio
Clupeidae CynoglossidMugilidae ParacongerEngraulidaePseudupenaLoliginidae Sphyraena eCamarones StomatopodCamarones
gono de meuliceps y sus p
e van desde el δ13C (n=3un total de0 ndash 1570 permilueron los estlos peces Spsidae con u
o de 68 y po
Especies pre
dae
r californiensis e aues grandisqua
ensis pequentildeos
da grandes
zcla (Convexpresas
los 149 a lo3) con un va diez grupo
permil mientras qtomatoacutepodophyraenaensn promedioor uacuteltimo lo
esa
amis
x ndashHull) para
os 173permil enalor promedos presa paque los de
os con una csis con un p
o de 74 pos peces Para
Dieta promedi
20744650683917
25846
3373
los valores
n el caso dedio de 162ra este orgδ13C van d
ontribucioacuten promedio deor los pecesaconger cali
o 083 432 659 063 818 996 773 874 609 754 94
de δ13C y δ
1
l δ15N y de l6permil δ15N y
ganismo cuyde -1816 a
promedio ae 258 por ls de la famiiforniensis c
δ15N de S
116
los y -yos -
a la los ilia on
117
Chivito (Pseudupenaeus grandisquamis)
Esta especie tuvo valores que van desde los 133 a los 161permil en el caso del δ15N y de los -1772 a los -166permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 147permil δ15N y -1701permil δ13C se asignaron un total de ocho grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1430 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1530permil La presa principal fueron los Portunidae con una contribucioacuten promedio a la dieta de 363 seguido por el zooplancton con un promedio de 167 por los Stomatopoda con un promedio de 99 por los moluscos bivalvos con un promedio de 93
Especies presa Dieta promedioBivalvos 9397Calappidae 754Portunidae 36282Camarones pequentildeos 7411Camarones grandes 5193Stomatopoda 9954Zooplancton 16755Gasteropoda 469S scituliceps 2779
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de P grandisquamisy sus presas
Cinto Esta e-16931667permilvalore1620permiluna co467
(Trichiurus nspecie tuvo
3 a los -16permil δ13C se
es de δ15N vpermil La presaontribucioacuten
Poliacutegononitensy s
nitens) valores que4permil para e
e asignaron van de 116a principal fupromedio a
ECMLSEC
o de mezcla sus presas
e van desde el δ13C (n=3
un total de0 ndash 1560 permilueron los pe la dieta de
Especies p
EngraulidaeClupeidaeMugilidaeLoliginidaeStomatopodaEngraulidaegdCamarones gra
(Convex ndashHu
los 167 a lo) con un v
e seis grupopermil mientras eces de la fam
473 y los
presap
desandes
ull) para los
os 173permil enalor promeos presa pa
que los demilia Engrul estomatoacutepo
Dieta romedio
2208060812990575
4670147373
1236
valores de δ
n el caso dedio de 170ra este org δ13C van idae de tallaodos con un
δ13C y δ15N d
1
l δ15N y de l03permil δ15N yganismo cuy
de -1816 aas grandes cn promedio
de T
118
los y -yos a -on de
ConstaEsta e-16871671permilvaloreLas prcomo
antino (Centspecie tuvo
7 a los -16permil δ13C Se
es de δ15N vaesas principde camaron
Poliacutegonrobalit
tropomus rovalores que56permil para asignaron u
an de 851 ndashales fueron
nes pequentildeo
no de mezclao y sus presa
balito) e van desde
el δ13C (n=un total de ndash 1382 permil m
los Portunidos 137
Especies presa
Camarones grCamarones pequentildeos StomatopodaZooplanctonPortunidae
a (Convex ndashHs
los 146 a lo=3) con un
ocho grupomientras quedae 47 se
a Dietaprom
randes
Hull) para lo
os 151permil envalor prom
os presa pa los de δ13C
eguido de los
a medio
976413782
186619863
47929
os valores de
n el caso demedio de 14ara este orgC van de -21s estomatoacutep
e δ13C y δ15N
1
l δ15N y de l485permil δ15Nganismo cuy147 a -153podos 186 a
N de C
119
los y
yos 36 asiacute
120
Lengua chica (Lepophidium prorates)
Esta especie tuvo valores que van desde los 151 a los 16permil en el caso del δ15N y de los -179 a los -1667permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 154permil δ15N y -1694permil δ13C Se asignaron un total de cuatro grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 1310 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -1714 a -1639permil La presa principal fueron los camarones de tallas pequentildeas con una contribucioacuten promedio a la dieta de 692 seguido por los estomatoacutepodos con un promedio de 234
Especies presa Dieta promedioStomatopoda 234Camarones grandes 57Camarones pequentildeos 692Cynoglossidae 16
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de L prorates y sus presas
Lengu
Esta e-1748-1585de δ15
presa prome
ado comuacuten
specie tuvo 8 a los -145permil δ13C Se N van de 11principal f
edio a la diet
Poliacutegpror
(Cyclopsseta
valores que39permil para asignaron u
160 ndash 1570 fueron los ta de 804
E
SCCDBECXLMT
gono de mezrates y sus pre
a querna)
e van desde el δ13C (n=n total de 13permil mientracangrejos d
Especies presa
StomatopodaCamarones graCynoglossidaeDiplectrum sppBivalvosEngraulidaeClupeidaeXanthidaeLoliginidaeMOP (detritusTnitens
zcla (Convex esas
los 139 a lo3) con un v3 grupos pres que los de
de la famil
a Diepr
andesep
s)
ndashHull) para
os 154permil envalor promeesa para estee δ13C van dia Xanthida
eta omedio
25611525102710112428
18309
8045093944040765
los valores
n el caso deedio de 14e organismode -1816 a ae con una
de δ13C y δ1
1
l δ15N y de l43permil δ15N
o cuyos valor -1529permil contribuci
15N de L
121
los y
res La oacuten
Mojar
Esta e1806 169permilvaloreLa prepoliqu
ra (Eucinost
specie tuvo a los -162
permil δ13C se es de δ15N vaesa principaluetos con 26
PoEu
tomus spp)
valores que22permil para easignaron u
an de 79 ndash 1 fueron los
63 y los biva
oliacutegono de mucinostomus s
e van desde el δ13C (n=3un total de 1526 permil miemoluscos galvos con 15
Especies p
BivalvosGasteropodaPolychaetaLoliginidaeMOP (detrituCamarones pe
mezcla (Convspp y sus pre
los 142 a lo) con un vacinco grupo
entras que loasteroacutepodos7
presapr
s)equentildeos
vex ndashHull) pesas
os 173permil enalor promedos presa paos de δ13C vs con un val
Dieta romedio
157172728926326
416460142049
para los valo
el caso del dio de 1569ara este orgvan de -214or de 272 s
ores de δ13C
1
δ15N y de lo9permil δ15N y
ganismo cuy0 a -1531permilseguido de l
y δ15N de
122
os -y -yos permil los
123
Papelillo (Selene peruviana)
Esta especie tuvo valores que van desde los 135 a los 172permil en el caso del δ15N y de los -1771 a los -1547permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 1547permil δ15N y -1653permil δ13C Se asignaron un total de 11 grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1536permil La presa principal fueron los cangrejos Portunidos con una contribucioacuten promedio a la dieta de 321 seguido de los Engraulidae con 289 y los camarones de talla grande con 233
Especies presa
Dieta promedio
Engraulidae 2896Clupeidae 308Camarones grandes
2337
Camarones pequentildeos
1129
Zooplancton 112Portunidae 3218
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de S peruviana y sus presas
Pargo
Esta e-1631-1538valore1529permilcontri
lunarejo (Lu
specie tuvo 1 a los -1448permil δ13C Sees de δ15N vpermil La prebucioacuten prom
Polgut
utjanus gutta
valores que44permil para e asignaron van de 1223esa principa
medio a la di
liacutegono de mettatus y sus p
atus)
e van desde el δ13C (n=un total de
3 ndash 1404 permilal fueron loeta de 763
Especies presa Camarones Camarones StomatopodPortunidaeXanthidaeEngraulidaeMugilidaeBivalvos
ezcla (Converesas
los 133 a lo3) con un v nueve grup
permil mientras qos cangrejo
grandespequentildeos
da
e
x ndashHull) para
os 164permil envalor promepos presa paque los de s de la fam
Dieta promedio
00119
76000
a los valores
n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d
milia Xanth
707652171
919383869531491
s de δ13C y
1
l δ15N y de l56permil δ15N
ganismo cuyde -1714 aidae con u
δ15N de L
124
los y
yos -na
Raspo
Esta e-1811-1665valore1341permilseguid
sa (Orthopri
specie tuvo 1 a los -155permil δ13C Sees de δ15N vpermil Las prdo de los pol
Poliacutegchal
istis chalceus
valores que99permil para e asignaron van de 790 esas principliquetos 158
Cam
Xan
Sto
MO
Ech
Biv
Po
gono de mezlceus y sus pre
s)
e van desde el δ13C (n=un total dendash 1384 permil
pales fueron8
Especies p
marones grand
nthidae
omatopoda
OP (detritus)
hinodermata
valvos
lychaeta
zcla (Convex esas
los 141 a lo3) con un ve ocho grup
permil mientras qn los estom
presa
des
ndashHull) para
os 154permil envalor prome
pos presa paque los de
matoacutepodos
Dieta promed
14
14
18
7
11
18
15
los valores
n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d187 y los
dio
406
192
721
432
351
364
881
de δ13C y δ1
1
l δ15N y de l95permil δ15N
ganismo cuye -2140 a bivalvos 18
15N de O
125
los y
yos -
83
Ratoacuten
Esta e1704 1676permilvalore1621permilde los
amarillo (Po
specie tuvo a los -165
permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presacamarones
Poop
olydactylus o
valores que52permil para ee asignaron van de 1310a principal fde tallas pe
Cam
Cam
Stom
Engr
Cyno
oliacutegono de mpercualris y s
opercularis)
e van desde el δ13C (n=3
un total de0 ndash 1563 permilfueron los enquentildeas 204
Especies pre
marones grande
marones peque
matopoda
raulidae
oglossidae
mezcla (Convus presas
los 139 a lo) con un va cinco grup
permil mientras qngraulidos c
4 y de tallas g
esap
es
ntildeos
vex ndashHull) pa
os 174permil enalor promedos presa paque los de
con 364 dgrandes 18
Dieta promedio
18179
20499
10755
36431
14135
ara los valore
n el caso deldio de 1628ara este orgδ13C van de la importa
es de δ13C y
1
δ15N y de lo8permil δ15N y
ganismo cuyde -1714 aancia seguid
y δ15N de P
126
os-y -yos -
dos
Ratoacuten
Esta e-1676-1661valore1531permildieta dpor lomolus
blanco (Poly
specie tuvo 6 a los -1631permil δ13C Ses de δ15N vpermil La presade 4960 s
os peces decos bivalvos
ydactylus ap
valores que37permil para eSe asignaronvan de 124a principal fueguido por l la familia
s con un pro
EspecieCamaroCamaroStomatEngraulCynogloGasteroBivalvo
Poliacutegono deapproximan
proximans)
e van desde el δ13C (n=n un total d5 ndash 1570 permil
ueron los estlos camaronEngraulidaemedio de 10
es presaones grandesones pequentildeosopodalidaeossidaeopodas
e mezcla (Cons y sus presa
los 149 a lo3) con un ve siete grup
permil mientras tomatoacutepodo
nes de tallas con un pro
030
D
s
onvex ndashHull) s
os 164permil envalor promepos presa paque los de
os con una cpequentildeas comedio de
Dieta promedi
141
1
para los val
n el caso del edio de 156ara este orgδ13C van dontribucioacuten on un prom1092 y p
io67
113496109
3676
103
lores de δ13C
1
δ15N y de l63permil δ15N ganismo cuyde -1755 apromedio aedio de 113
por uacuteltimo l
C y δ15N de
127
los y
yos a -a la 31 los
P
Salmo
Esta e1749 1681permilvalore1529permilStoma
oncillo (Diple
specie tuvo a los -161
permil δ13C Sees de δ15N vpermil La pratopoda con
PoliacutegDiple
ectrum spp)
valores que17permil para ee asignaron van de 851 resa princip 131 y los
EspT nCamStoPorBivZooCalLolC qConS s
ono de mezectrum spps y
e van desde el δ13C (n=3
un total dendash 1652 permil
pal fueron s bivalvos co
pecies presanitensmarones pequomatopodartunidae
valvosoplanctonappidaeiginidaequernangridaescituliceps
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8131104
4462865174384265
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1
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128
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C
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oacuten un
130
ANEXO 5 Matriz depredador presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de contenidos estomacales (en porcentaje de la biomasa) Los nodos son los siguientes 1 Bivalvos 2 Calappidae 3 Camarones chicos 4 Camarones grandes 5 Clupeidae 6 Congridae 7 Cynoglossidae 8 Detritus 9 Echinodermata 10 Engraulidae 11 Gasteropoda 12 Loliginidae 13 Mugilidae 14 Polychaeta 15 Porifera 16 Portunidae 17 Sphyraena ensis 18 Stomatopoda 19Xanthidae 20 Zooplancton 21 B polylepis 22 C querna 23 C robalito 24 Diplectrum spp 25 E gracilis 26 Haemulopsis spp 27 Ariidae 28 L guttatus 29 L prorates 30 O chalceus 31 O dovi 32 P approximans 33 P goodie 34 P grandisquamis 35 P opercularis 36 P panamensis 37 S peruviana 38 S scituliceps 39 T nitens
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 89 0 1 10 2 9 15 1 0 02 23 20 50 4 0 10 7 100 26 82 33 1 24 6 60 5 2 60 2 0 17 19 0 65 2 1 5 576 6 117 15 21 5 91 17 18 5 90 85 20 82 19 5 0 3 0
10 57 6 37 2 5 24 14 98 41 2511 1 5 012 1 15 24 14 1213 114 3 53 1 915 0 16 3 13 4 117 618 0 1 20 17 0 0 5 12 10 58 10 9 33 0 0 019 1 1 1920 10 0 0 0 2 021 89 1 0 0 1 10 122 0 6 2 15 5 57 1 1 10 123 20 60 20 24 1 50 5 6 15 3 17 1 9 8 525 10 90 26 2 4 85 5 3 0 0 27 9 0 20 0 6 53 13 0 28 15 10 2 37 1 4 5 19 629 7 60 21 12 30 1 2 82 3 2 1 10 0 31 100 32 26 5 5 5 58 33 91 9 34 0 82 0 0 1 10 0 735 33 17 17 24 9 36 0 2 1 19 1 0 14 24 33 2 37 2 0 1 98 0 0 38 6 5 11 1 41 14 6 0 1 8 739 57 25 12 0 1 5
131
Matriz depredador-presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de isoacutetopos estables (promedio de de consumo) Los nodos son los siguientes 1 Sphyraena ensis 2 Bivalvos 3 Calappidae 4 Camarones grandes 5 Camarones pequentildeos 6 Clupeidae 7 Cynoglossidae 8 Engraulidae 9 Echinodermata 10 Gasteropoda 11 Loliginidae 12 Mugilidae 13 Congridae 14 Polychaeta 15 Detritus 16 Porifera 17 Portunidos 18 Stomatopoda 19 Xanthidae 20 Zooplancton 21 P goodie 22 B polylepis 23 P panamensis 24 Haemulopsis spp 25 Ariidae 26 S scituliceps 27 P grandisquamis 28 T nitens 29 C robalito 30 L prorates 31 C querna 32 E gracilis 33 S peruviana 34 L guttatus 35 P opercularis 36 P approximans 37 O chalceus 38Diplectrum spp 39O dovi
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 26 2 2 0 3 10 9 3 16 1 10 18 12 3 3 9 8 10 4 8 4 5 1 10 6 2 23 1 19 7 14 0 33 5 12 3 12 5 7 14 69 21 11 1 21 11 11 65 6 2 1 3 3 7 1 12 7 2 1 14 4 8 3 9 14 7 50 2 29 1 36 11 9 11 71 5 11
10 58 2 5 28 8 11 6 2 1 1 4 5 12 8 5 1 1 13 8 5 7 14 3 2 13 26 16 15 0 9 4 6 7 16 34 17 16 19 36 48 32 0 16 18 2 11 4 10 34 10 47 19 23 3 1 11 50 19 13 19 54 1 15 81 76 14 8 20 23 12 6 4 17 10 1 2 21 3 1 3 16 54 23 22 2 58 3 34 2 1 23 0 9 8 12 9 11 6 8 8 0 11 15 12 24 3 3 71 2 2 9 4 6 25 10 12 12 14 5 13 19 10 4 26 26 4 5 2 7 7 2 5 5 34 4 4 27 9 8 5 7 5 36 10 17 3 28 1 1 50 1 1 47 1 4 29 10 14 48 19 10 30 6 69 2 23 31 3 2 3 1 2 1 4 3 81 1 9 32 16 21 28 4 26 6 33 23 11 3 29 32 1 34 1 1 1 1 1 0 1 76 35 19 21 14 36 11 36 10 7 11 4 11 8 50 37 18 14 11 16 7 19 14 38 12 10 0 11 4 7 16 13 8 4 4 9 39 33 65 2
2
Agradecimientos Agradezco al programa Institucional de formacioacuten de investigadores (PIFI) del Instituto
Politeacutecnico Nacional y al Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologiacutea (CONACyT) por el apoyo
econoacutemico brindado a traveacutes de las becas otorgadas lo cual permitioacute llevar a cabo este
trabajo
A los proyectos de investigacioacuten que contribuyeron con este ejercicio ldquoImpacto de la pesca de
arrastre de camaroacuten sobre los ecosistemas del Golfo de California Manejo de pesqueriacuteas
salud del ecosistema y conservacioacuten de la biodiversidadrdquo con clave CONACyT-SEMARNAT
2002-C01-123 ldquoComunidades de peces asociadas a los arrastres camaroneros como
indicadores de degradacioacuten del ecosistemardquo con clave CONACyT-SAGARPA 2003-02-157
ldquoImpacto de la pesca de arrastre de camaroacuten sobre el ecosistema bentoacutenico frente a las
costas de Nayarit Meacutexicordquo con clave CONACyT-SAGARPA S0007-2005-1-12004 ldquoPatrones
espacio-temporales y diversidad funcional en las comunidades demersales de Nayaritrdquo SEP-
CONACyT 49945 ldquoModelacioacuten de la estructura troacutefica de los peces asociados a fondos
blandosrdquo clave SIP 20090922 y los proyectos SIP-IPN 20070370 SIP 20080484
A mi director de tesis el Dr Francisco Arreguiacuten Saacutenchez por todo el apoyo brindado a lo largo
del ejercicio de tesis asiacute como al resto del comiteacute revisor por todos sus comentarios
sugerencias y correcciones las cuales ayudaron a que este trabajo mejorara y pudiera
finalizarse
Al Dr Juan Freire a la MC Sirka Carabel y MC Inmaculada Aacutelvarez de la Universidad de La
Coruntildea por su asesoriacutea en el anaacutelisis de las muestras de Isoacutetopos Estables y la realizacioacuten de
los modelos de mezcla asiacute tambieacuten a las MC Dana Arizmendi Rodriacuteguez y MC Jimena
Bohoacuterquez Herrera por su apoyo en el anaacutelisis de los contenidos estomacales asiacute como a los
MC Joseacute Trinidad Nieto MC Deivis Palacios y el Ing Armando Hernaacutendez por su ayuda en
la identificacioacuten de especies asiacute como en el manejo de las bases de datos
A mi Familia (Tripp y Cruz) que siempre me han dado su apoyo en todo lo que me he
propuesto y que han hecho de esta etapa de mi vida una de las mejores
A mis compantildeeros y amigos Xchel Ofelia Marcela Rubeacuten (Burro) Dana Yassir Vanessa
Berenice Mary Uri Manuel Gladis Oscar Deivis y Trini que siempre me echaron una mano
Muchas gracias por su apoyo
3
Iacutendice Agradecimientos 2
Iacutendice 3
Iacutendice de Tablas 5
Iacutendice de Figuras 6
Glosario 7
Resumen 8
Abstract 9
Introduccioacuten 10
Antecedentes 14
Justificacioacuten 17
Hipoacutetesis 18
Objetivo 18
Objetivos particulares 18
Materiales y meacutetodos 19
Aacuterea de estudio 19
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 20
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 23
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica 27
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas 30
Resultados 31
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 31
Malacoacutefagos 37
Poliquetoacutefagos 38
Detritiacutevoras 39
Carcinoacutefagos 39
Carcino-ictioacutefagos 40
Ictioacutefagas 41
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 42
Ictioacutefagos 46
4
Carcino-ictioacutefagos 46
Equinodermoacutefagos 47
Malacoacutefagos 48
Carcinoacutefagos 49
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica 50
Nivel troacutefico 50
Red troacutefica 52
Iacutendices de especies clave 52
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas 58
Discusioacuten 63
Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos 63
Detritoacutefagos 63
Malacoacutefagos 64
Carcinoacutefagos 65
Ictio-carcinoacutefagos 67
Ictioacutefagos 68
Estructura troacutefica 70
Niveles troacuteficos 70
Redes troacuteficas 73
Iacutendices de especies clave 73
Conclusiones 77
Bibliografiacutea 79
Anexos 94
5
Iacutendice de Tablas Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans 33
Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei 33
Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii 34
Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de
consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio 34
Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos
estomacales 35
Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis
a partir de isoacutetopos estables 44
Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las
proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio 45
Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y
anaacutelisis de isoacutetopos 51
Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes
troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos
(ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten
56
Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde
se muestran las especies que representan el 80 del efecto 57
Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes
troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores
representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros en rojo
representan correlacioacuten significativa (plt005) 59
Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos
por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con
la especies con las mayores diferencias 59
6
Iacutendice de Figuras Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa
Meacutexico 20
Figura 2 Ejemplo para determinar una dieta bien representada (a) se consideraba asiacute cuando el
coeficiente de variacioacuten era le 005 representado por una liacutenea roja mientras que cuando los
valores no alcanzaban este valor (b) se consideraba que la dieta no estaba bien representada 32
Figura 3 Anaacutelisis de cluacutester mostrando la agrupacioacuten de los depredadores seleccionados en seis
gremios troacuteficos 37
Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas 38
Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas 38
Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras 39
Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas 40
Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas 41
Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas 42
Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 46
Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis
isoacutetopos estables y modelos de mezcla 47
Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis
isoacutetopos estables y modelos de mezcla 48
Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 48
Figura 14 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 49
Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados
por lo diferentes meacutetodos 51
Figura 16 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de
contenidos estomacales53
Figura 17 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de
isoacutetopos estables y modelos de mezcla54
Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas61
Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas62
7
Glosario Analizador elemental Instrumento automatizado que convierte la muestra en un gas para ser inyectados en el espectroacutemetro de masas Contiene un incinerador para la combustioacuten quiacutemica de la muestra una trampa quiacutemica para purificar los gases y el cromatoacutegrafo de gases para separar las especies de gases puros para los anaacutelisis
Espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas Instrumento analiacutetico de gran precisioacuten que se utiliza para medir la razoacuten absoluta entre dos isoacutetopos (R) y obtener posteriormente la razoacuten isotoacutepica de una muestra relativa a un estaacutendar (δ) La muestra se introduce como un gas el cual es bombardeado con electrones para crear iones Estos iones son acelerados a traveacutes de un tubo de vaciacuteo y expuestos a un campo magneacutetico que causa que los iones de diferente masa sean desviados a trayectorias ligeramente diferentes Los detectores (vasos de Faraday) estaacuten colocados en cada trayectoria para capturar los iones de masa especiacutefica El valor resultante es comparado con los valores (R) obtenidos en el gas estaacutendar y posteriormente utilizado para calcular δ Isoacutetopo estable Un isoacutetopo no radiactivo en el cual los neutrones no se degradan espontaacuteneamente para formar un electroacuten y un protoacuten Los isoacutetopos estables no tienen riesgo fisioloacutegico Isoacutetopo Aacutetomos de un mismo elemento en cuyo nuacutecleo contiene el mismo nuacutemero de protones pero diferente numero de neutrones Nicho Posicioacuten estructural de un organismo dentro de un ecosistema incluyendo su posicioacuten troacutefica haacutebitat y su relacioacuten con el medio ambiente fiacutesico y bioacutetico circundante Nivel troacutefico Literalmente una posicioacuten troacutefica jeraacuterquica en una red de alimentos (desde productores a consumidores)Los organismos son asignados al nivel troacutefico maacutes alto en el cual estaacuten funcionando como consumidores
Red troacutefica Se refiere a la dependencia alimenticia de unos organismos hacia otros en una serie que comienza con los productores primarios yo detritus y termina con los carniacutevoros de mayor tamantildeo
Troacutefico Implica los haacutebitos de alimentacioacuten o relaciones alimenticias de diferentes organismos en una cadena o red de alimentos δ13C Relacioacuten isotoacutepica de 13C12C expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Pee Dee Belemnite) δ15N Relacioacuten isotoacutepica de 15N14N expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Nitroacutegeno atmosfeacuterico)
8
Resumen Recientemente hay un considerable intereacutes en el estudio de la estructura de las redes troacuteficas utilizando esta informacioacuten en la elaboracioacuten de modelos que puedan ser usados para el manejo de recursos a nivel de un ecosistema Estos modelos requieren del conocimiento de las redes troacuteficas para lo cual es necesario conocer los haacutebitos alimenticios de las especies que lo conforman comuacutenmente se han utilizado los anaacutelisis de contenidos estomacales para ello sin embargo recientemente se han venido utilizando los isoacutetopos estables de δ15N y δ13C en los tejidos de los organismos para el estudio de las redes troacuteficas proporcionando informacioacuten acerca de la posicioacuten troacutefica y posible dieta de un organismo Actualmente modelos de mezcla aplicados a estos valores de isoacutetopos permiten conocer la proporcioacuten que cada presa aporta al depredador En este trabajo se pretende realizar una comparacioacuten de la estructura troacutefica de peces demersales de las costas de Nayarit utilizando las teacutecnicas de anaacutelisis de contenidos estomacales asiacute como por isoacutetopos estables y modelos de mezcla ya que esta uacuteltima teacutecnica posee ciertas ventajas que la hacen atractiva para la posible construccioacuten de modelos troacuteficos capaces de representar un ecosistema Se analizaron 2139 estoacutemagos de 50taxa de peces diferentes sin embargo solamente se pudo obtener la dieta bien representada de 19 especies estas se agruparon en seis grupos o gremios troacuteficos seguacuten el grupo predominante en su dieta mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Una vez obtenidas las presas principales de cada especie se realizaron anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla con los cuales se obtuvieron las proporciones de dieta de cada depredador obtenieacutendose tambieacuten gremios los cuales difieren en algunas especies al meacutetodo anterior se calculoacute el nivel troacutefico por ambos meacutetodos y los resultados dieron similares con excepcioacuten de tres especies consideraacutendose el valor de isoacutetopos estables como el maacutes fiable Se evaluoacute mediante una serie de indicadores la similitud entre las redes construidas a partir de los datos de ambos meacutetodos encontraacutendose que ambas resultaban ser diferentes en cuanto a su estructura pero poseen propiedades similares por lo que el uso complementario de ambas teacutecnicas resulta recomendable para el anaacutelisis de la estructura de la red troacutefica de alguacuten sistema de intereacutes
9
Abstract Recently there is considerable interest in studying the structure of food webs using this information in developing models that can be used for resource management at the level of an ecosystem These models require knowledge of food webs for which it is necessary the knowledge of the feeding habits of the species that comprise it for this purpose stomach contents analysis has been commonly used however recently the use of stable isotopes ofδ15N y δ13C in the tissues of organisms have been used to obtain information about the diet and trophic level Actually the use of mixing models applied to these isotope values provide insight into the proportion that each prey contributes to the predator This paper tries to make a comparison of the trophic structure of demersal fish off the coast of Nayarit using the techniques of analysis of stomach contents and stable isotope mixing models this due that the latter technique has certain advantages that make it attractive for the possible construction of trophic models capable of representing an ecosystem We analyzed 2139 stomachs of 50 taxa of different fish however we only get the diet of 19 species well represented these were grouped into six trophic groups or guilds as the dominant group in their diet through analysis of stomach contents Having obtained the main prey of each species we made the stable isotope analysis and mixing models with which we obtained the proportions of diet of each predator the guilds obtained by this analysis differ in some species to the previous method trophic level was calculated by both methods and the results were similar with the exception of three species considering the value of stable isotopes as the most reliable The similarity between the networks constructed from the data of both methods was evaluated through a series of indexes we found that these to be different in their structure but have similar properties so the complementary use of both techniques is recommended for the analysis of food web structure of a system of interest
10
Introduccioacuten
Los sistemas naturales pueden ser estudiados de diferentes maneras y los
meacutetodos que son utilizados con este propoacutesito tienden a enfatizar diferentes tipos
de patrones La estructura general de las comunidades y el comportamiento de
los individuos han sido unos de los puntos maacutes importantes en el estudio de los
ecosistemas Uno de los enfoques utilizados para llegar a una aproximacioacuten del
primer punto es el estudio de las redes troacuteficas eacutestas son descriptoras de las
interacciones troacuteficas de la comunidad que pueden ser usadas para ilustrar
aspectos funcionales a traveacutes de los flujos de materia y energiacutea en un ecosistema
Este tipo de conocimiento ha permitido la comprensioacuten de la estructura y
funcionamiento de las comunidades de los individuos presentes en estos sistemas
y obtener de esta informacioacuten atributos tanto especiacuteficos como holiacutesticos Esta
aproximacioacuten sobre el estudio de los ecosistemas no es nueva ya que la
extraccioacuten e interpretacioacuten de enfoques aplicados a estas redes ha sido una de las
aacutereas de estudio ecoloacutegico maacutes activas en los uacuteltimos 30 antildeos (Rickleffs y Miller
2000)
El descubrimiento de nuevas metodologiacuteas que aporten maacutes informacioacuten acerca
de los patrones alimenticios de las especies asiacute como el desarrollo de nuevas
herramientas de modelacioacuten de redes troacuteficas han llegado a ser uno de los
enfoques maacutes importantes en el estudio de los ecosistemas y en la actualidad
constituye la informacioacuten baacutesica a partir de las cuales se desarrollan estrategias de
manejo para el aprovechamiento y conservacioacuten de los recursos de estos
ecosistemas (FAO 2008)
El estudio de las redes troacuteficas es un enfoque importante para entender los
patrones y dinaacutemicas de las comunidades y es actualmente un campo muy activo
en los estudios de ecologiacutea Una red troacutefica representa varias maneras en la cual
la energiacutea pasa a traveacutes de las poblaciones en las comunidades esto muestra
quieacuten se alimenta de quien en queacute cantidades la eficiencia del uso de la energiacutea
el metabolismo etc (Bendoricchio y Palmeri 2005) Las redes troacuteficas estaacuten
compuestas de cadenas troacuteficas que representan el paso de la energiacutea de un
11
productor primario a traveacutes de una serie de consumidores hasta los niveles troacuteficos
superiores (Ricklefs y Miller 2000)
La informacioacuten sobre la dieta de los individuos de un sistema resulta uacutetil
para definir las relaciones depredador-presa las cuales son la base para la
elaboracioacuten de los diagramas de redes troacuteficas asiacute tambieacuten la compilacioacuten de
diferentes componentes alimenticios consumidos por una especie pueden
eventualmente proporcionar una estimacioacuten del nivel troacutefico (Lopeacutez-Peralta amp
Arcila 2002)
Los datos para la construccioacuten de las redes troacuteficas pueden provenir de
inferencias obtenidas a partir de la estructuras anatoacutemicas observacioacuten directa de
las presas que son consumidas mediante el uso del anaacutelisis de contenidos
estomacales y maacutes recientemente mediante el uso de una teacutecnica basada en los
isoacutetopos estables de los tejidos de los organismos (Chipps y Garvey 2006)
El anaacutelisis maacutes utilizado para determinar las relaciones depredador-presa
han sido los de contenidos estomacales (Hyslop 1980) ya que actualmente
poseen la mayor resolucioacuten taxonoacutemica en la identificacioacuten de las presas ademaacutes
de ser posible determinar su biomasa La informacioacuten que aportan los anaacutelisis de
contenidos estomacales es solo referente a presas consumidas recientemente
(usualmente en menos de 24 h) por lo que para obtener informacioacuten sobre dietas
de periodos mayores es necesario llevar a cabo campantildeas de muestreo donde se
obtengan muestras de varios individuos con el fin de cubrir la dieta
correspondiente a ese periodo (Gearing 1991 Estrada et al 2005)
Un problema que se tiene con esta teacutecnica es que a menudo las presas son
encontradas en estados de digestioacuten tan avanzados que resulta complicado
identificarla y en algunos casos solo quedan restos de estas presas no obstante
en muchos casos existen estructuras que pueden resultar uacutetiles para la
identificacioacuten de presas que no se encuentran completas tales como vertebras
escamas dientes globos oculares cleitros y otolitos en el caso de peces restos
quitinosos en el caso de artroacutepodos o picos y globos oculares en el caso de
12
cefaloacutepodos Todas estas estructuras poseen caracteriacutesticas muy especiacuteficas que
pueden llegar a servir para identificar las presas a nivel familia geacutenero o incluso
especie (Margalef 1974)
Otro inconveniente que se tiene con esta metodologiacutea es que la duracioacuten de
algunas estructuras de las presas dentro de los contenidos gaacutestricos puede variar
dependiendo de su grado de digestibilidad lo que puede llegar a causar una
subestimacioacuten en la abundancia de presas que se digieren raacutepidamente (por
ejemplo invertebrados como poliquetos medusas) o bien una sobrestimacioacuten de
presas que tengan estructuras poco digeribles y que se acumulen en el tracto
digestivo (pe cefaloacutepodos o algunas especies de crustaacuteceos) (Clarke et al 1976
Santos et al 1999)Tambieacuten muchos fragmentos de presas pueden llegar a ser
muy difiacuteciles de identificar por lo que este meacutetodo favorece la identificacioacuten de
presas de tamantildeo grande y que tienen estructuras duras Asiacute tambieacuten algunas
especies pueden llegar a regurgitar sus estoacutemagos (Pierce et al 1993 Tollit et al
1997 Melville y Conolly 2003 Chipps y Garvey 2006)
Por otro lado no todos los materiales que son consumidos son asimilados
por el organismo por lo que resulta difiacutecil determinar cuaacutel es su importancia real
en la dieta del depredador (Chipps y Garvey 2006) Asimismo se pueden
presentar sesgos debido a que pueden encontrarse restos de individuos que no
fueron ingeridas directamente por el depredador sino por la presa de eacuteste (Smith amp
Whitehead 2001 Romaacuten-Reyes 2005) Ademaacutes existe cierta dificultad al realizar
comparaciones entre la dieta de varios depredadores (lo cual se requiere para la
construccioacuten de redes troacuteficas) esto ocurre cuando se presentan diferencias en
sus tasas de digestioacuten y de evacuacioacuten asiacute como en sus ritmos de alimentacioacuten
los cuales si no se consideran apropiadamente en los estudios de alimentacioacuten
tienen importantes implicaciones en la interpretacioacuten de los datos de la dieta
(Chipps amp Garvey 2006)
En antildeos recientes se ha empezado a utilizar una nueva teacutecnica para el
estudio de las redes troacuteficas la cual emplea la acumulacioacuten de isoacutetopos estables
en el tejido de los organismos (Clarke et al 2005) Esta teacutecnica puede proveer
13
informacioacuten acerca del comportamiento alimenticio a largo plazo de una especie
basado en la asimilacioacuten del alimento consumido de tal manera que aporta una
retrospectiva histoacuterica de este comportamiento cuyo periodo variacutea dependiendo
del tipo de tejido que se analice mientras que los contenidos estomacales
solamente presentan una fotografiacutea de la alimentacioacuten reciente de una especie
(Fry y Sherr 1984 Peterson y Fry 1987)
Este meacutetodo toma ventaja de las diferencias en las abundancias relativas
de los distintos isoacutetopos de un elemento quiacutemico ya que la materia orgaacutenica lleva
siempre una firma isotoacutepica que trae una diferencia en la tasa de isoacutetopos ligeros y
pesados durante las reacciones que crearon esta materia Los isoacutetopos estables
maacutes utilizados son los de nitroacutegeno y carbono (Peterson y Fry 1987) Los
isoacutetopos de nitroacutegeno debido a que presentan un mayor enriquecimiento isotoacutepico
generalmente son usados para indicar el nivel troacutefico de las especies mientras
que la razoacuten de isoacutetopos estables de carbono por su nulo o miacutenimo
fraccionamiento refleja la fuente de nutricioacuten autotroacutefica en la base de la red de
alimentos (DeNiro y Epstein 1981)
Esta teacutecnica cuando es combinada con meacutetodos tradicionales para la
determinacioacuten de dietas (pe los anaacutelisis de contenidos estomacales) se convierte
en una herramienta muy uacutetil para determinar interacciones troacuteficas ya que los
isoacutetopos estables representan estas interacciones a una escala de tiempo mucho
maacutes larga dependiendo del tipo de tejido que se utilice para el anaacutelisis De esta
manera indica las presas que son asimiladas por el organismo y no solamente
ingeridas y a diferencia de otros meacutetodos todas las muestras obtenidas arrojan
informacioacuten (Hobson et al 1996 Burton y Koch 1999 Kurle y Worthy 2001)
Recientemente el uso de las razones de isoacutetopos estables aunados a la
utilizacioacuten de modelos de mezcla basados en ecuaciones de balance de masas
estaacuten cobrando importancia ya que ayudan a identificar cuaacuteles son las presas
maacutes importantes de los depredadores y dan un valor de la proporcioacuten de las
presas en la dieta del depredador De esta forma la razoacuten isotoacutepica es
transformada en valores de dieta los cuales pueden ser utilizados para determinar
14
varios aspectos acerca del nicho que las especies ocupan en el ecosistema
(Newsome et al 2007)
En este contexto el anaacutelisis de isoacutetopos estables ha sido utilizado como una
herramienta para obtener atributos de las redes troacuteficas tales como el
omnivorismo nivel troacutefico longitud de las cadenas troacuteficas y viacuteas principales de
flujos energeacuteticos (Cabana y Rasmussen 1996 Vander Zanden et al 1999
Layman et al 2007)
En este trabajo se pretende analizar una red troacutefica bajo dos enfoques
metodoloacutegicos la teacutecnica de contenidos estomacales y la teacutecnica de isoacutetopos
estables aunada a los modelos de mezcla para contrastar los resultados
obtenidos de cada enfoque y comparar algunos de los atributos estructurales y
funcionales de la red troacutefica con esto se contribuiraacute a discernir sobre el mejor
enfoque a emplear o bien si las dos fuentes de informacioacuten deberiacutean emplearse
de manera complementaria
Antecedentes El anaacutelisis de dietas de los peces constituyen una herramienta importante
tanto en la comprensioacuten de las interacciones entre especies de una red troacutefica y en
los ecosistemas como en el manejo de pesqueriacuteas asiacute mismo resulta uacutetil cuando
se plantea el cultivo de alguna especie ya que ayuda a entender cuaacuteles son los
requerimientos de dieta de las especies Debido a ello existe una gran variedad
de trabajos acerca de los haacutebitos alimenticios de muchas especies de peces la
mayoriacutea utilizando los anaacutelisis de contenidos estomacales para la determinacioacuten
de los componentes de la dieta asiacute como las propiedades de eacutesta
Los trabajos con contenidos estomacales han pasado de ser simples
descripciones de la dieta para determinar las presas maacutes importantes (Pinkas et
al 1971) a ser la base con la que es posible determinar los flujos de energiacutea en
un ecosistema de tal manera que lla mayor parte de lo que se conoce sobre los
flujos de energiacutea en las redes troacuteficas estaacute basado en inferencias hechas sobre la
15
informacioacuten contenida por los anaacutelisis de contenidos estomacales (Christensen amp
Pauly 1992)
A partir de mediados de los antildeos 90s se ha incrementado el nuacutemero de
trabajos que utilizan el anaacutelisis de isoacutetopos estables para el estudio de relaciones
troacuteficas en el ambiente marino no obstante que los primeros trabajos se realizaron
en 1955 (Malseed 2004) Existen muchos trabajos que han utilizado los isoacutetopos
estables de C y N para estimar el flujo de energiacutea en las redes troacuteficas marinas
estos trabajos han obtenido como resultado una aproximacioacuten de la procedencia
de las fuentes de Carbono y el nivel troacutefico de los consumidores esto tanto en
ecosistemas marinos estuarinos y dulciacuiacutecolas (Fry 1991 Whitledge y Rabeni
1997)
El anaacutelisis de isoacutetopos estables ha resultado tambieacuten ideal para especies
que se encuentran bajo alguacuten tipo de proteccioacuten o bien que resulta muy difiacutecil
conseguir muestras de contenidos estomacales tal es el caso de varias especies
de mamiacuteferos marinos entre las cuales se encuentran algunas especies de
pinniacutepedos (Kurle y Worthy 2001 Kurle y Worthy 2002) y cetaacuteceos (Gendron et
al 2001 Hooker et al2001 Ruiz-Cooley et al 2004)
Esta teacutecnica tambieacuten ha sido empleada en especies que por sus haacutebitos
alimenticios o su tamantildeo resulta difiacutecil evaluar la dieta por meacutetodos maacutes
tradicionales tal es el caso de varias especies de crustaacuteceos que debido a las
caracteriacutesticas de su sistema digestivo es muy difiacutecil identificar sus presas en el
contenido estomacal (Whitledge y Rabeni 1997 Fantle et al 1999 Abed-Navandi
y Dworschak 2005)
En cuanto a peces existen varios trabajos en los que se utiliza esta teacutecnica
En sistemas lacustres Gu et al (1996) determinaron el papel que distintas
especies ocupaban en la red troacutefica Melville y Connolly (2003) utilizaron los
isoacutetopos para determinar las fuentes autotroacuteficas fundamentales que soportan la
produccioacuten de tres especies de peces de fondos blandos en un estuario Clarke et
al (2005) se valieron de los isoacutetopos para determinar si existiacutea una sobreposicioacuten
16
en la dieta entre algunas especies pisciacutevoras nativas de un lago con respecto a
especies que habiacutean sido introducidas
Post (2002) desarrolloacute una ecuacioacuten por medio de la cual utilizando los
isoacutetopos estables de C y N es posible determinar el nivel troacutefico de los
consumidores Estrada et al (2003) utilizaron esta ecuacioacuten para determinar el
nivel troacutefico de cuatro especies de tiburones y al compararlo con los resultados
obtenidos por contenidos estomacales no encontraron diferencias significativas
entre los ambos meacutetodos De la misma forma Estrada et al (2005) calcularon el
nivel troacutefico del atuacuten aleta azul Thunnus thynnus ademaacutes de estimar sus presas
principales encontrando que esta especie cambia su alimentacioacuten de juveniles a
adultos teniendo los adultos un nivel troacutefico superior al de los juveniles
En trabajos recientes con el uso de isoacutetopos de C y N para determinar
dietas se han propuesto modelos de mezcla con el fin de cuantificar la
importancia que determinadas fuentes alimenticias tienen en la dieta de un
depredador Ben-David et al (1997) y Szepanski et al (1999) utilizaron un modelo
de mezcla para muacuteltiples presas (fuentes) con el fin de estimar la contribucioacuten que
tiene cada tipo de presa en la dieta del depredador utilizando para ello la distancia
euclidiana entre los valores isotoacutepicos de la presa y el depredador Sin embargo
este modelo provee solamente un indicativo del consumo relativo de esa presa y
se encuentra ademaacutes limitado a tres fuentes alimenticias (presas) por lo que se
deben elegir las presas maacutes probables o bien realizar varias pruebas con
diferentes presas
Phillips et al (2001) proponen un modelo lineal de mezcla basado en
ecuaciones de balance de masas el cual arroja mejores resultados que el modelo
anterior ya que este provee una estimacioacuten de la proporcioacuten que presentan las
fuentes alimenticias en la dieta aunque tambieacuten se encuentra limitado a tres
fuentes Esta limitacioacuten en el nuacutemero de presas fue corregida por Phillips y Gregg
(2003) quienes propusieron un meacutetodo basado en un modelo anterior (Phillips et
al 2001) que permite trabajar con maacutes de tres fuentes alimenticias Este meacutetodo
permite conocer la contribucioacuten de cada fuente alimenticia al depredador en
17
teacuterminos porcentuales aunque a la fecha ha sido utilizado por relativamente
pocos autores entre los que se encuentran Melville y Connolly (2003 2005)
Abed-Navandi y Dworschak (2005) Bocherens et al (2005) Benstead et al
(2006) y Huumlckstaumld et al (2007)
Autores como Newsome et al (2007) sugieren que gracias a modelos como
este es posible transformar las proporciones isotoacutepicas en valores de contribucioacuten
de las fuentes alimenticias proveyendo asiacute una forma estandarizada para
caracterizar el nicho ecoloacutegico de las especies pudiendo calcularse algunas
mediciones utilizadas en ecologiacutea tales como la amplitud de nicho y la
especializacioacuten sobre los recursos Una ventaja adicional de este procedimiento es
que se generan histogramas que representan la variabilidad en el consumo de una
presa lo cual tiene un gran potencial en el estudio de dietas ante la posibilidad de
incluir variabilidad e incertidumbre en los estudios sobre dietas alimentacioacuten y
redes troacuteficas
El uso de los isoacutetopos estables para la construccioacuten y anaacutelisis de redes
troacuteficas es una teacutecnica que estaacute empezando a ser utilizada en el anaacutelisis de ciertas
comunidades marinas donde se ha utilizado esta herramienta para encontrar las
fuentes de produccioacuten primaria principales asiacute como el nivel troacutefico (NT) de cada
uno los grupos de especies que las componen (Grall et al 2006 Vander-Zanden
et al 2006 Ciancio et al 2008) no obstante dado su muy reciente propuesta no
se han reportado a la fecha trabajos que utilicen los modelos de mezcla como
herramienta para el anaacutelisis de redes troacuteficas
Justificacioacuten El uso de los isoacutetopos estables de C y N ha demostrado ser de utilidad en el
anaacutelisis de haacutebitos alimenticios sin embargo son pocos los trabajos que han
incorporado modelos de mezcla junto a los anaacutelisis de isoacutetopos los cuales podriacutean
ayudar a comprender mejor la estructura de las redes troacuteficas de los sistemas de
estudio Debido a ello en este estudio se realizoacute una comparacioacuten entre las redes
troacuteficas obtenidas por la metodologiacutea tradicional de anaacutelisis de contenidos
18
estomacales y el anaacutelisis de isoacutetopos aunados a modelos de mezcla tomando
como caso de estudio a los peces asociados a fondos blandos de las costas de
Nayarit y Sinaloa y con base en las diferencias encontradas por ambos meacutetodos
se determinoacute el posible uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables y modelos de
mezcla para representar la dieta en teacuterminos cuantitativos para asiacute realizar la
construccioacuten de redes troacuteficas y si esta es comparable a la que puede obtenerse
por meacutetodos tradicionales esto seriacutea de gran utilidad para usar estas teacutecnicas
para la construccioacuten de estas redes en sistemas donde el acceso a las muestras
es limitado
Hipoacutetesis Tanto la informacioacuten obtenida de los anaacutelisis de contenidos estomacales
como la que se deriva de los anaacutelisis isotoacutepicos pueden conducir a revelar las
mismas propiedades estructurales y funcionales de la misma red troacutefica
Objetivo Comparar la estructura troacutefica de la ictiofauna de fondos blandos de las
costas de Nayarit obtenida por medio de las teacutecnicas de isoacutetopos estables y
modelos de mezcla con la obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales
Objetivos particulares Determinar la dieta de los peces dominantes de la zona mediante los
anaacutelisis de contenidos estomacales
Determinar la dieta de los peces a partir de modelos de mezcla usando las
sentildeales isotoacutepicas
Describir la estructura troacutefica de la zona por medio de indicadores
utilizando los valores obtenidos por los modelos de mezcla asiacute como por
el meacutetodo de contenidos estomacales
Comparar los resultados obtenidos de la descripcioacuten de la estructura troacutefica
por contenidos estomacales con la derivada de modelos de mezcla
basados en anaacutelisis de isoacutetopos estables y someter a prueba de hipoacutetesis
19
Materiales y meacutetodos Con el fin de cumplir el objetivo del trabajo este fue dividido en cuatro
secciones principales cada una de estas con objetivos particulares 1) definicioacuten
de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 2) definicioacuten de dietas
mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 3) Caracterizacioacuten de la estructura
troacutefica para cada fuente de informacioacuten de dietas y 4) Anaacutelisis comparativo de
estructuras troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables
Los ejemplares para este estudio se obtuvieron de las capturas realizadas por la
flota comercial camaronera de las costas del estado de Nayarit Las muestras
fueron obtenidas por medio de una serie de arrastres utilizando una red de
denominada tipo ldquoBuzordquo la cual posee una luz de malla de 2rdquo Los arrastres fueron
realizados durante las temporadas de pesca de camaroacuten 2005-2006 y 2006-2007
que se desarrollan de septiembre a marzo
Aacuterea de estudio Los muestreos se llevaron a cabo en embarcaciones tipo camaronero que
operan en las aacutereas de pesca tradicionales frente a las costas de Nayarit y sur de
Sinaloa que abarca desde los 23deg1160N 106deg30O y 21deg145338N y
105deg142026O (Figura 1) Esta zona se caracteriza por tener un clima caacutelido sub-
huacutemedo con lluvias en verano y oscilaciones teacutermicas anuales menores de
10degC La regioacuten se encuentra bajo la influencia de la Corriente de California la
Corriente Norecuatorial la Contracorriente Norecuatorial asiacute como la Corriente
Costera de Costa Rica La batimetriacutea de la zona es relativamente somera ya que
se encuentra sobre la plataforma continental con una profundidad maacutexima de 200
m En las zonas con profundidades de 10 a 12 m se encuentran
predominantemente sedimentos de tipo arenoso con un de grano que va de
grueso a fino mientras que en las zonas maacutes profundas predominan asociaciones
de arenas-limos principalmente en aquellas zonas situadas frente a
desembocaduras de riacuteos (Garciacutea 1981 Amezcua-Linares 1990 De la Lanza-
Espino 1991) Las capturas se llevaron a cabo en aacutereas que se encontraban entre
los 2 y 36 kiloacutemetros fuera de la costa a profundidades que oscilan entre los 10 y
20
76 m Esta zona presenta una intensa actividad pesquera representada por el
sector de pesca camaronera
Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa Meacutexico
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Para este estudio se tomaron muestras de los peces dominantes de la
zona es decir los maacutes abundantes y frecuentes de las capturas Para realizar su
muestreo se esperoacute a que la captura fuera vertida en cubierta para
posteriormente tomar una muestra representativa de la misma Esta se separoacute por
grupos o especies con ayuda de claves de identificacioacuten del aacuterea de estudio
Posteriormente se tomoacute el peso y nuacutemero de los individuos ademaacutes se tomoacute una
fotografiacutea o un ejemplar de cada grupo para posteriormente corroborar su
identificacioacuten en el laboratorio por medio de claves especializadas tales como las
de Fischer et al (1995b c) y Allen amp Robertson (1998) utilizaacutendose tambieacuten
ejemplares de referencia de las colecciones ictioloacutegicas del Centro
-1065deg -106deg -1055deg21deg
215deg
22deg
225deg
23deg
235deg
12
3
456
7
8
9
10
1112
1314
1516
17
18
20
2122
2324
25
2627
28 29
30 31
32
33
34
3536
3738
39
Sinaloa
Nayarit
0Km 25Km 50Km
Islas Marias
21
Interdisciplinario de Ciencias Marinas del Instituto Politeacutecnico Nacional y del
Centro de Investigaciones Bioloacutegicas del Noroeste
De cada especie dominante se tomaron 15 individuos a los cuales se les
extrajo el estoacutemago eacutestos se fijaron en formol al 10 o bien se congelaron para
ser llevados al laboratorio de Ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN
Una vez en el laboratorio se separaron cada una de las presas encontradas
en los contenidos estomacales y estas se identificaron mediante claves
especializadas para ello de esta forma para peces completos se utilizaron las
claves de Fisher et al (1995bc) Allen amp Robertson (1998) y Thomson et al (2000)
Para peces en estados avanzados de digestioacuten se utilizaron las claves de Clothier
(1950) Clothier amp Baxter (1969) y las de Clarke (1962 y 1986) Para invertebrados
se utilizaron las de Smith y Carlton (1975) Wolff (1982 1984) Salgado Barragaacuten
y Hendrickx (1986) Fisher et al (1995ordf) y Hendrickx et al (1997) Tambieacuten se
pudo corroborar la identificacioacuten de las presas mediante la comparacioacuten de estos
con el material de referencia que se encuentra tanto en la coleccioacuten ictioloacutegica
como en el laboratorio de ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN
Una vez identificadas las presas se determinaron los valores de peso y
nuacutemero de cada uno de los componentes alimenticios y estos valores fueron
usados para calcular los meacutetodos propuestos por Pinkas et al (1971) y Hyslop
(1980) que a continuacioacuten se detallan
Meacutetodo Gravimeacutetrico (G) Para este meacutetodo se requirioacute obtener la biomasa de
las especies presas encontradas en los diferentes estoacutemagos para ello se
determinoacute el peso de cada una de las especies presa utilizando una balanza
digital El peso de cada especie presa fue referido como un porcentaje del peso
total de todas las especies presa (G) encontradas en los estoacutemagos
22
Donde
p= Peso (g) de un determinado tipo de presa
PT= Peso (g) de la totalidad de especies presa
Iacutendice de Frecuencia de Ocurrencia (FO) Este iacutendice refleja la frecuencia con la
que se encuentra una determinada especie presa expresada como un porcentaje
de la totalidad de estoacutemagos con alimento se utilizo para discernir cuales eran las
especies dominantes y las raras en la dieta
119865119874 = 119899119873119864 lowast 100
Donde
n= Nuacutemero de estoacutemagos que tienen el mismo componente alimenticio
NE= Nuacutemero total de estoacutemagos con alimento
Una vez que se determinaron las presas de cada uno de los grupos de peces se
procedioacute a determinar si el nuacutemero de estoacutemagos analizados era suficiente para
representar la dieta de cada uno de estos grupos para ello se realizaron curvas de
diversidad acumulada utilizando la informacioacuten de las presas encontradas en los
contenidos estomacales de cada depredador Esto se hizo estimando el iacutendice de
diversidad de Shannon-Wiener para cada estoacutemago de cada uno de los
depredadores y mediante una aleatorizacioacuten de estos se construyoacute una curva
acumulada donde se esperaba que una dieta bien representada alcanzaraacute un
valor asintoacutetico de tal forma que al aumentar el nuacutemero de estoacutemagos ya no se
observara un cambio significativo en la diversidad de presas
Para tener una estimacioacuten cuantitativa de este criterio (la eleccioacuten del
nuacutemero de estoacutemagos necesarios para obtener una dieta bien representada) se
determinoacute el coeficiente de variacioacuten para cada caso y cuando este fue menor o
igual a 5 se consideroacute que la dieta estaba bien representada Una vez obtenida
23
esta informacioacuten se procedioacute a trabajar con las especies para las que se obtuvo
una buena representatividad
Las especies de peces fueron agrupadas en gremios alimenticios que se
determinaron usando la biomasa de las presas para ello se realizoacute un anaacutelisis de
similitud utilizando el iacutendice de Bray-Curtis para posteriormente realizar un anaacutelisis
de cluacutesteres usando ligamiento de tipo completo
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables Se tomaron muestras de muacutesculo a los peces que previamente fueron
seleccionados como los maacutes dominantes de la zona y cuya dieta ademaacutes hubiera
estado bien representada al hacer el anaacutelisis de contenidos estomacales
procurando obtener muestras de individuos que al ser capturados no se
encontraran cerca de descargas de agua continental ya que esto pudiera alterar
su sentildeal isotoacutepica Tambieacuten se tomaron muestras de muacutesculo de presas
potenciales procedentes de las capturas que fueron identificadas en el anaacutelisis
previo de contenidos estomacales asiacute como especies extraiacutedas de los contenidos
estomacales que se encontraron en un estado de digestioacuten leve Asimismo se
seleccionaron particularmente algunas especies de niveles troacuteficos altos y bajos
(obtenido de referencias de literatura) para tener una mejor representacioacuten de la
red troacutefica La muestra se procuroacute tomar siempre de la regioacuten dorsal de los
organismos siendo posteriormente congeladas hasta su anaacutelisis en el laboratorio
Extraccioacuten de humedad
Las muestras de muacutesculo fueron secadas utilizando una liofilizadora donde
las muestras fueron sometidas a una temperatura de aproximadamente -40 degC y
una presioacuten de 50 MBR durante un periodo aproximado de 24 horas Otro meacutetodo
que se utilizoacute para secar las muestras fue mediante el uso de una estufa donde las
muestras se sometieron a una temperatura constante de 50degC durante 24 horas
24
De acuerdo con Kaehler amp Pakhomov (2001) no existe diferencia en los
resultados obtenidos utilizando cualquiera de estos meacutetodos
Una vez secadas las muestras fueron reducidas a polvo fino utilizando para
ello un mortero de aacutegata ya que el uso de morteros de porcelana puede
contaminar las muestras con residuos de carbonatos (Roman-Reyes 2003)
En el caso de algunos organismos con estructuras calcaacutereas como es el
caso de algunos crustaacuteceos y equinodermos se realizo una eliminacioacuten de estos
carbonatos debido a que estos suelen afectar los valores del δ13C debido a esto
se realizo una acidificacioacuten para ello se utilizo una solucioacuten acido clorhiacutedrico (HCl)
al 10 durante 24 h y secadas nuevamente (Carabel et al 2006)
Las muestras fueron colocadas en capsulas de estantildeo o de plata (para
muestras que se acidificaron) para ello se colocoacute una cantidad de 10 mg plusmn 01 en
cada caacutepsula la cual se pesoacute utilizando una micro balanza con una precisioacuten de
0001 mg Una vez pesadas las caacutepsulas fueron colocadas en charolas marcadas
para ser posteriormente analizadas en el espectroacutemetro de masas de razones
isotoacutepicas
Anaacutelisis de isoacutetopos
Los anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron realizados en los Servicios Xerais
de Apoio aacute Investigacioacuten (SXAIN) Universidad da Coruntildea utilizando un analizador
elemental modelo FlashEA 1112 de la marca ThermoFinnigan conectado a un
espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas DELTA plus de la marca Finnigan
MAT con una interfaz Con Flo II Este instrumento realiza primeramente la
combustioacuten de la muestra para convertirla en gas el cual es separado en sus
componentes mediante una columna cromatograacutefica dentro de un analizador
elemental acoplado al espectroacutemetro de masas Posteriormente los componentes
son cuantificados en cada uno de sus constituyentes asiacute como su masa molecular
(los de nitroacutegeno N y carbono C en este caso) Los resultados son expresados
como valores de incrementos δ en partes por mil permil de la desviacioacuten de las
25
muestras con respecto a los estaacutendares establecidos por medio de la siguiente
ecuacioacuten (Park amp Epstein 1961)
δ15N oacute δ13C = [(R muestraR estandar)-1] 1000
Donde
R= 13C12C o 15N14N respectivamente
Estaacutendar= Nitroacutegeno atmosfeacuterico para el N y Pee Dee Belemnita para el C
Extraccioacuten de liacutepidos
Se realizoacute la extraccioacuten de liacutepidos de las muestras debido a que se ha
encontrado que los liacutepidos se hayan reducidos en δ13C en relacioacuten a la dieta lo
que pudiera afectar la interpretacioacuten ecoloacutegica de las sentildeales de δ13C teniendo
mayor efecto en individuos que presentan grandes cantidades de liacutepidos en sus
tejidos De esta manera pueden realizarse comparaciones de muestras de tejidos
que provienen de grupos taxonoacutemicos diferentes sin el efecto que un exceso de
liacutepidos pudiera causar en la sentildeal isotoacutepica del δ13C Se utilizoacute una normalizacioacuten o
correccioacuten aritmeacutetica de los valores de δ1C Asiacute como la razoacuten CN de las muestras
la cual es la proporcioacuten entre la cantidad de C sobre la de N de cada una de estas
Este procedimiento tiene la ventaja de que no llega a alterar la sentildeal isotoacutepica del
δ15N la cual es afectada por el uso de solventes que son utilizados para realizar la
extraccioacuten quiacutemica de los liacutepidos (Kiljunen et al 2006 Sweeting et al 2006 Post
et al 2007) Ademaacutes este ajuste puede realizarse raacutepidamente a diferencia de los
meacutetodos quiacutemicos siendo miacutenimo el tiempo necesario para efectuarlo
Para la normalizacioacuten de los liacutepidos se utilizoacute la ecuacioacuten propuesta por
Post (2007)
δ13Crsquo (Normalizado)= δ13C (sin tratar) - 332 + 099 X CN
26
Modelos de Mezcla
Los modelos de mezcla utilizados se encuentran basados en el trabajo de
Phillips y Greggs (2003) a diferencia de otros modelos de mezcla basados en
distancias euclidianas (Ben-David et al 1997) este puede trabajar con muchas
maacutes fuentes potenciales que elementos analizados (isoacutetopos)
Las ecuaciones baacutesicas de los modelos de mezcla son las siguientes 120575119862 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 120575119873 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 1 = 119901 + 119901 + 119901
Donde a b y c son tres diferentes tipos de alimento y Pa + Pb + Pc es la
contribucioacuten de cada tipo de alimento a la alimentacioacuten del depredador este es un
sistema matemaacutetico indeterminado con tres incoacutegnitas para la cual no existe una
solucioacuten uacutenica sin embargo con el sistema de isoacutetopos n y de gtn+1 fuentes
alimenticias es posible utilizar el balanceo de masas para calcular las muacuteltiples
combinaciones de proporciones de las fuentes alimenticias que son soluciones
probables
Se utilizoacute la herramienta SISUS (httpstatacumencomsisus) para
determinar la contribucioacuten a la dieta de cada presa este software fue desarrollado
por Erhardt (2009) y este a diferencia de la aproximacioacuten original de Phillips y
Greggs (2003) no posee la limitante de 10 fuentes que su software Isosource
posee lo cual para la mayoriacutea de las especies que se trabajaron resulta una
limitante mayor La rutina SISUS en cambio se encuentra basada en una
aproximacioacuten de tipo Bayesiana la cual determina las distribuciones probabiliacutesticas
de las proporciones que cada presa aporta a la dieta de intereacutes esto lo realiza a
traveacutes de una integracioacuten numeacuterica de proporciones de contribuciones de dieta
probables generadas aleatoriamente y que representen una dieta potencial Este
modelo ademaacutes no posee la limitante de 10 presas por lo que resultoacute ser maacutes
adecuado para este trabajo
27
Previamente a la aplicacioacuten de los modelos de mezcla a cada unos de los
depredadores se le restoacute el valor de fraccionamiento isotoacutepico de 23 permil a los
valores de δ15N de cada uno Este valor de fraccionamiento fue propuesto por
McCutchan (2003) quien menciona que este es el valor que ha sido encontrado
para especies que se alimentan de presas tanto de niveles troacuteficos altos como
bajos Asiacute tambieacuten con el fin de hacer comparables las dietas obtenidas por
contenidos estomacales y por isoacutetopos se realizaron algunas agrupaciones de las
presas El detritus en este caso estuvo representado por valores de Materia
Orgaacutenica Particulada (MOP) calculados por Saacutenchez et al (2009) para la zona de
estudio mientras que los valores encontrados para zooplancton fueron tomados
del trabajo de Loacutepez-Ibarra (2008) de muestras de copeacutepodos muestreados cerca
del aacuterea de estudio
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Se analizoacute la estructura troacutefica a partir de ambas fuentes de informacioacuten
contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos estables Para el caso de los
contenidos estomacales se usaron los valores de biomasa para definir el
porcentaje que cada presa en el estoacutemago del depredador y a partir de estos
valores se construyoacute una matriz depredador-presa Para el caso de la red troacutefica
construida con los valores de isoacutetopos se utilizaron los valores promedio de los
porcentajes obtenidos por el software SISUS usaacutendolos para construir la matriz
depredador-presa y representar la red troacutefica Las presas utilizadas fueron
obtenidas de agrupaciones similares para ambos meacutetodos de tal manera que
pudieran ser comparables
Previamente al anaacutelisis de la red troacutefica se calcularon los niveles troacuteficos
(NT) de los depredadores para ambas fuentes de informacioacuten contenidos
estomacales e isoacutetopos estables Para el caacutelculo con los valores de contenidos
estomacales se utilizoacute la siguiente ecuacioacuten propuesta por Christensen amp Pauly
(1992)
119873119879 = 1 + 119863119862 lowast 119873119879119895
28
Donde
DCij referida como la composicioacuten de la dieta es la proporcioacuten de presas ( j ) en la
dieta del depredador (i ) NTj es el nivel troacutefico de las presas y fue obtenido de la
base de datos del International Standard Statistical Classification of Aquatic
Animals and Plants (ISSCAAP) en Fishbase (wwwfishbaseorg) n es el nuacutemero
de presas
En el caso de la red troacutefica estimada por medio del anaacutelisis de isoacutetopos
estables se calculoacute el nivel troacutefico utilizando para ello los valores de nitroacutegeno y la
ecuacioacuten propuesta por Post (2002)
Donde es la posicioacuten troacutefica del organismo usado para estimar δ15Nbase y
es el enriquecimiento en 15N por nivel troacutefico Las especies elegidas para calcular
el δ15Nbase deben de compartir el mismo haacutebitat que la especie objetivo e integrar
la marca isotoacutepica de la red troacutefica en una escala de tiempo suficientemente larga
para minimizar los efectos de la variacioacuten a corto plazo en este caso se utilizoacute una
especie de camaroacuten (Solenocera spp) que resultoacute ser una presa frecuente en la
mayoriacutea de los depredadores y que ocupa un nivel troacutefico secundario
Una vez obtenidos los niveles troacuteficos se utilizaron estos valores junto con las
matrices depredador-presa obtenidas por ambas fuentes y fueron introducidas en
el programa Ucinet v 60 desarrollado por Borgatti (2002) para la representacioacuten
grafica y edicioacuten de la red troacutefica Esta se graficoacute en un gradiente seguacuten su nivel
troacutefico representaacutendose por medio de flechas los consumos de cada especie
La comparacioacuten de las estructuras troacuteficas obtenidas de los valores de ambas
matrices de dietas se realizoacute a traveacutes de una serie de indicadores de especies o
taxa clave propuestos por Jordan et al 2006 Como estos iacutendices expresan
Δ
minus+n
NbaseundariorNconsumido 1515 sec_ δδλ
λ nΔ
NT=
29
importancia relativa de manera jeraacuterquica seguacuten ellos atributos que representan
para cada iacutendice se seleccionoacute la medida del ldquopercentilrdquo superior como criterio de
diferenciacioacuten o separacioacuten de los grupos funcionales maacutes relevantes del
gradiente total De esta manera los valores se ordenaron de mayor a menor y para
identificar las especies clave relevantes se usoacute el percentil de 80
Los iacutendices de especies clave utilizados fueron los siguientes
Iacutendice de grado (Degree) Este iacutendice representa el nuacutemero de nodos
conectados a un nodo particular representado cada uno a una especie y es
expresado como sigue 119863 = 119863 + 119863
Donde Di es la sumatoria de todas las presas (Din) maacutes sus depredadores (Dout)
Iacutendice de cercaniacutea Determina la capacidad de un nodo para llegar a todos los
elementos de la red Donde los elementos maacutes centrales son aquellos que
se encuentran a menor distancia del resto
119862119862 = 119873 minus 1sum 119889119894
Donde N es el nuacutemero de nodos dij es el la longitud de la ruta maacutes corta entre los
nodos i y j en la red Entre maacutes grande el valor de CCi la eliminacioacuten de ese grupo
ocasionaraacute fragmentacioacuten sobre el resto de los grupos
Iacutendice de intermediacioacuten Indica el nuacutemero de veces que aparece un nodo en las
rutas maacutes cortas entre dos Los nodos con un valor alto de intermediacioacuten
son importantes y claves por ser los maacutes centrales de la red o aquellos que
vinculan subgrupos o bloques diferentes
119861119888 = 2 119883 sum 119892 (119894)119892(119873 minus 1)(119873 minus 2)
30
Donde N es el nuacutemero de nodos gkj es el nuacutemero de rutas igualmente maacutes cortas
entre los nodos j y k y gkj(i) es el nuacutemero de estas rutas en las cuales el nodo i
incide
Iacutendice de grupos clave Kpp1 Denominado iacutendice de fragmentacioacuten este indica
cuales nodos tendriacutean que ser eliminados para desconectar al maacuteximo la red
119865 = 1 minus sum 119904119896 (119904119896 minus 1)119873(119873 minus 1)
Donde sk es el tamantildeo del grupo y N es el nuacutemero de nodos su rango va de 0-1
donde 1 es la maacutexima fragmentacioacuten de la red
Iacutendice de grupos clave Kpp2 Llamado tambieacuten iacutendice de propagacioacuten es un
indicador de cuaacuteles son los nodos que se encuentran lo maacutes conectado
posibles al resto de los nodos de la red
119877 = 1 minus sum 1 119889119872119895119873
Donde RD es la proporcioacuten de todos los nodos alcanzados por el grupo de intereacutes
dMj es la distancia de un nodo j a un grupo M de nodos
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Los resultados de los indicadores anteriores para cada fuente de datos
estoacutemagos e isoacutetopos fueron comparados por medio de la prueba de correlacioacuten
por rangos no parameacutetrica de Spearmann (ρ) Esta es una prueba que mide la
asociacioacuten entre dos variables discretas Para calcular ρ los datos son ordenados
y reemplazados por su respectivo rango
El estadiacutestico ρ viene dado por la expresioacuten
ρ= sum( )
31
Donde D es la diferencia entre los correspondientes valores de una especie e
iacutendice entre matrices y N es el nuacutemero de pares de datos
Como criterio de prueba de hipoacutetesis en estas comparaciones se eligieron valores
de correlacioacuten ρgt08 y una significancia pgt005 como estadiacutesticamente similares
Para el caso de los niveles troacuteficos se aplicoacute una prueba t para determinar si los
valores obtenidos por contenidos estomacales y por anaacutelisis de isoacutetopos fueran
estadiacutesticamente similares
Resultados
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales De las 134 especies de peces capturadas durante los muestreos se
analizaron un total de 2139 estoacutemagos pertenecientes a 50 de ellas siendo eacutestas
las maacutes frecuentes y abundantes en los muestreos (Anexo 1) De estos el 571
presentaron alimento mientras que el resto no conteniacutea ninguacuten componente
alimenticio Para el anaacutelisis se seleccionaron todos aquellos peces cuyo nuacutemero
de estoacutemagos fuera suficiente para poder representar su dieta y para determinar
esto se realizoacute una serie de curvas de diversidad acumulada determinando
tambieacuten el coeficiente de variacioacuten de cada una de estas considerando que
cuando este coeficiente fuera menor a le005 el nuacutemero de estoacutemagos resultaba
adecuado para representar en un 95 la dieta de los peces En la figura 2 se
observa un ejemplo de este criterio de seleccioacuten mientras que el resto de los
valores de diversidad de la totalidad de organismos se muestran en el Anexo 2
Figuracuandcuandrepres
Se el
seguacuten
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obten
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de F
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Ratoacute
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crustaacuteceos
46 61 76
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32
asiacute que
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os
A
troacute
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os
por
nto
0
005
01
015
02
025
03
33
Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans
Boca dulce (Paralonchurus goodei)
En los 10 estoacutemagos analizados se encontroacute que esta especie se
alimentaron de peces de la familia Cynoglossidae poliquetos braquiuros asiacute como
algas (Tabla II) La dieta encontrada en Fishbase (Chao 1995) resultoacute ser
incompleta sin embargo sentildeala que este organismo llega a alimentarse de
gusanos presumiblemente poliquetos asiacute como de otros invertebrados
Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei
Especies presa G
Alga 179
Brachyura 357
Cynoglossidae 8081
MONI 411
Polychaeta 793
Restos de peces 179
Especies presas G
Cynoglossidae 50
Engraulidae 50
Gasteropoda 50
MONI 50
Restos de camarones 50
Restos de crustaacuteceos 200
Squillidae 150
Stomatopoda 400
34
Sardina machete (Ophistopterus dovii)
En los cinco estoacutemagos analizados se encontraron restos de algas asiacute
como camarones de la familia Ogyrididae la dieta en Fishbase (Whitehead y
Rodriguez 1995) fue muy poco representativa ya que solo mencionan lo
encontrado en un solo estoacutemago con una especie de pez no identificada
Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii
Especies presa G
Alga no id 275
Ogyrididae 9725
De esta manera se trabajoacute con un total de 19 especies de peces El anaacutelisis
de similitud de Bray-Curtis aunado al de clusters dio como resultado un total de
seis agrupaciones o gremios troacuteficos Malacoacutefagos Detritiacutevoros Poliquetoacutefagos
Carcinoacutefagos Carcino-ictioacutefagos e Ictioacutefagos En la siguiente tabla se muestran las
especies pertenecientes a cada gremio y el porcentaje de biomasa consumida de
cada grupo presa principal (Fig3 Tabla IV)
Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio
Gremio Especie de consumo
Ictioacutefagos Cyclopsetta querna 87
Ictioacutefagos Synodus scituliceps 82
Ictioacutefagos Selene peruviana 965
Ictioacutefagos Trichiurus nitens 788
Ictioacutefagos Paralunchuru goodei 81
Carcinoacutefagos Centropomus robalito 975
Carcinoacutefagos Pomadasys panamensis 52
Carcinoacutefagos Pseudupeneus grandisquamis 905
Carcinoacutefagos Lepophidium prorates 786
Carcinoacutefagos Polydactylus opercularis 567
Carcinoacutefagos Polydactylus approximans 80
Carcinoacutefagos Opisthopterus dovii 972
Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66
35
Ictio-carcinoacutefagos Lutjanus guttatus 408437
Detritoacutefagos Haemulopsis spp 85
Detritoacutefagos Eucinostomus gracilis 69
Detritoacutefagos Orthopristys chalceus 82
Malacoacutefagos Balistes polylepis 895
Poliquetoacutefagos Ariidae 525
Las presas encontradas en los contenidos estomacales de cada uno de los
depredadores fueron identificados al menor taxoacuten posible (Anexo 3) sin embargo
con el fin de que las redes troacuteficas resultantes de ambos meacutetodos Contenidos
estomacales (CE) e isoacutetopos tuvieran agrupaciones de presas similares para
facilitar su eventual comparacioacuten los componentes presas fueron agrupados por
sus relaciones taxonoacutemicas en familias o clases e incluso ordenes (Tabla V)
Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos estomacales
Grupo Especies
Bivalvia Anadara Mazatlanica
Pectinidae
Veneridae
Anomia peruviana
Nuculana elenensis
Corbula marmorata
Corbula sp
Tellina sp
Gasteroacutepoda Turritela mariana
Epitoniidae
Epitonium acapulcanum
Crucibulum monticulus
Calappidae Calappidae
Cephalopoda Loligo opalescens
Clupeidae Ophistonema libertate
Harengula thrissina
Sardinops caeruleus
Clupeidae
36
Cynoglossidae Symphurus elongatus
Cynoglossidae
Engraulidae Cetengraulis mysticetus
Engraulis mordax
Anchoa spp
Engraulidae
Echinodermata Asteroidea
Ophiactis simplex
Mugilidae Mugilidae
Mugil cephalus
Congridae Paraconger californiensis
Ariosoma gilberti
Polychaeta Leucosidae
Sternaspidae
Eunicidae
Lumbrineridae
Glyceridae
Porifera Porifera
Portunidae Euphylax robustus
Callinectes bellicosus
Portunus tuberculatus
Portunus asper
Portunidae
Stomatopoda Squilla panamensis
Squilla acueleata
Squillla spp
Squilla mantoidea
Squilla biformis
Squilla bigelowi
Squilla tiburonensis
Xanthidae Xanthidae
Zooplancton Copeacutepoda
Figura
detalla
malac
molus
a 3 Anaacutelisis d
MalacoacutefaAl analiza
adamente
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scos bivalvo
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dose princi
omo tunicad
eccionados
tificados m
cadas com
palmente d
dos (Fig4)
37
en
aacutes
mo
de
38
Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas
Poliquetoacutefagos
Las especies que se consideraron como ldquopoliquetoacutefagasrdquo fueron los peces
de la familia Ariidae que tuvieron como presas principales poliquetos (Fig5)
presumiblemente de las familias Eunicidae Glyceridae y Lumbrineridae en menor
medida tambieacuten consumieron moluscos bivalvos asiacute como crustaacuteceos y materia
orgaacutenica identificada como detritus
Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B polylepis
B
iom
asa
(G)
Tunicados
Bivalvos
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Ariidae
B
iom
asa
(G)
Bivalvos
Detritus
Polychaeta
Portunidae
39
Detritiacutevoras Las especies clasificadas como detritiacutevoras fueron Eucinostomus gracilis
Haemulopsis axillaris y Orthopristis chalceus que se alimentaron principalmente
de detritus seguido de moluscos equinodermos y de crustaacuteceos (Fig6)
Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras
Carcinoacutefagos Dentro de los carcinoacutefagos se encontroacute que la biomasa consumida por este
gremio estuvo constituida principalmente por camarones de las familias
Penaeidae Solenoceridae Sicyionidae (Camarones grandes gt40mm aprox) asiacute
como de camarones de las familias Processidae y Ogyrididae (Camarones chicos
lt40mm aprox) estomatoacutepodos (principalmente de la familia Squillidae) No
obstante no todas las especies resultaron carcinoacutefagos estrictos y existioacute cierto
porcentaje de consumo de peces principalmente cynoglossidos asiacute como tambieacuten
de calamares de la familia Loliginidae (Fig7)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Haemulopsis spp O chalceus E gracilis
B
iom
asa
(G) Bivalvos
Camarones chicos
Detritus
Echinodermata
Gastropoda
Otros Brachyuros
40
Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas
Carcino-ictioacutefagos Las especies carcino-ictioacutefagas fueron aquellas que consumieron en un
porcentaje similar tanto crustaacuteceos como peces En este gremio encontramos a
Lutjanus guttattus Polydactylus opercualrus y Pomadasys panamensis Estas
especies se alimentaron de varias familias de camarones de cangrejos de la
familia Xanthidae de bivalvos y de peces de las familias Engraulidae y Scianidae
(Fig 8)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B
iom
asa
(G) Alga no id
Camarones chicos
Camarones grandes
Cynoglossidae
Huevos
Loliginidae
Otros Peces
Stomatopoda
41
Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas
Ictioacutefagas Las especies ictioacutefagas fueron las siguientes Cyclopsseta querna P
goodei Trichiurus nitens Selene peruviana Scomberomorus sierra y Synodus
scituliceps Estas especies se alimentaron principalmente de peces de las familias
Engraulidae y Clupeidae no obstante algunas especies presentaron en su dieta
algunas especies de camarones e incluso de calamares como es el caso de S
scituliceps (Fig 9)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
L gutattus P panamensis P opercularis
B
iom
asa
(G)
Camarones grandes
Loliginidae
Scianidae
Stomatopoda
Xanthidae
Engraulidae
Camarones chicos
Bivalvos
42
Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables
Se analizaron un total de 119 muestras de muacutesculos de las 19 especies de
peces coincidiendo con las especies analizadas en los contenidos estomacales
Se encontroacute que los valores del δ15N van desde los 13permil hasta los 181permil
mientras que los valores de δ13C una vez aplicado el factor de correccioacuten de
liacutepidos utilizando la ecuacioacuten de Post (2007) fueron desde los -184permil hasta los -
1425permil La especie analizada con valores promedio maacutes altos de δ15N fue B
polylepis con un valor de 1747permil mientras que el maacutes bajo lo tuvo P goodei con
un valor de 1380permil En el caso del δ13C el valor maacutes alto estuvo representado por
el Haemulopsis spp con un valor de -1509permil y el maacutes bajo fue para Centropomus
robalito con un valor de -1732permil
En el caso de las presas se seleccionaron un total de 104 muestras
repartidas en 58 grupos donde los valores del δ15N variaron de 116permil a 164permil
siendo la especie con el valor promedio maacutes alto el molusco Solenosteira gatesi
con 164permil mientras el maacutes bajo fue de 116permil de los clupeidos mientras que para
el δ13C el valor maacutes bajo fue de -189permil para poriacuteferos y el maacutes alto de -1313permil
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
S scituliceps T nitens C querna S peruviana P goodei
B
iom
asa
(G) Restos de peces
Otros Peces
Loliginidae
Engraulidae
Cynoglossidae
Clupeidae
43
para los poliquetos (Lumbrineridae) Se determinoacute que no existiacutean diferencias en
los valores de isoacutetopos obtenidos en las diferentes eacutepocas de muestreo mediante
una prueba ANDEVA P= 0371 en el caso del δ15N y P=0096 para el δ13C
Mediante un anaacutelisis de variancia no parameacutetrico (Kruskal-Wallis) se proboacute que no
existiacutean diferencias significativas (K-W p gt0096) entre los valores de isoacutetopos
obtenidos en las temporadas de pesca 2005-2006 y 2006-2007
Con los valores isotoacutepicos obtenidos se procedioacute a aplicar los modelos de
mezcla para ello primeramente se realizaron agrupaciones de las presas
potenciales de las especies que fueron previamente identificadas como tales en el
anaacutelisis de contenidos estomacales definiendo agrupaciones similares para las
dos fuentes de informacioacuten de tal forma que fueran comparables Esta agrupacioacuten
permitioacute ademaacutes obtener mejores resultados debido a que a que el software con el
que se trabajaron (SISUS Erhardt 2009) los modelos de mezcla encuentran
soluciones factibles con una mayor precisioacuten cuando se utiliza un nuacutemero reducido
de fuentes alimenticias A continuacioacuten se muestran los 18 grupos formados a
partir de las presas potenciales analizadas (Tabla VI)
44
Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis a partir de isoacutetopos estables
Grupos Especies
Detritus MOP
Porifera Porifera
Polychaeta Hyalinoecia spp
Diopatra spp
Capitellidae
Bivalvos Argopecten ventricosus
Temnoconcha cognata
Gasteroacutepoda Solenosteira gatesi
Fusinus colpoieus
Polystira oxytropis
Leucozonia spp
Conus diadema
Cephalopoda Loligo opalescens
Calappidae Calappa convexa
Hepatus kossmani
Camarones chicos
Ambidexter spp
Ogyrididae
Processidae
Camarones grandes
Penaeus californiensis
Solenocera mutator
Trachypenaus faoe
Penaeus vannamei
Sicyona disdorsalis
Sicyona ingentis
Xiphopeaneus ribeti
Portunidae Euphylax robustus
Euphylax spp
Portunus asper
Portunus tuberculatus
Portunus xantusii
Xanthidae Xanthidae
Stomatopoda Squilla acuelata
Squilla biformis
Squilla bigelowi
Squilla hancocki
Squilla mantoidea
Zooplancton Copepoda
Echinodermata Agassizia scrobilobata
Luidia columbia
Luidia phragma
Clupeidae Clupeidae
Cynoglossidae Cynoglossidae
Congridae Paraconger californiensis
Engraulidae Anchoa spp
Cetengraulis mysticetus
Engraulidae
45
Estos modelos de mezcla arrojan una distribucioacuten de la probabilidad de la importancia que cada grupo presa tiene a la dieta del depredador Para representar esta distribucioacuten y compararla con lo encontrado en los contenidos estomacales se usoacute la media debido a que las distribuciones obtenidas generalmente tienden a ser normales En el Anexo 4 se muestran los valores de isoacutetopos de cada uno de los depredadores y sus presas asiacute como los resultados obtenidos para cada caso por los modelos de mezcla observaacutendose la proporcioacuten de presas en la dieta de los depredadores
Los modelos de mezcla permitieron identificar cinco gremios troacuteficos (Tabla VII) mostrando una distribucioacuten de especies diferente a la encontrada por los anaacutelisis de contenidos estomacales Dos de los gremios encontrados por contenidos estomacales no aparecen en el anaacutelisis basado en isoacutetopos mientras que un nuevo gremio es identificado con base en isoacutetopos
Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio
Gremio Especie de consumo
Ictioacutefago S scituliceps 595
IctiondashCarcinoacutefagos T nitens 5346
IctiondashCarcinoacutefagos S peruviana 4451
IctiondashCarcinoacutefagos P opercularis 4753
Malacoacutefagos B polylepis 60
Malacoacutefagos E gracilis 58
Equinodermoacutefagos Haemulopsis spp 77
Carcinoacutefagos C robalito 975
Carcinoacutefagos P panamensis 52
Carcinoacutefagos P grandisquamis 905
Carcinoacutefagos P goodei 728
Carcinoacutefagos L prorates 786
Carcinoacutefagos C querna 764
Carcinoacutefagos P approximans 80
Carcinoacutefagos O dovii 972
Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66
Carcinoacutefagos O chalceus 828
Carcinoacutefagos Ariidae 56
Carcinoacutefagos L guttatus 99
46
Ictioacutefagos En ese gremio solo se encontroacute la especie S scituliceps la cual presenta
una dieta dominada principalmente por peces siendo la bicuda S ensis la especie
de pez con mayor porcentaje de contribucioacuten a la dieta Crustaceos como los
estomatoacutepodos tambieacuten fueron importantes en la dieta sin embargo no ocuparon
un porcentaje tan grande como el grupo de los peces (Fig10)
Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Carcino-ictioacutefagos Tres especies estuvieron representando a este gremio P opercularis S
peruviana y T nitens las cuales consumieron proporciones similares de peces y
crustaacuteceos Los peces que estuvieron maacutes representados en su dieta fueron de la
familia Engraulidae mientras que los crustaacuteceos maacutes importantes resultaron ser
los estomatoacutepodos y camarones de tallas grandes (Fig 11)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
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100
S scituliceps
C
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ibuc
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ta Camarones grandes
Camarones pequntildeos
Clupeidae
Congridae
Cynoglossidae
Engraulidae
Loliginidae
Mugilidae
P grandisquamis
S ensis
Stomatopoda
47
Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Equinodermoacutefagos En este grupo se encontroacute a Haemulopsis spp que en el anaacutelisis de
contenidos estomacales se clasificoacute como detritoacutefago Se encontroacute que sus presas
principales fueron los equinodermos grupo representado por asteroideos dos
especies del geacutenero Luidia y el erizo Agassizia scrobilobata (Fig12)
0
10
20
30
40
50
60
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100
P opercularis S peruviana T nitens
C
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ibuc
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prom
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a la
die
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Zooplancton
Stomatopoda
Portunidae
Mugilidae
Loliginidae
Engraulidae
Cynoglossidae
Clupeidae
Camarones pequentildeos
Camarones grandes
48
Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Malacoacutefagos Estos estuvieron representados por dos especies B polylepis y E gracilis
que consumieron principalmente moluscos gasteroacutepodos y en menor medida
bivalvos (Fig13)
Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
0
10
20
30
40
50
60
70
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Haemulopsis spp
C
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Zooplancton
Equinodermos
Gasteropoda
Stomatopoda
Polychaeta
Camarones pequentildeos
Bivalvos
0
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30
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B polylepis E gracilis
C
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Bivalvos
Camarones pequentildeos
Gasteropoda
Loliginidae
Polychaeta
POM
Porifera
Stomatopoda
Xanthidae
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49
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50
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Una vez que se obtuvo la informacioacuten tanto sobre predadores y presas a
partir de isoacutetopos estables como de contenidos estomacales se procedioacute a realizar
el anaacutelisis comparativo de las redes troacuteficas para ello los valores de biomasa en el
caso del anaacutelisis de contenidos estomacales y el valor promedio de distribucioacuten del
consumo de presas en el caso de los isoacutetopos estables aunados a modelos de
mezcla fueron usados para construir una matriz de depredadores y presas En
ambos casos la matriz estuvo compuesta por un total de 39 nodos similares en
ambos casos
Nivel troacutefico Al estimar los niveles troacuteficos se encontroacute que la especie con el valor maacutes
alto varioacute entre redes en el anaacutelisis de contenidos estomacales la especie con
nivel troacutefico maacutes alto fue T nitens el cual es un organismo ictioacutefago
primordialmente en cambio en el anaacutelisis de isoacutetopos la especie con el nivel
troacutefico maacutes alto fue B polylepis considerada como malacoacutefaga siendo esta
diferencia una de las que causan mayores discrepancias en el anaacutelisis
comparativo Existen otras especies cuyos valores difieren de un anaacutelisis a otro
tales como Haemulopsis spp con una diferencia de 15 niveles troacuteficos y O
chalceus con una diferencia de 13 niveles troacuteficos El resto de las especies
obtuvieron niveles troacuteficos similares con ciertas diferencias (Tabla VIII) De manera
general la red de isoacutetopos presenta niveles troacuteficos maacutes altos que la red de
contenidos estomacales se realizoacute una prueba t a los valores de NIVEL TROacuteFICO
obtenidos por ambos meacutetodos y eacutesta nos arrojoacute una t=5876 18 gl plt005 lo
que indica que los valores encontrados por ambas teacutecnicas difieren
significativamente lo que sugiere una estructura troacutefica diferente por ambos
meacutetodos (Fig15)
51
Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos
Depredadores NT ISO NT CE DIFERENCIA (ISO-CE)
Paralonchurus goodei 31 328 018 Balistes polylepis 48 33 15 Pomadasys panamensis 36 369 009 Haemulopsis spp 37 218 152 Ariidae 39 302 088 Synodus scituliceps 42 433 -013 Pseudupenaues grandisquamis 35 354 -004 Trichiurus nitens 43 431 001 Centropomus robalito 33 36 003 Lepophidum prorates 36 38 02 Cyclopsetta querna 34 39 05 Eucinostomus gracilis 40 306 094 Selene peruviana 39 372 022 Lutjanus guttatus 35 377 -027 Orthopristis chalceus 36 222 138 Polydactylus opercularis 42 371 049 Polydactylus approximans 39 37 02 Diplectrum spp 39 393 -003 Ophistopterus dovii 39 42 -03 Rango NT 48-31 433-218 Promedio 378 357
Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados por lo diferentes meacutetodos
52
Red troacutefica Las redes troacuteficas construidas a partir de las matrices de depredador-presa
(Anexo 5) presentaron algunas diferencias siendo la causa maacutes notable el cambio
de nivel troacutefico de algunas especies En el caso de la red troacutefica construida por el
anaacutelisis de CE (Fig 16) se encontroacute que las especies con mayor nuacutemero de rutas
en este caso consumidores fueron los estomatoacutepodos y los camarones de
tamantildeos chicos y grandes En el caso de la red construida por los anaacutelisis de
isoacutetopos estables (Fig17) se encontroacute que las especies maacutes conectadas fueron
principalmente los estomatoacutepodos y los camarones chicos y como puede
observarse dos de estos nodos son coincidentes entre las redes
Iacutendices de especies clave
Los indicadores de especies clave (Jordan 2006) mostraron ciertas
similitudes entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla IX) En el caso del iacutendice de
intermediacioacuten se encontroacute que las especies con valor maacutes alto fueron los
estomatoacutepodos para ambos casos el resto de las especies cambiaron el orden
entre las dos redes troacuteficas sin embargo las cuatro especies con los valores maacutes
altos fueron las mismas en ambas (P panamensis S scituliceps Camarones
pequentildeos y estomatoacutepodos)
El iacutendice de cercaniacutea presentoacute una tendencia similar donde 10 especies
presentaron los valores mayores del iacutendice en las dos redes troacuteficas siendo
tambieacuten la maacutes relevante los estomatoacutepodos
53
54
55
El iacutendice de grado sugiere que los grupos con mayor nuacutemero de conexiones
en la red construida con CE fueron los camarones de tallas grandes los peces
engraulidos el detritus los camarones de tallas pequentildeas y estomatoacutepodos (Tabla
IX Fig 18) mientras que estos uacuteltimos resultaron ser los maacutes importantes en la
red construida por medio de isoacutetopos seguidos de los cangrejos Xanthidae y
Portunidae (Tabla IX Fig19) El resto de las especies cambian su posicioacuten de
importancia relativa dependiendo de la metodologiacutea usada sin embargo los
crustaacuteceos son los que tienden a poseer los valores maacutes altos En todos los
iacutendices realizados se muestra que los crustaacuteceos poseen un alto nivel de
importancia en la red troacutefica de la zona
En el caso del anaacutelisis de contenidos estomacales el iacutendice de
fragmentacioacuten Kpp1 identificoacute 12 especies como los grupos maacutes importantes al
considerar el percentil del 80 siendo las principales los camarones de tallas
pequentildeas y grandes De acuerdo con la interpretacioacuten del iacutendice Kpp1 si estas
especies se llegaran a retirar del sistema la fragmentacioacuten de la red seriacutea casi
total En el caso de la red de isoacutetopos las especies maacutes importantes fueron 14 en
estas solamente se encontraron un conjunto de peces depredadores de diferentes
niveles troacuteficos y por tanto de distintos gremios troacuteficos (Tabla X)
El iacutendice de propagacioacuten Kpp2 tuvo como especies maacutes importantes en el
caso de los anaacutelisis de CE a siete especies mientras que el de isoacutetopos tuvo a 14
especies (que representan el percentil del 80 de este iacutendice) En ambos casos el
conjunto de especies identificadas representa el grupo de especies necesario para
mantener conectada toda la red troacutefica El orden descendiente de los valores del
iacutendice mostrado en la Tabla X representa la importancia relativa de cada especie
Las especies con valores de propagacioacuten maacutes altos fueron en CE los bivalvos asiacute
como los cangrejos Calappidae mientras que con isoacutetopos fueron tambieacuten los
cangrejos calappidos y peces de la familia Engraulidae (Tabla X)
56
Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos (ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten
Roacutetulos de fila Bee_CE Bee_ISO Clo_CE Clo_ISO Deg_CE Deg_ISO
B polylepis 5334 4413 4691 4368 100859 100
Bivalvos 6500 3883 5135 5278 12603 8374
C querna 4370 4183 5067 5352 98279 10764
C robalito 098 477 4043 4419 100124 997
Calappidae 000 313 3304 4176 226 2936
Camarones grandes 4885 3681 5278 5206 336609 13215
Camarones pequentildeos 8656 7907 5352 5672 176983 261228
Clupeidae 298 316 3958 4130 64751 887
Congridae 000 078 3838 4130 17033 2024
Cynoglossidae 3156 2067 4270 4872 150238 4147
Detritus 1677 378 4176 4086 28378 2707
Diplectrum spp 6131 4361 5206 5429 12158 9994
E gracilis 054 1432 3486 4419 100 10029
Echinodermata 305 552 3689 4176 8237 9828
Engraulidae 2865 2381 5000 5000 309269 16047
Gasteropoda 310 816 3726 4318 6113 9929
Haemulopsis spp 2792 2524 4634 4750 100 99838
Ariidae 3852 2580 4750 4872 99934 9988
L guttatus 5685 1746 4634 4750 94073 8097
L prorates 521 235 4222 4318 100 999
Loliginidae 615 933 4270 4578 66517 1759
Mugilidae 000 256 3193 4270 071 1433
O chalceus 2663 1717 4524 4578 100255 9991
57
O dovii 000 050 3519 4176 100 9999
P approximans 1496 1361 4318 4634 100 100
P goodei 233 992 3333 4368 100 994
P grandisquamis 3851 3303 5000 5278 100094 10079
P opercularis 735 2494 4318 4872 100092 10077
P panamensis 7208 4877 4872 5135 96427 10758
Polychaeta 1350 1089 3619 4086 65181 6068
Porifera 000 000 3220 3065 0019 341
Portunidae 452 1605 4176 4750 22009 16761
S peruviana 1422 1092 4318 4318 100813 100
S scituliceps 9413 7737 5278 5588 99899 10441
Sphyraena ensis 000 000 3486 3619 5809 259
Stomatopoda 13444 8941 6032 5938 174709 25539
T nitens 374 2743 4634 5206 9971 105
Xanthidae 342 2567 3838 4872 2069 24945
Zooplancton 714 1524 4086 4578 12441 7501
Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde se muestran las especies que representan el 80 del efecto
Kpp1 CE Kpp2 CE Kpp1 ISO Kpp2 ISO
Camarones chicos Bivalvos P goodei Calappidae
Camarones grandes Calappidae B polylepis Clupeidae
Cynoglossidae Engraulidae P panamensis Cynoglossidae
Engraulidae Mugilidae Haemulopsis spp Echinodermata
Stomatopoda Sphyraena ensis Ariidae Congridae
Zooplancton Stomatopoda S scituliceps Porifera
B polylepis P opercularis P grandisquamis Portunidos
58
C querna T nitens Zooplancton
Diplectrum spp C querna B polylepis
L guttatus E gracilis P panamensis
P grandisquamis L guttatus Haemulopsis spp
P panamensis P approximans Ariidae
O chalceus P grandisquamis
Diplectrum spp E gracilis
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Se realizoacute una prueba de correlacioacuten por rangos de Spearman para
determinar si existe correlacioacuten significativa entre los valores obtenidos por los
diferentes iacutendices de especies clave entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla XI)
Esta prueba dioacute como resultado que los iacutendices que tuvieron mayor correlacioacuten
entre lo obtenido por CE e isoacutetopos fueron los iacutendices de intermediacioacuten (087) y
de cercaniacutea (085) mientras que el iacutendice de grado fue el que obtuvo el menor
valor (028) para determinar cuaacutel fue la causa de tan bajos valores de correlacioacuten
en la tabla XII se comparan los valores obtenidos de este iacutendice para cada caso
en ella se puede ver que las especies que tuvieron una diferencia maacutes alta en
promedio (marcadas con ) que el resto de las especies fueron principalmente
presas que en el anaacutelisis de isoacutetopos estables se encontroacute que tendiacutean a poseer
mayor importancia en la dieta que lo encontrado por contenidos estomacales esto
con excepcioacuten del detritus y los peces de la familia Cynoglossidae los cuales se
identificaron con mayor importancia en el anaacutelisis de contenidos estomacales
En cuanto a los iacutendices de especie clave Kpp1 y Kpp2 estos tuvieron una alta
correlacioacuten siendo los resultados obtenidos por ambos meacutetodos muy similares
(099 y 085) cambiando solamente el orden de algunas de las especies
59
Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros subrayados representan correlacioacuten significativa (plt005)
Iacutendice Valor de Correlacioacuten
Intermediacioacuten 087
Cercaniacutea 085
Grado 045
Kpp1 099
Kpp2 085
Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con la especies con las mayores diferencias
Especies Deg_CE Deg_iso Diferencia absoluta
Detritus 28378 2707 25671
Xanthidae 2069 24945 22876
Camarones grandes 336609 13215 204459
Engraulidae 309269 16047 148799
Portunidos 22009 16761 145601
Cynoglossidae 150238 4147 108768
Gasteropoda 6113 9929 93177
Echinodermata 8237 9828 90043
Camarones pequentildeos 176983 261228 84245
Stomatopoda 174709 25539 80681
Zooplancton 12441 7501 62569
Clupeidae 64751 887 55881
Loliginidae 66517 1759 48927
Bivalvos 12603 8374 4229
Porifera 0019 341 34081
Calappidae 226 2936 271
Diplectrum spp 12158 9994 2164
Sphyraena ensis 5809 259 20091
Mugilidae 071 1433 1362
L guttatus 94073 8097 13103
P panamensis 96427 10758 11153
C querna 98279 10764 9361
60
T nitens 9971 105 529
S scituliceps 99899 10441 4511
Polychaeta 65181 6068 4501
Congridae 17033 2024 3207
B polylepis 100859 100 0859
S peruviana 100813 100 0813
P grandisquamis 100094 10079 0696
P opercularis 100092 10077 0678
P goodei 100 994 06
C robalito 100124 997 0424
O chalceus 100255 9991 0345
E gracilis 100 10029 029
Haemulopsis spp 100 99838 0162
L prorates 100 999 01
Ariidae 99934 9988 0054
O dovii 100 9999 001
P approximans 100 100 0
61
Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas
62
Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y modelos de mezcla y las especies por las cuales estas son depredadas
63
Discusioacuten Las especies analizadas en este trabajo de las cuales se obtuvo
informacioacuten representativa de su dieta corresponden a organismos que fueron
relativamente abundantes en las capturas Algunas especies dominantes y que no
fueron seleccionadas para este estudio son especies que quizaacutes sus haacutebitos
alimenticios como por ejemplo la hora de alimentacioacuten o la manera como ingieren
a sus presas no permitieron encontrar suficientemente representada su dieta en
los estoacutemagos En algunos casos aun con pocos estoacutemagos se encontroacute por
medio de la prueba de diversidad acumulada que la dieta se encontraba bien
representada esto se debe a que en casi todos los estoacutemagos analizados se
encontroacute muy poca variacioacuten en la diversidad de presas ejemplo de ello es B
polylepis que con solo 11 estoacutemagos la curva de diversidad alcanzoacute la asiacutentota y
un coeficiente de variacioacuten menor a 5 Otras especies que no resultaron tener un
nuacutemero adecuado de muestras (Anexo 1) fueron utilizadas para representar la red
troacutefica de los niveles troacuteficos maacutes bajos y altos que los de las especies con dieta
bien representada Esto se hizo con el fin de tener un mayor contraste por niveles
troacuteficos de la red para su eventual anaacutelisis y comparacioacuten
Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos
Detritoacutefagos Se identificaron tres especies como detritoacutefagas en el anaacutelisis de contenidos
estomacales debido a que se encontroacute materia orgaacutenica con caracteriacutesticas
similares a detritus en sus contenidos estomacales sin embargo cuando se realizoacute
el anaacutelisis de isoacutetopos estables de estas especies la muestra de referencia de
detritus no se relacionoacute de ninguna manera con las especies antes mencionadas
Esto puede ser causado porque el material identificado como detritus se tratase de
restos de otras especies presa en estados de digestioacuten sumamente avanzados de
los cuales solo quedaban restos de sus proteiacutenas y al no observarse alguna
estructura dura que haya permanecido junto a ellas se les haya identificado
erroacuteneamente como detritus Dentro de las especies que claramente presentaron
este proceso se encuentra Haemulopsis spp en la cual se encontroacute detritus en los
estoacutemagos sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos identificoacute a los equinodermos como
64
los principales componentes de la dieta de esta especie Dentro de estos
equinodermos encontramos a los ofiuros y asteroideos que al parecer el
organismo llega a digerir casi completamente de tal forma que estos fueron
clasificados como detritus o materia orgaacutenica no identificada en el anaacutelisis de
contenidos estomacales De esta manera este nuevo anaacutelisis clasifica a esta
especie como un consumidor muy importante del grupo de los equinodermos En
este tipo de fondos resultan abundantes especies pertenecientes a los grupos
anteriormente mencionados que seguacuten Honey-Escandoacuten et al (2008) son grupos
oportunistas que son capaces de explotar haacutebitats muy diversos
Este es un buen ejemplo de coacutemo la herramienta del anaacutelisis de isoacutetopos
ayuda a identificar presas que por la metodologiacutea tradicional resulta difiacutecil o incluso
se puede llegar a conclusiones erroacuteneas La especie O chalceus presentoacute el
mismo problema ya que en esta se identificoacute lo que probablemente se trataba de
restos muy digeridos de poliquetos como detritus Estos organismos al tener un
cuerpo muy blando son digeridos muy raacutepidamente y este depredador a diferencia
de los miembros de la familia Ariidae no se alimentoacute de familias de poliquetos que
presentan espiacuteculas estructuras que sirvieron para su identificacioacuten No obstante
en los tejidos se reflejo en sus valores de isoacutetopos la alta importancia de este
grupo lo que representa el alimento que asimiloacute el depredador
Otro caso de este gremio es el de E gracilis el cual es un organismo que
se alimenta tomando bocados del fondo para posteriormente separar su alimento
(Nelson 1994) Este comportamiento induce a que parte del sedimento y detritus
del fondo pasan a su estoacutemago y aunque este no constituya su alimento principal
desde el punto de vista de asimilacioacuten se ve reflejado en el anaacutelisis de contenidos
estomacales
Malacoacutefagos En este gremio fue ubicado por medio de contenidos estomacales a la
especie B polylepis Esta especie como adulto vive asociado a las rocas pero los
juveniles se encuentran en zonas arenosas como las del aacuterea de estudio y se ha
encontrado que se alimenta tanto de moluscos como en este estudio asiacute como de
65
equinodermos crustaacuteceos e incluso poliquetos siendo un depredador muy versaacutetil
Su dentadura permite a este organismo utilizar recursos tales como equinodermos
y moluscos bivalvos (Allen amp Robertson 1998 Thomson et al 2000) Los anaacutelisis
de isoacutetopos confirman lo encontrado por los contenidos estomacales donde al
parecer los bivalvos constituyen una de las presas maacutes importantes
Un organismo que los anaacutelisis de isoacutetopos situacutean como malacoacutefago fue E
gracilis que como anteriormente se mencionoacute se alimenta tomando bocados del
fondo lo que llevoacute a confundir a este organismo como detritoacutefago con el anaacutelisis
de contenidos estomacales sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos lo situoacute como
malacoacutefago Lopeacutez-Peralta y Arcila (2002) encontraron en el Paciacutefico colombiano
que este pez se alimentaba principalmente de poliquetos no obstante otros
autores como Fitch amp Lavenberg (1975) reportan moluscos como parte de la dieta
de este organismo Es probable que moluscos bivalvos de tallas pequentildeas en este
caso sean las presas maacutes importantes de esta especie y que sean ingeridos
cuando estos se alimentan del fondo
Carcinoacutefagos La mayor parte de las especies analizadas tanto con el enfoque de isoacutetopos
como con contenidos estomacales en este estudio cayeron dentro de esta
categoriacutea por ambos meacutetodos esto puede ser debido a que en la zona se
encuentra una alta abundancia de crustaacuteceos donde parecen destacar los
camarones asiacute como los estomatoacutepodos principalmente e incluso algunas familias
de cangrejos braquiuros Esto es debido a que muchas familias de estos grupos
tienen preferencia por los fondos blandos donde suelen alimentarse (Evans 1983
Hendrickx 1995) Los crustaacuteceos de la familia Penaeidae Processidae e incluso
ejemplares de la familia Sicyonidae se encuentran habitando sobre fondos blandos
y someros como los del aacuterea de estudio donde estos organismos tienden a
alimentarse de detritus o del tapete bacteriano o de diatomeas que se encuentran
sobre las primeras capas de arena (Hendrickx 1995 Gonzaacuteles-Vega y Pintado-
Alcalaacute 1998 Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006) Debido a las
66
preferencias que este grupo tienen sobre este tipo de fondos se pueden encontrar
en altas abundancias lo que los hace vulnerables a los peces depredadores de la
zona Otra presa importante en el aacuterea fueron los estomatoacutepodos los cuales son
depredadores de peces moluscos aneacutelidos crustaacuteceos y otros invertebrados
maacutes sin embargo estos a su vez son presas de otros organismos carniacutevoros
principalmente sus juveniles representando un eslaboacuten importante dentro de las
cadenas troacuteficas de las comunidades bentoacutenicas (Hendrickx 1995) tal como se
observoacute en este estudio donde se encontroacute que un alto porcentaje de los peces
depredadores consumieron algunas familias de este grupo en sus etapas
juveniles
Si bien muchas especies consumen crustaacuteceos quizaacutes la abundancia de
estos permite que la competencia entre ellos se vea reducida ademaacutes algunos
depredadores se alimentan de especies de las que otros no lo hacen mientras
que otros poseen estructuras que les dan cierta ventaja para localizar cierto tipo
de presas como los es el caso de lo barbillones de la familia Mullidae
representada por P grandisquamis donde estas estructuras les sirven para
detectar presas que se encuentran ocultas entre el sedimento (Schneider 1995)
Estructuras similares se observan en la familia Polynemidae los cuales presentan
una serie de radios desprendidos en sus aletas pectorales que cumplen con esa
funcioacuten Una especie de esta ultima familia (P opercularis) se identificoacute mediante
el anaacutelisis de isoacutetopos que presenta ademaacutes de los crustaacuteceos una tendencia
hacia el consumo de peces Autores como Hobson (1974) en Hawaii para otra
especie de la familia y Lopez-Peralta y Arcila (2002) en Colombia encontraron una
tendencia similar a la observada por el anaacutelisis de isoacutetopos donde este organismo
consumiacutea una proporcioacuten similar tanto de peces como de crustaacuteceos a diferencia
de la otra especie de la familia (P approximans) que tanto en este estudio como el
realizado en Colombia fue casi estrictamente carcinoacutefago puede deberse a que de
esta manera puede reducirse aun maacutes la competencia que pudiera existir entre
estas dos especies ademaacutes P opercularis en este trabajo tuvo una talla promedio
un poco mayor que las de la otra especie lo que quizaacutes le permitioacute acceder a
presas de mayor movimiento como los peces
67
Ictio-carcinoacutefagos En este gremio se encontraron especies que consumieron tanto crustaacuteceos
como peces el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute tres especies en este
gremio uno de ellos P opercularis fue ubicado como ictio-carcinoacutefago por ambos
meacutetodos estando su dieta compuesta principalmente por camarones y peces de
las familias Engraulidae y Cynoglossidae L guttatus presentoacute mediante este
anaacutelisis una proporcioacuten similar de crustaacuteceos y peces en su dieta identificaacutendose
como presas principales a los peces engraulidos no obstante el anaacutelisis de
isoacutetopos indicoacute que los cangrejos de la familia Xanthidae tienen importancia aun
mayor que los engraulidos El hecho de que en los contenidos estomacales parece
no reflejar esta predominancia de cangrejos quizaacutes se deba a que al alimentarse
este organismo no consuma a la presa completa sino partes de la misma y en
consecuencia exista una subestimacioacuten de la proporcioacuten de utilizacioacuten de esta
presa Una especie que en el anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute como carcinoacutefago
fue P panamensis esto se debe a que si bien reportoacute una alta biomasa de peces
en sus contenidos estomacales la frecuencia de ocurrencia de estos fue muy baja
en cambio los crustaacuteceos a pesar de encontrarse con menor biomasa se
encontraron en la mayoriacutea de los depredadores siendo mayor la asimilacioacuten que
en el caso de los peces Lopez-Peralta amp Arcila (2002) encontraron una dieta
similar para esta especie en Colombia
Algunos especies en el anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron identificados de
ictioacutefagos a ictio-carcinoacutefagos esto debido a que si bien consumen una buena
proporcioacuten de peces tambieacuten hacen uso importante de los crustaacuteceos maacutes de lo
que sugiere el anaacutelisis de contenidos estomacales Al parecer esto se debe a que
consumen crustaacuteceos de tallas pequentildeas que se digieren relativamente raacutepido en
los estoacutemagos tales como algunas de las familias de camarones de tallas
pequentildeas (Ogyrididae y Processidae) Por ejemplo S peruviana que en los
anaacutelisis de contenidos estomacales habiacutea sido identificado como una especie
altamente ictioacutefaga se encontroacute por isoacutetopos estables que hace uso importante
de crustaacuteceos como camarones e incluso de juveniles de braquiuros Si bien
68
gravimeacutetricamente no aportaron valores muy significativos a la dieta al parecer
son asimilados de manera importante por este organismo
T nitens presentoacute una tendencia similar donde gravimeacutetricamente los peces
en los contenidos estomacales presentaban la mayor importancia Sin embargo se
encontroacute que los estomatoacutepodos fueron de alta importancia en el anaacutelisis de
isoacutetopos Los crustaacuteceos son abundantes en el aacuterea de estudio y pueden
complementar la dieta de depredadores ya que a pesar de su menor contenido
energeacutetico (Steimle y Terranova 1985) pueden ser maacutes vulnerables a la
depredacioacuten
Ictioacutefagos Dentro de este gremio el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute a
cinco especies (S scituliceps T nitens C querna S peruviana y P goodei) de
las que el anaacutelisis de isoacutetopos solo confirmoacute a S scituliceps como estrictamente
ictioacutefaga Otros autores han encontrado que las especies de este geacutenero tienen
una dieta dominada por peces (Cruz-Escalona 2004) Las presas maacutes
importantes de esta especie fueron peces de la familia Engraulidae de ambiente
pelaacutegico lo que sugiere actividad predatoria alejaacutendose del fondo Este
comportamiento fue descrito por Sweatman (1984) y Esposito et al (2009) para S
saurus en el Mediterraacuteneo que consumioacute preferentemente a peces pelaacutegicos
C querna fue clasificada por el anaacutelisis de isoacutetopos como ictioacutefaga siendo el
componente principal engraulidos mientras que el anaacutelisis estomacal los identifica
como carcinoacutefago Debido a su morfologiacutea y a su tendencia de permanecer cerca
del fondo (Robertson y Allen 2002) se esperaba que los crustaacuteceos bentoacutenicos
seriacutean una presa potencial importante mayor que los peces pelaacutegicos observados
El anaacutelisis de isoacutetopos mostroacute que los camarones que gravimeacutetricamente no
fueron relevantes son asimilados por el organismo de manera importante
P goodei es una especie poco estudiada en el Paciacutefico autores como
Chao (1995) han clasificado a este organismo como un pez que se alimenta
principalmente de poliquetos En los contenidos estomacales analizados en este
trabajo se encontroacute que la mayor parte de la biomasa consumida perteneciacutea al
69
grupo de los peces aunque debe considerarse que el tamantildeo de muestra fue
reducido por su parte el anaacutelisis de isoacutetopos estables mostroacute que las presas
asimiladas maacutes importantes fueron los crustaacuteceos principalmente cangrejos
brachiuros (Fam Xanthidae) Esta diferencia tanto en bibliografiacutea como en los
anaacutelisis de contenidos estomacales e isoacutetopos sugieren que esta especie es
probablemente un organismo oportunista que hace uso de los recursos que les
sean maacutes accesibles lo cual representa un nivel menor de competencia respecto
a otros depredadores (Margalef 1974)
Las diferencias en lo encontrado entre los meacutetodos basados en isoacutetopos y
el de contenidos estomacales son atribuidas principalmente al hecho de que los
valores que se obtienen de isoacutetopos son un reflejo de lo que el organismo asimila
(Peterson y Fry 1987) en contraste los contenidos estomacales reflejan lo que el
organismo ingiere pudiendo asiacute encontrarse presas que quizaacutes el organismo
consuma y obtenga valores altos de importancia de biomasa en la dieta cuyo
consumo sea ocasional y por lo tanto no se refleje marcadamente en los tejidos
del depredador En cambio los valores de isoacutetopos ofrecen un reflejo de las
presas cuyo consumo se ha dado por un periodo maacutes amplio y por lo tanto son
maacutes importantes en el caso del muacutesculo tejido utilizado en este trabajo el periodo
que refleja se ha calculado ser de varios diacuteas a un mes (Tieszen et al 1983
Rudnick y Resh 2005)
Otra posible causa de esta variacioacuten es que en algunos casos el grupo de
ejemplares de los que se obtuvieron las muestras de isoacutetopos no llegaron a ser
representativos de todo el intervalo de tallas que se alcanzo con el anaacutelisis de
contenidos estomacales lo que puede resultar en que se tenga representado con
isoacutetopos solo una parte de la dieta esto podriacutea ocurrir cuando una especie
presente una fuerte variacioacuten ontogeneacutetica en su dieta Este caso pudiera darse
en especies como B polylepis los cuales presentaron un nuacutemero de muestra
reducido Muchas especies presentan diferencias en los valores isotoacutepicos durante
su ontogenia debido a que se alimentan ya sea en zonas diferentes o bien de
presas distitnas (Phillips y Eldridge 2006) por lo que lo maacutes adecuado es tener
70
muestras representado un intervalo de tallas maacutes o menos amplio Otra posibilidad
para las diferencias de dietas encontradas es que esta especie presente una
dieta con una alta variabilidad como algunas especies de esta familia presentan
(Randall 1967) y debido al reducido tamantildeo de muestras de estoacutemagos obtenidos
en este estudio es posible que la dieta que se estimoacute resulte estar sesgada y por
ello el anaacutelisis de isoacutetopos presente resultados tan distintos a lo encontrado por el
otro meacutetodo
Estructura troacutefica
Niveles troacuteficos Para el 84 de las especies analizadas los niveles troacuteficos que se
obtuvieron por ambos meacutetodos fueron similares no obstante la prueba de t indicoacute
que existiacutean diferencias significativas entre las dos series de datos Esto es debido
a que existen diferencias grandes en los valores obtenidos por un meacutetodo y otro
en cuatro especies B polylepis la especie que presentoacute mayor diferencia en el
nivel troacutefico estimado por ambos meacutetodos con el anaacutelisis de contenidos
estomacales presentoacute un nivel troacutefico de 33 sin embargo con el anaacutelisis de
isoacutetopos este nivel fue de 48 Este valor tan alto es tiacutepicamente reportado para
depredadores tope como tiburones (Estrada et al 2003 Estrada et al 2006)
Algunas de sus presas presentaron tambieacuten niveles altos de δ15N (promedio de
145permil) lo que al parecer indica que estos peces consumieron presas que se
encontraban de alguna manera enriquecidas en este isoacutetopo Una de las posibles
causas es que siendo los moluscos bivalvos una de sus presas maacutes importantes y
al ser la mayoriacutea filtradores son tambieacuten bioacumuladores por lo que
probablemente se encuentren filtrando materia orgaacutenica particulada procedente de
organismos en descomposicioacuten de niveles troacuteficos maacutes altos (McConnaughey y
McRoy1979) como pudieran ser partiacuteculas de restos de peces que son vertidos
durante la captura del camaroacuten Asiacute tambieacuten algunas especies de gasteroacutepodos
que se identificaron como presas potenciales son consumidoras tambieacuten de
detritus e incluso algunas de las familias encontradas son depredadores de
algunas especies de (Reguero y Garciacutea ndashCubas 1989 Ruppert y Barnes 1996)
71
Otra especie con una variacioacuten importante en su nivel troacutefico fue la rasposa
O chalceus la que de acuerdo al contenido estomacal obtuvo un nivel troacutefico de
22 mientras que el anaacutelisis de isoacutetopos produjo un nivel troacutefico de 36 Esta
diferencia es debido a que como ya se mencionoacute la dieta de este organismo
estaba dominada por lo que se identifico detritus en el anaacutelisis de contenidos
estomacales (el cual tiene un valor de 1 en el caacutelculo de nivel troacutefico) por el
anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute que en realidad estaba compuesta
principalmente por crustaacuteceos seguido de moluscos equinodermos y poliquetos
por lo que el nivel troacutefico de este organismo efectivamente es maacutes alto que lo
reportado para contenidos estomacales Cruz-Escalona (1998) en Laguna San
Ignacio en BCS encontroacute un tipo de alimentacioacuten similar en la que esta especie
consume principalmente poliquetos equinodermos y crustaacuteceos lo cual coincide
con lo encontrado en este trabajo por medio de isoacutetopos y excluyendo el detritus
tambieacuten por el anaacutelisis de contenidos estomacales Esta especie se alimenta casi
exclusivamente de invertebrados bentoacutenicos por lo que el nivel troacutefico asignado
por los valores de isoacutetopos es el maacutes adecuado Es probable que en este caso el
detritus observado en contenidos estomacales fuera realmente alimento en estado
muy avanzado de digestioacuten
Haemulopsis spp tambieacuten presentoacute diferencias significativas entre los
valores de isoacutetopos y el calculado por contenidos estomacales obteniendo un nivel
troacutefico de 37 para el primero y de 218 para el segundo Esto parece ser
consecuencia del mismo problema de la especie anterior donde en este caso se
identificaron restos de equinodermos como detritus Esta especie se alimenta
principalmente de equinodermos asteroideos y ophiuroideos lo cual corresponde
al nivel troacutefico obtenido por isoacutetopos La dieta encontrada para los individuos de
este geacutenero difiere un poco a lo encontrado por autores como Ramiacuterez-Luna et al
(2008) para H leuciscus en Ecuador el cual fue definido como un organismo
carcinoacutefago Esto sugiere que en Nayarit la o las especies de este geacutenero
presentan una alimentacioacuten diferente debido a caracteriacutesticas propias de la
estructura de las comunidades Por lo tanto las diferencias encontradas en los
niveles troacuteficos por ambos meacutetodos parecen ser causados por errores en la
72
estimacioacuten e identificacioacuten en los componentes de la dieta encontrada por
contenidos estomacales donde en dos especies uno de los componentes de la
dieta es sobreestimado y en otra de ellos al parecer no se tiene una adecuada
representacioacuten de la misma
El 84 de las especies presentaron niveles troacuteficos similares por ambos
meacutetodos lo que de alguna manera los convalida mutuamente Esta
correspondencia sugiere ademaacutes que el valor de fraccionamiento utilizado para
este sistema (23) fue adecuado donde en la mayoriacutea de otros trabajos se han
utilizado valores de 3 a 35permil (Bode et al 2003) Asiacute mismo los resultados
tambieacuten sugieren que el organismo que se escogioacute como base para determinar los
niveles troacuteficos fue tambieacuten el adecuado ya que esta eleccioacuten resulta muy
importante en los valores que se obtengan para el caacutelculo del nivel troacutefico del
resto de las especies del sistema (Post 2002)
En este trabajo se encontroacute incluso que los valores de nivel troacutefico
estimados a partir de isoacutetopos resultaron ser en general mucho maacutes precisos que
los encontrados con contenidos estomacales ya que para calcular este no se
requiere del conocimiento de todas las presas del depredador las cuales podriacutean
estar siendo sub o sobreestimadas lo que parece ser el caso en las especies
analizadas en este trabajo que difirieron significativamente entre lo encontrado por
ambos meacutetodos
Ademaacutes otra ventaja del caacutelculo del nivel troacutefico por isoacutetopos es que no se
requiere de un nuacutemero elevado de muestras para su estimacioacuten ya que cada
muestra aporta informacioacuten de la dieta acumulada de un organismo en un periodo
dado determinado por el tipo de tejido que se analice Esto resulta uacutetil con
especies para las cuales es difiacutecil obtener muestras y la informacioacuten obtenida se
da a una escala temporal mucho maacutes amplia (Post 2002 Estrada et al 2003)
73
Redes troacuteficas El anaacutelisis de dietas por ambos meacutetodos permitioacute definir una serie de
gremios troacuteficos de los cuales dos de ellos los carcinoacutefagos y los ictio-
carcinoacutefagos conteniacutean a la gran mayoriacutea de las especies Asiacute tambieacuten la
mayoriacutea de las especies presentaron niveles troacuteficos muy similares siendo el
promedio 37 plusmn04 De acuerdo con Evans y Tallmark (1985) esta particularidad es
comuacuten en sistemas de fondos blandos y mencionan que en este tipo de fondos el
nuacutemero de nichos que las especies pueden ocupar son pocos y que estas deben
de explotar un conjunto comuacuten de recursos ocupando en consecuencia nichos
muy amplios con una alta sobreposicioacuten entre especies
En la base de la red se incluyoacute al detritus para la red troacutefica estructurada
con contenidos estomacales y detritus y zooplancton para la red basada en
isoacutetopos estables debido a que en este uacuteltimo se identificoacute una mayor importancia
del zooplancton en varios depredadores en contraste con la informacioacuten obtenida
de contenidos estomacales
Al construir los diagramas de las redes troacuteficas en su configuracioacuten
sobresale la importancia que tienen los camarones como presas en este sistema
Estos organismos son tiacutepicamente abundantes en este tipo de sistemas (de ahiacute el
desarrollo de pesqueriacuteas altamente especializadas) alimentaacutendose principalmente
de invertebrados detritus diatomeas y otros productores que se encuentran sobre
el sedimento (Luna-Marte 1980 Luna-Marte 1982 Wassenberg y Hill 1993
Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006)
Iacutendices de especies clave Los indicadores de especies clave fueron utilizados en este caso tanto para
identificar la importancia relativa de los elementos de la red troacutefica dentro del
sistema analizado como para comparar las dos redes troacuteficas construidas por
ambos meacutetodos contenidos estomacales e isoacutetopos estables Estos iacutendices
mostraron algunas diferencias al ser comparados por medio de la correlacioacuten por
rangos de Spearman
74
Los iacutendices de especies clave proveen informacioacuten acerca de cuaacuteles son
los componentes clave de un sistema los elementos claves no necesariamente
son las especies maacutes dominantes pero son especies que tienen un efecto
importante sobre el sistema sin que necesariamente esto dependa de su
abundancia o biomasa (Benedek et al 2007)
El iacutendice de intermediacioacuten mostroacute al grupo con mayor importancia relativa
a los estomatoacutepodos sugiriendo que eacuteste actuacutea como un viacutenculo entre los
diferentes grupos de la red Es decir que une a una gran parte del resto de las
especies que conforman la red En teacuterminos de relaciones troacuteficas significa que los
estomatoacutepodos intervienen ampliamente en los flujos de energiacutea de la red troacutefica
Seguacuten Hendrickx y Sanchez-Vargas (2005) los estomatoacutepodos llegan a ser muy
abundantes en zonas donde se llevan a cabo pesqueriacuteas de arrastre sobre el
camaroacuten ya que tienden a sobrevivir a la captura y cuando son devueltos al mar
pueden alimentarse de los organismos muertos de la fauna acompantildeante de
camaroacuten De esta manera la gran cantidad de alimento se traduce en una alta
abundancia de este grupo en la zona siendo altamente disponibles para una gran
cantidad de depredadores
El iacutendice de cercaniacutea por sus parte dio resultados similares en ambos
meacutetodos lo que significa que las especies con valores maacutes altos presentaron un
arreglo similar entre ambas redes troacuteficas alcanzando una conexioacuten mucho maacutes
directa con el resto de las especies Asiacute el iacutendice sentildeala que los estomatoacutepodos
son un grupo muy importante en el sistema ya que varias especies se encuentran
relacionadas directa e indirectamente con eacutel de manera que los flujos de energiacutea
pasan raacutepidamente de este grupo a otros
El iacutendice de grado (Degree) es un indicador del nuacutemero de conexiones que
tiene una especie en la red ya sea depredador o presa Este iacutendice a pesar de ser
uno de los indicadores maacutes simples de la estructura brinda informacioacuten acerca de
las caracteriacutesticas de redes complejas determinando la distribucioacuten del nuacutemero de
conexiones que inciden sobre una especie o nodo (Jordan et al 2006) En este
caso ayuda a identificar faacutecilmente cuaacuteles son las presas que son consumidas por
75
el mayor nuacutemero de depredadores o bien queacute depredadores hacen un uso de
mayor cantidad de presas De tal manera se detectoacute que las presas con mayor
nuacutemero de conexiones fueron para ambos meacutetodos los crustaacuteceos principalmente
los camarones tanto de tallas chicas como grandes indicando que eacutestas fueron
presas que presentan una biomasa considerable dentro del ecosistema estudiado
Este iacutendice a diferencia del resto presentoacute los valores maacutes bajos de correlacioacuten
entre los dos meacutetodos lo cual nos indica que existen diferencias fuertes en los
valores encontrados en estos
Al analizar la tabla XII nos encontramos que los nodos u especies que
presentan las diferencias maacutes fuertes fueron principalmente organismos presa y
de las cuales la mayoriacutea se presentaron con mayor importancia en los modelos de
mezcla que en el anaacutelisis de contenidos estomacales teniendo tambieacuten un mayor
valor del iacutendice de grado Lo anterior parece ser debido a que estas presas fueron
subestimadas por el anaacutelisis de contenidos estomacales como ya se mencionoacute
otras en cambio como el detritus fueron por el contrario sobreestimadas por este
anaacutelisis estas situaciones parecen ser las causas maacutes importantes de las
diferencias encontradas entre las dos redes
En este caso el anaacutelisis de isoacutetopos posee cierta fiabilidad en el sentido de
que eacuteste refleja la dieta que estaacute siendo asimilada por el organismo (Peterson y
Fry 1987) y por tanto presas que pueden dejar poca evidencia de su consumo en
el anaacutelisis de contenidos estomacales con el anaacutelisis de isoacutetopos puede ser
adecuadamente asignada su importancia (Benstead 2006 Huumlckstaumldt et al 2007)
mientras que por otra parte iacutetem como el detritus el cual puede tratarse de restos
de materia orgaacutenica de otras presas puede mediante este anaacutelisis ser discernido
cuaacutel es realmente la presa de la que se alimentoacute el depredador (Abed-Navandi y
Dworschack 2005)
Los iacutendices de conjuntos clave que identifican a los grupos o conjunto de
nodos maacutes importantes de una red troacutefica determinaron mediante el iacutendice de
fragmentacioacuten (Kpp1) en el caso de contenidos estomacales a 12 especies que
en caso de ser retiradas fragmentan o desconectan en maacutes del 80 a la red
76
troacutefica Dentro de estas especies que la mitad de ella son presas dentro de las que
destacan los camarones de tallas pequentildeas y grandes los cuales los cuales son
importantes en este sistema debido a que son la dieta principal de muchos
depredadores En cierto modo esto podriacutea parecer contradictorio considerando
que en el anaacutelisis de isoacutetopos se obtuvieron 14 especies representadas
uacutenicamente por los peces depredadores del sistema sin embargo estas
diferencias estaacuten asociadas a las proporciones de las presas en las dietas
encontradas en las redes troacuteficas Tambieacuten en el anaacutelisis de isoacutetopos se
identificaron en algunos casos presas que por el anaacutelisis de contenidos
estomacales no se pudo determinar su importancia y viceversa
El iacutendice de propagacioacuten (Kpp2) sentildealoacute a diferentes grupos como los de
mayor importancia dependiendo de la red troacutefica En el caso de CE solamente
siete especies son suficiente para propagar informacioacuten a maacutes del 80 de la red
troacutefica siendo estas especies bivalvos crustaacuteceos como estomatoacutepodos y
calappidos especies que se ha inferido parecen tener un alta dominancia en el
sistema de fondos blandos de la costa de Nayarit asiacute como tambieacuten algunas
especies de peces como los engraulidos que son las especies de peces maacutes
importante en la dieta de los depredadores ictioacutefagos Por su parte el anaacutelisis de
isoacutetopos mostroacute que se requieren 14 especies para acceder al 80 de la red
Los anteriores iacutendices resultan interesantes desde el punto de vista de
manejo de recursos del ecosistema ya que las medidas de proteccioacuten no
solamente deben orientarse a especies de intereacutes comercial sino tambieacuten a
especies que estructural o funcionalmente resulten igual o maacutes importantes para el
sistema (Benedek et al 2007) pensando desde luego en la sostenibilidad y uso
del ecosistema
La baja correlacioacuten encontrada en el iacutendice de grado sugiere una estructura
troacutefica diferente donde algunos nodos poseen una cantidad significativamente
diferente de conexiones con otros Sin embargo la alta correlacioacuten encontrada en
el resto de los iacutendices utilizados nos indica que a pesar de que el nuacutemero de
conexiones en algunos nodos es diferente ambos enfoques tienen resultados
77
similares en cuanto la manera en que la informacioacuten o energiacutea se transmite dentro
de la red lo que es evidenciado por iacutendices como los Kpp1 y Kpp2 Por lo tanto
puede considerarse que las redes construidas por ambos meacutetodos son similares y
resulta factible el uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables aunada a modelos de
mezcla para describir la estructura troacutefica de zonas que por las particularidades de
las especies o el acceso a ellos sea difiacutecil determinar por el meacutetodo tradicional de
contenidos estomacales No obstante cuando sea posible deberaacute de
complementarse la informacioacuten por ambos meacutetodos esto debido por ejemplo que
si bien los anaacutelisis de isoacutetopos nos dan una buena informacioacuten acerca de la dieta
que es asimilada no lo da asiacute sobre presas que por sus caracteriacutesticas no pueden
ser correctamente digeridos y por tanto asimilados no obstante estos son
consumidos siendo esto importante para algunos anaacutelisis de redes troacuteficas evaluar
este grado de mortalidad en ese tipo de presas
Conclusiones Los anaacutelisis de contenidos estomacales realizados en este estudio si bien
contaron en muchos casos con una buena resolucioacuten taxonoacutemica no se
vieron exentos de la problemaacutetica comuacuten en este tipo de anaacutelisis como lo es
encontrar presas muy digeridas que dificultan su identificacioacuten y
contabilizacioacuten
Al realizar los modelos de mezcla a pesar de trabajar con una aproximacioacuten
que permite el uso de varias fuentes alimenticias se encontroacute que era
necesario realizar agrupaciones de estas fuentes alimenticias en funcioacuten
tanto de sus valores isotoacutepicos como del grupo taxonoacutemico ya que los
valores redundantes de algunas especies impiden hallar una solucioacuten al
realizar estos modelos
Se encontroacute que para ocho de las especies analizadas diferencias en la
dieta que estas presentaban donde se detecta que la determinada por
medio de isoacutetopos y modelos de mezcla es maacutes acertada puesto que el
78
anaacutelisis de contenidos estomacales subestimaban o sobreestimaban la
aportacioacuten de algunas presas
Se hallaron diferencias significativas entre los niveles troacuteficos calculados
con los distintos meacutetodos (contenidos estomacales e isoacutetopos estables) sin
embargo con excepcioacuten de B polylepis se encontroacute que los valores
obtenidos por isoacutetopos resultaban maacutes parecidos a lo reportado en literatura
para las especies donde se observaron diferencias ademaacutes este meacutetodo
no se encuentra sesgado por subestimaciones o sobrestimaciones de
componentes presa
El anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla resulto ser muy uacutetil para indicar
la fuente alimenticia de organismos que presentaban una cantidad alta de
materia orgaacutenica no identificable o bien de lo que pareciacutea corresponder a
detritus en sus contenidos estomacales Esta capacidad de identificar asiacute
presas de este tipo de organismos supone una ventaja cuando se requiere
construir con precisioacuten un modelo con los flujos de energiacutea de un sistema
En el anaacutelisis de redes se encontroacute que los crustaacuteceos fueron uno de los
componentes maacutes importantes del sistema dentro de los que destacan los
camarones y los estomatoacutepodos especies ambas que son abundantes en
el sistema estudiado y son estos grupos importantes en la transferencia de
la energiacutea en la cadena troacutefica del ambiente bentoacutenico
Los iacutendices utilizados para detectar especies clave variaron dependiendo
del atributo que cada uno de ellos identifica de la red troacutefica sin embargo
con excepcioacuten del iacutendice de grado (degree) todos tuvieron una alta
correlacioacuten entre ambos meacutetodos lo que sugiere que si bien las redes no
son exactamente iguales poseen propiedades muy similares
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Anexos
95
Anexo 1 Listado de especies a los cuales se les analizo la dieta se marca con un
las especies que fueron seleccionadas para este estudio
Familia Nombre cientiacutefico Total estoacutemagos Estoacutemagos con alimentoAchiridae Achirus mazatlanus 8 2
Albulidae Albula spp 14 14
Balistidae Balistes polylepis 11 11
Batrachoidae Porichthys analis 25 2
Bothidae Bothus leopardinus 9 9
Brotulidae Lepophidium prorates 20 10
Carangidae Chloroscombrus orqueta 107 35
Carangidae Selene peruviana 208 114
Carangidae Caranx caninus 1 1
Centropomidae Centropomus robalito 130 59
Clupeidae Opisthopterus dovi 9 5
Cynoglossidae Symphurus elongatus 12 4
Cynoglossidae Syacium ovale 103 52
Engraulidae Anchovia macrolepidota 9 2
Gerreidae Eucinostomus currani 30 17
Gerreidae Eucinostomus gracilis 70 35
Gerreidae Eucinostomus dowii 19 7
Gobidae Bollmannia chlamydes 14 2
Haemulidae Pomadasys panamensis 113 69
Haemulidae Haemulopsis spp 61 32
Haemulidae Conodon serrifer 16 15
Ariidae Ariidae 10 5
Ariidae Ariidae 79 30
Ariidae Ariidae 10 9
Lutjanidae Lutjanus guttatus 83 49
Mullidae Pseudupeneus grandisquamis 112 77
Muraenidae Gymnothorax equatorialis 8 3
Paralichthydae Etropus crossotus 1 1
Paralichthydae Cyclopsetta panamensis 12 5
Paralichthydae Cyclopsetta querna 115 66
Polynemidae Polydactylus opercularis 70 50
Polynemidae Polydactylus approximans 23 3
Scianidae Paralonchurus goodei 20 10
Scianidae Stellifer illecebrosus 43 13
Scianidae Larimus argenteus 35 17
96
Scianidae Scianidae 10 2
Scianidae Larimus effulgens 15 6
Scianidae Orthopristis chalceus 69 44
Scombridae Scomberomorus sierra 33 12
Serranidae Epinephelus acanthistius 6 0
Serranidae Rypticus nigripinnis 3 2
Serranidae Diplectrum spp 60 37
Sphyraenidae Sphyraena ensis 10 0
Stromateidae Peprilus medius 65 2
Stromateidae Peprilus snyderi 30 4
Synodontidae Synodus sechurae 37 19
Synodontidae Synodus scituliceps 87 41
Trichiuridae Trichiurus nitens 59 29
Triglidae Prionotus spp 29 5
Urotrygonidae Urotrygon aspidura 16 5
97
ANEXO 2 Graacuteficas de diversidad acumulada de los contenidos estomacales utilizadas para determinar el tamantildeo de muestra representativa (nuacutemero de estoacutemagos) tomando como criterio de decisioacuten la asiacutentota de la curva de diversidad de Shannon (Hacute)y un coeficiente de variacioacuten (CV) le005 marcado por la liacutenea roja
00
01
10
0
05
1
15
2
25
3
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
B polylepis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 11 21 31 41 51
C robalito
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36
H
Diplectrum spp
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 6 11 16 21 26 31
CV
E gracilis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31
Haemulopsis spp
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31 36
Ariidae
Hacute
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
98
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36 41 46
L guttatus
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
L prorates
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31 36 41
H
O chalceus
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 6 11 16 21 26 31 36 41 46
CV
P opercularis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 11 21 31 41 51 61 71
P grandisquamis
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 11 21 31 41 51 61
P panamensis
Hacute
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
99
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 16 31 46 61 76 91 106
S peruviana
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36 41
S scituliceps
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31
T nitens
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
-05
0
05
1
15
2
25
3
0 20 40 60 80
C querna
Hacute
CV
0
005
01
015
02
025
03
002040608
112141618
2
1 2 3 4 5 6 7
P goodei
Hacute
CV
0010203040506070809
0
05
1
15
2
25
1 2 3 4
P approximans
Hacute
CV
001020304050607
0
02
04
06
08
1
1 2 3
O dovii HhellipChellip
H
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
100
ANEXO 3 Descripcioacuten de las dietas encontrada en los estoacutemagos de peces seleccionados
para este estudio estimados por meacutetodos gravimeacutetricos (G) y frecuencia de
ocurrencia (FO) N= nuacutemero de muestras (estoacutemagos)
Depredador Balistes polylepis
N=11
Especies presa presa FO FO G G
Arcidae 1 909 036 068
Bivalvia 8 7273 73 1373
Brachyura 3 2727 003 006
Gastropoda 2 1818 026 049
Crucibulum lignarium 1 909 01 019
Leucosidae 1 909 014 026
Mollusca 1 909 3 564
Monoplacophora 1 909 008 015
Anomia spp 2 1818 274 515
Pectinidae 3 2727 665 1251
Porifera 1 909 001 002
Restos de Bivalvia 5 4545 1335 2511
Restos de crustacea 1 909 007 013
Restos de Mollusca 8 7273 1255 2360
Stomatopoda 1 909 001 002
Tellina spp 1 909 011 021
Tunicados 1 909 5 940
Veneridae 3 2727 119 224
Xanthidae 4 3636 022 041
101
Depredador Centropomus robalito
N= 59
Especies presa presa FO FO G G
Camarones (Natantia) 15 2542 2024 3597
Engraulidae 3 508 119 211
Farfantopenaues californiensis 3 508 81 1439
MONI 2 339 02 036
Penaeus vannamei 2 339 084 149
Penaeus spp 2 339 03 053
Penaidae 2 339 127 226
Portunus tuberculatus 2 339 041 073
Processa spp 2 339 017 030
Restos de Camarones (natantia) 14 2373 558 992
Restos de crustacea 6 1017 039 069
Restos de peces 2 339 001 002
Solenocera mutator 4 678 499 887
Solenocera spp 3 508 219 389
Solenoceridae 6 1017 426 757
Squilla biformis 6 1017 599 1065
Squillidae 2 339 001 002
Stomatopoda 2 339 013 023
Depredador Diplectrum spp
N= 37
Especies presa presa FO FO G G
Bivalvia 1 270 011 046
Camarones (natantia) 1 270 009 037
Cloridopsis dubia 1 270 166 691
Crustacea no id 4 1081 062 258
Grapsidae 1 270 032 133
Isopoda 1 270 039 162
Loliginidae 1 270 32 1333
Majidae 1 270 006 025
MONI 1 270 008 033
Ophichthidae 2 541 125 521
Ocypodidae 1 270 001 004
Osteichthes 2 541 171 712
Portunus asper 3 811 069 287
102
Processa spp 8 1622 497 2070
Restos de crustacea 8 2162 388 1616
Restos de peces 4 1081 071 296
Sicyona spp 1 270 101 421
Squilla biformis 2 541 02 083
Squilla bigelowi 2 541 054 225
Squilla mantoidea 1 270 025 104
Squillidae 2 541 041 171
Stomatopoda 2 541 057 237
Trichiuridae 1 270 095 396
Vinciguerria nimberia 1 270 01 042
Xanthidae 2 541 018 075
Depredador Eucinostomus gracilis
N=35
Especies presa FO FO G G
Alga no id 1 286 001 013
Bivalvia 4 1143 006 080
Detritus 4 1143 027 359
Mollusca 9 2571 049 652
MONI 16 4571 492 6543
Restos de crustacea 6 1714 039 519
Restos de Mollusca 2 571 125 1662
Restos de peces 3 857 012 160
Scaphoda 1 286 001 013
Depredador Haemulopsis spp
N=32
Especies presa FO FO G G
Bivalvia 1 3125 001 011
Copepoda 1 3125 0001 001
Euphausiidae 2 625 0011 012
Megalopa brachyura 1 3125 001 011
Detritus 15 46875 797 8512
Ogyrididae 3 9375 0111 119
Ophiura 1 3125 003 032
Polychaeta 2 625 014 150
103
Restos de Bivalvia 1 3125 019 203
Restos de Camarones (natantia) 2 625 002 021
Restos de Crustacea 4 125 024 256
Restos de Mollusca 1 3125 003 032
Restos de Ophiura 1 3125 044 470
Restos de Polychaeta 1 3125 01 107
Squillidae 2 625 003 032
Depredador Ariidae
N= 30
Especie presa FO FO G G
Detritus 1 333 037 245
Engraulidae 1 333 086 568
Eunicidae 1 333 001 007
Glyceridae 1 333 001 007
Lumbrineridae 1 333 01 066
MONI 10 3333 259 1712
Ogyrididae 1 333 001 007
Ophiactis simplix 1 333 001 007
Polychaeta 8 2667 783 5176
Portunidae 1 333 15 991
Restos de Crustacea 4 1333 052 344
Restos de Mollusca 7 2333 129 853
Restos de peces 1 333 001 007
Squilla biformis 1 333 001 007
Sternaspidae 1 333 001 007
Depredador Lutjanus guttatus
N=47
Especie presa FO FO G G
Bivalvia 2 426 004 006
Camarones (natantia) 1 213 008 012
Engraulidae 5 1064 1344 2000
Engraulis mordax 2 426 1135 1689
Euphylax robustus 1 213 117 174
Lutjanus guttatus 2 426 384 571
Mollusca 1 213 1032 1536
104
Mugilidae 1 213 048 071
Ogyrididae 2 426 136 202
Paralichthydae 1 213 006 009
Penaeidae 1 213 025 037
Portunidae 3 638 173 257
Processa spp 3 638 247 368
Pseudosquillopsis marmorata 1 213 008 012
Restos de crustacea 17 3617 316 470
Restos de Mollusca 2 426 002 003
Restos de peces 2 426 023 034
Solenocera florea 2 426 045 067
Solenocera spp 1 213 008 012
Solenoceridae 1 213 03 045
Squilla acueleata 1 213 064 095
Squilla panamensis 1 213 065 097
Squillidae 2 426 043 064
Squillla spp 1 213 044 065
Stomatopoda 2 426 117 174
Xanthidae 4 851 1296 1929
Depredador Lepophidium prorates
N=10
Especies presa presa FO FO G G
Cynoglossidae 2 20 166 2134
Restos de Camarones (natantia) 2 20 048 617
Restos de crustacea 2 20 006 077
Sicyona spp 2 20 468 6015
Squilla bigelowi 6 60 09 1157
105
Depredador Orthopristis chalceus
N=44
Especies presa presa FO FO G G
Amphipoda 1 227 001 005
Anadara Mazatlanica 2 455 002 010
Asteroidea 1 227 01 051
Bivalvia 6 1364 007 036
Brachyura 6 1364 214 1090
Camarones (natantia) 1 227 001 005
Detritus 9 2045 959 4887
Euphausiidae 2 455 002 010
Mollusca 1 227 001 005
MONI 16 3636 651 3317
Ophiactis simplex 1 227 006 031
Ophiura 7 1591 04 204
Polychaeta 3 682 021 107
Portunidae 1 227 001 005
Restos de Crustacea 4 909 031 158
Restos de peces 2 455 0095 048
Stomatopoda 1 227 006 031
Depredador Polydactylus opercualris
N=50
Especie presa FO FO G G
Camarones (natantia) 3 6 245 612
Engraulidae 7 14 552 1379
Larvas de peces 3 6 097 242
MONI 4 8 205 512
Ogyridae 2 4 094 235
Processa spp 3 6 205 512
Restos de Camarones (natantia) 2 4 164 410
Restos de crustacea 23 46 797 1992
Restos de peces 2 4 064 160
Solenoceridae 1 2 274 685
Squilla bigelowi 1 2 156 390
Squillidae 1 2 009 022
Squillla spp 1 2 003 007
Stellifer sp 1 1 2 519 1297
106
Stomatopoda 1 2 183 457
Symphurus elongatus 1 2 295 737
Xiphopenaeus riveti 1 2 14 350
Depredador Pseudupeneus grandisquamis
N= 28
Especies presa FO FO G G
Bivalvia 1 172 001 003
Brachyura 2 345 021 058
Callinectes bellicosus 1 172 001 003
Coronididae 1 172 016 044
Gastropoda 2 345 002 006
Huevos 1 172 28 778
Lysiosquillidae 1 172 03 083
Megalopa brachyura 1 172 01 028
Mollusca 1 172 001 003
MONI 6 1034 035 097
Nannosquillidae 1 172 011 031
Ogyrididae 16 2759 1624 4510
Penaeidae 1 172 009 025
Portunidae 2 345 003 008
Processa spp 5 862 02 056
Restos de crustacea 23 3966 1191 3307
Restos de peces 3 517 021 058
Restos de stomatopoda 1 172 074 205
Sicyona ingentis 1 172 007 019
Sicyona mixta 1 172 004 011
Sicyona spp 1 172 001 003
Stomatopoda 3 517 239 664
107
Depredador Pomadasys panamensis
N= 66
Especies presa FO FO G G
Batrachoididae 1 152 001 005
Brachyura 1 152 009 049
Calappidae 1 152 038 206
Camarones (natantia) 2 303 005 027
Congridae 1 152 002 011
Copepoda 1 152 001 005
Crustacea 3 455 009 049
Detritus 2 303 02 109
Engraulidae 1 152 236 1282
Euphausiidae 4 606 009 049
Larvas de peces 1 152 019 103
Loliginidae 1 152 4 2173
MONI 12 1818 161 875
Ogyrididae 3 455 015 081
Ophiura 1 152 005 027
Penaeidae 1 152 005 027
Processa spp 2 303 009 049
Restos de Camarones (natantia) 3 455 057 310
Restos de crustacea 19 2879 243 1320
Restos de Mollusca 1 152 001 005
Restos de peces 3 455 048 261
Squilla biformis 4 606 259 1407
Squilla mantoidea 3 455 141 766
Squillidae 1 152 057 310
Stomatopoda 6 909 091 494
108
Depredador Selene peruviana
N= 144
Especies presa FO FO G G
Anchoa spp 2 175 246 280
Clupeidae 1 088 046 052
Copepoda 1 088 001 001
Crustacea 3 263 026 030
Engraulidae 59 5175 7881 8955
Engraulis mordax 1 088 218 248
Euphausiidae 2 175 002 002
Megalopa brachyura 1 088 001 001
MONI 7 614 111 126
Ogyrididae 13 1140 024 027
Ojos de Crustacea 3 263 004 005
Penaeidae 1 088 001 001
Processa spp 4 351 041 047
Restos de crustacea 11 965 077 087
Restos de peces 10 877 103 117
Squillidae 1 088 018 020
Zoea 1 088 001 001
Depredador Synodus scituliceps
N= 42
Especies presa FO FO G G
Anchoa spp 7 1667 7349 3225
Balistidae 1 238 14 061
Camarones (natantia) 1 238 001 000
Cephalopoda 1 238 011 005
Clupeidae 4 952 76 334
Congridae 2 476 25 1097
Cynoglossidae 2 476 289 127
Diplectrum spp 1 238 192 843
Engraulidae 3 714 05 022
Engraulis mordax 8 1905 998 438
Harengula thrissina 1 238 29 127
Loliginidae 4 952 73 320
Loligo opalescens 1 238 191 838
MONI 1 238 011 005
109
Paralichthydae 1 238 72 316
Pleuronectidae 1 238 88 386
Pseudopenaeus grandisquamis 2 476 152 667
Restos de crustacea 2 476 021 009
Restos de peces 1 238 088 039
Solenocera mutator 3 714 126 553
Sphyraena ensis 1 238 1323 581
Squillidae 1 238 015 007
Depredador Trichiurus nitens
N=31
Especies presa presa FO FO G G
Anchoa spp 5 1613 257 645
Argentina sialis 1 323 079 198
Auxis spp 1 323 39 978
Cetengraulis mysticetus 1 323 011 028
Clupeidae 2 645 12 3011
Engraulidae 3 968 501 1257
Engraulis mordax 1 323 011 028
Ligia spp 1 323 001 003
Loliginidae 2 645 241 605
MONI 5 1613 595 1493
Restos de peces 13 4194 53 1330
Stomatopoda 1 323 001 003
Upogebiidae 1 323 004 010
Vinciguerria nimberia 2 645 165 414
110
Anexo 4 Resultados obtenidos de los modelos de mezcla donde se observa la proporcioacuten de dieta
obtenida a traveacutes de estos
Boca D
Esta e1709 1682permilde δ15
presa 54
Dulce (Paralo
specie tuvo a los -164
permilδ13C se a5N van de 8principal fu
Pogo
onchurus go
valores que49permil para easignaron un51 - 1570 permileron los can
Port
Cala
Xant
Cyno
Poly
Zoop
liacutegono de meodei y sus pr
oodei)
e van desde el δ13C (n=3n total de 7 permil mientrasngrejos Xant
Especies pre
tunidae
appidae
thidae
oglossidae
ychaeta
plancton
ezcla (Convex resas
los 135 a lo3) con un va
grupos press que los dethidae con uesa Die
ndashHull) para lo
os 143permil enalor promedsa para este
e δ13C van dun valor de eta promedio
16
28
540
14
25
232
os valores de
n el caso deldio de 138
e organismo de -2147 aimportancia
δ13C y δ15N d
1
δ15N y de lo0permil δ15N ycuyos valor -1529permil
a promedio
de P
111
os-y -res La de
Burro
Esta e1724 1661permilvalore1529permilcontricamarprome
blanco (Pom
specie tuvo a los -155
permilδ13C Se aes de δ15N vpermil La prebucioacuten promrones pequeedio de 11
Popa
madasys pan
valores que53permil para easignaron uvan de 851 esa principamedio a la entildeos con un
seguido por
oliacutegono de meanamensis y s
namensis)
e van desde el δ13C (n=3un total de
ndash 1430 permilal fueron lo
dieta de 1promedio d
r la familia C
Especies presa
Camarones peq
Camarones gra
Calappidae
Xanthidae
Stomatopoda
Congridae
Zooplancton
Engraulidae
Loliginidae
Echinodermata
ezcla (Convexsus presas
los 132 a lo) con un vaocho grupo
permil mientras qos cangrejo49 seguido
de 116 (0 -7Calappidae c
Dieta
quentildeos
andes
a
x ndashHull) para
os 165permil enalor promedos presa paque los de δs de la fam
o por el zo726) y poron un prom
promedio
11617
8201
8669
14918
11043
7792
12117
9011
5626
11006
los valores de
el caso del dio de 1493ra este orgδ13C van dmilia Xanthooplancton r los Stomatedio de 86
e δ13C y δ15N d1
δ15N y de lo3permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a idae con ucon 121 l
topoda con
de P 112
os -y -yos
-na los un
Burro
Esta e1641 1509permilvalore1341permildieta 1843
prieto (Haem
specie tuvo a los -142
permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 7108 )
PoliacutegHaem
mulopsis spp
valores que25permil para e asignaron
van de 790 a principal fu(6644 - 74
Cam
Sto
Equ
Biv
Gas
Pol
MO
Zoo
gono de mezcmulopsis spp
p)
e van desde el δ13C (n=3un total dendash 1526 permil
ueron los eq427) segu
Especies pre
marones grand
omatopoda
uinodermos
valvos
steropoda
lychaeta
OP (detritus)
oplancton
cla (Convex ndashy sus presas
los 145 a lo) con un va
e ocho gruppermil mientras q
quinodermoido por la M
esa Die
des
Hull) para los
os 16permil en ealor promedos presa pa
que los de s con una coMOP con u
ta promedio
2628
3497
71075
3183
1894
2382
9278
6063
s valores de δ
el caso del δdio de 151ara este orgδ13C van dontribucioacuten n promedio
13C y δ15N de
1
15N y de los permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a promedio a
o de 928 (0
113
- -
yos -
la 0 -
Bota c
Esta e1664 1664permilvalore1529permildieta d
comuacuten (Balis
specie tuvo a los -164
permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 576 seg
Popo
stes polylepis
valores que45permil para ee asignaron van de 122a principal fguido por lo
B
G
P
S
X
P
oliacutegono de molylepis y sus
s)
e van desde el δ13C (n=3
un total de3 ndash 1526 permil
fueron los gaos poriferos c
Especies pr
Bivalvos
Gasteropoda
Polychaeta
Stomatopoda
Xanthidae
Porifera
mezcla (Convpresas
los 171 a lo3) con un ve seis grupopermil mientras asteroacutepodoscon un prom
resa Dpro
vex ndashHull) pa
os 172permil envalor promeos presa pa
que los des con una co
medio de 34
Dieta omedio
17
576
30
22
14
341
ara los valore
n el caso deedio de 175
ra este org δ13C van
ontribucioacuten
es de δ13C y
1
l δ15N y de l5permil δ15N yganismo cuy
de -1890 apromedio a
δ15N de B
114
los y -yos a - la
Chihui
Esta e176 a1672permilvalore1536permilcontriEngrau
il (Ariidae)
specie tuvo a los -1636permil δ13C se
es de δ15N vpermil La prebucioacuten promulidae con 1
PoliacutegonAriidae
valores que6permil para el asignaron
van de 851 esa principamedio a la d36 y los p
PolCamPorStoEngCynZooBivEch
no de mezclae y sus presas
e van desde δ13C (n=3)
un total dendash 1570 permil
al fueron lodieta de 19poliquetos co
Especies p
ychaetamarones pequrtunidae
omatopodagraulidaenoglossidaeoplanctonvalvoshinodermata
a (Convex ndashHs
los 15 a loscon un va
e ocho gruppermil mientras q
os cangrejos9 De ahon otro 132
resa
entildeos
Hull) para los
s 161permil en lor promedos presa pa
que los de s de la famhiacute en import2
Dieta promedio
131211845
1913103341362412323
440599774982
s valores de
el caso del δdio de 156 ara este orgδ13C van d
milia Portuntancia le sig
δ13C y δ15N
1
δ15N y de lopermil δ15N y
ganismo cuye -2147 a idae con uuen los pec
de los
115
os -y -yos
-na
ces
Chile (
Esta e-17141657permilvalore1609permildieta peces Engrauun pro
(Synodus sci
specie tuvo 4 a los -156permil δ13C Se
es de δ15N vpermil La presade 337 sede la famil
ulidae con uomedio de 5
Poliacutegscitu
tuliceps)
valores que67permil para easignaron u
van de 1160a principal fueguido por lia Cynogloss
un promedio
Clupeidae CynoglossidMugilidae ParacongerEngraulidaePseudupenaLoliginidae Sphyraena eCamarones StomatopodCamarones
gono de meuliceps y sus p
e van desde el δ13C (n=3un total de0 ndash 1570 permilueron los estlos peces Spsidae con u
o de 68 y po
Especies pre
dae
r californiensis e aues grandisqua
ensis pequentildeos
da grandes
zcla (Convexpresas
los 149 a lo3) con un va diez grupo
permil mientras qtomatoacutepodophyraenaensn promedioor uacuteltimo lo
esa
amis
x ndashHull) para
os 173permil enalor promedos presa paque los de
os con una csis con un p
o de 74 pos peces Para
Dieta promedi
20744650683917
25846
3373
los valores
n el caso dedio de 162ra este orgδ13C van d
ontribucioacuten promedio deor los pecesaconger cali
o 083 432 659 063 818 996 773 874 609 754 94
de δ13C y δ
1
l δ15N y de l6permil δ15N y
ganismo cuyde -1816 a
promedio ae 258 por ls de la famiiforniensis c
δ15N de S
116
los y -yos -
a la los ilia on
117
Chivito (Pseudupenaeus grandisquamis)
Esta especie tuvo valores que van desde los 133 a los 161permil en el caso del δ15N y de los -1772 a los -166permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 147permil δ15N y -1701permil δ13C se asignaron un total de ocho grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1430 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1530permil La presa principal fueron los Portunidae con una contribucioacuten promedio a la dieta de 363 seguido por el zooplancton con un promedio de 167 por los Stomatopoda con un promedio de 99 por los moluscos bivalvos con un promedio de 93
Especies presa Dieta promedioBivalvos 9397Calappidae 754Portunidae 36282Camarones pequentildeos 7411Camarones grandes 5193Stomatopoda 9954Zooplancton 16755Gasteropoda 469S scituliceps 2779
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de P grandisquamisy sus presas
Cinto Esta e-16931667permilvalore1620permiluna co467
(Trichiurus nspecie tuvo
3 a los -16permil δ13C se
es de δ15N vpermil La presaontribucioacuten
Poliacutegononitensy s
nitens) valores que4permil para e
e asignaron van de 116a principal fupromedio a
ECMLSEC
o de mezcla sus presas
e van desde el δ13C (n=3
un total de0 ndash 1560 permilueron los pe la dieta de
Especies p
EngraulidaeClupeidaeMugilidaeLoliginidaeStomatopodaEngraulidaegdCamarones gra
(Convex ndashHu
los 167 a lo) con un v
e seis grupopermil mientras eces de la fam
473 y los
presap
desandes
ull) para los
os 173permil enalor promeos presa pa
que los demilia Engrul estomatoacutepo
Dieta romedio
2208060812990575
4670147373
1236
valores de δ
n el caso dedio de 170ra este org δ13C van idae de tallaodos con un
δ13C y δ15N d
1
l δ15N y de l03permil δ15N yganismo cuy
de -1816 aas grandes cn promedio
de T
118
los y -yos a -on de
ConstaEsta e-16871671permilvaloreLas prcomo
antino (Centspecie tuvo
7 a los -16permil δ13C Se
es de δ15N vaesas principde camaron
Poliacutegonrobalit
tropomus rovalores que56permil para asignaron u
an de 851 ndashales fueron
nes pequentildeo
no de mezclao y sus presa
balito) e van desde
el δ13C (n=un total de ndash 1382 permil m
los Portunidos 137
Especies presa
Camarones grCamarones pequentildeos StomatopodaZooplanctonPortunidae
a (Convex ndashHs
los 146 a lo=3) con un
ocho grupomientras quedae 47 se
a Dietaprom
randes
Hull) para lo
os 151permil envalor prom
os presa pa los de δ13C
eguido de los
a medio
976413782
186619863
47929
os valores de
n el caso demedio de 14ara este orgC van de -21s estomatoacutep
e δ13C y δ15N
1
l δ15N y de l485permil δ15Nganismo cuy147 a -153podos 186 a
N de C
119
los y
yos 36 asiacute
120
Lengua chica (Lepophidium prorates)
Esta especie tuvo valores que van desde los 151 a los 16permil en el caso del δ15N y de los -179 a los -1667permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 154permil δ15N y -1694permil δ13C Se asignaron un total de cuatro grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 1310 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -1714 a -1639permil La presa principal fueron los camarones de tallas pequentildeas con una contribucioacuten promedio a la dieta de 692 seguido por los estomatoacutepodos con un promedio de 234
Especies presa Dieta promedioStomatopoda 234Camarones grandes 57Camarones pequentildeos 692Cynoglossidae 16
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de L prorates y sus presas
Lengu
Esta e-1748-1585de δ15
presa prome
ado comuacuten
specie tuvo 8 a los -145permil δ13C Se N van de 11principal f
edio a la diet
Poliacutegpror
(Cyclopsseta
valores que39permil para asignaron u
160 ndash 1570 fueron los ta de 804
E
SCCDBECXLMT
gono de mezrates y sus pre
a querna)
e van desde el δ13C (n=n total de 13permil mientracangrejos d
Especies presa
StomatopodaCamarones graCynoglossidaeDiplectrum sppBivalvosEngraulidaeClupeidaeXanthidaeLoliginidaeMOP (detritusTnitens
zcla (Convex esas
los 139 a lo3) con un v3 grupos pres que los de
de la famil
a Diepr
andesep
s)
ndashHull) para
os 154permil envalor promeesa para estee δ13C van dia Xanthida
eta omedio
25611525102710112428
18309
8045093944040765
los valores
n el caso deedio de 14e organismode -1816 a ae con una
de δ13C y δ1
1
l δ15N y de l43permil δ15N
o cuyos valor -1529permil contribuci
15N de L
121
los y
res La oacuten
Mojar
Esta e1806 169permilvaloreLa prepoliqu
ra (Eucinost
specie tuvo a los -162
permil δ13C se es de δ15N vaesa principaluetos con 26
PoEu
tomus spp)
valores que22permil para easignaron u
an de 79 ndash 1 fueron los
63 y los biva
oliacutegono de mucinostomus s
e van desde el δ13C (n=3un total de 1526 permil miemoluscos galvos con 15
Especies p
BivalvosGasteropodaPolychaetaLoliginidaeMOP (detrituCamarones pe
mezcla (Convspp y sus pre
los 142 a lo) con un vacinco grupo
entras que loasteroacutepodos7
presapr
s)equentildeos
vex ndashHull) pesas
os 173permil enalor promedos presa paos de δ13C vs con un val
Dieta romedio
157172728926326
416460142049
para los valo
el caso del dio de 1569ara este orgvan de -214or de 272 s
ores de δ13C
1
δ15N y de lo9permil δ15N y
ganismo cuy0 a -1531permilseguido de l
y δ15N de
122
os -y -yos permil los
123
Papelillo (Selene peruviana)
Esta especie tuvo valores que van desde los 135 a los 172permil en el caso del δ15N y de los -1771 a los -1547permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 1547permil δ15N y -1653permil δ13C Se asignaron un total de 11 grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1536permil La presa principal fueron los cangrejos Portunidos con una contribucioacuten promedio a la dieta de 321 seguido de los Engraulidae con 289 y los camarones de talla grande con 233
Especies presa
Dieta promedio
Engraulidae 2896Clupeidae 308Camarones grandes
2337
Camarones pequentildeos
1129
Zooplancton 112Portunidae 3218
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de S peruviana y sus presas
Pargo
Esta e-1631-1538valore1529permilcontri
lunarejo (Lu
specie tuvo 1 a los -1448permil δ13C Sees de δ15N vpermil La prebucioacuten prom
Polgut
utjanus gutta
valores que44permil para e asignaron van de 1223esa principa
medio a la di
liacutegono de mettatus y sus p
atus)
e van desde el δ13C (n=un total de
3 ndash 1404 permilal fueron loeta de 763
Especies presa Camarones Camarones StomatopodPortunidaeXanthidaeEngraulidaeMugilidaeBivalvos
ezcla (Converesas
los 133 a lo3) con un v nueve grup
permil mientras qos cangrejo
grandespequentildeos
da
e
x ndashHull) para
os 164permil envalor promepos presa paque los de s de la fam
Dieta promedio
00119
76000
a los valores
n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d
milia Xanth
707652171
919383869531491
s de δ13C y
1
l δ15N y de l56permil δ15N
ganismo cuyde -1714 aidae con u
δ15N de L
124
los y
yos -na
Raspo
Esta e-1811-1665valore1341permilseguid
sa (Orthopri
specie tuvo 1 a los -155permil δ13C Sees de δ15N vpermil Las prdo de los pol
Poliacutegchal
istis chalceus
valores que99permil para e asignaron van de 790 esas principliquetos 158
Cam
Xan
Sto
MO
Ech
Biv
Po
gono de mezlceus y sus pre
s)
e van desde el δ13C (n=un total dendash 1384 permil
pales fueron8
Especies p
marones grand
nthidae
omatopoda
OP (detritus)
hinodermata
valvos
lychaeta
zcla (Convex esas
los 141 a lo3) con un ve ocho grup
permil mientras qn los estom
presa
des
ndashHull) para
os 154permil envalor prome
pos presa paque los de
matoacutepodos
Dieta promed
14
14
18
7
11
18
15
los valores
n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d187 y los
dio
406
192
721
432
351
364
881
de δ13C y δ1
1
l δ15N y de l95permil δ15N
ganismo cuye -2140 a bivalvos 18
15N de O
125
los y
yos -
83
Ratoacuten
Esta e1704 1676permilvalore1621permilde los
amarillo (Po
specie tuvo a los -165
permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presacamarones
Poop
olydactylus o
valores que52permil para ee asignaron van de 1310a principal fde tallas pe
Cam
Cam
Stom
Engr
Cyno
oliacutegono de mpercualris y s
opercularis)
e van desde el δ13C (n=3
un total de0 ndash 1563 permilfueron los enquentildeas 204
Especies pre
marones grande
marones peque
matopoda
raulidae
oglossidae
mezcla (Convus presas
los 139 a lo) con un va cinco grup
permil mientras qngraulidos c
4 y de tallas g
esap
es
ntildeos
vex ndashHull) pa
os 174permil enalor promedos presa paque los de
con 364 dgrandes 18
Dieta promedio
18179
20499
10755
36431
14135
ara los valore
n el caso deldio de 1628ara este orgδ13C van de la importa
es de δ13C y
1
δ15N y de lo8permil δ15N y
ganismo cuyde -1714 aancia seguid
y δ15N de P
126
os-y -yos -
dos
Ratoacuten
Esta e-1676-1661valore1531permildieta dpor lomolus
blanco (Poly
specie tuvo 6 a los -1631permil δ13C Ses de δ15N vpermil La presade 4960 s
os peces decos bivalvos
ydactylus ap
valores que37permil para eSe asignaronvan de 124a principal fueguido por l la familia
s con un pro
EspecieCamaroCamaroStomatEngraulCynogloGasteroBivalvo
Poliacutegono deapproximan
proximans)
e van desde el δ13C (n=n un total d5 ndash 1570 permil
ueron los estlos camaronEngraulidaemedio de 10
es presaones grandesones pequentildeosopodalidaeossidaeopodas
e mezcla (Cons y sus presa
los 149 a lo3) con un ve siete grup
permil mientras tomatoacutepodo
nes de tallas con un pro
030
D
s
onvex ndashHull) s
os 164permil envalor promepos presa paque los de
os con una cpequentildeas comedio de
Dieta promedi
141
1
para los val
n el caso del edio de 156ara este orgδ13C van dontribucioacuten on un prom1092 y p
io67
113496109
3676
103
lores de δ13C
1
δ15N y de l63permil δ15N ganismo cuyde -1755 apromedio aedio de 113
por uacuteltimo l
C y δ15N de
127
los y
yos a -a la 31 los
P
Salmo
Esta e1749 1681permilvalore1529permilStoma
oncillo (Diple
specie tuvo a los -161
permil δ13C Sees de δ15N vpermil La pratopoda con
PoliacutegDiple
ectrum spp)
valores que17permil para ee asignaron van de 851 resa princip 131 y los
EspT nCamStoPorBivZooCalLolC qConS s
ono de mezectrum spps y
e van desde el δ13C (n=3
un total dendash 1652 permil
pal fueron s bivalvos co
pecies presanitensmarones pequomatopodartunidae
valvosoplanctonappidaeiginidaequernangridaescituliceps
zcla (Convex y sus presas
los 145 a l) con un vae diez grupo
permil mientras qlos Portun
on 121
Dieta
entildeos
ndashHull) para
os 17permil en alor promedos presa paque los de nidae con
promedio4208
10756131721634312173
8131104
4462865174384265
los valores
el caso del δdio de 1546ara este orgδ13C van d1634 seg
s de δ13C y
1
δ15N y de lo6permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a guido de l
δ15N de
128
os -y -yos
-los
Sardin
Esta e-1841-1711valore1710permilpromeprome
na machete (
specie tuvo 1 a los -161permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presaedio a la diedio de 329
Poy s
(Ophistopter
valores que12permil para
e asignaron van de 851 a principal fueta de 6538
Zo
C
C
oliacutegono de mesus presas
rus dovi)
e van desde el δ13C (n=un total de ndash 1480 permil
ueron los cam33 seguid
Especies pre
ooplancton
amarones gran
amarones peq
ezcla (Convex
los 149 a lo3) con un vcuatro grup
permil mientras qmarones de do por los c
esa Dieta
1687
ndes 3298
quentildeos 6533
x ndashHull) para
os 162permil envalor promepos presa paque los de
tallas pequecamarones d
a promedio
7
8
33
los valores d
n el caso deedio de 15ara este orgδ13C van dentildeas con unade tallas gr
e δ13C y δ15N
1
l δ15N y de l46permil δ15N
ganismo cuye -2147 a a contribuciandes con
de O dovii
129
los y
yos -
oacuten un
130
ANEXO 5 Matriz depredador presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de contenidos estomacales (en porcentaje de la biomasa) Los nodos son los siguientes 1 Bivalvos 2 Calappidae 3 Camarones chicos 4 Camarones grandes 5 Clupeidae 6 Congridae 7 Cynoglossidae 8 Detritus 9 Echinodermata 10 Engraulidae 11 Gasteropoda 12 Loliginidae 13 Mugilidae 14 Polychaeta 15 Porifera 16 Portunidae 17 Sphyraena ensis 18 Stomatopoda 19Xanthidae 20 Zooplancton 21 B polylepis 22 C querna 23 C robalito 24 Diplectrum spp 25 E gracilis 26 Haemulopsis spp 27 Ariidae 28 L guttatus 29 L prorates 30 O chalceus 31 O dovi 32 P approximans 33 P goodie 34 P grandisquamis 35 P opercularis 36 P panamensis 37 S peruviana 38 S scituliceps 39 T nitens
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 89 0 1 10 2 9 15 1 0 02 23 20 50 4 0 10 7 100 26 82 33 1 24 6 60 5 2 60 2 0 17 19 0 65 2 1 5 576 6 117 15 21 5 91 17 18 5 90 85 20 82 19 5 0 3 0
10 57 6 37 2 5 24 14 98 41 2511 1 5 012 1 15 24 14 1213 114 3 53 1 915 0 16 3 13 4 117 618 0 1 20 17 0 0 5 12 10 58 10 9 33 0 0 019 1 1 1920 10 0 0 0 2 021 89 1 0 0 1 10 122 0 6 2 15 5 57 1 1 10 123 20 60 20 24 1 50 5 6 15 3 17 1 9 8 525 10 90 26 2 4 85 5 3 0 0 27 9 0 20 0 6 53 13 0 28 15 10 2 37 1 4 5 19 629 7 60 21 12 30 1 2 82 3 2 1 10 0 31 100 32 26 5 5 5 58 33 91 9 34 0 82 0 0 1 10 0 735 33 17 17 24 9 36 0 2 1 19 1 0 14 24 33 2 37 2 0 1 98 0 0 38 6 5 11 1 41 14 6 0 1 8 739 57 25 12 0 1 5
131
Matriz depredador-presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de isoacutetopos estables (promedio de de consumo) Los nodos son los siguientes 1 Sphyraena ensis 2 Bivalvos 3 Calappidae 4 Camarones grandes 5 Camarones pequentildeos 6 Clupeidae 7 Cynoglossidae 8 Engraulidae 9 Echinodermata 10 Gasteropoda 11 Loliginidae 12 Mugilidae 13 Congridae 14 Polychaeta 15 Detritus 16 Porifera 17 Portunidos 18 Stomatopoda 19 Xanthidae 20 Zooplancton 21 P goodie 22 B polylepis 23 P panamensis 24 Haemulopsis spp 25 Ariidae 26 S scituliceps 27 P grandisquamis 28 T nitens 29 C robalito 30 L prorates 31 C querna 32 E gracilis 33 S peruviana 34 L guttatus 35 P opercularis 36 P approximans 37 O chalceus 38Diplectrum spp 39O dovi
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 26 2 2 0 3 10 9 3 16 1 10 18 12 3 3 9 8 10 4 8 4 5 1 10 6 2 23 1 19 7 14 0 33 5 12 3 12 5 7 14 69 21 11 1 21 11 11 65 6 2 1 3 3 7 1 12 7 2 1 14 4 8 3 9 14 7 50 2 29 1 36 11 9 11 71 5 11
10 58 2 5 28 8 11 6 2 1 1 4 5 12 8 5 1 1 13 8 5 7 14 3 2 13 26 16 15 0 9 4 6 7 16 34 17 16 19 36 48 32 0 16 18 2 11 4 10 34 10 47 19 23 3 1 11 50 19 13 19 54 1 15 81 76 14 8 20 23 12 6 4 17 10 1 2 21 3 1 3 16 54 23 22 2 58 3 34 2 1 23 0 9 8 12 9 11 6 8 8 0 11 15 12 24 3 3 71 2 2 9 4 6 25 10 12 12 14 5 13 19 10 4 26 26 4 5 2 7 7 2 5 5 34 4 4 27 9 8 5 7 5 36 10 17 3 28 1 1 50 1 1 47 1 4 29 10 14 48 19 10 30 6 69 2 23 31 3 2 3 1 2 1 4 3 81 1 9 32 16 21 28 4 26 6 33 23 11 3 29 32 1 34 1 1 1 1 1 0 1 76 35 19 21 14 36 11 36 10 7 11 4 11 8 50 37 18 14 11 16 7 19 14 38 12 10 0 11 4 7 16 13 8 4 4 9 39 33 65 2
3
Iacutendice Agradecimientos 2
Iacutendice 3
Iacutendice de Tablas 5
Iacutendice de Figuras 6
Glosario 7
Resumen 8
Abstract 9
Introduccioacuten 10
Antecedentes 14
Justificacioacuten 17
Hipoacutetesis 18
Objetivo 18
Objetivos particulares 18
Materiales y meacutetodos 19
Aacuterea de estudio 19
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 20
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 23
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica 27
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas 30
Resultados 31
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 31
Malacoacutefagos 37
Poliquetoacutefagos 38
Detritiacutevoras 39
Carcinoacutefagos 39
Carcino-ictioacutefagos 40
Ictioacutefagas 41
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 42
Ictioacutefagos 46
4
Carcino-ictioacutefagos 46
Equinodermoacutefagos 47
Malacoacutefagos 48
Carcinoacutefagos 49
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica 50
Nivel troacutefico 50
Red troacutefica 52
Iacutendices de especies clave 52
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas 58
Discusioacuten 63
Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos 63
Detritoacutefagos 63
Malacoacutefagos 64
Carcinoacutefagos 65
Ictio-carcinoacutefagos 67
Ictioacutefagos 68
Estructura troacutefica 70
Niveles troacuteficos 70
Redes troacuteficas 73
Iacutendices de especies clave 73
Conclusiones 77
Bibliografiacutea 79
Anexos 94
5
Iacutendice de Tablas Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans 33
Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei 33
Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii 34
Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de
consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio 34
Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos
estomacales 35
Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis
a partir de isoacutetopos estables 44
Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las
proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio 45
Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y
anaacutelisis de isoacutetopos 51
Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes
troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos
(ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten
56
Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde
se muestran las especies que representan el 80 del efecto 57
Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes
troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores
representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros en rojo
representan correlacioacuten significativa (plt005) 59
Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos
por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con
la especies con las mayores diferencias 59
6
Iacutendice de Figuras Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa
Meacutexico 20
Figura 2 Ejemplo para determinar una dieta bien representada (a) se consideraba asiacute cuando el
coeficiente de variacioacuten era le 005 representado por una liacutenea roja mientras que cuando los
valores no alcanzaban este valor (b) se consideraba que la dieta no estaba bien representada 32
Figura 3 Anaacutelisis de cluacutester mostrando la agrupacioacuten de los depredadores seleccionados en seis
gremios troacuteficos 37
Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas 38
Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas 38
Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras 39
Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas 40
Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas 41
Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas 42
Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 46
Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis
isoacutetopos estables y modelos de mezcla 47
Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis
isoacutetopos estables y modelos de mezcla 48
Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 48
Figura 14 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 49
Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados
por lo diferentes meacutetodos 51
Figura 16 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de
contenidos estomacales53
Figura 17 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de
isoacutetopos estables y modelos de mezcla54
Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas61
Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas62
7
Glosario Analizador elemental Instrumento automatizado que convierte la muestra en un gas para ser inyectados en el espectroacutemetro de masas Contiene un incinerador para la combustioacuten quiacutemica de la muestra una trampa quiacutemica para purificar los gases y el cromatoacutegrafo de gases para separar las especies de gases puros para los anaacutelisis
Espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas Instrumento analiacutetico de gran precisioacuten que se utiliza para medir la razoacuten absoluta entre dos isoacutetopos (R) y obtener posteriormente la razoacuten isotoacutepica de una muestra relativa a un estaacutendar (δ) La muestra se introduce como un gas el cual es bombardeado con electrones para crear iones Estos iones son acelerados a traveacutes de un tubo de vaciacuteo y expuestos a un campo magneacutetico que causa que los iones de diferente masa sean desviados a trayectorias ligeramente diferentes Los detectores (vasos de Faraday) estaacuten colocados en cada trayectoria para capturar los iones de masa especiacutefica El valor resultante es comparado con los valores (R) obtenidos en el gas estaacutendar y posteriormente utilizado para calcular δ Isoacutetopo estable Un isoacutetopo no radiactivo en el cual los neutrones no se degradan espontaacuteneamente para formar un electroacuten y un protoacuten Los isoacutetopos estables no tienen riesgo fisioloacutegico Isoacutetopo Aacutetomos de un mismo elemento en cuyo nuacutecleo contiene el mismo nuacutemero de protones pero diferente numero de neutrones Nicho Posicioacuten estructural de un organismo dentro de un ecosistema incluyendo su posicioacuten troacutefica haacutebitat y su relacioacuten con el medio ambiente fiacutesico y bioacutetico circundante Nivel troacutefico Literalmente una posicioacuten troacutefica jeraacuterquica en una red de alimentos (desde productores a consumidores)Los organismos son asignados al nivel troacutefico maacutes alto en el cual estaacuten funcionando como consumidores
Red troacutefica Se refiere a la dependencia alimenticia de unos organismos hacia otros en una serie que comienza con los productores primarios yo detritus y termina con los carniacutevoros de mayor tamantildeo
Troacutefico Implica los haacutebitos de alimentacioacuten o relaciones alimenticias de diferentes organismos en una cadena o red de alimentos δ13C Relacioacuten isotoacutepica de 13C12C expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Pee Dee Belemnite) δ15N Relacioacuten isotoacutepica de 15N14N expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Nitroacutegeno atmosfeacuterico)
8
Resumen Recientemente hay un considerable intereacutes en el estudio de la estructura de las redes troacuteficas utilizando esta informacioacuten en la elaboracioacuten de modelos que puedan ser usados para el manejo de recursos a nivel de un ecosistema Estos modelos requieren del conocimiento de las redes troacuteficas para lo cual es necesario conocer los haacutebitos alimenticios de las especies que lo conforman comuacutenmente se han utilizado los anaacutelisis de contenidos estomacales para ello sin embargo recientemente se han venido utilizando los isoacutetopos estables de δ15N y δ13C en los tejidos de los organismos para el estudio de las redes troacuteficas proporcionando informacioacuten acerca de la posicioacuten troacutefica y posible dieta de un organismo Actualmente modelos de mezcla aplicados a estos valores de isoacutetopos permiten conocer la proporcioacuten que cada presa aporta al depredador En este trabajo se pretende realizar una comparacioacuten de la estructura troacutefica de peces demersales de las costas de Nayarit utilizando las teacutecnicas de anaacutelisis de contenidos estomacales asiacute como por isoacutetopos estables y modelos de mezcla ya que esta uacuteltima teacutecnica posee ciertas ventajas que la hacen atractiva para la posible construccioacuten de modelos troacuteficos capaces de representar un ecosistema Se analizaron 2139 estoacutemagos de 50taxa de peces diferentes sin embargo solamente se pudo obtener la dieta bien representada de 19 especies estas se agruparon en seis grupos o gremios troacuteficos seguacuten el grupo predominante en su dieta mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Una vez obtenidas las presas principales de cada especie se realizaron anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla con los cuales se obtuvieron las proporciones de dieta de cada depredador obtenieacutendose tambieacuten gremios los cuales difieren en algunas especies al meacutetodo anterior se calculoacute el nivel troacutefico por ambos meacutetodos y los resultados dieron similares con excepcioacuten de tres especies consideraacutendose el valor de isoacutetopos estables como el maacutes fiable Se evaluoacute mediante una serie de indicadores la similitud entre las redes construidas a partir de los datos de ambos meacutetodos encontraacutendose que ambas resultaban ser diferentes en cuanto a su estructura pero poseen propiedades similares por lo que el uso complementario de ambas teacutecnicas resulta recomendable para el anaacutelisis de la estructura de la red troacutefica de alguacuten sistema de intereacutes
9
Abstract Recently there is considerable interest in studying the structure of food webs using this information in developing models that can be used for resource management at the level of an ecosystem These models require knowledge of food webs for which it is necessary the knowledge of the feeding habits of the species that comprise it for this purpose stomach contents analysis has been commonly used however recently the use of stable isotopes ofδ15N y δ13C in the tissues of organisms have been used to obtain information about the diet and trophic level Actually the use of mixing models applied to these isotope values provide insight into the proportion that each prey contributes to the predator This paper tries to make a comparison of the trophic structure of demersal fish off the coast of Nayarit using the techniques of analysis of stomach contents and stable isotope mixing models this due that the latter technique has certain advantages that make it attractive for the possible construction of trophic models capable of representing an ecosystem We analyzed 2139 stomachs of 50 taxa of different fish however we only get the diet of 19 species well represented these were grouped into six trophic groups or guilds as the dominant group in their diet through analysis of stomach contents Having obtained the main prey of each species we made the stable isotope analysis and mixing models with which we obtained the proportions of diet of each predator the guilds obtained by this analysis differ in some species to the previous method trophic level was calculated by both methods and the results were similar with the exception of three species considering the value of stable isotopes as the most reliable The similarity between the networks constructed from the data of both methods was evaluated through a series of indexes we found that these to be different in their structure but have similar properties so the complementary use of both techniques is recommended for the analysis of food web structure of a system of interest
10
Introduccioacuten
Los sistemas naturales pueden ser estudiados de diferentes maneras y los
meacutetodos que son utilizados con este propoacutesito tienden a enfatizar diferentes tipos
de patrones La estructura general de las comunidades y el comportamiento de
los individuos han sido unos de los puntos maacutes importantes en el estudio de los
ecosistemas Uno de los enfoques utilizados para llegar a una aproximacioacuten del
primer punto es el estudio de las redes troacuteficas eacutestas son descriptoras de las
interacciones troacuteficas de la comunidad que pueden ser usadas para ilustrar
aspectos funcionales a traveacutes de los flujos de materia y energiacutea en un ecosistema
Este tipo de conocimiento ha permitido la comprensioacuten de la estructura y
funcionamiento de las comunidades de los individuos presentes en estos sistemas
y obtener de esta informacioacuten atributos tanto especiacuteficos como holiacutesticos Esta
aproximacioacuten sobre el estudio de los ecosistemas no es nueva ya que la
extraccioacuten e interpretacioacuten de enfoques aplicados a estas redes ha sido una de las
aacutereas de estudio ecoloacutegico maacutes activas en los uacuteltimos 30 antildeos (Rickleffs y Miller
2000)
El descubrimiento de nuevas metodologiacuteas que aporten maacutes informacioacuten acerca
de los patrones alimenticios de las especies asiacute como el desarrollo de nuevas
herramientas de modelacioacuten de redes troacuteficas han llegado a ser uno de los
enfoques maacutes importantes en el estudio de los ecosistemas y en la actualidad
constituye la informacioacuten baacutesica a partir de las cuales se desarrollan estrategias de
manejo para el aprovechamiento y conservacioacuten de los recursos de estos
ecosistemas (FAO 2008)
El estudio de las redes troacuteficas es un enfoque importante para entender los
patrones y dinaacutemicas de las comunidades y es actualmente un campo muy activo
en los estudios de ecologiacutea Una red troacutefica representa varias maneras en la cual
la energiacutea pasa a traveacutes de las poblaciones en las comunidades esto muestra
quieacuten se alimenta de quien en queacute cantidades la eficiencia del uso de la energiacutea
el metabolismo etc (Bendoricchio y Palmeri 2005) Las redes troacuteficas estaacuten
compuestas de cadenas troacuteficas que representan el paso de la energiacutea de un
11
productor primario a traveacutes de una serie de consumidores hasta los niveles troacuteficos
superiores (Ricklefs y Miller 2000)
La informacioacuten sobre la dieta de los individuos de un sistema resulta uacutetil
para definir las relaciones depredador-presa las cuales son la base para la
elaboracioacuten de los diagramas de redes troacuteficas asiacute tambieacuten la compilacioacuten de
diferentes componentes alimenticios consumidos por una especie pueden
eventualmente proporcionar una estimacioacuten del nivel troacutefico (Lopeacutez-Peralta amp
Arcila 2002)
Los datos para la construccioacuten de las redes troacuteficas pueden provenir de
inferencias obtenidas a partir de la estructuras anatoacutemicas observacioacuten directa de
las presas que son consumidas mediante el uso del anaacutelisis de contenidos
estomacales y maacutes recientemente mediante el uso de una teacutecnica basada en los
isoacutetopos estables de los tejidos de los organismos (Chipps y Garvey 2006)
El anaacutelisis maacutes utilizado para determinar las relaciones depredador-presa
han sido los de contenidos estomacales (Hyslop 1980) ya que actualmente
poseen la mayor resolucioacuten taxonoacutemica en la identificacioacuten de las presas ademaacutes
de ser posible determinar su biomasa La informacioacuten que aportan los anaacutelisis de
contenidos estomacales es solo referente a presas consumidas recientemente
(usualmente en menos de 24 h) por lo que para obtener informacioacuten sobre dietas
de periodos mayores es necesario llevar a cabo campantildeas de muestreo donde se
obtengan muestras de varios individuos con el fin de cubrir la dieta
correspondiente a ese periodo (Gearing 1991 Estrada et al 2005)
Un problema que se tiene con esta teacutecnica es que a menudo las presas son
encontradas en estados de digestioacuten tan avanzados que resulta complicado
identificarla y en algunos casos solo quedan restos de estas presas no obstante
en muchos casos existen estructuras que pueden resultar uacutetiles para la
identificacioacuten de presas que no se encuentran completas tales como vertebras
escamas dientes globos oculares cleitros y otolitos en el caso de peces restos
quitinosos en el caso de artroacutepodos o picos y globos oculares en el caso de
12
cefaloacutepodos Todas estas estructuras poseen caracteriacutesticas muy especiacuteficas que
pueden llegar a servir para identificar las presas a nivel familia geacutenero o incluso
especie (Margalef 1974)
Otro inconveniente que se tiene con esta metodologiacutea es que la duracioacuten de
algunas estructuras de las presas dentro de los contenidos gaacutestricos puede variar
dependiendo de su grado de digestibilidad lo que puede llegar a causar una
subestimacioacuten en la abundancia de presas que se digieren raacutepidamente (por
ejemplo invertebrados como poliquetos medusas) o bien una sobrestimacioacuten de
presas que tengan estructuras poco digeribles y que se acumulen en el tracto
digestivo (pe cefaloacutepodos o algunas especies de crustaacuteceos) (Clarke et al 1976
Santos et al 1999)Tambieacuten muchos fragmentos de presas pueden llegar a ser
muy difiacuteciles de identificar por lo que este meacutetodo favorece la identificacioacuten de
presas de tamantildeo grande y que tienen estructuras duras Asiacute tambieacuten algunas
especies pueden llegar a regurgitar sus estoacutemagos (Pierce et al 1993 Tollit et al
1997 Melville y Conolly 2003 Chipps y Garvey 2006)
Por otro lado no todos los materiales que son consumidos son asimilados
por el organismo por lo que resulta difiacutecil determinar cuaacutel es su importancia real
en la dieta del depredador (Chipps y Garvey 2006) Asimismo se pueden
presentar sesgos debido a que pueden encontrarse restos de individuos que no
fueron ingeridas directamente por el depredador sino por la presa de eacuteste (Smith amp
Whitehead 2001 Romaacuten-Reyes 2005) Ademaacutes existe cierta dificultad al realizar
comparaciones entre la dieta de varios depredadores (lo cual se requiere para la
construccioacuten de redes troacuteficas) esto ocurre cuando se presentan diferencias en
sus tasas de digestioacuten y de evacuacioacuten asiacute como en sus ritmos de alimentacioacuten
los cuales si no se consideran apropiadamente en los estudios de alimentacioacuten
tienen importantes implicaciones en la interpretacioacuten de los datos de la dieta
(Chipps amp Garvey 2006)
En antildeos recientes se ha empezado a utilizar una nueva teacutecnica para el
estudio de las redes troacuteficas la cual emplea la acumulacioacuten de isoacutetopos estables
en el tejido de los organismos (Clarke et al 2005) Esta teacutecnica puede proveer
13
informacioacuten acerca del comportamiento alimenticio a largo plazo de una especie
basado en la asimilacioacuten del alimento consumido de tal manera que aporta una
retrospectiva histoacuterica de este comportamiento cuyo periodo variacutea dependiendo
del tipo de tejido que se analice mientras que los contenidos estomacales
solamente presentan una fotografiacutea de la alimentacioacuten reciente de una especie
(Fry y Sherr 1984 Peterson y Fry 1987)
Este meacutetodo toma ventaja de las diferencias en las abundancias relativas
de los distintos isoacutetopos de un elemento quiacutemico ya que la materia orgaacutenica lleva
siempre una firma isotoacutepica que trae una diferencia en la tasa de isoacutetopos ligeros y
pesados durante las reacciones que crearon esta materia Los isoacutetopos estables
maacutes utilizados son los de nitroacutegeno y carbono (Peterson y Fry 1987) Los
isoacutetopos de nitroacutegeno debido a que presentan un mayor enriquecimiento isotoacutepico
generalmente son usados para indicar el nivel troacutefico de las especies mientras
que la razoacuten de isoacutetopos estables de carbono por su nulo o miacutenimo
fraccionamiento refleja la fuente de nutricioacuten autotroacutefica en la base de la red de
alimentos (DeNiro y Epstein 1981)
Esta teacutecnica cuando es combinada con meacutetodos tradicionales para la
determinacioacuten de dietas (pe los anaacutelisis de contenidos estomacales) se convierte
en una herramienta muy uacutetil para determinar interacciones troacuteficas ya que los
isoacutetopos estables representan estas interacciones a una escala de tiempo mucho
maacutes larga dependiendo del tipo de tejido que se utilice para el anaacutelisis De esta
manera indica las presas que son asimiladas por el organismo y no solamente
ingeridas y a diferencia de otros meacutetodos todas las muestras obtenidas arrojan
informacioacuten (Hobson et al 1996 Burton y Koch 1999 Kurle y Worthy 2001)
Recientemente el uso de las razones de isoacutetopos estables aunados a la
utilizacioacuten de modelos de mezcla basados en ecuaciones de balance de masas
estaacuten cobrando importancia ya que ayudan a identificar cuaacuteles son las presas
maacutes importantes de los depredadores y dan un valor de la proporcioacuten de las
presas en la dieta del depredador De esta forma la razoacuten isotoacutepica es
transformada en valores de dieta los cuales pueden ser utilizados para determinar
14
varios aspectos acerca del nicho que las especies ocupan en el ecosistema
(Newsome et al 2007)
En este contexto el anaacutelisis de isoacutetopos estables ha sido utilizado como una
herramienta para obtener atributos de las redes troacuteficas tales como el
omnivorismo nivel troacutefico longitud de las cadenas troacuteficas y viacuteas principales de
flujos energeacuteticos (Cabana y Rasmussen 1996 Vander Zanden et al 1999
Layman et al 2007)
En este trabajo se pretende analizar una red troacutefica bajo dos enfoques
metodoloacutegicos la teacutecnica de contenidos estomacales y la teacutecnica de isoacutetopos
estables aunada a los modelos de mezcla para contrastar los resultados
obtenidos de cada enfoque y comparar algunos de los atributos estructurales y
funcionales de la red troacutefica con esto se contribuiraacute a discernir sobre el mejor
enfoque a emplear o bien si las dos fuentes de informacioacuten deberiacutean emplearse
de manera complementaria
Antecedentes El anaacutelisis de dietas de los peces constituyen una herramienta importante
tanto en la comprensioacuten de las interacciones entre especies de una red troacutefica y en
los ecosistemas como en el manejo de pesqueriacuteas asiacute mismo resulta uacutetil cuando
se plantea el cultivo de alguna especie ya que ayuda a entender cuaacuteles son los
requerimientos de dieta de las especies Debido a ello existe una gran variedad
de trabajos acerca de los haacutebitos alimenticios de muchas especies de peces la
mayoriacutea utilizando los anaacutelisis de contenidos estomacales para la determinacioacuten
de los componentes de la dieta asiacute como las propiedades de eacutesta
Los trabajos con contenidos estomacales han pasado de ser simples
descripciones de la dieta para determinar las presas maacutes importantes (Pinkas et
al 1971) a ser la base con la que es posible determinar los flujos de energiacutea en
un ecosistema de tal manera que lla mayor parte de lo que se conoce sobre los
flujos de energiacutea en las redes troacuteficas estaacute basado en inferencias hechas sobre la
15
informacioacuten contenida por los anaacutelisis de contenidos estomacales (Christensen amp
Pauly 1992)
A partir de mediados de los antildeos 90s se ha incrementado el nuacutemero de
trabajos que utilizan el anaacutelisis de isoacutetopos estables para el estudio de relaciones
troacuteficas en el ambiente marino no obstante que los primeros trabajos se realizaron
en 1955 (Malseed 2004) Existen muchos trabajos que han utilizado los isoacutetopos
estables de C y N para estimar el flujo de energiacutea en las redes troacuteficas marinas
estos trabajos han obtenido como resultado una aproximacioacuten de la procedencia
de las fuentes de Carbono y el nivel troacutefico de los consumidores esto tanto en
ecosistemas marinos estuarinos y dulciacuiacutecolas (Fry 1991 Whitledge y Rabeni
1997)
El anaacutelisis de isoacutetopos estables ha resultado tambieacuten ideal para especies
que se encuentran bajo alguacuten tipo de proteccioacuten o bien que resulta muy difiacutecil
conseguir muestras de contenidos estomacales tal es el caso de varias especies
de mamiacuteferos marinos entre las cuales se encuentran algunas especies de
pinniacutepedos (Kurle y Worthy 2001 Kurle y Worthy 2002) y cetaacuteceos (Gendron et
al 2001 Hooker et al2001 Ruiz-Cooley et al 2004)
Esta teacutecnica tambieacuten ha sido empleada en especies que por sus haacutebitos
alimenticios o su tamantildeo resulta difiacutecil evaluar la dieta por meacutetodos maacutes
tradicionales tal es el caso de varias especies de crustaacuteceos que debido a las
caracteriacutesticas de su sistema digestivo es muy difiacutecil identificar sus presas en el
contenido estomacal (Whitledge y Rabeni 1997 Fantle et al 1999 Abed-Navandi
y Dworschak 2005)
En cuanto a peces existen varios trabajos en los que se utiliza esta teacutecnica
En sistemas lacustres Gu et al (1996) determinaron el papel que distintas
especies ocupaban en la red troacutefica Melville y Connolly (2003) utilizaron los
isoacutetopos para determinar las fuentes autotroacuteficas fundamentales que soportan la
produccioacuten de tres especies de peces de fondos blandos en un estuario Clarke et
al (2005) se valieron de los isoacutetopos para determinar si existiacutea una sobreposicioacuten
16
en la dieta entre algunas especies pisciacutevoras nativas de un lago con respecto a
especies que habiacutean sido introducidas
Post (2002) desarrolloacute una ecuacioacuten por medio de la cual utilizando los
isoacutetopos estables de C y N es posible determinar el nivel troacutefico de los
consumidores Estrada et al (2003) utilizaron esta ecuacioacuten para determinar el
nivel troacutefico de cuatro especies de tiburones y al compararlo con los resultados
obtenidos por contenidos estomacales no encontraron diferencias significativas
entre los ambos meacutetodos De la misma forma Estrada et al (2005) calcularon el
nivel troacutefico del atuacuten aleta azul Thunnus thynnus ademaacutes de estimar sus presas
principales encontrando que esta especie cambia su alimentacioacuten de juveniles a
adultos teniendo los adultos un nivel troacutefico superior al de los juveniles
En trabajos recientes con el uso de isoacutetopos de C y N para determinar
dietas se han propuesto modelos de mezcla con el fin de cuantificar la
importancia que determinadas fuentes alimenticias tienen en la dieta de un
depredador Ben-David et al (1997) y Szepanski et al (1999) utilizaron un modelo
de mezcla para muacuteltiples presas (fuentes) con el fin de estimar la contribucioacuten que
tiene cada tipo de presa en la dieta del depredador utilizando para ello la distancia
euclidiana entre los valores isotoacutepicos de la presa y el depredador Sin embargo
este modelo provee solamente un indicativo del consumo relativo de esa presa y
se encuentra ademaacutes limitado a tres fuentes alimenticias (presas) por lo que se
deben elegir las presas maacutes probables o bien realizar varias pruebas con
diferentes presas
Phillips et al (2001) proponen un modelo lineal de mezcla basado en
ecuaciones de balance de masas el cual arroja mejores resultados que el modelo
anterior ya que este provee una estimacioacuten de la proporcioacuten que presentan las
fuentes alimenticias en la dieta aunque tambieacuten se encuentra limitado a tres
fuentes Esta limitacioacuten en el nuacutemero de presas fue corregida por Phillips y Gregg
(2003) quienes propusieron un meacutetodo basado en un modelo anterior (Phillips et
al 2001) que permite trabajar con maacutes de tres fuentes alimenticias Este meacutetodo
permite conocer la contribucioacuten de cada fuente alimenticia al depredador en
17
teacuterminos porcentuales aunque a la fecha ha sido utilizado por relativamente
pocos autores entre los que se encuentran Melville y Connolly (2003 2005)
Abed-Navandi y Dworschak (2005) Bocherens et al (2005) Benstead et al
(2006) y Huumlckstaumld et al (2007)
Autores como Newsome et al (2007) sugieren que gracias a modelos como
este es posible transformar las proporciones isotoacutepicas en valores de contribucioacuten
de las fuentes alimenticias proveyendo asiacute una forma estandarizada para
caracterizar el nicho ecoloacutegico de las especies pudiendo calcularse algunas
mediciones utilizadas en ecologiacutea tales como la amplitud de nicho y la
especializacioacuten sobre los recursos Una ventaja adicional de este procedimiento es
que se generan histogramas que representan la variabilidad en el consumo de una
presa lo cual tiene un gran potencial en el estudio de dietas ante la posibilidad de
incluir variabilidad e incertidumbre en los estudios sobre dietas alimentacioacuten y
redes troacuteficas
El uso de los isoacutetopos estables para la construccioacuten y anaacutelisis de redes
troacuteficas es una teacutecnica que estaacute empezando a ser utilizada en el anaacutelisis de ciertas
comunidades marinas donde se ha utilizado esta herramienta para encontrar las
fuentes de produccioacuten primaria principales asiacute como el nivel troacutefico (NT) de cada
uno los grupos de especies que las componen (Grall et al 2006 Vander-Zanden
et al 2006 Ciancio et al 2008) no obstante dado su muy reciente propuesta no
se han reportado a la fecha trabajos que utilicen los modelos de mezcla como
herramienta para el anaacutelisis de redes troacuteficas
Justificacioacuten El uso de los isoacutetopos estables de C y N ha demostrado ser de utilidad en el
anaacutelisis de haacutebitos alimenticios sin embargo son pocos los trabajos que han
incorporado modelos de mezcla junto a los anaacutelisis de isoacutetopos los cuales podriacutean
ayudar a comprender mejor la estructura de las redes troacuteficas de los sistemas de
estudio Debido a ello en este estudio se realizoacute una comparacioacuten entre las redes
troacuteficas obtenidas por la metodologiacutea tradicional de anaacutelisis de contenidos
18
estomacales y el anaacutelisis de isoacutetopos aunados a modelos de mezcla tomando
como caso de estudio a los peces asociados a fondos blandos de las costas de
Nayarit y Sinaloa y con base en las diferencias encontradas por ambos meacutetodos
se determinoacute el posible uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables y modelos de
mezcla para representar la dieta en teacuterminos cuantitativos para asiacute realizar la
construccioacuten de redes troacuteficas y si esta es comparable a la que puede obtenerse
por meacutetodos tradicionales esto seriacutea de gran utilidad para usar estas teacutecnicas
para la construccioacuten de estas redes en sistemas donde el acceso a las muestras
es limitado
Hipoacutetesis Tanto la informacioacuten obtenida de los anaacutelisis de contenidos estomacales
como la que se deriva de los anaacutelisis isotoacutepicos pueden conducir a revelar las
mismas propiedades estructurales y funcionales de la misma red troacutefica
Objetivo Comparar la estructura troacutefica de la ictiofauna de fondos blandos de las
costas de Nayarit obtenida por medio de las teacutecnicas de isoacutetopos estables y
modelos de mezcla con la obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales
Objetivos particulares Determinar la dieta de los peces dominantes de la zona mediante los
anaacutelisis de contenidos estomacales
Determinar la dieta de los peces a partir de modelos de mezcla usando las
sentildeales isotoacutepicas
Describir la estructura troacutefica de la zona por medio de indicadores
utilizando los valores obtenidos por los modelos de mezcla asiacute como por
el meacutetodo de contenidos estomacales
Comparar los resultados obtenidos de la descripcioacuten de la estructura troacutefica
por contenidos estomacales con la derivada de modelos de mezcla
basados en anaacutelisis de isoacutetopos estables y someter a prueba de hipoacutetesis
19
Materiales y meacutetodos Con el fin de cumplir el objetivo del trabajo este fue dividido en cuatro
secciones principales cada una de estas con objetivos particulares 1) definicioacuten
de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 2) definicioacuten de dietas
mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 3) Caracterizacioacuten de la estructura
troacutefica para cada fuente de informacioacuten de dietas y 4) Anaacutelisis comparativo de
estructuras troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables
Los ejemplares para este estudio se obtuvieron de las capturas realizadas por la
flota comercial camaronera de las costas del estado de Nayarit Las muestras
fueron obtenidas por medio de una serie de arrastres utilizando una red de
denominada tipo ldquoBuzordquo la cual posee una luz de malla de 2rdquo Los arrastres fueron
realizados durante las temporadas de pesca de camaroacuten 2005-2006 y 2006-2007
que se desarrollan de septiembre a marzo
Aacuterea de estudio Los muestreos se llevaron a cabo en embarcaciones tipo camaronero que
operan en las aacutereas de pesca tradicionales frente a las costas de Nayarit y sur de
Sinaloa que abarca desde los 23deg1160N 106deg30O y 21deg145338N y
105deg142026O (Figura 1) Esta zona se caracteriza por tener un clima caacutelido sub-
huacutemedo con lluvias en verano y oscilaciones teacutermicas anuales menores de
10degC La regioacuten se encuentra bajo la influencia de la Corriente de California la
Corriente Norecuatorial la Contracorriente Norecuatorial asiacute como la Corriente
Costera de Costa Rica La batimetriacutea de la zona es relativamente somera ya que
se encuentra sobre la plataforma continental con una profundidad maacutexima de 200
m En las zonas con profundidades de 10 a 12 m se encuentran
predominantemente sedimentos de tipo arenoso con un de grano que va de
grueso a fino mientras que en las zonas maacutes profundas predominan asociaciones
de arenas-limos principalmente en aquellas zonas situadas frente a
desembocaduras de riacuteos (Garciacutea 1981 Amezcua-Linares 1990 De la Lanza-
Espino 1991) Las capturas se llevaron a cabo en aacutereas que se encontraban entre
los 2 y 36 kiloacutemetros fuera de la costa a profundidades que oscilan entre los 10 y
20
76 m Esta zona presenta una intensa actividad pesquera representada por el
sector de pesca camaronera
Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa Meacutexico
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Para este estudio se tomaron muestras de los peces dominantes de la
zona es decir los maacutes abundantes y frecuentes de las capturas Para realizar su
muestreo se esperoacute a que la captura fuera vertida en cubierta para
posteriormente tomar una muestra representativa de la misma Esta se separoacute por
grupos o especies con ayuda de claves de identificacioacuten del aacuterea de estudio
Posteriormente se tomoacute el peso y nuacutemero de los individuos ademaacutes se tomoacute una
fotografiacutea o un ejemplar de cada grupo para posteriormente corroborar su
identificacioacuten en el laboratorio por medio de claves especializadas tales como las
de Fischer et al (1995b c) y Allen amp Robertson (1998) utilizaacutendose tambieacuten
ejemplares de referencia de las colecciones ictioloacutegicas del Centro
-1065deg -106deg -1055deg21deg
215deg
22deg
225deg
23deg
235deg
12
3
456
7
8
9
10
1112
1314
1516
17
18
20
2122
2324
25
2627
28 29
30 31
32
33
34
3536
3738
39
Sinaloa
Nayarit
0Km 25Km 50Km
Islas Marias
21
Interdisciplinario de Ciencias Marinas del Instituto Politeacutecnico Nacional y del
Centro de Investigaciones Bioloacutegicas del Noroeste
De cada especie dominante se tomaron 15 individuos a los cuales se les
extrajo el estoacutemago eacutestos se fijaron en formol al 10 o bien se congelaron para
ser llevados al laboratorio de Ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN
Una vez en el laboratorio se separaron cada una de las presas encontradas
en los contenidos estomacales y estas se identificaron mediante claves
especializadas para ello de esta forma para peces completos se utilizaron las
claves de Fisher et al (1995bc) Allen amp Robertson (1998) y Thomson et al (2000)
Para peces en estados avanzados de digestioacuten se utilizaron las claves de Clothier
(1950) Clothier amp Baxter (1969) y las de Clarke (1962 y 1986) Para invertebrados
se utilizaron las de Smith y Carlton (1975) Wolff (1982 1984) Salgado Barragaacuten
y Hendrickx (1986) Fisher et al (1995ordf) y Hendrickx et al (1997) Tambieacuten se
pudo corroborar la identificacioacuten de las presas mediante la comparacioacuten de estos
con el material de referencia que se encuentra tanto en la coleccioacuten ictioloacutegica
como en el laboratorio de ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN
Una vez identificadas las presas se determinaron los valores de peso y
nuacutemero de cada uno de los componentes alimenticios y estos valores fueron
usados para calcular los meacutetodos propuestos por Pinkas et al (1971) y Hyslop
(1980) que a continuacioacuten se detallan
Meacutetodo Gravimeacutetrico (G) Para este meacutetodo se requirioacute obtener la biomasa de
las especies presas encontradas en los diferentes estoacutemagos para ello se
determinoacute el peso de cada una de las especies presa utilizando una balanza
digital El peso de cada especie presa fue referido como un porcentaje del peso
total de todas las especies presa (G) encontradas en los estoacutemagos
22
Donde
p= Peso (g) de un determinado tipo de presa
PT= Peso (g) de la totalidad de especies presa
Iacutendice de Frecuencia de Ocurrencia (FO) Este iacutendice refleja la frecuencia con la
que se encuentra una determinada especie presa expresada como un porcentaje
de la totalidad de estoacutemagos con alimento se utilizo para discernir cuales eran las
especies dominantes y las raras en la dieta
119865119874 = 119899119873119864 lowast 100
Donde
n= Nuacutemero de estoacutemagos que tienen el mismo componente alimenticio
NE= Nuacutemero total de estoacutemagos con alimento
Una vez que se determinaron las presas de cada uno de los grupos de peces se
procedioacute a determinar si el nuacutemero de estoacutemagos analizados era suficiente para
representar la dieta de cada uno de estos grupos para ello se realizaron curvas de
diversidad acumulada utilizando la informacioacuten de las presas encontradas en los
contenidos estomacales de cada depredador Esto se hizo estimando el iacutendice de
diversidad de Shannon-Wiener para cada estoacutemago de cada uno de los
depredadores y mediante una aleatorizacioacuten de estos se construyoacute una curva
acumulada donde se esperaba que una dieta bien representada alcanzaraacute un
valor asintoacutetico de tal forma que al aumentar el nuacutemero de estoacutemagos ya no se
observara un cambio significativo en la diversidad de presas
Para tener una estimacioacuten cuantitativa de este criterio (la eleccioacuten del
nuacutemero de estoacutemagos necesarios para obtener una dieta bien representada) se
determinoacute el coeficiente de variacioacuten para cada caso y cuando este fue menor o
igual a 5 se consideroacute que la dieta estaba bien representada Una vez obtenida
23
esta informacioacuten se procedioacute a trabajar con las especies para las que se obtuvo
una buena representatividad
Las especies de peces fueron agrupadas en gremios alimenticios que se
determinaron usando la biomasa de las presas para ello se realizoacute un anaacutelisis de
similitud utilizando el iacutendice de Bray-Curtis para posteriormente realizar un anaacutelisis
de cluacutesteres usando ligamiento de tipo completo
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables Se tomaron muestras de muacutesculo a los peces que previamente fueron
seleccionados como los maacutes dominantes de la zona y cuya dieta ademaacutes hubiera
estado bien representada al hacer el anaacutelisis de contenidos estomacales
procurando obtener muestras de individuos que al ser capturados no se
encontraran cerca de descargas de agua continental ya que esto pudiera alterar
su sentildeal isotoacutepica Tambieacuten se tomaron muestras de muacutesculo de presas
potenciales procedentes de las capturas que fueron identificadas en el anaacutelisis
previo de contenidos estomacales asiacute como especies extraiacutedas de los contenidos
estomacales que se encontraron en un estado de digestioacuten leve Asimismo se
seleccionaron particularmente algunas especies de niveles troacuteficos altos y bajos
(obtenido de referencias de literatura) para tener una mejor representacioacuten de la
red troacutefica La muestra se procuroacute tomar siempre de la regioacuten dorsal de los
organismos siendo posteriormente congeladas hasta su anaacutelisis en el laboratorio
Extraccioacuten de humedad
Las muestras de muacutesculo fueron secadas utilizando una liofilizadora donde
las muestras fueron sometidas a una temperatura de aproximadamente -40 degC y
una presioacuten de 50 MBR durante un periodo aproximado de 24 horas Otro meacutetodo
que se utilizoacute para secar las muestras fue mediante el uso de una estufa donde las
muestras se sometieron a una temperatura constante de 50degC durante 24 horas
24
De acuerdo con Kaehler amp Pakhomov (2001) no existe diferencia en los
resultados obtenidos utilizando cualquiera de estos meacutetodos
Una vez secadas las muestras fueron reducidas a polvo fino utilizando para
ello un mortero de aacutegata ya que el uso de morteros de porcelana puede
contaminar las muestras con residuos de carbonatos (Roman-Reyes 2003)
En el caso de algunos organismos con estructuras calcaacutereas como es el
caso de algunos crustaacuteceos y equinodermos se realizo una eliminacioacuten de estos
carbonatos debido a que estos suelen afectar los valores del δ13C debido a esto
se realizo una acidificacioacuten para ello se utilizo una solucioacuten acido clorhiacutedrico (HCl)
al 10 durante 24 h y secadas nuevamente (Carabel et al 2006)
Las muestras fueron colocadas en capsulas de estantildeo o de plata (para
muestras que se acidificaron) para ello se colocoacute una cantidad de 10 mg plusmn 01 en
cada caacutepsula la cual se pesoacute utilizando una micro balanza con una precisioacuten de
0001 mg Una vez pesadas las caacutepsulas fueron colocadas en charolas marcadas
para ser posteriormente analizadas en el espectroacutemetro de masas de razones
isotoacutepicas
Anaacutelisis de isoacutetopos
Los anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron realizados en los Servicios Xerais
de Apoio aacute Investigacioacuten (SXAIN) Universidad da Coruntildea utilizando un analizador
elemental modelo FlashEA 1112 de la marca ThermoFinnigan conectado a un
espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas DELTA plus de la marca Finnigan
MAT con una interfaz Con Flo II Este instrumento realiza primeramente la
combustioacuten de la muestra para convertirla en gas el cual es separado en sus
componentes mediante una columna cromatograacutefica dentro de un analizador
elemental acoplado al espectroacutemetro de masas Posteriormente los componentes
son cuantificados en cada uno de sus constituyentes asiacute como su masa molecular
(los de nitroacutegeno N y carbono C en este caso) Los resultados son expresados
como valores de incrementos δ en partes por mil permil de la desviacioacuten de las
25
muestras con respecto a los estaacutendares establecidos por medio de la siguiente
ecuacioacuten (Park amp Epstein 1961)
δ15N oacute δ13C = [(R muestraR estandar)-1] 1000
Donde
R= 13C12C o 15N14N respectivamente
Estaacutendar= Nitroacutegeno atmosfeacuterico para el N y Pee Dee Belemnita para el C
Extraccioacuten de liacutepidos
Se realizoacute la extraccioacuten de liacutepidos de las muestras debido a que se ha
encontrado que los liacutepidos se hayan reducidos en δ13C en relacioacuten a la dieta lo
que pudiera afectar la interpretacioacuten ecoloacutegica de las sentildeales de δ13C teniendo
mayor efecto en individuos que presentan grandes cantidades de liacutepidos en sus
tejidos De esta manera pueden realizarse comparaciones de muestras de tejidos
que provienen de grupos taxonoacutemicos diferentes sin el efecto que un exceso de
liacutepidos pudiera causar en la sentildeal isotoacutepica del δ13C Se utilizoacute una normalizacioacuten o
correccioacuten aritmeacutetica de los valores de δ1C Asiacute como la razoacuten CN de las muestras
la cual es la proporcioacuten entre la cantidad de C sobre la de N de cada una de estas
Este procedimiento tiene la ventaja de que no llega a alterar la sentildeal isotoacutepica del
δ15N la cual es afectada por el uso de solventes que son utilizados para realizar la
extraccioacuten quiacutemica de los liacutepidos (Kiljunen et al 2006 Sweeting et al 2006 Post
et al 2007) Ademaacutes este ajuste puede realizarse raacutepidamente a diferencia de los
meacutetodos quiacutemicos siendo miacutenimo el tiempo necesario para efectuarlo
Para la normalizacioacuten de los liacutepidos se utilizoacute la ecuacioacuten propuesta por
Post (2007)
δ13Crsquo (Normalizado)= δ13C (sin tratar) - 332 + 099 X CN
26
Modelos de Mezcla
Los modelos de mezcla utilizados se encuentran basados en el trabajo de
Phillips y Greggs (2003) a diferencia de otros modelos de mezcla basados en
distancias euclidianas (Ben-David et al 1997) este puede trabajar con muchas
maacutes fuentes potenciales que elementos analizados (isoacutetopos)
Las ecuaciones baacutesicas de los modelos de mezcla son las siguientes 120575119862 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 120575119873 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 1 = 119901 + 119901 + 119901
Donde a b y c son tres diferentes tipos de alimento y Pa + Pb + Pc es la
contribucioacuten de cada tipo de alimento a la alimentacioacuten del depredador este es un
sistema matemaacutetico indeterminado con tres incoacutegnitas para la cual no existe una
solucioacuten uacutenica sin embargo con el sistema de isoacutetopos n y de gtn+1 fuentes
alimenticias es posible utilizar el balanceo de masas para calcular las muacuteltiples
combinaciones de proporciones de las fuentes alimenticias que son soluciones
probables
Se utilizoacute la herramienta SISUS (httpstatacumencomsisus) para
determinar la contribucioacuten a la dieta de cada presa este software fue desarrollado
por Erhardt (2009) y este a diferencia de la aproximacioacuten original de Phillips y
Greggs (2003) no posee la limitante de 10 fuentes que su software Isosource
posee lo cual para la mayoriacutea de las especies que se trabajaron resulta una
limitante mayor La rutina SISUS en cambio se encuentra basada en una
aproximacioacuten de tipo Bayesiana la cual determina las distribuciones probabiliacutesticas
de las proporciones que cada presa aporta a la dieta de intereacutes esto lo realiza a
traveacutes de una integracioacuten numeacuterica de proporciones de contribuciones de dieta
probables generadas aleatoriamente y que representen una dieta potencial Este
modelo ademaacutes no posee la limitante de 10 presas por lo que resultoacute ser maacutes
adecuado para este trabajo
27
Previamente a la aplicacioacuten de los modelos de mezcla a cada unos de los
depredadores se le restoacute el valor de fraccionamiento isotoacutepico de 23 permil a los
valores de δ15N de cada uno Este valor de fraccionamiento fue propuesto por
McCutchan (2003) quien menciona que este es el valor que ha sido encontrado
para especies que se alimentan de presas tanto de niveles troacuteficos altos como
bajos Asiacute tambieacuten con el fin de hacer comparables las dietas obtenidas por
contenidos estomacales y por isoacutetopos se realizaron algunas agrupaciones de las
presas El detritus en este caso estuvo representado por valores de Materia
Orgaacutenica Particulada (MOP) calculados por Saacutenchez et al (2009) para la zona de
estudio mientras que los valores encontrados para zooplancton fueron tomados
del trabajo de Loacutepez-Ibarra (2008) de muestras de copeacutepodos muestreados cerca
del aacuterea de estudio
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Se analizoacute la estructura troacutefica a partir de ambas fuentes de informacioacuten
contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos estables Para el caso de los
contenidos estomacales se usaron los valores de biomasa para definir el
porcentaje que cada presa en el estoacutemago del depredador y a partir de estos
valores se construyoacute una matriz depredador-presa Para el caso de la red troacutefica
construida con los valores de isoacutetopos se utilizaron los valores promedio de los
porcentajes obtenidos por el software SISUS usaacutendolos para construir la matriz
depredador-presa y representar la red troacutefica Las presas utilizadas fueron
obtenidas de agrupaciones similares para ambos meacutetodos de tal manera que
pudieran ser comparables
Previamente al anaacutelisis de la red troacutefica se calcularon los niveles troacuteficos
(NT) de los depredadores para ambas fuentes de informacioacuten contenidos
estomacales e isoacutetopos estables Para el caacutelculo con los valores de contenidos
estomacales se utilizoacute la siguiente ecuacioacuten propuesta por Christensen amp Pauly
(1992)
119873119879 = 1 + 119863119862 lowast 119873119879119895
28
Donde
DCij referida como la composicioacuten de la dieta es la proporcioacuten de presas ( j ) en la
dieta del depredador (i ) NTj es el nivel troacutefico de las presas y fue obtenido de la
base de datos del International Standard Statistical Classification of Aquatic
Animals and Plants (ISSCAAP) en Fishbase (wwwfishbaseorg) n es el nuacutemero
de presas
En el caso de la red troacutefica estimada por medio del anaacutelisis de isoacutetopos
estables se calculoacute el nivel troacutefico utilizando para ello los valores de nitroacutegeno y la
ecuacioacuten propuesta por Post (2002)
Donde es la posicioacuten troacutefica del organismo usado para estimar δ15Nbase y
es el enriquecimiento en 15N por nivel troacutefico Las especies elegidas para calcular
el δ15Nbase deben de compartir el mismo haacutebitat que la especie objetivo e integrar
la marca isotoacutepica de la red troacutefica en una escala de tiempo suficientemente larga
para minimizar los efectos de la variacioacuten a corto plazo en este caso se utilizoacute una
especie de camaroacuten (Solenocera spp) que resultoacute ser una presa frecuente en la
mayoriacutea de los depredadores y que ocupa un nivel troacutefico secundario
Una vez obtenidos los niveles troacuteficos se utilizaron estos valores junto con las
matrices depredador-presa obtenidas por ambas fuentes y fueron introducidas en
el programa Ucinet v 60 desarrollado por Borgatti (2002) para la representacioacuten
grafica y edicioacuten de la red troacutefica Esta se graficoacute en un gradiente seguacuten su nivel
troacutefico representaacutendose por medio de flechas los consumos de cada especie
La comparacioacuten de las estructuras troacuteficas obtenidas de los valores de ambas
matrices de dietas se realizoacute a traveacutes de una serie de indicadores de especies o
taxa clave propuestos por Jordan et al 2006 Como estos iacutendices expresan
Δ
minus+n
NbaseundariorNconsumido 1515 sec_ δδλ
λ nΔ
NT=
29
importancia relativa de manera jeraacuterquica seguacuten ellos atributos que representan
para cada iacutendice se seleccionoacute la medida del ldquopercentilrdquo superior como criterio de
diferenciacioacuten o separacioacuten de los grupos funcionales maacutes relevantes del
gradiente total De esta manera los valores se ordenaron de mayor a menor y para
identificar las especies clave relevantes se usoacute el percentil de 80
Los iacutendices de especies clave utilizados fueron los siguientes
Iacutendice de grado (Degree) Este iacutendice representa el nuacutemero de nodos
conectados a un nodo particular representado cada uno a una especie y es
expresado como sigue 119863 = 119863 + 119863
Donde Di es la sumatoria de todas las presas (Din) maacutes sus depredadores (Dout)
Iacutendice de cercaniacutea Determina la capacidad de un nodo para llegar a todos los
elementos de la red Donde los elementos maacutes centrales son aquellos que
se encuentran a menor distancia del resto
119862119862 = 119873 minus 1sum 119889119894
Donde N es el nuacutemero de nodos dij es el la longitud de la ruta maacutes corta entre los
nodos i y j en la red Entre maacutes grande el valor de CCi la eliminacioacuten de ese grupo
ocasionaraacute fragmentacioacuten sobre el resto de los grupos
Iacutendice de intermediacioacuten Indica el nuacutemero de veces que aparece un nodo en las
rutas maacutes cortas entre dos Los nodos con un valor alto de intermediacioacuten
son importantes y claves por ser los maacutes centrales de la red o aquellos que
vinculan subgrupos o bloques diferentes
119861119888 = 2 119883 sum 119892 (119894)119892(119873 minus 1)(119873 minus 2)
30
Donde N es el nuacutemero de nodos gkj es el nuacutemero de rutas igualmente maacutes cortas
entre los nodos j y k y gkj(i) es el nuacutemero de estas rutas en las cuales el nodo i
incide
Iacutendice de grupos clave Kpp1 Denominado iacutendice de fragmentacioacuten este indica
cuales nodos tendriacutean que ser eliminados para desconectar al maacuteximo la red
119865 = 1 minus sum 119904119896 (119904119896 minus 1)119873(119873 minus 1)
Donde sk es el tamantildeo del grupo y N es el nuacutemero de nodos su rango va de 0-1
donde 1 es la maacutexima fragmentacioacuten de la red
Iacutendice de grupos clave Kpp2 Llamado tambieacuten iacutendice de propagacioacuten es un
indicador de cuaacuteles son los nodos que se encuentran lo maacutes conectado
posibles al resto de los nodos de la red
119877 = 1 minus sum 1 119889119872119895119873
Donde RD es la proporcioacuten de todos los nodos alcanzados por el grupo de intereacutes
dMj es la distancia de un nodo j a un grupo M de nodos
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Los resultados de los indicadores anteriores para cada fuente de datos
estoacutemagos e isoacutetopos fueron comparados por medio de la prueba de correlacioacuten
por rangos no parameacutetrica de Spearmann (ρ) Esta es una prueba que mide la
asociacioacuten entre dos variables discretas Para calcular ρ los datos son ordenados
y reemplazados por su respectivo rango
El estadiacutestico ρ viene dado por la expresioacuten
ρ= sum( )
31
Donde D es la diferencia entre los correspondientes valores de una especie e
iacutendice entre matrices y N es el nuacutemero de pares de datos
Como criterio de prueba de hipoacutetesis en estas comparaciones se eligieron valores
de correlacioacuten ρgt08 y una significancia pgt005 como estadiacutesticamente similares
Para el caso de los niveles troacuteficos se aplicoacute una prueba t para determinar si los
valores obtenidos por contenidos estomacales y por anaacutelisis de isoacutetopos fueran
estadiacutesticamente similares
Resultados
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales De las 134 especies de peces capturadas durante los muestreos se
analizaron un total de 2139 estoacutemagos pertenecientes a 50 de ellas siendo eacutestas
las maacutes frecuentes y abundantes en los muestreos (Anexo 1) De estos el 571
presentaron alimento mientras que el resto no conteniacutea ninguacuten componente
alimenticio Para el anaacutelisis se seleccionaron todos aquellos peces cuyo nuacutemero
de estoacutemagos fuera suficiente para poder representar su dieta y para determinar
esto se realizoacute una serie de curvas de diversidad acumulada determinando
tambieacuten el coeficiente de variacioacuten de cada una de estas considerando que
cuando este coeficiente fuera menor a le005 el nuacutemero de estoacutemagos resultaba
adecuado para representar en un 95 la dieta de los peces En la figura 2 se
observa un ejemplo de este criterio de seleccioacuten mientras que el resto de los
valores de diversidad de la totalidad de organismos se muestran en el Anexo 2
Figuracuandcuandrepres
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0
005
01
015
02
025
03
33
Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans
Boca dulce (Paralonchurus goodei)
En los 10 estoacutemagos analizados se encontroacute que esta especie se
alimentaron de peces de la familia Cynoglossidae poliquetos braquiuros asiacute como
algas (Tabla II) La dieta encontrada en Fishbase (Chao 1995) resultoacute ser
incompleta sin embargo sentildeala que este organismo llega a alimentarse de
gusanos presumiblemente poliquetos asiacute como de otros invertebrados
Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei
Especies presa G
Alga 179
Brachyura 357
Cynoglossidae 8081
MONI 411
Polychaeta 793
Restos de peces 179
Especies presas G
Cynoglossidae 50
Engraulidae 50
Gasteropoda 50
MONI 50
Restos de camarones 50
Restos de crustaacuteceos 200
Squillidae 150
Stomatopoda 400
34
Sardina machete (Ophistopterus dovii)
En los cinco estoacutemagos analizados se encontraron restos de algas asiacute
como camarones de la familia Ogyrididae la dieta en Fishbase (Whitehead y
Rodriguez 1995) fue muy poco representativa ya que solo mencionan lo
encontrado en un solo estoacutemago con una especie de pez no identificada
Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii
Especies presa G
Alga no id 275
Ogyrididae 9725
De esta manera se trabajoacute con un total de 19 especies de peces El anaacutelisis
de similitud de Bray-Curtis aunado al de clusters dio como resultado un total de
seis agrupaciones o gremios troacuteficos Malacoacutefagos Detritiacutevoros Poliquetoacutefagos
Carcinoacutefagos Carcino-ictioacutefagos e Ictioacutefagos En la siguiente tabla se muestran las
especies pertenecientes a cada gremio y el porcentaje de biomasa consumida de
cada grupo presa principal (Fig3 Tabla IV)
Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio
Gremio Especie de consumo
Ictioacutefagos Cyclopsetta querna 87
Ictioacutefagos Synodus scituliceps 82
Ictioacutefagos Selene peruviana 965
Ictioacutefagos Trichiurus nitens 788
Ictioacutefagos Paralunchuru goodei 81
Carcinoacutefagos Centropomus robalito 975
Carcinoacutefagos Pomadasys panamensis 52
Carcinoacutefagos Pseudupeneus grandisquamis 905
Carcinoacutefagos Lepophidium prorates 786
Carcinoacutefagos Polydactylus opercularis 567
Carcinoacutefagos Polydactylus approximans 80
Carcinoacutefagos Opisthopterus dovii 972
Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66
35
Ictio-carcinoacutefagos Lutjanus guttatus 408437
Detritoacutefagos Haemulopsis spp 85
Detritoacutefagos Eucinostomus gracilis 69
Detritoacutefagos Orthopristys chalceus 82
Malacoacutefagos Balistes polylepis 895
Poliquetoacutefagos Ariidae 525
Las presas encontradas en los contenidos estomacales de cada uno de los
depredadores fueron identificados al menor taxoacuten posible (Anexo 3) sin embargo
con el fin de que las redes troacuteficas resultantes de ambos meacutetodos Contenidos
estomacales (CE) e isoacutetopos tuvieran agrupaciones de presas similares para
facilitar su eventual comparacioacuten los componentes presas fueron agrupados por
sus relaciones taxonoacutemicas en familias o clases e incluso ordenes (Tabla V)
Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos estomacales
Grupo Especies
Bivalvia Anadara Mazatlanica
Pectinidae
Veneridae
Anomia peruviana
Nuculana elenensis
Corbula marmorata
Corbula sp
Tellina sp
Gasteroacutepoda Turritela mariana
Epitoniidae
Epitonium acapulcanum
Crucibulum monticulus
Calappidae Calappidae
Cephalopoda Loligo opalescens
Clupeidae Ophistonema libertate
Harengula thrissina
Sardinops caeruleus
Clupeidae
36
Cynoglossidae Symphurus elongatus
Cynoglossidae
Engraulidae Cetengraulis mysticetus
Engraulis mordax
Anchoa spp
Engraulidae
Echinodermata Asteroidea
Ophiactis simplex
Mugilidae Mugilidae
Mugil cephalus
Congridae Paraconger californiensis
Ariosoma gilberti
Polychaeta Leucosidae
Sternaspidae
Eunicidae
Lumbrineridae
Glyceridae
Porifera Porifera
Portunidae Euphylax robustus
Callinectes bellicosus
Portunus tuberculatus
Portunus asper
Portunidae
Stomatopoda Squilla panamensis
Squilla acueleata
Squillla spp
Squilla mantoidea
Squilla biformis
Squilla bigelowi
Squilla tiburonensis
Xanthidae Xanthidae
Zooplancton Copeacutepoda
Figura
detalla
malac
molus
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MalacoacutefaAl analiza
adamente
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scos bivalvo
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cadas com
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dos (Fig4)
37
en
aacutes
mo
de
38
Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas
Poliquetoacutefagos
Las especies que se consideraron como ldquopoliquetoacutefagasrdquo fueron los peces
de la familia Ariidae que tuvieron como presas principales poliquetos (Fig5)
presumiblemente de las familias Eunicidae Glyceridae y Lumbrineridae en menor
medida tambieacuten consumieron moluscos bivalvos asiacute como crustaacuteceos y materia
orgaacutenica identificada como detritus
Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B polylepis
B
iom
asa
(G)
Tunicados
Bivalvos
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Ariidae
B
iom
asa
(G)
Bivalvos
Detritus
Polychaeta
Portunidae
39
Detritiacutevoras Las especies clasificadas como detritiacutevoras fueron Eucinostomus gracilis
Haemulopsis axillaris y Orthopristis chalceus que se alimentaron principalmente
de detritus seguido de moluscos equinodermos y de crustaacuteceos (Fig6)
Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras
Carcinoacutefagos Dentro de los carcinoacutefagos se encontroacute que la biomasa consumida por este
gremio estuvo constituida principalmente por camarones de las familias
Penaeidae Solenoceridae Sicyionidae (Camarones grandes gt40mm aprox) asiacute
como de camarones de las familias Processidae y Ogyrididae (Camarones chicos
lt40mm aprox) estomatoacutepodos (principalmente de la familia Squillidae) No
obstante no todas las especies resultaron carcinoacutefagos estrictos y existioacute cierto
porcentaje de consumo de peces principalmente cynoglossidos asiacute como tambieacuten
de calamares de la familia Loliginidae (Fig7)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Haemulopsis spp O chalceus E gracilis
B
iom
asa
(G) Bivalvos
Camarones chicos
Detritus
Echinodermata
Gastropoda
Otros Brachyuros
40
Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas
Carcino-ictioacutefagos Las especies carcino-ictioacutefagas fueron aquellas que consumieron en un
porcentaje similar tanto crustaacuteceos como peces En este gremio encontramos a
Lutjanus guttattus Polydactylus opercualrus y Pomadasys panamensis Estas
especies se alimentaron de varias familias de camarones de cangrejos de la
familia Xanthidae de bivalvos y de peces de las familias Engraulidae y Scianidae
(Fig 8)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B
iom
asa
(G) Alga no id
Camarones chicos
Camarones grandes
Cynoglossidae
Huevos
Loliginidae
Otros Peces
Stomatopoda
41
Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas
Ictioacutefagas Las especies ictioacutefagas fueron las siguientes Cyclopsseta querna P
goodei Trichiurus nitens Selene peruviana Scomberomorus sierra y Synodus
scituliceps Estas especies se alimentaron principalmente de peces de las familias
Engraulidae y Clupeidae no obstante algunas especies presentaron en su dieta
algunas especies de camarones e incluso de calamares como es el caso de S
scituliceps (Fig 9)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
L gutattus P panamensis P opercularis
B
iom
asa
(G)
Camarones grandes
Loliginidae
Scianidae
Stomatopoda
Xanthidae
Engraulidae
Camarones chicos
Bivalvos
42
Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables
Se analizaron un total de 119 muestras de muacutesculos de las 19 especies de
peces coincidiendo con las especies analizadas en los contenidos estomacales
Se encontroacute que los valores del δ15N van desde los 13permil hasta los 181permil
mientras que los valores de δ13C una vez aplicado el factor de correccioacuten de
liacutepidos utilizando la ecuacioacuten de Post (2007) fueron desde los -184permil hasta los -
1425permil La especie analizada con valores promedio maacutes altos de δ15N fue B
polylepis con un valor de 1747permil mientras que el maacutes bajo lo tuvo P goodei con
un valor de 1380permil En el caso del δ13C el valor maacutes alto estuvo representado por
el Haemulopsis spp con un valor de -1509permil y el maacutes bajo fue para Centropomus
robalito con un valor de -1732permil
En el caso de las presas se seleccionaron un total de 104 muestras
repartidas en 58 grupos donde los valores del δ15N variaron de 116permil a 164permil
siendo la especie con el valor promedio maacutes alto el molusco Solenosteira gatesi
con 164permil mientras el maacutes bajo fue de 116permil de los clupeidos mientras que para
el δ13C el valor maacutes bajo fue de -189permil para poriacuteferos y el maacutes alto de -1313permil
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
S scituliceps T nitens C querna S peruviana P goodei
B
iom
asa
(G) Restos de peces
Otros Peces
Loliginidae
Engraulidae
Cynoglossidae
Clupeidae
43
para los poliquetos (Lumbrineridae) Se determinoacute que no existiacutean diferencias en
los valores de isoacutetopos obtenidos en las diferentes eacutepocas de muestreo mediante
una prueba ANDEVA P= 0371 en el caso del δ15N y P=0096 para el δ13C
Mediante un anaacutelisis de variancia no parameacutetrico (Kruskal-Wallis) se proboacute que no
existiacutean diferencias significativas (K-W p gt0096) entre los valores de isoacutetopos
obtenidos en las temporadas de pesca 2005-2006 y 2006-2007
Con los valores isotoacutepicos obtenidos se procedioacute a aplicar los modelos de
mezcla para ello primeramente se realizaron agrupaciones de las presas
potenciales de las especies que fueron previamente identificadas como tales en el
anaacutelisis de contenidos estomacales definiendo agrupaciones similares para las
dos fuentes de informacioacuten de tal forma que fueran comparables Esta agrupacioacuten
permitioacute ademaacutes obtener mejores resultados debido a que a que el software con el
que se trabajaron (SISUS Erhardt 2009) los modelos de mezcla encuentran
soluciones factibles con una mayor precisioacuten cuando se utiliza un nuacutemero reducido
de fuentes alimenticias A continuacioacuten se muestran los 18 grupos formados a
partir de las presas potenciales analizadas (Tabla VI)
44
Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis a partir de isoacutetopos estables
Grupos Especies
Detritus MOP
Porifera Porifera
Polychaeta Hyalinoecia spp
Diopatra spp
Capitellidae
Bivalvos Argopecten ventricosus
Temnoconcha cognata
Gasteroacutepoda Solenosteira gatesi
Fusinus colpoieus
Polystira oxytropis
Leucozonia spp
Conus diadema
Cephalopoda Loligo opalescens
Calappidae Calappa convexa
Hepatus kossmani
Camarones chicos
Ambidexter spp
Ogyrididae
Processidae
Camarones grandes
Penaeus californiensis
Solenocera mutator
Trachypenaus faoe
Penaeus vannamei
Sicyona disdorsalis
Sicyona ingentis
Xiphopeaneus ribeti
Portunidae Euphylax robustus
Euphylax spp
Portunus asper
Portunus tuberculatus
Portunus xantusii
Xanthidae Xanthidae
Stomatopoda Squilla acuelata
Squilla biformis
Squilla bigelowi
Squilla hancocki
Squilla mantoidea
Zooplancton Copepoda
Echinodermata Agassizia scrobilobata
Luidia columbia
Luidia phragma
Clupeidae Clupeidae
Cynoglossidae Cynoglossidae
Congridae Paraconger californiensis
Engraulidae Anchoa spp
Cetengraulis mysticetus
Engraulidae
45
Estos modelos de mezcla arrojan una distribucioacuten de la probabilidad de la importancia que cada grupo presa tiene a la dieta del depredador Para representar esta distribucioacuten y compararla con lo encontrado en los contenidos estomacales se usoacute la media debido a que las distribuciones obtenidas generalmente tienden a ser normales En el Anexo 4 se muestran los valores de isoacutetopos de cada uno de los depredadores y sus presas asiacute como los resultados obtenidos para cada caso por los modelos de mezcla observaacutendose la proporcioacuten de presas en la dieta de los depredadores
Los modelos de mezcla permitieron identificar cinco gremios troacuteficos (Tabla VII) mostrando una distribucioacuten de especies diferente a la encontrada por los anaacutelisis de contenidos estomacales Dos de los gremios encontrados por contenidos estomacales no aparecen en el anaacutelisis basado en isoacutetopos mientras que un nuevo gremio es identificado con base en isoacutetopos
Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio
Gremio Especie de consumo
Ictioacutefago S scituliceps 595
IctiondashCarcinoacutefagos T nitens 5346
IctiondashCarcinoacutefagos S peruviana 4451
IctiondashCarcinoacutefagos P opercularis 4753
Malacoacutefagos B polylepis 60
Malacoacutefagos E gracilis 58
Equinodermoacutefagos Haemulopsis spp 77
Carcinoacutefagos C robalito 975
Carcinoacutefagos P panamensis 52
Carcinoacutefagos P grandisquamis 905
Carcinoacutefagos P goodei 728
Carcinoacutefagos L prorates 786
Carcinoacutefagos C querna 764
Carcinoacutefagos P approximans 80
Carcinoacutefagos O dovii 972
Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66
Carcinoacutefagos O chalceus 828
Carcinoacutefagos Ariidae 56
Carcinoacutefagos L guttatus 99
46
Ictioacutefagos En ese gremio solo se encontroacute la especie S scituliceps la cual presenta
una dieta dominada principalmente por peces siendo la bicuda S ensis la especie
de pez con mayor porcentaje de contribucioacuten a la dieta Crustaceos como los
estomatoacutepodos tambieacuten fueron importantes en la dieta sin embargo no ocuparon
un porcentaje tan grande como el grupo de los peces (Fig10)
Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Carcino-ictioacutefagos Tres especies estuvieron representando a este gremio P opercularis S
peruviana y T nitens las cuales consumieron proporciones similares de peces y
crustaacuteceos Los peces que estuvieron maacutes representados en su dieta fueron de la
familia Engraulidae mientras que los crustaacuteceos maacutes importantes resultaron ser
los estomatoacutepodos y camarones de tallas grandes (Fig 11)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
S scituliceps
C
ontr
ibuc
iograven
prom
edio
a la
die
ta Camarones grandes
Camarones pequntildeos
Clupeidae
Congridae
Cynoglossidae
Engraulidae
Loliginidae
Mugilidae
P grandisquamis
S ensis
Stomatopoda
47
Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Equinodermoacutefagos En este grupo se encontroacute a Haemulopsis spp que en el anaacutelisis de
contenidos estomacales se clasificoacute como detritoacutefago Se encontroacute que sus presas
principales fueron los equinodermos grupo representado por asteroideos dos
especies del geacutenero Luidia y el erizo Agassizia scrobilobata (Fig12)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
P opercularis S peruviana T nitens
C
ontr
ibuc
ioacuten
prom
edio
a la
die
ta
Zooplancton
Stomatopoda
Portunidae
Mugilidae
Loliginidae
Engraulidae
Cynoglossidae
Clupeidae
Camarones pequentildeos
Camarones grandes
48
Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Malacoacutefagos Estos estuvieron representados por dos especies B polylepis y E gracilis
que consumieron principalmente moluscos gasteroacutepodos y en menor medida
bivalvos (Fig13)
Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Haemulopsis spp
C
ontr
ibuc
iograven
prom
edio
a la
die
ta
POM
Zooplancton
Equinodermos
Gasteropoda
Stomatopoda
Polychaeta
Camarones pequentildeos
Bivalvos
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B polylepis E gracilis
C
ontr
ibuc
iograven
prom
edio
a la
die
ta
Bivalvos
Camarones pequentildeos
Gasteropoda
Loliginidae
Polychaeta
POM
Porifera
Stomatopoda
Xanthidae
Carci
media
(Fig 1
en la
(a) e
otro s
de su
Figuraisoacutetop
noacutefagos La mayor
ante el anaacute
14) Debido
primera aq
es decir or
se presenta
dieta estaacute
a 14 Presas pos estables
riacutea de las
aacutelisis de isoacute
o a esto se
quellas esp
rganismos
a un grupo
representa
maacutes importy modelos d
especies
oacutetopos exist
representa
pecies cuya
casi exclus
de especie
ado por crus
tantes de lasde mezcla
de peces
tiendo en e
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sivamente
es maacutes omn
staacuteceos (b)
s especies c
cayeron d
este grupo
pecies en d
senta maacutes
carcinoacutefag
niacutevoros per
)
carcinoacutefagas
dentro de
un total de
dos graacutefica
del 70 d
os mientra
ro con al m
s obtenidas
este grem
12 especi
s separada
e crustaacutece
as que en
menos el 50
por el anaacutelis
49
mio
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0
sis
50
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Una vez que se obtuvo la informacioacuten tanto sobre predadores y presas a
partir de isoacutetopos estables como de contenidos estomacales se procedioacute a realizar
el anaacutelisis comparativo de las redes troacuteficas para ello los valores de biomasa en el
caso del anaacutelisis de contenidos estomacales y el valor promedio de distribucioacuten del
consumo de presas en el caso de los isoacutetopos estables aunados a modelos de
mezcla fueron usados para construir una matriz de depredadores y presas En
ambos casos la matriz estuvo compuesta por un total de 39 nodos similares en
ambos casos
Nivel troacutefico Al estimar los niveles troacuteficos se encontroacute que la especie con el valor maacutes
alto varioacute entre redes en el anaacutelisis de contenidos estomacales la especie con
nivel troacutefico maacutes alto fue T nitens el cual es un organismo ictioacutefago
primordialmente en cambio en el anaacutelisis de isoacutetopos la especie con el nivel
troacutefico maacutes alto fue B polylepis considerada como malacoacutefaga siendo esta
diferencia una de las que causan mayores discrepancias en el anaacutelisis
comparativo Existen otras especies cuyos valores difieren de un anaacutelisis a otro
tales como Haemulopsis spp con una diferencia de 15 niveles troacuteficos y O
chalceus con una diferencia de 13 niveles troacuteficos El resto de las especies
obtuvieron niveles troacuteficos similares con ciertas diferencias (Tabla VIII) De manera
general la red de isoacutetopos presenta niveles troacuteficos maacutes altos que la red de
contenidos estomacales se realizoacute una prueba t a los valores de NIVEL TROacuteFICO
obtenidos por ambos meacutetodos y eacutesta nos arrojoacute una t=5876 18 gl plt005 lo
que indica que los valores encontrados por ambas teacutecnicas difieren
significativamente lo que sugiere una estructura troacutefica diferente por ambos
meacutetodos (Fig15)
51
Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos
Depredadores NT ISO NT CE DIFERENCIA (ISO-CE)
Paralonchurus goodei 31 328 018 Balistes polylepis 48 33 15 Pomadasys panamensis 36 369 009 Haemulopsis spp 37 218 152 Ariidae 39 302 088 Synodus scituliceps 42 433 -013 Pseudupenaues grandisquamis 35 354 -004 Trichiurus nitens 43 431 001 Centropomus robalito 33 36 003 Lepophidum prorates 36 38 02 Cyclopsetta querna 34 39 05 Eucinostomus gracilis 40 306 094 Selene peruviana 39 372 022 Lutjanus guttatus 35 377 -027 Orthopristis chalceus 36 222 138 Polydactylus opercularis 42 371 049 Polydactylus approximans 39 37 02 Diplectrum spp 39 393 -003 Ophistopterus dovii 39 42 -03 Rango NT 48-31 433-218 Promedio 378 357
Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados por lo diferentes meacutetodos
52
Red troacutefica Las redes troacuteficas construidas a partir de las matrices de depredador-presa
(Anexo 5) presentaron algunas diferencias siendo la causa maacutes notable el cambio
de nivel troacutefico de algunas especies En el caso de la red troacutefica construida por el
anaacutelisis de CE (Fig 16) se encontroacute que las especies con mayor nuacutemero de rutas
en este caso consumidores fueron los estomatoacutepodos y los camarones de
tamantildeos chicos y grandes En el caso de la red construida por los anaacutelisis de
isoacutetopos estables (Fig17) se encontroacute que las especies maacutes conectadas fueron
principalmente los estomatoacutepodos y los camarones chicos y como puede
observarse dos de estos nodos son coincidentes entre las redes
Iacutendices de especies clave
Los indicadores de especies clave (Jordan 2006) mostraron ciertas
similitudes entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla IX) En el caso del iacutendice de
intermediacioacuten se encontroacute que las especies con valor maacutes alto fueron los
estomatoacutepodos para ambos casos el resto de las especies cambiaron el orden
entre las dos redes troacuteficas sin embargo las cuatro especies con los valores maacutes
altos fueron las mismas en ambas (P panamensis S scituliceps Camarones
pequentildeos y estomatoacutepodos)
El iacutendice de cercaniacutea presentoacute una tendencia similar donde 10 especies
presentaron los valores mayores del iacutendice en las dos redes troacuteficas siendo
tambieacuten la maacutes relevante los estomatoacutepodos
53
54
55
El iacutendice de grado sugiere que los grupos con mayor nuacutemero de conexiones
en la red construida con CE fueron los camarones de tallas grandes los peces
engraulidos el detritus los camarones de tallas pequentildeas y estomatoacutepodos (Tabla
IX Fig 18) mientras que estos uacuteltimos resultaron ser los maacutes importantes en la
red construida por medio de isoacutetopos seguidos de los cangrejos Xanthidae y
Portunidae (Tabla IX Fig19) El resto de las especies cambian su posicioacuten de
importancia relativa dependiendo de la metodologiacutea usada sin embargo los
crustaacuteceos son los que tienden a poseer los valores maacutes altos En todos los
iacutendices realizados se muestra que los crustaacuteceos poseen un alto nivel de
importancia en la red troacutefica de la zona
En el caso del anaacutelisis de contenidos estomacales el iacutendice de
fragmentacioacuten Kpp1 identificoacute 12 especies como los grupos maacutes importantes al
considerar el percentil del 80 siendo las principales los camarones de tallas
pequentildeas y grandes De acuerdo con la interpretacioacuten del iacutendice Kpp1 si estas
especies se llegaran a retirar del sistema la fragmentacioacuten de la red seriacutea casi
total En el caso de la red de isoacutetopos las especies maacutes importantes fueron 14 en
estas solamente se encontraron un conjunto de peces depredadores de diferentes
niveles troacuteficos y por tanto de distintos gremios troacuteficos (Tabla X)
El iacutendice de propagacioacuten Kpp2 tuvo como especies maacutes importantes en el
caso de los anaacutelisis de CE a siete especies mientras que el de isoacutetopos tuvo a 14
especies (que representan el percentil del 80 de este iacutendice) En ambos casos el
conjunto de especies identificadas representa el grupo de especies necesario para
mantener conectada toda la red troacutefica El orden descendiente de los valores del
iacutendice mostrado en la Tabla X representa la importancia relativa de cada especie
Las especies con valores de propagacioacuten maacutes altos fueron en CE los bivalvos asiacute
como los cangrejos Calappidae mientras que con isoacutetopos fueron tambieacuten los
cangrejos calappidos y peces de la familia Engraulidae (Tabla X)
56
Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos (ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten
Roacutetulos de fila Bee_CE Bee_ISO Clo_CE Clo_ISO Deg_CE Deg_ISO
B polylepis 5334 4413 4691 4368 100859 100
Bivalvos 6500 3883 5135 5278 12603 8374
C querna 4370 4183 5067 5352 98279 10764
C robalito 098 477 4043 4419 100124 997
Calappidae 000 313 3304 4176 226 2936
Camarones grandes 4885 3681 5278 5206 336609 13215
Camarones pequentildeos 8656 7907 5352 5672 176983 261228
Clupeidae 298 316 3958 4130 64751 887
Congridae 000 078 3838 4130 17033 2024
Cynoglossidae 3156 2067 4270 4872 150238 4147
Detritus 1677 378 4176 4086 28378 2707
Diplectrum spp 6131 4361 5206 5429 12158 9994
E gracilis 054 1432 3486 4419 100 10029
Echinodermata 305 552 3689 4176 8237 9828
Engraulidae 2865 2381 5000 5000 309269 16047
Gasteropoda 310 816 3726 4318 6113 9929
Haemulopsis spp 2792 2524 4634 4750 100 99838
Ariidae 3852 2580 4750 4872 99934 9988
L guttatus 5685 1746 4634 4750 94073 8097
L prorates 521 235 4222 4318 100 999
Loliginidae 615 933 4270 4578 66517 1759
Mugilidae 000 256 3193 4270 071 1433
O chalceus 2663 1717 4524 4578 100255 9991
57
O dovii 000 050 3519 4176 100 9999
P approximans 1496 1361 4318 4634 100 100
P goodei 233 992 3333 4368 100 994
P grandisquamis 3851 3303 5000 5278 100094 10079
P opercularis 735 2494 4318 4872 100092 10077
P panamensis 7208 4877 4872 5135 96427 10758
Polychaeta 1350 1089 3619 4086 65181 6068
Porifera 000 000 3220 3065 0019 341
Portunidae 452 1605 4176 4750 22009 16761
S peruviana 1422 1092 4318 4318 100813 100
S scituliceps 9413 7737 5278 5588 99899 10441
Sphyraena ensis 000 000 3486 3619 5809 259
Stomatopoda 13444 8941 6032 5938 174709 25539
T nitens 374 2743 4634 5206 9971 105
Xanthidae 342 2567 3838 4872 2069 24945
Zooplancton 714 1524 4086 4578 12441 7501
Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde se muestran las especies que representan el 80 del efecto
Kpp1 CE Kpp2 CE Kpp1 ISO Kpp2 ISO
Camarones chicos Bivalvos P goodei Calappidae
Camarones grandes Calappidae B polylepis Clupeidae
Cynoglossidae Engraulidae P panamensis Cynoglossidae
Engraulidae Mugilidae Haemulopsis spp Echinodermata
Stomatopoda Sphyraena ensis Ariidae Congridae
Zooplancton Stomatopoda S scituliceps Porifera
B polylepis P opercularis P grandisquamis Portunidos
58
C querna T nitens Zooplancton
Diplectrum spp C querna B polylepis
L guttatus E gracilis P panamensis
P grandisquamis L guttatus Haemulopsis spp
P panamensis P approximans Ariidae
O chalceus P grandisquamis
Diplectrum spp E gracilis
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Se realizoacute una prueba de correlacioacuten por rangos de Spearman para
determinar si existe correlacioacuten significativa entre los valores obtenidos por los
diferentes iacutendices de especies clave entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla XI)
Esta prueba dioacute como resultado que los iacutendices que tuvieron mayor correlacioacuten
entre lo obtenido por CE e isoacutetopos fueron los iacutendices de intermediacioacuten (087) y
de cercaniacutea (085) mientras que el iacutendice de grado fue el que obtuvo el menor
valor (028) para determinar cuaacutel fue la causa de tan bajos valores de correlacioacuten
en la tabla XII se comparan los valores obtenidos de este iacutendice para cada caso
en ella se puede ver que las especies que tuvieron una diferencia maacutes alta en
promedio (marcadas con ) que el resto de las especies fueron principalmente
presas que en el anaacutelisis de isoacutetopos estables se encontroacute que tendiacutean a poseer
mayor importancia en la dieta que lo encontrado por contenidos estomacales esto
con excepcioacuten del detritus y los peces de la familia Cynoglossidae los cuales se
identificaron con mayor importancia en el anaacutelisis de contenidos estomacales
En cuanto a los iacutendices de especie clave Kpp1 y Kpp2 estos tuvieron una alta
correlacioacuten siendo los resultados obtenidos por ambos meacutetodos muy similares
(099 y 085) cambiando solamente el orden de algunas de las especies
59
Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros subrayados representan correlacioacuten significativa (plt005)
Iacutendice Valor de Correlacioacuten
Intermediacioacuten 087
Cercaniacutea 085
Grado 045
Kpp1 099
Kpp2 085
Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con la especies con las mayores diferencias
Especies Deg_CE Deg_iso Diferencia absoluta
Detritus 28378 2707 25671
Xanthidae 2069 24945 22876
Camarones grandes 336609 13215 204459
Engraulidae 309269 16047 148799
Portunidos 22009 16761 145601
Cynoglossidae 150238 4147 108768
Gasteropoda 6113 9929 93177
Echinodermata 8237 9828 90043
Camarones pequentildeos 176983 261228 84245
Stomatopoda 174709 25539 80681
Zooplancton 12441 7501 62569
Clupeidae 64751 887 55881
Loliginidae 66517 1759 48927
Bivalvos 12603 8374 4229
Porifera 0019 341 34081
Calappidae 226 2936 271
Diplectrum spp 12158 9994 2164
Sphyraena ensis 5809 259 20091
Mugilidae 071 1433 1362
L guttatus 94073 8097 13103
P panamensis 96427 10758 11153
C querna 98279 10764 9361
60
T nitens 9971 105 529
S scituliceps 99899 10441 4511
Polychaeta 65181 6068 4501
Congridae 17033 2024 3207
B polylepis 100859 100 0859
S peruviana 100813 100 0813
P grandisquamis 100094 10079 0696
P opercularis 100092 10077 0678
P goodei 100 994 06
C robalito 100124 997 0424
O chalceus 100255 9991 0345
E gracilis 100 10029 029
Haemulopsis spp 100 99838 0162
L prorates 100 999 01
Ariidae 99934 9988 0054
O dovii 100 9999 001
P approximans 100 100 0
61
Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas
62
Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y modelos de mezcla y las especies por las cuales estas son depredadas
63
Discusioacuten Las especies analizadas en este trabajo de las cuales se obtuvo
informacioacuten representativa de su dieta corresponden a organismos que fueron
relativamente abundantes en las capturas Algunas especies dominantes y que no
fueron seleccionadas para este estudio son especies que quizaacutes sus haacutebitos
alimenticios como por ejemplo la hora de alimentacioacuten o la manera como ingieren
a sus presas no permitieron encontrar suficientemente representada su dieta en
los estoacutemagos En algunos casos aun con pocos estoacutemagos se encontroacute por
medio de la prueba de diversidad acumulada que la dieta se encontraba bien
representada esto se debe a que en casi todos los estoacutemagos analizados se
encontroacute muy poca variacioacuten en la diversidad de presas ejemplo de ello es B
polylepis que con solo 11 estoacutemagos la curva de diversidad alcanzoacute la asiacutentota y
un coeficiente de variacioacuten menor a 5 Otras especies que no resultaron tener un
nuacutemero adecuado de muestras (Anexo 1) fueron utilizadas para representar la red
troacutefica de los niveles troacuteficos maacutes bajos y altos que los de las especies con dieta
bien representada Esto se hizo con el fin de tener un mayor contraste por niveles
troacuteficos de la red para su eventual anaacutelisis y comparacioacuten
Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos
Detritoacutefagos Se identificaron tres especies como detritoacutefagas en el anaacutelisis de contenidos
estomacales debido a que se encontroacute materia orgaacutenica con caracteriacutesticas
similares a detritus en sus contenidos estomacales sin embargo cuando se realizoacute
el anaacutelisis de isoacutetopos estables de estas especies la muestra de referencia de
detritus no se relacionoacute de ninguna manera con las especies antes mencionadas
Esto puede ser causado porque el material identificado como detritus se tratase de
restos de otras especies presa en estados de digestioacuten sumamente avanzados de
los cuales solo quedaban restos de sus proteiacutenas y al no observarse alguna
estructura dura que haya permanecido junto a ellas se les haya identificado
erroacuteneamente como detritus Dentro de las especies que claramente presentaron
este proceso se encuentra Haemulopsis spp en la cual se encontroacute detritus en los
estoacutemagos sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos identificoacute a los equinodermos como
64
los principales componentes de la dieta de esta especie Dentro de estos
equinodermos encontramos a los ofiuros y asteroideos que al parecer el
organismo llega a digerir casi completamente de tal forma que estos fueron
clasificados como detritus o materia orgaacutenica no identificada en el anaacutelisis de
contenidos estomacales De esta manera este nuevo anaacutelisis clasifica a esta
especie como un consumidor muy importante del grupo de los equinodermos En
este tipo de fondos resultan abundantes especies pertenecientes a los grupos
anteriormente mencionados que seguacuten Honey-Escandoacuten et al (2008) son grupos
oportunistas que son capaces de explotar haacutebitats muy diversos
Este es un buen ejemplo de coacutemo la herramienta del anaacutelisis de isoacutetopos
ayuda a identificar presas que por la metodologiacutea tradicional resulta difiacutecil o incluso
se puede llegar a conclusiones erroacuteneas La especie O chalceus presentoacute el
mismo problema ya que en esta se identificoacute lo que probablemente se trataba de
restos muy digeridos de poliquetos como detritus Estos organismos al tener un
cuerpo muy blando son digeridos muy raacutepidamente y este depredador a diferencia
de los miembros de la familia Ariidae no se alimentoacute de familias de poliquetos que
presentan espiacuteculas estructuras que sirvieron para su identificacioacuten No obstante
en los tejidos se reflejo en sus valores de isoacutetopos la alta importancia de este
grupo lo que representa el alimento que asimiloacute el depredador
Otro caso de este gremio es el de E gracilis el cual es un organismo que
se alimenta tomando bocados del fondo para posteriormente separar su alimento
(Nelson 1994) Este comportamiento induce a que parte del sedimento y detritus
del fondo pasan a su estoacutemago y aunque este no constituya su alimento principal
desde el punto de vista de asimilacioacuten se ve reflejado en el anaacutelisis de contenidos
estomacales
Malacoacutefagos En este gremio fue ubicado por medio de contenidos estomacales a la
especie B polylepis Esta especie como adulto vive asociado a las rocas pero los
juveniles se encuentran en zonas arenosas como las del aacuterea de estudio y se ha
encontrado que se alimenta tanto de moluscos como en este estudio asiacute como de
65
equinodermos crustaacuteceos e incluso poliquetos siendo un depredador muy versaacutetil
Su dentadura permite a este organismo utilizar recursos tales como equinodermos
y moluscos bivalvos (Allen amp Robertson 1998 Thomson et al 2000) Los anaacutelisis
de isoacutetopos confirman lo encontrado por los contenidos estomacales donde al
parecer los bivalvos constituyen una de las presas maacutes importantes
Un organismo que los anaacutelisis de isoacutetopos situacutean como malacoacutefago fue E
gracilis que como anteriormente se mencionoacute se alimenta tomando bocados del
fondo lo que llevoacute a confundir a este organismo como detritoacutefago con el anaacutelisis
de contenidos estomacales sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos lo situoacute como
malacoacutefago Lopeacutez-Peralta y Arcila (2002) encontraron en el Paciacutefico colombiano
que este pez se alimentaba principalmente de poliquetos no obstante otros
autores como Fitch amp Lavenberg (1975) reportan moluscos como parte de la dieta
de este organismo Es probable que moluscos bivalvos de tallas pequentildeas en este
caso sean las presas maacutes importantes de esta especie y que sean ingeridos
cuando estos se alimentan del fondo
Carcinoacutefagos La mayor parte de las especies analizadas tanto con el enfoque de isoacutetopos
como con contenidos estomacales en este estudio cayeron dentro de esta
categoriacutea por ambos meacutetodos esto puede ser debido a que en la zona se
encuentra una alta abundancia de crustaacuteceos donde parecen destacar los
camarones asiacute como los estomatoacutepodos principalmente e incluso algunas familias
de cangrejos braquiuros Esto es debido a que muchas familias de estos grupos
tienen preferencia por los fondos blandos donde suelen alimentarse (Evans 1983
Hendrickx 1995) Los crustaacuteceos de la familia Penaeidae Processidae e incluso
ejemplares de la familia Sicyonidae se encuentran habitando sobre fondos blandos
y someros como los del aacuterea de estudio donde estos organismos tienden a
alimentarse de detritus o del tapete bacteriano o de diatomeas que se encuentran
sobre las primeras capas de arena (Hendrickx 1995 Gonzaacuteles-Vega y Pintado-
Alcalaacute 1998 Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006) Debido a las
66
preferencias que este grupo tienen sobre este tipo de fondos se pueden encontrar
en altas abundancias lo que los hace vulnerables a los peces depredadores de la
zona Otra presa importante en el aacuterea fueron los estomatoacutepodos los cuales son
depredadores de peces moluscos aneacutelidos crustaacuteceos y otros invertebrados
maacutes sin embargo estos a su vez son presas de otros organismos carniacutevoros
principalmente sus juveniles representando un eslaboacuten importante dentro de las
cadenas troacuteficas de las comunidades bentoacutenicas (Hendrickx 1995) tal como se
observoacute en este estudio donde se encontroacute que un alto porcentaje de los peces
depredadores consumieron algunas familias de este grupo en sus etapas
juveniles
Si bien muchas especies consumen crustaacuteceos quizaacutes la abundancia de
estos permite que la competencia entre ellos se vea reducida ademaacutes algunos
depredadores se alimentan de especies de las que otros no lo hacen mientras
que otros poseen estructuras que les dan cierta ventaja para localizar cierto tipo
de presas como los es el caso de lo barbillones de la familia Mullidae
representada por P grandisquamis donde estas estructuras les sirven para
detectar presas que se encuentran ocultas entre el sedimento (Schneider 1995)
Estructuras similares se observan en la familia Polynemidae los cuales presentan
una serie de radios desprendidos en sus aletas pectorales que cumplen con esa
funcioacuten Una especie de esta ultima familia (P opercularis) se identificoacute mediante
el anaacutelisis de isoacutetopos que presenta ademaacutes de los crustaacuteceos una tendencia
hacia el consumo de peces Autores como Hobson (1974) en Hawaii para otra
especie de la familia y Lopez-Peralta y Arcila (2002) en Colombia encontraron una
tendencia similar a la observada por el anaacutelisis de isoacutetopos donde este organismo
consumiacutea una proporcioacuten similar tanto de peces como de crustaacuteceos a diferencia
de la otra especie de la familia (P approximans) que tanto en este estudio como el
realizado en Colombia fue casi estrictamente carcinoacutefago puede deberse a que de
esta manera puede reducirse aun maacutes la competencia que pudiera existir entre
estas dos especies ademaacutes P opercularis en este trabajo tuvo una talla promedio
un poco mayor que las de la otra especie lo que quizaacutes le permitioacute acceder a
presas de mayor movimiento como los peces
67
Ictio-carcinoacutefagos En este gremio se encontraron especies que consumieron tanto crustaacuteceos
como peces el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute tres especies en este
gremio uno de ellos P opercularis fue ubicado como ictio-carcinoacutefago por ambos
meacutetodos estando su dieta compuesta principalmente por camarones y peces de
las familias Engraulidae y Cynoglossidae L guttatus presentoacute mediante este
anaacutelisis una proporcioacuten similar de crustaacuteceos y peces en su dieta identificaacutendose
como presas principales a los peces engraulidos no obstante el anaacutelisis de
isoacutetopos indicoacute que los cangrejos de la familia Xanthidae tienen importancia aun
mayor que los engraulidos El hecho de que en los contenidos estomacales parece
no reflejar esta predominancia de cangrejos quizaacutes se deba a que al alimentarse
este organismo no consuma a la presa completa sino partes de la misma y en
consecuencia exista una subestimacioacuten de la proporcioacuten de utilizacioacuten de esta
presa Una especie que en el anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute como carcinoacutefago
fue P panamensis esto se debe a que si bien reportoacute una alta biomasa de peces
en sus contenidos estomacales la frecuencia de ocurrencia de estos fue muy baja
en cambio los crustaacuteceos a pesar de encontrarse con menor biomasa se
encontraron en la mayoriacutea de los depredadores siendo mayor la asimilacioacuten que
en el caso de los peces Lopez-Peralta amp Arcila (2002) encontraron una dieta
similar para esta especie en Colombia
Algunos especies en el anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron identificados de
ictioacutefagos a ictio-carcinoacutefagos esto debido a que si bien consumen una buena
proporcioacuten de peces tambieacuten hacen uso importante de los crustaacuteceos maacutes de lo
que sugiere el anaacutelisis de contenidos estomacales Al parecer esto se debe a que
consumen crustaacuteceos de tallas pequentildeas que se digieren relativamente raacutepido en
los estoacutemagos tales como algunas de las familias de camarones de tallas
pequentildeas (Ogyrididae y Processidae) Por ejemplo S peruviana que en los
anaacutelisis de contenidos estomacales habiacutea sido identificado como una especie
altamente ictioacutefaga se encontroacute por isoacutetopos estables que hace uso importante
de crustaacuteceos como camarones e incluso de juveniles de braquiuros Si bien
68
gravimeacutetricamente no aportaron valores muy significativos a la dieta al parecer
son asimilados de manera importante por este organismo
T nitens presentoacute una tendencia similar donde gravimeacutetricamente los peces
en los contenidos estomacales presentaban la mayor importancia Sin embargo se
encontroacute que los estomatoacutepodos fueron de alta importancia en el anaacutelisis de
isoacutetopos Los crustaacuteceos son abundantes en el aacuterea de estudio y pueden
complementar la dieta de depredadores ya que a pesar de su menor contenido
energeacutetico (Steimle y Terranova 1985) pueden ser maacutes vulnerables a la
depredacioacuten
Ictioacutefagos Dentro de este gremio el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute a
cinco especies (S scituliceps T nitens C querna S peruviana y P goodei) de
las que el anaacutelisis de isoacutetopos solo confirmoacute a S scituliceps como estrictamente
ictioacutefaga Otros autores han encontrado que las especies de este geacutenero tienen
una dieta dominada por peces (Cruz-Escalona 2004) Las presas maacutes
importantes de esta especie fueron peces de la familia Engraulidae de ambiente
pelaacutegico lo que sugiere actividad predatoria alejaacutendose del fondo Este
comportamiento fue descrito por Sweatman (1984) y Esposito et al (2009) para S
saurus en el Mediterraacuteneo que consumioacute preferentemente a peces pelaacutegicos
C querna fue clasificada por el anaacutelisis de isoacutetopos como ictioacutefaga siendo el
componente principal engraulidos mientras que el anaacutelisis estomacal los identifica
como carcinoacutefago Debido a su morfologiacutea y a su tendencia de permanecer cerca
del fondo (Robertson y Allen 2002) se esperaba que los crustaacuteceos bentoacutenicos
seriacutean una presa potencial importante mayor que los peces pelaacutegicos observados
El anaacutelisis de isoacutetopos mostroacute que los camarones que gravimeacutetricamente no
fueron relevantes son asimilados por el organismo de manera importante
P goodei es una especie poco estudiada en el Paciacutefico autores como
Chao (1995) han clasificado a este organismo como un pez que se alimenta
principalmente de poliquetos En los contenidos estomacales analizados en este
trabajo se encontroacute que la mayor parte de la biomasa consumida perteneciacutea al
69
grupo de los peces aunque debe considerarse que el tamantildeo de muestra fue
reducido por su parte el anaacutelisis de isoacutetopos estables mostroacute que las presas
asimiladas maacutes importantes fueron los crustaacuteceos principalmente cangrejos
brachiuros (Fam Xanthidae) Esta diferencia tanto en bibliografiacutea como en los
anaacutelisis de contenidos estomacales e isoacutetopos sugieren que esta especie es
probablemente un organismo oportunista que hace uso de los recursos que les
sean maacutes accesibles lo cual representa un nivel menor de competencia respecto
a otros depredadores (Margalef 1974)
Las diferencias en lo encontrado entre los meacutetodos basados en isoacutetopos y
el de contenidos estomacales son atribuidas principalmente al hecho de que los
valores que se obtienen de isoacutetopos son un reflejo de lo que el organismo asimila
(Peterson y Fry 1987) en contraste los contenidos estomacales reflejan lo que el
organismo ingiere pudiendo asiacute encontrarse presas que quizaacutes el organismo
consuma y obtenga valores altos de importancia de biomasa en la dieta cuyo
consumo sea ocasional y por lo tanto no se refleje marcadamente en los tejidos
del depredador En cambio los valores de isoacutetopos ofrecen un reflejo de las
presas cuyo consumo se ha dado por un periodo maacutes amplio y por lo tanto son
maacutes importantes en el caso del muacutesculo tejido utilizado en este trabajo el periodo
que refleja se ha calculado ser de varios diacuteas a un mes (Tieszen et al 1983
Rudnick y Resh 2005)
Otra posible causa de esta variacioacuten es que en algunos casos el grupo de
ejemplares de los que se obtuvieron las muestras de isoacutetopos no llegaron a ser
representativos de todo el intervalo de tallas que se alcanzo con el anaacutelisis de
contenidos estomacales lo que puede resultar en que se tenga representado con
isoacutetopos solo una parte de la dieta esto podriacutea ocurrir cuando una especie
presente una fuerte variacioacuten ontogeneacutetica en su dieta Este caso pudiera darse
en especies como B polylepis los cuales presentaron un nuacutemero de muestra
reducido Muchas especies presentan diferencias en los valores isotoacutepicos durante
su ontogenia debido a que se alimentan ya sea en zonas diferentes o bien de
presas distitnas (Phillips y Eldridge 2006) por lo que lo maacutes adecuado es tener
70
muestras representado un intervalo de tallas maacutes o menos amplio Otra posibilidad
para las diferencias de dietas encontradas es que esta especie presente una
dieta con una alta variabilidad como algunas especies de esta familia presentan
(Randall 1967) y debido al reducido tamantildeo de muestras de estoacutemagos obtenidos
en este estudio es posible que la dieta que se estimoacute resulte estar sesgada y por
ello el anaacutelisis de isoacutetopos presente resultados tan distintos a lo encontrado por el
otro meacutetodo
Estructura troacutefica
Niveles troacuteficos Para el 84 de las especies analizadas los niveles troacuteficos que se
obtuvieron por ambos meacutetodos fueron similares no obstante la prueba de t indicoacute
que existiacutean diferencias significativas entre las dos series de datos Esto es debido
a que existen diferencias grandes en los valores obtenidos por un meacutetodo y otro
en cuatro especies B polylepis la especie que presentoacute mayor diferencia en el
nivel troacutefico estimado por ambos meacutetodos con el anaacutelisis de contenidos
estomacales presentoacute un nivel troacutefico de 33 sin embargo con el anaacutelisis de
isoacutetopos este nivel fue de 48 Este valor tan alto es tiacutepicamente reportado para
depredadores tope como tiburones (Estrada et al 2003 Estrada et al 2006)
Algunas de sus presas presentaron tambieacuten niveles altos de δ15N (promedio de
145permil) lo que al parecer indica que estos peces consumieron presas que se
encontraban de alguna manera enriquecidas en este isoacutetopo Una de las posibles
causas es que siendo los moluscos bivalvos una de sus presas maacutes importantes y
al ser la mayoriacutea filtradores son tambieacuten bioacumuladores por lo que
probablemente se encuentren filtrando materia orgaacutenica particulada procedente de
organismos en descomposicioacuten de niveles troacuteficos maacutes altos (McConnaughey y
McRoy1979) como pudieran ser partiacuteculas de restos de peces que son vertidos
durante la captura del camaroacuten Asiacute tambieacuten algunas especies de gasteroacutepodos
que se identificaron como presas potenciales son consumidoras tambieacuten de
detritus e incluso algunas de las familias encontradas son depredadores de
algunas especies de (Reguero y Garciacutea ndashCubas 1989 Ruppert y Barnes 1996)
71
Otra especie con una variacioacuten importante en su nivel troacutefico fue la rasposa
O chalceus la que de acuerdo al contenido estomacal obtuvo un nivel troacutefico de
22 mientras que el anaacutelisis de isoacutetopos produjo un nivel troacutefico de 36 Esta
diferencia es debido a que como ya se mencionoacute la dieta de este organismo
estaba dominada por lo que se identifico detritus en el anaacutelisis de contenidos
estomacales (el cual tiene un valor de 1 en el caacutelculo de nivel troacutefico) por el
anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute que en realidad estaba compuesta
principalmente por crustaacuteceos seguido de moluscos equinodermos y poliquetos
por lo que el nivel troacutefico de este organismo efectivamente es maacutes alto que lo
reportado para contenidos estomacales Cruz-Escalona (1998) en Laguna San
Ignacio en BCS encontroacute un tipo de alimentacioacuten similar en la que esta especie
consume principalmente poliquetos equinodermos y crustaacuteceos lo cual coincide
con lo encontrado en este trabajo por medio de isoacutetopos y excluyendo el detritus
tambieacuten por el anaacutelisis de contenidos estomacales Esta especie se alimenta casi
exclusivamente de invertebrados bentoacutenicos por lo que el nivel troacutefico asignado
por los valores de isoacutetopos es el maacutes adecuado Es probable que en este caso el
detritus observado en contenidos estomacales fuera realmente alimento en estado
muy avanzado de digestioacuten
Haemulopsis spp tambieacuten presentoacute diferencias significativas entre los
valores de isoacutetopos y el calculado por contenidos estomacales obteniendo un nivel
troacutefico de 37 para el primero y de 218 para el segundo Esto parece ser
consecuencia del mismo problema de la especie anterior donde en este caso se
identificaron restos de equinodermos como detritus Esta especie se alimenta
principalmente de equinodermos asteroideos y ophiuroideos lo cual corresponde
al nivel troacutefico obtenido por isoacutetopos La dieta encontrada para los individuos de
este geacutenero difiere un poco a lo encontrado por autores como Ramiacuterez-Luna et al
(2008) para H leuciscus en Ecuador el cual fue definido como un organismo
carcinoacutefago Esto sugiere que en Nayarit la o las especies de este geacutenero
presentan una alimentacioacuten diferente debido a caracteriacutesticas propias de la
estructura de las comunidades Por lo tanto las diferencias encontradas en los
niveles troacuteficos por ambos meacutetodos parecen ser causados por errores en la
72
estimacioacuten e identificacioacuten en los componentes de la dieta encontrada por
contenidos estomacales donde en dos especies uno de los componentes de la
dieta es sobreestimado y en otra de ellos al parecer no se tiene una adecuada
representacioacuten de la misma
El 84 de las especies presentaron niveles troacuteficos similares por ambos
meacutetodos lo que de alguna manera los convalida mutuamente Esta
correspondencia sugiere ademaacutes que el valor de fraccionamiento utilizado para
este sistema (23) fue adecuado donde en la mayoriacutea de otros trabajos se han
utilizado valores de 3 a 35permil (Bode et al 2003) Asiacute mismo los resultados
tambieacuten sugieren que el organismo que se escogioacute como base para determinar los
niveles troacuteficos fue tambieacuten el adecuado ya que esta eleccioacuten resulta muy
importante en los valores que se obtengan para el caacutelculo del nivel troacutefico del
resto de las especies del sistema (Post 2002)
En este trabajo se encontroacute incluso que los valores de nivel troacutefico
estimados a partir de isoacutetopos resultaron ser en general mucho maacutes precisos que
los encontrados con contenidos estomacales ya que para calcular este no se
requiere del conocimiento de todas las presas del depredador las cuales podriacutean
estar siendo sub o sobreestimadas lo que parece ser el caso en las especies
analizadas en este trabajo que difirieron significativamente entre lo encontrado por
ambos meacutetodos
Ademaacutes otra ventaja del caacutelculo del nivel troacutefico por isoacutetopos es que no se
requiere de un nuacutemero elevado de muestras para su estimacioacuten ya que cada
muestra aporta informacioacuten de la dieta acumulada de un organismo en un periodo
dado determinado por el tipo de tejido que se analice Esto resulta uacutetil con
especies para las cuales es difiacutecil obtener muestras y la informacioacuten obtenida se
da a una escala temporal mucho maacutes amplia (Post 2002 Estrada et al 2003)
73
Redes troacuteficas El anaacutelisis de dietas por ambos meacutetodos permitioacute definir una serie de
gremios troacuteficos de los cuales dos de ellos los carcinoacutefagos y los ictio-
carcinoacutefagos conteniacutean a la gran mayoriacutea de las especies Asiacute tambieacuten la
mayoriacutea de las especies presentaron niveles troacuteficos muy similares siendo el
promedio 37 plusmn04 De acuerdo con Evans y Tallmark (1985) esta particularidad es
comuacuten en sistemas de fondos blandos y mencionan que en este tipo de fondos el
nuacutemero de nichos que las especies pueden ocupar son pocos y que estas deben
de explotar un conjunto comuacuten de recursos ocupando en consecuencia nichos
muy amplios con una alta sobreposicioacuten entre especies
En la base de la red se incluyoacute al detritus para la red troacutefica estructurada
con contenidos estomacales y detritus y zooplancton para la red basada en
isoacutetopos estables debido a que en este uacuteltimo se identificoacute una mayor importancia
del zooplancton en varios depredadores en contraste con la informacioacuten obtenida
de contenidos estomacales
Al construir los diagramas de las redes troacuteficas en su configuracioacuten
sobresale la importancia que tienen los camarones como presas en este sistema
Estos organismos son tiacutepicamente abundantes en este tipo de sistemas (de ahiacute el
desarrollo de pesqueriacuteas altamente especializadas) alimentaacutendose principalmente
de invertebrados detritus diatomeas y otros productores que se encuentran sobre
el sedimento (Luna-Marte 1980 Luna-Marte 1982 Wassenberg y Hill 1993
Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006)
Iacutendices de especies clave Los indicadores de especies clave fueron utilizados en este caso tanto para
identificar la importancia relativa de los elementos de la red troacutefica dentro del
sistema analizado como para comparar las dos redes troacuteficas construidas por
ambos meacutetodos contenidos estomacales e isoacutetopos estables Estos iacutendices
mostraron algunas diferencias al ser comparados por medio de la correlacioacuten por
rangos de Spearman
74
Los iacutendices de especies clave proveen informacioacuten acerca de cuaacuteles son
los componentes clave de un sistema los elementos claves no necesariamente
son las especies maacutes dominantes pero son especies que tienen un efecto
importante sobre el sistema sin que necesariamente esto dependa de su
abundancia o biomasa (Benedek et al 2007)
El iacutendice de intermediacioacuten mostroacute al grupo con mayor importancia relativa
a los estomatoacutepodos sugiriendo que eacuteste actuacutea como un viacutenculo entre los
diferentes grupos de la red Es decir que une a una gran parte del resto de las
especies que conforman la red En teacuterminos de relaciones troacuteficas significa que los
estomatoacutepodos intervienen ampliamente en los flujos de energiacutea de la red troacutefica
Seguacuten Hendrickx y Sanchez-Vargas (2005) los estomatoacutepodos llegan a ser muy
abundantes en zonas donde se llevan a cabo pesqueriacuteas de arrastre sobre el
camaroacuten ya que tienden a sobrevivir a la captura y cuando son devueltos al mar
pueden alimentarse de los organismos muertos de la fauna acompantildeante de
camaroacuten De esta manera la gran cantidad de alimento se traduce en una alta
abundancia de este grupo en la zona siendo altamente disponibles para una gran
cantidad de depredadores
El iacutendice de cercaniacutea por sus parte dio resultados similares en ambos
meacutetodos lo que significa que las especies con valores maacutes altos presentaron un
arreglo similar entre ambas redes troacuteficas alcanzando una conexioacuten mucho maacutes
directa con el resto de las especies Asiacute el iacutendice sentildeala que los estomatoacutepodos
son un grupo muy importante en el sistema ya que varias especies se encuentran
relacionadas directa e indirectamente con eacutel de manera que los flujos de energiacutea
pasan raacutepidamente de este grupo a otros
El iacutendice de grado (Degree) es un indicador del nuacutemero de conexiones que
tiene una especie en la red ya sea depredador o presa Este iacutendice a pesar de ser
uno de los indicadores maacutes simples de la estructura brinda informacioacuten acerca de
las caracteriacutesticas de redes complejas determinando la distribucioacuten del nuacutemero de
conexiones que inciden sobre una especie o nodo (Jordan et al 2006) En este
caso ayuda a identificar faacutecilmente cuaacuteles son las presas que son consumidas por
75
el mayor nuacutemero de depredadores o bien queacute depredadores hacen un uso de
mayor cantidad de presas De tal manera se detectoacute que las presas con mayor
nuacutemero de conexiones fueron para ambos meacutetodos los crustaacuteceos principalmente
los camarones tanto de tallas chicas como grandes indicando que eacutestas fueron
presas que presentan una biomasa considerable dentro del ecosistema estudiado
Este iacutendice a diferencia del resto presentoacute los valores maacutes bajos de correlacioacuten
entre los dos meacutetodos lo cual nos indica que existen diferencias fuertes en los
valores encontrados en estos
Al analizar la tabla XII nos encontramos que los nodos u especies que
presentan las diferencias maacutes fuertes fueron principalmente organismos presa y
de las cuales la mayoriacutea se presentaron con mayor importancia en los modelos de
mezcla que en el anaacutelisis de contenidos estomacales teniendo tambieacuten un mayor
valor del iacutendice de grado Lo anterior parece ser debido a que estas presas fueron
subestimadas por el anaacutelisis de contenidos estomacales como ya se mencionoacute
otras en cambio como el detritus fueron por el contrario sobreestimadas por este
anaacutelisis estas situaciones parecen ser las causas maacutes importantes de las
diferencias encontradas entre las dos redes
En este caso el anaacutelisis de isoacutetopos posee cierta fiabilidad en el sentido de
que eacuteste refleja la dieta que estaacute siendo asimilada por el organismo (Peterson y
Fry 1987) y por tanto presas que pueden dejar poca evidencia de su consumo en
el anaacutelisis de contenidos estomacales con el anaacutelisis de isoacutetopos puede ser
adecuadamente asignada su importancia (Benstead 2006 Huumlckstaumldt et al 2007)
mientras que por otra parte iacutetem como el detritus el cual puede tratarse de restos
de materia orgaacutenica de otras presas puede mediante este anaacutelisis ser discernido
cuaacutel es realmente la presa de la que se alimentoacute el depredador (Abed-Navandi y
Dworschack 2005)
Los iacutendices de conjuntos clave que identifican a los grupos o conjunto de
nodos maacutes importantes de una red troacutefica determinaron mediante el iacutendice de
fragmentacioacuten (Kpp1) en el caso de contenidos estomacales a 12 especies que
en caso de ser retiradas fragmentan o desconectan en maacutes del 80 a la red
76
troacutefica Dentro de estas especies que la mitad de ella son presas dentro de las que
destacan los camarones de tallas pequentildeas y grandes los cuales los cuales son
importantes en este sistema debido a que son la dieta principal de muchos
depredadores En cierto modo esto podriacutea parecer contradictorio considerando
que en el anaacutelisis de isoacutetopos se obtuvieron 14 especies representadas
uacutenicamente por los peces depredadores del sistema sin embargo estas
diferencias estaacuten asociadas a las proporciones de las presas en las dietas
encontradas en las redes troacuteficas Tambieacuten en el anaacutelisis de isoacutetopos se
identificaron en algunos casos presas que por el anaacutelisis de contenidos
estomacales no se pudo determinar su importancia y viceversa
El iacutendice de propagacioacuten (Kpp2) sentildealoacute a diferentes grupos como los de
mayor importancia dependiendo de la red troacutefica En el caso de CE solamente
siete especies son suficiente para propagar informacioacuten a maacutes del 80 de la red
troacutefica siendo estas especies bivalvos crustaacuteceos como estomatoacutepodos y
calappidos especies que se ha inferido parecen tener un alta dominancia en el
sistema de fondos blandos de la costa de Nayarit asiacute como tambieacuten algunas
especies de peces como los engraulidos que son las especies de peces maacutes
importante en la dieta de los depredadores ictioacutefagos Por su parte el anaacutelisis de
isoacutetopos mostroacute que se requieren 14 especies para acceder al 80 de la red
Los anteriores iacutendices resultan interesantes desde el punto de vista de
manejo de recursos del ecosistema ya que las medidas de proteccioacuten no
solamente deben orientarse a especies de intereacutes comercial sino tambieacuten a
especies que estructural o funcionalmente resulten igual o maacutes importantes para el
sistema (Benedek et al 2007) pensando desde luego en la sostenibilidad y uso
del ecosistema
La baja correlacioacuten encontrada en el iacutendice de grado sugiere una estructura
troacutefica diferente donde algunos nodos poseen una cantidad significativamente
diferente de conexiones con otros Sin embargo la alta correlacioacuten encontrada en
el resto de los iacutendices utilizados nos indica que a pesar de que el nuacutemero de
conexiones en algunos nodos es diferente ambos enfoques tienen resultados
77
similares en cuanto la manera en que la informacioacuten o energiacutea se transmite dentro
de la red lo que es evidenciado por iacutendices como los Kpp1 y Kpp2 Por lo tanto
puede considerarse que las redes construidas por ambos meacutetodos son similares y
resulta factible el uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables aunada a modelos de
mezcla para describir la estructura troacutefica de zonas que por las particularidades de
las especies o el acceso a ellos sea difiacutecil determinar por el meacutetodo tradicional de
contenidos estomacales No obstante cuando sea posible deberaacute de
complementarse la informacioacuten por ambos meacutetodos esto debido por ejemplo que
si bien los anaacutelisis de isoacutetopos nos dan una buena informacioacuten acerca de la dieta
que es asimilada no lo da asiacute sobre presas que por sus caracteriacutesticas no pueden
ser correctamente digeridos y por tanto asimilados no obstante estos son
consumidos siendo esto importante para algunos anaacutelisis de redes troacuteficas evaluar
este grado de mortalidad en ese tipo de presas
Conclusiones Los anaacutelisis de contenidos estomacales realizados en este estudio si bien
contaron en muchos casos con una buena resolucioacuten taxonoacutemica no se
vieron exentos de la problemaacutetica comuacuten en este tipo de anaacutelisis como lo es
encontrar presas muy digeridas que dificultan su identificacioacuten y
contabilizacioacuten
Al realizar los modelos de mezcla a pesar de trabajar con una aproximacioacuten
que permite el uso de varias fuentes alimenticias se encontroacute que era
necesario realizar agrupaciones de estas fuentes alimenticias en funcioacuten
tanto de sus valores isotoacutepicos como del grupo taxonoacutemico ya que los
valores redundantes de algunas especies impiden hallar una solucioacuten al
realizar estos modelos
Se encontroacute que para ocho de las especies analizadas diferencias en la
dieta que estas presentaban donde se detecta que la determinada por
medio de isoacutetopos y modelos de mezcla es maacutes acertada puesto que el
78
anaacutelisis de contenidos estomacales subestimaban o sobreestimaban la
aportacioacuten de algunas presas
Se hallaron diferencias significativas entre los niveles troacuteficos calculados
con los distintos meacutetodos (contenidos estomacales e isoacutetopos estables) sin
embargo con excepcioacuten de B polylepis se encontroacute que los valores
obtenidos por isoacutetopos resultaban maacutes parecidos a lo reportado en literatura
para las especies donde se observaron diferencias ademaacutes este meacutetodo
no se encuentra sesgado por subestimaciones o sobrestimaciones de
componentes presa
El anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla resulto ser muy uacutetil para indicar
la fuente alimenticia de organismos que presentaban una cantidad alta de
materia orgaacutenica no identificable o bien de lo que pareciacutea corresponder a
detritus en sus contenidos estomacales Esta capacidad de identificar asiacute
presas de este tipo de organismos supone una ventaja cuando se requiere
construir con precisioacuten un modelo con los flujos de energiacutea de un sistema
En el anaacutelisis de redes se encontroacute que los crustaacuteceos fueron uno de los
componentes maacutes importantes del sistema dentro de los que destacan los
camarones y los estomatoacutepodos especies ambas que son abundantes en
el sistema estudiado y son estos grupos importantes en la transferencia de
la energiacutea en la cadena troacutefica del ambiente bentoacutenico
Los iacutendices utilizados para detectar especies clave variaron dependiendo
del atributo que cada uno de ellos identifica de la red troacutefica sin embargo
con excepcioacuten del iacutendice de grado (degree) todos tuvieron una alta
correlacioacuten entre ambos meacutetodos lo que sugiere que si bien las redes no
son exactamente iguales poseen propiedades muy similares
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Anexos
95
Anexo 1 Listado de especies a los cuales se les analizo la dieta se marca con un
las especies que fueron seleccionadas para este estudio
Familia Nombre cientiacutefico Total estoacutemagos Estoacutemagos con alimentoAchiridae Achirus mazatlanus 8 2
Albulidae Albula spp 14 14
Balistidae Balistes polylepis 11 11
Batrachoidae Porichthys analis 25 2
Bothidae Bothus leopardinus 9 9
Brotulidae Lepophidium prorates 20 10
Carangidae Chloroscombrus orqueta 107 35
Carangidae Selene peruviana 208 114
Carangidae Caranx caninus 1 1
Centropomidae Centropomus robalito 130 59
Clupeidae Opisthopterus dovi 9 5
Cynoglossidae Symphurus elongatus 12 4
Cynoglossidae Syacium ovale 103 52
Engraulidae Anchovia macrolepidota 9 2
Gerreidae Eucinostomus currani 30 17
Gerreidae Eucinostomus gracilis 70 35
Gerreidae Eucinostomus dowii 19 7
Gobidae Bollmannia chlamydes 14 2
Haemulidae Pomadasys panamensis 113 69
Haemulidae Haemulopsis spp 61 32
Haemulidae Conodon serrifer 16 15
Ariidae Ariidae 10 5
Ariidae Ariidae 79 30
Ariidae Ariidae 10 9
Lutjanidae Lutjanus guttatus 83 49
Mullidae Pseudupeneus grandisquamis 112 77
Muraenidae Gymnothorax equatorialis 8 3
Paralichthydae Etropus crossotus 1 1
Paralichthydae Cyclopsetta panamensis 12 5
Paralichthydae Cyclopsetta querna 115 66
Polynemidae Polydactylus opercularis 70 50
Polynemidae Polydactylus approximans 23 3
Scianidae Paralonchurus goodei 20 10
Scianidae Stellifer illecebrosus 43 13
Scianidae Larimus argenteus 35 17
96
Scianidae Scianidae 10 2
Scianidae Larimus effulgens 15 6
Scianidae Orthopristis chalceus 69 44
Scombridae Scomberomorus sierra 33 12
Serranidae Epinephelus acanthistius 6 0
Serranidae Rypticus nigripinnis 3 2
Serranidae Diplectrum spp 60 37
Sphyraenidae Sphyraena ensis 10 0
Stromateidae Peprilus medius 65 2
Stromateidae Peprilus snyderi 30 4
Synodontidae Synodus sechurae 37 19
Synodontidae Synodus scituliceps 87 41
Trichiuridae Trichiurus nitens 59 29
Triglidae Prionotus spp 29 5
Urotrygonidae Urotrygon aspidura 16 5
97
ANEXO 2 Graacuteficas de diversidad acumulada de los contenidos estomacales utilizadas para determinar el tamantildeo de muestra representativa (nuacutemero de estoacutemagos) tomando como criterio de decisioacuten la asiacutentota de la curva de diversidad de Shannon (Hacute)y un coeficiente de variacioacuten (CV) le005 marcado por la liacutenea roja
00
01
10
0
05
1
15
2
25
3
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
B polylepis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 11 21 31 41 51
C robalito
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36
H
Diplectrum spp
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 6 11 16 21 26 31
CV
E gracilis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31
Haemulopsis spp
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31 36
Ariidae
Hacute
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
98
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36 41 46
L guttatus
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
L prorates
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31 36 41
H
O chalceus
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 6 11 16 21 26 31 36 41 46
CV
P opercularis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 11 21 31 41 51 61 71
P grandisquamis
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 11 21 31 41 51 61
P panamensis
Hacute
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
99
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 16 31 46 61 76 91 106
S peruviana
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36 41
S scituliceps
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31
T nitens
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
-05
0
05
1
15
2
25
3
0 20 40 60 80
C querna
Hacute
CV
0
005
01
015
02
025
03
002040608
112141618
2
1 2 3 4 5 6 7
P goodei
Hacute
CV
0010203040506070809
0
05
1
15
2
25
1 2 3 4
P approximans
Hacute
CV
001020304050607
0
02
04
06
08
1
1 2 3
O dovii HhellipChellip
H
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
100
ANEXO 3 Descripcioacuten de las dietas encontrada en los estoacutemagos de peces seleccionados
para este estudio estimados por meacutetodos gravimeacutetricos (G) y frecuencia de
ocurrencia (FO) N= nuacutemero de muestras (estoacutemagos)
Depredador Balistes polylepis
N=11
Especies presa presa FO FO G G
Arcidae 1 909 036 068
Bivalvia 8 7273 73 1373
Brachyura 3 2727 003 006
Gastropoda 2 1818 026 049
Crucibulum lignarium 1 909 01 019
Leucosidae 1 909 014 026
Mollusca 1 909 3 564
Monoplacophora 1 909 008 015
Anomia spp 2 1818 274 515
Pectinidae 3 2727 665 1251
Porifera 1 909 001 002
Restos de Bivalvia 5 4545 1335 2511
Restos de crustacea 1 909 007 013
Restos de Mollusca 8 7273 1255 2360
Stomatopoda 1 909 001 002
Tellina spp 1 909 011 021
Tunicados 1 909 5 940
Veneridae 3 2727 119 224
Xanthidae 4 3636 022 041
101
Depredador Centropomus robalito
N= 59
Especies presa presa FO FO G G
Camarones (Natantia) 15 2542 2024 3597
Engraulidae 3 508 119 211
Farfantopenaues californiensis 3 508 81 1439
MONI 2 339 02 036
Penaeus vannamei 2 339 084 149
Penaeus spp 2 339 03 053
Penaidae 2 339 127 226
Portunus tuberculatus 2 339 041 073
Processa spp 2 339 017 030
Restos de Camarones (natantia) 14 2373 558 992
Restos de crustacea 6 1017 039 069
Restos de peces 2 339 001 002
Solenocera mutator 4 678 499 887
Solenocera spp 3 508 219 389
Solenoceridae 6 1017 426 757
Squilla biformis 6 1017 599 1065
Squillidae 2 339 001 002
Stomatopoda 2 339 013 023
Depredador Diplectrum spp
N= 37
Especies presa presa FO FO G G
Bivalvia 1 270 011 046
Camarones (natantia) 1 270 009 037
Cloridopsis dubia 1 270 166 691
Crustacea no id 4 1081 062 258
Grapsidae 1 270 032 133
Isopoda 1 270 039 162
Loliginidae 1 270 32 1333
Majidae 1 270 006 025
MONI 1 270 008 033
Ophichthidae 2 541 125 521
Ocypodidae 1 270 001 004
Osteichthes 2 541 171 712
Portunus asper 3 811 069 287
102
Processa spp 8 1622 497 2070
Restos de crustacea 8 2162 388 1616
Restos de peces 4 1081 071 296
Sicyona spp 1 270 101 421
Squilla biformis 2 541 02 083
Squilla bigelowi 2 541 054 225
Squilla mantoidea 1 270 025 104
Squillidae 2 541 041 171
Stomatopoda 2 541 057 237
Trichiuridae 1 270 095 396
Vinciguerria nimberia 1 270 01 042
Xanthidae 2 541 018 075
Depredador Eucinostomus gracilis
N=35
Especies presa FO FO G G
Alga no id 1 286 001 013
Bivalvia 4 1143 006 080
Detritus 4 1143 027 359
Mollusca 9 2571 049 652
MONI 16 4571 492 6543
Restos de crustacea 6 1714 039 519
Restos de Mollusca 2 571 125 1662
Restos de peces 3 857 012 160
Scaphoda 1 286 001 013
Depredador Haemulopsis spp
N=32
Especies presa FO FO G G
Bivalvia 1 3125 001 011
Copepoda 1 3125 0001 001
Euphausiidae 2 625 0011 012
Megalopa brachyura 1 3125 001 011
Detritus 15 46875 797 8512
Ogyrididae 3 9375 0111 119
Ophiura 1 3125 003 032
Polychaeta 2 625 014 150
103
Restos de Bivalvia 1 3125 019 203
Restos de Camarones (natantia) 2 625 002 021
Restos de Crustacea 4 125 024 256
Restos de Mollusca 1 3125 003 032
Restos de Ophiura 1 3125 044 470
Restos de Polychaeta 1 3125 01 107
Squillidae 2 625 003 032
Depredador Ariidae
N= 30
Especie presa FO FO G G
Detritus 1 333 037 245
Engraulidae 1 333 086 568
Eunicidae 1 333 001 007
Glyceridae 1 333 001 007
Lumbrineridae 1 333 01 066
MONI 10 3333 259 1712
Ogyrididae 1 333 001 007
Ophiactis simplix 1 333 001 007
Polychaeta 8 2667 783 5176
Portunidae 1 333 15 991
Restos de Crustacea 4 1333 052 344
Restos de Mollusca 7 2333 129 853
Restos de peces 1 333 001 007
Squilla biformis 1 333 001 007
Sternaspidae 1 333 001 007
Depredador Lutjanus guttatus
N=47
Especie presa FO FO G G
Bivalvia 2 426 004 006
Camarones (natantia) 1 213 008 012
Engraulidae 5 1064 1344 2000
Engraulis mordax 2 426 1135 1689
Euphylax robustus 1 213 117 174
Lutjanus guttatus 2 426 384 571
Mollusca 1 213 1032 1536
104
Mugilidae 1 213 048 071
Ogyrididae 2 426 136 202
Paralichthydae 1 213 006 009
Penaeidae 1 213 025 037
Portunidae 3 638 173 257
Processa spp 3 638 247 368
Pseudosquillopsis marmorata 1 213 008 012
Restos de crustacea 17 3617 316 470
Restos de Mollusca 2 426 002 003
Restos de peces 2 426 023 034
Solenocera florea 2 426 045 067
Solenocera spp 1 213 008 012
Solenoceridae 1 213 03 045
Squilla acueleata 1 213 064 095
Squilla panamensis 1 213 065 097
Squillidae 2 426 043 064
Squillla spp 1 213 044 065
Stomatopoda 2 426 117 174
Xanthidae 4 851 1296 1929
Depredador Lepophidium prorates
N=10
Especies presa presa FO FO G G
Cynoglossidae 2 20 166 2134
Restos de Camarones (natantia) 2 20 048 617
Restos de crustacea 2 20 006 077
Sicyona spp 2 20 468 6015
Squilla bigelowi 6 60 09 1157
105
Depredador Orthopristis chalceus
N=44
Especies presa presa FO FO G G
Amphipoda 1 227 001 005
Anadara Mazatlanica 2 455 002 010
Asteroidea 1 227 01 051
Bivalvia 6 1364 007 036
Brachyura 6 1364 214 1090
Camarones (natantia) 1 227 001 005
Detritus 9 2045 959 4887
Euphausiidae 2 455 002 010
Mollusca 1 227 001 005
MONI 16 3636 651 3317
Ophiactis simplex 1 227 006 031
Ophiura 7 1591 04 204
Polychaeta 3 682 021 107
Portunidae 1 227 001 005
Restos de Crustacea 4 909 031 158
Restos de peces 2 455 0095 048
Stomatopoda 1 227 006 031
Depredador Polydactylus opercualris
N=50
Especie presa FO FO G G
Camarones (natantia) 3 6 245 612
Engraulidae 7 14 552 1379
Larvas de peces 3 6 097 242
MONI 4 8 205 512
Ogyridae 2 4 094 235
Processa spp 3 6 205 512
Restos de Camarones (natantia) 2 4 164 410
Restos de crustacea 23 46 797 1992
Restos de peces 2 4 064 160
Solenoceridae 1 2 274 685
Squilla bigelowi 1 2 156 390
Squillidae 1 2 009 022
Squillla spp 1 2 003 007
Stellifer sp 1 1 2 519 1297
106
Stomatopoda 1 2 183 457
Symphurus elongatus 1 2 295 737
Xiphopenaeus riveti 1 2 14 350
Depredador Pseudupeneus grandisquamis
N= 28
Especies presa FO FO G G
Bivalvia 1 172 001 003
Brachyura 2 345 021 058
Callinectes bellicosus 1 172 001 003
Coronididae 1 172 016 044
Gastropoda 2 345 002 006
Huevos 1 172 28 778
Lysiosquillidae 1 172 03 083
Megalopa brachyura 1 172 01 028
Mollusca 1 172 001 003
MONI 6 1034 035 097
Nannosquillidae 1 172 011 031
Ogyrididae 16 2759 1624 4510
Penaeidae 1 172 009 025
Portunidae 2 345 003 008
Processa spp 5 862 02 056
Restos de crustacea 23 3966 1191 3307
Restos de peces 3 517 021 058
Restos de stomatopoda 1 172 074 205
Sicyona ingentis 1 172 007 019
Sicyona mixta 1 172 004 011
Sicyona spp 1 172 001 003
Stomatopoda 3 517 239 664
107
Depredador Pomadasys panamensis
N= 66
Especies presa FO FO G G
Batrachoididae 1 152 001 005
Brachyura 1 152 009 049
Calappidae 1 152 038 206
Camarones (natantia) 2 303 005 027
Congridae 1 152 002 011
Copepoda 1 152 001 005
Crustacea 3 455 009 049
Detritus 2 303 02 109
Engraulidae 1 152 236 1282
Euphausiidae 4 606 009 049
Larvas de peces 1 152 019 103
Loliginidae 1 152 4 2173
MONI 12 1818 161 875
Ogyrididae 3 455 015 081
Ophiura 1 152 005 027
Penaeidae 1 152 005 027
Processa spp 2 303 009 049
Restos de Camarones (natantia) 3 455 057 310
Restos de crustacea 19 2879 243 1320
Restos de Mollusca 1 152 001 005
Restos de peces 3 455 048 261
Squilla biformis 4 606 259 1407
Squilla mantoidea 3 455 141 766
Squillidae 1 152 057 310
Stomatopoda 6 909 091 494
108
Depredador Selene peruviana
N= 144
Especies presa FO FO G G
Anchoa spp 2 175 246 280
Clupeidae 1 088 046 052
Copepoda 1 088 001 001
Crustacea 3 263 026 030
Engraulidae 59 5175 7881 8955
Engraulis mordax 1 088 218 248
Euphausiidae 2 175 002 002
Megalopa brachyura 1 088 001 001
MONI 7 614 111 126
Ogyrididae 13 1140 024 027
Ojos de Crustacea 3 263 004 005
Penaeidae 1 088 001 001
Processa spp 4 351 041 047
Restos de crustacea 11 965 077 087
Restos de peces 10 877 103 117
Squillidae 1 088 018 020
Zoea 1 088 001 001
Depredador Synodus scituliceps
N= 42
Especies presa FO FO G G
Anchoa spp 7 1667 7349 3225
Balistidae 1 238 14 061
Camarones (natantia) 1 238 001 000
Cephalopoda 1 238 011 005
Clupeidae 4 952 76 334
Congridae 2 476 25 1097
Cynoglossidae 2 476 289 127
Diplectrum spp 1 238 192 843
Engraulidae 3 714 05 022
Engraulis mordax 8 1905 998 438
Harengula thrissina 1 238 29 127
Loliginidae 4 952 73 320
Loligo opalescens 1 238 191 838
MONI 1 238 011 005
109
Paralichthydae 1 238 72 316
Pleuronectidae 1 238 88 386
Pseudopenaeus grandisquamis 2 476 152 667
Restos de crustacea 2 476 021 009
Restos de peces 1 238 088 039
Solenocera mutator 3 714 126 553
Sphyraena ensis 1 238 1323 581
Squillidae 1 238 015 007
Depredador Trichiurus nitens
N=31
Especies presa presa FO FO G G
Anchoa spp 5 1613 257 645
Argentina sialis 1 323 079 198
Auxis spp 1 323 39 978
Cetengraulis mysticetus 1 323 011 028
Clupeidae 2 645 12 3011
Engraulidae 3 968 501 1257
Engraulis mordax 1 323 011 028
Ligia spp 1 323 001 003
Loliginidae 2 645 241 605
MONI 5 1613 595 1493
Restos de peces 13 4194 53 1330
Stomatopoda 1 323 001 003
Upogebiidae 1 323 004 010
Vinciguerria nimberia 2 645 165 414
110
Anexo 4 Resultados obtenidos de los modelos de mezcla donde se observa la proporcioacuten de dieta
obtenida a traveacutes de estos
Boca D
Esta e1709 1682permilde δ15
presa 54
Dulce (Paralo
specie tuvo a los -164
permilδ13C se a5N van de 8principal fu
Pogo
onchurus go
valores que49permil para easignaron un51 - 1570 permileron los can
Port
Cala
Xant
Cyno
Poly
Zoop
liacutegono de meodei y sus pr
oodei)
e van desde el δ13C (n=3n total de 7 permil mientrasngrejos Xant
Especies pre
tunidae
appidae
thidae
oglossidae
ychaeta
plancton
ezcla (Convex resas
los 135 a lo3) con un va
grupos press que los dethidae con uesa Die
ndashHull) para lo
os 143permil enalor promedsa para este
e δ13C van dun valor de eta promedio
16
28
540
14
25
232
os valores de
n el caso deldio de 138
e organismo de -2147 aimportancia
δ13C y δ15N d
1
δ15N y de lo0permil δ15N ycuyos valor -1529permil
a promedio
de P
111
os-y -res La de
Burro
Esta e1724 1661permilvalore1529permilcontricamarprome
blanco (Pom
specie tuvo a los -155
permilδ13C Se aes de δ15N vpermil La prebucioacuten promrones pequeedio de 11
Popa
madasys pan
valores que53permil para easignaron uvan de 851 esa principamedio a la entildeos con un
seguido por
oliacutegono de meanamensis y s
namensis)
e van desde el δ13C (n=3un total de
ndash 1430 permilal fueron lo
dieta de 1promedio d
r la familia C
Especies presa
Camarones peq
Camarones gra
Calappidae
Xanthidae
Stomatopoda
Congridae
Zooplancton
Engraulidae
Loliginidae
Echinodermata
ezcla (Convexsus presas
los 132 a lo) con un vaocho grupo
permil mientras qos cangrejo49 seguido
de 116 (0 -7Calappidae c
Dieta
quentildeos
andes
a
x ndashHull) para
os 165permil enalor promedos presa paque los de δs de la fam
o por el zo726) y poron un prom
promedio
11617
8201
8669
14918
11043
7792
12117
9011
5626
11006
los valores de
el caso del dio de 1493ra este orgδ13C van dmilia Xanthooplancton r los Stomatedio de 86
e δ13C y δ15N d1
δ15N y de lo3permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a idae con ucon 121 l
topoda con
de P 112
os -y -yos
-na los un
Burro
Esta e1641 1509permilvalore1341permildieta 1843
prieto (Haem
specie tuvo a los -142
permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 7108 )
PoliacutegHaem
mulopsis spp
valores que25permil para e asignaron
van de 790 a principal fu(6644 - 74
Cam
Sto
Equ
Biv
Gas
Pol
MO
Zoo
gono de mezcmulopsis spp
p)
e van desde el δ13C (n=3un total dendash 1526 permil
ueron los eq427) segu
Especies pre
marones grand
omatopoda
uinodermos
valvos
steropoda
lychaeta
OP (detritus)
oplancton
cla (Convex ndashy sus presas
los 145 a lo) con un va
e ocho gruppermil mientras q
quinodermoido por la M
esa Die
des
Hull) para los
os 16permil en ealor promedos presa pa
que los de s con una coMOP con u
ta promedio
2628
3497
71075
3183
1894
2382
9278
6063
s valores de δ
el caso del δdio de 151ara este orgδ13C van dontribucioacuten n promedio
13C y δ15N de
1
15N y de los permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a promedio a
o de 928 (0
113
- -
yos -
la 0 -
Bota c
Esta e1664 1664permilvalore1529permildieta d
comuacuten (Balis
specie tuvo a los -164
permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 576 seg
Popo
stes polylepis
valores que45permil para ee asignaron van de 122a principal fguido por lo
B
G
P
S
X
P
oliacutegono de molylepis y sus
s)
e van desde el δ13C (n=3
un total de3 ndash 1526 permil
fueron los gaos poriferos c
Especies pr
Bivalvos
Gasteropoda
Polychaeta
Stomatopoda
Xanthidae
Porifera
mezcla (Convpresas
los 171 a lo3) con un ve seis grupopermil mientras asteroacutepodoscon un prom
resa Dpro
vex ndashHull) pa
os 172permil envalor promeos presa pa
que los des con una co
medio de 34
Dieta omedio
17
576
30
22
14
341
ara los valore
n el caso deedio de 175
ra este org δ13C van
ontribucioacuten
es de δ13C y
1
l δ15N y de l5permil δ15N yganismo cuy
de -1890 apromedio a
δ15N de B
114
los y -yos a - la
Chihui
Esta e176 a1672permilvalore1536permilcontriEngrau
il (Ariidae)
specie tuvo a los -1636permil δ13C se
es de δ15N vpermil La prebucioacuten promulidae con 1
PoliacutegonAriidae
valores que6permil para el asignaron
van de 851 esa principamedio a la d36 y los p
PolCamPorStoEngCynZooBivEch
no de mezclae y sus presas
e van desde δ13C (n=3)
un total dendash 1570 permil
al fueron lodieta de 19poliquetos co
Especies p
ychaetamarones pequrtunidae
omatopodagraulidaenoglossidaeoplanctonvalvoshinodermata
a (Convex ndashHs
los 15 a loscon un va
e ocho gruppermil mientras q
os cangrejos9 De ahon otro 132
resa
entildeos
Hull) para los
s 161permil en lor promedos presa pa
que los de s de la famhiacute en import2
Dieta promedio
131211845
1913103341362412323
440599774982
s valores de
el caso del δdio de 156 ara este orgδ13C van d
milia Portuntancia le sig
δ13C y δ15N
1
δ15N y de lopermil δ15N y
ganismo cuye -2147 a idae con uuen los pec
de los
115
os -y -yos
-na
ces
Chile (
Esta e-17141657permilvalore1609permildieta peces Engrauun pro
(Synodus sci
specie tuvo 4 a los -156permil δ13C Se
es de δ15N vpermil La presade 337 sede la famil
ulidae con uomedio de 5
Poliacutegscitu
tuliceps)
valores que67permil para easignaron u
van de 1160a principal fueguido por lia Cynogloss
un promedio
Clupeidae CynoglossidMugilidae ParacongerEngraulidaePseudupenaLoliginidae Sphyraena eCamarones StomatopodCamarones
gono de meuliceps y sus p
e van desde el δ13C (n=3un total de0 ndash 1570 permilueron los estlos peces Spsidae con u
o de 68 y po
Especies pre
dae
r californiensis e aues grandisqua
ensis pequentildeos
da grandes
zcla (Convexpresas
los 149 a lo3) con un va diez grupo
permil mientras qtomatoacutepodophyraenaensn promedioor uacuteltimo lo
esa
amis
x ndashHull) para
os 173permil enalor promedos presa paque los de
os con una csis con un p
o de 74 pos peces Para
Dieta promedi
20744650683917
25846
3373
los valores
n el caso dedio de 162ra este orgδ13C van d
ontribucioacuten promedio deor los pecesaconger cali
o 083 432 659 063 818 996 773 874 609 754 94
de δ13C y δ
1
l δ15N y de l6permil δ15N y
ganismo cuyde -1816 a
promedio ae 258 por ls de la famiiforniensis c
δ15N de S
116
los y -yos -
a la los ilia on
117
Chivito (Pseudupenaeus grandisquamis)
Esta especie tuvo valores que van desde los 133 a los 161permil en el caso del δ15N y de los -1772 a los -166permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 147permil δ15N y -1701permil δ13C se asignaron un total de ocho grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1430 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1530permil La presa principal fueron los Portunidae con una contribucioacuten promedio a la dieta de 363 seguido por el zooplancton con un promedio de 167 por los Stomatopoda con un promedio de 99 por los moluscos bivalvos con un promedio de 93
Especies presa Dieta promedioBivalvos 9397Calappidae 754Portunidae 36282Camarones pequentildeos 7411Camarones grandes 5193Stomatopoda 9954Zooplancton 16755Gasteropoda 469S scituliceps 2779
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de P grandisquamisy sus presas
Cinto Esta e-16931667permilvalore1620permiluna co467
(Trichiurus nspecie tuvo
3 a los -16permil δ13C se
es de δ15N vpermil La presaontribucioacuten
Poliacutegononitensy s
nitens) valores que4permil para e
e asignaron van de 116a principal fupromedio a
ECMLSEC
o de mezcla sus presas
e van desde el δ13C (n=3
un total de0 ndash 1560 permilueron los pe la dieta de
Especies p
EngraulidaeClupeidaeMugilidaeLoliginidaeStomatopodaEngraulidaegdCamarones gra
(Convex ndashHu
los 167 a lo) con un v
e seis grupopermil mientras eces de la fam
473 y los
presap
desandes
ull) para los
os 173permil enalor promeos presa pa
que los demilia Engrul estomatoacutepo
Dieta romedio
2208060812990575
4670147373
1236
valores de δ
n el caso dedio de 170ra este org δ13C van idae de tallaodos con un
δ13C y δ15N d
1
l δ15N y de l03permil δ15N yganismo cuy
de -1816 aas grandes cn promedio
de T
118
los y -yos a -on de
ConstaEsta e-16871671permilvaloreLas prcomo
antino (Centspecie tuvo
7 a los -16permil δ13C Se
es de δ15N vaesas principde camaron
Poliacutegonrobalit
tropomus rovalores que56permil para asignaron u
an de 851 ndashales fueron
nes pequentildeo
no de mezclao y sus presa
balito) e van desde
el δ13C (n=un total de ndash 1382 permil m
los Portunidos 137
Especies presa
Camarones grCamarones pequentildeos StomatopodaZooplanctonPortunidae
a (Convex ndashHs
los 146 a lo=3) con un
ocho grupomientras quedae 47 se
a Dietaprom
randes
Hull) para lo
os 151permil envalor prom
os presa pa los de δ13C
eguido de los
a medio
976413782
186619863
47929
os valores de
n el caso demedio de 14ara este orgC van de -21s estomatoacutep
e δ13C y δ15N
1
l δ15N y de l485permil δ15Nganismo cuy147 a -153podos 186 a
N de C
119
los y
yos 36 asiacute
120
Lengua chica (Lepophidium prorates)
Esta especie tuvo valores que van desde los 151 a los 16permil en el caso del δ15N y de los -179 a los -1667permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 154permil δ15N y -1694permil δ13C Se asignaron un total de cuatro grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 1310 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -1714 a -1639permil La presa principal fueron los camarones de tallas pequentildeas con una contribucioacuten promedio a la dieta de 692 seguido por los estomatoacutepodos con un promedio de 234
Especies presa Dieta promedioStomatopoda 234Camarones grandes 57Camarones pequentildeos 692Cynoglossidae 16
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de L prorates y sus presas
Lengu
Esta e-1748-1585de δ15
presa prome
ado comuacuten
specie tuvo 8 a los -145permil δ13C Se N van de 11principal f
edio a la diet
Poliacutegpror
(Cyclopsseta
valores que39permil para asignaron u
160 ndash 1570 fueron los ta de 804
E
SCCDBECXLMT
gono de mezrates y sus pre
a querna)
e van desde el δ13C (n=n total de 13permil mientracangrejos d
Especies presa
StomatopodaCamarones graCynoglossidaeDiplectrum sppBivalvosEngraulidaeClupeidaeXanthidaeLoliginidaeMOP (detritusTnitens
zcla (Convex esas
los 139 a lo3) con un v3 grupos pres que los de
de la famil
a Diepr
andesep
s)
ndashHull) para
os 154permil envalor promeesa para estee δ13C van dia Xanthida
eta omedio
25611525102710112428
18309
8045093944040765
los valores
n el caso deedio de 14e organismode -1816 a ae con una
de δ13C y δ1
1
l δ15N y de l43permil δ15N
o cuyos valor -1529permil contribuci
15N de L
121
los y
res La oacuten
Mojar
Esta e1806 169permilvaloreLa prepoliqu
ra (Eucinost
specie tuvo a los -162
permil δ13C se es de δ15N vaesa principaluetos con 26
PoEu
tomus spp)
valores que22permil para easignaron u
an de 79 ndash 1 fueron los
63 y los biva
oliacutegono de mucinostomus s
e van desde el δ13C (n=3un total de 1526 permil miemoluscos galvos con 15
Especies p
BivalvosGasteropodaPolychaetaLoliginidaeMOP (detrituCamarones pe
mezcla (Convspp y sus pre
los 142 a lo) con un vacinco grupo
entras que loasteroacutepodos7
presapr
s)equentildeos
vex ndashHull) pesas
os 173permil enalor promedos presa paos de δ13C vs con un val
Dieta romedio
157172728926326
416460142049
para los valo
el caso del dio de 1569ara este orgvan de -214or de 272 s
ores de δ13C
1
δ15N y de lo9permil δ15N y
ganismo cuy0 a -1531permilseguido de l
y δ15N de
122
os -y -yos permil los
123
Papelillo (Selene peruviana)
Esta especie tuvo valores que van desde los 135 a los 172permil en el caso del δ15N y de los -1771 a los -1547permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 1547permil δ15N y -1653permil δ13C Se asignaron un total de 11 grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1536permil La presa principal fueron los cangrejos Portunidos con una contribucioacuten promedio a la dieta de 321 seguido de los Engraulidae con 289 y los camarones de talla grande con 233
Especies presa
Dieta promedio
Engraulidae 2896Clupeidae 308Camarones grandes
2337
Camarones pequentildeos
1129
Zooplancton 112Portunidae 3218
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de S peruviana y sus presas
Pargo
Esta e-1631-1538valore1529permilcontri
lunarejo (Lu
specie tuvo 1 a los -1448permil δ13C Sees de δ15N vpermil La prebucioacuten prom
Polgut
utjanus gutta
valores que44permil para e asignaron van de 1223esa principa
medio a la di
liacutegono de mettatus y sus p
atus)
e van desde el δ13C (n=un total de
3 ndash 1404 permilal fueron loeta de 763
Especies presa Camarones Camarones StomatopodPortunidaeXanthidaeEngraulidaeMugilidaeBivalvos
ezcla (Converesas
los 133 a lo3) con un v nueve grup
permil mientras qos cangrejo
grandespequentildeos
da
e
x ndashHull) para
os 164permil envalor promepos presa paque los de s de la fam
Dieta promedio
00119
76000
a los valores
n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d
milia Xanth
707652171
919383869531491
s de δ13C y
1
l δ15N y de l56permil δ15N
ganismo cuyde -1714 aidae con u
δ15N de L
124
los y
yos -na
Raspo
Esta e-1811-1665valore1341permilseguid
sa (Orthopri
specie tuvo 1 a los -155permil δ13C Sees de δ15N vpermil Las prdo de los pol
Poliacutegchal
istis chalceus
valores que99permil para e asignaron van de 790 esas principliquetos 158
Cam
Xan
Sto
MO
Ech
Biv
Po
gono de mezlceus y sus pre
s)
e van desde el δ13C (n=un total dendash 1384 permil
pales fueron8
Especies p
marones grand
nthidae
omatopoda
OP (detritus)
hinodermata
valvos
lychaeta
zcla (Convex esas
los 141 a lo3) con un ve ocho grup
permil mientras qn los estom
presa
des
ndashHull) para
os 154permil envalor prome
pos presa paque los de
matoacutepodos
Dieta promed
14
14
18
7
11
18
15
los valores
n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d187 y los
dio
406
192
721
432
351
364
881
de δ13C y δ1
1
l δ15N y de l95permil δ15N
ganismo cuye -2140 a bivalvos 18
15N de O
125
los y
yos -
83
Ratoacuten
Esta e1704 1676permilvalore1621permilde los
amarillo (Po
specie tuvo a los -165
permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presacamarones
Poop
olydactylus o
valores que52permil para ee asignaron van de 1310a principal fde tallas pe
Cam
Cam
Stom
Engr
Cyno
oliacutegono de mpercualris y s
opercularis)
e van desde el δ13C (n=3
un total de0 ndash 1563 permilfueron los enquentildeas 204
Especies pre
marones grande
marones peque
matopoda
raulidae
oglossidae
mezcla (Convus presas
los 139 a lo) con un va cinco grup
permil mientras qngraulidos c
4 y de tallas g
esap
es
ntildeos
vex ndashHull) pa
os 174permil enalor promedos presa paque los de
con 364 dgrandes 18
Dieta promedio
18179
20499
10755
36431
14135
ara los valore
n el caso deldio de 1628ara este orgδ13C van de la importa
es de δ13C y
1
δ15N y de lo8permil δ15N y
ganismo cuyde -1714 aancia seguid
y δ15N de P
126
os-y -yos -
dos
Ratoacuten
Esta e-1676-1661valore1531permildieta dpor lomolus
blanco (Poly
specie tuvo 6 a los -1631permil δ13C Ses de δ15N vpermil La presade 4960 s
os peces decos bivalvos
ydactylus ap
valores que37permil para eSe asignaronvan de 124a principal fueguido por l la familia
s con un pro
EspecieCamaroCamaroStomatEngraulCynogloGasteroBivalvo
Poliacutegono deapproximan
proximans)
e van desde el δ13C (n=n un total d5 ndash 1570 permil
ueron los estlos camaronEngraulidaemedio de 10
es presaones grandesones pequentildeosopodalidaeossidaeopodas
e mezcla (Cons y sus presa
los 149 a lo3) con un ve siete grup
permil mientras tomatoacutepodo
nes de tallas con un pro
030
D
s
onvex ndashHull) s
os 164permil envalor promepos presa paque los de
os con una cpequentildeas comedio de
Dieta promedi
141
1
para los val
n el caso del edio de 156ara este orgδ13C van dontribucioacuten on un prom1092 y p
io67
113496109
3676
103
lores de δ13C
1
δ15N y de l63permil δ15N ganismo cuyde -1755 apromedio aedio de 113
por uacuteltimo l
C y δ15N de
127
los y
yos a -a la 31 los
P
Salmo
Esta e1749 1681permilvalore1529permilStoma
oncillo (Diple
specie tuvo a los -161
permil δ13C Sees de δ15N vpermil La pratopoda con
PoliacutegDiple
ectrum spp)
valores que17permil para ee asignaron van de 851 resa princip 131 y los
EspT nCamStoPorBivZooCalLolC qConS s
ono de mezectrum spps y
e van desde el δ13C (n=3
un total dendash 1652 permil
pal fueron s bivalvos co
pecies presanitensmarones pequomatopodartunidae
valvosoplanctonappidaeiginidaequernangridaescituliceps
zcla (Convex y sus presas
los 145 a l) con un vae diez grupo
permil mientras qlos Portun
on 121
Dieta
entildeos
ndashHull) para
os 17permil en alor promedos presa paque los de nidae con
promedio4208
10756131721634312173
8131104
4462865174384265
los valores
el caso del δdio de 1546ara este orgδ13C van d1634 seg
s de δ13C y
1
δ15N y de lo6permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a guido de l
δ15N de
128
os -y -yos
-los
Sardin
Esta e-1841-1711valore1710permilpromeprome
na machete (
specie tuvo 1 a los -161permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presaedio a la diedio de 329
Poy s
(Ophistopter
valores que12permil para
e asignaron van de 851 a principal fueta de 6538
Zo
C
C
oliacutegono de mesus presas
rus dovi)
e van desde el δ13C (n=un total de ndash 1480 permil
ueron los cam33 seguid
Especies pre
ooplancton
amarones gran
amarones peq
ezcla (Convex
los 149 a lo3) con un vcuatro grup
permil mientras qmarones de do por los c
esa Dieta
1687
ndes 3298
quentildeos 6533
x ndashHull) para
os 162permil envalor promepos presa paque los de
tallas pequecamarones d
a promedio
7
8
33
los valores d
n el caso deedio de 15ara este orgδ13C van dentildeas con unade tallas gr
e δ13C y δ15N
1
l δ15N y de l46permil δ15N
ganismo cuye -2147 a a contribuciandes con
de O dovii
129
los y
yos -
oacuten un
130
ANEXO 5 Matriz depredador presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de contenidos estomacales (en porcentaje de la biomasa) Los nodos son los siguientes 1 Bivalvos 2 Calappidae 3 Camarones chicos 4 Camarones grandes 5 Clupeidae 6 Congridae 7 Cynoglossidae 8 Detritus 9 Echinodermata 10 Engraulidae 11 Gasteropoda 12 Loliginidae 13 Mugilidae 14 Polychaeta 15 Porifera 16 Portunidae 17 Sphyraena ensis 18 Stomatopoda 19Xanthidae 20 Zooplancton 21 B polylepis 22 C querna 23 C robalito 24 Diplectrum spp 25 E gracilis 26 Haemulopsis spp 27 Ariidae 28 L guttatus 29 L prorates 30 O chalceus 31 O dovi 32 P approximans 33 P goodie 34 P grandisquamis 35 P opercularis 36 P panamensis 37 S peruviana 38 S scituliceps 39 T nitens
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 89 0 1 10 2 9 15 1 0 02 23 20 50 4 0 10 7 100 26 82 33 1 24 6 60 5 2 60 2 0 17 19 0 65 2 1 5 576 6 117 15 21 5 91 17 18 5 90 85 20 82 19 5 0 3 0
10 57 6 37 2 5 24 14 98 41 2511 1 5 012 1 15 24 14 1213 114 3 53 1 915 0 16 3 13 4 117 618 0 1 20 17 0 0 5 12 10 58 10 9 33 0 0 019 1 1 1920 10 0 0 0 2 021 89 1 0 0 1 10 122 0 6 2 15 5 57 1 1 10 123 20 60 20 24 1 50 5 6 15 3 17 1 9 8 525 10 90 26 2 4 85 5 3 0 0 27 9 0 20 0 6 53 13 0 28 15 10 2 37 1 4 5 19 629 7 60 21 12 30 1 2 82 3 2 1 10 0 31 100 32 26 5 5 5 58 33 91 9 34 0 82 0 0 1 10 0 735 33 17 17 24 9 36 0 2 1 19 1 0 14 24 33 2 37 2 0 1 98 0 0 38 6 5 11 1 41 14 6 0 1 8 739 57 25 12 0 1 5
131
Matriz depredador-presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de isoacutetopos estables (promedio de de consumo) Los nodos son los siguientes 1 Sphyraena ensis 2 Bivalvos 3 Calappidae 4 Camarones grandes 5 Camarones pequentildeos 6 Clupeidae 7 Cynoglossidae 8 Engraulidae 9 Echinodermata 10 Gasteropoda 11 Loliginidae 12 Mugilidae 13 Congridae 14 Polychaeta 15 Detritus 16 Porifera 17 Portunidos 18 Stomatopoda 19 Xanthidae 20 Zooplancton 21 P goodie 22 B polylepis 23 P panamensis 24 Haemulopsis spp 25 Ariidae 26 S scituliceps 27 P grandisquamis 28 T nitens 29 C robalito 30 L prorates 31 C querna 32 E gracilis 33 S peruviana 34 L guttatus 35 P opercularis 36 P approximans 37 O chalceus 38Diplectrum spp 39O dovi
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 26 2 2 0 3 10 9 3 16 1 10 18 12 3 3 9 8 10 4 8 4 5 1 10 6 2 23 1 19 7 14 0 33 5 12 3 12 5 7 14 69 21 11 1 21 11 11 65 6 2 1 3 3 7 1 12 7 2 1 14 4 8 3 9 14 7 50 2 29 1 36 11 9 11 71 5 11
10 58 2 5 28 8 11 6 2 1 1 4 5 12 8 5 1 1 13 8 5 7 14 3 2 13 26 16 15 0 9 4 6 7 16 34 17 16 19 36 48 32 0 16 18 2 11 4 10 34 10 47 19 23 3 1 11 50 19 13 19 54 1 15 81 76 14 8 20 23 12 6 4 17 10 1 2 21 3 1 3 16 54 23 22 2 58 3 34 2 1 23 0 9 8 12 9 11 6 8 8 0 11 15 12 24 3 3 71 2 2 9 4 6 25 10 12 12 14 5 13 19 10 4 26 26 4 5 2 7 7 2 5 5 34 4 4 27 9 8 5 7 5 36 10 17 3 28 1 1 50 1 1 47 1 4 29 10 14 48 19 10 30 6 69 2 23 31 3 2 3 1 2 1 4 3 81 1 9 32 16 21 28 4 26 6 33 23 11 3 29 32 1 34 1 1 1 1 1 0 1 76 35 19 21 14 36 11 36 10 7 11 4 11 8 50 37 18 14 11 16 7 19 14 38 12 10 0 11 4 7 16 13 8 4 4 9 39 33 65 2
4
Carcino-ictioacutefagos 46
Equinodermoacutefagos 47
Malacoacutefagos 48
Carcinoacutefagos 49
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica 50
Nivel troacutefico 50
Red troacutefica 52
Iacutendices de especies clave 52
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas 58
Discusioacuten 63
Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos 63
Detritoacutefagos 63
Malacoacutefagos 64
Carcinoacutefagos 65
Ictio-carcinoacutefagos 67
Ictioacutefagos 68
Estructura troacutefica 70
Niveles troacuteficos 70
Redes troacuteficas 73
Iacutendices de especies clave 73
Conclusiones 77
Bibliografiacutea 79
Anexos 94
5
Iacutendice de Tablas Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans 33
Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei 33
Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii 34
Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de
consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio 34
Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos
estomacales 35
Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis
a partir de isoacutetopos estables 44
Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las
proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio 45
Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y
anaacutelisis de isoacutetopos 51
Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes
troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos
(ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten
56
Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde
se muestran las especies que representan el 80 del efecto 57
Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes
troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores
representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros en rojo
representan correlacioacuten significativa (plt005) 59
Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos
por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con
la especies con las mayores diferencias 59
6
Iacutendice de Figuras Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa
Meacutexico 20
Figura 2 Ejemplo para determinar una dieta bien representada (a) se consideraba asiacute cuando el
coeficiente de variacioacuten era le 005 representado por una liacutenea roja mientras que cuando los
valores no alcanzaban este valor (b) se consideraba que la dieta no estaba bien representada 32
Figura 3 Anaacutelisis de cluacutester mostrando la agrupacioacuten de los depredadores seleccionados en seis
gremios troacuteficos 37
Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas 38
Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas 38
Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras 39
Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas 40
Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas 41
Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas 42
Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 46
Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis
isoacutetopos estables y modelos de mezcla 47
Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis
isoacutetopos estables y modelos de mezcla 48
Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 48
Figura 14 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 49
Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados
por lo diferentes meacutetodos 51
Figura 16 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de
contenidos estomacales53
Figura 17 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de
isoacutetopos estables y modelos de mezcla54
Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas61
Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas62
7
Glosario Analizador elemental Instrumento automatizado que convierte la muestra en un gas para ser inyectados en el espectroacutemetro de masas Contiene un incinerador para la combustioacuten quiacutemica de la muestra una trampa quiacutemica para purificar los gases y el cromatoacutegrafo de gases para separar las especies de gases puros para los anaacutelisis
Espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas Instrumento analiacutetico de gran precisioacuten que se utiliza para medir la razoacuten absoluta entre dos isoacutetopos (R) y obtener posteriormente la razoacuten isotoacutepica de una muestra relativa a un estaacutendar (δ) La muestra se introduce como un gas el cual es bombardeado con electrones para crear iones Estos iones son acelerados a traveacutes de un tubo de vaciacuteo y expuestos a un campo magneacutetico que causa que los iones de diferente masa sean desviados a trayectorias ligeramente diferentes Los detectores (vasos de Faraday) estaacuten colocados en cada trayectoria para capturar los iones de masa especiacutefica El valor resultante es comparado con los valores (R) obtenidos en el gas estaacutendar y posteriormente utilizado para calcular δ Isoacutetopo estable Un isoacutetopo no radiactivo en el cual los neutrones no se degradan espontaacuteneamente para formar un electroacuten y un protoacuten Los isoacutetopos estables no tienen riesgo fisioloacutegico Isoacutetopo Aacutetomos de un mismo elemento en cuyo nuacutecleo contiene el mismo nuacutemero de protones pero diferente numero de neutrones Nicho Posicioacuten estructural de un organismo dentro de un ecosistema incluyendo su posicioacuten troacutefica haacutebitat y su relacioacuten con el medio ambiente fiacutesico y bioacutetico circundante Nivel troacutefico Literalmente una posicioacuten troacutefica jeraacuterquica en una red de alimentos (desde productores a consumidores)Los organismos son asignados al nivel troacutefico maacutes alto en el cual estaacuten funcionando como consumidores
Red troacutefica Se refiere a la dependencia alimenticia de unos organismos hacia otros en una serie que comienza con los productores primarios yo detritus y termina con los carniacutevoros de mayor tamantildeo
Troacutefico Implica los haacutebitos de alimentacioacuten o relaciones alimenticias de diferentes organismos en una cadena o red de alimentos δ13C Relacioacuten isotoacutepica de 13C12C expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Pee Dee Belemnite) δ15N Relacioacuten isotoacutepica de 15N14N expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Nitroacutegeno atmosfeacuterico)
8
Resumen Recientemente hay un considerable intereacutes en el estudio de la estructura de las redes troacuteficas utilizando esta informacioacuten en la elaboracioacuten de modelos que puedan ser usados para el manejo de recursos a nivel de un ecosistema Estos modelos requieren del conocimiento de las redes troacuteficas para lo cual es necesario conocer los haacutebitos alimenticios de las especies que lo conforman comuacutenmente se han utilizado los anaacutelisis de contenidos estomacales para ello sin embargo recientemente se han venido utilizando los isoacutetopos estables de δ15N y δ13C en los tejidos de los organismos para el estudio de las redes troacuteficas proporcionando informacioacuten acerca de la posicioacuten troacutefica y posible dieta de un organismo Actualmente modelos de mezcla aplicados a estos valores de isoacutetopos permiten conocer la proporcioacuten que cada presa aporta al depredador En este trabajo se pretende realizar una comparacioacuten de la estructura troacutefica de peces demersales de las costas de Nayarit utilizando las teacutecnicas de anaacutelisis de contenidos estomacales asiacute como por isoacutetopos estables y modelos de mezcla ya que esta uacuteltima teacutecnica posee ciertas ventajas que la hacen atractiva para la posible construccioacuten de modelos troacuteficos capaces de representar un ecosistema Se analizaron 2139 estoacutemagos de 50taxa de peces diferentes sin embargo solamente se pudo obtener la dieta bien representada de 19 especies estas se agruparon en seis grupos o gremios troacuteficos seguacuten el grupo predominante en su dieta mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Una vez obtenidas las presas principales de cada especie se realizaron anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla con los cuales se obtuvieron las proporciones de dieta de cada depredador obtenieacutendose tambieacuten gremios los cuales difieren en algunas especies al meacutetodo anterior se calculoacute el nivel troacutefico por ambos meacutetodos y los resultados dieron similares con excepcioacuten de tres especies consideraacutendose el valor de isoacutetopos estables como el maacutes fiable Se evaluoacute mediante una serie de indicadores la similitud entre las redes construidas a partir de los datos de ambos meacutetodos encontraacutendose que ambas resultaban ser diferentes en cuanto a su estructura pero poseen propiedades similares por lo que el uso complementario de ambas teacutecnicas resulta recomendable para el anaacutelisis de la estructura de la red troacutefica de alguacuten sistema de intereacutes
9
Abstract Recently there is considerable interest in studying the structure of food webs using this information in developing models that can be used for resource management at the level of an ecosystem These models require knowledge of food webs for which it is necessary the knowledge of the feeding habits of the species that comprise it for this purpose stomach contents analysis has been commonly used however recently the use of stable isotopes ofδ15N y δ13C in the tissues of organisms have been used to obtain information about the diet and trophic level Actually the use of mixing models applied to these isotope values provide insight into the proportion that each prey contributes to the predator This paper tries to make a comparison of the trophic structure of demersal fish off the coast of Nayarit using the techniques of analysis of stomach contents and stable isotope mixing models this due that the latter technique has certain advantages that make it attractive for the possible construction of trophic models capable of representing an ecosystem We analyzed 2139 stomachs of 50 taxa of different fish however we only get the diet of 19 species well represented these were grouped into six trophic groups or guilds as the dominant group in their diet through analysis of stomach contents Having obtained the main prey of each species we made the stable isotope analysis and mixing models with which we obtained the proportions of diet of each predator the guilds obtained by this analysis differ in some species to the previous method trophic level was calculated by both methods and the results were similar with the exception of three species considering the value of stable isotopes as the most reliable The similarity between the networks constructed from the data of both methods was evaluated through a series of indexes we found that these to be different in their structure but have similar properties so the complementary use of both techniques is recommended for the analysis of food web structure of a system of interest
10
Introduccioacuten
Los sistemas naturales pueden ser estudiados de diferentes maneras y los
meacutetodos que son utilizados con este propoacutesito tienden a enfatizar diferentes tipos
de patrones La estructura general de las comunidades y el comportamiento de
los individuos han sido unos de los puntos maacutes importantes en el estudio de los
ecosistemas Uno de los enfoques utilizados para llegar a una aproximacioacuten del
primer punto es el estudio de las redes troacuteficas eacutestas son descriptoras de las
interacciones troacuteficas de la comunidad que pueden ser usadas para ilustrar
aspectos funcionales a traveacutes de los flujos de materia y energiacutea en un ecosistema
Este tipo de conocimiento ha permitido la comprensioacuten de la estructura y
funcionamiento de las comunidades de los individuos presentes en estos sistemas
y obtener de esta informacioacuten atributos tanto especiacuteficos como holiacutesticos Esta
aproximacioacuten sobre el estudio de los ecosistemas no es nueva ya que la
extraccioacuten e interpretacioacuten de enfoques aplicados a estas redes ha sido una de las
aacutereas de estudio ecoloacutegico maacutes activas en los uacuteltimos 30 antildeos (Rickleffs y Miller
2000)
El descubrimiento de nuevas metodologiacuteas que aporten maacutes informacioacuten acerca
de los patrones alimenticios de las especies asiacute como el desarrollo de nuevas
herramientas de modelacioacuten de redes troacuteficas han llegado a ser uno de los
enfoques maacutes importantes en el estudio de los ecosistemas y en la actualidad
constituye la informacioacuten baacutesica a partir de las cuales se desarrollan estrategias de
manejo para el aprovechamiento y conservacioacuten de los recursos de estos
ecosistemas (FAO 2008)
El estudio de las redes troacuteficas es un enfoque importante para entender los
patrones y dinaacutemicas de las comunidades y es actualmente un campo muy activo
en los estudios de ecologiacutea Una red troacutefica representa varias maneras en la cual
la energiacutea pasa a traveacutes de las poblaciones en las comunidades esto muestra
quieacuten se alimenta de quien en queacute cantidades la eficiencia del uso de la energiacutea
el metabolismo etc (Bendoricchio y Palmeri 2005) Las redes troacuteficas estaacuten
compuestas de cadenas troacuteficas que representan el paso de la energiacutea de un
11
productor primario a traveacutes de una serie de consumidores hasta los niveles troacuteficos
superiores (Ricklefs y Miller 2000)
La informacioacuten sobre la dieta de los individuos de un sistema resulta uacutetil
para definir las relaciones depredador-presa las cuales son la base para la
elaboracioacuten de los diagramas de redes troacuteficas asiacute tambieacuten la compilacioacuten de
diferentes componentes alimenticios consumidos por una especie pueden
eventualmente proporcionar una estimacioacuten del nivel troacutefico (Lopeacutez-Peralta amp
Arcila 2002)
Los datos para la construccioacuten de las redes troacuteficas pueden provenir de
inferencias obtenidas a partir de la estructuras anatoacutemicas observacioacuten directa de
las presas que son consumidas mediante el uso del anaacutelisis de contenidos
estomacales y maacutes recientemente mediante el uso de una teacutecnica basada en los
isoacutetopos estables de los tejidos de los organismos (Chipps y Garvey 2006)
El anaacutelisis maacutes utilizado para determinar las relaciones depredador-presa
han sido los de contenidos estomacales (Hyslop 1980) ya que actualmente
poseen la mayor resolucioacuten taxonoacutemica en la identificacioacuten de las presas ademaacutes
de ser posible determinar su biomasa La informacioacuten que aportan los anaacutelisis de
contenidos estomacales es solo referente a presas consumidas recientemente
(usualmente en menos de 24 h) por lo que para obtener informacioacuten sobre dietas
de periodos mayores es necesario llevar a cabo campantildeas de muestreo donde se
obtengan muestras de varios individuos con el fin de cubrir la dieta
correspondiente a ese periodo (Gearing 1991 Estrada et al 2005)
Un problema que se tiene con esta teacutecnica es que a menudo las presas son
encontradas en estados de digestioacuten tan avanzados que resulta complicado
identificarla y en algunos casos solo quedan restos de estas presas no obstante
en muchos casos existen estructuras que pueden resultar uacutetiles para la
identificacioacuten de presas que no se encuentran completas tales como vertebras
escamas dientes globos oculares cleitros y otolitos en el caso de peces restos
quitinosos en el caso de artroacutepodos o picos y globos oculares en el caso de
12
cefaloacutepodos Todas estas estructuras poseen caracteriacutesticas muy especiacuteficas que
pueden llegar a servir para identificar las presas a nivel familia geacutenero o incluso
especie (Margalef 1974)
Otro inconveniente que se tiene con esta metodologiacutea es que la duracioacuten de
algunas estructuras de las presas dentro de los contenidos gaacutestricos puede variar
dependiendo de su grado de digestibilidad lo que puede llegar a causar una
subestimacioacuten en la abundancia de presas que se digieren raacutepidamente (por
ejemplo invertebrados como poliquetos medusas) o bien una sobrestimacioacuten de
presas que tengan estructuras poco digeribles y que se acumulen en el tracto
digestivo (pe cefaloacutepodos o algunas especies de crustaacuteceos) (Clarke et al 1976
Santos et al 1999)Tambieacuten muchos fragmentos de presas pueden llegar a ser
muy difiacuteciles de identificar por lo que este meacutetodo favorece la identificacioacuten de
presas de tamantildeo grande y que tienen estructuras duras Asiacute tambieacuten algunas
especies pueden llegar a regurgitar sus estoacutemagos (Pierce et al 1993 Tollit et al
1997 Melville y Conolly 2003 Chipps y Garvey 2006)
Por otro lado no todos los materiales que son consumidos son asimilados
por el organismo por lo que resulta difiacutecil determinar cuaacutel es su importancia real
en la dieta del depredador (Chipps y Garvey 2006) Asimismo se pueden
presentar sesgos debido a que pueden encontrarse restos de individuos que no
fueron ingeridas directamente por el depredador sino por la presa de eacuteste (Smith amp
Whitehead 2001 Romaacuten-Reyes 2005) Ademaacutes existe cierta dificultad al realizar
comparaciones entre la dieta de varios depredadores (lo cual se requiere para la
construccioacuten de redes troacuteficas) esto ocurre cuando se presentan diferencias en
sus tasas de digestioacuten y de evacuacioacuten asiacute como en sus ritmos de alimentacioacuten
los cuales si no se consideran apropiadamente en los estudios de alimentacioacuten
tienen importantes implicaciones en la interpretacioacuten de los datos de la dieta
(Chipps amp Garvey 2006)
En antildeos recientes se ha empezado a utilizar una nueva teacutecnica para el
estudio de las redes troacuteficas la cual emplea la acumulacioacuten de isoacutetopos estables
en el tejido de los organismos (Clarke et al 2005) Esta teacutecnica puede proveer
13
informacioacuten acerca del comportamiento alimenticio a largo plazo de una especie
basado en la asimilacioacuten del alimento consumido de tal manera que aporta una
retrospectiva histoacuterica de este comportamiento cuyo periodo variacutea dependiendo
del tipo de tejido que se analice mientras que los contenidos estomacales
solamente presentan una fotografiacutea de la alimentacioacuten reciente de una especie
(Fry y Sherr 1984 Peterson y Fry 1987)
Este meacutetodo toma ventaja de las diferencias en las abundancias relativas
de los distintos isoacutetopos de un elemento quiacutemico ya que la materia orgaacutenica lleva
siempre una firma isotoacutepica que trae una diferencia en la tasa de isoacutetopos ligeros y
pesados durante las reacciones que crearon esta materia Los isoacutetopos estables
maacutes utilizados son los de nitroacutegeno y carbono (Peterson y Fry 1987) Los
isoacutetopos de nitroacutegeno debido a que presentan un mayor enriquecimiento isotoacutepico
generalmente son usados para indicar el nivel troacutefico de las especies mientras
que la razoacuten de isoacutetopos estables de carbono por su nulo o miacutenimo
fraccionamiento refleja la fuente de nutricioacuten autotroacutefica en la base de la red de
alimentos (DeNiro y Epstein 1981)
Esta teacutecnica cuando es combinada con meacutetodos tradicionales para la
determinacioacuten de dietas (pe los anaacutelisis de contenidos estomacales) se convierte
en una herramienta muy uacutetil para determinar interacciones troacuteficas ya que los
isoacutetopos estables representan estas interacciones a una escala de tiempo mucho
maacutes larga dependiendo del tipo de tejido que se utilice para el anaacutelisis De esta
manera indica las presas que son asimiladas por el organismo y no solamente
ingeridas y a diferencia de otros meacutetodos todas las muestras obtenidas arrojan
informacioacuten (Hobson et al 1996 Burton y Koch 1999 Kurle y Worthy 2001)
Recientemente el uso de las razones de isoacutetopos estables aunados a la
utilizacioacuten de modelos de mezcla basados en ecuaciones de balance de masas
estaacuten cobrando importancia ya que ayudan a identificar cuaacuteles son las presas
maacutes importantes de los depredadores y dan un valor de la proporcioacuten de las
presas en la dieta del depredador De esta forma la razoacuten isotoacutepica es
transformada en valores de dieta los cuales pueden ser utilizados para determinar
14
varios aspectos acerca del nicho que las especies ocupan en el ecosistema
(Newsome et al 2007)
En este contexto el anaacutelisis de isoacutetopos estables ha sido utilizado como una
herramienta para obtener atributos de las redes troacuteficas tales como el
omnivorismo nivel troacutefico longitud de las cadenas troacuteficas y viacuteas principales de
flujos energeacuteticos (Cabana y Rasmussen 1996 Vander Zanden et al 1999
Layman et al 2007)
En este trabajo se pretende analizar una red troacutefica bajo dos enfoques
metodoloacutegicos la teacutecnica de contenidos estomacales y la teacutecnica de isoacutetopos
estables aunada a los modelos de mezcla para contrastar los resultados
obtenidos de cada enfoque y comparar algunos de los atributos estructurales y
funcionales de la red troacutefica con esto se contribuiraacute a discernir sobre el mejor
enfoque a emplear o bien si las dos fuentes de informacioacuten deberiacutean emplearse
de manera complementaria
Antecedentes El anaacutelisis de dietas de los peces constituyen una herramienta importante
tanto en la comprensioacuten de las interacciones entre especies de una red troacutefica y en
los ecosistemas como en el manejo de pesqueriacuteas asiacute mismo resulta uacutetil cuando
se plantea el cultivo de alguna especie ya que ayuda a entender cuaacuteles son los
requerimientos de dieta de las especies Debido a ello existe una gran variedad
de trabajos acerca de los haacutebitos alimenticios de muchas especies de peces la
mayoriacutea utilizando los anaacutelisis de contenidos estomacales para la determinacioacuten
de los componentes de la dieta asiacute como las propiedades de eacutesta
Los trabajos con contenidos estomacales han pasado de ser simples
descripciones de la dieta para determinar las presas maacutes importantes (Pinkas et
al 1971) a ser la base con la que es posible determinar los flujos de energiacutea en
un ecosistema de tal manera que lla mayor parte de lo que se conoce sobre los
flujos de energiacutea en las redes troacuteficas estaacute basado en inferencias hechas sobre la
15
informacioacuten contenida por los anaacutelisis de contenidos estomacales (Christensen amp
Pauly 1992)
A partir de mediados de los antildeos 90s se ha incrementado el nuacutemero de
trabajos que utilizan el anaacutelisis de isoacutetopos estables para el estudio de relaciones
troacuteficas en el ambiente marino no obstante que los primeros trabajos se realizaron
en 1955 (Malseed 2004) Existen muchos trabajos que han utilizado los isoacutetopos
estables de C y N para estimar el flujo de energiacutea en las redes troacuteficas marinas
estos trabajos han obtenido como resultado una aproximacioacuten de la procedencia
de las fuentes de Carbono y el nivel troacutefico de los consumidores esto tanto en
ecosistemas marinos estuarinos y dulciacuiacutecolas (Fry 1991 Whitledge y Rabeni
1997)
El anaacutelisis de isoacutetopos estables ha resultado tambieacuten ideal para especies
que se encuentran bajo alguacuten tipo de proteccioacuten o bien que resulta muy difiacutecil
conseguir muestras de contenidos estomacales tal es el caso de varias especies
de mamiacuteferos marinos entre las cuales se encuentran algunas especies de
pinniacutepedos (Kurle y Worthy 2001 Kurle y Worthy 2002) y cetaacuteceos (Gendron et
al 2001 Hooker et al2001 Ruiz-Cooley et al 2004)
Esta teacutecnica tambieacuten ha sido empleada en especies que por sus haacutebitos
alimenticios o su tamantildeo resulta difiacutecil evaluar la dieta por meacutetodos maacutes
tradicionales tal es el caso de varias especies de crustaacuteceos que debido a las
caracteriacutesticas de su sistema digestivo es muy difiacutecil identificar sus presas en el
contenido estomacal (Whitledge y Rabeni 1997 Fantle et al 1999 Abed-Navandi
y Dworschak 2005)
En cuanto a peces existen varios trabajos en los que se utiliza esta teacutecnica
En sistemas lacustres Gu et al (1996) determinaron el papel que distintas
especies ocupaban en la red troacutefica Melville y Connolly (2003) utilizaron los
isoacutetopos para determinar las fuentes autotroacuteficas fundamentales que soportan la
produccioacuten de tres especies de peces de fondos blandos en un estuario Clarke et
al (2005) se valieron de los isoacutetopos para determinar si existiacutea una sobreposicioacuten
16
en la dieta entre algunas especies pisciacutevoras nativas de un lago con respecto a
especies que habiacutean sido introducidas
Post (2002) desarrolloacute una ecuacioacuten por medio de la cual utilizando los
isoacutetopos estables de C y N es posible determinar el nivel troacutefico de los
consumidores Estrada et al (2003) utilizaron esta ecuacioacuten para determinar el
nivel troacutefico de cuatro especies de tiburones y al compararlo con los resultados
obtenidos por contenidos estomacales no encontraron diferencias significativas
entre los ambos meacutetodos De la misma forma Estrada et al (2005) calcularon el
nivel troacutefico del atuacuten aleta azul Thunnus thynnus ademaacutes de estimar sus presas
principales encontrando que esta especie cambia su alimentacioacuten de juveniles a
adultos teniendo los adultos un nivel troacutefico superior al de los juveniles
En trabajos recientes con el uso de isoacutetopos de C y N para determinar
dietas se han propuesto modelos de mezcla con el fin de cuantificar la
importancia que determinadas fuentes alimenticias tienen en la dieta de un
depredador Ben-David et al (1997) y Szepanski et al (1999) utilizaron un modelo
de mezcla para muacuteltiples presas (fuentes) con el fin de estimar la contribucioacuten que
tiene cada tipo de presa en la dieta del depredador utilizando para ello la distancia
euclidiana entre los valores isotoacutepicos de la presa y el depredador Sin embargo
este modelo provee solamente un indicativo del consumo relativo de esa presa y
se encuentra ademaacutes limitado a tres fuentes alimenticias (presas) por lo que se
deben elegir las presas maacutes probables o bien realizar varias pruebas con
diferentes presas
Phillips et al (2001) proponen un modelo lineal de mezcla basado en
ecuaciones de balance de masas el cual arroja mejores resultados que el modelo
anterior ya que este provee una estimacioacuten de la proporcioacuten que presentan las
fuentes alimenticias en la dieta aunque tambieacuten se encuentra limitado a tres
fuentes Esta limitacioacuten en el nuacutemero de presas fue corregida por Phillips y Gregg
(2003) quienes propusieron un meacutetodo basado en un modelo anterior (Phillips et
al 2001) que permite trabajar con maacutes de tres fuentes alimenticias Este meacutetodo
permite conocer la contribucioacuten de cada fuente alimenticia al depredador en
17
teacuterminos porcentuales aunque a la fecha ha sido utilizado por relativamente
pocos autores entre los que se encuentran Melville y Connolly (2003 2005)
Abed-Navandi y Dworschak (2005) Bocherens et al (2005) Benstead et al
(2006) y Huumlckstaumld et al (2007)
Autores como Newsome et al (2007) sugieren que gracias a modelos como
este es posible transformar las proporciones isotoacutepicas en valores de contribucioacuten
de las fuentes alimenticias proveyendo asiacute una forma estandarizada para
caracterizar el nicho ecoloacutegico de las especies pudiendo calcularse algunas
mediciones utilizadas en ecologiacutea tales como la amplitud de nicho y la
especializacioacuten sobre los recursos Una ventaja adicional de este procedimiento es
que se generan histogramas que representan la variabilidad en el consumo de una
presa lo cual tiene un gran potencial en el estudio de dietas ante la posibilidad de
incluir variabilidad e incertidumbre en los estudios sobre dietas alimentacioacuten y
redes troacuteficas
El uso de los isoacutetopos estables para la construccioacuten y anaacutelisis de redes
troacuteficas es una teacutecnica que estaacute empezando a ser utilizada en el anaacutelisis de ciertas
comunidades marinas donde se ha utilizado esta herramienta para encontrar las
fuentes de produccioacuten primaria principales asiacute como el nivel troacutefico (NT) de cada
uno los grupos de especies que las componen (Grall et al 2006 Vander-Zanden
et al 2006 Ciancio et al 2008) no obstante dado su muy reciente propuesta no
se han reportado a la fecha trabajos que utilicen los modelos de mezcla como
herramienta para el anaacutelisis de redes troacuteficas
Justificacioacuten El uso de los isoacutetopos estables de C y N ha demostrado ser de utilidad en el
anaacutelisis de haacutebitos alimenticios sin embargo son pocos los trabajos que han
incorporado modelos de mezcla junto a los anaacutelisis de isoacutetopos los cuales podriacutean
ayudar a comprender mejor la estructura de las redes troacuteficas de los sistemas de
estudio Debido a ello en este estudio se realizoacute una comparacioacuten entre las redes
troacuteficas obtenidas por la metodologiacutea tradicional de anaacutelisis de contenidos
18
estomacales y el anaacutelisis de isoacutetopos aunados a modelos de mezcla tomando
como caso de estudio a los peces asociados a fondos blandos de las costas de
Nayarit y Sinaloa y con base en las diferencias encontradas por ambos meacutetodos
se determinoacute el posible uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables y modelos de
mezcla para representar la dieta en teacuterminos cuantitativos para asiacute realizar la
construccioacuten de redes troacuteficas y si esta es comparable a la que puede obtenerse
por meacutetodos tradicionales esto seriacutea de gran utilidad para usar estas teacutecnicas
para la construccioacuten de estas redes en sistemas donde el acceso a las muestras
es limitado
Hipoacutetesis Tanto la informacioacuten obtenida de los anaacutelisis de contenidos estomacales
como la que se deriva de los anaacutelisis isotoacutepicos pueden conducir a revelar las
mismas propiedades estructurales y funcionales de la misma red troacutefica
Objetivo Comparar la estructura troacutefica de la ictiofauna de fondos blandos de las
costas de Nayarit obtenida por medio de las teacutecnicas de isoacutetopos estables y
modelos de mezcla con la obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales
Objetivos particulares Determinar la dieta de los peces dominantes de la zona mediante los
anaacutelisis de contenidos estomacales
Determinar la dieta de los peces a partir de modelos de mezcla usando las
sentildeales isotoacutepicas
Describir la estructura troacutefica de la zona por medio de indicadores
utilizando los valores obtenidos por los modelos de mezcla asiacute como por
el meacutetodo de contenidos estomacales
Comparar los resultados obtenidos de la descripcioacuten de la estructura troacutefica
por contenidos estomacales con la derivada de modelos de mezcla
basados en anaacutelisis de isoacutetopos estables y someter a prueba de hipoacutetesis
19
Materiales y meacutetodos Con el fin de cumplir el objetivo del trabajo este fue dividido en cuatro
secciones principales cada una de estas con objetivos particulares 1) definicioacuten
de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 2) definicioacuten de dietas
mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 3) Caracterizacioacuten de la estructura
troacutefica para cada fuente de informacioacuten de dietas y 4) Anaacutelisis comparativo de
estructuras troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables
Los ejemplares para este estudio se obtuvieron de las capturas realizadas por la
flota comercial camaronera de las costas del estado de Nayarit Las muestras
fueron obtenidas por medio de una serie de arrastres utilizando una red de
denominada tipo ldquoBuzordquo la cual posee una luz de malla de 2rdquo Los arrastres fueron
realizados durante las temporadas de pesca de camaroacuten 2005-2006 y 2006-2007
que se desarrollan de septiembre a marzo
Aacuterea de estudio Los muestreos se llevaron a cabo en embarcaciones tipo camaronero que
operan en las aacutereas de pesca tradicionales frente a las costas de Nayarit y sur de
Sinaloa que abarca desde los 23deg1160N 106deg30O y 21deg145338N y
105deg142026O (Figura 1) Esta zona se caracteriza por tener un clima caacutelido sub-
huacutemedo con lluvias en verano y oscilaciones teacutermicas anuales menores de
10degC La regioacuten se encuentra bajo la influencia de la Corriente de California la
Corriente Norecuatorial la Contracorriente Norecuatorial asiacute como la Corriente
Costera de Costa Rica La batimetriacutea de la zona es relativamente somera ya que
se encuentra sobre la plataforma continental con una profundidad maacutexima de 200
m En las zonas con profundidades de 10 a 12 m se encuentran
predominantemente sedimentos de tipo arenoso con un de grano que va de
grueso a fino mientras que en las zonas maacutes profundas predominan asociaciones
de arenas-limos principalmente en aquellas zonas situadas frente a
desembocaduras de riacuteos (Garciacutea 1981 Amezcua-Linares 1990 De la Lanza-
Espino 1991) Las capturas se llevaron a cabo en aacutereas que se encontraban entre
los 2 y 36 kiloacutemetros fuera de la costa a profundidades que oscilan entre los 10 y
20
76 m Esta zona presenta una intensa actividad pesquera representada por el
sector de pesca camaronera
Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa Meacutexico
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Para este estudio se tomaron muestras de los peces dominantes de la
zona es decir los maacutes abundantes y frecuentes de las capturas Para realizar su
muestreo se esperoacute a que la captura fuera vertida en cubierta para
posteriormente tomar una muestra representativa de la misma Esta se separoacute por
grupos o especies con ayuda de claves de identificacioacuten del aacuterea de estudio
Posteriormente se tomoacute el peso y nuacutemero de los individuos ademaacutes se tomoacute una
fotografiacutea o un ejemplar de cada grupo para posteriormente corroborar su
identificacioacuten en el laboratorio por medio de claves especializadas tales como las
de Fischer et al (1995b c) y Allen amp Robertson (1998) utilizaacutendose tambieacuten
ejemplares de referencia de las colecciones ictioloacutegicas del Centro
-1065deg -106deg -1055deg21deg
215deg
22deg
225deg
23deg
235deg
12
3
456
7
8
9
10
1112
1314
1516
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2324
25
2627
28 29
30 31
32
33
34
3536
3738
39
Sinaloa
Nayarit
0Km 25Km 50Km
Islas Marias
21
Interdisciplinario de Ciencias Marinas del Instituto Politeacutecnico Nacional y del
Centro de Investigaciones Bioloacutegicas del Noroeste
De cada especie dominante se tomaron 15 individuos a los cuales se les
extrajo el estoacutemago eacutestos se fijaron en formol al 10 o bien se congelaron para
ser llevados al laboratorio de Ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN
Una vez en el laboratorio se separaron cada una de las presas encontradas
en los contenidos estomacales y estas se identificaron mediante claves
especializadas para ello de esta forma para peces completos se utilizaron las
claves de Fisher et al (1995bc) Allen amp Robertson (1998) y Thomson et al (2000)
Para peces en estados avanzados de digestioacuten se utilizaron las claves de Clothier
(1950) Clothier amp Baxter (1969) y las de Clarke (1962 y 1986) Para invertebrados
se utilizaron las de Smith y Carlton (1975) Wolff (1982 1984) Salgado Barragaacuten
y Hendrickx (1986) Fisher et al (1995ordf) y Hendrickx et al (1997) Tambieacuten se
pudo corroborar la identificacioacuten de las presas mediante la comparacioacuten de estos
con el material de referencia que se encuentra tanto en la coleccioacuten ictioloacutegica
como en el laboratorio de ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN
Una vez identificadas las presas se determinaron los valores de peso y
nuacutemero de cada uno de los componentes alimenticios y estos valores fueron
usados para calcular los meacutetodos propuestos por Pinkas et al (1971) y Hyslop
(1980) que a continuacioacuten se detallan
Meacutetodo Gravimeacutetrico (G) Para este meacutetodo se requirioacute obtener la biomasa de
las especies presas encontradas en los diferentes estoacutemagos para ello se
determinoacute el peso de cada una de las especies presa utilizando una balanza
digital El peso de cada especie presa fue referido como un porcentaje del peso
total de todas las especies presa (G) encontradas en los estoacutemagos
22
Donde
p= Peso (g) de un determinado tipo de presa
PT= Peso (g) de la totalidad de especies presa
Iacutendice de Frecuencia de Ocurrencia (FO) Este iacutendice refleja la frecuencia con la
que se encuentra una determinada especie presa expresada como un porcentaje
de la totalidad de estoacutemagos con alimento se utilizo para discernir cuales eran las
especies dominantes y las raras en la dieta
119865119874 = 119899119873119864 lowast 100
Donde
n= Nuacutemero de estoacutemagos que tienen el mismo componente alimenticio
NE= Nuacutemero total de estoacutemagos con alimento
Una vez que se determinaron las presas de cada uno de los grupos de peces se
procedioacute a determinar si el nuacutemero de estoacutemagos analizados era suficiente para
representar la dieta de cada uno de estos grupos para ello se realizaron curvas de
diversidad acumulada utilizando la informacioacuten de las presas encontradas en los
contenidos estomacales de cada depredador Esto se hizo estimando el iacutendice de
diversidad de Shannon-Wiener para cada estoacutemago de cada uno de los
depredadores y mediante una aleatorizacioacuten de estos se construyoacute una curva
acumulada donde se esperaba que una dieta bien representada alcanzaraacute un
valor asintoacutetico de tal forma que al aumentar el nuacutemero de estoacutemagos ya no se
observara un cambio significativo en la diversidad de presas
Para tener una estimacioacuten cuantitativa de este criterio (la eleccioacuten del
nuacutemero de estoacutemagos necesarios para obtener una dieta bien representada) se
determinoacute el coeficiente de variacioacuten para cada caso y cuando este fue menor o
igual a 5 se consideroacute que la dieta estaba bien representada Una vez obtenida
23
esta informacioacuten se procedioacute a trabajar con las especies para las que se obtuvo
una buena representatividad
Las especies de peces fueron agrupadas en gremios alimenticios que se
determinaron usando la biomasa de las presas para ello se realizoacute un anaacutelisis de
similitud utilizando el iacutendice de Bray-Curtis para posteriormente realizar un anaacutelisis
de cluacutesteres usando ligamiento de tipo completo
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables Se tomaron muestras de muacutesculo a los peces que previamente fueron
seleccionados como los maacutes dominantes de la zona y cuya dieta ademaacutes hubiera
estado bien representada al hacer el anaacutelisis de contenidos estomacales
procurando obtener muestras de individuos que al ser capturados no se
encontraran cerca de descargas de agua continental ya que esto pudiera alterar
su sentildeal isotoacutepica Tambieacuten se tomaron muestras de muacutesculo de presas
potenciales procedentes de las capturas que fueron identificadas en el anaacutelisis
previo de contenidos estomacales asiacute como especies extraiacutedas de los contenidos
estomacales que se encontraron en un estado de digestioacuten leve Asimismo se
seleccionaron particularmente algunas especies de niveles troacuteficos altos y bajos
(obtenido de referencias de literatura) para tener una mejor representacioacuten de la
red troacutefica La muestra se procuroacute tomar siempre de la regioacuten dorsal de los
organismos siendo posteriormente congeladas hasta su anaacutelisis en el laboratorio
Extraccioacuten de humedad
Las muestras de muacutesculo fueron secadas utilizando una liofilizadora donde
las muestras fueron sometidas a una temperatura de aproximadamente -40 degC y
una presioacuten de 50 MBR durante un periodo aproximado de 24 horas Otro meacutetodo
que se utilizoacute para secar las muestras fue mediante el uso de una estufa donde las
muestras se sometieron a una temperatura constante de 50degC durante 24 horas
24
De acuerdo con Kaehler amp Pakhomov (2001) no existe diferencia en los
resultados obtenidos utilizando cualquiera de estos meacutetodos
Una vez secadas las muestras fueron reducidas a polvo fino utilizando para
ello un mortero de aacutegata ya que el uso de morteros de porcelana puede
contaminar las muestras con residuos de carbonatos (Roman-Reyes 2003)
En el caso de algunos organismos con estructuras calcaacutereas como es el
caso de algunos crustaacuteceos y equinodermos se realizo una eliminacioacuten de estos
carbonatos debido a que estos suelen afectar los valores del δ13C debido a esto
se realizo una acidificacioacuten para ello se utilizo una solucioacuten acido clorhiacutedrico (HCl)
al 10 durante 24 h y secadas nuevamente (Carabel et al 2006)
Las muestras fueron colocadas en capsulas de estantildeo o de plata (para
muestras que se acidificaron) para ello se colocoacute una cantidad de 10 mg plusmn 01 en
cada caacutepsula la cual se pesoacute utilizando una micro balanza con una precisioacuten de
0001 mg Una vez pesadas las caacutepsulas fueron colocadas en charolas marcadas
para ser posteriormente analizadas en el espectroacutemetro de masas de razones
isotoacutepicas
Anaacutelisis de isoacutetopos
Los anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron realizados en los Servicios Xerais
de Apoio aacute Investigacioacuten (SXAIN) Universidad da Coruntildea utilizando un analizador
elemental modelo FlashEA 1112 de la marca ThermoFinnigan conectado a un
espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas DELTA plus de la marca Finnigan
MAT con una interfaz Con Flo II Este instrumento realiza primeramente la
combustioacuten de la muestra para convertirla en gas el cual es separado en sus
componentes mediante una columna cromatograacutefica dentro de un analizador
elemental acoplado al espectroacutemetro de masas Posteriormente los componentes
son cuantificados en cada uno de sus constituyentes asiacute como su masa molecular
(los de nitroacutegeno N y carbono C en este caso) Los resultados son expresados
como valores de incrementos δ en partes por mil permil de la desviacioacuten de las
25
muestras con respecto a los estaacutendares establecidos por medio de la siguiente
ecuacioacuten (Park amp Epstein 1961)
δ15N oacute δ13C = [(R muestraR estandar)-1] 1000
Donde
R= 13C12C o 15N14N respectivamente
Estaacutendar= Nitroacutegeno atmosfeacuterico para el N y Pee Dee Belemnita para el C
Extraccioacuten de liacutepidos
Se realizoacute la extraccioacuten de liacutepidos de las muestras debido a que se ha
encontrado que los liacutepidos se hayan reducidos en δ13C en relacioacuten a la dieta lo
que pudiera afectar la interpretacioacuten ecoloacutegica de las sentildeales de δ13C teniendo
mayor efecto en individuos que presentan grandes cantidades de liacutepidos en sus
tejidos De esta manera pueden realizarse comparaciones de muestras de tejidos
que provienen de grupos taxonoacutemicos diferentes sin el efecto que un exceso de
liacutepidos pudiera causar en la sentildeal isotoacutepica del δ13C Se utilizoacute una normalizacioacuten o
correccioacuten aritmeacutetica de los valores de δ1C Asiacute como la razoacuten CN de las muestras
la cual es la proporcioacuten entre la cantidad de C sobre la de N de cada una de estas
Este procedimiento tiene la ventaja de que no llega a alterar la sentildeal isotoacutepica del
δ15N la cual es afectada por el uso de solventes que son utilizados para realizar la
extraccioacuten quiacutemica de los liacutepidos (Kiljunen et al 2006 Sweeting et al 2006 Post
et al 2007) Ademaacutes este ajuste puede realizarse raacutepidamente a diferencia de los
meacutetodos quiacutemicos siendo miacutenimo el tiempo necesario para efectuarlo
Para la normalizacioacuten de los liacutepidos se utilizoacute la ecuacioacuten propuesta por
Post (2007)
δ13Crsquo (Normalizado)= δ13C (sin tratar) - 332 + 099 X CN
26
Modelos de Mezcla
Los modelos de mezcla utilizados se encuentran basados en el trabajo de
Phillips y Greggs (2003) a diferencia de otros modelos de mezcla basados en
distancias euclidianas (Ben-David et al 1997) este puede trabajar con muchas
maacutes fuentes potenciales que elementos analizados (isoacutetopos)
Las ecuaciones baacutesicas de los modelos de mezcla son las siguientes 120575119862 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 120575119873 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 1 = 119901 + 119901 + 119901
Donde a b y c son tres diferentes tipos de alimento y Pa + Pb + Pc es la
contribucioacuten de cada tipo de alimento a la alimentacioacuten del depredador este es un
sistema matemaacutetico indeterminado con tres incoacutegnitas para la cual no existe una
solucioacuten uacutenica sin embargo con el sistema de isoacutetopos n y de gtn+1 fuentes
alimenticias es posible utilizar el balanceo de masas para calcular las muacuteltiples
combinaciones de proporciones de las fuentes alimenticias que son soluciones
probables
Se utilizoacute la herramienta SISUS (httpstatacumencomsisus) para
determinar la contribucioacuten a la dieta de cada presa este software fue desarrollado
por Erhardt (2009) y este a diferencia de la aproximacioacuten original de Phillips y
Greggs (2003) no posee la limitante de 10 fuentes que su software Isosource
posee lo cual para la mayoriacutea de las especies que se trabajaron resulta una
limitante mayor La rutina SISUS en cambio se encuentra basada en una
aproximacioacuten de tipo Bayesiana la cual determina las distribuciones probabiliacutesticas
de las proporciones que cada presa aporta a la dieta de intereacutes esto lo realiza a
traveacutes de una integracioacuten numeacuterica de proporciones de contribuciones de dieta
probables generadas aleatoriamente y que representen una dieta potencial Este
modelo ademaacutes no posee la limitante de 10 presas por lo que resultoacute ser maacutes
adecuado para este trabajo
27
Previamente a la aplicacioacuten de los modelos de mezcla a cada unos de los
depredadores se le restoacute el valor de fraccionamiento isotoacutepico de 23 permil a los
valores de δ15N de cada uno Este valor de fraccionamiento fue propuesto por
McCutchan (2003) quien menciona que este es el valor que ha sido encontrado
para especies que se alimentan de presas tanto de niveles troacuteficos altos como
bajos Asiacute tambieacuten con el fin de hacer comparables las dietas obtenidas por
contenidos estomacales y por isoacutetopos se realizaron algunas agrupaciones de las
presas El detritus en este caso estuvo representado por valores de Materia
Orgaacutenica Particulada (MOP) calculados por Saacutenchez et al (2009) para la zona de
estudio mientras que los valores encontrados para zooplancton fueron tomados
del trabajo de Loacutepez-Ibarra (2008) de muestras de copeacutepodos muestreados cerca
del aacuterea de estudio
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Se analizoacute la estructura troacutefica a partir de ambas fuentes de informacioacuten
contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos estables Para el caso de los
contenidos estomacales se usaron los valores de biomasa para definir el
porcentaje que cada presa en el estoacutemago del depredador y a partir de estos
valores se construyoacute una matriz depredador-presa Para el caso de la red troacutefica
construida con los valores de isoacutetopos se utilizaron los valores promedio de los
porcentajes obtenidos por el software SISUS usaacutendolos para construir la matriz
depredador-presa y representar la red troacutefica Las presas utilizadas fueron
obtenidas de agrupaciones similares para ambos meacutetodos de tal manera que
pudieran ser comparables
Previamente al anaacutelisis de la red troacutefica se calcularon los niveles troacuteficos
(NT) de los depredadores para ambas fuentes de informacioacuten contenidos
estomacales e isoacutetopos estables Para el caacutelculo con los valores de contenidos
estomacales se utilizoacute la siguiente ecuacioacuten propuesta por Christensen amp Pauly
(1992)
119873119879 = 1 + 119863119862 lowast 119873119879119895
28
Donde
DCij referida como la composicioacuten de la dieta es la proporcioacuten de presas ( j ) en la
dieta del depredador (i ) NTj es el nivel troacutefico de las presas y fue obtenido de la
base de datos del International Standard Statistical Classification of Aquatic
Animals and Plants (ISSCAAP) en Fishbase (wwwfishbaseorg) n es el nuacutemero
de presas
En el caso de la red troacutefica estimada por medio del anaacutelisis de isoacutetopos
estables se calculoacute el nivel troacutefico utilizando para ello los valores de nitroacutegeno y la
ecuacioacuten propuesta por Post (2002)
Donde es la posicioacuten troacutefica del organismo usado para estimar δ15Nbase y
es el enriquecimiento en 15N por nivel troacutefico Las especies elegidas para calcular
el δ15Nbase deben de compartir el mismo haacutebitat que la especie objetivo e integrar
la marca isotoacutepica de la red troacutefica en una escala de tiempo suficientemente larga
para minimizar los efectos de la variacioacuten a corto plazo en este caso se utilizoacute una
especie de camaroacuten (Solenocera spp) que resultoacute ser una presa frecuente en la
mayoriacutea de los depredadores y que ocupa un nivel troacutefico secundario
Una vez obtenidos los niveles troacuteficos se utilizaron estos valores junto con las
matrices depredador-presa obtenidas por ambas fuentes y fueron introducidas en
el programa Ucinet v 60 desarrollado por Borgatti (2002) para la representacioacuten
grafica y edicioacuten de la red troacutefica Esta se graficoacute en un gradiente seguacuten su nivel
troacutefico representaacutendose por medio de flechas los consumos de cada especie
La comparacioacuten de las estructuras troacuteficas obtenidas de los valores de ambas
matrices de dietas se realizoacute a traveacutes de una serie de indicadores de especies o
taxa clave propuestos por Jordan et al 2006 Como estos iacutendices expresan
Δ
minus+n
NbaseundariorNconsumido 1515 sec_ δδλ
λ nΔ
NT=
29
importancia relativa de manera jeraacuterquica seguacuten ellos atributos que representan
para cada iacutendice se seleccionoacute la medida del ldquopercentilrdquo superior como criterio de
diferenciacioacuten o separacioacuten de los grupos funcionales maacutes relevantes del
gradiente total De esta manera los valores se ordenaron de mayor a menor y para
identificar las especies clave relevantes se usoacute el percentil de 80
Los iacutendices de especies clave utilizados fueron los siguientes
Iacutendice de grado (Degree) Este iacutendice representa el nuacutemero de nodos
conectados a un nodo particular representado cada uno a una especie y es
expresado como sigue 119863 = 119863 + 119863
Donde Di es la sumatoria de todas las presas (Din) maacutes sus depredadores (Dout)
Iacutendice de cercaniacutea Determina la capacidad de un nodo para llegar a todos los
elementos de la red Donde los elementos maacutes centrales son aquellos que
se encuentran a menor distancia del resto
119862119862 = 119873 minus 1sum 119889119894
Donde N es el nuacutemero de nodos dij es el la longitud de la ruta maacutes corta entre los
nodos i y j en la red Entre maacutes grande el valor de CCi la eliminacioacuten de ese grupo
ocasionaraacute fragmentacioacuten sobre el resto de los grupos
Iacutendice de intermediacioacuten Indica el nuacutemero de veces que aparece un nodo en las
rutas maacutes cortas entre dos Los nodos con un valor alto de intermediacioacuten
son importantes y claves por ser los maacutes centrales de la red o aquellos que
vinculan subgrupos o bloques diferentes
119861119888 = 2 119883 sum 119892 (119894)119892(119873 minus 1)(119873 minus 2)
30
Donde N es el nuacutemero de nodos gkj es el nuacutemero de rutas igualmente maacutes cortas
entre los nodos j y k y gkj(i) es el nuacutemero de estas rutas en las cuales el nodo i
incide
Iacutendice de grupos clave Kpp1 Denominado iacutendice de fragmentacioacuten este indica
cuales nodos tendriacutean que ser eliminados para desconectar al maacuteximo la red
119865 = 1 minus sum 119904119896 (119904119896 minus 1)119873(119873 minus 1)
Donde sk es el tamantildeo del grupo y N es el nuacutemero de nodos su rango va de 0-1
donde 1 es la maacutexima fragmentacioacuten de la red
Iacutendice de grupos clave Kpp2 Llamado tambieacuten iacutendice de propagacioacuten es un
indicador de cuaacuteles son los nodos que se encuentran lo maacutes conectado
posibles al resto de los nodos de la red
119877 = 1 minus sum 1 119889119872119895119873
Donde RD es la proporcioacuten de todos los nodos alcanzados por el grupo de intereacutes
dMj es la distancia de un nodo j a un grupo M de nodos
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Los resultados de los indicadores anteriores para cada fuente de datos
estoacutemagos e isoacutetopos fueron comparados por medio de la prueba de correlacioacuten
por rangos no parameacutetrica de Spearmann (ρ) Esta es una prueba que mide la
asociacioacuten entre dos variables discretas Para calcular ρ los datos son ordenados
y reemplazados por su respectivo rango
El estadiacutestico ρ viene dado por la expresioacuten
ρ= sum( )
31
Donde D es la diferencia entre los correspondientes valores de una especie e
iacutendice entre matrices y N es el nuacutemero de pares de datos
Como criterio de prueba de hipoacutetesis en estas comparaciones se eligieron valores
de correlacioacuten ρgt08 y una significancia pgt005 como estadiacutesticamente similares
Para el caso de los niveles troacuteficos se aplicoacute una prueba t para determinar si los
valores obtenidos por contenidos estomacales y por anaacutelisis de isoacutetopos fueran
estadiacutesticamente similares
Resultados
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales De las 134 especies de peces capturadas durante los muestreos se
analizaron un total de 2139 estoacutemagos pertenecientes a 50 de ellas siendo eacutestas
las maacutes frecuentes y abundantes en los muestreos (Anexo 1) De estos el 571
presentaron alimento mientras que el resto no conteniacutea ninguacuten componente
alimenticio Para el anaacutelisis se seleccionaron todos aquellos peces cuyo nuacutemero
de estoacutemagos fuera suficiente para poder representar su dieta y para determinar
esto se realizoacute una serie de curvas de diversidad acumulada determinando
tambieacuten el coeficiente de variacioacuten de cada una de estas considerando que
cuando este coeficiente fuera menor a le005 el nuacutemero de estoacutemagos resultaba
adecuado para representar en un 95 la dieta de los peces En la figura 2 se
observa un ejemplo de este criterio de seleccioacuten mientras que el resto de los
valores de diversidad de la totalidad de organismos se muestran en el Anexo 2
Figuracuandcuandrepres
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015
02
025
03
33
Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans
Boca dulce (Paralonchurus goodei)
En los 10 estoacutemagos analizados se encontroacute que esta especie se
alimentaron de peces de la familia Cynoglossidae poliquetos braquiuros asiacute como
algas (Tabla II) La dieta encontrada en Fishbase (Chao 1995) resultoacute ser
incompleta sin embargo sentildeala que este organismo llega a alimentarse de
gusanos presumiblemente poliquetos asiacute como de otros invertebrados
Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei
Especies presa G
Alga 179
Brachyura 357
Cynoglossidae 8081
MONI 411
Polychaeta 793
Restos de peces 179
Especies presas G
Cynoglossidae 50
Engraulidae 50
Gasteropoda 50
MONI 50
Restos de camarones 50
Restos de crustaacuteceos 200
Squillidae 150
Stomatopoda 400
34
Sardina machete (Ophistopterus dovii)
En los cinco estoacutemagos analizados se encontraron restos de algas asiacute
como camarones de la familia Ogyrididae la dieta en Fishbase (Whitehead y
Rodriguez 1995) fue muy poco representativa ya que solo mencionan lo
encontrado en un solo estoacutemago con una especie de pez no identificada
Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii
Especies presa G
Alga no id 275
Ogyrididae 9725
De esta manera se trabajoacute con un total de 19 especies de peces El anaacutelisis
de similitud de Bray-Curtis aunado al de clusters dio como resultado un total de
seis agrupaciones o gremios troacuteficos Malacoacutefagos Detritiacutevoros Poliquetoacutefagos
Carcinoacutefagos Carcino-ictioacutefagos e Ictioacutefagos En la siguiente tabla se muestran las
especies pertenecientes a cada gremio y el porcentaje de biomasa consumida de
cada grupo presa principal (Fig3 Tabla IV)
Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio
Gremio Especie de consumo
Ictioacutefagos Cyclopsetta querna 87
Ictioacutefagos Synodus scituliceps 82
Ictioacutefagos Selene peruviana 965
Ictioacutefagos Trichiurus nitens 788
Ictioacutefagos Paralunchuru goodei 81
Carcinoacutefagos Centropomus robalito 975
Carcinoacutefagos Pomadasys panamensis 52
Carcinoacutefagos Pseudupeneus grandisquamis 905
Carcinoacutefagos Lepophidium prorates 786
Carcinoacutefagos Polydactylus opercularis 567
Carcinoacutefagos Polydactylus approximans 80
Carcinoacutefagos Opisthopterus dovii 972
Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66
35
Ictio-carcinoacutefagos Lutjanus guttatus 408437
Detritoacutefagos Haemulopsis spp 85
Detritoacutefagos Eucinostomus gracilis 69
Detritoacutefagos Orthopristys chalceus 82
Malacoacutefagos Balistes polylepis 895
Poliquetoacutefagos Ariidae 525
Las presas encontradas en los contenidos estomacales de cada uno de los
depredadores fueron identificados al menor taxoacuten posible (Anexo 3) sin embargo
con el fin de que las redes troacuteficas resultantes de ambos meacutetodos Contenidos
estomacales (CE) e isoacutetopos tuvieran agrupaciones de presas similares para
facilitar su eventual comparacioacuten los componentes presas fueron agrupados por
sus relaciones taxonoacutemicas en familias o clases e incluso ordenes (Tabla V)
Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos estomacales
Grupo Especies
Bivalvia Anadara Mazatlanica
Pectinidae
Veneridae
Anomia peruviana
Nuculana elenensis
Corbula marmorata
Corbula sp
Tellina sp
Gasteroacutepoda Turritela mariana
Epitoniidae
Epitonium acapulcanum
Crucibulum monticulus
Calappidae Calappidae
Cephalopoda Loligo opalescens
Clupeidae Ophistonema libertate
Harengula thrissina
Sardinops caeruleus
Clupeidae
36
Cynoglossidae Symphurus elongatus
Cynoglossidae
Engraulidae Cetengraulis mysticetus
Engraulis mordax
Anchoa spp
Engraulidae
Echinodermata Asteroidea
Ophiactis simplex
Mugilidae Mugilidae
Mugil cephalus
Congridae Paraconger californiensis
Ariosoma gilberti
Polychaeta Leucosidae
Sternaspidae
Eunicidae
Lumbrineridae
Glyceridae
Porifera Porifera
Portunidae Euphylax robustus
Callinectes bellicosus
Portunus tuberculatus
Portunus asper
Portunidae
Stomatopoda Squilla panamensis
Squilla acueleata
Squillla spp
Squilla mantoidea
Squilla biformis
Squilla bigelowi
Squilla tiburonensis
Xanthidae Xanthidae
Zooplancton Copeacutepoda
Figura
detalla
malac
molus
a 3 Anaacutelisis d
MalacoacutefaAl analiza
adamente
coacutefagas se
scos bivalvo
de cluacutester m
gos ar la dieta
se observ
e encuentra
os asiacute como
mostrando la seis gr
de cada un
voacute que d
a Balistes
o de organi
agrupacioacuten remios troacutefic
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entro de
polylepis
ismos ident
de los depreos
gremios troacute
las espec
alimentaacutend
tificados co
edadores sel
oacuteficos ident
cies clasific
dose princi
omo tunicad
eccionados
tificados m
cadas com
palmente d
dos (Fig4)
37
en
aacutes
mo
de
38
Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas
Poliquetoacutefagos
Las especies que se consideraron como ldquopoliquetoacutefagasrdquo fueron los peces
de la familia Ariidae que tuvieron como presas principales poliquetos (Fig5)
presumiblemente de las familias Eunicidae Glyceridae y Lumbrineridae en menor
medida tambieacuten consumieron moluscos bivalvos asiacute como crustaacuteceos y materia
orgaacutenica identificada como detritus
Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B polylepis
B
iom
asa
(G)
Tunicados
Bivalvos
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Ariidae
B
iom
asa
(G)
Bivalvos
Detritus
Polychaeta
Portunidae
39
Detritiacutevoras Las especies clasificadas como detritiacutevoras fueron Eucinostomus gracilis
Haemulopsis axillaris y Orthopristis chalceus que se alimentaron principalmente
de detritus seguido de moluscos equinodermos y de crustaacuteceos (Fig6)
Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras
Carcinoacutefagos Dentro de los carcinoacutefagos se encontroacute que la biomasa consumida por este
gremio estuvo constituida principalmente por camarones de las familias
Penaeidae Solenoceridae Sicyionidae (Camarones grandes gt40mm aprox) asiacute
como de camarones de las familias Processidae y Ogyrididae (Camarones chicos
lt40mm aprox) estomatoacutepodos (principalmente de la familia Squillidae) No
obstante no todas las especies resultaron carcinoacutefagos estrictos y existioacute cierto
porcentaje de consumo de peces principalmente cynoglossidos asiacute como tambieacuten
de calamares de la familia Loliginidae (Fig7)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Haemulopsis spp O chalceus E gracilis
B
iom
asa
(G) Bivalvos
Camarones chicos
Detritus
Echinodermata
Gastropoda
Otros Brachyuros
40
Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas
Carcino-ictioacutefagos Las especies carcino-ictioacutefagas fueron aquellas que consumieron en un
porcentaje similar tanto crustaacuteceos como peces En este gremio encontramos a
Lutjanus guttattus Polydactylus opercualrus y Pomadasys panamensis Estas
especies se alimentaron de varias familias de camarones de cangrejos de la
familia Xanthidae de bivalvos y de peces de las familias Engraulidae y Scianidae
(Fig 8)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B
iom
asa
(G) Alga no id
Camarones chicos
Camarones grandes
Cynoglossidae
Huevos
Loliginidae
Otros Peces
Stomatopoda
41
Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas
Ictioacutefagas Las especies ictioacutefagas fueron las siguientes Cyclopsseta querna P
goodei Trichiurus nitens Selene peruviana Scomberomorus sierra y Synodus
scituliceps Estas especies se alimentaron principalmente de peces de las familias
Engraulidae y Clupeidae no obstante algunas especies presentaron en su dieta
algunas especies de camarones e incluso de calamares como es el caso de S
scituliceps (Fig 9)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
L gutattus P panamensis P opercularis
B
iom
asa
(G)
Camarones grandes
Loliginidae
Scianidae
Stomatopoda
Xanthidae
Engraulidae
Camarones chicos
Bivalvos
42
Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables
Se analizaron un total de 119 muestras de muacutesculos de las 19 especies de
peces coincidiendo con las especies analizadas en los contenidos estomacales
Se encontroacute que los valores del δ15N van desde los 13permil hasta los 181permil
mientras que los valores de δ13C una vez aplicado el factor de correccioacuten de
liacutepidos utilizando la ecuacioacuten de Post (2007) fueron desde los -184permil hasta los -
1425permil La especie analizada con valores promedio maacutes altos de δ15N fue B
polylepis con un valor de 1747permil mientras que el maacutes bajo lo tuvo P goodei con
un valor de 1380permil En el caso del δ13C el valor maacutes alto estuvo representado por
el Haemulopsis spp con un valor de -1509permil y el maacutes bajo fue para Centropomus
robalito con un valor de -1732permil
En el caso de las presas se seleccionaron un total de 104 muestras
repartidas en 58 grupos donde los valores del δ15N variaron de 116permil a 164permil
siendo la especie con el valor promedio maacutes alto el molusco Solenosteira gatesi
con 164permil mientras el maacutes bajo fue de 116permil de los clupeidos mientras que para
el δ13C el valor maacutes bajo fue de -189permil para poriacuteferos y el maacutes alto de -1313permil
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
S scituliceps T nitens C querna S peruviana P goodei
B
iom
asa
(G) Restos de peces
Otros Peces
Loliginidae
Engraulidae
Cynoglossidae
Clupeidae
43
para los poliquetos (Lumbrineridae) Se determinoacute que no existiacutean diferencias en
los valores de isoacutetopos obtenidos en las diferentes eacutepocas de muestreo mediante
una prueba ANDEVA P= 0371 en el caso del δ15N y P=0096 para el δ13C
Mediante un anaacutelisis de variancia no parameacutetrico (Kruskal-Wallis) se proboacute que no
existiacutean diferencias significativas (K-W p gt0096) entre los valores de isoacutetopos
obtenidos en las temporadas de pesca 2005-2006 y 2006-2007
Con los valores isotoacutepicos obtenidos se procedioacute a aplicar los modelos de
mezcla para ello primeramente se realizaron agrupaciones de las presas
potenciales de las especies que fueron previamente identificadas como tales en el
anaacutelisis de contenidos estomacales definiendo agrupaciones similares para las
dos fuentes de informacioacuten de tal forma que fueran comparables Esta agrupacioacuten
permitioacute ademaacutes obtener mejores resultados debido a que a que el software con el
que se trabajaron (SISUS Erhardt 2009) los modelos de mezcla encuentran
soluciones factibles con una mayor precisioacuten cuando se utiliza un nuacutemero reducido
de fuentes alimenticias A continuacioacuten se muestran los 18 grupos formados a
partir de las presas potenciales analizadas (Tabla VI)
44
Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis a partir de isoacutetopos estables
Grupos Especies
Detritus MOP
Porifera Porifera
Polychaeta Hyalinoecia spp
Diopatra spp
Capitellidae
Bivalvos Argopecten ventricosus
Temnoconcha cognata
Gasteroacutepoda Solenosteira gatesi
Fusinus colpoieus
Polystira oxytropis
Leucozonia spp
Conus diadema
Cephalopoda Loligo opalescens
Calappidae Calappa convexa
Hepatus kossmani
Camarones chicos
Ambidexter spp
Ogyrididae
Processidae
Camarones grandes
Penaeus californiensis
Solenocera mutator
Trachypenaus faoe
Penaeus vannamei
Sicyona disdorsalis
Sicyona ingentis
Xiphopeaneus ribeti
Portunidae Euphylax robustus
Euphylax spp
Portunus asper
Portunus tuberculatus
Portunus xantusii
Xanthidae Xanthidae
Stomatopoda Squilla acuelata
Squilla biformis
Squilla bigelowi
Squilla hancocki
Squilla mantoidea
Zooplancton Copepoda
Echinodermata Agassizia scrobilobata
Luidia columbia
Luidia phragma
Clupeidae Clupeidae
Cynoglossidae Cynoglossidae
Congridae Paraconger californiensis
Engraulidae Anchoa spp
Cetengraulis mysticetus
Engraulidae
45
Estos modelos de mezcla arrojan una distribucioacuten de la probabilidad de la importancia que cada grupo presa tiene a la dieta del depredador Para representar esta distribucioacuten y compararla con lo encontrado en los contenidos estomacales se usoacute la media debido a que las distribuciones obtenidas generalmente tienden a ser normales En el Anexo 4 se muestran los valores de isoacutetopos de cada uno de los depredadores y sus presas asiacute como los resultados obtenidos para cada caso por los modelos de mezcla observaacutendose la proporcioacuten de presas en la dieta de los depredadores
Los modelos de mezcla permitieron identificar cinco gremios troacuteficos (Tabla VII) mostrando una distribucioacuten de especies diferente a la encontrada por los anaacutelisis de contenidos estomacales Dos de los gremios encontrados por contenidos estomacales no aparecen en el anaacutelisis basado en isoacutetopos mientras que un nuevo gremio es identificado con base en isoacutetopos
Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio
Gremio Especie de consumo
Ictioacutefago S scituliceps 595
IctiondashCarcinoacutefagos T nitens 5346
IctiondashCarcinoacutefagos S peruviana 4451
IctiondashCarcinoacutefagos P opercularis 4753
Malacoacutefagos B polylepis 60
Malacoacutefagos E gracilis 58
Equinodermoacutefagos Haemulopsis spp 77
Carcinoacutefagos C robalito 975
Carcinoacutefagos P panamensis 52
Carcinoacutefagos P grandisquamis 905
Carcinoacutefagos P goodei 728
Carcinoacutefagos L prorates 786
Carcinoacutefagos C querna 764
Carcinoacutefagos P approximans 80
Carcinoacutefagos O dovii 972
Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66
Carcinoacutefagos O chalceus 828
Carcinoacutefagos Ariidae 56
Carcinoacutefagos L guttatus 99
46
Ictioacutefagos En ese gremio solo se encontroacute la especie S scituliceps la cual presenta
una dieta dominada principalmente por peces siendo la bicuda S ensis la especie
de pez con mayor porcentaje de contribucioacuten a la dieta Crustaceos como los
estomatoacutepodos tambieacuten fueron importantes en la dieta sin embargo no ocuparon
un porcentaje tan grande como el grupo de los peces (Fig10)
Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Carcino-ictioacutefagos Tres especies estuvieron representando a este gremio P opercularis S
peruviana y T nitens las cuales consumieron proporciones similares de peces y
crustaacuteceos Los peces que estuvieron maacutes representados en su dieta fueron de la
familia Engraulidae mientras que los crustaacuteceos maacutes importantes resultaron ser
los estomatoacutepodos y camarones de tallas grandes (Fig 11)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
S scituliceps
C
ontr
ibuc
iograven
prom
edio
a la
die
ta Camarones grandes
Camarones pequntildeos
Clupeidae
Congridae
Cynoglossidae
Engraulidae
Loliginidae
Mugilidae
P grandisquamis
S ensis
Stomatopoda
47
Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Equinodermoacutefagos En este grupo se encontroacute a Haemulopsis spp que en el anaacutelisis de
contenidos estomacales se clasificoacute como detritoacutefago Se encontroacute que sus presas
principales fueron los equinodermos grupo representado por asteroideos dos
especies del geacutenero Luidia y el erizo Agassizia scrobilobata (Fig12)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
P opercularis S peruviana T nitens
C
ontr
ibuc
ioacuten
prom
edio
a la
die
ta
Zooplancton
Stomatopoda
Portunidae
Mugilidae
Loliginidae
Engraulidae
Cynoglossidae
Clupeidae
Camarones pequentildeos
Camarones grandes
48
Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Malacoacutefagos Estos estuvieron representados por dos especies B polylepis y E gracilis
que consumieron principalmente moluscos gasteroacutepodos y en menor medida
bivalvos (Fig13)
Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Haemulopsis spp
C
ontr
ibuc
iograven
prom
edio
a la
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ta
POM
Zooplancton
Equinodermos
Gasteropoda
Stomatopoda
Polychaeta
Camarones pequentildeos
Bivalvos
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B polylepis E gracilis
C
ontr
ibuc
iograven
prom
edio
a la
die
ta
Bivalvos
Camarones pequentildeos
Gasteropoda
Loliginidae
Polychaeta
POM
Porifera
Stomatopoda
Xanthidae
Carci
media
(Fig 1
en la
(a) e
otro s
de su
Figuraisoacutetop
noacutefagos La mayor
ante el anaacute
14) Debido
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es decir or
se presenta
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a 14 Presas pos estables
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por el anaacutelis
49
mio
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el
0
sis
50
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Una vez que se obtuvo la informacioacuten tanto sobre predadores y presas a
partir de isoacutetopos estables como de contenidos estomacales se procedioacute a realizar
el anaacutelisis comparativo de las redes troacuteficas para ello los valores de biomasa en el
caso del anaacutelisis de contenidos estomacales y el valor promedio de distribucioacuten del
consumo de presas en el caso de los isoacutetopos estables aunados a modelos de
mezcla fueron usados para construir una matriz de depredadores y presas En
ambos casos la matriz estuvo compuesta por un total de 39 nodos similares en
ambos casos
Nivel troacutefico Al estimar los niveles troacuteficos se encontroacute que la especie con el valor maacutes
alto varioacute entre redes en el anaacutelisis de contenidos estomacales la especie con
nivel troacutefico maacutes alto fue T nitens el cual es un organismo ictioacutefago
primordialmente en cambio en el anaacutelisis de isoacutetopos la especie con el nivel
troacutefico maacutes alto fue B polylepis considerada como malacoacutefaga siendo esta
diferencia una de las que causan mayores discrepancias en el anaacutelisis
comparativo Existen otras especies cuyos valores difieren de un anaacutelisis a otro
tales como Haemulopsis spp con una diferencia de 15 niveles troacuteficos y O
chalceus con una diferencia de 13 niveles troacuteficos El resto de las especies
obtuvieron niveles troacuteficos similares con ciertas diferencias (Tabla VIII) De manera
general la red de isoacutetopos presenta niveles troacuteficos maacutes altos que la red de
contenidos estomacales se realizoacute una prueba t a los valores de NIVEL TROacuteFICO
obtenidos por ambos meacutetodos y eacutesta nos arrojoacute una t=5876 18 gl plt005 lo
que indica que los valores encontrados por ambas teacutecnicas difieren
significativamente lo que sugiere una estructura troacutefica diferente por ambos
meacutetodos (Fig15)
51
Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos
Depredadores NT ISO NT CE DIFERENCIA (ISO-CE)
Paralonchurus goodei 31 328 018 Balistes polylepis 48 33 15 Pomadasys panamensis 36 369 009 Haemulopsis spp 37 218 152 Ariidae 39 302 088 Synodus scituliceps 42 433 -013 Pseudupenaues grandisquamis 35 354 -004 Trichiurus nitens 43 431 001 Centropomus robalito 33 36 003 Lepophidum prorates 36 38 02 Cyclopsetta querna 34 39 05 Eucinostomus gracilis 40 306 094 Selene peruviana 39 372 022 Lutjanus guttatus 35 377 -027 Orthopristis chalceus 36 222 138 Polydactylus opercularis 42 371 049 Polydactylus approximans 39 37 02 Diplectrum spp 39 393 -003 Ophistopterus dovii 39 42 -03 Rango NT 48-31 433-218 Promedio 378 357
Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados por lo diferentes meacutetodos
52
Red troacutefica Las redes troacuteficas construidas a partir de las matrices de depredador-presa
(Anexo 5) presentaron algunas diferencias siendo la causa maacutes notable el cambio
de nivel troacutefico de algunas especies En el caso de la red troacutefica construida por el
anaacutelisis de CE (Fig 16) se encontroacute que las especies con mayor nuacutemero de rutas
en este caso consumidores fueron los estomatoacutepodos y los camarones de
tamantildeos chicos y grandes En el caso de la red construida por los anaacutelisis de
isoacutetopos estables (Fig17) se encontroacute que las especies maacutes conectadas fueron
principalmente los estomatoacutepodos y los camarones chicos y como puede
observarse dos de estos nodos son coincidentes entre las redes
Iacutendices de especies clave
Los indicadores de especies clave (Jordan 2006) mostraron ciertas
similitudes entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla IX) En el caso del iacutendice de
intermediacioacuten se encontroacute que las especies con valor maacutes alto fueron los
estomatoacutepodos para ambos casos el resto de las especies cambiaron el orden
entre las dos redes troacuteficas sin embargo las cuatro especies con los valores maacutes
altos fueron las mismas en ambas (P panamensis S scituliceps Camarones
pequentildeos y estomatoacutepodos)
El iacutendice de cercaniacutea presentoacute una tendencia similar donde 10 especies
presentaron los valores mayores del iacutendice en las dos redes troacuteficas siendo
tambieacuten la maacutes relevante los estomatoacutepodos
53
54
55
El iacutendice de grado sugiere que los grupos con mayor nuacutemero de conexiones
en la red construida con CE fueron los camarones de tallas grandes los peces
engraulidos el detritus los camarones de tallas pequentildeas y estomatoacutepodos (Tabla
IX Fig 18) mientras que estos uacuteltimos resultaron ser los maacutes importantes en la
red construida por medio de isoacutetopos seguidos de los cangrejos Xanthidae y
Portunidae (Tabla IX Fig19) El resto de las especies cambian su posicioacuten de
importancia relativa dependiendo de la metodologiacutea usada sin embargo los
crustaacuteceos son los que tienden a poseer los valores maacutes altos En todos los
iacutendices realizados se muestra que los crustaacuteceos poseen un alto nivel de
importancia en la red troacutefica de la zona
En el caso del anaacutelisis de contenidos estomacales el iacutendice de
fragmentacioacuten Kpp1 identificoacute 12 especies como los grupos maacutes importantes al
considerar el percentil del 80 siendo las principales los camarones de tallas
pequentildeas y grandes De acuerdo con la interpretacioacuten del iacutendice Kpp1 si estas
especies se llegaran a retirar del sistema la fragmentacioacuten de la red seriacutea casi
total En el caso de la red de isoacutetopos las especies maacutes importantes fueron 14 en
estas solamente se encontraron un conjunto de peces depredadores de diferentes
niveles troacuteficos y por tanto de distintos gremios troacuteficos (Tabla X)
El iacutendice de propagacioacuten Kpp2 tuvo como especies maacutes importantes en el
caso de los anaacutelisis de CE a siete especies mientras que el de isoacutetopos tuvo a 14
especies (que representan el percentil del 80 de este iacutendice) En ambos casos el
conjunto de especies identificadas representa el grupo de especies necesario para
mantener conectada toda la red troacutefica El orden descendiente de los valores del
iacutendice mostrado en la Tabla X representa la importancia relativa de cada especie
Las especies con valores de propagacioacuten maacutes altos fueron en CE los bivalvos asiacute
como los cangrejos Calappidae mientras que con isoacutetopos fueron tambieacuten los
cangrejos calappidos y peces de la familia Engraulidae (Tabla X)
56
Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos (ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten
Roacutetulos de fila Bee_CE Bee_ISO Clo_CE Clo_ISO Deg_CE Deg_ISO
B polylepis 5334 4413 4691 4368 100859 100
Bivalvos 6500 3883 5135 5278 12603 8374
C querna 4370 4183 5067 5352 98279 10764
C robalito 098 477 4043 4419 100124 997
Calappidae 000 313 3304 4176 226 2936
Camarones grandes 4885 3681 5278 5206 336609 13215
Camarones pequentildeos 8656 7907 5352 5672 176983 261228
Clupeidae 298 316 3958 4130 64751 887
Congridae 000 078 3838 4130 17033 2024
Cynoglossidae 3156 2067 4270 4872 150238 4147
Detritus 1677 378 4176 4086 28378 2707
Diplectrum spp 6131 4361 5206 5429 12158 9994
E gracilis 054 1432 3486 4419 100 10029
Echinodermata 305 552 3689 4176 8237 9828
Engraulidae 2865 2381 5000 5000 309269 16047
Gasteropoda 310 816 3726 4318 6113 9929
Haemulopsis spp 2792 2524 4634 4750 100 99838
Ariidae 3852 2580 4750 4872 99934 9988
L guttatus 5685 1746 4634 4750 94073 8097
L prorates 521 235 4222 4318 100 999
Loliginidae 615 933 4270 4578 66517 1759
Mugilidae 000 256 3193 4270 071 1433
O chalceus 2663 1717 4524 4578 100255 9991
57
O dovii 000 050 3519 4176 100 9999
P approximans 1496 1361 4318 4634 100 100
P goodei 233 992 3333 4368 100 994
P grandisquamis 3851 3303 5000 5278 100094 10079
P opercularis 735 2494 4318 4872 100092 10077
P panamensis 7208 4877 4872 5135 96427 10758
Polychaeta 1350 1089 3619 4086 65181 6068
Porifera 000 000 3220 3065 0019 341
Portunidae 452 1605 4176 4750 22009 16761
S peruviana 1422 1092 4318 4318 100813 100
S scituliceps 9413 7737 5278 5588 99899 10441
Sphyraena ensis 000 000 3486 3619 5809 259
Stomatopoda 13444 8941 6032 5938 174709 25539
T nitens 374 2743 4634 5206 9971 105
Xanthidae 342 2567 3838 4872 2069 24945
Zooplancton 714 1524 4086 4578 12441 7501
Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde se muestran las especies que representan el 80 del efecto
Kpp1 CE Kpp2 CE Kpp1 ISO Kpp2 ISO
Camarones chicos Bivalvos P goodei Calappidae
Camarones grandes Calappidae B polylepis Clupeidae
Cynoglossidae Engraulidae P panamensis Cynoglossidae
Engraulidae Mugilidae Haemulopsis spp Echinodermata
Stomatopoda Sphyraena ensis Ariidae Congridae
Zooplancton Stomatopoda S scituliceps Porifera
B polylepis P opercularis P grandisquamis Portunidos
58
C querna T nitens Zooplancton
Diplectrum spp C querna B polylepis
L guttatus E gracilis P panamensis
P grandisquamis L guttatus Haemulopsis spp
P panamensis P approximans Ariidae
O chalceus P grandisquamis
Diplectrum spp E gracilis
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Se realizoacute una prueba de correlacioacuten por rangos de Spearman para
determinar si existe correlacioacuten significativa entre los valores obtenidos por los
diferentes iacutendices de especies clave entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla XI)
Esta prueba dioacute como resultado que los iacutendices que tuvieron mayor correlacioacuten
entre lo obtenido por CE e isoacutetopos fueron los iacutendices de intermediacioacuten (087) y
de cercaniacutea (085) mientras que el iacutendice de grado fue el que obtuvo el menor
valor (028) para determinar cuaacutel fue la causa de tan bajos valores de correlacioacuten
en la tabla XII se comparan los valores obtenidos de este iacutendice para cada caso
en ella se puede ver que las especies que tuvieron una diferencia maacutes alta en
promedio (marcadas con ) que el resto de las especies fueron principalmente
presas que en el anaacutelisis de isoacutetopos estables se encontroacute que tendiacutean a poseer
mayor importancia en la dieta que lo encontrado por contenidos estomacales esto
con excepcioacuten del detritus y los peces de la familia Cynoglossidae los cuales se
identificaron con mayor importancia en el anaacutelisis de contenidos estomacales
En cuanto a los iacutendices de especie clave Kpp1 y Kpp2 estos tuvieron una alta
correlacioacuten siendo los resultados obtenidos por ambos meacutetodos muy similares
(099 y 085) cambiando solamente el orden de algunas de las especies
59
Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros subrayados representan correlacioacuten significativa (plt005)
Iacutendice Valor de Correlacioacuten
Intermediacioacuten 087
Cercaniacutea 085
Grado 045
Kpp1 099
Kpp2 085
Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con la especies con las mayores diferencias
Especies Deg_CE Deg_iso Diferencia absoluta
Detritus 28378 2707 25671
Xanthidae 2069 24945 22876
Camarones grandes 336609 13215 204459
Engraulidae 309269 16047 148799
Portunidos 22009 16761 145601
Cynoglossidae 150238 4147 108768
Gasteropoda 6113 9929 93177
Echinodermata 8237 9828 90043
Camarones pequentildeos 176983 261228 84245
Stomatopoda 174709 25539 80681
Zooplancton 12441 7501 62569
Clupeidae 64751 887 55881
Loliginidae 66517 1759 48927
Bivalvos 12603 8374 4229
Porifera 0019 341 34081
Calappidae 226 2936 271
Diplectrum spp 12158 9994 2164
Sphyraena ensis 5809 259 20091
Mugilidae 071 1433 1362
L guttatus 94073 8097 13103
P panamensis 96427 10758 11153
C querna 98279 10764 9361
60
T nitens 9971 105 529
S scituliceps 99899 10441 4511
Polychaeta 65181 6068 4501
Congridae 17033 2024 3207
B polylepis 100859 100 0859
S peruviana 100813 100 0813
P grandisquamis 100094 10079 0696
P opercularis 100092 10077 0678
P goodei 100 994 06
C robalito 100124 997 0424
O chalceus 100255 9991 0345
E gracilis 100 10029 029
Haemulopsis spp 100 99838 0162
L prorates 100 999 01
Ariidae 99934 9988 0054
O dovii 100 9999 001
P approximans 100 100 0
61
Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas
62
Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y modelos de mezcla y las especies por las cuales estas son depredadas
63
Discusioacuten Las especies analizadas en este trabajo de las cuales se obtuvo
informacioacuten representativa de su dieta corresponden a organismos que fueron
relativamente abundantes en las capturas Algunas especies dominantes y que no
fueron seleccionadas para este estudio son especies que quizaacutes sus haacutebitos
alimenticios como por ejemplo la hora de alimentacioacuten o la manera como ingieren
a sus presas no permitieron encontrar suficientemente representada su dieta en
los estoacutemagos En algunos casos aun con pocos estoacutemagos se encontroacute por
medio de la prueba de diversidad acumulada que la dieta se encontraba bien
representada esto se debe a que en casi todos los estoacutemagos analizados se
encontroacute muy poca variacioacuten en la diversidad de presas ejemplo de ello es B
polylepis que con solo 11 estoacutemagos la curva de diversidad alcanzoacute la asiacutentota y
un coeficiente de variacioacuten menor a 5 Otras especies que no resultaron tener un
nuacutemero adecuado de muestras (Anexo 1) fueron utilizadas para representar la red
troacutefica de los niveles troacuteficos maacutes bajos y altos que los de las especies con dieta
bien representada Esto se hizo con el fin de tener un mayor contraste por niveles
troacuteficos de la red para su eventual anaacutelisis y comparacioacuten
Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos
Detritoacutefagos Se identificaron tres especies como detritoacutefagas en el anaacutelisis de contenidos
estomacales debido a que se encontroacute materia orgaacutenica con caracteriacutesticas
similares a detritus en sus contenidos estomacales sin embargo cuando se realizoacute
el anaacutelisis de isoacutetopos estables de estas especies la muestra de referencia de
detritus no se relacionoacute de ninguna manera con las especies antes mencionadas
Esto puede ser causado porque el material identificado como detritus se tratase de
restos de otras especies presa en estados de digestioacuten sumamente avanzados de
los cuales solo quedaban restos de sus proteiacutenas y al no observarse alguna
estructura dura que haya permanecido junto a ellas se les haya identificado
erroacuteneamente como detritus Dentro de las especies que claramente presentaron
este proceso se encuentra Haemulopsis spp en la cual se encontroacute detritus en los
estoacutemagos sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos identificoacute a los equinodermos como
64
los principales componentes de la dieta de esta especie Dentro de estos
equinodermos encontramos a los ofiuros y asteroideos que al parecer el
organismo llega a digerir casi completamente de tal forma que estos fueron
clasificados como detritus o materia orgaacutenica no identificada en el anaacutelisis de
contenidos estomacales De esta manera este nuevo anaacutelisis clasifica a esta
especie como un consumidor muy importante del grupo de los equinodermos En
este tipo de fondos resultan abundantes especies pertenecientes a los grupos
anteriormente mencionados que seguacuten Honey-Escandoacuten et al (2008) son grupos
oportunistas que son capaces de explotar haacutebitats muy diversos
Este es un buen ejemplo de coacutemo la herramienta del anaacutelisis de isoacutetopos
ayuda a identificar presas que por la metodologiacutea tradicional resulta difiacutecil o incluso
se puede llegar a conclusiones erroacuteneas La especie O chalceus presentoacute el
mismo problema ya que en esta se identificoacute lo que probablemente se trataba de
restos muy digeridos de poliquetos como detritus Estos organismos al tener un
cuerpo muy blando son digeridos muy raacutepidamente y este depredador a diferencia
de los miembros de la familia Ariidae no se alimentoacute de familias de poliquetos que
presentan espiacuteculas estructuras que sirvieron para su identificacioacuten No obstante
en los tejidos se reflejo en sus valores de isoacutetopos la alta importancia de este
grupo lo que representa el alimento que asimiloacute el depredador
Otro caso de este gremio es el de E gracilis el cual es un organismo que
se alimenta tomando bocados del fondo para posteriormente separar su alimento
(Nelson 1994) Este comportamiento induce a que parte del sedimento y detritus
del fondo pasan a su estoacutemago y aunque este no constituya su alimento principal
desde el punto de vista de asimilacioacuten se ve reflejado en el anaacutelisis de contenidos
estomacales
Malacoacutefagos En este gremio fue ubicado por medio de contenidos estomacales a la
especie B polylepis Esta especie como adulto vive asociado a las rocas pero los
juveniles se encuentran en zonas arenosas como las del aacuterea de estudio y se ha
encontrado que se alimenta tanto de moluscos como en este estudio asiacute como de
65
equinodermos crustaacuteceos e incluso poliquetos siendo un depredador muy versaacutetil
Su dentadura permite a este organismo utilizar recursos tales como equinodermos
y moluscos bivalvos (Allen amp Robertson 1998 Thomson et al 2000) Los anaacutelisis
de isoacutetopos confirman lo encontrado por los contenidos estomacales donde al
parecer los bivalvos constituyen una de las presas maacutes importantes
Un organismo que los anaacutelisis de isoacutetopos situacutean como malacoacutefago fue E
gracilis que como anteriormente se mencionoacute se alimenta tomando bocados del
fondo lo que llevoacute a confundir a este organismo como detritoacutefago con el anaacutelisis
de contenidos estomacales sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos lo situoacute como
malacoacutefago Lopeacutez-Peralta y Arcila (2002) encontraron en el Paciacutefico colombiano
que este pez se alimentaba principalmente de poliquetos no obstante otros
autores como Fitch amp Lavenberg (1975) reportan moluscos como parte de la dieta
de este organismo Es probable que moluscos bivalvos de tallas pequentildeas en este
caso sean las presas maacutes importantes de esta especie y que sean ingeridos
cuando estos se alimentan del fondo
Carcinoacutefagos La mayor parte de las especies analizadas tanto con el enfoque de isoacutetopos
como con contenidos estomacales en este estudio cayeron dentro de esta
categoriacutea por ambos meacutetodos esto puede ser debido a que en la zona se
encuentra una alta abundancia de crustaacuteceos donde parecen destacar los
camarones asiacute como los estomatoacutepodos principalmente e incluso algunas familias
de cangrejos braquiuros Esto es debido a que muchas familias de estos grupos
tienen preferencia por los fondos blandos donde suelen alimentarse (Evans 1983
Hendrickx 1995) Los crustaacuteceos de la familia Penaeidae Processidae e incluso
ejemplares de la familia Sicyonidae se encuentran habitando sobre fondos blandos
y someros como los del aacuterea de estudio donde estos organismos tienden a
alimentarse de detritus o del tapete bacteriano o de diatomeas que se encuentran
sobre las primeras capas de arena (Hendrickx 1995 Gonzaacuteles-Vega y Pintado-
Alcalaacute 1998 Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006) Debido a las
66
preferencias que este grupo tienen sobre este tipo de fondos se pueden encontrar
en altas abundancias lo que los hace vulnerables a los peces depredadores de la
zona Otra presa importante en el aacuterea fueron los estomatoacutepodos los cuales son
depredadores de peces moluscos aneacutelidos crustaacuteceos y otros invertebrados
maacutes sin embargo estos a su vez son presas de otros organismos carniacutevoros
principalmente sus juveniles representando un eslaboacuten importante dentro de las
cadenas troacuteficas de las comunidades bentoacutenicas (Hendrickx 1995) tal como se
observoacute en este estudio donde se encontroacute que un alto porcentaje de los peces
depredadores consumieron algunas familias de este grupo en sus etapas
juveniles
Si bien muchas especies consumen crustaacuteceos quizaacutes la abundancia de
estos permite que la competencia entre ellos se vea reducida ademaacutes algunos
depredadores se alimentan de especies de las que otros no lo hacen mientras
que otros poseen estructuras que les dan cierta ventaja para localizar cierto tipo
de presas como los es el caso de lo barbillones de la familia Mullidae
representada por P grandisquamis donde estas estructuras les sirven para
detectar presas que se encuentran ocultas entre el sedimento (Schneider 1995)
Estructuras similares se observan en la familia Polynemidae los cuales presentan
una serie de radios desprendidos en sus aletas pectorales que cumplen con esa
funcioacuten Una especie de esta ultima familia (P opercularis) se identificoacute mediante
el anaacutelisis de isoacutetopos que presenta ademaacutes de los crustaacuteceos una tendencia
hacia el consumo de peces Autores como Hobson (1974) en Hawaii para otra
especie de la familia y Lopez-Peralta y Arcila (2002) en Colombia encontraron una
tendencia similar a la observada por el anaacutelisis de isoacutetopos donde este organismo
consumiacutea una proporcioacuten similar tanto de peces como de crustaacuteceos a diferencia
de la otra especie de la familia (P approximans) que tanto en este estudio como el
realizado en Colombia fue casi estrictamente carcinoacutefago puede deberse a que de
esta manera puede reducirse aun maacutes la competencia que pudiera existir entre
estas dos especies ademaacutes P opercularis en este trabajo tuvo una talla promedio
un poco mayor que las de la otra especie lo que quizaacutes le permitioacute acceder a
presas de mayor movimiento como los peces
67
Ictio-carcinoacutefagos En este gremio se encontraron especies que consumieron tanto crustaacuteceos
como peces el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute tres especies en este
gremio uno de ellos P opercularis fue ubicado como ictio-carcinoacutefago por ambos
meacutetodos estando su dieta compuesta principalmente por camarones y peces de
las familias Engraulidae y Cynoglossidae L guttatus presentoacute mediante este
anaacutelisis una proporcioacuten similar de crustaacuteceos y peces en su dieta identificaacutendose
como presas principales a los peces engraulidos no obstante el anaacutelisis de
isoacutetopos indicoacute que los cangrejos de la familia Xanthidae tienen importancia aun
mayor que los engraulidos El hecho de que en los contenidos estomacales parece
no reflejar esta predominancia de cangrejos quizaacutes se deba a que al alimentarse
este organismo no consuma a la presa completa sino partes de la misma y en
consecuencia exista una subestimacioacuten de la proporcioacuten de utilizacioacuten de esta
presa Una especie que en el anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute como carcinoacutefago
fue P panamensis esto se debe a que si bien reportoacute una alta biomasa de peces
en sus contenidos estomacales la frecuencia de ocurrencia de estos fue muy baja
en cambio los crustaacuteceos a pesar de encontrarse con menor biomasa se
encontraron en la mayoriacutea de los depredadores siendo mayor la asimilacioacuten que
en el caso de los peces Lopez-Peralta amp Arcila (2002) encontraron una dieta
similar para esta especie en Colombia
Algunos especies en el anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron identificados de
ictioacutefagos a ictio-carcinoacutefagos esto debido a que si bien consumen una buena
proporcioacuten de peces tambieacuten hacen uso importante de los crustaacuteceos maacutes de lo
que sugiere el anaacutelisis de contenidos estomacales Al parecer esto se debe a que
consumen crustaacuteceos de tallas pequentildeas que se digieren relativamente raacutepido en
los estoacutemagos tales como algunas de las familias de camarones de tallas
pequentildeas (Ogyrididae y Processidae) Por ejemplo S peruviana que en los
anaacutelisis de contenidos estomacales habiacutea sido identificado como una especie
altamente ictioacutefaga se encontroacute por isoacutetopos estables que hace uso importante
de crustaacuteceos como camarones e incluso de juveniles de braquiuros Si bien
68
gravimeacutetricamente no aportaron valores muy significativos a la dieta al parecer
son asimilados de manera importante por este organismo
T nitens presentoacute una tendencia similar donde gravimeacutetricamente los peces
en los contenidos estomacales presentaban la mayor importancia Sin embargo se
encontroacute que los estomatoacutepodos fueron de alta importancia en el anaacutelisis de
isoacutetopos Los crustaacuteceos son abundantes en el aacuterea de estudio y pueden
complementar la dieta de depredadores ya que a pesar de su menor contenido
energeacutetico (Steimle y Terranova 1985) pueden ser maacutes vulnerables a la
depredacioacuten
Ictioacutefagos Dentro de este gremio el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute a
cinco especies (S scituliceps T nitens C querna S peruviana y P goodei) de
las que el anaacutelisis de isoacutetopos solo confirmoacute a S scituliceps como estrictamente
ictioacutefaga Otros autores han encontrado que las especies de este geacutenero tienen
una dieta dominada por peces (Cruz-Escalona 2004) Las presas maacutes
importantes de esta especie fueron peces de la familia Engraulidae de ambiente
pelaacutegico lo que sugiere actividad predatoria alejaacutendose del fondo Este
comportamiento fue descrito por Sweatman (1984) y Esposito et al (2009) para S
saurus en el Mediterraacuteneo que consumioacute preferentemente a peces pelaacutegicos
C querna fue clasificada por el anaacutelisis de isoacutetopos como ictioacutefaga siendo el
componente principal engraulidos mientras que el anaacutelisis estomacal los identifica
como carcinoacutefago Debido a su morfologiacutea y a su tendencia de permanecer cerca
del fondo (Robertson y Allen 2002) se esperaba que los crustaacuteceos bentoacutenicos
seriacutean una presa potencial importante mayor que los peces pelaacutegicos observados
El anaacutelisis de isoacutetopos mostroacute que los camarones que gravimeacutetricamente no
fueron relevantes son asimilados por el organismo de manera importante
P goodei es una especie poco estudiada en el Paciacutefico autores como
Chao (1995) han clasificado a este organismo como un pez que se alimenta
principalmente de poliquetos En los contenidos estomacales analizados en este
trabajo se encontroacute que la mayor parte de la biomasa consumida perteneciacutea al
69
grupo de los peces aunque debe considerarse que el tamantildeo de muestra fue
reducido por su parte el anaacutelisis de isoacutetopos estables mostroacute que las presas
asimiladas maacutes importantes fueron los crustaacuteceos principalmente cangrejos
brachiuros (Fam Xanthidae) Esta diferencia tanto en bibliografiacutea como en los
anaacutelisis de contenidos estomacales e isoacutetopos sugieren que esta especie es
probablemente un organismo oportunista que hace uso de los recursos que les
sean maacutes accesibles lo cual representa un nivel menor de competencia respecto
a otros depredadores (Margalef 1974)
Las diferencias en lo encontrado entre los meacutetodos basados en isoacutetopos y
el de contenidos estomacales son atribuidas principalmente al hecho de que los
valores que se obtienen de isoacutetopos son un reflejo de lo que el organismo asimila
(Peterson y Fry 1987) en contraste los contenidos estomacales reflejan lo que el
organismo ingiere pudiendo asiacute encontrarse presas que quizaacutes el organismo
consuma y obtenga valores altos de importancia de biomasa en la dieta cuyo
consumo sea ocasional y por lo tanto no se refleje marcadamente en los tejidos
del depredador En cambio los valores de isoacutetopos ofrecen un reflejo de las
presas cuyo consumo se ha dado por un periodo maacutes amplio y por lo tanto son
maacutes importantes en el caso del muacutesculo tejido utilizado en este trabajo el periodo
que refleja se ha calculado ser de varios diacuteas a un mes (Tieszen et al 1983
Rudnick y Resh 2005)
Otra posible causa de esta variacioacuten es que en algunos casos el grupo de
ejemplares de los que se obtuvieron las muestras de isoacutetopos no llegaron a ser
representativos de todo el intervalo de tallas que se alcanzo con el anaacutelisis de
contenidos estomacales lo que puede resultar en que se tenga representado con
isoacutetopos solo una parte de la dieta esto podriacutea ocurrir cuando una especie
presente una fuerte variacioacuten ontogeneacutetica en su dieta Este caso pudiera darse
en especies como B polylepis los cuales presentaron un nuacutemero de muestra
reducido Muchas especies presentan diferencias en los valores isotoacutepicos durante
su ontogenia debido a que se alimentan ya sea en zonas diferentes o bien de
presas distitnas (Phillips y Eldridge 2006) por lo que lo maacutes adecuado es tener
70
muestras representado un intervalo de tallas maacutes o menos amplio Otra posibilidad
para las diferencias de dietas encontradas es que esta especie presente una
dieta con una alta variabilidad como algunas especies de esta familia presentan
(Randall 1967) y debido al reducido tamantildeo de muestras de estoacutemagos obtenidos
en este estudio es posible que la dieta que se estimoacute resulte estar sesgada y por
ello el anaacutelisis de isoacutetopos presente resultados tan distintos a lo encontrado por el
otro meacutetodo
Estructura troacutefica
Niveles troacuteficos Para el 84 de las especies analizadas los niveles troacuteficos que se
obtuvieron por ambos meacutetodos fueron similares no obstante la prueba de t indicoacute
que existiacutean diferencias significativas entre las dos series de datos Esto es debido
a que existen diferencias grandes en los valores obtenidos por un meacutetodo y otro
en cuatro especies B polylepis la especie que presentoacute mayor diferencia en el
nivel troacutefico estimado por ambos meacutetodos con el anaacutelisis de contenidos
estomacales presentoacute un nivel troacutefico de 33 sin embargo con el anaacutelisis de
isoacutetopos este nivel fue de 48 Este valor tan alto es tiacutepicamente reportado para
depredadores tope como tiburones (Estrada et al 2003 Estrada et al 2006)
Algunas de sus presas presentaron tambieacuten niveles altos de δ15N (promedio de
145permil) lo que al parecer indica que estos peces consumieron presas que se
encontraban de alguna manera enriquecidas en este isoacutetopo Una de las posibles
causas es que siendo los moluscos bivalvos una de sus presas maacutes importantes y
al ser la mayoriacutea filtradores son tambieacuten bioacumuladores por lo que
probablemente se encuentren filtrando materia orgaacutenica particulada procedente de
organismos en descomposicioacuten de niveles troacuteficos maacutes altos (McConnaughey y
McRoy1979) como pudieran ser partiacuteculas de restos de peces que son vertidos
durante la captura del camaroacuten Asiacute tambieacuten algunas especies de gasteroacutepodos
que se identificaron como presas potenciales son consumidoras tambieacuten de
detritus e incluso algunas de las familias encontradas son depredadores de
algunas especies de (Reguero y Garciacutea ndashCubas 1989 Ruppert y Barnes 1996)
71
Otra especie con una variacioacuten importante en su nivel troacutefico fue la rasposa
O chalceus la que de acuerdo al contenido estomacal obtuvo un nivel troacutefico de
22 mientras que el anaacutelisis de isoacutetopos produjo un nivel troacutefico de 36 Esta
diferencia es debido a que como ya se mencionoacute la dieta de este organismo
estaba dominada por lo que se identifico detritus en el anaacutelisis de contenidos
estomacales (el cual tiene un valor de 1 en el caacutelculo de nivel troacutefico) por el
anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute que en realidad estaba compuesta
principalmente por crustaacuteceos seguido de moluscos equinodermos y poliquetos
por lo que el nivel troacutefico de este organismo efectivamente es maacutes alto que lo
reportado para contenidos estomacales Cruz-Escalona (1998) en Laguna San
Ignacio en BCS encontroacute un tipo de alimentacioacuten similar en la que esta especie
consume principalmente poliquetos equinodermos y crustaacuteceos lo cual coincide
con lo encontrado en este trabajo por medio de isoacutetopos y excluyendo el detritus
tambieacuten por el anaacutelisis de contenidos estomacales Esta especie se alimenta casi
exclusivamente de invertebrados bentoacutenicos por lo que el nivel troacutefico asignado
por los valores de isoacutetopos es el maacutes adecuado Es probable que en este caso el
detritus observado en contenidos estomacales fuera realmente alimento en estado
muy avanzado de digestioacuten
Haemulopsis spp tambieacuten presentoacute diferencias significativas entre los
valores de isoacutetopos y el calculado por contenidos estomacales obteniendo un nivel
troacutefico de 37 para el primero y de 218 para el segundo Esto parece ser
consecuencia del mismo problema de la especie anterior donde en este caso se
identificaron restos de equinodermos como detritus Esta especie se alimenta
principalmente de equinodermos asteroideos y ophiuroideos lo cual corresponde
al nivel troacutefico obtenido por isoacutetopos La dieta encontrada para los individuos de
este geacutenero difiere un poco a lo encontrado por autores como Ramiacuterez-Luna et al
(2008) para H leuciscus en Ecuador el cual fue definido como un organismo
carcinoacutefago Esto sugiere que en Nayarit la o las especies de este geacutenero
presentan una alimentacioacuten diferente debido a caracteriacutesticas propias de la
estructura de las comunidades Por lo tanto las diferencias encontradas en los
niveles troacuteficos por ambos meacutetodos parecen ser causados por errores en la
72
estimacioacuten e identificacioacuten en los componentes de la dieta encontrada por
contenidos estomacales donde en dos especies uno de los componentes de la
dieta es sobreestimado y en otra de ellos al parecer no se tiene una adecuada
representacioacuten de la misma
El 84 de las especies presentaron niveles troacuteficos similares por ambos
meacutetodos lo que de alguna manera los convalida mutuamente Esta
correspondencia sugiere ademaacutes que el valor de fraccionamiento utilizado para
este sistema (23) fue adecuado donde en la mayoriacutea de otros trabajos se han
utilizado valores de 3 a 35permil (Bode et al 2003) Asiacute mismo los resultados
tambieacuten sugieren que el organismo que se escogioacute como base para determinar los
niveles troacuteficos fue tambieacuten el adecuado ya que esta eleccioacuten resulta muy
importante en los valores que se obtengan para el caacutelculo del nivel troacutefico del
resto de las especies del sistema (Post 2002)
En este trabajo se encontroacute incluso que los valores de nivel troacutefico
estimados a partir de isoacutetopos resultaron ser en general mucho maacutes precisos que
los encontrados con contenidos estomacales ya que para calcular este no se
requiere del conocimiento de todas las presas del depredador las cuales podriacutean
estar siendo sub o sobreestimadas lo que parece ser el caso en las especies
analizadas en este trabajo que difirieron significativamente entre lo encontrado por
ambos meacutetodos
Ademaacutes otra ventaja del caacutelculo del nivel troacutefico por isoacutetopos es que no se
requiere de un nuacutemero elevado de muestras para su estimacioacuten ya que cada
muestra aporta informacioacuten de la dieta acumulada de un organismo en un periodo
dado determinado por el tipo de tejido que se analice Esto resulta uacutetil con
especies para las cuales es difiacutecil obtener muestras y la informacioacuten obtenida se
da a una escala temporal mucho maacutes amplia (Post 2002 Estrada et al 2003)
73
Redes troacuteficas El anaacutelisis de dietas por ambos meacutetodos permitioacute definir una serie de
gremios troacuteficos de los cuales dos de ellos los carcinoacutefagos y los ictio-
carcinoacutefagos conteniacutean a la gran mayoriacutea de las especies Asiacute tambieacuten la
mayoriacutea de las especies presentaron niveles troacuteficos muy similares siendo el
promedio 37 plusmn04 De acuerdo con Evans y Tallmark (1985) esta particularidad es
comuacuten en sistemas de fondos blandos y mencionan que en este tipo de fondos el
nuacutemero de nichos que las especies pueden ocupar son pocos y que estas deben
de explotar un conjunto comuacuten de recursos ocupando en consecuencia nichos
muy amplios con una alta sobreposicioacuten entre especies
En la base de la red se incluyoacute al detritus para la red troacutefica estructurada
con contenidos estomacales y detritus y zooplancton para la red basada en
isoacutetopos estables debido a que en este uacuteltimo se identificoacute una mayor importancia
del zooplancton en varios depredadores en contraste con la informacioacuten obtenida
de contenidos estomacales
Al construir los diagramas de las redes troacuteficas en su configuracioacuten
sobresale la importancia que tienen los camarones como presas en este sistema
Estos organismos son tiacutepicamente abundantes en este tipo de sistemas (de ahiacute el
desarrollo de pesqueriacuteas altamente especializadas) alimentaacutendose principalmente
de invertebrados detritus diatomeas y otros productores que se encuentran sobre
el sedimento (Luna-Marte 1980 Luna-Marte 1982 Wassenberg y Hill 1993
Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006)
Iacutendices de especies clave Los indicadores de especies clave fueron utilizados en este caso tanto para
identificar la importancia relativa de los elementos de la red troacutefica dentro del
sistema analizado como para comparar las dos redes troacuteficas construidas por
ambos meacutetodos contenidos estomacales e isoacutetopos estables Estos iacutendices
mostraron algunas diferencias al ser comparados por medio de la correlacioacuten por
rangos de Spearman
74
Los iacutendices de especies clave proveen informacioacuten acerca de cuaacuteles son
los componentes clave de un sistema los elementos claves no necesariamente
son las especies maacutes dominantes pero son especies que tienen un efecto
importante sobre el sistema sin que necesariamente esto dependa de su
abundancia o biomasa (Benedek et al 2007)
El iacutendice de intermediacioacuten mostroacute al grupo con mayor importancia relativa
a los estomatoacutepodos sugiriendo que eacuteste actuacutea como un viacutenculo entre los
diferentes grupos de la red Es decir que une a una gran parte del resto de las
especies que conforman la red En teacuterminos de relaciones troacuteficas significa que los
estomatoacutepodos intervienen ampliamente en los flujos de energiacutea de la red troacutefica
Seguacuten Hendrickx y Sanchez-Vargas (2005) los estomatoacutepodos llegan a ser muy
abundantes en zonas donde se llevan a cabo pesqueriacuteas de arrastre sobre el
camaroacuten ya que tienden a sobrevivir a la captura y cuando son devueltos al mar
pueden alimentarse de los organismos muertos de la fauna acompantildeante de
camaroacuten De esta manera la gran cantidad de alimento se traduce en una alta
abundancia de este grupo en la zona siendo altamente disponibles para una gran
cantidad de depredadores
El iacutendice de cercaniacutea por sus parte dio resultados similares en ambos
meacutetodos lo que significa que las especies con valores maacutes altos presentaron un
arreglo similar entre ambas redes troacuteficas alcanzando una conexioacuten mucho maacutes
directa con el resto de las especies Asiacute el iacutendice sentildeala que los estomatoacutepodos
son un grupo muy importante en el sistema ya que varias especies se encuentran
relacionadas directa e indirectamente con eacutel de manera que los flujos de energiacutea
pasan raacutepidamente de este grupo a otros
El iacutendice de grado (Degree) es un indicador del nuacutemero de conexiones que
tiene una especie en la red ya sea depredador o presa Este iacutendice a pesar de ser
uno de los indicadores maacutes simples de la estructura brinda informacioacuten acerca de
las caracteriacutesticas de redes complejas determinando la distribucioacuten del nuacutemero de
conexiones que inciden sobre una especie o nodo (Jordan et al 2006) En este
caso ayuda a identificar faacutecilmente cuaacuteles son las presas que son consumidas por
75
el mayor nuacutemero de depredadores o bien queacute depredadores hacen un uso de
mayor cantidad de presas De tal manera se detectoacute que las presas con mayor
nuacutemero de conexiones fueron para ambos meacutetodos los crustaacuteceos principalmente
los camarones tanto de tallas chicas como grandes indicando que eacutestas fueron
presas que presentan una biomasa considerable dentro del ecosistema estudiado
Este iacutendice a diferencia del resto presentoacute los valores maacutes bajos de correlacioacuten
entre los dos meacutetodos lo cual nos indica que existen diferencias fuertes en los
valores encontrados en estos
Al analizar la tabla XII nos encontramos que los nodos u especies que
presentan las diferencias maacutes fuertes fueron principalmente organismos presa y
de las cuales la mayoriacutea se presentaron con mayor importancia en los modelos de
mezcla que en el anaacutelisis de contenidos estomacales teniendo tambieacuten un mayor
valor del iacutendice de grado Lo anterior parece ser debido a que estas presas fueron
subestimadas por el anaacutelisis de contenidos estomacales como ya se mencionoacute
otras en cambio como el detritus fueron por el contrario sobreestimadas por este
anaacutelisis estas situaciones parecen ser las causas maacutes importantes de las
diferencias encontradas entre las dos redes
En este caso el anaacutelisis de isoacutetopos posee cierta fiabilidad en el sentido de
que eacuteste refleja la dieta que estaacute siendo asimilada por el organismo (Peterson y
Fry 1987) y por tanto presas que pueden dejar poca evidencia de su consumo en
el anaacutelisis de contenidos estomacales con el anaacutelisis de isoacutetopos puede ser
adecuadamente asignada su importancia (Benstead 2006 Huumlckstaumldt et al 2007)
mientras que por otra parte iacutetem como el detritus el cual puede tratarse de restos
de materia orgaacutenica de otras presas puede mediante este anaacutelisis ser discernido
cuaacutel es realmente la presa de la que se alimentoacute el depredador (Abed-Navandi y
Dworschack 2005)
Los iacutendices de conjuntos clave que identifican a los grupos o conjunto de
nodos maacutes importantes de una red troacutefica determinaron mediante el iacutendice de
fragmentacioacuten (Kpp1) en el caso de contenidos estomacales a 12 especies que
en caso de ser retiradas fragmentan o desconectan en maacutes del 80 a la red
76
troacutefica Dentro de estas especies que la mitad de ella son presas dentro de las que
destacan los camarones de tallas pequentildeas y grandes los cuales los cuales son
importantes en este sistema debido a que son la dieta principal de muchos
depredadores En cierto modo esto podriacutea parecer contradictorio considerando
que en el anaacutelisis de isoacutetopos se obtuvieron 14 especies representadas
uacutenicamente por los peces depredadores del sistema sin embargo estas
diferencias estaacuten asociadas a las proporciones de las presas en las dietas
encontradas en las redes troacuteficas Tambieacuten en el anaacutelisis de isoacutetopos se
identificaron en algunos casos presas que por el anaacutelisis de contenidos
estomacales no se pudo determinar su importancia y viceversa
El iacutendice de propagacioacuten (Kpp2) sentildealoacute a diferentes grupos como los de
mayor importancia dependiendo de la red troacutefica En el caso de CE solamente
siete especies son suficiente para propagar informacioacuten a maacutes del 80 de la red
troacutefica siendo estas especies bivalvos crustaacuteceos como estomatoacutepodos y
calappidos especies que se ha inferido parecen tener un alta dominancia en el
sistema de fondos blandos de la costa de Nayarit asiacute como tambieacuten algunas
especies de peces como los engraulidos que son las especies de peces maacutes
importante en la dieta de los depredadores ictioacutefagos Por su parte el anaacutelisis de
isoacutetopos mostroacute que se requieren 14 especies para acceder al 80 de la red
Los anteriores iacutendices resultan interesantes desde el punto de vista de
manejo de recursos del ecosistema ya que las medidas de proteccioacuten no
solamente deben orientarse a especies de intereacutes comercial sino tambieacuten a
especies que estructural o funcionalmente resulten igual o maacutes importantes para el
sistema (Benedek et al 2007) pensando desde luego en la sostenibilidad y uso
del ecosistema
La baja correlacioacuten encontrada en el iacutendice de grado sugiere una estructura
troacutefica diferente donde algunos nodos poseen una cantidad significativamente
diferente de conexiones con otros Sin embargo la alta correlacioacuten encontrada en
el resto de los iacutendices utilizados nos indica que a pesar de que el nuacutemero de
conexiones en algunos nodos es diferente ambos enfoques tienen resultados
77
similares en cuanto la manera en que la informacioacuten o energiacutea se transmite dentro
de la red lo que es evidenciado por iacutendices como los Kpp1 y Kpp2 Por lo tanto
puede considerarse que las redes construidas por ambos meacutetodos son similares y
resulta factible el uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables aunada a modelos de
mezcla para describir la estructura troacutefica de zonas que por las particularidades de
las especies o el acceso a ellos sea difiacutecil determinar por el meacutetodo tradicional de
contenidos estomacales No obstante cuando sea posible deberaacute de
complementarse la informacioacuten por ambos meacutetodos esto debido por ejemplo que
si bien los anaacutelisis de isoacutetopos nos dan una buena informacioacuten acerca de la dieta
que es asimilada no lo da asiacute sobre presas que por sus caracteriacutesticas no pueden
ser correctamente digeridos y por tanto asimilados no obstante estos son
consumidos siendo esto importante para algunos anaacutelisis de redes troacuteficas evaluar
este grado de mortalidad en ese tipo de presas
Conclusiones Los anaacutelisis de contenidos estomacales realizados en este estudio si bien
contaron en muchos casos con una buena resolucioacuten taxonoacutemica no se
vieron exentos de la problemaacutetica comuacuten en este tipo de anaacutelisis como lo es
encontrar presas muy digeridas que dificultan su identificacioacuten y
contabilizacioacuten
Al realizar los modelos de mezcla a pesar de trabajar con una aproximacioacuten
que permite el uso de varias fuentes alimenticias se encontroacute que era
necesario realizar agrupaciones de estas fuentes alimenticias en funcioacuten
tanto de sus valores isotoacutepicos como del grupo taxonoacutemico ya que los
valores redundantes de algunas especies impiden hallar una solucioacuten al
realizar estos modelos
Se encontroacute que para ocho de las especies analizadas diferencias en la
dieta que estas presentaban donde se detecta que la determinada por
medio de isoacutetopos y modelos de mezcla es maacutes acertada puesto que el
78
anaacutelisis de contenidos estomacales subestimaban o sobreestimaban la
aportacioacuten de algunas presas
Se hallaron diferencias significativas entre los niveles troacuteficos calculados
con los distintos meacutetodos (contenidos estomacales e isoacutetopos estables) sin
embargo con excepcioacuten de B polylepis se encontroacute que los valores
obtenidos por isoacutetopos resultaban maacutes parecidos a lo reportado en literatura
para las especies donde se observaron diferencias ademaacutes este meacutetodo
no se encuentra sesgado por subestimaciones o sobrestimaciones de
componentes presa
El anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla resulto ser muy uacutetil para indicar
la fuente alimenticia de organismos que presentaban una cantidad alta de
materia orgaacutenica no identificable o bien de lo que pareciacutea corresponder a
detritus en sus contenidos estomacales Esta capacidad de identificar asiacute
presas de este tipo de organismos supone una ventaja cuando se requiere
construir con precisioacuten un modelo con los flujos de energiacutea de un sistema
En el anaacutelisis de redes se encontroacute que los crustaacuteceos fueron uno de los
componentes maacutes importantes del sistema dentro de los que destacan los
camarones y los estomatoacutepodos especies ambas que son abundantes en
el sistema estudiado y son estos grupos importantes en la transferencia de
la energiacutea en la cadena troacutefica del ambiente bentoacutenico
Los iacutendices utilizados para detectar especies clave variaron dependiendo
del atributo que cada uno de ellos identifica de la red troacutefica sin embargo
con excepcioacuten del iacutendice de grado (degree) todos tuvieron una alta
correlacioacuten entre ambos meacutetodos lo que sugiere que si bien las redes no
son exactamente iguales poseen propiedades muy similares
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94
Anexos
95
Anexo 1 Listado de especies a los cuales se les analizo la dieta se marca con un
las especies que fueron seleccionadas para este estudio
Familia Nombre cientiacutefico Total estoacutemagos Estoacutemagos con alimentoAchiridae Achirus mazatlanus 8 2
Albulidae Albula spp 14 14
Balistidae Balistes polylepis 11 11
Batrachoidae Porichthys analis 25 2
Bothidae Bothus leopardinus 9 9
Brotulidae Lepophidium prorates 20 10
Carangidae Chloroscombrus orqueta 107 35
Carangidae Selene peruviana 208 114
Carangidae Caranx caninus 1 1
Centropomidae Centropomus robalito 130 59
Clupeidae Opisthopterus dovi 9 5
Cynoglossidae Symphurus elongatus 12 4
Cynoglossidae Syacium ovale 103 52
Engraulidae Anchovia macrolepidota 9 2
Gerreidae Eucinostomus currani 30 17
Gerreidae Eucinostomus gracilis 70 35
Gerreidae Eucinostomus dowii 19 7
Gobidae Bollmannia chlamydes 14 2
Haemulidae Pomadasys panamensis 113 69
Haemulidae Haemulopsis spp 61 32
Haemulidae Conodon serrifer 16 15
Ariidae Ariidae 10 5
Ariidae Ariidae 79 30
Ariidae Ariidae 10 9
Lutjanidae Lutjanus guttatus 83 49
Mullidae Pseudupeneus grandisquamis 112 77
Muraenidae Gymnothorax equatorialis 8 3
Paralichthydae Etropus crossotus 1 1
Paralichthydae Cyclopsetta panamensis 12 5
Paralichthydae Cyclopsetta querna 115 66
Polynemidae Polydactylus opercularis 70 50
Polynemidae Polydactylus approximans 23 3
Scianidae Paralonchurus goodei 20 10
Scianidae Stellifer illecebrosus 43 13
Scianidae Larimus argenteus 35 17
96
Scianidae Scianidae 10 2
Scianidae Larimus effulgens 15 6
Scianidae Orthopristis chalceus 69 44
Scombridae Scomberomorus sierra 33 12
Serranidae Epinephelus acanthistius 6 0
Serranidae Rypticus nigripinnis 3 2
Serranidae Diplectrum spp 60 37
Sphyraenidae Sphyraena ensis 10 0
Stromateidae Peprilus medius 65 2
Stromateidae Peprilus snyderi 30 4
Synodontidae Synodus sechurae 37 19
Synodontidae Synodus scituliceps 87 41
Trichiuridae Trichiurus nitens 59 29
Triglidae Prionotus spp 29 5
Urotrygonidae Urotrygon aspidura 16 5
97
ANEXO 2 Graacuteficas de diversidad acumulada de los contenidos estomacales utilizadas para determinar el tamantildeo de muestra representativa (nuacutemero de estoacutemagos) tomando como criterio de decisioacuten la asiacutentota de la curva de diversidad de Shannon (Hacute)y un coeficiente de variacioacuten (CV) le005 marcado por la liacutenea roja
00
01
10
0
05
1
15
2
25
3
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
B polylepis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 11 21 31 41 51
C robalito
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36
H
Diplectrum spp
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 6 11 16 21 26 31
CV
E gracilis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31
Haemulopsis spp
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31 36
Ariidae
Hacute
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
98
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36 41 46
L guttatus
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
L prorates
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31 36 41
H
O chalceus
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 6 11 16 21 26 31 36 41 46
CV
P opercularis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 11 21 31 41 51 61 71
P grandisquamis
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 11 21 31 41 51 61
P panamensis
Hacute
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
99
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 16 31 46 61 76 91 106
S peruviana
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36 41
S scituliceps
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31
T nitens
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
-05
0
05
1
15
2
25
3
0 20 40 60 80
C querna
Hacute
CV
0
005
01
015
02
025
03
002040608
112141618
2
1 2 3 4 5 6 7
P goodei
Hacute
CV
0010203040506070809
0
05
1
15
2
25
1 2 3 4
P approximans
Hacute
CV
001020304050607
0
02
04
06
08
1
1 2 3
O dovii HhellipChellip
H
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
100
ANEXO 3 Descripcioacuten de las dietas encontrada en los estoacutemagos de peces seleccionados
para este estudio estimados por meacutetodos gravimeacutetricos (G) y frecuencia de
ocurrencia (FO) N= nuacutemero de muestras (estoacutemagos)
Depredador Balistes polylepis
N=11
Especies presa presa FO FO G G
Arcidae 1 909 036 068
Bivalvia 8 7273 73 1373
Brachyura 3 2727 003 006
Gastropoda 2 1818 026 049
Crucibulum lignarium 1 909 01 019
Leucosidae 1 909 014 026
Mollusca 1 909 3 564
Monoplacophora 1 909 008 015
Anomia spp 2 1818 274 515
Pectinidae 3 2727 665 1251
Porifera 1 909 001 002
Restos de Bivalvia 5 4545 1335 2511
Restos de crustacea 1 909 007 013
Restos de Mollusca 8 7273 1255 2360
Stomatopoda 1 909 001 002
Tellina spp 1 909 011 021
Tunicados 1 909 5 940
Veneridae 3 2727 119 224
Xanthidae 4 3636 022 041
101
Depredador Centropomus robalito
N= 59
Especies presa presa FO FO G G
Camarones (Natantia) 15 2542 2024 3597
Engraulidae 3 508 119 211
Farfantopenaues californiensis 3 508 81 1439
MONI 2 339 02 036
Penaeus vannamei 2 339 084 149
Penaeus spp 2 339 03 053
Penaidae 2 339 127 226
Portunus tuberculatus 2 339 041 073
Processa spp 2 339 017 030
Restos de Camarones (natantia) 14 2373 558 992
Restos de crustacea 6 1017 039 069
Restos de peces 2 339 001 002
Solenocera mutator 4 678 499 887
Solenocera spp 3 508 219 389
Solenoceridae 6 1017 426 757
Squilla biformis 6 1017 599 1065
Squillidae 2 339 001 002
Stomatopoda 2 339 013 023
Depredador Diplectrum spp
N= 37
Especies presa presa FO FO G G
Bivalvia 1 270 011 046
Camarones (natantia) 1 270 009 037
Cloridopsis dubia 1 270 166 691
Crustacea no id 4 1081 062 258
Grapsidae 1 270 032 133
Isopoda 1 270 039 162
Loliginidae 1 270 32 1333
Majidae 1 270 006 025
MONI 1 270 008 033
Ophichthidae 2 541 125 521
Ocypodidae 1 270 001 004
Osteichthes 2 541 171 712
Portunus asper 3 811 069 287
102
Processa spp 8 1622 497 2070
Restos de crustacea 8 2162 388 1616
Restos de peces 4 1081 071 296
Sicyona spp 1 270 101 421
Squilla biformis 2 541 02 083
Squilla bigelowi 2 541 054 225
Squilla mantoidea 1 270 025 104
Squillidae 2 541 041 171
Stomatopoda 2 541 057 237
Trichiuridae 1 270 095 396
Vinciguerria nimberia 1 270 01 042
Xanthidae 2 541 018 075
Depredador Eucinostomus gracilis
N=35
Especies presa FO FO G G
Alga no id 1 286 001 013
Bivalvia 4 1143 006 080
Detritus 4 1143 027 359
Mollusca 9 2571 049 652
MONI 16 4571 492 6543
Restos de crustacea 6 1714 039 519
Restos de Mollusca 2 571 125 1662
Restos de peces 3 857 012 160
Scaphoda 1 286 001 013
Depredador Haemulopsis spp
N=32
Especies presa FO FO G G
Bivalvia 1 3125 001 011
Copepoda 1 3125 0001 001
Euphausiidae 2 625 0011 012
Megalopa brachyura 1 3125 001 011
Detritus 15 46875 797 8512
Ogyrididae 3 9375 0111 119
Ophiura 1 3125 003 032
Polychaeta 2 625 014 150
103
Restos de Bivalvia 1 3125 019 203
Restos de Camarones (natantia) 2 625 002 021
Restos de Crustacea 4 125 024 256
Restos de Mollusca 1 3125 003 032
Restos de Ophiura 1 3125 044 470
Restos de Polychaeta 1 3125 01 107
Squillidae 2 625 003 032
Depredador Ariidae
N= 30
Especie presa FO FO G G
Detritus 1 333 037 245
Engraulidae 1 333 086 568
Eunicidae 1 333 001 007
Glyceridae 1 333 001 007
Lumbrineridae 1 333 01 066
MONI 10 3333 259 1712
Ogyrididae 1 333 001 007
Ophiactis simplix 1 333 001 007
Polychaeta 8 2667 783 5176
Portunidae 1 333 15 991
Restos de Crustacea 4 1333 052 344
Restos de Mollusca 7 2333 129 853
Restos de peces 1 333 001 007
Squilla biformis 1 333 001 007
Sternaspidae 1 333 001 007
Depredador Lutjanus guttatus
N=47
Especie presa FO FO G G
Bivalvia 2 426 004 006
Camarones (natantia) 1 213 008 012
Engraulidae 5 1064 1344 2000
Engraulis mordax 2 426 1135 1689
Euphylax robustus 1 213 117 174
Lutjanus guttatus 2 426 384 571
Mollusca 1 213 1032 1536
104
Mugilidae 1 213 048 071
Ogyrididae 2 426 136 202
Paralichthydae 1 213 006 009
Penaeidae 1 213 025 037
Portunidae 3 638 173 257
Processa spp 3 638 247 368
Pseudosquillopsis marmorata 1 213 008 012
Restos de crustacea 17 3617 316 470
Restos de Mollusca 2 426 002 003
Restos de peces 2 426 023 034
Solenocera florea 2 426 045 067
Solenocera spp 1 213 008 012
Solenoceridae 1 213 03 045
Squilla acueleata 1 213 064 095
Squilla panamensis 1 213 065 097
Squillidae 2 426 043 064
Squillla spp 1 213 044 065
Stomatopoda 2 426 117 174
Xanthidae 4 851 1296 1929
Depredador Lepophidium prorates
N=10
Especies presa presa FO FO G G
Cynoglossidae 2 20 166 2134
Restos de Camarones (natantia) 2 20 048 617
Restos de crustacea 2 20 006 077
Sicyona spp 2 20 468 6015
Squilla bigelowi 6 60 09 1157
105
Depredador Orthopristis chalceus
N=44
Especies presa presa FO FO G G
Amphipoda 1 227 001 005
Anadara Mazatlanica 2 455 002 010
Asteroidea 1 227 01 051
Bivalvia 6 1364 007 036
Brachyura 6 1364 214 1090
Camarones (natantia) 1 227 001 005
Detritus 9 2045 959 4887
Euphausiidae 2 455 002 010
Mollusca 1 227 001 005
MONI 16 3636 651 3317
Ophiactis simplex 1 227 006 031
Ophiura 7 1591 04 204
Polychaeta 3 682 021 107
Portunidae 1 227 001 005
Restos de Crustacea 4 909 031 158
Restos de peces 2 455 0095 048
Stomatopoda 1 227 006 031
Depredador Polydactylus opercualris
N=50
Especie presa FO FO G G
Camarones (natantia) 3 6 245 612
Engraulidae 7 14 552 1379
Larvas de peces 3 6 097 242
MONI 4 8 205 512
Ogyridae 2 4 094 235
Processa spp 3 6 205 512
Restos de Camarones (natantia) 2 4 164 410
Restos de crustacea 23 46 797 1992
Restos de peces 2 4 064 160
Solenoceridae 1 2 274 685
Squilla bigelowi 1 2 156 390
Squillidae 1 2 009 022
Squillla spp 1 2 003 007
Stellifer sp 1 1 2 519 1297
106
Stomatopoda 1 2 183 457
Symphurus elongatus 1 2 295 737
Xiphopenaeus riveti 1 2 14 350
Depredador Pseudupeneus grandisquamis
N= 28
Especies presa FO FO G G
Bivalvia 1 172 001 003
Brachyura 2 345 021 058
Callinectes bellicosus 1 172 001 003
Coronididae 1 172 016 044
Gastropoda 2 345 002 006
Huevos 1 172 28 778
Lysiosquillidae 1 172 03 083
Megalopa brachyura 1 172 01 028
Mollusca 1 172 001 003
MONI 6 1034 035 097
Nannosquillidae 1 172 011 031
Ogyrididae 16 2759 1624 4510
Penaeidae 1 172 009 025
Portunidae 2 345 003 008
Processa spp 5 862 02 056
Restos de crustacea 23 3966 1191 3307
Restos de peces 3 517 021 058
Restos de stomatopoda 1 172 074 205
Sicyona ingentis 1 172 007 019
Sicyona mixta 1 172 004 011
Sicyona spp 1 172 001 003
Stomatopoda 3 517 239 664
107
Depredador Pomadasys panamensis
N= 66
Especies presa FO FO G G
Batrachoididae 1 152 001 005
Brachyura 1 152 009 049
Calappidae 1 152 038 206
Camarones (natantia) 2 303 005 027
Congridae 1 152 002 011
Copepoda 1 152 001 005
Crustacea 3 455 009 049
Detritus 2 303 02 109
Engraulidae 1 152 236 1282
Euphausiidae 4 606 009 049
Larvas de peces 1 152 019 103
Loliginidae 1 152 4 2173
MONI 12 1818 161 875
Ogyrididae 3 455 015 081
Ophiura 1 152 005 027
Penaeidae 1 152 005 027
Processa spp 2 303 009 049
Restos de Camarones (natantia) 3 455 057 310
Restos de crustacea 19 2879 243 1320
Restos de Mollusca 1 152 001 005
Restos de peces 3 455 048 261
Squilla biformis 4 606 259 1407
Squilla mantoidea 3 455 141 766
Squillidae 1 152 057 310
Stomatopoda 6 909 091 494
108
Depredador Selene peruviana
N= 144
Especies presa FO FO G G
Anchoa spp 2 175 246 280
Clupeidae 1 088 046 052
Copepoda 1 088 001 001
Crustacea 3 263 026 030
Engraulidae 59 5175 7881 8955
Engraulis mordax 1 088 218 248
Euphausiidae 2 175 002 002
Megalopa brachyura 1 088 001 001
MONI 7 614 111 126
Ogyrididae 13 1140 024 027
Ojos de Crustacea 3 263 004 005
Penaeidae 1 088 001 001
Processa spp 4 351 041 047
Restos de crustacea 11 965 077 087
Restos de peces 10 877 103 117
Squillidae 1 088 018 020
Zoea 1 088 001 001
Depredador Synodus scituliceps
N= 42
Especies presa FO FO G G
Anchoa spp 7 1667 7349 3225
Balistidae 1 238 14 061
Camarones (natantia) 1 238 001 000
Cephalopoda 1 238 011 005
Clupeidae 4 952 76 334
Congridae 2 476 25 1097
Cynoglossidae 2 476 289 127
Diplectrum spp 1 238 192 843
Engraulidae 3 714 05 022
Engraulis mordax 8 1905 998 438
Harengula thrissina 1 238 29 127
Loliginidae 4 952 73 320
Loligo opalescens 1 238 191 838
MONI 1 238 011 005
109
Paralichthydae 1 238 72 316
Pleuronectidae 1 238 88 386
Pseudopenaeus grandisquamis 2 476 152 667
Restos de crustacea 2 476 021 009
Restos de peces 1 238 088 039
Solenocera mutator 3 714 126 553
Sphyraena ensis 1 238 1323 581
Squillidae 1 238 015 007
Depredador Trichiurus nitens
N=31
Especies presa presa FO FO G G
Anchoa spp 5 1613 257 645
Argentina sialis 1 323 079 198
Auxis spp 1 323 39 978
Cetengraulis mysticetus 1 323 011 028
Clupeidae 2 645 12 3011
Engraulidae 3 968 501 1257
Engraulis mordax 1 323 011 028
Ligia spp 1 323 001 003
Loliginidae 2 645 241 605
MONI 5 1613 595 1493
Restos de peces 13 4194 53 1330
Stomatopoda 1 323 001 003
Upogebiidae 1 323 004 010
Vinciguerria nimberia 2 645 165 414
110
Anexo 4 Resultados obtenidos de los modelos de mezcla donde se observa la proporcioacuten de dieta
obtenida a traveacutes de estos
Boca D
Esta e1709 1682permilde δ15
presa 54
Dulce (Paralo
specie tuvo a los -164
permilδ13C se a5N van de 8principal fu
Pogo
onchurus go
valores que49permil para easignaron un51 - 1570 permileron los can
Port
Cala
Xant
Cyno
Poly
Zoop
liacutegono de meodei y sus pr
oodei)
e van desde el δ13C (n=3n total de 7 permil mientrasngrejos Xant
Especies pre
tunidae
appidae
thidae
oglossidae
ychaeta
plancton
ezcla (Convex resas
los 135 a lo3) con un va
grupos press que los dethidae con uesa Die
ndashHull) para lo
os 143permil enalor promedsa para este
e δ13C van dun valor de eta promedio
16
28
540
14
25
232
os valores de
n el caso deldio de 138
e organismo de -2147 aimportancia
δ13C y δ15N d
1
δ15N y de lo0permil δ15N ycuyos valor -1529permil
a promedio
de P
111
os-y -res La de
Burro
Esta e1724 1661permilvalore1529permilcontricamarprome
blanco (Pom
specie tuvo a los -155
permilδ13C Se aes de δ15N vpermil La prebucioacuten promrones pequeedio de 11
Popa
madasys pan
valores que53permil para easignaron uvan de 851 esa principamedio a la entildeos con un
seguido por
oliacutegono de meanamensis y s
namensis)
e van desde el δ13C (n=3un total de
ndash 1430 permilal fueron lo
dieta de 1promedio d
r la familia C
Especies presa
Camarones peq
Camarones gra
Calappidae
Xanthidae
Stomatopoda
Congridae
Zooplancton
Engraulidae
Loliginidae
Echinodermata
ezcla (Convexsus presas
los 132 a lo) con un vaocho grupo
permil mientras qos cangrejo49 seguido
de 116 (0 -7Calappidae c
Dieta
quentildeos
andes
a
x ndashHull) para
os 165permil enalor promedos presa paque los de δs de la fam
o por el zo726) y poron un prom
promedio
11617
8201
8669
14918
11043
7792
12117
9011
5626
11006
los valores de
el caso del dio de 1493ra este orgδ13C van dmilia Xanthooplancton r los Stomatedio de 86
e δ13C y δ15N d1
δ15N y de lo3permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a idae con ucon 121 l
topoda con
de P 112
os -y -yos
-na los un
Burro
Esta e1641 1509permilvalore1341permildieta 1843
prieto (Haem
specie tuvo a los -142
permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 7108 )
PoliacutegHaem
mulopsis spp
valores que25permil para e asignaron
van de 790 a principal fu(6644 - 74
Cam
Sto
Equ
Biv
Gas
Pol
MO
Zoo
gono de mezcmulopsis spp
p)
e van desde el δ13C (n=3un total dendash 1526 permil
ueron los eq427) segu
Especies pre
marones grand
omatopoda
uinodermos
valvos
steropoda
lychaeta
OP (detritus)
oplancton
cla (Convex ndashy sus presas
los 145 a lo) con un va
e ocho gruppermil mientras q
quinodermoido por la M
esa Die
des
Hull) para los
os 16permil en ealor promedos presa pa
que los de s con una coMOP con u
ta promedio
2628
3497
71075
3183
1894
2382
9278
6063
s valores de δ
el caso del δdio de 151ara este orgδ13C van dontribucioacuten n promedio
13C y δ15N de
1
15N y de los permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a promedio a
o de 928 (0
113
- -
yos -
la 0 -
Bota c
Esta e1664 1664permilvalore1529permildieta d
comuacuten (Balis
specie tuvo a los -164
permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 576 seg
Popo
stes polylepis
valores que45permil para ee asignaron van de 122a principal fguido por lo
B
G
P
S
X
P
oliacutegono de molylepis y sus
s)
e van desde el δ13C (n=3
un total de3 ndash 1526 permil
fueron los gaos poriferos c
Especies pr
Bivalvos
Gasteropoda
Polychaeta
Stomatopoda
Xanthidae
Porifera
mezcla (Convpresas
los 171 a lo3) con un ve seis grupopermil mientras asteroacutepodoscon un prom
resa Dpro
vex ndashHull) pa
os 172permil envalor promeos presa pa
que los des con una co
medio de 34
Dieta omedio
17
576
30
22
14
341
ara los valore
n el caso deedio de 175
ra este org δ13C van
ontribucioacuten
es de δ13C y
1
l δ15N y de l5permil δ15N yganismo cuy
de -1890 apromedio a
δ15N de B
114
los y -yos a - la
Chihui
Esta e176 a1672permilvalore1536permilcontriEngrau
il (Ariidae)
specie tuvo a los -1636permil δ13C se
es de δ15N vpermil La prebucioacuten promulidae con 1
PoliacutegonAriidae
valores que6permil para el asignaron
van de 851 esa principamedio a la d36 y los p
PolCamPorStoEngCynZooBivEch
no de mezclae y sus presas
e van desde δ13C (n=3)
un total dendash 1570 permil
al fueron lodieta de 19poliquetos co
Especies p
ychaetamarones pequrtunidae
omatopodagraulidaenoglossidaeoplanctonvalvoshinodermata
a (Convex ndashHs
los 15 a loscon un va
e ocho gruppermil mientras q
os cangrejos9 De ahon otro 132
resa
entildeos
Hull) para los
s 161permil en lor promedos presa pa
que los de s de la famhiacute en import2
Dieta promedio
131211845
1913103341362412323
440599774982
s valores de
el caso del δdio de 156 ara este orgδ13C van d
milia Portuntancia le sig
δ13C y δ15N
1
δ15N y de lopermil δ15N y
ganismo cuye -2147 a idae con uuen los pec
de los
115
os -y -yos
-na
ces
Chile (
Esta e-17141657permilvalore1609permildieta peces Engrauun pro
(Synodus sci
specie tuvo 4 a los -156permil δ13C Se
es de δ15N vpermil La presade 337 sede la famil
ulidae con uomedio de 5
Poliacutegscitu
tuliceps)
valores que67permil para easignaron u
van de 1160a principal fueguido por lia Cynogloss
un promedio
Clupeidae CynoglossidMugilidae ParacongerEngraulidaePseudupenaLoliginidae Sphyraena eCamarones StomatopodCamarones
gono de meuliceps y sus p
e van desde el δ13C (n=3un total de0 ndash 1570 permilueron los estlos peces Spsidae con u
o de 68 y po
Especies pre
dae
r californiensis e aues grandisqua
ensis pequentildeos
da grandes
zcla (Convexpresas
los 149 a lo3) con un va diez grupo
permil mientras qtomatoacutepodophyraenaensn promedioor uacuteltimo lo
esa
amis
x ndashHull) para
os 173permil enalor promedos presa paque los de
os con una csis con un p
o de 74 pos peces Para
Dieta promedi
20744650683917
25846
3373
los valores
n el caso dedio de 162ra este orgδ13C van d
ontribucioacuten promedio deor los pecesaconger cali
o 083 432 659 063 818 996 773 874 609 754 94
de δ13C y δ
1
l δ15N y de l6permil δ15N y
ganismo cuyde -1816 a
promedio ae 258 por ls de la famiiforniensis c
δ15N de S
116
los y -yos -
a la los ilia on
117
Chivito (Pseudupenaeus grandisquamis)
Esta especie tuvo valores que van desde los 133 a los 161permil en el caso del δ15N y de los -1772 a los -166permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 147permil δ15N y -1701permil δ13C se asignaron un total de ocho grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1430 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1530permil La presa principal fueron los Portunidae con una contribucioacuten promedio a la dieta de 363 seguido por el zooplancton con un promedio de 167 por los Stomatopoda con un promedio de 99 por los moluscos bivalvos con un promedio de 93
Especies presa Dieta promedioBivalvos 9397Calappidae 754Portunidae 36282Camarones pequentildeos 7411Camarones grandes 5193Stomatopoda 9954Zooplancton 16755Gasteropoda 469S scituliceps 2779
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de P grandisquamisy sus presas
Cinto Esta e-16931667permilvalore1620permiluna co467
(Trichiurus nspecie tuvo
3 a los -16permil δ13C se
es de δ15N vpermil La presaontribucioacuten
Poliacutegononitensy s
nitens) valores que4permil para e
e asignaron van de 116a principal fupromedio a
ECMLSEC
o de mezcla sus presas
e van desde el δ13C (n=3
un total de0 ndash 1560 permilueron los pe la dieta de
Especies p
EngraulidaeClupeidaeMugilidaeLoliginidaeStomatopodaEngraulidaegdCamarones gra
(Convex ndashHu
los 167 a lo) con un v
e seis grupopermil mientras eces de la fam
473 y los
presap
desandes
ull) para los
os 173permil enalor promeos presa pa
que los demilia Engrul estomatoacutepo
Dieta romedio
2208060812990575
4670147373
1236
valores de δ
n el caso dedio de 170ra este org δ13C van idae de tallaodos con un
δ13C y δ15N d
1
l δ15N y de l03permil δ15N yganismo cuy
de -1816 aas grandes cn promedio
de T
118
los y -yos a -on de
ConstaEsta e-16871671permilvaloreLas prcomo
antino (Centspecie tuvo
7 a los -16permil δ13C Se
es de δ15N vaesas principde camaron
Poliacutegonrobalit
tropomus rovalores que56permil para asignaron u
an de 851 ndashales fueron
nes pequentildeo
no de mezclao y sus presa
balito) e van desde
el δ13C (n=un total de ndash 1382 permil m
los Portunidos 137
Especies presa
Camarones grCamarones pequentildeos StomatopodaZooplanctonPortunidae
a (Convex ndashHs
los 146 a lo=3) con un
ocho grupomientras quedae 47 se
a Dietaprom
randes
Hull) para lo
os 151permil envalor prom
os presa pa los de δ13C
eguido de los
a medio
976413782
186619863
47929
os valores de
n el caso demedio de 14ara este orgC van de -21s estomatoacutep
e δ13C y δ15N
1
l δ15N y de l485permil δ15Nganismo cuy147 a -153podos 186 a
N de C
119
los y
yos 36 asiacute
120
Lengua chica (Lepophidium prorates)
Esta especie tuvo valores que van desde los 151 a los 16permil en el caso del δ15N y de los -179 a los -1667permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 154permil δ15N y -1694permil δ13C Se asignaron un total de cuatro grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 1310 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -1714 a -1639permil La presa principal fueron los camarones de tallas pequentildeas con una contribucioacuten promedio a la dieta de 692 seguido por los estomatoacutepodos con un promedio de 234
Especies presa Dieta promedioStomatopoda 234Camarones grandes 57Camarones pequentildeos 692Cynoglossidae 16
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de L prorates y sus presas
Lengu
Esta e-1748-1585de δ15
presa prome
ado comuacuten
specie tuvo 8 a los -145permil δ13C Se N van de 11principal f
edio a la diet
Poliacutegpror
(Cyclopsseta
valores que39permil para asignaron u
160 ndash 1570 fueron los ta de 804
E
SCCDBECXLMT
gono de mezrates y sus pre
a querna)
e van desde el δ13C (n=n total de 13permil mientracangrejos d
Especies presa
StomatopodaCamarones graCynoglossidaeDiplectrum sppBivalvosEngraulidaeClupeidaeXanthidaeLoliginidaeMOP (detritusTnitens
zcla (Convex esas
los 139 a lo3) con un v3 grupos pres que los de
de la famil
a Diepr
andesep
s)
ndashHull) para
os 154permil envalor promeesa para estee δ13C van dia Xanthida
eta omedio
25611525102710112428
18309
8045093944040765
los valores
n el caso deedio de 14e organismode -1816 a ae con una
de δ13C y δ1
1
l δ15N y de l43permil δ15N
o cuyos valor -1529permil contribuci
15N de L
121
los y
res La oacuten
Mojar
Esta e1806 169permilvaloreLa prepoliqu
ra (Eucinost
specie tuvo a los -162
permil δ13C se es de δ15N vaesa principaluetos con 26
PoEu
tomus spp)
valores que22permil para easignaron u
an de 79 ndash 1 fueron los
63 y los biva
oliacutegono de mucinostomus s
e van desde el δ13C (n=3un total de 1526 permil miemoluscos galvos con 15
Especies p
BivalvosGasteropodaPolychaetaLoliginidaeMOP (detrituCamarones pe
mezcla (Convspp y sus pre
los 142 a lo) con un vacinco grupo
entras que loasteroacutepodos7
presapr
s)equentildeos
vex ndashHull) pesas
os 173permil enalor promedos presa paos de δ13C vs con un val
Dieta romedio
157172728926326
416460142049
para los valo
el caso del dio de 1569ara este orgvan de -214or de 272 s
ores de δ13C
1
δ15N y de lo9permil δ15N y
ganismo cuy0 a -1531permilseguido de l
y δ15N de
122
os -y -yos permil los
123
Papelillo (Selene peruviana)
Esta especie tuvo valores que van desde los 135 a los 172permil en el caso del δ15N y de los -1771 a los -1547permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 1547permil δ15N y -1653permil δ13C Se asignaron un total de 11 grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1536permil La presa principal fueron los cangrejos Portunidos con una contribucioacuten promedio a la dieta de 321 seguido de los Engraulidae con 289 y los camarones de talla grande con 233
Especies presa
Dieta promedio
Engraulidae 2896Clupeidae 308Camarones grandes
2337
Camarones pequentildeos
1129
Zooplancton 112Portunidae 3218
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de S peruviana y sus presas
Pargo
Esta e-1631-1538valore1529permilcontri
lunarejo (Lu
specie tuvo 1 a los -1448permil δ13C Sees de δ15N vpermil La prebucioacuten prom
Polgut
utjanus gutta
valores que44permil para e asignaron van de 1223esa principa
medio a la di
liacutegono de mettatus y sus p
atus)
e van desde el δ13C (n=un total de
3 ndash 1404 permilal fueron loeta de 763
Especies presa Camarones Camarones StomatopodPortunidaeXanthidaeEngraulidaeMugilidaeBivalvos
ezcla (Converesas
los 133 a lo3) con un v nueve grup
permil mientras qos cangrejo
grandespequentildeos
da
e
x ndashHull) para
os 164permil envalor promepos presa paque los de s de la fam
Dieta promedio
00119
76000
a los valores
n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d
milia Xanth
707652171
919383869531491
s de δ13C y
1
l δ15N y de l56permil δ15N
ganismo cuyde -1714 aidae con u
δ15N de L
124
los y
yos -na
Raspo
Esta e-1811-1665valore1341permilseguid
sa (Orthopri
specie tuvo 1 a los -155permil δ13C Sees de δ15N vpermil Las prdo de los pol
Poliacutegchal
istis chalceus
valores que99permil para e asignaron van de 790 esas principliquetos 158
Cam
Xan
Sto
MO
Ech
Biv
Po
gono de mezlceus y sus pre
s)
e van desde el δ13C (n=un total dendash 1384 permil
pales fueron8
Especies p
marones grand
nthidae
omatopoda
OP (detritus)
hinodermata
valvos
lychaeta
zcla (Convex esas
los 141 a lo3) con un ve ocho grup
permil mientras qn los estom
presa
des
ndashHull) para
os 154permil envalor prome
pos presa paque los de
matoacutepodos
Dieta promed
14
14
18
7
11
18
15
los valores
n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d187 y los
dio
406
192
721
432
351
364
881
de δ13C y δ1
1
l δ15N y de l95permil δ15N
ganismo cuye -2140 a bivalvos 18
15N de O
125
los y
yos -
83
Ratoacuten
Esta e1704 1676permilvalore1621permilde los
amarillo (Po
specie tuvo a los -165
permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presacamarones
Poop
olydactylus o
valores que52permil para ee asignaron van de 1310a principal fde tallas pe
Cam
Cam
Stom
Engr
Cyno
oliacutegono de mpercualris y s
opercularis)
e van desde el δ13C (n=3
un total de0 ndash 1563 permilfueron los enquentildeas 204
Especies pre
marones grande
marones peque
matopoda
raulidae
oglossidae
mezcla (Convus presas
los 139 a lo) con un va cinco grup
permil mientras qngraulidos c
4 y de tallas g
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es
ntildeos
vex ndashHull) pa
os 174permil enalor promedos presa paque los de
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18179
20499
10755
36431
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n el caso deldio de 1628ara este orgδ13C van de la importa
es de δ13C y
1
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ganismo cuyde -1714 aancia seguid
y δ15N de P
126
os-y -yos -
dos
Ratoacuten
Esta e-1676-1661valore1531permildieta dpor lomolus
blanco (Poly
specie tuvo 6 a los -1631permil δ13C Ses de δ15N vpermil La presade 4960 s
os peces decos bivalvos
ydactylus ap
valores que37permil para eSe asignaronvan de 124a principal fueguido por l la familia
s con un pro
EspecieCamaroCamaroStomatEngraulCynogloGasteroBivalvo
Poliacutegono deapproximan
proximans)
e van desde el δ13C (n=n un total d5 ndash 1570 permil
ueron los estlos camaronEngraulidaemedio de 10
es presaones grandesones pequentildeosopodalidaeossidaeopodas
e mezcla (Cons y sus presa
los 149 a lo3) con un ve siete grup
permil mientras tomatoacutepodo
nes de tallas con un pro
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D
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os 164permil envalor promepos presa paque los de
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141
1
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s de δ13C y
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128
os -y -yos
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C
C
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e van desde el δ13C (n=un total de ndash 1480 permil
ueron los cam33 seguid
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permil mientras qmarones de do por los c
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os 162permil envalor promepos presa paque los de
tallas pequecamarones d
a promedio
7
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n el caso deedio de 15ara este orgδ13C van dentildeas con unade tallas gr
e δ13C y δ15N
1
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ganismo cuye -2147 a a contribuciandes con
de O dovii
129
los y
yos -
oacuten un
130
ANEXO 5 Matriz depredador presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de contenidos estomacales (en porcentaje de la biomasa) Los nodos son los siguientes 1 Bivalvos 2 Calappidae 3 Camarones chicos 4 Camarones grandes 5 Clupeidae 6 Congridae 7 Cynoglossidae 8 Detritus 9 Echinodermata 10 Engraulidae 11 Gasteropoda 12 Loliginidae 13 Mugilidae 14 Polychaeta 15 Porifera 16 Portunidae 17 Sphyraena ensis 18 Stomatopoda 19Xanthidae 20 Zooplancton 21 B polylepis 22 C querna 23 C robalito 24 Diplectrum spp 25 E gracilis 26 Haemulopsis spp 27 Ariidae 28 L guttatus 29 L prorates 30 O chalceus 31 O dovi 32 P approximans 33 P goodie 34 P grandisquamis 35 P opercularis 36 P panamensis 37 S peruviana 38 S scituliceps 39 T nitens
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 89 0 1 10 2 9 15 1 0 02 23 20 50 4 0 10 7 100 26 82 33 1 24 6 60 5 2 60 2 0 17 19 0 65 2 1 5 576 6 117 15 21 5 91 17 18 5 90 85 20 82 19 5 0 3 0
10 57 6 37 2 5 24 14 98 41 2511 1 5 012 1 15 24 14 1213 114 3 53 1 915 0 16 3 13 4 117 618 0 1 20 17 0 0 5 12 10 58 10 9 33 0 0 019 1 1 1920 10 0 0 0 2 021 89 1 0 0 1 10 122 0 6 2 15 5 57 1 1 10 123 20 60 20 24 1 50 5 6 15 3 17 1 9 8 525 10 90 26 2 4 85 5 3 0 0 27 9 0 20 0 6 53 13 0 28 15 10 2 37 1 4 5 19 629 7 60 21 12 30 1 2 82 3 2 1 10 0 31 100 32 26 5 5 5 58 33 91 9 34 0 82 0 0 1 10 0 735 33 17 17 24 9 36 0 2 1 19 1 0 14 24 33 2 37 2 0 1 98 0 0 38 6 5 11 1 41 14 6 0 1 8 739 57 25 12 0 1 5
131
Matriz depredador-presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de isoacutetopos estables (promedio de de consumo) Los nodos son los siguientes 1 Sphyraena ensis 2 Bivalvos 3 Calappidae 4 Camarones grandes 5 Camarones pequentildeos 6 Clupeidae 7 Cynoglossidae 8 Engraulidae 9 Echinodermata 10 Gasteropoda 11 Loliginidae 12 Mugilidae 13 Congridae 14 Polychaeta 15 Detritus 16 Porifera 17 Portunidos 18 Stomatopoda 19 Xanthidae 20 Zooplancton 21 P goodie 22 B polylepis 23 P panamensis 24 Haemulopsis spp 25 Ariidae 26 S scituliceps 27 P grandisquamis 28 T nitens 29 C robalito 30 L prorates 31 C querna 32 E gracilis 33 S peruviana 34 L guttatus 35 P opercularis 36 P approximans 37 O chalceus 38Diplectrum spp 39O dovi
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 26 2 2 0 3 10 9 3 16 1 10 18 12 3 3 9 8 10 4 8 4 5 1 10 6 2 23 1 19 7 14 0 33 5 12 3 12 5 7 14 69 21 11 1 21 11 11 65 6 2 1 3 3 7 1 12 7 2 1 14 4 8 3 9 14 7 50 2 29 1 36 11 9 11 71 5 11
10 58 2 5 28 8 11 6 2 1 1 4 5 12 8 5 1 1 13 8 5 7 14 3 2 13 26 16 15 0 9 4 6 7 16 34 17 16 19 36 48 32 0 16 18 2 11 4 10 34 10 47 19 23 3 1 11 50 19 13 19 54 1 15 81 76 14 8 20 23 12 6 4 17 10 1 2 21 3 1 3 16 54 23 22 2 58 3 34 2 1 23 0 9 8 12 9 11 6 8 8 0 11 15 12 24 3 3 71 2 2 9 4 6 25 10 12 12 14 5 13 19 10 4 26 26 4 5 2 7 7 2 5 5 34 4 4 27 9 8 5 7 5 36 10 17 3 28 1 1 50 1 1 47 1 4 29 10 14 48 19 10 30 6 69 2 23 31 3 2 3 1 2 1 4 3 81 1 9 32 16 21 28 4 26 6 33 23 11 3 29 32 1 34 1 1 1 1 1 0 1 76 35 19 21 14 36 11 36 10 7 11 4 11 8 50 37 18 14 11 16 7 19 14 38 12 10 0 11 4 7 16 13 8 4 4 9 39 33 65 2
5
Iacutendice de Tablas Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans 33
Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei 33
Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii 34
Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de
consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio 34
Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos
estomacales 35
Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis
a partir de isoacutetopos estables 44
Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las
proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio 45
Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y
anaacutelisis de isoacutetopos 51
Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes
troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos
(ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten
56
Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde
se muestran las especies que representan el 80 del efecto 57
Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes
troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores
representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros en rojo
representan correlacioacuten significativa (plt005) 59
Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos
por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con
la especies con las mayores diferencias 59
6
Iacutendice de Figuras Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa
Meacutexico 20
Figura 2 Ejemplo para determinar una dieta bien representada (a) se consideraba asiacute cuando el
coeficiente de variacioacuten era le 005 representado por una liacutenea roja mientras que cuando los
valores no alcanzaban este valor (b) se consideraba que la dieta no estaba bien representada 32
Figura 3 Anaacutelisis de cluacutester mostrando la agrupacioacuten de los depredadores seleccionados en seis
gremios troacuteficos 37
Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas 38
Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas 38
Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras 39
Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas 40
Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas 41
Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas 42
Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 46
Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis
isoacutetopos estables y modelos de mezcla 47
Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis
isoacutetopos estables y modelos de mezcla 48
Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 48
Figura 14 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 49
Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados
por lo diferentes meacutetodos 51
Figura 16 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de
contenidos estomacales53
Figura 17 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de
isoacutetopos estables y modelos de mezcla54
Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas61
Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas62
7
Glosario Analizador elemental Instrumento automatizado que convierte la muestra en un gas para ser inyectados en el espectroacutemetro de masas Contiene un incinerador para la combustioacuten quiacutemica de la muestra una trampa quiacutemica para purificar los gases y el cromatoacutegrafo de gases para separar las especies de gases puros para los anaacutelisis
Espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas Instrumento analiacutetico de gran precisioacuten que se utiliza para medir la razoacuten absoluta entre dos isoacutetopos (R) y obtener posteriormente la razoacuten isotoacutepica de una muestra relativa a un estaacutendar (δ) La muestra se introduce como un gas el cual es bombardeado con electrones para crear iones Estos iones son acelerados a traveacutes de un tubo de vaciacuteo y expuestos a un campo magneacutetico que causa que los iones de diferente masa sean desviados a trayectorias ligeramente diferentes Los detectores (vasos de Faraday) estaacuten colocados en cada trayectoria para capturar los iones de masa especiacutefica El valor resultante es comparado con los valores (R) obtenidos en el gas estaacutendar y posteriormente utilizado para calcular δ Isoacutetopo estable Un isoacutetopo no radiactivo en el cual los neutrones no se degradan espontaacuteneamente para formar un electroacuten y un protoacuten Los isoacutetopos estables no tienen riesgo fisioloacutegico Isoacutetopo Aacutetomos de un mismo elemento en cuyo nuacutecleo contiene el mismo nuacutemero de protones pero diferente numero de neutrones Nicho Posicioacuten estructural de un organismo dentro de un ecosistema incluyendo su posicioacuten troacutefica haacutebitat y su relacioacuten con el medio ambiente fiacutesico y bioacutetico circundante Nivel troacutefico Literalmente una posicioacuten troacutefica jeraacuterquica en una red de alimentos (desde productores a consumidores)Los organismos son asignados al nivel troacutefico maacutes alto en el cual estaacuten funcionando como consumidores
Red troacutefica Se refiere a la dependencia alimenticia de unos organismos hacia otros en una serie que comienza con los productores primarios yo detritus y termina con los carniacutevoros de mayor tamantildeo
Troacutefico Implica los haacutebitos de alimentacioacuten o relaciones alimenticias de diferentes organismos en una cadena o red de alimentos δ13C Relacioacuten isotoacutepica de 13C12C expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Pee Dee Belemnite) δ15N Relacioacuten isotoacutepica de 15N14N expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Nitroacutegeno atmosfeacuterico)
8
Resumen Recientemente hay un considerable intereacutes en el estudio de la estructura de las redes troacuteficas utilizando esta informacioacuten en la elaboracioacuten de modelos que puedan ser usados para el manejo de recursos a nivel de un ecosistema Estos modelos requieren del conocimiento de las redes troacuteficas para lo cual es necesario conocer los haacutebitos alimenticios de las especies que lo conforman comuacutenmente se han utilizado los anaacutelisis de contenidos estomacales para ello sin embargo recientemente se han venido utilizando los isoacutetopos estables de δ15N y δ13C en los tejidos de los organismos para el estudio de las redes troacuteficas proporcionando informacioacuten acerca de la posicioacuten troacutefica y posible dieta de un organismo Actualmente modelos de mezcla aplicados a estos valores de isoacutetopos permiten conocer la proporcioacuten que cada presa aporta al depredador En este trabajo se pretende realizar una comparacioacuten de la estructura troacutefica de peces demersales de las costas de Nayarit utilizando las teacutecnicas de anaacutelisis de contenidos estomacales asiacute como por isoacutetopos estables y modelos de mezcla ya que esta uacuteltima teacutecnica posee ciertas ventajas que la hacen atractiva para la posible construccioacuten de modelos troacuteficos capaces de representar un ecosistema Se analizaron 2139 estoacutemagos de 50taxa de peces diferentes sin embargo solamente se pudo obtener la dieta bien representada de 19 especies estas se agruparon en seis grupos o gremios troacuteficos seguacuten el grupo predominante en su dieta mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Una vez obtenidas las presas principales de cada especie se realizaron anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla con los cuales se obtuvieron las proporciones de dieta de cada depredador obtenieacutendose tambieacuten gremios los cuales difieren en algunas especies al meacutetodo anterior se calculoacute el nivel troacutefico por ambos meacutetodos y los resultados dieron similares con excepcioacuten de tres especies consideraacutendose el valor de isoacutetopos estables como el maacutes fiable Se evaluoacute mediante una serie de indicadores la similitud entre las redes construidas a partir de los datos de ambos meacutetodos encontraacutendose que ambas resultaban ser diferentes en cuanto a su estructura pero poseen propiedades similares por lo que el uso complementario de ambas teacutecnicas resulta recomendable para el anaacutelisis de la estructura de la red troacutefica de alguacuten sistema de intereacutes
9
Abstract Recently there is considerable interest in studying the structure of food webs using this information in developing models that can be used for resource management at the level of an ecosystem These models require knowledge of food webs for which it is necessary the knowledge of the feeding habits of the species that comprise it for this purpose stomach contents analysis has been commonly used however recently the use of stable isotopes ofδ15N y δ13C in the tissues of organisms have been used to obtain information about the diet and trophic level Actually the use of mixing models applied to these isotope values provide insight into the proportion that each prey contributes to the predator This paper tries to make a comparison of the trophic structure of demersal fish off the coast of Nayarit using the techniques of analysis of stomach contents and stable isotope mixing models this due that the latter technique has certain advantages that make it attractive for the possible construction of trophic models capable of representing an ecosystem We analyzed 2139 stomachs of 50 taxa of different fish however we only get the diet of 19 species well represented these were grouped into six trophic groups or guilds as the dominant group in their diet through analysis of stomach contents Having obtained the main prey of each species we made the stable isotope analysis and mixing models with which we obtained the proportions of diet of each predator the guilds obtained by this analysis differ in some species to the previous method trophic level was calculated by both methods and the results were similar with the exception of three species considering the value of stable isotopes as the most reliable The similarity between the networks constructed from the data of both methods was evaluated through a series of indexes we found that these to be different in their structure but have similar properties so the complementary use of both techniques is recommended for the analysis of food web structure of a system of interest
10
Introduccioacuten
Los sistemas naturales pueden ser estudiados de diferentes maneras y los
meacutetodos que son utilizados con este propoacutesito tienden a enfatizar diferentes tipos
de patrones La estructura general de las comunidades y el comportamiento de
los individuos han sido unos de los puntos maacutes importantes en el estudio de los
ecosistemas Uno de los enfoques utilizados para llegar a una aproximacioacuten del
primer punto es el estudio de las redes troacuteficas eacutestas son descriptoras de las
interacciones troacuteficas de la comunidad que pueden ser usadas para ilustrar
aspectos funcionales a traveacutes de los flujos de materia y energiacutea en un ecosistema
Este tipo de conocimiento ha permitido la comprensioacuten de la estructura y
funcionamiento de las comunidades de los individuos presentes en estos sistemas
y obtener de esta informacioacuten atributos tanto especiacuteficos como holiacutesticos Esta
aproximacioacuten sobre el estudio de los ecosistemas no es nueva ya que la
extraccioacuten e interpretacioacuten de enfoques aplicados a estas redes ha sido una de las
aacutereas de estudio ecoloacutegico maacutes activas en los uacuteltimos 30 antildeos (Rickleffs y Miller
2000)
El descubrimiento de nuevas metodologiacuteas que aporten maacutes informacioacuten acerca
de los patrones alimenticios de las especies asiacute como el desarrollo de nuevas
herramientas de modelacioacuten de redes troacuteficas han llegado a ser uno de los
enfoques maacutes importantes en el estudio de los ecosistemas y en la actualidad
constituye la informacioacuten baacutesica a partir de las cuales se desarrollan estrategias de
manejo para el aprovechamiento y conservacioacuten de los recursos de estos
ecosistemas (FAO 2008)
El estudio de las redes troacuteficas es un enfoque importante para entender los
patrones y dinaacutemicas de las comunidades y es actualmente un campo muy activo
en los estudios de ecologiacutea Una red troacutefica representa varias maneras en la cual
la energiacutea pasa a traveacutes de las poblaciones en las comunidades esto muestra
quieacuten se alimenta de quien en queacute cantidades la eficiencia del uso de la energiacutea
el metabolismo etc (Bendoricchio y Palmeri 2005) Las redes troacuteficas estaacuten
compuestas de cadenas troacuteficas que representan el paso de la energiacutea de un
11
productor primario a traveacutes de una serie de consumidores hasta los niveles troacuteficos
superiores (Ricklefs y Miller 2000)
La informacioacuten sobre la dieta de los individuos de un sistema resulta uacutetil
para definir las relaciones depredador-presa las cuales son la base para la
elaboracioacuten de los diagramas de redes troacuteficas asiacute tambieacuten la compilacioacuten de
diferentes componentes alimenticios consumidos por una especie pueden
eventualmente proporcionar una estimacioacuten del nivel troacutefico (Lopeacutez-Peralta amp
Arcila 2002)
Los datos para la construccioacuten de las redes troacuteficas pueden provenir de
inferencias obtenidas a partir de la estructuras anatoacutemicas observacioacuten directa de
las presas que son consumidas mediante el uso del anaacutelisis de contenidos
estomacales y maacutes recientemente mediante el uso de una teacutecnica basada en los
isoacutetopos estables de los tejidos de los organismos (Chipps y Garvey 2006)
El anaacutelisis maacutes utilizado para determinar las relaciones depredador-presa
han sido los de contenidos estomacales (Hyslop 1980) ya que actualmente
poseen la mayor resolucioacuten taxonoacutemica en la identificacioacuten de las presas ademaacutes
de ser posible determinar su biomasa La informacioacuten que aportan los anaacutelisis de
contenidos estomacales es solo referente a presas consumidas recientemente
(usualmente en menos de 24 h) por lo que para obtener informacioacuten sobre dietas
de periodos mayores es necesario llevar a cabo campantildeas de muestreo donde se
obtengan muestras de varios individuos con el fin de cubrir la dieta
correspondiente a ese periodo (Gearing 1991 Estrada et al 2005)
Un problema que se tiene con esta teacutecnica es que a menudo las presas son
encontradas en estados de digestioacuten tan avanzados que resulta complicado
identificarla y en algunos casos solo quedan restos de estas presas no obstante
en muchos casos existen estructuras que pueden resultar uacutetiles para la
identificacioacuten de presas que no se encuentran completas tales como vertebras
escamas dientes globos oculares cleitros y otolitos en el caso de peces restos
quitinosos en el caso de artroacutepodos o picos y globos oculares en el caso de
12
cefaloacutepodos Todas estas estructuras poseen caracteriacutesticas muy especiacuteficas que
pueden llegar a servir para identificar las presas a nivel familia geacutenero o incluso
especie (Margalef 1974)
Otro inconveniente que se tiene con esta metodologiacutea es que la duracioacuten de
algunas estructuras de las presas dentro de los contenidos gaacutestricos puede variar
dependiendo de su grado de digestibilidad lo que puede llegar a causar una
subestimacioacuten en la abundancia de presas que se digieren raacutepidamente (por
ejemplo invertebrados como poliquetos medusas) o bien una sobrestimacioacuten de
presas que tengan estructuras poco digeribles y que se acumulen en el tracto
digestivo (pe cefaloacutepodos o algunas especies de crustaacuteceos) (Clarke et al 1976
Santos et al 1999)Tambieacuten muchos fragmentos de presas pueden llegar a ser
muy difiacuteciles de identificar por lo que este meacutetodo favorece la identificacioacuten de
presas de tamantildeo grande y que tienen estructuras duras Asiacute tambieacuten algunas
especies pueden llegar a regurgitar sus estoacutemagos (Pierce et al 1993 Tollit et al
1997 Melville y Conolly 2003 Chipps y Garvey 2006)
Por otro lado no todos los materiales que son consumidos son asimilados
por el organismo por lo que resulta difiacutecil determinar cuaacutel es su importancia real
en la dieta del depredador (Chipps y Garvey 2006) Asimismo se pueden
presentar sesgos debido a que pueden encontrarse restos de individuos que no
fueron ingeridas directamente por el depredador sino por la presa de eacuteste (Smith amp
Whitehead 2001 Romaacuten-Reyes 2005) Ademaacutes existe cierta dificultad al realizar
comparaciones entre la dieta de varios depredadores (lo cual se requiere para la
construccioacuten de redes troacuteficas) esto ocurre cuando se presentan diferencias en
sus tasas de digestioacuten y de evacuacioacuten asiacute como en sus ritmos de alimentacioacuten
los cuales si no se consideran apropiadamente en los estudios de alimentacioacuten
tienen importantes implicaciones en la interpretacioacuten de los datos de la dieta
(Chipps amp Garvey 2006)
En antildeos recientes se ha empezado a utilizar una nueva teacutecnica para el
estudio de las redes troacuteficas la cual emplea la acumulacioacuten de isoacutetopos estables
en el tejido de los organismos (Clarke et al 2005) Esta teacutecnica puede proveer
13
informacioacuten acerca del comportamiento alimenticio a largo plazo de una especie
basado en la asimilacioacuten del alimento consumido de tal manera que aporta una
retrospectiva histoacuterica de este comportamiento cuyo periodo variacutea dependiendo
del tipo de tejido que se analice mientras que los contenidos estomacales
solamente presentan una fotografiacutea de la alimentacioacuten reciente de una especie
(Fry y Sherr 1984 Peterson y Fry 1987)
Este meacutetodo toma ventaja de las diferencias en las abundancias relativas
de los distintos isoacutetopos de un elemento quiacutemico ya que la materia orgaacutenica lleva
siempre una firma isotoacutepica que trae una diferencia en la tasa de isoacutetopos ligeros y
pesados durante las reacciones que crearon esta materia Los isoacutetopos estables
maacutes utilizados son los de nitroacutegeno y carbono (Peterson y Fry 1987) Los
isoacutetopos de nitroacutegeno debido a que presentan un mayor enriquecimiento isotoacutepico
generalmente son usados para indicar el nivel troacutefico de las especies mientras
que la razoacuten de isoacutetopos estables de carbono por su nulo o miacutenimo
fraccionamiento refleja la fuente de nutricioacuten autotroacutefica en la base de la red de
alimentos (DeNiro y Epstein 1981)
Esta teacutecnica cuando es combinada con meacutetodos tradicionales para la
determinacioacuten de dietas (pe los anaacutelisis de contenidos estomacales) se convierte
en una herramienta muy uacutetil para determinar interacciones troacuteficas ya que los
isoacutetopos estables representan estas interacciones a una escala de tiempo mucho
maacutes larga dependiendo del tipo de tejido que se utilice para el anaacutelisis De esta
manera indica las presas que son asimiladas por el organismo y no solamente
ingeridas y a diferencia de otros meacutetodos todas las muestras obtenidas arrojan
informacioacuten (Hobson et al 1996 Burton y Koch 1999 Kurle y Worthy 2001)
Recientemente el uso de las razones de isoacutetopos estables aunados a la
utilizacioacuten de modelos de mezcla basados en ecuaciones de balance de masas
estaacuten cobrando importancia ya que ayudan a identificar cuaacuteles son las presas
maacutes importantes de los depredadores y dan un valor de la proporcioacuten de las
presas en la dieta del depredador De esta forma la razoacuten isotoacutepica es
transformada en valores de dieta los cuales pueden ser utilizados para determinar
14
varios aspectos acerca del nicho que las especies ocupan en el ecosistema
(Newsome et al 2007)
En este contexto el anaacutelisis de isoacutetopos estables ha sido utilizado como una
herramienta para obtener atributos de las redes troacuteficas tales como el
omnivorismo nivel troacutefico longitud de las cadenas troacuteficas y viacuteas principales de
flujos energeacuteticos (Cabana y Rasmussen 1996 Vander Zanden et al 1999
Layman et al 2007)
En este trabajo se pretende analizar una red troacutefica bajo dos enfoques
metodoloacutegicos la teacutecnica de contenidos estomacales y la teacutecnica de isoacutetopos
estables aunada a los modelos de mezcla para contrastar los resultados
obtenidos de cada enfoque y comparar algunos de los atributos estructurales y
funcionales de la red troacutefica con esto se contribuiraacute a discernir sobre el mejor
enfoque a emplear o bien si las dos fuentes de informacioacuten deberiacutean emplearse
de manera complementaria
Antecedentes El anaacutelisis de dietas de los peces constituyen una herramienta importante
tanto en la comprensioacuten de las interacciones entre especies de una red troacutefica y en
los ecosistemas como en el manejo de pesqueriacuteas asiacute mismo resulta uacutetil cuando
se plantea el cultivo de alguna especie ya que ayuda a entender cuaacuteles son los
requerimientos de dieta de las especies Debido a ello existe una gran variedad
de trabajos acerca de los haacutebitos alimenticios de muchas especies de peces la
mayoriacutea utilizando los anaacutelisis de contenidos estomacales para la determinacioacuten
de los componentes de la dieta asiacute como las propiedades de eacutesta
Los trabajos con contenidos estomacales han pasado de ser simples
descripciones de la dieta para determinar las presas maacutes importantes (Pinkas et
al 1971) a ser la base con la que es posible determinar los flujos de energiacutea en
un ecosistema de tal manera que lla mayor parte de lo que se conoce sobre los
flujos de energiacutea en las redes troacuteficas estaacute basado en inferencias hechas sobre la
15
informacioacuten contenida por los anaacutelisis de contenidos estomacales (Christensen amp
Pauly 1992)
A partir de mediados de los antildeos 90s se ha incrementado el nuacutemero de
trabajos que utilizan el anaacutelisis de isoacutetopos estables para el estudio de relaciones
troacuteficas en el ambiente marino no obstante que los primeros trabajos se realizaron
en 1955 (Malseed 2004) Existen muchos trabajos que han utilizado los isoacutetopos
estables de C y N para estimar el flujo de energiacutea en las redes troacuteficas marinas
estos trabajos han obtenido como resultado una aproximacioacuten de la procedencia
de las fuentes de Carbono y el nivel troacutefico de los consumidores esto tanto en
ecosistemas marinos estuarinos y dulciacuiacutecolas (Fry 1991 Whitledge y Rabeni
1997)
El anaacutelisis de isoacutetopos estables ha resultado tambieacuten ideal para especies
que se encuentran bajo alguacuten tipo de proteccioacuten o bien que resulta muy difiacutecil
conseguir muestras de contenidos estomacales tal es el caso de varias especies
de mamiacuteferos marinos entre las cuales se encuentran algunas especies de
pinniacutepedos (Kurle y Worthy 2001 Kurle y Worthy 2002) y cetaacuteceos (Gendron et
al 2001 Hooker et al2001 Ruiz-Cooley et al 2004)
Esta teacutecnica tambieacuten ha sido empleada en especies que por sus haacutebitos
alimenticios o su tamantildeo resulta difiacutecil evaluar la dieta por meacutetodos maacutes
tradicionales tal es el caso de varias especies de crustaacuteceos que debido a las
caracteriacutesticas de su sistema digestivo es muy difiacutecil identificar sus presas en el
contenido estomacal (Whitledge y Rabeni 1997 Fantle et al 1999 Abed-Navandi
y Dworschak 2005)
En cuanto a peces existen varios trabajos en los que se utiliza esta teacutecnica
En sistemas lacustres Gu et al (1996) determinaron el papel que distintas
especies ocupaban en la red troacutefica Melville y Connolly (2003) utilizaron los
isoacutetopos para determinar las fuentes autotroacuteficas fundamentales que soportan la
produccioacuten de tres especies de peces de fondos blandos en un estuario Clarke et
al (2005) se valieron de los isoacutetopos para determinar si existiacutea una sobreposicioacuten
16
en la dieta entre algunas especies pisciacutevoras nativas de un lago con respecto a
especies que habiacutean sido introducidas
Post (2002) desarrolloacute una ecuacioacuten por medio de la cual utilizando los
isoacutetopos estables de C y N es posible determinar el nivel troacutefico de los
consumidores Estrada et al (2003) utilizaron esta ecuacioacuten para determinar el
nivel troacutefico de cuatro especies de tiburones y al compararlo con los resultados
obtenidos por contenidos estomacales no encontraron diferencias significativas
entre los ambos meacutetodos De la misma forma Estrada et al (2005) calcularon el
nivel troacutefico del atuacuten aleta azul Thunnus thynnus ademaacutes de estimar sus presas
principales encontrando que esta especie cambia su alimentacioacuten de juveniles a
adultos teniendo los adultos un nivel troacutefico superior al de los juveniles
En trabajos recientes con el uso de isoacutetopos de C y N para determinar
dietas se han propuesto modelos de mezcla con el fin de cuantificar la
importancia que determinadas fuentes alimenticias tienen en la dieta de un
depredador Ben-David et al (1997) y Szepanski et al (1999) utilizaron un modelo
de mezcla para muacuteltiples presas (fuentes) con el fin de estimar la contribucioacuten que
tiene cada tipo de presa en la dieta del depredador utilizando para ello la distancia
euclidiana entre los valores isotoacutepicos de la presa y el depredador Sin embargo
este modelo provee solamente un indicativo del consumo relativo de esa presa y
se encuentra ademaacutes limitado a tres fuentes alimenticias (presas) por lo que se
deben elegir las presas maacutes probables o bien realizar varias pruebas con
diferentes presas
Phillips et al (2001) proponen un modelo lineal de mezcla basado en
ecuaciones de balance de masas el cual arroja mejores resultados que el modelo
anterior ya que este provee una estimacioacuten de la proporcioacuten que presentan las
fuentes alimenticias en la dieta aunque tambieacuten se encuentra limitado a tres
fuentes Esta limitacioacuten en el nuacutemero de presas fue corregida por Phillips y Gregg
(2003) quienes propusieron un meacutetodo basado en un modelo anterior (Phillips et
al 2001) que permite trabajar con maacutes de tres fuentes alimenticias Este meacutetodo
permite conocer la contribucioacuten de cada fuente alimenticia al depredador en
17
teacuterminos porcentuales aunque a la fecha ha sido utilizado por relativamente
pocos autores entre los que se encuentran Melville y Connolly (2003 2005)
Abed-Navandi y Dworschak (2005) Bocherens et al (2005) Benstead et al
(2006) y Huumlckstaumld et al (2007)
Autores como Newsome et al (2007) sugieren que gracias a modelos como
este es posible transformar las proporciones isotoacutepicas en valores de contribucioacuten
de las fuentes alimenticias proveyendo asiacute una forma estandarizada para
caracterizar el nicho ecoloacutegico de las especies pudiendo calcularse algunas
mediciones utilizadas en ecologiacutea tales como la amplitud de nicho y la
especializacioacuten sobre los recursos Una ventaja adicional de este procedimiento es
que se generan histogramas que representan la variabilidad en el consumo de una
presa lo cual tiene un gran potencial en el estudio de dietas ante la posibilidad de
incluir variabilidad e incertidumbre en los estudios sobre dietas alimentacioacuten y
redes troacuteficas
El uso de los isoacutetopos estables para la construccioacuten y anaacutelisis de redes
troacuteficas es una teacutecnica que estaacute empezando a ser utilizada en el anaacutelisis de ciertas
comunidades marinas donde se ha utilizado esta herramienta para encontrar las
fuentes de produccioacuten primaria principales asiacute como el nivel troacutefico (NT) de cada
uno los grupos de especies que las componen (Grall et al 2006 Vander-Zanden
et al 2006 Ciancio et al 2008) no obstante dado su muy reciente propuesta no
se han reportado a la fecha trabajos que utilicen los modelos de mezcla como
herramienta para el anaacutelisis de redes troacuteficas
Justificacioacuten El uso de los isoacutetopos estables de C y N ha demostrado ser de utilidad en el
anaacutelisis de haacutebitos alimenticios sin embargo son pocos los trabajos que han
incorporado modelos de mezcla junto a los anaacutelisis de isoacutetopos los cuales podriacutean
ayudar a comprender mejor la estructura de las redes troacuteficas de los sistemas de
estudio Debido a ello en este estudio se realizoacute una comparacioacuten entre las redes
troacuteficas obtenidas por la metodologiacutea tradicional de anaacutelisis de contenidos
18
estomacales y el anaacutelisis de isoacutetopos aunados a modelos de mezcla tomando
como caso de estudio a los peces asociados a fondos blandos de las costas de
Nayarit y Sinaloa y con base en las diferencias encontradas por ambos meacutetodos
se determinoacute el posible uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables y modelos de
mezcla para representar la dieta en teacuterminos cuantitativos para asiacute realizar la
construccioacuten de redes troacuteficas y si esta es comparable a la que puede obtenerse
por meacutetodos tradicionales esto seriacutea de gran utilidad para usar estas teacutecnicas
para la construccioacuten de estas redes en sistemas donde el acceso a las muestras
es limitado
Hipoacutetesis Tanto la informacioacuten obtenida de los anaacutelisis de contenidos estomacales
como la que se deriva de los anaacutelisis isotoacutepicos pueden conducir a revelar las
mismas propiedades estructurales y funcionales de la misma red troacutefica
Objetivo Comparar la estructura troacutefica de la ictiofauna de fondos blandos de las
costas de Nayarit obtenida por medio de las teacutecnicas de isoacutetopos estables y
modelos de mezcla con la obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales
Objetivos particulares Determinar la dieta de los peces dominantes de la zona mediante los
anaacutelisis de contenidos estomacales
Determinar la dieta de los peces a partir de modelos de mezcla usando las
sentildeales isotoacutepicas
Describir la estructura troacutefica de la zona por medio de indicadores
utilizando los valores obtenidos por los modelos de mezcla asiacute como por
el meacutetodo de contenidos estomacales
Comparar los resultados obtenidos de la descripcioacuten de la estructura troacutefica
por contenidos estomacales con la derivada de modelos de mezcla
basados en anaacutelisis de isoacutetopos estables y someter a prueba de hipoacutetesis
19
Materiales y meacutetodos Con el fin de cumplir el objetivo del trabajo este fue dividido en cuatro
secciones principales cada una de estas con objetivos particulares 1) definicioacuten
de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 2) definicioacuten de dietas
mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 3) Caracterizacioacuten de la estructura
troacutefica para cada fuente de informacioacuten de dietas y 4) Anaacutelisis comparativo de
estructuras troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables
Los ejemplares para este estudio se obtuvieron de las capturas realizadas por la
flota comercial camaronera de las costas del estado de Nayarit Las muestras
fueron obtenidas por medio de una serie de arrastres utilizando una red de
denominada tipo ldquoBuzordquo la cual posee una luz de malla de 2rdquo Los arrastres fueron
realizados durante las temporadas de pesca de camaroacuten 2005-2006 y 2006-2007
que se desarrollan de septiembre a marzo
Aacuterea de estudio Los muestreos se llevaron a cabo en embarcaciones tipo camaronero que
operan en las aacutereas de pesca tradicionales frente a las costas de Nayarit y sur de
Sinaloa que abarca desde los 23deg1160N 106deg30O y 21deg145338N y
105deg142026O (Figura 1) Esta zona se caracteriza por tener un clima caacutelido sub-
huacutemedo con lluvias en verano y oscilaciones teacutermicas anuales menores de
10degC La regioacuten se encuentra bajo la influencia de la Corriente de California la
Corriente Norecuatorial la Contracorriente Norecuatorial asiacute como la Corriente
Costera de Costa Rica La batimetriacutea de la zona es relativamente somera ya que
se encuentra sobre la plataforma continental con una profundidad maacutexima de 200
m En las zonas con profundidades de 10 a 12 m se encuentran
predominantemente sedimentos de tipo arenoso con un de grano que va de
grueso a fino mientras que en las zonas maacutes profundas predominan asociaciones
de arenas-limos principalmente en aquellas zonas situadas frente a
desembocaduras de riacuteos (Garciacutea 1981 Amezcua-Linares 1990 De la Lanza-
Espino 1991) Las capturas se llevaron a cabo en aacutereas que se encontraban entre
los 2 y 36 kiloacutemetros fuera de la costa a profundidades que oscilan entre los 10 y
20
76 m Esta zona presenta una intensa actividad pesquera representada por el
sector de pesca camaronera
Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa Meacutexico
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Para este estudio se tomaron muestras de los peces dominantes de la
zona es decir los maacutes abundantes y frecuentes de las capturas Para realizar su
muestreo se esperoacute a que la captura fuera vertida en cubierta para
posteriormente tomar una muestra representativa de la misma Esta se separoacute por
grupos o especies con ayuda de claves de identificacioacuten del aacuterea de estudio
Posteriormente se tomoacute el peso y nuacutemero de los individuos ademaacutes se tomoacute una
fotografiacutea o un ejemplar de cada grupo para posteriormente corroborar su
identificacioacuten en el laboratorio por medio de claves especializadas tales como las
de Fischer et al (1995b c) y Allen amp Robertson (1998) utilizaacutendose tambieacuten
ejemplares de referencia de las colecciones ictioloacutegicas del Centro
-1065deg -106deg -1055deg21deg
215deg
22deg
225deg
23deg
235deg
12
3
456
7
8
9
10
1112
1314
1516
17
18
20
2122
2324
25
2627
28 29
30 31
32
33
34
3536
3738
39
Sinaloa
Nayarit
0Km 25Km 50Km
Islas Marias
21
Interdisciplinario de Ciencias Marinas del Instituto Politeacutecnico Nacional y del
Centro de Investigaciones Bioloacutegicas del Noroeste
De cada especie dominante se tomaron 15 individuos a los cuales se les
extrajo el estoacutemago eacutestos se fijaron en formol al 10 o bien se congelaron para
ser llevados al laboratorio de Ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN
Una vez en el laboratorio se separaron cada una de las presas encontradas
en los contenidos estomacales y estas se identificaron mediante claves
especializadas para ello de esta forma para peces completos se utilizaron las
claves de Fisher et al (1995bc) Allen amp Robertson (1998) y Thomson et al (2000)
Para peces en estados avanzados de digestioacuten se utilizaron las claves de Clothier
(1950) Clothier amp Baxter (1969) y las de Clarke (1962 y 1986) Para invertebrados
se utilizaron las de Smith y Carlton (1975) Wolff (1982 1984) Salgado Barragaacuten
y Hendrickx (1986) Fisher et al (1995ordf) y Hendrickx et al (1997) Tambieacuten se
pudo corroborar la identificacioacuten de las presas mediante la comparacioacuten de estos
con el material de referencia que se encuentra tanto en la coleccioacuten ictioloacutegica
como en el laboratorio de ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN
Una vez identificadas las presas se determinaron los valores de peso y
nuacutemero de cada uno de los componentes alimenticios y estos valores fueron
usados para calcular los meacutetodos propuestos por Pinkas et al (1971) y Hyslop
(1980) que a continuacioacuten se detallan
Meacutetodo Gravimeacutetrico (G) Para este meacutetodo se requirioacute obtener la biomasa de
las especies presas encontradas en los diferentes estoacutemagos para ello se
determinoacute el peso de cada una de las especies presa utilizando una balanza
digital El peso de cada especie presa fue referido como un porcentaje del peso
total de todas las especies presa (G) encontradas en los estoacutemagos
22
Donde
p= Peso (g) de un determinado tipo de presa
PT= Peso (g) de la totalidad de especies presa
Iacutendice de Frecuencia de Ocurrencia (FO) Este iacutendice refleja la frecuencia con la
que se encuentra una determinada especie presa expresada como un porcentaje
de la totalidad de estoacutemagos con alimento se utilizo para discernir cuales eran las
especies dominantes y las raras en la dieta
119865119874 = 119899119873119864 lowast 100
Donde
n= Nuacutemero de estoacutemagos que tienen el mismo componente alimenticio
NE= Nuacutemero total de estoacutemagos con alimento
Una vez que se determinaron las presas de cada uno de los grupos de peces se
procedioacute a determinar si el nuacutemero de estoacutemagos analizados era suficiente para
representar la dieta de cada uno de estos grupos para ello se realizaron curvas de
diversidad acumulada utilizando la informacioacuten de las presas encontradas en los
contenidos estomacales de cada depredador Esto se hizo estimando el iacutendice de
diversidad de Shannon-Wiener para cada estoacutemago de cada uno de los
depredadores y mediante una aleatorizacioacuten de estos se construyoacute una curva
acumulada donde se esperaba que una dieta bien representada alcanzaraacute un
valor asintoacutetico de tal forma que al aumentar el nuacutemero de estoacutemagos ya no se
observara un cambio significativo en la diversidad de presas
Para tener una estimacioacuten cuantitativa de este criterio (la eleccioacuten del
nuacutemero de estoacutemagos necesarios para obtener una dieta bien representada) se
determinoacute el coeficiente de variacioacuten para cada caso y cuando este fue menor o
igual a 5 se consideroacute que la dieta estaba bien representada Una vez obtenida
23
esta informacioacuten se procedioacute a trabajar con las especies para las que se obtuvo
una buena representatividad
Las especies de peces fueron agrupadas en gremios alimenticios que se
determinaron usando la biomasa de las presas para ello se realizoacute un anaacutelisis de
similitud utilizando el iacutendice de Bray-Curtis para posteriormente realizar un anaacutelisis
de cluacutesteres usando ligamiento de tipo completo
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables Se tomaron muestras de muacutesculo a los peces que previamente fueron
seleccionados como los maacutes dominantes de la zona y cuya dieta ademaacutes hubiera
estado bien representada al hacer el anaacutelisis de contenidos estomacales
procurando obtener muestras de individuos que al ser capturados no se
encontraran cerca de descargas de agua continental ya que esto pudiera alterar
su sentildeal isotoacutepica Tambieacuten se tomaron muestras de muacutesculo de presas
potenciales procedentes de las capturas que fueron identificadas en el anaacutelisis
previo de contenidos estomacales asiacute como especies extraiacutedas de los contenidos
estomacales que se encontraron en un estado de digestioacuten leve Asimismo se
seleccionaron particularmente algunas especies de niveles troacuteficos altos y bajos
(obtenido de referencias de literatura) para tener una mejor representacioacuten de la
red troacutefica La muestra se procuroacute tomar siempre de la regioacuten dorsal de los
organismos siendo posteriormente congeladas hasta su anaacutelisis en el laboratorio
Extraccioacuten de humedad
Las muestras de muacutesculo fueron secadas utilizando una liofilizadora donde
las muestras fueron sometidas a una temperatura de aproximadamente -40 degC y
una presioacuten de 50 MBR durante un periodo aproximado de 24 horas Otro meacutetodo
que se utilizoacute para secar las muestras fue mediante el uso de una estufa donde las
muestras se sometieron a una temperatura constante de 50degC durante 24 horas
24
De acuerdo con Kaehler amp Pakhomov (2001) no existe diferencia en los
resultados obtenidos utilizando cualquiera de estos meacutetodos
Una vez secadas las muestras fueron reducidas a polvo fino utilizando para
ello un mortero de aacutegata ya que el uso de morteros de porcelana puede
contaminar las muestras con residuos de carbonatos (Roman-Reyes 2003)
En el caso de algunos organismos con estructuras calcaacutereas como es el
caso de algunos crustaacuteceos y equinodermos se realizo una eliminacioacuten de estos
carbonatos debido a que estos suelen afectar los valores del δ13C debido a esto
se realizo una acidificacioacuten para ello se utilizo una solucioacuten acido clorhiacutedrico (HCl)
al 10 durante 24 h y secadas nuevamente (Carabel et al 2006)
Las muestras fueron colocadas en capsulas de estantildeo o de plata (para
muestras que se acidificaron) para ello se colocoacute una cantidad de 10 mg plusmn 01 en
cada caacutepsula la cual se pesoacute utilizando una micro balanza con una precisioacuten de
0001 mg Una vez pesadas las caacutepsulas fueron colocadas en charolas marcadas
para ser posteriormente analizadas en el espectroacutemetro de masas de razones
isotoacutepicas
Anaacutelisis de isoacutetopos
Los anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron realizados en los Servicios Xerais
de Apoio aacute Investigacioacuten (SXAIN) Universidad da Coruntildea utilizando un analizador
elemental modelo FlashEA 1112 de la marca ThermoFinnigan conectado a un
espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas DELTA plus de la marca Finnigan
MAT con una interfaz Con Flo II Este instrumento realiza primeramente la
combustioacuten de la muestra para convertirla en gas el cual es separado en sus
componentes mediante una columna cromatograacutefica dentro de un analizador
elemental acoplado al espectroacutemetro de masas Posteriormente los componentes
son cuantificados en cada uno de sus constituyentes asiacute como su masa molecular
(los de nitroacutegeno N y carbono C en este caso) Los resultados son expresados
como valores de incrementos δ en partes por mil permil de la desviacioacuten de las
25
muestras con respecto a los estaacutendares establecidos por medio de la siguiente
ecuacioacuten (Park amp Epstein 1961)
δ15N oacute δ13C = [(R muestraR estandar)-1] 1000
Donde
R= 13C12C o 15N14N respectivamente
Estaacutendar= Nitroacutegeno atmosfeacuterico para el N y Pee Dee Belemnita para el C
Extraccioacuten de liacutepidos
Se realizoacute la extraccioacuten de liacutepidos de las muestras debido a que se ha
encontrado que los liacutepidos se hayan reducidos en δ13C en relacioacuten a la dieta lo
que pudiera afectar la interpretacioacuten ecoloacutegica de las sentildeales de δ13C teniendo
mayor efecto en individuos que presentan grandes cantidades de liacutepidos en sus
tejidos De esta manera pueden realizarse comparaciones de muestras de tejidos
que provienen de grupos taxonoacutemicos diferentes sin el efecto que un exceso de
liacutepidos pudiera causar en la sentildeal isotoacutepica del δ13C Se utilizoacute una normalizacioacuten o
correccioacuten aritmeacutetica de los valores de δ1C Asiacute como la razoacuten CN de las muestras
la cual es la proporcioacuten entre la cantidad de C sobre la de N de cada una de estas
Este procedimiento tiene la ventaja de que no llega a alterar la sentildeal isotoacutepica del
δ15N la cual es afectada por el uso de solventes que son utilizados para realizar la
extraccioacuten quiacutemica de los liacutepidos (Kiljunen et al 2006 Sweeting et al 2006 Post
et al 2007) Ademaacutes este ajuste puede realizarse raacutepidamente a diferencia de los
meacutetodos quiacutemicos siendo miacutenimo el tiempo necesario para efectuarlo
Para la normalizacioacuten de los liacutepidos se utilizoacute la ecuacioacuten propuesta por
Post (2007)
δ13Crsquo (Normalizado)= δ13C (sin tratar) - 332 + 099 X CN
26
Modelos de Mezcla
Los modelos de mezcla utilizados se encuentran basados en el trabajo de
Phillips y Greggs (2003) a diferencia de otros modelos de mezcla basados en
distancias euclidianas (Ben-David et al 1997) este puede trabajar con muchas
maacutes fuentes potenciales que elementos analizados (isoacutetopos)
Las ecuaciones baacutesicas de los modelos de mezcla son las siguientes 120575119862 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 120575119873 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 1 = 119901 + 119901 + 119901
Donde a b y c son tres diferentes tipos de alimento y Pa + Pb + Pc es la
contribucioacuten de cada tipo de alimento a la alimentacioacuten del depredador este es un
sistema matemaacutetico indeterminado con tres incoacutegnitas para la cual no existe una
solucioacuten uacutenica sin embargo con el sistema de isoacutetopos n y de gtn+1 fuentes
alimenticias es posible utilizar el balanceo de masas para calcular las muacuteltiples
combinaciones de proporciones de las fuentes alimenticias que son soluciones
probables
Se utilizoacute la herramienta SISUS (httpstatacumencomsisus) para
determinar la contribucioacuten a la dieta de cada presa este software fue desarrollado
por Erhardt (2009) y este a diferencia de la aproximacioacuten original de Phillips y
Greggs (2003) no posee la limitante de 10 fuentes que su software Isosource
posee lo cual para la mayoriacutea de las especies que se trabajaron resulta una
limitante mayor La rutina SISUS en cambio se encuentra basada en una
aproximacioacuten de tipo Bayesiana la cual determina las distribuciones probabiliacutesticas
de las proporciones que cada presa aporta a la dieta de intereacutes esto lo realiza a
traveacutes de una integracioacuten numeacuterica de proporciones de contribuciones de dieta
probables generadas aleatoriamente y que representen una dieta potencial Este
modelo ademaacutes no posee la limitante de 10 presas por lo que resultoacute ser maacutes
adecuado para este trabajo
27
Previamente a la aplicacioacuten de los modelos de mezcla a cada unos de los
depredadores se le restoacute el valor de fraccionamiento isotoacutepico de 23 permil a los
valores de δ15N de cada uno Este valor de fraccionamiento fue propuesto por
McCutchan (2003) quien menciona que este es el valor que ha sido encontrado
para especies que se alimentan de presas tanto de niveles troacuteficos altos como
bajos Asiacute tambieacuten con el fin de hacer comparables las dietas obtenidas por
contenidos estomacales y por isoacutetopos se realizaron algunas agrupaciones de las
presas El detritus en este caso estuvo representado por valores de Materia
Orgaacutenica Particulada (MOP) calculados por Saacutenchez et al (2009) para la zona de
estudio mientras que los valores encontrados para zooplancton fueron tomados
del trabajo de Loacutepez-Ibarra (2008) de muestras de copeacutepodos muestreados cerca
del aacuterea de estudio
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Se analizoacute la estructura troacutefica a partir de ambas fuentes de informacioacuten
contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos estables Para el caso de los
contenidos estomacales se usaron los valores de biomasa para definir el
porcentaje que cada presa en el estoacutemago del depredador y a partir de estos
valores se construyoacute una matriz depredador-presa Para el caso de la red troacutefica
construida con los valores de isoacutetopos se utilizaron los valores promedio de los
porcentajes obtenidos por el software SISUS usaacutendolos para construir la matriz
depredador-presa y representar la red troacutefica Las presas utilizadas fueron
obtenidas de agrupaciones similares para ambos meacutetodos de tal manera que
pudieran ser comparables
Previamente al anaacutelisis de la red troacutefica se calcularon los niveles troacuteficos
(NT) de los depredadores para ambas fuentes de informacioacuten contenidos
estomacales e isoacutetopos estables Para el caacutelculo con los valores de contenidos
estomacales se utilizoacute la siguiente ecuacioacuten propuesta por Christensen amp Pauly
(1992)
119873119879 = 1 + 119863119862 lowast 119873119879119895
28
Donde
DCij referida como la composicioacuten de la dieta es la proporcioacuten de presas ( j ) en la
dieta del depredador (i ) NTj es el nivel troacutefico de las presas y fue obtenido de la
base de datos del International Standard Statistical Classification of Aquatic
Animals and Plants (ISSCAAP) en Fishbase (wwwfishbaseorg) n es el nuacutemero
de presas
En el caso de la red troacutefica estimada por medio del anaacutelisis de isoacutetopos
estables se calculoacute el nivel troacutefico utilizando para ello los valores de nitroacutegeno y la
ecuacioacuten propuesta por Post (2002)
Donde es la posicioacuten troacutefica del organismo usado para estimar δ15Nbase y
es el enriquecimiento en 15N por nivel troacutefico Las especies elegidas para calcular
el δ15Nbase deben de compartir el mismo haacutebitat que la especie objetivo e integrar
la marca isotoacutepica de la red troacutefica en una escala de tiempo suficientemente larga
para minimizar los efectos de la variacioacuten a corto plazo en este caso se utilizoacute una
especie de camaroacuten (Solenocera spp) que resultoacute ser una presa frecuente en la
mayoriacutea de los depredadores y que ocupa un nivel troacutefico secundario
Una vez obtenidos los niveles troacuteficos se utilizaron estos valores junto con las
matrices depredador-presa obtenidas por ambas fuentes y fueron introducidas en
el programa Ucinet v 60 desarrollado por Borgatti (2002) para la representacioacuten
grafica y edicioacuten de la red troacutefica Esta se graficoacute en un gradiente seguacuten su nivel
troacutefico representaacutendose por medio de flechas los consumos de cada especie
La comparacioacuten de las estructuras troacuteficas obtenidas de los valores de ambas
matrices de dietas se realizoacute a traveacutes de una serie de indicadores de especies o
taxa clave propuestos por Jordan et al 2006 Como estos iacutendices expresan
Δ
minus+n
NbaseundariorNconsumido 1515 sec_ δδλ
λ nΔ
NT=
29
importancia relativa de manera jeraacuterquica seguacuten ellos atributos que representan
para cada iacutendice se seleccionoacute la medida del ldquopercentilrdquo superior como criterio de
diferenciacioacuten o separacioacuten de los grupos funcionales maacutes relevantes del
gradiente total De esta manera los valores se ordenaron de mayor a menor y para
identificar las especies clave relevantes se usoacute el percentil de 80
Los iacutendices de especies clave utilizados fueron los siguientes
Iacutendice de grado (Degree) Este iacutendice representa el nuacutemero de nodos
conectados a un nodo particular representado cada uno a una especie y es
expresado como sigue 119863 = 119863 + 119863
Donde Di es la sumatoria de todas las presas (Din) maacutes sus depredadores (Dout)
Iacutendice de cercaniacutea Determina la capacidad de un nodo para llegar a todos los
elementos de la red Donde los elementos maacutes centrales son aquellos que
se encuentran a menor distancia del resto
119862119862 = 119873 minus 1sum 119889119894
Donde N es el nuacutemero de nodos dij es el la longitud de la ruta maacutes corta entre los
nodos i y j en la red Entre maacutes grande el valor de CCi la eliminacioacuten de ese grupo
ocasionaraacute fragmentacioacuten sobre el resto de los grupos
Iacutendice de intermediacioacuten Indica el nuacutemero de veces que aparece un nodo en las
rutas maacutes cortas entre dos Los nodos con un valor alto de intermediacioacuten
son importantes y claves por ser los maacutes centrales de la red o aquellos que
vinculan subgrupos o bloques diferentes
119861119888 = 2 119883 sum 119892 (119894)119892(119873 minus 1)(119873 minus 2)
30
Donde N es el nuacutemero de nodos gkj es el nuacutemero de rutas igualmente maacutes cortas
entre los nodos j y k y gkj(i) es el nuacutemero de estas rutas en las cuales el nodo i
incide
Iacutendice de grupos clave Kpp1 Denominado iacutendice de fragmentacioacuten este indica
cuales nodos tendriacutean que ser eliminados para desconectar al maacuteximo la red
119865 = 1 minus sum 119904119896 (119904119896 minus 1)119873(119873 minus 1)
Donde sk es el tamantildeo del grupo y N es el nuacutemero de nodos su rango va de 0-1
donde 1 es la maacutexima fragmentacioacuten de la red
Iacutendice de grupos clave Kpp2 Llamado tambieacuten iacutendice de propagacioacuten es un
indicador de cuaacuteles son los nodos que se encuentran lo maacutes conectado
posibles al resto de los nodos de la red
119877 = 1 minus sum 1 119889119872119895119873
Donde RD es la proporcioacuten de todos los nodos alcanzados por el grupo de intereacutes
dMj es la distancia de un nodo j a un grupo M de nodos
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Los resultados de los indicadores anteriores para cada fuente de datos
estoacutemagos e isoacutetopos fueron comparados por medio de la prueba de correlacioacuten
por rangos no parameacutetrica de Spearmann (ρ) Esta es una prueba que mide la
asociacioacuten entre dos variables discretas Para calcular ρ los datos son ordenados
y reemplazados por su respectivo rango
El estadiacutestico ρ viene dado por la expresioacuten
ρ= sum( )
31
Donde D es la diferencia entre los correspondientes valores de una especie e
iacutendice entre matrices y N es el nuacutemero de pares de datos
Como criterio de prueba de hipoacutetesis en estas comparaciones se eligieron valores
de correlacioacuten ρgt08 y una significancia pgt005 como estadiacutesticamente similares
Para el caso de los niveles troacuteficos se aplicoacute una prueba t para determinar si los
valores obtenidos por contenidos estomacales y por anaacutelisis de isoacutetopos fueran
estadiacutesticamente similares
Resultados
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales De las 134 especies de peces capturadas durante los muestreos se
analizaron un total de 2139 estoacutemagos pertenecientes a 50 de ellas siendo eacutestas
las maacutes frecuentes y abundantes en los muestreos (Anexo 1) De estos el 571
presentaron alimento mientras que el resto no conteniacutea ninguacuten componente
alimenticio Para el anaacutelisis se seleccionaron todos aquellos peces cuyo nuacutemero
de estoacutemagos fuera suficiente para poder representar su dieta y para determinar
esto se realizoacute una serie de curvas de diversidad acumulada determinando
tambieacuten el coeficiente de variacioacuten de cada una de estas considerando que
cuando este coeficiente fuera menor a le005 el nuacutemero de estoacutemagos resultaba
adecuado para representar en un 95 la dieta de los peces En la figura 2 se
observa un ejemplo de este criterio de seleccioacuten mientras que el resto de los
valores de diversidad de la totalidad de organismos se muestran en el Anexo 2
Figuracuandcuandrepres
Se el
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de F
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32
asiacute que
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os
A
troacute
la
os
por
nto
0
005
01
015
02
025
03
33
Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans
Boca dulce (Paralonchurus goodei)
En los 10 estoacutemagos analizados se encontroacute que esta especie se
alimentaron de peces de la familia Cynoglossidae poliquetos braquiuros asiacute como
algas (Tabla II) La dieta encontrada en Fishbase (Chao 1995) resultoacute ser
incompleta sin embargo sentildeala que este organismo llega a alimentarse de
gusanos presumiblemente poliquetos asiacute como de otros invertebrados
Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei
Especies presa G
Alga 179
Brachyura 357
Cynoglossidae 8081
MONI 411
Polychaeta 793
Restos de peces 179
Especies presas G
Cynoglossidae 50
Engraulidae 50
Gasteropoda 50
MONI 50
Restos de camarones 50
Restos de crustaacuteceos 200
Squillidae 150
Stomatopoda 400
34
Sardina machete (Ophistopterus dovii)
En los cinco estoacutemagos analizados se encontraron restos de algas asiacute
como camarones de la familia Ogyrididae la dieta en Fishbase (Whitehead y
Rodriguez 1995) fue muy poco representativa ya que solo mencionan lo
encontrado en un solo estoacutemago con una especie de pez no identificada
Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii
Especies presa G
Alga no id 275
Ogyrididae 9725
De esta manera se trabajoacute con un total de 19 especies de peces El anaacutelisis
de similitud de Bray-Curtis aunado al de clusters dio como resultado un total de
seis agrupaciones o gremios troacuteficos Malacoacutefagos Detritiacutevoros Poliquetoacutefagos
Carcinoacutefagos Carcino-ictioacutefagos e Ictioacutefagos En la siguiente tabla se muestran las
especies pertenecientes a cada gremio y el porcentaje de biomasa consumida de
cada grupo presa principal (Fig3 Tabla IV)
Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio
Gremio Especie de consumo
Ictioacutefagos Cyclopsetta querna 87
Ictioacutefagos Synodus scituliceps 82
Ictioacutefagos Selene peruviana 965
Ictioacutefagos Trichiurus nitens 788
Ictioacutefagos Paralunchuru goodei 81
Carcinoacutefagos Centropomus robalito 975
Carcinoacutefagos Pomadasys panamensis 52
Carcinoacutefagos Pseudupeneus grandisquamis 905
Carcinoacutefagos Lepophidium prorates 786
Carcinoacutefagos Polydactylus opercularis 567
Carcinoacutefagos Polydactylus approximans 80
Carcinoacutefagos Opisthopterus dovii 972
Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66
35
Ictio-carcinoacutefagos Lutjanus guttatus 408437
Detritoacutefagos Haemulopsis spp 85
Detritoacutefagos Eucinostomus gracilis 69
Detritoacutefagos Orthopristys chalceus 82
Malacoacutefagos Balistes polylepis 895
Poliquetoacutefagos Ariidae 525
Las presas encontradas en los contenidos estomacales de cada uno de los
depredadores fueron identificados al menor taxoacuten posible (Anexo 3) sin embargo
con el fin de que las redes troacuteficas resultantes de ambos meacutetodos Contenidos
estomacales (CE) e isoacutetopos tuvieran agrupaciones de presas similares para
facilitar su eventual comparacioacuten los componentes presas fueron agrupados por
sus relaciones taxonoacutemicas en familias o clases e incluso ordenes (Tabla V)
Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos estomacales
Grupo Especies
Bivalvia Anadara Mazatlanica
Pectinidae
Veneridae
Anomia peruviana
Nuculana elenensis
Corbula marmorata
Corbula sp
Tellina sp
Gasteroacutepoda Turritela mariana
Epitoniidae
Epitonium acapulcanum
Crucibulum monticulus
Calappidae Calappidae
Cephalopoda Loligo opalescens
Clupeidae Ophistonema libertate
Harengula thrissina
Sardinops caeruleus
Clupeidae
36
Cynoglossidae Symphurus elongatus
Cynoglossidae
Engraulidae Cetengraulis mysticetus
Engraulis mordax
Anchoa spp
Engraulidae
Echinodermata Asteroidea
Ophiactis simplex
Mugilidae Mugilidae
Mugil cephalus
Congridae Paraconger californiensis
Ariosoma gilberti
Polychaeta Leucosidae
Sternaspidae
Eunicidae
Lumbrineridae
Glyceridae
Porifera Porifera
Portunidae Euphylax robustus
Callinectes bellicosus
Portunus tuberculatus
Portunus asper
Portunidae
Stomatopoda Squilla panamensis
Squilla acueleata
Squillla spp
Squilla mantoidea
Squilla biformis
Squilla bigelowi
Squilla tiburonensis
Xanthidae Xanthidae
Zooplancton Copeacutepoda
Figura
detalla
malac
molus
a 3 Anaacutelisis d
MalacoacutefaAl analiza
adamente
coacutefagas se
scos bivalvo
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omo tunicad
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cadas com
palmente d
dos (Fig4)
37
en
aacutes
mo
de
38
Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas
Poliquetoacutefagos
Las especies que se consideraron como ldquopoliquetoacutefagasrdquo fueron los peces
de la familia Ariidae que tuvieron como presas principales poliquetos (Fig5)
presumiblemente de las familias Eunicidae Glyceridae y Lumbrineridae en menor
medida tambieacuten consumieron moluscos bivalvos asiacute como crustaacuteceos y materia
orgaacutenica identificada como detritus
Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B polylepis
B
iom
asa
(G)
Tunicados
Bivalvos
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Ariidae
B
iom
asa
(G)
Bivalvos
Detritus
Polychaeta
Portunidae
39
Detritiacutevoras Las especies clasificadas como detritiacutevoras fueron Eucinostomus gracilis
Haemulopsis axillaris y Orthopristis chalceus que se alimentaron principalmente
de detritus seguido de moluscos equinodermos y de crustaacuteceos (Fig6)
Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras
Carcinoacutefagos Dentro de los carcinoacutefagos se encontroacute que la biomasa consumida por este
gremio estuvo constituida principalmente por camarones de las familias
Penaeidae Solenoceridae Sicyionidae (Camarones grandes gt40mm aprox) asiacute
como de camarones de las familias Processidae y Ogyrididae (Camarones chicos
lt40mm aprox) estomatoacutepodos (principalmente de la familia Squillidae) No
obstante no todas las especies resultaron carcinoacutefagos estrictos y existioacute cierto
porcentaje de consumo de peces principalmente cynoglossidos asiacute como tambieacuten
de calamares de la familia Loliginidae (Fig7)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Haemulopsis spp O chalceus E gracilis
B
iom
asa
(G) Bivalvos
Camarones chicos
Detritus
Echinodermata
Gastropoda
Otros Brachyuros
40
Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas
Carcino-ictioacutefagos Las especies carcino-ictioacutefagas fueron aquellas que consumieron en un
porcentaje similar tanto crustaacuteceos como peces En este gremio encontramos a
Lutjanus guttattus Polydactylus opercualrus y Pomadasys panamensis Estas
especies se alimentaron de varias familias de camarones de cangrejos de la
familia Xanthidae de bivalvos y de peces de las familias Engraulidae y Scianidae
(Fig 8)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B
iom
asa
(G) Alga no id
Camarones chicos
Camarones grandes
Cynoglossidae
Huevos
Loliginidae
Otros Peces
Stomatopoda
41
Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas
Ictioacutefagas Las especies ictioacutefagas fueron las siguientes Cyclopsseta querna P
goodei Trichiurus nitens Selene peruviana Scomberomorus sierra y Synodus
scituliceps Estas especies se alimentaron principalmente de peces de las familias
Engraulidae y Clupeidae no obstante algunas especies presentaron en su dieta
algunas especies de camarones e incluso de calamares como es el caso de S
scituliceps (Fig 9)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
L gutattus P panamensis P opercularis
B
iom
asa
(G)
Camarones grandes
Loliginidae
Scianidae
Stomatopoda
Xanthidae
Engraulidae
Camarones chicos
Bivalvos
42
Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables
Se analizaron un total de 119 muestras de muacutesculos de las 19 especies de
peces coincidiendo con las especies analizadas en los contenidos estomacales
Se encontroacute que los valores del δ15N van desde los 13permil hasta los 181permil
mientras que los valores de δ13C una vez aplicado el factor de correccioacuten de
liacutepidos utilizando la ecuacioacuten de Post (2007) fueron desde los -184permil hasta los -
1425permil La especie analizada con valores promedio maacutes altos de δ15N fue B
polylepis con un valor de 1747permil mientras que el maacutes bajo lo tuvo P goodei con
un valor de 1380permil En el caso del δ13C el valor maacutes alto estuvo representado por
el Haemulopsis spp con un valor de -1509permil y el maacutes bajo fue para Centropomus
robalito con un valor de -1732permil
En el caso de las presas se seleccionaron un total de 104 muestras
repartidas en 58 grupos donde los valores del δ15N variaron de 116permil a 164permil
siendo la especie con el valor promedio maacutes alto el molusco Solenosteira gatesi
con 164permil mientras el maacutes bajo fue de 116permil de los clupeidos mientras que para
el δ13C el valor maacutes bajo fue de -189permil para poriacuteferos y el maacutes alto de -1313permil
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
S scituliceps T nitens C querna S peruviana P goodei
B
iom
asa
(G) Restos de peces
Otros Peces
Loliginidae
Engraulidae
Cynoglossidae
Clupeidae
43
para los poliquetos (Lumbrineridae) Se determinoacute que no existiacutean diferencias en
los valores de isoacutetopos obtenidos en las diferentes eacutepocas de muestreo mediante
una prueba ANDEVA P= 0371 en el caso del δ15N y P=0096 para el δ13C
Mediante un anaacutelisis de variancia no parameacutetrico (Kruskal-Wallis) se proboacute que no
existiacutean diferencias significativas (K-W p gt0096) entre los valores de isoacutetopos
obtenidos en las temporadas de pesca 2005-2006 y 2006-2007
Con los valores isotoacutepicos obtenidos se procedioacute a aplicar los modelos de
mezcla para ello primeramente se realizaron agrupaciones de las presas
potenciales de las especies que fueron previamente identificadas como tales en el
anaacutelisis de contenidos estomacales definiendo agrupaciones similares para las
dos fuentes de informacioacuten de tal forma que fueran comparables Esta agrupacioacuten
permitioacute ademaacutes obtener mejores resultados debido a que a que el software con el
que se trabajaron (SISUS Erhardt 2009) los modelos de mezcla encuentran
soluciones factibles con una mayor precisioacuten cuando se utiliza un nuacutemero reducido
de fuentes alimenticias A continuacioacuten se muestran los 18 grupos formados a
partir de las presas potenciales analizadas (Tabla VI)
44
Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis a partir de isoacutetopos estables
Grupos Especies
Detritus MOP
Porifera Porifera
Polychaeta Hyalinoecia spp
Diopatra spp
Capitellidae
Bivalvos Argopecten ventricosus
Temnoconcha cognata
Gasteroacutepoda Solenosteira gatesi
Fusinus colpoieus
Polystira oxytropis
Leucozonia spp
Conus diadema
Cephalopoda Loligo opalescens
Calappidae Calappa convexa
Hepatus kossmani
Camarones chicos
Ambidexter spp
Ogyrididae
Processidae
Camarones grandes
Penaeus californiensis
Solenocera mutator
Trachypenaus faoe
Penaeus vannamei
Sicyona disdorsalis
Sicyona ingentis
Xiphopeaneus ribeti
Portunidae Euphylax robustus
Euphylax spp
Portunus asper
Portunus tuberculatus
Portunus xantusii
Xanthidae Xanthidae
Stomatopoda Squilla acuelata
Squilla biformis
Squilla bigelowi
Squilla hancocki
Squilla mantoidea
Zooplancton Copepoda
Echinodermata Agassizia scrobilobata
Luidia columbia
Luidia phragma
Clupeidae Clupeidae
Cynoglossidae Cynoglossidae
Congridae Paraconger californiensis
Engraulidae Anchoa spp
Cetengraulis mysticetus
Engraulidae
45
Estos modelos de mezcla arrojan una distribucioacuten de la probabilidad de la importancia que cada grupo presa tiene a la dieta del depredador Para representar esta distribucioacuten y compararla con lo encontrado en los contenidos estomacales se usoacute la media debido a que las distribuciones obtenidas generalmente tienden a ser normales En el Anexo 4 se muestran los valores de isoacutetopos de cada uno de los depredadores y sus presas asiacute como los resultados obtenidos para cada caso por los modelos de mezcla observaacutendose la proporcioacuten de presas en la dieta de los depredadores
Los modelos de mezcla permitieron identificar cinco gremios troacuteficos (Tabla VII) mostrando una distribucioacuten de especies diferente a la encontrada por los anaacutelisis de contenidos estomacales Dos de los gremios encontrados por contenidos estomacales no aparecen en el anaacutelisis basado en isoacutetopos mientras que un nuevo gremio es identificado con base en isoacutetopos
Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio
Gremio Especie de consumo
Ictioacutefago S scituliceps 595
IctiondashCarcinoacutefagos T nitens 5346
IctiondashCarcinoacutefagos S peruviana 4451
IctiondashCarcinoacutefagos P opercularis 4753
Malacoacutefagos B polylepis 60
Malacoacutefagos E gracilis 58
Equinodermoacutefagos Haemulopsis spp 77
Carcinoacutefagos C robalito 975
Carcinoacutefagos P panamensis 52
Carcinoacutefagos P grandisquamis 905
Carcinoacutefagos P goodei 728
Carcinoacutefagos L prorates 786
Carcinoacutefagos C querna 764
Carcinoacutefagos P approximans 80
Carcinoacutefagos O dovii 972
Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66
Carcinoacutefagos O chalceus 828
Carcinoacutefagos Ariidae 56
Carcinoacutefagos L guttatus 99
46
Ictioacutefagos En ese gremio solo se encontroacute la especie S scituliceps la cual presenta
una dieta dominada principalmente por peces siendo la bicuda S ensis la especie
de pez con mayor porcentaje de contribucioacuten a la dieta Crustaceos como los
estomatoacutepodos tambieacuten fueron importantes en la dieta sin embargo no ocuparon
un porcentaje tan grande como el grupo de los peces (Fig10)
Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Carcino-ictioacutefagos Tres especies estuvieron representando a este gremio P opercularis S
peruviana y T nitens las cuales consumieron proporciones similares de peces y
crustaacuteceos Los peces que estuvieron maacutes representados en su dieta fueron de la
familia Engraulidae mientras que los crustaacuteceos maacutes importantes resultaron ser
los estomatoacutepodos y camarones de tallas grandes (Fig 11)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
S scituliceps
C
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ibuc
iograven
prom
edio
a la
die
ta Camarones grandes
Camarones pequntildeos
Clupeidae
Congridae
Cynoglossidae
Engraulidae
Loliginidae
Mugilidae
P grandisquamis
S ensis
Stomatopoda
47
Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Equinodermoacutefagos En este grupo se encontroacute a Haemulopsis spp que en el anaacutelisis de
contenidos estomacales se clasificoacute como detritoacutefago Se encontroacute que sus presas
principales fueron los equinodermos grupo representado por asteroideos dos
especies del geacutenero Luidia y el erizo Agassizia scrobilobata (Fig12)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
P opercularis S peruviana T nitens
C
ontr
ibuc
ioacuten
prom
edio
a la
die
ta
Zooplancton
Stomatopoda
Portunidae
Mugilidae
Loliginidae
Engraulidae
Cynoglossidae
Clupeidae
Camarones pequentildeos
Camarones grandes
48
Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Malacoacutefagos Estos estuvieron representados por dos especies B polylepis y E gracilis
que consumieron principalmente moluscos gasteroacutepodos y en menor medida
bivalvos (Fig13)
Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
0
10
20
30
40
50
60
70
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100
Haemulopsis spp
C
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prom
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POM
Zooplancton
Equinodermos
Gasteropoda
Stomatopoda
Polychaeta
Camarones pequentildeos
Bivalvos
0
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30
40
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90
100
B polylepis E gracilis
C
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ibuc
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prom
edio
a la
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Bivalvos
Camarones pequentildeos
Gasteropoda
Loliginidae
Polychaeta
POM
Porifera
Stomatopoda
Xanthidae
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49
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50
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Una vez que se obtuvo la informacioacuten tanto sobre predadores y presas a
partir de isoacutetopos estables como de contenidos estomacales se procedioacute a realizar
el anaacutelisis comparativo de las redes troacuteficas para ello los valores de biomasa en el
caso del anaacutelisis de contenidos estomacales y el valor promedio de distribucioacuten del
consumo de presas en el caso de los isoacutetopos estables aunados a modelos de
mezcla fueron usados para construir una matriz de depredadores y presas En
ambos casos la matriz estuvo compuesta por un total de 39 nodos similares en
ambos casos
Nivel troacutefico Al estimar los niveles troacuteficos se encontroacute que la especie con el valor maacutes
alto varioacute entre redes en el anaacutelisis de contenidos estomacales la especie con
nivel troacutefico maacutes alto fue T nitens el cual es un organismo ictioacutefago
primordialmente en cambio en el anaacutelisis de isoacutetopos la especie con el nivel
troacutefico maacutes alto fue B polylepis considerada como malacoacutefaga siendo esta
diferencia una de las que causan mayores discrepancias en el anaacutelisis
comparativo Existen otras especies cuyos valores difieren de un anaacutelisis a otro
tales como Haemulopsis spp con una diferencia de 15 niveles troacuteficos y O
chalceus con una diferencia de 13 niveles troacuteficos El resto de las especies
obtuvieron niveles troacuteficos similares con ciertas diferencias (Tabla VIII) De manera
general la red de isoacutetopos presenta niveles troacuteficos maacutes altos que la red de
contenidos estomacales se realizoacute una prueba t a los valores de NIVEL TROacuteFICO
obtenidos por ambos meacutetodos y eacutesta nos arrojoacute una t=5876 18 gl plt005 lo
que indica que los valores encontrados por ambas teacutecnicas difieren
significativamente lo que sugiere una estructura troacutefica diferente por ambos
meacutetodos (Fig15)
51
Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos
Depredadores NT ISO NT CE DIFERENCIA (ISO-CE)
Paralonchurus goodei 31 328 018 Balistes polylepis 48 33 15 Pomadasys panamensis 36 369 009 Haemulopsis spp 37 218 152 Ariidae 39 302 088 Synodus scituliceps 42 433 -013 Pseudupenaues grandisquamis 35 354 -004 Trichiurus nitens 43 431 001 Centropomus robalito 33 36 003 Lepophidum prorates 36 38 02 Cyclopsetta querna 34 39 05 Eucinostomus gracilis 40 306 094 Selene peruviana 39 372 022 Lutjanus guttatus 35 377 -027 Orthopristis chalceus 36 222 138 Polydactylus opercularis 42 371 049 Polydactylus approximans 39 37 02 Diplectrum spp 39 393 -003 Ophistopterus dovii 39 42 -03 Rango NT 48-31 433-218 Promedio 378 357
Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados por lo diferentes meacutetodos
52
Red troacutefica Las redes troacuteficas construidas a partir de las matrices de depredador-presa
(Anexo 5) presentaron algunas diferencias siendo la causa maacutes notable el cambio
de nivel troacutefico de algunas especies En el caso de la red troacutefica construida por el
anaacutelisis de CE (Fig 16) se encontroacute que las especies con mayor nuacutemero de rutas
en este caso consumidores fueron los estomatoacutepodos y los camarones de
tamantildeos chicos y grandes En el caso de la red construida por los anaacutelisis de
isoacutetopos estables (Fig17) se encontroacute que las especies maacutes conectadas fueron
principalmente los estomatoacutepodos y los camarones chicos y como puede
observarse dos de estos nodos son coincidentes entre las redes
Iacutendices de especies clave
Los indicadores de especies clave (Jordan 2006) mostraron ciertas
similitudes entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla IX) En el caso del iacutendice de
intermediacioacuten se encontroacute que las especies con valor maacutes alto fueron los
estomatoacutepodos para ambos casos el resto de las especies cambiaron el orden
entre las dos redes troacuteficas sin embargo las cuatro especies con los valores maacutes
altos fueron las mismas en ambas (P panamensis S scituliceps Camarones
pequentildeos y estomatoacutepodos)
El iacutendice de cercaniacutea presentoacute una tendencia similar donde 10 especies
presentaron los valores mayores del iacutendice en las dos redes troacuteficas siendo
tambieacuten la maacutes relevante los estomatoacutepodos
53
54
55
El iacutendice de grado sugiere que los grupos con mayor nuacutemero de conexiones
en la red construida con CE fueron los camarones de tallas grandes los peces
engraulidos el detritus los camarones de tallas pequentildeas y estomatoacutepodos (Tabla
IX Fig 18) mientras que estos uacuteltimos resultaron ser los maacutes importantes en la
red construida por medio de isoacutetopos seguidos de los cangrejos Xanthidae y
Portunidae (Tabla IX Fig19) El resto de las especies cambian su posicioacuten de
importancia relativa dependiendo de la metodologiacutea usada sin embargo los
crustaacuteceos son los que tienden a poseer los valores maacutes altos En todos los
iacutendices realizados se muestra que los crustaacuteceos poseen un alto nivel de
importancia en la red troacutefica de la zona
En el caso del anaacutelisis de contenidos estomacales el iacutendice de
fragmentacioacuten Kpp1 identificoacute 12 especies como los grupos maacutes importantes al
considerar el percentil del 80 siendo las principales los camarones de tallas
pequentildeas y grandes De acuerdo con la interpretacioacuten del iacutendice Kpp1 si estas
especies se llegaran a retirar del sistema la fragmentacioacuten de la red seriacutea casi
total En el caso de la red de isoacutetopos las especies maacutes importantes fueron 14 en
estas solamente se encontraron un conjunto de peces depredadores de diferentes
niveles troacuteficos y por tanto de distintos gremios troacuteficos (Tabla X)
El iacutendice de propagacioacuten Kpp2 tuvo como especies maacutes importantes en el
caso de los anaacutelisis de CE a siete especies mientras que el de isoacutetopos tuvo a 14
especies (que representan el percentil del 80 de este iacutendice) En ambos casos el
conjunto de especies identificadas representa el grupo de especies necesario para
mantener conectada toda la red troacutefica El orden descendiente de los valores del
iacutendice mostrado en la Tabla X representa la importancia relativa de cada especie
Las especies con valores de propagacioacuten maacutes altos fueron en CE los bivalvos asiacute
como los cangrejos Calappidae mientras que con isoacutetopos fueron tambieacuten los
cangrejos calappidos y peces de la familia Engraulidae (Tabla X)
56
Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos (ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten
Roacutetulos de fila Bee_CE Bee_ISO Clo_CE Clo_ISO Deg_CE Deg_ISO
B polylepis 5334 4413 4691 4368 100859 100
Bivalvos 6500 3883 5135 5278 12603 8374
C querna 4370 4183 5067 5352 98279 10764
C robalito 098 477 4043 4419 100124 997
Calappidae 000 313 3304 4176 226 2936
Camarones grandes 4885 3681 5278 5206 336609 13215
Camarones pequentildeos 8656 7907 5352 5672 176983 261228
Clupeidae 298 316 3958 4130 64751 887
Congridae 000 078 3838 4130 17033 2024
Cynoglossidae 3156 2067 4270 4872 150238 4147
Detritus 1677 378 4176 4086 28378 2707
Diplectrum spp 6131 4361 5206 5429 12158 9994
E gracilis 054 1432 3486 4419 100 10029
Echinodermata 305 552 3689 4176 8237 9828
Engraulidae 2865 2381 5000 5000 309269 16047
Gasteropoda 310 816 3726 4318 6113 9929
Haemulopsis spp 2792 2524 4634 4750 100 99838
Ariidae 3852 2580 4750 4872 99934 9988
L guttatus 5685 1746 4634 4750 94073 8097
L prorates 521 235 4222 4318 100 999
Loliginidae 615 933 4270 4578 66517 1759
Mugilidae 000 256 3193 4270 071 1433
O chalceus 2663 1717 4524 4578 100255 9991
57
O dovii 000 050 3519 4176 100 9999
P approximans 1496 1361 4318 4634 100 100
P goodei 233 992 3333 4368 100 994
P grandisquamis 3851 3303 5000 5278 100094 10079
P opercularis 735 2494 4318 4872 100092 10077
P panamensis 7208 4877 4872 5135 96427 10758
Polychaeta 1350 1089 3619 4086 65181 6068
Porifera 000 000 3220 3065 0019 341
Portunidae 452 1605 4176 4750 22009 16761
S peruviana 1422 1092 4318 4318 100813 100
S scituliceps 9413 7737 5278 5588 99899 10441
Sphyraena ensis 000 000 3486 3619 5809 259
Stomatopoda 13444 8941 6032 5938 174709 25539
T nitens 374 2743 4634 5206 9971 105
Xanthidae 342 2567 3838 4872 2069 24945
Zooplancton 714 1524 4086 4578 12441 7501
Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde se muestran las especies que representan el 80 del efecto
Kpp1 CE Kpp2 CE Kpp1 ISO Kpp2 ISO
Camarones chicos Bivalvos P goodei Calappidae
Camarones grandes Calappidae B polylepis Clupeidae
Cynoglossidae Engraulidae P panamensis Cynoglossidae
Engraulidae Mugilidae Haemulopsis spp Echinodermata
Stomatopoda Sphyraena ensis Ariidae Congridae
Zooplancton Stomatopoda S scituliceps Porifera
B polylepis P opercularis P grandisquamis Portunidos
58
C querna T nitens Zooplancton
Diplectrum spp C querna B polylepis
L guttatus E gracilis P panamensis
P grandisquamis L guttatus Haemulopsis spp
P panamensis P approximans Ariidae
O chalceus P grandisquamis
Diplectrum spp E gracilis
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Se realizoacute una prueba de correlacioacuten por rangos de Spearman para
determinar si existe correlacioacuten significativa entre los valores obtenidos por los
diferentes iacutendices de especies clave entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla XI)
Esta prueba dioacute como resultado que los iacutendices que tuvieron mayor correlacioacuten
entre lo obtenido por CE e isoacutetopos fueron los iacutendices de intermediacioacuten (087) y
de cercaniacutea (085) mientras que el iacutendice de grado fue el que obtuvo el menor
valor (028) para determinar cuaacutel fue la causa de tan bajos valores de correlacioacuten
en la tabla XII se comparan los valores obtenidos de este iacutendice para cada caso
en ella se puede ver que las especies que tuvieron una diferencia maacutes alta en
promedio (marcadas con ) que el resto de las especies fueron principalmente
presas que en el anaacutelisis de isoacutetopos estables se encontroacute que tendiacutean a poseer
mayor importancia en la dieta que lo encontrado por contenidos estomacales esto
con excepcioacuten del detritus y los peces de la familia Cynoglossidae los cuales se
identificaron con mayor importancia en el anaacutelisis de contenidos estomacales
En cuanto a los iacutendices de especie clave Kpp1 y Kpp2 estos tuvieron una alta
correlacioacuten siendo los resultados obtenidos por ambos meacutetodos muy similares
(099 y 085) cambiando solamente el orden de algunas de las especies
59
Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros subrayados representan correlacioacuten significativa (plt005)
Iacutendice Valor de Correlacioacuten
Intermediacioacuten 087
Cercaniacutea 085
Grado 045
Kpp1 099
Kpp2 085
Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con la especies con las mayores diferencias
Especies Deg_CE Deg_iso Diferencia absoluta
Detritus 28378 2707 25671
Xanthidae 2069 24945 22876
Camarones grandes 336609 13215 204459
Engraulidae 309269 16047 148799
Portunidos 22009 16761 145601
Cynoglossidae 150238 4147 108768
Gasteropoda 6113 9929 93177
Echinodermata 8237 9828 90043
Camarones pequentildeos 176983 261228 84245
Stomatopoda 174709 25539 80681
Zooplancton 12441 7501 62569
Clupeidae 64751 887 55881
Loliginidae 66517 1759 48927
Bivalvos 12603 8374 4229
Porifera 0019 341 34081
Calappidae 226 2936 271
Diplectrum spp 12158 9994 2164
Sphyraena ensis 5809 259 20091
Mugilidae 071 1433 1362
L guttatus 94073 8097 13103
P panamensis 96427 10758 11153
C querna 98279 10764 9361
60
T nitens 9971 105 529
S scituliceps 99899 10441 4511
Polychaeta 65181 6068 4501
Congridae 17033 2024 3207
B polylepis 100859 100 0859
S peruviana 100813 100 0813
P grandisquamis 100094 10079 0696
P opercularis 100092 10077 0678
P goodei 100 994 06
C robalito 100124 997 0424
O chalceus 100255 9991 0345
E gracilis 100 10029 029
Haemulopsis spp 100 99838 0162
L prorates 100 999 01
Ariidae 99934 9988 0054
O dovii 100 9999 001
P approximans 100 100 0
61
Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas
62
Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y modelos de mezcla y las especies por las cuales estas son depredadas
63
Discusioacuten Las especies analizadas en este trabajo de las cuales se obtuvo
informacioacuten representativa de su dieta corresponden a organismos que fueron
relativamente abundantes en las capturas Algunas especies dominantes y que no
fueron seleccionadas para este estudio son especies que quizaacutes sus haacutebitos
alimenticios como por ejemplo la hora de alimentacioacuten o la manera como ingieren
a sus presas no permitieron encontrar suficientemente representada su dieta en
los estoacutemagos En algunos casos aun con pocos estoacutemagos se encontroacute por
medio de la prueba de diversidad acumulada que la dieta se encontraba bien
representada esto se debe a que en casi todos los estoacutemagos analizados se
encontroacute muy poca variacioacuten en la diversidad de presas ejemplo de ello es B
polylepis que con solo 11 estoacutemagos la curva de diversidad alcanzoacute la asiacutentota y
un coeficiente de variacioacuten menor a 5 Otras especies que no resultaron tener un
nuacutemero adecuado de muestras (Anexo 1) fueron utilizadas para representar la red
troacutefica de los niveles troacuteficos maacutes bajos y altos que los de las especies con dieta
bien representada Esto se hizo con el fin de tener un mayor contraste por niveles
troacuteficos de la red para su eventual anaacutelisis y comparacioacuten
Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos
Detritoacutefagos Se identificaron tres especies como detritoacutefagas en el anaacutelisis de contenidos
estomacales debido a que se encontroacute materia orgaacutenica con caracteriacutesticas
similares a detritus en sus contenidos estomacales sin embargo cuando se realizoacute
el anaacutelisis de isoacutetopos estables de estas especies la muestra de referencia de
detritus no se relacionoacute de ninguna manera con las especies antes mencionadas
Esto puede ser causado porque el material identificado como detritus se tratase de
restos de otras especies presa en estados de digestioacuten sumamente avanzados de
los cuales solo quedaban restos de sus proteiacutenas y al no observarse alguna
estructura dura que haya permanecido junto a ellas se les haya identificado
erroacuteneamente como detritus Dentro de las especies que claramente presentaron
este proceso se encuentra Haemulopsis spp en la cual se encontroacute detritus en los
estoacutemagos sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos identificoacute a los equinodermos como
64
los principales componentes de la dieta de esta especie Dentro de estos
equinodermos encontramos a los ofiuros y asteroideos que al parecer el
organismo llega a digerir casi completamente de tal forma que estos fueron
clasificados como detritus o materia orgaacutenica no identificada en el anaacutelisis de
contenidos estomacales De esta manera este nuevo anaacutelisis clasifica a esta
especie como un consumidor muy importante del grupo de los equinodermos En
este tipo de fondos resultan abundantes especies pertenecientes a los grupos
anteriormente mencionados que seguacuten Honey-Escandoacuten et al (2008) son grupos
oportunistas que son capaces de explotar haacutebitats muy diversos
Este es un buen ejemplo de coacutemo la herramienta del anaacutelisis de isoacutetopos
ayuda a identificar presas que por la metodologiacutea tradicional resulta difiacutecil o incluso
se puede llegar a conclusiones erroacuteneas La especie O chalceus presentoacute el
mismo problema ya que en esta se identificoacute lo que probablemente se trataba de
restos muy digeridos de poliquetos como detritus Estos organismos al tener un
cuerpo muy blando son digeridos muy raacutepidamente y este depredador a diferencia
de los miembros de la familia Ariidae no se alimentoacute de familias de poliquetos que
presentan espiacuteculas estructuras que sirvieron para su identificacioacuten No obstante
en los tejidos se reflejo en sus valores de isoacutetopos la alta importancia de este
grupo lo que representa el alimento que asimiloacute el depredador
Otro caso de este gremio es el de E gracilis el cual es un organismo que
se alimenta tomando bocados del fondo para posteriormente separar su alimento
(Nelson 1994) Este comportamiento induce a que parte del sedimento y detritus
del fondo pasan a su estoacutemago y aunque este no constituya su alimento principal
desde el punto de vista de asimilacioacuten se ve reflejado en el anaacutelisis de contenidos
estomacales
Malacoacutefagos En este gremio fue ubicado por medio de contenidos estomacales a la
especie B polylepis Esta especie como adulto vive asociado a las rocas pero los
juveniles se encuentran en zonas arenosas como las del aacuterea de estudio y se ha
encontrado que se alimenta tanto de moluscos como en este estudio asiacute como de
65
equinodermos crustaacuteceos e incluso poliquetos siendo un depredador muy versaacutetil
Su dentadura permite a este organismo utilizar recursos tales como equinodermos
y moluscos bivalvos (Allen amp Robertson 1998 Thomson et al 2000) Los anaacutelisis
de isoacutetopos confirman lo encontrado por los contenidos estomacales donde al
parecer los bivalvos constituyen una de las presas maacutes importantes
Un organismo que los anaacutelisis de isoacutetopos situacutean como malacoacutefago fue E
gracilis que como anteriormente se mencionoacute se alimenta tomando bocados del
fondo lo que llevoacute a confundir a este organismo como detritoacutefago con el anaacutelisis
de contenidos estomacales sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos lo situoacute como
malacoacutefago Lopeacutez-Peralta y Arcila (2002) encontraron en el Paciacutefico colombiano
que este pez se alimentaba principalmente de poliquetos no obstante otros
autores como Fitch amp Lavenberg (1975) reportan moluscos como parte de la dieta
de este organismo Es probable que moluscos bivalvos de tallas pequentildeas en este
caso sean las presas maacutes importantes de esta especie y que sean ingeridos
cuando estos se alimentan del fondo
Carcinoacutefagos La mayor parte de las especies analizadas tanto con el enfoque de isoacutetopos
como con contenidos estomacales en este estudio cayeron dentro de esta
categoriacutea por ambos meacutetodos esto puede ser debido a que en la zona se
encuentra una alta abundancia de crustaacuteceos donde parecen destacar los
camarones asiacute como los estomatoacutepodos principalmente e incluso algunas familias
de cangrejos braquiuros Esto es debido a que muchas familias de estos grupos
tienen preferencia por los fondos blandos donde suelen alimentarse (Evans 1983
Hendrickx 1995) Los crustaacuteceos de la familia Penaeidae Processidae e incluso
ejemplares de la familia Sicyonidae se encuentran habitando sobre fondos blandos
y someros como los del aacuterea de estudio donde estos organismos tienden a
alimentarse de detritus o del tapete bacteriano o de diatomeas que se encuentran
sobre las primeras capas de arena (Hendrickx 1995 Gonzaacuteles-Vega y Pintado-
Alcalaacute 1998 Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006) Debido a las
66
preferencias que este grupo tienen sobre este tipo de fondos se pueden encontrar
en altas abundancias lo que los hace vulnerables a los peces depredadores de la
zona Otra presa importante en el aacuterea fueron los estomatoacutepodos los cuales son
depredadores de peces moluscos aneacutelidos crustaacuteceos y otros invertebrados
maacutes sin embargo estos a su vez son presas de otros organismos carniacutevoros
principalmente sus juveniles representando un eslaboacuten importante dentro de las
cadenas troacuteficas de las comunidades bentoacutenicas (Hendrickx 1995) tal como se
observoacute en este estudio donde se encontroacute que un alto porcentaje de los peces
depredadores consumieron algunas familias de este grupo en sus etapas
juveniles
Si bien muchas especies consumen crustaacuteceos quizaacutes la abundancia de
estos permite que la competencia entre ellos se vea reducida ademaacutes algunos
depredadores se alimentan de especies de las que otros no lo hacen mientras
que otros poseen estructuras que les dan cierta ventaja para localizar cierto tipo
de presas como los es el caso de lo barbillones de la familia Mullidae
representada por P grandisquamis donde estas estructuras les sirven para
detectar presas que se encuentran ocultas entre el sedimento (Schneider 1995)
Estructuras similares se observan en la familia Polynemidae los cuales presentan
una serie de radios desprendidos en sus aletas pectorales que cumplen con esa
funcioacuten Una especie de esta ultima familia (P opercularis) se identificoacute mediante
el anaacutelisis de isoacutetopos que presenta ademaacutes de los crustaacuteceos una tendencia
hacia el consumo de peces Autores como Hobson (1974) en Hawaii para otra
especie de la familia y Lopez-Peralta y Arcila (2002) en Colombia encontraron una
tendencia similar a la observada por el anaacutelisis de isoacutetopos donde este organismo
consumiacutea una proporcioacuten similar tanto de peces como de crustaacuteceos a diferencia
de la otra especie de la familia (P approximans) que tanto en este estudio como el
realizado en Colombia fue casi estrictamente carcinoacutefago puede deberse a que de
esta manera puede reducirse aun maacutes la competencia que pudiera existir entre
estas dos especies ademaacutes P opercularis en este trabajo tuvo una talla promedio
un poco mayor que las de la otra especie lo que quizaacutes le permitioacute acceder a
presas de mayor movimiento como los peces
67
Ictio-carcinoacutefagos En este gremio se encontraron especies que consumieron tanto crustaacuteceos
como peces el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute tres especies en este
gremio uno de ellos P opercularis fue ubicado como ictio-carcinoacutefago por ambos
meacutetodos estando su dieta compuesta principalmente por camarones y peces de
las familias Engraulidae y Cynoglossidae L guttatus presentoacute mediante este
anaacutelisis una proporcioacuten similar de crustaacuteceos y peces en su dieta identificaacutendose
como presas principales a los peces engraulidos no obstante el anaacutelisis de
isoacutetopos indicoacute que los cangrejos de la familia Xanthidae tienen importancia aun
mayor que los engraulidos El hecho de que en los contenidos estomacales parece
no reflejar esta predominancia de cangrejos quizaacutes se deba a que al alimentarse
este organismo no consuma a la presa completa sino partes de la misma y en
consecuencia exista una subestimacioacuten de la proporcioacuten de utilizacioacuten de esta
presa Una especie que en el anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute como carcinoacutefago
fue P panamensis esto se debe a que si bien reportoacute una alta biomasa de peces
en sus contenidos estomacales la frecuencia de ocurrencia de estos fue muy baja
en cambio los crustaacuteceos a pesar de encontrarse con menor biomasa se
encontraron en la mayoriacutea de los depredadores siendo mayor la asimilacioacuten que
en el caso de los peces Lopez-Peralta amp Arcila (2002) encontraron una dieta
similar para esta especie en Colombia
Algunos especies en el anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron identificados de
ictioacutefagos a ictio-carcinoacutefagos esto debido a que si bien consumen una buena
proporcioacuten de peces tambieacuten hacen uso importante de los crustaacuteceos maacutes de lo
que sugiere el anaacutelisis de contenidos estomacales Al parecer esto se debe a que
consumen crustaacuteceos de tallas pequentildeas que se digieren relativamente raacutepido en
los estoacutemagos tales como algunas de las familias de camarones de tallas
pequentildeas (Ogyrididae y Processidae) Por ejemplo S peruviana que en los
anaacutelisis de contenidos estomacales habiacutea sido identificado como una especie
altamente ictioacutefaga se encontroacute por isoacutetopos estables que hace uso importante
de crustaacuteceos como camarones e incluso de juveniles de braquiuros Si bien
68
gravimeacutetricamente no aportaron valores muy significativos a la dieta al parecer
son asimilados de manera importante por este organismo
T nitens presentoacute una tendencia similar donde gravimeacutetricamente los peces
en los contenidos estomacales presentaban la mayor importancia Sin embargo se
encontroacute que los estomatoacutepodos fueron de alta importancia en el anaacutelisis de
isoacutetopos Los crustaacuteceos son abundantes en el aacuterea de estudio y pueden
complementar la dieta de depredadores ya que a pesar de su menor contenido
energeacutetico (Steimle y Terranova 1985) pueden ser maacutes vulnerables a la
depredacioacuten
Ictioacutefagos Dentro de este gremio el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute a
cinco especies (S scituliceps T nitens C querna S peruviana y P goodei) de
las que el anaacutelisis de isoacutetopos solo confirmoacute a S scituliceps como estrictamente
ictioacutefaga Otros autores han encontrado que las especies de este geacutenero tienen
una dieta dominada por peces (Cruz-Escalona 2004) Las presas maacutes
importantes de esta especie fueron peces de la familia Engraulidae de ambiente
pelaacutegico lo que sugiere actividad predatoria alejaacutendose del fondo Este
comportamiento fue descrito por Sweatman (1984) y Esposito et al (2009) para S
saurus en el Mediterraacuteneo que consumioacute preferentemente a peces pelaacutegicos
C querna fue clasificada por el anaacutelisis de isoacutetopos como ictioacutefaga siendo el
componente principal engraulidos mientras que el anaacutelisis estomacal los identifica
como carcinoacutefago Debido a su morfologiacutea y a su tendencia de permanecer cerca
del fondo (Robertson y Allen 2002) se esperaba que los crustaacuteceos bentoacutenicos
seriacutean una presa potencial importante mayor que los peces pelaacutegicos observados
El anaacutelisis de isoacutetopos mostroacute que los camarones que gravimeacutetricamente no
fueron relevantes son asimilados por el organismo de manera importante
P goodei es una especie poco estudiada en el Paciacutefico autores como
Chao (1995) han clasificado a este organismo como un pez que se alimenta
principalmente de poliquetos En los contenidos estomacales analizados en este
trabajo se encontroacute que la mayor parte de la biomasa consumida perteneciacutea al
69
grupo de los peces aunque debe considerarse que el tamantildeo de muestra fue
reducido por su parte el anaacutelisis de isoacutetopos estables mostroacute que las presas
asimiladas maacutes importantes fueron los crustaacuteceos principalmente cangrejos
brachiuros (Fam Xanthidae) Esta diferencia tanto en bibliografiacutea como en los
anaacutelisis de contenidos estomacales e isoacutetopos sugieren que esta especie es
probablemente un organismo oportunista que hace uso de los recursos que les
sean maacutes accesibles lo cual representa un nivel menor de competencia respecto
a otros depredadores (Margalef 1974)
Las diferencias en lo encontrado entre los meacutetodos basados en isoacutetopos y
el de contenidos estomacales son atribuidas principalmente al hecho de que los
valores que se obtienen de isoacutetopos son un reflejo de lo que el organismo asimila
(Peterson y Fry 1987) en contraste los contenidos estomacales reflejan lo que el
organismo ingiere pudiendo asiacute encontrarse presas que quizaacutes el organismo
consuma y obtenga valores altos de importancia de biomasa en la dieta cuyo
consumo sea ocasional y por lo tanto no se refleje marcadamente en los tejidos
del depredador En cambio los valores de isoacutetopos ofrecen un reflejo de las
presas cuyo consumo se ha dado por un periodo maacutes amplio y por lo tanto son
maacutes importantes en el caso del muacutesculo tejido utilizado en este trabajo el periodo
que refleja se ha calculado ser de varios diacuteas a un mes (Tieszen et al 1983
Rudnick y Resh 2005)
Otra posible causa de esta variacioacuten es que en algunos casos el grupo de
ejemplares de los que se obtuvieron las muestras de isoacutetopos no llegaron a ser
representativos de todo el intervalo de tallas que se alcanzo con el anaacutelisis de
contenidos estomacales lo que puede resultar en que se tenga representado con
isoacutetopos solo una parte de la dieta esto podriacutea ocurrir cuando una especie
presente una fuerte variacioacuten ontogeneacutetica en su dieta Este caso pudiera darse
en especies como B polylepis los cuales presentaron un nuacutemero de muestra
reducido Muchas especies presentan diferencias en los valores isotoacutepicos durante
su ontogenia debido a que se alimentan ya sea en zonas diferentes o bien de
presas distitnas (Phillips y Eldridge 2006) por lo que lo maacutes adecuado es tener
70
muestras representado un intervalo de tallas maacutes o menos amplio Otra posibilidad
para las diferencias de dietas encontradas es que esta especie presente una
dieta con una alta variabilidad como algunas especies de esta familia presentan
(Randall 1967) y debido al reducido tamantildeo de muestras de estoacutemagos obtenidos
en este estudio es posible que la dieta que se estimoacute resulte estar sesgada y por
ello el anaacutelisis de isoacutetopos presente resultados tan distintos a lo encontrado por el
otro meacutetodo
Estructura troacutefica
Niveles troacuteficos Para el 84 de las especies analizadas los niveles troacuteficos que se
obtuvieron por ambos meacutetodos fueron similares no obstante la prueba de t indicoacute
que existiacutean diferencias significativas entre las dos series de datos Esto es debido
a que existen diferencias grandes en los valores obtenidos por un meacutetodo y otro
en cuatro especies B polylepis la especie que presentoacute mayor diferencia en el
nivel troacutefico estimado por ambos meacutetodos con el anaacutelisis de contenidos
estomacales presentoacute un nivel troacutefico de 33 sin embargo con el anaacutelisis de
isoacutetopos este nivel fue de 48 Este valor tan alto es tiacutepicamente reportado para
depredadores tope como tiburones (Estrada et al 2003 Estrada et al 2006)
Algunas de sus presas presentaron tambieacuten niveles altos de δ15N (promedio de
145permil) lo que al parecer indica que estos peces consumieron presas que se
encontraban de alguna manera enriquecidas en este isoacutetopo Una de las posibles
causas es que siendo los moluscos bivalvos una de sus presas maacutes importantes y
al ser la mayoriacutea filtradores son tambieacuten bioacumuladores por lo que
probablemente se encuentren filtrando materia orgaacutenica particulada procedente de
organismos en descomposicioacuten de niveles troacuteficos maacutes altos (McConnaughey y
McRoy1979) como pudieran ser partiacuteculas de restos de peces que son vertidos
durante la captura del camaroacuten Asiacute tambieacuten algunas especies de gasteroacutepodos
que se identificaron como presas potenciales son consumidoras tambieacuten de
detritus e incluso algunas de las familias encontradas son depredadores de
algunas especies de (Reguero y Garciacutea ndashCubas 1989 Ruppert y Barnes 1996)
71
Otra especie con una variacioacuten importante en su nivel troacutefico fue la rasposa
O chalceus la que de acuerdo al contenido estomacal obtuvo un nivel troacutefico de
22 mientras que el anaacutelisis de isoacutetopos produjo un nivel troacutefico de 36 Esta
diferencia es debido a que como ya se mencionoacute la dieta de este organismo
estaba dominada por lo que se identifico detritus en el anaacutelisis de contenidos
estomacales (el cual tiene un valor de 1 en el caacutelculo de nivel troacutefico) por el
anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute que en realidad estaba compuesta
principalmente por crustaacuteceos seguido de moluscos equinodermos y poliquetos
por lo que el nivel troacutefico de este organismo efectivamente es maacutes alto que lo
reportado para contenidos estomacales Cruz-Escalona (1998) en Laguna San
Ignacio en BCS encontroacute un tipo de alimentacioacuten similar en la que esta especie
consume principalmente poliquetos equinodermos y crustaacuteceos lo cual coincide
con lo encontrado en este trabajo por medio de isoacutetopos y excluyendo el detritus
tambieacuten por el anaacutelisis de contenidos estomacales Esta especie se alimenta casi
exclusivamente de invertebrados bentoacutenicos por lo que el nivel troacutefico asignado
por los valores de isoacutetopos es el maacutes adecuado Es probable que en este caso el
detritus observado en contenidos estomacales fuera realmente alimento en estado
muy avanzado de digestioacuten
Haemulopsis spp tambieacuten presentoacute diferencias significativas entre los
valores de isoacutetopos y el calculado por contenidos estomacales obteniendo un nivel
troacutefico de 37 para el primero y de 218 para el segundo Esto parece ser
consecuencia del mismo problema de la especie anterior donde en este caso se
identificaron restos de equinodermos como detritus Esta especie se alimenta
principalmente de equinodermos asteroideos y ophiuroideos lo cual corresponde
al nivel troacutefico obtenido por isoacutetopos La dieta encontrada para los individuos de
este geacutenero difiere un poco a lo encontrado por autores como Ramiacuterez-Luna et al
(2008) para H leuciscus en Ecuador el cual fue definido como un organismo
carcinoacutefago Esto sugiere que en Nayarit la o las especies de este geacutenero
presentan una alimentacioacuten diferente debido a caracteriacutesticas propias de la
estructura de las comunidades Por lo tanto las diferencias encontradas en los
niveles troacuteficos por ambos meacutetodos parecen ser causados por errores en la
72
estimacioacuten e identificacioacuten en los componentes de la dieta encontrada por
contenidos estomacales donde en dos especies uno de los componentes de la
dieta es sobreestimado y en otra de ellos al parecer no se tiene una adecuada
representacioacuten de la misma
El 84 de las especies presentaron niveles troacuteficos similares por ambos
meacutetodos lo que de alguna manera los convalida mutuamente Esta
correspondencia sugiere ademaacutes que el valor de fraccionamiento utilizado para
este sistema (23) fue adecuado donde en la mayoriacutea de otros trabajos se han
utilizado valores de 3 a 35permil (Bode et al 2003) Asiacute mismo los resultados
tambieacuten sugieren que el organismo que se escogioacute como base para determinar los
niveles troacuteficos fue tambieacuten el adecuado ya que esta eleccioacuten resulta muy
importante en los valores que se obtengan para el caacutelculo del nivel troacutefico del
resto de las especies del sistema (Post 2002)
En este trabajo se encontroacute incluso que los valores de nivel troacutefico
estimados a partir de isoacutetopos resultaron ser en general mucho maacutes precisos que
los encontrados con contenidos estomacales ya que para calcular este no se
requiere del conocimiento de todas las presas del depredador las cuales podriacutean
estar siendo sub o sobreestimadas lo que parece ser el caso en las especies
analizadas en este trabajo que difirieron significativamente entre lo encontrado por
ambos meacutetodos
Ademaacutes otra ventaja del caacutelculo del nivel troacutefico por isoacutetopos es que no se
requiere de un nuacutemero elevado de muestras para su estimacioacuten ya que cada
muestra aporta informacioacuten de la dieta acumulada de un organismo en un periodo
dado determinado por el tipo de tejido que se analice Esto resulta uacutetil con
especies para las cuales es difiacutecil obtener muestras y la informacioacuten obtenida se
da a una escala temporal mucho maacutes amplia (Post 2002 Estrada et al 2003)
73
Redes troacuteficas El anaacutelisis de dietas por ambos meacutetodos permitioacute definir una serie de
gremios troacuteficos de los cuales dos de ellos los carcinoacutefagos y los ictio-
carcinoacutefagos conteniacutean a la gran mayoriacutea de las especies Asiacute tambieacuten la
mayoriacutea de las especies presentaron niveles troacuteficos muy similares siendo el
promedio 37 plusmn04 De acuerdo con Evans y Tallmark (1985) esta particularidad es
comuacuten en sistemas de fondos blandos y mencionan que en este tipo de fondos el
nuacutemero de nichos que las especies pueden ocupar son pocos y que estas deben
de explotar un conjunto comuacuten de recursos ocupando en consecuencia nichos
muy amplios con una alta sobreposicioacuten entre especies
En la base de la red se incluyoacute al detritus para la red troacutefica estructurada
con contenidos estomacales y detritus y zooplancton para la red basada en
isoacutetopos estables debido a que en este uacuteltimo se identificoacute una mayor importancia
del zooplancton en varios depredadores en contraste con la informacioacuten obtenida
de contenidos estomacales
Al construir los diagramas de las redes troacuteficas en su configuracioacuten
sobresale la importancia que tienen los camarones como presas en este sistema
Estos organismos son tiacutepicamente abundantes en este tipo de sistemas (de ahiacute el
desarrollo de pesqueriacuteas altamente especializadas) alimentaacutendose principalmente
de invertebrados detritus diatomeas y otros productores que se encuentran sobre
el sedimento (Luna-Marte 1980 Luna-Marte 1982 Wassenberg y Hill 1993
Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006)
Iacutendices de especies clave Los indicadores de especies clave fueron utilizados en este caso tanto para
identificar la importancia relativa de los elementos de la red troacutefica dentro del
sistema analizado como para comparar las dos redes troacuteficas construidas por
ambos meacutetodos contenidos estomacales e isoacutetopos estables Estos iacutendices
mostraron algunas diferencias al ser comparados por medio de la correlacioacuten por
rangos de Spearman
74
Los iacutendices de especies clave proveen informacioacuten acerca de cuaacuteles son
los componentes clave de un sistema los elementos claves no necesariamente
son las especies maacutes dominantes pero son especies que tienen un efecto
importante sobre el sistema sin que necesariamente esto dependa de su
abundancia o biomasa (Benedek et al 2007)
El iacutendice de intermediacioacuten mostroacute al grupo con mayor importancia relativa
a los estomatoacutepodos sugiriendo que eacuteste actuacutea como un viacutenculo entre los
diferentes grupos de la red Es decir que une a una gran parte del resto de las
especies que conforman la red En teacuterminos de relaciones troacuteficas significa que los
estomatoacutepodos intervienen ampliamente en los flujos de energiacutea de la red troacutefica
Seguacuten Hendrickx y Sanchez-Vargas (2005) los estomatoacutepodos llegan a ser muy
abundantes en zonas donde se llevan a cabo pesqueriacuteas de arrastre sobre el
camaroacuten ya que tienden a sobrevivir a la captura y cuando son devueltos al mar
pueden alimentarse de los organismos muertos de la fauna acompantildeante de
camaroacuten De esta manera la gran cantidad de alimento se traduce en una alta
abundancia de este grupo en la zona siendo altamente disponibles para una gran
cantidad de depredadores
El iacutendice de cercaniacutea por sus parte dio resultados similares en ambos
meacutetodos lo que significa que las especies con valores maacutes altos presentaron un
arreglo similar entre ambas redes troacuteficas alcanzando una conexioacuten mucho maacutes
directa con el resto de las especies Asiacute el iacutendice sentildeala que los estomatoacutepodos
son un grupo muy importante en el sistema ya que varias especies se encuentran
relacionadas directa e indirectamente con eacutel de manera que los flujos de energiacutea
pasan raacutepidamente de este grupo a otros
El iacutendice de grado (Degree) es un indicador del nuacutemero de conexiones que
tiene una especie en la red ya sea depredador o presa Este iacutendice a pesar de ser
uno de los indicadores maacutes simples de la estructura brinda informacioacuten acerca de
las caracteriacutesticas de redes complejas determinando la distribucioacuten del nuacutemero de
conexiones que inciden sobre una especie o nodo (Jordan et al 2006) En este
caso ayuda a identificar faacutecilmente cuaacuteles son las presas que son consumidas por
75
el mayor nuacutemero de depredadores o bien queacute depredadores hacen un uso de
mayor cantidad de presas De tal manera se detectoacute que las presas con mayor
nuacutemero de conexiones fueron para ambos meacutetodos los crustaacuteceos principalmente
los camarones tanto de tallas chicas como grandes indicando que eacutestas fueron
presas que presentan una biomasa considerable dentro del ecosistema estudiado
Este iacutendice a diferencia del resto presentoacute los valores maacutes bajos de correlacioacuten
entre los dos meacutetodos lo cual nos indica que existen diferencias fuertes en los
valores encontrados en estos
Al analizar la tabla XII nos encontramos que los nodos u especies que
presentan las diferencias maacutes fuertes fueron principalmente organismos presa y
de las cuales la mayoriacutea se presentaron con mayor importancia en los modelos de
mezcla que en el anaacutelisis de contenidos estomacales teniendo tambieacuten un mayor
valor del iacutendice de grado Lo anterior parece ser debido a que estas presas fueron
subestimadas por el anaacutelisis de contenidos estomacales como ya se mencionoacute
otras en cambio como el detritus fueron por el contrario sobreestimadas por este
anaacutelisis estas situaciones parecen ser las causas maacutes importantes de las
diferencias encontradas entre las dos redes
En este caso el anaacutelisis de isoacutetopos posee cierta fiabilidad en el sentido de
que eacuteste refleja la dieta que estaacute siendo asimilada por el organismo (Peterson y
Fry 1987) y por tanto presas que pueden dejar poca evidencia de su consumo en
el anaacutelisis de contenidos estomacales con el anaacutelisis de isoacutetopos puede ser
adecuadamente asignada su importancia (Benstead 2006 Huumlckstaumldt et al 2007)
mientras que por otra parte iacutetem como el detritus el cual puede tratarse de restos
de materia orgaacutenica de otras presas puede mediante este anaacutelisis ser discernido
cuaacutel es realmente la presa de la que se alimentoacute el depredador (Abed-Navandi y
Dworschack 2005)
Los iacutendices de conjuntos clave que identifican a los grupos o conjunto de
nodos maacutes importantes de una red troacutefica determinaron mediante el iacutendice de
fragmentacioacuten (Kpp1) en el caso de contenidos estomacales a 12 especies que
en caso de ser retiradas fragmentan o desconectan en maacutes del 80 a la red
76
troacutefica Dentro de estas especies que la mitad de ella son presas dentro de las que
destacan los camarones de tallas pequentildeas y grandes los cuales los cuales son
importantes en este sistema debido a que son la dieta principal de muchos
depredadores En cierto modo esto podriacutea parecer contradictorio considerando
que en el anaacutelisis de isoacutetopos se obtuvieron 14 especies representadas
uacutenicamente por los peces depredadores del sistema sin embargo estas
diferencias estaacuten asociadas a las proporciones de las presas en las dietas
encontradas en las redes troacuteficas Tambieacuten en el anaacutelisis de isoacutetopos se
identificaron en algunos casos presas que por el anaacutelisis de contenidos
estomacales no se pudo determinar su importancia y viceversa
El iacutendice de propagacioacuten (Kpp2) sentildealoacute a diferentes grupos como los de
mayor importancia dependiendo de la red troacutefica En el caso de CE solamente
siete especies son suficiente para propagar informacioacuten a maacutes del 80 de la red
troacutefica siendo estas especies bivalvos crustaacuteceos como estomatoacutepodos y
calappidos especies que se ha inferido parecen tener un alta dominancia en el
sistema de fondos blandos de la costa de Nayarit asiacute como tambieacuten algunas
especies de peces como los engraulidos que son las especies de peces maacutes
importante en la dieta de los depredadores ictioacutefagos Por su parte el anaacutelisis de
isoacutetopos mostroacute que se requieren 14 especies para acceder al 80 de la red
Los anteriores iacutendices resultan interesantes desde el punto de vista de
manejo de recursos del ecosistema ya que las medidas de proteccioacuten no
solamente deben orientarse a especies de intereacutes comercial sino tambieacuten a
especies que estructural o funcionalmente resulten igual o maacutes importantes para el
sistema (Benedek et al 2007) pensando desde luego en la sostenibilidad y uso
del ecosistema
La baja correlacioacuten encontrada en el iacutendice de grado sugiere una estructura
troacutefica diferente donde algunos nodos poseen una cantidad significativamente
diferente de conexiones con otros Sin embargo la alta correlacioacuten encontrada en
el resto de los iacutendices utilizados nos indica que a pesar de que el nuacutemero de
conexiones en algunos nodos es diferente ambos enfoques tienen resultados
77
similares en cuanto la manera en que la informacioacuten o energiacutea se transmite dentro
de la red lo que es evidenciado por iacutendices como los Kpp1 y Kpp2 Por lo tanto
puede considerarse que las redes construidas por ambos meacutetodos son similares y
resulta factible el uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables aunada a modelos de
mezcla para describir la estructura troacutefica de zonas que por las particularidades de
las especies o el acceso a ellos sea difiacutecil determinar por el meacutetodo tradicional de
contenidos estomacales No obstante cuando sea posible deberaacute de
complementarse la informacioacuten por ambos meacutetodos esto debido por ejemplo que
si bien los anaacutelisis de isoacutetopos nos dan una buena informacioacuten acerca de la dieta
que es asimilada no lo da asiacute sobre presas que por sus caracteriacutesticas no pueden
ser correctamente digeridos y por tanto asimilados no obstante estos son
consumidos siendo esto importante para algunos anaacutelisis de redes troacuteficas evaluar
este grado de mortalidad en ese tipo de presas
Conclusiones Los anaacutelisis de contenidos estomacales realizados en este estudio si bien
contaron en muchos casos con una buena resolucioacuten taxonoacutemica no se
vieron exentos de la problemaacutetica comuacuten en este tipo de anaacutelisis como lo es
encontrar presas muy digeridas que dificultan su identificacioacuten y
contabilizacioacuten
Al realizar los modelos de mezcla a pesar de trabajar con una aproximacioacuten
que permite el uso de varias fuentes alimenticias se encontroacute que era
necesario realizar agrupaciones de estas fuentes alimenticias en funcioacuten
tanto de sus valores isotoacutepicos como del grupo taxonoacutemico ya que los
valores redundantes de algunas especies impiden hallar una solucioacuten al
realizar estos modelos
Se encontroacute que para ocho de las especies analizadas diferencias en la
dieta que estas presentaban donde se detecta que la determinada por
medio de isoacutetopos y modelos de mezcla es maacutes acertada puesto que el
78
anaacutelisis de contenidos estomacales subestimaban o sobreestimaban la
aportacioacuten de algunas presas
Se hallaron diferencias significativas entre los niveles troacuteficos calculados
con los distintos meacutetodos (contenidos estomacales e isoacutetopos estables) sin
embargo con excepcioacuten de B polylepis se encontroacute que los valores
obtenidos por isoacutetopos resultaban maacutes parecidos a lo reportado en literatura
para las especies donde se observaron diferencias ademaacutes este meacutetodo
no se encuentra sesgado por subestimaciones o sobrestimaciones de
componentes presa
El anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla resulto ser muy uacutetil para indicar
la fuente alimenticia de organismos que presentaban una cantidad alta de
materia orgaacutenica no identificable o bien de lo que pareciacutea corresponder a
detritus en sus contenidos estomacales Esta capacidad de identificar asiacute
presas de este tipo de organismos supone una ventaja cuando se requiere
construir con precisioacuten un modelo con los flujos de energiacutea de un sistema
En el anaacutelisis de redes se encontroacute que los crustaacuteceos fueron uno de los
componentes maacutes importantes del sistema dentro de los que destacan los
camarones y los estomatoacutepodos especies ambas que son abundantes en
el sistema estudiado y son estos grupos importantes en la transferencia de
la energiacutea en la cadena troacutefica del ambiente bentoacutenico
Los iacutendices utilizados para detectar especies clave variaron dependiendo
del atributo que cada uno de ellos identifica de la red troacutefica sin embargo
con excepcioacuten del iacutendice de grado (degree) todos tuvieron una alta
correlacioacuten entre ambos meacutetodos lo que sugiere que si bien las redes no
son exactamente iguales poseen propiedades muy similares
79
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Anexos
95
Anexo 1 Listado de especies a los cuales se les analizo la dieta se marca con un
las especies que fueron seleccionadas para este estudio
Familia Nombre cientiacutefico Total estoacutemagos Estoacutemagos con alimentoAchiridae Achirus mazatlanus 8 2
Albulidae Albula spp 14 14
Balistidae Balistes polylepis 11 11
Batrachoidae Porichthys analis 25 2
Bothidae Bothus leopardinus 9 9
Brotulidae Lepophidium prorates 20 10
Carangidae Chloroscombrus orqueta 107 35
Carangidae Selene peruviana 208 114
Carangidae Caranx caninus 1 1
Centropomidae Centropomus robalito 130 59
Clupeidae Opisthopterus dovi 9 5
Cynoglossidae Symphurus elongatus 12 4
Cynoglossidae Syacium ovale 103 52
Engraulidae Anchovia macrolepidota 9 2
Gerreidae Eucinostomus currani 30 17
Gerreidae Eucinostomus gracilis 70 35
Gerreidae Eucinostomus dowii 19 7
Gobidae Bollmannia chlamydes 14 2
Haemulidae Pomadasys panamensis 113 69
Haemulidae Haemulopsis spp 61 32
Haemulidae Conodon serrifer 16 15
Ariidae Ariidae 10 5
Ariidae Ariidae 79 30
Ariidae Ariidae 10 9
Lutjanidae Lutjanus guttatus 83 49
Mullidae Pseudupeneus grandisquamis 112 77
Muraenidae Gymnothorax equatorialis 8 3
Paralichthydae Etropus crossotus 1 1
Paralichthydae Cyclopsetta panamensis 12 5
Paralichthydae Cyclopsetta querna 115 66
Polynemidae Polydactylus opercularis 70 50
Polynemidae Polydactylus approximans 23 3
Scianidae Paralonchurus goodei 20 10
Scianidae Stellifer illecebrosus 43 13
Scianidae Larimus argenteus 35 17
96
Scianidae Scianidae 10 2
Scianidae Larimus effulgens 15 6
Scianidae Orthopristis chalceus 69 44
Scombridae Scomberomorus sierra 33 12
Serranidae Epinephelus acanthistius 6 0
Serranidae Rypticus nigripinnis 3 2
Serranidae Diplectrum spp 60 37
Sphyraenidae Sphyraena ensis 10 0
Stromateidae Peprilus medius 65 2
Stromateidae Peprilus snyderi 30 4
Synodontidae Synodus sechurae 37 19
Synodontidae Synodus scituliceps 87 41
Trichiuridae Trichiurus nitens 59 29
Triglidae Prionotus spp 29 5
Urotrygonidae Urotrygon aspidura 16 5
97
ANEXO 2 Graacuteficas de diversidad acumulada de los contenidos estomacales utilizadas para determinar el tamantildeo de muestra representativa (nuacutemero de estoacutemagos) tomando como criterio de decisioacuten la asiacutentota de la curva de diversidad de Shannon (Hacute)y un coeficiente de variacioacuten (CV) le005 marcado por la liacutenea roja
00
01
10
0
05
1
15
2
25
3
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
B polylepis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 11 21 31 41 51
C robalito
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36
H
Diplectrum spp
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 6 11 16 21 26 31
CV
E gracilis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31
Haemulopsis spp
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31 36
Ariidae
Hacute
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
98
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36 41 46
L guttatus
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
L prorates
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31 36 41
H
O chalceus
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 6 11 16 21 26 31 36 41 46
CV
P opercularis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 11 21 31 41 51 61 71
P grandisquamis
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 11 21 31 41 51 61
P panamensis
Hacute
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
99
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 16 31 46 61 76 91 106
S peruviana
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36 41
S scituliceps
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31
T nitens
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
-05
0
05
1
15
2
25
3
0 20 40 60 80
C querna
Hacute
CV
0
005
01
015
02
025
03
002040608
112141618
2
1 2 3 4 5 6 7
P goodei
Hacute
CV
0010203040506070809
0
05
1
15
2
25
1 2 3 4
P approximans
Hacute
CV
001020304050607
0
02
04
06
08
1
1 2 3
O dovii HhellipChellip
H
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
100
ANEXO 3 Descripcioacuten de las dietas encontrada en los estoacutemagos de peces seleccionados
para este estudio estimados por meacutetodos gravimeacutetricos (G) y frecuencia de
ocurrencia (FO) N= nuacutemero de muestras (estoacutemagos)
Depredador Balistes polylepis
N=11
Especies presa presa FO FO G G
Arcidae 1 909 036 068
Bivalvia 8 7273 73 1373
Brachyura 3 2727 003 006
Gastropoda 2 1818 026 049
Crucibulum lignarium 1 909 01 019
Leucosidae 1 909 014 026
Mollusca 1 909 3 564
Monoplacophora 1 909 008 015
Anomia spp 2 1818 274 515
Pectinidae 3 2727 665 1251
Porifera 1 909 001 002
Restos de Bivalvia 5 4545 1335 2511
Restos de crustacea 1 909 007 013
Restos de Mollusca 8 7273 1255 2360
Stomatopoda 1 909 001 002
Tellina spp 1 909 011 021
Tunicados 1 909 5 940
Veneridae 3 2727 119 224
Xanthidae 4 3636 022 041
101
Depredador Centropomus robalito
N= 59
Especies presa presa FO FO G G
Camarones (Natantia) 15 2542 2024 3597
Engraulidae 3 508 119 211
Farfantopenaues californiensis 3 508 81 1439
MONI 2 339 02 036
Penaeus vannamei 2 339 084 149
Penaeus spp 2 339 03 053
Penaidae 2 339 127 226
Portunus tuberculatus 2 339 041 073
Processa spp 2 339 017 030
Restos de Camarones (natantia) 14 2373 558 992
Restos de crustacea 6 1017 039 069
Restos de peces 2 339 001 002
Solenocera mutator 4 678 499 887
Solenocera spp 3 508 219 389
Solenoceridae 6 1017 426 757
Squilla biformis 6 1017 599 1065
Squillidae 2 339 001 002
Stomatopoda 2 339 013 023
Depredador Diplectrum spp
N= 37
Especies presa presa FO FO G G
Bivalvia 1 270 011 046
Camarones (natantia) 1 270 009 037
Cloridopsis dubia 1 270 166 691
Crustacea no id 4 1081 062 258
Grapsidae 1 270 032 133
Isopoda 1 270 039 162
Loliginidae 1 270 32 1333
Majidae 1 270 006 025
MONI 1 270 008 033
Ophichthidae 2 541 125 521
Ocypodidae 1 270 001 004
Osteichthes 2 541 171 712
Portunus asper 3 811 069 287
102
Processa spp 8 1622 497 2070
Restos de crustacea 8 2162 388 1616
Restos de peces 4 1081 071 296
Sicyona spp 1 270 101 421
Squilla biformis 2 541 02 083
Squilla bigelowi 2 541 054 225
Squilla mantoidea 1 270 025 104
Squillidae 2 541 041 171
Stomatopoda 2 541 057 237
Trichiuridae 1 270 095 396
Vinciguerria nimberia 1 270 01 042
Xanthidae 2 541 018 075
Depredador Eucinostomus gracilis
N=35
Especies presa FO FO G G
Alga no id 1 286 001 013
Bivalvia 4 1143 006 080
Detritus 4 1143 027 359
Mollusca 9 2571 049 652
MONI 16 4571 492 6543
Restos de crustacea 6 1714 039 519
Restos de Mollusca 2 571 125 1662
Restos de peces 3 857 012 160
Scaphoda 1 286 001 013
Depredador Haemulopsis spp
N=32
Especies presa FO FO G G
Bivalvia 1 3125 001 011
Copepoda 1 3125 0001 001
Euphausiidae 2 625 0011 012
Megalopa brachyura 1 3125 001 011
Detritus 15 46875 797 8512
Ogyrididae 3 9375 0111 119
Ophiura 1 3125 003 032
Polychaeta 2 625 014 150
103
Restos de Bivalvia 1 3125 019 203
Restos de Camarones (natantia) 2 625 002 021
Restos de Crustacea 4 125 024 256
Restos de Mollusca 1 3125 003 032
Restos de Ophiura 1 3125 044 470
Restos de Polychaeta 1 3125 01 107
Squillidae 2 625 003 032
Depredador Ariidae
N= 30
Especie presa FO FO G G
Detritus 1 333 037 245
Engraulidae 1 333 086 568
Eunicidae 1 333 001 007
Glyceridae 1 333 001 007
Lumbrineridae 1 333 01 066
MONI 10 3333 259 1712
Ogyrididae 1 333 001 007
Ophiactis simplix 1 333 001 007
Polychaeta 8 2667 783 5176
Portunidae 1 333 15 991
Restos de Crustacea 4 1333 052 344
Restos de Mollusca 7 2333 129 853
Restos de peces 1 333 001 007
Squilla biformis 1 333 001 007
Sternaspidae 1 333 001 007
Depredador Lutjanus guttatus
N=47
Especie presa FO FO G G
Bivalvia 2 426 004 006
Camarones (natantia) 1 213 008 012
Engraulidae 5 1064 1344 2000
Engraulis mordax 2 426 1135 1689
Euphylax robustus 1 213 117 174
Lutjanus guttatus 2 426 384 571
Mollusca 1 213 1032 1536
104
Mugilidae 1 213 048 071
Ogyrididae 2 426 136 202
Paralichthydae 1 213 006 009
Penaeidae 1 213 025 037
Portunidae 3 638 173 257
Processa spp 3 638 247 368
Pseudosquillopsis marmorata 1 213 008 012
Restos de crustacea 17 3617 316 470
Restos de Mollusca 2 426 002 003
Restos de peces 2 426 023 034
Solenocera florea 2 426 045 067
Solenocera spp 1 213 008 012
Solenoceridae 1 213 03 045
Squilla acueleata 1 213 064 095
Squilla panamensis 1 213 065 097
Squillidae 2 426 043 064
Squillla spp 1 213 044 065
Stomatopoda 2 426 117 174
Xanthidae 4 851 1296 1929
Depredador Lepophidium prorates
N=10
Especies presa presa FO FO G G
Cynoglossidae 2 20 166 2134
Restos de Camarones (natantia) 2 20 048 617
Restos de crustacea 2 20 006 077
Sicyona spp 2 20 468 6015
Squilla bigelowi 6 60 09 1157
105
Depredador Orthopristis chalceus
N=44
Especies presa presa FO FO G G
Amphipoda 1 227 001 005
Anadara Mazatlanica 2 455 002 010
Asteroidea 1 227 01 051
Bivalvia 6 1364 007 036
Brachyura 6 1364 214 1090
Camarones (natantia) 1 227 001 005
Detritus 9 2045 959 4887
Euphausiidae 2 455 002 010
Mollusca 1 227 001 005
MONI 16 3636 651 3317
Ophiactis simplex 1 227 006 031
Ophiura 7 1591 04 204
Polychaeta 3 682 021 107
Portunidae 1 227 001 005
Restos de Crustacea 4 909 031 158
Restos de peces 2 455 0095 048
Stomatopoda 1 227 006 031
Depredador Polydactylus opercualris
N=50
Especie presa FO FO G G
Camarones (natantia) 3 6 245 612
Engraulidae 7 14 552 1379
Larvas de peces 3 6 097 242
MONI 4 8 205 512
Ogyridae 2 4 094 235
Processa spp 3 6 205 512
Restos de Camarones (natantia) 2 4 164 410
Restos de crustacea 23 46 797 1992
Restos de peces 2 4 064 160
Solenoceridae 1 2 274 685
Squilla bigelowi 1 2 156 390
Squillidae 1 2 009 022
Squillla spp 1 2 003 007
Stellifer sp 1 1 2 519 1297
106
Stomatopoda 1 2 183 457
Symphurus elongatus 1 2 295 737
Xiphopenaeus riveti 1 2 14 350
Depredador Pseudupeneus grandisquamis
N= 28
Especies presa FO FO G G
Bivalvia 1 172 001 003
Brachyura 2 345 021 058
Callinectes bellicosus 1 172 001 003
Coronididae 1 172 016 044
Gastropoda 2 345 002 006
Huevos 1 172 28 778
Lysiosquillidae 1 172 03 083
Megalopa brachyura 1 172 01 028
Mollusca 1 172 001 003
MONI 6 1034 035 097
Nannosquillidae 1 172 011 031
Ogyrididae 16 2759 1624 4510
Penaeidae 1 172 009 025
Portunidae 2 345 003 008
Processa spp 5 862 02 056
Restos de crustacea 23 3966 1191 3307
Restos de peces 3 517 021 058
Restos de stomatopoda 1 172 074 205
Sicyona ingentis 1 172 007 019
Sicyona mixta 1 172 004 011
Sicyona spp 1 172 001 003
Stomatopoda 3 517 239 664
107
Depredador Pomadasys panamensis
N= 66
Especies presa FO FO G G
Batrachoididae 1 152 001 005
Brachyura 1 152 009 049
Calappidae 1 152 038 206
Camarones (natantia) 2 303 005 027
Congridae 1 152 002 011
Copepoda 1 152 001 005
Crustacea 3 455 009 049
Detritus 2 303 02 109
Engraulidae 1 152 236 1282
Euphausiidae 4 606 009 049
Larvas de peces 1 152 019 103
Loliginidae 1 152 4 2173
MONI 12 1818 161 875
Ogyrididae 3 455 015 081
Ophiura 1 152 005 027
Penaeidae 1 152 005 027
Processa spp 2 303 009 049
Restos de Camarones (natantia) 3 455 057 310
Restos de crustacea 19 2879 243 1320
Restos de Mollusca 1 152 001 005
Restos de peces 3 455 048 261
Squilla biformis 4 606 259 1407
Squilla mantoidea 3 455 141 766
Squillidae 1 152 057 310
Stomatopoda 6 909 091 494
108
Depredador Selene peruviana
N= 144
Especies presa FO FO G G
Anchoa spp 2 175 246 280
Clupeidae 1 088 046 052
Copepoda 1 088 001 001
Crustacea 3 263 026 030
Engraulidae 59 5175 7881 8955
Engraulis mordax 1 088 218 248
Euphausiidae 2 175 002 002
Megalopa brachyura 1 088 001 001
MONI 7 614 111 126
Ogyrididae 13 1140 024 027
Ojos de Crustacea 3 263 004 005
Penaeidae 1 088 001 001
Processa spp 4 351 041 047
Restos de crustacea 11 965 077 087
Restos de peces 10 877 103 117
Squillidae 1 088 018 020
Zoea 1 088 001 001
Depredador Synodus scituliceps
N= 42
Especies presa FO FO G G
Anchoa spp 7 1667 7349 3225
Balistidae 1 238 14 061
Camarones (natantia) 1 238 001 000
Cephalopoda 1 238 011 005
Clupeidae 4 952 76 334
Congridae 2 476 25 1097
Cynoglossidae 2 476 289 127
Diplectrum spp 1 238 192 843
Engraulidae 3 714 05 022
Engraulis mordax 8 1905 998 438
Harengula thrissina 1 238 29 127
Loliginidae 4 952 73 320
Loligo opalescens 1 238 191 838
MONI 1 238 011 005
109
Paralichthydae 1 238 72 316
Pleuronectidae 1 238 88 386
Pseudopenaeus grandisquamis 2 476 152 667
Restos de crustacea 2 476 021 009
Restos de peces 1 238 088 039
Solenocera mutator 3 714 126 553
Sphyraena ensis 1 238 1323 581
Squillidae 1 238 015 007
Depredador Trichiurus nitens
N=31
Especies presa presa FO FO G G
Anchoa spp 5 1613 257 645
Argentina sialis 1 323 079 198
Auxis spp 1 323 39 978
Cetengraulis mysticetus 1 323 011 028
Clupeidae 2 645 12 3011
Engraulidae 3 968 501 1257
Engraulis mordax 1 323 011 028
Ligia spp 1 323 001 003
Loliginidae 2 645 241 605
MONI 5 1613 595 1493
Restos de peces 13 4194 53 1330
Stomatopoda 1 323 001 003
Upogebiidae 1 323 004 010
Vinciguerria nimberia 2 645 165 414
110
Anexo 4 Resultados obtenidos de los modelos de mezcla donde se observa la proporcioacuten de dieta
obtenida a traveacutes de estos
Boca D
Esta e1709 1682permilde δ15
presa 54
Dulce (Paralo
specie tuvo a los -164
permilδ13C se a5N van de 8principal fu
Pogo
onchurus go
valores que49permil para easignaron un51 - 1570 permileron los can
Port
Cala
Xant
Cyno
Poly
Zoop
liacutegono de meodei y sus pr
oodei)
e van desde el δ13C (n=3n total de 7 permil mientrasngrejos Xant
Especies pre
tunidae
appidae
thidae
oglossidae
ychaeta
plancton
ezcla (Convex resas
los 135 a lo3) con un va
grupos press que los dethidae con uesa Die
ndashHull) para lo
os 143permil enalor promedsa para este
e δ13C van dun valor de eta promedio
16
28
540
14
25
232
os valores de
n el caso deldio de 138
e organismo de -2147 aimportancia
δ13C y δ15N d
1
δ15N y de lo0permil δ15N ycuyos valor -1529permil
a promedio
de P
111
os-y -res La de
Burro
Esta e1724 1661permilvalore1529permilcontricamarprome
blanco (Pom
specie tuvo a los -155
permilδ13C Se aes de δ15N vpermil La prebucioacuten promrones pequeedio de 11
Popa
madasys pan
valores que53permil para easignaron uvan de 851 esa principamedio a la entildeos con un
seguido por
oliacutegono de meanamensis y s
namensis)
e van desde el δ13C (n=3un total de
ndash 1430 permilal fueron lo
dieta de 1promedio d
r la familia C
Especies presa
Camarones peq
Camarones gra
Calappidae
Xanthidae
Stomatopoda
Congridae
Zooplancton
Engraulidae
Loliginidae
Echinodermata
ezcla (Convexsus presas
los 132 a lo) con un vaocho grupo
permil mientras qos cangrejo49 seguido
de 116 (0 -7Calappidae c
Dieta
quentildeos
andes
a
x ndashHull) para
os 165permil enalor promedos presa paque los de δs de la fam
o por el zo726) y poron un prom
promedio
11617
8201
8669
14918
11043
7792
12117
9011
5626
11006
los valores de
el caso del dio de 1493ra este orgδ13C van dmilia Xanthooplancton r los Stomatedio de 86
e δ13C y δ15N d1
δ15N y de lo3permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a idae con ucon 121 l
topoda con
de P 112
os -y -yos
-na los un
Burro
Esta e1641 1509permilvalore1341permildieta 1843
prieto (Haem
specie tuvo a los -142
permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 7108 )
PoliacutegHaem
mulopsis spp
valores que25permil para e asignaron
van de 790 a principal fu(6644 - 74
Cam
Sto
Equ
Biv
Gas
Pol
MO
Zoo
gono de mezcmulopsis spp
p)
e van desde el δ13C (n=3un total dendash 1526 permil
ueron los eq427) segu
Especies pre
marones grand
omatopoda
uinodermos
valvos
steropoda
lychaeta
OP (detritus)
oplancton
cla (Convex ndashy sus presas
los 145 a lo) con un va
e ocho gruppermil mientras q
quinodermoido por la M
esa Die
des
Hull) para los
os 16permil en ealor promedos presa pa
que los de s con una coMOP con u
ta promedio
2628
3497
71075
3183
1894
2382
9278
6063
s valores de δ
el caso del δdio de 151ara este orgδ13C van dontribucioacuten n promedio
13C y δ15N de
1
15N y de los permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a promedio a
o de 928 (0
113
- -
yos -
la 0 -
Bota c
Esta e1664 1664permilvalore1529permildieta d
comuacuten (Balis
specie tuvo a los -164
permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 576 seg
Popo
stes polylepis
valores que45permil para ee asignaron van de 122a principal fguido por lo
B
G
P
S
X
P
oliacutegono de molylepis y sus
s)
e van desde el δ13C (n=3
un total de3 ndash 1526 permil
fueron los gaos poriferos c
Especies pr
Bivalvos
Gasteropoda
Polychaeta
Stomatopoda
Xanthidae
Porifera
mezcla (Convpresas
los 171 a lo3) con un ve seis grupopermil mientras asteroacutepodoscon un prom
resa Dpro
vex ndashHull) pa
os 172permil envalor promeos presa pa
que los des con una co
medio de 34
Dieta omedio
17
576
30
22
14
341
ara los valore
n el caso deedio de 175
ra este org δ13C van
ontribucioacuten
es de δ13C y
1
l δ15N y de l5permil δ15N yganismo cuy
de -1890 apromedio a
δ15N de B
114
los y -yos a - la
Chihui
Esta e176 a1672permilvalore1536permilcontriEngrau
il (Ariidae)
specie tuvo a los -1636permil δ13C se
es de δ15N vpermil La prebucioacuten promulidae con 1
PoliacutegonAriidae
valores que6permil para el asignaron
van de 851 esa principamedio a la d36 y los p
PolCamPorStoEngCynZooBivEch
no de mezclae y sus presas
e van desde δ13C (n=3)
un total dendash 1570 permil
al fueron lodieta de 19poliquetos co
Especies p
ychaetamarones pequrtunidae
omatopodagraulidaenoglossidaeoplanctonvalvoshinodermata
a (Convex ndashHs
los 15 a loscon un va
e ocho gruppermil mientras q
os cangrejos9 De ahon otro 132
resa
entildeos
Hull) para los
s 161permil en lor promedos presa pa
que los de s de la famhiacute en import2
Dieta promedio
131211845
1913103341362412323
440599774982
s valores de
el caso del δdio de 156 ara este orgδ13C van d
milia Portuntancia le sig
δ13C y δ15N
1
δ15N y de lopermil δ15N y
ganismo cuye -2147 a idae con uuen los pec
de los
115
os -y -yos
-na
ces
Chile (
Esta e-17141657permilvalore1609permildieta peces Engrauun pro
(Synodus sci
specie tuvo 4 a los -156permil δ13C Se
es de δ15N vpermil La presade 337 sede la famil
ulidae con uomedio de 5
Poliacutegscitu
tuliceps)
valores que67permil para easignaron u
van de 1160a principal fueguido por lia Cynogloss
un promedio
Clupeidae CynoglossidMugilidae ParacongerEngraulidaePseudupenaLoliginidae Sphyraena eCamarones StomatopodCamarones
gono de meuliceps y sus p
e van desde el δ13C (n=3un total de0 ndash 1570 permilueron los estlos peces Spsidae con u
o de 68 y po
Especies pre
dae
r californiensis e aues grandisqua
ensis pequentildeos
da grandes
zcla (Convexpresas
los 149 a lo3) con un va diez grupo
permil mientras qtomatoacutepodophyraenaensn promedioor uacuteltimo lo
esa
amis
x ndashHull) para
os 173permil enalor promedos presa paque los de
os con una csis con un p
o de 74 pos peces Para
Dieta promedi
20744650683917
25846
3373
los valores
n el caso dedio de 162ra este orgδ13C van d
ontribucioacuten promedio deor los pecesaconger cali
o 083 432 659 063 818 996 773 874 609 754 94
de δ13C y δ
1
l δ15N y de l6permil δ15N y
ganismo cuyde -1816 a
promedio ae 258 por ls de la famiiforniensis c
δ15N de S
116
los y -yos -
a la los ilia on
117
Chivito (Pseudupenaeus grandisquamis)
Esta especie tuvo valores que van desde los 133 a los 161permil en el caso del δ15N y de los -1772 a los -166permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 147permil δ15N y -1701permil δ13C se asignaron un total de ocho grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1430 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1530permil La presa principal fueron los Portunidae con una contribucioacuten promedio a la dieta de 363 seguido por el zooplancton con un promedio de 167 por los Stomatopoda con un promedio de 99 por los moluscos bivalvos con un promedio de 93
Especies presa Dieta promedioBivalvos 9397Calappidae 754Portunidae 36282Camarones pequentildeos 7411Camarones grandes 5193Stomatopoda 9954Zooplancton 16755Gasteropoda 469S scituliceps 2779
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de P grandisquamisy sus presas
Cinto Esta e-16931667permilvalore1620permiluna co467
(Trichiurus nspecie tuvo
3 a los -16permil δ13C se
es de δ15N vpermil La presaontribucioacuten
Poliacutegononitensy s
nitens) valores que4permil para e
e asignaron van de 116a principal fupromedio a
ECMLSEC
o de mezcla sus presas
e van desde el δ13C (n=3
un total de0 ndash 1560 permilueron los pe la dieta de
Especies p
EngraulidaeClupeidaeMugilidaeLoliginidaeStomatopodaEngraulidaegdCamarones gra
(Convex ndashHu
los 167 a lo) con un v
e seis grupopermil mientras eces de la fam
473 y los
presap
desandes
ull) para los
os 173permil enalor promeos presa pa
que los demilia Engrul estomatoacutepo
Dieta romedio
2208060812990575
4670147373
1236
valores de δ
n el caso dedio de 170ra este org δ13C van idae de tallaodos con un
δ13C y δ15N d
1
l δ15N y de l03permil δ15N yganismo cuy
de -1816 aas grandes cn promedio
de T
118
los y -yos a -on de
ConstaEsta e-16871671permilvaloreLas prcomo
antino (Centspecie tuvo
7 a los -16permil δ13C Se
es de δ15N vaesas principde camaron
Poliacutegonrobalit
tropomus rovalores que56permil para asignaron u
an de 851 ndashales fueron
nes pequentildeo
no de mezclao y sus presa
balito) e van desde
el δ13C (n=un total de ndash 1382 permil m
los Portunidos 137
Especies presa
Camarones grCamarones pequentildeos StomatopodaZooplanctonPortunidae
a (Convex ndashHs
los 146 a lo=3) con un
ocho grupomientras quedae 47 se
a Dietaprom
randes
Hull) para lo
os 151permil envalor prom
os presa pa los de δ13C
eguido de los
a medio
976413782
186619863
47929
os valores de
n el caso demedio de 14ara este orgC van de -21s estomatoacutep
e δ13C y δ15N
1
l δ15N y de l485permil δ15Nganismo cuy147 a -153podos 186 a
N de C
119
los y
yos 36 asiacute
120
Lengua chica (Lepophidium prorates)
Esta especie tuvo valores que van desde los 151 a los 16permil en el caso del δ15N y de los -179 a los -1667permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 154permil δ15N y -1694permil δ13C Se asignaron un total de cuatro grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 1310 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -1714 a -1639permil La presa principal fueron los camarones de tallas pequentildeas con una contribucioacuten promedio a la dieta de 692 seguido por los estomatoacutepodos con un promedio de 234
Especies presa Dieta promedioStomatopoda 234Camarones grandes 57Camarones pequentildeos 692Cynoglossidae 16
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de L prorates y sus presas
Lengu
Esta e-1748-1585de δ15
presa prome
ado comuacuten
specie tuvo 8 a los -145permil δ13C Se N van de 11principal f
edio a la diet
Poliacutegpror
(Cyclopsseta
valores que39permil para asignaron u
160 ndash 1570 fueron los ta de 804
E
SCCDBECXLMT
gono de mezrates y sus pre
a querna)
e van desde el δ13C (n=n total de 13permil mientracangrejos d
Especies presa
StomatopodaCamarones graCynoglossidaeDiplectrum sppBivalvosEngraulidaeClupeidaeXanthidaeLoliginidaeMOP (detritusTnitens
zcla (Convex esas
los 139 a lo3) con un v3 grupos pres que los de
de la famil
a Diepr
andesep
s)
ndashHull) para
os 154permil envalor promeesa para estee δ13C van dia Xanthida
eta omedio
25611525102710112428
18309
8045093944040765
los valores
n el caso deedio de 14e organismode -1816 a ae con una
de δ13C y δ1
1
l δ15N y de l43permil δ15N
o cuyos valor -1529permil contribuci
15N de L
121
los y
res La oacuten
Mojar
Esta e1806 169permilvaloreLa prepoliqu
ra (Eucinost
specie tuvo a los -162
permil δ13C se es de δ15N vaesa principaluetos con 26
PoEu
tomus spp)
valores que22permil para easignaron u
an de 79 ndash 1 fueron los
63 y los biva
oliacutegono de mucinostomus s
e van desde el δ13C (n=3un total de 1526 permil miemoluscos galvos con 15
Especies p
BivalvosGasteropodaPolychaetaLoliginidaeMOP (detrituCamarones pe
mezcla (Convspp y sus pre
los 142 a lo) con un vacinco grupo
entras que loasteroacutepodos7
presapr
s)equentildeos
vex ndashHull) pesas
os 173permil enalor promedos presa paos de δ13C vs con un val
Dieta romedio
157172728926326
416460142049
para los valo
el caso del dio de 1569ara este orgvan de -214or de 272 s
ores de δ13C
1
δ15N y de lo9permil δ15N y
ganismo cuy0 a -1531permilseguido de l
y δ15N de
122
os -y -yos permil los
123
Papelillo (Selene peruviana)
Esta especie tuvo valores que van desde los 135 a los 172permil en el caso del δ15N y de los -1771 a los -1547permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 1547permil δ15N y -1653permil δ13C Se asignaron un total de 11 grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1536permil La presa principal fueron los cangrejos Portunidos con una contribucioacuten promedio a la dieta de 321 seguido de los Engraulidae con 289 y los camarones de talla grande con 233
Especies presa
Dieta promedio
Engraulidae 2896Clupeidae 308Camarones grandes
2337
Camarones pequentildeos
1129
Zooplancton 112Portunidae 3218
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de S peruviana y sus presas
Pargo
Esta e-1631-1538valore1529permilcontri
lunarejo (Lu
specie tuvo 1 a los -1448permil δ13C Sees de δ15N vpermil La prebucioacuten prom
Polgut
utjanus gutta
valores que44permil para e asignaron van de 1223esa principa
medio a la di
liacutegono de mettatus y sus p
atus)
e van desde el δ13C (n=un total de
3 ndash 1404 permilal fueron loeta de 763
Especies presa Camarones Camarones StomatopodPortunidaeXanthidaeEngraulidaeMugilidaeBivalvos
ezcla (Converesas
los 133 a lo3) con un v nueve grup
permil mientras qos cangrejo
grandespequentildeos
da
e
x ndashHull) para
os 164permil envalor promepos presa paque los de s de la fam
Dieta promedio
00119
76000
a los valores
n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d
milia Xanth
707652171
919383869531491
s de δ13C y
1
l δ15N y de l56permil δ15N
ganismo cuyde -1714 aidae con u
δ15N de L
124
los y
yos -na
Raspo
Esta e-1811-1665valore1341permilseguid
sa (Orthopri
specie tuvo 1 a los -155permil δ13C Sees de δ15N vpermil Las prdo de los pol
Poliacutegchal
istis chalceus
valores que99permil para e asignaron van de 790 esas principliquetos 158
Cam
Xan
Sto
MO
Ech
Biv
Po
gono de mezlceus y sus pre
s)
e van desde el δ13C (n=un total dendash 1384 permil
pales fueron8
Especies p
marones grand
nthidae
omatopoda
OP (detritus)
hinodermata
valvos
lychaeta
zcla (Convex esas
los 141 a lo3) con un ve ocho grup
permil mientras qn los estom
presa
des
ndashHull) para
os 154permil envalor prome
pos presa paque los de
matoacutepodos
Dieta promed
14
14
18
7
11
18
15
los valores
n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d187 y los
dio
406
192
721
432
351
364
881
de δ13C y δ1
1
l δ15N y de l95permil δ15N
ganismo cuye -2140 a bivalvos 18
15N de O
125
los y
yos -
83
Ratoacuten
Esta e1704 1676permilvalore1621permilde los
amarillo (Po
specie tuvo a los -165
permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presacamarones
Poop
olydactylus o
valores que52permil para ee asignaron van de 1310a principal fde tallas pe
Cam
Cam
Stom
Engr
Cyno
oliacutegono de mpercualris y s
opercularis)
e van desde el δ13C (n=3
un total de0 ndash 1563 permilfueron los enquentildeas 204
Especies pre
marones grande
marones peque
matopoda
raulidae
oglossidae
mezcla (Convus presas
los 139 a lo) con un va cinco grup
permil mientras qngraulidos c
4 y de tallas g
esap
es
ntildeos
vex ndashHull) pa
os 174permil enalor promedos presa paque los de
con 364 dgrandes 18
Dieta promedio
18179
20499
10755
36431
14135
ara los valore
n el caso deldio de 1628ara este orgδ13C van de la importa
es de δ13C y
1
δ15N y de lo8permil δ15N y
ganismo cuyde -1714 aancia seguid
y δ15N de P
126
os-y -yos -
dos
Ratoacuten
Esta e-1676-1661valore1531permildieta dpor lomolus
blanco (Poly
specie tuvo 6 a los -1631permil δ13C Ses de δ15N vpermil La presade 4960 s
os peces decos bivalvos
ydactylus ap
valores que37permil para eSe asignaronvan de 124a principal fueguido por l la familia
s con un pro
EspecieCamaroCamaroStomatEngraulCynogloGasteroBivalvo
Poliacutegono deapproximan
proximans)
e van desde el δ13C (n=n un total d5 ndash 1570 permil
ueron los estlos camaronEngraulidaemedio de 10
es presaones grandesones pequentildeosopodalidaeossidaeopodas
e mezcla (Cons y sus presa
los 149 a lo3) con un ve siete grup
permil mientras tomatoacutepodo
nes de tallas con un pro
030
D
s
onvex ndashHull) s
os 164permil envalor promepos presa paque los de
os con una cpequentildeas comedio de
Dieta promedi
141
1
para los val
n el caso del edio de 156ara este orgδ13C van dontribucioacuten on un prom1092 y p
io67
113496109
3676
103
lores de δ13C
1
δ15N y de l63permil δ15N ganismo cuyde -1755 apromedio aedio de 113
por uacuteltimo l
C y δ15N de
127
los y
yos a -a la 31 los
P
Salmo
Esta e1749 1681permilvalore1529permilStoma
oncillo (Diple
specie tuvo a los -161
permil δ13C Sees de δ15N vpermil La pratopoda con
PoliacutegDiple
ectrum spp)
valores que17permil para ee asignaron van de 851 resa princip 131 y los
EspT nCamStoPorBivZooCalLolC qConS s
ono de mezectrum spps y
e van desde el δ13C (n=3
un total dendash 1652 permil
pal fueron s bivalvos co
pecies presanitensmarones pequomatopodartunidae
valvosoplanctonappidaeiginidaequernangridaescituliceps
zcla (Convex y sus presas
los 145 a l) con un vae diez grupo
permil mientras qlos Portun
on 121
Dieta
entildeos
ndashHull) para
os 17permil en alor promedos presa paque los de nidae con
promedio4208
10756131721634312173
8131104
4462865174384265
los valores
el caso del δdio de 1546ara este orgδ13C van d1634 seg
s de δ13C y
1
δ15N y de lo6permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a guido de l
δ15N de
128
os -y -yos
-los
Sardin
Esta e-1841-1711valore1710permilpromeprome
na machete (
specie tuvo 1 a los -161permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presaedio a la diedio de 329
Poy s
(Ophistopter
valores que12permil para
e asignaron van de 851 a principal fueta de 6538
Zo
C
C
oliacutegono de mesus presas
rus dovi)
e van desde el δ13C (n=un total de ndash 1480 permil
ueron los cam33 seguid
Especies pre
ooplancton
amarones gran
amarones peq
ezcla (Convex
los 149 a lo3) con un vcuatro grup
permil mientras qmarones de do por los c
esa Dieta
1687
ndes 3298
quentildeos 6533
x ndashHull) para
os 162permil envalor promepos presa paque los de
tallas pequecamarones d
a promedio
7
8
33
los valores d
n el caso deedio de 15ara este orgδ13C van dentildeas con unade tallas gr
e δ13C y δ15N
1
l δ15N y de l46permil δ15N
ganismo cuye -2147 a a contribuciandes con
de O dovii
129
los y
yos -
oacuten un
130
ANEXO 5 Matriz depredador presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de contenidos estomacales (en porcentaje de la biomasa) Los nodos son los siguientes 1 Bivalvos 2 Calappidae 3 Camarones chicos 4 Camarones grandes 5 Clupeidae 6 Congridae 7 Cynoglossidae 8 Detritus 9 Echinodermata 10 Engraulidae 11 Gasteropoda 12 Loliginidae 13 Mugilidae 14 Polychaeta 15 Porifera 16 Portunidae 17 Sphyraena ensis 18 Stomatopoda 19Xanthidae 20 Zooplancton 21 B polylepis 22 C querna 23 C robalito 24 Diplectrum spp 25 E gracilis 26 Haemulopsis spp 27 Ariidae 28 L guttatus 29 L prorates 30 O chalceus 31 O dovi 32 P approximans 33 P goodie 34 P grandisquamis 35 P opercularis 36 P panamensis 37 S peruviana 38 S scituliceps 39 T nitens
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 89 0 1 10 2 9 15 1 0 02 23 20 50 4 0 10 7 100 26 82 33 1 24 6 60 5 2 60 2 0 17 19 0 65 2 1 5 576 6 117 15 21 5 91 17 18 5 90 85 20 82 19 5 0 3 0
10 57 6 37 2 5 24 14 98 41 2511 1 5 012 1 15 24 14 1213 114 3 53 1 915 0 16 3 13 4 117 618 0 1 20 17 0 0 5 12 10 58 10 9 33 0 0 019 1 1 1920 10 0 0 0 2 021 89 1 0 0 1 10 122 0 6 2 15 5 57 1 1 10 123 20 60 20 24 1 50 5 6 15 3 17 1 9 8 525 10 90 26 2 4 85 5 3 0 0 27 9 0 20 0 6 53 13 0 28 15 10 2 37 1 4 5 19 629 7 60 21 12 30 1 2 82 3 2 1 10 0 31 100 32 26 5 5 5 58 33 91 9 34 0 82 0 0 1 10 0 735 33 17 17 24 9 36 0 2 1 19 1 0 14 24 33 2 37 2 0 1 98 0 0 38 6 5 11 1 41 14 6 0 1 8 739 57 25 12 0 1 5
131
Matriz depredador-presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de isoacutetopos estables (promedio de de consumo) Los nodos son los siguientes 1 Sphyraena ensis 2 Bivalvos 3 Calappidae 4 Camarones grandes 5 Camarones pequentildeos 6 Clupeidae 7 Cynoglossidae 8 Engraulidae 9 Echinodermata 10 Gasteropoda 11 Loliginidae 12 Mugilidae 13 Congridae 14 Polychaeta 15 Detritus 16 Porifera 17 Portunidos 18 Stomatopoda 19 Xanthidae 20 Zooplancton 21 P goodie 22 B polylepis 23 P panamensis 24 Haemulopsis spp 25 Ariidae 26 S scituliceps 27 P grandisquamis 28 T nitens 29 C robalito 30 L prorates 31 C querna 32 E gracilis 33 S peruviana 34 L guttatus 35 P opercularis 36 P approximans 37 O chalceus 38Diplectrum spp 39O dovi
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 26 2 2 0 3 10 9 3 16 1 10 18 12 3 3 9 8 10 4 8 4 5 1 10 6 2 23 1 19 7 14 0 33 5 12 3 12 5 7 14 69 21 11 1 21 11 11 65 6 2 1 3 3 7 1 12 7 2 1 14 4 8 3 9 14 7 50 2 29 1 36 11 9 11 71 5 11
10 58 2 5 28 8 11 6 2 1 1 4 5 12 8 5 1 1 13 8 5 7 14 3 2 13 26 16 15 0 9 4 6 7 16 34 17 16 19 36 48 32 0 16 18 2 11 4 10 34 10 47 19 23 3 1 11 50 19 13 19 54 1 15 81 76 14 8 20 23 12 6 4 17 10 1 2 21 3 1 3 16 54 23 22 2 58 3 34 2 1 23 0 9 8 12 9 11 6 8 8 0 11 15 12 24 3 3 71 2 2 9 4 6 25 10 12 12 14 5 13 19 10 4 26 26 4 5 2 7 7 2 5 5 34 4 4 27 9 8 5 7 5 36 10 17 3 28 1 1 50 1 1 47 1 4 29 10 14 48 19 10 30 6 69 2 23 31 3 2 3 1 2 1 4 3 81 1 9 32 16 21 28 4 26 6 33 23 11 3 29 32 1 34 1 1 1 1 1 0 1 76 35 19 21 14 36 11 36 10 7 11 4 11 8 50 37 18 14 11 16 7 19 14 38 12 10 0 11 4 7 16 13 8 4 4 9 39 33 65 2
6
Iacutendice de Figuras Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa
Meacutexico 20
Figura 2 Ejemplo para determinar una dieta bien representada (a) se consideraba asiacute cuando el
coeficiente de variacioacuten era le 005 representado por una liacutenea roja mientras que cuando los
valores no alcanzaban este valor (b) se consideraba que la dieta no estaba bien representada 32
Figura 3 Anaacutelisis de cluacutester mostrando la agrupacioacuten de los depredadores seleccionados en seis
gremios troacuteficos 37
Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas 38
Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas 38
Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras 39
Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas 40
Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas 41
Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas 42
Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 46
Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis
isoacutetopos estables y modelos de mezcla 47
Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis
isoacutetopos estables y modelos de mezcla 48
Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 48
Figura 14 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos
estables y modelos de mezcla 49
Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados
por lo diferentes meacutetodos 51
Figura 16 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de
contenidos estomacales53
Figura 17 Red troacutefica construida a partir de los datos obtenidos por medio de la teacutecnica de
isoacutetopos estables y modelos de mezcla54
Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas61
Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas62
7
Glosario Analizador elemental Instrumento automatizado que convierte la muestra en un gas para ser inyectados en el espectroacutemetro de masas Contiene un incinerador para la combustioacuten quiacutemica de la muestra una trampa quiacutemica para purificar los gases y el cromatoacutegrafo de gases para separar las especies de gases puros para los anaacutelisis
Espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas Instrumento analiacutetico de gran precisioacuten que se utiliza para medir la razoacuten absoluta entre dos isoacutetopos (R) y obtener posteriormente la razoacuten isotoacutepica de una muestra relativa a un estaacutendar (δ) La muestra se introduce como un gas el cual es bombardeado con electrones para crear iones Estos iones son acelerados a traveacutes de un tubo de vaciacuteo y expuestos a un campo magneacutetico que causa que los iones de diferente masa sean desviados a trayectorias ligeramente diferentes Los detectores (vasos de Faraday) estaacuten colocados en cada trayectoria para capturar los iones de masa especiacutefica El valor resultante es comparado con los valores (R) obtenidos en el gas estaacutendar y posteriormente utilizado para calcular δ Isoacutetopo estable Un isoacutetopo no radiactivo en el cual los neutrones no se degradan espontaacuteneamente para formar un electroacuten y un protoacuten Los isoacutetopos estables no tienen riesgo fisioloacutegico Isoacutetopo Aacutetomos de un mismo elemento en cuyo nuacutecleo contiene el mismo nuacutemero de protones pero diferente numero de neutrones Nicho Posicioacuten estructural de un organismo dentro de un ecosistema incluyendo su posicioacuten troacutefica haacutebitat y su relacioacuten con el medio ambiente fiacutesico y bioacutetico circundante Nivel troacutefico Literalmente una posicioacuten troacutefica jeraacuterquica en una red de alimentos (desde productores a consumidores)Los organismos son asignados al nivel troacutefico maacutes alto en el cual estaacuten funcionando como consumidores
Red troacutefica Se refiere a la dependencia alimenticia de unos organismos hacia otros en una serie que comienza con los productores primarios yo detritus y termina con los carniacutevoros de mayor tamantildeo
Troacutefico Implica los haacutebitos de alimentacioacuten o relaciones alimenticias de diferentes organismos en una cadena o red de alimentos δ13C Relacioacuten isotoacutepica de 13C12C expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Pee Dee Belemnite) δ15N Relacioacuten isotoacutepica de 15N14N expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Nitroacutegeno atmosfeacuterico)
8
Resumen Recientemente hay un considerable intereacutes en el estudio de la estructura de las redes troacuteficas utilizando esta informacioacuten en la elaboracioacuten de modelos que puedan ser usados para el manejo de recursos a nivel de un ecosistema Estos modelos requieren del conocimiento de las redes troacuteficas para lo cual es necesario conocer los haacutebitos alimenticios de las especies que lo conforman comuacutenmente se han utilizado los anaacutelisis de contenidos estomacales para ello sin embargo recientemente se han venido utilizando los isoacutetopos estables de δ15N y δ13C en los tejidos de los organismos para el estudio de las redes troacuteficas proporcionando informacioacuten acerca de la posicioacuten troacutefica y posible dieta de un organismo Actualmente modelos de mezcla aplicados a estos valores de isoacutetopos permiten conocer la proporcioacuten que cada presa aporta al depredador En este trabajo se pretende realizar una comparacioacuten de la estructura troacutefica de peces demersales de las costas de Nayarit utilizando las teacutecnicas de anaacutelisis de contenidos estomacales asiacute como por isoacutetopos estables y modelos de mezcla ya que esta uacuteltima teacutecnica posee ciertas ventajas que la hacen atractiva para la posible construccioacuten de modelos troacuteficos capaces de representar un ecosistema Se analizaron 2139 estoacutemagos de 50taxa de peces diferentes sin embargo solamente se pudo obtener la dieta bien representada de 19 especies estas se agruparon en seis grupos o gremios troacuteficos seguacuten el grupo predominante en su dieta mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Una vez obtenidas las presas principales de cada especie se realizaron anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla con los cuales se obtuvieron las proporciones de dieta de cada depredador obtenieacutendose tambieacuten gremios los cuales difieren en algunas especies al meacutetodo anterior se calculoacute el nivel troacutefico por ambos meacutetodos y los resultados dieron similares con excepcioacuten de tres especies consideraacutendose el valor de isoacutetopos estables como el maacutes fiable Se evaluoacute mediante una serie de indicadores la similitud entre las redes construidas a partir de los datos de ambos meacutetodos encontraacutendose que ambas resultaban ser diferentes en cuanto a su estructura pero poseen propiedades similares por lo que el uso complementario de ambas teacutecnicas resulta recomendable para el anaacutelisis de la estructura de la red troacutefica de alguacuten sistema de intereacutes
9
Abstract Recently there is considerable interest in studying the structure of food webs using this information in developing models that can be used for resource management at the level of an ecosystem These models require knowledge of food webs for which it is necessary the knowledge of the feeding habits of the species that comprise it for this purpose stomach contents analysis has been commonly used however recently the use of stable isotopes ofδ15N y δ13C in the tissues of organisms have been used to obtain information about the diet and trophic level Actually the use of mixing models applied to these isotope values provide insight into the proportion that each prey contributes to the predator This paper tries to make a comparison of the trophic structure of demersal fish off the coast of Nayarit using the techniques of analysis of stomach contents and stable isotope mixing models this due that the latter technique has certain advantages that make it attractive for the possible construction of trophic models capable of representing an ecosystem We analyzed 2139 stomachs of 50 taxa of different fish however we only get the diet of 19 species well represented these were grouped into six trophic groups or guilds as the dominant group in their diet through analysis of stomach contents Having obtained the main prey of each species we made the stable isotope analysis and mixing models with which we obtained the proportions of diet of each predator the guilds obtained by this analysis differ in some species to the previous method trophic level was calculated by both methods and the results were similar with the exception of three species considering the value of stable isotopes as the most reliable The similarity between the networks constructed from the data of both methods was evaluated through a series of indexes we found that these to be different in their structure but have similar properties so the complementary use of both techniques is recommended for the analysis of food web structure of a system of interest
10
Introduccioacuten
Los sistemas naturales pueden ser estudiados de diferentes maneras y los
meacutetodos que son utilizados con este propoacutesito tienden a enfatizar diferentes tipos
de patrones La estructura general de las comunidades y el comportamiento de
los individuos han sido unos de los puntos maacutes importantes en el estudio de los
ecosistemas Uno de los enfoques utilizados para llegar a una aproximacioacuten del
primer punto es el estudio de las redes troacuteficas eacutestas son descriptoras de las
interacciones troacuteficas de la comunidad que pueden ser usadas para ilustrar
aspectos funcionales a traveacutes de los flujos de materia y energiacutea en un ecosistema
Este tipo de conocimiento ha permitido la comprensioacuten de la estructura y
funcionamiento de las comunidades de los individuos presentes en estos sistemas
y obtener de esta informacioacuten atributos tanto especiacuteficos como holiacutesticos Esta
aproximacioacuten sobre el estudio de los ecosistemas no es nueva ya que la
extraccioacuten e interpretacioacuten de enfoques aplicados a estas redes ha sido una de las
aacutereas de estudio ecoloacutegico maacutes activas en los uacuteltimos 30 antildeos (Rickleffs y Miller
2000)
El descubrimiento de nuevas metodologiacuteas que aporten maacutes informacioacuten acerca
de los patrones alimenticios de las especies asiacute como el desarrollo de nuevas
herramientas de modelacioacuten de redes troacuteficas han llegado a ser uno de los
enfoques maacutes importantes en el estudio de los ecosistemas y en la actualidad
constituye la informacioacuten baacutesica a partir de las cuales se desarrollan estrategias de
manejo para el aprovechamiento y conservacioacuten de los recursos de estos
ecosistemas (FAO 2008)
El estudio de las redes troacuteficas es un enfoque importante para entender los
patrones y dinaacutemicas de las comunidades y es actualmente un campo muy activo
en los estudios de ecologiacutea Una red troacutefica representa varias maneras en la cual
la energiacutea pasa a traveacutes de las poblaciones en las comunidades esto muestra
quieacuten se alimenta de quien en queacute cantidades la eficiencia del uso de la energiacutea
el metabolismo etc (Bendoricchio y Palmeri 2005) Las redes troacuteficas estaacuten
compuestas de cadenas troacuteficas que representan el paso de la energiacutea de un
11
productor primario a traveacutes de una serie de consumidores hasta los niveles troacuteficos
superiores (Ricklefs y Miller 2000)
La informacioacuten sobre la dieta de los individuos de un sistema resulta uacutetil
para definir las relaciones depredador-presa las cuales son la base para la
elaboracioacuten de los diagramas de redes troacuteficas asiacute tambieacuten la compilacioacuten de
diferentes componentes alimenticios consumidos por una especie pueden
eventualmente proporcionar una estimacioacuten del nivel troacutefico (Lopeacutez-Peralta amp
Arcila 2002)
Los datos para la construccioacuten de las redes troacuteficas pueden provenir de
inferencias obtenidas a partir de la estructuras anatoacutemicas observacioacuten directa de
las presas que son consumidas mediante el uso del anaacutelisis de contenidos
estomacales y maacutes recientemente mediante el uso de una teacutecnica basada en los
isoacutetopos estables de los tejidos de los organismos (Chipps y Garvey 2006)
El anaacutelisis maacutes utilizado para determinar las relaciones depredador-presa
han sido los de contenidos estomacales (Hyslop 1980) ya que actualmente
poseen la mayor resolucioacuten taxonoacutemica en la identificacioacuten de las presas ademaacutes
de ser posible determinar su biomasa La informacioacuten que aportan los anaacutelisis de
contenidos estomacales es solo referente a presas consumidas recientemente
(usualmente en menos de 24 h) por lo que para obtener informacioacuten sobre dietas
de periodos mayores es necesario llevar a cabo campantildeas de muestreo donde se
obtengan muestras de varios individuos con el fin de cubrir la dieta
correspondiente a ese periodo (Gearing 1991 Estrada et al 2005)
Un problema que se tiene con esta teacutecnica es que a menudo las presas son
encontradas en estados de digestioacuten tan avanzados que resulta complicado
identificarla y en algunos casos solo quedan restos de estas presas no obstante
en muchos casos existen estructuras que pueden resultar uacutetiles para la
identificacioacuten de presas que no se encuentran completas tales como vertebras
escamas dientes globos oculares cleitros y otolitos en el caso de peces restos
quitinosos en el caso de artroacutepodos o picos y globos oculares en el caso de
12
cefaloacutepodos Todas estas estructuras poseen caracteriacutesticas muy especiacuteficas que
pueden llegar a servir para identificar las presas a nivel familia geacutenero o incluso
especie (Margalef 1974)
Otro inconveniente que se tiene con esta metodologiacutea es que la duracioacuten de
algunas estructuras de las presas dentro de los contenidos gaacutestricos puede variar
dependiendo de su grado de digestibilidad lo que puede llegar a causar una
subestimacioacuten en la abundancia de presas que se digieren raacutepidamente (por
ejemplo invertebrados como poliquetos medusas) o bien una sobrestimacioacuten de
presas que tengan estructuras poco digeribles y que se acumulen en el tracto
digestivo (pe cefaloacutepodos o algunas especies de crustaacuteceos) (Clarke et al 1976
Santos et al 1999)Tambieacuten muchos fragmentos de presas pueden llegar a ser
muy difiacuteciles de identificar por lo que este meacutetodo favorece la identificacioacuten de
presas de tamantildeo grande y que tienen estructuras duras Asiacute tambieacuten algunas
especies pueden llegar a regurgitar sus estoacutemagos (Pierce et al 1993 Tollit et al
1997 Melville y Conolly 2003 Chipps y Garvey 2006)
Por otro lado no todos los materiales que son consumidos son asimilados
por el organismo por lo que resulta difiacutecil determinar cuaacutel es su importancia real
en la dieta del depredador (Chipps y Garvey 2006) Asimismo se pueden
presentar sesgos debido a que pueden encontrarse restos de individuos que no
fueron ingeridas directamente por el depredador sino por la presa de eacuteste (Smith amp
Whitehead 2001 Romaacuten-Reyes 2005) Ademaacutes existe cierta dificultad al realizar
comparaciones entre la dieta de varios depredadores (lo cual se requiere para la
construccioacuten de redes troacuteficas) esto ocurre cuando se presentan diferencias en
sus tasas de digestioacuten y de evacuacioacuten asiacute como en sus ritmos de alimentacioacuten
los cuales si no se consideran apropiadamente en los estudios de alimentacioacuten
tienen importantes implicaciones en la interpretacioacuten de los datos de la dieta
(Chipps amp Garvey 2006)
En antildeos recientes se ha empezado a utilizar una nueva teacutecnica para el
estudio de las redes troacuteficas la cual emplea la acumulacioacuten de isoacutetopos estables
en el tejido de los organismos (Clarke et al 2005) Esta teacutecnica puede proveer
13
informacioacuten acerca del comportamiento alimenticio a largo plazo de una especie
basado en la asimilacioacuten del alimento consumido de tal manera que aporta una
retrospectiva histoacuterica de este comportamiento cuyo periodo variacutea dependiendo
del tipo de tejido que se analice mientras que los contenidos estomacales
solamente presentan una fotografiacutea de la alimentacioacuten reciente de una especie
(Fry y Sherr 1984 Peterson y Fry 1987)
Este meacutetodo toma ventaja de las diferencias en las abundancias relativas
de los distintos isoacutetopos de un elemento quiacutemico ya que la materia orgaacutenica lleva
siempre una firma isotoacutepica que trae una diferencia en la tasa de isoacutetopos ligeros y
pesados durante las reacciones que crearon esta materia Los isoacutetopos estables
maacutes utilizados son los de nitroacutegeno y carbono (Peterson y Fry 1987) Los
isoacutetopos de nitroacutegeno debido a que presentan un mayor enriquecimiento isotoacutepico
generalmente son usados para indicar el nivel troacutefico de las especies mientras
que la razoacuten de isoacutetopos estables de carbono por su nulo o miacutenimo
fraccionamiento refleja la fuente de nutricioacuten autotroacutefica en la base de la red de
alimentos (DeNiro y Epstein 1981)
Esta teacutecnica cuando es combinada con meacutetodos tradicionales para la
determinacioacuten de dietas (pe los anaacutelisis de contenidos estomacales) se convierte
en una herramienta muy uacutetil para determinar interacciones troacuteficas ya que los
isoacutetopos estables representan estas interacciones a una escala de tiempo mucho
maacutes larga dependiendo del tipo de tejido que se utilice para el anaacutelisis De esta
manera indica las presas que son asimiladas por el organismo y no solamente
ingeridas y a diferencia de otros meacutetodos todas las muestras obtenidas arrojan
informacioacuten (Hobson et al 1996 Burton y Koch 1999 Kurle y Worthy 2001)
Recientemente el uso de las razones de isoacutetopos estables aunados a la
utilizacioacuten de modelos de mezcla basados en ecuaciones de balance de masas
estaacuten cobrando importancia ya que ayudan a identificar cuaacuteles son las presas
maacutes importantes de los depredadores y dan un valor de la proporcioacuten de las
presas en la dieta del depredador De esta forma la razoacuten isotoacutepica es
transformada en valores de dieta los cuales pueden ser utilizados para determinar
14
varios aspectos acerca del nicho que las especies ocupan en el ecosistema
(Newsome et al 2007)
En este contexto el anaacutelisis de isoacutetopos estables ha sido utilizado como una
herramienta para obtener atributos de las redes troacuteficas tales como el
omnivorismo nivel troacutefico longitud de las cadenas troacuteficas y viacuteas principales de
flujos energeacuteticos (Cabana y Rasmussen 1996 Vander Zanden et al 1999
Layman et al 2007)
En este trabajo se pretende analizar una red troacutefica bajo dos enfoques
metodoloacutegicos la teacutecnica de contenidos estomacales y la teacutecnica de isoacutetopos
estables aunada a los modelos de mezcla para contrastar los resultados
obtenidos de cada enfoque y comparar algunos de los atributos estructurales y
funcionales de la red troacutefica con esto se contribuiraacute a discernir sobre el mejor
enfoque a emplear o bien si las dos fuentes de informacioacuten deberiacutean emplearse
de manera complementaria
Antecedentes El anaacutelisis de dietas de los peces constituyen una herramienta importante
tanto en la comprensioacuten de las interacciones entre especies de una red troacutefica y en
los ecosistemas como en el manejo de pesqueriacuteas asiacute mismo resulta uacutetil cuando
se plantea el cultivo de alguna especie ya que ayuda a entender cuaacuteles son los
requerimientos de dieta de las especies Debido a ello existe una gran variedad
de trabajos acerca de los haacutebitos alimenticios de muchas especies de peces la
mayoriacutea utilizando los anaacutelisis de contenidos estomacales para la determinacioacuten
de los componentes de la dieta asiacute como las propiedades de eacutesta
Los trabajos con contenidos estomacales han pasado de ser simples
descripciones de la dieta para determinar las presas maacutes importantes (Pinkas et
al 1971) a ser la base con la que es posible determinar los flujos de energiacutea en
un ecosistema de tal manera que lla mayor parte de lo que se conoce sobre los
flujos de energiacutea en las redes troacuteficas estaacute basado en inferencias hechas sobre la
15
informacioacuten contenida por los anaacutelisis de contenidos estomacales (Christensen amp
Pauly 1992)
A partir de mediados de los antildeos 90s se ha incrementado el nuacutemero de
trabajos que utilizan el anaacutelisis de isoacutetopos estables para el estudio de relaciones
troacuteficas en el ambiente marino no obstante que los primeros trabajos se realizaron
en 1955 (Malseed 2004) Existen muchos trabajos que han utilizado los isoacutetopos
estables de C y N para estimar el flujo de energiacutea en las redes troacuteficas marinas
estos trabajos han obtenido como resultado una aproximacioacuten de la procedencia
de las fuentes de Carbono y el nivel troacutefico de los consumidores esto tanto en
ecosistemas marinos estuarinos y dulciacuiacutecolas (Fry 1991 Whitledge y Rabeni
1997)
El anaacutelisis de isoacutetopos estables ha resultado tambieacuten ideal para especies
que se encuentran bajo alguacuten tipo de proteccioacuten o bien que resulta muy difiacutecil
conseguir muestras de contenidos estomacales tal es el caso de varias especies
de mamiacuteferos marinos entre las cuales se encuentran algunas especies de
pinniacutepedos (Kurle y Worthy 2001 Kurle y Worthy 2002) y cetaacuteceos (Gendron et
al 2001 Hooker et al2001 Ruiz-Cooley et al 2004)
Esta teacutecnica tambieacuten ha sido empleada en especies que por sus haacutebitos
alimenticios o su tamantildeo resulta difiacutecil evaluar la dieta por meacutetodos maacutes
tradicionales tal es el caso de varias especies de crustaacuteceos que debido a las
caracteriacutesticas de su sistema digestivo es muy difiacutecil identificar sus presas en el
contenido estomacal (Whitledge y Rabeni 1997 Fantle et al 1999 Abed-Navandi
y Dworschak 2005)
En cuanto a peces existen varios trabajos en los que se utiliza esta teacutecnica
En sistemas lacustres Gu et al (1996) determinaron el papel que distintas
especies ocupaban en la red troacutefica Melville y Connolly (2003) utilizaron los
isoacutetopos para determinar las fuentes autotroacuteficas fundamentales que soportan la
produccioacuten de tres especies de peces de fondos blandos en un estuario Clarke et
al (2005) se valieron de los isoacutetopos para determinar si existiacutea una sobreposicioacuten
16
en la dieta entre algunas especies pisciacutevoras nativas de un lago con respecto a
especies que habiacutean sido introducidas
Post (2002) desarrolloacute una ecuacioacuten por medio de la cual utilizando los
isoacutetopos estables de C y N es posible determinar el nivel troacutefico de los
consumidores Estrada et al (2003) utilizaron esta ecuacioacuten para determinar el
nivel troacutefico de cuatro especies de tiburones y al compararlo con los resultados
obtenidos por contenidos estomacales no encontraron diferencias significativas
entre los ambos meacutetodos De la misma forma Estrada et al (2005) calcularon el
nivel troacutefico del atuacuten aleta azul Thunnus thynnus ademaacutes de estimar sus presas
principales encontrando que esta especie cambia su alimentacioacuten de juveniles a
adultos teniendo los adultos un nivel troacutefico superior al de los juveniles
En trabajos recientes con el uso de isoacutetopos de C y N para determinar
dietas se han propuesto modelos de mezcla con el fin de cuantificar la
importancia que determinadas fuentes alimenticias tienen en la dieta de un
depredador Ben-David et al (1997) y Szepanski et al (1999) utilizaron un modelo
de mezcla para muacuteltiples presas (fuentes) con el fin de estimar la contribucioacuten que
tiene cada tipo de presa en la dieta del depredador utilizando para ello la distancia
euclidiana entre los valores isotoacutepicos de la presa y el depredador Sin embargo
este modelo provee solamente un indicativo del consumo relativo de esa presa y
se encuentra ademaacutes limitado a tres fuentes alimenticias (presas) por lo que se
deben elegir las presas maacutes probables o bien realizar varias pruebas con
diferentes presas
Phillips et al (2001) proponen un modelo lineal de mezcla basado en
ecuaciones de balance de masas el cual arroja mejores resultados que el modelo
anterior ya que este provee una estimacioacuten de la proporcioacuten que presentan las
fuentes alimenticias en la dieta aunque tambieacuten se encuentra limitado a tres
fuentes Esta limitacioacuten en el nuacutemero de presas fue corregida por Phillips y Gregg
(2003) quienes propusieron un meacutetodo basado en un modelo anterior (Phillips et
al 2001) que permite trabajar con maacutes de tres fuentes alimenticias Este meacutetodo
permite conocer la contribucioacuten de cada fuente alimenticia al depredador en
17
teacuterminos porcentuales aunque a la fecha ha sido utilizado por relativamente
pocos autores entre los que se encuentran Melville y Connolly (2003 2005)
Abed-Navandi y Dworschak (2005) Bocherens et al (2005) Benstead et al
(2006) y Huumlckstaumld et al (2007)
Autores como Newsome et al (2007) sugieren que gracias a modelos como
este es posible transformar las proporciones isotoacutepicas en valores de contribucioacuten
de las fuentes alimenticias proveyendo asiacute una forma estandarizada para
caracterizar el nicho ecoloacutegico de las especies pudiendo calcularse algunas
mediciones utilizadas en ecologiacutea tales como la amplitud de nicho y la
especializacioacuten sobre los recursos Una ventaja adicional de este procedimiento es
que se generan histogramas que representan la variabilidad en el consumo de una
presa lo cual tiene un gran potencial en el estudio de dietas ante la posibilidad de
incluir variabilidad e incertidumbre en los estudios sobre dietas alimentacioacuten y
redes troacuteficas
El uso de los isoacutetopos estables para la construccioacuten y anaacutelisis de redes
troacuteficas es una teacutecnica que estaacute empezando a ser utilizada en el anaacutelisis de ciertas
comunidades marinas donde se ha utilizado esta herramienta para encontrar las
fuentes de produccioacuten primaria principales asiacute como el nivel troacutefico (NT) de cada
uno los grupos de especies que las componen (Grall et al 2006 Vander-Zanden
et al 2006 Ciancio et al 2008) no obstante dado su muy reciente propuesta no
se han reportado a la fecha trabajos que utilicen los modelos de mezcla como
herramienta para el anaacutelisis de redes troacuteficas
Justificacioacuten El uso de los isoacutetopos estables de C y N ha demostrado ser de utilidad en el
anaacutelisis de haacutebitos alimenticios sin embargo son pocos los trabajos que han
incorporado modelos de mezcla junto a los anaacutelisis de isoacutetopos los cuales podriacutean
ayudar a comprender mejor la estructura de las redes troacuteficas de los sistemas de
estudio Debido a ello en este estudio se realizoacute una comparacioacuten entre las redes
troacuteficas obtenidas por la metodologiacutea tradicional de anaacutelisis de contenidos
18
estomacales y el anaacutelisis de isoacutetopos aunados a modelos de mezcla tomando
como caso de estudio a los peces asociados a fondos blandos de las costas de
Nayarit y Sinaloa y con base en las diferencias encontradas por ambos meacutetodos
se determinoacute el posible uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables y modelos de
mezcla para representar la dieta en teacuterminos cuantitativos para asiacute realizar la
construccioacuten de redes troacuteficas y si esta es comparable a la que puede obtenerse
por meacutetodos tradicionales esto seriacutea de gran utilidad para usar estas teacutecnicas
para la construccioacuten de estas redes en sistemas donde el acceso a las muestras
es limitado
Hipoacutetesis Tanto la informacioacuten obtenida de los anaacutelisis de contenidos estomacales
como la que se deriva de los anaacutelisis isotoacutepicos pueden conducir a revelar las
mismas propiedades estructurales y funcionales de la misma red troacutefica
Objetivo Comparar la estructura troacutefica de la ictiofauna de fondos blandos de las
costas de Nayarit obtenida por medio de las teacutecnicas de isoacutetopos estables y
modelos de mezcla con la obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales
Objetivos particulares Determinar la dieta de los peces dominantes de la zona mediante los
anaacutelisis de contenidos estomacales
Determinar la dieta de los peces a partir de modelos de mezcla usando las
sentildeales isotoacutepicas
Describir la estructura troacutefica de la zona por medio de indicadores
utilizando los valores obtenidos por los modelos de mezcla asiacute como por
el meacutetodo de contenidos estomacales
Comparar los resultados obtenidos de la descripcioacuten de la estructura troacutefica
por contenidos estomacales con la derivada de modelos de mezcla
basados en anaacutelisis de isoacutetopos estables y someter a prueba de hipoacutetesis
19
Materiales y meacutetodos Con el fin de cumplir el objetivo del trabajo este fue dividido en cuatro
secciones principales cada una de estas con objetivos particulares 1) definicioacuten
de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 2) definicioacuten de dietas
mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 3) Caracterizacioacuten de la estructura
troacutefica para cada fuente de informacioacuten de dietas y 4) Anaacutelisis comparativo de
estructuras troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables
Los ejemplares para este estudio se obtuvieron de las capturas realizadas por la
flota comercial camaronera de las costas del estado de Nayarit Las muestras
fueron obtenidas por medio de una serie de arrastres utilizando una red de
denominada tipo ldquoBuzordquo la cual posee una luz de malla de 2rdquo Los arrastres fueron
realizados durante las temporadas de pesca de camaroacuten 2005-2006 y 2006-2007
que se desarrollan de septiembre a marzo
Aacuterea de estudio Los muestreos se llevaron a cabo en embarcaciones tipo camaronero que
operan en las aacutereas de pesca tradicionales frente a las costas de Nayarit y sur de
Sinaloa que abarca desde los 23deg1160N 106deg30O y 21deg145338N y
105deg142026O (Figura 1) Esta zona se caracteriza por tener un clima caacutelido sub-
huacutemedo con lluvias en verano y oscilaciones teacutermicas anuales menores de
10degC La regioacuten se encuentra bajo la influencia de la Corriente de California la
Corriente Norecuatorial la Contracorriente Norecuatorial asiacute como la Corriente
Costera de Costa Rica La batimetriacutea de la zona es relativamente somera ya que
se encuentra sobre la plataforma continental con una profundidad maacutexima de 200
m En las zonas con profundidades de 10 a 12 m se encuentran
predominantemente sedimentos de tipo arenoso con un de grano que va de
grueso a fino mientras que en las zonas maacutes profundas predominan asociaciones
de arenas-limos principalmente en aquellas zonas situadas frente a
desembocaduras de riacuteos (Garciacutea 1981 Amezcua-Linares 1990 De la Lanza-
Espino 1991) Las capturas se llevaron a cabo en aacutereas que se encontraban entre
los 2 y 36 kiloacutemetros fuera de la costa a profundidades que oscilan entre los 10 y
20
76 m Esta zona presenta una intensa actividad pesquera representada por el
sector de pesca camaronera
Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa Meacutexico
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Para este estudio se tomaron muestras de los peces dominantes de la
zona es decir los maacutes abundantes y frecuentes de las capturas Para realizar su
muestreo se esperoacute a que la captura fuera vertida en cubierta para
posteriormente tomar una muestra representativa de la misma Esta se separoacute por
grupos o especies con ayuda de claves de identificacioacuten del aacuterea de estudio
Posteriormente se tomoacute el peso y nuacutemero de los individuos ademaacutes se tomoacute una
fotografiacutea o un ejemplar de cada grupo para posteriormente corroborar su
identificacioacuten en el laboratorio por medio de claves especializadas tales como las
de Fischer et al (1995b c) y Allen amp Robertson (1998) utilizaacutendose tambieacuten
ejemplares de referencia de las colecciones ictioloacutegicas del Centro
-1065deg -106deg -1055deg21deg
215deg
22deg
225deg
23deg
235deg
12
3
456
7
8
9
10
1112
1314
1516
17
18
20
2122
2324
25
2627
28 29
30 31
32
33
34
3536
3738
39
Sinaloa
Nayarit
0Km 25Km 50Km
Islas Marias
21
Interdisciplinario de Ciencias Marinas del Instituto Politeacutecnico Nacional y del
Centro de Investigaciones Bioloacutegicas del Noroeste
De cada especie dominante se tomaron 15 individuos a los cuales se les
extrajo el estoacutemago eacutestos se fijaron en formol al 10 o bien se congelaron para
ser llevados al laboratorio de Ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN
Una vez en el laboratorio se separaron cada una de las presas encontradas
en los contenidos estomacales y estas se identificaron mediante claves
especializadas para ello de esta forma para peces completos se utilizaron las
claves de Fisher et al (1995bc) Allen amp Robertson (1998) y Thomson et al (2000)
Para peces en estados avanzados de digestioacuten se utilizaron las claves de Clothier
(1950) Clothier amp Baxter (1969) y las de Clarke (1962 y 1986) Para invertebrados
se utilizaron las de Smith y Carlton (1975) Wolff (1982 1984) Salgado Barragaacuten
y Hendrickx (1986) Fisher et al (1995ordf) y Hendrickx et al (1997) Tambieacuten se
pudo corroborar la identificacioacuten de las presas mediante la comparacioacuten de estos
con el material de referencia que se encuentra tanto en la coleccioacuten ictioloacutegica
como en el laboratorio de ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN
Una vez identificadas las presas se determinaron los valores de peso y
nuacutemero de cada uno de los componentes alimenticios y estos valores fueron
usados para calcular los meacutetodos propuestos por Pinkas et al (1971) y Hyslop
(1980) que a continuacioacuten se detallan
Meacutetodo Gravimeacutetrico (G) Para este meacutetodo se requirioacute obtener la biomasa de
las especies presas encontradas en los diferentes estoacutemagos para ello se
determinoacute el peso de cada una de las especies presa utilizando una balanza
digital El peso de cada especie presa fue referido como un porcentaje del peso
total de todas las especies presa (G) encontradas en los estoacutemagos
22
Donde
p= Peso (g) de un determinado tipo de presa
PT= Peso (g) de la totalidad de especies presa
Iacutendice de Frecuencia de Ocurrencia (FO) Este iacutendice refleja la frecuencia con la
que se encuentra una determinada especie presa expresada como un porcentaje
de la totalidad de estoacutemagos con alimento se utilizo para discernir cuales eran las
especies dominantes y las raras en la dieta
119865119874 = 119899119873119864 lowast 100
Donde
n= Nuacutemero de estoacutemagos que tienen el mismo componente alimenticio
NE= Nuacutemero total de estoacutemagos con alimento
Una vez que se determinaron las presas de cada uno de los grupos de peces se
procedioacute a determinar si el nuacutemero de estoacutemagos analizados era suficiente para
representar la dieta de cada uno de estos grupos para ello se realizaron curvas de
diversidad acumulada utilizando la informacioacuten de las presas encontradas en los
contenidos estomacales de cada depredador Esto se hizo estimando el iacutendice de
diversidad de Shannon-Wiener para cada estoacutemago de cada uno de los
depredadores y mediante una aleatorizacioacuten de estos se construyoacute una curva
acumulada donde se esperaba que una dieta bien representada alcanzaraacute un
valor asintoacutetico de tal forma que al aumentar el nuacutemero de estoacutemagos ya no se
observara un cambio significativo en la diversidad de presas
Para tener una estimacioacuten cuantitativa de este criterio (la eleccioacuten del
nuacutemero de estoacutemagos necesarios para obtener una dieta bien representada) se
determinoacute el coeficiente de variacioacuten para cada caso y cuando este fue menor o
igual a 5 se consideroacute que la dieta estaba bien representada Una vez obtenida
23
esta informacioacuten se procedioacute a trabajar con las especies para las que se obtuvo
una buena representatividad
Las especies de peces fueron agrupadas en gremios alimenticios que se
determinaron usando la biomasa de las presas para ello se realizoacute un anaacutelisis de
similitud utilizando el iacutendice de Bray-Curtis para posteriormente realizar un anaacutelisis
de cluacutesteres usando ligamiento de tipo completo
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables Se tomaron muestras de muacutesculo a los peces que previamente fueron
seleccionados como los maacutes dominantes de la zona y cuya dieta ademaacutes hubiera
estado bien representada al hacer el anaacutelisis de contenidos estomacales
procurando obtener muestras de individuos que al ser capturados no se
encontraran cerca de descargas de agua continental ya que esto pudiera alterar
su sentildeal isotoacutepica Tambieacuten se tomaron muestras de muacutesculo de presas
potenciales procedentes de las capturas que fueron identificadas en el anaacutelisis
previo de contenidos estomacales asiacute como especies extraiacutedas de los contenidos
estomacales que se encontraron en un estado de digestioacuten leve Asimismo se
seleccionaron particularmente algunas especies de niveles troacuteficos altos y bajos
(obtenido de referencias de literatura) para tener una mejor representacioacuten de la
red troacutefica La muestra se procuroacute tomar siempre de la regioacuten dorsal de los
organismos siendo posteriormente congeladas hasta su anaacutelisis en el laboratorio
Extraccioacuten de humedad
Las muestras de muacutesculo fueron secadas utilizando una liofilizadora donde
las muestras fueron sometidas a una temperatura de aproximadamente -40 degC y
una presioacuten de 50 MBR durante un periodo aproximado de 24 horas Otro meacutetodo
que se utilizoacute para secar las muestras fue mediante el uso de una estufa donde las
muestras se sometieron a una temperatura constante de 50degC durante 24 horas
24
De acuerdo con Kaehler amp Pakhomov (2001) no existe diferencia en los
resultados obtenidos utilizando cualquiera de estos meacutetodos
Una vez secadas las muestras fueron reducidas a polvo fino utilizando para
ello un mortero de aacutegata ya que el uso de morteros de porcelana puede
contaminar las muestras con residuos de carbonatos (Roman-Reyes 2003)
En el caso de algunos organismos con estructuras calcaacutereas como es el
caso de algunos crustaacuteceos y equinodermos se realizo una eliminacioacuten de estos
carbonatos debido a que estos suelen afectar los valores del δ13C debido a esto
se realizo una acidificacioacuten para ello se utilizo una solucioacuten acido clorhiacutedrico (HCl)
al 10 durante 24 h y secadas nuevamente (Carabel et al 2006)
Las muestras fueron colocadas en capsulas de estantildeo o de plata (para
muestras que se acidificaron) para ello se colocoacute una cantidad de 10 mg plusmn 01 en
cada caacutepsula la cual se pesoacute utilizando una micro balanza con una precisioacuten de
0001 mg Una vez pesadas las caacutepsulas fueron colocadas en charolas marcadas
para ser posteriormente analizadas en el espectroacutemetro de masas de razones
isotoacutepicas
Anaacutelisis de isoacutetopos
Los anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron realizados en los Servicios Xerais
de Apoio aacute Investigacioacuten (SXAIN) Universidad da Coruntildea utilizando un analizador
elemental modelo FlashEA 1112 de la marca ThermoFinnigan conectado a un
espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas DELTA plus de la marca Finnigan
MAT con una interfaz Con Flo II Este instrumento realiza primeramente la
combustioacuten de la muestra para convertirla en gas el cual es separado en sus
componentes mediante una columna cromatograacutefica dentro de un analizador
elemental acoplado al espectroacutemetro de masas Posteriormente los componentes
son cuantificados en cada uno de sus constituyentes asiacute como su masa molecular
(los de nitroacutegeno N y carbono C en este caso) Los resultados son expresados
como valores de incrementos δ en partes por mil permil de la desviacioacuten de las
25
muestras con respecto a los estaacutendares establecidos por medio de la siguiente
ecuacioacuten (Park amp Epstein 1961)
δ15N oacute δ13C = [(R muestraR estandar)-1] 1000
Donde
R= 13C12C o 15N14N respectivamente
Estaacutendar= Nitroacutegeno atmosfeacuterico para el N y Pee Dee Belemnita para el C
Extraccioacuten de liacutepidos
Se realizoacute la extraccioacuten de liacutepidos de las muestras debido a que se ha
encontrado que los liacutepidos se hayan reducidos en δ13C en relacioacuten a la dieta lo
que pudiera afectar la interpretacioacuten ecoloacutegica de las sentildeales de δ13C teniendo
mayor efecto en individuos que presentan grandes cantidades de liacutepidos en sus
tejidos De esta manera pueden realizarse comparaciones de muestras de tejidos
que provienen de grupos taxonoacutemicos diferentes sin el efecto que un exceso de
liacutepidos pudiera causar en la sentildeal isotoacutepica del δ13C Se utilizoacute una normalizacioacuten o
correccioacuten aritmeacutetica de los valores de δ1C Asiacute como la razoacuten CN de las muestras
la cual es la proporcioacuten entre la cantidad de C sobre la de N de cada una de estas
Este procedimiento tiene la ventaja de que no llega a alterar la sentildeal isotoacutepica del
δ15N la cual es afectada por el uso de solventes que son utilizados para realizar la
extraccioacuten quiacutemica de los liacutepidos (Kiljunen et al 2006 Sweeting et al 2006 Post
et al 2007) Ademaacutes este ajuste puede realizarse raacutepidamente a diferencia de los
meacutetodos quiacutemicos siendo miacutenimo el tiempo necesario para efectuarlo
Para la normalizacioacuten de los liacutepidos se utilizoacute la ecuacioacuten propuesta por
Post (2007)
δ13Crsquo (Normalizado)= δ13C (sin tratar) - 332 + 099 X CN
26
Modelos de Mezcla
Los modelos de mezcla utilizados se encuentran basados en el trabajo de
Phillips y Greggs (2003) a diferencia de otros modelos de mezcla basados en
distancias euclidianas (Ben-David et al 1997) este puede trabajar con muchas
maacutes fuentes potenciales que elementos analizados (isoacutetopos)
Las ecuaciones baacutesicas de los modelos de mezcla son las siguientes 120575119862 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 120575119873 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 1 = 119901 + 119901 + 119901
Donde a b y c son tres diferentes tipos de alimento y Pa + Pb + Pc es la
contribucioacuten de cada tipo de alimento a la alimentacioacuten del depredador este es un
sistema matemaacutetico indeterminado con tres incoacutegnitas para la cual no existe una
solucioacuten uacutenica sin embargo con el sistema de isoacutetopos n y de gtn+1 fuentes
alimenticias es posible utilizar el balanceo de masas para calcular las muacuteltiples
combinaciones de proporciones de las fuentes alimenticias que son soluciones
probables
Se utilizoacute la herramienta SISUS (httpstatacumencomsisus) para
determinar la contribucioacuten a la dieta de cada presa este software fue desarrollado
por Erhardt (2009) y este a diferencia de la aproximacioacuten original de Phillips y
Greggs (2003) no posee la limitante de 10 fuentes que su software Isosource
posee lo cual para la mayoriacutea de las especies que se trabajaron resulta una
limitante mayor La rutina SISUS en cambio se encuentra basada en una
aproximacioacuten de tipo Bayesiana la cual determina las distribuciones probabiliacutesticas
de las proporciones que cada presa aporta a la dieta de intereacutes esto lo realiza a
traveacutes de una integracioacuten numeacuterica de proporciones de contribuciones de dieta
probables generadas aleatoriamente y que representen una dieta potencial Este
modelo ademaacutes no posee la limitante de 10 presas por lo que resultoacute ser maacutes
adecuado para este trabajo
27
Previamente a la aplicacioacuten de los modelos de mezcla a cada unos de los
depredadores se le restoacute el valor de fraccionamiento isotoacutepico de 23 permil a los
valores de δ15N de cada uno Este valor de fraccionamiento fue propuesto por
McCutchan (2003) quien menciona que este es el valor que ha sido encontrado
para especies que se alimentan de presas tanto de niveles troacuteficos altos como
bajos Asiacute tambieacuten con el fin de hacer comparables las dietas obtenidas por
contenidos estomacales y por isoacutetopos se realizaron algunas agrupaciones de las
presas El detritus en este caso estuvo representado por valores de Materia
Orgaacutenica Particulada (MOP) calculados por Saacutenchez et al (2009) para la zona de
estudio mientras que los valores encontrados para zooplancton fueron tomados
del trabajo de Loacutepez-Ibarra (2008) de muestras de copeacutepodos muestreados cerca
del aacuterea de estudio
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Se analizoacute la estructura troacutefica a partir de ambas fuentes de informacioacuten
contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos estables Para el caso de los
contenidos estomacales se usaron los valores de biomasa para definir el
porcentaje que cada presa en el estoacutemago del depredador y a partir de estos
valores se construyoacute una matriz depredador-presa Para el caso de la red troacutefica
construida con los valores de isoacutetopos se utilizaron los valores promedio de los
porcentajes obtenidos por el software SISUS usaacutendolos para construir la matriz
depredador-presa y representar la red troacutefica Las presas utilizadas fueron
obtenidas de agrupaciones similares para ambos meacutetodos de tal manera que
pudieran ser comparables
Previamente al anaacutelisis de la red troacutefica se calcularon los niveles troacuteficos
(NT) de los depredadores para ambas fuentes de informacioacuten contenidos
estomacales e isoacutetopos estables Para el caacutelculo con los valores de contenidos
estomacales se utilizoacute la siguiente ecuacioacuten propuesta por Christensen amp Pauly
(1992)
119873119879 = 1 + 119863119862 lowast 119873119879119895
28
Donde
DCij referida como la composicioacuten de la dieta es la proporcioacuten de presas ( j ) en la
dieta del depredador (i ) NTj es el nivel troacutefico de las presas y fue obtenido de la
base de datos del International Standard Statistical Classification of Aquatic
Animals and Plants (ISSCAAP) en Fishbase (wwwfishbaseorg) n es el nuacutemero
de presas
En el caso de la red troacutefica estimada por medio del anaacutelisis de isoacutetopos
estables se calculoacute el nivel troacutefico utilizando para ello los valores de nitroacutegeno y la
ecuacioacuten propuesta por Post (2002)
Donde es la posicioacuten troacutefica del organismo usado para estimar δ15Nbase y
es el enriquecimiento en 15N por nivel troacutefico Las especies elegidas para calcular
el δ15Nbase deben de compartir el mismo haacutebitat que la especie objetivo e integrar
la marca isotoacutepica de la red troacutefica en una escala de tiempo suficientemente larga
para minimizar los efectos de la variacioacuten a corto plazo en este caso se utilizoacute una
especie de camaroacuten (Solenocera spp) que resultoacute ser una presa frecuente en la
mayoriacutea de los depredadores y que ocupa un nivel troacutefico secundario
Una vez obtenidos los niveles troacuteficos se utilizaron estos valores junto con las
matrices depredador-presa obtenidas por ambas fuentes y fueron introducidas en
el programa Ucinet v 60 desarrollado por Borgatti (2002) para la representacioacuten
grafica y edicioacuten de la red troacutefica Esta se graficoacute en un gradiente seguacuten su nivel
troacutefico representaacutendose por medio de flechas los consumos de cada especie
La comparacioacuten de las estructuras troacuteficas obtenidas de los valores de ambas
matrices de dietas se realizoacute a traveacutes de una serie de indicadores de especies o
taxa clave propuestos por Jordan et al 2006 Como estos iacutendices expresan
Δ
minus+n
NbaseundariorNconsumido 1515 sec_ δδλ
λ nΔ
NT=
29
importancia relativa de manera jeraacuterquica seguacuten ellos atributos que representan
para cada iacutendice se seleccionoacute la medida del ldquopercentilrdquo superior como criterio de
diferenciacioacuten o separacioacuten de los grupos funcionales maacutes relevantes del
gradiente total De esta manera los valores se ordenaron de mayor a menor y para
identificar las especies clave relevantes se usoacute el percentil de 80
Los iacutendices de especies clave utilizados fueron los siguientes
Iacutendice de grado (Degree) Este iacutendice representa el nuacutemero de nodos
conectados a un nodo particular representado cada uno a una especie y es
expresado como sigue 119863 = 119863 + 119863
Donde Di es la sumatoria de todas las presas (Din) maacutes sus depredadores (Dout)
Iacutendice de cercaniacutea Determina la capacidad de un nodo para llegar a todos los
elementos de la red Donde los elementos maacutes centrales son aquellos que
se encuentran a menor distancia del resto
119862119862 = 119873 minus 1sum 119889119894
Donde N es el nuacutemero de nodos dij es el la longitud de la ruta maacutes corta entre los
nodos i y j en la red Entre maacutes grande el valor de CCi la eliminacioacuten de ese grupo
ocasionaraacute fragmentacioacuten sobre el resto de los grupos
Iacutendice de intermediacioacuten Indica el nuacutemero de veces que aparece un nodo en las
rutas maacutes cortas entre dos Los nodos con un valor alto de intermediacioacuten
son importantes y claves por ser los maacutes centrales de la red o aquellos que
vinculan subgrupos o bloques diferentes
119861119888 = 2 119883 sum 119892 (119894)119892(119873 minus 1)(119873 minus 2)
30
Donde N es el nuacutemero de nodos gkj es el nuacutemero de rutas igualmente maacutes cortas
entre los nodos j y k y gkj(i) es el nuacutemero de estas rutas en las cuales el nodo i
incide
Iacutendice de grupos clave Kpp1 Denominado iacutendice de fragmentacioacuten este indica
cuales nodos tendriacutean que ser eliminados para desconectar al maacuteximo la red
119865 = 1 minus sum 119904119896 (119904119896 minus 1)119873(119873 minus 1)
Donde sk es el tamantildeo del grupo y N es el nuacutemero de nodos su rango va de 0-1
donde 1 es la maacutexima fragmentacioacuten de la red
Iacutendice de grupos clave Kpp2 Llamado tambieacuten iacutendice de propagacioacuten es un
indicador de cuaacuteles son los nodos que se encuentran lo maacutes conectado
posibles al resto de los nodos de la red
119877 = 1 minus sum 1 119889119872119895119873
Donde RD es la proporcioacuten de todos los nodos alcanzados por el grupo de intereacutes
dMj es la distancia de un nodo j a un grupo M de nodos
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Los resultados de los indicadores anteriores para cada fuente de datos
estoacutemagos e isoacutetopos fueron comparados por medio de la prueba de correlacioacuten
por rangos no parameacutetrica de Spearmann (ρ) Esta es una prueba que mide la
asociacioacuten entre dos variables discretas Para calcular ρ los datos son ordenados
y reemplazados por su respectivo rango
El estadiacutestico ρ viene dado por la expresioacuten
ρ= sum( )
31
Donde D es la diferencia entre los correspondientes valores de una especie e
iacutendice entre matrices y N es el nuacutemero de pares de datos
Como criterio de prueba de hipoacutetesis en estas comparaciones se eligieron valores
de correlacioacuten ρgt08 y una significancia pgt005 como estadiacutesticamente similares
Para el caso de los niveles troacuteficos se aplicoacute una prueba t para determinar si los
valores obtenidos por contenidos estomacales y por anaacutelisis de isoacutetopos fueran
estadiacutesticamente similares
Resultados
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales De las 134 especies de peces capturadas durante los muestreos se
analizaron un total de 2139 estoacutemagos pertenecientes a 50 de ellas siendo eacutestas
las maacutes frecuentes y abundantes en los muestreos (Anexo 1) De estos el 571
presentaron alimento mientras que el resto no conteniacutea ninguacuten componente
alimenticio Para el anaacutelisis se seleccionaron todos aquellos peces cuyo nuacutemero
de estoacutemagos fuera suficiente para poder representar su dieta y para determinar
esto se realizoacute una serie de curvas de diversidad acumulada determinando
tambieacuten el coeficiente de variacioacuten de cada una de estas considerando que
cuando este coeficiente fuera menor a le005 el nuacutemero de estoacutemagos resultaba
adecuado para representar en un 95 la dieta de los peces En la figura 2 se
observa un ejemplo de este criterio de seleccioacuten mientras que el resto de los
valores de diversidad de la totalidad de organismos se muestran en el Anexo 2
Figuracuandcuandrepres
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onsideraba a mientras qno estaba bi
epresentad
vel troacutefico
n el objeto d
especies d
e estoacutemag
ase de dat
menticios
criterio
y se encont
n embargo
crustaacuteceo
Fishbase p
limenta tan
6 7
Hacute
CV
32
asiacute que
en
as
se
de
de
os
os
A
troacute
la
os
por
nto
0
005
01
015
02
025
03
33
Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans
Boca dulce (Paralonchurus goodei)
En los 10 estoacutemagos analizados se encontroacute que esta especie se
alimentaron de peces de la familia Cynoglossidae poliquetos braquiuros asiacute como
algas (Tabla II) La dieta encontrada en Fishbase (Chao 1995) resultoacute ser
incompleta sin embargo sentildeala que este organismo llega a alimentarse de
gusanos presumiblemente poliquetos asiacute como de otros invertebrados
Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei
Especies presa G
Alga 179
Brachyura 357
Cynoglossidae 8081
MONI 411
Polychaeta 793
Restos de peces 179
Especies presas G
Cynoglossidae 50
Engraulidae 50
Gasteropoda 50
MONI 50
Restos de camarones 50
Restos de crustaacuteceos 200
Squillidae 150
Stomatopoda 400
34
Sardina machete (Ophistopterus dovii)
En los cinco estoacutemagos analizados se encontraron restos de algas asiacute
como camarones de la familia Ogyrididae la dieta en Fishbase (Whitehead y
Rodriguez 1995) fue muy poco representativa ya que solo mencionan lo
encontrado en un solo estoacutemago con una especie de pez no identificada
Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii
Especies presa G
Alga no id 275
Ogyrididae 9725
De esta manera se trabajoacute con un total de 19 especies de peces El anaacutelisis
de similitud de Bray-Curtis aunado al de clusters dio como resultado un total de
seis agrupaciones o gremios troacuteficos Malacoacutefagos Detritiacutevoros Poliquetoacutefagos
Carcinoacutefagos Carcino-ictioacutefagos e Ictioacutefagos En la siguiente tabla se muestran las
especies pertenecientes a cada gremio y el porcentaje de biomasa consumida de
cada grupo presa principal (Fig3 Tabla IV)
Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio
Gremio Especie de consumo
Ictioacutefagos Cyclopsetta querna 87
Ictioacutefagos Synodus scituliceps 82
Ictioacutefagos Selene peruviana 965
Ictioacutefagos Trichiurus nitens 788
Ictioacutefagos Paralunchuru goodei 81
Carcinoacutefagos Centropomus robalito 975
Carcinoacutefagos Pomadasys panamensis 52
Carcinoacutefagos Pseudupeneus grandisquamis 905
Carcinoacutefagos Lepophidium prorates 786
Carcinoacutefagos Polydactylus opercularis 567
Carcinoacutefagos Polydactylus approximans 80
Carcinoacutefagos Opisthopterus dovii 972
Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66
35
Ictio-carcinoacutefagos Lutjanus guttatus 408437
Detritoacutefagos Haemulopsis spp 85
Detritoacutefagos Eucinostomus gracilis 69
Detritoacutefagos Orthopristys chalceus 82
Malacoacutefagos Balistes polylepis 895
Poliquetoacutefagos Ariidae 525
Las presas encontradas en los contenidos estomacales de cada uno de los
depredadores fueron identificados al menor taxoacuten posible (Anexo 3) sin embargo
con el fin de que las redes troacuteficas resultantes de ambos meacutetodos Contenidos
estomacales (CE) e isoacutetopos tuvieran agrupaciones de presas similares para
facilitar su eventual comparacioacuten los componentes presas fueron agrupados por
sus relaciones taxonoacutemicas en familias o clases e incluso ordenes (Tabla V)
Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos estomacales
Grupo Especies
Bivalvia Anadara Mazatlanica
Pectinidae
Veneridae
Anomia peruviana
Nuculana elenensis
Corbula marmorata
Corbula sp
Tellina sp
Gasteroacutepoda Turritela mariana
Epitoniidae
Epitonium acapulcanum
Crucibulum monticulus
Calappidae Calappidae
Cephalopoda Loligo opalescens
Clupeidae Ophistonema libertate
Harengula thrissina
Sardinops caeruleus
Clupeidae
36
Cynoglossidae Symphurus elongatus
Cynoglossidae
Engraulidae Cetengraulis mysticetus
Engraulis mordax
Anchoa spp
Engraulidae
Echinodermata Asteroidea
Ophiactis simplex
Mugilidae Mugilidae
Mugil cephalus
Congridae Paraconger californiensis
Ariosoma gilberti
Polychaeta Leucosidae
Sternaspidae
Eunicidae
Lumbrineridae
Glyceridae
Porifera Porifera
Portunidae Euphylax robustus
Callinectes bellicosus
Portunus tuberculatus
Portunus asper
Portunidae
Stomatopoda Squilla panamensis
Squilla acueleata
Squillla spp
Squilla mantoidea
Squilla biformis
Squilla bigelowi
Squilla tiburonensis
Xanthidae Xanthidae
Zooplancton Copeacutepoda
Figura
detalla
malac
molus
a 3 Anaacutelisis d
MalacoacutefaAl analiza
adamente
coacutefagas se
scos bivalvo
de cluacutester m
gos ar la dieta
se observ
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gremios troacute
las espec
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tificados co
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oacuteficos ident
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dose princi
omo tunicad
eccionados
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cadas com
palmente d
dos (Fig4)
37
en
aacutes
mo
de
38
Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas
Poliquetoacutefagos
Las especies que se consideraron como ldquopoliquetoacutefagasrdquo fueron los peces
de la familia Ariidae que tuvieron como presas principales poliquetos (Fig5)
presumiblemente de las familias Eunicidae Glyceridae y Lumbrineridae en menor
medida tambieacuten consumieron moluscos bivalvos asiacute como crustaacuteceos y materia
orgaacutenica identificada como detritus
Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B polylepis
B
iom
asa
(G)
Tunicados
Bivalvos
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Ariidae
B
iom
asa
(G)
Bivalvos
Detritus
Polychaeta
Portunidae
39
Detritiacutevoras Las especies clasificadas como detritiacutevoras fueron Eucinostomus gracilis
Haemulopsis axillaris y Orthopristis chalceus que se alimentaron principalmente
de detritus seguido de moluscos equinodermos y de crustaacuteceos (Fig6)
Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras
Carcinoacutefagos Dentro de los carcinoacutefagos se encontroacute que la biomasa consumida por este
gremio estuvo constituida principalmente por camarones de las familias
Penaeidae Solenoceridae Sicyionidae (Camarones grandes gt40mm aprox) asiacute
como de camarones de las familias Processidae y Ogyrididae (Camarones chicos
lt40mm aprox) estomatoacutepodos (principalmente de la familia Squillidae) No
obstante no todas las especies resultaron carcinoacutefagos estrictos y existioacute cierto
porcentaje de consumo de peces principalmente cynoglossidos asiacute como tambieacuten
de calamares de la familia Loliginidae (Fig7)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Haemulopsis spp O chalceus E gracilis
B
iom
asa
(G) Bivalvos
Camarones chicos
Detritus
Echinodermata
Gastropoda
Otros Brachyuros
40
Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas
Carcino-ictioacutefagos Las especies carcino-ictioacutefagas fueron aquellas que consumieron en un
porcentaje similar tanto crustaacuteceos como peces En este gremio encontramos a
Lutjanus guttattus Polydactylus opercualrus y Pomadasys panamensis Estas
especies se alimentaron de varias familias de camarones de cangrejos de la
familia Xanthidae de bivalvos y de peces de las familias Engraulidae y Scianidae
(Fig 8)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B
iom
asa
(G) Alga no id
Camarones chicos
Camarones grandes
Cynoglossidae
Huevos
Loliginidae
Otros Peces
Stomatopoda
41
Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas
Ictioacutefagas Las especies ictioacutefagas fueron las siguientes Cyclopsseta querna P
goodei Trichiurus nitens Selene peruviana Scomberomorus sierra y Synodus
scituliceps Estas especies se alimentaron principalmente de peces de las familias
Engraulidae y Clupeidae no obstante algunas especies presentaron en su dieta
algunas especies de camarones e incluso de calamares como es el caso de S
scituliceps (Fig 9)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
L gutattus P panamensis P opercularis
B
iom
asa
(G)
Camarones grandes
Loliginidae
Scianidae
Stomatopoda
Xanthidae
Engraulidae
Camarones chicos
Bivalvos
42
Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables
Se analizaron un total de 119 muestras de muacutesculos de las 19 especies de
peces coincidiendo con las especies analizadas en los contenidos estomacales
Se encontroacute que los valores del δ15N van desde los 13permil hasta los 181permil
mientras que los valores de δ13C una vez aplicado el factor de correccioacuten de
liacutepidos utilizando la ecuacioacuten de Post (2007) fueron desde los -184permil hasta los -
1425permil La especie analizada con valores promedio maacutes altos de δ15N fue B
polylepis con un valor de 1747permil mientras que el maacutes bajo lo tuvo P goodei con
un valor de 1380permil En el caso del δ13C el valor maacutes alto estuvo representado por
el Haemulopsis spp con un valor de -1509permil y el maacutes bajo fue para Centropomus
robalito con un valor de -1732permil
En el caso de las presas se seleccionaron un total de 104 muestras
repartidas en 58 grupos donde los valores del δ15N variaron de 116permil a 164permil
siendo la especie con el valor promedio maacutes alto el molusco Solenosteira gatesi
con 164permil mientras el maacutes bajo fue de 116permil de los clupeidos mientras que para
el δ13C el valor maacutes bajo fue de -189permil para poriacuteferos y el maacutes alto de -1313permil
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
S scituliceps T nitens C querna S peruviana P goodei
B
iom
asa
(G) Restos de peces
Otros Peces
Loliginidae
Engraulidae
Cynoglossidae
Clupeidae
43
para los poliquetos (Lumbrineridae) Se determinoacute que no existiacutean diferencias en
los valores de isoacutetopos obtenidos en las diferentes eacutepocas de muestreo mediante
una prueba ANDEVA P= 0371 en el caso del δ15N y P=0096 para el δ13C
Mediante un anaacutelisis de variancia no parameacutetrico (Kruskal-Wallis) se proboacute que no
existiacutean diferencias significativas (K-W p gt0096) entre los valores de isoacutetopos
obtenidos en las temporadas de pesca 2005-2006 y 2006-2007
Con los valores isotoacutepicos obtenidos se procedioacute a aplicar los modelos de
mezcla para ello primeramente se realizaron agrupaciones de las presas
potenciales de las especies que fueron previamente identificadas como tales en el
anaacutelisis de contenidos estomacales definiendo agrupaciones similares para las
dos fuentes de informacioacuten de tal forma que fueran comparables Esta agrupacioacuten
permitioacute ademaacutes obtener mejores resultados debido a que a que el software con el
que se trabajaron (SISUS Erhardt 2009) los modelos de mezcla encuentran
soluciones factibles con una mayor precisioacuten cuando se utiliza un nuacutemero reducido
de fuentes alimenticias A continuacioacuten se muestran los 18 grupos formados a
partir de las presas potenciales analizadas (Tabla VI)
44
Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis a partir de isoacutetopos estables
Grupos Especies
Detritus MOP
Porifera Porifera
Polychaeta Hyalinoecia spp
Diopatra spp
Capitellidae
Bivalvos Argopecten ventricosus
Temnoconcha cognata
Gasteroacutepoda Solenosteira gatesi
Fusinus colpoieus
Polystira oxytropis
Leucozonia spp
Conus diadema
Cephalopoda Loligo opalescens
Calappidae Calappa convexa
Hepatus kossmani
Camarones chicos
Ambidexter spp
Ogyrididae
Processidae
Camarones grandes
Penaeus californiensis
Solenocera mutator
Trachypenaus faoe
Penaeus vannamei
Sicyona disdorsalis
Sicyona ingentis
Xiphopeaneus ribeti
Portunidae Euphylax robustus
Euphylax spp
Portunus asper
Portunus tuberculatus
Portunus xantusii
Xanthidae Xanthidae
Stomatopoda Squilla acuelata
Squilla biformis
Squilla bigelowi
Squilla hancocki
Squilla mantoidea
Zooplancton Copepoda
Echinodermata Agassizia scrobilobata
Luidia columbia
Luidia phragma
Clupeidae Clupeidae
Cynoglossidae Cynoglossidae
Congridae Paraconger californiensis
Engraulidae Anchoa spp
Cetengraulis mysticetus
Engraulidae
45
Estos modelos de mezcla arrojan una distribucioacuten de la probabilidad de la importancia que cada grupo presa tiene a la dieta del depredador Para representar esta distribucioacuten y compararla con lo encontrado en los contenidos estomacales se usoacute la media debido a que las distribuciones obtenidas generalmente tienden a ser normales En el Anexo 4 se muestran los valores de isoacutetopos de cada uno de los depredadores y sus presas asiacute como los resultados obtenidos para cada caso por los modelos de mezcla observaacutendose la proporcioacuten de presas en la dieta de los depredadores
Los modelos de mezcla permitieron identificar cinco gremios troacuteficos (Tabla VII) mostrando una distribucioacuten de especies diferente a la encontrada por los anaacutelisis de contenidos estomacales Dos de los gremios encontrados por contenidos estomacales no aparecen en el anaacutelisis basado en isoacutetopos mientras que un nuevo gremio es identificado con base en isoacutetopos
Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio
Gremio Especie de consumo
Ictioacutefago S scituliceps 595
IctiondashCarcinoacutefagos T nitens 5346
IctiondashCarcinoacutefagos S peruviana 4451
IctiondashCarcinoacutefagos P opercularis 4753
Malacoacutefagos B polylepis 60
Malacoacutefagos E gracilis 58
Equinodermoacutefagos Haemulopsis spp 77
Carcinoacutefagos C robalito 975
Carcinoacutefagos P panamensis 52
Carcinoacutefagos P grandisquamis 905
Carcinoacutefagos P goodei 728
Carcinoacutefagos L prorates 786
Carcinoacutefagos C querna 764
Carcinoacutefagos P approximans 80
Carcinoacutefagos O dovii 972
Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66
Carcinoacutefagos O chalceus 828
Carcinoacutefagos Ariidae 56
Carcinoacutefagos L guttatus 99
46
Ictioacutefagos En ese gremio solo se encontroacute la especie S scituliceps la cual presenta
una dieta dominada principalmente por peces siendo la bicuda S ensis la especie
de pez con mayor porcentaje de contribucioacuten a la dieta Crustaceos como los
estomatoacutepodos tambieacuten fueron importantes en la dieta sin embargo no ocuparon
un porcentaje tan grande como el grupo de los peces (Fig10)
Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Carcino-ictioacutefagos Tres especies estuvieron representando a este gremio P opercularis S
peruviana y T nitens las cuales consumieron proporciones similares de peces y
crustaacuteceos Los peces que estuvieron maacutes representados en su dieta fueron de la
familia Engraulidae mientras que los crustaacuteceos maacutes importantes resultaron ser
los estomatoacutepodos y camarones de tallas grandes (Fig 11)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
S scituliceps
C
ontr
ibuc
iograven
prom
edio
a la
die
ta Camarones grandes
Camarones pequntildeos
Clupeidae
Congridae
Cynoglossidae
Engraulidae
Loliginidae
Mugilidae
P grandisquamis
S ensis
Stomatopoda
47
Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Equinodermoacutefagos En este grupo se encontroacute a Haemulopsis spp que en el anaacutelisis de
contenidos estomacales se clasificoacute como detritoacutefago Se encontroacute que sus presas
principales fueron los equinodermos grupo representado por asteroideos dos
especies del geacutenero Luidia y el erizo Agassizia scrobilobata (Fig12)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
P opercularis S peruviana T nitens
C
ontr
ibuc
ioacuten
prom
edio
a la
die
ta
Zooplancton
Stomatopoda
Portunidae
Mugilidae
Loliginidae
Engraulidae
Cynoglossidae
Clupeidae
Camarones pequentildeos
Camarones grandes
48
Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Malacoacutefagos Estos estuvieron representados por dos especies B polylepis y E gracilis
que consumieron principalmente moluscos gasteroacutepodos y en menor medida
bivalvos (Fig13)
Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Haemulopsis spp
C
ontr
ibuc
iograven
prom
edio
a la
die
ta
POM
Zooplancton
Equinodermos
Gasteropoda
Stomatopoda
Polychaeta
Camarones pequentildeos
Bivalvos
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B polylepis E gracilis
C
ontr
ibuc
iograven
prom
edio
a la
die
ta
Bivalvos
Camarones pequentildeos
Gasteropoda
Loliginidae
Polychaeta
POM
Porifera
Stomatopoda
Xanthidae
Carci
media
(Fig 1
en la
(a) e
otro s
de su
Figuraisoacutetop
noacutefagos La mayor
ante el anaacute
14) Debido
primera aq
es decir or
se presenta
dieta estaacute
a 14 Presas pos estables
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aacutelisis de isoacute
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s separada
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menos el 50
por el anaacutelis
49
mio
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os
el
0
sis
50
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Una vez que se obtuvo la informacioacuten tanto sobre predadores y presas a
partir de isoacutetopos estables como de contenidos estomacales se procedioacute a realizar
el anaacutelisis comparativo de las redes troacuteficas para ello los valores de biomasa en el
caso del anaacutelisis de contenidos estomacales y el valor promedio de distribucioacuten del
consumo de presas en el caso de los isoacutetopos estables aunados a modelos de
mezcla fueron usados para construir una matriz de depredadores y presas En
ambos casos la matriz estuvo compuesta por un total de 39 nodos similares en
ambos casos
Nivel troacutefico Al estimar los niveles troacuteficos se encontroacute que la especie con el valor maacutes
alto varioacute entre redes en el anaacutelisis de contenidos estomacales la especie con
nivel troacutefico maacutes alto fue T nitens el cual es un organismo ictioacutefago
primordialmente en cambio en el anaacutelisis de isoacutetopos la especie con el nivel
troacutefico maacutes alto fue B polylepis considerada como malacoacutefaga siendo esta
diferencia una de las que causan mayores discrepancias en el anaacutelisis
comparativo Existen otras especies cuyos valores difieren de un anaacutelisis a otro
tales como Haemulopsis spp con una diferencia de 15 niveles troacuteficos y O
chalceus con una diferencia de 13 niveles troacuteficos El resto de las especies
obtuvieron niveles troacuteficos similares con ciertas diferencias (Tabla VIII) De manera
general la red de isoacutetopos presenta niveles troacuteficos maacutes altos que la red de
contenidos estomacales se realizoacute una prueba t a los valores de NIVEL TROacuteFICO
obtenidos por ambos meacutetodos y eacutesta nos arrojoacute una t=5876 18 gl plt005 lo
que indica que los valores encontrados por ambas teacutecnicas difieren
significativamente lo que sugiere una estructura troacutefica diferente por ambos
meacutetodos (Fig15)
51
Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos
Depredadores NT ISO NT CE DIFERENCIA (ISO-CE)
Paralonchurus goodei 31 328 018 Balistes polylepis 48 33 15 Pomadasys panamensis 36 369 009 Haemulopsis spp 37 218 152 Ariidae 39 302 088 Synodus scituliceps 42 433 -013 Pseudupenaues grandisquamis 35 354 -004 Trichiurus nitens 43 431 001 Centropomus robalito 33 36 003 Lepophidum prorates 36 38 02 Cyclopsetta querna 34 39 05 Eucinostomus gracilis 40 306 094 Selene peruviana 39 372 022 Lutjanus guttatus 35 377 -027 Orthopristis chalceus 36 222 138 Polydactylus opercularis 42 371 049 Polydactylus approximans 39 37 02 Diplectrum spp 39 393 -003 Ophistopterus dovii 39 42 -03 Rango NT 48-31 433-218 Promedio 378 357
Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados por lo diferentes meacutetodos
52
Red troacutefica Las redes troacuteficas construidas a partir de las matrices de depredador-presa
(Anexo 5) presentaron algunas diferencias siendo la causa maacutes notable el cambio
de nivel troacutefico de algunas especies En el caso de la red troacutefica construida por el
anaacutelisis de CE (Fig 16) se encontroacute que las especies con mayor nuacutemero de rutas
en este caso consumidores fueron los estomatoacutepodos y los camarones de
tamantildeos chicos y grandes En el caso de la red construida por los anaacutelisis de
isoacutetopos estables (Fig17) se encontroacute que las especies maacutes conectadas fueron
principalmente los estomatoacutepodos y los camarones chicos y como puede
observarse dos de estos nodos son coincidentes entre las redes
Iacutendices de especies clave
Los indicadores de especies clave (Jordan 2006) mostraron ciertas
similitudes entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla IX) En el caso del iacutendice de
intermediacioacuten se encontroacute que las especies con valor maacutes alto fueron los
estomatoacutepodos para ambos casos el resto de las especies cambiaron el orden
entre las dos redes troacuteficas sin embargo las cuatro especies con los valores maacutes
altos fueron las mismas en ambas (P panamensis S scituliceps Camarones
pequentildeos y estomatoacutepodos)
El iacutendice de cercaniacutea presentoacute una tendencia similar donde 10 especies
presentaron los valores mayores del iacutendice en las dos redes troacuteficas siendo
tambieacuten la maacutes relevante los estomatoacutepodos
53
54
55
El iacutendice de grado sugiere que los grupos con mayor nuacutemero de conexiones
en la red construida con CE fueron los camarones de tallas grandes los peces
engraulidos el detritus los camarones de tallas pequentildeas y estomatoacutepodos (Tabla
IX Fig 18) mientras que estos uacuteltimos resultaron ser los maacutes importantes en la
red construida por medio de isoacutetopos seguidos de los cangrejos Xanthidae y
Portunidae (Tabla IX Fig19) El resto de las especies cambian su posicioacuten de
importancia relativa dependiendo de la metodologiacutea usada sin embargo los
crustaacuteceos son los que tienden a poseer los valores maacutes altos En todos los
iacutendices realizados se muestra que los crustaacuteceos poseen un alto nivel de
importancia en la red troacutefica de la zona
En el caso del anaacutelisis de contenidos estomacales el iacutendice de
fragmentacioacuten Kpp1 identificoacute 12 especies como los grupos maacutes importantes al
considerar el percentil del 80 siendo las principales los camarones de tallas
pequentildeas y grandes De acuerdo con la interpretacioacuten del iacutendice Kpp1 si estas
especies se llegaran a retirar del sistema la fragmentacioacuten de la red seriacutea casi
total En el caso de la red de isoacutetopos las especies maacutes importantes fueron 14 en
estas solamente se encontraron un conjunto de peces depredadores de diferentes
niveles troacuteficos y por tanto de distintos gremios troacuteficos (Tabla X)
El iacutendice de propagacioacuten Kpp2 tuvo como especies maacutes importantes en el
caso de los anaacutelisis de CE a siete especies mientras que el de isoacutetopos tuvo a 14
especies (que representan el percentil del 80 de este iacutendice) En ambos casos el
conjunto de especies identificadas representa el grupo de especies necesario para
mantener conectada toda la red troacutefica El orden descendiente de los valores del
iacutendice mostrado en la Tabla X representa la importancia relativa de cada especie
Las especies con valores de propagacioacuten maacutes altos fueron en CE los bivalvos asiacute
como los cangrejos Calappidae mientras que con isoacutetopos fueron tambieacuten los
cangrejos calappidos y peces de la familia Engraulidae (Tabla X)
56
Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos (ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten
Roacutetulos de fila Bee_CE Bee_ISO Clo_CE Clo_ISO Deg_CE Deg_ISO
B polylepis 5334 4413 4691 4368 100859 100
Bivalvos 6500 3883 5135 5278 12603 8374
C querna 4370 4183 5067 5352 98279 10764
C robalito 098 477 4043 4419 100124 997
Calappidae 000 313 3304 4176 226 2936
Camarones grandes 4885 3681 5278 5206 336609 13215
Camarones pequentildeos 8656 7907 5352 5672 176983 261228
Clupeidae 298 316 3958 4130 64751 887
Congridae 000 078 3838 4130 17033 2024
Cynoglossidae 3156 2067 4270 4872 150238 4147
Detritus 1677 378 4176 4086 28378 2707
Diplectrum spp 6131 4361 5206 5429 12158 9994
E gracilis 054 1432 3486 4419 100 10029
Echinodermata 305 552 3689 4176 8237 9828
Engraulidae 2865 2381 5000 5000 309269 16047
Gasteropoda 310 816 3726 4318 6113 9929
Haemulopsis spp 2792 2524 4634 4750 100 99838
Ariidae 3852 2580 4750 4872 99934 9988
L guttatus 5685 1746 4634 4750 94073 8097
L prorates 521 235 4222 4318 100 999
Loliginidae 615 933 4270 4578 66517 1759
Mugilidae 000 256 3193 4270 071 1433
O chalceus 2663 1717 4524 4578 100255 9991
57
O dovii 000 050 3519 4176 100 9999
P approximans 1496 1361 4318 4634 100 100
P goodei 233 992 3333 4368 100 994
P grandisquamis 3851 3303 5000 5278 100094 10079
P opercularis 735 2494 4318 4872 100092 10077
P panamensis 7208 4877 4872 5135 96427 10758
Polychaeta 1350 1089 3619 4086 65181 6068
Porifera 000 000 3220 3065 0019 341
Portunidae 452 1605 4176 4750 22009 16761
S peruviana 1422 1092 4318 4318 100813 100
S scituliceps 9413 7737 5278 5588 99899 10441
Sphyraena ensis 000 000 3486 3619 5809 259
Stomatopoda 13444 8941 6032 5938 174709 25539
T nitens 374 2743 4634 5206 9971 105
Xanthidae 342 2567 3838 4872 2069 24945
Zooplancton 714 1524 4086 4578 12441 7501
Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde se muestran las especies que representan el 80 del efecto
Kpp1 CE Kpp2 CE Kpp1 ISO Kpp2 ISO
Camarones chicos Bivalvos P goodei Calappidae
Camarones grandes Calappidae B polylepis Clupeidae
Cynoglossidae Engraulidae P panamensis Cynoglossidae
Engraulidae Mugilidae Haemulopsis spp Echinodermata
Stomatopoda Sphyraena ensis Ariidae Congridae
Zooplancton Stomatopoda S scituliceps Porifera
B polylepis P opercularis P grandisquamis Portunidos
58
C querna T nitens Zooplancton
Diplectrum spp C querna B polylepis
L guttatus E gracilis P panamensis
P grandisquamis L guttatus Haemulopsis spp
P panamensis P approximans Ariidae
O chalceus P grandisquamis
Diplectrum spp E gracilis
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Se realizoacute una prueba de correlacioacuten por rangos de Spearman para
determinar si existe correlacioacuten significativa entre los valores obtenidos por los
diferentes iacutendices de especies clave entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla XI)
Esta prueba dioacute como resultado que los iacutendices que tuvieron mayor correlacioacuten
entre lo obtenido por CE e isoacutetopos fueron los iacutendices de intermediacioacuten (087) y
de cercaniacutea (085) mientras que el iacutendice de grado fue el que obtuvo el menor
valor (028) para determinar cuaacutel fue la causa de tan bajos valores de correlacioacuten
en la tabla XII se comparan los valores obtenidos de este iacutendice para cada caso
en ella se puede ver que las especies que tuvieron una diferencia maacutes alta en
promedio (marcadas con ) que el resto de las especies fueron principalmente
presas que en el anaacutelisis de isoacutetopos estables se encontroacute que tendiacutean a poseer
mayor importancia en la dieta que lo encontrado por contenidos estomacales esto
con excepcioacuten del detritus y los peces de la familia Cynoglossidae los cuales se
identificaron con mayor importancia en el anaacutelisis de contenidos estomacales
En cuanto a los iacutendices de especie clave Kpp1 y Kpp2 estos tuvieron una alta
correlacioacuten siendo los resultados obtenidos por ambos meacutetodos muy similares
(099 y 085) cambiando solamente el orden de algunas de las especies
59
Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros subrayados representan correlacioacuten significativa (plt005)
Iacutendice Valor de Correlacioacuten
Intermediacioacuten 087
Cercaniacutea 085
Grado 045
Kpp1 099
Kpp2 085
Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con la especies con las mayores diferencias
Especies Deg_CE Deg_iso Diferencia absoluta
Detritus 28378 2707 25671
Xanthidae 2069 24945 22876
Camarones grandes 336609 13215 204459
Engraulidae 309269 16047 148799
Portunidos 22009 16761 145601
Cynoglossidae 150238 4147 108768
Gasteropoda 6113 9929 93177
Echinodermata 8237 9828 90043
Camarones pequentildeos 176983 261228 84245
Stomatopoda 174709 25539 80681
Zooplancton 12441 7501 62569
Clupeidae 64751 887 55881
Loliginidae 66517 1759 48927
Bivalvos 12603 8374 4229
Porifera 0019 341 34081
Calappidae 226 2936 271
Diplectrum spp 12158 9994 2164
Sphyraena ensis 5809 259 20091
Mugilidae 071 1433 1362
L guttatus 94073 8097 13103
P panamensis 96427 10758 11153
C querna 98279 10764 9361
60
T nitens 9971 105 529
S scituliceps 99899 10441 4511
Polychaeta 65181 6068 4501
Congridae 17033 2024 3207
B polylepis 100859 100 0859
S peruviana 100813 100 0813
P grandisquamis 100094 10079 0696
P opercularis 100092 10077 0678
P goodei 100 994 06
C robalito 100124 997 0424
O chalceus 100255 9991 0345
E gracilis 100 10029 029
Haemulopsis spp 100 99838 0162
L prorates 100 999 01
Ariidae 99934 9988 0054
O dovii 100 9999 001
P approximans 100 100 0
61
Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas
62
Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y modelos de mezcla y las especies por las cuales estas son depredadas
63
Discusioacuten Las especies analizadas en este trabajo de las cuales se obtuvo
informacioacuten representativa de su dieta corresponden a organismos que fueron
relativamente abundantes en las capturas Algunas especies dominantes y que no
fueron seleccionadas para este estudio son especies que quizaacutes sus haacutebitos
alimenticios como por ejemplo la hora de alimentacioacuten o la manera como ingieren
a sus presas no permitieron encontrar suficientemente representada su dieta en
los estoacutemagos En algunos casos aun con pocos estoacutemagos se encontroacute por
medio de la prueba de diversidad acumulada que la dieta se encontraba bien
representada esto se debe a que en casi todos los estoacutemagos analizados se
encontroacute muy poca variacioacuten en la diversidad de presas ejemplo de ello es B
polylepis que con solo 11 estoacutemagos la curva de diversidad alcanzoacute la asiacutentota y
un coeficiente de variacioacuten menor a 5 Otras especies que no resultaron tener un
nuacutemero adecuado de muestras (Anexo 1) fueron utilizadas para representar la red
troacutefica de los niveles troacuteficos maacutes bajos y altos que los de las especies con dieta
bien representada Esto se hizo con el fin de tener un mayor contraste por niveles
troacuteficos de la red para su eventual anaacutelisis y comparacioacuten
Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos
Detritoacutefagos Se identificaron tres especies como detritoacutefagas en el anaacutelisis de contenidos
estomacales debido a que se encontroacute materia orgaacutenica con caracteriacutesticas
similares a detritus en sus contenidos estomacales sin embargo cuando se realizoacute
el anaacutelisis de isoacutetopos estables de estas especies la muestra de referencia de
detritus no se relacionoacute de ninguna manera con las especies antes mencionadas
Esto puede ser causado porque el material identificado como detritus se tratase de
restos de otras especies presa en estados de digestioacuten sumamente avanzados de
los cuales solo quedaban restos de sus proteiacutenas y al no observarse alguna
estructura dura que haya permanecido junto a ellas se les haya identificado
erroacuteneamente como detritus Dentro de las especies que claramente presentaron
este proceso se encuentra Haemulopsis spp en la cual se encontroacute detritus en los
estoacutemagos sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos identificoacute a los equinodermos como
64
los principales componentes de la dieta de esta especie Dentro de estos
equinodermos encontramos a los ofiuros y asteroideos que al parecer el
organismo llega a digerir casi completamente de tal forma que estos fueron
clasificados como detritus o materia orgaacutenica no identificada en el anaacutelisis de
contenidos estomacales De esta manera este nuevo anaacutelisis clasifica a esta
especie como un consumidor muy importante del grupo de los equinodermos En
este tipo de fondos resultan abundantes especies pertenecientes a los grupos
anteriormente mencionados que seguacuten Honey-Escandoacuten et al (2008) son grupos
oportunistas que son capaces de explotar haacutebitats muy diversos
Este es un buen ejemplo de coacutemo la herramienta del anaacutelisis de isoacutetopos
ayuda a identificar presas que por la metodologiacutea tradicional resulta difiacutecil o incluso
se puede llegar a conclusiones erroacuteneas La especie O chalceus presentoacute el
mismo problema ya que en esta se identificoacute lo que probablemente se trataba de
restos muy digeridos de poliquetos como detritus Estos organismos al tener un
cuerpo muy blando son digeridos muy raacutepidamente y este depredador a diferencia
de los miembros de la familia Ariidae no se alimentoacute de familias de poliquetos que
presentan espiacuteculas estructuras que sirvieron para su identificacioacuten No obstante
en los tejidos se reflejo en sus valores de isoacutetopos la alta importancia de este
grupo lo que representa el alimento que asimiloacute el depredador
Otro caso de este gremio es el de E gracilis el cual es un organismo que
se alimenta tomando bocados del fondo para posteriormente separar su alimento
(Nelson 1994) Este comportamiento induce a que parte del sedimento y detritus
del fondo pasan a su estoacutemago y aunque este no constituya su alimento principal
desde el punto de vista de asimilacioacuten se ve reflejado en el anaacutelisis de contenidos
estomacales
Malacoacutefagos En este gremio fue ubicado por medio de contenidos estomacales a la
especie B polylepis Esta especie como adulto vive asociado a las rocas pero los
juveniles se encuentran en zonas arenosas como las del aacuterea de estudio y se ha
encontrado que se alimenta tanto de moluscos como en este estudio asiacute como de
65
equinodermos crustaacuteceos e incluso poliquetos siendo un depredador muy versaacutetil
Su dentadura permite a este organismo utilizar recursos tales como equinodermos
y moluscos bivalvos (Allen amp Robertson 1998 Thomson et al 2000) Los anaacutelisis
de isoacutetopos confirman lo encontrado por los contenidos estomacales donde al
parecer los bivalvos constituyen una de las presas maacutes importantes
Un organismo que los anaacutelisis de isoacutetopos situacutean como malacoacutefago fue E
gracilis que como anteriormente se mencionoacute se alimenta tomando bocados del
fondo lo que llevoacute a confundir a este organismo como detritoacutefago con el anaacutelisis
de contenidos estomacales sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos lo situoacute como
malacoacutefago Lopeacutez-Peralta y Arcila (2002) encontraron en el Paciacutefico colombiano
que este pez se alimentaba principalmente de poliquetos no obstante otros
autores como Fitch amp Lavenberg (1975) reportan moluscos como parte de la dieta
de este organismo Es probable que moluscos bivalvos de tallas pequentildeas en este
caso sean las presas maacutes importantes de esta especie y que sean ingeridos
cuando estos se alimentan del fondo
Carcinoacutefagos La mayor parte de las especies analizadas tanto con el enfoque de isoacutetopos
como con contenidos estomacales en este estudio cayeron dentro de esta
categoriacutea por ambos meacutetodos esto puede ser debido a que en la zona se
encuentra una alta abundancia de crustaacuteceos donde parecen destacar los
camarones asiacute como los estomatoacutepodos principalmente e incluso algunas familias
de cangrejos braquiuros Esto es debido a que muchas familias de estos grupos
tienen preferencia por los fondos blandos donde suelen alimentarse (Evans 1983
Hendrickx 1995) Los crustaacuteceos de la familia Penaeidae Processidae e incluso
ejemplares de la familia Sicyonidae se encuentran habitando sobre fondos blandos
y someros como los del aacuterea de estudio donde estos organismos tienden a
alimentarse de detritus o del tapete bacteriano o de diatomeas que se encuentran
sobre las primeras capas de arena (Hendrickx 1995 Gonzaacuteles-Vega y Pintado-
Alcalaacute 1998 Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006) Debido a las
66
preferencias que este grupo tienen sobre este tipo de fondos se pueden encontrar
en altas abundancias lo que los hace vulnerables a los peces depredadores de la
zona Otra presa importante en el aacuterea fueron los estomatoacutepodos los cuales son
depredadores de peces moluscos aneacutelidos crustaacuteceos y otros invertebrados
maacutes sin embargo estos a su vez son presas de otros organismos carniacutevoros
principalmente sus juveniles representando un eslaboacuten importante dentro de las
cadenas troacuteficas de las comunidades bentoacutenicas (Hendrickx 1995) tal como se
observoacute en este estudio donde se encontroacute que un alto porcentaje de los peces
depredadores consumieron algunas familias de este grupo en sus etapas
juveniles
Si bien muchas especies consumen crustaacuteceos quizaacutes la abundancia de
estos permite que la competencia entre ellos se vea reducida ademaacutes algunos
depredadores se alimentan de especies de las que otros no lo hacen mientras
que otros poseen estructuras que les dan cierta ventaja para localizar cierto tipo
de presas como los es el caso de lo barbillones de la familia Mullidae
representada por P grandisquamis donde estas estructuras les sirven para
detectar presas que se encuentran ocultas entre el sedimento (Schneider 1995)
Estructuras similares se observan en la familia Polynemidae los cuales presentan
una serie de radios desprendidos en sus aletas pectorales que cumplen con esa
funcioacuten Una especie de esta ultima familia (P opercularis) se identificoacute mediante
el anaacutelisis de isoacutetopos que presenta ademaacutes de los crustaacuteceos una tendencia
hacia el consumo de peces Autores como Hobson (1974) en Hawaii para otra
especie de la familia y Lopez-Peralta y Arcila (2002) en Colombia encontraron una
tendencia similar a la observada por el anaacutelisis de isoacutetopos donde este organismo
consumiacutea una proporcioacuten similar tanto de peces como de crustaacuteceos a diferencia
de la otra especie de la familia (P approximans) que tanto en este estudio como el
realizado en Colombia fue casi estrictamente carcinoacutefago puede deberse a que de
esta manera puede reducirse aun maacutes la competencia que pudiera existir entre
estas dos especies ademaacutes P opercularis en este trabajo tuvo una talla promedio
un poco mayor que las de la otra especie lo que quizaacutes le permitioacute acceder a
presas de mayor movimiento como los peces
67
Ictio-carcinoacutefagos En este gremio se encontraron especies que consumieron tanto crustaacuteceos
como peces el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute tres especies en este
gremio uno de ellos P opercularis fue ubicado como ictio-carcinoacutefago por ambos
meacutetodos estando su dieta compuesta principalmente por camarones y peces de
las familias Engraulidae y Cynoglossidae L guttatus presentoacute mediante este
anaacutelisis una proporcioacuten similar de crustaacuteceos y peces en su dieta identificaacutendose
como presas principales a los peces engraulidos no obstante el anaacutelisis de
isoacutetopos indicoacute que los cangrejos de la familia Xanthidae tienen importancia aun
mayor que los engraulidos El hecho de que en los contenidos estomacales parece
no reflejar esta predominancia de cangrejos quizaacutes se deba a que al alimentarse
este organismo no consuma a la presa completa sino partes de la misma y en
consecuencia exista una subestimacioacuten de la proporcioacuten de utilizacioacuten de esta
presa Una especie que en el anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute como carcinoacutefago
fue P panamensis esto se debe a que si bien reportoacute una alta biomasa de peces
en sus contenidos estomacales la frecuencia de ocurrencia de estos fue muy baja
en cambio los crustaacuteceos a pesar de encontrarse con menor biomasa se
encontraron en la mayoriacutea de los depredadores siendo mayor la asimilacioacuten que
en el caso de los peces Lopez-Peralta amp Arcila (2002) encontraron una dieta
similar para esta especie en Colombia
Algunos especies en el anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron identificados de
ictioacutefagos a ictio-carcinoacutefagos esto debido a que si bien consumen una buena
proporcioacuten de peces tambieacuten hacen uso importante de los crustaacuteceos maacutes de lo
que sugiere el anaacutelisis de contenidos estomacales Al parecer esto se debe a que
consumen crustaacuteceos de tallas pequentildeas que se digieren relativamente raacutepido en
los estoacutemagos tales como algunas de las familias de camarones de tallas
pequentildeas (Ogyrididae y Processidae) Por ejemplo S peruviana que en los
anaacutelisis de contenidos estomacales habiacutea sido identificado como una especie
altamente ictioacutefaga se encontroacute por isoacutetopos estables que hace uso importante
de crustaacuteceos como camarones e incluso de juveniles de braquiuros Si bien
68
gravimeacutetricamente no aportaron valores muy significativos a la dieta al parecer
son asimilados de manera importante por este organismo
T nitens presentoacute una tendencia similar donde gravimeacutetricamente los peces
en los contenidos estomacales presentaban la mayor importancia Sin embargo se
encontroacute que los estomatoacutepodos fueron de alta importancia en el anaacutelisis de
isoacutetopos Los crustaacuteceos son abundantes en el aacuterea de estudio y pueden
complementar la dieta de depredadores ya que a pesar de su menor contenido
energeacutetico (Steimle y Terranova 1985) pueden ser maacutes vulnerables a la
depredacioacuten
Ictioacutefagos Dentro de este gremio el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute a
cinco especies (S scituliceps T nitens C querna S peruviana y P goodei) de
las que el anaacutelisis de isoacutetopos solo confirmoacute a S scituliceps como estrictamente
ictioacutefaga Otros autores han encontrado que las especies de este geacutenero tienen
una dieta dominada por peces (Cruz-Escalona 2004) Las presas maacutes
importantes de esta especie fueron peces de la familia Engraulidae de ambiente
pelaacutegico lo que sugiere actividad predatoria alejaacutendose del fondo Este
comportamiento fue descrito por Sweatman (1984) y Esposito et al (2009) para S
saurus en el Mediterraacuteneo que consumioacute preferentemente a peces pelaacutegicos
C querna fue clasificada por el anaacutelisis de isoacutetopos como ictioacutefaga siendo el
componente principal engraulidos mientras que el anaacutelisis estomacal los identifica
como carcinoacutefago Debido a su morfologiacutea y a su tendencia de permanecer cerca
del fondo (Robertson y Allen 2002) se esperaba que los crustaacuteceos bentoacutenicos
seriacutean una presa potencial importante mayor que los peces pelaacutegicos observados
El anaacutelisis de isoacutetopos mostroacute que los camarones que gravimeacutetricamente no
fueron relevantes son asimilados por el organismo de manera importante
P goodei es una especie poco estudiada en el Paciacutefico autores como
Chao (1995) han clasificado a este organismo como un pez que se alimenta
principalmente de poliquetos En los contenidos estomacales analizados en este
trabajo se encontroacute que la mayor parte de la biomasa consumida perteneciacutea al
69
grupo de los peces aunque debe considerarse que el tamantildeo de muestra fue
reducido por su parte el anaacutelisis de isoacutetopos estables mostroacute que las presas
asimiladas maacutes importantes fueron los crustaacuteceos principalmente cangrejos
brachiuros (Fam Xanthidae) Esta diferencia tanto en bibliografiacutea como en los
anaacutelisis de contenidos estomacales e isoacutetopos sugieren que esta especie es
probablemente un organismo oportunista que hace uso de los recursos que les
sean maacutes accesibles lo cual representa un nivel menor de competencia respecto
a otros depredadores (Margalef 1974)
Las diferencias en lo encontrado entre los meacutetodos basados en isoacutetopos y
el de contenidos estomacales son atribuidas principalmente al hecho de que los
valores que se obtienen de isoacutetopos son un reflejo de lo que el organismo asimila
(Peterson y Fry 1987) en contraste los contenidos estomacales reflejan lo que el
organismo ingiere pudiendo asiacute encontrarse presas que quizaacutes el organismo
consuma y obtenga valores altos de importancia de biomasa en la dieta cuyo
consumo sea ocasional y por lo tanto no se refleje marcadamente en los tejidos
del depredador En cambio los valores de isoacutetopos ofrecen un reflejo de las
presas cuyo consumo se ha dado por un periodo maacutes amplio y por lo tanto son
maacutes importantes en el caso del muacutesculo tejido utilizado en este trabajo el periodo
que refleja se ha calculado ser de varios diacuteas a un mes (Tieszen et al 1983
Rudnick y Resh 2005)
Otra posible causa de esta variacioacuten es que en algunos casos el grupo de
ejemplares de los que se obtuvieron las muestras de isoacutetopos no llegaron a ser
representativos de todo el intervalo de tallas que se alcanzo con el anaacutelisis de
contenidos estomacales lo que puede resultar en que se tenga representado con
isoacutetopos solo una parte de la dieta esto podriacutea ocurrir cuando una especie
presente una fuerte variacioacuten ontogeneacutetica en su dieta Este caso pudiera darse
en especies como B polylepis los cuales presentaron un nuacutemero de muestra
reducido Muchas especies presentan diferencias en los valores isotoacutepicos durante
su ontogenia debido a que se alimentan ya sea en zonas diferentes o bien de
presas distitnas (Phillips y Eldridge 2006) por lo que lo maacutes adecuado es tener
70
muestras representado un intervalo de tallas maacutes o menos amplio Otra posibilidad
para las diferencias de dietas encontradas es que esta especie presente una
dieta con una alta variabilidad como algunas especies de esta familia presentan
(Randall 1967) y debido al reducido tamantildeo de muestras de estoacutemagos obtenidos
en este estudio es posible que la dieta que se estimoacute resulte estar sesgada y por
ello el anaacutelisis de isoacutetopos presente resultados tan distintos a lo encontrado por el
otro meacutetodo
Estructura troacutefica
Niveles troacuteficos Para el 84 de las especies analizadas los niveles troacuteficos que se
obtuvieron por ambos meacutetodos fueron similares no obstante la prueba de t indicoacute
que existiacutean diferencias significativas entre las dos series de datos Esto es debido
a que existen diferencias grandes en los valores obtenidos por un meacutetodo y otro
en cuatro especies B polylepis la especie que presentoacute mayor diferencia en el
nivel troacutefico estimado por ambos meacutetodos con el anaacutelisis de contenidos
estomacales presentoacute un nivel troacutefico de 33 sin embargo con el anaacutelisis de
isoacutetopos este nivel fue de 48 Este valor tan alto es tiacutepicamente reportado para
depredadores tope como tiburones (Estrada et al 2003 Estrada et al 2006)
Algunas de sus presas presentaron tambieacuten niveles altos de δ15N (promedio de
145permil) lo que al parecer indica que estos peces consumieron presas que se
encontraban de alguna manera enriquecidas en este isoacutetopo Una de las posibles
causas es que siendo los moluscos bivalvos una de sus presas maacutes importantes y
al ser la mayoriacutea filtradores son tambieacuten bioacumuladores por lo que
probablemente se encuentren filtrando materia orgaacutenica particulada procedente de
organismos en descomposicioacuten de niveles troacuteficos maacutes altos (McConnaughey y
McRoy1979) como pudieran ser partiacuteculas de restos de peces que son vertidos
durante la captura del camaroacuten Asiacute tambieacuten algunas especies de gasteroacutepodos
que se identificaron como presas potenciales son consumidoras tambieacuten de
detritus e incluso algunas de las familias encontradas son depredadores de
algunas especies de (Reguero y Garciacutea ndashCubas 1989 Ruppert y Barnes 1996)
71
Otra especie con una variacioacuten importante en su nivel troacutefico fue la rasposa
O chalceus la que de acuerdo al contenido estomacal obtuvo un nivel troacutefico de
22 mientras que el anaacutelisis de isoacutetopos produjo un nivel troacutefico de 36 Esta
diferencia es debido a que como ya se mencionoacute la dieta de este organismo
estaba dominada por lo que se identifico detritus en el anaacutelisis de contenidos
estomacales (el cual tiene un valor de 1 en el caacutelculo de nivel troacutefico) por el
anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute que en realidad estaba compuesta
principalmente por crustaacuteceos seguido de moluscos equinodermos y poliquetos
por lo que el nivel troacutefico de este organismo efectivamente es maacutes alto que lo
reportado para contenidos estomacales Cruz-Escalona (1998) en Laguna San
Ignacio en BCS encontroacute un tipo de alimentacioacuten similar en la que esta especie
consume principalmente poliquetos equinodermos y crustaacuteceos lo cual coincide
con lo encontrado en este trabajo por medio de isoacutetopos y excluyendo el detritus
tambieacuten por el anaacutelisis de contenidos estomacales Esta especie se alimenta casi
exclusivamente de invertebrados bentoacutenicos por lo que el nivel troacutefico asignado
por los valores de isoacutetopos es el maacutes adecuado Es probable que en este caso el
detritus observado en contenidos estomacales fuera realmente alimento en estado
muy avanzado de digestioacuten
Haemulopsis spp tambieacuten presentoacute diferencias significativas entre los
valores de isoacutetopos y el calculado por contenidos estomacales obteniendo un nivel
troacutefico de 37 para el primero y de 218 para el segundo Esto parece ser
consecuencia del mismo problema de la especie anterior donde en este caso se
identificaron restos de equinodermos como detritus Esta especie se alimenta
principalmente de equinodermos asteroideos y ophiuroideos lo cual corresponde
al nivel troacutefico obtenido por isoacutetopos La dieta encontrada para los individuos de
este geacutenero difiere un poco a lo encontrado por autores como Ramiacuterez-Luna et al
(2008) para H leuciscus en Ecuador el cual fue definido como un organismo
carcinoacutefago Esto sugiere que en Nayarit la o las especies de este geacutenero
presentan una alimentacioacuten diferente debido a caracteriacutesticas propias de la
estructura de las comunidades Por lo tanto las diferencias encontradas en los
niveles troacuteficos por ambos meacutetodos parecen ser causados por errores en la
72
estimacioacuten e identificacioacuten en los componentes de la dieta encontrada por
contenidos estomacales donde en dos especies uno de los componentes de la
dieta es sobreestimado y en otra de ellos al parecer no se tiene una adecuada
representacioacuten de la misma
El 84 de las especies presentaron niveles troacuteficos similares por ambos
meacutetodos lo que de alguna manera los convalida mutuamente Esta
correspondencia sugiere ademaacutes que el valor de fraccionamiento utilizado para
este sistema (23) fue adecuado donde en la mayoriacutea de otros trabajos se han
utilizado valores de 3 a 35permil (Bode et al 2003) Asiacute mismo los resultados
tambieacuten sugieren que el organismo que se escogioacute como base para determinar los
niveles troacuteficos fue tambieacuten el adecuado ya que esta eleccioacuten resulta muy
importante en los valores que se obtengan para el caacutelculo del nivel troacutefico del
resto de las especies del sistema (Post 2002)
En este trabajo se encontroacute incluso que los valores de nivel troacutefico
estimados a partir de isoacutetopos resultaron ser en general mucho maacutes precisos que
los encontrados con contenidos estomacales ya que para calcular este no se
requiere del conocimiento de todas las presas del depredador las cuales podriacutean
estar siendo sub o sobreestimadas lo que parece ser el caso en las especies
analizadas en este trabajo que difirieron significativamente entre lo encontrado por
ambos meacutetodos
Ademaacutes otra ventaja del caacutelculo del nivel troacutefico por isoacutetopos es que no se
requiere de un nuacutemero elevado de muestras para su estimacioacuten ya que cada
muestra aporta informacioacuten de la dieta acumulada de un organismo en un periodo
dado determinado por el tipo de tejido que se analice Esto resulta uacutetil con
especies para las cuales es difiacutecil obtener muestras y la informacioacuten obtenida se
da a una escala temporal mucho maacutes amplia (Post 2002 Estrada et al 2003)
73
Redes troacuteficas El anaacutelisis de dietas por ambos meacutetodos permitioacute definir una serie de
gremios troacuteficos de los cuales dos de ellos los carcinoacutefagos y los ictio-
carcinoacutefagos conteniacutean a la gran mayoriacutea de las especies Asiacute tambieacuten la
mayoriacutea de las especies presentaron niveles troacuteficos muy similares siendo el
promedio 37 plusmn04 De acuerdo con Evans y Tallmark (1985) esta particularidad es
comuacuten en sistemas de fondos blandos y mencionan que en este tipo de fondos el
nuacutemero de nichos que las especies pueden ocupar son pocos y que estas deben
de explotar un conjunto comuacuten de recursos ocupando en consecuencia nichos
muy amplios con una alta sobreposicioacuten entre especies
En la base de la red se incluyoacute al detritus para la red troacutefica estructurada
con contenidos estomacales y detritus y zooplancton para la red basada en
isoacutetopos estables debido a que en este uacuteltimo se identificoacute una mayor importancia
del zooplancton en varios depredadores en contraste con la informacioacuten obtenida
de contenidos estomacales
Al construir los diagramas de las redes troacuteficas en su configuracioacuten
sobresale la importancia que tienen los camarones como presas en este sistema
Estos organismos son tiacutepicamente abundantes en este tipo de sistemas (de ahiacute el
desarrollo de pesqueriacuteas altamente especializadas) alimentaacutendose principalmente
de invertebrados detritus diatomeas y otros productores que se encuentran sobre
el sedimento (Luna-Marte 1980 Luna-Marte 1982 Wassenberg y Hill 1993
Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006)
Iacutendices de especies clave Los indicadores de especies clave fueron utilizados en este caso tanto para
identificar la importancia relativa de los elementos de la red troacutefica dentro del
sistema analizado como para comparar las dos redes troacuteficas construidas por
ambos meacutetodos contenidos estomacales e isoacutetopos estables Estos iacutendices
mostraron algunas diferencias al ser comparados por medio de la correlacioacuten por
rangos de Spearman
74
Los iacutendices de especies clave proveen informacioacuten acerca de cuaacuteles son
los componentes clave de un sistema los elementos claves no necesariamente
son las especies maacutes dominantes pero son especies que tienen un efecto
importante sobre el sistema sin que necesariamente esto dependa de su
abundancia o biomasa (Benedek et al 2007)
El iacutendice de intermediacioacuten mostroacute al grupo con mayor importancia relativa
a los estomatoacutepodos sugiriendo que eacuteste actuacutea como un viacutenculo entre los
diferentes grupos de la red Es decir que une a una gran parte del resto de las
especies que conforman la red En teacuterminos de relaciones troacuteficas significa que los
estomatoacutepodos intervienen ampliamente en los flujos de energiacutea de la red troacutefica
Seguacuten Hendrickx y Sanchez-Vargas (2005) los estomatoacutepodos llegan a ser muy
abundantes en zonas donde se llevan a cabo pesqueriacuteas de arrastre sobre el
camaroacuten ya que tienden a sobrevivir a la captura y cuando son devueltos al mar
pueden alimentarse de los organismos muertos de la fauna acompantildeante de
camaroacuten De esta manera la gran cantidad de alimento se traduce en una alta
abundancia de este grupo en la zona siendo altamente disponibles para una gran
cantidad de depredadores
El iacutendice de cercaniacutea por sus parte dio resultados similares en ambos
meacutetodos lo que significa que las especies con valores maacutes altos presentaron un
arreglo similar entre ambas redes troacuteficas alcanzando una conexioacuten mucho maacutes
directa con el resto de las especies Asiacute el iacutendice sentildeala que los estomatoacutepodos
son un grupo muy importante en el sistema ya que varias especies se encuentran
relacionadas directa e indirectamente con eacutel de manera que los flujos de energiacutea
pasan raacutepidamente de este grupo a otros
El iacutendice de grado (Degree) es un indicador del nuacutemero de conexiones que
tiene una especie en la red ya sea depredador o presa Este iacutendice a pesar de ser
uno de los indicadores maacutes simples de la estructura brinda informacioacuten acerca de
las caracteriacutesticas de redes complejas determinando la distribucioacuten del nuacutemero de
conexiones que inciden sobre una especie o nodo (Jordan et al 2006) En este
caso ayuda a identificar faacutecilmente cuaacuteles son las presas que son consumidas por
75
el mayor nuacutemero de depredadores o bien queacute depredadores hacen un uso de
mayor cantidad de presas De tal manera se detectoacute que las presas con mayor
nuacutemero de conexiones fueron para ambos meacutetodos los crustaacuteceos principalmente
los camarones tanto de tallas chicas como grandes indicando que eacutestas fueron
presas que presentan una biomasa considerable dentro del ecosistema estudiado
Este iacutendice a diferencia del resto presentoacute los valores maacutes bajos de correlacioacuten
entre los dos meacutetodos lo cual nos indica que existen diferencias fuertes en los
valores encontrados en estos
Al analizar la tabla XII nos encontramos que los nodos u especies que
presentan las diferencias maacutes fuertes fueron principalmente organismos presa y
de las cuales la mayoriacutea se presentaron con mayor importancia en los modelos de
mezcla que en el anaacutelisis de contenidos estomacales teniendo tambieacuten un mayor
valor del iacutendice de grado Lo anterior parece ser debido a que estas presas fueron
subestimadas por el anaacutelisis de contenidos estomacales como ya se mencionoacute
otras en cambio como el detritus fueron por el contrario sobreestimadas por este
anaacutelisis estas situaciones parecen ser las causas maacutes importantes de las
diferencias encontradas entre las dos redes
En este caso el anaacutelisis de isoacutetopos posee cierta fiabilidad en el sentido de
que eacuteste refleja la dieta que estaacute siendo asimilada por el organismo (Peterson y
Fry 1987) y por tanto presas que pueden dejar poca evidencia de su consumo en
el anaacutelisis de contenidos estomacales con el anaacutelisis de isoacutetopos puede ser
adecuadamente asignada su importancia (Benstead 2006 Huumlckstaumldt et al 2007)
mientras que por otra parte iacutetem como el detritus el cual puede tratarse de restos
de materia orgaacutenica de otras presas puede mediante este anaacutelisis ser discernido
cuaacutel es realmente la presa de la que se alimentoacute el depredador (Abed-Navandi y
Dworschack 2005)
Los iacutendices de conjuntos clave que identifican a los grupos o conjunto de
nodos maacutes importantes de una red troacutefica determinaron mediante el iacutendice de
fragmentacioacuten (Kpp1) en el caso de contenidos estomacales a 12 especies que
en caso de ser retiradas fragmentan o desconectan en maacutes del 80 a la red
76
troacutefica Dentro de estas especies que la mitad de ella son presas dentro de las que
destacan los camarones de tallas pequentildeas y grandes los cuales los cuales son
importantes en este sistema debido a que son la dieta principal de muchos
depredadores En cierto modo esto podriacutea parecer contradictorio considerando
que en el anaacutelisis de isoacutetopos se obtuvieron 14 especies representadas
uacutenicamente por los peces depredadores del sistema sin embargo estas
diferencias estaacuten asociadas a las proporciones de las presas en las dietas
encontradas en las redes troacuteficas Tambieacuten en el anaacutelisis de isoacutetopos se
identificaron en algunos casos presas que por el anaacutelisis de contenidos
estomacales no se pudo determinar su importancia y viceversa
El iacutendice de propagacioacuten (Kpp2) sentildealoacute a diferentes grupos como los de
mayor importancia dependiendo de la red troacutefica En el caso de CE solamente
siete especies son suficiente para propagar informacioacuten a maacutes del 80 de la red
troacutefica siendo estas especies bivalvos crustaacuteceos como estomatoacutepodos y
calappidos especies que se ha inferido parecen tener un alta dominancia en el
sistema de fondos blandos de la costa de Nayarit asiacute como tambieacuten algunas
especies de peces como los engraulidos que son las especies de peces maacutes
importante en la dieta de los depredadores ictioacutefagos Por su parte el anaacutelisis de
isoacutetopos mostroacute que se requieren 14 especies para acceder al 80 de la red
Los anteriores iacutendices resultan interesantes desde el punto de vista de
manejo de recursos del ecosistema ya que las medidas de proteccioacuten no
solamente deben orientarse a especies de intereacutes comercial sino tambieacuten a
especies que estructural o funcionalmente resulten igual o maacutes importantes para el
sistema (Benedek et al 2007) pensando desde luego en la sostenibilidad y uso
del ecosistema
La baja correlacioacuten encontrada en el iacutendice de grado sugiere una estructura
troacutefica diferente donde algunos nodos poseen una cantidad significativamente
diferente de conexiones con otros Sin embargo la alta correlacioacuten encontrada en
el resto de los iacutendices utilizados nos indica que a pesar de que el nuacutemero de
conexiones en algunos nodos es diferente ambos enfoques tienen resultados
77
similares en cuanto la manera en que la informacioacuten o energiacutea se transmite dentro
de la red lo que es evidenciado por iacutendices como los Kpp1 y Kpp2 Por lo tanto
puede considerarse que las redes construidas por ambos meacutetodos son similares y
resulta factible el uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables aunada a modelos de
mezcla para describir la estructura troacutefica de zonas que por las particularidades de
las especies o el acceso a ellos sea difiacutecil determinar por el meacutetodo tradicional de
contenidos estomacales No obstante cuando sea posible deberaacute de
complementarse la informacioacuten por ambos meacutetodos esto debido por ejemplo que
si bien los anaacutelisis de isoacutetopos nos dan una buena informacioacuten acerca de la dieta
que es asimilada no lo da asiacute sobre presas que por sus caracteriacutesticas no pueden
ser correctamente digeridos y por tanto asimilados no obstante estos son
consumidos siendo esto importante para algunos anaacutelisis de redes troacuteficas evaluar
este grado de mortalidad en ese tipo de presas
Conclusiones Los anaacutelisis de contenidos estomacales realizados en este estudio si bien
contaron en muchos casos con una buena resolucioacuten taxonoacutemica no se
vieron exentos de la problemaacutetica comuacuten en este tipo de anaacutelisis como lo es
encontrar presas muy digeridas que dificultan su identificacioacuten y
contabilizacioacuten
Al realizar los modelos de mezcla a pesar de trabajar con una aproximacioacuten
que permite el uso de varias fuentes alimenticias se encontroacute que era
necesario realizar agrupaciones de estas fuentes alimenticias en funcioacuten
tanto de sus valores isotoacutepicos como del grupo taxonoacutemico ya que los
valores redundantes de algunas especies impiden hallar una solucioacuten al
realizar estos modelos
Se encontroacute que para ocho de las especies analizadas diferencias en la
dieta que estas presentaban donde se detecta que la determinada por
medio de isoacutetopos y modelos de mezcla es maacutes acertada puesto que el
78
anaacutelisis de contenidos estomacales subestimaban o sobreestimaban la
aportacioacuten de algunas presas
Se hallaron diferencias significativas entre los niveles troacuteficos calculados
con los distintos meacutetodos (contenidos estomacales e isoacutetopos estables) sin
embargo con excepcioacuten de B polylepis se encontroacute que los valores
obtenidos por isoacutetopos resultaban maacutes parecidos a lo reportado en literatura
para las especies donde se observaron diferencias ademaacutes este meacutetodo
no se encuentra sesgado por subestimaciones o sobrestimaciones de
componentes presa
El anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla resulto ser muy uacutetil para indicar
la fuente alimenticia de organismos que presentaban una cantidad alta de
materia orgaacutenica no identificable o bien de lo que pareciacutea corresponder a
detritus en sus contenidos estomacales Esta capacidad de identificar asiacute
presas de este tipo de organismos supone una ventaja cuando se requiere
construir con precisioacuten un modelo con los flujos de energiacutea de un sistema
En el anaacutelisis de redes se encontroacute que los crustaacuteceos fueron uno de los
componentes maacutes importantes del sistema dentro de los que destacan los
camarones y los estomatoacutepodos especies ambas que son abundantes en
el sistema estudiado y son estos grupos importantes en la transferencia de
la energiacutea en la cadena troacutefica del ambiente bentoacutenico
Los iacutendices utilizados para detectar especies clave variaron dependiendo
del atributo que cada uno de ellos identifica de la red troacutefica sin embargo
con excepcioacuten del iacutendice de grado (degree) todos tuvieron una alta
correlacioacuten entre ambos meacutetodos lo que sugiere que si bien las redes no
son exactamente iguales poseen propiedades muy similares
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94
Anexos
95
Anexo 1 Listado de especies a los cuales se les analizo la dieta se marca con un
las especies que fueron seleccionadas para este estudio
Familia Nombre cientiacutefico Total estoacutemagos Estoacutemagos con alimentoAchiridae Achirus mazatlanus 8 2
Albulidae Albula spp 14 14
Balistidae Balistes polylepis 11 11
Batrachoidae Porichthys analis 25 2
Bothidae Bothus leopardinus 9 9
Brotulidae Lepophidium prorates 20 10
Carangidae Chloroscombrus orqueta 107 35
Carangidae Selene peruviana 208 114
Carangidae Caranx caninus 1 1
Centropomidae Centropomus robalito 130 59
Clupeidae Opisthopterus dovi 9 5
Cynoglossidae Symphurus elongatus 12 4
Cynoglossidae Syacium ovale 103 52
Engraulidae Anchovia macrolepidota 9 2
Gerreidae Eucinostomus currani 30 17
Gerreidae Eucinostomus gracilis 70 35
Gerreidae Eucinostomus dowii 19 7
Gobidae Bollmannia chlamydes 14 2
Haemulidae Pomadasys panamensis 113 69
Haemulidae Haemulopsis spp 61 32
Haemulidae Conodon serrifer 16 15
Ariidae Ariidae 10 5
Ariidae Ariidae 79 30
Ariidae Ariidae 10 9
Lutjanidae Lutjanus guttatus 83 49
Mullidae Pseudupeneus grandisquamis 112 77
Muraenidae Gymnothorax equatorialis 8 3
Paralichthydae Etropus crossotus 1 1
Paralichthydae Cyclopsetta panamensis 12 5
Paralichthydae Cyclopsetta querna 115 66
Polynemidae Polydactylus opercularis 70 50
Polynemidae Polydactylus approximans 23 3
Scianidae Paralonchurus goodei 20 10
Scianidae Stellifer illecebrosus 43 13
Scianidae Larimus argenteus 35 17
96
Scianidae Scianidae 10 2
Scianidae Larimus effulgens 15 6
Scianidae Orthopristis chalceus 69 44
Scombridae Scomberomorus sierra 33 12
Serranidae Epinephelus acanthistius 6 0
Serranidae Rypticus nigripinnis 3 2
Serranidae Diplectrum spp 60 37
Sphyraenidae Sphyraena ensis 10 0
Stromateidae Peprilus medius 65 2
Stromateidae Peprilus snyderi 30 4
Synodontidae Synodus sechurae 37 19
Synodontidae Synodus scituliceps 87 41
Trichiuridae Trichiurus nitens 59 29
Triglidae Prionotus spp 29 5
Urotrygonidae Urotrygon aspidura 16 5
97
ANEXO 2 Graacuteficas de diversidad acumulada de los contenidos estomacales utilizadas para determinar el tamantildeo de muestra representativa (nuacutemero de estoacutemagos) tomando como criterio de decisioacuten la asiacutentota de la curva de diversidad de Shannon (Hacute)y un coeficiente de variacioacuten (CV) le005 marcado por la liacutenea roja
00
01
10
0
05
1
15
2
25
3
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
B polylepis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 11 21 31 41 51
C robalito
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36
H
Diplectrum spp
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 6 11 16 21 26 31
CV
E gracilis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31
Haemulopsis spp
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31 36
Ariidae
Hacute
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
98
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36 41 46
L guttatus
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
L prorates
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31 36 41
H
O chalceus
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 6 11 16 21 26 31 36 41 46
CV
P opercularis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 11 21 31 41 51 61 71
P grandisquamis
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 11 21 31 41 51 61
P panamensis
Hacute
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
99
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 16 31 46 61 76 91 106
S peruviana
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36 41
S scituliceps
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31
T nitens
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
-05
0
05
1
15
2
25
3
0 20 40 60 80
C querna
Hacute
CV
0
005
01
015
02
025
03
002040608
112141618
2
1 2 3 4 5 6 7
P goodei
Hacute
CV
0010203040506070809
0
05
1
15
2
25
1 2 3 4
P approximans
Hacute
CV
001020304050607
0
02
04
06
08
1
1 2 3
O dovii HhellipChellip
H
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
100
ANEXO 3 Descripcioacuten de las dietas encontrada en los estoacutemagos de peces seleccionados
para este estudio estimados por meacutetodos gravimeacutetricos (G) y frecuencia de
ocurrencia (FO) N= nuacutemero de muestras (estoacutemagos)
Depredador Balistes polylepis
N=11
Especies presa presa FO FO G G
Arcidae 1 909 036 068
Bivalvia 8 7273 73 1373
Brachyura 3 2727 003 006
Gastropoda 2 1818 026 049
Crucibulum lignarium 1 909 01 019
Leucosidae 1 909 014 026
Mollusca 1 909 3 564
Monoplacophora 1 909 008 015
Anomia spp 2 1818 274 515
Pectinidae 3 2727 665 1251
Porifera 1 909 001 002
Restos de Bivalvia 5 4545 1335 2511
Restos de crustacea 1 909 007 013
Restos de Mollusca 8 7273 1255 2360
Stomatopoda 1 909 001 002
Tellina spp 1 909 011 021
Tunicados 1 909 5 940
Veneridae 3 2727 119 224
Xanthidae 4 3636 022 041
101
Depredador Centropomus robalito
N= 59
Especies presa presa FO FO G G
Camarones (Natantia) 15 2542 2024 3597
Engraulidae 3 508 119 211
Farfantopenaues californiensis 3 508 81 1439
MONI 2 339 02 036
Penaeus vannamei 2 339 084 149
Penaeus spp 2 339 03 053
Penaidae 2 339 127 226
Portunus tuberculatus 2 339 041 073
Processa spp 2 339 017 030
Restos de Camarones (natantia) 14 2373 558 992
Restos de crustacea 6 1017 039 069
Restos de peces 2 339 001 002
Solenocera mutator 4 678 499 887
Solenocera spp 3 508 219 389
Solenoceridae 6 1017 426 757
Squilla biformis 6 1017 599 1065
Squillidae 2 339 001 002
Stomatopoda 2 339 013 023
Depredador Diplectrum spp
N= 37
Especies presa presa FO FO G G
Bivalvia 1 270 011 046
Camarones (natantia) 1 270 009 037
Cloridopsis dubia 1 270 166 691
Crustacea no id 4 1081 062 258
Grapsidae 1 270 032 133
Isopoda 1 270 039 162
Loliginidae 1 270 32 1333
Majidae 1 270 006 025
MONI 1 270 008 033
Ophichthidae 2 541 125 521
Ocypodidae 1 270 001 004
Osteichthes 2 541 171 712
Portunus asper 3 811 069 287
102
Processa spp 8 1622 497 2070
Restos de crustacea 8 2162 388 1616
Restos de peces 4 1081 071 296
Sicyona spp 1 270 101 421
Squilla biformis 2 541 02 083
Squilla bigelowi 2 541 054 225
Squilla mantoidea 1 270 025 104
Squillidae 2 541 041 171
Stomatopoda 2 541 057 237
Trichiuridae 1 270 095 396
Vinciguerria nimberia 1 270 01 042
Xanthidae 2 541 018 075
Depredador Eucinostomus gracilis
N=35
Especies presa FO FO G G
Alga no id 1 286 001 013
Bivalvia 4 1143 006 080
Detritus 4 1143 027 359
Mollusca 9 2571 049 652
MONI 16 4571 492 6543
Restos de crustacea 6 1714 039 519
Restos de Mollusca 2 571 125 1662
Restos de peces 3 857 012 160
Scaphoda 1 286 001 013
Depredador Haemulopsis spp
N=32
Especies presa FO FO G G
Bivalvia 1 3125 001 011
Copepoda 1 3125 0001 001
Euphausiidae 2 625 0011 012
Megalopa brachyura 1 3125 001 011
Detritus 15 46875 797 8512
Ogyrididae 3 9375 0111 119
Ophiura 1 3125 003 032
Polychaeta 2 625 014 150
103
Restos de Bivalvia 1 3125 019 203
Restos de Camarones (natantia) 2 625 002 021
Restos de Crustacea 4 125 024 256
Restos de Mollusca 1 3125 003 032
Restos de Ophiura 1 3125 044 470
Restos de Polychaeta 1 3125 01 107
Squillidae 2 625 003 032
Depredador Ariidae
N= 30
Especie presa FO FO G G
Detritus 1 333 037 245
Engraulidae 1 333 086 568
Eunicidae 1 333 001 007
Glyceridae 1 333 001 007
Lumbrineridae 1 333 01 066
MONI 10 3333 259 1712
Ogyrididae 1 333 001 007
Ophiactis simplix 1 333 001 007
Polychaeta 8 2667 783 5176
Portunidae 1 333 15 991
Restos de Crustacea 4 1333 052 344
Restos de Mollusca 7 2333 129 853
Restos de peces 1 333 001 007
Squilla biformis 1 333 001 007
Sternaspidae 1 333 001 007
Depredador Lutjanus guttatus
N=47
Especie presa FO FO G G
Bivalvia 2 426 004 006
Camarones (natantia) 1 213 008 012
Engraulidae 5 1064 1344 2000
Engraulis mordax 2 426 1135 1689
Euphylax robustus 1 213 117 174
Lutjanus guttatus 2 426 384 571
Mollusca 1 213 1032 1536
104
Mugilidae 1 213 048 071
Ogyrididae 2 426 136 202
Paralichthydae 1 213 006 009
Penaeidae 1 213 025 037
Portunidae 3 638 173 257
Processa spp 3 638 247 368
Pseudosquillopsis marmorata 1 213 008 012
Restos de crustacea 17 3617 316 470
Restos de Mollusca 2 426 002 003
Restos de peces 2 426 023 034
Solenocera florea 2 426 045 067
Solenocera spp 1 213 008 012
Solenoceridae 1 213 03 045
Squilla acueleata 1 213 064 095
Squilla panamensis 1 213 065 097
Squillidae 2 426 043 064
Squillla spp 1 213 044 065
Stomatopoda 2 426 117 174
Xanthidae 4 851 1296 1929
Depredador Lepophidium prorates
N=10
Especies presa presa FO FO G G
Cynoglossidae 2 20 166 2134
Restos de Camarones (natantia) 2 20 048 617
Restos de crustacea 2 20 006 077
Sicyona spp 2 20 468 6015
Squilla bigelowi 6 60 09 1157
105
Depredador Orthopristis chalceus
N=44
Especies presa presa FO FO G G
Amphipoda 1 227 001 005
Anadara Mazatlanica 2 455 002 010
Asteroidea 1 227 01 051
Bivalvia 6 1364 007 036
Brachyura 6 1364 214 1090
Camarones (natantia) 1 227 001 005
Detritus 9 2045 959 4887
Euphausiidae 2 455 002 010
Mollusca 1 227 001 005
MONI 16 3636 651 3317
Ophiactis simplex 1 227 006 031
Ophiura 7 1591 04 204
Polychaeta 3 682 021 107
Portunidae 1 227 001 005
Restos de Crustacea 4 909 031 158
Restos de peces 2 455 0095 048
Stomatopoda 1 227 006 031
Depredador Polydactylus opercualris
N=50
Especie presa FO FO G G
Camarones (natantia) 3 6 245 612
Engraulidae 7 14 552 1379
Larvas de peces 3 6 097 242
MONI 4 8 205 512
Ogyridae 2 4 094 235
Processa spp 3 6 205 512
Restos de Camarones (natantia) 2 4 164 410
Restos de crustacea 23 46 797 1992
Restos de peces 2 4 064 160
Solenoceridae 1 2 274 685
Squilla bigelowi 1 2 156 390
Squillidae 1 2 009 022
Squillla spp 1 2 003 007
Stellifer sp 1 1 2 519 1297
106
Stomatopoda 1 2 183 457
Symphurus elongatus 1 2 295 737
Xiphopenaeus riveti 1 2 14 350
Depredador Pseudupeneus grandisquamis
N= 28
Especies presa FO FO G G
Bivalvia 1 172 001 003
Brachyura 2 345 021 058
Callinectes bellicosus 1 172 001 003
Coronididae 1 172 016 044
Gastropoda 2 345 002 006
Huevos 1 172 28 778
Lysiosquillidae 1 172 03 083
Megalopa brachyura 1 172 01 028
Mollusca 1 172 001 003
MONI 6 1034 035 097
Nannosquillidae 1 172 011 031
Ogyrididae 16 2759 1624 4510
Penaeidae 1 172 009 025
Portunidae 2 345 003 008
Processa spp 5 862 02 056
Restos de crustacea 23 3966 1191 3307
Restos de peces 3 517 021 058
Restos de stomatopoda 1 172 074 205
Sicyona ingentis 1 172 007 019
Sicyona mixta 1 172 004 011
Sicyona spp 1 172 001 003
Stomatopoda 3 517 239 664
107
Depredador Pomadasys panamensis
N= 66
Especies presa FO FO G G
Batrachoididae 1 152 001 005
Brachyura 1 152 009 049
Calappidae 1 152 038 206
Camarones (natantia) 2 303 005 027
Congridae 1 152 002 011
Copepoda 1 152 001 005
Crustacea 3 455 009 049
Detritus 2 303 02 109
Engraulidae 1 152 236 1282
Euphausiidae 4 606 009 049
Larvas de peces 1 152 019 103
Loliginidae 1 152 4 2173
MONI 12 1818 161 875
Ogyrididae 3 455 015 081
Ophiura 1 152 005 027
Penaeidae 1 152 005 027
Processa spp 2 303 009 049
Restos de Camarones (natantia) 3 455 057 310
Restos de crustacea 19 2879 243 1320
Restos de Mollusca 1 152 001 005
Restos de peces 3 455 048 261
Squilla biformis 4 606 259 1407
Squilla mantoidea 3 455 141 766
Squillidae 1 152 057 310
Stomatopoda 6 909 091 494
108
Depredador Selene peruviana
N= 144
Especies presa FO FO G G
Anchoa spp 2 175 246 280
Clupeidae 1 088 046 052
Copepoda 1 088 001 001
Crustacea 3 263 026 030
Engraulidae 59 5175 7881 8955
Engraulis mordax 1 088 218 248
Euphausiidae 2 175 002 002
Megalopa brachyura 1 088 001 001
MONI 7 614 111 126
Ogyrididae 13 1140 024 027
Ojos de Crustacea 3 263 004 005
Penaeidae 1 088 001 001
Processa spp 4 351 041 047
Restos de crustacea 11 965 077 087
Restos de peces 10 877 103 117
Squillidae 1 088 018 020
Zoea 1 088 001 001
Depredador Synodus scituliceps
N= 42
Especies presa FO FO G G
Anchoa spp 7 1667 7349 3225
Balistidae 1 238 14 061
Camarones (natantia) 1 238 001 000
Cephalopoda 1 238 011 005
Clupeidae 4 952 76 334
Congridae 2 476 25 1097
Cynoglossidae 2 476 289 127
Diplectrum spp 1 238 192 843
Engraulidae 3 714 05 022
Engraulis mordax 8 1905 998 438
Harengula thrissina 1 238 29 127
Loliginidae 4 952 73 320
Loligo opalescens 1 238 191 838
MONI 1 238 011 005
109
Paralichthydae 1 238 72 316
Pleuronectidae 1 238 88 386
Pseudopenaeus grandisquamis 2 476 152 667
Restos de crustacea 2 476 021 009
Restos de peces 1 238 088 039
Solenocera mutator 3 714 126 553
Sphyraena ensis 1 238 1323 581
Squillidae 1 238 015 007
Depredador Trichiurus nitens
N=31
Especies presa presa FO FO G G
Anchoa spp 5 1613 257 645
Argentina sialis 1 323 079 198
Auxis spp 1 323 39 978
Cetengraulis mysticetus 1 323 011 028
Clupeidae 2 645 12 3011
Engraulidae 3 968 501 1257
Engraulis mordax 1 323 011 028
Ligia spp 1 323 001 003
Loliginidae 2 645 241 605
MONI 5 1613 595 1493
Restos de peces 13 4194 53 1330
Stomatopoda 1 323 001 003
Upogebiidae 1 323 004 010
Vinciguerria nimberia 2 645 165 414
110
Anexo 4 Resultados obtenidos de los modelos de mezcla donde se observa la proporcioacuten de dieta
obtenida a traveacutes de estos
Boca D
Esta e1709 1682permilde δ15
presa 54
Dulce (Paralo
specie tuvo a los -164
permilδ13C se a5N van de 8principal fu
Pogo
onchurus go
valores que49permil para easignaron un51 - 1570 permileron los can
Port
Cala
Xant
Cyno
Poly
Zoop
liacutegono de meodei y sus pr
oodei)
e van desde el δ13C (n=3n total de 7 permil mientrasngrejos Xant
Especies pre
tunidae
appidae
thidae
oglossidae
ychaeta
plancton
ezcla (Convex resas
los 135 a lo3) con un va
grupos press que los dethidae con uesa Die
ndashHull) para lo
os 143permil enalor promedsa para este
e δ13C van dun valor de eta promedio
16
28
540
14
25
232
os valores de
n el caso deldio de 138
e organismo de -2147 aimportancia
δ13C y δ15N d
1
δ15N y de lo0permil δ15N ycuyos valor -1529permil
a promedio
de P
111
os-y -res La de
Burro
Esta e1724 1661permilvalore1529permilcontricamarprome
blanco (Pom
specie tuvo a los -155
permilδ13C Se aes de δ15N vpermil La prebucioacuten promrones pequeedio de 11
Popa
madasys pan
valores que53permil para easignaron uvan de 851 esa principamedio a la entildeos con un
seguido por
oliacutegono de meanamensis y s
namensis)
e van desde el δ13C (n=3un total de
ndash 1430 permilal fueron lo
dieta de 1promedio d
r la familia C
Especies presa
Camarones peq
Camarones gra
Calappidae
Xanthidae
Stomatopoda
Congridae
Zooplancton
Engraulidae
Loliginidae
Echinodermata
ezcla (Convexsus presas
los 132 a lo) con un vaocho grupo
permil mientras qos cangrejo49 seguido
de 116 (0 -7Calappidae c
Dieta
quentildeos
andes
a
x ndashHull) para
os 165permil enalor promedos presa paque los de δs de la fam
o por el zo726) y poron un prom
promedio
11617
8201
8669
14918
11043
7792
12117
9011
5626
11006
los valores de
el caso del dio de 1493ra este orgδ13C van dmilia Xanthooplancton r los Stomatedio de 86
e δ13C y δ15N d1
δ15N y de lo3permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a idae con ucon 121 l
topoda con
de P 112
os -y -yos
-na los un
Burro
Esta e1641 1509permilvalore1341permildieta 1843
prieto (Haem
specie tuvo a los -142
permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 7108 )
PoliacutegHaem
mulopsis spp
valores que25permil para e asignaron
van de 790 a principal fu(6644 - 74
Cam
Sto
Equ
Biv
Gas
Pol
MO
Zoo
gono de mezcmulopsis spp
p)
e van desde el δ13C (n=3un total dendash 1526 permil
ueron los eq427) segu
Especies pre
marones grand
omatopoda
uinodermos
valvos
steropoda
lychaeta
OP (detritus)
oplancton
cla (Convex ndashy sus presas
los 145 a lo) con un va
e ocho gruppermil mientras q
quinodermoido por la M
esa Die
des
Hull) para los
os 16permil en ealor promedos presa pa
que los de s con una coMOP con u
ta promedio
2628
3497
71075
3183
1894
2382
9278
6063
s valores de δ
el caso del δdio de 151ara este orgδ13C van dontribucioacuten n promedio
13C y δ15N de
1
15N y de los permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a promedio a
o de 928 (0
113
- -
yos -
la 0 -
Bota c
Esta e1664 1664permilvalore1529permildieta d
comuacuten (Balis
specie tuvo a los -164
permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 576 seg
Popo
stes polylepis
valores que45permil para ee asignaron van de 122a principal fguido por lo
B
G
P
S
X
P
oliacutegono de molylepis y sus
s)
e van desde el δ13C (n=3
un total de3 ndash 1526 permil
fueron los gaos poriferos c
Especies pr
Bivalvos
Gasteropoda
Polychaeta
Stomatopoda
Xanthidae
Porifera
mezcla (Convpresas
los 171 a lo3) con un ve seis grupopermil mientras asteroacutepodoscon un prom
resa Dpro
vex ndashHull) pa
os 172permil envalor promeos presa pa
que los des con una co
medio de 34
Dieta omedio
17
576
30
22
14
341
ara los valore
n el caso deedio de 175
ra este org δ13C van
ontribucioacuten
es de δ13C y
1
l δ15N y de l5permil δ15N yganismo cuy
de -1890 apromedio a
δ15N de B
114
los y -yos a - la
Chihui
Esta e176 a1672permilvalore1536permilcontriEngrau
il (Ariidae)
specie tuvo a los -1636permil δ13C se
es de δ15N vpermil La prebucioacuten promulidae con 1
PoliacutegonAriidae
valores que6permil para el asignaron
van de 851 esa principamedio a la d36 y los p
PolCamPorStoEngCynZooBivEch
no de mezclae y sus presas
e van desde δ13C (n=3)
un total dendash 1570 permil
al fueron lodieta de 19poliquetos co
Especies p
ychaetamarones pequrtunidae
omatopodagraulidaenoglossidaeoplanctonvalvoshinodermata
a (Convex ndashHs
los 15 a loscon un va
e ocho gruppermil mientras q
os cangrejos9 De ahon otro 132
resa
entildeos
Hull) para los
s 161permil en lor promedos presa pa
que los de s de la famhiacute en import2
Dieta promedio
131211845
1913103341362412323
440599774982
s valores de
el caso del δdio de 156 ara este orgδ13C van d
milia Portuntancia le sig
δ13C y δ15N
1
δ15N y de lopermil δ15N y
ganismo cuye -2147 a idae con uuen los pec
de los
115
os -y -yos
-na
ces
Chile (
Esta e-17141657permilvalore1609permildieta peces Engrauun pro
(Synodus sci
specie tuvo 4 a los -156permil δ13C Se
es de δ15N vpermil La presade 337 sede la famil
ulidae con uomedio de 5
Poliacutegscitu
tuliceps)
valores que67permil para easignaron u
van de 1160a principal fueguido por lia Cynogloss
un promedio
Clupeidae CynoglossidMugilidae ParacongerEngraulidaePseudupenaLoliginidae Sphyraena eCamarones StomatopodCamarones
gono de meuliceps y sus p
e van desde el δ13C (n=3un total de0 ndash 1570 permilueron los estlos peces Spsidae con u
o de 68 y po
Especies pre
dae
r californiensis e aues grandisqua
ensis pequentildeos
da grandes
zcla (Convexpresas
los 149 a lo3) con un va diez grupo
permil mientras qtomatoacutepodophyraenaensn promedioor uacuteltimo lo
esa
amis
x ndashHull) para
os 173permil enalor promedos presa paque los de
os con una csis con un p
o de 74 pos peces Para
Dieta promedi
20744650683917
25846
3373
los valores
n el caso dedio de 162ra este orgδ13C van d
ontribucioacuten promedio deor los pecesaconger cali
o 083 432 659 063 818 996 773 874 609 754 94
de δ13C y δ
1
l δ15N y de l6permil δ15N y
ganismo cuyde -1816 a
promedio ae 258 por ls de la famiiforniensis c
δ15N de S
116
los y -yos -
a la los ilia on
117
Chivito (Pseudupenaeus grandisquamis)
Esta especie tuvo valores que van desde los 133 a los 161permil en el caso del δ15N y de los -1772 a los -166permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 147permil δ15N y -1701permil δ13C se asignaron un total de ocho grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1430 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1530permil La presa principal fueron los Portunidae con una contribucioacuten promedio a la dieta de 363 seguido por el zooplancton con un promedio de 167 por los Stomatopoda con un promedio de 99 por los moluscos bivalvos con un promedio de 93
Especies presa Dieta promedioBivalvos 9397Calappidae 754Portunidae 36282Camarones pequentildeos 7411Camarones grandes 5193Stomatopoda 9954Zooplancton 16755Gasteropoda 469S scituliceps 2779
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de P grandisquamisy sus presas
Cinto Esta e-16931667permilvalore1620permiluna co467
(Trichiurus nspecie tuvo
3 a los -16permil δ13C se
es de δ15N vpermil La presaontribucioacuten
Poliacutegononitensy s
nitens) valores que4permil para e
e asignaron van de 116a principal fupromedio a
ECMLSEC
o de mezcla sus presas
e van desde el δ13C (n=3
un total de0 ndash 1560 permilueron los pe la dieta de
Especies p
EngraulidaeClupeidaeMugilidaeLoliginidaeStomatopodaEngraulidaegdCamarones gra
(Convex ndashHu
los 167 a lo) con un v
e seis grupopermil mientras eces de la fam
473 y los
presap
desandes
ull) para los
os 173permil enalor promeos presa pa
que los demilia Engrul estomatoacutepo
Dieta romedio
2208060812990575
4670147373
1236
valores de δ
n el caso dedio de 170ra este org δ13C van idae de tallaodos con un
δ13C y δ15N d
1
l δ15N y de l03permil δ15N yganismo cuy
de -1816 aas grandes cn promedio
de T
118
los y -yos a -on de
ConstaEsta e-16871671permilvaloreLas prcomo
antino (Centspecie tuvo
7 a los -16permil δ13C Se
es de δ15N vaesas principde camaron
Poliacutegonrobalit
tropomus rovalores que56permil para asignaron u
an de 851 ndashales fueron
nes pequentildeo
no de mezclao y sus presa
balito) e van desde
el δ13C (n=un total de ndash 1382 permil m
los Portunidos 137
Especies presa
Camarones grCamarones pequentildeos StomatopodaZooplanctonPortunidae
a (Convex ndashHs
los 146 a lo=3) con un
ocho grupomientras quedae 47 se
a Dietaprom
randes
Hull) para lo
os 151permil envalor prom
os presa pa los de δ13C
eguido de los
a medio
976413782
186619863
47929
os valores de
n el caso demedio de 14ara este orgC van de -21s estomatoacutep
e δ13C y δ15N
1
l δ15N y de l485permil δ15Nganismo cuy147 a -153podos 186 a
N de C
119
los y
yos 36 asiacute
120
Lengua chica (Lepophidium prorates)
Esta especie tuvo valores que van desde los 151 a los 16permil en el caso del δ15N y de los -179 a los -1667permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 154permil δ15N y -1694permil δ13C Se asignaron un total de cuatro grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 1310 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -1714 a -1639permil La presa principal fueron los camarones de tallas pequentildeas con una contribucioacuten promedio a la dieta de 692 seguido por los estomatoacutepodos con un promedio de 234
Especies presa Dieta promedioStomatopoda 234Camarones grandes 57Camarones pequentildeos 692Cynoglossidae 16
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de L prorates y sus presas
Lengu
Esta e-1748-1585de δ15
presa prome
ado comuacuten
specie tuvo 8 a los -145permil δ13C Se N van de 11principal f
edio a la diet
Poliacutegpror
(Cyclopsseta
valores que39permil para asignaron u
160 ndash 1570 fueron los ta de 804
E
SCCDBECXLMT
gono de mezrates y sus pre
a querna)
e van desde el δ13C (n=n total de 13permil mientracangrejos d
Especies presa
StomatopodaCamarones graCynoglossidaeDiplectrum sppBivalvosEngraulidaeClupeidaeXanthidaeLoliginidaeMOP (detritusTnitens
zcla (Convex esas
los 139 a lo3) con un v3 grupos pres que los de
de la famil
a Diepr
andesep
s)
ndashHull) para
os 154permil envalor promeesa para estee δ13C van dia Xanthida
eta omedio
25611525102710112428
18309
8045093944040765
los valores
n el caso deedio de 14e organismode -1816 a ae con una
de δ13C y δ1
1
l δ15N y de l43permil δ15N
o cuyos valor -1529permil contribuci
15N de L
121
los y
res La oacuten
Mojar
Esta e1806 169permilvaloreLa prepoliqu
ra (Eucinost
specie tuvo a los -162
permil δ13C se es de δ15N vaesa principaluetos con 26
PoEu
tomus spp)
valores que22permil para easignaron u
an de 79 ndash 1 fueron los
63 y los biva
oliacutegono de mucinostomus s
e van desde el δ13C (n=3un total de 1526 permil miemoluscos galvos con 15
Especies p
BivalvosGasteropodaPolychaetaLoliginidaeMOP (detrituCamarones pe
mezcla (Convspp y sus pre
los 142 a lo) con un vacinco grupo
entras que loasteroacutepodos7
presapr
s)equentildeos
vex ndashHull) pesas
os 173permil enalor promedos presa paos de δ13C vs con un val
Dieta romedio
157172728926326
416460142049
para los valo
el caso del dio de 1569ara este orgvan de -214or de 272 s
ores de δ13C
1
δ15N y de lo9permil δ15N y
ganismo cuy0 a -1531permilseguido de l
y δ15N de
122
os -y -yos permil los
123
Papelillo (Selene peruviana)
Esta especie tuvo valores que van desde los 135 a los 172permil en el caso del δ15N y de los -1771 a los -1547permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 1547permil δ15N y -1653permil δ13C Se asignaron un total de 11 grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1536permil La presa principal fueron los cangrejos Portunidos con una contribucioacuten promedio a la dieta de 321 seguido de los Engraulidae con 289 y los camarones de talla grande con 233
Especies presa
Dieta promedio
Engraulidae 2896Clupeidae 308Camarones grandes
2337
Camarones pequentildeos
1129
Zooplancton 112Portunidae 3218
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de S peruviana y sus presas
Pargo
Esta e-1631-1538valore1529permilcontri
lunarejo (Lu
specie tuvo 1 a los -1448permil δ13C Sees de δ15N vpermil La prebucioacuten prom
Polgut
utjanus gutta
valores que44permil para e asignaron van de 1223esa principa
medio a la di
liacutegono de mettatus y sus p
atus)
e van desde el δ13C (n=un total de
3 ndash 1404 permilal fueron loeta de 763
Especies presa Camarones Camarones StomatopodPortunidaeXanthidaeEngraulidaeMugilidaeBivalvos
ezcla (Converesas
los 133 a lo3) con un v nueve grup
permil mientras qos cangrejo
grandespequentildeos
da
e
x ndashHull) para
os 164permil envalor promepos presa paque los de s de la fam
Dieta promedio
00119
76000
a los valores
n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d
milia Xanth
707652171
919383869531491
s de δ13C y
1
l δ15N y de l56permil δ15N
ganismo cuyde -1714 aidae con u
δ15N de L
124
los y
yos -na
Raspo
Esta e-1811-1665valore1341permilseguid
sa (Orthopri
specie tuvo 1 a los -155permil δ13C Sees de δ15N vpermil Las prdo de los pol
Poliacutegchal
istis chalceus
valores que99permil para e asignaron van de 790 esas principliquetos 158
Cam
Xan
Sto
MO
Ech
Biv
Po
gono de mezlceus y sus pre
s)
e van desde el δ13C (n=un total dendash 1384 permil
pales fueron8
Especies p
marones grand
nthidae
omatopoda
OP (detritus)
hinodermata
valvos
lychaeta
zcla (Convex esas
los 141 a lo3) con un ve ocho grup
permil mientras qn los estom
presa
des
ndashHull) para
os 154permil envalor prome
pos presa paque los de
matoacutepodos
Dieta promed
14
14
18
7
11
18
15
los valores
n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d187 y los
dio
406
192
721
432
351
364
881
de δ13C y δ1
1
l δ15N y de l95permil δ15N
ganismo cuye -2140 a bivalvos 18
15N de O
125
los y
yos -
83
Ratoacuten
Esta e1704 1676permilvalore1621permilde los
amarillo (Po
specie tuvo a los -165
permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presacamarones
Poop
olydactylus o
valores que52permil para ee asignaron van de 1310a principal fde tallas pe
Cam
Cam
Stom
Engr
Cyno
oliacutegono de mpercualris y s
opercularis)
e van desde el δ13C (n=3
un total de0 ndash 1563 permilfueron los enquentildeas 204
Especies pre
marones grande
marones peque
matopoda
raulidae
oglossidae
mezcla (Convus presas
los 139 a lo) con un va cinco grup
permil mientras qngraulidos c
4 y de tallas g
esap
es
ntildeos
vex ndashHull) pa
os 174permil enalor promedos presa paque los de
con 364 dgrandes 18
Dieta promedio
18179
20499
10755
36431
14135
ara los valore
n el caso deldio de 1628ara este orgδ13C van de la importa
es de δ13C y
1
δ15N y de lo8permil δ15N y
ganismo cuyde -1714 aancia seguid
y δ15N de P
126
os-y -yos -
dos
Ratoacuten
Esta e-1676-1661valore1531permildieta dpor lomolus
blanco (Poly
specie tuvo 6 a los -1631permil δ13C Ses de δ15N vpermil La presade 4960 s
os peces decos bivalvos
ydactylus ap
valores que37permil para eSe asignaronvan de 124a principal fueguido por l la familia
s con un pro
EspecieCamaroCamaroStomatEngraulCynogloGasteroBivalvo
Poliacutegono deapproximan
proximans)
e van desde el δ13C (n=n un total d5 ndash 1570 permil
ueron los estlos camaronEngraulidaemedio de 10
es presaones grandesones pequentildeosopodalidaeossidaeopodas
e mezcla (Cons y sus presa
los 149 a lo3) con un ve siete grup
permil mientras tomatoacutepodo
nes de tallas con un pro
030
D
s
onvex ndashHull) s
os 164permil envalor promepos presa paque los de
os con una cpequentildeas comedio de
Dieta promedi
141
1
para los val
n el caso del edio de 156ara este orgδ13C van dontribucioacuten on un prom1092 y p
io67
113496109
3676
103
lores de δ13C
1
δ15N y de l63permil δ15N ganismo cuyde -1755 apromedio aedio de 113
por uacuteltimo l
C y δ15N de
127
los y
yos a -a la 31 los
P
Salmo
Esta e1749 1681permilvalore1529permilStoma
oncillo (Diple
specie tuvo a los -161
permil δ13C Sees de δ15N vpermil La pratopoda con
PoliacutegDiple
ectrum spp)
valores que17permil para ee asignaron van de 851 resa princip 131 y los
EspT nCamStoPorBivZooCalLolC qConS s
ono de mezectrum spps y
e van desde el δ13C (n=3
un total dendash 1652 permil
pal fueron s bivalvos co
pecies presanitensmarones pequomatopodartunidae
valvosoplanctonappidaeiginidaequernangridaescituliceps
zcla (Convex y sus presas
los 145 a l) con un vae diez grupo
permil mientras qlos Portun
on 121
Dieta
entildeos
ndashHull) para
os 17permil en alor promedos presa paque los de nidae con
promedio4208
10756131721634312173
8131104
4462865174384265
los valores
el caso del δdio de 1546ara este orgδ13C van d1634 seg
s de δ13C y
1
δ15N y de lo6permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a guido de l
δ15N de
128
os -y -yos
-los
Sardin
Esta e-1841-1711valore1710permilpromeprome
na machete (
specie tuvo 1 a los -161permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presaedio a la diedio de 329
Poy s
(Ophistopter
valores que12permil para
e asignaron van de 851 a principal fueta de 6538
Zo
C
C
oliacutegono de mesus presas
rus dovi)
e van desde el δ13C (n=un total de ndash 1480 permil
ueron los cam33 seguid
Especies pre
ooplancton
amarones gran
amarones peq
ezcla (Convex
los 149 a lo3) con un vcuatro grup
permil mientras qmarones de do por los c
esa Dieta
1687
ndes 3298
quentildeos 6533
x ndashHull) para
os 162permil envalor promepos presa paque los de
tallas pequecamarones d
a promedio
7
8
33
los valores d
n el caso deedio de 15ara este orgδ13C van dentildeas con unade tallas gr
e δ13C y δ15N
1
l δ15N y de l46permil δ15N
ganismo cuye -2147 a a contribuciandes con
de O dovii
129
los y
yos -
oacuten un
130
ANEXO 5 Matriz depredador presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de contenidos estomacales (en porcentaje de la biomasa) Los nodos son los siguientes 1 Bivalvos 2 Calappidae 3 Camarones chicos 4 Camarones grandes 5 Clupeidae 6 Congridae 7 Cynoglossidae 8 Detritus 9 Echinodermata 10 Engraulidae 11 Gasteropoda 12 Loliginidae 13 Mugilidae 14 Polychaeta 15 Porifera 16 Portunidae 17 Sphyraena ensis 18 Stomatopoda 19Xanthidae 20 Zooplancton 21 B polylepis 22 C querna 23 C robalito 24 Diplectrum spp 25 E gracilis 26 Haemulopsis spp 27 Ariidae 28 L guttatus 29 L prorates 30 O chalceus 31 O dovi 32 P approximans 33 P goodie 34 P grandisquamis 35 P opercularis 36 P panamensis 37 S peruviana 38 S scituliceps 39 T nitens
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 89 0 1 10 2 9 15 1 0 02 23 20 50 4 0 10 7 100 26 82 33 1 24 6 60 5 2 60 2 0 17 19 0 65 2 1 5 576 6 117 15 21 5 91 17 18 5 90 85 20 82 19 5 0 3 0
10 57 6 37 2 5 24 14 98 41 2511 1 5 012 1 15 24 14 1213 114 3 53 1 915 0 16 3 13 4 117 618 0 1 20 17 0 0 5 12 10 58 10 9 33 0 0 019 1 1 1920 10 0 0 0 2 021 89 1 0 0 1 10 122 0 6 2 15 5 57 1 1 10 123 20 60 20 24 1 50 5 6 15 3 17 1 9 8 525 10 90 26 2 4 85 5 3 0 0 27 9 0 20 0 6 53 13 0 28 15 10 2 37 1 4 5 19 629 7 60 21 12 30 1 2 82 3 2 1 10 0 31 100 32 26 5 5 5 58 33 91 9 34 0 82 0 0 1 10 0 735 33 17 17 24 9 36 0 2 1 19 1 0 14 24 33 2 37 2 0 1 98 0 0 38 6 5 11 1 41 14 6 0 1 8 739 57 25 12 0 1 5
131
Matriz depredador-presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de isoacutetopos estables (promedio de de consumo) Los nodos son los siguientes 1 Sphyraena ensis 2 Bivalvos 3 Calappidae 4 Camarones grandes 5 Camarones pequentildeos 6 Clupeidae 7 Cynoglossidae 8 Engraulidae 9 Echinodermata 10 Gasteropoda 11 Loliginidae 12 Mugilidae 13 Congridae 14 Polychaeta 15 Detritus 16 Porifera 17 Portunidos 18 Stomatopoda 19 Xanthidae 20 Zooplancton 21 P goodie 22 B polylepis 23 P panamensis 24 Haemulopsis spp 25 Ariidae 26 S scituliceps 27 P grandisquamis 28 T nitens 29 C robalito 30 L prorates 31 C querna 32 E gracilis 33 S peruviana 34 L guttatus 35 P opercularis 36 P approximans 37 O chalceus 38Diplectrum spp 39O dovi
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 26 2 2 0 3 10 9 3 16 1 10 18 12 3 3 9 8 10 4 8 4 5 1 10 6 2 23 1 19 7 14 0 33 5 12 3 12 5 7 14 69 21 11 1 21 11 11 65 6 2 1 3 3 7 1 12 7 2 1 14 4 8 3 9 14 7 50 2 29 1 36 11 9 11 71 5 11
10 58 2 5 28 8 11 6 2 1 1 4 5 12 8 5 1 1 13 8 5 7 14 3 2 13 26 16 15 0 9 4 6 7 16 34 17 16 19 36 48 32 0 16 18 2 11 4 10 34 10 47 19 23 3 1 11 50 19 13 19 54 1 15 81 76 14 8 20 23 12 6 4 17 10 1 2 21 3 1 3 16 54 23 22 2 58 3 34 2 1 23 0 9 8 12 9 11 6 8 8 0 11 15 12 24 3 3 71 2 2 9 4 6 25 10 12 12 14 5 13 19 10 4 26 26 4 5 2 7 7 2 5 5 34 4 4 27 9 8 5 7 5 36 10 17 3 28 1 1 50 1 1 47 1 4 29 10 14 48 19 10 30 6 69 2 23 31 3 2 3 1 2 1 4 3 81 1 9 32 16 21 28 4 26 6 33 23 11 3 29 32 1 34 1 1 1 1 1 0 1 76 35 19 21 14 36 11 36 10 7 11 4 11 8 50 37 18 14 11 16 7 19 14 38 12 10 0 11 4 7 16 13 8 4 4 9 39 33 65 2
7
Glosario Analizador elemental Instrumento automatizado que convierte la muestra en un gas para ser inyectados en el espectroacutemetro de masas Contiene un incinerador para la combustioacuten quiacutemica de la muestra una trampa quiacutemica para purificar los gases y el cromatoacutegrafo de gases para separar las especies de gases puros para los anaacutelisis
Espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas Instrumento analiacutetico de gran precisioacuten que se utiliza para medir la razoacuten absoluta entre dos isoacutetopos (R) y obtener posteriormente la razoacuten isotoacutepica de una muestra relativa a un estaacutendar (δ) La muestra se introduce como un gas el cual es bombardeado con electrones para crear iones Estos iones son acelerados a traveacutes de un tubo de vaciacuteo y expuestos a un campo magneacutetico que causa que los iones de diferente masa sean desviados a trayectorias ligeramente diferentes Los detectores (vasos de Faraday) estaacuten colocados en cada trayectoria para capturar los iones de masa especiacutefica El valor resultante es comparado con los valores (R) obtenidos en el gas estaacutendar y posteriormente utilizado para calcular δ Isoacutetopo estable Un isoacutetopo no radiactivo en el cual los neutrones no se degradan espontaacuteneamente para formar un electroacuten y un protoacuten Los isoacutetopos estables no tienen riesgo fisioloacutegico Isoacutetopo Aacutetomos de un mismo elemento en cuyo nuacutecleo contiene el mismo nuacutemero de protones pero diferente numero de neutrones Nicho Posicioacuten estructural de un organismo dentro de un ecosistema incluyendo su posicioacuten troacutefica haacutebitat y su relacioacuten con el medio ambiente fiacutesico y bioacutetico circundante Nivel troacutefico Literalmente una posicioacuten troacutefica jeraacuterquica en una red de alimentos (desde productores a consumidores)Los organismos son asignados al nivel troacutefico maacutes alto en el cual estaacuten funcionando como consumidores
Red troacutefica Se refiere a la dependencia alimenticia de unos organismos hacia otros en una serie que comienza con los productores primarios yo detritus y termina con los carniacutevoros de mayor tamantildeo
Troacutefico Implica los haacutebitos de alimentacioacuten o relaciones alimenticias de diferentes organismos en una cadena o red de alimentos δ13C Relacioacuten isotoacutepica de 13C12C expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Pee Dee Belemnite) δ15N Relacioacuten isotoacutepica de 15N14N expresada en partes por mil sobre un estaacutendar (Nitroacutegeno atmosfeacuterico)
8
Resumen Recientemente hay un considerable intereacutes en el estudio de la estructura de las redes troacuteficas utilizando esta informacioacuten en la elaboracioacuten de modelos que puedan ser usados para el manejo de recursos a nivel de un ecosistema Estos modelos requieren del conocimiento de las redes troacuteficas para lo cual es necesario conocer los haacutebitos alimenticios de las especies que lo conforman comuacutenmente se han utilizado los anaacutelisis de contenidos estomacales para ello sin embargo recientemente se han venido utilizando los isoacutetopos estables de δ15N y δ13C en los tejidos de los organismos para el estudio de las redes troacuteficas proporcionando informacioacuten acerca de la posicioacuten troacutefica y posible dieta de un organismo Actualmente modelos de mezcla aplicados a estos valores de isoacutetopos permiten conocer la proporcioacuten que cada presa aporta al depredador En este trabajo se pretende realizar una comparacioacuten de la estructura troacutefica de peces demersales de las costas de Nayarit utilizando las teacutecnicas de anaacutelisis de contenidos estomacales asiacute como por isoacutetopos estables y modelos de mezcla ya que esta uacuteltima teacutecnica posee ciertas ventajas que la hacen atractiva para la posible construccioacuten de modelos troacuteficos capaces de representar un ecosistema Se analizaron 2139 estoacutemagos de 50taxa de peces diferentes sin embargo solamente se pudo obtener la dieta bien representada de 19 especies estas se agruparon en seis grupos o gremios troacuteficos seguacuten el grupo predominante en su dieta mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Una vez obtenidas las presas principales de cada especie se realizaron anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla con los cuales se obtuvieron las proporciones de dieta de cada depredador obtenieacutendose tambieacuten gremios los cuales difieren en algunas especies al meacutetodo anterior se calculoacute el nivel troacutefico por ambos meacutetodos y los resultados dieron similares con excepcioacuten de tres especies consideraacutendose el valor de isoacutetopos estables como el maacutes fiable Se evaluoacute mediante una serie de indicadores la similitud entre las redes construidas a partir de los datos de ambos meacutetodos encontraacutendose que ambas resultaban ser diferentes en cuanto a su estructura pero poseen propiedades similares por lo que el uso complementario de ambas teacutecnicas resulta recomendable para el anaacutelisis de la estructura de la red troacutefica de alguacuten sistema de intereacutes
9
Abstract Recently there is considerable interest in studying the structure of food webs using this information in developing models that can be used for resource management at the level of an ecosystem These models require knowledge of food webs for which it is necessary the knowledge of the feeding habits of the species that comprise it for this purpose stomach contents analysis has been commonly used however recently the use of stable isotopes ofδ15N y δ13C in the tissues of organisms have been used to obtain information about the diet and trophic level Actually the use of mixing models applied to these isotope values provide insight into the proportion that each prey contributes to the predator This paper tries to make a comparison of the trophic structure of demersal fish off the coast of Nayarit using the techniques of analysis of stomach contents and stable isotope mixing models this due that the latter technique has certain advantages that make it attractive for the possible construction of trophic models capable of representing an ecosystem We analyzed 2139 stomachs of 50 taxa of different fish however we only get the diet of 19 species well represented these were grouped into six trophic groups or guilds as the dominant group in their diet through analysis of stomach contents Having obtained the main prey of each species we made the stable isotope analysis and mixing models with which we obtained the proportions of diet of each predator the guilds obtained by this analysis differ in some species to the previous method trophic level was calculated by both methods and the results were similar with the exception of three species considering the value of stable isotopes as the most reliable The similarity between the networks constructed from the data of both methods was evaluated through a series of indexes we found that these to be different in their structure but have similar properties so the complementary use of both techniques is recommended for the analysis of food web structure of a system of interest
10
Introduccioacuten
Los sistemas naturales pueden ser estudiados de diferentes maneras y los
meacutetodos que son utilizados con este propoacutesito tienden a enfatizar diferentes tipos
de patrones La estructura general de las comunidades y el comportamiento de
los individuos han sido unos de los puntos maacutes importantes en el estudio de los
ecosistemas Uno de los enfoques utilizados para llegar a una aproximacioacuten del
primer punto es el estudio de las redes troacuteficas eacutestas son descriptoras de las
interacciones troacuteficas de la comunidad que pueden ser usadas para ilustrar
aspectos funcionales a traveacutes de los flujos de materia y energiacutea en un ecosistema
Este tipo de conocimiento ha permitido la comprensioacuten de la estructura y
funcionamiento de las comunidades de los individuos presentes en estos sistemas
y obtener de esta informacioacuten atributos tanto especiacuteficos como holiacutesticos Esta
aproximacioacuten sobre el estudio de los ecosistemas no es nueva ya que la
extraccioacuten e interpretacioacuten de enfoques aplicados a estas redes ha sido una de las
aacutereas de estudio ecoloacutegico maacutes activas en los uacuteltimos 30 antildeos (Rickleffs y Miller
2000)
El descubrimiento de nuevas metodologiacuteas que aporten maacutes informacioacuten acerca
de los patrones alimenticios de las especies asiacute como el desarrollo de nuevas
herramientas de modelacioacuten de redes troacuteficas han llegado a ser uno de los
enfoques maacutes importantes en el estudio de los ecosistemas y en la actualidad
constituye la informacioacuten baacutesica a partir de las cuales se desarrollan estrategias de
manejo para el aprovechamiento y conservacioacuten de los recursos de estos
ecosistemas (FAO 2008)
El estudio de las redes troacuteficas es un enfoque importante para entender los
patrones y dinaacutemicas de las comunidades y es actualmente un campo muy activo
en los estudios de ecologiacutea Una red troacutefica representa varias maneras en la cual
la energiacutea pasa a traveacutes de las poblaciones en las comunidades esto muestra
quieacuten se alimenta de quien en queacute cantidades la eficiencia del uso de la energiacutea
el metabolismo etc (Bendoricchio y Palmeri 2005) Las redes troacuteficas estaacuten
compuestas de cadenas troacuteficas que representan el paso de la energiacutea de un
11
productor primario a traveacutes de una serie de consumidores hasta los niveles troacuteficos
superiores (Ricklefs y Miller 2000)
La informacioacuten sobre la dieta de los individuos de un sistema resulta uacutetil
para definir las relaciones depredador-presa las cuales son la base para la
elaboracioacuten de los diagramas de redes troacuteficas asiacute tambieacuten la compilacioacuten de
diferentes componentes alimenticios consumidos por una especie pueden
eventualmente proporcionar una estimacioacuten del nivel troacutefico (Lopeacutez-Peralta amp
Arcila 2002)
Los datos para la construccioacuten de las redes troacuteficas pueden provenir de
inferencias obtenidas a partir de la estructuras anatoacutemicas observacioacuten directa de
las presas que son consumidas mediante el uso del anaacutelisis de contenidos
estomacales y maacutes recientemente mediante el uso de una teacutecnica basada en los
isoacutetopos estables de los tejidos de los organismos (Chipps y Garvey 2006)
El anaacutelisis maacutes utilizado para determinar las relaciones depredador-presa
han sido los de contenidos estomacales (Hyslop 1980) ya que actualmente
poseen la mayor resolucioacuten taxonoacutemica en la identificacioacuten de las presas ademaacutes
de ser posible determinar su biomasa La informacioacuten que aportan los anaacutelisis de
contenidos estomacales es solo referente a presas consumidas recientemente
(usualmente en menos de 24 h) por lo que para obtener informacioacuten sobre dietas
de periodos mayores es necesario llevar a cabo campantildeas de muestreo donde se
obtengan muestras de varios individuos con el fin de cubrir la dieta
correspondiente a ese periodo (Gearing 1991 Estrada et al 2005)
Un problema que se tiene con esta teacutecnica es que a menudo las presas son
encontradas en estados de digestioacuten tan avanzados que resulta complicado
identificarla y en algunos casos solo quedan restos de estas presas no obstante
en muchos casos existen estructuras que pueden resultar uacutetiles para la
identificacioacuten de presas que no se encuentran completas tales como vertebras
escamas dientes globos oculares cleitros y otolitos en el caso de peces restos
quitinosos en el caso de artroacutepodos o picos y globos oculares en el caso de
12
cefaloacutepodos Todas estas estructuras poseen caracteriacutesticas muy especiacuteficas que
pueden llegar a servir para identificar las presas a nivel familia geacutenero o incluso
especie (Margalef 1974)
Otro inconveniente que se tiene con esta metodologiacutea es que la duracioacuten de
algunas estructuras de las presas dentro de los contenidos gaacutestricos puede variar
dependiendo de su grado de digestibilidad lo que puede llegar a causar una
subestimacioacuten en la abundancia de presas que se digieren raacutepidamente (por
ejemplo invertebrados como poliquetos medusas) o bien una sobrestimacioacuten de
presas que tengan estructuras poco digeribles y que se acumulen en el tracto
digestivo (pe cefaloacutepodos o algunas especies de crustaacuteceos) (Clarke et al 1976
Santos et al 1999)Tambieacuten muchos fragmentos de presas pueden llegar a ser
muy difiacuteciles de identificar por lo que este meacutetodo favorece la identificacioacuten de
presas de tamantildeo grande y que tienen estructuras duras Asiacute tambieacuten algunas
especies pueden llegar a regurgitar sus estoacutemagos (Pierce et al 1993 Tollit et al
1997 Melville y Conolly 2003 Chipps y Garvey 2006)
Por otro lado no todos los materiales que son consumidos son asimilados
por el organismo por lo que resulta difiacutecil determinar cuaacutel es su importancia real
en la dieta del depredador (Chipps y Garvey 2006) Asimismo se pueden
presentar sesgos debido a que pueden encontrarse restos de individuos que no
fueron ingeridas directamente por el depredador sino por la presa de eacuteste (Smith amp
Whitehead 2001 Romaacuten-Reyes 2005) Ademaacutes existe cierta dificultad al realizar
comparaciones entre la dieta de varios depredadores (lo cual se requiere para la
construccioacuten de redes troacuteficas) esto ocurre cuando se presentan diferencias en
sus tasas de digestioacuten y de evacuacioacuten asiacute como en sus ritmos de alimentacioacuten
los cuales si no se consideran apropiadamente en los estudios de alimentacioacuten
tienen importantes implicaciones en la interpretacioacuten de los datos de la dieta
(Chipps amp Garvey 2006)
En antildeos recientes se ha empezado a utilizar una nueva teacutecnica para el
estudio de las redes troacuteficas la cual emplea la acumulacioacuten de isoacutetopos estables
en el tejido de los organismos (Clarke et al 2005) Esta teacutecnica puede proveer
13
informacioacuten acerca del comportamiento alimenticio a largo plazo de una especie
basado en la asimilacioacuten del alimento consumido de tal manera que aporta una
retrospectiva histoacuterica de este comportamiento cuyo periodo variacutea dependiendo
del tipo de tejido que se analice mientras que los contenidos estomacales
solamente presentan una fotografiacutea de la alimentacioacuten reciente de una especie
(Fry y Sherr 1984 Peterson y Fry 1987)
Este meacutetodo toma ventaja de las diferencias en las abundancias relativas
de los distintos isoacutetopos de un elemento quiacutemico ya que la materia orgaacutenica lleva
siempre una firma isotoacutepica que trae una diferencia en la tasa de isoacutetopos ligeros y
pesados durante las reacciones que crearon esta materia Los isoacutetopos estables
maacutes utilizados son los de nitroacutegeno y carbono (Peterson y Fry 1987) Los
isoacutetopos de nitroacutegeno debido a que presentan un mayor enriquecimiento isotoacutepico
generalmente son usados para indicar el nivel troacutefico de las especies mientras
que la razoacuten de isoacutetopos estables de carbono por su nulo o miacutenimo
fraccionamiento refleja la fuente de nutricioacuten autotroacutefica en la base de la red de
alimentos (DeNiro y Epstein 1981)
Esta teacutecnica cuando es combinada con meacutetodos tradicionales para la
determinacioacuten de dietas (pe los anaacutelisis de contenidos estomacales) se convierte
en una herramienta muy uacutetil para determinar interacciones troacuteficas ya que los
isoacutetopos estables representan estas interacciones a una escala de tiempo mucho
maacutes larga dependiendo del tipo de tejido que se utilice para el anaacutelisis De esta
manera indica las presas que son asimiladas por el organismo y no solamente
ingeridas y a diferencia de otros meacutetodos todas las muestras obtenidas arrojan
informacioacuten (Hobson et al 1996 Burton y Koch 1999 Kurle y Worthy 2001)
Recientemente el uso de las razones de isoacutetopos estables aunados a la
utilizacioacuten de modelos de mezcla basados en ecuaciones de balance de masas
estaacuten cobrando importancia ya que ayudan a identificar cuaacuteles son las presas
maacutes importantes de los depredadores y dan un valor de la proporcioacuten de las
presas en la dieta del depredador De esta forma la razoacuten isotoacutepica es
transformada en valores de dieta los cuales pueden ser utilizados para determinar
14
varios aspectos acerca del nicho que las especies ocupan en el ecosistema
(Newsome et al 2007)
En este contexto el anaacutelisis de isoacutetopos estables ha sido utilizado como una
herramienta para obtener atributos de las redes troacuteficas tales como el
omnivorismo nivel troacutefico longitud de las cadenas troacuteficas y viacuteas principales de
flujos energeacuteticos (Cabana y Rasmussen 1996 Vander Zanden et al 1999
Layman et al 2007)
En este trabajo se pretende analizar una red troacutefica bajo dos enfoques
metodoloacutegicos la teacutecnica de contenidos estomacales y la teacutecnica de isoacutetopos
estables aunada a los modelos de mezcla para contrastar los resultados
obtenidos de cada enfoque y comparar algunos de los atributos estructurales y
funcionales de la red troacutefica con esto se contribuiraacute a discernir sobre el mejor
enfoque a emplear o bien si las dos fuentes de informacioacuten deberiacutean emplearse
de manera complementaria
Antecedentes El anaacutelisis de dietas de los peces constituyen una herramienta importante
tanto en la comprensioacuten de las interacciones entre especies de una red troacutefica y en
los ecosistemas como en el manejo de pesqueriacuteas asiacute mismo resulta uacutetil cuando
se plantea el cultivo de alguna especie ya que ayuda a entender cuaacuteles son los
requerimientos de dieta de las especies Debido a ello existe una gran variedad
de trabajos acerca de los haacutebitos alimenticios de muchas especies de peces la
mayoriacutea utilizando los anaacutelisis de contenidos estomacales para la determinacioacuten
de los componentes de la dieta asiacute como las propiedades de eacutesta
Los trabajos con contenidos estomacales han pasado de ser simples
descripciones de la dieta para determinar las presas maacutes importantes (Pinkas et
al 1971) a ser la base con la que es posible determinar los flujos de energiacutea en
un ecosistema de tal manera que lla mayor parte de lo que se conoce sobre los
flujos de energiacutea en las redes troacuteficas estaacute basado en inferencias hechas sobre la
15
informacioacuten contenida por los anaacutelisis de contenidos estomacales (Christensen amp
Pauly 1992)
A partir de mediados de los antildeos 90s se ha incrementado el nuacutemero de
trabajos que utilizan el anaacutelisis de isoacutetopos estables para el estudio de relaciones
troacuteficas en el ambiente marino no obstante que los primeros trabajos se realizaron
en 1955 (Malseed 2004) Existen muchos trabajos que han utilizado los isoacutetopos
estables de C y N para estimar el flujo de energiacutea en las redes troacuteficas marinas
estos trabajos han obtenido como resultado una aproximacioacuten de la procedencia
de las fuentes de Carbono y el nivel troacutefico de los consumidores esto tanto en
ecosistemas marinos estuarinos y dulciacuiacutecolas (Fry 1991 Whitledge y Rabeni
1997)
El anaacutelisis de isoacutetopos estables ha resultado tambieacuten ideal para especies
que se encuentran bajo alguacuten tipo de proteccioacuten o bien que resulta muy difiacutecil
conseguir muestras de contenidos estomacales tal es el caso de varias especies
de mamiacuteferos marinos entre las cuales se encuentran algunas especies de
pinniacutepedos (Kurle y Worthy 2001 Kurle y Worthy 2002) y cetaacuteceos (Gendron et
al 2001 Hooker et al2001 Ruiz-Cooley et al 2004)
Esta teacutecnica tambieacuten ha sido empleada en especies que por sus haacutebitos
alimenticios o su tamantildeo resulta difiacutecil evaluar la dieta por meacutetodos maacutes
tradicionales tal es el caso de varias especies de crustaacuteceos que debido a las
caracteriacutesticas de su sistema digestivo es muy difiacutecil identificar sus presas en el
contenido estomacal (Whitledge y Rabeni 1997 Fantle et al 1999 Abed-Navandi
y Dworschak 2005)
En cuanto a peces existen varios trabajos en los que se utiliza esta teacutecnica
En sistemas lacustres Gu et al (1996) determinaron el papel que distintas
especies ocupaban en la red troacutefica Melville y Connolly (2003) utilizaron los
isoacutetopos para determinar las fuentes autotroacuteficas fundamentales que soportan la
produccioacuten de tres especies de peces de fondos blandos en un estuario Clarke et
al (2005) se valieron de los isoacutetopos para determinar si existiacutea una sobreposicioacuten
16
en la dieta entre algunas especies pisciacutevoras nativas de un lago con respecto a
especies que habiacutean sido introducidas
Post (2002) desarrolloacute una ecuacioacuten por medio de la cual utilizando los
isoacutetopos estables de C y N es posible determinar el nivel troacutefico de los
consumidores Estrada et al (2003) utilizaron esta ecuacioacuten para determinar el
nivel troacutefico de cuatro especies de tiburones y al compararlo con los resultados
obtenidos por contenidos estomacales no encontraron diferencias significativas
entre los ambos meacutetodos De la misma forma Estrada et al (2005) calcularon el
nivel troacutefico del atuacuten aleta azul Thunnus thynnus ademaacutes de estimar sus presas
principales encontrando que esta especie cambia su alimentacioacuten de juveniles a
adultos teniendo los adultos un nivel troacutefico superior al de los juveniles
En trabajos recientes con el uso de isoacutetopos de C y N para determinar
dietas se han propuesto modelos de mezcla con el fin de cuantificar la
importancia que determinadas fuentes alimenticias tienen en la dieta de un
depredador Ben-David et al (1997) y Szepanski et al (1999) utilizaron un modelo
de mezcla para muacuteltiples presas (fuentes) con el fin de estimar la contribucioacuten que
tiene cada tipo de presa en la dieta del depredador utilizando para ello la distancia
euclidiana entre los valores isotoacutepicos de la presa y el depredador Sin embargo
este modelo provee solamente un indicativo del consumo relativo de esa presa y
se encuentra ademaacutes limitado a tres fuentes alimenticias (presas) por lo que se
deben elegir las presas maacutes probables o bien realizar varias pruebas con
diferentes presas
Phillips et al (2001) proponen un modelo lineal de mezcla basado en
ecuaciones de balance de masas el cual arroja mejores resultados que el modelo
anterior ya que este provee una estimacioacuten de la proporcioacuten que presentan las
fuentes alimenticias en la dieta aunque tambieacuten se encuentra limitado a tres
fuentes Esta limitacioacuten en el nuacutemero de presas fue corregida por Phillips y Gregg
(2003) quienes propusieron un meacutetodo basado en un modelo anterior (Phillips et
al 2001) que permite trabajar con maacutes de tres fuentes alimenticias Este meacutetodo
permite conocer la contribucioacuten de cada fuente alimenticia al depredador en
17
teacuterminos porcentuales aunque a la fecha ha sido utilizado por relativamente
pocos autores entre los que se encuentran Melville y Connolly (2003 2005)
Abed-Navandi y Dworschak (2005) Bocherens et al (2005) Benstead et al
(2006) y Huumlckstaumld et al (2007)
Autores como Newsome et al (2007) sugieren que gracias a modelos como
este es posible transformar las proporciones isotoacutepicas en valores de contribucioacuten
de las fuentes alimenticias proveyendo asiacute una forma estandarizada para
caracterizar el nicho ecoloacutegico de las especies pudiendo calcularse algunas
mediciones utilizadas en ecologiacutea tales como la amplitud de nicho y la
especializacioacuten sobre los recursos Una ventaja adicional de este procedimiento es
que se generan histogramas que representan la variabilidad en el consumo de una
presa lo cual tiene un gran potencial en el estudio de dietas ante la posibilidad de
incluir variabilidad e incertidumbre en los estudios sobre dietas alimentacioacuten y
redes troacuteficas
El uso de los isoacutetopos estables para la construccioacuten y anaacutelisis de redes
troacuteficas es una teacutecnica que estaacute empezando a ser utilizada en el anaacutelisis de ciertas
comunidades marinas donde se ha utilizado esta herramienta para encontrar las
fuentes de produccioacuten primaria principales asiacute como el nivel troacutefico (NT) de cada
uno los grupos de especies que las componen (Grall et al 2006 Vander-Zanden
et al 2006 Ciancio et al 2008) no obstante dado su muy reciente propuesta no
se han reportado a la fecha trabajos que utilicen los modelos de mezcla como
herramienta para el anaacutelisis de redes troacuteficas
Justificacioacuten El uso de los isoacutetopos estables de C y N ha demostrado ser de utilidad en el
anaacutelisis de haacutebitos alimenticios sin embargo son pocos los trabajos que han
incorporado modelos de mezcla junto a los anaacutelisis de isoacutetopos los cuales podriacutean
ayudar a comprender mejor la estructura de las redes troacuteficas de los sistemas de
estudio Debido a ello en este estudio se realizoacute una comparacioacuten entre las redes
troacuteficas obtenidas por la metodologiacutea tradicional de anaacutelisis de contenidos
18
estomacales y el anaacutelisis de isoacutetopos aunados a modelos de mezcla tomando
como caso de estudio a los peces asociados a fondos blandos de las costas de
Nayarit y Sinaloa y con base en las diferencias encontradas por ambos meacutetodos
se determinoacute el posible uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables y modelos de
mezcla para representar la dieta en teacuterminos cuantitativos para asiacute realizar la
construccioacuten de redes troacuteficas y si esta es comparable a la que puede obtenerse
por meacutetodos tradicionales esto seriacutea de gran utilidad para usar estas teacutecnicas
para la construccioacuten de estas redes en sistemas donde el acceso a las muestras
es limitado
Hipoacutetesis Tanto la informacioacuten obtenida de los anaacutelisis de contenidos estomacales
como la que se deriva de los anaacutelisis isotoacutepicos pueden conducir a revelar las
mismas propiedades estructurales y funcionales de la misma red troacutefica
Objetivo Comparar la estructura troacutefica de la ictiofauna de fondos blandos de las
costas de Nayarit obtenida por medio de las teacutecnicas de isoacutetopos estables y
modelos de mezcla con la obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales
Objetivos particulares Determinar la dieta de los peces dominantes de la zona mediante los
anaacutelisis de contenidos estomacales
Determinar la dieta de los peces a partir de modelos de mezcla usando las
sentildeales isotoacutepicas
Describir la estructura troacutefica de la zona por medio de indicadores
utilizando los valores obtenidos por los modelos de mezcla asiacute como por
el meacutetodo de contenidos estomacales
Comparar los resultados obtenidos de la descripcioacuten de la estructura troacutefica
por contenidos estomacales con la derivada de modelos de mezcla
basados en anaacutelisis de isoacutetopos estables y someter a prueba de hipoacutetesis
19
Materiales y meacutetodos Con el fin de cumplir el objetivo del trabajo este fue dividido en cuatro
secciones principales cada una de estas con objetivos particulares 1) definicioacuten
de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales 2) definicioacuten de dietas
mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables 3) Caracterizacioacuten de la estructura
troacutefica para cada fuente de informacioacuten de dietas y 4) Anaacutelisis comparativo de
estructuras troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables
Los ejemplares para este estudio se obtuvieron de las capturas realizadas por la
flota comercial camaronera de las costas del estado de Nayarit Las muestras
fueron obtenidas por medio de una serie de arrastres utilizando una red de
denominada tipo ldquoBuzordquo la cual posee una luz de malla de 2rdquo Los arrastres fueron
realizados durante las temporadas de pesca de camaroacuten 2005-2006 y 2006-2007
que se desarrollan de septiembre a marzo
Aacuterea de estudio Los muestreos se llevaron a cabo en embarcaciones tipo camaronero que
operan en las aacutereas de pesca tradicionales frente a las costas de Nayarit y sur de
Sinaloa que abarca desde los 23deg1160N 106deg30O y 21deg145338N y
105deg142026O (Figura 1) Esta zona se caracteriza por tener un clima caacutelido sub-
huacutemedo con lluvias en verano y oscilaciones teacutermicas anuales menores de
10degC La regioacuten se encuentra bajo la influencia de la Corriente de California la
Corriente Norecuatorial la Contracorriente Norecuatorial asiacute como la Corriente
Costera de Costa Rica La batimetriacutea de la zona es relativamente somera ya que
se encuentra sobre la plataforma continental con una profundidad maacutexima de 200
m En las zonas con profundidades de 10 a 12 m se encuentran
predominantemente sedimentos de tipo arenoso con un de grano que va de
grueso a fino mientras que en las zonas maacutes profundas predominan asociaciones
de arenas-limos principalmente en aquellas zonas situadas frente a
desembocaduras de riacuteos (Garciacutea 1981 Amezcua-Linares 1990 De la Lanza-
Espino 1991) Las capturas se llevaron a cabo en aacutereas que se encontraban entre
los 2 y 36 kiloacutemetros fuera de la costa a profundidades que oscilan entre los 10 y
20
76 m Esta zona presenta una intensa actividad pesquera representada por el
sector de pesca camaronera
Figura 1 Aacuterea de estudio y estaciones de muestreo frente a la costa de Nayarit y sur de Sinaloa Meacutexico
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales Para este estudio se tomaron muestras de los peces dominantes de la
zona es decir los maacutes abundantes y frecuentes de las capturas Para realizar su
muestreo se esperoacute a que la captura fuera vertida en cubierta para
posteriormente tomar una muestra representativa de la misma Esta se separoacute por
grupos o especies con ayuda de claves de identificacioacuten del aacuterea de estudio
Posteriormente se tomoacute el peso y nuacutemero de los individuos ademaacutes se tomoacute una
fotografiacutea o un ejemplar de cada grupo para posteriormente corroborar su
identificacioacuten en el laboratorio por medio de claves especializadas tales como las
de Fischer et al (1995b c) y Allen amp Robertson (1998) utilizaacutendose tambieacuten
ejemplares de referencia de las colecciones ictioloacutegicas del Centro
-1065deg -106deg -1055deg21deg
215deg
22deg
225deg
23deg
235deg
12
3
456
7
8
9
10
1112
1314
1516
17
18
20
2122
2324
25
2627
28 29
30 31
32
33
34
3536
3738
39
Sinaloa
Nayarit
0Km 25Km 50Km
Islas Marias
21
Interdisciplinario de Ciencias Marinas del Instituto Politeacutecnico Nacional y del
Centro de Investigaciones Bioloacutegicas del Noroeste
De cada especie dominante se tomaron 15 individuos a los cuales se les
extrajo el estoacutemago eacutestos se fijaron en formol al 10 o bien se congelaron para
ser llevados al laboratorio de Ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN
Una vez en el laboratorio se separaron cada una de las presas encontradas
en los contenidos estomacales y estas se identificaron mediante claves
especializadas para ello de esta forma para peces completos se utilizaron las
claves de Fisher et al (1995bc) Allen amp Robertson (1998) y Thomson et al (2000)
Para peces en estados avanzados de digestioacuten se utilizaron las claves de Clothier
(1950) Clothier amp Baxter (1969) y las de Clarke (1962 y 1986) Para invertebrados
se utilizaron las de Smith y Carlton (1975) Wolff (1982 1984) Salgado Barragaacuten
y Hendrickx (1986) Fisher et al (1995ordf) y Hendrickx et al (1997) Tambieacuten se
pudo corroborar la identificacioacuten de las presas mediante la comparacioacuten de estos
con el material de referencia que se encuentra tanto en la coleccioacuten ictioloacutegica
como en el laboratorio de ecologiacutea de peces del CICIMAR-IPN
Una vez identificadas las presas se determinaron los valores de peso y
nuacutemero de cada uno de los componentes alimenticios y estos valores fueron
usados para calcular los meacutetodos propuestos por Pinkas et al (1971) y Hyslop
(1980) que a continuacioacuten se detallan
Meacutetodo Gravimeacutetrico (G) Para este meacutetodo se requirioacute obtener la biomasa de
las especies presas encontradas en los diferentes estoacutemagos para ello se
determinoacute el peso de cada una de las especies presa utilizando una balanza
digital El peso de cada especie presa fue referido como un porcentaje del peso
total de todas las especies presa (G) encontradas en los estoacutemagos
22
Donde
p= Peso (g) de un determinado tipo de presa
PT= Peso (g) de la totalidad de especies presa
Iacutendice de Frecuencia de Ocurrencia (FO) Este iacutendice refleja la frecuencia con la
que se encuentra una determinada especie presa expresada como un porcentaje
de la totalidad de estoacutemagos con alimento se utilizo para discernir cuales eran las
especies dominantes y las raras en la dieta
119865119874 = 119899119873119864 lowast 100
Donde
n= Nuacutemero de estoacutemagos que tienen el mismo componente alimenticio
NE= Nuacutemero total de estoacutemagos con alimento
Una vez que se determinaron las presas de cada uno de los grupos de peces se
procedioacute a determinar si el nuacutemero de estoacutemagos analizados era suficiente para
representar la dieta de cada uno de estos grupos para ello se realizaron curvas de
diversidad acumulada utilizando la informacioacuten de las presas encontradas en los
contenidos estomacales de cada depredador Esto se hizo estimando el iacutendice de
diversidad de Shannon-Wiener para cada estoacutemago de cada uno de los
depredadores y mediante una aleatorizacioacuten de estos se construyoacute una curva
acumulada donde se esperaba que una dieta bien representada alcanzaraacute un
valor asintoacutetico de tal forma que al aumentar el nuacutemero de estoacutemagos ya no se
observara un cambio significativo en la diversidad de presas
Para tener una estimacioacuten cuantitativa de este criterio (la eleccioacuten del
nuacutemero de estoacutemagos necesarios para obtener una dieta bien representada) se
determinoacute el coeficiente de variacioacuten para cada caso y cuando este fue menor o
igual a 5 se consideroacute que la dieta estaba bien representada Una vez obtenida
23
esta informacioacuten se procedioacute a trabajar con las especies para las que se obtuvo
una buena representatividad
Las especies de peces fueron agrupadas en gremios alimenticios que se
determinaron usando la biomasa de las presas para ello se realizoacute un anaacutelisis de
similitud utilizando el iacutendice de Bray-Curtis para posteriormente realizar un anaacutelisis
de cluacutesteres usando ligamiento de tipo completo
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables Se tomaron muestras de muacutesculo a los peces que previamente fueron
seleccionados como los maacutes dominantes de la zona y cuya dieta ademaacutes hubiera
estado bien representada al hacer el anaacutelisis de contenidos estomacales
procurando obtener muestras de individuos que al ser capturados no se
encontraran cerca de descargas de agua continental ya que esto pudiera alterar
su sentildeal isotoacutepica Tambieacuten se tomaron muestras de muacutesculo de presas
potenciales procedentes de las capturas que fueron identificadas en el anaacutelisis
previo de contenidos estomacales asiacute como especies extraiacutedas de los contenidos
estomacales que se encontraron en un estado de digestioacuten leve Asimismo se
seleccionaron particularmente algunas especies de niveles troacuteficos altos y bajos
(obtenido de referencias de literatura) para tener una mejor representacioacuten de la
red troacutefica La muestra se procuroacute tomar siempre de la regioacuten dorsal de los
organismos siendo posteriormente congeladas hasta su anaacutelisis en el laboratorio
Extraccioacuten de humedad
Las muestras de muacutesculo fueron secadas utilizando una liofilizadora donde
las muestras fueron sometidas a una temperatura de aproximadamente -40 degC y
una presioacuten de 50 MBR durante un periodo aproximado de 24 horas Otro meacutetodo
que se utilizoacute para secar las muestras fue mediante el uso de una estufa donde las
muestras se sometieron a una temperatura constante de 50degC durante 24 horas
24
De acuerdo con Kaehler amp Pakhomov (2001) no existe diferencia en los
resultados obtenidos utilizando cualquiera de estos meacutetodos
Una vez secadas las muestras fueron reducidas a polvo fino utilizando para
ello un mortero de aacutegata ya que el uso de morteros de porcelana puede
contaminar las muestras con residuos de carbonatos (Roman-Reyes 2003)
En el caso de algunos organismos con estructuras calcaacutereas como es el
caso de algunos crustaacuteceos y equinodermos se realizo una eliminacioacuten de estos
carbonatos debido a que estos suelen afectar los valores del δ13C debido a esto
se realizo una acidificacioacuten para ello se utilizo una solucioacuten acido clorhiacutedrico (HCl)
al 10 durante 24 h y secadas nuevamente (Carabel et al 2006)
Las muestras fueron colocadas en capsulas de estantildeo o de plata (para
muestras que se acidificaron) para ello se colocoacute una cantidad de 10 mg plusmn 01 en
cada caacutepsula la cual se pesoacute utilizando una micro balanza con una precisioacuten de
0001 mg Una vez pesadas las caacutepsulas fueron colocadas en charolas marcadas
para ser posteriormente analizadas en el espectroacutemetro de masas de razones
isotoacutepicas
Anaacutelisis de isoacutetopos
Los anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron realizados en los Servicios Xerais
de Apoio aacute Investigacioacuten (SXAIN) Universidad da Coruntildea utilizando un analizador
elemental modelo FlashEA 1112 de la marca ThermoFinnigan conectado a un
espectroacutemetro de masas de razones isotoacutepicas DELTA plus de la marca Finnigan
MAT con una interfaz Con Flo II Este instrumento realiza primeramente la
combustioacuten de la muestra para convertirla en gas el cual es separado en sus
componentes mediante una columna cromatograacutefica dentro de un analizador
elemental acoplado al espectroacutemetro de masas Posteriormente los componentes
son cuantificados en cada uno de sus constituyentes asiacute como su masa molecular
(los de nitroacutegeno N y carbono C en este caso) Los resultados son expresados
como valores de incrementos δ en partes por mil permil de la desviacioacuten de las
25
muestras con respecto a los estaacutendares establecidos por medio de la siguiente
ecuacioacuten (Park amp Epstein 1961)
δ15N oacute δ13C = [(R muestraR estandar)-1] 1000
Donde
R= 13C12C o 15N14N respectivamente
Estaacutendar= Nitroacutegeno atmosfeacuterico para el N y Pee Dee Belemnita para el C
Extraccioacuten de liacutepidos
Se realizoacute la extraccioacuten de liacutepidos de las muestras debido a que se ha
encontrado que los liacutepidos se hayan reducidos en δ13C en relacioacuten a la dieta lo
que pudiera afectar la interpretacioacuten ecoloacutegica de las sentildeales de δ13C teniendo
mayor efecto en individuos que presentan grandes cantidades de liacutepidos en sus
tejidos De esta manera pueden realizarse comparaciones de muestras de tejidos
que provienen de grupos taxonoacutemicos diferentes sin el efecto que un exceso de
liacutepidos pudiera causar en la sentildeal isotoacutepica del δ13C Se utilizoacute una normalizacioacuten o
correccioacuten aritmeacutetica de los valores de δ1C Asiacute como la razoacuten CN de las muestras
la cual es la proporcioacuten entre la cantidad de C sobre la de N de cada una de estas
Este procedimiento tiene la ventaja de que no llega a alterar la sentildeal isotoacutepica del
δ15N la cual es afectada por el uso de solventes que son utilizados para realizar la
extraccioacuten quiacutemica de los liacutepidos (Kiljunen et al 2006 Sweeting et al 2006 Post
et al 2007) Ademaacutes este ajuste puede realizarse raacutepidamente a diferencia de los
meacutetodos quiacutemicos siendo miacutenimo el tiempo necesario para efectuarlo
Para la normalizacioacuten de los liacutepidos se utilizoacute la ecuacioacuten propuesta por
Post (2007)
δ13Crsquo (Normalizado)= δ13C (sin tratar) - 332 + 099 X CN
26
Modelos de Mezcla
Los modelos de mezcla utilizados se encuentran basados en el trabajo de
Phillips y Greggs (2003) a diferencia de otros modelos de mezcla basados en
distancias euclidianas (Ben-David et al 1997) este puede trabajar con muchas
maacutes fuentes potenciales que elementos analizados (isoacutetopos)
Las ecuaciones baacutesicas de los modelos de mezcla son las siguientes 120575119862 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 120575119873 = 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 + 119901 120575 119862 1 = 119901 + 119901 + 119901
Donde a b y c son tres diferentes tipos de alimento y Pa + Pb + Pc es la
contribucioacuten de cada tipo de alimento a la alimentacioacuten del depredador este es un
sistema matemaacutetico indeterminado con tres incoacutegnitas para la cual no existe una
solucioacuten uacutenica sin embargo con el sistema de isoacutetopos n y de gtn+1 fuentes
alimenticias es posible utilizar el balanceo de masas para calcular las muacuteltiples
combinaciones de proporciones de las fuentes alimenticias que son soluciones
probables
Se utilizoacute la herramienta SISUS (httpstatacumencomsisus) para
determinar la contribucioacuten a la dieta de cada presa este software fue desarrollado
por Erhardt (2009) y este a diferencia de la aproximacioacuten original de Phillips y
Greggs (2003) no posee la limitante de 10 fuentes que su software Isosource
posee lo cual para la mayoriacutea de las especies que se trabajaron resulta una
limitante mayor La rutina SISUS en cambio se encuentra basada en una
aproximacioacuten de tipo Bayesiana la cual determina las distribuciones probabiliacutesticas
de las proporciones que cada presa aporta a la dieta de intereacutes esto lo realiza a
traveacutes de una integracioacuten numeacuterica de proporciones de contribuciones de dieta
probables generadas aleatoriamente y que representen una dieta potencial Este
modelo ademaacutes no posee la limitante de 10 presas por lo que resultoacute ser maacutes
adecuado para este trabajo
27
Previamente a la aplicacioacuten de los modelos de mezcla a cada unos de los
depredadores se le restoacute el valor de fraccionamiento isotoacutepico de 23 permil a los
valores de δ15N de cada uno Este valor de fraccionamiento fue propuesto por
McCutchan (2003) quien menciona que este es el valor que ha sido encontrado
para especies que se alimentan de presas tanto de niveles troacuteficos altos como
bajos Asiacute tambieacuten con el fin de hacer comparables las dietas obtenidas por
contenidos estomacales y por isoacutetopos se realizaron algunas agrupaciones de las
presas El detritus en este caso estuvo representado por valores de Materia
Orgaacutenica Particulada (MOP) calculados por Saacutenchez et al (2009) para la zona de
estudio mientras que los valores encontrados para zooplancton fueron tomados
del trabajo de Loacutepez-Ibarra (2008) de muestras de copeacutepodos muestreados cerca
del aacuterea de estudio
Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Se analizoacute la estructura troacutefica a partir de ambas fuentes de informacioacuten
contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos estables Para el caso de los
contenidos estomacales se usaron los valores de biomasa para definir el
porcentaje que cada presa en el estoacutemago del depredador y a partir de estos
valores se construyoacute una matriz depredador-presa Para el caso de la red troacutefica
construida con los valores de isoacutetopos se utilizaron los valores promedio de los
porcentajes obtenidos por el software SISUS usaacutendolos para construir la matriz
depredador-presa y representar la red troacutefica Las presas utilizadas fueron
obtenidas de agrupaciones similares para ambos meacutetodos de tal manera que
pudieran ser comparables
Previamente al anaacutelisis de la red troacutefica se calcularon los niveles troacuteficos
(NT) de los depredadores para ambas fuentes de informacioacuten contenidos
estomacales e isoacutetopos estables Para el caacutelculo con los valores de contenidos
estomacales se utilizoacute la siguiente ecuacioacuten propuesta por Christensen amp Pauly
(1992)
119873119879 = 1 + 119863119862 lowast 119873119879119895
28
Donde
DCij referida como la composicioacuten de la dieta es la proporcioacuten de presas ( j ) en la
dieta del depredador (i ) NTj es el nivel troacutefico de las presas y fue obtenido de la
base de datos del International Standard Statistical Classification of Aquatic
Animals and Plants (ISSCAAP) en Fishbase (wwwfishbaseorg) n es el nuacutemero
de presas
En el caso de la red troacutefica estimada por medio del anaacutelisis de isoacutetopos
estables se calculoacute el nivel troacutefico utilizando para ello los valores de nitroacutegeno y la
ecuacioacuten propuesta por Post (2002)
Donde es la posicioacuten troacutefica del organismo usado para estimar δ15Nbase y
es el enriquecimiento en 15N por nivel troacutefico Las especies elegidas para calcular
el δ15Nbase deben de compartir el mismo haacutebitat que la especie objetivo e integrar
la marca isotoacutepica de la red troacutefica en una escala de tiempo suficientemente larga
para minimizar los efectos de la variacioacuten a corto plazo en este caso se utilizoacute una
especie de camaroacuten (Solenocera spp) que resultoacute ser una presa frecuente en la
mayoriacutea de los depredadores y que ocupa un nivel troacutefico secundario
Una vez obtenidos los niveles troacuteficos se utilizaron estos valores junto con las
matrices depredador-presa obtenidas por ambas fuentes y fueron introducidas en
el programa Ucinet v 60 desarrollado por Borgatti (2002) para la representacioacuten
grafica y edicioacuten de la red troacutefica Esta se graficoacute en un gradiente seguacuten su nivel
troacutefico representaacutendose por medio de flechas los consumos de cada especie
La comparacioacuten de las estructuras troacuteficas obtenidas de los valores de ambas
matrices de dietas se realizoacute a traveacutes de una serie de indicadores de especies o
taxa clave propuestos por Jordan et al 2006 Como estos iacutendices expresan
Δ
minus+n
NbaseundariorNconsumido 1515 sec_ δδλ
λ nΔ
NT=
29
importancia relativa de manera jeraacuterquica seguacuten ellos atributos que representan
para cada iacutendice se seleccionoacute la medida del ldquopercentilrdquo superior como criterio de
diferenciacioacuten o separacioacuten de los grupos funcionales maacutes relevantes del
gradiente total De esta manera los valores se ordenaron de mayor a menor y para
identificar las especies clave relevantes se usoacute el percentil de 80
Los iacutendices de especies clave utilizados fueron los siguientes
Iacutendice de grado (Degree) Este iacutendice representa el nuacutemero de nodos
conectados a un nodo particular representado cada uno a una especie y es
expresado como sigue 119863 = 119863 + 119863
Donde Di es la sumatoria de todas las presas (Din) maacutes sus depredadores (Dout)
Iacutendice de cercaniacutea Determina la capacidad de un nodo para llegar a todos los
elementos de la red Donde los elementos maacutes centrales son aquellos que
se encuentran a menor distancia del resto
119862119862 = 119873 minus 1sum 119889119894
Donde N es el nuacutemero de nodos dij es el la longitud de la ruta maacutes corta entre los
nodos i y j en la red Entre maacutes grande el valor de CCi la eliminacioacuten de ese grupo
ocasionaraacute fragmentacioacuten sobre el resto de los grupos
Iacutendice de intermediacioacuten Indica el nuacutemero de veces que aparece un nodo en las
rutas maacutes cortas entre dos Los nodos con un valor alto de intermediacioacuten
son importantes y claves por ser los maacutes centrales de la red o aquellos que
vinculan subgrupos o bloques diferentes
119861119888 = 2 119883 sum 119892 (119894)119892(119873 minus 1)(119873 minus 2)
30
Donde N es el nuacutemero de nodos gkj es el nuacutemero de rutas igualmente maacutes cortas
entre los nodos j y k y gkj(i) es el nuacutemero de estas rutas en las cuales el nodo i
incide
Iacutendice de grupos clave Kpp1 Denominado iacutendice de fragmentacioacuten este indica
cuales nodos tendriacutean que ser eliminados para desconectar al maacuteximo la red
119865 = 1 minus sum 119904119896 (119904119896 minus 1)119873(119873 minus 1)
Donde sk es el tamantildeo del grupo y N es el nuacutemero de nodos su rango va de 0-1
donde 1 es la maacutexima fragmentacioacuten de la red
Iacutendice de grupos clave Kpp2 Llamado tambieacuten iacutendice de propagacioacuten es un
indicador de cuaacuteles son los nodos que se encuentran lo maacutes conectado
posibles al resto de los nodos de la red
119877 = 1 minus sum 1 119889119872119895119873
Donde RD es la proporcioacuten de todos los nodos alcanzados por el grupo de intereacutes
dMj es la distancia de un nodo j a un grupo M de nodos
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Los resultados de los indicadores anteriores para cada fuente de datos
estoacutemagos e isoacutetopos fueron comparados por medio de la prueba de correlacioacuten
por rangos no parameacutetrica de Spearmann (ρ) Esta es una prueba que mide la
asociacioacuten entre dos variables discretas Para calcular ρ los datos son ordenados
y reemplazados por su respectivo rango
El estadiacutestico ρ viene dado por la expresioacuten
ρ= sum( )
31
Donde D es la diferencia entre los correspondientes valores de una especie e
iacutendice entre matrices y N es el nuacutemero de pares de datos
Como criterio de prueba de hipoacutetesis en estas comparaciones se eligieron valores
de correlacioacuten ρgt08 y una significancia pgt005 como estadiacutesticamente similares
Para el caso de los niveles troacuteficos se aplicoacute una prueba t para determinar si los
valores obtenidos por contenidos estomacales y por anaacutelisis de isoacutetopos fueran
estadiacutesticamente similares
Resultados
Seccioacuten 1 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de contenidos estomacales De las 134 especies de peces capturadas durante los muestreos se
analizaron un total de 2139 estoacutemagos pertenecientes a 50 de ellas siendo eacutestas
las maacutes frecuentes y abundantes en los muestreos (Anexo 1) De estos el 571
presentaron alimento mientras que el resto no conteniacutea ninguacuten componente
alimenticio Para el anaacutelisis se seleccionaron todos aquellos peces cuyo nuacutemero
de estoacutemagos fuera suficiente para poder representar su dieta y para determinar
esto se realizoacute una serie de curvas de diversidad acumulada determinando
tambieacuten el coeficiente de variacioacuten de cada una de estas considerando que
cuando este coeficiente fuera menor a le005 el nuacutemero de estoacutemagos resultaba
adecuado para representar en un 95 la dieta de los peces En la figura 2 se
observa un ejemplo de este criterio de seleccioacuten mientras que el resto de los
valores de diversidad de la totalidad de organismos se muestran en el Anexo 2
Figuracuandcuandrepres
Se el
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de F
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32
asiacute que
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os
A
troacute
la
os
por
nto
0
005
01
015
02
025
03
33
Tabla I Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P approximans
Boca dulce (Paralonchurus goodei)
En los 10 estoacutemagos analizados se encontroacute que esta especie se
alimentaron de peces de la familia Cynoglossidae poliquetos braquiuros asiacute como
algas (Tabla II) La dieta encontrada en Fishbase (Chao 1995) resultoacute ser
incompleta sin embargo sentildeala que este organismo llega a alimentarse de
gusanos presumiblemente poliquetos asiacute como de otros invertebrados
Tabla II Dieta encontrada en los contenidos estomacales para P goodei
Especies presa G
Alga 179
Brachyura 357
Cynoglossidae 8081
MONI 411
Polychaeta 793
Restos de peces 179
Especies presas G
Cynoglossidae 50
Engraulidae 50
Gasteropoda 50
MONI 50
Restos de camarones 50
Restos de crustaacuteceos 200
Squillidae 150
Stomatopoda 400
34
Sardina machete (Ophistopterus dovii)
En los cinco estoacutemagos analizados se encontraron restos de algas asiacute
como camarones de la familia Ogyrididae la dieta en Fishbase (Whitehead y
Rodriguez 1995) fue muy poco representativa ya que solo mencionan lo
encontrado en un solo estoacutemago con una especie de pez no identificada
Tabla III Dieta encontrada en los contenidos estomacales para O doviii
Especies presa G
Alga no id 275
Ogyrididae 9725
De esta manera se trabajoacute con un total de 19 especies de peces El anaacutelisis
de similitud de Bray-Curtis aunado al de clusters dio como resultado un total de
seis agrupaciones o gremios troacuteficos Malacoacutefagos Detritiacutevoros Poliquetoacutefagos
Carcinoacutefagos Carcino-ictioacutefagos e Ictioacutefagos En la siguiente tabla se muestran las
especies pertenecientes a cada gremio y el porcentaje de biomasa consumida de
cada grupo presa principal (Fig3 Tabla IV)
Tabla IV Gremios troacuteficos identificados mediante el anaacutelisis de clusters y porcentaje de consumo del grupo de presas por el que se ubico en el gremio
Gremio Especie de consumo
Ictioacutefagos Cyclopsetta querna 87
Ictioacutefagos Synodus scituliceps 82
Ictioacutefagos Selene peruviana 965
Ictioacutefagos Trichiurus nitens 788
Ictioacutefagos Paralunchuru goodei 81
Carcinoacutefagos Centropomus robalito 975
Carcinoacutefagos Pomadasys panamensis 52
Carcinoacutefagos Pseudupeneus grandisquamis 905
Carcinoacutefagos Lepophidium prorates 786
Carcinoacutefagos Polydactylus opercularis 567
Carcinoacutefagos Polydactylus approximans 80
Carcinoacutefagos Opisthopterus dovii 972
Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66
35
Ictio-carcinoacutefagos Lutjanus guttatus 408437
Detritoacutefagos Haemulopsis spp 85
Detritoacutefagos Eucinostomus gracilis 69
Detritoacutefagos Orthopristys chalceus 82
Malacoacutefagos Balistes polylepis 895
Poliquetoacutefagos Ariidae 525
Las presas encontradas en los contenidos estomacales de cada uno de los
depredadores fueron identificados al menor taxoacuten posible (Anexo 3) sin embargo
con el fin de que las redes troacuteficas resultantes de ambos meacutetodos Contenidos
estomacales (CE) e isoacutetopos tuvieran agrupaciones de presas similares para
facilitar su eventual comparacioacuten los componentes presas fueron agrupados por
sus relaciones taxonoacutemicas en familias o clases e incluso ordenes (Tabla V)
Tabla V Agrupaciones realizadas a las presas encontradas en los contenidos estomacales
Grupo Especies
Bivalvia Anadara Mazatlanica
Pectinidae
Veneridae
Anomia peruviana
Nuculana elenensis
Corbula marmorata
Corbula sp
Tellina sp
Gasteroacutepoda Turritela mariana
Epitoniidae
Epitonium acapulcanum
Crucibulum monticulus
Calappidae Calappidae
Cephalopoda Loligo opalescens
Clupeidae Ophistonema libertate
Harengula thrissina
Sardinops caeruleus
Clupeidae
36
Cynoglossidae Symphurus elongatus
Cynoglossidae
Engraulidae Cetengraulis mysticetus
Engraulis mordax
Anchoa spp
Engraulidae
Echinodermata Asteroidea
Ophiactis simplex
Mugilidae Mugilidae
Mugil cephalus
Congridae Paraconger californiensis
Ariosoma gilberti
Polychaeta Leucosidae
Sternaspidae
Eunicidae
Lumbrineridae
Glyceridae
Porifera Porifera
Portunidae Euphylax robustus
Callinectes bellicosus
Portunus tuberculatus
Portunus asper
Portunidae
Stomatopoda Squilla panamensis
Squilla acueleata
Squillla spp
Squilla mantoidea
Squilla biformis
Squilla bigelowi
Squilla tiburonensis
Xanthidae Xanthidae
Zooplancton Copeacutepoda
Figura
detalla
malac
molus
a 3 Anaacutelisis d
MalacoacutefaAl analiza
adamente
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cadas com
palmente d
dos (Fig4)
37
en
aacutes
mo
de
38
Figura 4 Presas maacutes importantes de las especies Malacoacutefagas
Poliquetoacutefagos
Las especies que se consideraron como ldquopoliquetoacutefagasrdquo fueron los peces
de la familia Ariidae que tuvieron como presas principales poliquetos (Fig5)
presumiblemente de las familias Eunicidae Glyceridae y Lumbrineridae en menor
medida tambieacuten consumieron moluscos bivalvos asiacute como crustaacuteceos y materia
orgaacutenica identificada como detritus
Figura 5 Presas maacutes importantes de las especies poliquetoacutefagas
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B polylepis
B
iom
asa
(G)
Tunicados
Bivalvos
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Ariidae
B
iom
asa
(G)
Bivalvos
Detritus
Polychaeta
Portunidae
39
Detritiacutevoras Las especies clasificadas como detritiacutevoras fueron Eucinostomus gracilis
Haemulopsis axillaris y Orthopristis chalceus que se alimentaron principalmente
de detritus seguido de moluscos equinodermos y de crustaacuteceos (Fig6)
Figura 6 Presas maacutes importantes de las especies detritiacutevoras
Carcinoacutefagos Dentro de los carcinoacutefagos se encontroacute que la biomasa consumida por este
gremio estuvo constituida principalmente por camarones de las familias
Penaeidae Solenoceridae Sicyionidae (Camarones grandes gt40mm aprox) asiacute
como de camarones de las familias Processidae y Ogyrididae (Camarones chicos
lt40mm aprox) estomatoacutepodos (principalmente de la familia Squillidae) No
obstante no todas las especies resultaron carcinoacutefagos estrictos y existioacute cierto
porcentaje de consumo de peces principalmente cynoglossidos asiacute como tambieacuten
de calamares de la familia Loliginidae (Fig7)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
Haemulopsis spp O chalceus E gracilis
B
iom
asa
(G) Bivalvos
Camarones chicos
Detritus
Echinodermata
Gastropoda
Otros Brachyuros
40
Figura 7 Presas maacutes importantes de las especies carcinoacutefagas
Carcino-ictioacutefagos Las especies carcino-ictioacutefagas fueron aquellas que consumieron en un
porcentaje similar tanto crustaacuteceos como peces En este gremio encontramos a
Lutjanus guttattus Polydactylus opercualrus y Pomadasys panamensis Estas
especies se alimentaron de varias familias de camarones de cangrejos de la
familia Xanthidae de bivalvos y de peces de las familias Engraulidae y Scianidae
(Fig 8)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
B
iom
asa
(G) Alga no id
Camarones chicos
Camarones grandes
Cynoglossidae
Huevos
Loliginidae
Otros Peces
Stomatopoda
41
Figura 8 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas
Ictioacutefagas Las especies ictioacutefagas fueron las siguientes Cyclopsseta querna P
goodei Trichiurus nitens Selene peruviana Scomberomorus sierra y Synodus
scituliceps Estas especies se alimentaron principalmente de peces de las familias
Engraulidae y Clupeidae no obstante algunas especies presentaron en su dieta
algunas especies de camarones e incluso de calamares como es el caso de S
scituliceps (Fig 9)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
L gutattus P panamensis P opercularis
B
iom
asa
(G)
Camarones grandes
Loliginidae
Scianidae
Stomatopoda
Xanthidae
Engraulidae
Camarones chicos
Bivalvos
42
Figura 9 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas
Seccioacuten 2 Definicioacuten de dietas mediante el anaacutelisis de isoacutetopos estables
Se analizaron un total de 119 muestras de muacutesculos de las 19 especies de
peces coincidiendo con las especies analizadas en los contenidos estomacales
Se encontroacute que los valores del δ15N van desde los 13permil hasta los 181permil
mientras que los valores de δ13C una vez aplicado el factor de correccioacuten de
liacutepidos utilizando la ecuacioacuten de Post (2007) fueron desde los -184permil hasta los -
1425permil La especie analizada con valores promedio maacutes altos de δ15N fue B
polylepis con un valor de 1747permil mientras que el maacutes bajo lo tuvo P goodei con
un valor de 1380permil En el caso del δ13C el valor maacutes alto estuvo representado por
el Haemulopsis spp con un valor de -1509permil y el maacutes bajo fue para Centropomus
robalito con un valor de -1732permil
En el caso de las presas se seleccionaron un total de 104 muestras
repartidas en 58 grupos donde los valores del δ15N variaron de 116permil a 164permil
siendo la especie con el valor promedio maacutes alto el molusco Solenosteira gatesi
con 164permil mientras el maacutes bajo fue de 116permil de los clupeidos mientras que para
el δ13C el valor maacutes bajo fue de -189permil para poriacuteferos y el maacutes alto de -1313permil
0
10
20
30
40
50
60
70
80
90
100
S scituliceps T nitens C querna S peruviana P goodei
B
iom
asa
(G) Restos de peces
Otros Peces
Loliginidae
Engraulidae
Cynoglossidae
Clupeidae
43
para los poliquetos (Lumbrineridae) Se determinoacute que no existiacutean diferencias en
los valores de isoacutetopos obtenidos en las diferentes eacutepocas de muestreo mediante
una prueba ANDEVA P= 0371 en el caso del δ15N y P=0096 para el δ13C
Mediante un anaacutelisis de variancia no parameacutetrico (Kruskal-Wallis) se proboacute que no
existiacutean diferencias significativas (K-W p gt0096) entre los valores de isoacutetopos
obtenidos en las temporadas de pesca 2005-2006 y 2006-2007
Con los valores isotoacutepicos obtenidos se procedioacute a aplicar los modelos de
mezcla para ello primeramente se realizaron agrupaciones de las presas
potenciales de las especies que fueron previamente identificadas como tales en el
anaacutelisis de contenidos estomacales definiendo agrupaciones similares para las
dos fuentes de informacioacuten de tal forma que fueran comparables Esta agrupacioacuten
permitioacute ademaacutes obtener mejores resultados debido a que a que el software con el
que se trabajaron (SISUS Erhardt 2009) los modelos de mezcla encuentran
soluciones factibles con una mayor precisioacuten cuando se utiliza un nuacutemero reducido
de fuentes alimenticias A continuacioacuten se muestran los 18 grupos formados a
partir de las presas potenciales analizadas (Tabla VI)
44
Tabla VI Agrupaciones realizadas para la definicioacuten de presas potenciales para el anaacutelisis a partir de isoacutetopos estables
Grupos Especies
Detritus MOP
Porifera Porifera
Polychaeta Hyalinoecia spp
Diopatra spp
Capitellidae
Bivalvos Argopecten ventricosus
Temnoconcha cognata
Gasteroacutepoda Solenosteira gatesi
Fusinus colpoieus
Polystira oxytropis
Leucozonia spp
Conus diadema
Cephalopoda Loligo opalescens
Calappidae Calappa convexa
Hepatus kossmani
Camarones chicos
Ambidexter spp
Ogyrididae
Processidae
Camarones grandes
Penaeus californiensis
Solenocera mutator
Trachypenaus faoe
Penaeus vannamei
Sicyona disdorsalis
Sicyona ingentis
Xiphopeaneus ribeti
Portunidae Euphylax robustus
Euphylax spp
Portunus asper
Portunus tuberculatus
Portunus xantusii
Xanthidae Xanthidae
Stomatopoda Squilla acuelata
Squilla biformis
Squilla bigelowi
Squilla hancocki
Squilla mantoidea
Zooplancton Copepoda
Echinodermata Agassizia scrobilobata
Luidia columbia
Luidia phragma
Clupeidae Clupeidae
Cynoglossidae Cynoglossidae
Congridae Paraconger californiensis
Engraulidae Anchoa spp
Cetengraulis mysticetus
Engraulidae
45
Estos modelos de mezcla arrojan una distribucioacuten de la probabilidad de la importancia que cada grupo presa tiene a la dieta del depredador Para representar esta distribucioacuten y compararla con lo encontrado en los contenidos estomacales se usoacute la media debido a que las distribuciones obtenidas generalmente tienden a ser normales En el Anexo 4 se muestran los valores de isoacutetopos de cada uno de los depredadores y sus presas asiacute como los resultados obtenidos para cada caso por los modelos de mezcla observaacutendose la proporcioacuten de presas en la dieta de los depredadores
Los modelos de mezcla permitieron identificar cinco gremios troacuteficos (Tabla VII) mostrando una distribucioacuten de especies diferente a la encontrada por los anaacutelisis de contenidos estomacales Dos de los gremios encontrados por contenidos estomacales no aparecen en el anaacutelisis basado en isoacutetopos mientras que un nuevo gremio es identificado con base en isoacutetopos
Tabla VII Gremios troacuteficos encontrados por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y las proporciones de esta presa con la que se identificoacute el gremio
Gremio Especie de consumo
Ictioacutefago S scituliceps 595
IctiondashCarcinoacutefagos T nitens 5346
IctiondashCarcinoacutefagos S peruviana 4451
IctiondashCarcinoacutefagos P opercularis 4753
Malacoacutefagos B polylepis 60
Malacoacutefagos E gracilis 58
Equinodermoacutefagos Haemulopsis spp 77
Carcinoacutefagos C robalito 975
Carcinoacutefagos P panamensis 52
Carcinoacutefagos P grandisquamis 905
Carcinoacutefagos P goodei 728
Carcinoacutefagos L prorates 786
Carcinoacutefagos C querna 764
Carcinoacutefagos P approximans 80
Carcinoacutefagos O dovii 972
Carcinoacutefagos Diplectrum spp 66
Carcinoacutefagos O chalceus 828
Carcinoacutefagos Ariidae 56
Carcinoacutefagos L guttatus 99
46
Ictioacutefagos En ese gremio solo se encontroacute la especie S scituliceps la cual presenta
una dieta dominada principalmente por peces siendo la bicuda S ensis la especie
de pez con mayor porcentaje de contribucioacuten a la dieta Crustaceos como los
estomatoacutepodos tambieacuten fueron importantes en la dieta sin embargo no ocuparon
un porcentaje tan grande como el grupo de los peces (Fig10)
Figura 10 Presas maacutes importantes de las especies ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Carcino-ictioacutefagos Tres especies estuvieron representando a este gremio P opercularis S
peruviana y T nitens las cuales consumieron proporciones similares de peces y
crustaacuteceos Los peces que estuvieron maacutes representados en su dieta fueron de la
familia Engraulidae mientras que los crustaacuteceos maacutes importantes resultaron ser
los estomatoacutepodos y camarones de tallas grandes (Fig 11)
0
10
20
30
40
50
60
70
80
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100
S scituliceps
C
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ibuc
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ta Camarones grandes
Camarones pequntildeos
Clupeidae
Congridae
Cynoglossidae
Engraulidae
Loliginidae
Mugilidae
P grandisquamis
S ensis
Stomatopoda
47
Figura 11 Presas maacutes importantes de las especies carcino-ictioacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Equinodermoacutefagos En este grupo se encontroacute a Haemulopsis spp que en el anaacutelisis de
contenidos estomacales se clasificoacute como detritoacutefago Se encontroacute que sus presas
principales fueron los equinodermos grupo representado por asteroideos dos
especies del geacutenero Luidia y el erizo Agassizia scrobilobata (Fig12)
0
10
20
30
40
50
60
70
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100
P opercularis S peruviana T nitens
C
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ibuc
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prom
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a la
die
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Zooplancton
Stomatopoda
Portunidae
Mugilidae
Loliginidae
Engraulidae
Cynoglossidae
Clupeidae
Camarones pequentildeos
Camarones grandes
48
Figura 12 Presas maacutes importantes de la especie equinodermoacutefaga obtenida por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
Malacoacutefagos Estos estuvieron representados por dos especies B polylepis y E gracilis
que consumieron principalmente moluscos gasteroacutepodos y en menor medida
bivalvos (Fig13)
Figura 13 Presas maacutes importantes de las especies malacoacutefagas obtenidas por el anaacutelisis isoacutetopos estables y modelos de mezcla
0
10
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30
40
50
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Haemulopsis spp
C
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Zooplancton
Equinodermos
Gasteropoda
Stomatopoda
Polychaeta
Camarones pequentildeos
Bivalvos
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B polylepis E gracilis
C
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Bivalvos
Camarones pequentildeos
Gasteropoda
Loliginidae
Polychaeta
POM
Porifera
Stomatopoda
Xanthidae
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Seccioacuten 3 Caracterizacioacuten de la estructura Troacutefica Una vez que se obtuvo la informacioacuten tanto sobre predadores y presas a
partir de isoacutetopos estables como de contenidos estomacales se procedioacute a realizar
el anaacutelisis comparativo de las redes troacuteficas para ello los valores de biomasa en el
caso del anaacutelisis de contenidos estomacales y el valor promedio de distribucioacuten del
consumo de presas en el caso de los isoacutetopos estables aunados a modelos de
mezcla fueron usados para construir una matriz de depredadores y presas En
ambos casos la matriz estuvo compuesta por un total de 39 nodos similares en
ambos casos
Nivel troacutefico Al estimar los niveles troacuteficos se encontroacute que la especie con el valor maacutes
alto varioacute entre redes en el anaacutelisis de contenidos estomacales la especie con
nivel troacutefico maacutes alto fue T nitens el cual es un organismo ictioacutefago
primordialmente en cambio en el anaacutelisis de isoacutetopos la especie con el nivel
troacutefico maacutes alto fue B polylepis considerada como malacoacutefaga siendo esta
diferencia una de las que causan mayores discrepancias en el anaacutelisis
comparativo Existen otras especies cuyos valores difieren de un anaacutelisis a otro
tales como Haemulopsis spp con una diferencia de 15 niveles troacuteficos y O
chalceus con una diferencia de 13 niveles troacuteficos El resto de las especies
obtuvieron niveles troacuteficos similares con ciertas diferencias (Tabla VIII) De manera
general la red de isoacutetopos presenta niveles troacuteficos maacutes altos que la red de
contenidos estomacales se realizoacute una prueba t a los valores de NIVEL TROacuteFICO
obtenidos por ambos meacutetodos y eacutesta nos arrojoacute una t=5876 18 gl plt005 lo
que indica que los valores encontrados por ambas teacutecnicas difieren
significativamente lo que sugiere una estructura troacutefica diferente por ambos
meacutetodos (Fig15)
51
Tabla VIII Niveles troacuteficos encontrados por el meacutetodo de contenidos estomacales y anaacutelisis de isoacutetopos
Depredadores NT ISO NT CE DIFERENCIA (ISO-CE)
Paralonchurus goodei 31 328 018 Balistes polylepis 48 33 15 Pomadasys panamensis 36 369 009 Haemulopsis spp 37 218 152 Ariidae 39 302 088 Synodus scituliceps 42 433 -013 Pseudupenaues grandisquamis 35 354 -004 Trichiurus nitens 43 431 001 Centropomus robalito 33 36 003 Lepophidum prorates 36 38 02 Cyclopsetta querna 34 39 05 Eucinostomus gracilis 40 306 094 Selene peruviana 39 372 022 Lutjanus guttatus 35 377 -027 Orthopristis chalceus 36 222 138 Polydactylus opercularis 42 371 049 Polydactylus approximans 39 37 02 Diplectrum spp 39 393 -003 Ophistopterus dovii 39 42 -03 Rango NT 48-31 433-218 Promedio 378 357
Figura 15 Diferencias en los valores de nivel troacutefico(promedio plusmn desviacioacuten estaacutendar) encontrados por lo diferentes meacutetodos
52
Red troacutefica Las redes troacuteficas construidas a partir de las matrices de depredador-presa
(Anexo 5) presentaron algunas diferencias siendo la causa maacutes notable el cambio
de nivel troacutefico de algunas especies En el caso de la red troacutefica construida por el
anaacutelisis de CE (Fig 16) se encontroacute que las especies con mayor nuacutemero de rutas
en este caso consumidores fueron los estomatoacutepodos y los camarones de
tamantildeos chicos y grandes En el caso de la red construida por los anaacutelisis de
isoacutetopos estables (Fig17) se encontroacute que las especies maacutes conectadas fueron
principalmente los estomatoacutepodos y los camarones chicos y como puede
observarse dos de estos nodos son coincidentes entre las redes
Iacutendices de especies clave
Los indicadores de especies clave (Jordan 2006) mostraron ciertas
similitudes entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla IX) En el caso del iacutendice de
intermediacioacuten se encontroacute que las especies con valor maacutes alto fueron los
estomatoacutepodos para ambos casos el resto de las especies cambiaron el orden
entre las dos redes troacuteficas sin embargo las cuatro especies con los valores maacutes
altos fueron las mismas en ambas (P panamensis S scituliceps Camarones
pequentildeos y estomatoacutepodos)
El iacutendice de cercaniacutea presentoacute una tendencia similar donde 10 especies
presentaron los valores mayores del iacutendice en las dos redes troacuteficas siendo
tambieacuten la maacutes relevante los estomatoacutepodos
53
54
55
El iacutendice de grado sugiere que los grupos con mayor nuacutemero de conexiones
en la red construida con CE fueron los camarones de tallas grandes los peces
engraulidos el detritus los camarones de tallas pequentildeas y estomatoacutepodos (Tabla
IX Fig 18) mientras que estos uacuteltimos resultaron ser los maacutes importantes en la
red construida por medio de isoacutetopos seguidos de los cangrejos Xanthidae y
Portunidae (Tabla IX Fig19) El resto de las especies cambian su posicioacuten de
importancia relativa dependiendo de la metodologiacutea usada sin embargo los
crustaacuteceos son los que tienden a poseer los valores maacutes altos En todos los
iacutendices realizados se muestra que los crustaacuteceos poseen un alto nivel de
importancia en la red troacutefica de la zona
En el caso del anaacutelisis de contenidos estomacales el iacutendice de
fragmentacioacuten Kpp1 identificoacute 12 especies como los grupos maacutes importantes al
considerar el percentil del 80 siendo las principales los camarones de tallas
pequentildeas y grandes De acuerdo con la interpretacioacuten del iacutendice Kpp1 si estas
especies se llegaran a retirar del sistema la fragmentacioacuten de la red seriacutea casi
total En el caso de la red de isoacutetopos las especies maacutes importantes fueron 14 en
estas solamente se encontraron un conjunto de peces depredadores de diferentes
niveles troacuteficos y por tanto de distintos gremios troacuteficos (Tabla X)
El iacutendice de propagacioacuten Kpp2 tuvo como especies maacutes importantes en el
caso de los anaacutelisis de CE a siete especies mientras que el de isoacutetopos tuvo a 14
especies (que representan el percentil del 80 de este iacutendice) En ambos casos el
conjunto de especies identificadas representa el grupo de especies necesario para
mantener conectada toda la red troacutefica El orden descendiente de los valores del
iacutendice mostrado en la Tabla X representa la importancia relativa de cada especie
Las especies con valores de propagacioacuten maacutes altos fueron en CE los bivalvos asiacute
como los cangrejos Calappidae mientras que con isoacutetopos fueron tambieacuten los
cangrejos calappidos y peces de la familia Engraulidae (Tabla X)
56
Tabla IX Resultados de los iacutendices topoloacutegicos (Jordan et al 2003) para las dos redes troacuteficas obtenidas por anaacutelisis contenidos estomacales (CE) y por anaacutelisis de isoacutetopos (ISO) donde Deg=iacutendice de grado Clo=iacutendice de cercaniacutea Bee=iacutendice de intermediacioacuten
Roacutetulos de fila Bee_CE Bee_ISO Clo_CE Clo_ISO Deg_CE Deg_ISO
B polylepis 5334 4413 4691 4368 100859 100
Bivalvos 6500 3883 5135 5278 12603 8374
C querna 4370 4183 5067 5352 98279 10764
C robalito 098 477 4043 4419 100124 997
Calappidae 000 313 3304 4176 226 2936
Camarones grandes 4885 3681 5278 5206 336609 13215
Camarones pequentildeos 8656 7907 5352 5672 176983 261228
Clupeidae 298 316 3958 4130 64751 887
Congridae 000 078 3838 4130 17033 2024
Cynoglossidae 3156 2067 4270 4872 150238 4147
Detritus 1677 378 4176 4086 28378 2707
Diplectrum spp 6131 4361 5206 5429 12158 9994
E gracilis 054 1432 3486 4419 100 10029
Echinodermata 305 552 3689 4176 8237 9828
Engraulidae 2865 2381 5000 5000 309269 16047
Gasteropoda 310 816 3726 4318 6113 9929
Haemulopsis spp 2792 2524 4634 4750 100 99838
Ariidae 3852 2580 4750 4872 99934 9988
L guttatus 5685 1746 4634 4750 94073 8097
L prorates 521 235 4222 4318 100 999
Loliginidae 615 933 4270 4578 66517 1759
Mugilidae 000 256 3193 4270 071 1433
O chalceus 2663 1717 4524 4578 100255 9991
57
O dovii 000 050 3519 4176 100 9999
P approximans 1496 1361 4318 4634 100 100
P goodei 233 992 3333 4368 100 994
P grandisquamis 3851 3303 5000 5278 100094 10079
P opercularis 735 2494 4318 4872 100092 10077
P panamensis 7208 4877 4872 5135 96427 10758
Polychaeta 1350 1089 3619 4086 65181 6068
Porifera 000 000 3220 3065 0019 341
Portunidae 452 1605 4176 4750 22009 16761
S peruviana 1422 1092 4318 4318 100813 100
S scituliceps 9413 7737 5278 5588 99899 10441
Sphyraena ensis 000 000 3486 3619 5809 259
Stomatopoda 13444 8941 6032 5938 174709 25539
T nitens 374 2743 4634 5206 9971 105
Xanthidae 342 2567 3838 4872 2069 24945
Zooplancton 714 1524 4086 4578 12441 7501
Tabla X Resultados de los iacutendices de fragmentacioacuten (Kpp1) y propagacioacuten (Kpp2) donde se muestran las especies que representan el 80 del efecto
Kpp1 CE Kpp2 CE Kpp1 ISO Kpp2 ISO
Camarones chicos Bivalvos P goodei Calappidae
Camarones grandes Calappidae B polylepis Clupeidae
Cynoglossidae Engraulidae P panamensis Cynoglossidae
Engraulidae Mugilidae Haemulopsis spp Echinodermata
Stomatopoda Sphyraena ensis Ariidae Congridae
Zooplancton Stomatopoda S scituliceps Porifera
B polylepis P opercularis P grandisquamis Portunidos
58
C querna T nitens Zooplancton
Diplectrum spp C querna B polylepis
L guttatus E gracilis P panamensis
P grandisquamis L guttatus Haemulopsis spp
P panamensis P approximans Ariidae
O chalceus P grandisquamis
Diplectrum spp E gracilis
Seccioacuten 4 Anaacutelisis comparativo de estructuras troacuteficas Se realizoacute una prueba de correlacioacuten por rangos de Spearman para
determinar si existe correlacioacuten significativa entre los valores obtenidos por los
diferentes iacutendices de especies clave entre las diferentes redes troacuteficas (Tabla XI)
Esta prueba dioacute como resultado que los iacutendices que tuvieron mayor correlacioacuten
entre lo obtenido por CE e isoacutetopos fueron los iacutendices de intermediacioacuten (087) y
de cercaniacutea (085) mientras que el iacutendice de grado fue el que obtuvo el menor
valor (028) para determinar cuaacutel fue la causa de tan bajos valores de correlacioacuten
en la tabla XII se comparan los valores obtenidos de este iacutendice para cada caso
en ella se puede ver que las especies que tuvieron una diferencia maacutes alta en
promedio (marcadas con ) que el resto de las especies fueron principalmente
presas que en el anaacutelisis de isoacutetopos estables se encontroacute que tendiacutean a poseer
mayor importancia en la dieta que lo encontrado por contenidos estomacales esto
con excepcioacuten del detritus y los peces de la familia Cynoglossidae los cuales se
identificaron con mayor importancia en el anaacutelisis de contenidos estomacales
En cuanto a los iacutendices de especie clave Kpp1 y Kpp2 estos tuvieron una alta
correlacioacuten siendo los resultados obtenidos por ambos meacutetodos muy similares
(099 y 085) cambiando solamente el orden de algunas de las especies
59
Tabla XI Resultados de la comparacioacuten de los iacutendices de especie clave entre redes troacuteficas derivadas de contenidos estomacales e isoacutetopos estables Los valores representan los coeficientes de correlacioacuten por rangos de Spearman Los nuacutemeros subrayados representan correlacioacuten significativa (plt005)
Iacutendice Valor de Correlacioacuten
Intermediacioacuten 087
Cercaniacutea 085
Grado 045
Kpp1 099
Kpp2 085
Tabla XII Diferencias encontradas en el iacutendice de grado (Deg) entre los valores obtenidos por isoacutetopos y modelos de mezcla (Iso) y por contenidos estomacales (CE) se marca con la especies con las mayores diferencias
Especies Deg_CE Deg_iso Diferencia absoluta
Detritus 28378 2707 25671
Xanthidae 2069 24945 22876
Camarones grandes 336609 13215 204459
Engraulidae 309269 16047 148799
Portunidos 22009 16761 145601
Cynoglossidae 150238 4147 108768
Gasteropoda 6113 9929 93177
Echinodermata 8237 9828 90043
Camarones pequentildeos 176983 261228 84245
Stomatopoda 174709 25539 80681
Zooplancton 12441 7501 62569
Clupeidae 64751 887 55881
Loliginidae 66517 1759 48927
Bivalvos 12603 8374 4229
Porifera 0019 341 34081
Calappidae 226 2936 271
Diplectrum spp 12158 9994 2164
Sphyraena ensis 5809 259 20091
Mugilidae 071 1433 1362
L guttatus 94073 8097 13103
P panamensis 96427 10758 11153
C querna 98279 10764 9361
60
T nitens 9971 105 529
S scituliceps 99899 10441 4511
Polychaeta 65181 6068 4501
Congridae 17033 2024 3207
B polylepis 100859 100 0859
S peruviana 100813 100 0813
P grandisquamis 100094 10079 0696
P opercularis 100092 10077 0678
P goodei 100 994 06
C robalito 100124 997 0424
O chalceus 100255 9991 0345
E gracilis 100 10029 029
Haemulopsis spp 100 99838 0162
L prorates 100 999 01
Ariidae 99934 9988 0054
O dovii 100 9999 001
P approximans 100 100 0
61
Figura 18 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de contenidos estomacales y las especies por las cuales eacutestas son depredadas
62
Figura 19 Especies con los valores maacutes altos del iacutendice de grado (degree) para la red obtenida por el anaacutelisis de isoacutetopos estables y modelos de mezcla y las especies por las cuales estas son depredadas
63
Discusioacuten Las especies analizadas en este trabajo de las cuales se obtuvo
informacioacuten representativa de su dieta corresponden a organismos que fueron
relativamente abundantes en las capturas Algunas especies dominantes y que no
fueron seleccionadas para este estudio son especies que quizaacutes sus haacutebitos
alimenticios como por ejemplo la hora de alimentacioacuten o la manera como ingieren
a sus presas no permitieron encontrar suficientemente representada su dieta en
los estoacutemagos En algunos casos aun con pocos estoacutemagos se encontroacute por
medio de la prueba de diversidad acumulada que la dieta se encontraba bien
representada esto se debe a que en casi todos los estoacutemagos analizados se
encontroacute muy poca variacioacuten en la diversidad de presas ejemplo de ello es B
polylepis que con solo 11 estoacutemagos la curva de diversidad alcanzoacute la asiacutentota y
un coeficiente de variacioacuten menor a 5 Otras especies que no resultaron tener un
nuacutemero adecuado de muestras (Anexo 1) fueron utilizadas para representar la red
troacutefica de los niveles troacuteficos maacutes bajos y altos que los de las especies con dieta
bien representada Esto se hizo con el fin de tener un mayor contraste por niveles
troacuteficos de la red para su eventual anaacutelisis y comparacioacuten
Anaacutelisis de dietas Contenidos estomacales vs isoacutetopos
Detritoacutefagos Se identificaron tres especies como detritoacutefagas en el anaacutelisis de contenidos
estomacales debido a que se encontroacute materia orgaacutenica con caracteriacutesticas
similares a detritus en sus contenidos estomacales sin embargo cuando se realizoacute
el anaacutelisis de isoacutetopos estables de estas especies la muestra de referencia de
detritus no se relacionoacute de ninguna manera con las especies antes mencionadas
Esto puede ser causado porque el material identificado como detritus se tratase de
restos de otras especies presa en estados de digestioacuten sumamente avanzados de
los cuales solo quedaban restos de sus proteiacutenas y al no observarse alguna
estructura dura que haya permanecido junto a ellas se les haya identificado
erroacuteneamente como detritus Dentro de las especies que claramente presentaron
este proceso se encuentra Haemulopsis spp en la cual se encontroacute detritus en los
estoacutemagos sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos identificoacute a los equinodermos como
64
los principales componentes de la dieta de esta especie Dentro de estos
equinodermos encontramos a los ofiuros y asteroideos que al parecer el
organismo llega a digerir casi completamente de tal forma que estos fueron
clasificados como detritus o materia orgaacutenica no identificada en el anaacutelisis de
contenidos estomacales De esta manera este nuevo anaacutelisis clasifica a esta
especie como un consumidor muy importante del grupo de los equinodermos En
este tipo de fondos resultan abundantes especies pertenecientes a los grupos
anteriormente mencionados que seguacuten Honey-Escandoacuten et al (2008) son grupos
oportunistas que son capaces de explotar haacutebitats muy diversos
Este es un buen ejemplo de coacutemo la herramienta del anaacutelisis de isoacutetopos
ayuda a identificar presas que por la metodologiacutea tradicional resulta difiacutecil o incluso
se puede llegar a conclusiones erroacuteneas La especie O chalceus presentoacute el
mismo problema ya que en esta se identificoacute lo que probablemente se trataba de
restos muy digeridos de poliquetos como detritus Estos organismos al tener un
cuerpo muy blando son digeridos muy raacutepidamente y este depredador a diferencia
de los miembros de la familia Ariidae no se alimentoacute de familias de poliquetos que
presentan espiacuteculas estructuras que sirvieron para su identificacioacuten No obstante
en los tejidos se reflejo en sus valores de isoacutetopos la alta importancia de este
grupo lo que representa el alimento que asimiloacute el depredador
Otro caso de este gremio es el de E gracilis el cual es un organismo que
se alimenta tomando bocados del fondo para posteriormente separar su alimento
(Nelson 1994) Este comportamiento induce a que parte del sedimento y detritus
del fondo pasan a su estoacutemago y aunque este no constituya su alimento principal
desde el punto de vista de asimilacioacuten se ve reflejado en el anaacutelisis de contenidos
estomacales
Malacoacutefagos En este gremio fue ubicado por medio de contenidos estomacales a la
especie B polylepis Esta especie como adulto vive asociado a las rocas pero los
juveniles se encuentran en zonas arenosas como las del aacuterea de estudio y se ha
encontrado que se alimenta tanto de moluscos como en este estudio asiacute como de
65
equinodermos crustaacuteceos e incluso poliquetos siendo un depredador muy versaacutetil
Su dentadura permite a este organismo utilizar recursos tales como equinodermos
y moluscos bivalvos (Allen amp Robertson 1998 Thomson et al 2000) Los anaacutelisis
de isoacutetopos confirman lo encontrado por los contenidos estomacales donde al
parecer los bivalvos constituyen una de las presas maacutes importantes
Un organismo que los anaacutelisis de isoacutetopos situacutean como malacoacutefago fue E
gracilis que como anteriormente se mencionoacute se alimenta tomando bocados del
fondo lo que llevoacute a confundir a este organismo como detritoacutefago con el anaacutelisis
de contenidos estomacales sin embargo el anaacutelisis de isoacutetopos lo situoacute como
malacoacutefago Lopeacutez-Peralta y Arcila (2002) encontraron en el Paciacutefico colombiano
que este pez se alimentaba principalmente de poliquetos no obstante otros
autores como Fitch amp Lavenberg (1975) reportan moluscos como parte de la dieta
de este organismo Es probable que moluscos bivalvos de tallas pequentildeas en este
caso sean las presas maacutes importantes de esta especie y que sean ingeridos
cuando estos se alimentan del fondo
Carcinoacutefagos La mayor parte de las especies analizadas tanto con el enfoque de isoacutetopos
como con contenidos estomacales en este estudio cayeron dentro de esta
categoriacutea por ambos meacutetodos esto puede ser debido a que en la zona se
encuentra una alta abundancia de crustaacuteceos donde parecen destacar los
camarones asiacute como los estomatoacutepodos principalmente e incluso algunas familias
de cangrejos braquiuros Esto es debido a que muchas familias de estos grupos
tienen preferencia por los fondos blandos donde suelen alimentarse (Evans 1983
Hendrickx 1995) Los crustaacuteceos de la familia Penaeidae Processidae e incluso
ejemplares de la familia Sicyonidae se encuentran habitando sobre fondos blandos
y someros como los del aacuterea de estudio donde estos organismos tienden a
alimentarse de detritus o del tapete bacteriano o de diatomeas que se encuentran
sobre las primeras capas de arena (Hendrickx 1995 Gonzaacuteles-Vega y Pintado-
Alcalaacute 1998 Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006) Debido a las
66
preferencias que este grupo tienen sobre este tipo de fondos se pueden encontrar
en altas abundancias lo que los hace vulnerables a los peces depredadores de la
zona Otra presa importante en el aacuterea fueron los estomatoacutepodos los cuales son
depredadores de peces moluscos aneacutelidos crustaacuteceos y otros invertebrados
maacutes sin embargo estos a su vez son presas de otros organismos carniacutevoros
principalmente sus juveniles representando un eslaboacuten importante dentro de las
cadenas troacuteficas de las comunidades bentoacutenicas (Hendrickx 1995) tal como se
observoacute en este estudio donde se encontroacute que un alto porcentaje de los peces
depredadores consumieron algunas familias de este grupo en sus etapas
juveniles
Si bien muchas especies consumen crustaacuteceos quizaacutes la abundancia de
estos permite que la competencia entre ellos se vea reducida ademaacutes algunos
depredadores se alimentan de especies de las que otros no lo hacen mientras
que otros poseen estructuras que les dan cierta ventaja para localizar cierto tipo
de presas como los es el caso de lo barbillones de la familia Mullidae
representada por P grandisquamis donde estas estructuras les sirven para
detectar presas que se encuentran ocultas entre el sedimento (Schneider 1995)
Estructuras similares se observan en la familia Polynemidae los cuales presentan
una serie de radios desprendidos en sus aletas pectorales que cumplen con esa
funcioacuten Una especie de esta ultima familia (P opercularis) se identificoacute mediante
el anaacutelisis de isoacutetopos que presenta ademaacutes de los crustaacuteceos una tendencia
hacia el consumo de peces Autores como Hobson (1974) en Hawaii para otra
especie de la familia y Lopez-Peralta y Arcila (2002) en Colombia encontraron una
tendencia similar a la observada por el anaacutelisis de isoacutetopos donde este organismo
consumiacutea una proporcioacuten similar tanto de peces como de crustaacuteceos a diferencia
de la otra especie de la familia (P approximans) que tanto en este estudio como el
realizado en Colombia fue casi estrictamente carcinoacutefago puede deberse a que de
esta manera puede reducirse aun maacutes la competencia que pudiera existir entre
estas dos especies ademaacutes P opercularis en este trabajo tuvo una talla promedio
un poco mayor que las de la otra especie lo que quizaacutes le permitioacute acceder a
presas de mayor movimiento como los peces
67
Ictio-carcinoacutefagos En este gremio se encontraron especies que consumieron tanto crustaacuteceos
como peces el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute tres especies en este
gremio uno de ellos P opercularis fue ubicado como ictio-carcinoacutefago por ambos
meacutetodos estando su dieta compuesta principalmente por camarones y peces de
las familias Engraulidae y Cynoglossidae L guttatus presentoacute mediante este
anaacutelisis una proporcioacuten similar de crustaacuteceos y peces en su dieta identificaacutendose
como presas principales a los peces engraulidos no obstante el anaacutelisis de
isoacutetopos indicoacute que los cangrejos de la familia Xanthidae tienen importancia aun
mayor que los engraulidos El hecho de que en los contenidos estomacales parece
no reflejar esta predominancia de cangrejos quizaacutes se deba a que al alimentarse
este organismo no consuma a la presa completa sino partes de la misma y en
consecuencia exista una subestimacioacuten de la proporcioacuten de utilizacioacuten de esta
presa Una especie que en el anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute como carcinoacutefago
fue P panamensis esto se debe a que si bien reportoacute una alta biomasa de peces
en sus contenidos estomacales la frecuencia de ocurrencia de estos fue muy baja
en cambio los crustaacuteceos a pesar de encontrarse con menor biomasa se
encontraron en la mayoriacutea de los depredadores siendo mayor la asimilacioacuten que
en el caso de los peces Lopez-Peralta amp Arcila (2002) encontraron una dieta
similar para esta especie en Colombia
Algunos especies en el anaacutelisis de isoacutetopos estables fueron identificados de
ictioacutefagos a ictio-carcinoacutefagos esto debido a que si bien consumen una buena
proporcioacuten de peces tambieacuten hacen uso importante de los crustaacuteceos maacutes de lo
que sugiere el anaacutelisis de contenidos estomacales Al parecer esto se debe a que
consumen crustaacuteceos de tallas pequentildeas que se digieren relativamente raacutepido en
los estoacutemagos tales como algunas de las familias de camarones de tallas
pequentildeas (Ogyrididae y Processidae) Por ejemplo S peruviana que en los
anaacutelisis de contenidos estomacales habiacutea sido identificado como una especie
altamente ictioacutefaga se encontroacute por isoacutetopos estables que hace uso importante
de crustaacuteceos como camarones e incluso de juveniles de braquiuros Si bien
68
gravimeacutetricamente no aportaron valores muy significativos a la dieta al parecer
son asimilados de manera importante por este organismo
T nitens presentoacute una tendencia similar donde gravimeacutetricamente los peces
en los contenidos estomacales presentaban la mayor importancia Sin embargo se
encontroacute que los estomatoacutepodos fueron de alta importancia en el anaacutelisis de
isoacutetopos Los crustaacuteceos son abundantes en el aacuterea de estudio y pueden
complementar la dieta de depredadores ya que a pesar de su menor contenido
energeacutetico (Steimle y Terranova 1985) pueden ser maacutes vulnerables a la
depredacioacuten
Ictioacutefagos Dentro de este gremio el anaacutelisis de contenidos estomacales identificoacute a
cinco especies (S scituliceps T nitens C querna S peruviana y P goodei) de
las que el anaacutelisis de isoacutetopos solo confirmoacute a S scituliceps como estrictamente
ictioacutefaga Otros autores han encontrado que las especies de este geacutenero tienen
una dieta dominada por peces (Cruz-Escalona 2004) Las presas maacutes
importantes de esta especie fueron peces de la familia Engraulidae de ambiente
pelaacutegico lo que sugiere actividad predatoria alejaacutendose del fondo Este
comportamiento fue descrito por Sweatman (1984) y Esposito et al (2009) para S
saurus en el Mediterraacuteneo que consumioacute preferentemente a peces pelaacutegicos
C querna fue clasificada por el anaacutelisis de isoacutetopos como ictioacutefaga siendo el
componente principal engraulidos mientras que el anaacutelisis estomacal los identifica
como carcinoacutefago Debido a su morfologiacutea y a su tendencia de permanecer cerca
del fondo (Robertson y Allen 2002) se esperaba que los crustaacuteceos bentoacutenicos
seriacutean una presa potencial importante mayor que los peces pelaacutegicos observados
El anaacutelisis de isoacutetopos mostroacute que los camarones que gravimeacutetricamente no
fueron relevantes son asimilados por el organismo de manera importante
P goodei es una especie poco estudiada en el Paciacutefico autores como
Chao (1995) han clasificado a este organismo como un pez que se alimenta
principalmente de poliquetos En los contenidos estomacales analizados en este
trabajo se encontroacute que la mayor parte de la biomasa consumida perteneciacutea al
69
grupo de los peces aunque debe considerarse que el tamantildeo de muestra fue
reducido por su parte el anaacutelisis de isoacutetopos estables mostroacute que las presas
asimiladas maacutes importantes fueron los crustaacuteceos principalmente cangrejos
brachiuros (Fam Xanthidae) Esta diferencia tanto en bibliografiacutea como en los
anaacutelisis de contenidos estomacales e isoacutetopos sugieren que esta especie es
probablemente un organismo oportunista que hace uso de los recursos que les
sean maacutes accesibles lo cual representa un nivel menor de competencia respecto
a otros depredadores (Margalef 1974)
Las diferencias en lo encontrado entre los meacutetodos basados en isoacutetopos y
el de contenidos estomacales son atribuidas principalmente al hecho de que los
valores que se obtienen de isoacutetopos son un reflejo de lo que el organismo asimila
(Peterson y Fry 1987) en contraste los contenidos estomacales reflejan lo que el
organismo ingiere pudiendo asiacute encontrarse presas que quizaacutes el organismo
consuma y obtenga valores altos de importancia de biomasa en la dieta cuyo
consumo sea ocasional y por lo tanto no se refleje marcadamente en los tejidos
del depredador En cambio los valores de isoacutetopos ofrecen un reflejo de las
presas cuyo consumo se ha dado por un periodo maacutes amplio y por lo tanto son
maacutes importantes en el caso del muacutesculo tejido utilizado en este trabajo el periodo
que refleja se ha calculado ser de varios diacuteas a un mes (Tieszen et al 1983
Rudnick y Resh 2005)
Otra posible causa de esta variacioacuten es que en algunos casos el grupo de
ejemplares de los que se obtuvieron las muestras de isoacutetopos no llegaron a ser
representativos de todo el intervalo de tallas que se alcanzo con el anaacutelisis de
contenidos estomacales lo que puede resultar en que se tenga representado con
isoacutetopos solo una parte de la dieta esto podriacutea ocurrir cuando una especie
presente una fuerte variacioacuten ontogeneacutetica en su dieta Este caso pudiera darse
en especies como B polylepis los cuales presentaron un nuacutemero de muestra
reducido Muchas especies presentan diferencias en los valores isotoacutepicos durante
su ontogenia debido a que se alimentan ya sea en zonas diferentes o bien de
presas distitnas (Phillips y Eldridge 2006) por lo que lo maacutes adecuado es tener
70
muestras representado un intervalo de tallas maacutes o menos amplio Otra posibilidad
para las diferencias de dietas encontradas es que esta especie presente una
dieta con una alta variabilidad como algunas especies de esta familia presentan
(Randall 1967) y debido al reducido tamantildeo de muestras de estoacutemagos obtenidos
en este estudio es posible que la dieta que se estimoacute resulte estar sesgada y por
ello el anaacutelisis de isoacutetopos presente resultados tan distintos a lo encontrado por el
otro meacutetodo
Estructura troacutefica
Niveles troacuteficos Para el 84 de las especies analizadas los niveles troacuteficos que se
obtuvieron por ambos meacutetodos fueron similares no obstante la prueba de t indicoacute
que existiacutean diferencias significativas entre las dos series de datos Esto es debido
a que existen diferencias grandes en los valores obtenidos por un meacutetodo y otro
en cuatro especies B polylepis la especie que presentoacute mayor diferencia en el
nivel troacutefico estimado por ambos meacutetodos con el anaacutelisis de contenidos
estomacales presentoacute un nivel troacutefico de 33 sin embargo con el anaacutelisis de
isoacutetopos este nivel fue de 48 Este valor tan alto es tiacutepicamente reportado para
depredadores tope como tiburones (Estrada et al 2003 Estrada et al 2006)
Algunas de sus presas presentaron tambieacuten niveles altos de δ15N (promedio de
145permil) lo que al parecer indica que estos peces consumieron presas que se
encontraban de alguna manera enriquecidas en este isoacutetopo Una de las posibles
causas es que siendo los moluscos bivalvos una de sus presas maacutes importantes y
al ser la mayoriacutea filtradores son tambieacuten bioacumuladores por lo que
probablemente se encuentren filtrando materia orgaacutenica particulada procedente de
organismos en descomposicioacuten de niveles troacuteficos maacutes altos (McConnaughey y
McRoy1979) como pudieran ser partiacuteculas de restos de peces que son vertidos
durante la captura del camaroacuten Asiacute tambieacuten algunas especies de gasteroacutepodos
que se identificaron como presas potenciales son consumidoras tambieacuten de
detritus e incluso algunas de las familias encontradas son depredadores de
algunas especies de (Reguero y Garciacutea ndashCubas 1989 Ruppert y Barnes 1996)
71
Otra especie con una variacioacuten importante en su nivel troacutefico fue la rasposa
O chalceus la que de acuerdo al contenido estomacal obtuvo un nivel troacutefico de
22 mientras que el anaacutelisis de isoacutetopos produjo un nivel troacutefico de 36 Esta
diferencia es debido a que como ya se mencionoacute la dieta de este organismo
estaba dominada por lo que se identifico detritus en el anaacutelisis de contenidos
estomacales (el cual tiene un valor de 1 en el caacutelculo de nivel troacutefico) por el
anaacutelisis de isoacutetopos se encontroacute que en realidad estaba compuesta
principalmente por crustaacuteceos seguido de moluscos equinodermos y poliquetos
por lo que el nivel troacutefico de este organismo efectivamente es maacutes alto que lo
reportado para contenidos estomacales Cruz-Escalona (1998) en Laguna San
Ignacio en BCS encontroacute un tipo de alimentacioacuten similar en la que esta especie
consume principalmente poliquetos equinodermos y crustaacuteceos lo cual coincide
con lo encontrado en este trabajo por medio de isoacutetopos y excluyendo el detritus
tambieacuten por el anaacutelisis de contenidos estomacales Esta especie se alimenta casi
exclusivamente de invertebrados bentoacutenicos por lo que el nivel troacutefico asignado
por los valores de isoacutetopos es el maacutes adecuado Es probable que en este caso el
detritus observado en contenidos estomacales fuera realmente alimento en estado
muy avanzado de digestioacuten
Haemulopsis spp tambieacuten presentoacute diferencias significativas entre los
valores de isoacutetopos y el calculado por contenidos estomacales obteniendo un nivel
troacutefico de 37 para el primero y de 218 para el segundo Esto parece ser
consecuencia del mismo problema de la especie anterior donde en este caso se
identificaron restos de equinodermos como detritus Esta especie se alimenta
principalmente de equinodermos asteroideos y ophiuroideos lo cual corresponde
al nivel troacutefico obtenido por isoacutetopos La dieta encontrada para los individuos de
este geacutenero difiere un poco a lo encontrado por autores como Ramiacuterez-Luna et al
(2008) para H leuciscus en Ecuador el cual fue definido como un organismo
carcinoacutefago Esto sugiere que en Nayarit la o las especies de este geacutenero
presentan una alimentacioacuten diferente debido a caracteriacutesticas propias de la
estructura de las comunidades Por lo tanto las diferencias encontradas en los
niveles troacuteficos por ambos meacutetodos parecen ser causados por errores en la
72
estimacioacuten e identificacioacuten en los componentes de la dieta encontrada por
contenidos estomacales donde en dos especies uno de los componentes de la
dieta es sobreestimado y en otra de ellos al parecer no se tiene una adecuada
representacioacuten de la misma
El 84 de las especies presentaron niveles troacuteficos similares por ambos
meacutetodos lo que de alguna manera los convalida mutuamente Esta
correspondencia sugiere ademaacutes que el valor de fraccionamiento utilizado para
este sistema (23) fue adecuado donde en la mayoriacutea de otros trabajos se han
utilizado valores de 3 a 35permil (Bode et al 2003) Asiacute mismo los resultados
tambieacuten sugieren que el organismo que se escogioacute como base para determinar los
niveles troacuteficos fue tambieacuten el adecuado ya que esta eleccioacuten resulta muy
importante en los valores que se obtengan para el caacutelculo del nivel troacutefico del
resto de las especies del sistema (Post 2002)
En este trabajo se encontroacute incluso que los valores de nivel troacutefico
estimados a partir de isoacutetopos resultaron ser en general mucho maacutes precisos que
los encontrados con contenidos estomacales ya que para calcular este no se
requiere del conocimiento de todas las presas del depredador las cuales podriacutean
estar siendo sub o sobreestimadas lo que parece ser el caso en las especies
analizadas en este trabajo que difirieron significativamente entre lo encontrado por
ambos meacutetodos
Ademaacutes otra ventaja del caacutelculo del nivel troacutefico por isoacutetopos es que no se
requiere de un nuacutemero elevado de muestras para su estimacioacuten ya que cada
muestra aporta informacioacuten de la dieta acumulada de un organismo en un periodo
dado determinado por el tipo de tejido que se analice Esto resulta uacutetil con
especies para las cuales es difiacutecil obtener muestras y la informacioacuten obtenida se
da a una escala temporal mucho maacutes amplia (Post 2002 Estrada et al 2003)
73
Redes troacuteficas El anaacutelisis de dietas por ambos meacutetodos permitioacute definir una serie de
gremios troacuteficos de los cuales dos de ellos los carcinoacutefagos y los ictio-
carcinoacutefagos conteniacutean a la gran mayoriacutea de las especies Asiacute tambieacuten la
mayoriacutea de las especies presentaron niveles troacuteficos muy similares siendo el
promedio 37 plusmn04 De acuerdo con Evans y Tallmark (1985) esta particularidad es
comuacuten en sistemas de fondos blandos y mencionan que en este tipo de fondos el
nuacutemero de nichos que las especies pueden ocupar son pocos y que estas deben
de explotar un conjunto comuacuten de recursos ocupando en consecuencia nichos
muy amplios con una alta sobreposicioacuten entre especies
En la base de la red se incluyoacute al detritus para la red troacutefica estructurada
con contenidos estomacales y detritus y zooplancton para la red basada en
isoacutetopos estables debido a que en este uacuteltimo se identificoacute una mayor importancia
del zooplancton en varios depredadores en contraste con la informacioacuten obtenida
de contenidos estomacales
Al construir los diagramas de las redes troacuteficas en su configuracioacuten
sobresale la importancia que tienen los camarones como presas en este sistema
Estos organismos son tiacutepicamente abundantes en este tipo de sistemas (de ahiacute el
desarrollo de pesqueriacuteas altamente especializadas) alimentaacutendose principalmente
de invertebrados detritus diatomeas y otros productores que se encuentran sobre
el sedimento (Luna-Marte 1980 Luna-Marte 1982 Wassenberg y Hill 1993
Siqueiros-Beltrones y Argumedo-Hernaacutendez 2006)
Iacutendices de especies clave Los indicadores de especies clave fueron utilizados en este caso tanto para
identificar la importancia relativa de los elementos de la red troacutefica dentro del
sistema analizado como para comparar las dos redes troacuteficas construidas por
ambos meacutetodos contenidos estomacales e isoacutetopos estables Estos iacutendices
mostraron algunas diferencias al ser comparados por medio de la correlacioacuten por
rangos de Spearman
74
Los iacutendices de especies clave proveen informacioacuten acerca de cuaacuteles son
los componentes clave de un sistema los elementos claves no necesariamente
son las especies maacutes dominantes pero son especies que tienen un efecto
importante sobre el sistema sin que necesariamente esto dependa de su
abundancia o biomasa (Benedek et al 2007)
El iacutendice de intermediacioacuten mostroacute al grupo con mayor importancia relativa
a los estomatoacutepodos sugiriendo que eacuteste actuacutea como un viacutenculo entre los
diferentes grupos de la red Es decir que une a una gran parte del resto de las
especies que conforman la red En teacuterminos de relaciones troacuteficas significa que los
estomatoacutepodos intervienen ampliamente en los flujos de energiacutea de la red troacutefica
Seguacuten Hendrickx y Sanchez-Vargas (2005) los estomatoacutepodos llegan a ser muy
abundantes en zonas donde se llevan a cabo pesqueriacuteas de arrastre sobre el
camaroacuten ya que tienden a sobrevivir a la captura y cuando son devueltos al mar
pueden alimentarse de los organismos muertos de la fauna acompantildeante de
camaroacuten De esta manera la gran cantidad de alimento se traduce en una alta
abundancia de este grupo en la zona siendo altamente disponibles para una gran
cantidad de depredadores
El iacutendice de cercaniacutea por sus parte dio resultados similares en ambos
meacutetodos lo que significa que las especies con valores maacutes altos presentaron un
arreglo similar entre ambas redes troacuteficas alcanzando una conexioacuten mucho maacutes
directa con el resto de las especies Asiacute el iacutendice sentildeala que los estomatoacutepodos
son un grupo muy importante en el sistema ya que varias especies se encuentran
relacionadas directa e indirectamente con eacutel de manera que los flujos de energiacutea
pasan raacutepidamente de este grupo a otros
El iacutendice de grado (Degree) es un indicador del nuacutemero de conexiones que
tiene una especie en la red ya sea depredador o presa Este iacutendice a pesar de ser
uno de los indicadores maacutes simples de la estructura brinda informacioacuten acerca de
las caracteriacutesticas de redes complejas determinando la distribucioacuten del nuacutemero de
conexiones que inciden sobre una especie o nodo (Jordan et al 2006) En este
caso ayuda a identificar faacutecilmente cuaacuteles son las presas que son consumidas por
75
el mayor nuacutemero de depredadores o bien queacute depredadores hacen un uso de
mayor cantidad de presas De tal manera se detectoacute que las presas con mayor
nuacutemero de conexiones fueron para ambos meacutetodos los crustaacuteceos principalmente
los camarones tanto de tallas chicas como grandes indicando que eacutestas fueron
presas que presentan una biomasa considerable dentro del ecosistema estudiado
Este iacutendice a diferencia del resto presentoacute los valores maacutes bajos de correlacioacuten
entre los dos meacutetodos lo cual nos indica que existen diferencias fuertes en los
valores encontrados en estos
Al analizar la tabla XII nos encontramos que los nodos u especies que
presentan las diferencias maacutes fuertes fueron principalmente organismos presa y
de las cuales la mayoriacutea se presentaron con mayor importancia en los modelos de
mezcla que en el anaacutelisis de contenidos estomacales teniendo tambieacuten un mayor
valor del iacutendice de grado Lo anterior parece ser debido a que estas presas fueron
subestimadas por el anaacutelisis de contenidos estomacales como ya se mencionoacute
otras en cambio como el detritus fueron por el contrario sobreestimadas por este
anaacutelisis estas situaciones parecen ser las causas maacutes importantes de las
diferencias encontradas entre las dos redes
En este caso el anaacutelisis de isoacutetopos posee cierta fiabilidad en el sentido de
que eacuteste refleja la dieta que estaacute siendo asimilada por el organismo (Peterson y
Fry 1987) y por tanto presas que pueden dejar poca evidencia de su consumo en
el anaacutelisis de contenidos estomacales con el anaacutelisis de isoacutetopos puede ser
adecuadamente asignada su importancia (Benstead 2006 Huumlckstaumldt et al 2007)
mientras que por otra parte iacutetem como el detritus el cual puede tratarse de restos
de materia orgaacutenica de otras presas puede mediante este anaacutelisis ser discernido
cuaacutel es realmente la presa de la que se alimentoacute el depredador (Abed-Navandi y
Dworschack 2005)
Los iacutendices de conjuntos clave que identifican a los grupos o conjunto de
nodos maacutes importantes de una red troacutefica determinaron mediante el iacutendice de
fragmentacioacuten (Kpp1) en el caso de contenidos estomacales a 12 especies que
en caso de ser retiradas fragmentan o desconectan en maacutes del 80 a la red
76
troacutefica Dentro de estas especies que la mitad de ella son presas dentro de las que
destacan los camarones de tallas pequentildeas y grandes los cuales los cuales son
importantes en este sistema debido a que son la dieta principal de muchos
depredadores En cierto modo esto podriacutea parecer contradictorio considerando
que en el anaacutelisis de isoacutetopos se obtuvieron 14 especies representadas
uacutenicamente por los peces depredadores del sistema sin embargo estas
diferencias estaacuten asociadas a las proporciones de las presas en las dietas
encontradas en las redes troacuteficas Tambieacuten en el anaacutelisis de isoacutetopos se
identificaron en algunos casos presas que por el anaacutelisis de contenidos
estomacales no se pudo determinar su importancia y viceversa
El iacutendice de propagacioacuten (Kpp2) sentildealoacute a diferentes grupos como los de
mayor importancia dependiendo de la red troacutefica En el caso de CE solamente
siete especies son suficiente para propagar informacioacuten a maacutes del 80 de la red
troacutefica siendo estas especies bivalvos crustaacuteceos como estomatoacutepodos y
calappidos especies que se ha inferido parecen tener un alta dominancia en el
sistema de fondos blandos de la costa de Nayarit asiacute como tambieacuten algunas
especies de peces como los engraulidos que son las especies de peces maacutes
importante en la dieta de los depredadores ictioacutefagos Por su parte el anaacutelisis de
isoacutetopos mostroacute que se requieren 14 especies para acceder al 80 de la red
Los anteriores iacutendices resultan interesantes desde el punto de vista de
manejo de recursos del ecosistema ya que las medidas de proteccioacuten no
solamente deben orientarse a especies de intereacutes comercial sino tambieacuten a
especies que estructural o funcionalmente resulten igual o maacutes importantes para el
sistema (Benedek et al 2007) pensando desde luego en la sostenibilidad y uso
del ecosistema
La baja correlacioacuten encontrada en el iacutendice de grado sugiere una estructura
troacutefica diferente donde algunos nodos poseen una cantidad significativamente
diferente de conexiones con otros Sin embargo la alta correlacioacuten encontrada en
el resto de los iacutendices utilizados nos indica que a pesar de que el nuacutemero de
conexiones en algunos nodos es diferente ambos enfoques tienen resultados
77
similares en cuanto la manera en que la informacioacuten o energiacutea se transmite dentro
de la red lo que es evidenciado por iacutendices como los Kpp1 y Kpp2 Por lo tanto
puede considerarse que las redes construidas por ambos meacutetodos son similares y
resulta factible el uso de la teacutecnica de isoacutetopos estables aunada a modelos de
mezcla para describir la estructura troacutefica de zonas que por las particularidades de
las especies o el acceso a ellos sea difiacutecil determinar por el meacutetodo tradicional de
contenidos estomacales No obstante cuando sea posible deberaacute de
complementarse la informacioacuten por ambos meacutetodos esto debido por ejemplo que
si bien los anaacutelisis de isoacutetopos nos dan una buena informacioacuten acerca de la dieta
que es asimilada no lo da asiacute sobre presas que por sus caracteriacutesticas no pueden
ser correctamente digeridos y por tanto asimilados no obstante estos son
consumidos siendo esto importante para algunos anaacutelisis de redes troacuteficas evaluar
este grado de mortalidad en ese tipo de presas
Conclusiones Los anaacutelisis de contenidos estomacales realizados en este estudio si bien
contaron en muchos casos con una buena resolucioacuten taxonoacutemica no se
vieron exentos de la problemaacutetica comuacuten en este tipo de anaacutelisis como lo es
encontrar presas muy digeridas que dificultan su identificacioacuten y
contabilizacioacuten
Al realizar los modelos de mezcla a pesar de trabajar con una aproximacioacuten
que permite el uso de varias fuentes alimenticias se encontroacute que era
necesario realizar agrupaciones de estas fuentes alimenticias en funcioacuten
tanto de sus valores isotoacutepicos como del grupo taxonoacutemico ya que los
valores redundantes de algunas especies impiden hallar una solucioacuten al
realizar estos modelos
Se encontroacute que para ocho de las especies analizadas diferencias en la
dieta que estas presentaban donde se detecta que la determinada por
medio de isoacutetopos y modelos de mezcla es maacutes acertada puesto que el
78
anaacutelisis de contenidos estomacales subestimaban o sobreestimaban la
aportacioacuten de algunas presas
Se hallaron diferencias significativas entre los niveles troacuteficos calculados
con los distintos meacutetodos (contenidos estomacales e isoacutetopos estables) sin
embargo con excepcioacuten de B polylepis se encontroacute que los valores
obtenidos por isoacutetopos resultaban maacutes parecidos a lo reportado en literatura
para las especies donde se observaron diferencias ademaacutes este meacutetodo
no se encuentra sesgado por subestimaciones o sobrestimaciones de
componentes presa
El anaacutelisis de isoacutetopos y modelos de mezcla resulto ser muy uacutetil para indicar
la fuente alimenticia de organismos que presentaban una cantidad alta de
materia orgaacutenica no identificable o bien de lo que pareciacutea corresponder a
detritus en sus contenidos estomacales Esta capacidad de identificar asiacute
presas de este tipo de organismos supone una ventaja cuando se requiere
construir con precisioacuten un modelo con los flujos de energiacutea de un sistema
En el anaacutelisis de redes se encontroacute que los crustaacuteceos fueron uno de los
componentes maacutes importantes del sistema dentro de los que destacan los
camarones y los estomatoacutepodos especies ambas que son abundantes en
el sistema estudiado y son estos grupos importantes en la transferencia de
la energiacutea en la cadena troacutefica del ambiente bentoacutenico
Los iacutendices utilizados para detectar especies clave variaron dependiendo
del atributo que cada uno de ellos identifica de la red troacutefica sin embargo
con excepcioacuten del iacutendice de grado (degree) todos tuvieron una alta
correlacioacuten entre ambos meacutetodos lo que sugiere que si bien las redes no
son exactamente iguales poseen propiedades muy similares
79
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Anexos
95
Anexo 1 Listado de especies a los cuales se les analizo la dieta se marca con un
las especies que fueron seleccionadas para este estudio
Familia Nombre cientiacutefico Total estoacutemagos Estoacutemagos con alimentoAchiridae Achirus mazatlanus 8 2
Albulidae Albula spp 14 14
Balistidae Balistes polylepis 11 11
Batrachoidae Porichthys analis 25 2
Bothidae Bothus leopardinus 9 9
Brotulidae Lepophidium prorates 20 10
Carangidae Chloroscombrus orqueta 107 35
Carangidae Selene peruviana 208 114
Carangidae Caranx caninus 1 1
Centropomidae Centropomus robalito 130 59
Clupeidae Opisthopterus dovi 9 5
Cynoglossidae Symphurus elongatus 12 4
Cynoglossidae Syacium ovale 103 52
Engraulidae Anchovia macrolepidota 9 2
Gerreidae Eucinostomus currani 30 17
Gerreidae Eucinostomus gracilis 70 35
Gerreidae Eucinostomus dowii 19 7
Gobidae Bollmannia chlamydes 14 2
Haemulidae Pomadasys panamensis 113 69
Haemulidae Haemulopsis spp 61 32
Haemulidae Conodon serrifer 16 15
Ariidae Ariidae 10 5
Ariidae Ariidae 79 30
Ariidae Ariidae 10 9
Lutjanidae Lutjanus guttatus 83 49
Mullidae Pseudupeneus grandisquamis 112 77
Muraenidae Gymnothorax equatorialis 8 3
Paralichthydae Etropus crossotus 1 1
Paralichthydae Cyclopsetta panamensis 12 5
Paralichthydae Cyclopsetta querna 115 66
Polynemidae Polydactylus opercularis 70 50
Polynemidae Polydactylus approximans 23 3
Scianidae Paralonchurus goodei 20 10
Scianidae Stellifer illecebrosus 43 13
Scianidae Larimus argenteus 35 17
96
Scianidae Scianidae 10 2
Scianidae Larimus effulgens 15 6
Scianidae Orthopristis chalceus 69 44
Scombridae Scomberomorus sierra 33 12
Serranidae Epinephelus acanthistius 6 0
Serranidae Rypticus nigripinnis 3 2
Serranidae Diplectrum spp 60 37
Sphyraenidae Sphyraena ensis 10 0
Stromateidae Peprilus medius 65 2
Stromateidae Peprilus snyderi 30 4
Synodontidae Synodus sechurae 37 19
Synodontidae Synodus scituliceps 87 41
Trichiuridae Trichiurus nitens 59 29
Triglidae Prionotus spp 29 5
Urotrygonidae Urotrygon aspidura 16 5
97
ANEXO 2 Graacuteficas de diversidad acumulada de los contenidos estomacales utilizadas para determinar el tamantildeo de muestra representativa (nuacutemero de estoacutemagos) tomando como criterio de decisioacuten la asiacutentota de la curva de diversidad de Shannon (Hacute)y un coeficiente de variacioacuten (CV) le005 marcado por la liacutenea roja
00
01
10
0
05
1
15
2
25
3
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11
B polylepis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 11 21 31 41 51
C robalito
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36
H
Diplectrum spp
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 6 11 16 21 26 31
CV
E gracilis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31
Haemulopsis spp
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31 36
Ariidae
Hacute
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
98
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36 41 46
L guttatus
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10
L prorates
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31 36 41
H
O chalceus
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 6 11 16 21 26 31 36 41 46
CV
P opercularis
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 11 21 31 41 51 61 71
P grandisquamis
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 11 21 31 41 51 61
P panamensis
Hacute
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
99
001
01
1
10
0
05
1
15
2
1 16 31 46 61 76 91 106
S peruviana
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
3
1 6 11 16 21 26 31 36 41
S scituliceps
Hacute
CV
001
01
1
10
0
05
1
15
2
25
1 6 11 16 21 26 31
T nitens
Hacute
CV
0001
001
01
1
10
-05
0
05
1
15
2
25
3
0 20 40 60 80
C querna
Hacute
CV
0
005
01
015
02
025
03
002040608
112141618
2
1 2 3 4 5 6 7
P goodei
Hacute
CV
0010203040506070809
0
05
1
15
2
25
1 2 3 4
P approximans
Hacute
CV
001020304050607
0
02
04
06
08
1
1 2 3
O dovii HhellipChellip
H
CV
Nuacutemero de estoacutemagos
100
ANEXO 3 Descripcioacuten de las dietas encontrada en los estoacutemagos de peces seleccionados
para este estudio estimados por meacutetodos gravimeacutetricos (G) y frecuencia de
ocurrencia (FO) N= nuacutemero de muestras (estoacutemagos)
Depredador Balistes polylepis
N=11
Especies presa presa FO FO G G
Arcidae 1 909 036 068
Bivalvia 8 7273 73 1373
Brachyura 3 2727 003 006
Gastropoda 2 1818 026 049
Crucibulum lignarium 1 909 01 019
Leucosidae 1 909 014 026
Mollusca 1 909 3 564
Monoplacophora 1 909 008 015
Anomia spp 2 1818 274 515
Pectinidae 3 2727 665 1251
Porifera 1 909 001 002
Restos de Bivalvia 5 4545 1335 2511
Restos de crustacea 1 909 007 013
Restos de Mollusca 8 7273 1255 2360
Stomatopoda 1 909 001 002
Tellina spp 1 909 011 021
Tunicados 1 909 5 940
Veneridae 3 2727 119 224
Xanthidae 4 3636 022 041
101
Depredador Centropomus robalito
N= 59
Especies presa presa FO FO G G
Camarones (Natantia) 15 2542 2024 3597
Engraulidae 3 508 119 211
Farfantopenaues californiensis 3 508 81 1439
MONI 2 339 02 036
Penaeus vannamei 2 339 084 149
Penaeus spp 2 339 03 053
Penaidae 2 339 127 226
Portunus tuberculatus 2 339 041 073
Processa spp 2 339 017 030
Restos de Camarones (natantia) 14 2373 558 992
Restos de crustacea 6 1017 039 069
Restos de peces 2 339 001 002
Solenocera mutator 4 678 499 887
Solenocera spp 3 508 219 389
Solenoceridae 6 1017 426 757
Squilla biformis 6 1017 599 1065
Squillidae 2 339 001 002
Stomatopoda 2 339 013 023
Depredador Diplectrum spp
N= 37
Especies presa presa FO FO G G
Bivalvia 1 270 011 046
Camarones (natantia) 1 270 009 037
Cloridopsis dubia 1 270 166 691
Crustacea no id 4 1081 062 258
Grapsidae 1 270 032 133
Isopoda 1 270 039 162
Loliginidae 1 270 32 1333
Majidae 1 270 006 025
MONI 1 270 008 033
Ophichthidae 2 541 125 521
Ocypodidae 1 270 001 004
Osteichthes 2 541 171 712
Portunus asper 3 811 069 287
102
Processa spp 8 1622 497 2070
Restos de crustacea 8 2162 388 1616
Restos de peces 4 1081 071 296
Sicyona spp 1 270 101 421
Squilla biformis 2 541 02 083
Squilla bigelowi 2 541 054 225
Squilla mantoidea 1 270 025 104
Squillidae 2 541 041 171
Stomatopoda 2 541 057 237
Trichiuridae 1 270 095 396
Vinciguerria nimberia 1 270 01 042
Xanthidae 2 541 018 075
Depredador Eucinostomus gracilis
N=35
Especies presa FO FO G G
Alga no id 1 286 001 013
Bivalvia 4 1143 006 080
Detritus 4 1143 027 359
Mollusca 9 2571 049 652
MONI 16 4571 492 6543
Restos de crustacea 6 1714 039 519
Restos de Mollusca 2 571 125 1662
Restos de peces 3 857 012 160
Scaphoda 1 286 001 013
Depredador Haemulopsis spp
N=32
Especies presa FO FO G G
Bivalvia 1 3125 001 011
Copepoda 1 3125 0001 001
Euphausiidae 2 625 0011 012
Megalopa brachyura 1 3125 001 011
Detritus 15 46875 797 8512
Ogyrididae 3 9375 0111 119
Ophiura 1 3125 003 032
Polychaeta 2 625 014 150
103
Restos de Bivalvia 1 3125 019 203
Restos de Camarones (natantia) 2 625 002 021
Restos de Crustacea 4 125 024 256
Restos de Mollusca 1 3125 003 032
Restos de Ophiura 1 3125 044 470
Restos de Polychaeta 1 3125 01 107
Squillidae 2 625 003 032
Depredador Ariidae
N= 30
Especie presa FO FO G G
Detritus 1 333 037 245
Engraulidae 1 333 086 568
Eunicidae 1 333 001 007
Glyceridae 1 333 001 007
Lumbrineridae 1 333 01 066
MONI 10 3333 259 1712
Ogyrididae 1 333 001 007
Ophiactis simplix 1 333 001 007
Polychaeta 8 2667 783 5176
Portunidae 1 333 15 991
Restos de Crustacea 4 1333 052 344
Restos de Mollusca 7 2333 129 853
Restos de peces 1 333 001 007
Squilla biformis 1 333 001 007
Sternaspidae 1 333 001 007
Depredador Lutjanus guttatus
N=47
Especie presa FO FO G G
Bivalvia 2 426 004 006
Camarones (natantia) 1 213 008 012
Engraulidae 5 1064 1344 2000
Engraulis mordax 2 426 1135 1689
Euphylax robustus 1 213 117 174
Lutjanus guttatus 2 426 384 571
Mollusca 1 213 1032 1536
104
Mugilidae 1 213 048 071
Ogyrididae 2 426 136 202
Paralichthydae 1 213 006 009
Penaeidae 1 213 025 037
Portunidae 3 638 173 257
Processa spp 3 638 247 368
Pseudosquillopsis marmorata 1 213 008 012
Restos de crustacea 17 3617 316 470
Restos de Mollusca 2 426 002 003
Restos de peces 2 426 023 034
Solenocera florea 2 426 045 067
Solenocera spp 1 213 008 012
Solenoceridae 1 213 03 045
Squilla acueleata 1 213 064 095
Squilla panamensis 1 213 065 097
Squillidae 2 426 043 064
Squillla spp 1 213 044 065
Stomatopoda 2 426 117 174
Xanthidae 4 851 1296 1929
Depredador Lepophidium prorates
N=10
Especies presa presa FO FO G G
Cynoglossidae 2 20 166 2134
Restos de Camarones (natantia) 2 20 048 617
Restos de crustacea 2 20 006 077
Sicyona spp 2 20 468 6015
Squilla bigelowi 6 60 09 1157
105
Depredador Orthopristis chalceus
N=44
Especies presa presa FO FO G G
Amphipoda 1 227 001 005
Anadara Mazatlanica 2 455 002 010
Asteroidea 1 227 01 051
Bivalvia 6 1364 007 036
Brachyura 6 1364 214 1090
Camarones (natantia) 1 227 001 005
Detritus 9 2045 959 4887
Euphausiidae 2 455 002 010
Mollusca 1 227 001 005
MONI 16 3636 651 3317
Ophiactis simplex 1 227 006 031
Ophiura 7 1591 04 204
Polychaeta 3 682 021 107
Portunidae 1 227 001 005
Restos de Crustacea 4 909 031 158
Restos de peces 2 455 0095 048
Stomatopoda 1 227 006 031
Depredador Polydactylus opercualris
N=50
Especie presa FO FO G G
Camarones (natantia) 3 6 245 612
Engraulidae 7 14 552 1379
Larvas de peces 3 6 097 242
MONI 4 8 205 512
Ogyridae 2 4 094 235
Processa spp 3 6 205 512
Restos de Camarones (natantia) 2 4 164 410
Restos de crustacea 23 46 797 1992
Restos de peces 2 4 064 160
Solenoceridae 1 2 274 685
Squilla bigelowi 1 2 156 390
Squillidae 1 2 009 022
Squillla spp 1 2 003 007
Stellifer sp 1 1 2 519 1297
106
Stomatopoda 1 2 183 457
Symphurus elongatus 1 2 295 737
Xiphopenaeus riveti 1 2 14 350
Depredador Pseudupeneus grandisquamis
N= 28
Especies presa FO FO G G
Bivalvia 1 172 001 003
Brachyura 2 345 021 058
Callinectes bellicosus 1 172 001 003
Coronididae 1 172 016 044
Gastropoda 2 345 002 006
Huevos 1 172 28 778
Lysiosquillidae 1 172 03 083
Megalopa brachyura 1 172 01 028
Mollusca 1 172 001 003
MONI 6 1034 035 097
Nannosquillidae 1 172 011 031
Ogyrididae 16 2759 1624 4510
Penaeidae 1 172 009 025
Portunidae 2 345 003 008
Processa spp 5 862 02 056
Restos de crustacea 23 3966 1191 3307
Restos de peces 3 517 021 058
Restos de stomatopoda 1 172 074 205
Sicyona ingentis 1 172 007 019
Sicyona mixta 1 172 004 011
Sicyona spp 1 172 001 003
Stomatopoda 3 517 239 664
107
Depredador Pomadasys panamensis
N= 66
Especies presa FO FO G G
Batrachoididae 1 152 001 005
Brachyura 1 152 009 049
Calappidae 1 152 038 206
Camarones (natantia) 2 303 005 027
Congridae 1 152 002 011
Copepoda 1 152 001 005
Crustacea 3 455 009 049
Detritus 2 303 02 109
Engraulidae 1 152 236 1282
Euphausiidae 4 606 009 049
Larvas de peces 1 152 019 103
Loliginidae 1 152 4 2173
MONI 12 1818 161 875
Ogyrididae 3 455 015 081
Ophiura 1 152 005 027
Penaeidae 1 152 005 027
Processa spp 2 303 009 049
Restos de Camarones (natantia) 3 455 057 310
Restos de crustacea 19 2879 243 1320
Restos de Mollusca 1 152 001 005
Restos de peces 3 455 048 261
Squilla biformis 4 606 259 1407
Squilla mantoidea 3 455 141 766
Squillidae 1 152 057 310
Stomatopoda 6 909 091 494
108
Depredador Selene peruviana
N= 144
Especies presa FO FO G G
Anchoa spp 2 175 246 280
Clupeidae 1 088 046 052
Copepoda 1 088 001 001
Crustacea 3 263 026 030
Engraulidae 59 5175 7881 8955
Engraulis mordax 1 088 218 248
Euphausiidae 2 175 002 002
Megalopa brachyura 1 088 001 001
MONI 7 614 111 126
Ogyrididae 13 1140 024 027
Ojos de Crustacea 3 263 004 005
Penaeidae 1 088 001 001
Processa spp 4 351 041 047
Restos de crustacea 11 965 077 087
Restos de peces 10 877 103 117
Squillidae 1 088 018 020
Zoea 1 088 001 001
Depredador Synodus scituliceps
N= 42
Especies presa FO FO G G
Anchoa spp 7 1667 7349 3225
Balistidae 1 238 14 061
Camarones (natantia) 1 238 001 000
Cephalopoda 1 238 011 005
Clupeidae 4 952 76 334
Congridae 2 476 25 1097
Cynoglossidae 2 476 289 127
Diplectrum spp 1 238 192 843
Engraulidae 3 714 05 022
Engraulis mordax 8 1905 998 438
Harengula thrissina 1 238 29 127
Loliginidae 4 952 73 320
Loligo opalescens 1 238 191 838
MONI 1 238 011 005
109
Paralichthydae 1 238 72 316
Pleuronectidae 1 238 88 386
Pseudopenaeus grandisquamis 2 476 152 667
Restos de crustacea 2 476 021 009
Restos de peces 1 238 088 039
Solenocera mutator 3 714 126 553
Sphyraena ensis 1 238 1323 581
Squillidae 1 238 015 007
Depredador Trichiurus nitens
N=31
Especies presa presa FO FO G G
Anchoa spp 5 1613 257 645
Argentina sialis 1 323 079 198
Auxis spp 1 323 39 978
Cetengraulis mysticetus 1 323 011 028
Clupeidae 2 645 12 3011
Engraulidae 3 968 501 1257
Engraulis mordax 1 323 011 028
Ligia spp 1 323 001 003
Loliginidae 2 645 241 605
MONI 5 1613 595 1493
Restos de peces 13 4194 53 1330
Stomatopoda 1 323 001 003
Upogebiidae 1 323 004 010
Vinciguerria nimberia 2 645 165 414
110
Anexo 4 Resultados obtenidos de los modelos de mezcla donde se observa la proporcioacuten de dieta
obtenida a traveacutes de estos
Boca D
Esta e1709 1682permilde δ15
presa 54
Dulce (Paralo
specie tuvo a los -164
permilδ13C se a5N van de 8principal fu
Pogo
onchurus go
valores que49permil para easignaron un51 - 1570 permileron los can
Port
Cala
Xant
Cyno
Poly
Zoop
liacutegono de meodei y sus pr
oodei)
e van desde el δ13C (n=3n total de 7 permil mientrasngrejos Xant
Especies pre
tunidae
appidae
thidae
oglossidae
ychaeta
plancton
ezcla (Convex resas
los 135 a lo3) con un va
grupos press que los dethidae con uesa Die
ndashHull) para lo
os 143permil enalor promedsa para este
e δ13C van dun valor de eta promedio
16
28
540
14
25
232
os valores de
n el caso deldio de 138
e organismo de -2147 aimportancia
δ13C y δ15N d
1
δ15N y de lo0permil δ15N ycuyos valor -1529permil
a promedio
de P
111
os-y -res La de
Burro
Esta e1724 1661permilvalore1529permilcontricamarprome
blanco (Pom
specie tuvo a los -155
permilδ13C Se aes de δ15N vpermil La prebucioacuten promrones pequeedio de 11
Popa
madasys pan
valores que53permil para easignaron uvan de 851 esa principamedio a la entildeos con un
seguido por
oliacutegono de meanamensis y s
namensis)
e van desde el δ13C (n=3un total de
ndash 1430 permilal fueron lo
dieta de 1promedio d
r la familia C
Especies presa
Camarones peq
Camarones gra
Calappidae
Xanthidae
Stomatopoda
Congridae
Zooplancton
Engraulidae
Loliginidae
Echinodermata
ezcla (Convexsus presas
los 132 a lo) con un vaocho grupo
permil mientras qos cangrejo49 seguido
de 116 (0 -7Calappidae c
Dieta
quentildeos
andes
a
x ndashHull) para
os 165permil enalor promedos presa paque los de δs de la fam
o por el zo726) y poron un prom
promedio
11617
8201
8669
14918
11043
7792
12117
9011
5626
11006
los valores de
el caso del dio de 1493ra este orgδ13C van dmilia Xanthooplancton r los Stomatedio de 86
e δ13C y δ15N d1
δ15N y de lo3permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a idae con ucon 121 l
topoda con
de P 112
os -y -yos
-na los un
Burro
Esta e1641 1509permilvalore1341permildieta 1843
prieto (Haem
specie tuvo a los -142
permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 7108 )
PoliacutegHaem
mulopsis spp
valores que25permil para e asignaron
van de 790 a principal fu(6644 - 74
Cam
Sto
Equ
Biv
Gas
Pol
MO
Zoo
gono de mezcmulopsis spp
p)
e van desde el δ13C (n=3un total dendash 1526 permil
ueron los eq427) segu
Especies pre
marones grand
omatopoda
uinodermos
valvos
steropoda
lychaeta
OP (detritus)
oplancton
cla (Convex ndashy sus presas
los 145 a lo) con un va
e ocho gruppermil mientras q
quinodermoido por la M
esa Die
des
Hull) para los
os 16permil en ealor promedos presa pa
que los de s con una coMOP con u
ta promedio
2628
3497
71075
3183
1894
2382
9278
6063
s valores de δ
el caso del δdio de 151ara este orgδ13C van dontribucioacuten n promedio
13C y δ15N de
1
15N y de los permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a promedio a
o de 928 (0
113
- -
yos -
la 0 -
Bota c
Esta e1664 1664permilvalore1529permildieta d
comuacuten (Balis
specie tuvo a los -164
permil δ13C sees de δ15N vpermil La presade 576 seg
Popo
stes polylepis
valores que45permil para ee asignaron van de 122a principal fguido por lo
B
G
P
S
X
P
oliacutegono de molylepis y sus
s)
e van desde el δ13C (n=3
un total de3 ndash 1526 permil
fueron los gaos poriferos c
Especies pr
Bivalvos
Gasteropoda
Polychaeta
Stomatopoda
Xanthidae
Porifera
mezcla (Convpresas
los 171 a lo3) con un ve seis grupopermil mientras asteroacutepodoscon un prom
resa Dpro
vex ndashHull) pa
os 172permil envalor promeos presa pa
que los des con una co
medio de 34
Dieta omedio
17
576
30
22
14
341
ara los valore
n el caso deedio de 175
ra este org δ13C van
ontribucioacuten
es de δ13C y
1
l δ15N y de l5permil δ15N yganismo cuy
de -1890 apromedio a
δ15N de B
114
los y -yos a - la
Chihui
Esta e176 a1672permilvalore1536permilcontriEngrau
il (Ariidae)
specie tuvo a los -1636permil δ13C se
es de δ15N vpermil La prebucioacuten promulidae con 1
PoliacutegonAriidae
valores que6permil para el asignaron
van de 851 esa principamedio a la d36 y los p
PolCamPorStoEngCynZooBivEch
no de mezclae y sus presas
e van desde δ13C (n=3)
un total dendash 1570 permil
al fueron lodieta de 19poliquetos co
Especies p
ychaetamarones pequrtunidae
omatopodagraulidaenoglossidaeoplanctonvalvoshinodermata
a (Convex ndashHs
los 15 a loscon un va
e ocho gruppermil mientras q
os cangrejos9 De ahon otro 132
resa
entildeos
Hull) para los
s 161permil en lor promedos presa pa
que los de s de la famhiacute en import2
Dieta promedio
131211845
1913103341362412323
440599774982
s valores de
el caso del δdio de 156 ara este orgδ13C van d
milia Portuntancia le sig
δ13C y δ15N
1
δ15N y de lopermil δ15N y
ganismo cuye -2147 a idae con uuen los pec
de los
115
os -y -yos
-na
ces
Chile (
Esta e-17141657permilvalore1609permildieta peces Engrauun pro
(Synodus sci
specie tuvo 4 a los -156permil δ13C Se
es de δ15N vpermil La presade 337 sede la famil
ulidae con uomedio de 5
Poliacutegscitu
tuliceps)
valores que67permil para easignaron u
van de 1160a principal fueguido por lia Cynogloss
un promedio
Clupeidae CynoglossidMugilidae ParacongerEngraulidaePseudupenaLoliginidae Sphyraena eCamarones StomatopodCamarones
gono de meuliceps y sus p
e van desde el δ13C (n=3un total de0 ndash 1570 permilueron los estlos peces Spsidae con u
o de 68 y po
Especies pre
dae
r californiensis e aues grandisqua
ensis pequentildeos
da grandes
zcla (Convexpresas
los 149 a lo3) con un va diez grupo
permil mientras qtomatoacutepodophyraenaensn promedioor uacuteltimo lo
esa
amis
x ndashHull) para
os 173permil enalor promedos presa paque los de
os con una csis con un p
o de 74 pos peces Para
Dieta promedi
20744650683917
25846
3373
los valores
n el caso dedio de 162ra este orgδ13C van d
ontribucioacuten promedio deor los pecesaconger cali
o 083 432 659 063 818 996 773 874 609 754 94
de δ13C y δ
1
l δ15N y de l6permil δ15N y
ganismo cuyde -1816 a
promedio ae 258 por ls de la famiiforniensis c
δ15N de S
116
los y -yos -
a la los ilia on
117
Chivito (Pseudupenaeus grandisquamis)
Esta especie tuvo valores que van desde los 133 a los 161permil en el caso del δ15N y de los -1772 a los -166permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 147permil δ15N y -1701permil δ13C se asignaron un total de ocho grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1430 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1530permil La presa principal fueron los Portunidae con una contribucioacuten promedio a la dieta de 363 seguido por el zooplancton con un promedio de 167 por los Stomatopoda con un promedio de 99 por los moluscos bivalvos con un promedio de 93
Especies presa Dieta promedioBivalvos 9397Calappidae 754Portunidae 36282Camarones pequentildeos 7411Camarones grandes 5193Stomatopoda 9954Zooplancton 16755Gasteropoda 469S scituliceps 2779
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de P grandisquamisy sus presas
Cinto Esta e-16931667permilvalore1620permiluna co467
(Trichiurus nspecie tuvo
3 a los -16permil δ13C se
es de δ15N vpermil La presaontribucioacuten
Poliacutegononitensy s
nitens) valores que4permil para e
e asignaron van de 116a principal fupromedio a
ECMLSEC
o de mezcla sus presas
e van desde el δ13C (n=3
un total de0 ndash 1560 permilueron los pe la dieta de
Especies p
EngraulidaeClupeidaeMugilidaeLoliginidaeStomatopodaEngraulidaegdCamarones gra
(Convex ndashHu
los 167 a lo) con un v
e seis grupopermil mientras eces de la fam
473 y los
presap
desandes
ull) para los
os 173permil enalor promeos presa pa
que los demilia Engrul estomatoacutepo
Dieta romedio
2208060812990575
4670147373
1236
valores de δ
n el caso dedio de 170ra este org δ13C van idae de tallaodos con un
δ13C y δ15N d
1
l δ15N y de l03permil δ15N yganismo cuy
de -1816 aas grandes cn promedio
de T
118
los y -yos a -on de
ConstaEsta e-16871671permilvaloreLas prcomo
antino (Centspecie tuvo
7 a los -16permil δ13C Se
es de δ15N vaesas principde camaron
Poliacutegonrobalit
tropomus rovalores que56permil para asignaron u
an de 851 ndashales fueron
nes pequentildeo
no de mezclao y sus presa
balito) e van desde
el δ13C (n=un total de ndash 1382 permil m
los Portunidos 137
Especies presa
Camarones grCamarones pequentildeos StomatopodaZooplanctonPortunidae
a (Convex ndashHs
los 146 a lo=3) con un
ocho grupomientras quedae 47 se
a Dietaprom
randes
Hull) para lo
os 151permil envalor prom
os presa pa los de δ13C
eguido de los
a medio
976413782
186619863
47929
os valores de
n el caso demedio de 14ara este orgC van de -21s estomatoacutep
e δ13C y δ15N
1
l δ15N y de l485permil δ15Nganismo cuy147 a -153podos 186 a
N de C
119
los y
yos 36 asiacute
120
Lengua chica (Lepophidium prorates)
Esta especie tuvo valores que van desde los 151 a los 16permil en el caso del δ15N y de los -179 a los -1667permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 154permil δ15N y -1694permil δ13C Se asignaron un total de cuatro grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 1310 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -1714 a -1639permil La presa principal fueron los camarones de tallas pequentildeas con una contribucioacuten promedio a la dieta de 692 seguido por los estomatoacutepodos con un promedio de 234
Especies presa Dieta promedioStomatopoda 234Camarones grandes 57Camarones pequentildeos 692Cynoglossidae 16
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de L prorates y sus presas
Lengu
Esta e-1748-1585de δ15
presa prome
ado comuacuten
specie tuvo 8 a los -145permil δ13C Se N van de 11principal f
edio a la diet
Poliacutegpror
(Cyclopsseta
valores que39permil para asignaron u
160 ndash 1570 fueron los ta de 804
E
SCCDBECXLMT
gono de mezrates y sus pre
a querna)
e van desde el δ13C (n=n total de 13permil mientracangrejos d
Especies presa
StomatopodaCamarones graCynoglossidaeDiplectrum sppBivalvosEngraulidaeClupeidaeXanthidaeLoliginidaeMOP (detritusTnitens
zcla (Convex esas
los 139 a lo3) con un v3 grupos pres que los de
de la famil
a Diepr
andesep
s)
ndashHull) para
os 154permil envalor promeesa para estee δ13C van dia Xanthida
eta omedio
25611525102710112428
18309
8045093944040765
los valores
n el caso deedio de 14e organismode -1816 a ae con una
de δ13C y δ1
1
l δ15N y de l43permil δ15N
o cuyos valor -1529permil contribuci
15N de L
121
los y
res La oacuten
Mojar
Esta e1806 169permilvaloreLa prepoliqu
ra (Eucinost
specie tuvo a los -162
permil δ13C se es de δ15N vaesa principaluetos con 26
PoEu
tomus spp)
valores que22permil para easignaron u
an de 79 ndash 1 fueron los
63 y los biva
oliacutegono de mucinostomus s
e van desde el δ13C (n=3un total de 1526 permil miemoluscos galvos con 15
Especies p
BivalvosGasteropodaPolychaetaLoliginidaeMOP (detrituCamarones pe
mezcla (Convspp y sus pre
los 142 a lo) con un vacinco grupo
entras que loasteroacutepodos7
presapr
s)equentildeos
vex ndashHull) pesas
os 173permil enalor promedos presa paos de δ13C vs con un val
Dieta romedio
157172728926326
416460142049
para los valo
el caso del dio de 1569ara este orgvan de -214or de 272 s
ores de δ13C
1
δ15N y de lo9permil δ15N y
ganismo cuy0 a -1531permilseguido de l
y δ15N de
122
os -y -yos permil los
123
Papelillo (Selene peruviana)
Esta especie tuvo valores que van desde los 135 a los 172permil en el caso del δ15N y de los -1771 a los -1547permil para el δ13C (n=3) con un valor promedio de 1547permil δ15N y -1653permil δ13C Se asignaron un total de 11 grupos presa para este organismo cuyos valores de δ15N van de 851 ndash 1570 permil mientras que los de δ13C van de -2147 a -1536permil La presa principal fueron los cangrejos Portunidos con una contribucioacuten promedio a la dieta de 321 seguido de los Engraulidae con 289 y los camarones de talla grande con 233
Especies presa
Dieta promedio
Engraulidae 2896Clupeidae 308Camarones grandes
2337
Camarones pequentildeos
1129
Zooplancton 112Portunidae 3218
Poliacutegono de mezcla (Convex ndashHull) para los valores de δ13C y δ15N de S peruviana y sus presas
Pargo
Esta e-1631-1538valore1529permilcontri
lunarejo (Lu
specie tuvo 1 a los -1448permil δ13C Sees de δ15N vpermil La prebucioacuten prom
Polgut
utjanus gutta
valores que44permil para e asignaron van de 1223esa principa
medio a la di
liacutegono de mettatus y sus p
atus)
e van desde el δ13C (n=un total de
3 ndash 1404 permilal fueron loeta de 763
Especies presa Camarones Camarones StomatopodPortunidaeXanthidaeEngraulidaeMugilidaeBivalvos
ezcla (Converesas
los 133 a lo3) con un v nueve grup
permil mientras qos cangrejo
grandespequentildeos
da
e
x ndashHull) para
os 164permil envalor promepos presa paque los de s de la fam
Dieta promedio
00119
76000
a los valores
n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d
milia Xanth
707652171
919383869531491
s de δ13C y
1
l δ15N y de l56permil δ15N
ganismo cuyde -1714 aidae con u
δ15N de L
124
los y
yos -na
Raspo
Esta e-1811-1665valore1341permilseguid
sa (Orthopri
specie tuvo 1 a los -155permil δ13C Sees de δ15N vpermil Las prdo de los pol
Poliacutegchal
istis chalceus
valores que99permil para e asignaron van de 790 esas principliquetos 158
Cam
Xan
Sto
MO
Ech
Biv
Po
gono de mezlceus y sus pre
s)
e van desde el δ13C (n=un total dendash 1384 permil
pales fueron8
Especies p
marones grand
nthidae
omatopoda
OP (detritus)
hinodermata
valvos
lychaeta
zcla (Convex esas
los 141 a lo3) con un ve ocho grup
permil mientras qn los estom
presa
des
ndashHull) para
os 154permil envalor prome
pos presa paque los de
matoacutepodos
Dieta promed
14
14
18
7
11
18
15
los valores
n el caso deedio de 14ara este orgδ13C van d187 y los
dio
406
192
721
432
351
364
881
de δ13C y δ1
1
l δ15N y de l95permil δ15N
ganismo cuye -2140 a bivalvos 18
15N de O
125
los y
yos -
83
Ratoacuten
Esta e1704 1676permilvalore1621permilde los
amarillo (Po
specie tuvo a los -165
permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presacamarones
Poop
olydactylus o
valores que52permil para ee asignaron van de 1310a principal fde tallas pe
Cam
Cam
Stom
Engr
Cyno
oliacutegono de mpercualris y s
opercularis)
e van desde el δ13C (n=3
un total de0 ndash 1563 permilfueron los enquentildeas 204
Especies pre
marones grande
marones peque
matopoda
raulidae
oglossidae
mezcla (Convus presas
los 139 a lo) con un va cinco grup
permil mientras qngraulidos c
4 y de tallas g
esap
es
ntildeos
vex ndashHull) pa
os 174permil enalor promedos presa paque los de
con 364 dgrandes 18
Dieta promedio
18179
20499
10755
36431
14135
ara los valore
n el caso deldio de 1628ara este orgδ13C van de la importa
es de δ13C y
1
δ15N y de lo8permil δ15N y
ganismo cuyde -1714 aancia seguid
y δ15N de P
126
os-y -yos -
dos
Ratoacuten
Esta e-1676-1661valore1531permildieta dpor lomolus
blanco (Poly
specie tuvo 6 a los -1631permil δ13C Ses de δ15N vpermil La presade 4960 s
os peces decos bivalvos
ydactylus ap
valores que37permil para eSe asignaronvan de 124a principal fueguido por l la familia
s con un pro
EspecieCamaroCamaroStomatEngraulCynogloGasteroBivalvo
Poliacutegono deapproximan
proximans)
e van desde el δ13C (n=n un total d5 ndash 1570 permil
ueron los estlos camaronEngraulidaemedio de 10
es presaones grandesones pequentildeosopodalidaeossidaeopodas
e mezcla (Cons y sus presa
los 149 a lo3) con un ve siete grup
permil mientras tomatoacutepodo
nes de tallas con un pro
030
D
s
onvex ndashHull) s
os 164permil envalor promepos presa paque los de
os con una cpequentildeas comedio de
Dieta promedi
141
1
para los val
n el caso del edio de 156ara este orgδ13C van dontribucioacuten on un prom1092 y p
io67
113496109
3676
103
lores de δ13C
1
δ15N y de l63permil δ15N ganismo cuyde -1755 apromedio aedio de 113
por uacuteltimo l
C y δ15N de
127
los y
yos a -a la 31 los
P
Salmo
Esta e1749 1681permilvalore1529permilStoma
oncillo (Diple
specie tuvo a los -161
permil δ13C Sees de δ15N vpermil La pratopoda con
PoliacutegDiple
ectrum spp)
valores que17permil para ee asignaron van de 851 resa princip 131 y los
EspT nCamStoPorBivZooCalLolC qConS s
ono de mezectrum spps y
e van desde el δ13C (n=3
un total dendash 1652 permil
pal fueron s bivalvos co
pecies presanitensmarones pequomatopodartunidae
valvosoplanctonappidaeiginidaequernangridaescituliceps
zcla (Convex y sus presas
los 145 a l) con un vae diez grupo
permil mientras qlos Portun
on 121
Dieta
entildeos
ndashHull) para
os 17permil en alor promedos presa paque los de nidae con
promedio4208
10756131721634312173
8131104
4462865174384265
los valores
el caso del δdio de 1546ara este orgδ13C van d1634 seg
s de δ13C y
1
δ15N y de lo6permil δ15N y
ganismo cuye -2147 a guido de l
δ15N de
128
os -y -yos
-los
Sardin
Esta e-1841-1711valore1710permilpromeprome
na machete (
specie tuvo 1 a los -161permil δ13C Sees de δ15N vpermil La presaedio a la diedio de 329
Poy s
(Ophistopter
valores que12permil para
e asignaron van de 851 a principal fueta de 6538
Zo
C
C
oliacutegono de mesus presas
rus dovi)
e van desde el δ13C (n=un total de ndash 1480 permil
ueron los cam33 seguid
Especies pre
ooplancton
amarones gran
amarones peq
ezcla (Convex
los 149 a lo3) con un vcuatro grup
permil mientras qmarones de do por los c
esa Dieta
1687
ndes 3298
quentildeos 6533
x ndashHull) para
os 162permil envalor promepos presa paque los de
tallas pequecamarones d
a promedio
7
8
33
los valores d
n el caso deedio de 15ara este orgδ13C van dentildeas con unade tallas gr
e δ13C y δ15N
1
l δ15N y de l46permil δ15N
ganismo cuye -2147 a a contribuciandes con
de O dovii
129
los y
yos -
oacuten un
130
ANEXO 5 Matriz depredador presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de contenidos estomacales (en porcentaje de la biomasa) Los nodos son los siguientes 1 Bivalvos 2 Calappidae 3 Camarones chicos 4 Camarones grandes 5 Clupeidae 6 Congridae 7 Cynoglossidae 8 Detritus 9 Echinodermata 10 Engraulidae 11 Gasteropoda 12 Loliginidae 13 Mugilidae 14 Polychaeta 15 Porifera 16 Portunidae 17 Sphyraena ensis 18 Stomatopoda 19Xanthidae 20 Zooplancton 21 B polylepis 22 C querna 23 C robalito 24 Diplectrum spp 25 E gracilis 26 Haemulopsis spp 27 Ariidae 28 L guttatus 29 L prorates 30 O chalceus 31 O dovi 32 P approximans 33 P goodie 34 P grandisquamis 35 P opercularis 36 P panamensis 37 S peruviana 38 S scituliceps 39 T nitens
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 89 0 1 10 2 9 15 1 0 02 23 20 50 4 0 10 7 100 26 82 33 1 24 6 60 5 2 60 2 0 17 19 0 65 2 1 5 576 6 117 15 21 5 91 17 18 5 90 85 20 82 19 5 0 3 0
10 57 6 37 2 5 24 14 98 41 2511 1 5 012 1 15 24 14 1213 114 3 53 1 915 0 16 3 13 4 117 618 0 1 20 17 0 0 5 12 10 58 10 9 33 0 0 019 1 1 1920 10 0 0 0 2 021 89 1 0 0 1 10 122 0 6 2 15 5 57 1 1 10 123 20 60 20 24 1 50 5 6 15 3 17 1 9 8 525 10 90 26 2 4 85 5 3 0 0 27 9 0 20 0 6 53 13 0 28 15 10 2 37 1 4 5 19 629 7 60 21 12 30 1 2 82 3 2 1 10 0 31 100 32 26 5 5 5 58 33 91 9 34 0 82 0 0 1 10 0 735 33 17 17 24 9 36 0 2 1 19 1 0 14 24 33 2 37 2 0 1 98 0 0 38 6 5 11 1 41 14 6 0 1 8 739 57 25 12 0 1 5
131
Matriz depredador-presa usada para la construccioacuten de la red troacutefica utilizando los valores obtenidos por el anaacutelisis de isoacutetopos estables (promedio de de consumo) Los nodos son los siguientes 1 Sphyraena ensis 2 Bivalvos 3 Calappidae 4 Camarones grandes 5 Camarones pequentildeos 6 Clupeidae 7 Cynoglossidae 8 Engraulidae 9 Echinodermata 10 Gasteropoda 11 Loliginidae 12 Mugilidae 13 Congridae 14 Polychaeta 15 Detritus 16 Porifera 17 Portunidos 18 Stomatopoda 19 Xanthidae 20 Zooplancton 21 P goodie 22 B polylepis 23 P panamensis 24 Haemulopsis spp 25 Ariidae 26 S scituliceps 27 P grandisquamis 28 T nitens 29 C robalito 30 L prorates 31 C querna 32 E gracilis 33 S peruviana 34 L guttatus 35 P opercularis 36 P approximans 37 O chalceus 38Diplectrum spp 39O dovi
1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12 13 14 15 16 17 18 19 20 21 22 23 24 25 26 27 28 29 30 31 32 33 34 35 36 37 38 391 26 2 2 0 3 10 9 3 16 1 10 18 12 3 3 9 8 10 4 8 4 5 1 10 6 2 23 1 19 7 14 0 33 5 12 3 12 5 7 14 69 21 11 1 21 11 11 65 6 2 1 3 3 7 1 12 7 2 1 14 4 8 3 9 14 7 50 2 29 1 36 11 9 11 71 5 11
10 58 2 5 28 8 11 6 2 1 1 4 5 12 8 5 1 1 13 8 5 7 14 3 2 13 26 16 15 0 9 4 6 7 16 34 17 16 19 36 48 32 0 16 18 2 11 4 10 34 10 47 19 23 3 1 11 50 19 13 19 54 1 15 81 76 14 8 20 23 12 6 4 17 10 1 2 21 3 1 3 16 54 23 22 2 58 3 34 2 1 23 0 9 8 12 9 11 6 8 8 0 11 15 12 24 3 3 71 2 2 9 4 6 25 10 12 12 14 5 13 19 10 4 26 26 4 5 2 7 7 2 5 5 34 4 4 27 9 8 5 7 5 36 10 17 3 28 1 1 50 1 1 47 1 4 29 10 14 48 19 10 30 6 69 2 23 31 3 2 3 1 2 1 4 3 81 1 9 32 16 21 28 4 26 6 33 23 11 3 29 32 1 34 1 1 1 1 1 0 1 76 35 19 21 14 36 11 36 10 7 11 4 11 8 50 37 18 14 11 16 7 19 14 38 12 10 0 11 4 7 16 13 8 4 4 9 39 33 65 2