Rhizobius ventralis -...

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1. INTRODUCCIÓN Uno de los factores que influyen en el desarrollo de una población es la ausencia o ineficiencia de enemigos naturales que la controlen, por lo tanto, en aquellos países en donde los chanchitos blancos son considerados como nativos, no constituyen un problema fitosanitario, lo que supone la existencia de cierta forma de control natural (YUDELEVICH, 1950). En Chile, las principales plagas entomológicas que afectan a la agricultura son de origen foráneo, las que luego de ingresadas, al encontrar condiciones favorables y huéspedes adecuados, adquieren mayor intensidad que en su país de origen, causando en algunos casos, pérdidas económicas importantes (GONZALEZ y ROJAS, 1966). CAPDEVILLE (1945) señala que los chanchitos blancos son una plaga especialmente susceptible a ser atacada por enemigos naturales de varias especies. Sus cuerpos suaves, la falta de protección, sus movimientos lentos y más particularmente sus hábitos de establecer colonias o grupos, los hace accesibles a los parásitos y predadores. Además, su gran capacidad reproductiva hace posible soportar un alto número de enemigos naturales sin peligro de extinción. Los intentos por controlar diversas plagas mediante el uso de enemigos naturales, se inician en Chile en el año 1903 con la importación desde California de dos coccinélidos, Rhizobius ventralis y Hippodamia convergens,

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1. INTRODUCCIÓN

Uno de los factores que influyen en el desarrollo de una población es la

ausencia o ineficiencia de enemigos naturales que la controlen, por lo tanto,

en aquellos países en donde los chanchitos blancos son considerados como

nativos, no constituyen un problema fitosanitario, lo que supone la existencia

de cierta forma de control natural (YUDELEVICH, 1950).

En Chile, las principales plagas entomológicas que afectan a la agricultura

son de origen foráneo, las que luego de ingresadas, al encontrar condiciones

favorables y huéspedes adecuados, adquieren mayor intensidad que en su

país de origen, causando en algunos casos, pérdidas económicas

importantes (GONZALEZ y ROJAS, 1966).

CAPDEVILLE (1945) señala que los chanchitos blancos son una plaga

especialmente susceptible a ser atacada por enemigos naturales de varias

especies. Sus cuerpos suaves, la falta de protección, sus movimientos lentos

y más particularmente sus hábitos de establecer colonias o grupos, los hace

accesibles a los parásitos y predadores. Además, su gran capacidad

reproductiva hace posible soportar un alto número de enemigos naturales sin

peligro de extinción.

Los intentos por controlar diversas plagas mediante el uso de enemigos

naturales, se inician en Chile en el año 1903 con la importación desde

California de dos coccinélidos, Rhizobius ventralis y Hippodamia convergens,

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predadores de conchuelas (Coccidae) y pulgones (Aphididae)

respectivamente. A partir de 1915 el Ministerio de Agricultura, comenzó

oficialmente la introducción de entomófagos, acción emprendida a través del

Departamento de Sanidad Vegetal para controlar al pulgón lanígero del

manzano (Eriosoma lanigerum). Entre 1929 y 1931, se constató la

presencia de una grave plaga conocida como Conchuela acanalada de los

cítricos (Icerya purchasi Maskell), e intensos ataques de “chanchitos blancos”

(Pseudococcus sp.) en el valle de Quillota. Así nace la necesidad de crear un

organismo dedicado a la introducción, crianza y distribución de insectos

benéficos. Para tal efecto, en 1937, se crea la actual Subestación

Experimental La Cruz, dependiente del Instituto de Investigaciones

Agropecuarias (INIA). Éste, bajo el nombre de Insectario La Cruz, ha

introducido una enorme diversidad de insectos benéficos para el control de

plagas que afectan al país (GONZÁLEZ Y ROJAS, 1966).

ZUÑIGA (1984) señala a lo menos diez especies de enemigos naturales

introducidos para el control de chanchito blanco entre los años 1931 y 1983.

Por otra parte, desde 1980, la Facultad de Agronomía de la Pontificia

Universidad Católica de Valparaíso, ha desarrollado un programa de

multiplicación comercial y liberación masiva de insectos benéficos de las

especies Cryptolaemus montrouzieri, Leptomastidea abnormis, Coccophagus

gurneyi y Sympherobius maculipennis.

LA V Región de Chile, en especial el valle de Quillota, por su importancia

agrícola y su cercanía con el Insectario La Cruz, ha sido la cuna de los

constantes esfuerzos en busca del establecimiento de especies benéficas

que han sido introducidas.

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La contraparte está conformada por los enemigos naturales nativos, según

YUDELEVICH (1950), de origen desconocido, dejando en claro que podían

haber sido introducidos en forma accidental. Estos, según el mismo autor,

son de escaso interés económico, y aunque su acción no es decisiva, no

deja de ser considerable en el control de la plaga. Pese a las deficiencias

que presentan, desempeñan un rol que no debe desestimarse en el control

biológico general de la plaga. Las desventajas de biología, hiperparásitos y

especificidad escasa son compensadas parcialmente, por su abundante

número y su libre reproducción y distribución. Sin embargo, el rol de estos

agentes, descrito por YUDELEVICH en 1950, no puede ser asemejado a la

realidad actual, ya que en ese entonces, el control biológico en Chile estaba

iniciándose en forma eficiente y la introducción de más enemigos naturales

sería llevada a cabo con posterioridad.

El control biológico, tiende sus bases en un estudio ecológico de las

interacciones entre individuos, de dos o más especies, que conforman un

nicho ecológico. Las relaciones más importantes son el parasitismo y la

predación, que en conjunto reducen los niveles de chanchito blanco. Éstos al

ser limitados generan una nueva relación, la de competencia entre enemigos

naturales.

La competencia puede traducirse en ajustes de equilibrio por parte de dos

especies, podría conducir a que una especie substituya a otra, y la obligue a

ocupar otro espacio o a servirse de otro alimento (ODUM, 1969).

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En una competencia desigual, se puede producir una severa sobre

explotación de los recursos. En tales circunstancias, algunas especies

tendrían acceso a suficientes recursos para crecer, sobrevivir y reproducirse.

En contraste, la reproducción de las especies menos aptas puede declinar,

las migraciones serán favorecidas o una población puede ser destruida

(SPEIGHT, HUNTER y WATT, 1999).

1.1 Hipótesis de trabajo:

El efecto de la introducción de especies exóticas, la multiplicación y

liberación masiva de alguna de éstas, pueden haber afectado a las

poblaciones de las especies nativas, lo cual no ha sido evaluado. Es posible

suponer, por lo tanto, que la introducción y liberación masiva de insectos

benéficos, ha desplazado a las especies nativas que controlan al chanchito

blanco.

1.2 Objetivo general:

Evaluar los efectos de la introducción y liberación masiva de especies

exóticas, para el control de chanchito blanco sobre las especies de enemigos

naturales nativos asociados a esta plaga.

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1.3 Objetivos específicos:

- Identificar los enemigos naturales asociados a las especies

Pseudococcus longispinus, Pseudococcus calceolariae y Planococcus

citri en la comuna de Quillota.

- Evaluar la importancia relativa de cada enemigo natural asociado a las

especies Pseudococcus longispinus, Pseudococcus calceolariae y

Planococcus citri en la comuna de Quillota y su comportamiento

estacional.

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22.. RREEVVIISSIIÓÓNN BBIIBBLLIIOOGGRRÁÁFFIICCAA

2.1 Antecedentes generales:

CAPDEVILLE, (1945) señala que, en cultivos de palto (Persea americana),

P. longispinus causa daño directamente al succionar savia en la parte aérea

de la planta e indirectamente por la secreción de grandes cantidades de

sustancia azucarada, sobre la cual se desarrolla la fumagína (Capnodium

sp.). Este hongo, produce una cubierta negra que interfiere con los procesos

fisiológicos normales de la planta y disminuye la calidad del fruto. Grandes

infestaciones en el pedúnculo y fruto retardan el desarrollo de éste, además

de provocar una disminución del tamaño y caída de frutos.

El Control biológico, consiste en la regulación o supresión del potencial

reproductor de organismos a través de la acción de parásitos, predadores y

patógenos. En el campo de la entomología económica, la aplicación del

control biológico, se orienta hacia la mantención de un organismo perjudicial

bajo el nivel de daño económico, mediante el uso de agentes denominados

colectivamente entomófagos (parásitos y predadores), y patógenos

(GONZALEZ y ROJAS, 1966).

De todas las formas de control de plagas, el control biológico, es la práctica

más eficaz y económica que existe. Comparado con el control químico, el

control biológico posee ventajas de las que éste carece: es permanente y de

costo prácticamente nulo. Además, está libre de todas las desventajas

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inherentes al control químico, como la contaminación ambiental con daños

para la vida silvestre y riesgos para la salud humana, perturbación del

equilibrio natural con sus resultantes de resurgencias de plagas, provocación

de plagas secundarias, desarrollo de poblaciones resistentes a plaguicidas y

un alto costo económico (BEINGOLEA, 1977).

Hay varias definiciones de competencias que son útiles para comprender la

lucha por recursos limitados. La competencia intraespecífica describe a la

competencia entre individuos de una misma especie por un recurso limitado;

en cambio, la competencia interespecífica refiere a la competencia de

recursos limitados entre individuos de diferentes especies. En el primer caso,

los individuos utilizan los recursos de igual manera, mientras que la

interespecífica implica una competencia desigual por cuanto los recursos

limitados son utilizados en forma desigual, correspondiendo a las

características biológicas de cada especie, como por ejemplo voracidad,

eficiencia, capacidad reproductiva y capacidad de búsqueda (SPEIGHT,

HUNTER y WATT, 1999).

2.2 La plaga:

En nuestro país, se encuentran varias especies de chanchitos blancos, entre

las cuales se puede mencionar a: Pseudococcus affinis Maskell (sin.

Pseudococcus obscurus, Pseudococcus viburni), Pseudococcus maritimus

Ehrhorn, Pseudococcus longispinus Targ. Tozz. (sin. Pseudococcus adonium

(L.)), Pseudococcus calceolarie Maskell (sin. Pseudococcus fragilis,

Pseudococcus gahani) y Planococcus citri Risso. Éstos se distribuyen

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ampliamente en Chile, siendo importantes en diversos frutales, entre los que

se destaca a cítricos (Rutaceae), chirimoyos (Annona cherimola Mill), paltos

(Persea americana) y la vid (Vitis vinifera) (GONZÁLEZ, 1991).

Los chanchitos blancos deben su nombre común a la sustancia blanca,

cérea, a menudo en forma de polvo, filamentos, proyecciones o láminas que

cubren el cuerpo de la hembra a partir del tercer estadío larvario

(CAPDEVILLE, 1945).

YUDELEVICH (1950), describe a los chanchitos blancos como un gran

género de insectos perjudiciales. Alargados u ovalados, con segmentación

bien diferenciada. Generalmente cubiertos por una secreción harinosa o

algodonosa, que corrientemente sobresalen de los bordes del cuerpo en

forma de filamentos y prolongaciones más o menos regulares, de forma y

tamaño relativamente variables para cada especie. Las hembras

caracterizadas por sus extremidades bien desarrolladas y una libre

movilización en todo su ciclo evolutivo. Los machos son pequeños, frágiles y

alados, provistos de dos o más filamentos caudales de secreción cerosa y

longitud específicamente variable. Los estados larvarios antes de la primera

muda carecen de partes bucales y cerarios.

La duración del ciclo biológico de los chanchitos blancos, según

YUDELEVICH (1950), es de 61 días en verano, para la zona de Santiago, sin

especificar la especie. Además, señala este autor, que los ciclos biológicos y,

por lo tanto, el número de generaciones anuales varían apreciablemente

dependiendo de la época y estación del año. El mismo autor presume cuatro

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generaciones al año para el caso de Planococcus citri en el área de Quillota.

A partir de diciembre, hay una alta superposición de generaciones.

2.3 Enemigos naturales de los chanchitos blancos:

YUDELEVICH (1950) en ese entonces, clasifica a los enemigos naturales de

los chanchitos blancos en dos grupos. El primero conformado por aquellos

que considera de escasa trascendencia económica en Chile, en el cual, cita

a Xenoleucopis olalquiagay Blanchard, Sympherobius pallidum Gay y

Baccha sp. En el segundo, los de importancia económica en Chile, se

encuentra a Cryptolaemus montrouzieri Muls., Coccophagus gurneyi Comp.,

Leptomastidea abnormis Gir., Tetracnemus pretiosus Timberlake y

Pseudaphycus sp.

El mismo autor recuperó enemigos naturales de chanchitos blancos, del cual,

se expondrán los datos obtenidos en la localidad de Quillota, La Cruz y

Limache. YUDELEVICH (1950) tomó en conjunto a todos los chanchitos

blancos existentes: P. citri, P. calceolarie, P longispinus y P. maritimus, este

último solo representó el 1.7 % de los chanchitos blancos y no tuvo

parasitismo, por lo que se hace irrelevante para el análisis posterior. Los

enemigos naturales encontrados en aquella época y su ponderación

correspondieron a: Xenoleucopis (Leucopis sp.) (35,5%), Sympherobius sp.

(26,7%), Coccophagus gurneyi (8,8%), Cryptolaemus montrouzieri (18,4%) y

Leptomastidea abnormis (10,3%).

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HARRISON (1993) recupera en muestras de Pseudococcus longispinus,

recolectadas entre los meses de octubre y abril de un huerto de palto en el

área de Quillota, los siguientes enemigos naturales: Tetracnemoidea

brevicornis, Coccophagus gurneyi, Scymnus sp. y Cryptolaemus

montrouzieri. Éste autor señala que, en cuanto a proporción en que se

encontraron las cuatro especies mencionadas, la mayor importancia la tiene

Coccophagus gurneyi y Tetracnemoidea brevicornis. Éstas presentan dos

aumentos poblacionales, el mayor está entre los meses de diciembre y

enero, siendo mas pronunciado para C. gurneyi; el segundo, para T.

brevicornis, ocurre a mediados de enero, y para C. gurneyi, a fines de enero.

A fines de febrero ocurre una notable disminución de ambos parasitoides.

QUIROS (1998) recupera parasitoides de P. calceolarie y P. longispinus en

palto (Persea americana). En el primer caso, menciona a C. gurneyi y T.

brevicornis, además, un individuo de Aenasius sp. encontrado el 28 enero.

Se conoce en Chile a A. punctatus Compere (Neodiscoides), insecto nativo,

muy escaso que parasita a P. longispinus. No se descarta la posibilidad de

otros Aenasius que parasiten a P. calceolarie. Su detección sobre P.

calceolarie es la primera citada para Chile. C. gurneyi presentó una alta

predominancia durante todo el período muestreado, con dos aumentos

poblacionales, en octubre y enero; la última fue más importante con un 48 %

del parasitismo. A su vez, T. brevicornis tuvo dos aumentos poblacionales,

en octubre y en la segunda quincena de noviembre y primera quincena de

diciembre. El último más importante con un 34,29 % del parasitismo y

coincidiendo con una disminución de C. gurneyi. Para P. longispinus,

QUIROS (1998) señala a C. gurneyi y T. brevicornis.

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DUOTT (1981), destaca que la capacidad de los parasitoides para descubrir

a sus huéspedes, aún cuando exista una baja densidad de parasitoides, es la

cualidad más importante que determina su efectividad como un agente de

control.

DUOTT (1981), señala que esta habilidad de búsqueda de los parasitoides

está ligada a varios factores, de los cuales menciona: su poder de

movimiento, percepción, sobrevivencia, agresividad y persistencia. Además,

la alta capacidad reproductiva de los parasitoides, que puede determinar

cuán rápido estos son capaces de controlar a sus huéspedes.

El mismo autor señala, que existen muchos factores que determinan la

existencia y el mantenimiento de una relación particular entre el huésped y el

parasitoide. Estos factores son los que se encuentran entre los problemas de

investigación más absorbentes en la biología de los parasitoides. Para

obtener una relación huésped-parasitoide, las dos especies deben cubrir los

requisitos iniciales: ser temporal, geográfica y ecológicamente coincidentes.

Pero, aún cuando estos requisitos se cubran, la relación parasítica puede no

establecerse si existen barreras físicas, fisiológicas, psicológicas o

nutricionales.

En el Cuadro 1 se muestran los esfuerzos de diferentes autores en el

reconocimiento de las diferentes especies de enemigos naturales, que se

han encontrado asociados a los chanchitos blancos en estudio.

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Cuadro 1: Enemigos naturales asociados a chanchitos blancos referidos por diversos autores en Chile.

Enemigos naturales Origen; año de introduccion(19`) C Ca L C Ca L C Ca L C Ca L C Ca L

1 Adalia deficiens Muls. N D X X2 Aenasius sp. N P X3 Aenasius punctatus N P X X4 Allotropa citri Muesebeck 54. P NE NE X5 Anagyrus pseudococci (girault) 54. P NE NE6 Chrysoperla sp. I D P X X X7 Coccidoxenoides peregrina 54, 83. NE E X X X8 Coccophagus gurneyi Comp. 36. P P S E X X X X X9 Ocyptamus confusus N D X X X X X X X X X10 Cryptolaemus montrouzieri Mulsant 31, 33, 39, 75. D S S E E E X X X X X X X X X11 Hungariella pretiosa 44 P E X X X12 Hyperaspis funesta N D X X X X X X X13 Leptomastidea abnormis (Girault) 31, 34, 39. P P E X X X14 Leptomastix dactylopii How. 36, 39, 58. P P E X X X15 Leucopis sp. N D X X X X X X X X X16 Nomerobius psychodoides (Bl.) N X X X17 Pseudaphycus perdignus Comp. 54. P NE NE X X18 Pseudaphycus sp. N P X X X19 Scymnus nitidus N D X X X X X X X X X20 Stygmacidae (acaro) N D X21 Sympherobius maculipennis Kimm. N D X X X X X X X X X22 Sympherobius spp. N D X X X X23 Tetracnemoidea brevicornis (Girault) I P S X X X X X24 Zarhopalus sp. 44. P NE NE X

FUENTE:

Enemigos naturales asociados a plagas

de citricos

GONZÁLEZ Y ROJAS, 1966

ZUÑIGA, 1984 PRADO, 1991 VARGAS, 1997 RIPA Y RODRÍGUEZ, 1999

Cuadro: Introducción a

Chile de organismos para el control biológico de plagas.(1966)

Cuadro: Enemigos naturales

introducidos a Chile (1903-1984).

Artropodos y sus enemigos naturales asociados a plantas

cultivadas en Chile.

Cuadro: Enemigos naturales utilizados

en el control biológico de plagas

en Chile, entre 1903 y 1997.

C: Planococcus citri; Ca: Pseudococcus calceolarie; L: Pseudococcus longispinus.

N: Nativo; I: Introducido; P: Parasitoide; D: Depredador; NE: No establecido, P: Parcialmente establecido; S:

Sustancialmente establecido; E: Establecido; X: Nombrado por el autor.

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2.3.1 Depredadores nativos

Adalia deficiens Mulsant.

Coccinélido, principalmente es un depredador de diferentes especies de

áfidos presentes en cítricos (Aphis spiraecola, Toxoptera aurantii, Aphis

gossypii, Macrosiphum euphorbiae), ocasionalmente cuando el alimento es

escaso, se alimenta de chanchitos blancos y arañitas. El adulto, es una

chinita de cabeza oscura y antenas cortas, los élitros pueden ser

completamente rojos, o bien presentar manchas negras. En las especies de

coccinélidos, es normal que exista una gran variabilidad en el diseño de

colores, ésta se debe a factores genéticos y ambientales. Los huevos con

forma de huso, de color amarillo o anaranjado y un poco más grandes que en

otras especies de coccinélidos, son depositados en pequeños grupos de 6 a

13 (INIA, 2001).

Ocyptamus confusus Goot (=Baccha valdiviana Philippi) Sírfido, depredador de Planococcus citri,

Pseudococcus calceolariae, P. longispinus y P. viburni. La larva da origen a

una pupa periforme, blanquecina con manchas circulares de color verde

pizarra y de tamaño cercano a 3 mm (INIA, 2001).

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YUDELEVICH (1950), le atribuye un rol secundario, ya que no se encuentra

en grandes cantidades, actúa también sobre otros cóccidos y es parasitado

por varias especies de himenópteros.

Hyperaspis funesta Germain

Coccinélido, depredador de toda las especies de chanchito blanco. Adultos

pequeños de tamaño no mayor a 2 mm, con alas negras con coloraciones

rojizas más o menos redondeadas. Cuando las larvas alcanzan un tamaño

medio de 4 a 5 mm se asemejan a las larvas de Cryptolaemus, aunque de

menor tamaño y mayor abundancia de penachos de cera blanca, de

preferencia se alimentan de huevos de chanchito blanco. La poca

abundancia que se observa de larvas de Hyperaspis, se debe probablemente

a la existencia de un hiperparasitoide que causa la mortalidad de las pupas.

Cuando el alimento es escaso, los coccinélidos en general pueden

alimentarse de huevos y larvas pequeñas de lepidópteros, arañitas, trips e

incluso presentar canibalismo, alimentándose de huevos y larvas pequeñas

de su misma especie (INIA, 2001).

Leucopis sp.

Chamaemyiidae, depredador de Planococcus citri, Pseudococcus

calceolariae, P. longispinus y P. viburni. Los adultos son de un típico color

gris y tamaño aproximado de 2 mm. Las hembras colocan pequeños huevos

de un color blanco puro entre las colonias de chanchitos. Las larvas son

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ciegas, carecen de extremidades y son de un color blanquecino y un tamaño

no superior a 1,5 mm. Se mueven activamente entre los individuos de la

colonia de chanchitos alimentándose de huevos y ninfas. Cuando alcanzan

su máximo desarrollo, se transforman en pupas de una característica

coloración parda a castaño y tamaño cercano a 2,5 mm, éstas permanecen

adheridas a la superficie y son algo difíciles de observar, pues

frecuentemente se encuentran cubiertas por restos de la colonia de

chanchitos blancos (INIA, 2001).

CAPDEVILLE (1945) describe a Leucopis sp., como uno de los enemigos

más importantes de Pseudococcus en el sur de California. El díptero

predador llega a ser muy abundante cuando el ataque de la plaga es grande

y de larga duración, pero su acción no es lo suficientemente rápida como

para impedir que un serio ataque de chanchitos blancos cause daño.

Las larvas aparecen en gran cantidad entre las masas algodonosas y no se

ha visto atacando a otras especies que no sean los chanchitos blancos

(YUDELEVICH, 1950).

Scymnus nitidus Philippi

Coccinélido depredador de numerosas especies de chanchito blanco. El

cuerpo del adulto presenta un tamaño de 1,8 a 2 mm de largo por 1mm de

ancho, es de color café claro, con antenas y extremidades cortas. Cada élitro

presenta dos manchas más claras de forma redondeada. Las larvas son de

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color blanquecino y presentan el cuerpo completamente cubierto por

vellosidades (INIA, 2001).

En Chile, se ha observado un número muy pequeño del coccinélido

depredador Scymnus nitidus (Philippi), sus larvas poseen la capacidad de

encontrar Pseudococcus que se encuentran bien protegidos (INIA, 2001).

Sympherobius maculipennis Kimm

Hemeróbido depredador de todas las especies de chanchito blanco. Los

adultos poseen grandes alas membranosas con una venación muy marcada,

ojos sobresalientes, antenas muy largas y filamentosas. El cuerpo tiene una

coloración parda. Las hembras ponen muchos huevos. Las larvas son

alargadas con un engrosamiento en la parte central del cuerpo. Poseen un

aparato bucal adaptado para perforar y succionar el contenido de sus presas

(INIA, 2001). Este depredador es hiperparasitado por varias especies de

microhimenópteros, como Solenofigitis lautus De Santi. El tejido del capullo

de Sympherobius permite observar el hiperparasitoide (YUDELEVICH, 1950).

Entre los años 1980 y 1985, fue criado y liberado masivamente en huertos de

la Quinta Región, a través de un programa de Control Biológico comercial

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desarrollado por la Facultad de Agronomía de la Pontificia Universidad

Católica de Valparaíso.

2.3.2. Parasitoides nativos

Aenasius punctatus (Compere)

Encírtido. Tiene una reducida acción controladora sobre Pseudococcus

longispinus. Tanto las hembras como los machos son de un color negruzco,

el cuerpo del adulto es de tamaño algo mayor a 1 mm. Las hembras

parasitan ninfas de tercer estadio. Las ninfas parasitadas son de un color

amarillento y fácilmente distinguibles por su tamaño, dan lugar a una momia

de mayor tamaño que la originada por Tetracnemoidea y Coccophagus (INIA,

2001).

Pseudaphycus sp. Nr. Angelicus

Encírtido parasitoide de Pseudococcus longispinus, endémico de Chile. Su

presencia es escasa al igual que su acción de control sobre chanchito blanco

(INIA, 2001).

Éste posee una notable capacidad de ubicar a los Pseudococcus y

parasitarlos. Introduce en sus cuerpos un número variable de huevos, según

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sea el tamaño del chanchito blanco. Una vez que completa el desarrollo en el

interior, emergen de uno hasta 60 individuos por chanchito blanco

parasitado. Parasita desde los individuos más pequeños hasta las hembras

que han comenzado su oviposición (INIA, 2001).

2.3.3 Depredadores introducidos

Chrysoperla sp.

Crisópido, depredador generalista que muestra mayor actividad en áfidos

(Aphis spiraecola, Toxoptera aurantii y Aphis gossyppii) y chanchito blanco

(Planococcus citri, Pseudococcus longispinus. Pseudococcus calceolariae y

Pseudococcus viburni). Los individuos de esta especie presentan un cuerpo

muy delicado de color verde pálido, los adultos poseen grandes alas

membranosas con una venación muy marcada, ojos sobresalientes y

antenas muy largas y filamentosas. El cuerpo del adulto puede alcanzar un

tamaño de 20 mm. La hembra, usualmente, pone los huevos aislados y

ocasionalmente en grupos, hileras o al azar sobre las hojas. Cada huevo

permanece alejado de la superficie foliar, sostenido por un delgado pedicelo.

Los huevos son ovales, de tamaño menor a 1 mm, inicialmente de un color

verde pálido que se torna blanco grisáceo con el tiempo. La larva es alargada

con un engrosamiento en la parte central del cuerpo, puede desarrollarse de

1 mm hasta 6 a 8 mm, de color gris o pardo, presenta extremidades bien

desarrolladas. Al nacer, es inmediatamente capaz de alimentarse de su

presa; posee un aparato bucal adaptado con mandíbulas muy desarrolladas

de forma curvada para perforar, inyectar un veneno paralizante y succionar

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los fluidos corporales de sus presas. Todos los estados larvales de esta

especie son activos depredadores, llegando a consumirse entre ellos si no

hay recursos disponibles. El último estadío larval teje un capullo esférico y

compacto de seda blanquecina en lugares protegidos de la planta y pupa. La

emergencia del adulto la efectúa a través de un orificio circular. Los adultos

son activos voladores, sobre todo en la tarde y en la noche. Existe una

dificultad por parte de este depredador de encontrar sus presas en cultivos

con presencia de pilosidades y sustancias pegajosas (INIA, 2001).

Cryptolaemus montrouzieri Mulsant

Coccinélido importado desde Estados Unidos entre el año 1931 y 1946. En

1995, se importó desde California una muestra colectada desde una zona

templada en Australia, y en 1996 una muestra que se alimentaba casi

exclusivamente de Saissetia oleae. Es una de las primeras especies de

coccinélidos introducidos al país que mostró una notable efectividad en el

control de chanchitos blancos, ocasionalmente se encuentra depredando

ninfas de la Saissetia oleae, sin embargo, su reproducción es mejor sobre

chanchitos blancos. Al provenir de regiones más cálidas, tiene dificultades de

aclimatación durante el invierno, desde la Región Metropolitana al sur, por lo

que debe ser permanentemente liberado. Las internaciones más recientes de

individuos provenientes de zonas más templadas, han mostrado una mejor

adaptación a las condiciones invernales que se presentan en el área citrícola

de la Zona Central. El adulto de Cryptolaemus mide entre 2,5 y 3 mm, tiene

los élitros de un color azul oscuro a negro con una franja anaranjada en el

borde posterior, cabeza y protórax rojizo. La larva, se encuentra cubierta de

penachos de cera blanca, de forma similar al chanchito blanco, aunque de

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mayor tamaño y desplazamiento más rápido. Tanto las larvas como los

adultos son depredadores de huevos, ninfas migratorias, ninfas y adultos de

diferentes especies de Pseudococcus, en especial de las especies ovíparas.

Las hembras adultas oviponen en las masas algodonosas de huevos de

chanchito blanco, en especial, en hojarascas secas y ramas del tronco en

árboles frutales. Los huevos son de color blanquecino, de un tamaño entre

0,3 y 0,4 mm. Se considera en el país, el depredador más importante de

chanchito blanco. Muestra una elevada capacidad de depredación (INIA,

2001).

Se ha observado que tanto larvas, como adultos permanecen mayor tiempo

buscando chanchitos blancos en hojas con mielecilla. Una vez que la plaga

desaparece, deben existir hospederos alternativos, de los cuales no se

tienen antecedentes, y que permiten que este depredador no muera (INIA

2001).

Cryptolaemus montrouzieri Mulsant, es considerado el predador más

importante de los chanchitos blancos. Su acción es similar sobre todas las

especies del género, salvo el caso de P. longispinus, cuyo control no produce

el resultado esperado (CAPDEVILLE, 1945; YUDELEVICH, 1950).

C. montrouzieri se considera muy efectivo en el control de ataques fuertes de

chanchitos blancos, pero su acción en focos pequeños no es suficiente para

evitar la reinfestación. Hace descender un ataque hasta cierto límite en el

cual la plaga continúa siendo un problema serio, por lo tanto, este

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controlador no es capaz de erradicar localmente la plaga (YUDELEVICH,

1950).

Desde 1980 ha sido criado y liberado masivamente cada año en huertos de

chirimoyos, cítricos y paltos, especialmente entre Ovalle y Peumo a través de

un programa llevado a cabo por la Facultad de Agronomía de la Pontificia

Universidad Católica de Valparaíso (1980 – 1995) y luego por Xilema S.A.

(1995 a la fecha).

2.3.4 Parasitoides introducidos

Coccophagus gurneyi Compere

Afelínido importado desde Estados Unidos en 1936. Destacado parasitoide

de Pseudococcus calceolariae y, en menor grado, de P. longispinus. La

hembra es de color negro con una banda amarillenta transversal al comienzo

del abdomen, el cuerpo en el estadio adulto mide alrededor de 1mm de largo.

El macho es completamente negro y algo más pequeño que la hembra. Las

hembras oviponen en ninfas de segundo estadio. El chanchito blanco

parasitado se transforma en una momia de forma aguzada con un leve color

oscuro o verde petróleo. Se encuentra muy bien establecido a lo largo de

todo el país (INIA, 2001).

En el año 1927, fue observada la oviposición de C. gurneyi sobre

22

Pseudococcus gahani. Posteriormente, al comprobarse la efectividad del

parasitoide sobre la plaga, C. gurneyi fue enviado a California, efectuándose

las primeras liberaciones en junio del año 1928. Después de este año, no fue

necesaria ninguna liberación posterior, ya que se consideraba a la especie

definitivamente establecida (YUDELEVICH, 1950).

La misma situación ocurrió en Chile, después de ser traído al país en 1936,

por el Departamento de Sanidad Vegetal, no siendo necesario liberaciones

posteriores del parasitoide. Esto da un índice de su completa y total

aclimatación (YUDELEVICH, 1950).

Sin embargo, y a pesar de estar establecido, entre los años 1980 y 1995 fue

criado en la Facultad de Agronomía de la Pontificia Universidad Católica de

Valparaíso y liberado masivamente en huertos de la Quinta Región

Actualmente, es considerado parasitoide primario de P. gahani, pese a que el

primer ejemplar fue obtenido de P. longispinus. También, se le ha observado

oviponiendo libremente sobre P. citri y P. maritimus, pero en ambos casos,

C. gurneyi no ha terminado normalmente su desarrollo, lo que hace suponer

que los huevos del parasitoide son destruidos por un proceso de fagocitosis

(YUDELEVICH, 1950).

La hembra es fácilmente identificable por su coloración característica, su

cuerpo es negro con una franja amarilla en la base del abdomen. El macho

es completamente negro.

23

YUDELEVICH, (1950) señala que C. gurneyi ovipone sobre chanchitos

blancos de los dos sexos y en todos los estadios evolutivos, evitando al

parecer, los primeros estadios larvales. Normalmente, un solo huevo del

parasitoide debería ser depositado en cada huésped, pero generalmente las

hembras colocan dos o más, al parecer, C. gurneyi no distingue entre un

huésped parasitado y otro que no lo está, por lo tanto, un mismo huésped

tiene la posibilidad de ser atacado por más de una hembra, aún se produce

comúnmente el caso de una misma hembra parasitando dos o más veces un

mismo chanchito blanco, por consiguiente, el superparasitismo es muy

frecuente.

La duración del ciclo biológico, en condiciones de campo, no es uniforme ya

que varía por una serie de circunstancias, entre las cuales se encuentra la

época, temperatura, edad del huésped, abundancia de alimento y presencia

de otros parasitoides (YUDELEVICH, 1950).

Según CAPDEVILLE (1945), el ciclo de vida de C. gurneyi, desde huevo a

adulto, demora aproximadamente 27 días. YUDELEVICH, (1950) observa

que bajo condiciones de laboratorio, la emergencia de los parasitoides

adultos de C. gurneyi es entre los 25 y 31 días siguientes a la oviposición.

La duración del ciclo biológico va en función de la temperatura a la cual se

desarrolle el insecto. En experimentos realizados en laboratorio a una

temperatura constante de 23 ºC, se obtiene una duración del ciclo biológico

de 15 a 18 días.

24

Leptomastidea abnormis (Girault)

Encírtido importado desde Estados Unidos entre los años 1931 y 1939, se ha

establecido muy bien dentro del país. Endoparasitoide solitario de

Planococcus citri. Los individuos de esta especie son pequeñas avispas de

color pardo, el cuerpo del adulto mide alrededor de 0,75 mm, con antenas

largas. Las delicadas alas presentan bandas transversales de color

negruzco, los individuos en reposo colocan las alas en forma perpendicular al

cuerpo. Las hembras adultas oviponen en los estadios primarios de los

chanchitos blancos. Los huevos fertilizados, dan origen a hembras y los no

fertilizados, a machos. Una vez que nace la larva, comienza a alimentarse de

la hemolinfa del chanchito blanco y en sus últimos estadios termina por

consumir totalmente el contenido del cuerpo, ocasionando su muerte. El

cuerpo del chanchito blanco parasitado sufre ciertos cambios y pasa a

denominarse momia. La momia de Leptomastidea es de color anaranjado, de

tamaño similar a la de Coccidoxenoides peregrina, y se mantiene entre los

individuos de la colonia, o bien, separada de éstos (INIA, 2001).

Su importación a Chile ha sido considerada como altamente beneficiosa y su

propagación y reproducción no constituyen un problema. YUDELEVICH

(1950), lo consideró casi desaparecido.

En la decada de los 80, fue criado masivamente y liberado en huertos de

chirimoyos y cítricos en la Quinta Región en el único programa de Control

Biológico comercial desarrollado por la Facultad de Agronomía de la

Pontificia Universidad Católica de Valparaíso.

25

Leptomastix dactylopii Howard

Encírtido nativo de Brasil, importado desde Estados Unidos, entre los años

1936 y 1958. Endoparasitoide solitario específico de Planococcus citri. No se

reproduce bien en otras especies. Pequeña avispa de color pardo

amarillento, el cuerpo del adulto mide aproximadamente 3 mm de largo. Las

hembras son más grandes que los machos y tienen antenas largas, rectas y

sin pilosidades, mientras que en los machos son peludas y ligeramente

torcidas. Las hembras adultas son atraídas por el olor de plantas hospederas

infestadas y de chanchos blancos no parasitados. Pueden discriminar entre

chanchitos blancos no parasitados y parasitados, evitando oviponer en los

últimos. El hospedero parasitazo, es rechazado por simple contacto de

antenas, por comportamientos defensivos del hospedero o por la detección

de un conducto que se prolonga desde el huevo colocado por el parasitoide

anterior que emerge por la superficie del hospedero. Si no lo rechaza de

inmediato, lo hace después de insertar el ovipositor. Las hembras oviponen

de preferencia en ninfas de tercer estadio y hembras preadultas, pero no en

adultos poniendo huevos. La larva en desarrollo, transforma al chanchito

blanco parasitado en una momia de color ámbar a amarillo verdoso, de un

tamaño que varía entre 1,5 y 2 mm. El adulto abandona la momia abriendo

un orificio en uno de sus extremos. Una vez que el adulto ha emergido se

alimenta de la mielecilla producida por los chanchitos blancos, la que actúa,

como fuente de carbohidratos suplementaria. Sin embargo, no se alimenta

de la hemolinfa de su hospedero como lo hacen otros parasitoides. Los

adultos de este parasitoide presentan una excelente capacidad de búsqueda,

pudiendo detectar los individuos aislados (INIA, 2001).

26

Pese a las repetidas liberaciones efectuadas del parasitoide en la V y VI

Regiones del país, no ha logrado establecerse debido a bajas temperaturas

invernales que no permiten su sobrevivencia, pudiendo encontrarse sólo en

la Zona Norte del país e Isla de Pascua. Esta especie, se produce

comercialmente en otros países para controlar Planococcus citri (INIA, 2001).

Coccidoxenoides peregrina Timberlake

(=Pauridea peregrina Timberiake). Encírtido nativo del sur de China,

importada desde Estados Unidos en 1954, y desde Israel, en 1986.

Parasitoide solitario de Planococcus citri. El adulto, es una pequeña avispita

negruzca, de un tamaño que varía entre 0,5 y 0,7 mm, con antenas cortas.

Normalmente, es partenogenético y raramente se ven los machos. Las

hembras adultas, rápidamente después de su emergencia, oviponen en los

primeros estadios ninfales del chanchito blanco. La momia, es de forma

ovoidal, de color blanquecino con una mancha oscura en uno de sus

extremos y de tamaño inferior a 1 mm, ésta se mantiene entre los individuos

de la colonia de chanchito blanco. Esta especie, se produce comercialmente

en otros países para el control de P. citri. Gracias a su reducido tamaño, es

capaz de ubicar y alcanzar aún aquellos chanchitos blancos que se

encuentran en lugares muy protegidos (INIA, 2001).

27

Tetracnemoidea brevicornis Girault

(=Tetracnemus pretiosus Timberlake). Encírtido importado desde Estados

Unidos, en 1944. Parasitoide frecuente de Pseudococcus longispinus a lo

largo de todo el país y de P. calceolariae. Las hembras, son pequeñas

avispas de color negro azulado, cuyo tamaño bordea 1 mm. Los machos, son

de color negro, ligeramente más grandes que las hembras y con antenas

ramificadas en cuatro prolongaciones. Las hembras parasitan ninfas

pequeñas, dando origen a momias pequeñas, de un color blanquecino con

una mancha negruzca en uno de sus extremos (INIA, 2001).

YUDELEVICH (1950), describe a T. brevicornis como uno de los valiosísimos

parasitoides de Pseudococcus calceolariae, cuya principal y notable

característica consiste en sus antenas ramificadas y plumosas en los

machos. El mismo autor señala que el origen de T. brevicornis, en Chile, es

desconocido. Su existencia puede explicarse por la introducción hecha en

1944 y que se consideró prácticamente perdida, o bien, llegó casualmente en

una importación de otros parasitoides de Pseudococcus. Fue observado por

primera vez por Compere en 1927, parasitando a Pseudococcus gahani. En

California, se demostró ser tan eficaz como Coccophagus gurneyi, con la

ventaja de que las dos especies se complementaban en el control de la plaga

en los diversos niveles o intensidades, en que ésta se presenta. Ambas

especies, son valiosísimos en la destrucción de focos iniciales e individuos

solitarios de P. longispinus, condiciones en que C. montrouzieri es

prácticamente inútil (YUDELEVICH, 1950).

28

T. brevicornis es predominante en Australia, donde los focos de chanchitos

blancos son sumamente pequeños, y C. gurneyi predomina en California,

donde los ataques son más fuertes y abundantes. Por lo tanto, algunos

autores han llegado a la conclusión que la mayor o menor efectividad de

estos parasitoides, va en relación a las diferentes intensidades de los brotes

de la plaga. C. gurneyi, es eficaz en los focos de cierta intensidad, en los que

desplaza a T. brevicornis hasta que la plaga desciende hasta cierto nivel,

desde el cual comienza a su vez a ser desplazado por T. brevicornis. Este

último, a su vez, supera progresivamente a C. gurneyi a medida que los

brotes son más pequeños y en los casos de individuos solitarios.

Por consiguiente, la acción combinada y técnicamente dirigida de los dos

parasitoides traería como consecuencia el control económico ideal:

Coccophagus bajaría el nivel de los chanchitos blancos, dejándolos a la

altura de la óptima actividad de Tetracnemus. En el caso de que la plaga

rebotara quedaría nuevamente a nivel de ataque ideal de Coccophagus,

dejando las liberaciones del depredador Cryptolaemus montrouzieri para

cuando la plaga adquiera mayores densidades (YUDELEVICH, 1950).

Zarhopalus sp.

A pesar de haber sido importado y liberado, prácticamente no debe darse

como existente en el país (YUDELEVICH, 1950).

29

33.. MMAATTEERRIIAALLEESS YY MMÉÉTTOODDOOSS

3.1 Lugar del estudio:

El estudio fue realizado en huertos de paltos, cítricos y chirimoyos infestados

con chanchitos blancos, ubicados en la comuna de Quillota, V Región. La

duración de esta prospección fué de marzo 2003 a marzo 2004, período en

el cual, se realizó, un muestreo mensual por cada especie de chanchito

blanco en estudio.

3.2 Especie plaga estudiada:

Se estudiaron las siguientes especies de Chanchitos blancos: Planococcus

citri (Risso), Pseudococcus calceolariae (Maskell), Pseudococcus longispinus

(Targioni & Tozzetti).

3.3 Material colectado:

Se colectó material vegetal con colonias de chanchito blanco, de una sola

especie y en todos sus estadios. Este provino de huertos con presencia de

chanchito blanco, ya sea en cítricos, paltos o chirimoyos.

30

Las muestras, consistentes en ramas o frutos infectados con chanchito

blanco, fueron llevadas al laboratorio de Control Biológico de la Facultad de

Agronomía de la Pontificia Universidad Católica de Valparaíso.

Se procedió a limpiar cada muestra, separando en primer lugar, a los

enemigos naturales encontrados de carácter predador. Estos se clasificaron

en forma inmediata evaluando el porcentaje de incidencia. Aquellos estados

juveniles difíciles de identificar se criaron a temperatura controlada (15ºC -

25ºC), humedad relativa cercana al 60% y con alimentación hasta obtener

el estado adulto.

Las muestras se colocaron en una batería de crianza completamente sellada

y con ventilación apropiada. Las baterías fueron ubicadas en salas de

crianzas a temperatura controlada (15ºC-25ºC) y humedad relativa cercana

al 60%. Cada batería fue rotulada según: fecha de recolección, especie frutal

afectada, especie de chanchito blanco.

Se supervisaron dos veces por semana las baterías para la recuperación de

enemigos naturales parasitoides que fueron naciendo. La extracción de estos

se realizó mediante un aspirador entomológico. Las muestras fueron

desechadas a los 40 días, para evitar contabilizar segundas generaciones.

Los parasitoides recuperados por muestra fueron conservados en alcohol

(50%) para su posterior clasificación.

31

3.4 Identificación de las especies asociadas a chanchito blanco:

La clasificación de las especies encontradas fue llevada a cabo por

académicos de la Pontificia Universidad Católica de Valparaíso y consultoría

a personal del INIA La Cruz.

Los datos fueron tabulados y confrontados con los antecedentes preliminares

sobre diversidad de especies benéficas asociadas a chanchitos blancos en

Chile.

3.5 Evaluación de la importancia de cada enemigo natural o nivel de

participación:

Se evaluaron en forma separada cada especie de chanchito blanco con sus

controladores asociados.

Para cada fecha de muestreo, la importancia relativa de cada insecto

benéfico encontrado, se evaluó en base al total de insectos encontrados en

la muestra, diferenciando parasitoides de depredadores.

32

3.6 Determinación del comportamiento estacional de cada enemigo natural.

El comportamiento estacional de cada especie fue referido a su importancia

relativa.

Para cada enemigo natural encontrado, se esquematizó su nivel de

participación mensual, durante el año de estudio.

Para determinar el efecto de los enemigos naturales introducidos, se hizo un

análisis según los datos obtenidos en cuanto a cantidad de individuos,

participación y antecedentes bibliográficos.

33

4. PRESENTACIÓN Y DISCUSIÓN DE RESULTADOS

4.1 Identificación de las especies de enemigos naturales encontradas sobre

chanchitos blancos:

Sobre las tres especies de chanchitos blancos estudiadas, se encontró un

total de diez especies de enemigos naturales, de las cuales, correspondieron

a cuatro especies nativas: Ocyptamus confusus, Hyperaspis funesta,

Sympherobius sp., Leucopis sp.; y Seis especies introducidas: Cryptolaemus

montrouzieri, Chrysoperla sp, Leptomastidea abnormis, Coccidoxenoides

peregrina, Coccophagus gurneyi, Tetracnemoidea brevicornis (CUADRO 2),

resultados que difieren en parte, a lo encontrado por YUDELEVICH, en 1950.

CUADRO 2. Enemigos naturales asociados a Pseudococcus en la Comuna de

Quillota.

YUDELEVICH (1950) recuperó sobre chanchitos blancos, un total de cinco

especies, dos nativas: Sympherobius sp., Leucopis sp. y tres introducidas:

Cryptolaemus montrouzieri, Leptomastidea abnormis y Coccophagus gurneyi.

Todas las especies mencionadas fueron encontradas en el presente estudio.

Plaga Planococcus citri Pseudococcus calceolarie Pseudococcus longispinusOcyptamus confusus Cryptolaemus montrouzieri Cryptolaemus montrouzieri

Cryptolaemus montrouzieri Hyperaspis funesta Hyperaspis funestaDepredadores Chrysoperla sp. Leucopis sp.

Hyperaspis funestaSympherobius sp.

Leptomastidea abnormis Coccophagus gurneyi Coccophagus gurneyiCoccidoxenoides peregrina Tetracnemoidea brevicornis Tetracnemoidea brevicornis

Parasitoides

34

De las especies de enemigos naturales que YUDELEVICH (1950) no

encontró en chanchitos blancos y que si fueron identificadas en el presente

estudio, se señala a Tetracnemoidea brevicornis, que siendo considerada

introducida en aquella época, según el autor, existió un cierto desorden e

improvisación en las introducciones efectuadas a la fecha y se carecía de

experiencia en la cría artificial de insectos. Coccidoxenoides peregrina fue

introducida en 1954, no teniendo YUDELEVICH (1950), antecedentes de

este insecto; Baccha sp., hoy llamada Ocyptamus confusus, Sympherobius

sp. y Leucopis sp, especies descritas por él, como poco abundantes pero

que se observan a menudo. En cambio, de Hyperaspis funesta, dicho autor

no tenia antecedentes.

HARRISON (1993), sobre Pseudococcus longispinus, recupera a

Tetracnemoidea brevicornis, Coccophagus gurneyi, Scymnus sp. y

Cryptolaemus montrouzieri. De estas especies, tres fueron recuperadas en el

presente estudio sobre la misma especie de chanchito blanco:

Tetracnemoidea brevicornis, Coccophagus gurneyi y Cryptolaemus

montrouzieri. El mimo autor no menciona a Hyperaspis funesta, encontrado

en la presente prospección sobre las tres especies de chanchito blanco

estudiadas, pero si agrega a Scymnus sp. coccinélido depredador nativo de

muchas especies de chanchitos blancos, que aparece en forma ocasional

(INIA, 2001). Scymnus sp. no fue encontrado en el presente estudio sobre

ninguna especie de chanchito blanco.

Por su parte QUIROS (1998), quien estudió a los parasitoides de chanchitos

blancos en palto, menciona a Coccophagus gurneyi y Tetracnemoidea

brevicornis como los parasitoides que comparten P. longispinus y P.

35

calceolarie. Además, agrega la primera detección de un individuo de

Aenasius sp. sobre P. calceolarie, parasitoide nativo muy escaso y que sólo

aparece citado por PRADO (1991) como controlador de P. longispinus.

De las especies encontradas por QUIROS (1991), en el presente estudio

fueron recuperadas Coccophagus gurneyi y Tetracnemoidea brevicornis, no

siendo encontrada la especie Aenasius sp.

De HARRISON (1993) Y QUIROS (1998), cuyos estudios fueron realizados

en la misma zona, se infiere que la recuperación de enemigos naturales de

chanchitos blancos, no refleja una situación estable y general, ya que ciertos

enemigos naturales especialmente nativos, aparecen en forma ocasional y

su apreciación puede estar determinada por eventos circunstanciales. Esto

se extiende al análisis posterior, en el cual, se evaluará la importancia de los

enemigos naturales encontrados.

Toda las especies mencionadas hasta el momento son citadas por PRADO

(1991), quien analiza a todos los enemigos naturales de chanchito blanco en

el país, el autor además, incluye a Nomerobius pychodoides, Hemerobius

hageni y Leptomastix dactilopi, este último característico de la zona norte.

36

4.2 Importancia relativa de cada enemigo natural asociado a las especies

Pseudococcus longispinus, Pseudococcus calceolariae y Planococcus

citri en la comuna de Quillota:

Se recolectó un total de 884 enemigos naturales, tanto en estados larvales,

como pupas y adultos. De este total, correspondieron 493 enemigos

naturales para P. citri, 213 para P. calceolarie y 232 para P. longispinus,

obedeciendo, al tamaño de las muestras recolectadas, para cada especie y a

la disponibilidad de estas, sobre todo en los meses de invierno (ANEXO 1 y

2).

Por lo anterior, la importancia asignada a cada especie de enemigo natural,

se expone en forma distinta según la especie plaga estudiada. La

ponderación asignada para cada especie de enemigos naturales se muestra

en el Cuadro 3.

CUADRO 3. Importancia asignada para cada enemigo natural y su

comportamiento(*), para cada especie plaga. Planococcus citri % Pseudococcus calceolarie % Pseudococcus longispinus %

Ocyptamus confusus 62,8 Cryptolaemus montrouzieri 85 Cryptolaemus montrouzieri 88,9Cryptolaemus montrouzieri 35,2 Hyperaspis funesta 5 Hyperaspis funesta 11,1Chrysoperla sp. 0,7 Leucopis sp. 10Hyperaspis funesta 0,7Sympherobius sp. 0,7

Total depredadores: 33,6 9,5 3,9

Leptomastidea abnormis 77,6 Coccophagus gurneyi 70,7 Coccophagus gurneyi 66,4Coccidoxenoides peregrina 22,4 Tetracnemoidea brevicornis 29,3 Tetracnemoidea brevicornis 33,6

Total parasitoides: 66,4 90,5 96,1 Nota: Las especies consideradas Nativas, se muestran en color rojo.

37

4.2.1 Depredadores nativos

Ocyptamus confusus, encontrado sólo en P. citri, representó al único

depredador nativo que mostró una importancia considerable. O. confusus,

que YUDELEVICH (1950) no lo encontró en sus prospecciones, pero que lo

cita como de escaso interés económico, ponderó un 62.8% de los

depredadores encontrados para esta plaga. Según PRADO (1991), este

díptero se presenta sobre las tres plagas estudiadas. O. confusus fue

encontrado por SAA (2004) en P. calceolarie y en P. citri, representando un

29.4% y un 32.3% de los depredadores encontrados respectivamente.

A pesar de la importancia relativa obtenida para O. confusus, su

característica predatoria restringida sólo a su estado larvario y la presencia

de varias especies hiperparásitas que reducen su acción, hacen de O.

confusus, un controlador limitado (YUDELEVICH, 1950).

En el presente estudio, O. confusus fue recuperado una vez alcanzado el

estado adulto en las baterías de crianza, sin embargo, a pesar de lo descrito,

no se recuperó ningún hiperparasito.

Sympherobius sp., H. funesta y Leucopis sp., se presentan en pequeña

proporción, no superando el 11.1% de los depredadores encontrados en

cada especie plaga. PRADO, 1991 y RIPA Y RODRÍGUEZ, 1999 citan a

estas especies como controladores generalistas de todos los chanchitos

blancos, además de otras plagas, por lo que, a pesar de su poca

38

participación, no es inferible una extinción y su poca presencia puede ser

atribuible a la preferencia por otros huéspedes.

4.2.2 Depredadores introducidos

Chrysoperla sp, es la especie foránea menos relevante, encontradose un

solo ejemplar sobre P. citri, representó el 0.7% de los depredadores

encontrados. Especie generalista de los chanchitos blancos, fue introducida

para el control de pulgones (Aphididae) (RIPA Y RODRÍGUEZ, 1999).

Chrysoperla sp, controla además, ácaros y mosquitas blancas por lo que su

participación en el complejo de enemigos naturales de chanchitos blancos es

baja.

La ponderación obtenida para Cryptolaemus montrouzieri varia según la

especie plaga, de esta forma: 35.2% para P. citri, 85% para P. calceolarie y

88.9% para P. longispinus. El menor porcentaje atribuido a P. citri, obedeció

a la aparición de O. confusus.

A pesar de la ponderación asignada de C. montrouzieri en P. longispinus,

una menor cantidad de individuos fue encontrada con respecto a las demás

plagas en estudio. Esto es corroborado por SAA (2004), y atribuible según

INIA (2001), a la preferencia de C. montrouzieri por masas algodonosas de

chanchitos blancos.

39

4.2.2 Parasitoides introducidos:

Los parasitoides tuvieron un nivel de participación alto, encontrándose en

forma abundante en las tres plagas en estudio. Todas las especies

parasíticas encontradas son foráneas según GONZALEZ y ROJAS (1966). P.

calceolarie y P. longispinus comparten a Coccophagus gurneyi y

Tetracnemoidea brevicornis. En P. citri se encontró a Leptomastidea

abnormis y Coccidoxenoides peregrina.

Coccophagus gurneyi, es el controlador mas abundante para P. calceolarie y

P. longispinus. Al ponderar un poco mas de un 70% de los parasitoides

encontrados en ambos casos, se sitúa a más de treinta puntos de

Tetracnemoidea brevicornis. En P. citri, el parasitoide mas abundante

correspondió a Leptomastidea abnormis, el que se encontró en un 77.6% de

los casos frente a Coccidoxenoides peregrina que apareció en un 22.4%.

De las referencias mas antiguas que se tienen al respecto, YUDELEVICH

(1950), sólo encontró como parasitoides a Coccophagus gurneyi y a

Leptomastidea abnormis, especies que hasta ahora se mantienen como las

más importantes, y que superan ampliamente a toda las restantes especies

de enemigos naturales. Por otra parte, CAPDEVILLE (1945), señala a L.

abnormis como un parasitoide definitivamente establecido en Chile.

40

YUDELEVICH (1950), señala además, la característica hiperparásita de C.

gurneyi sobre T. brevicornis y de parasitoide primario, que justifican su mayor

prevalencia en las muestras.

La mayor importancia de C. gurneyi sobre T. brevicornis es señalada,

además, por HARRISON (1993), QUIROS (1998) y SAA, (2004) sobre P.

calceolarie y P. longispinus. En el caso de P. citri, SAA (2004) sólo

encuentra a L. abnormis.

Del total de enemigos naturales encontrados, y para las tres plagas en

estudio, los parasitoides en su conjunto conforman el grupo más abundante,

ponderando un 66.4% sobre P. citri, 90.5% sobre P. calceolarie y 96.1%

sobre P. longispinus. Dado que YUDELEVICH (1950), ponderó a los

parasitoides en un 19% del total de enemigos naturales encontrados sobre

las tres plagas en estudio, se puede afirmar un incremento significativo de las

especies parasíticas a la fecha, todas ellas introducidas oficialmente. Por

consiguiente, y considerando que las especies depredadoras son

mayoritariamente nativas, se da en manifiesto una drástica reducción en la

participación de las especies nativas que controlan a los chanchitos blancos.

DUOTT (1981) señala las ventajas de los parasitoides, como su capacidad

de búsqueda, alta tasa reproductiva, su agresividad y persistencia, que

determinan el éxito en su establecimiento.

41

4.3 Estacionalidad de los enemigos naturales encontrados.

No se encontraron muestras de las tres especies de chanchito blanco en

estudio en los meses invernales. Según RIPA y RODRÍGUEZ (1999), los

chanchitos blancos reducen su población y suelen invernar bajo las cortezas

apegadas al tronco y hojarascas. Esto correspondió a los meses de junio a

agosto en P. citri, julio a septiembre en P. calceolarie y en P. longispinus, a

los meses de junio y julio.

Debido a pudriciones en las baterías de crianzas, no aparecen datos de las

muestras de P. citri en los meses de mayo y septiembre, de P. calceolarie en

el mes de abril. y de P. longispinus en los meses de abril, mayo, septiembre

y noviembre.

4.3.1 Depredadores

La importancia relativa atribuida a cada especie depredadora, en cada mes,

y para cada plaga en estudio, se muestra en la Figura 1.

42

Planococcus citri

0

20

40

60

80

100

M A M J J A S O N D E F

H. funestaO. confususCrisoperla sp.Sympherobius sp.C. montrouzieri

Pseudococcus calceolarie

0

20

40

60

80

100

M A M J J A S O N D E F

Leucopis sp.H. funestaC. montrouzieri

Pseudococcus longispinus

0

20

40

60

80

100

M A M J J A S O N D E F

H. funesta

C. montrouzieri

FIGURA 1. Importancia relativa de los depredadores encontrados, asignada para

cada mes y según la plaga en estudio.

%

%

%

43

Hyperaspis funesta apareció en el mes de marzo sobre P. citri y P.

longispinus y en el mes de enero sobre P. calceolarie. Leucopis sp. en el

mes de enero sobre P. calceolarie y Sympherobius sp. sobre P. citri, en el

mes de marzo. Estas especies representan a las especies nativas menos

relevantes, la importancia relativa asignada a estas especies varió desde un

3.7% en el caso de H. funesta y Sympherobius sp. sobre P. citri, hasta un

40% en el caso de Leucopis sp. sobre P. longispinus. Sin embargo, la

aparición de las especies mencionadas no sobrepasó a los dos individuos en

ninguno de los meses en que fueron encontrados. Por consiguiente, y

tomando en cuenta que durante el periodo en estudio, se encontraron en

forma dispersa, es deducible su aparición ocasional.

Según SAA (2004), siendo el nivel de participación de Leucopis sp. bajo con

respecto a los demás enemigos naturales, su aparición es mas frecuente. El

autor recupera a esta especie en los meses de octubre, noviembre y

diciembre en P. longispinus. El mismo autor, no menciona a H. funesta y

Sympherobius sp.

Ocyptamus confusus se encontró sólo en P. citri, entre los meses de

diciembre y abril, periodo más corto que el del resto de los enemigos

naturales de importancia en la especie plaga señalada. Su mayor

participación, se observó en el mes de enero, representando el 84.9% de la

totalidad de los depredadores encontrados para ese mes. SAA (2004),

encuentra a Ocyptamus confusus, en los meses de marzo, abril, septiembre

y octubre sobre P. citri. y en los meses de abril y junio sobre P. calceolarie.

44

De Chrysoperla sp., sólo se encontró un ejemplar en el mes de diciembre.

SAA (2004) no encuentra ningún ejemplar de Chrysoperla sp. sobre P. citri,

P. calceolarie o P. longispinus, lo que corrobora su carácter ocasional.

Cryptolaemus montrouzieri apareció en los meses de marzo y abril y

posteriormente entre los meses de octubre y febrero sobre P. citri; en los

meses de marzo, mayo, enero y febrero sobre P. calceolarie y en los meses

de marzo, enero y febrero sobre P. longispinus. Por consiguiente, su

distribución en el tiempo fue mas amplia en P. citri, en donde se encontró en

toda las muestras recolectadas mientras que sobre P. longispinus, su

participación se redujo a tres meses.

En una muestra de P. calceolarie, en el mes de diciembre, fueron

recolectados desde las baterías de crianza cerca de 100 larvas de C.

montrouzieri, cantidad que supera con creses a lo recolectado en todo el año

de estudio y que representó el 100% de los enemigos naturales encontrados

en ese mes. Sin embargo, la muestra fue rechazada ya que no permitió la

recuperación de parasitoides, pero queda en manifiesto, la capacidad

depredadora de C. montrouzieri sobre colonias de chanchito blanco,

precedido por una postura de una hembra sobre masas de huevos. Algo

similar señala SAA (2004), quien recolecta en una muestra de P. citri ciento

nueve individuos de C. montrouzieri (marzo 2002), correspondiendo al 56%

de los enemigos naturales en esa fecha.

45

4.3.2 Parasitoides

La importancia relativa atribuida a cada especie parasitoide, en cada mes, y

para cada plaga en estudio, se muestra en la Figura 2.

Los enemigos naturales parasitoides fueron encontrados en toda las

muestras de las tres especies de chanchito blanco en estudio, por lo que

presentan una distribución en el tiempo mas amplia que aquellos de carácter

predador, o igual, en el caso de C. montrouzieri sobre P. citri.

En P. citri, las especies Leptomastidea abnormis y Coccidoxenoides

peregrina fueron encontradas en los meses de marzo y abril y de octubre a

enero, predominando la primera especie en importancia en la mayoría de los

meses, a excepción del mes de marzo. En el mes de febrero, sólo apareció

L. abnormis.

En el caso de P. calceolarie y P. longispinus, en todo los meses en que se

recuperaron parasitoides, aparecieron las especies C. gurneyi y T.

brevicornis, actuando en conjunto y mostrándose una clara dominancia de C.

gurneyi en las dos plagas mencionadas, a excepción, del mes de febrero en

P. calceolarie. Los parasitoides mencionados, fueron encontrados en los

meses de marzo, mayo y junio y, desde octubre a febrero en P. calceolarie.

En P. longispinus se encontraron en los meses de marzo, agosto, octubre y,

en los meses diciembre enero y febrero. QUIROS (1998), recupera a C.

gurneyi entre los meses de septiembre y enero, sobre P. calceolarie y P.

46

longispinus, mientras que a T. brevicornis, entre los meses de septiembre y

diciembre.

Un análisis más detenido se muestra en el Cuadro 4, el cual, se refiere a los

antecedentes reunidos para cada especie en particular y lo concluido por el

autor.

47

Planococcus citri

0

20

40

60

80

100

M A M J J A S O N D E F

C. peregrina

L. abnormis

Pseudococcus calceolarie

0

20

40

60

80

100

M A M J J A S O N D E F

T. brevicornis

C. gurneyi

Pseudococcus longispinus

0

20

40

60

80

100

M A M J J A S O N D E F

T. brevicornis

C. gurneyi

FIGURA 2. Importancia relativa de los depredadores encontrados, asignada para cada mes y según la plaga en estudio.

%

%

%

48

CUADRO 4. Análisis individual de cada enemigo natural, sus referencias y resultados.

ESPECIE REFERENCIAS RESULTADOS

1 Allotropa citri I P GONZÁLEZ Y ROJAS, 1966 y ZUÑIGA, 1984 como no establecido para P. citri.

No encontrado.

2Anagyrus

pseudococci I PGONZÁLEZ Y ROJAS, 1966 y ZUÑIGA, 1984 como no establecido para P. citri.

No encontrado.

3Coccophagus

gurneyi I P

GONZÁLEZ Y ROJAS, 1966 como parcialmente establecido para P. citri y sustancialmente establecido para longispinus. PRADO, 1991y RIPA Y RODRÍGUEZ para P. longispinus.

Encontrado en casi todo los meses representando el parasitoide mas importante de P. calceolarie y P. longispinus.

4 Chrysoperla sp. I D

GONZÁLEZ Y ROJAS, 1966 como parcialmente establecido para P. calceolarie; RIPA Y RODRÍGUEZ para Pseudococcus .

Solo un ejemplar encontrado en P. citri.

5Cryptolaemus montrouzieri I D

GONZÁLEZ Y ROJAS, 1966 como sustancialmente establecido para P. citri y P. longispinus. ZUÑIGA, 1984;PRADO, 1991; VARGAS, 1997 y RIPA Y RODRÍGUEZ para Pseudococcus .

35,2% de participación sobre P. citri , 85% en P. calceolarie y 88,9% en P. longispinus, con respecto al resto de depredadores encontrados.

6Hungariella

pretiosa I PZUÑIGA, 1984 como establecido para P. citri .VARGAS, 1997 para Pseudococcus.

No encontrado.

7Leptomastidea

abnormis I P

GONZÁLEZ Y ROJAS, 1966 como parcialmente establecido para P. citri . ZUÑIGA, 1984 como parcialmente establecido para P. citri . PRADO, 1991; VARGAS, 1997 y RIPA Y RODRÍGUEZ para P. citri

Aparece como el parasitoide mas importante sobre P. citri.

8Leptomastix dactylopii I P

GONZÁLEZ Y ROJAS, 1966 como parcialmente establecido para P. citri . ZUÑIGA, 1984 como parcialmente establecido para P. citri .PRADO, 1991; VARGAS, 1997 y RIPA Y RODRÍGUEZ para P. citri

No encontrado.

9Coccidocenoides

peregrina I P

GONZÁLEZ Y ROJAS, 1966 como no establecido para P. citri y P. longispinus. ZUÑIGA, 1984 como establecido para P. citri. PRADO, 1991; VARGAS, 1997 y RIPA Y RODRIGUES para P. citri

Encontrado en P. citri, de menor importancia que L. abnormis

10Pseudaphycus

perdignus I P

GONZALEZ Y ROJAS, 1966 y ZUÑIGA, 1984 como no establecido para P. citri. PRADO, 1991 y VARGAS, 1997 para P. citri.

No encontrado.

11Tetracnemoidea

brevicorni I P

GONZÁLEZ Y ROJAS, 1966 como sustancialmente establecido para P. calceolarie. PRADO, 1991 para P. calceolarie y P longispinus. VARGAS, 1997 para P. calceolarie y RIPA Y RODRIGUES para P. calceolarie y P longispinus.

Desde casi desconocido en los años 50, hoy representa al segundo parasitoide de P. calceolarie y P. longispinus.

12 Zarhopalus sp. I PGONZÁLEZ Y ROJAS, 1966 y ZUÑIGA, 1984 como no establecido para P. citri. VARGAS, 1997 para P. citri.

No encontrado.

49

CUADRO 4. (continuación) ESPECIE REFERENCIAS RESULTADOS

1 Adalia deficiens N D PRADO, 1991 para P. citri No encontrado

2Aenasius punctatus N P

PRADO, 1991 (Aenasius sp); VARGAS, 1997 y RIPA Y RODRÍGUEZ para P. longispinus.

No encontrado

3Hyperaspis

funesta N DPRADO, 1991 y RIPA Y RODRÍGUEZ para Pseudococcus.

Aparece en forma casual con una importancia muy baja en las tres especies de chanchito blanco.

4 Leucopis sp. N D PRADO, 1991; VARGAS, 1997 y RIPA Y RODRÍGUEZ para Pseudococcus .

Encontrado en poca cantidad, su importancia se ha reducido notablemente desde los años 50.

5Ocyptamus confusus N D

PRADO, 1991; VARGAS, 1997 y RIPA Y RODRÍGUEZ para Pseudococcus .

Encontrado sólo en P. citri con una participación del 62,8% respecto al resto de los depredadores encontrados.

6 Pseudaphycus sp. N PVARGAS, 1997 para Pseudococcus . No encontrado

7 Scymnus nitidus N D PRADO, 1991; VARGAS, 1997 y RIPA Y RODRÍGUEZ para Pseudococcus .

No encontrado

8 Stygmacida N D RIPA Y RODRÍGUEZ para P. citri. No encontrado.

9Sympherobius maculipennis N D

PRADO, 1991; VARGAS, 1997 y RIPA Y RODRÍGUEZ para Pseudococcus .

Clasficado como Sympherobius sp.

10 Sympherobius sp. N DPRADO, 1991 para P citri. VARGAS, 1997 para Pseudococcus .

Encontrado en P. citri, con baja importancia.

I: introducido; N: nativo; P: parasitoide; D: depredador.

50

4. CONCLUSIONES

De las veinticuatro especies de enemigos naturales, citados en Chile para el

control del chanchito blanco, sólo se recuperaron diez, en la Comuna de

Quillota. Estas corresponden a seis especies introducidas: Leptomastidea

abnormis, Coccidoxenoides peregrina, Coccophagus gurneyi,

Tetracnemoidea brevicornis, Cryptolaemus montrouzieri y Chrysoperla sp. y

seis nativas: Ocyptamus confusus, Hyperaspis funesta, Sympherobius sp. y

Leucopis sp.

De las especies nativas o de origen desconocido, Ocyptamus confusus

aparece en forma importante mientras que Hyperaspis funesta, Leucopis sp.

y Sympherobius sp. en forma escasa.

Ocyptamus confusus siendo la especie nativa más importante, aparece por

un tiempo no muy prolongado. En cambio, Hyperaspis funesta, Leucopis sp.

y Sympherobius sp. sólo aparecieron en forma ocasional.

La importancia de los depredadores en general, ha disminuido notablemente,

lo que indica que los parasitoides, todos ellos introducidos y siendo

específicos, han logrado un aumento importante. De las especies nativas, se

tienen los antecedentes de estas son mayoritariamente depredadores

generalistas, por lo que, a pesar de presentarse en escasa cantidad, no es

deducible la extinción de alguna de estas causada por la supresión de las

especies exóticas, que luego de introducidas, fueron criadas y liberadas en

forma masiva.

51

La introducción de especies depredadoras y parasitoides de Pseudococcus

a Chile, no ha suprimido a las especies nativas asociadas a esta plaga.

52

6. RESUMEN

Existen cerca de veinticinco especies de insectos encontradas en la literatura, que actúan como controladores del chanchito blanco en Chile. Un grupo importante pertenece a las especies introducidas oficialmente a través de programas de control biológico clásico. El otro grupo, esta conformado por todas aquellas especies de origen desconocido o consideradas nativas. Se realizó una prospección de los enemigos naturales de chanchitos blancos, para lo cual, fueron recolectadas muestras mensuales, por un periodo de un año, de P. citri, P calceolarie y P. longispinus. De estas, se recuperaron parasitoides y depredadores y se determinó el nivel de participación de estos, a modo de inferir el estado en que se encuentran las especies que no han sido introducidas oficialmente, en comparación, con las foráneas que has sido criadas y liberadas en forma masiva con la colaboración de agentes públicos y privados. Se encontraron cuatro especies nativas de carácter depredador: Ocyptamus confusus, Hyperaspis funesta, Sympherobius sp. y Leucopis sp, Éstas, mostraron una baja participación y una aparición ocasional, a excepción de Ocyptamus confusus, que apareciendo por un periodo de cinco meses desde diciembre, tuvo una participación de un 62,8% en P. citri, con respecto al resto de los depredadores encontrados sobre esta plaga. En ningún caso, puede afirmarse que la introducción y liberación de especies exóticas han logrado eliminar a las especies nativas que controlan al chanchito blanco. El resto de las especies depredadoras encontradas son: Cryptolaemus montrouzieri y Chrysoperla sp, mientras que C. montrouzieri representó el 35,2% de los depredadores encontrados sobre P. citri; 85% en P. calceolarie y 88,9% en P. longispinus. Chrysoperla sp., se encontró solo en P. citri ponderando un 0,7% de los depredadores encontrados en esta especie de chanchito blanco. Los parasitoides Leptomastidea abnormis y Coccidoxenoides peregrina fueron encontrados sobre P. citri, siendo el primero el más importante con un 77,6% respecto a un 22,4%. A su vez, Coccophagus gurneyi y Tetracnemoidea brevicornis se recuperaron de P. calceolarie y P. longispinus. En ambos casos, C. gurneyi representa cerca de un 63% mientras que Tetracnemoidea brevicornis no supera el 32% de los enemigos naturales encontrados.

53

7. ABSTRACT There are nearly twenty five species found in literature, that act as Pseudococus controllers in Chile. One important group belongs to species inserted officially through classic biological control programs. The other one it’s formed by those species which don’t have a known origin or called natives. A research was made about the Pseudococus’s natural enemies. To achieve this, monthly samples were recolected, during a year. Among this samples were P. citri, P calceolarie y P. longispinus. From these, predators and parasites were recovered and it set the participation level of these species, to decide the current condition of the native species that haven’t been officially inserted, in comparison with the foreign ones that have been raised and released plentifully with private and public agents colaboration. Four predator native species were found: Ocyptamus confusus, Hyperaspis funesta, Sympherobius sp. and Leucopis sp. These showed a low participation level and one occasional appearance, except for Ocyptamus confusus, that had a 62,8 % participation from december to april in P. Citri, regarding the rest of the predators found about this plague. It can’t be stated in any way that the introduction and release of exotic species have been able to eliminate native species that control Pseudococus. The rest of the predator species found are: Cryptolaemus montruozieri and Chrysoperla sp. While the first one represented 35,2% of predators found in P. citri, 85% in P. calceolarie and 88,9% in P. longispinus. Chrysoperla sp. was found only in P. citri, pondering 0,7% of predators found in this Pseudococus specie. Parasites Leptomastidea abnormis and Coccidoxenoides peregrina were found in P. Citri. The most important was the first one, with 77,6% against 22,4%. In another case, Coccophagus gurneyi and Tetracnemoidea brevicornis were recovered from P. calceolarie and P. longispinus. In both cases, C. gurneyi represents about 63% while Tetracmoidea brevicornis doesn’t exceed 32% of natural enemies found.

54

8. LITERATURA CITADA

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57

ANEXOS

58

ANEXO 1. Resultados obtenidos en el presente estudio.

Fecha L. abnormis P. peregrina C. montrouzieri B. valdiviana Crisoperla sp. H. funesta Sympherobius sp.M 10 29 10 15 0 1 1A 32 15 8 8 0 0 0MJJASO 15 6 1 0 0 0 0N 23 3 4 0 0 0 0D 34 6 7 3 1 0 0E 82 5 11 62 0 0 0F 26 0 10 3 0 0 0

Pseudococcus calceolarieFecha C. gurneyi T. brevicornis C. montrouzieri H. funesta Leucopis sp.

M 13 2 5 0 0AM 18 6 8 0 0J 16 16 0 0 0JASO 30 4 0 0 0N 22 10 0 0 0D 15 11 0 0 0E 17 1 2 1 2F 4 6 2 0 0

Fecha C. gurneyi T. brevicornis C. montrouzieri H. funestaM 100 61 2 1AMJJA 2 1 0 0SO 15 1 0 0ND 10 3 0 0E 9 1 2 0F 12 8 4 0

Planococcus citri

Pseudococcus longispinus

59

ANEXO 2. Enemigos naturales encontrados en el presente estudio.

60

ANEXO 2. (continuación)

Fuente: INIA 2001.

61