INSTITUTO DE ECOLOGÍA APLICADA IMPORTANCIA DE LAS...

INSTITUTO DE ECOLOGÍA APLICADA

Posgrado en Ecología y Manejo de Recursos Naturales

IMPORTANCIA DE LAS ÁREAS CONSERVADAS Y ALTERADAS PARA LA

CONSERVACIÓN DE LAS AVES EN LA RESERVA DE LA BIOSFERA EL CIELO

TESIS

Que para obtener el título de

DOCTOR EN ECOLOGÍA

Y MANEJO DE RECURSOS NATURALES

Presenta

HÉCTOR ARTURO GARZA TORRES

DIRECTOR DE TESIS

Dr. Adolfo Gerardo Navarro Sigüenza

Cd. Victoria, Tamaulipas, México Mayo de 2018

ii

AGRADECIMIENTOS Al Posgrado en Ecología y Manejo de Recursos Naturales, al CONACyT (Consejo Nacional de

Ciencia y Tecnología) por el apoyo otorgado de la beca proporcionada para realizar mis estudios de

doctorado en Ecología y Manejo de Recursos Naturales.

A los miembros del Comité Tutoral Dr. Adolfo Gerardo Navarro Sigüenza, Dra. Griselda Escalona

Segura, Dr. Roberto Pérez Castañeda y Dra. Glenda Nelly Requena Lara, por su apoyo

incondicional, sugerencias y aportaciones en el desarrollo de este documento.

A mi director de tesis: Dr. Adolfo Gerardo Navarro Sigüenza por haberme brindarme todo su apoyo,

confianza y tolerancia, su amistad y valiosos consejos durante las estancias académicas en el Museo

de Zoología A. L. Herrera de la Facultad de Ciencias de la UNAM. A la Dra. Griselda Escalona

Segura, por confiar en mí, pero sobre todo por brindarme tu amistad, que es lo que más valoro.

En especial al Dr. Roberto Pérez Castañeda, por haber participado en toda mi formación y su gran

ayuda.

A Sergio Medellín, por facilitar la interacción con las comunidades rurales y permitir la

colaboración en el proyecto “Aves de El Cielo”, Que fue la puerta de entrada al trabajo colaborativo

con las comunidades de El Cielo.

A una serie de revisores anónimos por sus acertados comentarios y sugerencia en mi tesis. A Esteban

Berrones por ayudarme en el monitoreo de aves y enseñarme a ver El Cielo de otra manera. Al

Grupo Guías de Campesinos de la Reserva de la Biosfera El Cielo y a las familias de al RBC por su

apoyo durante el trabajo de Campo y a todo un grupo de estudiante (Alejandro, Pedro Luis, Amador,

Rafa, Federico y Erick) que me ayudaron a coordinar el trabajo de campo.

Tal vez este excluyendo muchos más de los que anote, pero a todos les agradezco por el apoyo que

me brindaron para elaborar este trabajo sin ustedes no hubiese sido posible, gracias.

iii

AGRADECIMIENTOS PERSONALES

A mis tres amores Marlene, Ángel Mateo y Diego Arturo, por ser lo más valioso que me ha dado

Dios, gracias a Ustedes tengo la más hermosa razón de existir.

A mi familia, mis padres (†). A ti papá, por las enseñanzas aprendidas y la confianza que me

brindaron y la fortaleza para enfrentar los problemas, a ti mamá por creer en mi incondicionalmente,

a mis hermanos: Juana, Martha, Santiago, Julio, Martin, Gerardo, Jorge, Laura, Maria de los

Ángeles, Dora e Ignacio (†), por alentarme siempre y apoyarme en todo lo que hago, a todos mis

sobrinos, que los amo a todos.

A mis amigos y compañeros del IEA, con ustedes me he sentido en familia, gracias infinitas.

Especialmente a Arturo Mora, Griselda Gaona, Gerardo Sánchez, Carlos Zamora, José Guadalupe,

Diana, Glenda, Claudia, Irma, Josefina, Maria del Refugio, Leonardo Corral, Americo Cardona, en

fin a todos.

A mis compañeros del posgrado, Patricia y Ludivina, por brindarme su amistad incondicional.

A mi equipo de trabajo, Alejandro, Rafael Martinez, Pedro Luis, Federico, Amador, por todo su

apoyo en el desarrollo de los muestreos en El Cielo.

iv

DEDICATORIA

Todo lo puedo en Cristo que me fortalece.

Filipenses 4:13

El agradecimiento va dirigido a las personas que han sido circunstanciales en mi vida profesional

y personal.

A Mi familia,

Mi esposa Marlene Quezada Mendoza y nuestros hijos Diego Arturo y Angel Mateo

Gracias por ser mi aliciente en la vida y la dicha de seguir mis sueños.

A toda mi gran familia,

A mis Padres, Julián Garza Rodriguez (†) y Juana Torres Marroquín (†) por enseñarme, guiarme

y darme muestras de amor.

A mi familia política, que siempre me han apoyado.

Y a todos quienes confiaron en mí y me brindaron parte de su tiempo, cariño y amistad.

v

RESUMEN

Se presenta un análisis de las comunidades de aves en 6 sitios de la Reserva de la Biosfera El Cielo (RBC). El

muestreo se realizó bajo el protocolo de Monitoreo de Sobrevivencia Invernal, considerando 3 localidades

(Gómez Farías, Alta Cima y San José) y 2 condiciones ambientales en cada una (conservado y alterado), durante

4 temporadas invernales (2006 al 2010). Los resultados se abordan en cuatro capítulos, el primero presenta

un panorama introductorio a la tesis, presentando los objetivos, la hipótesis y la descripción de la RBC, el

segundo aborda aspectos sobre la diversidad, la riqueza de especies y la composición de la avifauna, el tercero

examina las comunidades de aves en base a modelos nulos (modelo para generación de patrones que se basa

en la aleatorización de datos ecológicos), para determinar los patrones de co-ocurrencia, sobrelapamiento de

nicho y la estructura de metacomunidades; el cuarto analiza la importancia de los sitios (complementariedad)

y las especies importantes para la conservación; el último capítulo cierra con una discusión y conclusión

global. Durante el trabajo de campo se capturaron 4116 ejemplares en 32042 horas-red. Se registraron 187

especies de aves: La mayor riqueza se registró en sitios alterados y ésta decreció conforme se incrementó la

elevación. Los valores de similitud variaron entre temporadas, los ANOVAS con datos de abundancia y valores

de riqueza indican que las diferencias entre sitios se presentaron durante las 4 temporadas. El 21% de las

especies se compartieron entre los 6 sitios y el 20% fue localizado en un solo sitio. Los análisis de co-ocurrencia

se realizaron para seis ordenes (Columbiformes, Piciformes, Psittaciformes, Accipitriformes, Apodiformes y

Passeriformes), pero solo Passeriformes, Accipitriformes, Psittaciformes y Columbiformes, arrojaron valores

de significancia en la simulación dos, indicando que las especies co-ocurren más de lo esperado, en el resto

no se reconoce la existencia de algún patrón. Los análisis de sobrelapamiento de nicho para los algoritmos

RA3 y RA4, indicaron que el nicho se sobrelapa más de lo esperado entre los ambientes conservados y

alterados. Con respecto a metacomunidades solo el orden Passeriformes reveló una estructura cuasianidada

con una pérdida estocástica de especies, y para el segundo eje de dispersión revela una estructura

cuasianidada con pérdida de especies agrupadas, caso del orden Apodiformes y las familias Emberizidae y

Trochilidae los resultados del análisis nos sugieren una distribución aleatoria, no definiendo un patrón

específico, en las familias Tyrannidae y Turdidae se identificó una estructura cuasigleasoniana y finalmente

para Parulidae los resultados variaron para el primer eje de dispersión sugiere una estructura

cuasiclementsiana, mientras que para el segundo eje de distribución es cuasigleasoniana. Los análisis de

complementariedad indican que los sitios secundarios en Gómez Farías y Alta Cima mantienen el 90.9% de las

aves registradas, por lo anterior, serían los más representativos por su riqueza, sin embargo las parte alta (San

José) alberga especies únicas. Un total de 65 especies pueden ser consideradas de importancia para la

vi

conservación según los diversos criterios utilizados (Endemismo, NOM-059-SEMARNAT-2010, USFWS, CITES Y

BLI/IUCN). Y el análisis de prioridad de las especies, indica que solo 10 especies presentan una prioridad

media (Spizaetus ornatus, Buteogallus solitarius, B. anthracinus, Buteo swainsoni, Passerina ciris, Falco

peregrinus, Amazilia yucatanensis, Ara militaris, Glaucidium sanchezi y Amazona oratrix) y tres son alta

prioridad (Psittacara holochlorus, Rhynchopsitta terrisi y A. viridigenalis). Los resultados de mayor riqueza en

sitios alterados podría ser una respuesta al efecto de la disminución en la disponibilidad de su hábitat original

o a la alta variedad de recursos que ofrecen los ambientes secundarios. En conclusión, se reconoce que los

sitios alterados juegan un papel importante en la persistencia de las especies de aves en la RBC.

Palabras clave. Avifauna, Monitoreo de Sobrevivencia Invernal (MoSI), residentes, migratorias

vii

ABSTRACT An analysis of the bird communities in 6 sites of the El Cielo Biosphere Reserve (RBC) is presented. Sampling

was carried out under the Monitoring Overwinter Survival Protocol, considering 3 localities (Gómez Farias,

Alta Cima and San Jose), and 2 environmental conditions on each one (preserved and disturbed), during 4

overwintering seasons (2006 to 2010). The results of this research were addressed in four chapters, the

first one presents an introductory overview, presenting the objectives, hypothesis, and the RBC description,

the second one addresses aspects of bird diversity, species richness, and composition, the third examines

bird communities based on null models (model for pattern generation based on randomization of

ecological data), to determine patterns of co-occurrence, niche overlapping and the structure of

metacommunities, the fourth analyzes the importance of the sites (complementarity analysis) and the

important species for conservation; the last chapter closes with a global discussion and conclusion. During

the fieldwork, 4116 specimens were captured in 32042 net/hours. There were 187 of bird species recorded:

the greatest richness was recorded in disturbed sites and this decreased as the elevation increased. The

similarity values varied between seasons, the ANOVAS with abundance data and richness values indicate

that differences between sites were presented during the 4 seasons. 21% of the species were shared

among the 6 sites and 20% was located on a single site. The co-occurrence analyses were performed for six

orders (Columbiformes, Piciformes, Psittaciformes, Accipitriformes, Apodiformes and passerines), but only

Passeriformes, Accipitriformes, Psittaciformes and Columbiformes, showed values of significance in

simulation two, indicating that the species co-occur more than expected, the rest do not recognize the

existence of any pattern. The niche overlapping analyses for the RA3 RA4 algorithms indicated that the

niche overlaps more than expected between preserved and altered environments. Regarding

metacommunities, only the order Passeriformes revealed a quasi-aggregate structure with a stochastic loss

of species, and for the second dispersion axis it reveals a quasi-aggregate structure with loss of grouped

species, case of the order Apodiformes and the families Emberizidae and Trochilidae, results of the analysis

suggests a random distribution, not defining a specific pattern in the families Tyrannidae and Turdidae a

quasi-gleasonian structure was identified and finally for Parulidae the results varied for the first axis of

dispersion suggesting a quasi-clementsian structure, while for the second axis of distribution it is quasi-

gleasonian. Complementarity analysis indicate that secondary sites in Gómez Farias and Alta Cima maintain

90.9% of the registered birds, because of the above, they would be the most representative for their

richness, however the upper part (San Jose) hosts unique species. 65 species can be considered important

for conservation according to the different criteria used (endemism, NOM-059-SEMARNAT-2010, USFWS,

viii

CITES and BLI/IUCN). And the analysis of priority of the species, indicates that only 10 species have a

medium priority (Spizaetus ornatus, Buteogallus solitarius, B. anthracinus, Buteo swainsoni, Passerina ciris,

Falco peregrinus, Amazilia yucatanensis, Ara militaris, Glaucidium sanchezi and Amazona oratrix) and three

are high-priority (Psittacara holochlorus, Rhynchopsitta terrisi and A. viridigenalis). The results of greater

species richness in altered sites could be a response to the effect of the decrease in the availability of their

original habitat or the high variety of resources offered by secondary environments. In conclusion, it’s

recognized that altered sites play an important role in the persistence of the species of birds in RBC.

Keywords: Avian fauna, Monitoring Overwinter Survival Protocol (MoSi), residents, migratory

ix

CONTENIDO

AGRADECIMIENTOS ................................................................................................. iii

AGRADECIMIENTOS PERSONALES ....................................................................... iiii

DEDICATORIA ............................................................................................................. ivv

RESUMEN ..................................................................................................................... v

ABSTRACT .................................................................................................................. vii

CAPÍTULO 1. INTRODUCCIÓN GENERAL ............................................................. 1

1.1.INTRODUCCIÓN .................................................................................................... 2

1.2. ANTECEDENTES .................................................................................................. 4

1.2.1. CONOCIMIENTO AVIFAUNÍSTICO EN LA RBC .......................................... 5

1.3.PLANTEAMIENTO DE LA INVESTIGACIÓN .................................................... 6

1.4.HIPÓTESIS .............................................................................................................. 7

1.5.OBJETIVO GENERAL ........................................................................................... 8

1.5.1. OBJETIVOS PARTICULARES ........................................................................ 8

1.6.ÁREA DE ESTUDIO ............................................................................................... 8

1.6.1. VEGETACIÓN Y FLORA ................................................................................ 11

1.7.MATERIALES Y MÉTODOS ................................................................................. 12

1.8.BIBLIOGRAFÍA ...................................................................................................... 15

CAPÍTULO 2. DIVERSIDAD DE LA AVIFAUNA INVERNAL EN SITIOS

ALTERADOS Y CONSERVADOS DE LA RESERVA DE LA BIOSFERA “EL

CIELO”, TAMAULIPAS, MÉXICO ............................................................................. 23

2.1. INTRODUCCIÓN ................................................................................................... 24

2.2. MATERIAL Y MÉTODOS .................................................................................... 26

2.2.1. ÁREA DE ESTUDIO ........................................................................................... 26

2.2.2. MONITOREO DE AVES .................................................................................... 28

2.3. RESULTADOS ....................................................................................................... 31

2.4. DISCUSIÓN ............................................................................................................ 41

2.5. BIBLIOGRAFÍA ..................................................................................................... 46

x

CAPITULO 3. PATRONES DE CO-OCURRENCIA, SOBRELAPAMIENTO DE

NICHO Y ESTRUCTURA DE METACOMUNIDADES EN AVES DE LA RESERVA

DE LA BIOSFERA EL CIELO, TAMAULIPAS, MÉXICO ........................................ 63

3.1. INTRODUCCIÓN ................................................................................................... 64

3.1.1. MODELOS NULOS EN LA ECOLOGÍA .......................................................... 65


3.3. RESULTADOS ....................................................................................................... 81

3.3.1. RIQUEZA DE ESPECIES ................................................................................... 81

3.3.2. ANÁLISIS DE CO-OCURRENCIA .................................................................... 81

3.3.3. ANÁLISIS DE SOBRELAPAMIENTO DE NICHO .......................................... 89

3.3.4. ANÁLISIS DE METACOMUNIDADES ............................................................ 90

3.4. DISCUSIÓN ............................................................................................................ 93

3.4.1. CO-OCURRENCIA ............................................................................................. 94

3.4.2. SOBRELAPAMIENTO DE NICHO ................................................................... 95

3.4.3. METACOMUNIDADES ..................................................................................... 96

3.5. BIBLIOGRAFÍA ..................................................................................................... 99

CAPÍTULO 4. SITIOS Y ESPECIES IMPORTANTES PARA LA CONSERVACIÓN

EN LA RESERVA DE LA BIOSFERA “EL CIELO”, TAMAULIPAS, MÉXICO..... 112

4.1. INTRODUCCIÓN ................................................................................................... 113


4.2.1 ANÁLISIS DE SITIOS PRIORITARIOS .......................................................... 116

4.2.2 AVES DE IMPORTANCIA PARA LA CONSERVACIÓN ............................ 118

4.3 RESULTADOS ...................................................................................................... 120

4.3.1 ANÁLISIS DE COMPLEMENTARIEDAD ..................................................... 120

4.3.2 AVES DE IMPORTANCIA PARA LA CONSERVACIÓN ............................ 122

4.4 DISCUSIÓN ........................................................................................................... 125

4.5 BIBLIOGRAFÍA .................................................................................................... 128

CAPÍTULO 5. DISCUSIONES Y CONCLUSIONES GENERALES ........................ 145

5.1. DISCUSIONES Y CONCLUSIONES GENERALES ........................................... 146

5.2. BIBLIOGRAFÍA ..................................................................................................... 152

xi

INDICE DE TABLAS

Tabla 1.1 Sitios de monitoreo MoSI en la Reserva de la Biosfera El Cielo. Se

incluye la clave de reconocimiento que se le asignó (se hará referencia a esta clave

en el resto del documento) y el tipo de vegetación que se muestreo. ........................... 13

Tabla 2.1 Sitios de monitoreo MoSI en la Reserva de la Biosfera El Cielo. Se

incluye la clave de reconocimiento que se le asignó (se hace referencia a esta clave

en el resto del documento) y el tipo de vegetación que se muestreó. ........................... 28

Tabla 2.2 Resumen de resultados por sitio de muestreo, se indica el esfuerzo de

muestreo, el total de aves capturadas, la tasa de captura y la riqueza de especies

(considerando capturas, observadas o escuchadas y la total), para cada temporada

invernal. ........................................................................................................................ 32

Tabla 2.3 Resultados del análisis de varianza de dos vías para evaluar diferencias

entre tratamientos con datos de la riqueza de especies. ................................................ 38

Tabla 3-1. Seis estructuras (Leibold & Mikkelson, 2002) y cuatro cuasi-estructuras

(Presley et al., 2010) de metacomunidades. Los patrones representan características

hipotéticas que resultan de al menos un proceso ecológico o biogeográfico

potencial. Coherencia, recambio de especies, y agrupamiento de límites entre

especies, lo anterior hace referencia a los tres elementos evaluados para identificar

el patrón que mejor ajuste. Las estructuras cuasianidadas se dividen en base al

límite de agrupamiento en tres patrones de pérdida de especies (agrupada,

estocástica, o híper dispersa). ....................................................................................... 72

Tabla 3.2. Riqueza de especies por orden de aves registradas en la Reserva de la

Biosfera El Cielo. Se indican con negritas los órdenes seleccionados para el

análisis de co-ocurrencia. ............................................................................................. 82

Tabla 3.3. Resultado de los análisis de co-ocurrencia de modelos nulos de los

Passeriformes en seis localidades de la Reserva de la Biosfera El Cielo. .................... 83

xii


Accipitriformes en seis localidades de la Reserva de la Biosfera El Cielo. ................. 84


Apodiformes en seis localidades de la Reserva de la Biosfera El Cielo. ..................... 85


Piciformes en seis localidades de la Reserva de la Biosfera El Cielo. ......................... 86


Psittaciformes en seis localidades de la Reserva de la Biosfera El Cielo. ................... 87


Columbiformes en seis localidades de la Reserva de la Biosfera El Cielo. ................. 88

Tabla 3.9. Resultados del análisis de sobrelapamiento de nicho para los algoritmos

RA3 y RA4, para las aves capturadas en seis estaciones de la reserva de la biosfera

El Cielo ......................................................................................................................... 90

Tabla 3.10. Coherencia, Recambio de especies y límite de agrupamiento de

especies para las comunidades de aves de la Reserva de la Biosfera El Cielo,

Resultados significativos en negrita. Los valores sombrados corresponden a los

resultados del análisis bajo un segundo eje de distribución de las aves. Las

abreviaturas son: ABS, número de ausencias incrustados en una matriz ordinaria;

MR, la media de los valores aleatorios; SR, desviación estándar de valores

aleatorios; Re, número de reemplazos (checkerboards); M, el valor de índice de

comunidad de Morisita; MC, índice del modelo de reclutamiento; P, valor de p. ....... 92

Tabla 4.1. Criterios y escala de valores utilizada para identificar las especies de

importancia para la conservación ................................................................................. 119

Tabla 4.2. Escala de valores para determinar el nivel de prioridad de conservación

...................................................................................................................................... 120

xiii

Tabla 4.3. Complementos residuales* para cada sitio, obtenidos a partir del

complemento total (187), aplicando el método de complementariedad de

Humphries et al., (1991). .............................................................................................. 121

Tabla 4.4. Matriz de complementariedad, los valores en verde representan la

riqueza de especie de los sitios de muestreo, los superiores la riqueza de especies

compartidas y los marcados en negritas el Índice de Complementariedad (IC) de

Colwell y Coddington (1994). ...................................................................................... 121

Tabla 4.5. Prioridad de sitios aplicando el método de complementariedad de

Humphries et al., (1991). .............................................................................................. 122

Tabla 4.6. Riqueza de especies de aves por sitio considerada bajo algún criterio de

conservación. ................................................................................................................ 122

xiv

INDICE DE FIGURAS

Figura 1.1 Localización de la Reserva de la Biosfera El Cielo ................................... 9

Figura 2.2 Riqueza de especies de aves en ambientes conservados, alterados, entre

localidades y entre sitios de monitoreo en la RBC. Se indica la estacionalidad,

donde RR = residente reproductor, MN= migratoria neotropical, MA= migratoria

altitudinal, TR= transeúnte y RR/MN especies con doble estacionalidad. .................. 33

Figura 2.3 Curvas de tendencia de acumulación de especies de aves en la RBC. A=

acumulación de especies de todos los sitios de muestreo, B= GFcon; C= GFsec;

D= ACcon; E=ACsec; F=SJcon; G=SJsec. .................................................................. 36

Figura 2.4 Gráfico de interacción entre tratamientos con datos de abundancia de

capturas de aves por día y de riqueza de especies. Línea continua azul hace

referencia a ambientes conservados y la roja discontinua a sitios alterados. ............... 37

Figura 2.5 Fenograma de similitud de la diversidad de aves registradas en cada uno

de las temporadas invernales y global en la RBC, A= temporada 2006-2007;

B=2007-2008; C 2008-2009; D= 2009-2010; E= global ............................................. 40

Figura 2.6. Porcentaje de especies de aves compartidas entre sitios de monitoreo

MoSI en la RBC. ......................................................................................................... 41

Figura 3.1. Diagrama analítico del enfoque jerárquico basado en el análisis de los

elementos de estructura de metacomunidades (CO, RE y AE), para distinguir entre

las seis estructuras idealizadas (Leibold y Mikkelson, 2002), cuatro cuasi-

estructuras y tres patrones de pérdida de especies en estructuras anidadas (Presley

et al., 2010). Los cuadros designan los resultados estadísticos (+ = significativo

positivo, NS = no significativo, - = significativo negativo) de la comparación de

valores observados versus simulados; los óvalos indican la dirección del recambio

de especies no significativo para determinar cuasi-estructuras. Usamos α = 0.05

para el análisis de cada EMS. Imagen modificada por Arriaga (2012) a partir de

Presley et al., (2010). .................................................................................................... 76

xv

Figura 3.2. Evaluación de CO: a) Metacomunidad perfectamente coherente, b)

Metacomunidad no coherente. Aus = número de ausencias incrustadas observadas,

M = promedio de ausencias incrustadas nulas, DS = desviación estándar de M, p =

valor de probabilidad. Imagen modificada por Arriaga (2012) a partir de Leibold y

Mikkelson (2002). ........................................................................................................ 78

Figura 3.3. Evaluación de RE: a) Metacomunidad sin recambio de especies, b)

Metacomunidad con bajo recambio de especies. c) Metacomunidad con alto

recambio de especies. Re = número de recambios, M = promedio de recambio

esperado por el modelo nulo, DS = desviación estándar del recambio esperado por

el modelo nulo, p = probabilidad estadística. Imagen modificada por Arriaga

(2012) a partir de Liebold y Mikkelson (2002). ........................................................... 79

Figura 3.4. Evaluación de AE: a) especies sin agrupamiento, b) especies con bajo

agrupamiento en sus límites. c) especies con alto agrupamiento entre sus límites.

IM= valor del índice de Morisita observado, Mi= Valor del agrupamiento

uniforme, p= Valor de probabilidad de M. Imagen modificada por Arriaga (2012)

a partir de Leibold y Mikkelson (2002). ....................................................................... 80

Figura 3.5. Riqueza de especies y número de capturas por sitio de muestreo en la

Reserva de la Biosfera El Cielo. ................................................................................... 89

Figura 4.1. Porcentaje de prioridad para la conservación de la riqueza de aves de

El Cielo. ........................................................................................................................ 124

xvi

INDICE DE ANEXOS

Anexo 1.1 Lista taxonómica de las especies de aves detectadas en los sitios de

monitoreo de la reservas de la Biosfera El Cielo. Los códigos de los sitios

corresponden a los mencionados en la Tabla 1. La X indica presencia por registro

de observación y los valores numéricos indican el número de aves capturadas por

sitio. Los códigos de estacionalidad son: RR= residente reproductor, MN=

migratorio neotropical; MA= migratorio altitudinal; TR= transeúnte. ........................ 54

Anexo 3.1. Lista taxonómica de las especies de aves detectadas en los sitios de

monitoreo de la reservas de la Biosfera El Cielo. Los códigos de los sitios

corresponden a los mencionados en la Tabla 1. La X indica presencia por registro

de observación y los valores numéricos indican el número de aves capturadas por

sitio ............................................................................................................................... 105

Anexo 4.1. Lista sistemática de las aves. Los códigos de endemismo (End) son: e,

endémico a México; q, cuasiendémico a México; se, semiendémico y cse, a los casi

semiendémicos. Los estatus de protección son según la Norma Oficial Mexicana

(NOM-059-SEMARNAT-2010; DOF 2010): Pr, sujeta a protección especial; A,

amenazada; P, en peligro de extinción. Las especies migratorias importantes son

citadas por el USFWS e identificadas con una “X”. Las especies listadas en por

CITES se hace referencia a su inclusión en el Apéndice I o II. Finalmente se listan

la calificación global de BirdLife/IUCN (Red List of Threatened Species, IUCN

2016) como: Crítica (CR), En peligro (Endangered, EN), Vulnerable (VU), Casi

Amenazado (Near Threatened, NT), Datos Insuficientes (Data Deficient, DD) y

preocupación menor (Least Concern, LC). El estatus poblacional se tomó

considerando los criterios de IUCN (IUCN 2016). ...................................................... 132

Anexo 4.2. Escala de valores asignados a las especies de aves de EL Cielo y su

prioridad para la conservación ...................................................................................... 139

1

CAPÍTULO 1

INTRODUCCIÓN GENERAL

2

1.1. INTRODUCCIÓN

Por su extensión territorial y su privilegiada posición geográfica, México alberga una gran

diversidad de ecosistemas que van desde las selvas tropicales hasta los inmensos desiertos. Por lo

anterior, se considera que ocupa el decimocuarto lugar en el mundo por su gran biodiversidad

(Toledo, 1988). Esta riqueza biológica ha sido relacionada con la confluencia dos de las seis

grandes regiones biogeografías del planeta, la Neártica y la Neotropical (Leopold, 1977; Toledo,

1988; Escalante et al., 1993; Flores-Villela y Gerez, 1994). Lo anterior, representa una gran

responsabilidad nacional y regional de conocer y conservar de manera sustentable estos recursos.

La diversidad avifaunística de México comprende entre 1123 y 1150 especies de aves de

las cuales entre el 18 y 20% se consideran endémicas (Navarro-Siguenza et al., 2014). La presencia

de aves en casi todos los ecosistemas del mundo, se debe a las diferentes estrategias de vida y a

una amplia gama de recursos alimenticios que las aves explotan (Sosa, 2002).

Sin embargo, a la fecha no se cuenta con información completa que permita conocer la

distribución y abundancia de numerosas especies (Altamirano et al., 2002), por lo que no existen

datos de diversidad y abundancia para varias regiones de México (García et al., 1998). Con la

estimación de abundancias relativas, los resultados de cualquier estudio podrían tener mayor

significado ecológico y permitir un manejo más apropiado de los recursos faunísticos (Bojorges y

López-Mata, 2005).

Por esta razón, el monitoreo de las especies tanto de flora como de fauna es una herramienta

básica esencial para la conservación, manejo y aprovechamiento sustentable de la vida silvestre y

sus hábitat. No obstante, la falta de recursos financieros ha sido uno de los principales

impedimentos para realizarlo (SEMARNAT, 1995).

Por otra parte, las actividades antropogénicas están diezmando las poblaciones silvestres y

ejercen una fuerte presión sobre el hábitat, representando una seria amenaza a la diversidad

biológica, principalmente por las actividades agrícolas y pecuarias para cubrir la fuerte demanda

del país (Flores-Galindo, 2004 y Dirzo et al., 2014).

3

En el caso del estado de Tamaulipas, las investigaciones ornitológicas han sido realizadas

desde finales del siglo XIX hasta principios del XXI de forma secuencial, aislada y no han sido

sistemáticas ni abarcan en su totalidad el estado. A la fecha, no se cuenta con una línea base que

documente la importancia de las perturbaciones en la distribución, riqueza, abundancia y diversidad

de aves.

El estado de Tamaulipas no es la excepción en cuanto a amenazas a su gran diversidad y ha

estado expuesto a grandes procesos de cambio como lo fue la “revolución verde”. Sin embargo,

conserva aún gran parte de su riqueza en áreas como Laguna Madre, Sierra de Tamaulipas, los

humedales del sur y la Reserva de la Biosfera “El Cielo”, los cuales son de gran interés para la

conservación, el aprovechamiento y el turismo de naturaleza (Garza-Torres, 2007).

Enclavada en la Sierra Madre Oriental y al suroeste de Tamaulipas, se encuentra la Reserva

de la Biosfera “El Cielo”. Es la reserva más importante del noreste de México por su gran riqueza

de especies y su diversidad de paisajes, con más de 144 530.5 hectáreas de extensión, que

aproximadamente representa el 7% del estado de Tamaulipas; dicha reserva cuenta con varios tipos

de vegetación, entre los que destacan la selva baja subcaducifolia, el bosque mesófilo de montaña

y el bosque de encino (Sánchez-Ramos et al., 2005).

La Reserva de la Biosfera El Cielo es un inmenso reservorio de riqueza biológica donde,

además de albergar un gran número de especies, actúa como un filtro natural que abastece de agua

a las planicies agrícolas del sur de Tamaulipas (Sánchez-Ramos et al., 2005) La variedad de

ecosistemas presente en la Reserva mantiene una amplia diversidad de aves, la cual se estima

comprende 386 especies, que representan el 36.4% de la avifauna total de México y cerca de la

tercera parte de las aves que se han registrado en Tamaulipas. Del total de aves de El Cielo, 56%

se consideran como residentes y el resto como migratorias (Garza-Torres, 2005).

El presente estudio pretende contribuir al conocimiento biológico de la avifauna de la

Reserva de la Biosfera El Cielo, específicamente de la vertiente húmeda, considerado tres estratos

altitudinales en ambientes conservados y alterados, tomando como base los criterios del monitoreo

de aves bajo el protocolo del Monitoreo de Sobrevivencia Invernal (MoSI 2004-05). Para llevar

acabo lo anterior, se determinaron y analizaron diversos parámetros incluidos la riqueza de

4

especies, la diversidad, la similitud, los patrones de metacomunidades, el estatus de protección, los

endemismos y los sitios prioritarios para la conservación de las aves.

1.2. ANTECEDENTES

El análisis de los datos del North American Breeding Bird Survey (BBS) indica que las poblaciones

de varias especies de aves migratorias neotropicales (en adelante NTMBs, por sus siglas en inglés)

han declinado en sus números en las tres décadas pasadas (Robbins et al., 1989; Terborgh, 1989ª;

Peterjohn y Sauer, 1993; Pardiek y Sauer, 2000). En respuesta a estos declives, fueron establecidos

y consolidados grandes esfuerzos de conservación como la Neotropical Migratory Bird

Conservation Initiative, Partners in Flight – Compañeros en Vuelo, North American Bird

Conservation Initiative (NABCI) y la Neotropical Migratory Bird Conservation Act (NMBCA).

Sin embargo, estos esfuerzos de conservación han sido obstaculizados por la falta de información

referente a las causas de los declives (DeSante 1992, 1995, Peterjohn et al., 1995, DeSante et al.,

2001). Por ejemplo, el BBS y programas de monitoreo similares proporcionan índices de

abundancia de poblaciones, pero el vínculo entre calidad del hábitat y abundancia puede ser

engañoso debido a dinámicas de origen y declive del hábitat (Van Horne, 1983; Pulliam, 1988;

Donovan et al., 1995).

MoSI es un esfuerzo de cooperación entre agencias públicas, organizaciones privadas y

personas independientes en México, Centro América y el Caribe, para entender adecuadamente las

variaciones espaciales y relacionadas con el hábitat en la condición física y sobrevivencia invernal

de aves terrestres migratorias. Para alcanzar esta meta, el Programa está basado en la colecta de

datos entre noviembre y marzo mediante el uso de redes y anillamiento estandarizados, en una red

de estaciones a lo largo de las áreas de invernación de estas especies (DeSante et al., 2004).

La información sobre el tamaño, condición y tendencia de las poblaciones, su demografía,

distribución geográfica, patrones migratorios, requerimientos de hábitat, entre otros, es

indispensable para la instrumentación de medidas de conservación y manejo. Por lo anterior, los

monitoreos son indispensables para desarrollar modelos indicadores, para normar decisiones y

medidas de manejo y conservación (Altamirano, 1998; Berlanga, 2006; CONABIO, 2006).

5

La riqueza avifaunística de Tamaulipas se ha dado a conocer principalmente por los trabajos

de los siguientes autores: Richmond (1895, 1900), Argüelles (1910), Eaton y Edwards (1947),

Mayfield (1948), Sutton et al. (1950), Saunders (1953), Martin et al. (1954), Zimmerman (1957),

Sutton (1960), Baker y Fleming (1962), Selander et al. (1962), Banks (1974), Olson (1978), Hedges

(1990), Rappole (1995) y Wauer (1998).

En las últimas dos décadas se han realizado esfuerzos por distintos grupos de investigación

nacionales e internacionales, generando un incremento en el conocimiento de las aves que se

encuentran en el Estado, entre las que encuentran los de Contreras-Balderas et al. (1990),

Contreras-Balderas (1993), Howell y Webb (1995), Wauer (1998), Gee y Edwards (2000), Boyd

(2001), Garza-Torres y Navarro (2003), Garza-Torres et al. (2003, 2005), Brush (2005), Garza-

Torres (2007), Ramírez-Albores et al. (2007), Rodríguez (2007), Brush (2009), Sánchez et al.

(2009), Rodríguez-Ruíz y Herrera-Herrera (2009), Rodríguez-Ruíz y Garza-Torres (2010),

Rodríguez-Ruíz et al. (2011).

Actualmente se estima que la riqueza avifaunística de Tamaulipas comprende 518 especies,

de las cuales 490 son registros confiables según Garza-Torres (2007), de las 1 123 o 1 150 especies

de aves que cosidera Navarro-Sigüenza et al. (2014) para México. Lo que le otorga el primer lugar

en el noreste de México en cuanto a riqueza de especies de aves (Robles et al., 2004).

1.2.1. CONOCIMIENTO AVIFAUNÍSTICO EN LA RBC

Las primeras investigaciones biológicas en la RBC fueron realizadas por el ornitólogo George M.

Sutton, quien en 1941 visitó el Rancho del Cielo gracias a la hospitalidad del señor Frank Harrison

propietario de El Rancho El Cielo. A éste siguieron otros científicos como: Aaron Sharp y Efraín

Hernández, Harrel, Martin y muchos más quienes documentaron los primeros datos biológicos de

la zona (Sánchez-Ramos, 1994). Sin duda estás primeras investigaciones detonaron una serie de

trabajos que nos han permitido conocer la gran riqueza biológica de dicha reserva. Una

característica sobresaliente de la reserva de Biosfera El Cielo es su bosque mesófilo de montaña,

6

el cual es de los más norteños del país, contiene una asociación de especies neárticas y

neotropicales, dando como resultado algunos endemismos y especies raras.

Entre las publicaciones más importantes que describen la avifauna de la RBC, se encuentran

los de Sutton y Pettinggill (1942), Webster (1974), Gehlbach et al. (1976), Gram y Faaborg (1997),

Gram (1997), Brito-Aguilar (1999), Arvin (2001), Garza- Torres (2005) y Rodriguez-Ruiz et al.

(2015). El Cielo alberga total de 386 especies de aves, lo cual representa entre el 33.5 y 34.4 % de

la avifuana mexicana y cerca de la tercera parte de las aves que se han registrado en Tamaulipas.

En una superficie que no representa el 1% del territorio tamaulipeco.

1.3. PLANTEAMIENTO DE LA INVESTIGACIÓN

México, es un país rico en biodiversidad, recursos naturales y condiciones geomorfológicas que

han dado origen a una diversidad de condiciones ambientales y ecosistemas. Además, nuestro país

ocupa el segundo lugar en número de ecosistemas y el cuarto en número de especies por lo cual, la

relevancia de la conservación se convierte en un asunto de importancia para todo el planeta. Por

si fuese poco lo anterior, somos uno de los países con mayor diversidad cultural, donde la

asociación del patrimonio cultural con el natural forma parte de nuestra identidad nacional y se

convierte en un elemento indisoluble (CONANP, 2007).

Sin embargo, la amenaza más grave contra la extensa riqueza biológica de México y el

planeta, está representada por la pérdida o degradación del hábitat natural y de los ecosistemas.

Esta pérdida y fragmentación de hábitat a nivel global ha dado como consecuencia que el ritmo de

desaparición de las especies ocurra unas 25,000 veces más rápido que si los eventos y procesos

ecológicos naturales ocurriesen libremente (Lara et al., 2008). De esta manera la fragmentación

reduce la biodiversidad al través de cinco grandes mecanismos: 1) dado que los fragmentos sólo

representan una muestra del hábitat original muchas especies serán eliminadas por probabilidad

(exclusión inicial), 2) los paisajes modificados son inhóspitos para muchas especies impidiendo los

movimientos normales o de dispersión, 3) pequeños fragmentos contienen poco hábitat, por ello

soportan poblaciones pequeñas de especies residentes, las cuales son más susceptibles a extinción,

4) los fragmentos pueden facilitar los cambios climáticos, depredadores oportunistas, especies

7

invasoras y/o exóticas y 5) los procesos ecológicos en áreas fragmentadas conducirán a cambios

en las comunidades biológicas (Meffe et al., 1997).

Por lo anterior, la creación de Áreas Naturales Protegidas (ANP) son necesarias para

contrarrestrar la fragmentación. Las ANP son aquellas zonas que por su biodiversidad y

características ecológicas se consideran de relevancia especial y deben funcionar como verdaderos

ejes de conservación y desarrollo sustentable.

En este contexto, la reserva de la biosfera El Cielo, conforma uno de las ANP más

importantes por su riqueza biológica del noreste del País y de Tamaulipas. Los resultados logrados

de esta investigación, además de ser de interés en el ámbito científico, tendrían a su vez relevantes

implicaciones de manejo para esta importante reserva, enfocadas a conocer la importancia y

contribución de los sitios alterados y conservados a la diversidad, abundancia y riqueza de aves

durante la época invernal.

1.4. HIPÓTESIS

1. La contribución en diversidad de la avifauna en sitios alterados de la Reserva de la Biosfera

El Cielo, será menor que la de los sitios conservados durante la temporada invernal.

2. Existen relación entre sitios de muestreo, el estado de conservación y la abundancia de

aves que determine alguna tendencia de especie y tiempo en la temporada invernal.

3. Los condiciones del estado de conservación de los sitios de muestreo aportan a la

diversidad de las aves migratorias terrestres y residentes son aquellas con mejor grado de

conservación para la conservación de las aves en la Reserva de la Biosfera El Cielo durante

el invierno.

4. Los sitios alterados son igual de importantes para la conservación de las aves en la Reserva

de la Biosfera El Cielo que los conservados durante la temporada invernal.

8

1.5. OBJETIVO GENERAL

Evaluar la importancia para la conservación de las aves de las áreas alteradas y conservadas durante

la tempora invernal en tres estratos altitudinales de la Reserva de la Biosfera El Cielo, Tamaulipas,

México.

1.5.1. OBJETIVOS PARTICULARES

Determinar la contribución de sitios alterados y conservados a la diversidad de la avifauna

invernal en la Reserva de la Biosfera “El Cielo”, Tamaulipas, México

Determinar la posible existencia de patrones de co-ocurrencia, sobrelapamiento de nicho y

estructura de metacomunidades en aves de la Reserva de la Biosfera “El Cielo”,

Tamaulipas, México.

Valorizar e identificar los sitios y especies importantes para la conservación en la Reserva

de la Biosfera “El Cielo”, Tamaulipas, México.

1.6. ÁREA DE ESTUDIO

La Reserva de la Biosfera El Cielo (RBC) decretada en 1985 por gestiones del Gobierno del Estado

de Tamaulipas, forma parte de la Red de Reservas de la Biosfera MAB-UNESCO. Comprende

144,530 ha, en su mayor parte el tipo de propiedad es ejidal. Es una zona reconocida mundialmente

por su vasta riqueza biológica, su alto grado de endemismo y por la presencia de distintos

ecosistemas entre los que destacan el bosque mesófilo de montaña más norteño del país.

El Cielo se localiza en la porción sur de Tamaulipas y abarca varias vertientes de la Sierra

Madre Oriental, en la zona conocida como Sierra de Cucharas en la ecoregión de la Sierra Madre

Oriental. Comprende los municipios de Gómez Farías (15%), Jaumave (56%), Llera (12%) y

Ocampo (16%). Sus coordenadas son 22º 42´32´´ de latitud norte y los 0º 30´43´´ de longitud oeste,

con altitudes que varían desde 300 hasta los 2,200 m (Gómez Pompa y Dirzo, 1995, Figura 1.1).

9

Figura 1.1 Localización de la Reserva de la Biosfera El Cielo.

10

Tanto la orografía, como la altitud y la cercanía del Golfo de México hacen que esta zona

sea una barrera natural para los vientos húmedos que llegan del este y del sureste, descargando ahí

su humedad en forma de lluvia o niebla. Por lo anterior, la humedad relativa en el bosque mesófilo

es muy elevada todo el año (más de 90%). Existen por lo menos tres tipos de climas principales:

1) entre los 300 y 800 m de altitud existe un clima cálido-subhúmedo con estación seca media (5-

6 meses). La temperatura media del mes más frío es mayor de 18°C y la precipitación anual entre

1,500 y 2,000 mm (Gómez Pompa y Dirzo 1995); 2) en la zona donde se encuentra la mayor parte

del bosque mesófilo, entre los 700 y los 1,400 m de altitud, prevalece un clima semicálido-húmedo

con estación seca corta (3-4 meses) y temperatura media del mes más frío entre 15 y 18°C. La

precipitación anual se encuentra alrededor de 2,000 mm o más y 3) entre los 1,400 y los 2,400 m

de altitud prevalece un clima templado subhúmedo, con estación seca media (5-6 meses),

temperatura media del mes más frío entre 11 y 15°C y precipitación anual entre 1,000 y 1,500 mm

(Sosa, 1987; Gómez Pompa y Dirzo, 1995).

La reserva se localiza dentro de la provincia de la Sierra Madre Oriental, en la que se

presentan sierras plegadas y sierras complejas. Los macizos montañosos principales son: la Sierra

de los Nogales, en la porción norte de la reserva con dirección norte-sur; la Sierra de Santa Fe, en

la porción noroeste de la reserva, con una dirección norte-sur; y hacia el sur muy cerca de Ocampo,

se localiza la Sierra de Tamalave, parte de esta sierra ha recibido el nombre de Sierra de Cucharas

o de Guatemala (Gómez Pompa y Dirzo, 1995).

La región de la reserva se ubica en la vertiente este de la Sierra Madre Oriental; está

constituida principalmente por masas calcáreas secundarias de origen sedimentario que se

formaron durante el Cretácico inferior y que pertenecen a la formación Tamaulipas (Cámara y

González, 2005). En general, en todas las zonas de la sierra predominan suelos derivados de la

disolución de calizas, donde existen diferentes asociaciones de suelos relacionados principalmente

con la topografía, geomorfología y litografía (Cámara y González, 2005).

11

1.6.1. VEGETACIÓN Y FLORA

Considerando los trabajos de Puig (1976), Sosa (1987) y Rzedowski (1978) los tipos de vegetación

presentes en la región se restringen a los siguientes: a) bosque tropical subcaducifolio, b) bosque

mesófilo de montaña, c) bosque de Quercus, d) bosque de coníferas y e) matorral xerófilo. A

continuación se describen brevemente.

Bosque tropical subcaducifolio. Se desarrolla de 200 a 800 m.s.n.m. En comunidades

primarias la altura promedio es de 20 m, y los elementos más comunes son: Brosimum alicastrum,

Mirandaceltis monoica, Bursera simaruba, Cedrela mexicana, Leucaena pulverulenta, Phoebe

tampicensis, Wimmeria concolor, Casimiroa pringlei, Enterolobium cyclocarpum, Croton niveus.

Bosque mesófilo de montaña. Se localiza entre los 700 y 1,400 m.s.n.m; las especies más

frecuentes son: Quercus germana, Q. sartorii, Q. xalapensis, Liquidambar styraciflua, Podocarpus

reichei, Clethra pringlei, Carpinus caroliniana, Ostrya virginiana, Persea sp., Meliosma sp.,

Sapindus saponaria, Fagus mexicana, Acer skutchii; Dendropanax arboreus, Cercis canadensis

var. mexicana, Magnolia tamaulipana. El estrato está dominado por árboles de 25 a 30 m de altura.

Las lianas y epifitas abundan, el suelo está cubierto por una densa variedad de plantas no vasculares

como musgos y licopodios. Existe una mezcla fascinante de especies neotropicales y boreales

templadas.

Bosque de Quercus. Localmente conocido como encinar, se desarrolla entre 700 a 1,000

m.s.n.m., con la presencia de Quercus crisophylla, Q. germana y Q. xalapensis. Varios árboles y

arbustos característicos del bosque mesófilo se desarrollan en este tipo de vegetación, en donde las

epifitas y lianas (Antigonum, Dioscorea, Serjania y Smilax) son abundantes.

Bosque de coníferas. Se ubica por arriba de los 1,400 m.s.n.m., y está dominado por los

pinos: Pinus patula, P. teocote, P. pseudostrobus; además de los encinos Quercus crassifolia y Q.

affinis. El Liquidambar styraciflua es frecuente, y los arbustos Eupatorium sp., Gaultheria sp.,

Myrica, Staphylea y Vaccinium dominan en el estrato arbustivo. Las lianas y epífitas son escasas.

Matorral xerófilo. Se localiza en las laderas del oeste y noroeste de la reserva a una altitud

de 1,600 m. Es un matorral denso de 1 a 8 m de alto, algunas eminencias aisladas (Yucca) alcanzan

12

hasta 10 m. Los elementos representativos son especies de los géneros Quercus, Yucca,

Cerecarpus, Bauhinia, Opuntia, Agave, Oodonea, Leguminosas y Gramíneas. Las briofitas, como

los hongos, son muy escasas.

1.7. MATERIALES Y MÉTODOS

Para el presente trabajo se utilizaron datos generados por el proyecto de Monitoreo de Aves de El

Cielo, considerando la información recabada durante las temporadas invernales del 2006 al 2010,

en la Reserva de la Biosfera El Cielo, siguiendo los criterios del protocolo MoSI 2004-05

[instrucciones para el establecimiento y manejo de estaciones de anillamiento de aves de programa

MoSI (Monitoreo de sobrevivencia invernal)]. El monitoreo de aves se realizó en las localidades

de Gómez Farías, Alta Cima, y San José (Tabla 1.1), con tres réplicas estacionales (diciembre,

enero y febrero) y dos sitio por cada localidad (una en un hábitat conservado y otra alterado).

En cada sitio de monitoreo se colocaron de 14 a 16 redes de niebla de nylon, de 12 m de

largo, de color negro, con una luz de maya de 36 mm. La distribución de las redes fue de manera

uniforme en la zona núcleo, considerando la topografía del terreno, límites de vegetación, claros,

arroyuelos, etc. La distancia promedio entre cada red, osciló entre los 150 m, las cuales fueron

numeradas consecutivamente.

La operación de las redes en cada sitio fue de tres días al mes, comenzando los primeros

días de cada mes, siguiendo el orden de las estaciones que se presentan en la tabla 1.1. La apertura

de las redes y su funcionamiento fue desde antes del amanecer (de 15 a 30 minutos antes) y durante

todas las horas diurnas según la actividad de las aves (generalmente de las 7:00 AM a las 17:00

PM).

Al presentarse inclemencias ambientales como viento y lluvia se suspendió la actividad. La

apertura y cierre de las redes se realizó considerado siempre un mismo orden y la revisión de ellas

se realizó cada 10 Minutos, con un máximo de 30, dependiendo de la actividad de las aves.

13

Tabla 1.1 Sitios de monitoreo MoSI en la Reserva de la Biosfera El Cielo. Se incluye la clave de reconocimiento

que se le asignó (se hará referencia a esta clave en el resto del documento) y el tipo de vegetación que se muestreo.

LOCALIDAD

LUGAR DE

REFERENCIA DE LA

ESTACIÓN

TIPO DE VEGETACIÓN CLAVE

SITIO

Gómez Farías

Estación Biológica los

Cedros Vegetación Secundaria GFsec

Camino al Azteca Bosque Tropical Subcaducifolio GFcon

Alta Cima

Las Lomas Bosque Mesófilo de Montaña ACcon

Camino al Cañón del

Diablo Vegetación Secundaria ACsec

San José

Camino a las Parcelas Bosque de Pino-encino - Bosque

de Mesofilo SJcon

Las Parcelas Bosque de Liquidámbar (Veg.

Secundaria) SJsec

Todas las aves capturadas, se determinaron a nivel de especie, determinando en lo posible

el sexo y edad, adicionalmente se tomaron datos morfométricos y finalmente se le colocó un anillo

(banda de aluminio con numeración continua, siguiendo los criterios de anillamiento del programa

MoSI 2004-2005) en el caso de aves migratorias, para residentes se realizó el mismo

procedimiento, considerando anillos otorgados por la SEMARNAT a través de la Dirección

General de Vida Silvestre. Los formatos de campo a utilizar, para registrar el esfuerzo de manejo

de cada una de sitios, fueron los sugeridos por el protocolo MoSI.

Adicionalmente a la operación de las redes de niebla, se obtuvieron listados avifaunísticos,

por observaciones (utilizando binoculares 10x50 y 8x40) y registros auditivos, con la finalidad de

incrementar los litados, siguiendo los criterios de MoSI, Con respecto de estatus de residencia todos

14

los ejemplares observados y/o capturados se identificaron en base a las guías de: Peterson y Chalif

(1973), National Geographic Society (1987) Pyle 1997 y Howell y Webb (1995).

La taxonomía y el arreglo filogenético de las aves se fundamentó en los criterios de el

American Ornithologist’s Union (1998, 2000) y en los suplementos publicados por el comité oficial

de clasificación del American Ornithologists' Union (Chesser et al., 2016).

Los resultados de la presente investigación se desarrolla en cuatro capítulos, los cuales se

presentan en formato de artículo independientes, el primero (presente) presenta un panoarama

introductorio a la tesis, abordando genalidades del área de estudio, su importancia; los objetivos,

la hipótesis y un desarrollo metodológico del protocolo de moniotoreo general usado durante la

toma de datos en la RBC. El segundo versa sobre los aspectos la diversidad de la avifauna invernal

en sitios alterados y conservados, utilizando los valores de riqueza de especies, abundancia y la

presencia de especies en los seis sitios de monitoreo, con la finalidad de explicar la contribución e

importancia de los sitios alterados y conservados durante la temporada invernal para las aves.

El tercer capítulo analiza los resultados del procesos de monitoreo de aves durante la

temporada invernal, considerado el uso de modelos nulos bajo un enfoque de metacomunidades

con la finalidad de determinar como se encuentran estructuradas las comunidades de aves durante

la temporada invernal considerando tres análisis estructrurales(el recambio de especies, la co-

ocurrencia y las metacomunidades). El capítulo cuarto analiza la importancia de los sitios (desde

un punto de vista de de complementariedad) y las especies importantes para la conservación

considerando las categorías de protección a nivel nacional e internacional con la finalidad de

aportar elementos que puedan ayudar en la toma de decisiones para la conservación. Finalmente,

el último capítulo integra las conclusiones de los anteriores capítulos para determinar la

importancia y contribución de los sitios alterados y conservados al mantenimiento de la riqeuza

biológica de aves de El Cielo.

15

1.8. BIBLIOGRAFÍA

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23

CAPÍTULO 2

DIVERSIDAD DE LA AVIFAUNA INVERNAL EN SITIOS

ALTERADOS Y CONSERVADOS DE LA RESERVA DE LA

BIOSFERA “EL CIELO”, TAMAULIPAS, MÉXICO

24

2.1. INTRODUCCIÓN

La pérdida y la fragmentación del hábitat son dos de los factores asociados con el descenso

poblacional de las aves (Askins et al., 1990; Robinson et al., 1995). Sin embargo, la forma en que

los descensos poblacionales y los eventos a nivel local pueden repercutir en procesos a mayores

escalas en grandes áreas geográficas aun no es clara (Gram y Faaborg, 1997). En el caso de las

aves migratorias, la destrucción del hábitat en sus sitios invernales ha sido identificada como una

de las causas potenciales para el descenso poblacional de algunas especies (Rappole y Morton,

1985; Rappole y McDonald, 1994).

Las aves han sido consideradas como indicadoras ambientales, dado que el estatus y

tendencias de sus poblaciones reflejan cambios en el hábitat, calidad de agua, enfermedades y el

clima (Birdlife, 2008; de Villeiers, 2009; Berlanga et al., 2010; North American Bird Conservation

Initiative, U.S. Committee, 2011). Sin embargo, pese a los grandes esfuerzos de conservación no

ha reducido la abrupta disminución de las poblaciones de algunas especies. Tan solo en

Norteamérica, 42 especies muestran drásticas disminuciones poblacionales, estimando de manera

conservadora una pérdida de 800 millones de individuos de aves reproductivas en tan sólo 40 años.

Así, más de la mitad de las 882 especies de aves terrestres de Norteamérica muestran señales de

declinamientos poblacionales de cuando menos 15%, lo cual, es doblemente importante si se

considera desde el punto de vista de los servicios ambientales que proporcionan (Berlanga et al.,

2010).

El análisis de los datos del North American Breeding Bird Survey (BBS) indica que las

poblaciones de varias especies de aves migratorias neotropicales han declinado en sus números en

las tres décadas pasadas (Robbins et al., 1989; Terborgh, 1989a; Peterjohn y Sauer, 1993; Pardiek

y Sauer, 2000). En respuesta a lo anterior, se establecieron grandes esfuerzos de conservación

como la Neotropical Migratory Bird Conservation Initiative, Partners in Flight–Compañeros en

Vuelo, North American Bird Conservation Initiative (NABCI) y la Neotropical Migratory Bird

Conservation Act (NMBCA, DeSante y Saracco 2004).

25

Para poder implementar medidas de conservación, manejo y aprovechamiento sustentable

de la vida silvestre y su hábitat se requiere de información base como los tamaños poblacionales,

tendencias poblacionales, aspectos demográficos (sobrevivencia, mortalidad, inmigración y

emigración), distribución geográfica, requerimientos de hábitat (Berlanga, 2006; CONABIO,

2006). Para obtener dicha información, los monitoreos son indispensables, además de que son una

herramienta básica y esencial para la conservación y el manejo (Altamirano, 1998; CONABIO,

2006).

El monitoreo de sobrevivencia invernal (MoSI) es un protocolo estandarizado de monitoreo

de aves para México, Centro América y el Caribe, que busca entender las variaciones espaciales y

relacionadas con el hábitat en la condición física y sobrevivencia invernal de aves terrestres

migratorias. Para alcanzar esta meta, el programa está sustentado en la colecta de datos en la época

invernal mediante el uso de redes y anillamiento estandarizados (DeSante y Saracco, 2004).

Los resultados de este tipo de monitoreo han sido utilizados para inferir aspectos como la

calidad del hábitat, la sobrevivencia invernal, y las tendencias poblacionales de especies

migratorias neotropicales en sus sitios invernales (Saracco et al., 2008; Saracco et al., 2009).

También se han usado en la descripción de patrones de muda de aves residentes tropicales y para

determinar edad y sexo de los individuos (Wolfe et al., 2010); para la identificación demográfica

y ambiental de las causa de los cambios poblacionales (Nott et al., 2002; Saracco et al., 2008b) y

para comprender mejor los patrones de conectividad de especies migratorias (e.g., Kelly et al.,

2005; Boulet et al., 2006), así como para evaluar la calidad del hábitat, desarrollar planes de manejo

y la conservación de especies de interés, todo esto conllevando al incremento del conocimiento

biológico-ecológico de las aves.

Sin duda, las aves migratorias han sido las mejor estudiadas como resultado de los grandes

esfuerzos hechos en los últimos 40 años por conocer aspectos de su ecología, sus necesidades e

historias de vida (Faaborg et al., 2010a, 2010b). Lo anterior, obedece, entre otras cosas, al interés

por identificar las causas de la disminución de las poblaciones para mitigar sus efectos (Sauer et

al., 2008). Sin embargo, la falta de información durante la migración representa uno de los mayores

vacíos de investigación que obstaculizan la conservación, dado que se desconoce aún información

26

sobre su distribución invernal, ecología, ubicación de sitios de parada, estrategias y rutas

migratorias (Stouffer. 2001). Por lo anterior, el esfuerzo MoSI, ha representado una oportunidad

para conocer lo que ocurre con las especies migratorias en sus territorios invernales.

La Reserva de la Biosfera “El Cielo” (RBC) ha sido reconocida como un ANP de gran

importancia biológica. Su riqueza avifaunística ha sido descrita por autores como Sutton y

Pettinggill (1942), Eaton y Edwards (1948), Webster (1974), Gehlbach et al. (1976), Arvin (2001),

Gram y Faaborg (1997); Gram (1997) y Garza-Torres (2005), reconociendo un total de 386

especies de aves para dicha ANP.

El Cielo alberga un total de 389 especies, lo cual representa más del 72 % de lo reconocido

para Tamaulipas (Garza-Torres et al., en prep.) y el 36.5% de la riqueza avifaunística reconocida

para todo México, en una superficie que representa el 1.8% del territorio tamaulipeco y el 0.07 %

de la superficie continental mexicana. En este trabajo, se examinó la comunidad de aves en la

Reserva de la Biosfera “El Cielo” (RBC), basado en el desarrollo del programa de monitoreo MoSi

durante cuatro temporadas invernales. Los objetivos fueron medir y comparar la riqueza de

especies y la abundancia de la aves en diferentes condiciones ambientales durante el invierno;

determinar la estacionalidad de la avifauna presentes en los seis sitios de muestreo; evaluar si la

riqueza de especies y la abundancia en una localidad en particular depende de la temporada invernal

y condición ambiental (alterado vs conservado); determinar la similitud de la riqueza entre

ambientes y temporadas; y de manera global (riqueza global en las cuatro temporadas invernales),

con la finalidad de valorar la contribución e importancia de los ambientes conservados y alterados

para la persistencia de las aves en la RBC y contribuir al conocimiento avifaunístico de dicha ANP.

2.2. MATERIAL Y MÉTODOS

2.2.1. ÁREA DE ESTUDIO

El estudio se realizó en la Reserva de la Biosfera “El Cielo” (RBC), la cual forma parte de la Red

de Reservas de la Biosfera MAB-UNESCO (Sánchez-Ramos, 1994). Comprende 144,530 ha. Se

27

localiza en la porción sur de Tamaulipas y abarca varias vertientes de la Sierra Madre Oriental, en

la zona conocida como Sierra de Cucharas. Comprende los municipios de Gómez Farías (15%),

Jaumave (56%), Llera (12%) y Ocampo (16%). Sus coordenadas extremas son 23º 16´ de latitud

Norte y 99º 26´de longitud Oeste, con altitudes sobre el nivel del mar que varían desde 300 hasta

los 2,200 m (Figura 1). Es una zona reconocida mundialmente por su vasta riqueza biológica, su

alto grado de endemismo y por la presencia de distintos tipos de vegetación entre los que destacan

el bosque mesófilo de montaña más norteño del país (Sánchez-Ramos, 1994).

El trabajo de campo se realizó del 2006 al 2010, durante la temporada invernal en los meses

dediciembre, enero y febrero, siguiendo los criterios del protocolo MoSI 2004-05 (DeSante y

Saracco, 2004), en las localidades de Gómez Farías (GF), Alta Cima (AC) y San José (SJ),

considerando dos sitios de muestreo por cada localidad, uno en condición ambiental conservado

(con) y otro en alterado (sec).

Sin duda, el decreto de la RBC permitió detener paulatinamente las actividades de

extracción de madera y cambio de uso de suelo desde 1985 (año de su decreto como Área Natural

Protegida), por lo cual, la selección de sitios alterados se realizó, considerando sitios donde la

vegetación original fue removida para uso agropecuario en cada una de las tres localidades. El sitio

San José alterado, presenta aproximadamente 15 años de abandono de uso agrícola, pero

actualmente el uso de suelo en ese sitio es ganadero. En Alta Cima en la zona alterada se realizan

actividades de ganadería y en Gómez Farías corresponde a un área de agricultura en abandono, con

algunos árboles de cítricos mezclados con nopal y vegetación secundaria. En la actualidad, todos

los sitios presentan vegetación en proceso de recuperación debido al abandono gradual de las

actividades agropecuarias y a la falta de manejo de dichos sitios (Tabla 2.1).

Por otra parte, los sitios conservados fueron aquellos que no presentaron uso actual

agropecuario y mantienen la cobertura vegetal original. Sin embargo, estos sitios en algún tiempo

antes de la declaratoria de reserva, presentaron explotación forestal selectiva y en los últimos 25

años no se ha realizado extracción de madera en ellos. La vegetación de San José corresponde a un

bosque mesófilo, con elementos de pino-encino, en Alta Cima es un bosque mesófilo, con algunos

elementos de bosque tropical y en Gómez Farías es un bosque tropical subcaducifolio (Tabla 2.1).

28

Tabla 2.1 Sitios de monitoreo MoSI en la Reserva de la Biosfera El Cielo. Se incluye la clave de reconocimiento

que se le asignó (se hace referencia a esta clave en el resto del documento) y el tipo de vegetación que se muestreó.

Localidad/sitio

de muestreo

Clave

sitio

Tipo de

vegetación

Latitud N Longitud W Elevación

msnm

Gómez Farías

conservado

GFcon Bosque Tropical

Subcaducifolio

23.08511 99.16386 245

Gómez Farías

alterado

GFsec Vegetación Secundaria

- cultivo de cítricos y

nopal.

23.04996 99.1508 314

Alta Cima

conservado

ACcon Bosque Mesófilo de

Montaña

23.05507 99.18544 928

Alta Cima

alterado

ACsec Vegetación Secundaria

– área de ganadería

23.0641 99.19698 939

San José

conservado

SJcon Bosque de Pino-encino

- Bosque de Mesofilo

23.04804 99.22385 1322

San José

alterado

SJsec Vegetación secundaria

dominada por

Liquidámbar ()

23.04473 99.21891 1260

2.2.2. MONITOREO DE AVES

En cada sitio de monitoreo se colocaron de 14 a 16 redes de niebla de nylon, de 12 m de largo, de

color negro, con una luz de malla de 36 mm. La distribución de las redes fue la misma cada año de

monitoreo, dado que se utilizaron árboles con clavos para sujetar un extremo de la red,

considerando para su distribución la topografía del terreno, límites de vegetación, claros,

arroyuelos, etc. La distancia promedio entre cada red osciló alrededor de los 150 m; en una

superficie de 20 hectáreas por sitio de monitoreo, las redes fueron numeradas consecutivamente y

conservaron su posición original durante las cuatro temporadas invernales.

El esfuerzo de muestreo en cada uno de los sitios fue de tres días por mes, operando las

redes de 7:00 a 17:00 h. Ante inclemencias ambientales, como viento y lluvia se suspendió el redeo.

La revisión de redes se realizó cada 20 minutos, máximo 40 minutos, dependiendo de la actividad

29

de las aves. Los muestreos se realizaron simultáneamente en cada una de las condiciones

ambientales de cada localidad, durante los tres meses de muestreo, comenzando en la localidad de

Gómez Farías, después Alta Cima y finalmente en San José.

Los formatos de campo utilizados para registrar el esfuerzo de manejo de cada uno de los

sitios, fueron los sugeridos por el protocolo MoSI (DeSante et al., 2004). Adicionalmente a la

operación de las redes de niebla se obtuvieron listados avifaunísticos por observaciones (utilizando

binoculares 10x50 y 8x40) y por identificación de cantos, con la finalidad de incrementar los

registros de aves. Todos los ejemplares observados y/o capturados se identificaron a especie, con

base en las guías de: Peterson y Chalif (1973); National Geographic Society (1987); Howell y

Webb (1995) y Pyle (1997).

a) Taxonomía y estacionalidad

La taxonomía y el arreglo filogenético de las aves se basó en los criterios de la American

Ornithologists’ Union (1998, 2000) y en el último suplemento de Chesser et al. (2017). La

estacionalidad de cada especie en la región fue determinada considerando los criterios de

observaciones originales, así como información propuesta por Arvin (2001) y Howell y Webb

(1995). Unificando criterios en las categorías siguientes: residente reproductor (RR) es una especie

que se reproduce en la RBC y se encuentra todo el año en dicha reserva; migratoria neotropical

(MN), especie que se reproduce en latitudes mas norteñas, pero utiliza la RBC para pasar el

invierno; migratoria altitudinal (MA) especie que es reproductora local o de sitios de mayor altitud,

pero en invierno puede desplazarse localmente; y por último las transitorias u ocasionales (TR),

son especies que solo están de paso por la RBC durante su migración.

b) Análisis estadísticos

Se generó una base de datos, la cual se denominó como “Aves de El Cielo”, utilizando el programa

Microsoft Office Access (2007). La estimación de la riqueza total de la zona se realizó utilizando

el programa EstimateS (Colwell, 1997), para lo cual se construyeron curvas de acumulación de

especies usando los estimadores Jack 1, Jack 2 y Sobs, este último corresponde a los datos

30

observados, basados en la incidencia, con valores de presencia-ausencia (Longino, 1994; Villarreal

et al., 2004). Para el análisis, los datos fueron clasificados según los días de muestreo para cada

uno de los sitios (tres días por mes), de tal manera que se obtuvieron un total de 36 días de muestreo

por sitio de muestreo durante los cuatro períodos invernales de muestreo.

Para realizar los análisis de diversidad se tomaron los datos de riqueza y abundancia de aves

capturadas en cada uno de los seis sitios de muestreo utilizando el índice de diversidad de Shannon-

Wiener (H’). Sin embargo, debido a que hubo una diferencia en el esfuerzo de captura en los 6

sitios, el número de individuos se estandarizó calculando el índice de abundancia relativa (IAR) en

relación a la unidad del esfuerzo de captura: IAR = n/ec*1000, donde n = número de individuos y

ec = esfuerzo de captura aplicada y 1000 es una unidad estándar que equivale a horas-red (Maffei

et al., 2002, Sanderson 2004, Azuara 2005, Jenks et al., 2011).

Los valores de H’ calculados en los seis sitios de muestreo, se compararon mediante una

prueba de t modificada por Hutcheson, considerando un valor de significancia de 0.05 (Zar, 1993).

Para corroborar si la diferencia en el esfuerzo de captura influyó en el patrón de diversidad a lo

largo de los cuatro períodos de muestreo, entre los sitios conservados y alterados y entre pisos

altitudinales.

Con la finalidad de evaluar las diferencias entre abundancias de aves capturadas y de la

riqueza de aves entre sitios conservados y alterados, así como entre períodos invernales de

muestreo, se realizó un análisis de variancia (ANOVA) de dos vías para cada una de las localidades,

considerando la condición ambiental y temporada como los factores principales. Para cumplir con

los supuestos del ANOVA (distribución normal de los datos y homogeneidad de varianzas), los

datos de abundancia y riqueza de especies fueron transformados con raíz quinta y raíz cuadrada,

respectivamente (Zar, 1997).

El uso de raíz quinta se realizó con la finalidad de cumplir con los supuestos de normalidad

de la ANOVA, considerando los criterios de trasformación de Zar (1997), donde expresa que una

trasformación es elevar los datos a una potencia. Para realizar el análisis de agrupamiento con una

matriz de similitud e índice de Jaccard como medida de asociación para los pares de datos, con una

31

consulta a la base de datos se obtuvo la matriz básica de presencia-ausencia de la riqueza de

especies por localidad (considerando datos de captura y observaciones). Con esta información, se

realizó una matriz de similitud, utilizando como medida de asociación el índice de Jaccard. Se hizo

un análisis de conglomerados con la técnica SAHN (Secuencial, Aglomerativa jerárquica, sin

sobrelapamiento) usando el método de ligamiento UPGMA (del inglés unweighted pair-group

arithmetic mean), basado en los promedios aritméticos no ponderados de cada par de valores.

Finalmente, por medio del programa Tree Plot del paquete NTSYS pc 2.10L (Numerical

Taxonomy System for Personal Compute, Rohlf 1988) se obtuvo un dendograma el cual representa

gráficamente la agrupación por similitud de en riqueza de especies de losseis sitios de estudio.

2.3. RESULTADOS

El monitoreo con redes de niebla cubrió un total de 32042 horas red, capturándose un total de 4116

ejemplares, con una tasa promedio de captura de 0.128 aves por hora de muestreo (Tabla 2.2).

Sumando información de capturas y observaciones en los seis sitios de muestreo en la RBC se

registraron en total 187 especies de aves, agrupadas en 15 órdenes, 37 familias y 124 géneros. Las

familias mejor representadas en cuanto al número de especies fueron: Parulidae con 25, Tyrannidae

con 19, Cardinalidae con 16, Accipitridae con 12 y Turdidae con 11 (Anexo 2.1). De este total de

especies, 113 se registraron mediante el uso de redes y 176 fueron producto de observaciones o por

identificación de sus cantos.

Los valores de la riqueza de especies por sitio sugieren un patrón casi constante a lo largo

de las cuatro temporadass invernales de muestreo, en el cual, los sitos alterados (GFsec, ACsec y

SJsec) presentaron una mayor riqueza con respecto a los sitios conservados (GFcon, ACcon y

SJcon), y a su vez ésta, disminuyó conforme se incrementó la altitud, es decir, la mayor riqueza de

especies se presentó en los estratos de Gómez Farías, seguida de los de Alta Cima y por último los

de San José (Figura 2.2, Tabla 2.2). Solo durante el perído invernal 2 (2007-2008), los valores de

riqueza de especies se invirtieron en los sitios de San José (Tabla 2.2).

32

Tabla 2.2 Resumen de resultados por sitio de muestreo, se indica el esfuerzo de muestreo, el total de aves

capturadas, la tasa de captura y la riqueza de especies (considerando capturas, observadas o escuchadas y la

total), para cada temporada invernal.

Sitio de

muestreo Indicador TEMP 1 TEMP 2 TEMP 3 TEMP 4 Total

Gfcon

Esfuerzo de muestreo horas/red 1190 1260 1260 1260 4970

Total de individuos capturados 98 44 187 158 487

Tasa de captura (indiv/hora) 0.082 0.035 0.148 0.125 0.098

Riqueza de aves capturadas 26 13 20 30 44

Riqueza de aves observadas - escuchadas 58 57 51 71 98

Riqueza total 66 61 58 86 109

Gfsec







Accon







Acsec







Sjcon







Sjsec







Resumen

global






Riqueza total 151 140 138 142 187

33

Figura 2.2 Riqueza de especies de aves en ambientes conservados, alterados, entre localidades y entre sitios de

monitoreo en la RBC. Se indica la estacionalidad, donde RR = residente reproductor, MN= migratoria

neotropical, MA= migratoria altitudinal, TR= transeúnte y RR/MN especies con doble estacionalidad.

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

100

Conservado Alterado Conservado Alterado Conservado Alterado

GÓMEZ FARÍAS ALTA CIMA SAN JOSÉ

RIQ

EUZA

DE

ESP

ECIE

S

LOCALIDAD/ESTADO DE CONSERVACIÓN

RR MN MA TR RR/MN

0

20

40

60

80

100

120

140

160

GÓMEZ FARÍAS ALTA CIMA SAN JOSÉ

RIQ

UEZ

A D

E ES

PEC

IES

Conservado Alterado

34

Los valores del índice de diversidad relativa de Shannon (H’) de aves capturadas en durante

las cuatro temporadas invernales de muestreo se observa una variación a lo largo de las mimas

(Tabla 2.4). Sin embargo, el estadístico de t indica que no hay diferencias significativas entre las

medias de valores de diversidad de las diferentes temporadas (Temporada 1 y 2 p=0.468,

Temporada 1 y 3 p= 0.738, Temporada 1 y 4 p= 0.637, Temporada 2 y 3 p= 0.743, Temporada 2 y

4 p= 0.763 y temporada 3 y 4 p= 0.960, g.l. 10 y un α 0.05). Por lo anterior, se puede inferir que

los valores de diversidad por temporada de muestreo se mantuvieron iguales a lo largo de las

mismas.

Estos mismos valores de diversidad fueron analizados comparando entre sitios conservados

y alterados, encontrando diferencias significativas entre las medias de valores de diversidad de los

ambientes conservados y alterados (p= 0.000, g.l. 22, α= 0.05)

Dado que se encontraron diferencias significativas entre ambientes conservados y alterados

de los valores de diversidad, se analizaron bajo el estadístico de t, los valores de diversidad por

comunidad considerando por separado la información de ambientes conservados y alterados, los

resultado de la prueba coincidieron para ambas condiciones ambientales, reflejando la existencia

de diferencias significativas en los valores de diversidad de ambientes conservados y alterados

entre Gómez Farías y Alta Cima (conservado p= 0.007, alterado p= 0.004) y Alta Cima y San José

(conservado p=0.001 y alterado p= 0.004) , pero no se encontraron diferencias significativas entre

los valores de diversidad de Gómez Farías y San José (conservado p=0.210, alterado 0.004). Por

lo anterior, no se puede inferir que la diversidad de aves de Gómez Farías y San José sea la misma,

pero si puede definir que ambos sitios tanto para ambientes conservados como alterados

presentaron durante las cuatro temporadas invernales de muestreo valores estadísticamente iguales

de diversidad (H’).

Del total de especies registradas en los sitios de muestreo de la RBC, 113 son especies con

poblaciones residentes reproductoras (Arvin, 2001; Howell y Webb, 1995, observaciones

personales), 40 son migratorias neotropicales, 17 son migratorias altitudinales y 13 son transeúntes.

Cabe hacer mención que cuatro especies presentan doble estacionalidad; es decir, durante la época

invernal es posible encontrar poblaciones migratorias neotropicales y residentes reproductoras (i.e.,

35

Accipiter striatus, Cathartes aura, Cardinalis cardinalis y Polioptila caerulea), dado que estas

especies se han registrado en temporada reproductiva en la RBC (observaciones personales).

Las curvas de acumulación de especies para cada uno de los sitios mostraron una tendencia

asintótica de incremento de la diversidad de aves hacia finales del muestreo que se realizó; por lo

que el muestreo fue representativo para todos los sitios (Figura 2.3). Casi de manera consistente

el estimador Jack 2, arrojó los valores esperados más altos. En el caso de la curva de acumulación

para todos los sitios, los valores reales representan el 86.5% de las especies con respecto al valor

más alto de lo esperado, mientras que para cada sitio, estos valores variaron entre el 74.8 % y el

92.6%.

Los resultados del ANOVA de abundancia de aves capturadas tanto en Gómez Farías como

en San José, indican que existen diferencias significativas entre sitios alterados y conservados, así

como entre las diferentes temporadas de muestreo. Adicionalmente la interacción sitio × temporada

no fue significativa, debido a que la mayor abundancia registrada en los sitios con vegetación

alterada fue un patrón consistente observado a lo largo del estudio (Tabla 2.3, Figura 2.4). En el

caso de Alta Cima, sólo se presentaron diferencias significativas entre temporadas, sin detectarse

diferencias entre sitios alterados y conservados a lo largo del estudio (Tabla 2.3, Figura 2.4).

Los resultados del ANOVA de riqueza de especies para las tres localidades mostraron

diferencias significativas entre sitios, detectándose un patrón consistente en el cual los sitios

alterados presentaron una mayor riqueza a lo largo de las temporadas, con excepción de Alta Cima

en el período invernal 2007-2008, en la cual no hubo diferencias significativas entre los sitios.

Adicionalmente se detectaron diferencias significativas entre temporadas para las localidades de

Gómez Frías y Alta Cima (Tabla 2.4, Figura 2.4).

36

Figura 2.3 Curvas de tendencia de acumulación de especies de aves en la RBC. A= acumulación de especies de

todos los sitios de muestreo, B= GFcon; C= GFsec; D= ACcon; E=ACsec; F=SJcon; G=SJsec.

37

ABUNDANCIA GÓMEZ FARÍAS

2006-2007 2007-2008 2008-2009 2009-2010

TEMPORADA

0.5

0.6

0.7

0.8

0.9

1.0

1.1

1.2

1.3

1.4

AB

UN

DA

NC

IA (

RA

IZ 5

)

RIQUEZA DE ESPECIES GÓMEZ FARÍAS

2006-2007 2007-2008 2008-2009 2009-2010

TEMPORADA

0

5

10

15

20

25

30

35

40

45

50

55

60

RIQ

UE

ZA

DE

ES

PE

CIE

S

ABUNDANCIA ALTA CIMA

2006-2007 2007-2008 2008-2009 2009-2010

TEMPORADA

0.85

0.90

0.95

1.00

1.05

1.10

1.15

1.20

1.25

AB

UN

DA

NC

IA (

RA

IZ 5

)

RIQUEZA DE ESPECIES ALTA CIMA

2006-2007 2007-2008 2008-2009 2009-2010

TEMPORADA

10

15

20

25

30

35

40

45

50

55

60

RIQ

UE

ZA

DE

ES

PE

CIE

ABUNDANCIA SAN JOSÉ

2006-2007 2007-2008 2008-2009 2009-2010

TEMPORADA

0.70

0.75

0.80

0.85

0.90

0.95

1.00

1.05

1.10

1.15

AB

UN

DA

NC

IA (

RA

IZ 5)

RIQUEZA DE ESPECIES SAN JOSÉ

2006-2007 2007-2008 2008-2009 2009-2010

TEMPORADA

10

12

14

16

18

20

22

24

26

RIQ

UE

ZA

DE

ES

PE

CIE

S

Figura 2.4 Gráfico de interacción entre tratamientos con datos de abundancia de capturas de aves por día y de

riqueza de especies. Línea continua azul hace referencia a ambientes conservados y la roja discontinua a sitios

alterados.

38

Tabla 2.3 Resultados del análisis de varianza de dos vías para evaluar diferencias entre tratamientos con datos

de la riqueza de especies.

Localidad Fuente de variación SC GL CM F P

Gómez

Farías Sitios 2485.12 1 2485.12 22.1337 0.001

Temporada invernal 3420.26 3 1140.09 10.1542 0.001

Sitios×Temporada

invernal 292.15 3 97.38 0.8674 0.463

Error 7185.78 64 112.28

Alta Cima Sitios 2278.13 1 2278.13 24.8881 0.001


Sitios×Temporada

invernal 1082.49 3 360.83 3.9420 0.012

Error 5858.22 64 91.53

San José Sitios 144.50 1 144.50 5.1774 0.026


Sitios×Temporada

invernalo 24.61 3 8.20 0.2939 0.829

Error 1786.22 64 27.91

Simbología: SC=Suma de cuadrados, GL=Grados de libertad, CM=Cuadrado medio, F= Valor F de Fisher, P=

Probabilidad.

Asimismo, el análisis indicó que no existe interacción entre los sitios y la temporada

invernal, con excepción de la localidad de Alta Cima, reflejando que los sitios de ambientes

alterados presentaron consistentemente la mayor riqueza de especies durante las cuatro temporadas

invernales, por tanto, los resultados en las diferencias entre sitios (alterados y conservados) son

consistentes a lo largo de todas las temporadas. En el caso de Gómez Farías se presentó un mismo

patrón de comportamiento en relación a la riqueza de aves entre sitios; observándose que durante

39

la temporada inicial ambos sitios presentaron una riqueza menor al resto de las temporadas

invernales, la cual fue incrementándose en las siguientes temporadas (Figura 2.4). Mientras que en

Alta Cima y San José a pesar que la riqueza de especies en sitos alterados siempre fue mayor, estos

valores variaron entre las temporadas, observándose un patrón casi similar.

Los resultados del análisis de similitud con datos de riqueza de especies de las 4 temporadas

invernales de manera individual, arrojaron topologías ligeramente diferentes en los fenogramas.

En la temporada 2008-2009 el fenograma (Figura 2.5C), sugirió una separación por piso altitudinal,

apreciándose dos grupos, el primero formado por los sitios de Gómez Farías y Alta Cima, el cual

se separa a su vez en cada una de las localidades, y el segundo integrado únicamente por los sitios

de San José. El resto de los fenogramas por temporada invernal sugieren la existencia de 2 grandes

grupos de aves, el primero de ellos definidos por las aves de las localidades de Gómez Farías (GFpri

y GFsec) y Alta Cima (ACpri y ACsec) y el segundo por las de San José (SJpri y SJsec), sin

embargo, en temporada 2006-2007 (Figura 2.5A), el sitio conservado de Alta Cima, presenta una

mayor afinidad con los de San José en su composición de especies, mientras que en las mayorías

de las temporadas lo sitios de San José se mantienen como una unidad diferente (Figura 2.5).

Al conjuntar todos los registros de los sitios de monitoreo durante las cuatro temporadas de

monitoreo, en el análisis de similitud, se encontraron dos grupos avifaunísticos, donde el sitio de

SJcon, se integra en un solo grupo. En el segundo grupo, el sitio SJsec, y los de Alta Cima, se

agrupan, separándose de los de Gómez Farías, los cuales comparten más del 60 % de similitud

(Figura 2.5E).

Los análisis anteriores, reflejan que la avifauna de la RBC de la parte baja (Gómez Farías)

conforma un grupo diferente, al igual que las del bosque de San José secundario (SJsec). Estas

diferencias, son propiciadas por las especies que se localizaron en un solo sitio (20% de las

especies), la gráfica siguiente muestra el porcentaje de aves que se compartieron entre los diferentes

sitios de monitoreo (Figura 2.6).

40

Figura 2.5 Fenograma de similitud de la diversidad de aves registradas en cada uno de las temporadas

invernales y global en la RBC, A= temporada 2006-2007; B=2007-2008; C 2008-2009; D= 2009-2010; E=

global

41

Figura 2.6. Porcentaje de especies de aves compartidas entre sitios de monitoreo MoSI en la RBC

2.4. DISCUSIÓN

Monitoreo de Sobrevivencia Invernal (MoSI). Es protocolo estandarizado de monitoreo

de aves que fue desarrollado por el Instituto para la Poblaciones de Aves (The Institute for Bird

Populations (IBP). Consiste en una red de estaciones de captura con redes de niebla y anillamiento

de aves (DeSante et al., 2004). Sin embargo, a pesar de que fue diseñado específicamente para aves

migratorias neotropicales, ha permitido que investigadores de México, Centro América y el Caribe

realicen esfuerzos de monitoreo a lo largo de todo el año dirigidos a describir patrones de

abundancia, productividad, sobrevivencia y movimientos estacionales de las especies residentes de

aves (Saracco et al., 2008a).

Riqueza de especies. En este trabajo se registraron 56 especies de aves migratorias, que en

conjunto con lo reportado por Gram y Faaborg (1997, 32 especies migratorias) suman 62 especies,

42

de las cuales 6 (Setophaga americana, S. occidentalis, S. dominica, Empidonax wrightii,

Sphyrapicus thyroideus y S. nuchalis) no fueron documentadas en el presente estudio, dado que

ellos trabajaron en ambientes que no fueron incluidos en este trabajo (bosques de pino y pino-

encino secos).

En el presente estudio resaltan tres especies (Limnothlypis swainsonii, Trogon caligatus y

Buteogallus solitarius), donde la primera de ellas, representa el primer registro para El Cielo y el

resto la confirmación de su presencia, dado que habían sido solamente registros previos por

observadores de aves. Por lo anterior, la RBC alberga un total de 389 especies, lo cual representa

más del 72 % de lo reconocido para Tamaulipas (Garza-Torres et al., en prep.) y el 36.5% de la

riqueza avifaunística reconocida para todo México, en una superficie que representa el 1.8% del

territorio tamaulipeco y el 0.07 % de la superficie continental mexicana.

Limnothlypis swainsonii fue capturado, anillado y liberado (serie del anillo 98090675) el

15 de diciembre del 2008, en el sitio Alta Cima conservado a 928 msnm, en un ambiente fuera de

su hábitat y de su ruta de migración (Howell y Webb, 2005). Por lo cual, este registro amplía su

rango de distribución elevacional (0 a 500 msnm, reportado por Howell y Webb, 2005) y constituye

el primer registro en ambientes mesófilo de montaña durante su ruta de migración. En el caso de

T. caligatus, el registro se obtuvo por observación en el sitio alterado de Gómez Farías, el 7 de

febrero del 2008. Mientras que B. solitarius fue escuchado primero y más tarde observado volando

el día 11 de diciembre del 2009 en el sitio conservado de Gómez Farías. Ambas especies fueron

registradas por primera vez en El Cielo, por grupos de observadores de aves dirigidos por guías

locales (Gómez de Silva, 2006a; 2006b; 2007a; 2007b; 2007c; 2009). Los registros anteriores

contribuyen al conocimiento de los patrones de distribución de la avifauna en la RBC.

Distribución altitudinal. Los resultados reflejan la existencia de un patrón elevacional de

la riqueza avifaunística, donde los sitios de las partes bajas (Gómez Farías) presentan la mayor

riqueza de especies y ésta disminuyó conforme se incrementó la elevación. Este mismo patrón

concuerda con los datos registrados para aves migratorias por Gram y Faaborg (2007) en dicha

reserva. También se encontró que existe una mayor riqueza de aves en sitios alterados que en los

43

conservados, y esto ha sido encontrado también en la reserva de la Biosfera Montes Azules

(Ramírez-Albores, 2006).

Los patrones antes mencionados, concuerdan en la distribución de aves residentes y

migratorias neotropicales en los sitios de Gómez Farías y Alta Cima, pero en los de San José se

invierten los valores de riqueza de aves migratorias y residentes, encontrando más especies en el

sitio conservado que alterado. Considerando todo lo anterior, El Cielo, es sin duda una importante

área para especies migratorias, donde algunas especies presentes en altas densidades y otras

especies son detectadas sólo ocasionalmente en hábitats específicos.

Los cambios de uso de suelo y la fracmentación del hábitat frecuentemente se han asociado

como la principal causa de la pérdida de la biodiversidad (Fahrig, 2003; Gardner et al., 2009;

Krauss et al., 2010). Sin embargo, Steinberg et al. (2014) en su estudio realizado en la RBC

utilizando imágenes de satélite indican que los procesos de deforestación en la reserva se ha

detenido y la cubierta forestal registra notable expansión después de que la reserva fue creada,

atribuyendo la regeneación al proceso de valoración de la conservación por las comunidades.

Algunos estudios sugieren que las especies migratorias neotropicales, utilizan paisajes

modificados, por lo cual podrían ser más generalistas en su selección de hábitat durante la

temporada de invierno (Terborgh, 1989b; Robbins et al., 1992; Petit et al., 1995; Lindell et al.,

2004; Dietsch et al., 2007). Lo anterior, lo explica Rappole (1995) al indicar que las aves

migratorias presentan un alto grado de plasticidad ecológica en comparación con especies

residentes. Lo cual explica los resultados de mayor riqueza de especies en sitios alterados o bien

que su presencia en dichas áreas podría ser una respuesta al efecto de la disminución en la

disponibilidad de su hábitat, concordando a su vez con los resultados de los ANOVAs, en virtud

de que las diferencias entre sitios se fueron consistentes a lo largo de todas las temporadas de

muestreo. Por lo cual, se observa una mejor respuesta de las aves hacia los ambientes secundarios,

sugiriendo que éstos juegan un papel importante en la persistencia de las especies de aves en la

RBC.

44

Los análisis de similitud de cada una de las cuatro temporadas invernales, no presentaron

un patrón consistente, lo cual sugiere que las avifaunas presentes se comparten. Sin embargo, el

sitio de San José localizado en bosque conservado (SJcon) fue el más diferente al resto de los sitios

en su composición (Figura 2.5E). Lo anterior, conlleva a remarcar la importancia de dicho sitio por

contener y albergar dos especies (Lampornis clemenciae y Peucedramus taeniatus) que fueron

encontradas exclusivamente en este sitio. Ambas son especies con distribución para las vertientes

de la Sierra Madre Oriental y Occidental y restringidas a bosques de montaña (Howell y Weeb,

2005). Otras dos especies (Rhynchopsitta terrisi y Oporornis formosus) únicamente se registraron

en la localidad de San José. Estos resultados pueden atribuirse a que la mayor parte de las especies

que se restringieron a un solo sitio de muestreo (20 % del total de aves, Figura 2.6), presentaron

mayor restricción a la parte baja, es decir a los sitios de Gómez Farías (24 especies) y de éstas, 20

fueron exclusivas de las áreas alteradas. En Gómez Farías alterado, se resaltan registros de especies

como Amazona oratrix, Buteo albonotatus, B. swainsoni y Elanus leucurus, cuya presencia puede

atribuirse a que dicho sitio presenta un claro de vegetación herbácea-arbustiva que permite tener

una visibilidad mucho mejor para rapaces. Cabe hacer mención que el registro de A. oratrix,

correspondió un solo individuo observado y que desde 1995 a la fecha no se había registrado esta

especie en la RBC, dado que ha sido fuertemente saqueadas sus poblaciones en la entidad.

Por otra parte, este sitio también registró la presencia de dos especies muy fuertemente

asociadas a áreas urbanas como lo son Columbina inca y Passer domesticus y una de muy difícil

detección (Nyctibius jamaicensis), el cual presentó el mismo árbol de percha durante 2 temporadas

invernales (2008-2009 y 2009-2010).

Por su parte, los sitios de muestreo de Alta Cima, presentaron 10 especies exclusivas (5

para cada uno), Amazilia cyanocephala, Buteogallus anthracinus, l. swainsonii, Megascops

guatemalae y Picoides villosus para el conservado y Geothlypis nelsoni, Mimus polyglottos,

Pachyramphus major, Spinus notatus y Streptoprocne zonaris en el alterado.

Una respuesta a los patrones exhibidos en los análisis de similitud, se encuentra

inminentemente en la capacidad de desplazamiento y versatilidad de ocupar diversos ambientes

por las aves, y desde el punto de vista geográfico, el que los sitios de muestreo se ubiquen dentro

45

de la zona húmeda de la vertiente de la Sierra Madre Oriental, lo cual concuerda con lo establecido

por Navarro et al. (2004), quien reconoce que dicha sierra está compuesta de 3 zonas avifaunísticas.

El norte integrado por Coahuila, Nuevo León y Tamaulipas, la sección central por el sur de

Tamaulipas, San Luis Potosí y Querétaro y el sur integrado de Hidalgo a Veracruz. Lo cual

contradice la estructura de la Sierra Madre Oriental como una provincia biótica homogénea, como

ha sido propuesto por Smith (1941), Escalante et al. (1993) y CONABIO (1997). Por el contrario,

se asemeja mucho a las propuestas realizadas por Goldman y Moore (1946) con base en aves y

mamíferos, y Rzedowsky y Reyna-Trujillo (1990) con base en plantas superiores, cuyas

subdivisiones son altamente concordantes con los patrones encontrados en aves por Navarro et al.

(2004).

Finalmente se remarca la importancia de este tipo de estudios para la conservación y

conocimiento de la diversidad de las aves en la RBC, los cuales deberían ser base para las

estrategias de conservación y manejo sustentable de la Reserva. Asimismo, se reconoce que las

relaciones avifaunísticas entre sitios conservados y alterados y más aún las actividades

antropogénicas en la RBC, han conllevado a establecer un área de gran riqueza de aves, siendo una

de las ANP más importantes del noreste de México y de Tamaulipas.

46

2.5. BIBLIOGRAFÍA

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Anexo 2.1 Lista taxonómica de las especies de aves detectadas en los sitios de monitoreo de la reservas de la Biosfera El Cielo. Los códigos de los sitios corresponden

a los mencionados en la Tabla 1. La X indica presencia por registro de observación y los valores numéricos indican el número de aves capturadas por sitio. Los

códigos de estacionalidad son: RR= residente reproductor, MN= migratorio neotropical; MA= migratorio altitudinal; TR= transeúnte.

ORDEN SITIOS DE MONITOREO ESTACIO

NALIDAD FAMILIA

ESPECIE GFcon GFsec ACcon ACsec SJcon SJsec

Tinamiformes

Tinamidae

Crypturellus cinnamomeus X X X (1) X X RR

Galliformes

Cracidae

Ortalis vetula X X (1) X X RR

Penelope purpurascens X X X X X X RR

Crax rubra X X RR

Odontophoridae

Dactylortyx thoracicus X (1) X (2) X (2) X X (1) X RR

Columbiformes

Columbidae

Patagioenas flavirostris X X X X RR

Columbina inca X RR

Claravis pretiosa X RR

Geotrygon montana X (13) X (1) X RR

Leptotila verreauxi X (2) X (18) X (8) X (8) X (1) X (4) RR

Leptotila plumbeiceps 1 X RR

Cuculiformes

Cuculidae

Piaya cayana X X (1) X X RR

Crotophaga sulcirostris X X (4) RR

Caprimulgiformes

55

Nyctibiidae

Nyctibius jamaicensis X RR

Apodiformes

Apodidae

Streptoprocne zonaris X RR

Chaetura vauxi X X X RR

Aeronautes saxatalis X X RR

Trochilidae

Eugenes fulgens 1 X RR

Lampornis amethystinus 1 11 X (12) X (29) X (19) RR

Lampornis clemenciae 2 RR

Chlorostilbon canivetii X X (3) X (1) RR

Cynanthus latirostris 1 X (2) X (1) RR

Campylopterus curvipennis X (1) X (35) X (12) X (27) X X (3) RR

Amazilia cyanocephala X RR

Amazilia yucatanensis X X (2) 2 X (3) RR

Hylocharis leucotis 1 X X (9) X (10) RR

Cathartiformes

Cathartidae

Coragyps atratus X X X X X RR

Cathartes aura X X RR/MN

Accipitriformes

Accipitridae

Elanus leucurus X RR

Accipiter striatus X (1) 1 X (3) X (2) X (1) RR/MN

Accipiter cooperii X (1) X X (1) MN

Buteogallus anthracinus X RR

Buteogallus urubitinga X X X X RR

Buteogallus solitarius X TR

Rupornis magnirostris X X (1) X RR

Buteo plagiatus X X X X X RR

56

Buteo brachyurus X X X X RR

Buteo swainsoni X TR

Buteo albonotatus X MN

Spizaetus ornatus X X X X X RR

Strigiformes

Strigidae

Megascops guatemalae X RR

Glaucidium sanchezi X (6) X (3) X (2) X RR

Glaucidium brasilianum X (3) X (16) X 2 RR

Ciccaba virgata X X RR

Trogoniformes

Trogonidae

Trogon caligatus X RR

Trogon elegans X X (1) X X X (1) RR

Trogon mexicanus X (1) X X (5) X (5) X (1) X (3) MA

Coraciiformes

Momotidae

Momotus coerulicep X (1) X (4) X (4) X (1) X (3) X RR

Piciformes

Picidae

Melanerpes aurifrons X X (5) RR

Sphyrapicus varius 1 X X (1) X MN

Picoides fumigatus X X (1) X (1) X (1) X RR

Picoides villosus X RR

Colaptes rubiginosus X X (2) X (1) X (2) X X RR

Dryocopus lineatus X X (2) X X X X RR

Campephilus guatemalensis X X X X X X RR

Falconiformes

Falconidae

Micrastur semitorquatus X X X X X X RR

Falco sparverius X X MN

57

Falco rufigularis X X X RR

Falco peregrinus X X MN

Psittaciformes

Psittacidae

Psittacara holochlorus X X RR

Ara militaris X X X X X X RR

Rhynchopsitta terrisi X X RR

Pionus senilis X X X X RR

Amazona viridigenalis X X RR

Amazona autumnalis X X X RR

Amazona oratrix X RR

Passeriformes

Thamnophilidae

Thamnophilus doliatus X (6) X (5) X (12) RR

Furnariidae

Sittasomus griseicapillus X (15) X (5) X (49) X (20) X (47) X (27) RR

Xiphorhynchus flavigaster X (13) X (7) X (10) X (4) X (17) X (13) RR

Lepidocolaptes affinis X (4) 1 X (20) X (8) MN

Tyrannidae

Camptostoma imberbe X (1) 1 RR

Myiopagis viridicata X X X (1) RR

Mitrephanes phaeocercus X X X X (3) X MA

Contopus pertinax X X X X X X MA

Contopus virens 1 TR

Empidonax flaviventris 1 2 6 2 2 MN

Empidonax virescens X 1 2 X (2) 13 TR

Empidonax traillii 1 2 TR

Empidonax minimus 1 1 3 7 2 X (10) MN

Empidonax hammondii 1 2 7 X (16) 2 1 MN

58

Empidonax oberholseri 1 X (1) 1 1 MN

Empidonax difficilis 3 6 3 RR

Sayornis phoebe X X X (3) X (1) MN

Myiarchus tuberculifer X X (3) X (1) X (8) X X (2) RR

Pitangus sulphuratus X X RR

Megarynchus pitangua X X X X RR

Myiozetetes similis X X (2) X X RR

Tyrannus melancholicus X RR

Tyrannus couchii X X X RR

Tityridae

Tityra semifasciata X X RR

Pachyramphus major X MA

Pachyramphus aglaiae X RR

Vireonidae

Cyclarhis gujanensis X X (3) X (4) X (2) X X (3) RR

Vireo griseus X X (45) X (2) X (21) RR

Vireo flavifrons X MN

Vireo solitarius X (7) X (10) X (13) X (16) X (21) X (29) MN

Vireo gilvus 1 1 X (2) RR

Corvidae

Psilorhinus morio X X X RR

Cyanocorax yncas X X (8) X (44) X (6) X (14) X (7) RR

Corvus corax X X X X X X RR

Troglodytidae

Catherpes mexicanus X X X (1) X X X RR

Troglodytes aedon X 6 MN

Thryothorus ludovicianus X X RR

Pheugopedius maculipectus X (5) X (63) X (34) X (47) X X (15) RR

Polioptilidae

59

Polioptila caerulea X (1) X X X (3) X X RR/MN

Regulidae

Regulus calendula X (1) X (4) 3 X (6) X (19) X (10) MN

Turdidae

Myadestes occidentalis X (5) X (8) X (30) X (41) X (6) X (21) MA

Catharus aurantiirostris X (1) X (24) X (6) X (6) MA

Catharus occidentalis X (2) 4 1 RR

Catharus mexicanus X (18) 4 X (38) X (18) X (8) X (12) RR

Catharus minimus 1 TR

Catharus ustulatus X (75) X (76) X (1) X (4) 1 TR

Catharus guttatus X (1) 2 X (11) X (8) X (16) MN

Hylocichla mustelina X (5) X (6) 3 TR

Turdus grayi X (14) X (24) X (16) X (14) X (32) X (7) RR

Turdus assimilis X (17) 7 X (24) X (15) X (25) X (15) MA

Turdus migratorius X X MN

Mimidae

Melanotis caerulescens X X (3) X (14) X (15) X X (5) MA

Dumetella carolinensis 5 X (62) 1 X (32) X (1) MN

Toxostoma longirostre X X (2) X (8) RR

Mimus polyglottos X RR

Bombycillidae

Bombycilla cedrorum X X MN

Ptilogonatidae

Ptiliogonys cinereus X X X RR

Peucedramidae

Peucedramus taeniatus 1 RR

Passeridae

Passer domesticus X RR

Fringillidae

60

Euphonia affinis X X X RR

Euphonia hirundinacea X X (2) X (1) X (4) X X (1) RR

Euphonia elegantissima X X X X X MA

Spinus notatus X MA

Spinus psaltria X X MN

Coccothraustes abeillei X X X X X MA

Parulidae

Seiurus aurocapilla X (19) X (21) 6 X (7) X (3) X (13) MN

Parkesia motacilla X MN

Vermivora chrysoptera 1 X (3) TR

Mniotilta varia X (3) X (4) X (4) X (9) X (2) X (3) MN

Limnothlypis swainsonii 1 TR

Oreothlypis superciliosa X X (1) X (6) X (5) RR

Oreothlypis celata X (1) X (6) X X (8) X MN

Oreothlypis ruficapilla X 2 1 MN

Geothlypis tolmiei X (4) X (7) MN

Geothlypis formosa 2 TR

Geothlypis trichas X X (12) X MN

Geothlypis nelsoni X MA

Setophaga citrina 1 TR

Setophaga pitiayumi X X X RR

Setophaga coronata X MN

Setophaga townsendi X X (1) MN

Setophaga virens 1 X (2) X (1) X (5) X X MN

Basileuterus lachrymosus X (82) X (81) X (86) X (39) X (6) RR

Basileuterus rufifrons 1 X X (12) MA

Basileuterus belli X X (45) X (12) X (111) X (114) RR

Basileuterus culicivorus X (120) X (189) X (196) X (59) X (6) X (13) RR

Cardellina pusilla X (14) X (71) X (29) X (42) X (5) X (21) MN

61

Myioborus pictus X X X MA

Myioborus miniatus 1 X (1) RR

Icteria virens X X (15) X (10) MN

Thraupidae

Thraupis abbas X X RR

Tiaris olivaceus 1 X (11) RR

Sporophila torqueola X (1) X RR

Saltator atriceps X X (8) X (1) X (4) RR

Emberizidae

Arremonops rufivirgatus X (4) X (67) X (38) X (58) X X (8) RR

Atlapetes pileatus X (2) X (3) X RR

Pipilo maculatus X 1 RR

Spizella passerina X MA

Chondestes grammacus X MN

Melospiza lincolnii 1 X (3) X (2) MN

Cardinalidae

Piranga flava X X MA

Piranga rubra X X X X MN

Piranga ludoviciana X MN

Piranga bidentata 2 X X X X MA

Piranga leucoptera X X X RR

Habia rubica X (4) X (3) 5 RR

Habia fuscicauda X (7) X (12) RR

Rhodothraupis celaeno X X (6) X (48) X (14) RR

Cardinalis cardinalis X X RR/MN

Pheucticus ludovicianus X (1) 1 MN

Pheucticus melanocephalus X (2) X (1) MN

Cyanocompsa parellina X (14) X (75) X (44) X (46) 5 X (8) RR

Passerina caerulea X X RR

62

Passerina cyanea X (1) 3 TR

Passerina versicolor 1 RR

Passerina ciris X (33) MN

Icteridae

Dives dives X X (3) X RR

Icterus gularis X X (2) X X MN

Icterus graduacauda X X (10) X (15) X (3) X (12) X (6) RR

Icterus galbula X RR

Amblycercus holosericeus X (3) X (1) X RR

.

63

CAPITULO 3

PATRONES DE CO-OCURRENCIA, SOBRELAPAMIENTO DE

NICHO Y ESTRUCTURA DE METACOMUNIDADES EN AVES

DE LA RESERVA DE LA BIOSFERA EL CIELO, TAMAULIPAS,

MÉXICO

Jjja

64

3.1. INTRODUCCIÓN

La idea de que la composición de especies de una comunidad se rige por “reglas de ensambles”

deterministas (Diamond, 1975; Diamond y Case, 1986) es un tema generalizado en la ecología de

comunidades. Estas reglas enfatizan la importancia de las interacciones interespecíficas en la

determinación de que especies se encuentran en un ensamblaje (Drake, 1991). Sin embargo, la

importancia e incluso la realidad de las reglas de ensamblaje han sido ampliamente debatidas. Los

defensores han sostenido la importancia de la explotación de los recursos (Diamond, 1975), las

jerarquías competitivas (Gilpin et al., 1986), y los efectos de la prioridad (Drake, 1991) en la

producción de reglas de ensamblaje.

Sin embargo, algunos científicos opinan que muchas de estas reglas son tautologías triviales

que no tienen poder predictivo (Connor y Simberloff, 1979) y además son poco convincentes

(Wiens, 1980; Wilson, 1991). El origen de esta controversia fue el trabajo de Diamond (1975),

investigación que versa sobre la distribución de aves terrestres en Nueva Guinea y las islas del

archipiélago de Bismarck, en el cual describe las relaciones especies-área, las funciones de la

incidencia, las combinaciones de especies, y los patrones de uso de los recursos. Su análisis explica

que la competencia interespecífica en los grupos de especies relacionadas (gremios ecológicos).

En síntesis, su investigación le permitió generar siete “reglas” para intentar comprender los

ensamblajes de las comunidades, de las cuales, dos explican la ocurrencia de un patrón de

distribución denominado “tablero de ajedrez”, en la cual, una especie nunca ocupa el mismo sitios

que otra.

Connor y Simberloff (1979) argumentaron que los patrones de tablero de ajedrez deben ser

probados en un modelo nulo adecuado y concluyen que Diamond no tenía pruebas suficientes para

apoyar la creación de las normas de ensambles generales. Dicha crítica desencadenó un debate, que

ha continuado durante casi dos décadas (Wiens, 1989, Gotelli y Graves, 1996). Gran parte de la

controversia, surge del uso de la estadística de modelos nulos (Alatalo, 1982; Diamond y Gilpin,

1982; Gilpin y Diamond, 1982; 1984; 1987; Wright y Biehl, 1982; Connor y Simberloff, 1983;

1984, Wilson, 1987; Stone y Roberts, 1990; 1992).

65

La competencia es considerada un factor central en la teoría evolutiva y en la estructuración

de comunidades, por lo tanto pertenece al campo común de la ecología. Los modelos nulos, se

reconoce a la competencia como un factor importante en la estructuración de las comunidades, la

cual en muchos casos es la fuerza principal. Así también, se da cabida a otros tipos de interacciones

como los mutualismos u factores significativos para explicar la diversidad biológica (Núñez y

Núñez, 2005).

3.1.1. MODELOS NULOS EN LA ECOLOGÍA

La ecología de comunidades en los 1980’s y 1990’s se centró en estudiar cómo interactuaban las

condiciones ambientales locales y las especies, en los patrones de convivencia y la relación de

abundancias de las especies a escala local. En los años más recientes se ha visto un creciente interés

en el estudio la importante función de la dinámica espacio-temporales como la ecología de

metacomunidades (Chase y Bengtsson, 2010). El desarrollo de modelos nulos para analizar

comunidades ha generado una poderosa herramienta para investigar su estructura y este análisis ha

sido aplicado al estudio de varios taxa (Caswell, 1976; Colwell y Winkler, 1984; Connor y

Simberloff, 1979).

Los sistemas ecológicos suelen presentar patrones llamativos en la distribución espacial y

temporal de los organismos y en el uso que ellos hacen de los recursos. Los modelos nulos son

métodos estadísticos que permiten evaluar la contribución de un mecanismo de interés en la

generación de un patrón observado en la naturaleza. Aunque han tenido una historia controvertida,

los modelos nulos han tenido gran importancia histórica en ecología y biogeografía y continúan

siendo una herramienta imprescindible para el ecólogo moderno.

Gotelli y Graves (1996) definen modelo nulo, como un patrón de generación que se basa

en la asignación al azar de datos ecológicos, donde algunos elementos de los datos se mantienen

constantes y los demás se les permite variar estocásticamente, en estos modelos, el azar está

diseñado para producir un patrón que podría esperarse en ausencia de un mecanismo ecológico

especial.

66

El modelo nulo formaliza una hipótesis nula en ecología, la cual representa la posibilidad

de que no ha pasado nada, o que un proceso no ha ocurrido, o que el cambio no ha sido producido

por una causa de interés. De esta manera, dicha hipótesis nula es el punto de referencia contra la

cual las hipótesis alternativas deben ser contrastadas (Strong, 1980).

La matriz de presencia-ausencia es la base para el análisis de los modelos nulos, las filas

representan las especies y las columnas representan los sitios o muestras. Cada celda de la matriz

se codifica con valores de 0 (cero) y 1 (uno), indicando ausencias el primer valor y el segundo la

presencia. A continuación, el estadístico de prueba observado se contrasta contra una distribución

nula que se genera de forma aleatoria la asignación de los valores de incidencia (1 / 0) en la matriz

de un gran número de veces (es decir, genera comunidades nulas) y el cálculo la prueba estadística

para cada conjunto al azar. En el marco de la hipótesis nula de la prueba estadística observada es

sólo un valor posible de la distribución nula y su probabilidad puede ser evaluada como la

proporción de azar valores que son más extremas que lo observado (Badii y Abreu, 2006).

Comúnmente se han empleado dos algoritmos para generar el azar en matrices nulas

(llamadas también comunidades nulas). El primero es aleatoriamente, en el cual los valores de

incidencia (1 / 0) se fijan a la suma de las filas (es decir, las especies se mantiene constante),

mientras que el segundo fija la suma de las filas y columnas (es decir, la riqueza de especies por

sitio se mantienen constantes). Según el algoritmo, los sitios tienen diferentes probabilidades de

ser colonizados al azar. Sin embargo, todos los sitios se supone que proporcionar condiciones

ambientales similares, ya que cualquier de ellos reúne el potencial para ser colonizadas por una

especie (Badii y Abreu, 2006).

En resumen, los modelos nulos permiten conocer si el azar está involucrado en los patrones

de distribución de la especies, y el uso de éstos, es una alternativa de realizar repeticiones

numerosas en campo. Sin embargo, no implica el realizar un bajo esfuerzo de muestreo, ya que

como menciona Vilchis (2015), la interpretación teórica es tan solo una aproximación de lo que

sucede en la naturaleza.

En este capítulo usamos modelos nulos con la finalidad de analizar la posible existencia de

patrones en los ensamblajes de aves de seis localidades de la Reserva de la Biosfera “El Cielo”,

67

considerando tres niveles de elevación en ambientes conservados y alterados durante la época

invernal a lo largo de cuatro años de monitoreo. Lo anterior basado en tres análisis que son: la co-

ocurrencia, el sobrelapamiento de nicho y la estructura de metacomunidades, las cuales se explican

más adelante.

Un modelo nulo se define como un modelo que genera un patrón que está basado en la

aleatorización de datos ecológicos o muestreo aleatorio de distribuciones conocidas o imaginarias.

El modelo nulo es diseñado con respecto a algún proceso ecológico y evolutivo de interés. Ciertos

elementos de los datos son mantenidos constantes, y otros se permite que varíen aleatoriamente

para crear nuevos patrones de ensamble. La aleatorización es diseñada para producir un patrón que

se esperaría en la ausencia de un mecanismo en particular. (Gotelli y Graves, 1996).

El objetivo de los modelos nulos es estiman si los patrones de los datos reales pueden ser

reproducidos en un modelo simple que no incorpora un mecanismo biológico importante, así como

determinar si los datos parecen seguir un patrón no aleatorio con respecto a una hipótesis nula.

a) Co-ocurrencia

Una de las cuestiones fundamentales de la ecología es si las comunidades ecológicas se estructuran

de acuerdo con un conjunto de reglas generales. Pero esto es también uno de los temas más

controvertidos en la ecología (Strong et al., 1984, Weiher y Keddy 2001). Especialmente las reglas

de ensamblaje propuesto por Diamond (1975), el cual ha suscitado un intenso debate en las últimas

tres décadas (Connor y Simberloff, 1979; 1983; 1984; Diamond y Gilpin, 1982; Gilpin y Diamond,

1982; Weiher y Keddy, 2001).

Diamond (1975) postuló un conjunto de reglas fundamentales que determinan el patrón de

co-ocurrencia de las especies en las comunidades naturales. Identificando a la competencia como

la medida o la fuerza principal de estructuración entre especies. El debate sobre el modelo de

Diamond se ha centrado principalmente en dos cuestiones. Si el modelo presenta una lógica

(Connor y Simberloff, 1979) y cómo construir modelos nulos suficientes para probarlos (Manly,

1995; Gotelli y Graves, 1996; Sanderson et al., 1998; Gotelli y Rhode, 2002).

68

Este debate dio lugar a la mejora de las técnicas estadísticas y en el desarrollo de software

para pruebas de no aleatoriedad en matrices de ausencia y presencia o de abundancia (Schluter,

1984; Gotelli et al., 1997; Shenk et al., 1998; Gotelli, 2000; Gotelli y Entsminger, 2001). Estos

esfuerzos permitieron la realización de ciertos algoritmos usando modelo nulo y su capacidad para

detectar patrones de co-ocurrencia (Gotelli 2000; 2001; Gotelli y Entsminger, 2003).

Un inconveniente importante en el debate sobre las reglas de ensamblaje fue la restricción

de las base de datos, dado que la formulación original del modelo se basa en datos de presencia-

ausencia de las especies de aves del archipiélago de Bismarck (Diamond, 1975). Desde entonces,

se han utilizado sólo unos pocos estudios adicionales para probar el modelo (Gotelli y Graves,

1996). En este sentido, la publicación de Gotelli y McCabe (2002) es un gran paso adelante. Se

llevó a cabo un meta-análisis de 96 sobre la distribución de las especies entre los sitios replicados

y encontraron diferencias importantes respecto del modelo nulo de asociaciones de especies al azar,

a las predichas por las reglas de ensamblaje de Diamond. Sin embargo, incluso este resultado no

responde a la pregunta de manera decisiva, lo que hace que las desviaciones observadas a partir de

los patrones al azar. La interpretación clásica apunta a las interacciones entre especies,

especialmente a la competencia, como la fuerza principal para la formación de la estructura de la

comunidad (Connell, 1980; Tilman, 1982; Weiher y Keddy, 1999). En su lugar, Schoener y Adler

(1991) y Bell (2000) señalaron que la heterogeneidad del hábitat puede producir distribuciones

espaciales aleatorias.

Uno de los tópicos que en ecología de comunidades se le ha puesto más atención es la

identificación de los mecanismos generales que gobiernan la estructura de las comunidades

biológicas (“reglas de ensamble”), y aunque se han propuesto varias reglas se le ha dado mayor

relevancia a las interacciones interespecíficas como la competencia y el mutualismo (Vilchis, 2000;

Chase, 2003; Feeley, 2003). Sin embargo, es necesario indicar que la coexistencia entre las especies

puede estar gobernada por fuerzas competitivas y no competitivas (Gordon, 2000). Los modelos

nulos son métodos estadísticos y simulaciones computarizadas que se usan para indagar o analizar

si existe el azar en los procesos de la naturaleza que generan algún patrón ecológico, de aquí que

se han implementado para estudiar los patrones de co-ocurrencia (Gotelli, 2000; Gotelli y

Entsminger, 2003). Los modelos nulos trabajan con datos ecológicos aleatorizados procedentes de

69

un modelo conocido o imaginario, de manera tal que se puede determinar si los patrones observados

en las comunidades biológicas son gobernados por eventos o sucesos ecológicos o evolutivos, o

simplemente por el azar (Gotelli, 2000; Gotelli y Entsminger, 2003).

b) Sobrelapamiento

Sin duda uno de los temas más estudiados en ecología ha sido tratar de entender o conocer cómo

las especies difieren en el uso de los recursos (Luiselli, 2008); buscando explicarlo mediante el

análisis de tres aspectos dimensionales, el hábitat, el alimento y el tiempo (Schoener, 1968; Pianka,

1969). Sin embargo, la distribución de los seres vivos depende de muchos factores y estos pueden

abarcar escalas espaciales y temporales muy distintas (Nogués-Bravo, 2003).

Cuando tratamos de analizar el ensamble de nichos debe tomarse en cuenta que la medición

y la interpretación del traslape de nicho entre especies consumidoras del mismo recurso depende

de lo que se está comparando entre ellas; por ejemplo, la morfología, el uso de cierto microhábitat,

el tiempo u horario de forrajeo, el comportamiento de alimentación y los recursos consumidos

(Lawlor, 1980). La mayoría de estos estudios únicamente documentan las diferencias pero no

analizan los mecanismos que las causan, ya que de manera conjunta o por medio de un sólo estudio

ambas metas son difíciles de alcanzar (Toft, 1985).

Una de las mejores herramientas para estimar solapamiento de nicho es mediante el módulo

“Niche Overlap” del programa informático EcoSim 7.0. Este modelo se basa en una tabla de medias

que muestra la prueba de probabilidad en la cual el solapamiento de nicho medio observado se

compara con el solapamiento de nicho en las comunidades simuladas asumiendo que cuando la

media observada es mayor que la esperada hay traslape; en caso contrario, hay segregación (Gotelli

y Graves, 1996).

El sobrelapamiento de los patrones por sitios fue analizado usando el número de individuos

por especie, se utilizó el índice de Pianka que va en un rango de 1, cuando existe una idéntica

utilización del recurso y de 0 cuando no comparten el recurso. El análisis de sobrelapamiento de

70

nicho se realizó en el programa de EcoSim 7.72 (Gotelli y Entsminger, 2009). Las redes de

interacciones entre especies de aves se analizaron empleando sitios de monitoreo y las condiciones

ambientales (alterado y conservado).

c) Metacomunidades

Se le denomina metacomunidad a un conjunto de comunidades ecológicas locales ligadas por la

dispersión de las especies interactuantes (Hanski y Gilpin, 1991; Mouquet y Loreau, 2002; Leibold

et al., 2004). El concepto está centrado en la estructura que existe entre la interconexión de sitios,

y cambia el enfoque de patrones a escalas locales a patrones a través de meso-escalas, y los

mecanismos que operan localmente a aquellos que operan en diferentes escalas (Leibold, 2011).

La comprensión de los procesos que propician ya sea a escalas locales o regionales la

estructura de una comunidad ha sido un tema de gran interés en la ecología (Ricklefs, 1987;

Ricklefs y Schluter, 1993), asimismo, el tratar de descifrar o entender los patrones de distribución

de la riqueza de especies y de las poblaciones.

Una nueva gama de estudios ha surgido como un nuevo paradigma en ecología, en donde

el estudio de las metacomunidades es el enfoque principal. Definiéndose como el conjunto de

comunidades locales que se encuentran interconectadas dentro de una misma unidad de paisaje

(Holyoak et al., 2005; Holyoak y Mata, 2008).

Los modelos de metacomunidades difieren en aspectos importantes en la valoración del

papel que desempeñan los factores bióticos, abióticos, la heterogeneidad espacial y la capacidad

de dispersión. De este modo, la variación de éstos parámetros origina estructuras y dinámicas

metapoblacionales diferentes (Leibold et al., 2004).

Mediante el enfoque de metacomunidades (sensu Leibold y Mikkelson, 2002; Presley et al.,

2010) evaluamos la estructura de metacomunidades de aves en la reserva de la biosfera El Cielo,

de tres estratos elevacionales y dos condiciones ambientales de su hábitat (conservado o alterado).

esperando puedan ser descritas en su estructura a partir de alguno de los modelos actuales de

71

metacomunidades (Tabla 3.1). Para ello se evalúan tres aspectos, la Coherencia (CO), Recambio

de especies (RE) y el agrupamiento de límites entre especies (AE). Lo anterior permitirá identificar

seis estructuras (Leibold & Mikkelson, 2002) y cuatro cuasi-estructuras (Presley et al., 2010), es

decir cómo están distribuidas las especies a lo largo de un eje de variación medioambiental: (Tabla

3.1), asumiendo que la distribución de las especies pueden ser producto de factores abiótico o

biótico.


La datos de campo fueron obtenidos del monitoreo de aves en las temporadas invernales del 2006

al 2010 durante los meses de diciembre, enero y febrero, siguiendo los criterios del protocolo MoSI

[Monitoreo de sobrevivencia invernal (DeSante y Saracco, 2004)], en las localidades de Gómez

Farías (GF), Alta Cima (AC), y San José (SJ), considerando dos estaciones por cada localidad, una

en hábitat conservado (con) y otra en alterado (sec).

Los registros obtenidos en campo fueron generados por dos tipos de muestreo: a) con redes

ornitológicas y b) de datos de observaciones utilizando binoculares (10x50) y registros auditivos.

Más información al respecto al proceso de monitoreo se presenta en el capítulo I.

d) Co-ocurrencia

Los datos fueron organizados en una matriz de presencia (1) y ausencia (0), en el que cada especie

representa una fila y las columnas los sitio de muestreo. Con la finalidad de cumplir con los

requerimientos sugeridos por Gotelli (2000), se seleccionaron únicamente grupos específicos a

nivel de orden (Columbiformes, Psittaciformes, Piciformes, Apodiformes, Accipitriformes y

Passeriformes), que fueron los que presentaban más de cinco especies, con la finalidad de detectar

patrones de distribución no aleatorios de las especies, utilizando el módulo de Co-ocurrencia de

EcoSim (Gotelli y Entsminger, 2001); considerando los cuatro índices de co-ocurrencia (Checker,

C-Score, V-Ratio y COMBO), realizando las simulaciones sugeridas por Gotelli (2000) para cada

uno de los índices, con un total de 1000 iteracciones (Anexo 3.1).

72

Tabla 3-1. Seis estructuras (Leibold & Mikkelson, 2002) y cuatro cuasi-estructuras (Presley et al., 2010) de metacomunidades. Los patrones representan

características hipotéticas que resultan de al menos un proceso ecológico o biogeográfico potencial. Coherencia, recambio de especies, y agrupamiento de límites

entre especies, lo anterior hace referencia a los tres elementos evaluados para identificar el patrón que mejor ajuste. Las estructuras cuasianidadas se dividen en

base al límite de agrupamiento en tres patrones de pérdida de especies (agrupada, estocástica, o híper dispersa).

ESTRUCTURA DESCRIPCIÓN COHERENCIA RECAMBIO

DE ESPECIES

AGRUPAMIENTO

DE LÍMITES

Tablero de ajedrez Pares de especies tienen distribuciones que se excluyen

mutuamente (i.e., combinaciones prohibidas; Diamond,

1975) pero estos pares ocurren independientemente de

otros pares.

Negativa N.A. N.A

Subgrupos anidados Conjuntos de especies de sitios pobres en especies son

subgrupos (Patterson y Atmar, 1986) de aquellos sitios

ricos en especies.

Positiva

Negativo Puede ser positivo,

n.s., o negativo

Cuasi-anidada N.S., y menor

que lo esperado

por el azar

Clementsiana Los gradientes resultan en comunidades discretas que se

reemplazan entre sí como un grupo (Clements, 1916).

Positiva Positivo Positivo

Cuasi-Clementsiana N.S.

Gleasoniana Los gradientes resultan en un recambio de especies, pero

el arreglo de las especies a lo largo del gradiente es

independiente e idiosincrásico (Gleason, 1926).

Positiva Positivo N.S.

Cuasi-Gleasoniana n.s., y mayor

que lo esperado

por el azar

Espaciada

uniformemente

Los gradientes resultan en comunidades no discretas, pero

los límites de las especies están ordenados de manera más

uniforme (Tilman, 1982) que lo esperado por el azar.

Positiva Positivo Negativo

Cuasi-espaciada N.S.

Aleatoria No hay gradientes u otros patrones en la distribución de

las especies entre los sitios (Simberloff, 1983).

N.S. N.S. N.S.

Abreviaciones: N.A., no aplica, N.S., no significativo

73

e) Sobrelapamiento de nicho

Para determinar cómo las especies de aves se dividen el uso de espacio en las seis localidades de

El Cielo, los datos fueron organizados en una matriz de ocurrencia, donde las filas indican el total

de aves capturadas en los cuatro años de muestreo por especie y las columnas los sitios de

muestreo.Para determinar el sobrelapamiento de nicho se emplearon los algoritmos utilizados en

el programa EcoSim 7.0 (Gotelli y Entsminger, 2001), generando 1000 pseudocomunidades en las

que se calcula nuevas superposiciones de nicho (Gotelli y Entsminger, 2001) es decir, produce

patrones aleatorios de superposición de nicho que serían esperados en ausencia de interacciones

entre las especies (patrones nulos).

La amplitud del nicho puede ser retenida o reasignada, en el primer caso se conserva el

grado de especialización de cada especie, y en el segundo conduce a un aspecto más amplio de

utilización y por lo tanto un mayor solapamiento de nicho en la comunidad simulada contra la real.

De igual manera los ceros en las simulaciones también pueden ser retenidos o reasignados.

Los algoritmos a utilizar fueron RA3 y RA4 con el índice de Czechanowski, este índice

corresponde a la zona de intersección de los histogramas de la utilización de las especies, con

valores que van de 0 hasta un máximo de 1,0 (Gotelli y Entsminger, 2001). El primer algoritmo

retiene el número de especies por área y reasigna las condiciones de cero, no anclándolos, esto

significa que cuando una localidad no es ocupada por una especie en la matriz original, dicha

localidad puede estar ocupada en alguna matriz simulada y el segundo no retiene el número de

especies por área ni reasigna los ceros, por lo cual, si una especie no utilizó una localidad dada en

la matriz original, tampoco lo hará en la matriz simulada (Gotelli y Entsminger, 2001).

La amplitud del nicho puede ser retenida o reasignada, cuando es retenido se preserva el

grado de especialización de cada especie y cuando es reasignado usualmente conduce a un espectro

mucho más amplio de utilización y, por lo tanto, un mayor solapamiento de nicho en la comunidad

simulada contra la comunidad real. De la misma manera los estados en cero son retenidos o

reasignados: la participación de los ceros en la matriz observada es mantenida o no en cada matriz

simulada. Para el presente trabajo se realizaron comparaciones entre los algoritmos RA2, RA3 y

RA4 utilizando el índice de Pianka. El algoritmo RA2 flexibiliza la amplitud del nicho observado

74

y retiene la condición de ceros; RA3 retiene la amplitud y reasigna la condición de ceros mientras

RA4 retiene ambas condiciones. Cada prueba fue aleatorizada 1000 veces usando el programa

informático EcoSim 7.0 (Gotelli y Entsminger 2001) Para este análisis se usó la abundancia total

de aves (adultas o inmaduras), en todos los casos las filas contuvieron a las especies y las columnas

a las diferentes porciones particulares del hábitat.

La decisión sobre el patrón de los estados ceros en las matrices simuladas dependerá de

considerar si los mismos representan ausencias obligadas en las áreas estudiadas. Estas ausencias

podrían estar determinadas por limitaciones ambientales (requerimientos ecológicos insuficientes)

o históricos (áreas de endemismos o vicariantes), no por interacción de exclusión entre especies o

factores aleatorios, como la dispersión. Por no tener una certeza fundamentada, se debe optar por

la aleatorización de los ceros en las matrices simuladas. La retención de estados ceros es posible

también mediante la opción "ceros duros". El algoritmo RA3 es poco propenso a errores de tipo I

(las probabilidades de que la matriz generada al azar produzca un patrón estadísticamente

significativo), al detectar de forma más eficiente los patrones de superposiciones espaciales no

aleatorias. Por su parte, el algoritmo RA4 representa más la estructura de los datos reales; por lo

tanto, no siempre detecta patrones no aleatorios en casos donde RA3 lo hace. Así, resulta más

predispuesto a cometer errores de tipo II (las probabilidades de que la matriz generada al azar no

produzca patrón estadísticamente significativo). Por otra parte, de producir también patrones de

superposición significativos, sería posible afirmar que la estructura no aleatoria (superposición

espacial de las áreas superior o inferior de lo esperado por superposiciones aleatorias) de la matriz

de datos es muy marcada (Gotelli, 2000).

Los llamados "ceros duros" permiten delimitar los límites de utilización espacial en

simulación. Estos estados representan espacios muy poco probables, o no factibles, de ser ocupados

por una especie o un conjunto de ellas, con independencia del posible efecto de interacción biótica.

Los ceros duros se constituyen mediante la entrada, en lugar de "0", de "x" en las locaciones

pertinentes de la matriz. El algoritmo que se debe utilizar es RA3, el cual conservará esa

codificación en las matrices simuladas, aunque el resto de los ceros presentes sea aleatorio. Sólo

se codifican con "x" los "0" que se consideran "duros", según los criterios expresados. Así, la matriz

podría tener todos sus estados ceros codificados con "x" o sólo una parte de ellos.

75

Esta opción puede aplicarse en el análisis de la superposición espacial de organismos en

gradientes ecológicos o mosaicos de hábitats, donde se concluye que en algunas zonas del

gradiente, o algún hábitat en específico, no es posible la presencia de algunas especies. De igual

modo, es posible usarla en los análisis históricos que involucran áreas de endemismo diferentes y

las ausencias no sean interpretadas como resultantes de extinciones.

El primer paso sería la construcción de una matriz con las áreas en las filas y las especies

en las columnas. Con el algoritmo RA3 (ancho de la utilización de las áreas retenidas y estados

ceros barajados), se retiene el número de especies por área y se permite el uso de cada área por

cada especie. Con el algoritmo RA4 (ancho de la utilización de las áreas retenidas y estados ceros

retenidos).

f) Metacomunidades

Para el análisis de metacomunidades, se seleccionaron los resultados del proceso de monitoreo de

redes, en virtud de que se el programa requiere contar con datos de abundancia, el primer análisis

se realizó a nivel de órdenes, considerando solo Passeriformes y Apodiformes y en un segundo

análisis a nivel de familias, se consideraron solo Cardinalidae, Emberizidae, Parulidae, Trochilidae,

Turdidae y Tyrannidae. Estos fueron organizados en una matriz de presencia ausencia (por orden

o familia), donde las filas indican las especies de aves capturadas en los cuatro años de muestreo y

las columnas los sitios de muestreo. Dicha matriz fue traspuesta y analizada utilizando el programa

Matlab versión 5.3. Corriendo 1000 iteraciones para cada uno de los elementos coherencia (CO),

recambio de especies (RE) y límite de agrupamiento (AE).

La matriz de cada uno de los órdenes y familias fueron ordenadas por medio de un análisis

de correspondencia (reciprocal averaging), buscando minimizar el grado en que los sitios

compuestos de especies similares y de comparable distribución espacial, sean adyacentes en la

matriz (Gauch, 1982).

Se utilizó un análisis jerárquico (sensu Leibold y Mikkelson, 2002; Presley et al., 2010)

basado en modelos nulos para evaluar tres aspectos de la distribución de las especies (CO, RE,

76

AE), para así identificar a partir de una matriz de incidencia ordenada la estructura canónica de

metacomunidades (e.g., Clementsiana, Gleasoniana, subgrupos anidados, etc.), para cada gradiente

elevacional (Figura.3.1).

Figura 3.1. Diagrama analítico del enfoque jerárquico basado en el análisis de los elementos de

estructura de metacomunidades (CO, RE y AE), para distinguir entre las seis estructuras

idealizadas (Leibold y Mikkelson, 2002), cuatro cuasi-estructuras y tres patrones de pérdida de

especies en estructuras anidadas (Presley et al., 2010). Los cuadros designan los resultados

estadísticos (+ = significativo positivo, NS = no significativo, - = significativo negativo) de la

comparación de valores observados versus simulados; los óvalos indican la dirección del recambio

de especies no significativo para determinar cuasi-estructuras. Usamos α = 0.05 para el análisis

de cada EMS. Imagen modificada por Arriaga (2012) a partir de Presley et al., (2010).

Con el fin de identificar la estructura de metacomunidades de aves en El Cielo, se empleó

el método analítico de Leibold y Mikkelson (2002), en el marco conceptual de Presley et al., (2010),

basándonos en la coherencia (CO), el recambio de especies (RE) y el límite de agrupamiento entre

especies (AE).

77

Coherencia (CO)

De acuerdo al enfoque jerárquico (Presley et al., 2010), el primer elemento a ser evaluado es la

Coherencia. Para analizar la CO, fue escogido a priori un modelo nulo cuya función es fijar el total

de columnas (riqueza de especies en cada sitio/estrato) a la igualdad de los valores empíricos, pero

asignando una probabilidad equiprobable a cada fila (ocurrencia de especie), además presenta una

combinación deseable de error de tipo I y II cuando se aplica a matrices pequeñas. Este modelo

nulo crea un universo nulo biológicamente realista en el cual el número de especies en cada sitio

es fijado, pero el número de sitios en el que ocurre cada especie es aleatorio (Presley et al., 2009,

2010; Presley y Willig, 2010). Para cada gradiente elevacional se generaron 1000 matrices al azar.

Se evaluó CO mediante la comparación del número de ausencias incrustadas (i.e., una interrupción

en el rango de una especie) en la matriz ordenada (Co obs) versus la distribución de ausencias

embebidas producidas por el modelo nulo (Co sim; Figura 3.2). La significancia se estima con una

prueba de z basada en la media y la varianza de la distribución nula (Leibold y Mikkelson, 2002).

Una metacomunidad se consideró con CO significativa y positiva, cuando la probabilidad

debido al azar de tener menos ausencias embebidas que lo observado fue ≤ α/2 (una prueba de dos

colas). Una metacomunidad se consideró con CO significativa y negativa, si la probabilidad debido

al azar de tener más ausencias embebidas a lo observado fue ≥ α/2. La CO positiva indica una

respuesta continua de las especies en la metacomunidad a las mismas características apropiadas

ambientales a lo largo del gradiente latente, y es característica del resto de las estructuras coherentes

(i.e., Subgrupos anidados, Espaciada uniformemente, Clementsiana, Gleasoniana; Figura 3.2a). La

CO negativa es característica de la estructura tablero de ajedrez. Una CO no significativa (α ˃ 0.05)

indica una estructura aleatoria y sugiere que la distribución de la mayoría de las especies no está

determinada por el mismo gradiente ambiental (Presley et al., 2010; Figura 3.2b).

78

Figura 3.2. Evaluación de CO: a) Metacomunidad perfectamente coherente, b) Metacomunidad no

coherente. Aus = número de ausencias incrustadas observadas, M = promedio de ausencias incrustadas

nulas, DS = desviación estándar de M, p = valor de probabilidad. Imagen modificada por Arriaga (2012) a

partir de Leibold y Mikkelson (2002).

Recambio de especies (RE) El siguiente elemento que se evalúa en estructuras con Coherencia positiva es el recambio de

especies, para esto se eliminan las ausencias incrustadas en la matriz de incidencia con el objetivo

de obtener los rangos de distribución perfectamente coherentes (Leibold y Mikkelson, 2002). El

RE se analiza contabilizando el número de veces que una especie es sustituida por otra entre cada

posible par de sitios en la matriz previamente ordenada (RE obs). El modelo nulo empleado crea

una distribución nula (RE sim) de valores a partir de 1000 matrices generados al azar, moviendo

todos los rangos de distribuciones de las especies azarosamente dentro de la matriz. Para determinar

la significancia, el RE obs es comparado con la distribución nula (Re sim; Leibold y Mikkelson,

2002; Figura 3.3).

79

Una metacomunidad exhibió RE significativamente negativo, cuando la probabilidad

debido al azar de menos reemplazos que lo observado fue ≤ α/2 (Figura 3.3a); RE no significativo,

cuando el valor de la prueba estadística fue α ˃ 0.05 (Figura 3.3b); y RE significativamente

positivo, cuando la probabilidad debido al azar de tener más reemplazos que lo observado fue ≤

α/2 (Figura 3.3c). Un RE significativamente negativo es indicativo de estructuras de subgrupos

anidados, mientras que un RE significativamente positivo es indicativo de estructuras Gleasoniana,

Clementsiana o espaciadas uniformemente. Un RE no significativo es una característica de las

cuasi-estructuras, un RE negativo no significativo indica una de las estructuras cuasi-anidadas, y

un RE positivo no significativo indica una estructura cuasi-Gleasoniana, cuasi-Clementsiana, o

cuasi-espaciada uniformemente (Presley et al., 2010; Figura 3.1).

Figura 3.3. Evaluación de RE: a) Metacomunidad sin recambio de especies, b) Metacomunidad con bajo

recambio de especies. c) Metacomunidad con alto recambio de especies. Re = número de recambios, M =

promedio de recambio esperado por el modelo nulo, DS = desviación estándar del recambio esperado por el

modelo nulo, p = probabilidad estadística. Imagen modificada por Arriaga (2012) a partir de Liebold y

Mikkelson (2002).

Agrupamiento de límites entre especies (AE) El último elemento a evaluar es el AE, el cual nos permite distinguir estructuras con CO y RE

positivos una de otra, mediante tres patrones de agrupamiento de los límites de rangos de

distribución de las especies a lo largo de eje de variación ambiental. Este elemento se evalúa por

80

medio del índice de Morisita (I), el cual mide el agrupamiento de los límites de las distribuciones

de las especies en cada sitio o estrato (Morisita, 1971; Figura 3.4). La significancia es determinada

por una prueba chi-cuadrada de bondad de ajustes (χ2) que compara la distribución observada de

los límites de las especies contra una expectativa de una distribución uniforme de los límites de

distribución (Leibold y Mikkelson, 2002; Presley et al., 2010).

Un I <1.0 con una prueba χ² significativa, indican límites distribuidos más uniformemente

que lo esperado por el azar (Figura 3.4a), y es compatible con estructuras espaciadas

uniformemente, cuasi-espaciadas uniformemente, o pérdida hiper-dispersa de especies en

estructuras anidadas o cuasi-anidadas. Un AE aleatorio, tiene un I ~ 1.0 y una prueba χ² no

significativa, indicando un agrupamiento azaroso (Figura 3.4b), consistente con estructuras

Gleasoniana, cuasi-Gleasoniana, o pérdida estocástica de especies en estructuras anidadas.

Mientras que un I >1.0 con una prueba χ² significativa, indica límites más agrupados que lo

esperado por el azar (Figura 3.4c), y es consistente con estructuras Clementsiana, cuasi-

Clementsiana, o pérdida agrupada de especies en estructuras anidadas o en cuasi-anidadas. (Leibold

y Mikkelson 2002, Presley et al., 2010; Figura 3.1).

Figura 3.4. Evaluación de AE: a) especies sin agrupamiento, b) especies con bajo agrupamiento en sus límites. c)

especies con alto agrupamiento entre sus límites. IM= valor del índice de Morisita observado, Mi= Valor del

agrupamiento uniforme, p= Valor de probabilidad de M. Imagen modificada por Arriaga (2012) a partir de

Leibold y Mikkelson (2002).

81

Los análisis de Estructuras de Metacomunidades se realizaron en Matlab 7.5.0.342, versión

2007b (scripts disponibles en: http://www.tarleton.edu/higgins~/EMS.htm). Las matrices de

presencia-ausencia se presentan en el Anexo 3.1.

3.3. RESULTADOS

3.3.1. RIQUEZA DE ESPECIES

Durante el proceso de monitoreo de aves en las seis localidades de la reserva de la Biosfera El

Cielo, se registró una diversidad de 187 especies de aves, agrupadas en 14 órdenes y 36 familias.

De manera general los sitos alterados (GFsec, ACsec y SJsec) en cada uno de los estratos

elevacionales presentaron una mayor diversidad con respecto a los sitios conservados, y la riqueza

de aves se disminuyó conforme se incrementó la altitud, por lo cual la mayor riqueza de aves se

presentó en los estratos de Gómez Farías, seguida de los de Alta Cima y por último los de San José.

La localidad de muestreo que presentó la mayor riqueza de especies fue la GFsec con 149

especies, seguida de la ACsec con 128; GFcon con 109; ACcon con 102; SJsec con 79 y SJcon con

69 taxa.

3.3.2. ANÁLISIS DE CO-OCURRENCIA

Para el análisis de co-ocurrencia se utilizaron solo los órdenes que presentaron más de cinco

especies en su composición (Tabla 3.2). Las simulaciones de coocurrencia realizados para los

diferentes índices seleccionados, para cada uno de los grupos de aves, arrojaron diferentes

resultados, resaltando que el índice Combo, solo dio valores significativos para el orden

Columbiformes, por lo anterior, solo para este grupo se presenta los valores de dicho índice.

82

Tabla 3.2. Riqueza de especies por orden de aves registradas en la Reserva de

la Biosfera El Cielo. Se indican con negritas los órdenes seleccionados para

el análisis de co-ocurrencia.

ORDEN RIQUEZA DE ESPECIES

Caprimulgiformes 1

Coraciiformes 1

Tinamiformes 1

Cathartiformes 2*

Cuculiformes 2

Trogoniformes 3

Falconiformes 4

Galliformes 4

Strigiformes 4

Columbiformes 6

Piciformes 7

Psittaciformes 7

Accipitriformes 12*

Apodiformes 12

Passeriformes 121

* Los órdenes Accipitriformes y Cathartiformes, fueron separados por Chesser et al.,

(2016), por lo anterior, se presenta análisis para ambos grupos.

g) Orden Passeriformes

Este orden es el más diverso de todos los presentes en la Reserva de la Biosfera El Cielo, con 121

especies de aves, encontrando el mismo patrón de riqueza descrito anteriormente para toda la

avifauna, es decir mayor riqueza en áreas alteradas y esta decrece conforme se incrementa la altitud.

Los resultados del análisis de co-ocurrencia se muestran en la Tabla 3.2.

La simulación 2 de los índices Checker y C-score y V-ratio indica que las especies están

co-ocurriendo de manera significativa en los seis sitios de muestreo, es decir las especies co-

83

ocurren más de lo esperado de manera equiprobable. En el caso de las simulaciones 4 y 8 sugieren

que todas las especies también co-ocurren de manera significativa, y en la SIM 9, solo son

significativo el índice C-score (Tabla 3.3).


Passeriformes en seis localidades de la Reserva de la Biosfera El Cielo.

CHECKER C-SCORE V-RATIO

Observado 828 0.755 12.858

SIM 2 1143.951 0.972 0.993

(< 0.001) (< 0.001) (< 0.001)

SIM 4

2.888

(< 0.001)

SIM 8

4.420

(< 0.001)

SIM 9 838.290 0.716

(0.432) (< 0.001)

Nota. Las columnas indican los diferentes índices evaluados, las filas los resultados de las

diferentes simulaciones (SIM). La primera fila indica los valores observados, los valores

expresados en cada una de las simulaciones indican los valores del índice esperado y los valores

entre paréntesis indican el valor de P. Los valores marcados en negritas corresponden a valores

significativos.

84

h) Orden Accipitriformes y Cathartiformes

Los órdenes Accipitriformes y Cathartiformes de la reserva de la biosfera El Cielo se integran por

un total de 14 especies presentando el mismo patrón de distribución que la riqueza total, es decir a

menor elevación y en áreas alteradas mayor riqueza.

De acuerdo con la tabla 4, los resultados del análisis de co-ocurrencia son consistentes, solo

se presentan valores significativos en la simulación 2, de los índices Checker, C-score y V-ratio

(Tabla 3.4). Considerando que los valores esperados en los dos primeros índices son mayores que

los observados nos indica que las especies están coocurriendo más de lo esperado y por lo tanto la

distribución de estas especies no es aleatoria.


Accipitriformes en seis localidades de la Reserva de la Biosfera El Cielo.


Observado 15 0.956 2.402

SIM 2 23.946 1.282 0.999

(0.011) (0.033) (0.037)

SIM 4

2.888

(0.216)

SIM 8

4.420

(0.240)

SIM 9 838.290 0.755

(0.231) (0.439)





significativos.

85

i) Orden Apodiformes

Los Apodiformes de la RB El Cielo se integran por un total de 11 especies, presentándose una

mayor riqueza en las localidades de Alta Cima, patrón diferente a lo anteriores descritos. En los

resultados de los análisis de co-ocurrencia no indican valores significativos en ninguno de los

índices, por lo que no existe un patrón consistente de co-ocurrencia de este grupo, y su distribución

en la reserva es aleatoria (Tabla 3.5).


Apodiformes en seis localidades de la Reserva de la Biosfera El Cielo.


Observado 16 1.364 1.266

SIM 2 15.472 1.421 1.018

(0.633) (0.348) (0.423)

SIM 4

1.321

(0.509)

SIM 8

1.387

(0.418)

SIM 9 15.026 1.385

(0.353) (0.462)





significativos.

86

j) Orden Piciformes

Los Piciformes de la RB El Cielo se integran por siete especies, en este grupo no se presenta un

patrón observable de distribución en base a presencia ausencia por hábitat conservados o alterados

o por nivel altitudinal, debido a que todas las especies tienen la facilidad de estar representados en

todos los ambientes o niveles elevacionales muestreados. Los análisis de co-ocurrencia confirman

que no existe un patrón establecido para este grupo, por lo cual su distribución en la reserva El

Cielo es de manera aleatoria (Tabla 3.6).


Piciformes en seis localidades de la Reserva de la Biosfera El Cielo.


Observado 1 0.819 1.384

SIM 2 1.245 0.394 1.004

(0.626) (0.269) (0.335)

SIM 4

1.098

(0.393)

SIM 8

1.181

(0.340)

SIM 9 1.303 0.275

(0.211) (0.460)





significativos.

87

k) Orden Psittaciformes

Los Psittaciformes de la RB el Cielo están representados por siete especies, donde la mayor riqueza

se encuentra en las zonas tropicales, disminuyendo la riqueza con la altitud. Los análisis de co-

ocurrencia no revelan valores significativos en las simulaciones (Tabla 3.7), indicando que no un

patrón definido para este grupo.


Psittaciformes en seis localidades de la Reserva de la Biosfera El Cielo.


Observado 5 1.143 2

SIM 2 4.805 1.410 0.964

(0.607) (0.224) (0.063)

SIM 4

1.413

(0.235)

SIM 8

1.568

(0.287)

SIM 9 2.503 0.924

(0.108) (0.112)





significativos.

88

l) Orden Columbiformes

El orden Columbiformes se integra por seis especies presentando un patrón de presencia similar a

la diversidad total de especies del área de estudio. Los Valores de los índices de coocurrencia para

las diferentes simulaciones realizadas solo fueron significativas en los índices V- Ratio y Combo

para la simulación 2 (Tabla 3.8). Por lo anterior, la co-ocurrencia de especies de Columbiformes

es menos por procesos aleatorios en C-score.


Columbiformes en seis localidades de la Reserva de la Biosfera El Cielo.


Observado 2 0.2 2.543

SIM 2 4.089 1.065 1.223

(0.121) (0.017) (0.031)

SIM 4

1.494

(0.127)

SIM 8

1.802

(0.175)

SIM 9 2.000 0.217

(1.000) (0.743)

Nota. Las columnas indican los diferentes índices evaluados, las filas los resultados de las diferentes simulaciones

(SIM). La primera fila indica los valores observados, los valores expresados en cada una de las simulaciones indican

los valores del índice esperado y los valores entre paréntesis indican el valor de P. Los valores marcados en negritas

corresponden a valores significativos.

89

3.3.3. ANÁLISIS DE SOBRELAPAMIENTO DE NICHO

Durante el proceso de monitoreo de aves en las seis localidades de la reserva de la Biosfera El

Cielo, se capturaron un total de 3942 aves, de un total de 113 especies, agrupadas en 11 órdenes,

28 familias y 82 géneros. De manera general la riqueza de especies capturadas fue mayor en sitios

alterados que conservados, mientras que el número de aves capturadas en los sitos alterados de

Gómez Farías y de San José fueron mayores con respecto a los sitios conservados, solo en el área

conservada de Alta Cima se presentó una mayor cantidad de aves capturadas que el sitio alterado

(Figura 3.5).

Figura 3.5. Riqueza de especies y número de capturas por sitio de muestreo en la Reserva de la

Biosfera El Cielo.

Los resultados de las simulaciones para estimar el sobrelapamiento de nicho de los

algoritmos RA3 y RA4 se encontraron diferencias significativas, lo anterior indica que las especies

de aves capturadas en la reserva El Cielo se sobrelapan más de lo esperado, dado que los valores

observados fueron mayores a los simulados para cada una de los algoritmos antes mencionados

(Tabla 3.9). En el caso del algoritmo RA3, este retuvo el número de especies por sitio, mientras

que el RA4 no lo hace, por lo cual, si una especie no fue capturada en un sitio, en ninguna de las

0

10

20

30

40

50

60

70

80

90

0

200

400

600

800

1000

1200

GFcon GFsec ACcon ACsec SJcon SJsec

RIQ

UE

ZA

DE

ES

PE

CIE

S

N.

DE

CA

PT

UR

AS

SITIOS DE MUESTREO

N. DE CAPTURAS

RIQUEZA DE ESPECIES

90

matrices simuladas se replicó, sin embargo no se retiene el número de especies por sitio no

anclándolos, esto significa que si un área no es ocupada por una especie en la matriz original puede

estar ocupada en alguna matriz simulada y el segundo no retiene el número de especies por área ni

reasigna los ceros, por lo cual, si una especie no utilizó un área dada en la matriz original, tampoco

lo hará en la matriz simulada (Gotelli y Entsminger, 2001).

Tabla 3.9. Resultados del análisis de sobrelapamiento de nicho para los algoritmos RA3

y RA4, para las aves capturadas en seis estaciones de la reserva de la biosfera El Cielo

ALGORITMO

VALOR

OBSERVADO

VALOR

SIMULADO P

RA3 0.32018 0.27084 <0.001

RA4 0.32018 0.30457 0.004

3.3.4. ANÁLISIS DE METACOMUNIDADES

El análisis de metacomunidades se realizó para ocho grupos, de los cuales dos fueron a nivel de

orden (Passeriformes y Apodifromes) y el resto a nivel de familias (Tabla 3.10), donde cuatro de

los grupos arrojaron una estructura aleatoria (Apodiformes, Cardinalidae, Trochilidae y

Emberizidae), dos con estructura cuasigleasoniana (Tyrannidae y Turdidae), una con estructura

cuasiclementsiana en el primer eje de dispersión y en el segundo cuasigleasoniana (Parulidae).

De acuerdo a los análisis de metacomunidades, el orden Passeriformes presenta una

coherencia (CO) positiva, indicando que existen menos ausencias incrustadas que lo esperado por

procesos aleatorios, característica de las estructuras canonícas de metacomunidades, por lo cual es

una comunidad con una estructura cuasi anidada con pérdida estocástica de especies. Por otra parte

al analizar este mismo orden, con una perspectiva de recambio de especies (considerando la posible

existencia de un segundo eje de dispersión de las especies) nos indica que es una comunidad con

una cuasiestructura anidada con una pérdida agrupada de especies (Tabla 3.10). La CO positiva

indica que la distribución predominante de las especies dentro de cada metacomunidad fue

moldeada por el mismo gradiente altitudinal o las condiciones del hábitat (conservado o alterado).

91

En el caso del orden Apodiformes de la reserva de la biosfera El Cielo, los resultados

concluyen que se distribuyen de manera aleatoria, por lo cual, no podemos definir alguna estructura

de la comunidad de dicho orden. Este mismo análisis de metacomunidades a nivel de familia, nos

indica que las familias Cardinalidae, Trochilidae y Emberizidae se distribuyen de manera aleatoria

en los sitios de muestreo de La Reserva, Este resultado posiblemente se explica por el bajo número

de sitios y de especies que se presentan para cada uno de estos grupos, mientras que las familias

Tyrannidae y Turdidae presenta una coherencia positiva, con una estructura cuasigleasoniana

considerando para ambas un segundo eje de distribución. En el caso de la Familia Parulidae nos

indica una estructura cuasiclementsiana para el primer eje de distribución y cuasigleasoniana para

el análisis del segundo eje de distribución (Tabla 3.10). La estructura cuasiclemenciana indica

que las especies se remplazan unas a otras como grupo a través del gradiente, es decir un número

importante de las especies de aves se encuentran distribuidas en la mayor parte del gradiente o

condiciones ambientales del hábitat. Según Presley et al., (2010) La estructura cuasi clementsiana

constituye entonces una tendencia hacia ese patrón ideal, indicando que hay muchas especies que

tienen un rango de distribución amplio dentro del gradiente, lo que no permite discretizar las

agrupaciones de localidades con composición de especies similares. Mientras que la estructura

clementsiana está definido por la agrupación de sitios que comparten un set de especies y que están

claramente definidos en un gradiente ambiental (Presley & Willig, 2010). Lo cual se debe a que el

gradiente ambiental es abarcado por la mayoría de especies en todos los sitios.

92

Tabla 3.10. Coherencia, Recambio de especies y límite de agrupamiento de especies para las comunidades de aves de la Reserva de la Biosfera El Cielo, Resultados

significativos en negrita. Los valores sombrados corresponden a los resultados del análisis bajo un segundo eje de distribución de las aves. Las abreviaturas son:

ABS, número de ausencias incrustados en una matriz ordinaria; MR, la media de los valores aleatorios; SR, desviación estándar de valores aleatorios; Re, número

de reemplazos (checkerboards); M, el valor de índice de comunidad de Morisita; MC, índice del modelo de reclutamiento; P, valor de p.

GRUPO SITIOS ESPECIES Abs P MR SR Re P MR SR M P

PASSERIFORMES 6 84 105 0.003 131.264 9.337 1889 0.919 2225.600 241.132 1.029 0.166

PASSERIFORMES 6 84 126 0.023 143.170 8.577 1712 0.992 2265.200 229.550 1.486 0.002

APODIFORMES 6 8 4 0.195 5.912 2.227 37 0.571 39.450 13.774 1.164 0.200 APODIFORMES 6 8 4 0.192 5.779 2.047 41 0.199 28.510 14.744 1.167 0.275 Aleatoria

TYRANNIDAE 6 13 6 0.005 13.205 2.810 59 0.423 55.759 16.748 0.778 0.252 Cuasigleasoniana TYRANNIDAE 6 13 6 0.007 13.256 2.976 78 0.520 80.128 43.151 0.733 0.332 Cuasigleasoniana

TURDIDAE 6 10 2 0.025 5.155 1.609 18 0.264 13.342 7.386 0.800 0.468 Cuasigleasoniana TURDIDAE 6 10 2 0.025 5.199 1.630 25 0.387 21.676 11.602 0.857 0.460 Cuasigleasoniana

PARULIDAE 6 20 15 0.013 24.175 4.159 211 0.088 165.122 33.839 1.867 0.002 Cuasiclementsiana PARULIDAE 15 0.014 24.271 4.195 191 0.553 204.798 103.432 0.400 0.176 Cuasigleasoniana

CARDINALIDAE 6 10 3 0.324 3.853 1.869 29 0.372 25.695 10.144 2.095 0.002 Aleatoria CARDINALIDAE 6 10 3 0.321 3.863 1.853 29 0.467 28.069 11.068 1.429 0.136 Aleatoria

EMBERIZIDAE 6 7 15 0.998 7.567 2.620 36 0.315 30.764 10.863 2.133 0.004 Aleatoria EMBERIZIDAE 6 7 13 0.998 7.615 2.596 32 0.418 28.812 15.321 2.222 0.002 Aleatoria

TROCHILIDAE 6 8 4 0.188 5.913 2.165 37 0.554 38.871 13.840 1.164 0.200 Aleatoria TROCHILIDAE 6 8 4 0.185 5.859 2.069 41 0.188 28.253 14.409 1.167 0.275 Aleatoria

Cuasianidada con una perdida estocástica de especies

Aleatoria

ESTRUCTURA COHERENCIA RECAMBIO DE ESPECIE

LIMITE DE AGRUPAMIENTO

DE ESPECIES

Cuasianidada con una perdida agrupada de especies

93

3.4. DISCUSIÓN

La riqueza de especies de aves registrada en temporada invernal a lo largo de cuatro años en seis

sitios de la reserva de la Biosfera El Cielo, comprende un total de 187 especies de aves, se encontró

un patrón general en la cual la riqueza de especies decrece conforme se incrementa el nivel de

altura con respecto al mar, y los sitios conservados mantienen una menor diversidad que los

alterados.

Este mismo patrón fue reportado para aves migratorias por Gram y Faaborg (2007) y Gram

(1998) en EL Cielo y esto ha sido encontrado también en la reserva de la Biosfera Montes azules

(Ramírez-Albores, 2006).

La riqueza de la avifauna mexicana, se ha identificado que responde a un patrón latitudinal

y altitudinal (Escalante et al., 1993). Considerando que el mayor número de especies se concentra

en las regiones este y sureste de México, debido a que en las tierras bajas se encuentra cubierta por

selvas que reciben la humedad del Golfo de México. Por su parte altitudinalmente las tierras bajas

presentan una mayor diversidad de especies que en las montañas. Debido a la convergencia del

efecto altitudinal y el latitudinal, las selvas concentran el mayor número de especies (hasta 240

especies), mientras que en los bosques de coníferas se pueden encontrar hasta 118 especies

(Escalante et al., 1993; Navarro y Sánchez-González, 2002).

El enfoque de metacomunidades busca encontrar respuestas especie-específicas que ayuden

a comprender o detectar patrones emergentes de organización a nivel mesoescalas en diversos

gradientes ambientales. Considerando que una metacomunidad es un conjunto de comunidades

ecológicas locales ligadas por la dispersión de especies interactuantes (Hanski y Gilpin, 1991;

Mouquet y Loreau, 2002; Leibold et al., 2004), la cual es moldeada por cambios graduales tanto

bióticos como abióticos. Por lo anterior, dentro de un contexto regional puede proporcionar una

comprensión de la distribución y coexistencia de las especies (Ricklefs, 1987; Holt, 1993; Ricklefs,

2008). A continuación se detallan los hallazgos referentes a cada uno de los tres análisis realizados.

94

3.4.1. CO-OCURRENCIA

Los órdenes seleccionados para realizar los análisis de co-ocurrencia comprenden el 89.7% de las

especies de aves presentes en las seis localidades de muestreo, y tan solo el orden Passeriformes

comprende el 65.2% de la riqueza de especies. Por otra parte, integra especies de interés para la

conservación como los Psittaciformes y los Accipitriformes, ambos grupos protegidos en su

mayoría por normas y tratados internacionales como la Convención sobre el Comercio

Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres (CITES) y la Norma Oficial

Mexicana (NOM-059-SEMARNAT-2010).

El índice Combo sólo arrojó valores de significancia en las diferentes simulaciones

realizadas para el orden Columbiformes, por lo cual, en los demás grupos se presentó una

concordancia en no reconocer la existencia de algún patrón, por lo anterior, dicho índice no se

contempló para los demás grupos.

Los órdenes Passeriformes, Accipitriformes, Psittaciformes y Columbiformes, arrojaron

valores de significancia en su mayoría en la simulación dos, indicando que las especies co-ocurren

más de lo esperado. En el caso de los Accipitriformes, el patrón de co-ocurrencia puede ser

atribuido a la competencia, ya que la mayoría de las especies de rapaces son territorialistas y

ampliamente dependientes a los tipos de vegetación.

Al respecto de los órdenes Apodiformes y Piciformes, las diferentes simulaciones no

arrojaron valores de significancia, por lo cual, para estos grupos, no se reconoce la existencia de

algún patrón, por lo cual, podemos inferir que las especies están distribuidas de manera aleatoria.

Finalmente hace falta analizar estas mismas simulaciones para grupos más específicos (a

nivel de familias), o durante la temporada reproductora, con la finalidad de tratar de entender y

explicar la existencia de patrones de distribución de la avifauna en la Reserva de la Biosfera El

Cielo.

95

3.4.2. SOBRELAPAMIENTO DE NICHO

El análisis de sobrelapamiento de nicho para los algoritmos RA3 y RA4, indicaron que el nicho se

sobrelapa más de lo esperado. Hay que recordar que RA3 retiene la amplitud de nicho de las

especies y reasigna los ceros, mientras que RA4 retiene la amplitud de nicho observado y las

condiciones de cero. Dado que ambos algoritmos indican el sobrelapamiento de las aves presentes

en ambientes conservados y alterados, lo anterior, Schoener (1974) argumenta que el microhábitat,

la dieta y la actividad temporal son los ejes de nicho más importantes, y que la mayor diferenciación

ocurre a lo largo de los dos primeros ejes. Por otra parte, los estudios basados en la dieta confían

que la utilización de los diferentes tipos de alimentos es proporcional, pero esta condición reflejaría

las interacciones entre el consumidor y su ambiente, más que similitudes entre pares de especies

(Lawlor, 1980).

Para el estudio de solapamiento de nicho usualmente se usa el término “eje de recursos” o

“eje de nicho” para referirse al recurso particular por el cual dos o más especies compiten (Feisinger

et al., 1981). Sin embargo, hay que considerar que hay un número grande de “recursos” que las

especies se reparten entre sí, siendo difícil saber cuál o cuáles deben ser medidos (Feisinger et al.,

1981; Palacio-Núñez et al., 2008). En estudios enfocados sobre gradientes ambientales, tales como

microhábitat, entonces los nichos quedan referidos como preferencias diferenciales del hábitat por

parte de las especies (Dolédec et al., 2000).

Considerando lo anterior, y dado que los muestreos fueron realizados durante la temporada

invernal, estos resultados concuerdan con el comportamiento de muchas especies de aves durante

esta temporada invernal, ya que especies migratorias y residentes tienden a formar grupos mixtos

para brindarse de manera mutua respaldo contra depredadores, e invertir más tiempo al proceso de

alimentación que en dicha época es la más crítica para las aves (dado que baja la disponibilidad de

alimentos), lo anterior, fue reportado para El Cielo por Gram y Faaborg (2007) y Gram (1998).

Por otra parte, el reparto de un recurso por varias especies no indica por sí mismo la

existencia de competencia, dado que dos especies pueden coexistir cuando hay un adecuado reparto

y uso de los recursos (Mac Nally, 1983). Muchos autores apoyan la idea de que especies similares

(ej. miembros de un gremio) reducen la competencia interespecífica por la subdivisión en distintos

96

niveles de uso de los recursos disponibles (Winemiller y Pianka, 1990). Lo anterior, lo podemos

explicar, con la conductas observadas de los grupos mixtos de especies residentes y migratorias al

momento de forrajear, dado que utilizan diversos estratos del dosel para alimentarse cada especie.

3.4.3. METACOMUNIDADES

Según Ríos-Blanco (2014) los análisis de la estructura de la metacomunidad presentan dos

problemas que restringen las implicaciones de los patrones que evalúa. El primer problema surge

en que no se evalúa la abundancia de las especies, de acuerdo con Brown, (1984) en los límites de

la distribución geográfica de las especies generalmente la abundancia tiende a ser menor () por lo

que la probabilidad de captura o registro también disminuye. Este problema es especialmente

importante cuando especies muy raras o en que se encuentren en el límite de su distribución son

evaluadas con el mismo peso que las especies que están en medio de su rango de distribución o

bien no sean detectadas durante el monitoreo y por lo tanto no se consideran en los análisis de

ausencia- presencia. El segundo problemas es la limitación de los análisis estadísticos a la hora de

evaluar metacomunidades pequeñas, con un número bajo de especies y de sitios (Presley et al.,

2011). En algunos casos esto puede ser simplemente un efecto del muestreo (Patterson et al., 1996).

Se ha documentado de estructura que mejor se ajusta a los metacomunidades en su mayoría

son clementsianos (Presley et al., 2009, Presley y Willig, 2010, López-González et al., 2012 y

Willig et al., 2011). También se han registrado ensamblajes con una estructura anidada y/o

gleasoniana (López-González et al., 2012). Además, se han encontrado cuasiestructuras

cuasiclementsianas en gastrópodos (Presley et al., 2011), Passeriformes (Presley et al., 2012) y

murciélagos insectívoros forrajeadores de follaje (López-González et al., 2012).

En nuestros resultados del análisis de metacomunidades de los Passeriformes en El Cielo

reveló una estructura cuasianidada con una pérdida estocástica de especies, y para el segundo eje

de dispersión revela una estructura cuasianidada con pérdida de especies agrupadas. Lo anterior

sugiere que para este orden en especial la pérdida de especies en cada nivel es menor que lo

esperado por procesos aleatorios, siendo posiblemente el primer factor de dispersión el nivel

97

elevacional de los diferentes sitios de muestreo y para el segundo eje la condición de sitios alterados

y conservados.

Patterson y Atmar (1986) y Willig et al., (2011) sugieren que posiblemente las comunidades

ricas en especies pueden formar subconjuntos anidados que disminuyen su riqueza conforme

aumenta la elevación, generando patrones predecibles de pérdida de especies asociadas a

variaciones como: capacidad de dispersión, especialización de hábitat y tolerancia a condiciones

abióticas. Considerando lo anterior, Los Paseriformes de la RBC fue el grupo mejor representado

por su riqueza de especies y no tendríamos los problemas de una bajo número de especies como lo

señala Ríos-Blanco (2014).

En el caso del orden Apodiformes y las familias Emberizidae y Trochilidae los resultados

del análisis nos sugieren una distribución aleatoria, no definiendo un patrón específico, lo cual

puede deberse a bajo número de especies que integran estos grupos.

Por otra parte, los análisis de metacomunidades sugiere que las familias Tyrannidae y

Turdidae presentan una estructura cuasigleasoniana, tanto para el primer eje de dispersión como

para el segundo. Esto sugiere que las especies responden diferencialmente a un gradiente y que sus

diferencias son propiciadas por capacidades fisiológicas distintas y que los límites de sus

comunidades son difusos, lo anterior en base a las comunidades Gleasonianas y de igual manera

podemos asumir que las diferencias se dan en el primer eje por el nivel de elevación de los sitios

de muestreo y en un segundo término por la condición de los sitios (alterados y conservados).

En el caso de la familias Parulidae los resultados variaron para el primer eje de dispersión

sugiere una estructura cuasiclementsiana, mientras que para el segundo eje de distribución es

cuasigleasoniana. Por lo cual, se puede inferir que las comunidades al igual responden

diferencialmente a un gradiente, pero en el primer caso, los límites entre las poblaciones son claros

están definidos y en el segundo son difusos. Adicionalmente si se tiene en cuenta que muchas de

las especies de la familia Parulidae son migratorias, las cuales son altamente tolerantes a la

transformación del hábitat y con una amplitud en el uso de recursos elevado (alimentos y hábitat),

resulta evidente que la estructura cuasiclementsiana es la que mejor explica el metaensamblaje

encontrado para este grupo.

98

Los análisis de presentados en el presente capítulo, se realizaron con datos obtenidos de la captura

bajo un protocolo establecido (MoSI), utilizando información recabada durante las temporadas

invernales. Lo cual, proporciona una prospectiva nueva de análisis de datos desde el punto de vista

de comunidades que pueden ser usados para establecimiento de estrategias para la conservación y

el manejo de la reserva de la Biosfera El Cielo.

Sin embargo, se desconoce si estos mismos patrones se produce durante la época de reproducción,

por lo cual, sería recomendable realizar este mismo proceso de monitoreo durante la época

reproductiva.

99

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105

Anexo 3.1. Lista taxonómica de las especies de aves detectadas en los sitios de monitoreo de la

reservas de la Biosfera El Cielo. Los códigos de los sitios corresponden a los mencionados en la

Tabla 1. La X indica presencia por registro de observación y los valores numéricos indican el

número de aves capturadas por sitio.

ORDEN SITIOS DE MONITOREO

FAMILIA


Tinamiformes

Tinamidae

Crypturellus cinnamomeus X X X (1) X X

Galliformes

Cracidae

Ortalis vetula X X (1) X X

Penelope purpurascens X X X X X X

Crax rubra X X

Odontophoridae

Dactylortyx thoracicus X (1) X (2) X (2) X X (1) X

Columbiformes

Columbidae

Patagioenas flavirostris X X X X

Columbina inca X

Claravis pretiosa X

Geotrygon montana X (13) X (1) X

Leptotila verreauxi X (2) X (18) X (8) X (8) X (1) X (4)

Leptotila plumbeiceps 1 X

Cuculiformes

Cuculidae

Piaya cayana X X (1) X X

Crotophaga sulcirostris X X (4)

Caprimulgiformes

Nyctibiidae

Nyctibius jamaicensis X

Apodiformes

Apodidae

Streptoprocne zonaris X

Chaetura vauxi X X X

Aeronautes saxatalis X X

Trochilidae

Eugenes fulgens 1 X

Lampornis amethystinus 1 11 X (12) X (29) X (19)

106


FAMILIA


Lampornis clemenciae 2

Chlorostilbon canivetii X X (3) X (1)

Cynanthus latirostris 1 X (2) X (1)

Campylopterus curvipennis X (1) X (35) X (12) X (27) X X (3)

Amazilia cyanocephala X

Amazilia yucatanensis X X (2) 2 X (3)

Hylocharis leucotis 1 X X (9) X (10)

Cathartiformes

Cathartidae

Coragyps atratus X X X X X

Cathartes aura X X

Accipitriformes

Accipitridae

Elanus leucurus X

Accipiter striatus X (1) 1 X (3) X (2) X (1)

Accipiter cooperii X (1) X X (1)

Buteogallus anthracinus X

Buteogallus urubitinga X X X X

Buteogallus solitarius X

Rupornis magnirostris X X (1) X

Buteo plagiatus X X X X X

Buteo brachyurus X X X X

Buteo swainsoni X

Buteo albonotatus X

Spizaetus ornatus X X X X X

Strigiformes

Strigidae

Megascops guatemalae X

Glaucidium sanchezi X (6) X (3) X (2) X

Glaucidium brasilianum X (3) X (16) X 2

Ciccaba virgata X X

Trogoniformes

Trogonidae

Trogon caligatus X

Trogon elegans X X (1) X X X (1)

Trogon mexicanus X (1) X X (5) X (5) X (1) X (3)

Coraciiformes

Momotidae

107


FAMILIA


Momotus coerulicep X (1) X (4) X (4) X (1) X (3) X

Piciformes

Picidae

Melanerpes aurifrons X X (5)

Sphyrapicus varius 1 X X (1) X

Picoides fumigatus X X (1) X (1) X (1) X

Picoides villosus X

Colaptes rubiginosus X X (2) X (1) X (2) X X

Dryocopus lineatus X X (2) X X X X

Campephilus guatemalensis X X X X X X

Falconiformes

Falconidae

Micrastur semitorquatus X X X X X X

Falco sparverius X X

Falco rufigularis X X X

Falco peregrinus X X

Psittaciformes

Psittacidae

Psittacara holochlorus X X

Ara militaris X X X X X X

Rhynchopsitta terrisi X X

Pionus senilis X X X X

Amazona viridigenalis X X

Amazona autumnalis X X X

Amazona oratrix X

Passeriformes

Thamnophilidae

Thamnophilus doliatus X (6) X (5) X (12)

Furnariidae

Sittasomus griseicapillus X (15) X (5) X (49) X (20) X (47) X (27)

Xiphorhynchus flavigaster X (13) X (7) X (10) X (4) X (17) X (13)

Lepidocolaptes affinis X (4) 1 X (20) X (8)

Tyrannidae

Camptostoma imberbe X (1) 1

Myiopagis viridicata X X X (1)

Mitrephanes phaeocercus X X X X (3) X

Contopus pertinax X X X X X X

Contopus virens 1

108


FAMILIA


Empidonax flaviventris 1 2 6 2 2

Empidonax virescens X 1 2 X (2) 13

Empidonax traillii 1 2

Empidonax minimus 1 1 3 7 2 X (10)

Empidonax hammondii 1 2 7 X (16) 2 1

Empidonax oberholseri 1 X (1) 1 1

Empidonax difficilis 3 6 3

Sayornis phoebe X X X (3) X (1)

Myiarchus tuberculifer X X (3) X (1) X (8) X X (2)

Pitangus sulphuratus X X

Megarynchus pitangua X X X X

Myiozetetes similis X X (2) X X

Tyrannus melancholicus X

Tyrannus couchii X X X

Tityridae

Tityra semifasciata X X

Pachyramphus major X

Pachyramphus aglaiae X

Vireonidae

Cyclarhis gujanensis X X (3) X (4) X (2) X X (3)

Vireo griseus X X (45) X (2) X (21)

Vireo flavifrons X

Vireo solitarius X (7) X (10) X (13) X (16) X (21) X (29)

Vireo gilvus 1 1 X (2)

Corvidae

Psilorhinus morio X X X

Cyanocorax yncas X X (8) X (44) X (6) X (14) X (7)

Corvus corax X X X X X X

Troglodytidae

Catherpes mexicanus X X X (1) X X X

Troglodytes aedon X 6

Thryothorus ludovicianus X X

Pheugopedius maculipectus X (5) X (63) X (34) X (47) X X (15)

Polioptilidae

Polioptila caerulea X (1) X X X (3) X X

Regulidae

Regulus calendula X (1) X (4) 3 X (6) X (19) X (10)

Turdidae

109


FAMILIA


Myadestes occidentalis X (5) X (8) X (30) X (41) X (6) X (21)

Catharus aurantiirostris X (1) X (24) X (6) X (6)

Catharus occidentalis X (2) 4 1

Catharus mexicanus X (18) 4 X (38) X (18) X (8) X (12)

Catharus minimus 1

Catharus ustulatus X (75) X (76) X (1) X (4) 1

Catharus guttatus X (1) 2 X (11) X (8) X (16)

Hylocichla mustelina X (5) X (6) 3

Turdus grayi X (14) X (24) X (16) X (14) X (32) X (7)

Turdus assimilis X (17) 7 X (24) X (15) X (25) X (15)

Turdus migratorius X X

Mimidae

Melanotis caerulescens X X (3) X (14) X (15) X X (5)

Dumetella carolinensis 5 X (62) 1 X (32) X (1)

Toxostoma longirostre X X (2) X (8)

Mimus polyglottos X

Bombycillidae

Bombycilla cedrorum X X

Ptilogonatidae

Ptiliogonys cinereus X X X

Peucedramidae

Peucedramus taeniatus 1

Passeridae

Passer domesticus X

Fringillidae

Euphonia affinis X X X

Euphonia hirundinacea X X (2) X (1) X (4) X X (1)

Euphonia elegantissima X X X X X

Spinus notatus X

Spinus psaltria X X

Coccothraustes abeillei X X X X X

Parulidae

Seiurus aurocapilla X (19) X (21) 6 X (7) X (3) X (13)

Parkesia motacilla X

Vermivora chrysoptera 1 X (3)

Mniotilta varia X (3) X (4) X (4) X (9) X (2) X (3)

Limnothlypis swainsonii 1

Oreothlypis superciliosa X X (1) X (6) X (5)

110


FAMILIA


Oreothlypis celata X (1) X (6) X X (8) X

Oreothlypis ruficapilla X 2 1

Geothlypis tolmiei X (4) X (7)

Geothlypis formosa 2

Geothlypis trichas X X (12) X

Geothlypis nelsoni X

Setophaga citrina 1

Setophaga pitiayumi X X X

Setophaga coronata X

Setophaga townsendi X X (1)

Setophaga virens 1 X (2) X (1) X (5) X X

Basileuterus lachrymosus X (82) X (81) X (86) X (39) X (6)

Basileuterus rufifrons 1 X X (12)

Basileuterus belli X X (45) X (12) X

(111)

X

(114)

Basileuterus culicivorus X (120) X (189) X (196) X (59) X (6) X (13)

Cardellina pusilla X (14) X (71) X (29) X (42) X (5) X (21)

Myioborus pictus X X X

Myioborus miniatus 1 X (1)

Icteria virens X X (15) X (10)

Thraupidae

Thraupis abbas X X

Tiaris olivaceus 1 X (11)

Sporophila torqueola X (1) X

Saltator atriceps X X (8) X (1) X (4)

Emberizidae

Arremonops rufivirgatus X (4) X (67) X (38) X (58) X X (8)

Atlapetes pileatus X (2) X (3) X

Pipilo maculatus X 1

Spizella passerina X

Chondestes grammacus X

Melospiza lincolnii 1 X (3) X (2)

Cardinalidae

Piranga flava X X

Piranga rubra X X X X

Piranga ludoviciana X

Piranga bidentata 2 X X X X

Piranga leucoptera X X X

111


FAMILIA


Habia rubica X (4) X (3) 5

Habia fuscicauda X (7) X (12)

Rhodothraupis celaeno X X (6) X (48) X (14)

Cardinalis cardinalis X X

Pheucticus ludovicianus X (1) 1

Pheucticus melanocephalus X (2) X (1)

Cyanocompsa parellina X (14) X (75) X (44) X (46) 5 X (8)

Passerina caerulea X X

Passerina cyanea X (1) 3

Passerina versicolor 1

Passerina ciris X (33)

Icteridae

Dives dives X X (3) X

Icterus gularis X X (2) X X

Icterus graduacauda X X (10) X (15) X (3) X (12) X (6)

Icterus galbula X

Amblycercus holosericeus X (3) X (1) X

112

CAPÍTULO 4

SITIOS Y ESPECIES IMPORTANTES PARA LA

CONSERVACIÓN EN LA RESERVA DE LA BIOSFERA “EL

CIELO”, TAMAULIPAS, MÉXICO

113

4.1. INTRODUCCIÓN

En el mundo existen más de 170 países, pero sólo 12 de ellos son considerados como megadiversos

y albergan en conjunto entre 60% y 70% de la biodiversidad total del planeta (Mittermeier y

Goettsch, 1992). La mayoría de estos países se encuentran en la zona tropical y su diversidad se

puede atribuir a factores como: la diversidad de paisajes, al aislamiento geográfico, a su tamaño,

su historia evolutiva y a procesos culturales (domesticación de plantas).

México es considerado un país megadiverso y ante esta situación y como una forma de

frenar el deterioro ecológico surge la creación de Áreas Naturales Protegidas (ANP). Las ANP son

aquellas zonas que por su biodiversidad y características ecológicas se consideran de relevancia

especial y deben funcionar como verdaderos ejes de conservación y desarrollo sustentable. En

México de los 196'437,500 hectáreas que integran el territorio, se ha destinado aproximadamente

el 30.7% para la protección natural (equivalente a una superficie de 90,839,521.55 ha). Hoy día se

tiene un registro federal de 182 ANP, las cuales constituyen el núcleo de territorio protegido más

importante del país (Gobierno de la República –CONANP, 2014; 2018).

La creación de las ANP en el país se basa en el artículo 45 de la Ley General del Equilibrio

Ecológico y la Protección al Ambiente (LGEEPA) de la SEMARNAT y el órgano que se encarga

de ellas es la Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas (CONANP), institución que tiene

todas las atribuciones federales que competen a la materia. Sin embargo, las ANP no

necesariamente cumplen con las características básicas para mantener poblaciones viables a largo

plazo, ya que con frecuencia, los criterios para su delimitación, definición y establecimiento han

sido conflictivos y en ocasiones oportunistas (Álvarez y Morrone, 2004; Pressey et al., 1993; Scott

et al., 2001).

En Tamaulipas, la reserva de la Biosfera (RBC) a pesar de contar con un decreto de ANP

estatal, no está exenta a la pérdida de su riqueza biológica y ecosistémica. En la actualidad, la

extracción de madera se ha parado en dicha reserva, sin embargo, en la parte baja de Gómez Farías,

el crecimiento de la frontera agrícola y urbana continua avanzado, repercutiendo en la cobertura de

los bosques tropicales, la cual alberga la mayor diversidad de aves.

http://www.scielo.org.mx/scielo.php?pid=S1870-34532015000300799&script=sci_arttext&tlng=pt#B1




114

La amenaza por introducción de especies exóticas en la RBC es un aspecto aún no evaluado,

Sin embargo, hay registros de aves introducidas (Passer domesticus, Bubulcus ibis y Streptopelia

decaocto); por lo cual, no se puede determinar cómo estas especies están afectando a otras

poblaciones silvestre y en qué magnitudes.

Por otra parte, el turismo en la RBC representa un potencial de desarrollo para las

comunidades rurales, sin embargo, no existen medidas para su control u ordenación, en gran parte,

por la inoperatividad del programa de manejo de dicha reserva. A pesar de ello, existen grupos de

campesinos organizados que realizan actividades de aviturismo en la zona, los cuales fueron

capacitados por interés propio. Sin embargo, debido a los altos índices de inseguridad registrados

en los últimos años en Tamaulipas, la visita de turistas a la reserva ha decaído drásticamente.

Los métodos empleados en la selección de áreas de conservación a escala nacional o

regional pueden ser subjetivos, en especial debido al escaso conocimiento de la riqueza biológica

y su distribución geográfica. Por ejemplo, a escala global, México ha destacado tanto por la rica

biodiversidad encontrada en sus ecorregiones (Olson y Dinerstein, 2002) como por sus altos niveles

de amenaza, debido a las actividades humanas (Myers et al., 2000). Para la identificación de áreas

relevantes para la conservación de la biodiversidad, en los últimos años se han empleado métodos

iterativos que se basan, sobre todo, en los principios de complementariedad e irremplazabilidad.

Dichos métodos emplean un algoritmo muy sencillo, con que se busca conservar el mayor

número de especies en el menor número de sitios. En México, dicho método ha sido utilizado en

diversos estudios (Villaseñor et al., 1998, 2003; Contreras-Medina et al., 2001, Lira et al., 2002,

Álvarez y Morrone 2004, Mora et al., 2013; Suárez-Mota y Téllez-Valdés, 2014; Urbina-Cardona

y Flores-Villela, 2010;). Entre estos métodos algunos autores dan mayor importancia a las especies

endémicas y consideran que las especies distribuidas más de forma amplia pueden ser protegidas

simultáneamente (Lira et al., 2002; Villaseñor et al., 1998, 2003). Sin embargo, se ha encontrado

también que las áreas con alta diversidad no siempre son coincidentes con las de endemismo, ni

con las decretadas como ANP, por lo que es necesario desarrollar diferentes estrategias de

conservación de la biodiversidad en áreas con desigual representatividad o falta de correlación

115

entre las variables utilizadas (endemismo versus riqueza total) (Arita, 1997; Ceballos et al., 1998;

Gentry, 1992).

Al utilizar el criterio de complementariedad, la selección de áreas prioritarias para la

conservación ha demostrado tener mayor eficiencia. Su aplicación ha generado una gran variedad

de algoritmos matemáticos, que en esencia son bastante similares y siguen siempre una serie de

pasos iterativos. Por ejemplo, para definir áreas de conservación en México se han empleado

métodos de complementariedad basados en algoritmos que minimizan o maximizan ciertas

condiciones, como la superficie o la cantidad de especies que protegen (Suárez-Mota y Téllez-

Valdés, 2014; Torres-Miranda y Luna-Vega, 2007). La selección de tales áreas se determina

mediante un algoritmo que inicia con el área que alberga mayor riqueza, continuando con las áreas

que tienen el mayor número de especies diferentes de manera iterativa hasta lograr la

representación de una o más poblaciones de todas las especies, de la manera más económica posible

(Ceballos, 1999; Rodríguez et al., 1999; Rodríguez et al. 2000; Vane-Wright et al., 1991).

Los métodos iterativos se basan en dos principios: la eficiencia y la eficacia. Por medio de

la eficiencia se obtiene el número mínimo de sitios o la menor superficie para albergar y proteger

la máxima biodiversidad de una determinada región (Rodríguez et al., 1999; Williams, 2001).

Desde el punto de vista de la eficacia, se selecciona también la superficie mínima o el menor

número de sitios que contienen a todas las especies, pero a diferencia de la eficiencia, y en adición

a esta, se cumple con objetivos o condiciones específicas. Un objetivo común de estos métodos es,

por ejemplo, asegurar la persistencia de toda la biodiversidad posible a largo plazo (Rodríguez et

al., 1999; Rodríguez et al., 2000; Sánchez-Cordero et al., 2001; Williams, 2001). Estos dos

principios priorizan aspectos diferentes; en el caso de la eficiencia es la mínima superficie, mientras

que el de la eficacia es la máxima permanencia de las especies en dicha superficie. La calidad de

la información y la determinación de las condiciones en el algoritmo pueden producir resultados

intermedios entre ambos principios (Rodríguez et al., 2000). Los métodos iterativos de selección

de áreas se basan principalmente en el criterio de complementariedad (Williams, 2001).

116

En este capítulo se realiza un análisis de los sitios de muestreo y especies de importancia

para la conservación de las aves en la RBC. Los sitios de muestreo se analizaron bajo un enfoque

de complementariedad, y las especies de importancia considerando las categorías de protección.

Lo anterior, con la finalidad de aportar elementos que ayuden a determinar el nivel de prioridad

para la conservación de la especies de aves en El Cielo. El análisis para determinar las especies de

aves de importancia para la conservación permitirá determinar la tendencia general de las distintas

especies. El estado de conservación de las especies constituye uno de los indicadores más

importantes para evaluar el estado del ecosistema; asímismo, representa una importante

herramienta en la definición de prioridades para la conservación de especies.


La datos de campo fueron obtenidos del monitoreo de aves en las temporadas invernales del 2006

al 2010 durante los meses de diciembre, enero y febrero, siguiendo los criterios del protocolo MoSI

[Monitoreo de sobrevivencia invernal (DeSante y Saracco 2004)], Esto se realizó en las localidades

de Gómez Farías (GF), Alta Cima (AC), y San José (SJ), considerando dos estaciones por cada

localidad, una en hábitat conservado (con) y otra en alterado (sec).

Los registros obtenidos en campo fueron generados por dos tipos de muestreo: a) con redes

ornitológicas y b) de datos de observaciones utilizando binoculares Eagle Optics (10x50) y

registros auditivos. Más información al respecto al proceso de monitoreo se presenta en el primer

capítulo.

4.2.1 ANÁLISIS DE SITIOS PRIORITARIOS

El análisis de complementariedad puede ser utilizado para clasificar los sitios en orden prioritario,

considerando la mayor diversidad biológica posible y asignando mayor importancia a los que

posean mayor riqueza de especies (Vane-Wright et al., 1991, Faith y Walker 1996, Scott 1997).

Este análisis permite identificar la diversidad biológica máxima en un número mínimo de áreas, lo

que es un requisito fundamental para la conservación (Vane-Wright et al., 1991; Scott, 1997). De

117

acuerdo con Humphries et al., (1991), consiste en la elección de dos áreas (en este caso sitios) que

juntos posean la mayor diversidad biológica posible. El primer sitio debe tener la mayor riqueza de

especies y el segundo debe poseer el mayor número de especies adicionales, es decir aquellas que

no estén representadas en el primer sitio elegido; el valor complementario de un par de sitios está

dado por las especies no compartidas entre ambos (Faith 1994, Faith y Walker 1996). Para

establecer prioridades entre los sitios con base en la biodiversidad máxima, se empleó el

complemento residual, que es el valor de la diferencia entre el número total de especies analizadas

y el número de especies presentes en un sitio (Faith 1994), por lo que la mayor diversidad biológica

de un área específica es inversamente proporcional al valor de complemento residual.

Para establecer el número mínimo de sitios requeridos que permita representar el porcentaje

total de las especies empleadas en el análisis, se utilizó la porción complementaria acumulada, que

se determina a partir de la suma del porcentaje de especies adicionales de cada sitio elegido. Se

escogió el sitio cuyo valor de complemento residual fue menor entre todos, luego se eligió el

siguiente de acuerdo con el número máximo de especies adicionales, es decir aquel sitio que contó

con el número mayor de especies no compartidas; con el mismo criterio se continuó la selección

de sitios adicionales hasta tener representados en las áreas elegidas el 100% de los taxones

utilizados (Vane-Wright et al., 1991). Para el caso de valores porcentuales iguales de áreas

diferentes se consideró primero los sitios que presentaran una mayor riqueza de especies, y como

segunda opción la ubicación geográfica, eligiendo aquel sitio que estuviera más cercano a otro

elegido previamente.

Para calcular el valor de la diferencia respecto a la composición mantenida entre un par de

sitios, se empleó el Índice de Complementariedad (IC) de Colwell y Coddington (1994), mediante

el algoritmo

IC = (A+B-2j) / (A+B-j)

Donde: A: número de especies en el sitio 1, B: número de especies en el sitio 2, j: número

de especies compartidas entre ambos sitios.

118

El valor de complementariedad varía de 0 a 1. Cero indica coincidencia total respecto a la

composición de especies del par de sitios y uno que la complementariedad es total, es decir ninguna

especie es compartida entre ambos sitios. El IC x 100 es el porcentaje de especies complementarias

para cada par de nodos.

4.2.2 AVES DE IMPORTANCIA PARA LA CONSERVACIÓN

Para valorar las aves prioritarias para su conservación en los seis sitios monitoreados en la reserva

de la biosfera El Cielo, se realizó considerando los criterios de grado de endemismo y rareza de

González-García y Gómez de Silva (2003) y de la NOM-059 (DOF 2010), estatus de conservación

a nivel nacional (DOF 2010), bajo un riesgo de conservación/ La Unión Internacional para la

Conservación de la Naturaleza (UICN, BLI 2012, IUCN, 2016), bajo alguna categoría de tráfico

ilegal [según la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y

Flora Silvestres, (CITES 2016)] y especies migratorias listadas por el Gobierno de los Estados

Unidos de Norteamérica a través del Servicio pesca y vida silvestre a (USFWS), en su documento:

”Aves de Interés para la Conservación” [Birds of Conservation Concern 2008 (U.S. Fish and

Wildlife Service 2008)].

En el proceso de valoración, se designó a cada especie cuatro posibles valores ponderados

para cada criterio, en una escala de cero a tres. Por lo cual, las especies que alcanzaron valores

máximos son aquellas que fueron consideradas como de importancia para su conservación. La

valoración para cada criterio utilizado se describe en la tabla 4.1.

Una vez realizada la ponderación de cada una las especies de aves listadas para Tamaulipas,

considerando los criterios antes mencionados, se determinó el nivel de prioridad para su

conservación con respecto a una escala de tres valores distribuidos equitativamente (Tabla 4.2).

Los criterios de criterios de grado de endemismo y rareza descritos por González-García y

Gómez de Silva (2003) son:

119

Endémica a México (e): Son aquellas especies que viven dentro de los límites de una

entidad.

Cuasiendémica a México (q): Son aquellas que penetran ligeramente a algún país vecino,

debido a la continuidad de los hábitats o sistemas orográficos, en un área no mayor de 35000

km2.

Especie semiendémica (se) y Casi semiendémicas (cse): son especies endémicas a un país

o región durante una época del año

Tabla 4.1. Criterios y escala de valores utilizada para identificar las especies de importancia para la

conservación

CRITERIO ESCALA DE VALORES

0 1 2 3

a) Grado de endemismo

Especie con

amplia

distribución

Especie

semiendémica (se)

y casi

semiendémicas

(cse)

Cuasiendémica a

México (q)

Endémica a

México (e)

b) Estatus de conservación

NOM-059-

SEMARNAT-2010

(DOF 2010).

Especie sin

categoría de

protección

Sujeta a protección

especial (Pr) Amenazada (A)

En peligro de

extinción (P)

c) Estatus de conservación

internacional BLI

(2012)

Preocupación

menor (LC).

Casi Amenazado

(NT) Vulnerable (VU) En peligro (EN)

d) Bajo alguna categoría de

tráfico ilegal los

Apéndices de CITES

(CITES 2016).

Especie sin

restricción de

tráfico

Apéndice III Apéndice II Apéndice I

e) Las especies migratorias

para su conservación

BCC (2008)

Especies no

catalogadas

Especie

migratoria

importante para

la conservación

120

Tabla 4.2. Escala de valores para determinar el nivel de prioridad de conservación

PRIORIDAD DE

CONSERVACIÓN VALOR MÍNIMO VALOR MÁXIMO

No aplica 0 0

Baja 1 5

Media 5 10

Alta 10 15

4.3. RESULTADOS

La riqueza de especies de El Cielo presentó un patrón casi constante a lo largo de las cuatro

temporadas de muestreo, en el cual, los sitios alterados (GFsec, ACsec y SJsec) presentaron una

mayor riqueza (143,128 y 79 respectivamente) con respecto a los sitios conservados [GFcon (109),

ACcon (102) y SJcon (60)], y a su vez ésta, disminuyó conforme se incrementó la altitud, es decir,

la mayor riqueza de especies se presentó en los estratos de Gómez Farías, seguida de los de Alta

Cima y por último los de San José.

4.3.1 ANÁLISIS DE COMPLEMENTARIEDAD

Los resultados del análisis de complementaridad nos indican que dos primeras opciones como

áreas prioritarias son los sitios GFsec (Gómez Farías secundario) y ACsec (Alta Cima secundario),

dado que ambos tienen los complementos residuales más bajos (44 y 59 especies, respectivamente)

en comparación con el resto (Tabla 4.3).

121

La Tabla 4.4 muestra la riqueza de especie de los sitios de muestreo, las especies

compartidas entre sitios y el índice de Complementariedad (IC) de Colwell y Coddington (1994).

Por otra parte, en la Tabla 4.5 se indica el número de especies adicionales (en orden descendente)

por nodo y el porcentaje acumulativo, el cual indica la prioridad de sitios, aplicando el método de

complementariedad de Humphries et al., (1991). Al respecto los cuatro primeros sitios (GFsec,

ACsec, ACcon y GFcon) congregan el 97.3 % del porcentaje acumulativo de aves, siendo estos

sitios los más ricos en especies.

Tabla 4.3. Complementos residuales* para cada sitio, obtenidos a partir

del complemento total (187), aplicando el método de complementariedad

de Humphries et al., (1991).

SITIOS

RIQUEZA DE

ESPECIES

COMPLEMENTO

RESIDUAL

GFsec 143 44

ACsec 128 59

ACcon 102 85

GFcon 109 78

SJsec 79 108

SJcon 69 118 *El complemento residual es igual a la diferencia entre el complemento

total y el número de especies de cada sitio.

Tabla 4.4. Matriz de complementariedad. Los valores en verde representan la riqueza de especie de los sitios

de muestreo, los superiores la riqueza de especies compartidas y los marcados en negritas el Índice de

Complementariedad (IC) de Colwell y Coddington (1994).

Sitios GFsec ACsec ACcon GFcon SJsec SJcon

GFsec 143 101 93 83 57 54

ACsec 0.41 128 89 89 68 61

ACcon 0.39 0.37 102 74 54 52

GFcon 0.51 0.40 0.46 109 63 57

SJsec 0.65 0.51 0.57 0.50 79 58

SJcon 0.66 0.64 0.56 0.53 0.36 69

122

Tabla 4.5. Prioridad de sitios aplicando el método de complementariedad de Humphries et al., (1991).

SITIOS RIQUEZA DE

ESPECIES COMPLEMENTO

NÚMERO DE ESPECIES

COMPLEMENTARIAS

PORCENTAJE

ACUMULATIVO

GFsec 143 143 13 76.5

ACsec 128 27 5 90.9

ACcon 102 7 5 93.6

GFcon 109 5 4 97.3

SJsec 79 4 2 99.5

SJcon 69 1 1 100.0

4.3.2 AVES DE IMPORTANCIA PARA LA CONSERVACIÓN

Para determinar las especies de importancia para la conservación se consideró en el análisis las 187

especies de aves registradas en el proceso de monitoreo en la Reserva de la Biosfera El Cielo. De

este total, 65 especies (34.76%) están consideradas en algunos de los criterios establecidos por

normas oficiales, tratados para la conservación o bien dado que sus poblaciones están decreciendo

(Tabla 4.6, Anexo 4.1).

Tabla 4.6. Riqueza de especies de aves por sitio considerada bajo algún criterio de conservación.

SITIO

Endemismo NOM-059 USFW

S

CITES BLI/IUCN

cse e q se A P Pr Apéndice

I

Apéndice

II EN LC NT VU

GFcon 1 5 4 1 4 4 8 14 2 16 1

10

2 4 2

GFsec 1 4 6 2 5 3 13 19 4 21 2

13

8 1 2

ACcon 1 5 6 0 2 3 9 13 1 18 0 99 2 1

123

ACsec 1 6 7 0 3 3 9 13 2 18 0

12

4 3 1

SJcon 1 4 3 2 2 3 9 4 2 11 1 64 3 1

SJsec 1 5 3 2 2 3 6 9 2 10 1 74 3 1

TOTAL 1 10 8 3 6 6 15 26 5 31 3

17

6 6 2

SITIO POBLACIÓN RIQUEZA DE

ESPECIES Creciendo Decreciendo Desconocido Estable

GFcon 27 43 8 31 143

GFsec 49 51 9 34 128

ACcon 29 37 9 27 102

ACsec 36 43 9 40 109

SJcon 18 32 3 16 79

SJsec 21 34 5 19 69

TOTAL 59 65 11 52 187 Simbología: Los códigos de endemismo (End) son: e, endémico a México; q, cuasiendémico a México; se, semiendémico y cse, a los casi

semiendémicos. Los estatus de protección son según la Norma Oficial Mexicana (NOM-059-SEMARNAT-2010; DOF 2010): Pr, sujeta a protección especial; A, amenazada; P, en peligro de extinción. Las especies migratorias importantes son citadas por el USFWS”. Las especies listadas en por

CITES se hace referencia a su inclusión en el Apéndice I o II. Finalmente se listan la calificación global de BirdLife/IUCN (Red List of Threatened

Species, IUCN 2016) como: En peligro (Endangered, EN), Vulnerable (VU), Casi Amenazado (Near Threatened, NT) y preocupación menor (Least Concern, LC). El estatus poblacional se tomó considerando los criterios de IUCN (IUCN 2016).

En endemismo un total de 22 especies resaltan por presentar distribuciones restringidas; de

éstas, 10 especies se consideran como endémicas de México, ocho son consideradas como

cuasiendémicas y tres son consideradas como semiendémicas y una como casi semiendémica

(Anexo 4.1). Por otra parte, un total de 27 especies se encuentran consideradas bajo alguna

protección según la NOM-059-ECOL-2001: seis están en la categoría de Amenazadas, seis en

Peligro de Extinción y 15 en la categoría de Protección Especial (Anexo 4.1).

Según el Departamento de Pesca y Vida Silvestre de los Estado Unidos de Norte América

(U.S. Fish and Wildlife Service) un total de 26 especies de El Cielo, pueden considerarse como

especies migratorias prioritarias. Para las especies listadas por CITES se hace referencia a su

inclusión únicamente en el Apéndice I o II, de las cuales 36 se encuentran baja alguna restricción

para el tráfico internacional (5 y 31 especies respectivamente).

124

Por otra parte, a nivel internacional todas las especies están catalogadas en BirdLife/IUCN

(Red List of Threatened Species, IUCN 2016). Sin embargo, 176 son consideradas en la categoría

denominada preocupación menor (Least Concern, LC), tres en peligro (Endangered, EN), dos en

la de vulnerable (VU), y seis en Casi Amenazado (Near Threatened, NT). En cuanto al nivel

poblacional, 59 Especies están creciendo sus poblaciones, 65 decreciendo, 52 están estables y de

11 se desconocen.

El análisis de prioridad reveló que del total de especies, el 59% no aplican a un proceso de

selección como especie prioritaria, dado que son especies que no presentan un riesgo poblacional,

el 34 % pueden considerarse con una baja prioridad, el 5% son de prioridad media (Spizaetus

ornatus, Buteogallus solitarius, B. anthracinus, Buteo swainsoni, Passerina ciris, Falco

peregrinus, Amazilia yucatanensis, Ara militaris, Glaucidium sanchezi y Amazona oratrix) y sólo

el 2% de alta prioridad (Psittacara holochlorus, Rhynchopsitta terrisi y A. viridigenalis, Anexo

4.2, Figura 4.1).

Figura 4.1. Porcentaje de prioridad para la conservación de la riqueza de aves de El Cielo.

125

4.4. DISCUSIÓN

Los análisis de complementariedad se han utilizado a escalas regionales o nacionales (Villaseñor

et al., 1998, 2003; Contreras-Medina et al., 2001, Lira et al., 2002, Álvarez y Morrone 2004, Mora

et al., 2013; Suárez-Mota y Téllez-Valdés, 2014; Urbina-Cardona y Flores-Villela, 2010) con la

finalidad de priorizar e identificar sitios importantes para la conservación. En el presente caso se

comparan seis sitios de muestreo dentro de El Cielo, con el objetivo de determinar cuáles sitios

serían prioritarios para su conservación dentro de la reserva. Los resultados indican que los sitios

secundarios en Gómez Farías y Alta Cima mantienen el 90.9% de las aves registradas. Analizando

a nivel de estratos, la parte baja (Gómez Farías) y media (Alta Cima) albergan en su conjunto el

97.3 % de la especies acumuladas y el resto se localizan en la parte alta (San José).

No obstante que el método de complementariedad empleado en la selección de áreas de

conservación puede ser subjetivo (Olson y Dinerstein, 2002) y que factores como los altos niveles

de amenaza antropogénica (Myers et al., 2000). En este caso, resalta que los sitios alterados

mantienen una mayor riqueza de especies en temporada invernal (177 en sitios alterados y 145 en

conservados). Lo anterior puede satribuirse a la plasticidad de las especies migratorias y la alta

disponibilidad de recursos en dichas áreas. A pesar de que frecuentemente se considera que el

deterioro del medio por acciones naturales y/o humanas, ejercen una influencia marcada en la

disminución del número de especies, en el tamaño y variabilidad genética de las poblaciones y en

la pérdida irreversible de hábitats y ecosistemas (Álvarez y Morrone, 2004).

La utilización de los diversos criterios utilizados para determinar las aves de importancia

para la conservación (NOM-059-SEMARNAT-2010, USFWS, CITES Y BLI/IUCN) sugiere que

un total de 65 especies pueden ser consideradas de importancia para su conservación. Sin embargo,

Schmeller et al., (2018) asumen que estos criterios pueden ser subjetivos, dado tienen intervalos de

evaluación relativamente largos. Esto significa que, debido a su origen, funcionan como

indicadores de alerta retrospectiva, en lugar de prospectiva, dado que no son revisados y

actualizados constantemente. Por lo cual, algunas de las especies incluidas o excluidas por dichas

listas, pueden pasar de ser relativamente abundantes a estar en el borde de la extinción sobre todo

126

por el surgimiento de nuevas enfermedades, el cambio climático, la deforestación, las especies

introducidas o la contaminación (Fisher et al., 2012, Clark et al., 2001). Sin embargo, Schmeller

et al. (2018) también los reconoce como un suministro de información para la conservación de la

biodiversidad.

El análisis de prioridad de las especies de importancia para la conservación de El Cielo,

refleja que solo 10 especies presentan una prioridad media (Spizaetus ornatus, Buteogallus

solitarius, Buteogallus anthracinus, Buteo swainsoni, Passerina ciris, Falco peregrinus, Amazilia

yucatanensis, Ara militaris, Glaucidium sanchezi y Amazona oratrix) y tres son alta prioridad

(Psittacara holochlorus, Rhynchopsitta terrisi y Amazona viridigenalis). Cabe resaltar que, salvo

tres especies de las antes mencionadas, no se incluyen dentro de las rapaces y psitácidos, grupos

que se han considerado como especies bandereas para la conservación y como indicadoras de la

calidad del hábitat. Por lo anterior, su presencia en la RBC indica un buen estado de conservación

y la continuidad de los procesos ecosistémicos en dicha reserva.

La Comisión de Áreas Naturales Protegidas a través de su Programa de Conservación de

Especies en Riesgo (PROCER), el cual consiste en una serie de programas articulados para

contener el deterioro de los ecosistemas mexicanos y su biodiversidad. En ellos se establecen las

bases, para coordinar, impulsar y articular los esfuerzos del Gobierno Federal y diversos sectores

de la sociedad, en la conservación y recuperación de las especies en riesgo prioritarias para el país

(CONANP, 2018).

Estos programas persiguen beneficios directos en cuatro aspectos: 1. El mejorar el estado

que guardan las especies y los ecosistemas que contribuyen al bienestar de la sociedad, 2. El

desarrollo de alternativas productivas en regiones de alta marginación, tanto social como

económica, 3. La conservación de los bienes y servicios ambientales en beneficio de todos los

sectores de la sociedad y 4. La conservación de la diversidad genética como fundamento de la

seguridad alimentaria y el patrimonio genético del país (CONANP, 2018).

Los PROCER que pueden aplicar para la RBC son: Cotorra serrana oriental (Rhychopsitta

terrisi), Guacamaya verde (Ara militaris), Loro de cabeza amarilla (Amazona oratrix) y Rapaces

Neotropicales (Spizaetus ornatus), los cuales basan su conservación en seis estrategia

about:blank

127

(restauración, manejo, conocimiento, cultura, protección y gestión). En la RBC, solo se ha

ejecutado durante cuatro años el de guacamaya verde, dentro del cual, la participación de las

comunidades rurales, ha repercutido en su conservación y protección, involucrando acciones de

conservación, monitoreo, educación para la conservación y la reforestación. Sin embargo, dado

que la RBC no es de carácter federal, los recursos para dichos programas se ven limitados, dado

que la CONANP aplica los recursos preferentemente a las ANP listadas en el SINANP, y en

segundo lugar a las RTP (regiones terrestres prioritarias).

Es importante recordar que los resultados obtenidos en los diversos análisis realizados,

fueron recabados a partir de monitoreo realizados en época invernal, y se desconoce si estas mismas

inferencias puedan aplicar a la temporada reproductiva. Por lo cual, se sugiere realizar este mismo

esfuerzo en dicha temporada para conocer y evaluar de manera satisfactoria los diversos procesos

ecológicos de dicha reserva.

Finalmente, se concide con Ceballos et al. (2002), quien consideran que el reconocimiento

explícito de una reserva debe ser un incentivo para fortalecer su funcionamiento, dado que la

pérdida de una reserva puede tener fuertes impactos en el conjunto de especies protegidas, por lo

que debe asegurarse su permanencia a largo plazo. Por lo anterior, es de vital importancia, la

operatividad de un programa de manejo efectivo para el Cielo, que garantice la conservación a

largo plazo de dicha ANP.

128

4.5. BIBLIOGRAFÍA

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132

Anexo 4.1. Lista sistemática de las aves. Los códigos de endemismo (End) son: e, endémico a México; q,

cuasiendémico a México; se, semiendémico y cse, a los casi semiendémicos. Los estatus de protección son según la

Norma Oficial Mexicana (NOM-059-SEMARNAT-2010; DOF 2010): Pr, sujeta a protección especial; A, amenazada;

P, en peligro de extinción. Las especies migratorias importantes son citadas por el USFWS e identificadas con una

“X”. Las especies listadas en por CITES se hace referencia a su inclusión en el Apéndice I o II. Finalmente se listan

la calificación global de BirdLife/IUCN (Red List of Threatened Species, IUCN 2016) como: Crítica (CR), En peligro

(Endangered, EN), Vulnerable (VU), Casi Amenazado (Near Threatened, NT), Datos Insuficientes (Data Deficient,

DD) y preocupación menor (Least Concern, LC). El estatus poblacional se tomó considerando los criterios de IUCN

(IUCN 2016).

ESPECIE END NOM USFWS CITES BLI/IUCN POBLACIÓN

Crypturellus cinnamomeus Pr LC Decreciendo

Ortalis vetula LC Estable

Penelope purpurascens A LC Decreciendo

Crax rubra A VU Decreciendo

Dactylortyx thoracicus Pr LC Decreciendo

Patagioenas flavirostris X LC Decreciendo

Columbina inca LC Creciendo

Claravis pretiosa LC Estable

Geotrygon montana LC Decreciendo

Leptotila verreauxi LC Creciendo

Leptotila plumbeiceps LC Estable

Piaya cayana LC Estable

Crotophaga sulcirostris LC Decreciendo

Nyctibius jamaicensis LC Decreciendo

Streptoprocne zonaris e LC Estable

Chaetura vauxi LC Creciendo

Aeronautes saxatalis LC Decreciendo

Eugenes fulgens II LC Creciendo

Lampornis amethystinus II LC Decreciendo

Lampornis clemenciae II LC Creciendo

Chlorostilbon canivetii II LC Desconocido

Cynanthus latirostris II LC Creciendo

Campylopterus curvipennis II LC Decreciendo

Amazilia cyanocephala II LC Desconocido

Amazilia yucatanensis q X II LC Creciendo

Hylocharis leucotis II LC Desconocido

Coragyps atratus LC Creciendo

Cathartes aura LC Estable

Elanus leucurus II LC Creciendo

Accipiter striatus Pr II LC Creciendo

133


Accipiter cooperii Pr II LC Creciendo

Buteogallus anthracinus Pr X II LC Creciendo

Buteogallus urubitinga Pr II LC Estable

Buteogallus solitarius P II NT Decreciendo

Rupornis magnirostris II LC Creciendo

Buteo plagiatus II LC Desconocido

Buteo brachyurus X II LC Creciendo

Buteo swainsoni Pr X II LC Estable

Buteo albonotatus Pr II LC Creciendo

Spizaetus ornatus P II NT Decreciendo

Megascops guatemalae II LC Decreciendo

Glaucidium sanchezi e P II NT Decreciendo

Glaucidium brasilianum II LC Decreciendo

Ciccaba virgata II LC Decreciendo

Trogon caligatus LC Creciendo

Trogon elegans X LC Desconocido

Trogon mexicanus LC Estable

Momotus coeruliceps e* LC Decreciendo

Melanerpes aurifrons LC Estable

Sphyrapicus varius X LC Decreciendo

Picoides fumigatus LC Estable

Picoides villosus LC Creciendo

Colaptes rubiginosus LC Estable

Dryocopus lineatus LC Creciendo

Campephilus guatemalensis Pr LC Estable

Micrastur semitorquatus Pr II LC Decreciendo

Falco sparverius II LC Estable

Falco rufigularis II LC Decreciendo

Falco peregrinus Pr X I LC Estable

Psittacara holochlorus e A X II LC Decreciendo

Ara militaris P I VU Decreciendo

Rhynchopsitta terrisi e A I EN Decreciendo

Pionus senilis A II LC Decreciendo

Amazona viridigenalis q P X I EN Decreciendo

Amazona autumnalis II LC Decreciendo

Amazona oratrix P I EN Decreciendo

Thamnophilus doliatus LC Decreciendo

134


Sittasomus griseicapillus LC Decreciendo

Xiphorhynchus flavigaster LC Estable

Lepidocolaptes affinis LC Estable

Camptostoma imberbe X LC Creciendo

Myiopagis viridicata LC Estable

Mitrephanes phaeocercus LC Estable

Contopus pertinax LC Decreciendo

Contopus virens LC Decreciendo

Empidonax flaviventris LC Creciendo

Empidonax virescens X LC Estable

Empidonax traillii X LC Decreciendo

Empidonax minimus LC Decreciendo

Empidonax hammondii LC Creciendo

Empidonax oberholseri LC Decreciendo

Empidonax difficilis se LC Decreciendo

Sayornis phoebe LC Creciendo

Myiarchus tuberculifer LC Decreciendo

Pitangus sulphuratus LC Creciendo

Megarynchus pitangua LC Estable

Myiozetetes similis LC Estable

Tyrannus melancholicus LC Creciendo

Tyrannus couchii q LC Creciendo

Tityra semifasciata LC Decreciendo

Pachyramphus major LC Estable

Pachyramphus aglaiae X LC Estable

Cyclarhis gujanensis LC Estable

Vireo griseus LC Creciendo

Vireo flavifrons LC Creciendo

Vireo solitarius LC Creciendo

Vireo gilvus LC Creciendo

Psilorhinus morio LC Creciendo

Cyanocorax yncas LC Creciendo

Corvus corax LC Creciendo

Catherpes mexicanus LC Decreciendo

Troglodytes aedon LC Creciendo

Thryothorus ludovicianus e LC Creciendo

Pheugopedius maculipectus LC Desconocido

135


Polioptila caerulea LC Creciendo

Regulus calendula LC Creciendo

Myadestes occidentalis Pr LC Decreciendo

Catharus aurantiirostris LC Desconocido

Catharus occidentalis e LC Decreciendo

Catharus mexicanus Pr LC Decreciendo

Catharus minimus LC Desconocido

Catharus ustulatus LC Decreciendo

Catharus guttatus LC Creciendo

Hylocichla mustelina se X NT Decreciendo

Turdus grayi LC Creciendo

Turdus assimilis LC Decreciendo

Turdus migratorius LC Creciendo

Melanotis caerulescens LC Decreciendo

Dumetella carolinensis LC Estable

Toxostoma longirostre q LC Creciendo

Mimus polyglottos LC Estable

Bombycilla cedrorum LC Creciendo

Ptiliogonys cinereus q LC Estable

Peucedramus taeniatus LC Decreciendo

Passer domesticus LC Decreciendo

Euphonia affinis LC Estable

Euphonia hirundinacea LC Estable

Euphonia elegantissima LC Estable

Spinus notatus LC Estable

Spinus psaltria LC Decreciendo

Coccothraustes abeillei q LC Estable

Seiurus aurocapilla LC Estable

Parkesia motacilla X LC Creciendo

Vermivora chrysoptera X NT Decreciendo

Mniotilta varia LC Decreciendo

Limnothlypis swainsonii Pr X LC Creciendo

Oreothlypis superciliosa LC Decreciendo

Oreothlypis celata LC Creciendo

Oreothlypis ruficapilla LC Creciendo

Geothlypis tolmiei A LC Decreciendo

Geothlypis formosa X LC Decreciendo

136


Geothlypis trichas LC Estable

Geothlypis nelsoni LC Estable

Setophaga citrina LC Creciendo

Setophaga pitiayumi X LC Creciendo

Setophaga coronata LC Creciendo

Setophaga townsendi LC Estable

Setophaga virens X LC Decreciendo

Basileuterus lachrymosus LC Decreciendo

Basileuterus rufifrons q LC Estable

Basileuterus belli LC Decreciendo

Basileuterus culicivorus LC Decreciendo

Cardellina pusilla LC Decreciendo

Myioborus pictus LC Creciendo

Myioborus miniatus LC Estable

Icteria virens LC Estable

Thraupis abbas LC Estable

Tiaris olivaceus LC Creciendo

Sporophila torqueola LC Creciendo

Saltator atriceps LC Desconocido

Arremonops rufivirgatus q LC Creciendo

Atlapetes pileatus e LC Estable

Pipilo maculatus LC Estable

Spizella passerina LC Creciendo

Chondestes grammacus LC Decreciendo

Melospiza lincolnii LC Estable

Piranga flava LC Creciendo

Piranga rubra X LC Estable

Piranga ludoviciana LC Creciendo

Piranga bidentata LC Estable

Piranga leucoptera LC Estable

Habia rubica LC Decreciendo

Habia fuscicauda LC Estable

Rhodothraupis celaeno e LC Desconocido

Cardinalis cardinalis LC Estable

Pheucticus ludovicianus LC Decreciendo

Pheucticus melanocephalus e LC Creciendo

Cyanocompsa parellina LC Desconocido

137


Passerina caerulea LC Creciendo

Passerina cyanea LC Decreciendo

Passerina versicolor X LC Estable

Passerina ciris se Pr X NT Decreciendo

Dives dives LC Creciendo

Icterus gularis X LC Creciendo

Icterus graduacauda cse X LC Decreciendo

Icterus galbula LC Estable

Amblycercus holosericeus LC Estable NOTA. Descripción de las categorías de riesgo de las especies para su inclusión en los listados de la IUCN y CITES.

* Momotus coeruliceps, endémico de Nuevo León, Tamaulipas, San Luis Potosí, y noreste de Veracruz (Chesser et

al., 2016). Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestres (CITES por sus siglas en inglés) El Apéndice I se incluyen las especies sobre las que se cierne el mayor grado de peligro entre las especies de fauna y de flora

incluidas en los Apéndices de la CITES. Estas especies están en peligro de extinción y la CITES prohíbe el comercio internacional de especímenes de esas especies, salvo cuando la importación se realiza con fines no comerciales, por ejemplo, para la investigación científica. En estos casos excepcionales, puede realizarse la transacción comercial siempre y cuando se autorice mediante la concesión de un permiso de importación y un permiso de exportación (o certificado de reexportación). Además, en el Artículo VII de la Convención se prevén excepciones y otras disposiciones al respecto.

En el Apéndice II figuran especies que no están necesariamente amenazadas de extinción pero que podrían llegar a estarlo a menos que se controle estrictamente su comercio. En este Apéndice figuran también las llamadas "especies semejantes", es decir, especies cuyos especímenes objeto de comercio son semejantes a los de las especies incluidas por motivos de conservación. El comercio internacional de especímenes de especies del Apéndice II puede autorizarse concediendo un permiso de exportación o un certificado de reexportación. En el marco de la CITES no es preciso contar con un permiso de importación para esas especies (pese a que en algunos países que imponen medidas más estrictas que las exigidas por la CITES se necesita un permiso). Sólo deben concederse los permisos o certificados si las autoridades competentes han determinado que se han cumplido ciertas condiciones, en particular, que el comercio no será perjudicial para la supervivencia de las mismas en el medio silvestre.

En el Apéndice III figuran las especies incluidas a solicitud de una Parte que ya reglamenta el comercio de dicha especie y necesita la cooperación de otros países para evitar la explotación insostenible o ilegal de las mismas. Sólo se autoriza el comercio internacional de especímenes de estas especies previa presentación de los permisos o certificados apropiados.

Unión Internacional para la Conservación de la Naturaleza (IUCN por sus siglas en inglés)

EXTINTO (EX) Un taxón está Extinto cuando no queda ninguna duda razonable de que el último individuo existente ha muerto. Se presume que un taxón está Extinto cuando la realización de prospecciones exhaustivas de sus hábitats, conocidos y/o esperados, en los momentos apropiados (diarios, estacionales, anuales), y a lo largo de su área de distribución histórica, no ha podido detectar un solo individuo. Las prospecciones deberán ser realizadas en períodos de tiempo apropiados al ciclo de vida y formas de vida del taxón.

EXTINTO EN ESTADO SILVESTRE (EW) Un taxón está Extinto en Estado Silvestre cuando sólo sobrevive en cultivo, en cautividad o como población (o poblaciones) naturalizadas completamente fuera de su distribución original. Se presume que un taxón está Extinto en Estado Silvestre cuando la realización de prospecciones exhaustivas de sus hábitats, conocidos y/o esperados, en los momentos apropiados (diarios, estacionales, anuales), y a lo largo de su área de distribución histórica, no ha podido detectar un solo individuo. Las prospecciones deberán ser realizadas en períodos de tiempo apropiados al ciclo de vida y formas de vida del taxón.

EN PELIGRO CRÍTICO (CR) Un taxón está En Peligro Crítico cuando la mejor evidencia disponible indica que cumple cualquiera de los criterios “A” a “E” para En Peligro Crítico y, por consiguiente, se considera que se está enfrentando a un riesgo de extinción extremadamente alto en estado de vida silvestre.

EN PELIGRO (EN) Un taxón está En Peligro cuando la mejor evidencia disponible indica que cumple cualquiera de los criterios “A” a “E” para En Peligro y, por consiguiente, se considera que se está enfrentando a un riesgo de extinción muy alto en estado de vida silvestre.

138

VULNERABLE (VU) Un taxón es Vulnerable cuando la mejor evidencia disponible indica que cumple cualquiera de los criterios “A” a “E” para Vulnerable y, por consiguiente, se considera que se está enfrentando a un riesgo de extinción alto en estado de vida silvestre.

CASI AMENAZADO (NT) Un taxón está Casi Amenazado cuando ha sido evaluado según los criterios y no satisface, actualmente, los criterios para En Peligro Crítico, En Peligro o Vulnerable, pero está próximo a satisfacer los criterios, o posiblemente los satisfaga, en un futuro cercano.

PREOCUPACIÓN MENOR (LC) Un taxón se considera de Preocupación Menor cuando, habiendo sido evaluado, no cumple ninguno de los criterios que definen las categorías de En Peligro Crítico, En Peligro, Vulnerable o Casi Amenazado. Se incluyen en esta categoría taxones abundantes y de amplia distribución.

DATOS INSUFICIENTES (DD) Un taxón se incluye en la categoría de Datos Insuficientes cuando no hay información adecuada para hacer una evaluación, directa o indirecta, de su riesgo de extinción basándose en la distribución y/o condición de la población. Un taxón en esta categoría puede estar bien estudiado, y su biología ser bien conocida, pero carecer de los datos apropiados sobre su abundancia y/o distribución. Datos Insuficientes no es por lo tanto una categoría de amenaza. Al incluir un taxón en esta categoría se indica que se requiere más información y se reconoce la posibilidad de que investigaciones futuras demuestren apropiada una clasificación de amenazada. Es importante hacer un uso efectivo de cualquier información disponible. En muchos casos habrá que tener mucho cuidado en elegir entre Datos Insuficientes y una condición de amenaza. Si se sospecha que la distribución de un taxón está relativamente circunscrita, y si ha transcurrido un período considerable de tiempo desde el último registro del taxón, la condición de amenazado puede estar bien justificada.

NO EVALUADO (NE) Un taxón se considera No Evaluado cuando todavía no ha sido clasificado en relación a estos criterios.

139

Anexo 4.2. Escala de valores asignados a las especies de aves de EL Cielo y su prioridad para la conservación

ESPECIE END

N

O

M

USFWS CITES BLI/IUCN

PRIORIDAD PARA

LA

CONSERVACIÓN

Crypturellus cinnamomeus 0 1 0 0 0 Baja

Ortalis vetula 0 0 0 0 0 No aplica

Penelope purpurascens 0 2 0 0 0 Baja

Crax rubra 0 2 0 0 2 Baja

Dactylortyx thoracicus 0 1 0 0 0 Baja

Patagioenas flavirostris 0 0 3 0 0 Baja

Columbina inca 0 0 0 0 0 No aplica

Claravis pretiosa 0 0 0 0 0 No aplica

Geotrygon montana 0 0 0 0 0 No aplica

Leptotila verreauxi 0 0 0 0 0 No aplica

Leptotila plumbeiceps 0 0 0 0 0 No aplica

Piaya cayana 0 0 0 0 0 No aplica

Crotophaga sulcirostris 0 0 0 0 0 No aplica

Nyctibius jamaicensis 0 0 0 0 0 No aplica

Streptoprocne zonaris 3 0 0 0 0 Baja

Chaetura vauxi 0 0 0 0 0 No aplica

Aeronautes saxatalis 0 0 0 0 0 No aplica

Eugenes fulgens 0 0 0 2 0 Baja

Lampornis amethystinus 0 0 0 2 0 Baja

Lampornis clemenciae 0 0 0 2 0 Baja

Chlorostilbon canivetii 0 0 0 2 0 Baja

Cynanthus latirostris 0 0 0 2 0 Baja

Campylopterus

curvipennis 0 0 0 2 0 Baja

Amazilia cyanocephala 0 0 0 2 0 Baja

Amazilia yucatanensis 2 0 3 2 0 Media

Hylocharis leucotis 0 0 0 2 0 Baja

Coragyps atratus 0 0 0 0 0 No aplica

Cathartes aura 0 0 0 0 0 No aplica

Elanus leucurus 0 0 0 2 0 Baja

Accipiter striatus 0 1 0 2 0 Baja

Accipiter cooperii 0 1 0 2 0 Baja

Buteogallus anthracinus 0 1 3 2 0 Media

Buteogallus urubitinga 0 1 0 2 0 Baja

Buteogallus solitarius 0 3 0 2 1 Media

Rupornis magnirostris 0 0 0 2 0 Baja

Buteo plagiatus 0 0 0 2 0 Baja

140

ESPECIE END

N

O

M


PRIORIDAD PARA

LA

CONSERVACIÓN

Buteo brachyurus 0 0 3 2 0 Baja

Buteo swainsoni 0 1 3 2 0 Media

Buteo albonotatus 0 1 0 2 0 Baja

Spizaetus ornatus 0 3 0 2 1 Media

Megascops guatemalae 0 0 0 2 0 Baja

Glaucidium sanchezi 3 3 0 2 1 Media

Glaucidium brasilianum 0 0 0 2 0 Baja

Ciccaba virgata 0 0 0 2 0 Baja

Trogon caligatus 0 0 0 0 0 No aplica

Trogon elegans 0 0 3 0 0 Baja

Trogon mexicanus 0 0 0 0 0 No aplica

Momotus coerulicep 3 0 0 0 0 Baja

Melanerpes aurifrons 0 0 0 0 0 No aplica

Sphyrapicus varius 0 0 3 0 0 Baja

Picoides fumigatus 0 0 0 0 0 No aplica

Picoides villosus 0 0 0 0 0 No aplica

Colaptes rubiginosus 0 0 0 0 0 No aplica

Dryocopus lineatus 0 0 0 0 0 No aplica

Campephilus

guatemalensis 0 1 0 0 0 Baja

Micrastur semitorquatus 0 1 0 2 0 Baja

Falco sparverius 0 0 0 2 0 Baja

Falco rufigularis 0 0 0 2 0 Baja

Falco peregrinus 0 1 3 3 0 Media

Psittacara holochlorus 3 2 3 2 0 Alta

Ara militaris 0 3 0 3 2 Media

Rhynchopsitta terrisi 3 2 0 3 3 Alta

Pionus senilis 0 2 0 2 0 Baja

Amazona viridigenalis 2 3 3 3 3 Alta

Amazona autumnalis 0 0 0 2 0 Baja

Amazona oratrix 0 3 0 3 3 Media

Thamnophilus doliatus 0 0 0 0 0 No aplica

Sittasomus griseicapillus 0 0 0 0 0 No aplica

Xiphorhynchus flavigaster 0 0 0 0 0 No aplica

Lepidocolaptes affinis 0 0 0 0 0 No aplica

Camptostoma imberbe 0 0 3 0 0 Baja

Myiopagis viridicata 0 0 0 0 0 No aplica

Mitrephanes phaeocercus 0 0 0 0 0 No aplica

141

ESPECIE END

N

O

M


PRIORIDAD PARA

LA

CONSERVACIÓN

Contopus pertinax 0 0 0 0 0 No aplica

Contopus virens 0 0 0 0 0 No aplica

Empidonax flaviventris 0 0 0 0 0 No aplica

Empidonax virescens 0 0 3 0 0 Baja

Empidonax traillii 0 0 3 0 0 Baja

Empidonax minimus 0 0 0 0 0 No aplica

Empidonax hammondii 0 0 0 0 0 No aplica

Empidonax oberholseri 0 0 0 0 0 No aplica

Empidonax difficilis 1 0 0 0 0 Baja

Sayornis phoebe 0 0 0 0 0 No aplica

Myiarchus tuberculifer 0 0 0 0 0 No aplica

Pitangus sulphuratus 0 0 0 0 0 No aplica

Megarynchus pitangua 0 0 0 0 0 No aplica

Myiozetetes similis 0 0 0 0 0 No aplica

Tyrannus melancholicus 0 0 0 0 0 No aplica

Tyrannus couchii 2 0 0 0 0 Baja

Tityra semifasciata 0 0 0 0 0 No aplica

Pachyramphus major 0 0 0 0 0 No aplica

Pachyramphus aglaiae 0 0 3 0 0 Baja

Cyclarhis gujanensis 0 0 0 0 0 No aplica

Vireo griseus 0 0 0 0 0 No aplica

Vireo flavifrons 0 0 0 0 0 No aplica

Vireo solitarius 0 0 0 0 0 No aplica

Vireo gilvus 0 0 0 0 0 No aplica

Psilorhinus morio 0 0 0 0 0 No aplica

Cyanocorax yncas 0 0 0 0 0 No aplica

Corvus corax 0 0 0 0 0 No aplica

Catherpes mexicanus 0 0 0 0 0 No aplica

Troglodytes aedon 0 0 0 0 0 No aplica

Thryothorus ludovicianus 3 0 0 0 0 Baja

Pheugopedius

maculipectus 0 0 0 0 0 No aplica

Polioptila caerulea 0 0 0 0 0 No aplica

Regulus calendula 0 0 0 0 0 No aplica

Myadestes occidentalis 0 1 0 0 0 Baja

Catharus aurantiirostris 0 0 0 0 0 No aplica

Catharus occidentalis 3 0 0 0 0 Baja

Catharus mexicanus 0 1 0 0 0 Baja

142

ESPECIE END

N

O

M


PRIORIDAD PARA

LA

CONSERVACIÓN

Catharus minimus 0 0 0 0 0 No aplica

Catharus ustulatus 0 0 0 0 0 No aplica

Catharus guttatus 0 0 0 0 0 No aplica

Hylocichla mustelina 1 0 3 0 1 Baja

Turdus grayi 0 0 0 0 0 No aplica

Turdus assimilis 0 0 0 0 0 No aplica

Turdus migratorius 0 0 0 0 0 No aplica

Melanotis caerulescens 0 0 0 0 0 No aplica

Dumetella carolinensis 0 0 0 0 0 No aplica

Toxostoma longirostre 2 0 0 0 0 Baja

Mimus polyglottos 0 0 0 0 0 No aplica

Bombycilla cedrorum 0 0 0 0 0 No aplica

Ptiliogonys cinereus 2 0 0 0 0 Baja

Peucedramus taeniatus 0 0 0 0 0 No aplica

Passer domesticus 0 0 0 0 0 No aplica

Euphonia affinis 0 0 0 0 0 No aplica

Euphonia hirundinacea 0 0 0 0 0 No aplica

Euphonia elegantissima 0 0 0 0 0 No aplica

Spinus notatus 0 0 0 0 0 No aplica

Spinus psaltria 0 0 0 0 0 No aplica

Coccothraustes abeillei 2 0 0 0 0 Baja

Seiurus aurocapilla 0 0 0 0 0 No aplica

Parkesia motacilla 0 0 3 0 0 Baja

Vermivora chrysoptera 0 0 3 0 1 Baja

Mniotilta varia 0 0 0 0 0 No aplica

Limnothlypis swainsonii 0 1 3 0 0 Baja

Oreothlypis superciliosa 0 0 0 0 0 No aplica

Oreothlypis celata 0 0 0 0 0 No aplica

Oreothlypis ruficapilla 0 0 0 0 0 No aplica

Geothlypis tolmiei 0 2 0 0 0 Baja

Geothlypis formosa 0 0 3 0 0 Baja

Geothlypis trichas 0 0 0 0 0 No aplica

Geothlypis nelsoni 0 0 0 0 0 No aplica

Setophaga citrina 0 0 0 0 0 No aplica

Setophaga pitiayumi 0 0 3 0 0 Baja

Setophaga coronata 0 0 0 0 0 No aplica

Setophaga townsendi 0 0 0 0 0 No aplica

Setophaga virens 0 0 3 0 0 Baja

143

ESPECIE END

N

O

M


PRIORIDAD PARA

LA

CONSERVACIÓN

Basileuterus lachrymosus 0 0 0 0 0 No aplica

Basileuterus rufifrons 2 0 0 0 0 Baja

Basileuterus belli 0 0 0 0 0 No aplica

Basileuterus culicivorus 0 0 0 0 0 No aplica

Cardellina pusilla 0 0 0 0 0 No aplica

Myioborus pictus 0 0 0 0 0 No aplica

Myioborus miniatus 0 0 0 0 0 No aplica

Icteria virens 0 0 0 0 0 No aplica

Thraupis abbas 0 0 0 0 0 No aplica

Tiaris olivaceus 0 0 0 0 0 No aplica

Sporophila torqueola 0 0 0 0 0 No aplica

Saltator atriceps 0 0 0 0 0 No aplica

Arremonops rufivirgatus 2 0 0 0 0 Baja

Atlapetes pileatus 3 0 0 0 0 Baja

Pipilo maculatus 0 0 0 0 0 No aplica

Spizella passerina 0 0 0 0 0 No aplica

Chondestes grammacus 0 0 0 0 0 No aplica

Melospiza lincolnii 0 0 0 0 0 No aplica

Piranga flava 0 0 0 0 0 No aplica

Piranga rubra 0 0 3 0 0 Baja

Piranga ludoviciana 0 0 0 0 0 No aplica

Piranga bidentata 0 0 0 0 0 No aplica

Piranga leucoptera 0 0 0 0 0 No aplica

Habia rubica 0 0 0 0 0 No aplica

Habia fuscicauda 0 0 0 0 0 No aplica

Rhodothraupis celaeno 3 0 0 0 0 Baja

Cardinalis cardinalis 0 0 0 0 0 No aplica

Pheucticus ludovicianus 0 0 0 0 0 No aplica

Pheucticus

melanocephalus 3 0 0 0 0 Baja

Cyanocompsa parellina 0 0 0 0 0 No aplica

Passerina caerulea 0 0 0 0 0 No aplica

Passerina cyanea 0 0 0 0 0 No aplica

Passerina versicolor 0 0 3 0 0 Baja

Passerina ciris 1 1 3 0 1 Media

Dives dives 0 0 0 0 0 No aplica

Icterus gularis 0 0 3 0 0 Baja

Icterus graduacauda 1 0 3 0 0 Baja

144

ESPECIE END

N

O

M


PRIORIDAD PARA

LA

CONSERVACIÓN

Icterus galbula 0 0 0 0 0 No aplica

Amblycercus holosericeus 0 0 0 0 0 No aplica

145

CAPÍTULO 5

DISCUSIONES Y CONCLUSIONES GENERALES

146

5.1. DISCUSIONES Y CONCLUSIONES GENERALES

El presente trabajo muestra la evaluación de la importancia de las áreas conservadas y alteradas

para la conservación de las aves en la Reserva de la Biosfera El Cielo (RBC), en Tamaulipas,

México. Los capítulos 2, 3 y 4 muestran las actividades desarrolladas en la presente investigación,

analizando la riqueza, diversidad y composición de aves de seis sitios en dicha reserva,

considerando diferentes metodologías, los cuales generaron capítulos específicos, donde se

mostraron los resultados relevantes y la discusión en cada uno de ellos. Por esta razón en el presente

capítulo se presentarán los resultados que engloban de manera general lo más relevante

desarrollado en el presente estudio.

La importancia de la RBC para las aves se manifiesta en su riqueza, ya que esta ANP alberga

un total de 389 especies, Esto representa más del 72 % de lo reconocido para Tamaulipas y el

36.5% de la riqueza registrada para todo México, en una superficie que representa el 1.8% del

territorio tamaulipeco y el 0.07 % de la superficie continental mexicana.

El capítulo dos analiza la riqueza, diversidad y composición de aves durante la temporada

invernal, considerando ambientes conservados y alterados, encontrando un patrón general, donde

la riqueza decrece conforme se incrementa la altitud de los sitios de muestreo y en los ambientes

alterados se presenta una mayor riqueza que en los conservados. Este mismo patrón concuerda con

los datos registrados para aves migratorias por Gram y Faaborg (2007) en dicha reserva. También

se encontró que existe una mayor riqueza de aves en sitios alterados que en los conservados en la

reserva de la Biosfera Montes Azules (Ramírez-Albores, 2006).

El protocolo de muestreo fue el de Monitoreo de Sobrevivencia Invernal (MoSI), no

obstante que fue diseñado para aves migratorias neotropicales, ha permitido que investigadores de

México, Centro América y el Caribe realicen esfuerzos de monitoreo a lo largo de todo el año,

dirigidos a describir patrones de abundancia, productividad, sobrevivencia y movimientos

estacionales de las especies residentes de aves (Saracco et al., 2008).

El monitoreo con redes de niebla cubrió un total de 32042 horas red, capturándose un total

de 4116 ejemplares que representa información para un total de 187 especies de aves, de este total

147

de especies, 113 se registraron mediante el uso de redes, 176 fueron producto de observaciones o

por identificación de sus cantos. El trabajo de campo permitió registrar tres especies: Limnothlypis

swainsonii, Trogon caligatus y Buteogallus solitarius, donde la primera de ellas, representa el

primer registro para bosque mesófilo en El Cielo y el resto la confirmación de su presencia, dado

que para estas dos últimas solo había registros previos por observadores de aves (Gómez de Silva

2006a, 2006b, 2007a, 2007b, 2007c, 2009). Dichos registros contribuyen al nuevo conocimiento

de los patrones de distribución de la avifauna en la RBC.

Frecuentemente se asocian los cambios de uso de suelo y la fragmentación como la principal

causa de la pérdida de la biodiversidad (Fahrig 2003, Gardner et al., 2009, Krauss et al., 2010). Sin

embargo, los resultados de este trabajo indican una mayor riqueza en sitios alterados que en los

conservados, quizás esto lo podemos entender desde la perspectiva de que las especies migratorias

neotropicales, utilizan paisajes modificados (Terborgh, 1989b, Robbins et al., 1992, Petit et al.,

1995, Lindell et al., 2004, Dietsch et al., 2007) además de que presentan un alto grado de plasticidad

ecológica en comparación con especies residentes (Rappole, 1995). Por otra parte, Steinberg et al.

(2014) en su estudio realizado en la RBC encontró que deforestación en dicha ANP se ha detenido

y la cubierta forestal registra notable expansión después de que la reserva fue creada, atribuyendo

la regeneración al proceso de valoración de la conservación por las comunidades.

Los resultados del análisis de los ANOVAs indican que las diferencias entre sitios fueron

consistentes a lo largo de todas las temporadas de muestreo. Por lo cual, se observa una mejor

respuesta de las aves hacia los ambientes secundarios, sugiriendo que éstos juegan un papel

importante en la persistencia de las especies de aves en la RBC

Los análisis de similitud de cada una de las cuatro temporadas invernales no presentaron un

patrón consistente, lo cual sugiere que las avifaunas presentes se comparten. Sin embargo, el sitio

de San José localizado en bosque conservado (SJcon) fue el más diferente al resto de los sitios en

su composición. Estos resultados pueden atribuirse a que la mayor parte de las especies que se

restringieron a un solo sitio de muestreo (20 % del total de aves), presentaron mayor restricción a

la parte baja, es decir a los sitios de Gómez Farías (24 especies) y de éstas, 20 fueron exclusivas de

las áreas alteradas.

148

Una respuesta a los patrones exhibidos en los análisis de similitud, se encuentra

inminentemente en la capacidad de desplazamiento y versatilidad de ocupar diversos ambientes

por las aves, y desde el punto de vista geográfico, concuerda con lo establecido por Navarro et al.

(2004), quien reconoce que dicha sierra está compuesta de 3 zonas avifaunísticas. El norte

integrado por Coahuila, Nuevo León y Tamaulipas, la sección central por el sur de Tamaulipas,

San Luis Potosí y Querétaro y el sur integrado de Hidalgo a Veracruz. Lo cual contradice la

estructura de la Sierra Madre Oriental como una provincia biótica homogénea, como ha sido

propuesto por Smith (1941), Escalante et al. (1993) y CONABIO (1997). Por el contrario, se

asemeja mucho a las propuestas realizadas por Goldman y Moore (1946) con base en aves y

mamíferos, y Rzedowsky y Reyna-Trujillo (1990) con base en plantas superiores, cuyas

subdivisiones son altamente concordantes con los patrones encontrados en aves por Navarro et al.

(2004).

Finalmente se remarca la importancia de este estudio para la conservación y conocimiento

de la diversidad de las aves en la RBC, los cuales deberían ser base para las estrategias de

conservación y manejo sustentable de la Reserva. Asímismo, se reconoce que las relaciones

avifaunísticas entre sitios conservados y alterados, y más aún las actividades antropogénicas en la

RBC, han conllevado a establecer un área de gran riqueza de aves, siendo una de las ANP más

importantes del noreste de México.

El capítulo tres comprende un análisis de modelos nulos, analizando los patrones de co-

ocurrencia, el sobrelapamiento de nicho, y la estructura de metacomunidades buscando encontrar

respuestas especie-específicas que ayuden a comprender o detectar patrones emergentes de

organización. Considerando que una metacomunidad es un conjunto de comunidades ecológicas

locales ligadas por la dispersión de especies interactuantes (Hanski y Gilpin, 1991; Mouquet y

Loreau, 2002; Leibold et al., 2004).

Los análisis de co-ocurrencia se realizaron solo para seis ordenes (Columbiformes,

Piciformes, Psittaciformes, Accipitriformes, Apodiformes y Passeriformes) los cuales representan

el 89.7% de las especies de aves presentes en las seis localidades de muestreo, y tan solo el orden

Passeriformes comprende el 65.2% de la riqueza de especies. El índice Combo sólo arrojó valores

149

de significancia en las diferentes simulaciones realizadas para Columbiformes, por lo cual, en los

demás no fue posible reconocer la existencia de algún patrón.

Solo los Passeriformes, Accipitriformes, Psittaciformes y Columbiformes, arrojaron

valores de significancia en la simulación dos, indicando que las especies co-ocurren más de lo

esperado. Mientras que en Apodiformes y Piciformes, las diferencias no fueron significativas, por

lo cual, para estos grupos, no se reconoce la existencia de algún patrón, es decir que las especies

están distribuidas de manera aleatoria. En el caso de los Accipitriformes, el patrón de co-ocurrencia

puede ser atribuido a la competencia, ya que la mayoría de las especies de rapaces son

territorialistas y ampliamente dependientes a los tipos de vegetación.

Los análisis de sobrelapamiento de nicho para los algoritmos RA3 y RA4, indicaron que el

nicho se sobrelapa más de lo esperado entre los ambientes conservados y alterados, a este respecto

Schoener (1974) argumenta que el microhábitat, la dieta y la actividad temporal son los ejes de

nicho más importantes. Sin embargo, se debe considerar que hay un número grande de “recursos”

que las especies se reparten entre sí (Feisinger et al., 1981; Palacio-Núñez et al., 2008).

Considerando lo anterior, y dado que los muestreos fueron realizados durante la temporada

invernal, estos resultados concuerdan con el comportamiento de muchas especies de aves durante

esta temporada invernal, ya que especies migratorias y residentes tienden a formar grupos mixtos.

Lo anterior fue reportado para El Cielo por Gram y Faaborg (2007) y Gram (1998). Además, el

reparto de un recurso por varias especies no indica por sí mismo la existencia de competencia, dado

que dos especies pueden coexistir cuando hay un adecuado reparto y uso de los recursos (Mac

Nally, 1983).

Con respecto a metacomunidades solo el orden Passeriformes reveló una estructura

cuasianidada con una pérdida estocástica de especies, y para el segundo eje de dispersión revela

una estructura cuasianidada con pérdida de especies agrupadas. Esto suguiere que la pérdida de

especies en cada nivel es menor que lo esperado por procesos aleatorios, siendo posiblemente el

primer factor de dispersión el nivel elevacional de los diferentes sitios de muestreo y para el

segundo eje la condición de sitios alterados y conservados. Por su parte, Patterson y Atmar (1986)

y Willig et al. (2011) sugieren que posiblemente las comunidades ricas en especies pueden formar

150

subconjuntos anidados que disminuyen su riqueza conforme aumenta la elevación, generando

patrones predecibles de pérdida de especies asociadas a variaciones como: capacidad de dispersión,

especialización de hábitat y tolerancia a condiciones abióticas.

En el caso del orden Apodiformes y las familias Emberizidae y Trochilidae los resultados

del análisis sugieren una distribución aleatoria, no definiendo un patrón específico, lo cual puede

deberse a bajo número de especies que integran estos grupos.

Por otra parte, los análisis de metacomunidades sugieren que las familias Tyrannidae y

Turdidae presentan una estructura cuasigleasoniana, tanto para el primer eje de dispersión como

para el segundo. Esto indica que las especies responden diferencialmente a un gradiente y que sus

diferencias son propiciadas por capacidades fisiológicas distintas y que los límites de sus

comunidades son difusos; lo anterior en base a las comunidades Gleasonianas. De igual manera, es

posible asumir que las diferencias se dan en el primer eje por el nivel de elevación de los sitios de

muestreo y, en un segundo término, por la condición de los sitios (alterados y conservados).

En el caso de la familia Parulidae, los resultados variaron para el primer eje de dispersión

sugiere una estructura cuasiclementsiana, mientras que para el segundo eje de distribución es

cuasigleasoniana. Por lo cual, se puede inferir que las comunidades al igual responden

diferencialmente a un gradiente, pero en el primer caso, los límites entre las poblaciones son claros

están definidos y en el segundo son difusos. Adicionalmente, si se tiene en cuenta que muchas de

las especies de la familia Parulidae son migratorias, las cuales son altamente tolerantes a la

transformación del hábitat y con una amplitud en el uso de recursos elevado (alimentos y hábitat),

resulta evidente que la estructura cuasiclementsiana es la que mejor explica el metaensamblaje

encontrado para este grupo.

Finalmente, el capítulo cuatro es un análisis de sitios y especies importantes para la

conservación. En cuanto a sitios, los análisis de complementariedad indican que los lugares

secundarios en Gómez Farías y Alta Cima mantienen el 90.9% de las aves registradas, por lo

anterior, serían los más representativos por su riqueza, sin embargo la parte alta (San José) alberga

especies únicas.

151

Un total de 65 especies pueden ser consideradas de importancia para la conservación según

los diversos criterios utilizados (Endemismo, NOM-059-SEMARNAT-2010, USFWS, CITES Y

BLI/IUCN). Sin embargo, Schmeller et al. (2018) asumen que estos criterios pueden ser subjetivos,

dado que tienen intervalos de evaluación relativamente largos, pero también son un suministro de

información para la conservación de la biodiversidad.

El análisis de prioridad de las especies, indica que solo 10 especies presentan una prioridad

media (Spizaetus ornatus, Buteogallus solitarius, Buteogallus anthracinus, Buteo swainsoni,

Passerina ciris, Falco peregrinus, Amazilia yucatanensis, Ara militaris, Glaucidium sanchezi y

Amazona oratrix) y tres son alta prioridad (Psittacara holochlorus, Rhynchopsitta terrisi y

Amazona viridigenalis), de estas especies, salvo tres, no se incluyen dentro de las rapaces y

psitácidos, grupos que se han considerado como especies banderas para la conservación y como

indicadoras de la calidad del hábitat.

Es importante recordar que los resultados obtenidos en los diversos análisis realizados,

fueron recabados a partir de monitoreo realizados en época invernal, y no se sabe si estas mismas

inferencias puedan aplicar a la temporada reproductiva. Por lo cual, se considera necesario realizar

este mismo esfuerzo en dicha temporada para conocer y evaluar de manera satisfactoria los diversos

procesos ecológicos de dicha reserva.

Finalmente, se conicide con Ceballos et al. (2002), quien consideran que el reconocimiento

explícito de una reserva debe ser un incentivo para fortalecer su funcionamiento, dado que la

pérdida de una reserva puede tener fuertes impactos en el conjunto de especies protegidas, por lo

que debe asegurarse su permanencia a largo plazo. Por lo anterior, es de vital importancia la

operatividad de un programa de manejo efectivo para el Cielo, que garantice la conservación a

largo plazo de dicha ANP.

152

5.2. BIBLIOGRAFÍA

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