CONSEJO NACIONAL DE CIENCIA Y TECNOLOGIA -CONCYT- SECRETARIA NACIONAL DE CIENCIA Y TECNOLOGIA -SENACYT-

FONDO NACIONAL DE CIENCIA Y TECNOLOGIA -FONACYT- FACULTAD DE CIENCIAS QUIMICAS Y FARMACIA UNIVERSIDAD DE SAN CARLOS DE GUATEMALA

INFORME FINAL

“ENSAMBLES DE PEQUEÑOS MAMÍFEROS EN HÁBITATS NATURALES Y MODIFICADOS EN EL BIOTOPO UNIVERSITARIO PARA LA CONSERVACIÓN

DEL QUETZAL MARIO DARY Y SU ÁREA DE AMORTIGUAMIENTO.”

PROYECTO FODECYT No. 12-2006

Licda. Ana Lucía Grajeda M.Sc. Investigadora principal

GUATEMALA, ENERO DEL 2010.

ESCUELA DE BIOLOGÍA

USAC

AGRADECIMIENTOS. La realización de este trabajo, ha sido posible gracias al apoyo financiero dentro del Fondo Nacional de Ciencia y Tecnología, -FONACYT-, otorgado por la Secretaría Nacional de Ciencia y Tecnología –SENACYT- y el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnología-CONCYT

AGRADECIMIENTOS Facultad de Ciencias Químicas y Farmacia: Gracias al Dr. Oscar Cóbar Pinto, por facilitar los procesos administrativos del proyecto. CECON:

Al personal del CDC por su gran apoyo para el desarrollo técnico de este proyecto a través del uso de equipo, bibliografía, personal, etc. Sobre todo, muchas gracias a la Licda. Mercedes Barrios, Licda. Rebeca Orellana y Licda. Liza Ixcot, por su paciencia, su guía y sus consejos. Gracias también a Claudia Burgos y Marco Polo Castillo por toda su ayuda.

Al personal del Biotopo del Quetzal por su apoyo con la logística y el trabajo de campo, en especial a la Licda. Mayra Oliva (Directora del BUCQ) y a Juan José Isem (Encargado de guardarecursos del Biotopo del Quetzal). Gracias a Pablo, Matías, Carlos, José Antonio, Isaías, Pedro, Jerónimo, Bacilio, Pedro Antonio (†), Esteban, Martín, Filiberto, Demetrio y Abundio.

Escuela de Biología:

Por el apoyo brindado para el uso de vehículos, sobre todo a la Licda. Rosalito Barrios (Directora de la Escuela de Biología) y al Lic. German Peña.

Al Museo de Historia Natural de la Universidad de San Carlos de Guatemala por permitir el acceso a la colección de mamíferos, especialmente al Lic. Sergio Pérez por su colaboración en la determinación de los especímenes colectados en el Biotopo del Quetzal y por el préstamo de equipo necesario para el trabajo de campo.

Municipalidad de Purulhá: Por el apoyo recibido durante nuestra estadía en el Biotopo del Quetzal. A nuestros amigos: Kiyoko Honjo, Manuel Barrios, Hugo Haroldo Enríquez, Gustavo Ruano, Jacobo Blijdenstein, Diego Elías y Armando Azañón, por su invaluable colaboración en el trabajo de campo y otras actividades del proyecto. Propietarios de fincas de la zona de amortiguamiento del Biotopo del Quetzal: Sin su ayuda no se hubiera podido concretar el trabajo de campo ya que ellos amablemente nos permitieron entrar a sus fincas. Gracias al Sr. José Guillermo Dubón y a su señora madre Estela Chavarría de Dubón (Finca Plan Grande), al Sr. Gregorio Pérez y a su familia (Finca El Corral), al Sr. Apolinario Cruz (La Union), al señor Gregorio Chocó y a su familia (Finca Sachut), al Ing. Pinto (Finca Biotopín), al Ing. Federico Wellman y su familia (Finca Portezuelo). Al Dr. Timmoty McCarthy por préstamo de equipo de campo, al Sr. Francisco Grajeda y al M. en C. Mario Jolón por su ayuda con el diseño y elaboración de los sistemas para colocar las trampas y las redes de niebla.

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ÍNDICE GENERAL

RESUMEN....................................................................................................................vii ABSTRACT .................................................................................................................viii PARTE I .........................................................................................................................1 I.1 INTRODUCCIÓN .....................................................................................................1 I.2 PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA....................................................................3 I. 2.1. ANTECEDENTES EN GUATEMALA.................................................................4

I. 2. 1. 1. Estudios de mamíferos pequeños en bosques nubosos de Guatemala..........4 I. 3 JUSTIFICACIÓN DEL TRABAJO DE INVESTIGACIÓN......................................5 I.3 OBJETIVOS ..............................................................................................................7

I.3.1 Objetivo general...............................................................................................7 I.3.2 Objetivos específicos........................................................................................7

I.5 METODOLOGÍA ......................................................................................................8 I.5.1 Área de estudio ................................................................................................8

I.5.1. 1 Descripción de los hábitats estudiados ......................................................8 I.5.2 Variables y parámetros indicadores...................................................................9 I.5.3 Estrategia Metodológica ..................................................................................9

I.5.3.1 Población y muestra ..................................................................................9 I.5.4 El Método........................................................................................................9

I.5.4.1 Captura de mamíferos no voladores.........................................................10 I.5.4.2 Captura de mamíferos voladores..............................................................11

I.5.5. Análisis de resultados ....................................................................................11 PARTE II ......................................................................................................................13 II.1 MARCO TEÓRICO................................................................................................13

II.1.3 El disturbio y su importancia en la dinámica de los ecosistemas .....................13 II.1.1 Deforestación, fragmentación y degradación de hábitats primarios ................14 II.1.2. Deforestación en Guatemala ........................................................................15 II.1.4 Bosques nubosos de Guatemala ....................................................................16 II.1.5 Biotopo del Quetzal......................................................................................17 II.1.6 Importancia ecológica de los mamíferos menores y su conservación..............18 II.1.7 Estratificación de los bosques .......................................................................20 II.1.8 Importancia del dosel como ecosistema:........................................................21 II.1.9 Estratificación bosque nuboso del Biotopo del Quetzal .................................22 II.1.10 Complejidad del hábitat y heterogeneidad ambiental ....................................24 II.1.11 Distribución vertical de mamíferos menores ................................................25 II.1.12 Heterogeneidad y mamíferos menores .........................................................26

PARTE III.....................................................................................................................28 III.1 RESULTADOS .....................................................................................................28

III.1.1 Aspectos generales ......................................................................................28 III.1.2 Comparaciones de ensambles de mamíferos menores entre los diferentes hábitats ..................................................................................................................31 III.1.3 Estratificación vertical de mamíferos menores no voladores .........................40

III.2 DISCUSIÓN DE RESULTADOS .........................................................................43

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III.2.1 Aspectos generales ......................................................................................43 III.2.2 Ensambles de mamíferos menores entre los diferentes hábitats .....................44 III.2.3 Estratificación vertical .................................................................................48 III.2.4 Implicaciones para conservación..................................................................51

PARTE IV.....................................................................................................................54 IV.1 CONCLUSIONES.................................................................................................54 IV.2 RECOMENDACIONES........................................................................................57 IV.4. ANEXOS .............................................................................................................76 PARTE V......................................................................................................................91 V.I INFORME FINANCIERO ......................................................................................91

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ÍNDICE DE CUADROS CUADRO 1. Número de especies observadas y esperadas según el modelo de Clench para los murciélagos del Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento...........................28 CUADRO 2. Número de especies observadas y esperadas según el modelo de Clench para los murciélagos del Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento...........................30 CUADRO 3. Murciélagos registrados en los tres hábitats estudiados en el Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento. ...........................................................................32 CUADRO 4. Diversidad beta de Wilson y Schmida (βT) entre tipos de hábitat en el Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento. ........................................................34 CUADRO 5. Mamíferos menores no voladores registrados en los tres hábitats estudiados en el Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento.................................................35 CUADRO 6. Diversidad beta de Wilson y Shcmida (βT) entre tipos de hábitat en el Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento. ........................................................39 CUADRO 7. Capturas de murciélagos a diferentes alturas en el Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento. ...............................................................................................40 CUADRO 8. Capturas de mamíferos menores no voladores a diferentes alturas en el Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento. ........................................................42

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ÍNDICE DE FIGURAS

FIGURA 1. Curva total de acumulación de especies de murciélagos del Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento. ...........................................................................29 FIGURA 2. Curva total de acumulación de especies de mamíferos menores no voladores del Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento. ..................................................30 FIGURA 3. Distribución de la abundancia de especies de murciélagos por tipo de hábitat, en el Biotopo del Quetzal y su zona de amortiguamiento. ...............................................33 FIGURA 4. Composición de los ensambles de murciélagos en los tres hábitats estudiados en el Biotopo del Quetzal y su zona de amortiguamiento. ...............................................33 FIGURA 5. Análisis de agrupamiento de Morisita para los murciélagos de bosque primario, bosque secundario y campo de cultivo en el Biotopo del Quetzal y su zona de amortiguamiento. ...........................................................................................................34 FIGURA 6. Diagramas de caja de la distribución de a) la abundancia de mamíferos menores no voladores y b) el número de especies de mamíferos menores no voladores en bosque primario, bosque secundario y milpa en el Biotopo del Quetzal y en su área de amortiguamiento. ...........................................................................................................36 FIGURA 7. Distribución de la abundancia de especies de mamíferos menores por tipo de hábitat, en el Biotopo del Quetzal y su zona de amortiguamiento....................................37 FIGURA 8. Composición de los ensambles de mamíferos menores no voladores en los tres hábitats estudiados en el Biotopo del Quetzal y su zona de amortiguamiento. .................38 FIGURA 9. Análisis de agrupamiento de Morisita para los mamíferos no voladores de bosque primario, bosque secundario y campo de cultivo en el Biotopo del Quetzal y su zona de amortiguamiento. ..............................................................................................39 FIGURA 10. Abundancia y número de especies de murciélagos capturadas en diferentes estratos verticales en los hábitats estudiados...................................................................41

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ÍNDICE DE ANEXOS ANEXO 1. Ubicación el área de estudio. Biotopo Universitario para la Conservación del Quetzal, Mario Dary Rivera, y su área de amortiguamiento. ...........................................76 ANEXO 2. Especies de mamíferos menores registrados en el Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento. ...............................................................................................77 ANEXO 3. Especies de plantas vasculares registradas en el Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento .......................................................................................................78 ANEXO 4. Método para ubicación de trampas para roedores y marsupiales para los estratos superiores del bosque: sistema de varas con polea para movilizar las trampas. ...84 ANEXO 5. Método para utilizado para la ubicación de redes de niebla para murciélagos en los estratos superiores del bosque. .............................................................................85 ANEXO 6. Mamíferos menores registrados en el Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento ............................................................................................................86 ANEXO 7. Tipos de hábitats estudiados en el BUCQ y en su zona de amortiguamiento. 88 ANEXO 8. Utilización de equipo para trampeo de mamíferos menores en el BUCQ y su zona de amortiguamiento. ..............................................................................................90

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La naturaleza no hace nada superfluo, nada inútil, y sabe sacar múltiples efectos de una sola causa.

Nicolás Copérnico

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“ENSAMBLES DE PEQUEÑOS MAMÍFEROS EN HÁBITATS NATURALES Y MODIFICADOS EN EL BIOTOPO

UNIVERSITARIO PARA LA CONSERVACIÓN DEL QUETZAL MARIO DARY, Y SU ÁREA DE AMORTIGUAMIENTO”

RESUMEN Para evidenciar las respuestas de los mamíferos menores a la destrucción de su hábitat y documentar el valor de la vegetación con diferentes grados de perturbación para su conservación en un paisaje rural, se analizó la abundancia y riqueza de micromamíferos en el Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento. Se trabajó en tres tipos de hábitats: bosque nuboso primario y secundario y campos de cultivo. Se utilizaron redes de niebla a nivel del sotobosque y subdosel para capturar quirópteros, y para los mamíferos pequeños no voladores se emplearon trampas de golpe, Sherman, Tomahawk y Pitfall ubicadas en el suelo, sotobosque y subdosel. Se registraron quince especies de murciélagos filostómidos y once de micromamíferos no voladores. La riqueza y abundancia de murciélagos filostómidos fue similar entre todos los hábitats, lo cual sugiere que la alta capacidad de movilidad de las especies resgistradas les permite moverse a través de un mosaico de hábitats. Para los micromamíferos no voladores, los ambientes estructuralmente más complejos presentaron valores de abundancia más altos que el cultivo, posiblemente porque estas especies tienden a mantenerse en los bosques y moverse menos hacia lugares perturbados. En los ambientes boscosos se capturó una proporción mayor de murciélagos con las redes del subdosel. La mayor parte de los mamíferos pequeños no voladores se capturó en el suelo. Las especies más sensibles a la perturbación se encontraron en los hábitats arbolados: Peromyscus grandis, Tylomys nudicaudus, Reithrodontomys microdon y Micronicterys microtis. Los parches de bosque secundario y primario dispersos entre la matriz seminatural del área estudiada, son importantes para la conservación de la diversidad ya que todavía contienen un gran número de especies; sin embargo, no son substitutos del bosque maduro y continuo del Biotopo del Quetzal para el mantenimiento de una mastofauna rica y diversa a largo plazo. Palabras clave: Bosque nuboso, diversidad, estratificación vertical, Guatemala, conservación

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ABSTRACT Abundance and species richness of small mammals were assessed in the Biotopo del Quetzal and its buffer zone in order to evaluate the responses to the destruction of their habitat and to document the value of vegetation across a rural land-use gradient for the manteinance of this fauna. Samplings were made in three different habitat types: mature and second growth cloud forests and farm lands. For trapping bats, mist nets were set at undestory and sub-canopy levels. Non-flying mammals were captured with Sherman, snap Museum Special, Tomahawk, and Pitfall traps. The former tree, located at different vertical strata of the forest and the latest only at ground level. Fifteen phyllostomid bats and eleven non-flying small mammal species were registered. Abundance and species richness of phyllostomid bats assemblages were similar among all habitats sampled, suggesting that their high mobility allows them to move through a mosaic of habitats, including the open ones like field crops. On the contrary, for non-flying micromammals, the more structurally complex environments showed higher abundance values than the field crops, possibly because these species tend to remain in the forest and avoid disturbed sites. Three non-flying small mammal and one bat species may prove to be vulnerable to habitat loss: Peromyscus grandis, Tylomys nudicaudus, Reithrodontomys microdon and Micronycteris microtis. Forested habitats presented higher bat capture proportion in the sub-canopy than understory level. Most part of non-flying small mammals was trapped on the ground. Mature and second growth forest patches, interspersed in the seminatural matrix of the buffer zone, are important for local diversity conservation. This is because they still maintain a great number of small mammal species, although these little remnants are not substitutes for the Biotopo del Quetzal more continuous cloud forest. Key words: Cloud forest, diversity, vertical stratification, Guatemala, conservation

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PARTE I I.1 INTRODUCCIÓN Durante los últimos decenios se han extendido las formas y técnicas de producción en las cuales los recursos naturales (suelo, agua, aire, biodiversidad) se han usado como fuente inagotable. Este fenómeno, junto el aumento de la población, han ocasionado una seria pérdida y transformación de diversos ecosistemas naturales a nivel mundial, provocando la disminución de la población de muchas especies y el trastorno de procesos ecológicos, muchas veces de manera irreversible. La utilización excesiva de la naturaleza ocasiona problemas de deterioro así como de renovación y agotamiento de los recursos naturales. La fragmentación, degradación y completa pérdida de los hábitats están causando la disminución de la cobertura boscosa original. Las especies que se encuentran solamente en bosques naturales se perderán con el paso del tiempo cuando el área sea muy pequeña (e.g. Brooks 2001). Entre los ecosistemas más amenazados a nivel mundial, y que a la vez contienen un alto grado de diversidad y endemismo de especies, se encuentran los bosques nubosos (Frahm y Gradstein 1991, Hamilton et al. 1994, Churchill et al. 1995, Brown y Kappelle 2001). Esta vegetación montañosa está distribuida a lo largo de todo el cinturón tropical y parcialmente en zonas subtropicales. Los bosques montanos y premontanos americanos se encuentran entre altitudes de 800-3,500 metros y latitudes de 20°N (México) a 25°S (Argentina) incluyendo la región caribeña (Leigh 1975, Grubb 1977, Gentry 1995). En Mesoamérica los bosques nubosos son un ecosistema naturalmente fragmentado debido a la historia geológica de la región. Pero esta fragmentación ha ido en aumento debido al cambio del uso del suelo causada por diversas actividades antrópicas. De acuerdo a la FAO (2001), los bosques de las tierras altas de Guatemala (incluyendo a los bosques nubosos) presentan una tasa de deforestación más alta que los de tierras bajas (0.8% versus 1.1% entre 1981 y 1990). Hacia principios de los años noventas, la extensión de los bosques nubosos se había reducido substancialmente hasta el grado de cubrir sólo un tercio de su extensión original (FAO 2001). La pérdida, fragmentación y/o transformación de miles de hectáreas de este ecosistema ha llegado a tal extremo que incluso las áreas protegidas o sitios de interés para la conservación de este tipo de hábitat están amenazados. En el caso del Biotopo del Quetzal (Purulhá, Baja Verapaz), la intensa ocupación humana y el avance de la frontera agropecuaria en regiones aledañas al área protegida, son las principales causas de que ésta se haya transformado en casi una isla de bosque natural (CECON 2000). Actualmente, el biotopo es un remanente de bosque nuboso primario dentro de un paisaje formado por un mosaico de hábitats, que incluye desde parches de bosque primario hasta espacios abiertos para pastizales y cultivos anuales.

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En general, la influencia que ejercen los cambios de origen antrópico en los bosques originales sobre la biodiversidad no ha sido estudiada suficientemente dentro de los paisajes neotropicales, incluyendo los bosques nubosos (Terborgh 1999). Por esta razón, no es de extrañar que a pesar de la rápida modificación que ha sufrido la vegetación original del área circundante del BUCQ, se hayan realizado pocas investigaciones de carácter ecológico donde se tomen en cuenta los efectos que tiene la actividad humana sobre la diversidad biológica de la zona (e.g. Lou 2002). Por lo tanto, se hace necesario entender cómo las diferentes especies animales responden a la alteración antropogénica de su hábitat natural, sobre todo en un lugar con una gran diversidad biológica e importante reservorio para la vida silvestre, como lo es el Biotopo del Quetzal. En este estudio se describieron los ensambles de mamíferos menores (murciélagos, roedores, marsupiales y musarañas) del bosque nuboso del Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento. Debido a su importante rol ecológico y a su relativa fácil captura y manipulación en el campo, los mamíferos pequeños son considerados como objetos de estudio adecuados para investigaciones ecológicas y de conservación. Estos organismos pueden actuar como polinizadores, dispersores de semilla; o como parte esencial de otros mecanismos reguladores, tanto en hábitats prístinos como en los transformados por actividades humanas (Terborgh et al. 1993, Sheftel 1994, Shvarts y Demin 1994, Emmons y Feer 1997, Kalko 1997, Adler y Kestell 1998, Medellín y Gaona 1999, Sazima et al. 1999, Mangan y Adler 2000). Los micromamíferos fueron capturados en tres clases de hábitats que representan un gradiente de perturbación antrópica: bosque nuboso primario y secundario así como campos de cultivo (milpa). Dentro de cada hábitat se analizó la riqueza de especies, abundancia, diversidad y equitatividad de los ensambles y se trató de detectar los posibles cambios en la diversidad de dichos ensambles, dependiendo del tipo de hábitat en que se registraron. Por otro lado, en esta investigación, además de técnicas tradicionales de captura de mamíferos menores, se usaron sistemas de poleas situados a varias alturas en el bosque (Kunz y Kurta 1988, Malcom 1991). De esta manera, se trató de abarcar espacios verticales que pocas veces son muestreados y que pueden brindar más información acerca de los ensambles de mamíferos menores. Además, en la investigación se determinaron las especies que están bajo alguna categoría de conservación. Finalmente, se explica la necesidad de estrategias de conservación para las especies estudiadas. La información generada con este tipo de trabajos es muy valiosa ya que se necesitan datos confiables que luego permitan delinear directrices útiles para la creación e implementación de planes y estrategias de monitoreo biológico en el área. De tal modo que se pueda conocer la efectividad de las decisiones tomadas por los manejadores del área con respecto a prioridades de conservación.

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I.2 PLANTEAMIENTO DEL PROBLEMA

Los bosques nubosos se ubican usualmente en las partes altas de las cordilleras con frecuente exposición al efecto de nieblas. Dichos bosques se caracterizan por un gran epifitísmo, gran biodiversidad y endemismo (Leo 1995, Schuster et al. 1997, Brown y Kappelle 2001) así como por la captura extraordinaria de agua al atraer la lluvia o al captar la humedad del ambiente (Bruijnzeel 2000). Pero a pesar de su importancia, los bosques nubosos constituyen un ecosistema altamente amenazado por una serie de presiones provocadas por el aumento de la población humana e intensificación en el uso del suelo, así como por el cambio climático (LaBastille y Pool 1978, Foster 2001).

En Guatemala, los bosques nubosos tampoco están libres de fuertes cambios en su

estructura y composición. En los últimos años se han perdido miles de hectáreas de este ecosistema debido a una serie de actividades antropogénicas tales como tala ilegal, uso excesivo del suelo, cacería y agricultura. La vegetación ha quedado separada en fragmentos de diferentes tamaños, haciendo que algunos de los últimos remanentes hayan sido declarados áreas protegidas (Islebe y Véliz 2001). Pero, incluso las áreas que están protegidas legalmente no están excluidas de estas amenazas, ya que partes cercana a ellas o incluso dentro de ellas mismas, están siendo rápidamente integradas a una matriz agropecuaria.

En el caso del Biotopo Universitario para la Conservación del Quetzal “Mario

Dary Rivera” (BUCQ), para el año 2002, existían en su área de influencia aproximadamente 33.4 miles de personas (INE 2002). Estos pobladores habitan en un área que estuvo cubierto con bosque nuboso primario pero que con el paso de los años se ha convertido en un mosaico de hábitats que abarca desde parches de bosque primario hasta espacios abiertos para pastizales y cultivos anuales. Aunque ningún asentamiento humano está dentro de los límites del BUCQ, la cercanía de las comunidades ha provocado que la tumba y quema de bosques con fines agrícolas sea la principal amenaza a la integridad ecológica de esa reserva. Además, los comunitarios de la zona de amortiguamiento entran constantemente a la zona protegida para aprovechar una variedad de recursos naturales (CECON 2000).

A pesar de las inminentes amenazas que sufre el BUCQ y de la seria pérdida de

cobertura boscosa en su zona de amortiguamiento, existe poca información acerca de su diversidad faunística. De esta última, forman parte importante los mamíferos pequeños, grupo que en este trabajo está conformado por los siguientes organismos: murciélagos, roedores, marsupiales y musarañas. Dicha mastofauna contribuye de diferentes maneras en procesos ecológicos invaluables para los bosques y hábitats modificados (e.g. Mangan y Adler 2000, Jones et al. 2003). Además, están asociados con la transmisión de enfermedades (e.g. Epstein 2005, Calisher et al. 2006) y tienen influencia en diversas actividades económicas (e.g. Cleveland et al. 2006).

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Con base a la problemática planteada anteriormente, nos hicimos la siguiente pregunta ¿De qué manera cambiará la riqueza de especies, distribución vertical y abundancia de especies de los ensambles (grupo de especies que coexisten en un hábitat dado en un tiempo y lugar específico; Underwood y Petraitis 1993) de los mamíferos menores del bosque nuboso primario y hábitats modificados por actividades antropogénicas en el Biotopo Universitario para la Conservación del Quetzal, Mario Dary Rivera? I. 2.1. ANTECEDENTES EN GUATEMALA I. 2. 1. 1. Estudios de mamíferos pequeños en bosques nubosos de Guatemala A finales del siglo XIX, principios y mediados del siglo XX, varios investigadores-naturalistas extranjeros hicieron colectas intensivas de especies de mamíferos pequeños en bosques nubosos creando la mayoría de registros que hoy se conocen para Guatemala (e.g. Gray 1843, Merriam 1901, Goodwin 1934, Oswood 1904). En los últimos años, se han realizado pocos estudios que incluyan mamíferos menores de los bosques nubosos del país. Entre estos, se encuentran las investigaciones que, además de trabajar mamíferos menores, estudiaron otros taxa: CDC-CECON (1993, 1998, 1999, 2000a, 2000b y 2004). Estos proyectos fueron elaborados por el Centro de Datos para la Conservación (CDC), el cual forma parte del Centro de Estudios Conservacionistas (CECON) y de la Universidad de San Carlos de Guatemala (USAC). Estos estudios se plantearon las metas siguientes: 1) la recopilación de datos biológicos, ecológicos y de distribución de especies de fauna con énfasis en aquellas en peligro de extinción y 2) el ordenamiento y sistematización de la información. Ordóñez (2002, 2004, 2005) realizó trabajos sobre comunidades de mamíferos menores terrestres en bosques nubosos de Guatemala situados en Huehuetenango y Chiquimula. También se puede mencionar trabajos de tesis que se han elaborado en diferentes bosques nubosos, tales como: López (1993) y Valle (1998) que trabajaron con distribución actitudinal de murciélagos en volcanes del Occidente de Guatemala y en la Sierra de las Minas, respectivamente, y Ordóñez (1999) que estudió la distribución de mamíferos menores no voladores en la Sierra de las Minas. Para el Biotopo del Quetzal se tiene un trabajo con énfasis en ensambles de roedores, con algunos registros de marsupiales pequeños y musarañas (Lou 2002). Las especies registrada en este trabajo pertenecientes al orden Rodentia son: Habromys lophurus, Heteromys desmarestianus, Nyctomys sumichrasti, Peromyscus grandis, P. aztecus, Scotinomys teguina, Oryzomys saturatior, Reithrodontomys tenuirostris, Reithrodontomys mexicanus, R. sumichrasti y R. microdon. Del orden Marsupialia solamente se capturó Marmosa mexicana y del orden Insectivora se registró la especie

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Sorex sp. (Lou 2002). Este trabajo se enfoca en la diversidad de mamíferos menores en el área del corredor biológico entre el Biotopo Universitario para la Conservación del Quetzal y la Reserva de la Biosfera Sierra de las Minas y concluye que la mayoría de las especies registradas están distribuidas en toda la región, lo cual permite que exista un flujo entre los cerros Quisís (Biotopo del Quetzal), Verde (La Unión Barrios) y Chilascó (Sierra de las Minas). Lou (2002) también encontró diferencias entre los ensambles de mamíferos de las partes altas (>2000 msnm.) y los de las partes bajas (< 1900 msnm.). Aunque los ensambles fueron muy similares en su composición específica, las abundancias de las especies las integran fueron diferentes. Para murciélagos y marsupiales de mayor tamaño no se tiene ninguna investigación donde se haya aplicado una metodología sistematizada para sus capturas ni un análisis de sus ensambles. Para la distribución vertical de mamíferos pequeños sólo se conoce el trabajo realizado en Tikal por Jolón en 1994. En cuanto a la comparación de ensambles de mastofauna menor en diferentes hábitats sólo se conocen tres estudios: Schulze y colaboradores (2000) realizado en bosques de tierras bajas prístinos y fragmentados en Petén, la tesis de Rodríguez (2000) y el trabajo de Cajas y colaboradores (2006) los cuales trabajaron con murciélagos en bosque tropical de tierras bajas conservados y en hábitats perturbados en Izabal y Lachuá respectivamente. I. 3 JUSTIFICACIÓN DEL TRABAJO DE INVESTIGACIÓN Debido a su importante rol ecológico y a su relativa fácil captura y manipulación en el campo, los mamíferos pequeños son considerados como objetos de estudio adecuados para investigaciones ecológicas y de conservación. Dicha mastofauna ofrece valiosa información acerca de la dinámica local de la biodiversidad en relación a los niveles de conservación en diferentes hábitats dentro de un paisaje dado. El monitoreo directo de pequeños mamíferos, puede, por lo tanto, ser un método relativamente rápido y barato para indicar el estado de salud de los ecosistemas y puede facilitar el manejo de áreas de áreas protegida (Avenant 2000, Horváth et al. 2001). Para el Biotopo del Quetzal sólo existe un estudio de ensambles de pequeños mamíferos no voladores (Lou 2002) y ninguno para murciélagos (únicamente hay algunas colectas no sistemáticas del área de del biotopo y de su área de amortiguamiento). Tampoco se ha realizado ningún estudio que trate sobre la distribución vertical de pequeños mamíferos, aspecto importante para conocer mejor cómo están constituidos los ensambles de estos organismos (Shchipanov y Kalinin 2006). El BUCQ es uno de los últimos remanentes de bosque nuboso de Guatemala, que aunque no muy extenso, forma parte de la distribución de especies raras y/o en peligro de extinción tales como el quetzal, puma, tigrillo y cabrito. Sin embargo, la permanencia de estas y otras especies, así como de los procesos ecológicos en que intervienen, está

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amenazada por procesos acelerados de deforestación y fragmentación. Este remanente de bosque nuboso está siendo dejado como una pequeña isla de vegetación natural rodeada de áreas de desarrollo y alejada de regiones como la Sierra de las Minas y Cerro Verde, que contienen bosques nubosos continuos (CECON 2000). A pesar de la transformación de su hábitat natural, el biotopo sigue siendo un reservorio importante de la biodiversidad originalmente presente en este ecosistema y los recursos que contienen deben ser inventariados e investigados para promover el desarrollo científico y tecnológico del país. La conservación de este bosque es fundamental ya que el germoplasma que contienen representa una riqueza biológica que es parte de nuestro patrimonio natural y un potencial genético aprovechable por nuestra sociedad. Este trabajo aporta información que puede ser usada para crear estrategias de conservación y manejo que permitan a las personas encargadas tomar decisiones sensatas para manejar el entorno natural de una región de valor incalculable para la diversidad de Guatemala.

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I.3 OBJETIVOS I.3.1 Objetivo general Identificar patrones y cambios en la riqueza de especies y abundancia de los ensambles de pequeños mamíferos en un bosque nuboso y en hábitats modificados por actividades antrópicas en el Biotopo Universitario para la Conservación del Quetzal, Mario Dary Rivera. I.3.2 Objetivos específicos I. 3.2.1 Determinar la abundancia y la riqueza de especies de los ensambles de pequeños

mamíferos (ratones, marsupiales, musarañas, murciélagos filostómidos en los diferentes hábitats (bosque nuboso primario, bosque secundario y áreas abiertas).

I. 3. 2.2 Determinar la abundancia y riqueza de especies de los ensambles de pequeños

mamíferos en los diferentes estratos del bosque nuboso primario y del bosque secundario.

I. 3. 2.3. Determinar si hay especies en peligro, raras o endémicas en el bosque primario

pero no en los hábitats más perturbados.

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I.5 METODOLOGÍA I.5.1 Área de estudio El estudio se realizó en el Biotopo Universitario Mary Dary Rivera para la Conservación del Quetzal (BUCQ) y su zona de amortiguamiento (Anexo 1). La zona de estudio está ubicada en la parte central de Guatemala, entre los municipios de Purulhá y Salamá, en el Departamento de Baja Verapaz (latitud 90°13’15”, longitud 5°13’05”; CECON 2000). El Biotopo se ubica en el kilómetro 160.5 de la carretera CA-14, que conduce de la ciudad de Guatemala a la cabecera departamental de Cobán, a 4.5 kilómetros al sur de la cabecera municipal de Purulhá. El punto más bajo del área de estudio es 1500 msnm y el más alto 2348 msnm. La temperatura promedio es de 18.1° C, con un rango promedio de 13.9 a 20.4° C. La humedad relativa promedio oscila entre 89.5 y 98.9%, siendo su promedio anual de 93.9% y la precipitación promedio anual es de 2092 mm y se distribuye a lo largo del año, siendo los meses con menos lluvia de Enero a Abril y de Junio a Septiembre los más lluviosos (CECON 2000). El BUCQ abarca 1044 hectáreas de bosque nuboso primario, alrededor de las cuales se sitúa la zona de amortiguamiento con una extensión de 5241 hectáreas. En esta zona se encuentran fragmentos de bosque nuboso en diferentes estados de sucesión así como campos de cultivo, pastizales y sitios reforestados. Las comunidades que se encuentran en la zona de amortiguamiento son: La Unión Barrios, Manantiales Río Colorado, Cumbre del Carpintero, Rincón del Quetzal y Cuchilla del Nogal (CECON 2000). I.5.1. 1 Descripción de los hábitats estudiados El bosque nuboso primario se concentra principalmente en el área del Biotopo del Quetzal, con algunos pequeños parches fuera de éste. Este hábitat presenta un mínimo de perturbación humana por lo que se considera que todavía mantiene bastante de su composición vegetal original (edad > 80 años). Los bosques primarios muestreados presentaron una estructura compleja, con varios estratos arbóreos. Tienen una altura de dosel promedio de 22.5 m sobre el suelo y un área basal promedio de 64.7 m²/ha. Están caracterizados por especies de árboles como Hieronyma guatemalensis, Laplacea coriacea, Podocarpus oleifolius, Quercus borucasana, Q. crispifolia, Q. purulhana, Cornus disciflora, Engelhardtia guatemalensis, Cornus disciflora y Phoebe sp. El bosque secundario o guamil es el que ha recibido algún tipo de perturbación antropogénica en un tiempo previo. Se trabajó en guamiles que tuvieran una edad de regeneración similar (entre 20-30 años). La altura promedio del dosel del bosque

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secundario fue 17 m y el área basal promedio, 17.9 m²/ha. En estos bosques, la vegetación estaba más dispersa que el bosque primario, aunque en algunas porciones se conserva algo de vegetación primaria y también abunda la hojarasca sobre el suelo del bosque. Entre algunas de las especies de árboles características se encontraron: Engelhardtia guatemalensis, Clethra suaveolens, Hieronyma guatemalensis, Hedyosmum mexicana, Rapanea myricoides, Persea donnellsmithii y Verbesina lanata. Las áreas abiertas son las utilizados para producción agrícola o pecuaria, principalmente cultivos de maíz y frijol o potreros con ganado, estás áreas carecían de cobertura arbórea, pero tenían líneas o fragmentos de vegetación adyacentes en diferentes estados de sucesión. I.5.2 Variables y parámetros indicadores

Parámetros indicadores Variables Riqueza de especies Número de especies de mamíferos menores

(variable dependiente) Abundancia Número de individuos capturados (variable

dependiente) Diversidad faunística Índices de diversidad (variable dependiente) Estado de conservación de la fauna estudiada

Categorías normadas del estado de conservación

Estructura y composición de la vegetación, evidencias de actividades antrópicas

Tipos de hábitats (variable independiente)

Altura (metros) Estratos verticales (variable independiente) I.5.3 Estrategia Metodológica I.5.3.1 Población y muestra Las poblaciones objetivos fueron los conjuntos desconocidos de murciélagos, roedores, marsupiales e insectívoros en el área de estudio. Las muestras fueron los subconjuntos formados por aquellos organismos capturados con las metodologías empleadas (de cada grupo faunístico). I.5.4 El Método

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El trabajo de campo incluyó el muestreo de mamíferos menores, que son aquellos que generalmente pesan alrededor de dos libras y fracción o menos (Mares et al. 1986). Estos se agrupan tradicionalmente juntos debido a su tamaño relativamente pequeño, a pesar de las obvias diferencias taxonómicas, anatómicas y ecológicas En este trabajo esta categoría incluye roedores, marsupiales, musarañas (no voladores) y murciélagos (voladores). La nomenclatura taxonómica usada sigue la presentada por Wilson y Reeder (2005). El muestreo se realizó a partir de Junio del 2006 hasta Marzo del 2007. Se consideraron los siguientes hábitats como un gradiente de perturbación antrópico: bosque nuboso primario, bosque nuboso secundario y en campos de cultivos (con tres sitios de muestreo o réplicas por hábitat). La complejidad estructural de cada hábitat estudiado fue en disminución a partir del bosque nuboso primario. Cada hábitat se trató como una formación relativamente discreta y homogénea de vegetación característica de la zona de estudio, más que como un área que contiene todos los recursos usados por una o varias especies (Law y Dickman 1998). I.5.4.1 Captura de mamíferos no voladores En cada uno de los sitios boscosos se delimitó un trayecto a lo largo del cual se ubicaron estaciones de trampeo en tres niveles verticales: suelo (0 m), sotobosque (entre 2.5 y 5 m) y subdosel (entre 11 y 18 metros). Para las trampas situadas en el sotobosque y subdosel se usó el método de poleas propuesto por Malcom (1991) en donde sistemas de madera permiten subir y bajar las trampas para revisarlas (Anexo 2). Cada estación (en cada nivel) tenía una trampa Tomahawk (48 x 20 x 20 cm), una trampa Sherman (23 x 8 X 9 cm) y una trampa de golpe Museum Special. Adicionalmente, se colocó una trampa Pitfall en cada estación ubicada en el suelo. Con los tres primeros tipos de trampas se cubre tanto el rango de tamaño inferior (< 100 g) como el superior (100 g – 2 kg) de ratones y marsupiales (Mares et al. 1986). Para las musarañas y roedores juveniles se usaron las trampas tipo Pitfall (Williams et al. 1996). En total se usaron 100 trampas (60 Sherman, 30 Tomahawk, 10 Pitfall) durante cuatro días consecutivos en cada sitio de muestreo del bosque nuboso primario y del secundario, haciendo un total de 400 trampas por noche. Debido a que en el área de cultivo no hay cobertura arbórea, solamente se colocaron estaciones de muestreo a nivel del suelo (en total 160 trampas por noche en cada sitio). Las trampas se revisaron y recebaron una vez al día por las mañanas. El cebo que se usa para las trampas es una mezcla de mantequilla de maní, pasas, hojuelas de avena y tocino en trozos. Para las identificaciones taxonómicas se elaboró una serie de especimenes de estudio para compararla con los del Museo de Historia Natural USCG de

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la Universidad de San Carlos de Guatemala y con las descripciones de las especies ya publicadas (e.g. Hall 1981). I.5.4.2 Captura de mamíferos voladores Para colocar las redes a nivel del subdosel se usó el sistema de poleas y lazos descrito por Kunz y Kurta (1988). Se utilizaron tubos de aluminio que se ensamblan entre sí, en los cuales se colocaron unos lazos verticales a los cuales se unieron tres redes de niebla de manera que se podían subir y bajar con ayuda de las poleas. Las redes estuvieron colocadas a una altura aproximada de 9.5 -10 m sobre el suelo (Anexo 3). También se usaron tres redes de niebla a nivel del sotobosque (2.5 m de altura). Las redes usadas miden 12 m largo x 2.5 m alto. En cada sitio de muestreo las redes se abrieron a partir de las 18:30 horas hasta las 06:00 horas del día siguiente, durante la primera noche de muestreo. En la siguiente noche de trabajo el horario de operación de las redes varió. Los individuos examinados en el campo se identificaron a nivel de especie por sus rasgos externos siguiendo las claves propuestas por Medellín et al. (1997) y Reid (1997). Los especímenes que no se pudieron identificar en el campo se colectaron y se prepararon como especímenes vaucher, depositándose en la colección de referencia del Museo de Historia Natural USCG de la Universidad de San Carlos de Guatemala para ser determinado mediante el uso de claves y/o revisiones taxonómicas específicas (e.g. Hall 1981). I.5.5. Análisis de resultados Para la caracterización de los ensambles de mamíferos menores se utilizaron las siguientes variables: riqueza de especies (número de especies capturadas), abundancia total (número de individuos capturados por hábitat), abundancia relativa (número de individuos de una especie en relación al total de individuos capturados en el hábitat), el índice de Shannon (H´) y el índice de Pielou (E´), las cuales son ampliamente usadas en estudios sobre diversidad de mamíferos menores (e.g., Kalko 1998, Medellín et al. 2000, Horváth et al., 2001, Aguirre 2002, Estrada y Coates 2002). Para evaluar la representatividad del muestreo de cada grupo de mamíferos, se usó una curva de acumulación de especies en función de las noches totales de muestreo, empleando la ecuación asintótica basada en el modelo de Clench (Soberón y Llorente 1993). Para eliminar la influencia del orden en el cual las noches se agregaron al total, (Colwell y Coddington 1994) los datos se aleatorizaron 100 veces, lo que dio lugar a una curva suavizada y con mejor ajuste. Para esto se utilizó el programa EstimateS (Colwell 2006).

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El grado de semejanza entre los ensambles de micromamíferos se obtuvo a través del índice de similitud de Morisita. Para evaluar el cambio de composición de especies a lo largo del gradiente de hábitats, se utilizó la diversidad beta, expresada con el índice de Wilson y Schmida (βT) que muestra la relación entre el número promedio de especies de los tres hábitats y la riqueza total del área (Magurran 1988). Para determinar si las variables que caracterizaron a los ensambles de murciélagos y mamíferos no voladores eran diferentes entre cada hábitat, se usó el análisis de varianza no paramétrico Kruskall-Wallis. En este caso, la hipótesis nula plantea que la riqueza de especies, abundancia y los índices de diversidad de los ensambles de micromamíferos no cambiarán dependiendo del tipo de hábitat en que se registre (la alteración del hábitat no tienen influencia en la diversidad de micromamíferos). Por otra parte, la hipótesis alterna demostrará que las diferencias en la riqueza de especies, abundancia y los índices de diversidad de los ensambles de micromamíferos cambiarán debido al tipo de hábitat (la perturbación del hábitat afecta la diversidad de micromamíferos). Para realizar los análisis estadísticos se utilizó el programa PAST (Hammer et al. 2001). El análisis de distribución de frecuencias de especies de mamíferos menores en cada tipo de hábitat fue realizado mediante la prueba de χ² de una variable, con la cual se analizó la asociación de las especies con algún tipo de hábitat (Ho = la especie no muestra asociación con alguno de los hábitats). Adicionalmente se analizó el patrón de estratificación vertical de especies y abundancias aplicando una prueba de independencia para las variables: estrato ocupado vs. tipo de hábitat. (Ho = no existe una asociación entre el estrato vertical ocupado por las especies de micromamíferos y el tipo de hábitat). El éxito de muestreo o captura para mamíferos menores no voladores (para cada hábitat) fue calculado con base en el número total de capturas de todas las especies dividido entre el número de noches-trampas. Para los murciélagos, se calculó con base en el número total de individuos capturados dividido entre el número de horas-red (una red estándar abierta por una hora). El estado de conservación de las especies de mamíferos registradas se basó en las categorías de riesgo de la lista roja de la Unión Mundial para la Naturaleza (UICN 2009), en los apéndices de la Convención Internacional para el Tráfico de Especies Silvestres (CITES 2009) y en la lista roja presentada por el Consejo Nacional de Áreas Protegidas (CONAP 2009).

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PARTE II II.1 MARCO TEÓRICO II.1.3 El disturbio y su importancia en la dinámica de los ecosistemas Un disturbio es cualquier evento relativamente discreto en el tiempo que trastorna la estructura de una población, comunidad o ecosistema y cambia los recursos, la disponibilidad de sustrato o el ambiente físico (White y Pickett 1985). Las especies y las comunidades siempre han estado bajo diversos regímenes de disturbio. El disturbio ha moldeado, cuando menos parcialmente, las historias evolutivas de las especies. En consecuencia se sugiere que el disturbio natural puede ser una parte fundamental de los ecosistemas (White y Pickett 1985). A continuación se muestran las definiciones de los conceptos usados para caracterizar regímenes de perturbación según White y Pickett (1985).

Distribución: Distribución espacial, incluyendo relaciones con gradientes geográficos, topográficos, ambientales y comunitarios.

Frecuencia: Número promedio de eventos por período de tiempo. Intervalo de retorno: Inverso dela frecuencia; es el tiempo promedio entre dos disturbios. Período de rotación: Tiempo promedio necesario para perturbar un área equivalente al área

de estudio (el área de estudio debe estar explícitamente definida). Predictibilidad: Una función inversa, redimensionada, de la varianza del intervalo de retorno. Área o tamaño: Área perturbada. Puede ser expresada como área por evento, área por

intervalo de tiempo, área por evento por intervalo de tiempo o área total por tipo de disturbio por intervalo de tiempo. Usualmente se expresa como porcentaje del área total.

Intensidad o magnitud: Fuerza física del evento por área por unidad de tiempo (e.g. calor liberado por área por intervalo de tiempo en un incendio, o velocidad del viento en huracanes).

Severidad: Impacto en el organismo, la comunidad o el ecosistema (e.g. área basal removida).

Sinergia: Efectos por la ocurrencia de otros disturbios (e.g. la sequía incrementa la intensidad del fuego y el daño por insectos aumenta la susceptibilidad a tormentas).

También existen varias definiciones que toman en cuenta la dinámica poblacional de las especies (Vega y Peters 2003), entre las que se puede mencionar la elaborada por Sousa (1984) que define a un disturbio como a un evento discreto y puntual de mortalidad, desplazamiento o daño de uno o más individuos o colonias que directa o indirectamente crea la oportunidad para que nuevos individuos o colonias se establezcan. Entonces, según esta definición, los disturbios liberan recursos que pueden aprovechar otros organismos. De esta manera, las perturbaciones son importantes para el ciclo de vida de una población dada: sirven como fuente de heterogeneidad en la disponibilidad de

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recursos y como agentes de selección natural en las historias de vida (Sousa 1984). La consecuencia demográfica más grave de los disturbios es la extinción de las poblaciones afectadas o de las especies si el caso es extremo. En el caso de las comunidades biológicas, se propone que la máxima diversidad de una comunidad se alcanza con intensidades medias de disturbio. Cuando los agentes causantes de mortalidad actúan con intensidades intermedias, evitan que las especies más competitivas excluyan a las demás, permitiéndoles permanencer en la comunidad. Si la intensidad del disturbio fuera baja las especies más competitivas no serían inhibidas; si fuera alta ninguna de las especies podría compensar la gran mortalidad causada por el disturbio (Connell 1978). Los disturbios en los ecosistemas muy diversos y complejos hacen que éstos se simplifiquen, logrando conservar pocas especies e interacciones. Este tipo de disturbio renueva al sistema si la intensidad del disturbio no lo afecta de manera significativa. En cambio, los disturbios de origen antrópico normalmente no liberan recursos; de hecho, modifican tan profundamente algunas propiedades del sistema que las especies no tienen la capacidad de aprovechar este tipo de disturbios (Vega y Peters 2003). La pérdida de la capacidad de regeneración tiene como consecuencia principal la degradación del ecosistema. Este tipo de disturbios de origen humano se puede clasificar en cuatro grandes grupos: a) reestructuración física del ambiente, b) introducción de especies exóticas, c) descarga de sustancias tóxicas al ambiente y d) sobreexplotación de recursos (Rapport y Whitford 1999). II.1.1 Deforestación, fragmentación y degradación de hábitats primarios La deforestación de los paisajes tropicales es cada día más común debido a la remoción de bosques para actividades agropecuarias, urbanización, construcción de carreteras, actividad de empresas madereras, minería, explotación petrolera, incendios y construcción de grandes represas hidroeléctricas (Laurance 1999). Las grandes plantaciones forestales para abastecer a diferentes industrias de materia prima barata, son también causa directa de deforestación en la medida que estos cultivos son precedidos generalmente por la corta del ecosistema forestal nativo (Cisternas et al. 1999, Pérez 2000). Como agravante a este problema, desde hace algunos años se reconoce el papel de la fragmentación y la degradación del hábitat como responsables de cambios en la estructura y función de los ecosistemas (Saunders et al. 1991; Debinski y Holt 2001). La fragmentación provoca la disminución del tamaño y aislamiento de los parches de hábitat, trayendo como principal consecuencia el aumento del llamado efecto de borde. La degradación del hábitat, por el contrario, no implica un cambio en la utilización del terreno, pero es también un problema grave ya que aunque el terreno sigue siendo de uso forestal, su composición y funciones biológicas quedan comprometidas por la intervención humana (FAO 2005).

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Todo ello aumenta la vulnerabilidad de muchas especies de animales y plantas a condiciones ambientales adversas, pero también ocasiona la creación de nuevos hábitats para otras especies más generalistas. Algunos estudios han analizado cómo se modifica la riqueza y abundancia de ciertas especies (e.g., mamíferos, aves, reptiles, abejas), cuando se incrementa la fragmentación del hábitat (Estrada et al. 1993, Lawton et al. 1998, Gascon et al. 1999, Tonhasca et al. 2002) o con la transformación de los bosques nativos en ambientes manejados o secundarios (Ochoa 2000, Fredericksen y Fredericksen 2002, Wells et al 2006). Algunos de estos muestran claramente cómo el número de especies (diversidad) disminuye al reducirse o fragmentarse el área, a consecuencia de procesos a través de los cuales, los remanentes del bosque original, de tamaños y formas variables, quedan inmersos en una matriz de hábitats transformados (Kattan 2002). Lo que sucede en estos nuevos hábitats es la modificación de la fisonomía del paisaje y luego la interrupción del flujo o movimientos de algunas especies dentro del ecosistema. Entonces, dichos ambientes actúan como filtros selectivos, donde el tamaño del poro está determinado por el tipo de vegetación y grado de perturbación. Por ejemplo, se supone que un bosque maduro presenta poros grandes, lo cual facilita el desplazamiento e intercambio de un gran número de especies, en comparación con los pastizales los cuales tienen poros pequeños que impiden tales movimientos. Por todo esto, se esperaría un incremento en la riqueza de especies conforme aumente el tamaño del poro. Sin embargo, las especies con alta plasticidad podrán moverse a lo largo de este gradiente, porque sus necesidades o requerimientos no son grandes en comparación con las especies dependientes, las cuales necesitan para su permanencia condiciones especiales del hábitat (Gascon et al. 1999). II.1.2. Deforestación en Guatemala Guatemala tiene un territorio de eminente vocación forestal ya que se estima que más del 78% de los suelos son aptos para el cultivo arbóreo y un 66% son tierras con alta propensión a la erosión (Cáceres 2002). Sin embargo, la deforestación se incrementó fuertemente en las últimas cuatro décadas, en donde se ha deforestado más que en los últimos 500 años. De acuerdo a los más recientes cálculos de la FAO (2007) para Guatemala, la tasa anual de tala de bosques para el lapso del 2000-2005 es 1.3%, la cual resulta superior a la observada en Brasil o México (FAO 2007). En promedio y según varios autores, se pierde una masa forestal promedio anual entre 50,000 y 60,000 ha (Loening y Markussen 2003). El departamento de Baja Verapaz, donde se encuentra ubicado el bosque nuboso del Biotopo del Quetzal, ha sufrido una pérdida neta de 8,408 hectáreas de cobertura forestal equivalente al 6.71% del bosque que existía en el período 1991-93. La tasa de deforestación anual para este departamento es de 803 hectáreas, equivalente al 0.64% del bosque del período 1,991/93 (UVG/INAB/CONAP 2006). Entre las principales causas de la deforestación en Guatemala se puede mencionar: a) uso de esos espacios boscosos para actividades agrícolas y pecuarias, b) la ausencia de

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una cultura forestal, c) las políticas públicas con énfasis en desarrollo agropecuario, d) las condiciones macroeconómicas desfavorables para la actividad forestal, e) la ausencia de empleo en el área rural y f) el crecimiento desordenado de las zonas urbanas y asentamientos humanos; además los incendios forestales, el pastoreo no controlado en bosques, la tala ilícita y el alto consumo de leña (IARNA/URL/IIA 2006). Hay que aclarar que el grado en que afecta cada una de estas causas al ambiente varía localmente. También es importante mencionar las consecuencias de la deforestación, entre las que se encuentran: pérdida directa de especies, modificación y fragmentación del hábitat, consecuencias climáticas que se observan tanto en el ámbito global como en relación con el microclima, y finalmente eventos agravantes sobre las propiedades del suelo (Markussen y Renner 2005). La pérdida de los bosques nubosos en áreas montañosas amenaza la estabilidad de las comunidades animales y vegetales debido a la disminución de la ya naturalmente escasa cobertura original, haciendo que las poblaciones queden aisladas alterando patrones de dispersión y disminuyendo el flujo genético (Powell y Palmintieri 2001). II.1.4 Bosques nubosos de Guatemala En general, los bosques nubosos se caracterizan por un gran epifitísmo, riqueza y endemismo de especies. Al estar ubicados en las faldas de los conos volcánicos y cumbres de cordilleras los bosques nubosos protegen las cuencas hidrográficas y suman una cantidad extraordinaria de agua al ciclo hidrológico (Ponce y Pressey 2008). El aislamiento natural de los bosques nubosos ha oscilado con el clima a lo largo de millones de años lo que ha impulsado la evolución de muchas especies propias de esta vegetación. Al tener una distribución natural mucho más restringida y discontinua que los bosques tropicales de tierras bajas, la vegetación montana es más vulnerables a las actividades antropogénicas (Labastille y Pool 1978, Hamilton et al. 1995). El hotspot de biodiversidad de Mesoamérica alberga los bosques montanos más altos de Centroamérica y los bosques nubosos más extensos y mejor protegidos de la región (Myers et al. 2000). En Guatemala, estos bosques poseen una vegetación exuberante y rica en especies, resultado de una mezcla de formas neárticas y neotropicales, posiblemente influenciada por condiciones microclimáticas particulares (Villar 1986). Muchos de los bosques nubosos tienen una precipitación promedio anual de 4,000 mm y se encuentran en altitudes a partir de los 1,000 msnm. Entre las familias de plantas superiores más representativas de estos ecosistemas se encuentran la Orchidaceae, Ericaceae, Bromeliaceae y Fagaceae (Birner et al. 2005). Los ambientes montanos de Guatemala, antes considerados como inhóspitos por sus altas pendientes y clima frío, se han transformado en cultivos, pastos o urbanizaciones de diferentes tipos, principalmente debido al aumento de población. Los bosques nubosos alguna vez ocuparon una extensión de 30,000 km2, pero en 1985 su cobertura sólo

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alcanzó los 1,000 km2 (Birner et al. 2005). Debido a esta gran pérdida de hábitat, algunos de los bloques más grandes de bosque nuboso han sido declarados áreas protegidas en varias montañas del país. Entre estos se puede mencionar la Reserva de Biosfera de Sierra de las Minas, el Biotopo del Quetzal y varias reservas naturales privadas en Baja Verapaz, Alta Verapaz, Sololá, Suchitepéquez y otros departamentos del occidente de Guatemala donde se encuentra la Cadena Volcánica. A pesar de esta protección los bosques nubosos continuan degradándose y reduciéndo su área por el cambio del uso de suelo, lo que seguramente traerá consigo serias alteraciones en el caudal de los ríos, relacionadas con el agotamiento del recurso hídrico por la disminución de la captura de niebla, ya que los pastos o los cultivos no son tan eficientes como los bosques naturales (Markusen y Renner 2005). II.1.5 Biotopo del Quetzal El Biotopo Universitario para la Conservación del Quetzal (BUCQ) Mario Dary Rivera, ocupa unas 1,044 ha de bosque nuboso en los municipios de Purulhá y Salamá, Baja Verapaz. Su área de influencia abarca 4,504 ha de una matriz semi natural con fragmentos de diferentes tamaños de bosque nuboso en diferentes etapas de regeneración, áreas con distintos cultivos y/o actividad pecuaria. La vegetación del biotopo es bastante abundante, siendo mas notable la presencia de plantas características de alta humedad como: helechos, musgos, líquenes, orquídeas y bromelias que cubren ramas y tallos de árboles con alturas hasta de 30 metros de las especies Engelhardtia guatemalensis, Alfaroa costarricensis; Magnolia guatemalensis; Quercus spp. y Dendropanax arboreus (Ponciano y Glick 1980). Para el área del BUCQ se ha determinado un total de 326 especies vegetales distribuidas en 88 familias y 203 géneros. Las familias que presentan mayor cantidad de especies son: Orchidaceae, Polypodiaceae, Rubiaceae, Bromeliaceae, Asteraceae y Piperaceae (García 1998). El estrato arbóreo es muy diverso y abundante, está formado por 44 familias y 95 especies, siendo las familias con mayor diversidad de especies arbóreas: Lauraceae, Myrsinaceae y Rubiaceae. Otras familias importantes del estrato en cuanto a diversidad arbórea son: Actinidaceae, Araliaceae, Fagaceae, Myrtaceae y Theaceae (García 1998). En el área se protegen varias especies de orquídeas y helechos arborescentes que además de estar incluidas en la Lista Roja, también se encuentran contempladas en los Apéndices de la Convención sobre el Comercio Internacional de Especies Amenazadas de Fauna y Flora Silvestre, CITES (CECON 2007). El BUCQ es una zona importante como centro de biodiversidad para Guatemala, ya que además de ser rico en especies de flora, también ofrece un hábitat para una variedad de especies animales. Entre la fauna vertebrada asociada al bosque nuboso del Biotopo se encuentran mamíferos tales como: Urocyon cineroargenteus (zorro gris), Didelphis marsupialis (tacuazín), Mustela frenata (comadreja), Spilogales angustifrons (pequeño zorrillo), Sciurus deppei (ardilla), Sylvilagus floridanus (conejo). La mayoría de

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estos incluso fueron observados durante la elaboración del trabajo de campo de esta investigación. Además, se tienen registros pasados de la presencia de otros mamíferos que están catalogadas bajo alguna categoría de protección (Lista Roja de Fauna de CONAP, criterios de UCIN y apéndices de CITES): Puma concolor (puma), tigrillo, Allouata sp. (saraguate), Pecari tajacu (coche de monte), Mazama temama (cabrito), Odocoileus virginianus (venado cola blanca), Dasypus novemcinctus (armadillo) y Cuniculusi paca (tepezcuintle). En cuanto a las aves se pueden mencionar: Pharomacrus moccino (quetzal), Penelopina nigra (cayaya), Myadestes unicolor (pitoreal), M. obscurus (guardabarrancos), Chlorospingus ophtamilcus, Micrastur ruficollis (gavilán). Respecto a la herpetofauna, en el BUCQ se han reportado especies de las familias Hylidae y Plethodontidae que presentan endemismo en el área de estudio (CECON 2007). A pesar de la gran importancia que representa la permanencia del bosque nuboso del BUCQ para la biodiversidad de Guatemala, la deforestación alrededor de éste es cada día es mayor (incluso dentro del mismo ha habido cortes ilegales en el 2006) por lo que se está convirtiendo en una isla boscosa, que en un futuro no muy lejano, puede llegar a desaparecer. Para evitar el aislamiento gradual del BUCQ, lo cual conllevaría paulatinamente al detrimento de las poblaciones de flora y fauna, a partir del 2003 se creó el Corredor Biológico del Bosque Nuboso BUCQ-RBSM (FDN 2003). Dicho corredor se creó con el fin de mantener unidos los remanentes de bosque nuboso entre el Biotopo del Quetzal y la Sierra de las Minas, los cuales están casi totalmente aislados y en donde todavía se encuentra el quetzal (en este caso especie bandera cuya conservación permite la permanencia de otras especies). Este corredor tiene un total de 28,638.950 ha las cuales incluyen al propio Biotopo del Quetzal, nueve comunidades y ocho reservas naturales privadas (FDN 2003). II.1.6 Importancia ecológica de los mamíferos menores y su conservación Varios autores han puesto en evidencia los altos niveles de diversidad que caracterizan a la mastofauna asociada con los bosques húmedos neotropicales donde algunos grupos taxonómicos muestran una radicación adaptativa compleja y representan elementos claves dentro de la dinámica de estos ecosistemas (Chesser y Hackett 1992). Ambos aspectos han permitido resaltar el valor para la conservación de aquellos taxa más diversificados y cuyas interacciones ecológicas imponen para muchos de sus componentes, una sensibilidad elevada ante la pérdida de recursos asociados con la condición prístina del bosque. De estos grupos, los murciélagos, seguidos por los pequeños roedores, marsupiales y musarañas, conforman la fracción dominante de especies y constituyen uno de los principales aportes a la biomasa animal (Brosset y Charles Dominique 1990, Voss y Emmons 1996). No obstante, en los proyectos de manejo y/o conservación en diferentes áreas, casi nunca se consideran esta porción de la mastofauna o ponen un mayor énfasis en otros grupos faunísticos (Ochoa 2000).

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Murciélagos En Guatemala, como en otros lugares de Centro y Sur América, los quirópteros son el orden de mastofauna más diverso, seguido por los roedores (Voss y Emmons 1996). En general, la diversidad de murciélagos comprende entre un 40-50% de la riqueza de especies de mamíferos en los bosques del neotrópico (e.g. Medellin et al. 2000, Bernard 2001). En nuestro país, hasta el momento se han registrado 96 especies de murciélagos y 54 de mamíferos menores no voladores (40 roedores, 6 musarañas y 8 tacuazines; McCarthy y Pérez 2006). Los quirópteros juegan un papel muy importante en los bosques neotropicales, se alimentan de insectos y/o pequeños vertebrados, de diversos elementos vegetales como frutas, hojas, néctar o polen, así como de sangre de mamíferos o aves. Debido a esto, sus funciones son indispensables en la dinámica de los ecosistemas y la regeneración de áreas perturbadas ya que pueden actuar como reguladores del tamaño poblacional de distintas especies (Kalko 1997, Kalka et al. 2008, Williams et al. 2008), dispersores de semillas o polinizadores (Medellín y Gaona 1999, Sazima et al. 1999). Debe considerarse también el valor económico de los servicios ecológicos que estos organismos prestan a las actividades productivas y a la salud humana, como el control de insectos plaga (e.g. Lee y McCracken 2005, Tuttle 2006) y la polinización de muchas especies de plantas cultivadas (Arizmendi et al. 2002), aunque es difícil expresar este valor en quetzales. La declinación de las poblaciones de diversas especies de murciélagos es un fenómeno que se documenta ampliamente en la última década (Arita y Ortega 1998, Medellín et al. 1997). Las principales causas a las que se asocia esta declinación son la transformación y desaparición del hábitat, sobre todo la destrucción de refugios diurnos y sitios de crianza, así como el aniquilamiento de miles de murciélagos por actividades mal encaminadas en el control del murciélago vampiro o bien por creencias erróneas y supersticiones sobre la vida de estos organismos. Se ha observado que los murciélagos en bosques tropicales de tierras bajas responden a los cambios ambientales a través del cambio en su abundancia y riqueza de especies. Con base en esto, dicho grupo faunístico se ha propuesto como indicador biológico para determinar el grado de perturbación ambiental. A ciertas especies de quirópteros parece no importarles la perturbación o por el contrario se ven beneficiadas por esta (hasta cierto grado); mientras que hay otras cuya población disminuye o desaparece en ambientes alterados (Fenton et al. 1992, Avenant 2000, Medellín et al. 2000, Schulze et al. 2000, Peters et al. 2006). Mamíferos menores no voladores

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Los ratones, marsupiales y musarañas juegan diferentes pero esenciales papeles dentro de los ecosistemas terrestres (August 1983, Ivanter et al. 1994, Mangan y Adler 2000, Pardini et al. 2005). Los primeros dos grupos se mueven en diferentes niveles de bosques lo que les facilita participar en la depredación y dispersión de semillas de varias plantas (Terborgh et al. 1993, Emmons y Feer 1997, Adler y Kestell 1998). Además, también funcionan como dispersores de esporas de hongos micorrizas (Mangan y Adler 2000) e incluso algunas especies de marsupiales pueden fungir como polinizadores de ciertos árboles (Medellín 1994). Por lo tanto, estos mamíferos pueden influir de manera importante en la estructuración y diversidad vegetal de los bosques y al igual que los murciélagos, son útiles para la regeneración de sitios perturbados (Wells et al. 2007). Por otra parte, ambos grupos, principalmente los ratones debido a su alta abundancia, forman parte esencial de la dieta de muchos depredadores (Reid 1997). Las musarañas son importantes depredadores que se mueven en la capa superior del suelo del bosque y dentro de la hojarasca (Sheftel 1994, Shvarts y Demin 1994). Se alimentan de insectos y otros invertebrados (lombrices, arácnidos, moluscos) así como de vertebrados (ratones y salamandras juveniles; Pagels et al. 1994, Williams 1991). Por lo que estos pequeños mamíferos pueden impactar en la regulación de las poblaciones de plagas potenciales. Además, las musarañas pueden ser funcionar como bioindicadores de contaminación por metales pesados. Al consumir presas cuyos tejidos contienen compuestos tóxicos, se acumulan en el organismo del depredador en mayor concentración (i.e. magnificación trófica) y puede ser medida de una manera relativamente fácil (Pankakoski et al. 1994). En general, las interacciones ecológicas donde participan los mamíferos menores no voladores, muestran una elevada sensibilidad ante la pérdida de recursos asociados con la condición prístina del bosque (Johnson et al. 2002). Por ejemplo, para los roedores, la abundancia de especies del género Sigmodon generalmente aumenta en los bosques perturbados y en sitios con cultivos (Mellink 1985, Cameron y Spencer 1981); mientras que las especies restringidas a bosques primarios desaparecen debido a la ausencia o transformación de la cobertura arbórea original (Horváth et al. 2001). II.1.7 Estratificación de los bosques El concepto de estratificación vertical de los bosques propone una separación de los componentes del dosel tales como hojas y otras estructuras, especies y organismos individuales entre distintos horizontes, capas o estratos (Smith 1973). Moffett (2000) definió la estratificación como una distribución vertical no uniforme dentro de la vegetación, la cual puede ser continua o discontinua. Cuando es discontinua, las diferentes capas se conocen como estratos. Smith (1973) investigó la estratificación y concluyó que es generalmente benéfica para los árboles del bosque. La estratificación optimiza el uso de la luz y de las concentraciones de CO2, ayuda a la polinización y dispersión de semillas;

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reduce la depredación de flores, frutos y hojas; y aumenta la integridad estructural de los bosques. Al seguir la longitud desde la punta de las ramas hasta la base de los troncos, pueden encontrarse aproximadamente tres o más estratos diferentes, y cada uno proporciona un hábitat específico para diferente flora y fauna (Smith 1973). En general, los estratos verticales del bosque se pueden caracterizar de la siguiente manera (Goudie 2001): 1. Las copas de los árboles más altos es decir, el estrato emergente, dominan el bosque y no forman un techo cerrado. Este estrato está expuesto a elevadas temperaturas, a vientos fuertes y a una humedad atmosférica relativamente baja. 2. Un segundo estrato está conformado por árboles que alcanzan el dosel, es decir entre 15 y 25 m de altura. Es un estrato cerrado donde las copas se sobreponen. La luz solar está disponible para este estrato, pero debajo de éste la intensidad disminuye drásticamente. 3. El tercer estrato de árboles con copas cerradas lo forman árboles de entre 10 y 20 m, que están en el subdosel. En esta zona del bosque hay poco movimiento de corrientes de aire y por tanto la humedad es alta y constante, la luz remanente es absorbida por las copas de estos árboles. 4. El sotobosque es el cuarto estrato y está conformado por arbustos y hierbas de bajo porte que aprovechan menos del 3% de la luz incidente. Los individuos jóvenes que pertenecen a especies del dosel o a emergentes tienen un crecimiento muy lento, pero son capaces de incrementar rápidamente su biomasa cuando por alguna perturbación el dosel se abre. 5. Un quinto estrato está conformado por escasas hierbas, plántulas esparcidas entre la una capa de hojarasca de hojas muertas. Este estrato en contacto con el suelo se denomina estrato rastrero o basal. En él menos de 1% de la luz, penetra. La humedad de ambiente se conserva, y un tercio de la precipitación se intercepta antes de que alcance la tierra. No todos los bosques tropicales tienen estas características, pero esto es generalmente producido por un fenómeno de sucesión secundaria producido por algún factor natural (caídas de árboles, inundaciones, incendios, etc.) o artificial (Goudie 2001) II.1.8 Importancia del dosel como ecosistema:

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El dosel, es decir la unión de las copas de los árboles que se juntan unas con otras para conformar el techo de los bosques, es una de las últimas fronteras biológicas que alberga una extraordinaria diversidad de especies animales y vegetales (Moffett 1993). El dosel del bosque muestra una marcada diferencia en sus características físicas y biológicas comparadas con el sotobosque y el suelo. La intensidad de la luz, la humedad, la capacidad de retener el agua, la estructura física del ambiente, la disponibilidad de los recursos alimenticios y la composición de especies son factores que contribuyen a diferenciar al dosel y subdosel de los otros componentes estructurales del bosque (Bernard 2001). Los estratos superiores del bosque, se consideran como los componentes más activos en términos biológicos. Más de la mitad de las especies presentes en los bosques tropicales (incluyendo a los bosques nubosos) pueden encontrarse en el dosel y el subdosel. Varios autores han demostrado que la distribución y abundancia de especies puede variar significativamente del dosel al sotobosque, demostrando en algunos casos que el ambiente y sus especies están verticalmente estratificados (e.g. Malcom 1991, McClearn et al. 1994, Bernard 2001, Kalko y Handley 2001, Vieira y Monteiro 2003, Viveiros 2003). A pesar de estos hechos, los estratos más altos de los bosques son de los ecosistemas menos conocidos en el mundo. Parte de este vacío de información se debe a la dificultad de acceso y movimiento en el dosel, y debido a la restricción de las técnicas de muestreo por la altura. Por lo tanto, muchas especies, sistemas y relaciones en el dosel siguen siendo un misterio y aún queda mucho por descubrir. II.1.9 Estratificación bosque nuboso del Biotopo del Quetzal Es una característica de la estructura de la mayoría de los bosques nubosos de Guatemala (y de otros países también e.g. Killeen et al. 1993, Rzedowski 1996), que compartan rasgos con la estructura de los bosques húmedos de tierras bajas. Los helechos arborescentes y cícadas de los bosques nubosos, toman el lugar de las palmas de mediana estatura típicas de los bosques de tierras bajas (Challenger 2000). Al igual que los bosques húmedos de tierras bajas, la estructura de los bosques montanos es compleja y muy evolucionada, lo que las convierte en uno de los ecosistemas más ricos del planeta. Los árboles de los bosques nubosos pueden alcanzar alturas de más de 30 m. En el caso del Biotopo del Quetzal, la estructura vertical del bosque nuboso se encuentra definida básicamente por cuatro estratos: superior, medio, inferior y sotobosque, a continuación se describe brevemente cada uno de ellos (García 1998): 1. Estrato superior: formado por los árboles emergentes o dominantes, que son los que sobresalen al conjunto del bosque nuboso. Los individuos que lo integran alcanzan alturas entre 30 y 40 m y diámetros entre 1.5 y 3 m. Generalmente sus copas y troncos se encuentran cubiertos de abundantes epífitas y lianas. Las especies de mayor importancia

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ecológica del estrato superior del bosque son los encinos, Quercus spp. Otras especies muy frecuentes y dominantes son Engelhardtia guatemalensis y Laplacea coriacea. 2. Estrato medio: formado por los árboles cuyas copas se encuentran por debajo del dosel superior y en la mitad superior del espacio ocupado por la vegetación arbórea. Lo integran especies que alcanzan entre 20 y 30 m de altura y presenta mayor diversidad de especies que el estrato superior. Las especies que dominan el estrato a determinadas altitudes del BUCQ son Hieronyma guatemalensis, Billia hippocastanum, Myrcia splendens, y Calyptranthes paxillata. Entre otras especies frecuentes del estrato se pueden mencionar a Ilex gracilipes; Inga rodrigueziana, Pouteria campechiana, Licaria cervantesii y Oreopanax steyermarkii. 3. Estrato inferior: en éste se ubican los árboles cuyas copas se encuentran en contacto con el estrato medio pero que se localizan en la mitad inferior del espacio ocupado por la vegetación arbórea. Está formado por especies que alcanzan entre 10 a 20 m de altura y es el estrato más rico en especies, aunque la mayoría de ellas no son abundantes. Hedyosmum mexicanum, es la especie que domina el estrato inferior de la selva. Otras especies como Turpinia insignis y Rhamnus capreaefolia son muy frecuentes en el estrato pero únicamente a los 1,800 msnm. Otras especies menos frecuentes son Synardisia venosa, Parathesis subulata, Clethra suaveolens, Styrax argenteus, Phoebe sp., Oreopanax liebmanii y Mollinedia guatemalensis. Entre las especies de este estrato que se encuentran con muy poca frecuencia se pueden mencionar: Parathesis leptopa, Prunus sp., Weinmannia pinnata, Rapanea juergensenii, Phoebe longicaudata, Clethra pachecoana y Clusia salvinii. Las especies Cecropia sylvicola, Brunellia mexicana, Guettarda Cobanensis, Persea donnell-smithii y Magnolia guatemalensis se encuentran en este estrato, pero en áreas perturbadas. 4. Sotobosque: se encuentra integrado por árboles que alcanzan alturas máximas de 10 m, arbustos, hierbas y árboles en etapas de crecimiento. Las especies arbóreas que integran el sotobosque son: Oreopanax echinops, O. peltatus, Sickingia sp., Phyllonoma cacuminis, Daphnopsis radiata, Psychotria pachecoana, Conostegia hirtella, Miconia aeruginosa, Miconia glaberrima, Palicourea galeottiana y Rondeletia rufescens. Este estrato es denso y diverso, principalmente por las especies arbustivas que presenta, siendo las de mayor densidad e importancia ecológica: Geonoma seleri y los helechos arborescentes: Alsophilla salvinii y Cyathea tuerckeimii, los cuales pueden llegar a medir hasta 8 m de altura. Otros helechos arborescentes registrados con menor frecuencia son: Cyathea fulva, Lophosoria quadripinnata, Nephelea sp., Nephelea tryoniana, Trichipteris mexicana, Dicksonia gigantea y Sphaeropteris horrida. Otras dos especies que se observan dentro del sotobosque y que crecen principalmente en áreas perturbadas son: Gleichenia bifida y Chusquea sp. Esta última cubre grandes extensiones de suelo, principalmente en áreas disturbadas. Debido a la densidad de las especies arbustivas, las herbáceas son menos diversas y poco abundantes. Entre las que muestran mayor densidad y que tienen importancia ecológica en este estrato se pueden

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mencionar tres que pertenecen a la familia Bromeliaceae: Greigia steyermarkii, Vriesia werckleana y Pitcairnia wilburiana. II.1.10 Complejidad del hábitat y heterogeneidad ambiental Los bosques se caracterizan por presentar estructuras arquitectónicas complejas, con la presencia de una gran diversidad de formas de vida y crecimiento, que les confiere una gran variabilidad. La complejidad estructural se puede definir como el desarrollo de los estratos verticales dentro de un hábitat, por lo que, hábitats más complejos tienden a tener niveles verticales más y mejor desarrollados (August 1983). En muchos estudios se han basado en la hipótesis de que la diversidad animal se incrementa al aumentar la complejidad estructural del hábitat, basándose en la premisa de que hábitats estructuralmente más complejos ofrecen gran variedad de recursos que pueden ser potencialmente utilizados, teniendo como un resultado directo el aumento de la diversidad animal (e.g. Karr 1968, Willson 1974, Pearson 1975, Horváth et al. 2001). El arreglo vertical de la vegetación es tan importante para muchas especies como lo es el tamaño del bosque. Cada capa ofrece un grupo único de aspectos del hábitat. Árboles caídos, ganchos de ramas y cavidades de árboles también añaden estructura vertical y aumentan la biodiversidad. Pero cuando perturbaciones de origen humano ocurren, las condiciones para la permanencia original de todos los estratos se alteran dramáticamente. Las aberturas naturales originadas por caídas de árboles usualmente promueven la diversidad local al iniciar la sucesión de la vegetación (Connell 1979). Por el contrario, la remoción de los diferentes estratos del bosque debido a acciones antrópicas (que usualmente son de una mayor extensión, intensidad y frecuencia que las aberturas naturales dentro del bosque) conlleva cambios negativos a corto y largo plazo. Se dan modificaciones en el microclima del bosque, erosión, compactación del suelo, pérdida de plántulas y perturbación en el ciclo de diversos nutrientes Ter Steege et al. 1995, McNabb et al. 1997, Brouwer 1996). Estas variaciones traen como consecuencia cambios en la composición de la vegetación original que pueden afectar la riqueza y abundancia de especies de dichos bosques (Pinard y Putz 1996, Hill et al. 1995). La heterogeneidad ambiental representa la variación horizontal en la fisonomía del hábitat (i.e. mosaico de hábitats o patchiness; August 1983). La heterogeneidad se refiere al grado en que un paisaje dado y visto desde el aire, presenta diferentes gradientes ambientales o tipos de parches (Lindenmayer y Fischer 2006). Al aumentar la heterogeneidad, se incrementa la variedad de hábitats para una gran cantidad de organismos, lo que contribuye al establecimiento de diversas comunidades (Begon et al. 1996). La heterogeneidad natural puede variar dependiendo si la cobertura vegetal es afectada de forma progresiva, por las diversas actividades humanas como la ganadería, la agricultura, la extracción forestal, etc. (Lindenmayer y Fischer 2006). Si esto sucede y dependiendo del régimen de perturbación, el resultado puede ser que en los paisajes boscosos existan en varios estados de modificaciones estructurales lo que puede ser

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beneficioso para algunos organismos aumentando la diversidad de estos sitios (Loyn y McAlpine 2001). Si las alteraciones se hacen más intensas puede haber una disminución en la heterogeneidad al haber aumento de tamaño y uniformización de los paisajes agropecuarios o productivos que puedan ir en detrimento de la diversidad que se pueda encontrar en estos ambientes. Aunque también se debe tomar en cuenta que la influencia de la heterogeneidad del hábitat sobre los organismos dependerá del grado de especialización de hábitat que estos posean o de su capacidad de usar ambientes intervenidos (Morrison et al. 2006). La simplificación en la estructura vertical de los bosques y en la heterogeneidad del paisaje por actividades humanas puede influenciar de diferentes maneras el funcionamiento de los ecosistemas, pudiendo incluso deteriorarlos tanto hasta el extremo de la extinción local de diversas especies. Por lo tanto, se ha abierto un debate acerca de las políticas que se deben tomar para un manejo adecuado de los recursos naturales para lo cual se necesita seguir haciendo estudios que permitan aclarar las relaciones entre la estructura de los bosques y paisajes y entre las funciones de los ecosistemas y la biodiversidad de tal manera que se beneficien el mayor número de especies (e.g. Hunter 1987, Ishii et al. 2004, McMahon et al. 2008). II.1.11 Distribución vertical de mamíferos menores Murciélagos Debido principalmente a la dificultad de acceder a los niveles más altos de los bosques, la mayoría de los inventarios de murciélagos se han basado principalmente en la utilización de redes de niebla a nivel del suelo del bosquel (e.g. Fleming et al. 1972; Handley et al. 1991; Kalko et al. 1996). Los pocos estudios donde se han incluido muestreos en el dosel muestran diferencias significativas entre los diferentes niveles del bosque (e.g. Kalko y Handley 2001). Se ha sugerido que las especies de murciélagos se pueden segregar en diferentes niveles, dependiendo de la distribución del alimento y de su ecomorfología (Aldridge y Rautenbach 1987, Norberg y Rayner 1987). Las escasas investigaciones que se han hecho con murciélagos en diferentes niveles del bosque se han realizado en hábitats tropicales de tierras bajas (e.g. Francis 1994, Bernard 2001, Kalko y Handley 2001, Medellín et al. 2000, Sampaio et al. 2003) o en bosques templados midiendo la actividad de los murciélagos a través de detectores ultrasónicos (Kalcounis et al. 1999; Hecker y Brigham 1999, Hayes y Gruver 2000). Para bosques nubosos neotropicales no se tiene conocimiento de investigaciones que tomen en cuenta la distribución vertical de murciélagos. Mamíferos menores no voladores

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En cuanto a diversidad de ratones y marsupiales se refiere, también existe limitantes en los muestreos, ya que usualmente sólo se capturan a nivel del suelo (e.g. Voss y Emmons 1996, Vázquez et al. 2000, Horváth et al. 2001, Zarza 2001) por lo que no se obtiene un panorama completo de cómo estos micromamíferos utilizan los estratos verticales. El uso diferencia de los estratos del bosque por mamíferos pequeños fue cuantificado por primera vez en los neotrópicos por Charles Dominique y colaboradores en 1981, usando una combinación de observaciones nocturnas y de trampas en el dosel. Existen otros trabajos que también incluyen la distribución vertical (realizados principalmente en bosques tropicales de tierras bajas) de mamíferos menores en los que se ha observado que ciertas especies de roedores y marsupiales pueden usar tanto el suelo del bosque como el sotobosque, mientras que otras se mueven principalmente en las partes más altas de los árboles (e.g. August 1983, Malcom 1991, McClearn et al. 1994, Leite et al. 1996, Mangan y Adler 2000, Monteiro y Monteiro 2003, Viveiros 2003). Tal segregación espacial es un factor importante que permite la coexistencia y diversidad de las comunidades de mamíferos menores, ya que entre las especies existen similitudes en dieta, tamaño de cuerpo y horario de actividades (Charles-Dominique et al. 1981, Cunha y Vieira 2002). II.1.12 Heterogeneidad y mamíferos menores Los paisajes forestales poseen niveles naturales de heterogeneidad especial y temporal. Generalmente, se ha encontrado que la diversidad de especies incrementa al aumentar la heterogeneidad del paisaje (Kalko y Handley 2001, Delaval et al. 2005). Pero, las perturbaciones de origen antrópico tienden a alterar este patrón natural ya que influyen en la estructura y composición de la vegetación así como en la frecuencia de la aparición de ecotonos (Loyn y McAlpine 2001). Todos estos cambios se ven reflejado en la distribución y abundancia de la fauna (Yahner 1988, Kalko et al. 2008). La fragmentación del hábitat puede afectar a las poblaciones de fauna a través de una variedad de mecanismos tanto directos como indirectos. Entre estos se puede mencionar la pérdida de hábitat, lo que conlleva a un aumento del efecto de borde y a cambios microclimáticos asociados en los pequeños fragmentos, aislamiento de fragmentos y mayores riesgos de extinción de las pequeñas poblaciones (Saunders et al. 1991; Andrén 1994). El grado en el cual los animales pueden hacerle frente exitosamente las alteraciones del hábitat determina su sobrevivencia a largo plazo en los paisajes dominados por actividades humanas. Los mamíferos menores, tanto murciélagos como los no voladores, responden a la fragmentación del hábitat dependiendo de cada especie. Las abundancias de algunas especies aumentan, las de otras disminuyen mientras que otras poblaciones se mantienen sin cambios (Schoener 1974, Fenton et al. 1992, Estrada et al. 1993, Cosson et al. 1999, Lynam y Billick 1999, Medellín et al. 2000, Bernard et al. 2001, Millan de la Pena et al. 2003, Gorresen y Willig 2004, Gorresen et al. 2005, Henry et al. 2007). Esto puede

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depender de diferencias en factores tales como comportamiento, vulnerabilidad a la variedad ambiental y especialización del hábitat Por lo tanto, la heterogeneidad del paisaje resultante de la deforestación y fragmentación afecta a las comunidades de mamíferos menores de una manera compleja (Gorresen y Willig 2004) y a su vez es dependiente de la escala espacial del análisis (Kozakiewickz y Szacki 1995, Gorresen y Willig 2004, Kaňuch et al. 2008).

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PARTE III III.1 RESULTADOS III.1.1 Aspectos generales Murciélagos El orden de mamíferos menores mejor representado para el Biotopo del Quetzal y su zona de amortiguamiento fue el Chiroptera, con un total de 19 especies y 239 individuos. La mayor parte de murciélagos capturados pertenecen a la familia Phyllostomidae y solamente tres especies se encuentran en la familia Vespertilionidade (Anexo 4). La quiropterofauna registrada incluyó diez especies frugívoras (subfamilia Stenodermatinae), cuatro nectarívoras (subfamilia Glossophaginae), una insectívora de sotobosque (subfamilia Phyllostominae) una hematófaga (subfamilia Desmodontinae) y tres insectívoras de dosel (Vespertilionidae). Para la captura de quirópteros se realizó un esfuerzo total de muestreo de 1,161 horas-red, lo que equivale a 193.5 horas de trabajo con seis redes abiertas. Los datos que se utilizaron para las comparaciones de ensambles corresponden a un esfuerzo total de 891 horas-red (297 horas red en cada sitio), correspondiente a 148.5 horas. Para conocer si el esfuerzo de muestreo era el suficiente, se elaboró una cuerva de acumulación de especies, utilizando el modelo de Clench, y se extrapoló al doble de noches trabajadas (36 noches de muestreo, Figura1.). Se registró un 76.1% de las especies de quirópteros esperadas para el área de estudio, según el modelo de extrapolación de Clench (Cuadro 1). CUADRO 1. Número de especies observadas y esperadas según el modelo de Clench para los

murciélagos del Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento. r2 es el coeficiente de determinación.

No. de especies observadas

Ecuación del modelo de Clench S(t)=at/(1+bt) Asíntota (No. de especies esperadas)

r2

15 y=(1.278)*x/(1+((0.040)*x)) 19.7 0.92

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FIGURA 1. Curva total de acumulación de especies de murciélagos del Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento.

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2

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1 3 5 7 9 11 13 15 17 19 21 23 25 27 29 31 33 35 37

Número de noches

Núm

ero

de e

spec

ies

Especies observadas Especies estimadas con modelo de Clench

Mamíferos menores no voladores Se registraron 84 individuos pertenecientes a 11 especies de mamíferos pequeños no voladores. El orden Rodentia fue el más rico taxonómicamente y el que tuvo mayor número de individuos, seguido por el Didelphimorphia e Insectivora (Anexo 2). Se observaron varias ardillas (Sciurus deppei) a lo largo del trabajo de campo las cuales no se incluyeron en los análisis ya que no fueron capturadas (se registró su presencia en ambientes boscosos únicamente). Adicionalmente, se capturaron varios individuos de la especie Spilogale angustifrons, pequeños carnívoros (zorrillos) que no se tomaron en cuenta en los análisis de los ensambles ya que nunca se conoció su número exacto debido a la dificultad que implica su manipulación para identificación individual. El esfuerzo de captura total fue de 2,880 noches-trampas. Para conocer si el esfuerzo de muestreo era el suficiente se elaboró una cuerva de acumulación de especies, utilizando el modelo de Clench, y se extrapolo al doble de días de muestreo (72 días, Figura 2). La riqueza general observada correspondió al 70.1% de las especies de mamíferos pequeños no voladores esperadas para el área de estudio según el modelo de Clench (Cuadro 2).

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CUADRO 2. Número de especies observadas y esperadas según el modelo de Clench para los murciélagos del Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento. r2 es el coeficiente de determinación.

No. de especies observadas

Ecuación del modelo de Clench S(t)=at/(1+bt)

Asíntota (No. de especies esperadas)

r2

11 y=(1.366)*x/(1+((0.087)*x)) 15.7 0.99

FIGURA 2. Curva total de acumulación de especies de mamíferos menores no voladores del Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento.

0

2

4

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1 4 7 10 13 16 19 22 25 28 31 34 37 40 43 46 49 52 55 58 61 64 67 70

Número de noches

Núm

ero

de e

spec

ies

Especies observadas Especies estimadas con modelo de Clench

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III.1.2 Comparaciones de ensambles de mamíferos menores entre los diferentes hábitats Murciélagos Para las comparaciones entre ensambles no se tomaron en cuenta los murciélagos vespertilionidos, ya que son difícilmente capturados en redes de niebla (a pesar de haber estado colocadas arriba de lo usual) y es probable que hayan estado sub-representados en función de los métodos de captura usado (Kalko 1997, Moreno y Halffter 2000). Además, los vespertilionidos y los filostómidos pertenecen a grupos naturales distintos (Simmons 1998). En los campos de cultivo se observaron 10 especies, en el bosque secundario 8 y en el bosque primario 7. En el hábitat sin vegetación arbórea se capturaron 95 murciélagos, en el bosque primario 62 y en el secundario 52 (Cuadro 3). No hubo cambios significativos en la riqueza y el número de individuos (abundancia) dependiendo del tipo de hábitat (H = 1.15; P > 0.1 y H = 0.27; P > 0.1, respectivamente). Así mismo, los índices de Shannon y de equitatividad tampoco variaron entre los diferentes usos del suelo (H = 1.67; P > 0.1 y H = 1.16; P > 0.1, respectivamente). Los murciélagos frugívoros fueron el gremio que contó con los porcentajes más altos de captura en los tres hábitats. En el bosque primario representaron el 71% del total, en el secundario el 46.1% y en el campo de cultivo el 95.8%. Las especies frugívoras que predominaron en el bosque primario fueron S. ludovici y C. sowelli; (i.e., que representaron más del 45% en relación a los otros gremios), en el bosque secundario fueron las mismas junto con A. lituratus. En el campo de cultivo S. ludovici, A. jamaicensis y A. aztecus fueron las principales especies frugívoras. El siguiente gremio en importancia para el bosque primario estuvo integrado por los murciélagos nectarívoros, los cuales comprendieron el 29% de los especimenes capturados; mientras que para el bosque secundario los hematófagos fueron el segundo gremio más importante (26.9%), seguidos por los nectarívoros (25%). En el campo de cultivo los hematófagos abarcaron el 3.2% y los insectívoros el 1.1% (Cuadro 3). La especie única para el bosque nuboso primario fue Hylonycteris underwoodi y para el bosque secundario fueron Micronycteris microtis y Artibeus lituratus. El ensamble de murciélagos asociado al campo de cultivo también incluyó varias especies exclusivas Centurio senex, Artibeus toltecus, A. jamaicensis, Chiroderma villosum y Vampyrodes caraccioli. El resto de especies ocurrieron en por lo menos en dos de los hábitats estudiados, variando en sus abundancias (Cuadro 3, Figura 3). Por ejemplo, el murciélago vampiro (Desmodus rotundus) apareció tanto en el bosque secundario y en la milpa, siendo más frecuente en el bosque secundario (χ² = 19.18, gl = 2, P < 0.05). Anoura geoffroyi se encontró siempre en los hábitats boscosos (χ² = 9.0, gl = 2, P < 0.05) y

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Sturnira ludovici fue hallado principalmente en el hábitat sin cobertura arbórea (χ² = 36.31, gl = 2, P < 0.05). El ensamble de quirópteros filostómidos del campo de cultivo aportó diez de las quince especies registradas en el estudio. Sin embargo, también demostró una distribución de individuos bastante desigual, ya que varias especies estuvieron representadas por un sólo individuo, mientras que solamente una representó el 75% de las capturas (Figura 3). Esto se vio reflejado en su menor índice de diversidad (H´) y de equitatividad (E´; Cuadro 3). Por el contrario, el ensamble del bosque secundario presentó una composición más balanceada que la de los de los otros dos hábitats, ya que ninguna de sus especies tuvo dominancia sobre las demás (los índices de diversidad (H´) y de equitatividad (E´) fueron más altos para este ambiente).

CUADRO 3. Murciélagos registrados en los tres hábitats estudiados en el Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento.

Especies Bosque primario Bosque secundario Campo de cultivo Total Gremio Micronycteris microtis 0 1 0 1 I Glossophaga sp. 7 4 1 12 NP Hylonycteris underwoodi 2 0 0 2 NP Anoura geoffroyi 9 9 0 18 NP Carollia sowelli 8 4 0 12 F Centurio senex 0 0 1 1 F Artibeus lituratus 0 2 0 2 F Artibeus jamaicensis 0 0 9 9 F Artibeus toltecus 0 0 3 3 F Artibeus aztecus 1 1 5 7 F Enchistenes hartii 1 0 1 2 F Vampyrodes caraccioli 0 0 1 1 F Chiroderma salvini 0 0 1 1 F Sturnira ludovici 34 17 70 121 F Desmodus rotundus 0 14 3 17 H Total 62 52 95 209 Horas-red 297 297 297 891 Murciélagos/horas-red 0.21 0.17 0.31 0.23 H´ 1.36 1.69 1.05 E´ 0.70 0.82 0.46

33

FIGURA 3. Distribución de la abundancia de especies de murciélagos por tipo de hábitat, en el Biotopo del Quetzal y su zona de amortiguamiento.

0

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Bosque primario Bosque secundario Campo de cultivo

FIGURA 4. Composición de los ensambles de murciélagos en los tres hábitats estudiados en el Biotopo del Quetzal y su zona de amortiguamiento.

0%

10%

20%

30%

40%

50%

60%

70%

80%

90%

100%

Bosque primario Bosque secundario Campo de cultivo

A. lituratus A. jamaicensis A. toltecus A. aztecus Glossophaga sp.H. underwoodi A. geoffroyi S. ludovici C. sowelli D. rotundus

E. hartii M. microtis Ch. salvini V. caraccioli C. senex

34

Según el análisis de agrupamiento, los ensambles de murciélagos no presentan un claro patrón de unificación de acuerdo al nivel de perturbación del hábitat. Se encuentran entremezclados los sitios representantes del hábitat más perturbado (milpa) junto con bosques primarios y secundarios (Figura 5). Los bajos valores del índice de diversidad beta sugieren un patrón similar (Cuadro 4), ya que varias especies de los ambientes con estratos arbóreos desarrollados se encuentran también en las áreas abiertas (i.e., hay poco recambio de especies entre los hábitats). De la milpa, pasando por el bosque secundario, hacia el bosque primario, se ganaron cuatro especies y se perdieron seis a lo largo del gradiente. FIGURA 5. Análisis de agrupamiento de Morisita para los murciélagos de bosque primario, bosque secundario y campo de cultivo en el Biotopo del Quetzal y su zona de amortiguamiento.

CUADRO 4. Diversidad beta de Wilson y Schmida (βT) entre tipos de hábitat en el Biotopo del

Quetzal y su área de amortiguamiento. Bosque primario Bosque secundario Bosque secundario 0.33 - Campo de cultivo 0.41 0.47

35

Mamíferos menores no voladores El mayor número de especies de micromamíferos no voladores se registró en los ambientes boscosos, con ocho especies en cada uno. El campo de cultivo sólo presentó tres especies (Cuadro 5). Para comparar la riqueza de especies, la abundancia y la diversidad de los ensambles de micromamíferos no voladores se usaron sólo los datos obtenidos con las trampas situadas en el suelo. Se presentaron diferencias únicamente en el número de individuos H = 6.82; P < 0.05 entre los diferentes hábitats. El hábitat con mayor abundancia fue el bosque secundario (Cuadro 5). No hubo desigualdad al comparar la riqueza taxonómica, el índice de Shannon y el de equitatividad entre los ambientes (H = 4.07, P > 0.1, H = 3.2, P > 0.1, respectivamente). CUADRO 5. Mamíferos menores no voladores registrados en los tres hábitats estudiados en el Biotopo

del Quetzal y su área de amortiguamiento. Especies Bosque primario Bosque secundario Campo de cultivo Total Gremio Didelphis marsupialis 0 3 0 3 IO Didelphis virginiana 0 0 1 1 IO Marmosa mexicana* 2 4 0 6 IO Heteromys desmarestianus 5 1 0 6 FG Oryzomys sp. 5 18 1 24 FO Tylomys nudicaudus* 1 0 0 1 Scotinomys teguina 0 5 0 5 IO Reithrodontomys microdon* 1 0 0 1 FG Reithrodontomys sumichrasti 2 1 3 6 FG Peromyscus grandis 8 18 0 26 FO Cryptotis merriami 1 4 0 5 Ij Total 25 54 5 84 Trampas-noches 1200 1200 480 Éxito de captura 2.08 4.50 1.04 Índice de Shannon (H´) 1.80 1.65 0.95 Índice de Equitatividad (E´) 0.87 0.79 0.80

* Especies capturadas en las trampas del sotobosque y subdosel.

36

FIGURA 6. Diagramas de caja de la distribución de a) la abundancia de mamíferos menores no voladores y b) el número de especies de mamíferos menores no voladores en bosque primario, bosque secundario y milpa en el Biotopo del Quetzal y en su área de amortiguamiento.

El 64 % de las especies registradas se pueden considerar como sensibles a la pérdida de cobertura boscosa ya que no se encontraron en los campos de cultivo, solamente en los bosques primarios o secundarios. El 18% de las especies se encontró únicamente en bosque primario (Reithrodontomys microdon y Tylomys nudicaudis). Heteromys desmarestianus se capturó más frecuentemente en bosque prístino (χ² = 7, gl = 2, P < 0.05). Peromyscus grandis (χ² = 18.77, gl = 2, P < 0.05, Oryzomys sp. (χ² = 19.75, gl = 2, P < 0.05) y Cryptotis merriami (χ² = 7, gl = 2, P < 0.1) se encontraron más frecuentemente en bosque secundario (Figura 7)

a

b

37

FIGURA 7. Distribución de la abundancia de especies de mamíferos menores por tipo de hábitat, en el Biotopo del Quetzal y su zona de amortiguamiento.

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Bosque primario Bosque secundario Campo de cultivo

El bosque primario y el secundario albergaron ocho de las 11 especies registradas en el estudio. Sin embargo, la distribución de las abundancias de las especies varía en ambos hábitats. En el bosque secundario las especies que contribuyeron con un mayor porcentaje de individuos fueron P. grandis y Oryzomys sp. (entre ambas abarcan el 67%), mientras que, en el ensamble de bosque primario ninguna especie tuvo un peso preponderante (Figura 8). Es decir, que en el hábitat mejor conservado el número de individuos estuvo distribuido más equitativamente entre las especies presentes, por lo que presenta un mayor índice de diversidad (H´) y de equitatividad (E´), seguido por el bosque secundario (Cuadro 5). Por el contrario, el campo de cultivo fue el hábitat con mas desigualdad (inequidad) en la abundancia de especies del ensamble ya que Reithrodontomys sumichrasti fue la especie que ocupó el 60% de la abundancia total (mayor dominancia) y Didelphis virginiana y Oryzomys sp. fueron registrados sólo una vez, razón por la cual presentó los menores índices de diversidad (H´) y equitatividad (E´).

38

FIGURA 8. Composición de los ensambles de mamíferos menores no voladores en los tres hábitats estudiados en el Biotopo del Quetzal y su zona de amortiguamiento.

0%

10%

20%

30%

40%

50%

60%

70%

80%

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100%

Bosque primario Bosque secundario Campo de cult ivo

P. grandis Oryzomys sp. H. desmarestianus R. sumichrasti

M. mexicana R. microdon T. nudicaudis C. goodwini

S. teguina D. virginiana D. marsupialis

El análisis de agrupamiento de los mamíferos menores no voladores muestra una clara dicotomía entre los sitios de milpa y los sitios con cobertura arbórea, ya sea primaria o secundaria. Primero, se reúnen los sitios representativos del hábitat más perturbado (campos de cultivo), luego a este grupo se acoplan los medianamente intervenidos y los prístinos. Los ambientes arbolados y los abiertos formaron grupos independientes y opuestos en lo que respecta a su similitud taxonómica y numérica (Figura 9). La diversidad beta, expresada como el recambio de especies, fue alta entre los hábitats boscosos y el campo de cultivo (Cuadro 6). De la milpa, pasando por el bosque secundario, hacia el bosque primario (i.e. desde el hábitat más simple hasta el más complejo estructuralmente), se ganaron ocho especies y se perdieron tres.

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FIGURA 9. Análisis de agrupamiento de Morisita para los mamíferos no voladores de bosque primario, bosque secundario y campo de cultivo en el Biotopo del Quetzal y su zona de amortiguamiento.

CUADRO 6. Diversidad beta de Wilson y Shcmida (βT) entre tipos de hábitat en el Biotopo del

Quetzal y su área de amortiguamiento. Bosque primario Bosque secundario Bosque secundario 0.25 - Campo de cultivo 0.64 0.64

40

III.1.3 Estratificación vertical de mamíferos menores no voladores Murciélagos Se registró el 44.6% del total de murciélagos en las redes colocadas en el nivel superior y en las situadas en el sotobosque se obtuvo el 55.4%. Hylonycteris underwoodi se capturó únicamente en las redes altas, mientras que C. senex y E. hartti fueron registradas sólo en las redes bajas. Los individuos de C. sowelli y S. ludovici fueron capturados principalmente en el sotobosque, mientras que los de A. geoffroyi se hallaron en su mayoría en el subdosel (Cuadro 7). Estas comparaciones se realizaron con base en un mismo esfuerzo de captura para el sotobosque y el subdosel (i.e. dos redes en cada estrato). No hubo diferencia en el total de individuos capturados en el sotobosque y en el subdosel. CUADRO 7. Capturas de murciélagos a diferentes alturas en el Biotopo del Quetzal y su área

de amortiguamiento. Altura de las redes Especies Sotobosque Subdosel Valor χ² P 0-3 m 5-10 m Micronycteris microtis 1 0 Glossophaga sp. 3 7 Hylonycteris underwoodi 0 2 Anoura geoffroyi 3 12 5.40 < 0.05 Carollia sowelli 6 1 3.57 < 0.1 Centurio senex 1 0 Artibeus lituratus 1 1 Artibeus jamaicensis 5 3 Artibeus toltecus 3 1 Artibeus aztecus 2 5 Enchistenes hartii 1 0 Vampyrodes caraccioli 1 0 Chiroderma salvini 1 0 Sturnira ludovici 58 40 3.31 < 0.1 Desmodus rotundus 6 5 Total 92 77 Horas-red 198 198 Murciélagos/horas-red 0.48 0.37 Las proporciones de murciélagos capturados en el sotobosque o subdosel variaron dependiendo del tipo de hábitat (Figura 10). Es decir, que en los ambientes arbolados, sobre todo en el bosque secundario (χ² = 6.42, gl = 1, P < 0.05) los murciélagos se capturaron más frecuentemente en las redes altas. Por el contrario, en el campo de cultivo la mayor proporción de quirópteros fue atrapada en las redes cercanas a nivel del suelo (χ²

41

= 21.05, gl = 1, P < 0.05). En cuanto a las especies registradas, no hubo dependencia entre el estrato donde fueron capturadas y el tipo de hábitat donde se observaron (Figura 8). FIGURA 10. Abundancia y número de especies de murciélagos capturadas en diferentes estratos verticales en los hábitats estudiados.

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Bosque primario Bosque secundario Campo de cultivo

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Bosque primario Bosque secundario Campo de cultivo

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Sotobosque Subdosel

Mamíferos menores no voladores Las trampas terrestres registraron el 94% de las capturas totales en los hábitats arbolados (bosque primario y secundario), las trampas del sotobosque y del subdosel representaron el 4.8% y el 1.2%, respectivamente. Los individuos de H. desmarestianus, Oryzomys sp., R. sumichrasti y P. grandis fueron capturados exclusivamente en el suelo, mientras que R. microdon y T. nudicaudus exploraron principalmente los estratos más altos del bosque (sotobosque y subdosel, respectivamente). Marmosa mexicana se

χ² = 27.70, g.l.=2, P < 0.05

χ² = 1.99, g.l.=2, P > 0.1

42

encontró con una frecuencia similar tanto en el suelo como el sotobosque. Las musarañas estuvieron restringidas al suelo (Cuadro 8). El contraste entre el éxito de captura a las tres alturas es bastante drástico, habiendo mucho más capturas en el suelo que en los otros dos niveles (Cuadro 8). Para esta comparación se usaron sólo los datos obtenidos en los hábitats boscosos. CUADRO 8. Capturas de mamíferos menores no voladores a diferentes alturas en el Biotopo del

Quetzal y su área de amortiguamiento. Altura de las trampas Especies Suelo Sotobosque Subdosel Valor χ² P 0 m 5-8 m 10-15 m Didelphis marsupialis 3 0 0 Didelphis virginiana 1 0 0 Marmosa mexicana 3 3 0 Heteromys desmarestianus 6 0 0 12.00 < 0.05 Oryzomys sp. 24 0 0 46.00 < 0.05 Tylomis nudicaudus 0 0 1 Scotinomys teguina 5 0 0 Reithrodontomys microdon 0 1 0 Reithrodontomys sumichrasti 6 0 0 12.00 < 0.05 Peromyscus grandis 26 0 0 52.00 < 0.05 Cryptotis merriami 5 0 0 Total 79 4 1 129.59 < 0.05 Trampas-noches 960 720 720 Éxito de captura 7.71 0.55 0.14 Aunque se registraron más individuos y especies de micromamíferos no voladores a nivel del suelo, no hubo una dependencia significativa entre la proporción de estos en los diferentes estratos con el tipo de hábitat (Prueba de Fisher, P > 0.1 para abundancia y Prueba de Fisher, P > 0.4 para número de especies).

43

III.2 DISCUSIÓN DE RESULTADOS III.2.1 Aspectos generales Murciélagos Las 15 especies de murciélagos filostómidos reportadas en este trabajo concuerdan con la riqueza de especies registrada para otros bosques nubosos de Guatemala, tanto en la vertiente del Atlántico como la del Pacífico (e.g. Reid y Engstrom 1992, CDC-CECON 1993, López 1993, Valle 1998, CDC-CECON 1999). De estos trabajos, la única especie que no se registró en el Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento fue Diphylla ecaudata, probablemente porque es una especie naturalmente rara debido a sus bajas poblaciones (Greenhall et al. 1984, Trajano 1996, Aguiar et al. 2006). Es necesario continuar con el muestreo de murciélagos en el Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento ya que sólo se obtuvo el 76.1% de las especies esperadas (usualmente se espera registrar un 90% de las especies esperadas; Soberón y Llorente 1993, Moreno y Halffter 2000). Al duplicar el número de noches muestreadas se estaría muy cerca de alcanzar la asíntota y de describir más completamente de la comunidad de murciélagos filostómidos. Adicionalmente, es recomendable colocar más redes de niebla en los sitios de muestreo ya trabajados, así como en nuevas localidades. Mamíferos menores no voladores La composición de especies de mamíferos menores de este trabajo es bastante similar a la reportada por Lou (2002) en el Biotopo del Quetzal y Cerro Verde, así como por Ordóñez (1999) en la Sierra de las Minas. Las especies que reportan estos autores y que no aparecen en este trabajo, son: Habromys lophurus, Nyctomys sumichrasti, Reithrodontomys tenuirostris y R. mexicanus. Posiblemente porque en aquellas investigaciones el esfuerzo de muestreo fue mayor, aumentando su probabilidad de captura. Además, las trampas se colocaron a un nivel altitudinal mayor que el usado en este trabajo. Así mismo, para el Biotopo del Quetzal, Lou (2002) no reportó la presencia de Didelphis spp. ni de Tylomys nudicadus, posiblemente debido a la metodología empleada ya que no se usaron trampas Tomahawk (donde usualmente se capturan los marsupiales de dicho género) y la mayor cantidad de esfuerzo estuvo centrado a nivel del suelo (T. nudicaudus fue capturada por encima del sotobosque). En la Sierra de las Minas se necesitó un esfuerzo de captura menor para registrar nuevas especies, posiblemente porque los hábitats muestreados están mejor conservados y ofrecen una mayor cantidad de recursos para estos organismos, por lo que su abundancia, y por lo tanto la probabilidad de ser capturados, fue mayor (Adler y Lambert 1997). En el caso del BUCQ, es necesario aumenta el esfuerzo de muestreo para alcanzar la asíntota de

44

la curva de acumulación de especies, de tal manera que se tenga una idea más completa de la composición de la comunidad de mamíferos menores no voladores de dicho sitio (se alcanzó el 70.1%, siendo lo ideal un 90%; Soberón y Llorente 1993). III.2.2 Ensambles de mamíferos menores entre los diferentes hábitats Murciélagos Los ensambles de murciélagos filostómidos no parecieron verse afectados por el gradiente de perturbación ya que el número de especies, su abundancia y la diversidad según el índice de Shannon, fueron bastante parecidos entre todos los hábitats. Esto puede reflejar la alta vagilidad de los murciélagos que tienden a moverse a través de diversos ambientes durante el forrajeo. A pesar de esto, la captura de un murciélago en un hábitat dado no necesariamente implica que el murciélago está aprovechando los recursos de dicho hábitat, sobre todo si hay parches de bosque cercanos (Gorchov et al. 1993). Tal es el caso de los campos de cultivo, donde se capturó la mayoría de individuos y que compartió muchas especies con los hábitats estructuralmente más complejos (incluso sobrepasando el número de especies que se encontraron en éstos). Los campos de cultivo del área estudiada están rodeados de vegetación primaria y secundaria, por lo que la abundancia y la riqueza de especies posiblemente se deban más al arribo de murciélagos de los hábitats circundantes, que a un aumento real debido a los recursos que el hábitat pueda ofrecer. Seguramente los murciélagos no se establecen permanentemente en dicho ambiente (Zonneveld 1995, Moreno y Halffter 2001). Los sitios de muestreo representativos del hábitat sin cobertura arbórea variaron entre 5 y 10 ha, lo que para organismos vágiles como los murciélagos constituye una distancia relativamente corta y sin obstáculos que probablemente facilita su paso hacia lugares de forrajeo y/o descanso, con baja probabilidad de depredadores (Estrada et al. 1993, Moreno y Halffter 2001, Bernard y Fenton 2003). Por lo tanto, la configuración espacial del paisaje puede haber contribuido al movimiento de los quirópteros a través de los diferentes hábitats, ya que fragmentos de bosque de diferentes tamaños y etapas de generación se encuentran entremezclados con pequeños sitios abiertos como potreros o milpas. Esta matriz seminatural favorece la presencia de corredores o áreas de transición a lo largo de los cuales los murciélagos pueden moverse (Estrada et al. 1993). Razón por la cual también el dendrograma de similitud mostró que los campos de cultivo son bastante parecidos a los bosques primarios y secundarios. Es probable que las especies que tienden a volar en el sustrato superior de los hábitats arbolados, hayan seguido la superficie superior de la vegetación hasta acercarse al suelo y por eso las redes de niebla las captaron en una proporción mayor en el ambiente abierto que en los boscosos. Posiblemente esto sea la razón por la que se hayan capturado

45

un mayor número de especies exclusivas en el campo de cultivo (Vampyrodes caraccioli, Chiroderma salvini, Centurio senex), las cuales no aparecieron en el bosque primario ni secundario. Esto también se ve reflejado en la alta diversidad beta entre los bosques y los cultivos, que indica un alto recambio entre estos hábitats, influenciado en gran parte por las especies exclusivas del hábitat abierto. Un suceso análogo ha sido reportado por Grajeda (2004) y Martínez (2005) en un paisaje con remanentes de bosque nuboso primario entremezclados con pequeños parches de bosque con diferentes estados de sucesión, como en el caso del Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento. Entonces, la alta diversidad en el hábitat perturbado se puede deber a la heterogeneidad espacial, al tamaño de los sitios perturbados y a la vagilidad de los organismos. Las especies frugívoras y nectarívoras dominantes en todos los hábitats son especies de hábitos generalistas que pueden aprovechar los recursos presentes en paisajes modificados por actividades antrópicas (Brosset et al. 1996, Estrada y Coates 2002, Henry et al. 2007). La alta abundancia de Sturnira ludovici (en todos los hábitats) y Carollia sowelli puede ser indicadora de perturbación, tal como lo indica Medellín et al. (2000). Las otras especies capturadas frecuentemente, como Anoura geoffroyi, Glossophaga sp. y Artibeus sp. también han sido encontradas en alto número en lugares abiertos cercanos a bosques nubosos primarios o secundarios (Grajeda 2004, Sánchez 2005). Sturnira es un generalista que se alimenta de una variedad de frutas, principalmente de arbustos del género Solanum y Carollia de plantas del género Piper, y Cecropia, todas especies vegetales características de ambientes perturbados. A. geoffroyi y G. soricina son nectarívoros que también poseen requerimientos generalistas y tienen amplitud de movimiento (Estrada y Coates 2002, Zortéa 2003). La dominancia de una especie de hábitos generalistas (S. ludovici) en el bosque primario refuerza la idea del tránsito continuo de especies generalistas desde ambientes perturbados vecinos hacia los primarios (Bernard y Fenton 2003). En este caso, talvez la proximidad espacial entre los hábitats es aprovechada por los murciélagos para explotar ambos ambientes simultáneamente, causando un aumento en la tasa de captura en los bosques primarios. Probablemente, especies como S. ludovici y los demás frugívoros y nectarívoros prefieran los bordes o microhábitats más abiertos que los que se encuentran en el interior del bosque. Razón por la cual son más fácilmente capturados en lugares intervenidos o cercanos a ambientes perturbados (Estrada y Coates 2002). Al contrario que las especies generalistas mencionadas, Micronycteris microtis fue el único murciélago filostómino que se registró en el área de estudio. Los miembros de esta subfamilia se han catalogado como indicadores de ambientes conservados ya que están restringidas a ambientes primarios o cuyas presas preferenciales pueden estar asociadas a la condición prístina del bosque (Fenton et al. 1992, Medellín et al. 2000, Ochoa 2000, Schulze et al. 2000). Los movimientos de estas especies están restringidos dentro de rangos hogareños pequeños, lo cual los hace más vulnerables a la pérdida o transformación de su hábitat (disminución en disponibilidad de refugios y de alimentos; Kalko et al. 1999, Albrecht et al. 2007).

46

Los resultados sugieren que la matriz semi-natural del paisaje estudiado, influye en el carácter de las especies y la abundancia relativa de las mismas, ya que aparecen más frecuentemente las especies generalistas que pueden moverse a través de la permeabilidad que la matriz ofrece (como la mayoría de frugívoros encontrados). Habiendo, al mismo tiempo, algunas especies que posiblemente no sean capaces de atravesar los bordes de los bosques para pasar a o por otros hábitats (e.g. Micronycteris microtis). La combinación entre hábitats simples (cultivos) y complejos (bosques secundarios y primarios) puede conducir a nuevas posibilidades de explotación diferencial del espacio por los murciélagos, sirviendo las áreas abiertas como posibles corredores de paso. Además de un análisis a escala local como éste, se puede realizar uno que incluya la composición y configuración del paisaje, ya que posiblemente la marcada vagilidad de la mayoría de las especies de murciélagos pudo haber mitigado algunos aspectos negativos de la alteración del hábitat (Gorresen y Willig. 2004). Por ejemplo, Estrada y colaboradores (1993) observaron que la riqueza de especies en fragmentos de bosque tropical disminuyó al aumentar la distancia entre parches de bosque, sugiriendo que algunas especies son sensibles a la fragmentación del hábitat. Mamíferos menores no voladores Los valores de abundancia de mamíferos no voladores variaron significativamente entre los hábitats estudiados. El nivel de perturbación del bosque secundario, intermedio entre el hábitat prístino y el completamente alterado, probablemente influyó para que se encontrara el mayor número de individuos en este hábitat. La hipótesis del disturbio intermedio plantea que los bosques con cierto grado de alteración son capaces de liberar gran cantidad de recursos que pueden aprovechar un mayor número de organismos (Connell 1978). Lo que sugiere que el bosque secundario del Biotopo del Quetzal pueda ofrecer suficientes recursos para un mayor número de mamíferos menores no voladores. La similitud en la riqueza taxonómica entre ambos tipos de bosques se puede deber a que tanto los bosques primarios como los secundarios presentaron una fisonomía similar a la del debido al desarrollo avanzado de regeneración (aproximadamente de unos 25-30 años de edad). Ambos sitios pueden ofrecer refugio, lugares para anidar y alimentarse, lo que conduce a un aumento en la diversidad de mamíferos menores (Horváth et al. 2001). Esto también se reflejó en la diversidad beta de los bosques, la cual indica que se comparte un gran número de especies entre estos ensambles. Al mismo tiempo, ambos bosques fueron diferentes del campo de cultivo que tuvo el menor número de especies. El grado de disimilitud entre los bosques y los campos de cultivo (observado en el análisis de agrupamiento) sugiere que el gradiente de intervención antrópica ha conducido a un cambio en la composición y abundancia de los ensambles de micromamíferos no voladores. La exposición abrupta a los cambios ambientales y/o la ausencia de de estratos verticales, pueden crear barreras para la dispersión de ciertas

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especies y por lo tanto pueden conducir a una disminución en la diversidad del hábitat más simplificado. Parece ser que para los mamíferos menores no voladores, sobre todo roedores, el tamaño de los parches de hábitats es muy importante ya que incluso pequeñas partes de hábitats desfavorables pueden ejercer un efecto de barrera (Mills 1995). La simplificación que han sufrido los campos de cultivo por la pérdida de su vegetación original y al frecuente uso que se le da para fines productivos posiblemente ha provocado un empobrecimiento de los ensambles de mamíferos menores. El campo de cultivo no puede mantener aquellas especies con requerimientos especiales o baja tolerancia a la transformación del hábitat, y sólo aquellas especies menos sensibles a los rápidos cambios se encuentran allí (Horváth et al. 2001). Reithrodontomys sumichrasti fue la especie dominante en el hábitat abierto, lo cual según Harris y Woolard (1990) es de esperar ya que las especies generalistas pueden adquirir ventaja competitiva en la ocupación de nichos ecológicos y convertirse en dominantes en los hábitats agrícolas. Lou (2002) encontró un patrón similar donde R. sumichrasti fue el dominante en un campo de cultivo. En Costa Rica, R. sumichrasti también se encontró más frecuentemente en pasturas que en los bosques montanos conservados (Van den Bergh y Kappelle 2006). Por el contrario, en este estudio y en el realizado por Lou (2002) Heteromys desmarestianus fue una especie hallada principalmente en el bosque primario del Biotopo del Quetzal, lo que concuerda con lo reportado en otros estudios donde se propone como indicador de ambientes poco perturbados (Van den Bergh y Kappelle 2006). En el hábitat abierto, tampoco se registraron especies arborícolas o semi-arborícolas como Tylomys nudicaudus, Marmosa mexicana o Reithrodontomys microdon, lo que concuerda con los resultados de Lou (2002) donde estos mismos micromamíferos sólo aparecieron en los bosques maduros. Dichas especies, junto con H. desmarestianus, son menos generalistas y están asociadas a una mayor complejidad estructural donde pueden encontrar recursos como alimentación, refugios así como estratos de movilidad (Martínez y Sánchez 1993, Reid 1997, Ochoa 2000). Una observación interesante durante el muestreo de mamíferos menores no voladores fue la captura de varios individuos de la especie Spilogale angustrifrons (zorrillo). Esta especie únicamente fue registrada en los bosques mejor conservados dentro del Biotopo del Quetzal, por lo que sería interesante realizar estudios acerca de este pequeño carnívoro y conocer más acerca de su ecología y estado poblacional. Esta especie no se tomó en cuenta en ninguno de los análisis ya que era difícil realizar el conteo de individuos al no poder manipularse ningún individuo de manera adecuada para marcarlo y evitar contarlo varias veces.

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III.2.3 Estratificación vertical Murciélagos En varios lugares han encontrado una clara separación en el uso de hábitat y en la estratificación vertical para algunas especies de murciélagos. Esto indica que la segregación espacial puede ser importante en la estructuración de los ensambles de murciélagos (Ingle 1993, Francis 1994, Bernard 2001, Lim y Engstrom 2001, Kalko y Handley 2001). En este trabajo, los resultados demuestran diferencias significativas en las proporciones de captura entre las redes del suelo y del subdosel para tres especies, sugiriendo variaciones en la estratificación vertical y posiblemente en el uso del hábitat. Las frugívoras de tamaño pequeño, como Carolia sowelli y Sturnira ludovici fueron capturadas principalmente a nivel del suelo, mientras que Anoura geoffroyi se movió esencialmente en el subdosel. Las primeras dos, se alimentan de frutos de plantas del sotobosque tales como Piper y Solanum, los cuales son llevados a refugios de alimentación situados también en el sotobosque. La mayor parte de su ciclo de vida se realiza en el estrato inferior del bosque, pero ocasionalmente se alimentan de frutos del dosel (Bonacorso 1978, Kalko et al. 1996). A. geoffroyi es una especie que en los bosques nubosos de Suramérica usualmente se alimenta del néctar y polen de plantas epífitas (como bromelias) y bejucos (Sazima et al. 1999, Muchhala y Jarrín 2002), las cuales crecen a lo largo de los árboles en busca de la luz solar. En el caso del Biotopo del Quetzal, la presencia y distribución vertical de este tipo de flora puede influir en que esta especie se haya encontrado principalmente en el subdosel. Así mismo, especies como Glossophaga sp., Artibeus. jamaicensis, A. lituratus, A. toltecus, A. aztecus y Desmodus rotundus se encontraron en ambos niveles del bosque, lo que sugiere que pueden usar los dos estratos, lo cual coincide con lo reportado en estudios de bosques tropicales de tierras bajas de América (e.g. Kalko y Handley 2001, Estrada y Coates 2002). Aunque A. lituratus ha mostrado preferencia por la utilización de los niveles superiores del bosque (Bonacorso 1978, Kalko y Handley 2001, Estrada et al. 2002). El resto de especies, dónde sólo se realizó una captura, no pueden ser asignadas a alguna categoría vertical en específico ya que se necesitaría un número mayor de individuos para ubicarlas en alguna clase. Sin embargo, en otros estudios Vampyrodes caraccioli ha aparecido como capaz de movilizarse en varios estratos del bosque y especies pertenecientes al género Chiroderma han mostrado preferencia por el subdosel del bosque (Lim y Engstrom 2001, Kalko y Handley 2001). El único insectívoro/omnívoro de substrato (Kalko et al. 1996) que se capturó, fue Micronycteris microtis (subfamilia Phyllostominae), especies del mismo género han sido capturadas a nivel del sotobosque, bastante cerca del suelo. Probablemente porque van buscando insectos que perchan sobre la hojarasca o follaje (Bonacorso 1978). Los ambientes arbolados del Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento forman un ambiente estructuralmente complejo a través del cual pueden viajar los murciélagos. Posiblemente, al haber una mayor estratificación vertical los murciélagos

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pueden dispersarse a lo largo del bosque, por lo que hubo mayor número de capturas en las redes altas. Aunque también hay que considerar que estos organismos prefieren moverse donde hay menos obstáculos (Norberg y Rayner 1987), lo que sugiere que a la altura del subdosel (cinco a nueve metros) el espacio estaba relativamente abierto. Esto mismo, puede explicar el hecho de que las redes ubicadas en el suelo capturaron un mayor número de murciélagos en los ambientes abiertos. Probablemente, las especies que tienden a volar en el sustrato superior de los hábitats arbolados, bajen siguiendo la superficie superior de la vegetación, volando a un nivel más cercano al suelo (Francis 1994). La flexibilidad que presentan ciertos murciélagos, que pueden volar tanto a lo largo de estratos verticales como en espacios abiertos, como C. sowelli, S. ludovici, A. geoffroyi, Glossophaga sp. y Artibeus sp. (Brosset et al. 1996, Schulze et al. 2000, Estrada et al. 2003) puede permitirles tomar ventaja de la variedad de oportunidades presentes en paisajes modificados por el ser humano (como en este caso). Este trabajo sólo abarcó aproximadamente la mitad o tres cuartos de la estratificación vertical del los bosques nubosos maduros. A pesar de que las redes se colocaron a una altura mucho más alta de la usual, estas no llegaron hasta el dosel ni mucho menos a sobrepasarlo. Estos espacios son los más usados por murciélagos insectívoros de sitios abiertos como molósidos y ciertos vespertiliónidos (Kalko y Handley 2001), por lo que las capturas de éstos fueron muy escasas o nulas. Además, estos quirópteros detectan con más facilidad las redes de niebla que los filostómidos debido a poseen un sistema de ecolocación más sofisticado (Kalko y Handley 2001). Al ubicar las redes a una mayor altura que la empleada en este trabajo y utilizando un mayor esfuerzo, posiblemente se obtenga una mejor representación de la estratificación de los ensambles de murciélagos. Cabe mencionar que los estudios de estratificación vertical de murciélagos en América tropical han sido conducidos principalmente en bosques de tierras bajas (e.g. Bonacorso 1978, Bernard 2001, Lim y Engstrom 2001, Kalko y Handley 2001), por lo que realizar este tipo de muestreo, junto con la utilización de detectores ultrasónicos que sean capaces de registrar la presencia de murciélagos que difícilmente se capturan en las redes neblineras, sería de suma importancia para conocer más a fondo la repartición espacial de los ensambles de murciélagos en bosque nubosos de América Central. Mamíferos menores no voladores Al igual que con los murciélagos, es importante realizar capturas de mamíferos menores no voladores a lo largo de un gradiente vertical para conocer cómo están distribuidos dentro de los bosques y evaluar con más precisión la composición de sus ensambles. En los bosques tropicales de tierras bajas de Suramérica se ha realizado varios estudios que tratan este tema. Por ejemplo, Malcom (1991), Vieira y Monteiro (2003) y Viveiros (2003), los cuales encontraron que los ensambles de mamíferos menores asociados a los estratos verticales más altos del bosque tenían una composición y abundancia diferente al de los grupos de especies que prefirieron el suelo. En este trabajo no hubo un patrón tan claro en la distribución vertical de mamíferos menores no voladores, posiblemente debido a que se necesita aumentar el esfuerzo de muestreo para

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que los animales se acostumbren a la estructura de los sistemas donde estaban montadas las trampas (en Malcom 1991 las estructuras se usaron nueve días consecutivos a lo largo de tres años). Por el contrario, los que se capturaron a nivel del suelo no debían pasar por este proceso de acostumbramiento ya que las trampas no usaban dichas armazones. Quizá, debido a esto, el éxito de captura fue mayor en el suelo que en los estratos verticales superiores. En el Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento se capturaron dos especies asociadas a los estratos superiores del bosque: Tylomys nudicaudus y Reithrodontomys microdon, cuya presencia está relacionada a bosques prístinos por lo que se puede utilizar como indicador del grado de conservación del bosque (Reid 1997). En el Biotopo del Quetzal Lou (2002) no registró a T. nudicaudus a pesar haber realizado un alto esfuerzo de captura, mientras que R. microdon si fue capturada pero solamente en las partes altas del cerro Quisís. Así mismo, en este estudio Marmosa mexicana fue capturada tanto en suelo como en los niveles superiores, y su número hubiera sido mucho menor si sólo se hubiera trabajado en el estrato inferior. Estos resultados refuerzan la importancia de muestrear el sotobosque (por arriba de los 1.5 m sobre el suelo) y el subdosel de los bosques, ya que aumenta la probabilidad de captura de los organismos con hábitos arbóreos, de tal manera que se obtiene una visión más completa de la riqueza de especies (Malcom 1991, McClearn et al. 1994, Leite et al. 1996, Vieira y Monteiro 2003, Viveiros 2003). Los marsupiales constituyen la mayoría de capturas en los estratos superiores de los bosques neotropicales, representados principalmente por el género Caluromys o Micoureus (Malcom 1991, McClearn et al. 1994; Leite et al. 1996, Viveiros 2003). Para el Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento, M. mexicana fue el único marsupial capturado en las trampas arbóreas, y efectivamente, representó la mayoría de las capturas en los estratos superiores del bosque. Los miembros de esta especie se caracterizan por su alta movilidad y hábitos marcadamente arbóreos (Reid 1997). Así mismo, el que Didelphis spp. no se haya capturado en las trampas arbóreas, sugiere que estos organismos encontraron mayores recursos a nivel del suelo (Vaughan y Hawkins 1999). El ensamble de especies reportado para el hábitat boscoso (Peromyscus grandis, Oryzomys sp., Scotinomys teguina, Heteromys desmarestianus y Cryptotis merriami) es bastante similar al registrado por Lou (2002), ya que es lo usual al utilizar trampas al nivel del suelo. Sin embargo, en un bosques nuboso neotropical de Panamá y en otros bosques templados de Norte América, se ha observado algunas veces que Peromyscus spp. se mueve en varios estratos verticales (e.g. Taylor y Lowman 1996, Mangan y Adler 2000). En el área de estudio, esto no se reportó posiblemente porque no tiene ninguna especie hermana con la que competir por recursos y que la haga movilizarse hacia otro estrato para buscar recursos (Taylor y Lowman 1996) o porque las trampas estuvieron colocadas por arriba de los cuatro metros, que es la altura hasta donde usualmente se mueven los ratones de este género (Mangan y Adler 2000). Las ardillas (Sciurus deppei) fueron los mamíferos que ha pesar de ser observados en el sotobosque y subdosel, no fueron capturados en las trampas arbóreas. En general, se recomienda que las trampas arbóreas

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permanezcan abiertas más días para que aumente el éxito de captura, posiblemente sea necesario que los animales se acostumbren a estas para que se acerquen. III.2.4 Implicaciones para conservación Murciélagos Para los murciélagos, los campos de cultivos son de mucha menor importancia que los bosques, ya que la alta riqueza registrada en estos ambientes simplemente refleja el paso de individuos y no su residencia permanente. Por el contrario, los parches de hábitats boscosos fuera del Biotopo del Quetzal pueden ser usados por la quiropterofauna para movilizarse, y al mismo tiempo, obtener recursos (Moreno y Halffter 2001, Estrada y Coates 2002). Por ejemplo, Micronycteris microtis, murciélago especialista que prefiere ambientes arbolados, se encontró en un bosque secundario fuera del Biotopo del Quetzal, lo que sugiere que es importante no sólo centrarse en la conservación del área protegida sino también en aquellos elementos del paisaje que puedan proveer recursos críticos, tales como fragmentos o corredores de bosque primario o secundario (Albrecht 2007). Estos sitios se encuentran en la zona de amortiguamiento del Biotopo del Quetzal, por lo que deberían incluirse en los planes de manejo del BUCQ, de manera que se logre mantener los niveles de complejidad estructural de la vegetación, tanto dentro como fuera del área protegida. Aunque, por supuesto no hay substituto para el bosque nuboso original. La abundancia y riqueza de especies de murciélagos encontrada a lo largo del gradiente vertical del bosque nuboso del Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento, apunta a la necesidad para realizar más investigaciones de este tipo. Los murciélagos pueden actuar como polinizadores de flores o dispersores de semillas de plantas que ocupan diversos estratos verticales en el bosque (Francis 1994). Lo que ayuda a preservar la complejidad estructural de estos últimos remanentes de bosques nubosos. Hasta el momento, la configuración espacial del paisaje estudiado, con pequeños parches abiertos entremezclados con remanentes boscosos, ha permitido que los murciélagos (sobre todo generalistas) puedan movilizarse en el área de estudio. Pero si se continúa la destrucción de los remanentes de bosques nubosos primarios y secundarios y por lo tanto ocurra una disminución en la complejidad estructural del área, será difícil que incluso las especies generalistas puedan subsistir en el área (Brosset et al. 1996, Moreno y Halffter 2001). Mamíferos menores no voladores

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Es de especial interés para la conservación de la biodiversidad de la región que el ratón Reithrodontomys microdon haya sido catalogado recientemente por la UICN como una especie de estatus vulnerable (VU; UICN 2009) y que a Peromyscus grandis se le considere como casi amenanazada (NT; UICN 2009). R. microdon está en peligro por un continuo detrimento de su población (aproximadamente un 30% en los últimos diez años) debido a la destrucción y degradación de su hábitat natural. P. grandis está casi amenazada debido a que su rango de distribución es relativamente pequeño (únicamente en las montañas del sur de Alta Verapaz y nor-este de Baja Verapaz) y a que su hábitat está siendo rápidamente degradado (UICN 2009). Dentro de las categorías nacionales de protección, Tylomys nudicaudis y P. grandis están catalagodas como en grave peligro de extinción, debido a la pérdida de hábitat, endemismo nacional o distribución limitada (CONAP 2001). La riqueza de especies y equilibrada abundancia de mamíferos en los ambientes boscosos, sugiere que en estos lugares los organismos pueden encontrar los variados requerimientos que necesitan: alimento, refugio, diversidad de microhábitas y sitios de anidamiento. Los hábitats estructuralmente complejos son de importancia primaria para la conservación de la diversidad local ya que resguardan, entre otras, especies sensibles a la perturbación (T. nudicaudus, R. microdon y Heteromys desmarestianus) y endémicas del país, como P. grandis (Reid 1997). Si la frontera agropecuaria sigue en aumento, estas especies no encontrarán los recursos necesarios para sobrevivir, en todo caso, los campos abiertos servirán para los mamíferos generalistas que puede habituarse a vivir donde herbáceas y pasturas les ofrecen protección y alimentos (Ochoa 2000). Esto conduciría a un empobrecimiento de los ensambles originales de mamíferos menores, haciendo difícil su recuperación, ya que no todas las especies soportarían las condiciones abruptas de los hábitats abiertos (Murcia 1995). Como en el caso de los murciélagos, los parches de bosque secundario y primario del área de amortiguamiento del Biotopo del Quetzal mantienen un reservorio importante de especies de mamíferos menores no voladores. Por lo que hay que tomarlos en cuenta como importantes puntos para conservación del área de amortiguamiento, ya que pueden servir como refugios a mediano y corto plazo para especies asociadas a los bosques y cuya sobrevivencia a largo plazo dependerá de áreas con mayor cobertura forestal. Además, se debe tomar en consideración que para algunas especies la presencia de hábitats sub-óptimos (como pastizales o campos de cultivos extensos) en el paisaje, dificultaría su movilización entre ambientes favorables (Gascon et al. 1999). Por lo que la permanencia de las poblaciones de estas especies en los fragmentos puede verse amenazada por los efectos de borde, cambios estocásticos y aislamiento genético (Friend 1987). Sin lugar a dudas, la presencia continua de una reserva relativamente grande, como el Biotopo del Quetzal, es vital para el mantenimiento de los mamíferos pequeños del área. Además, se debe considerar la importante participación de estos organismos en los procesos ecológicos de la región, ya que muchos de ellos pueden actuar como

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polinizadores de plantas, dispersores de semillas o de esporas de micorrizas, o forman parte de la dieta de otras especies (Janson et al. 1981, Mangan y Adler 2000). Es necesario tomar en cuesta todos estos ambientes para lograr mantener la diversidad, no solo de mamíferos menores, sino de toda la fauna en general del área de estudio. En general, se necesita realizar estudios a largo plazo para evaluar las tendencias poblacionales de los mamíferos menores en el Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento. Se sugiere hacer énfasis en las especies que pueden resultar más afectadas por la perturbación de los hábitats conservados (e.g. R. microdon, T. nudicaudus, P. grandis, M. microtis).

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PARTE IV IV.1 CONCLUSIONES Objetivo 1. Determinar la abundancia y la riqueza de especies de los ensambles de pequeños mamíferos (ratones, marsupiales, musarañas, murciélagos filostómidos en los diferentes hábitats (bosque nuboso primario, bosque secundario y áreas abiertas). 1.1 La abundancia y la riqueza de especies de los ensambles de murciélagos filostómidos presentes en los diferentes hábitats fueron bastante similares entre sí. En el hábitat sin vegetación arbórea se capturaron 95 murciélagos, en el bosque primario 62 y en el secundario 52. En cuanto a la riqueza de especies, en los campos de cultivo se registraron diez especies, en el bosque secundario ocho y en el bosque primario siete. No se encontró diferencia significativa entre ninguno de estos valores. 1.2 La transformación de la cobertura original del área de estudio en un paisaje con un complejo mosaico de hábitats, posiblemente ha favorecido a las especies de murciélagos adaptables. Dichas especies pueden movilizarse fácilmente a través de las pequeñas zonas abiertas y de los otros ambientes presentes. La capacidad de movimiento aunado a la configuración del paisaje probablemente coadyuvaron a que los ensambles de quirópteros hayan sido bastante homogéneos entre los ambientes estudiados (a esta escala espacial). 1.3 En el caso de los mamíferos no voladores, el mayor número de especies de micromamíferos no voladores se registró en los ambientes boscosos, con ocho especies en cada uno. El campo de cultivo sólo presentó tres especies. Hubo diferencias únicamente en el número de individuos H = 6.82; P < 0.05 entre los diferentes hábitats. El hábitat con mayor abundancia fue el bosque secundario con 54 especies, mientras que el bosque primario contó con 25 y el hábitat sin vegetación únicamente con 5. 1.4 Los campos de cultivos fueron los que presentaron los ensambles más empobrecidos, lo que se atribuye a la diferencia en vagilidad de las especies registradas y por la ausencia de recursos específicos que no encuentran fueran de los hábitats estructuralmente complejos. Las especies no voladoras posiblemente se mueven con menos facilidad entre los diferentes hábitats y se les dificulta la recolonización de otros espacios. La transformación del paisaje ha formado una matriz semi-natural donde la permeabilidad entre hábitats fue expresada de diferente manera por cada grupo. Objetivo 2. Determinar la abundancia y riqueza de especies de los ensambles de pequeños mamíferos en los diferentes estratos del bosque nuboso primario y del bosque secundario. 2.1 La abundancia de murciélagos de los ensambles de murciélagos filostómidos en ambos estratos estudiados fue estadísticamente similar, 92 individuos en el sotobosque y

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77 en el subdosel. La riqueza de especies del sotobosque fue de 14 y de diez en el subdosel y tampoco hubo diferencia significativa entre estos valores. La flexibilidad que presentan la mayoría de murciélagos capturados, que vuelan a lo largo de varios estratos verticales puede permitirles tomar ventaja de la variedad de recursos verticales presentes en el bosque. 2.2 En el caso de las especies no voladoras, el ensamble con mayor abundancia fue el del nivel de suelo con 74 indivuos (χ² = 122.59, P < 0.05). En el sotobosque se registraron cuatro individuos y uno en el subdosel. En cuanto a riqueza específica hubo ocho especies registradas a nivel del suelo, dos en el sotobosque y una en el subdosel (sin diferncia significativa). En este caso no hubo un patrón tan claro en la distribución vertical de mamíferos menores no voladores, posiblemente porque el esfuerzo de muestreo no fue el suficiente para que los animales se acostumbren a las estructuras donde estaban montadas las trampas y de las cuales carecían las trampas del suelo. 2.3 En los hábitats más complejos, los murciélagos posiblemente pueden usar todo el espacio vertical que estos les ofrecen para forrajear o refugiarse, por lo que pueden ser capturados más frecuentemente a una altura mayor que la del sotobosque. En el caso de las especies no voladoras, también existe un mayor espacio disponible en el cual se pueden mover y utilizar recursos. Muestrear por encima del nivel del suelo, reveló la presencia y abundancia de micromamíferos no evidente cuando solamente se colocan en el nivel inferior del bosque. Objetivo 3. Determinar si hay especies en peligro, raras o endémicas en el bosque primario pero no en los hábitats más perturbados. 3.1 Hay tres especies de mamíferos menores del Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento consideradas en alguna categoría de peligro: Tylomys nudicaudus y Peromyscus grandis (especies en grave peligro de extinción en la Lista Roja de Fauna de CONAP) así como Reithrodontomys microdon, (catalogada como vulnerable por UICN). P. grandis también es endémica para Guatemala y está catalogada como casi amenazada por UICN. Estas especies están asociadas a hábitats boscosos. 3.2 En el caso de murciélagos, Micronycteris microtis puede considerarse como una especie de distribución restringida en el área, ya que es un quiróptero sedentario que prefiere los bosques relativamente más conservados a los lugares abiertos. Así mismo, aunque no es un murciélago filostómido, Myotis cobanensis es otra especie donde hay que centrar esfuerzos para sus conservación ya que es el único quiróptero endémico para Guatemala. El único sitio donde se capturó este vespertilionido fue en el bosque nuboso del Biotopo del Quetzal. 3.3. Es evidente que aún se desconocen aspectos básicos de la ecología de las comunidades de los mamíferos menores de la región, sin embargo estudios como el

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presente aportan información básica para entender los patrones y procesos fundamentales para mantener estos ensambles a largo plazo. El conocimiento generado tiene además interesantes aplicaciones para la conservación, como la importancia de mantener el bosque primario del Biotopo del Quetzal y los remanentes de vegetación fuera de éste, los cuáles son esenciales en la dinámica espacio-temporal que mantienen estos ensambles.

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IV.2 RECOMENDACIONES 1. Se sugiere elevar el esfuerzo de muestreo para la captura de mamíferos menores, a la vez de que se siga trabajando con la estratificación vertical. De esta manera se encontrará una tendencia más clara sobre la distribución de mamíferos en un paisaje donde están entremezclados ambientes prístinos y modificados por actividades antrópicas. Así mismo, se puede incluir más lugares dentro del BUCQ para obtener una representación más completa de los ensambles de mamíferos menores de los bosques primarios. Incluir el uso de detectores ultrasónicos para identificar la presencia de especies de vuelo libre, que difícilmente son detectadas con las redes de niebla. 2. Se pueden realizar estudios autoecológicos (dieta, comportamiento, selección de microhábitat) y de dinámica poblacional de las especies que se encuentren bajo alguna categoría de protección especial. Esta información será sumamente valiosa para entender los patrones de ocupación del bosque continuo y de los parches de bosque, de tal manera que se podrán ejecutar medidas directas de intervención del hábitat para mejorar sus condiciones y permitir que subsistan estas especies. 3. Para el manejo del área se recomienda mantener los fragmentos de bosques, ya sean primarios o secundarios, para que en estos se beneficien las poblaciones de mamíferos menores. Estos parches pueden ser valiosos para reducir las distancias entre fragmentos de bosque y entre estos y el bosque continuo. Así mismo, pueden ser utilizados como hábitat tanto por especies generalistas como por aquellas que tengan requerimientos más especializados (e.g. Micronycteris microtis, Reithrodontomys microdon, Tylomys nudicaudus, Peromyscus grandis). Además, sería necesario investigar más sobre la actividad reproductiva y otros aspectos poblacionales (como proporción de sexos, clases de edad) así como del movimiento entre hábitats de estas especies para tener más evidencia sobre si estos ambientes boscosos realmente son valiosos para el mantenimiento de las especies. 4. También se sugiere hacer estudios de las interacciones ecológicas planta-animal donde intervienen los mamíferos menores. Por ejemplo, dispersión de semillas y polinización por murciélagos, depredación de semillas por roedores, etc. De esta manera, se podrá tener información sobre el funcionamiento de estos procesos críticos en hábitats con diferente grado de intervención antrópica. 5. Realizar investigaciones tomando en cuenta otras escalas espaciales. Se puede incluir todo el paisaje tomando en cuenta la matriz, corredores, fragmentos y el arreglo espacial de los fragmentos. La calidad y heterogeneidad de los fragmentos de bosques también deberá ser considerada. 6. Ampliar los estudios sobre mamíferos menores en el área, para detectar si con el paso de tiempo la composición, abundancia y riqueza de especies de los ensambles de

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mamíferos menores varían, debido a los diferentes manejos de los hábitats presentes en este paisaje.

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76

IV.4. ANEXOS ANEXO 1. Ubicación el área de estudio. Biotopo Universitario para la Conservación del Quetzal, Mario Dary Rivera, y su área de amortiguamiento.

77

ANEXO 2. Especies de mamíferos menores registrados en el Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento. Taxón DIDELPHIMORPHIA Didelphidae Didelphis marsupialis Didelphis virginiana CHIROPTERA Phyllostomidae Phyllostominae Micronycteris microtis. Glossophaginae Glossophaga commissarisi Glossophaga soricina Anoura geoffroyi Hylonycteris underwoodi Carolliinae Carollia sowelli Sternodermatinae Artibeus lituratus Artibeus jamaicensis Sturnira ludovici Artibeus toltecus Artibeus aztecus Enchistenes hartii Vampyrodes caraccioli Chiroderma salvini Centurio senex Desmodontinae Desmodus rotundus Vespertiolionidae Myotis cobanensis Especie 1 Especie 2 RODENTIA Heteromydae Heteromys desarestianus Muridae Peromyscus grandis Oryzomys sp. Tylomys nudicaudus Reithrodontomys microdon Reithrodontomys sumichrasti Scotinomys teguina Sciuridae Sciurus deppei INSECTIVORA Soricidae Cryptotis merriami CARNIVORA Mustelidae Spilogale angustrifrons

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ANEXO 3. Especies de plantas vasculares registradas en el Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento FAMILIA GENERO ESPECIE AUTORIDAD Acanthaceae Pseuderanthemum praecox (Benth) Leonard Actinidaceae Saurauia oreophila Hemsl. Actinidaceae Saurauia rubiformis Vatke Actinidaceae Saurauia montana Seem. Actinidaceae Saurauia villosa DC Aquifoliaceae Ilex gracilipes I M Johnson Araceae Anthurium concinnatum Schott Araceae Anthurium silvigaudens Standl. y Steyerm. Araceae Anthurium subcordatum Schott Araliaceae Dendropanax leptopodus (Donn.-Sm.) A.C. Smith Araliaceae Oreopanax echinops (Cham. & Schltdl.) Decne. & Planch. Araliaceae Oreopanax capitatus (Jacq.) Decne y Planch. Araliaceae Oreopanax peltatus Linden ex Regel Araliaceae Oreopanax steyermarkii A.C. Smith Arecaceae Chamaedorea arenbergiana Wendl Arecaceae Chamaedorea geonomaeformis Wendl Arecaceae Geonoma undata Klotzsch Asteraceae Archibaccharis subsessilis Blake Asteraceae Calea ternifolia Kunth Asteraceae Erechtites valerianaefolia (Wolf) DC. Asteraceae Eupatorium lucentifolium L. Wms. Asteraceae Eupatorium pittieri Klatt Asteraceae Hidalgoa ternata La Llave y Lex Asteraceae Liabum bourgeaui Hieron Asteraceae Sinclaira discolor Hook. y Arn. Asteraceae Mikania cordifolia (L.f) Willd Asteraceae Mikania micrantha Kunth Asteraceae Polymnia maculata Cav. Asteraceae Salmea pubescens (Blake) Standl. y Steyerm. Asteraceae Verbesina orstediana Benth. Asteraceae Vernonia leiocarpa DC. Begoniaceae Begonia convallariodora C. DC. Bombacaceae Hampea stipitata S. Watson Boraginaceae Cordia spinescens L. Brassicaceae Cardamine fulcrata Greene Bromeliaceae Catopsis morreniana Mez Bromeliaceae Catopsis nitida (Hook.) Griseb Bromeliaceae Catopsis subulata L.B. Smith Bromeliaceae Hohenbergiopsis guatemalensis (L.B. Smith) L.B. Smith Bromeliaceae Pitcairnia wilburiana Utely Bromeliaceae Tillandsia butzii Mez Bromeliaceae Tillandsia guatemalensis L.B. Smith Bromeliaceae Tillandsia imperialis E. Morren ex Mez Bromeliaceae Tillandsia lampropoda L.B. Smith Bromeliaceae Tillandsia multicaulis Steud. Bromeliaceae Tillandsia standleyi L.B. Smith Bromeliaceae Tillandsia yunckeri L.B. Smith

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ANEXO 3. Especies de plantas vasculares registradas en el Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento FAMILIA GENERO ESPECIE AUTORIDAD Bromeliaceae Vriesea nephrolepis L.B. Smith y Pittendr. Bromeliaceae Vriesea werckleana Mez Bromeliaceae Greigia steyermarkii L.B. Smith Brunelliaceae Brunellia mexicana Standl. Buddlejaceae Buddleja americana L. Campanulaceae Burmeistera virescens (Benth.) Benth. y Hook. ex Hemsl. Campanulaceae Centropogon cordifolius Benth. Campanulaceae Diastatea micrantha (Kunth) McVaugh Campanulaceae Lobelia nubicola McVaugh Caprifoliaceae Viburnum disjunctum C. V. Morton Celastraceae Zinowiewia tacanensis Lundell Clethraceae Clethra pachechoana Standl. y Steyerm. Clethraceae Clethra suaveolens Turcz Clusiaceae Clusia salvinii Donn. Sm. Clusiaceae Hypericum thesiifolium Kunth Clusiaceae Hypericum uliginosum Kunth Convolvulaceae Ipomoea silvicola House Cornaceae Cornus disciflora DC. Cunoniaceae Weinmannia pinnata L. Cunoniaceae Weinmannia tuerckheimii Engler Chlorantaceae Hedyosmum mexicanum Cordemoy Ericaceae Comarostaphylis arbutoides Lindl. Ericaceae Befaria mexicana Benth. Ericaceae Cavendishia bracteata (Ruiz y Pavón ex. St. Hil.) Hoerold Ericaceae Cavendishia guatemalensis Loes Ericaceae Disterigma humboldtii (Klotzsch) Niedenzu Ericaceae Orthaea brachysiphon (Sleumer) Luteyn Ericaceae Satyria meiantha Donn. Sm. Ericaceae Satyria warszewiczii Klotzsch Ericaceae Sphyrospermum cordifolium Benth Ericaceae Vaccinium poasanum Donn. Sm. Euphorbiaceae Croton glabellus L. Euphorbiaceae Hieronyma oblonga (Tul.) Müll. Arg. Fabaceae Canavalia villosa Benth Fagaceae Quercus salicifolia Née Fagaceae Quercus crispifolia Trel. Fagaceae Quercus purulhana Trel. Gentianaceae Voyria aphylla (Jacq.) Gilg Gentianaceae Lisianthius brevidentatus (Hemsl.) O. Kuntze Gentianaceae Lisianthius cuspidatus Bertol. Gesneriaceae Achimenes grandiflora (Schiede) A. DC. Gesneriaceae Alloplectus cucullatus Morton Gesneriaceae Columnea cobana Donn. Sm. Gesneriaceae Drymonia oinochrophylla (Donn. Sm.) D. Gibson Gesneriaceae Solenophora wilsonii Standl. Hippocastanaceae Billia hippocastanum Peyr. Iridaceae Cipura paludosa Aubl.

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ANEXO 3. Especies de plantas vasculares registradas en el Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento FAMILIA GENERO ESPECIE AUTORIDAD Iridaceae Sisyrinchium convolutum Nocca Iridaceae Tritonia crocosmiiflora Nichols. Juglandaceae Engelhardtia guatemalensis Standl. Lamiaceae Salvia grandis Epling Lauraceae Licaria cervantesii (Kunth) Kostern. Lauraceae Ocotea effusa (Meissn.) Hemsl. Lauraceae Ocotea eucuneata Lundell Lauraceae Persea donnellsmithii Mez. ex Donn. Sm. Lauraceae Persea schiedeana Nees Lauraceae Ocotea bourgeauviana (Mez) van der Werff Lauraceae Nectandra longicaudata C.K. Allen Lauraceae Cinnamomum padiforme (Standl. y Steyerm.) Kostern. Liliaceae Maianthemum amoenum (H.L. Wendl.) La Frankie Liliaceae Maianthemum paniculatum (M. Martens y Galeotti) La Frankie Loranthaceae Antidaphne viscoidea Poepp. y Endl. Loranthaceae Struthanthus marginatus (Desr.) Blume Magnoliaceae Magnolia guatemalensis Donn. Sm. Malpighiaceae Banisteriopsis elegans (Triana y Planch.) Sandwith Melastomataceae Clidemia tuerckheimii (Donn. Sm.) Gleason Melastomataceae Conostegia hirtella Cogn. Melastomataceae Conostegia icosandra (Sw.) Urban Melastomataceae Heterocentron subtriplinervium (Link y Otto) A. Braun y Bouché Melastomataceae Leandra multiplinervis (Naudin) Cogn. Melastomataceae Miconia aeruginosa Naudin Melastomataceae Miconia donnellsmithii Cogn. Melastomataceae Miconia glaberrima (Schlecht.) Naudin Melastomataceae Miconia lundelliana L.O. Williams Meliaceae Guarea glabra Vahl. Meliaceae Guarea cookgriggsii C.DC. Mimosaceae Inga pavoniana G. Don Monimiaceae Mollinedia viridiflora Tul. Monimiaceae Siparuna thecaphora (Poeep. y Endl.) A. DC. Monotropaceae Monotropa coccinea Zucc. Cecropiaceae Cecropia angustifolia Trecul Myricaceae Morella cerifera (L.) Small Myrsinaceae Ardisia compressa Kunth Myrsinaceae Parathesis leptopa Lundell Myrsinaceae Parathesis subulata Lundell Myrsinaceae Myrsine juergensenii (Mez) Ricketson y Pipoly Myrsinaceae Myrsine coriacea (Sw.) R. Br. ex Roem. & Schult. Myrsinaceae Synardisia venosa (Mast.) Lundell Myrtaceae Calyptranthes paxillata McVaugh Myrtaceae Eugenia capulioides Lundell Myrtaceae Myrcia splendens (Sw.) DC. Onagraceae Fuchsia arborescens Sims Onagraceae Fuchsia microphylla Kunth Orchidaceae Arpophyllum alpinum Lindl.

81

ANEXO 3. Especies de plantas vasculares registradas en el Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento FAMILIA GENERO ESPECIE AUTORIDAD Orchidaceae Coelia bella (Lem.) Rchb. f. Orchidaceae Brassia verrucosa Lindl. Orchidaceae Calanthe calanthoides (A. Rich. & Galeotti) Hamer & Garay Orchidaceae Dichaea glauca (Sw.) Lindl. Orchidaceae Elleanthus capitatus (R.Br.) Rchb. f. Orchidaceae Prosthechea baculus (Rchb. f.) W.E. Higgins Orchidaceae Prosthechea brassavolae (Rchb. f.) W.E. Higgins Orchidaceae Prosthechea cochleata (L.) W.E. Higgins Orchidaceae Epidendrum paranthicum (Rchb. f. Orchidaceae Jacquiniella cobanensis (Ames y Schltr.) Dressler Orchidaceae Epidendrum chloe Rchb. f. Orchidaceae Epidendrum ibaguense Kunth Orchidaceae Epidendrum laucheanum Rolfe Orchidaceae Epidendrum paniculatum Ruiz y Pavon Orchidaceae Epidendrum pseudorasemosum Schltr. Orchidaceae Epidendrum ramosum Jacq. Orchidaceae Goodyera striata Rchb. f. Orchidaceae Govenia mutica Rchb. f. Orchidaceae Habenaria odontopetala Rchb. f. Orchidaceae Isochilus linearis (Jacq.) R.Br. Orchidaceae Lepanthes guatemalensis Schltr. Orchidaceae Lepanthes scopula Schltr. Orchidaceae Lepanthes turialvae Rchb. f. Orchidaceae Lockhartia oerstedii Rchb. f. Orchidaceae Lycaste cruenta (Lidnl.) Lindl. Orchidaceae Malaxis lepanthiflora (Schltr.) Ames Orchidaceae Maxillaria cuculata Lindl. Orchidaceae Maxillaria hagsteriana Soto y Arenas Orchidaceae Rossioglossum williamsianum (Rchb. f.) Garay & G.C. Kenn. Orchidaceae Oncidium oblongatum Lindl. Orchidaceae Pleurothallis cardiothallis Rchb. f. Orchidaceae Pleurothallis pachyglossa Lindl. Orchidaceae Pleurothallis pansamalae Schltr. Orchidaceae Pleurothallis segoviensis Rchb. f. Orchidaceae Pleurothallis tuerckheimii Schltr. Orchidaceae Ponthieva tuerckheimii Schltr. Orchidaceae Sobralia macrantha Lindl. Orchidaceae Stanhopea saccata Batem. Orchidaceae Stelis johnsonii Ames Passifloraceae Passiflora oerstedii Mast. Passifloraceae Passiflora sexflora Juss. Phytolaccaceae Phytolacca rivinoides Kunth y Bouché Piperaceae Peperomia cobana C.DC. Piperaceae Peperomia collocata Trel. Piperaceae Peperomia nigropunctata Miquel Piperaceae Peperomia obtusifolia (L.) A. Dietr. Piperaceae Peperomia pedicellata C.DC.

82

ANEXO 3. Especies de plantas vasculares registradas en el Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento FAMILIA GENERO ESPECIE AUTORIDAD Piperaceae Peperomia quadrifolia (L.) Kunth Piperaceae Peperomia rotundifolia (L.) Kunth Piperaceae Piper frioense Standl. y Steyerm. Piperaceae Piper tacticanum Trel. y Standl. Piperaceae Piper variabile C.DC. ex Donn. Sm. Poaceae Lasiacis divaricata (L.) Hitchc. Poaceae Merostachys argyronema Lindm. Podocarpaceae Podocarpus oleifolius D. Don ex Lamb. Polygalaceae Polygala aparinoides Hook. y Arn. Polygalaceae Polygala paniculata L. Rhamnaceae Rhamnus capreifolia Schltdl. Rosaceae Prunus brachybotrya Zucc. Rosaceae Rubus rosaefolius J.E. Smith Rosaceae Rubus sapidus Schltdl. Rubiaceae Chiococca alba (L.) Hitchc. Rubiaceae Coccocypselum hirsutum Bartling ex. DC. Rubiaceae Crusea calocephala DC. Rubiaceae Guettarda crispiflora subsp. cobanensis Rubiaceae Hillia tetranda Swartz Rubiaceae Hoffmania phoenicopoda Schum. Rubiaceae Hoffmania sessilifolia L. Wms. Rubiaceae Manettia flexilis Brandegee Rubiaceae Nertera granadensis (L.f.) Druce Rubiaceae Psychotria galeottiana (M. Martens) C.M. Taylor y Lorence Rubiaceae Psychotria guadalupensis (DC.) R.A. Howard Rubiaceae Rondeletia buddleioides Benth. Rubiaceae Rondeletia deamii (Donn. Sm.) Standl. Rubiaceae Rondeletia rufescens Robinson Rubiaceae Rondeletia stenosiphon Hemsl. Rubiaceae Randia mayana Lundell Rutaceae Zanthoxylum foliolosum Donn. Sm. Sapindaceae Matayba oppositifolia (A. Rich) Britton Sapindaceae Serjania rhachiptera Radlk. Sapotaceae Pouteria campechiana (Kunth) Baehnii Saxifragaceae Phyllomona cacuminis Standl. y Steyerm. Smilacaceae Smilax lanceolata L. Solanaceae Lycianthes chiapensis (Brandegee) Standl. Solanaceae Lycianthes ocellata (Donn. Sm.) Morton y Standl. Solanaceae Solanum hispidum Pers. Solanaceae Solanum aphyodendron S. Knapp Solanaceae Solanum schlechtendalianum Walp. Solanaceae Solanum trizygum Bitter Solanaceae Solanum tuerckheimii Greenm. Staphyleaceae Turpinia insignis (Kunth) Tulasne Staphyleaceae Turpinia tricornuta Lundell Styracaceae Styrax argenteus C. Presl Symplocaceae Symplocos culminicola Standl. y Steyerm.

83

ANEXO 3. Especies de plantas vasculares registradas en el Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento FAMILIA GENERO ESPECIE AUTORIDAD Symplocaceae Symplocos matudae Lundell Theaceae Cleyera theoides (Sw.) Choisy Theaceae Freziera guatemalensis (Donn. Sm.) Kobuski Theaceae Laplacea coriacea L. Williams Theaceae Ternstroemia hemsleyi Hochr. Thymelaeceae Daphnopsis radiata Donn. Sm. Tiliaceae Triunfetta semitriloba Jacq. Ulmaceae Trema micrantha (L.) Blume Urticaceae Pilea auriculata Liebm. Urticaceae Pilea purulensis Donn. Sm. Verbenaceae Lantana urticifolia Mill. Winteraceae Drimys granadensis L. f.

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ANEXO 4. Método para ubicación de trampas para roedores y marsupiales para los estratos superiores del bosque: sistema de varas con polea para movilizar las trampas. Fotografía por Ana Lucía Grajeda

85

ANEXO 5. Método para utilizado para la ubicación de redes de niebla para murciélagos en los estratos superiores del bosque. Fotografía por Ana Lucía Grajeda

.

86

ANEXO 6. Mamíferos menores registrados en el Biotopo del Quetzal y su área de amortiguamiento

Marmosa mexicana. Fotografía por A.L.Grajeda Cryptotis merriami. Fotografía por: A.L. Grajeda

Tylomys nudicaudis Fotografía por A.L.Grajeda Didelphis marsupialis Fotografía por A.L.Grajeda Artibeus aztecus. Fotografía por A.L.Grajeda

87

Spilogale angustrifrons Fotografía por A.L.Grajeda Vampyrodes caraccioli Fotografía por A.L.Grajeda

Scotinomys teguina Fotografía por A.L.Grajeda

Sciurus deppei. Fotografía por D. Elías Sturnira ludovici Fotografía por A.L.Grajeda

88

ANEXO 7. Tipos de hábitats estudiados en el BUCQ y en su zona de amortiguamiento.

Bosque nuboso primario del Biotopo del Quetzal, Purulhá Fotografías por A.L.Grajeda

Remanente de bosque nuboso primario de la zona de amortiguamiento del BUCQ a la par de un campo de cultivo. Fotografías por A.L.Grajeda

Bosque secundario de la zona de amortiguamiento del BUCQ. Fotografías por A.L.Grajeda

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Paisaje con diferentes tipos de perturbación antrópica que forman un mosaico de hábitats

en la zona de amortiguamiento del BUCQ, Purulhá. Fotografías por A.L.Grajeda

Campos de cultivo en la zona de amortiguamiento del BUCQ, Purulhá. Fotografías por A.L.Grajeda

Potreros y campos de cultivo rodeados de remanetes de bosques en diferentes etapas de sucesión en la zona de amortiguamiento del BUCQ, Purulhá. Fotografías por A.L.Grajeda

90

ANEXO 8. Utilización de equipo para trampeo de mamíferos menores en el BUCQ y su zona de amortiguamiento.

Armando trampas Tomahawk y Sherman para colocarlas en los sistemas

que se ubicaban en los árboles. Fotografías por A.L.Grajeda

Uso de equipo de escalar para colocar los sistemas de trampas

arbóreas para mamíferos menores en los árboles.

Fotografía por A.L.Grajeda

Colocación de redes de niebla a nivel del subdosel en el BUCQ. Fotografía por A.L.Grajeda

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PARTE V V.I INFORME FINANCIERO

AD-R-0013

Nombre del Proyecto:

Numero del Proyecto: 012-2006Investigador Principal: LICDA. ANA LUCÍA GRAJEDA GODÍNEZMonto Autorizado: Q196,020.00

Fecha de Inicio y Finalización: 01/03/2006 AL 31/01/2007

Menos (-) Mas (+)

0 PERSONAL POR JORNAL Y A DESTAJO31 JORNALES Q 7,500.00 Q 7,499.86 Q 0.14

1 SERVICIOS NO PERSONALES181 Estudios, investigaciones y proyectos de factiblidad 92,500.00Q 92,500.00Q -Q 121 Publicidad y progadanda 2,000.00Q 2,000.00Q 122 Impresión, encuadernación y reproducción 3,300.00Q 3,251.50Q 48.50Q 133 Viáticos en el interior 36,480.00Q 36,475.00Q 5.00Q 141 Transporte de personas 500.00Q 600.00Q 1,086.00Q 14.00Q

196 Servicios de atención y protocolo 350.00Q 350.00Q 2 MATERIALES Y SUMINISTROS

212 Alimentos para animales 170.00Q 163.41Q 6.59Q

214Productos agroforestales, madera, corcho y susmanufacturas 900.00Q 2,950.00Q 3,825.75Q 24.25Q

231 Hilados y telas 300.00Q 293.90Q 6.10Q 232 Acabados Textiles 150.00Q 149.65Q 0.35Q 241 Papel de escritorio 70.00Q 150.00Q 206.75Q 13.25Q 243 Productos de papel o cartón 300.00Q 200.00Q 33.50Q 66.50Q 245 LIBROS, REVISTAS Y PERIÓDICOS252 Artículos de cuero 100.00Q 89.50Q 10.50Q 261 Elementos y compuestos químicos 665.00Q 660.00Q 5.00Q 262 Combustibles y lubricantes 1,000.00Q 150.00Q 1,149.00Q 1.00Q 266 Productos medicinales y farmaceúticos 100.00Q 24.25Q 75.75Q 267 Tintes, pinturas y colorantaes 210.00Q 100.00Q 306.27Q 3.73Q 268 Productos plásticos, vinil y pvc 545.00Q 1,000.00Q 1,541.72Q 3.28Q

269 OTROS PRODUCTOS QUÍMICOS Y CONEXOS282 Productos Metalúrgicos no férricos 3,160.00Q 2,516.04Q 643.96Q -Q 283 Productos de metal 550.00Q 200.00Q 749.82Q 0.18Q 286 Herramientas menores 620.00Q 450.00Q 46.04Q 215.84Q 0.20Q

295ÚTILES MENORES, MÉDICO-QUIRÚRGICOS YDE LABORATORIO

291 Útiles de oficina 200.00Q 188.19Q 11.81Q 295 Útiles menores médico-quirúrgicos y de laboratorio 100.00Q 85.68Q 14.32Q 297 Útiles, accesorios y materiales eléctricos 1,750.00Q 1,498.55Q 251.45Q

3PROPIEDAD, PLANTA, EQUIPO EINTANGIBLES

329 Otras maquinarias y equipos 21,480.00Q 1,170.00Q 22,408.50Q 241.50Q 914 GASTOS NO PREVISTOS 4,100.00Q 4,100.00Q -Q

GASTOS DE ADMÓN. (10%) 17,820.00Q 17,820.00Q -Q

196,020.00Q 7,266.04Q 7,266.04Q 192,866.60Q 3,153.40Q

MONTO AUTORIZADO 196,020.00Q DISPONIBILIDAD Q3,153.40(-) EJECUTADO 192,866.60Q

SUBTOTAL 3,153.40Q (-) CAJA CHICA

TOTAL POR EJECUTAR 3,153.40Q

NOVENA CONVOCATORIALINEA FODECYT

En EjecuciònGrupo

ENSAMBLES DE PEQUEÑOS MAMÍFEROS EN HÁBITATS NATURALES Y

TRANSFERENCIA Nombre del Gasto Asignacion

Presupuestaria Ejecutado Renglon Pendiente de Ejecutar

Prórroga al 31/03/2007