INSTITUTO DE BIOCIENCIAS

CAMPUS IV

EFICIENCIA DE Musca domestica EN LA POLINIZACIÓN

DE Mangifera indica CV. Ataulfo

TESIS

QUE PARA OBTENER EL TÍTULO DE INGENIERO

BIOTECNÓLOGO

PRESENTA

KAREN GISELL CÁRDENAS PORTILLO

DIRECTOR DE TESIS

LISLIE SOLÍS MONTERO

ASESORES

DRA. JULIETA GRAJALES CONESA

IBT. ANTONIO ORTÍZ GIRÓN

JUNIO 2018

Agradecimientos

A mi directora de tesis Dra. Lislie Solís Montero por darme la oportunidad de realizar este proyecto y apoyarme en todo lo necesario para que este trabajo se hiciera posible. A mis asesores el I.B.T Antonio Ortiz Girón por tomarse el tiempo y dedicación durante el desarrollo de este trabajo y sus consejos en la elaboración de esta tesis. A la DRA. Julieta Grajales Conesa por su apoyo y orientación en esta investigación. Al Ingeniero Quilantàn por permitirme hacer uso del huerto el Vergel para llevar a cabo la parte experimental de este trabajo. Al Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR) unidad Tapachula por poner a mi disposición sus instalaciones, así mismo como el material brindado para esta investigación. A los revisores del INSTITUTO DE BIOCIENCIAS por las correcciones y sugerencias realizadas para la mejora de este trabajo, así como sus aportaciones realizadas.

Dedicatoria

A dios por haberme permitido terminar lo que un día empezó como un sueño inalcanzable para algunos, porque a pesar de que ya no tenía fuerzas para salir adelante el me dio su mano me sostuvo y no me dejo caer demostrándome que todas las pruebas y dificultades que pase era para llegar a un propósito mejor. A mis padres por darme la vida y por dejarme el mejor tesoro el estudio, porque gracias alos valores inculcados soy la persona que soy ahora y por estar ahí siempre incondicionalmente cuando más los he necesitado. A mi madre Ledy Yaneth portillo Flores por darme la vida y por estar a mi lado en cada momento en cada consejo y especialmente en esas noches de desvelo a mi lado haciendo las tareas. A mi padre José Bismark Cárdenas Herrera por su apoyo incondicional por sus consejos, y por nunca dejarme sola. A mi esposo Alexis Pérez Gómez por estar a mi lado apoyándome siempre y por darme esas palabras de aliento para seguir adelante gracias por ser la ayuda idónea que Dios me dio. A mis amigos por estar siempre ahí para escucharme para desahogarme, por esas palabras de aliento que me daban cuando quise desfallecer a mi amigo Fernando por su apoyo incondicional y por su ayuda en el trabajo experimental de campo por esos días soleados en el que sin importar estuvo ahí para apoyarme.

A mis amigos incondicionales carolina, Jonathan y beyli por ser siempre mis compañeros en este tren de la vida gracias por esos momentos de risas de làgrimas y por siempre tomarme en cuenta en sus vidas.

Presentación

En los cultivos que sirven de alimento para el hombre, se presenta un proceso de

vital importancia para la formación de frutos y semillas llamado polinización, la cual

consiste en la transferencia de los gametos masculinos (polen) al estigma (área

femenina receptiva) para fertilizar los gametos femeninos (óvulos), con la ayuda

de insectos, los cuales han sido identificados como los polinizadores principales. A

pesar de la importancia de los polinizadores se ha registrado una disminución de

sus poblaciones causando una baja producción de frutos. En el caso del mango

Ataulfo (Mangifera indica cv. Ataulfo) los productores han reportado una baja

cosecha debido a una notable escasez de polinizadores debido probablemente al

uso indiscriminado de plaguicidas en la región del Soconusco. Por lo tanto, el uso

de polinizadores alternativos podría contrarrestar este problema. Musca domestica

es un insecto que causa repulsión para algunos, sin embrago, ha sido utilizado

como un polinizador en algunos huertos de la India para aumentar su producción.

Actualmente, en el Soconusco se realizan liberaciones masivas de M. domestica

en los huertos de mango Ataulfo, sin saber su eficiencia para polinizar este cultivo.

Buscando aportar al conocimiento de la polinización por moscas del mango

Ataulfo en la región del Soconusco, Karen Gisell Cárdenas Portillo excluyó

panículas con moscas para determinar si M. domestica es un polinizador eficiente

en los cultivos de mango Ataulfo. Encontrando resultados que darán pauta a

investigaciones futuras.

.

Contenido

Resumen ............................................................................................................................................................ 1

Introducción ...................................................................................................................................................... 2

Materiales y Métodos ....................................................................................................................................... 3

Cría de Musca domestica ............................................................................................................................. 3

Selección aleatoria de las parcelas experimentales.................................................................................... 4

Determinación de la eficiencia polínica de Musca domestica .................................................................... 4

Distribución de los tratamientos ................................................................................................................. 5

Caracterización de la carga polínica en Musca domestica ........................................................................ 6

Análisis Estadístico ...................................................................................................................................... 6

Resultados ......................................................................................................................................................... 6

Dinámica de la apertura floral .................................................................................................................... 6

Observación de visitas ................................................................................................................................. 8

Carga polínica en las moscas ....................................................................................................................... 9

Fructificación en los diferentes tratamientos ........................................................................................... 10

Discusión ......................................................................................................................................................... 10

Agradecimientos ............................................................................................................................................. 12

Bibliografía ..................................................................................................................................................... 12

1

EFICIENCIA DE Musca domestica EN LA POLINIZACIÓN DE Mangifera indica CV. Ataulfo

Karen G. Cárdenas- Portillo1, José A. Ortiz-Girón2 y Lislie Solís-Montero2, 3

1Instituto de Biociencias, Universidad Autónoma de Chiapas, Blvd. Príncipe Akishino S/N, Solidaridad 2000,

Tapachula, C.P 30798, Tapachula de Córdova y Ordoñez, Chiapas, México.

2El Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR), Unidad Tapachula, Carretera Antiguo Aeropuerto km 2.5, C.P.

30700, Tapachula, Chiapas, México.

3Autor de correspondencia: lsolis@mail.ecosur.mx

RESUMEN

En los últimos años, en la región del Soconusco Chiapas el mango Ataulfo ha experimentado bajos

rendimientos de cosecha, causado principalmente por la presencia de diferentes plagas y enfermedades. Esto

ha motivado a que los productores apliquen grandes cantidades de plaguicidas para contrarrestar el problema.

Sin embargo, el uso indiscriminado de plaguicidas ha disminuido la presencia de los insectos benéficos

causando un déficit de polinizadores. Una estrategia para disminuir este impacto en la polinización del

mango, ha sido la liberación masiva de Musca domestica. Existen algunos reportes que mencionan a este

insecto como visitante frecuente de las flores del mango, sin embargo, se desconoce su eficiencia en esta

variedad de mango. Por lo tanto, el objetivo de este trabajo fue evaluar la eficiencia de M. domestica como

polinizador de las flores del mango Ataulfo. Para este fin, se realizaron experimentos de confinamiento de

moscas en panículas de mango, empleando para ello mallas entomológicas. Posteriormente, se cuantificó la

carga polínica, la producción y peso de los frutos. Entre los principales resultados se encontró que las moscas

cargan 1.35±0.4 granos de polen. Además, el promedio de amarre de frutos normales y niños fue muy bajo en

todos los tratamientos, el amarre no superó los 0.08 mangos normales y 0.07 mangos niños por

inflorescencias en todos los tratamientos. Por lo tanto, se puede decir que la polinización natural sigue siendo

un aporte importante para los cultivos.

ABSTRACT

In recent years, in the Soconusco region of Chiapas, the Ataulfo mango has experienced low production,

mainly caused by the presence of different pests and diseases. This problem has motivated to farmers to apply

large quantities of pesticides. However, the indiscriminate use of pesticides has decreased the beneficial

insects causing pollinator deficit. One strategy to reduce this impact on mango pollination has been the mass

liberation of Musca domestica. Some reports mention that this insect is a frequent visitor of mango flowers;

however, its efficiency as a pollinator of Ataulfo variety is unknown. The main goal of this research was to

evaluate the pollination efficiency of M. domestica in Ataulfo mango. In order to evaluate the pollination

efficiency of M. domestica panicles of mango were excluded with flies using entomological meshes.

Subsequently, the pollen load, the production and weight of the fruits were quantified. One of main result

found was that flies carried 1.35 ± 0.4 pollen grains. In addition, the average of normal and nubbins fruits

produced was very low in all treatments; the fruit production did not exceed 0.08 normal and 0.07 nubbins

mangoes per inflorescence in all treatments. Therefore, the natural pollination is still an important

contribution for crops.

PALABRAS CLAVE: mango Ataulfo, confinación, polinizadores, Soconusco

2

Introducción

La polinización en las angiospermas es realizada por una diversidad de animales, principalmente insectos, que

son encargados de transportar el polen desde las anteras hasta el estigma de la flor (Fajardo et al. 2008; Huda

et al. 2015; Rafique et al. 2016), favoreciendo la producción de frutos y semillas (Allsopp et al. 2008). Cerca

del 75% de todas las plantas cultivables son polinizadas por insectos ubicados principalmente dentro de los

órdenes, Lepidoptera, Coleoptera, Hymenoptera, que son atraídos hacia las flores mayormente por la

producción de néctar (Klein et al. 2007; Kumar et al. 2016).

En la actualidad se ha reportado una crisis de polinización, debido a una notable disminución de

polinizadores, lo cual afecta en gran medida a la producción de muchos cultivos (Novais et al. 2016). Una de

las causas de esta falta de insectos polinizadores es el uso indiscriminado de pesticidas usados para el combate

de plagas y enfermedades (IPBES 2016).

En México se conocen problemas con respecto a la deficiencia de polinizadores causada por el uso

indiscriminado de insecticidas, que aunado a otros factores han disminuido la productividad de algunos

cultivos. Un ejemplo de esto es el cultivo de mango Magifera indica cv. Ataulfo, debido a que es una

variedad muy dependiente de la polinización mediada por insectos, lo que está provocando la disminución en

su productividad, pasando en los últimos 15 años de 15 toneladas por hectárea a menos de 4 toneladas

(Gehrke 2012). Este problema puede llegar a ser trascendental debido a que el mango Ataulfo es uno de los

cultivos de mayor relevancia para México, ocupando el cuarto lugar en producción a nivel mundial con 2.2

millones de toneladas (FAOSTAT 2016). Tan sólo en Chiapas se producen 29,606 toneladas de mango

Ataulfo (SIAP-SAGARPA 2017).

Aunado a este problema, se sabe que las inflorescencias del mango Ataulfo a pesar de estar conformadas por

flores masculinas y hermafroditas, presenta autoincompatibilidad, es decir es incapaz de fecundarse con su

propio polen, evitando la formación del fruto o en su caso provoca la formación de mangos “niño”

(Davenport et al. 1997; Gehrke 2011). Por esta razón, como se mencionó anteriormente, es muy probable que

la polinización cruzada realizada principalmente por insectos sea la forma más eficiente para la producción de

mangos normales (Gehrke 2011). Aunque no se puede descartar la formación de frutos debido a que se sabe

que M. indica presenta agamospermia esporofítica, es decir, forma embriones adventicios vegetativamente a

partir del tejido diploide del óvulo (Richards 1997). Así como, existe controversia en el papel que juega el

viento en el proceso de polinización (Ramírez y Davenport 2016).

En ese sentido, se ha registrado que los insectos considerados como los principales polinizadores del mango

son las abejas y las moscas (Heard 1999; Peña 2003). Dentro de las moscas destacan algunos miembros de la

familia Syrphidae y Musidae (especialmente Musca domestica, Diptera: Muscidae) como visitantes de las

inflorescencias del mango (Sung et al. 2006; Kumar et al. 2016). En algunos trabajos se ha reportado a M.

domestica como un visitante frecuente de las flores del mango Ataulfo (Medeiros et al. 2008), ocupando el

cuarto lugar en la capacidad en la deposición de los granos de polen en el estigma floral (Anderson et al.

1982), por lo que se presume que esta especie puede ser un insecto polinizador alternativo de las flores de este

cultivar. En este sentido (Gehrke et al. 2011) emplearon a M. domestica como polinizador de las flores de

mango Ataulfo en un experimento para evaluar la fructificación, usaron para este fin diferentes cultivares

como donadores de polen, sin embargo, ellos no evaluaron si la mosca realmente transporta de forma eficiente

los granos de polen en el cuerpo, ni su capacidad de deposición del polen en el estigma floral, no obstante,

estas característica son cualidades clave para considerar a un insecto como polinizador eficaz (Ramírez y

Davenport 2016).

El desempeño de un polinizador se puede medir a través de medidas indirectas que evalúa la eficacia de un

polinizador (carga polínica en el cuerpo del polinizador, tasa de visitas, duración de la visita, contacto con el

estigma, etc.) y también se puede evaluar a través de medidas directa que miden su eficiencia como

3

polinizador (producción de frutos y semillas) (Néeman et al. 2009). En el presente trabajo se midieron ambos

parámetros: la eficacia del polinizador a través de la cantidad de granos de polen que acarrean en su cuerpo

las moscas y la eficiencia del polinizador a través de la producción de frutos y semillas. En un experimento

donde se monitoreo la eficacia de varios insectos (abejas y moscas) visitando flores de “col” se observó una

correlación positiva entre el número de granos de polen en el cuerpo del insecto y la deposición de estos en el

estigma de la flor (Howlett et al. 2011). Por otra parte, (Anderson et al. 1982) encontraron que M. domestica

también mantiene una correlación positiva entre el número de granos de polen transportado en el cuerpo (43

granos) y la capacidad de disposición de granos de polen en el estigma de la flor de mango de la variedad

Kensington. Por tanto, estimar el número de granos de polen transportado en el cuerpo del insecto es un

método alternativo que predice la eficiencia polinizadora de un insecto (Huda et al. 2015; Howlett et al.

2011).

Actualmente, ya se ha estandarizado la cría masiva de M. domestica (Ortíz et al. 2011) y también se realizan

liberaciones masivas en diferentes huertas ubicadas en la región del Soconusco, sin embargo, en función de lo

que se planteó anteriormente, aún se desconoce su eficiencia como polinizador. No obstante, con estos

antecedentes, se piensa que al incrementar la cantidad de M. domestica en las huertas de mango a través de su

liberación masiva, se podría aumentar el rendimiento de cosecha de este cultivo. En este sentido, el objetivo

de este trabajo es determinar la eficiencia de M. domestica como polinizador de las flores del mango Ataulfo,

mediante la cuantificación de la carga polínica y su correlación con la subsecuente producción de frutos.

Materiales y Métodos

Cría de Musca domestica

Para este fin, se utilizaron aproximadamente 400 pupas de Musca domestica de aproximadamente 0.5 cm de

longitud proporcionadas por la empresa (RODEVA S.P.R. de R. L). Las moscas fueron almacenadas en un

recipiente de plástico de 25 cm y trasladadas en una hielera a 28 °C al Laboratorio de artrópodos

polinizadores, plagas y vectores de El Colegio de la Frontera Sur, Unidad Tapachula.

Para realizar la cría de M. domestica se utilizaron dos espacios de aproximadamente 30 m2, uno para la

crianza de los insectos y el otro para la preparación de la dieta, ambos espacios con aireación condicionada

aproximadamente a una temperatura de 29 °C.

Para el establecimiento del píe de cría se utilizaron dos jaulas de 30 x 30 cm y se colocaron 200 pupas en

placas Petri de 10 x 1.5 cm en cada jaula para su posterior eclosión. También se colocó en una placa Petri de

14 cm de diámetro el sustrato para la oviposición, que contenía salvado de trigo bien mezclado con leche

entera en polvo en una relación en peso 4:1 (salvado y leche, respectivamente) más agua, posteriormente, se

dejaron las pupas 24 horas para su eclosión.

Transcurridas las 24 horas las moscas eclosionadas ovipositaron en el sustrato colocando sus huevecillos

sobre la dieta preparada, los cuales fueron retirados con ayuda de una cuchara de plástico y colocados dentro

de un recipiente con tapa aireada que contenía la misma dieta, pero con menor cantidad de agua. Los huevos

sembrados se dejaron 4 días dentro del sustrato para su crecimiento, transcurrido el tiempo se realizó la

separación de larvas con ayuda de un tamiz y por efecto de fototropismo negativo las larvas fueron dejando el

sustrato y pasando a través del tamiz, las cuales fueron recibidas en un contenedor de 50 cm, que contenía

arena seca para una mejor pupación de las larvas (Ortíz et al. 2011).

4

Posteriormente, cuando todas las larvas pasaron por el tamiz se dejaron 5 días en el contenedor con la arena.

Pasando estos días, las larvas se convirtieron en pupas de tono café oscuro y con un tamaño de

aproximadamente 0.5 cm de longitud. Estas pupas fueron colocadas en una jaula nueva de 50 x 50 cm con una

placa Petri que contenía la dieta para alimentarse, así mismo se colocó otra placa que contenía algodón con

agua y otra azúcar granulada, todo esto preparado para la eclosión de moscas adultas y para la reproducción

de más moscas (Fig. 1).

Fig. 1 Jaula con moscas eclosionadas y su respectivo sustrato de oviposición

Selección aleatoria de las parcelas experimentales

El experimento se realizó en la huerta de mangos el Vergel (14° 42 3” N, 92° 18° 4” O, 23 msnm). Dentro de

la huerta se seleccionaron aleatoriamente 10 árboles de mango cv. Ataulfo en donde se evaluaron todos los

tratamientos. De igual manera se hizo la selección de 3 panículas por cada árbol para realizar el conteo por 12

días de la proporción de flores masculinas y hermafroditas (Fig. 2).

Fig. 2 Selección de los árboles para la realización del experimento en la Huerta de mango el Vergel

Determinación de la eficiencia polínica de Musca domestica

Este experimento consistió en medir la eficiencia polínica de Musca domestica, en función del número de

granos de polen cargados en su cuerpo y el número de frutos niños y normales cosechados. Para este fin,

fueron seleccionados 10 árboles. Por cada árbol, se seleccionaron seis panículas que fueron cubiertas con

mangas entomológicas de tela organza (60 cm de largo x 30 cm de diámetro) y dos panículas quedaron libres.

5

Las panículas se seleccionaron en estado de botón floral con una longitud de aproximadamente entre 30-40

cm de longitud (Fig. 3).

Fig. 3 Panícula en estado de botón floral excluida con malla entomológica

Distribución de los tratamientos

Se trabajó con 3 tratamientos: 1) Panícula cubierta con manga entomológica con un promedio de 36.95

moscas adultas, 2) panícula cubierta con manga entomológica sin moscas en su interior y 3) panícula libre sin

manga entomológica. Cada tratamiento fue repetido dos veces en cada uno de los 10 árboles, por lo que se

usaron 6 panículas por árbol.

A todas las panículas del tratamiento que incluyó moscas, se les colocó una panícula donadora de polen de la

misma variedad. Estas fueron cambiadas a las 8 de la mañana y el cambio se realizó diariamente por

inflorescencias frescas (Gehrke et al. 2012). Para evitar la deshidratación de la panícula donadora y asegurar

la viabilidad de los granos de polen se le colocó un vial con solución floral comercial (Floralife) en el tallo

(Fig. 4). Transcurrido el tiempo se retiraron cuidadosamente las mallas de las panículas y se dio por terminado

el experimento. Una muestra de moscas de cada panícula en cada uno de los 10 árboles fue obtenida para

todos los tratamientos y se colocaron en un recipiente conservándolas por separado en silica gel. Estas

muestras sirvieron para realizar posteriormente el conteo de granos de polen en el cuerpo.

El monitoreo de la fructificación inició a partir de que se retiraron las mallas entomológicas y finalizó hasta

que se cosecharon los frutos normales y niños.

Fig. 4 a) Colocación de panícula fresca donadora de mango Ataulfo dentro de la malla entomológica en flores

con antesis, b) Vial con solución comercial dentro del tallo de la panícula donadora de mango Ataulfo

a b

6

Caracterización de la carga polínica en Musca domestica

Para la determinación de la carga polínica se empleó la técnica de la fuscina gel (Kearns y Inoyue 1997). La

fuscina gel se preparó usando, 10 ml de agua, 13.7 ml de glicerina, 300 mg de agar y 0.01gr de fuscina básica,

todo esto en un matraz de 10 ml calentándose hasta disolverse, posteriormente se colocó la preparación en una

placa Petri de 10 ml y se refrigeró a 4 ° C hasta su utilización.

En cada mosca se frotó un cuadro de 2 mm del gel de fuscina y se frotó en su cuerpo con la ayuda de una

pinza de punta fina. El cubo de gel se colocó en un porta objetos y se calentó hasta derretirlo, Posteriormente,

se colocó un cubre objetos, se etiquetó y se observó al microscopio compuesto AxioLab® (Zeiss) con una

magnificación de 40 X donde se realizó el conteo de los granos de polen.

Análisis Estadístico

Para analizar los datos de las proporciones de apertura floral (masculinas y hermafroditas) se utilizó un

modelo lineal generalizado (GLM) basado en una distribución binomial, la función de enlace fue logit de

acuerdo a lo sugerido por (Wilson et al. 2002). En este modelo se usó como variable de respuesta la

proporción sexual y como variables independientes el morfo (flor masculina y hermafrodita) y el día, así

como la interacción entre ambas variables. Los datos de carga polínica y fructificación fueron analizados

mediante una estadística descriptiva, por tener pocos datos de la variable respuesta. Excepto, los datos de

frutos inmaduros a los que se les realizó un análisis no paramétrico de Kruskal-Wallis debido a que los datos

no cumplían con los supuestos de normalidad (prueba Shapiro-Wilk) y homocedasticidad (prueba de Bartlett).

Todos los análisis se realizaron con el paquete estadístico R versión 3.4.0 (R Core Development Team, 2017).

Resultados

Dinámica de la apertura floral

En el monitoreo de la dinámica de la apertura floral, se encontró que una panícula de mango Ataulfo en

promedio de 40.52 cm de longitud contienen aproximadamente 5736 ± 181.37 flores, de las cuales 2,979.3

fueron hermafroditas y 2,756.7 fueron masculinas. En términos generales se observó que tanto el número de

flores como la proporción sexual fueron muy variables durante los 12 días que duro este monitoreo,

encontrándose diferencias significativas entre las proporciones de los dos tipos de flores durante todo el

muestreo (Fig. 6, 7, Tabla 1).

El primer día no se observaron flores masculinas, mientras que solo hubo 20 flores hermafroditas. A partir del

segundo día comenzó la apertura de flores masculinas superando en proporción a las flores hermafroditas en

el sexto día. El día 7 se registró el mayor número de flores abiertas, alcanzando en promedio 563 flores

masculinas y 510 flores hermafroditas. Entre los días 7 al 10 se presentaron la mayor cantidad de apertura en

ambos tipos de flores manteniendo una proporción de apertura similar, antes y después de este período los

niveles de apertura estuvieron por debajo de 300 flores diarias con una marcada disminución en el día 12

cuando abrieron las últimas flores que quedaban en las inflorescencias.

7

Fig. 6 Dinámica de la apertura floral en las inflorescencias de mango Ataulfo durante su ciclo de longevidad

(Fh) flor hermafrodita; (Fm) flor masculina

Tabla 1 Resumen del análisis estadístico de un modelo lineal generalizado (GLM). Los valores entre

paréntesis corresponden al error estándar de los estimados

Variable Estimado prueba Z P

Morfo -4.440 (1.300) -3.416 <0.001

Día -0.241 (0.116) -2.074 = 0.038

Morfo*Día 0.482 (0.164) 2.933 <0.01

0

100

200

300

400

500

600

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

Núm

ero

de

flo

res

Longevidad de las panículas (días)

Fm

Fh

8

Fig. 7 Proporción sexual de las flores de una panícula de mango Ataulfo en donde se muestra el porcentaje de

flores masculinas y hermafroditas

Observación de visitas

Durante el proceso de confinamiento de las moscas dentro de las mallas entomológicas que cubrían las

panículas se observó que las moscas visitaron tanto las panículas receptoras como las panículas donadoras de

polen en la búsqueda de néctar (Fig. 8). En algunas ocasiones mientras realizaron las vistitas a las flores, las

moscas estuvieron en contacto con el estigma, sin embargo, en otras ocasiones no se observó contacto con

éste órgano floral. No fue posible monitorear la tasa de visitas por flor dentro de las mallas entomológicas,

por lo que la observación de las visitas fue sólo descriptiva.

Fig. 8 a) Musca domestica tomando el néctar en la panícula receptora y b) contacto con la panícula donadora

dentro de la malla entomológica

0%

10%

20%

30%

40%

50%

60%

70%

80%

90%

100%

1 2 3 4 5 6 7 8 9 10 11 12

Pro

po

rció

n d

e ap

ertu

ra f

lora

l

Longevidad de las panículas (días)

Hermafrodita Masculina

a b

9

Carga polínica en las moscas

Como se observa en la Tabla 2, únicamente el 23 % de las moscas muestreadas registraron granos de polen

adheridos a su cuerpo, con una carga promedio de 1.35 ± 0.4 granos de polen por mosca, principalmente

ubicados en la cabeza, no observándose diferencias entre la carga polínica de cada espécimen (Fig. 5 a, b).

Fig. 5 a) Observación de los granos de polen de mango Ataulfo adherido a la cabeza de Musca domestica

(flecha); b) vista de grano de polen teñido con fuscina

Tabla 2 Porcentaje de moscas capturadas, montadas y % de moscas que cargan granos de polen en su cuerpo

Repetición Moscas

capturadas

Moscas

montadas

% Moscas con

Polen/muestra

Carga promedio de granos de

polen/muestra

1 24 10 10 1

2 48 10 30 1.33

3 12 10 30 1.66

4 68 10 30 1.33

5 40 10 30 1.33

6 28 10 10 1

7 61 10 20 1

8 18 10 20 1

9 13 10 20 1

10 30 10 20 2.5

11 18 10 20 2

12 41 10 10 1

13 11 10 40 1.75

14 45 10 30 1.66

15 36 10 40 1.25

16 54 10 10 1

17 7 10 10 1

18 60 10 30 1.33

19 55 10 30 1.33

20 70 10 20 1.5

a b b a

10

Fructificación en los diferentes tratamientos

En los tres tratamientos evaluados se encontró una mayor producción de frutos inmaduros en comparación

con los frutos normales y niños. Sin embargo, dentro de los frutos inmaduros no se observaron diferencias

significativas entre los tres tratamientos (Chi 2 = 1.65, G. L. = 2, P<0.43). El promedio de frutos que llegaron

a la madurez (normales y niños) fue muy bajo en todos los tratamientos, no superó los 0.08 mangos normales

y 0.07 mangos niños por inflorescencias en todos los tratamientos. Las inflorescencias que estuvieron

expuestas a la polinización natural tuvieron una mayor producción de frutos normales (0.15 ± 0.08). En el

tratamiento dos que corresponde a las inflorescencias excluidas con moscas en mallas no se observó la

formación de ningún fruto normal solamente se formó un mango niño (Tabla 3).

Tabla 3 Fructificación promedio (± error estándar) por panícula en los diferentes tratamientos evaluados y sus

respectivos pesos.

Tratamientos N Frutos

inmaduros

Frutos

normales

Frutos

niños

Peso fruto

normal

(g)

Peso fruto

niño

(g)

1 20 24.8 ± 3.5 0.05 0.1 174 48.4

2 20 19.8 ± 3.5 - 0.05 - 31.7

3 20 22.1 ± 2.6 0.15 ± 0.08 0.1 ± 0.06 164.2 ± 9.7 42.8 ± 31 T1= Inflorescencia con malla/sin moscas; T2= Inflorescencias con malla/con moscas; T3= Inflorescencia sin

malla/ sin moscas.

Discusión

A pesar de que el mango Ataulfo es una variedad reconocida internacionalmente por sus excelentes

propiedades que le permiten introducirse en diversos mercados, aún se desconocen muchos aspectos que están

afectando su biología reproductiva y polinización. Esto ha motivado a que se realicen investigaciones

exhaustivas para tratar de resolver estos problemas que están ocasionando la baja producción de frutos.

Las inflorescencias del mango Ataulfo son panículas ramificadas que contienen flores masculinas y

hermafroditas, que varían en proporción dependiendo de muchos factores, principalmente la variación de la

temperatura (Ramírez y Davenport 2016). Algunos autores han reportado datos sobre la proporción de flores

en diferentes variedades de mango, donde se aprecia una variación en dicha proporción floral (Gehrke 2011;

Ramírez y Davenport 2016). Sin embargo, por lo que se observó en la revisión de estos trabajos, esta

variación, es debida principalmente a que los datos reportados provienen de monitoreos arbitrarios realizados

en diferentes etapas fenológicas de las panículas, lo que conlleva un error en dicha comparación (Davenport

2009). En ese sentido, el aporte de este trabajo adquiere relevancia debido a que se reporta la variación de la

proporción de apertura floral durante toda la edad fenológica de la panícula. Se encontró que el número de

flores del mango Ataulfo varía conforme pasan los días, manteniendo una proporción menor de flores

masculinas en los primeros días y posteriormente estas proporciones son cercanas al 50%, lo que coincide con

lo reportado en otras variedades (Davenport y Nuñez-Elizea, 1997). El proceso de apertura floral inicia con un

bajo número de flores en antesis (abiertas), posteriormente se presenta un pico de floración casi a la mitad de

la vida de la panícula y al final hay un declive conforme la panícula llega a su senectud. Por lo tanto, sería

necesario realizar este tipo de monitoreo en otras variedades bajo las mismas condiciones ambientales y poder

comparar esta proporción, pues se ha mencionado que este parámetro puede estar afectando la producción de

frutos (Salazar-García et al. 2016). Por otra parte, en algunos trabajos realizados en la región del Soconusco,

11

Chiapas (Gehrke 2008; Rocha et al. 2012) se ha señalado que la presencia de grandes cantidades de trips

afecta directamente la vida promedio de la panícula, y por tanto es importante, valorar en que medida estos

insectos puedan estar afectando la proporción de apertura floral o indirectamente la posibilidad de amarre de

frutos.

Un aspecto clave de la biología reproductiva del mango sin duda es la polinización, evento en el que aún se

desconocen muchos procesos o que no están del todo claros, tales como el tipo de polinización realizada en

los diferentes cultivares, la contribución de los insectos en dicho proceso y si el viento juega un papel en la

polinización. Esto se debe a que muchos resultados son originados a partir de experimentos inconsistentes y

consideran a cualquier insecto visitante como polinizador (Ramírez y Davenport 2016). Por ejemplo, algunos

autores mencionan la polinización cruzada como el evento más eficiente en la producción de frutos en ciertas

variedades (Anderson 1982), mientras que otros afirman que es la autopolinización el evento más efectivo

para otras (Ramírez y Davenport 2016). Sin embargo, en ese sentido según Gehrke et al. (2011), el mango

Ataulfo al presentar incompatibilidad tardía es incapaz de formar frutos por autopolinización.

Contrario a lo que reportan estos autores en este trabajo se encontró un bajo amarre de frutos normales y niños

en todos los tratamientos, siendo ligeramente mayor en las panículas libres; aunque no pudimos evaluarlas

estadísticamente, parecen coincidir con lo que reportan otros autores (Huda et al. 2015; Pashte 2015), quienes

mencionan que los polinizadores naturales siguen siendo los polinizadores más eficientes. Es importante

mencionar que en el trabajo realizado por Gehrke et al. (2012), no midieron la capacidad de transporte y

deposición de granos de polen de la flor donadora hacia la flor receptora por parte de M. domestica, y como

ya se ha mencionado anteriormente, estas características son claves para determinar la eficiencia polinizadora

de cualquier insecto (Ramírez y Davenport 2016). En otros experimentos realizados con otros cultivares se

encontró que M. domestica ocupó el séptimo lugar de las visitas florales en un huerto de mango convencional

y el segundo en un huerto orgánico de la variedad Tommy Atkins (Medeiros 2008) y el cuarto lugar en la

capacidad de deposición de polen en el estigma de las flores, con un promedio de 43 granos de polen de la

variedad Kensington transportados en el cuerpo (Anderson 1982). Este resultado contrasta con los resultados

encontrados en este estudio donde M. domestica transportaron menos de dos granos de polen en su cuerpo a

pesar de haber estado excluidas con dos panículas y con abundantes flores en antesis, será necesario en el

futuro evaluar la capacidad de esta mosca de transportar polen en estado libre.

Desafortunadamente, bajo las condiciones de este experimento (densidad de moscas y donador de polen) no

fue posible poder evaluar la eficiencia polinizadora de M. domestica en la producción de frutos, aunque sí se

pudo evaluar la eficacia de M. domestica para acarrear en promedio 1.35 granos de polen de las flores de

mango Ataulfo. Esto nos podría sugerir que debido a la baja cantidad de granos de polen que las moscas

transportan en su cuerpo se requiere una elevada cantidad de moscas para llevar acabo la polinización de una

panícula. Por otra parte, en nuestro experimento registramos un número alto de mangos inmaduros que no

lograron desarrollarse y cayeron prematuramente, es posible que estos frutos inmaduros hayan sido producto

de la autopolinización de las flores y que hayan sido abortados o que el fruto se haya desarrollado

anormalmente (frutos subdesarrollados con endospermos y embrión atrofiado) en frutos niños (Gehrke et al.

2012). La formación de frutos niños que ha provocado una disminución en los rendimientos del mango debido

a que al ser frutos de menor tamaño carecen de valor comercial ocasionando pérdidas a los productores (Vélez

2008).

En la actualidad, en algunas huertas de mango Ataulfo de la región del Soconusco, Chiapas ya se realizan

liberaciones masivas de M. domestica, por lo que es trascendental en futuras investigaciones, determinar la

cantidad de moscas que se requieren para polinizar una panícula, la carga polínica de las moscas bajo

condiciones de campo, la preferencia que tiene M. domestica por las flores de diferentes variedades de mango

y sí el viento participa en la polinización de esta variedad.

12

Finalmente, podemos concluir que la mosca doméstica (M. domestica) bajo condiciones de cautiverio no

promovió la formación de frutos normales y niños, probablemente debido a diversos factores que pudieron

intervenir durante el proceso, tales como el uso de un donador de polen de la misma variedad y que M.

domestica transportó una muy baja cantidad de granos de polen contrario a lo que se menciona en otras

variedades. Los resultados parecen indicar que bajo estas condiciones, son los insectos polinizadores nativos

responsables de la polinización de las flores del mango Ataulfo. Aún faltan muchos trabajos de laboratorio y

de campo para conocer más a fondo el proceso de la polinización de las flores de mango y proponer

estrategias que mejoren la productividad del mango Ataulfo en la región Soconusco.

AGRADECIMIENTOS

Al Colegio de la Frontera Sur (ECOSUR) por el apoyo en infraestructura para desarrollar este trabajo. A la

empresa RODEVA S.P. R de R.L. por las facilidades brindadas durante el desarrollo del experimento en

campo. Se agradece también la valiosa participación de los revisores que con sus oportunas observaciones

permitieron generar un documento de calidad.

Bibliografía

Allsopp, M. H., De Lange, W. J., & Veldtman, R. (2008). Valorar los servicios de polinización de insectos

con el costo de reemplazo. PLoS One, 3 (9), e3128.

Anderson, D.L., Sedgley, M., Short J.R.T., & Allwood A.J. (1982) Insect pollination of mango in northern

Australia. Aust. J. Agric. Res., 33, 541-548.

Davenport, T. L. (2009). Reproductive physiology. The mango: botany, production and uses, (Ed. 2), 97-169.

Davenport, T.L., & Nunez-Elisea, R. (1997). Fisiología de la reproducción, p. 69-146. En: R.E. Litz (ed). El

mango: botánica, producción y usos. CAB Int. Wallingford, R.U.

De Siqueira, K. M. M., Kiill, L. H. P., Martins, C. F., Lemos, I. B., Monteiro, S. P., & Feitoza, E. D. A.

(2008). Estudo comparativo da polinização de Mangifera indica L. em cultivo convencional e orgânico na

região do Vale do Submédio do São Francisco. Embrapa Semiárido-Artigo em periódico indexado

(ALICE).

Fajardo Jr, A. C., Medina, J. R., Opina, O. S., & Cervancia, C. R. (2008). Insect pollinators and floral visitors

of mango (Mangifera indica L. cv. carabao) [Sirang Lupa, Calamba City, Laguna, Philippines]. Philippine

Agricultural Scientist (Philippines).

FAOSTAT, F. (2016). Agriculture Organization of the United Nations Statistics Division. Economic and

Social Development Department, Rome, Italy. http://faostat3. Fao. org/home/E. Accessed, 12.

Gehrke-Vélez, M. R. (2011). Viabilidad y germinación del polen en mango (Mangifera indica L.) cv.

Ataúlfo. Interciencia, 36(5), 378-385.

Gehrke-Vélez, M., Castillo-Vera, A., Ruiz-Bello, C., Moreno-Martinez, J. L., & Moreno-Basurto, G. (2012).

Delayed self-incompatibility causes morphological alterations and crop reduction in ‘Ataúlfo’mango

(Mangifera indica L.). New Zealand journal of crop and horticultural science, 40(4), 215-227.

13

Heard, T. A. (1999). The role of stingless bees in crop pollination. Annual review of entomology, 44(1), 183-

206.

Howlett, B. G., Walker, M. K., Rader, R., Butler, R. C., Newstrom-Lloyd, L. E., & Teulon, D. A. J. (2011).

Can insect body pollen counts be used to estimate pollen deposition on pak choi stigmas? New Zealand

Plant Protection, 64, 25-31.

Huda, A. N., Salmah, M. C., Hassan, A. A., Hamdan, A., & Razak, M. A. (2015). Pollination services of

mango flower pollinators. Journal of Insect Science, 15(1), 113.

Kearns, C. A., & Inouye, D. W. (1997). Pollinators, flowering plants, and conservation

biology. Bioscience, 47(5), 297-307.

Klein, A. M., Vaissiere, B. E., Cane, J. H., I., Cunningham Steffan-Dewenter, S. A., Kremen, C., &

Tscharntke, T. (2007). Importance of pollinators in changing landscapes for world crops. Proceedings of

the Royal Society of London B: Biological Sciences, 274(1608), 303-313.

Kumar, S., Joshi, P. C., Nath, P., Singh, V. K., & Mansotra, D. K. (2016) Role of Insects in Pollination of

Mango Trees. Uttarakhand, India.

Néeman, G., Jürgens, A., Newstrom-Lloyd, L., Potts, S.G. & Dafni, A. (2009). A framework for comparing

pollinator performance: effectiveness and efficiency. Biological Reviews, 85, 435–451.

Novais, S. M., Nunes, C. A., Santos, N. B., DAmico, A. R., Fernández, G. W., Quesada, M. & Neves, A. C.

O. (2016). Effects of a Possible Pollinator Crisis on Food Crop Production in Brazil. PloS one, 11(11),

e0167292.

Ortiz, J. A. I., Quintalán, F., Gehrke, J., Vera, M. C., De la Rosa, A., & Esquinca, J. (2011). Manual cría de la

mosca domestica para utilizarla como polinizador de las flores de mango Ataulfo (No. EE/595.774097275

M3).

Pashte, V. V., & Kulkarni, S. R. (2015). Role of Pollinators in Qualitative Fruit Crop Production: A

Review. Trends in Biosciences, 8(15), 3743-3749.

Peña, J. E. (2003). Insectos polinizadores de frutales tropicales: no solo las abejas llevan la miel al panal.

Potts, S. G., Ngo, H. T., Biesmeijer, J. C., Breeze, T. D., Dicks, L. V., Garibaldi, L. A., & Vanbergen, A.

(2016). The assessment report of the Intergovernmental Science-Policy Platform on Biodiversity and

Ecosystem Services on pollinators, pollination and food production.

R Core Development Team (2017) A language and environment for statistical computing R version 3.4.0.

Vienna, Austria: The R Foundation for Statistical Computing. Available at http://www.R-project.org/

Rafique, M. K., Mahmood, R., Stephen, E., Irshad, M., & Sarwar, G. (2016). Pollination deficit in mango

orchards at Multan, Pakistan. Pakistan Journal of Zoology, 48(1).

Ramirez, F., & Davenport, T. L. (2016). Mango (Mangifera indica L.) pollination: A review. Scientia

Horticulturae, 203, 158-168.

Richards, A. J. (1997) Breeding Systems. University Press, Cambridge. 529 pp.

Rocha, F. H., Infante, F., Quilantán, J., Goldarazena, A., & Funderburk, J. E. (2012). ‘Ataulfo’mango flowers

contain a diversity of thrips (Thysanoptera). Florida Entomologist, 95(1), 171-178.

Salazar-García, S., Álvarez-Bravo, A., Ibarra-Estrada, M. E., González-Valdivia, J., & Medina-Torres, R.

(2016). Presencia de fruto partenocárpico en mango ‘Ataúlfo’y su relación con la temperatura ambiental y

tratamientos de fertilización. Revista Mexicana de Ciencias Agrícolas, (13).

14

SIAP-SAGARPA (2017) Servicio de Información Agropecuaria y Pesquera, Secretaría de Agricultura,

Ganadería, Desarrollo Rural, Pesca y Alimentación. www.siap.gob.mx

Sung, I. H., Lin, M. Y., Chang, C. H., Cheng, A. S., Chen, W. S., & Ho, K. K. (2006). Pollinators and their

behaviors on mango flowers in southern Taiwan. Formosan Entomol, 26, 161-170.

Vélez, M. R. G. (2008). Reflexiones sobre problemas de biología reproductiva del mango Ataulfo en el

Soconusco, Chiapas. Tecnología en Marcha, 21(1), 174-183.

Wilson, K., & Hardy, I. C. (2002). Statistical analysis of sex ratios: an introduction. Sex ratios: concepts and

research methods, 1, 48-92. Y H. T. Ngo, (Eds). Secretariat of the Intergovernmental Science-Policy

Platform on Biodiversity.